Santiago-Alarcn, Hernndez, Arriaga .

Composicin y Estructura Avifaunstica

de un Humedal Sub-Urbano del Estado de Tabasco

COMPOSICiN y ESTRUCTURA A VIFAUNSTICA DE UN HUMEDAL SUB-URBANO DEL ESTADO DE TABASCO

Diego Santiago-Alarcn, onca77<R.yahoo.com Jorge Hernndez de la Cruz Stefan L. Arriaga Weiss, slaw2000<R.prodigy.net.mx Laboratorio de Manejo de Fauna, Universidad Jurez Autnoma de Tabasco. RESUMEN Analizamos la composicin y estructura temporal de la avifauna en un humedal sub-urbano de 22 hectreas con tres asociaciones vegetales: comunidad de hidrfitas, selva baja espinosa de "tinto" (Haematoxylon campechianum) y un jardn botnico. Se registraron un total de 86 especies, representadas por 21 acuticas y 65 terrestres, de las cuales 25 (29%) fueron migratorias. El gremio con la mayor riqueza fue el de los insectvoros (34), seguido de los omnvoros (14), ictifagos (12) y frugvoros (8). Se identificaron 12 especies que se encuentran en alguna categora de riesgo dentro de la NOM-ECOL-059 (SEMARNAP). La diversidad present fluctuaciones temporales, sin embargo, no fueron significativa mente diferentes (G=0.756). Los valores de equivalencia fueron altos (0.72-0.91). El ndice de Simpson (BSD 1/Ipi2) demostr la presencia de unas cuantas especies dominantes (10 a 17) en los diferentes tipos de vegetacin. Con base en el anlisis de similitud entre hbitats, se demostr que la comunidad de hidrfitas en la poca de lluvias fue muy diferente en cuanto a la composicin de aves frente a los otros dos habitats. A pesar de que el rea es una zona perturbada, presenta atributos comunitarios de zonas bien conservadas, demostrando tener gran importancia tanto para las aves migratorias como residentes. Por ser este tipo de hbitat uno de los ms abundantes y representativos en el Estado, resulta urgente necesidad de desarrollar planes de manejo y mayor cantidad de estudios faunsticos y florsticos para su conservacin. Palabras clave: avifauna, humedal sub-urbano, asociaciones vegetales y Tabasco. ABSTRACT We analyzed the temporal composition and structure of the avifauna in a sub-urban wetland of 22 hectares. The wetland is constituted with three vegetation associations: hydrophyts community, lowland thorny forest of "tinto" (Haematoxylon campechianum) and a botanical garden. Eighty-six species were recorded in this study. Of the total, 21 were aquatic and 65 terrestrial, with 25 species (29%) being Neotropical migrants. The guild with the greatest number of species was insectivorus (34), followed by omnivorus (14), icthiofagus (12) and frugivorus (8). Twelve species were identified in so me risk category of the NOM-ECOL-059 (SEMARNAP). Diversity presented temporal fluctuations, however, they were not significative (G=0.756). Evenness values were high (0.72-0.91). Simpson index (BSD or 1/Ipi2) showed the presence of some dominant species (10 to 17) in the different habitats. Habitat similarity nnalysis revealed that the hydrophyte community in rainy season was different in bird composition with respect to compare with the other habitats. Despite that the area is disturbed, it has attributes of well-conserved areas, proving to have a great significance for both migratory and resident species. Since this kind of habitat is one of the most representative and abundant in the State, there is an urgent necessity of management plans and more floristic and faunistic studies for their conservation. Key words: avifauna, sub-urban wetland, vegetation associations and Tabasco.

INTRODUCCiN En las ltimas dcadas, el estado de Tabasco pas de ser una de las zonas de selva tropical ms ricos de Mxico, a

convertirse en uno de los Estados con mayor ndice de deterioro ambiental (Clix et al. 1996). Lo anterior ha sido el resultado, en gran medida, de la incesante bsqueda de 35

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depsitos de hidrocarburos, la ganadera extensiva y el crecimiento anrquico de las zonas urbanas. En general, las reas de selvas y pantanos han quedado reducidos a verdaderos relictos, o en el mejor de los casos como reservas naturales. Probablemente uno de los ecosistemas ms susceptibles a deterioro por factores antropocntricos en el Estado, son las zonas inundables o humedales, que en Tabasco son abundantes, y con bastante fauna y flora acuticas y semiacuticas (Clix el al. 1996). En el Estado de Tabasco se presenta una de las zonas de humedales ms importantes a nivel mundial, "La reserva de la biosfera pantanos de Centla", la cual comienza a ser estudiada a fondo desde el punto de vista faunstico y florstico (ver Universidad y Ciencia 15-30, junio 2000). Dichos estudios permiten reconocer el buen estado de la reserva; sin embargo, en la actualidad esta fuertemente amenazada por los factores arriba sealados, que estn deterloro .
provocando

