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MAMFEROS

Marcus Vincius Vieira Deborah Maria de Faria Fernando Antnio dos Santos Fernandez Stephen Francis Ferrari Simone Rodrigues Freitas Denise de Alemar Gaspar Raquel Teixeira de Moura Natalie Oliers Paula Procpio de Oliveira Renata Pardini Alexandra Santos Pires Andr Ravetta Marco Aurlio Ribeiro de Mello Carlos Ramon Ruiz Eleonore Zulnara Freire Setz

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Introduo
Fragmentos maiores tendem a abrigar um maior nmero de espcies, porm esta relao mais clara quando se considera uma ampla variao de tamanho, por exemplo, fragmentos de 10 a 1.000.000ha. Quando a variao no to grande, a relao positiva entre o nmero de espcies e o tamanho da rea no aparece, ou no to evidente, no s para mamferos, mas para a maioria dos grupos de organismos estudados1. Este efeito denominado de Efeito de Pequenas Ilhas (Small Island Effect). Outros fatores podem ter maior importncia para a riqueza de espcies em paisagens fragmentadas do que simplesmente o tamanho de um fragmento, denominados na literatura freqentemente de qualidade do fragmento (em oposio ao tamanho, que seria sua quantidade). Entre estes fatores esto a estrutura da vegetao, a riqueza de habitats, o grau de isolamento e a natureza do entorno dos fragmentos, relaes interespeccas (relaes predador-presa) e intraespeccas, incluindo o comportamento social no caso de primatas e interferncias antrpicas, como a caa, extrao seletiva de madeira e regime articial de queimada. A seguir so analisadas as evidncias dos subprojetos em relao importncia relativa destes fatores sobre a biodiversidade de mamferos.

1. Tamanho do fragmento
1.1. Tamanho versus riqueza e composio de espcies Ao contrrio do esperado pela teoria clssica de biogeograa de ilhas2 e do observado em fragmentos de outras regies da Mata Atlntica3,4, a reduo de rea de oresta em Una, no sul da Bahia, no levou perda de espcies de pequenos mamferos (marsupiais e roedores)5 e de morcegos6. Pelo contrrio, a comunidade de pequenos mamferos tende a ser mais rica e abundante, e a abundncia de trs espcies maior nos pequenos fragmentos (< 100ha) em comparao com os grandes fragmentos (> 1.000ha) da regio. J que fragmentos menores apresentam uma borda proporcionalmente maior do que fragmentos maiores, o aumento da riqueza e abundncia nos pequenos fragmentos de Una pode dever-se maior intensidade do efeito de borda em fragmentos pequenos do que nos grandes, como foi observado para pequenos mamferos no Projeto de Dinmica Biolgica de Fragmentos Florestais, na regio de Manaus7. Na Mata Atlntica do sul da Bahia, fragmentos pequenos (40 a 60ha) mantm no seu conjunto, o mesmo grupo de espcies de morcegos encontrados nas reas de oresta contnua, incluindo espcies raras e de nveis trcos superiores, como os insetvoros e carnvoros catadores da sub-famlia Phyllostominae6. De fato, estes fragmentos pequenos mostraram os mesmos valores de diversidade encontrados para reas controle, indicando que a conservao dos vrios fragmentos pequenos na regio de Una tambm importante para preservar a diversidade de morcegos em uma escala de paisagem.

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Mamferos

Um resultado semelhante foi encontrado tambm nos pequenos fragmentos (1 a 15ha) nas Ilhas dos Barbados, na REBIO Poo das Antas, RJ. A abundncia de quase todas as espcies de pequenos mamferos cerca de dez vezes maior nestes remanescentes do que na rea controle de oresta contnua (3.500ha). Na bacia do rio Macacu, tambm no Estado do Rio de Janeiro, onde o tamanho dos fragmentos variou de 10 a 70ha, s foi encontrada correlao positiva entre tamanho do fragmento e riqueza de espcies de pequenos mamferos, quando uma grande rea contnua de mata na Serra dos rgos foi includa (Figura 1)8. Esta correlao desaparece quando s os fragmentos so considerados.

Fig.1

Relao entre riqueza de espcies de pequenos mamferos e tamanho de fragmentos orestais da bacia do rio Macacu, RJ (excluindo espcies do entorno que ocorrem nos fragmentos).