composicin ornitolgica del Estado de Tabasco (Berret 1962, Centeno 1994, Arriaga y Escobar 1999, Winker el aJo 1999 y SantiagoAlarcn 2000) que en total presenta 539 especies, nos permite llevar a cabo el objetivo planteado anteriormente. Sin embargo, esto no significa que se conozca a fondo la ecologa avifaunsitica del Estado de Tabasco; ese conocimiento es uno de los ms deficientes en Mxico, debido a la ausencia de trabajos ornitolgicos (Winker el aJo 1999). MATERIALES Y METODOS Descripcin del rea de estudio: La zona de estudio se localiza en los alrededores de las instalaciones de la Divisin Acadmica de Ciencias Biolgicas de la Universidad Jurez Autnoma de Tabasco (DACB-UJAT), entre las coordenadas 1759'26" y 1759'17" de latitud norte y, 9258'16" y 9258'37" de longitud oeste (Figura 1).
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ecosistemas

acuticos

,
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y la desaparicin

sus selvas. Esto puede

de

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conducira la ausencia
humedles bien conservados en el Estado, lo que ha sido la tendencia dominante de las ltimas dcadas. Debido la pr~sencia c~daa vez mas comun de humedales impactados en Tabasco es urgente reconocer su situacin y caractersticas particulares con base en el nivel de afectacin que presenta. Por lo anterior, se plantea el estudio particular de las aves en estos hbitats por ser un medio rpido y eficaz (bioindicador) para conoc~r de manera
general el estado actual de dichas zonas, permitiendo realizar anlisis comparativos

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Figura Localizacin reade estudio. 1. del El humedal cuenta con tres tipos de vegetacin, que en su conjunto incluyen 22
hectareas Espinosa integradas por: Perennifolia 1) Selva Baja de "Tinto"

entre zonas protegidas bien conservadas c~ntr~ zonas impactadas para estable.cer criteriOSen el desarrollo de planes de manejo y conservacin. El buen conocimiento de la 36

(Haemaloxylon campechianum) , la cual se denomina regionalmente "tintal" (Lpez 1995) y es comnmente encontrada sobre sedimentos aluviales y coluviales (fig 2).

pero que se reducen drsticamente durante las sequas. Es la vegetacin que presenta el mayor proceso de urbanizacin. 3) Jardn botnico con 10 hectreas de superficie (figura 4).

Figura2. Selva Baja Espinosa de "tinto" (haematoxylon

campechianum).

El suelo es de acarreo, profundo, arcilloso y permanece inundado la mayor parte . N,

del ano, para la epoca de secas no presenta . ningn cuerpo de agua. Este tipO de vegetacin alcanza una altura mxima de 15 m. siendo el "tinto" el rbol dominante de la comunidad,presenta un estrato de sotobosque bien definido y un estrato herbceo disperso, ambos son poco comunes en tintales bien conservados (Santiago-Alarcn 2000). La superficie que esta vegetacin ocupa en la zona es de 4 hectreas. 2) Vegetacin hidrfita (fig 3), la cual incluye hidrfitas flotantes como la lechuga de agua (Pistia stratiote) sumergidas y enraizadas como el , espadaal (Typha latifalia) , adems de islotes de vegetacin arbrea, arbustiva y herbcea, los cuales estn representados principalmente por el macuilz (Tabebuia rasea) y el sauce (Salixchilensis).

Figura4. ISa e remanene e se va e ar In botarnco. . .

Esta vegetacin est sometida anualmente a un proceso de inundacin en la poca de lluvias, dado que los terrenos son bajos. Dicho jardn se estableci sobre un remanente de selva (acahual) y su presenta especies tpicas de esa vegetacin en todos los estratos. Una porcin del rea se utiliza para el cultivo del macuilz (T. rosea) y otra zona para el cultivo de plantas ornamentales, frutales y forestales de la regin. Las especies arbreas y arbustivas estn distribuidas de manera dispersa y dentro de las principales se encuentran el Coscorrn (Crataeva tapia), Guano redondo (Sabal mexicana), Maculs (Tabebuia rasea), Tucuy (Pithecelabium sp.) Toco (Caccalaba barbadensis) , Amate (Ficus sp.), Quebracho (Cupania dentata) y el Jobo (Spandias mambin). El presente estudio es un caso especial dentro de los humedales urbanos y suburbanos del Estado, debido a que es un rea protegida por pertenecer a la UJAT, lo que ha permitido un cierto proceso de regeneracin en los ltimos 10 aos, situacin .que no ocurre en los restantes humedales de este tipo. Actualmente es muy difcil encontrar humedales urbanos y sub-urbanos que presenten los tres tipos de vegetacin que aqu se describen; por lo general, estas reas estn -representadas por comunidades de hidrfitas con algunos rboles muy dispersos, siendo muy escasos los que presentan algn remanente de selva. 37 L