Portanto, mesmo em regies onde os fragmentos orestais so bem delimitados e separados por reas abertas, como na bacia do rio Macacu, a riqueza pode no ter relao com o tamanho dos fragmentos. Os fragmentos em sua totalidade poderiam at mesmo ter um maior nmero de espcies que reas orestais maiores, contnuas e em melhor estado de conservao devido ocorrncia de espcies de reas abertas ou perturbadas nas bordas dos mesmos. Ser ento que o desmatamento nestas regies no motivo para preocupaes? Na verdade, os resultados aqui apresentados indicam que a composio e abundncia de espcies so mais importantes para avaliar os efeitos da fragmentao de habitats do que simplesmente a riqueza ou um ndice de diversidade. Por exemplo, apesar do aumento observado na riqueza de pequenos mamferos nos pequenos fragmentos, as duas espcies que dominam a comunidade nas orestas da regio de Una, Oryzomys laticeps e Marmosops incanus, diminuem em abundncia com a reduo do tamanho dos fragmentos5. Ao contrrio das demais, a variao da abundncia destas duas espcies est associada diminuio do tamanho dos fragmentos, e no pode ser explicada apenas por mudanas na estrutura da vegetao. Estas duas espcies so as mais vulnerveis de Una e so, de fato, espcies com baixa capacidade de ocupar os habitats do entorno (ver tpico Entorno, neste captulo). O mesmo acontece ao se analisar a composio de morcegos de Una: a espcie Artibeus obscurus, a terceira mais capturada na regio,

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foi signicativamente menos capturada em fragmentos do que em reas controle6. J para mamferos maiores, como primatas e ungulados, para os quais a necessidade de espao bem maior do que para pequenos mamferos, o tamanho do fragmento parece ter um papel importante tanto na riqueza de espcies como em sua abundncia. Na Amaznia Central (baixo Tapajs), h uma tendncia de perda de diversidade de ungulados e primatas com a reduo do tamanho do fragmento. O macaco-aranha ou coat-de-testa-branca (Ateles marginatus), no ocorre em nenhum dos fragmentos de menor tamanho (<100ha). Outras espcies do mesmo gnero que ocupam reas de vida da ordem de centenas de hectares, tambm no ocorrem em fragmentos pequenos9,10,11. Entretanto, uma segunda espcie com necessidade de espao semelhante12, como o cuxi-de-nariz-branco (Chiropotes albinasus), foi encontrada em um dos fragmentos menores, reforando observaes na Amaznia oriental13,14, que conrmaram o potencial de sobrevivncia do gnero em fragmentos com menos de 100ha. Ao contrrio do observado para a riqueza, que diminui, no baixo Tapajs h uma tendncia de aumento de abundncia de primatas e ungulados com a reduo no tamanho do fragmento, sendo esta tendncia bem marcada para espcies como o bugio ou guariba-demos-vermelhas (Alouatta belzebul). Curiosamente, o sagi ou sauimbranco (Mico argentatus), uma espcie bem adaptada s paisagens fragmentadas15,16, menos abundante nos fragmentos menores, embora a espcie seja geralmente mais comum em fragmentos do que na oresta contnua. 1.2. Tamanho versus dinmica das populaes Nos fragmentos de Poo das Antas (Ilhas dos Barbados) os processos populacionais de pequenos mamferos no so diferentes entre os fragmentos, ou entre estes e a mata contnua. As estaes reprodutivas so similares nos fragmentos e em matas maiores: os marsupiais apresentam uma sazonalidade muito clara, enquanto os roedores so bem mais exveis em seus padres reprodutivos17. As utuaes populacionais do marsupial Micoureus demerarae, apresentaram um padro muito regular nos fragmentos, similar ao de matas contnuas18,19. Populaes diferentes dentro da metapopulao tiveram utuaes altamente 19 sincrnicas , o que aumenta a probabilidade de desaparecimento da metapopulao como um todo. Isto ocorre porque em uma determinada poca, todas as populaes apresentaro populaes de pequeno tamanho sendo, portanto, mais suscetveis extino local. 1.3. Tamanho versus viabilidade de populaes Existem evidncias de que a viabilidade de populaes de mamferos em fragmentos pequenos reduzida, pelo menos para o mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia) e para o marsupial Micoureus demerarae. No caso do mico-leo-dourado, populaes de fragmentos entre 20 e 250ha so pequenas demais para garantir sua persistncia, j que estas populaes encontram-se isoladas nos fragmentos imersos em reas de pastagens e reas agrcolas. Dado este panorama, a translocao desses grupos para uma rea de mata maior e