Figura Comunidad vegetacin 3. de hidrfita Su cobertura es de 8 hectreas, dominada por cuerpos de agua permanentes,

--

I Jniversidad Ciencia y

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Trabajo de campo y gabinete:

Se utiliz la tcnica de conteo por puntos de 25 m. de radio fijo (Hutto et al. 1986; Ralph et al. 1996; Petit et al. 1995b) para el registro de las especies y nmero de individuos en los tres hbitats bajo estudio. Los censos se iniciaron 10 minutos despus del amanecer y terminaron entre 9 y 9:30 a.m. La distancia entre puntos de conteo fue de 200 m, repartindose entre los distinto hbitats como sigue: comunidad de hidrfitas 33, selva baja 32 Y jardn botnico 22. Para ambas pocas se utilizaron los mismos puntos de conteo. Los datos registrados fueron especies y nmero de individuos vistos o escuchados dentro y fuera de los 25 m de radio, la hora y el hbitat. Se determin la riqueza especfica por hbitat con base en el nmero total de especies registradas durante el periodo de trabajo. Se calcul la abundancia (individuos por punto) de cada especie durante las dos pocas muestreadas y para cada hbitat. La avifauna fue agrupada en gremios alimentarios, de acuerdo con. lo descrito por Arizmendi et al. (1990), Gonzlez-Garca (1993), Domnguez-Barradas et al. (1996), Greenberg et al. (1997a y b), Howell y Webb (1995) Y por las observaciones de campo, con la finalidad de determinar cambios temporales en la composicin de la avifauna por hbitat en relacin al tipo de dieta, as como tambin, cambios en la abundancia. Para el anlisis de la diversidad, se utilizaron los ndices de Shannon-Wiener (Krebs, 1989) por ser un ndice que da igual importancia a especies raras y abundantes, y el de Simpson (Krebs, 1989) con la finalidad de comparar y de identificar la posible
importancia abundantes. e influencia Posteriormente de las especies se calcul ms la

(Zar, 1996), para determinar las dif riqueza entre los distintos hbitats y pocas del ao, utilizndose el paquete STATISTICA (1993). RESULTADOS

Estructura de la comunidad de aves

Se realizaron un total de 87 conteos entre la poca de lluvias (nov-ene 1998-99) y la de secas (marzo-mayo 1999) registrndose un total de 86 especies pertenecientes a 33 familias y 14 rdenes; este nmero representa el 16% de las especies registradas para el estado de Tabasco (Winker et al. 1999) y el 36% de las registradas para la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla (Arriaga y Escobar, 1999). Las especies registradas corresponden a 21 acuticas y 65 terrestres, de las cuales 25 especies (29%) son migratorias. Las familias con el mayor nmero de especies fueron: Parulidae (12), Ardeidae (9), Tyrannidae (8) e Icteridae (7). La riqueza por gremios se present de la siguiente manera: insectvoros 34, omnvoros 14, ictifagos 12, frugvoros 8, carnvoros de invertebrados 6, granvoros 3, carnvoros carroeros 3, rapaces 3 y nectarvoros 3 (Apndice 1). El gremio de insectvoros fue el que present la mayor riqueza en los tres tipos de hbitats para ambas pocas, seguido por los omnvoros y los frugvoros, con la excepcin de la comunidad de hidrfitas en la poca de lluvias en donde los ictifagos sustituyen a los frugvoros como el tercer gremio ms abundante (Cuadro 1). La comunidad de hidrfitas fue la que present la mayor riqueza para ambas pocas
en cada una de las categoras que sealadas esta en la cuadro 1. Cabe destacar comunidad

equivalencia de la comunidad para conocer que tan homogeneamente se distribuye el espacio entre la especies en los distintos hbitats y para determinar el grado de dominancia. Adems, se llevo a cabo un anlisis de similitud utilizndose el ndice de Morista, realizndose posteriormente la matriz de similitud para llevar a cabo el anlisis de agrupamiento UPGMA, con base en lo descrito por Krebs (1989). Para este anlisis se utiliz el paquete estadstico NTSYS (1993-94). Por ltimo, se realizaron pruebas de G 38

present el mayor nmero de especies acuticas (19) en la poca de lluvias y para la poca de secas este nmero se reduce: drsticamente (5), mientras que en los otros dos hbitats el nmero de estas especies se mantiene relativamente constante (Cuadro 1). A pesar de las diferencias que se observan en la distribucin de la riqueza en los distintos hbitats y pocas, estos valores no fueron significativamente diferentes (G=46.016), lo que indica que la composicin de los distintos hbitats se mantiene constante.

los diferentes hbitats a travs del tiempo LLUVIAS CH* Nmero de

. especies.

SECAS SB 27
7

S B

JB CH 46
10

JB 32
9

(Cuad~o ~). Sin embar~o: las flu,ct~aciones de estos Indlces en los distintos habltats no son significativamente diferentes (G=0.756). El dendograma de similitud (figura 5) r:nuestra que .Ia comunid~d. de hidrf~tas en la
epoca de lluvias es un habltat muy diferente a

62
14

43 28
13 11

Especies

' to os os emas lado, se observa

b ' en am as epocas. P or o t ro la separacin de la poca de

migratorias. Especies acuticas. Especies insectvoras. Especies omnvoras Especies

ictifagas

19 24 12 10
6

5 19 9 4
5

4 13 8 2
3

1 15 1O 1

19 14 9 5
4

secas con respecto a las lluvias en la comunidad de hidrfitas y en el jardn botnico, indicando un uso diferencial por parte de las especies en estos dos hbitats a travs del tiempo. Se observa que la selva baja es muy similar en ambas pocas indicando que las especi~s no reali~an un ~so diferencial de esta comunidad a traves del tiempo

9 1
1

.
1"4 ;6 O8 IO
SBlI. CAllo

. Especies

{~~~~~~~=[~~~~~

frugvoras Especies exclusivas Cuadro 1. Riqueza de especies y composicin por SB= Figura 5. Oendograma de similitud (UPGMA) en base al ndice de Morisita significado de siglas en la tabla 1. 16 7 5 3 O 1

JBLI. ~:~. JBS.

hbitat y poca. *C~= C~m.undad de hidrfitas, Selva baja y JB= Jardln botamco, G= 46.016 n.S.

espacio-temporal (Krebs 1989). Ver

Los
los diferentes

valores

de diversidad
a travs

fluctuaron
del tiempo,

en Abundancia de la de En largo Pitangus Cyanocorax Oendroica Las del Crotophaga de la avifauna especies estudio su/cirostris, su/phuratus, mora, petechia, ms fueron: abundantes Aratinga a aurifrons, simi/is, rutici//a, gu/aris, del las total por caro/inensis, lo nana,

hbitats

presentndose Shannon-Wiener poca el caso que sus una forma especies, de especies Simpson que de del lluvias durante hidrfitas

el valor en (1.33)

ms y en

alto

del

ndice durante (1.38).

la selva

baja

la comunidad

Me/anerpes Myiozetetes Oumete//a Setophaga

la poca fluctuaron

de secas desde homognea

ndice

de equivalencia

se observ 0.72 hasta las lo de 15 en

valores

0.91 lo que indica que el espacio se reparte de

relativamente y por otro con lado, dominantes fluctuaron entre seala en desde la presencia del ndice

Geoth/ypis
Quisca/us cuales individuos de vararon

trichas,
mexicanus lo que

Se/tetar
e /cterus renen

coeru/escens,
un total de 449

en su conjunto

la comunidad, 10 hasta

representa hasta

el 30% Sus 5.1

cual se corrobora

los valores

individuos desde

registrados. 0.063

abundancias individuos

CH* SB JB

H'+ 1.2963142 1.3350986 1.2480658

LLUVIAS J' 0.72323154 0.81733969 0.8624257

aso 10.850797 11.9388001 12.9563795

H' 1.3883106 1.2099445 1.3719098

SECAS J' 0.83494456 0.84530888 0.91147714 +H'=

aso 15.3829618 11.2397213 17.6372045 indce de diversidad

de Simpson (Krebs

Cuadro 2. Indices
Shannon-Wiener, 'Ver significado de

de diversidad
J.= ndice en de siglas la tabla.

y equitabilidad
de

en los ciferentes

hbitats y pocas.
ndice de

de

equitabilidad

Shannon-Wiener

y BSO=

diversidad

1989).