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Mamferos

bem preservada foi considerada prioridade para a conservao do micoleo-dourado. Durante o workshop Anlise de Viabilidade Populacional de Leontopithecus, realizado em 1990, concluiu-se ser necessrio um total de 2.000 indivduos de micos-lees-dourados e 23.000ha de matas para garantir a sobrevivncia da espcie. Em 2001, a populao estimada foi de 1.000 indivduos distribudos em 17.000ha de orestas. Apesar das altas taxas de crescimento das populaes reintroduzidas e translocadas, o mico-leo-dourado ainda est muito ameaado porque as populaes existentes so pequenas demais para assegurar sua viabilidade no longo prazo. No estudo da metapopulao do marsupial Micoureus demerarae nas Ilhas dos Barbados, tambm em Poo das Antas, estimou-se um tempo mediano de persistncia da metapopulao inferior a cem anos em qualquer das simulaes realizadas por Anlise de Viabilidade de Populaes20. Mesmo esta limitada persistncia s foi possvel devido conexo, por meio de indivduos migrantes, entre as populaes que constituem a metapopulao. 1.4. Tamanho versus comportamento A vida em um ambiente fragmentado levaria, teoricamente, a um custo alto em sade, possivelmente relacionado a uma dieta menos nutritiva ou mal equilibrada. Entretanto, no caso do macaco bugio-ruivo em fragmentos de Mata Atlntica variando de 40 a 380ha, no houve uma correlao entre condio nutricional e tamanho do fragmento. Os bugios so os mais folvoros dos primatas neotropicais. Sua dieta folvora, muito brosa e pouco calrica, considerada responsvel por seu baixo grau de atividade, reas de vida relativamente pequenas dos grupos e razovel persistncia em fragmentos orestais. Na Amaznia, a persistncia do bugio vermelho em fragmentos orestais s vezes est associada s densidades inacionadas21, embora com maior prevalncia de parasitas intestinais22. Na Mata Atlntica, como em outros estudos com primatas, os padres de sazonalidade de dieta do bugio-ruivo so claros (maior proporo de frutos no vero e de folhas no inverno), indicando que os bugios podem estar engordando no vero para sobreviver escassez de frutos no inverno23,24,25,26,27,28,29. Entretanto, nenhuma das variveis analisadas mostrou relao com o tamanho do fragmento (Figura 2).

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Fig.2

Comportamento alimentar e dieta do macaco bugio ruivo em fragmentos orestais da Mata Atlntica

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Mamferos

H grande variao entre os fragmentos de tamanhos semelhantes e entre anos e grupos de bugios habitando o mesmo fragmento. Estes resultados sugerem grande incerteza relacionada fruticao das espcies nas pequenas reas de vida dos bugios. Por exemplo, um grupo pode ter uma grande gueira fruticando e o vizinho nenhuma. Considerando a proporo de itens de cips na alimentao como indicadora da qualidade da dieta (quanto maior, mais baixa a qualidade), no parece haver uma relao simples entre tamanho do fragmento e qualidade dos recursos para bugios (Figura 3).

Fig.3

A proporo de cips na dieta do bugio ruivo (indicador de qualidade da dieta) no se relaciona com o tamanho de fragmentos orestais de Mata Atlntica.

Existem poucos estudos sobre como a fragmentao do habitat afeta o comportamento social de primatas. O comportamento social a base dos sistemas de acasalamento e da estrutura dos grupos, portanto mudanas no comportamento social podem afetar padres de emigrao e imigrao, uxo gnico e taxas de reproduo. No que se refere ao comportamento, a reduo de habitat e o isolamento podem levar a um aumento na competio por recursos alimentares, causando um acrscimo no nmero de interaes sociais. Habitats degradados com poucos recursos podem levar diminuio de certos tipos de comportamento social. Alm disso, o isolamento reduz as oportunidades de emigrao, o que leva a um tamanho de grupo maior do que o normal e, portanto, acrscimo no nmero de interaes sociais. Em Poo das Antas, no foram observadas diferenas no comportamento social de lhotes do mico-leo-dourado em trs fragmentos de tamanhos diferentes (87, 1.000 e 5.600ha)30,31. Os lhotes dos trs locais gastam menos de 4% do dia em interaes ldicas, nem sempre dirias. Uma possibilidade que a disponibilidade de alimentos, especialmente de presas, seja baixa e semelhante entre estas matas. Entretanto, foram encontradas diferenas entre as matas de 1.000ha e de 87ha no que se refere ao tempo gasto em forrageio de presas32. Os grupos da Fazenda do Rio Vermelho (1.000ha) gastaram 20% do tempo na procura de insetos e presas escondidas, enquanto os micos da Fazenda do Estreito (87ha) gastaram mais de 50% na procura de insetos. Estes dados sugerem que em fragmentos menores a disponibilidade de frutos pode ser menor e, portanto, os animais procuram mais presas, especialmente durante o inverno.