39

Universidady Cit:ncia

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Numt:ro32

Diciembrt:2000

punto de cada especies (Apndice 1). En este

grupo se encuentranrepresentadoslo gremios

insectvoro (6 especies), omnvoro (6 especies) y frugvoro (1 especie). De la lista anterior, las especies residentes ms ~b~n.dantes fueron: Q. mexicanus (1.5-5.1 IndlVl?U~S. por punto) y P. sulphuratus (0.~81.~ Indl.vlduo~ por punto) y las espe~l~s mlgratorla~ ~a.s abundantes fueron: S. rutlcll~a (0.25-1.1 l~dl~l~uos por punto) y D. petechla (0.18-0.83 IndIViduospor punto). . Se r~aliz .un anl.isis del promedio de especies mlgratorla~, residentes y totales por punto para ambas epocas. Dentro de esto, se obtuvo que en la poca de secas se registra un promedio de 1.56 (:t.1.3DS) especies migratorias por punto y 6.51 (:t.2.8DS) especies residentes por punto, con un promedio total de 8.07(:t.3.3DS)especies por punto; mientras que, para la poca de lluvias Especie Ardea herodias Buteo nitidus Laterallus ruber Aramus guarauma Leptotila rufaxilla Glaucidium brasilianum Amazilia tzacatl Todirostrum cinereum Dendroica magnolia Seiurus noveboracensis Wilsonia citrina Icterus cucul/atus

2.04(:t.1.2DS) especies migratorias por punto y 6.74(:t.2.9DS) especies residentes por punto, con un promedio de 8.78(:t.3.6DS) especies por punto. Se identificaron un total de 12 especies que se encuentran en alguna categora de riesgo dentro de la NOM-ECOL-O5 (SEMARNAP). Estas especies presentan abundancias bajas en comparacin con las especies ms abundantes identificadas en este estudio (Apndice 1). Adems, varias de ellas se restringen a uno o dos tipos de hbitat dentro del rea de estudio. Se identificaron 4 especies migratorias dentro de este grupo, de las cuales solo Dendroica magnolia present abundancias relativamente altas en comparacin con las otras espcies incluyendo las residentes (Cuadro 3).

se

registraron

Estatus Categora de riesgo M R R R R R R R M M M R Rara Amenazada Rara Amenazada Rara Amenazada Rara Rara Rara Rara Amenazada Amenazada

Abundancia 0.048 0.048 0.048-0.125 0.048-0.125 0.048-0.083 0.063-0.200 0.063-0.167 0.083 0.083-0.313 0.048 0.083-0.125 0.083-0.095

Restriccin de hbitat* CH. CH. CH y se. CH y se. CH. Sin restriccin. Sin restriccin. CH. Sin restriccin. CH. SB y JB. CH y JB.

Cuadro 3. Especies registradas en el estudio bajo alguna categora de riesgo de acuerdo a la NOM-ECOL-O59. *Ver significado de siglas en la tabla 1.

DISCUSiN

Parmetros ecolgicos y efectos de la urbanizacin

Se ha demostrado que la urbanizacin es responsable del decremento en la riqueza y diversidad de especies, del incremento en biomasa y densidad, y que adems, favorece la dominancia por unas cuantas especies (Beissinger y Osborne, 1982, Milis et al. 1989). Los resultados de este estudio muestran que el rea se ajusta al decremento en la dominancia por unas cuantas especies, pero se presenta una alta riqueza contrario a lo
40

planteado por los trabajos arriba sealados. De igual forma, es necesario resaltar
que el tiempo y grado de urbanizacin tienen

efectos sobre la estructura de la comunidad de aves, por lo que en un rea sub-urbana se podra esperar una recuperacin que tendiera a la estabilidad de la avifauna, siempre y cuando el grado de urbanizacin sea reducido o el grado de regeneracin del hbitat aumente y el tiempo que transcurra entre las perturbaciones sea largo. Lo anterior, se hace evidente de una zona urbana a una natural, por la presencia de especies adaptadas a cad

Santiago-Alarcn,

Hernndez,

Arriaga

Composicin

y Estructura Avifaunfsiica

de un Humedal Sub-Urbano

del Estado de Tabasco

~~~---

condicin, observndose una clara sustitucin de las especies que dependen de la calidad del hbitat. Con respecto a los gremios alimentarios se identifica que las zonas urbanas estn dominadas por especies omnvoras seguidas del gremio de las insectvoras (Beissinger y Osborne, 1982), en este estudio se encontr que el gremio dominante fueron los insectvoros seguidos por los omnvoros, lo cual nos indica que la urbanizacin tiene un efecto directo sobre las especies insectvoras. La comunidad de hidrfitas fue la que tuvo la mayor riqueza de especies en ambas pocas, lo que demuestra su heterogeneidad, ya que, aunque su caracterstica principal es la acutica, tambin presenta un estrato arbreo, uno arbustivo y uno herbceo, lo que proporciona mayores recursos y por lo tanto, ms nichos disponibles para las especies. An cuando las pruebas estadsticas muestran que no existen diferencias significativas en la composicin general de los hbitats, se hace evidente que las especies acuticas disminuyen drsticamente de la poca de lluvias a la de secas, esto debido a que los cuerpos de agua en la comunidad de hidrfitas se reducen y en el caso de la selva baja y el jardn botnico desaparecen casi en su totalidad. Destaca la utilizacin de la selva baja como zona de refugio y/o descanso para las aves acuticas, de tal manera que estas siempre se localizan en los bordes de esta comunidad. Por otro lado, resalta la ausencia de aves acuticas en el jardn botnico, con la excepcin de Butorides virescens, Dendrocygna autumnalis y Sterna sp., las cuales se pueden considerar accidentales debido a su baja abundancia (Apndice 1). Es importante resaltar que las especies que presentaron alguna categora de riesgo tuvieron abundancias bajas. Sin embargo, considerando que se trata de hbitats suburbanos, dicha abundancia se puede traducir en una buena seal, debido a que la presencia de este tipo de especies podra sugerir buenas condiciones del hbitat, a pesar de las perturbaciones a las que ha sido sometido. Por otro lado, es necesario sealar que esta zona se encuentra protegida debido a que pertenece a la U.J.A.T. por lo que sus

condiciones son diferentes a las de otros humedales urbanos y sub-urbanos, pero al mismo tiempo, esto nos seala que la proteccin de estas reas puede redituar en la recuperacin de los humedales y junto con ellos mucha de su fauna original. Implicaciones sobre las aves migratorias En el caso de especies migratorias resalta an ms importante de proteger este hbitat, ya que estas especies presentan fidelidad a sus zonas invernales ao con ao (Rappole y McDonald 1994), por lo que en caso de desaparecer, las poblaciones de estas aves podran verse afectadas reducindose drsticamente sus poblaciones. Rodenhouse et al. (1995) sealan que la prdida o la degradacin de humedales permanentes o temporales han afectado probablemente a las poblaciones de aves migratorias neotropicales, de igual forma, mencionan que los humedales son reas capaces de soportar una alta densidad y diversidad de especies, y que no se localizan especies migratorias asociadas a humedales, en zonas de tipo agrcola. Sin embargo, a pesar de la importancia de los humedales para las aves migratorias, los efectos por prdida o degradacin de estos hbitats han sido poco estudiados. En algunos trabajos realizados en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla (Arriaga y Escobar, 1999; Santiago-Alarcn 2000) se identific la presencia de un mayor nmero de especies migratorias neotropicales y de una mayor abundancia en algunas de ellas (Dendroica petechia, Setophaga ruticilla y Mniotilta varia) en comparacin con la selva baja de este estudio. Lo anterior, nos sugiere que la degradacin de los humedales efectivamente tiene claros efectos negativos sobre la densidad y riqueza de las especies migratorias. Se sabe que muchas de las especies migratorias son ms abundantes en latitudes tropicales elevadas, en parches de vegetacin y en zonas perturbadas (Petit et al. 1995a). Sin embargo, existen estudios que afirman que la degradacin de los humedales tiene un efecto directo sobre las poblaciones de aves migratorias (Rodenhouse et al. 1995). Por otro lado, se seala que el grupo de aves migratorias neotropicales tiene una fuerte afinidad por las selvas bajas perennifolias 41

Universidad Ciencia y