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2. Qualidade do fragmento (solos, estrutura da vegetao, tossociologia, mesohabitat, microhabitat, dieta e toqumica)
Na regio de Una, no sul da Bahia, a estraticao da vegetao importante para os pequenos mamferos, sendo em grande parte responsvel pelas diferenas nas comunidades destes animais entre matas e cabrucas (plantaes sombreadas de cacau)33. O mesmo acontece para os morcegos6. Em comparao com ambientes de interior de oresta de Una, as faixas de borda dos fragmentos e as orestas secundrias, ou capoeiras, apresentaram uma diminuio no nmero de rvores grossas e adensamento dos estratos superiores, seguidos de uma diminuio na densidade da folhagem no sub-bosque (1-5m). A abundncia, diversidade e riqueza de espcies de morcegos tendem a diminuir nestes ambientes modicados (Figura 4). Por outro lado, ambientes orestais alterados que mantm uma cobertura parcial no dossel e que apresentam uma menor densidade no sub-bosque, como as cabrucas, parecem manter uma rica e diversa fauna de morcegos, especialmente quando existem orestas em suas proximidades.

Fig.4

Diminuio do nmero de espcies de morcegos na regio de Una: a riqueza diminui em ambientes com maior densidade foliar no sub-bosque e menor densidade de rvores grandes.

Porm, mesmo quando se considera apenas um habitat, a estrutura da vegetao continua sendo uma varivel importante para as comunidades animais. Entre as matas da regio de Una, a variao na estrutura vertical da vegetao o gradiente ambiental mais representativo associado s mudanas na comunidade de pequenos mamferos. No padro de fragmentao desta paisagem, com 49% de matas maduras remanescentes e onde 46% das reas perturbadas do entorno dos fragmentos tm estrutura orestal (capoeiras em estgio inicial de regenerao, cabrucas e plantaes de seringueira), a estrutura vertical das orestas relativamente mais importante para pequenos mamferos do que outros fatores como o tamanho do fragmento, seu

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Mamferos

grau de isolamento ou abundncia de predadores e competidores de maior porte (Figura 5)5.

Comunidade de pequenos mamferos nas matas de Una: qual gradiente ambiental mais importante?

Fig.5

Porcentagem da variao total da estrutura da comunidade de pequenos mamferos associada a diferentes fatores, entre 24 reas de mata na regio de Una

Alm da estrutura da vegetao, a diversidade de habitats pode ser importante quando se considera uma escala maior. Na comparao entre comunidades de morcegos de trs reas no Estado do Rio de Janeiro, a Fazenda do Rio Vermelho apresentou os maiores valores para os dois ndices calculados, devido ao fato de sua vegetao ter uma estrutura espacial com heterogeneidade mdia. Em relao s REBIOs Poo das Antas e Unio, a Fazenda do Rio Vermelho tem um equilbrio entre reas de orestas e reas abertas (capoeiras, pastagens etc.). Alm disso, em relao s outras duas, a Rio Vermelho uma rea com maior variedade de mesohabitats. Na rea estudada em Poo das Antas predominam as reas abertas, chamadas de matriz, que so compostas por gramneas, samambaias e diversas plantas pioneiras; a oresta restringe-se aos fragmentos. A Unio, por outro lado, uma reserva muito homognea, com grande dominncia de ambientes orestais incluindo matas nativas e plantaes de eucalipto que no receberam manuteno; nesta reserva as reas abertas so poucas e pequenas. Para os bugios a inuncia da qualidade do habitat sobre a dieta se mostrou no consumo de itens de cips e de gos (Ficus spp.). A abundncia de cips e a presena das gueiras revelam algum nvel de perturbao da oresta34,35, embora os gos sejam importantes na dieta de vrias espcies de bugios36,37,38,39. Muitas espcies de gueiras produzem frutos mais de uma vez ao ano, ou em pocas de escassez geral de frutos, como na estao seca ou no inverno. Em reas perturbadas os cips podem dominar a paisagem40. Em dois fragmentos em Campinas, SP, com tamanho (250ha), riqueza e diversidade de vegetao semelhantes, o grupo de bugios da Mata Ribeiro Cachoeira, com gueiras em sua rea de uso, apresentou uma dieta signicativamente mais frugvora na estao mida, do que o grupo da Reserva Santa Genebra. Novamente os fragmentos de Campinas mostraram resultados contrastantes: na Reserva Santa Genebra a dieta foi baseada em itens de cips (folhas

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principalmente), enquanto na Mata Ribeiro Cachoeira os cips foram apenas um complemento (Figura 6).