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500 m) en comparacin con bosques montanos (pino, encino, oyamel, etc.), sin embargo, esta relacin disminuye cuando dichos bosques estn perturbados. Adems, los hbitats en etapas de sucesin soportan un nmero de especies migratorias similar al de zonas no perturbadas y un nmero significativamente mayor cuando han sido perturbadas recientemente (Lynch, 1989; Petit et al. 1995a). Esto produce la necesidad de identificar individualmente a las especies que son sensibles y las que estn adaptadas o prefieren zonas perturbadas. En el estado de Tabasco las zonas de humedales urbanos y sub-urbanas estn conformadas tanto por asociaciones vegetales maduras como por estados sucesinales de las mismas y por hbitats transformados. Viendo que algunos estudios demuestran la importancia de reas perturbadas y otros las de reas bien conservadas para las aves migratorias, entonces es necesario llevar a cabo planes de manejo y conservacin para estas zonas que representan mosaicos de vegetacin. Para el caso de especies asociadas en su mayor parte a vegetacin madura arborea, una opcin vlida para su conservacin, sera el manejo de estos hbitats a travs de un sistema de silvicultura progresiva, el cual ya ha sido adoptado en muchas comunidades del estado de Quintana Roo y que al parecer resulta benigno para las aves migratorias (Lynch, 1992). Esta opcin, es ciertamente muy benfica para la selva baja hmeda, que en algunos estudios ha sido reportada como uno de los hbitats invernales ms amenazados (Rappole y McDonald, 1994). Para el estado de Tabasco, este tipo de vegetacin es conocida como "tintales"

usos actuales (posteras y lea) y potenciales que se han descubierto, en su mayora medicinales, nuevamente ponen en peligro a este tipo de vegetacin y junto con esto a todas las aves migratorias y residentes asociadas a ella. Por ltimo, es necesario destacar que todas las condiciones adversas anteriormente sealadas son igualmente dainas para las especies residentes y posiblemente para algunas de ellas lo son mucho ms, ya que las especies residentes son ms sensibles a las perturbaciones. CONCLUSIONES El conjunto de la informacin analizado y discutido en el presente estudio nos permite afirmar que la zona presenta una alta riqueza de especies y una amplia diversidad taxonmica reflejada por su composicin, la cual est dominada por el gremio de aves insectvoras. Se presentaron valores de equivalencia elevados lo que indica una distribucin equitativa del espacio entre las especies y al mismo tiempo una dominancia por unas cuantas especies como se interpret a partir de los valores de BSD obtenidos. El anlisis de similitud mostr que la comunidad de hidrfitas en la poca de lluvias es diferente a los dems hbitats en ambas pocas. Los humedales sub-urbanos deben ser considerados en los planes de manejo estatales ya que tienen una alta capacidad de regeneracin si son protegidos, muestra de ello es la alta diversidad taxonmica de aves en la zona y la presencia de especies que estn en alguna categora de riesgo, las cuales pueden hacer uso de estos hbitats si las condiciones son adecuadas.
AGRADECIMIENTOS

(Haematoxylon campechianum) los cuales ,

han estado a punto de desaparecer en el pasado debido a su amplia explotacin por la hematoxilina (sustancia utilizada para el teido de telas), actualmente son comunidades que se han regenerado y en algunas zonas hay manchones muy extensos, sin embargo, los LITERATURA CITADA

Se agradece a los estudiantes Pedro Snchez Montera y Ana C. Ibarra Macas por su ayuda durante el trabajo de campo y a la M. en C. Lourdes Trejo Prez por inpulsarnos a realizar el presente trabajo.

ARIZMENDI, M.C., H. BERLANGA, L. MARQUEZ-VADELAMAR, L. NAVARIJO y F. ORNELAS. 1990. Avifauna de la regin de Chamela, Jalisco. Instituto de Biologa, UNAM.

~iverSidad y Ciencia

Volumen 16

Numero 32

Diciembre 2000

reserva de la biosfera pantanos de Centla. Informe final del proyecto. CONABIO, nm. de referencia: L121. BARRAGN, V.M.R. 2000. Los anfibios de Quintn Arauz, Municipio de Centla, Tabasco, Mxico. Universidad y Ciencia U.J.A.T. 15(30):59-66. BEISSINGER, S.R. y D.R. OSBORNE. 1982. Eftects of urbanization on avian community organization. Candor 84:75-83. BERRETT, D.G. 1962. The birds of the Mexican state of Tabasco. Ph.D. diss., Louisiana State Univ., Baton Rouge. CALIX, D.H., A.NOVELO-RETANA Y S.D. KOCH. 1996. Vegetacin de zonas inundables de Tabasco, Mxico. Universidad y Ciencia. Universidad Jurez A. de Tabasco. Vol. 12(24):28-40. CENTENO, B.E. 1994. Estado actual del conocimiento de la avifauna de Tabasco: revisin bibliogrfica. Tesis Licenciado en Biologa, Universidad Jurez Autnoma de Tabasco, Villahermosa. DOMNGUEZ B., E. RUELAS-INZUNZA, Y T. WILL. 1996. Avifauna de la Reserva "El acote". 149177pp. En: Vsquez-Snchez, M.A.; March M.I. (Eds). Conservacin y Desarrollo Sustentable en la selva El acote, Chiapas. ECOSUR-CONABIO. San Cristbal de Las Casas, Chiapas, Mxico. FLORIDO, A.R.A., A.J. SNCHEZ Y H.J.L. VILLALOBOS. 2000. Macrocrustceos asociados con troncos hundidos en la laguna San Pedrito, reserva de la biosfera Pantanos de Centla. Universidad y Ciencia U.J.A.T.15(30): 115-128. GONZLEZ-GARCA, F. 1993. Avifauna de la reserva de la biosfera "Montes Azules" Selva Lacandona, Chiapas, Mxico. Acta Zool. Mex. (n.s.)55: 1-86. GREENBERG, R., P. BICHIER Y J. STERLlNG. 1997a. Acacia, cattle and migratory birds in southeastern Mxico. Biological Conservation 80:235-247. P. BICHIER Y J. STERLING. 1997b. Bird populations in rustic and planted shade coftee plantations of eastern Chiapas, Mxico. Biotropica 29(4):501-514. GUADARRAMA, O.M.A. y G.G. ORTz. 2000. Anlisis de la flora de la reserva de la biosfera pantanos de Centla, Tabasco, Mxico. Universidad y Ciencia U.J.A.T. 15(30):67-104. HOWELL, N.G. y S. WEBB. 1995. The birds of Mexico and Northern Central America. Oxford University Press. E.U.A. 851pp. HUTTO, R.L., S.M. PLETSCHET Y P. HENDRICKS. 1986. A fixed-radius point count method for nonbreeding and breeding season use. Auk 103:593-602. KREBS, C.J. 1989. Ecological Methodology. Harper Collins Publishers. 654pp. LOPEZ, B.F. y G.S, CAPPELLO. 2000. Lista de hongos (macromicetes y mixomicetes) de la reserva de la biosfera pantanos de Centla. Universidad y Cienica U.J.A.T. 15(30):51-58. LOPEZ, M.R. 1995. Tipos de vegetacin y su distribucin en el estado de Tabasco y norte de Chiapas. Coleccin agricultura tropical, U.A.Chapingo. Mxico. 121p. 43

Santiago-Alarcn,

Hernndez,

Arriaga

Composicin y Estructura Avifaunstica de un Humedal Sub-Urbano del Estado de Tabasco

LYNCH, J.F. 1989. Distribution of overwintering neartic migrants in the Yucatan Peninsula 1: General patterns of occurrence. Candor 91 :515-544. MILLS, ERAL, 1992. Distribution of overwinterin Neartic migrants in the Yucatan Peninsula 11: Use of native and human-modified vegetation. In: Ecology and Conservation of Neotropical Migrant Landbirds, J.M. Hagan and D.W. Johnston (eds), pp. 178-195. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. MOLINA, E.M.J.F.F. 2000. Microorganismos fotosintticos de los suelos inundables de Centla, Tabasco. Universidad y Ciencia U.J.A.T. 15(30):37-50. NTSYS-PC Version 1.80 1993-94, Applied Biostatistics, Inc. PETIT, D.R., J.F. LYNCH, R.L. HUTTO, J.G. BLAKE Y R.B. WAIDE.1995a. Habitat use and conservation in the neotropics. 145-197pp. In: Thomas E. Martn and Deborah M. Finch. Ecology and Management of Neotropical Migratory Birds. A synthesis and review of critical issues. Oxford University Press.
L.J. PETIT, V.A. 5MB y T.E. MARTIN.1995b. Fixed-Radius Point Counts in Forests: Factors

Influencing Effectiveness and Efficienciy. 1-6pp. In: Ralph, C. John; Sauer, John R.; Droege, Sam,
(eds). Monitoring Bi~d Populations by Point Counts. Gen. Tech. Rep. PSW-GTR-149. Albany, CA: Pacific Southwest Research Station, Forest Service, U.S. Department of Agriculture; 187p. RALPH, C.J., G.R. GEUPEL, P. PYLE, T.E. MARTIN, D.F. DESANTE, y B. MILA. 1996. Manual de mtodos de campo para el monitoreo de aves terrestres. Gen. Tech. Rep. PSW-GTR-159. Albany, CA: Pacific Southwest Research Station, Forest Service, U.S. Department of Agriculture, 44p. RANGEL, R.L.J. Y A.J. GAMBOA 2000. Gasterpodos epicontinentales pantanos de Centla. Universidad y Ciencia U.J.A. T.15(30): 129-140. RAPPOLE, J.H. y M.V. MCDONALD. birds. Auk 111 (3):652-660. de la reserva de la biosfera

1994. Cause and effect in population declines of migratory

centla, resultados preliminares. Universidad y Cier:cia U.J.A.T.15(30):141-146.

RESNDEZ, M.A. y B.M.L., SALVADORES.

2000. Peces de la reserva de la biosfera pantanos de

RODENHOUSE, N.L., L.B. BEST, R.J. O'CONNOR y E.K. BOLLINGER. 1995. Effects of agricultural practices and farmland structures. 269-293pp. In: Thomas E. Martin and Deborah M. Finch. Ecology and Management of Neotropical Migratory Birds. A synthesis and review of critical issues. Oxford University Press. SANTIAGO-ALARCN, D. 2000. Estructura de la avifauna en dos comunidades de selva baja espinosa perennifolia de "tinto" (Haematoxy/on campechianum) de la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla. Tesis de licenciatura en Biologa. Universidad Jurez Autnoma de Tabasco, Villahermosa. 65p. STATISTICA for Windows Versin 4.51993, StatSoft, Inc. ' 1999. Notes on the avifauna of

WINKER, K., W.S. ARRIAGA, P.J.L. TREJO y P.P. ESCALANTE. Tabasco. Wilson Bu/l., 111 (2):229-235. ZAR,

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