Fig.6

Contribuio de rvores e cips dieta dos bugios em dois fragmentos orestais de 250ha, no Municpio de Campinas, SP.

3. Biogeograa: efeitos da escala regional sobre a composio das comunidades

No baixo Tapajs foi encontrado um padro regional de variao na distribuio e na abundncia de espcies de primatas, que ofuscou parcialmente os padres relacionados ao tamanho do fragmento e outros efeitos potenciais como a presso de caa. Este um problema srio para a avaliao dos efeitos da fragmentao antrpica a posteriori. Sem um conhecimento detalhado da composio da fauna antes do processo de fragmentao, a ausncia ou a baixa densidade de certas espcies, pode ser interpretada como resultado do processo de fragmentao em si, ao contrrio de um padro biogeogrco que poderia ou no ser reforado pela fragmentao de habitat. No baixo Tapajs parece existir um gradiente norte-sul de diversidade, acompanhando um gradiente altitudinal e mudana de topograa da plancie do Tapajs para a paisagem submontana do Escudo Brasileiro. Em geral, os primatas so mais abundantes em direo ao sul, o que sugere que baixas densidades naturais poderiam ter tornado as populaes setentrionais mais vulnerveis extino local. Este padro mais claro em Ateles marginatus e Chiropotes albinasus, frugvoros especializados e menos tolerantes s perturbaes antrpicas, para os quais tambm a caa parece ter sido relevante (veja abaixo). Quatro outras espcies destacam-se aqui. Mico argentatus exibe densidades elevadas na rea mais setentrional; esta espcie particularmente comum ao norte da rea do estudo, onde a oresta d lugar s savanas da formao de Alter do Cho15,16. Padro exatamente contrrio foi encontrado para o zogue-zogue (Callicebus moloch). J para roedores como a cutia (Dasyprocta leporina) e o

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esquilo (Sciurus aestuans), a abundncia nas reas controle (mata contnua) aumenta consistentemente do norte para o sul. De forma semelhante tambm na regio sul da Bahia, h distines geogrcas na comunidade de pequenos mamferos. Existe um conjunto de espcies de ocorrncia comum em vrias localidades e sub-regies geogrcas, mas algumas tm ocorrncia mais restrita (norte do rio de Contas; sul do rio Jequitinhonha e regio entre os rios de Contas e Jequitinhonha). o caso do rato-de-espinho (Trinomys iheringi denigratus)41,42 registrado ao norte do rio de Contas e de Trinomys sp., encontrado no Parque Nacional do Pau Brasil, espcie nova que est sendo descrita42. Na regio entre o rio de Contas e o rio Jequitinhonha no h referncia sobre a ocorrncia do gnero. J o roedor Oxymycterus dasytrichus43 ocorre ao norte do rio de Contas, mas no ao sul. Para os mamferos de mdio e grande porte, as diferenas na composio de comunidades entre as trs sub-regies geogrcas, so menores com diferenas na abundncia relativa das ordens Primates, Artiodactyla e Perissodactyla. Outras espcies tm distribuio bastante restrita e esto ameaadas de extino, como o mico-leo-de-cara-dourada (Leontopithecus crysomelas), o macacoprego do peito amarelo (Cebus xanthosthernos) e o guariba (Allouata guariba). Foi registrada a ocorrncia de outras espcies de mamferos de Mata Atlntica ameaadas de extino, dentre elas destacam-se o sau (Callicebus personatus), a preguia-de-coleira (Bradypus torquatus), o ourio (Chaetomys subspinosus) e a ona parda (Panthera onca).

4. Efeito de borda
De maneira geral, pode-se dizer que o efeito de borda e suas conseqncias para a estrutura da vegetao so responsveis por boa parte das modicaes na comunidade de pequenos mamferos e morcegos nas paisagens fragmentadas estudadas. Em Una, o efeito de borda leva ao aumento da densidade de folhagem do sub-bosque de 1-10m, e diminuio da densidade de folhagem nos estratos superiores da oresta. Vrias espcies de pequenos mamferos respondem a estas mudanas de vegetao, aumentando ou diminuindo de abundncia conforme o sub-bosque da oresta se torna mais denso e os estratos superiores menos densos nas bordas das matas. O marsupial Marmosa murina, por exemplo, uma espcie que se locomove e se alimenta principalmente no sub-bosque, to mais comum quanto mais denso for o sub-bosque da oresta (Figura 7A)5. Entretanto, Monodelphis americana, espcie que se locomove por debaixo do folhio, diminui de abundncia nas bordas onde a abertura do estrato superior e a proximidade da rea aberta, provavelmente causam um aumento de temperatura e de dessecao do solo da oresta (Figura 7B)5.

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Fig.7

Abundncia de duas espcies de pequenos mamferos que tm relao direta, embora oposta, com o efeito de borda.

Alm disso, espcies caractersticas de ambientes abertos invadem os fragmentos, estando presentes apenas nas bordas, mas nunca no interior dos fragmentos. o caso de Akodon cursor e do Oligoryzomys sp., que so to mais comuns quanto mais abertos os estratos superiores da oresta5. Estas espcies invasoras terrestres podem estar, de alguma forma, competindo com as espcies terrestres caractersticas do interior da mata. Oryzomys laticeps, espcie terrestre que domina o interior de mata em Una, tanto menos comum quanto maior o nmero de indivduos das espcies invasoras (Figura 8)5. Nos fragmentos de Poo das Antas, as reas abertas do entorno dos fragmentos tambm parecem servir de fonte, a partir da qual o roedor Akodon cursor invadiu os fragmentos, especialmente aps o incndio de 1997, afetando a composio das comunidades e sua eqitabilidade. Este roedor foi beneciado por sua anidade com os habitats modica-

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Mamferos

Fig.8

Pequenos mamferos e a invaso de espcies nas bordas de mata de Una.

dos pelo efeito de borda44,45. Nesta regio, os fragmentos estudados so pequenos (<10ha). O fato de nenhuma das espcies ter sido capturada exclusivamente na borda ou no interior dos fragmentos pode ser devido ao uso de reas sub-timas pelos indivduos. Adicionalmente, espcies mais suscetveis aos efeitos de borda, que necessitam de condies de interior de oresta, podem j ter desaparecido dos fragmentos46. A ocorrncia de A. cursor nos fragmentos da bacia do rio Macacu, RJ, tambm foi associada sua maior abundncia no entorno, sendo mais comum nos fragmentos do que nas orestas contnuas (Figura 9)8.

Fig.9

Abundncia relativa de Akodon cursor em fragmentos e na mata contnua na regio da bacia do rio Macacu, Rio de Janeiro.

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O efeito de borda afeta tambm a comunidade de morcegos. Em Una, a riqueza total de espcies nas bordas menor que no interior da oresta, onde foram encontradas 26 espcies, contra apenas 16 nas bordas. Alm disso, houve uma maior similaridade entre os transectos de borda do que entre aqueles localizados no interior dos fragmentos (menor turnover entre transectos das bordas ou menor diversidade). Em Poo das Antas, a grande abundncia de bordas de matas em virtude do alto grau de fragmentao da rea, parece ter propiciado uma grande densidade populacional de morcegos lostomdeos (Carollia perspicillata)47. Preferencialmente esta espcie costuma habitar ambientes marginais das orestas, pois a base de sua alimentao composta de plantas pioneiras e arbustivas, principalmente as piperceas. O desproporcional tamanho da populao de C. perspicillata observado em Poo das Antas no foi observado nas outras duas reas estudadas, apesar de ambas tambm terem apresentado uma dominncia da mesma espcie.

5. Isolamento espacial e conectividade dos fragmentos

Em paisagens onde o processo de fragmentao encontra-se em estgio avanado, com poucos fragmentos imersos numa paisagem inspita, espera-se que as populaes animais dos fragmentos estejam isoladas e, conseqentemente, mais suscetveis extino. Porm, mais freqentemente, a conectividade entre fragmentos e o isolamento das populaes remanescentes so variveis e dependem de dois fatores bsicos: a distncia entre fragmentos e a qualidade dos habitats do entorno (matriz). Se, por outro lado, a paisagem ainda possuir uma frao considervel de habitat original, a distncia entre os fragmentos ser menor e uma gama maior de espcies ser capaz de atravessar a matriz e colonizar outros fragmentos. Habitats menos alterados e, portanto, mais semelhantes ao habitat original, podem abrigar um maior nmero de espcies, facilitando o uxo entre as populaes dos remanescentes. 5.1. Efeitos da distncia entre os fragmentos sobre a estrutura de comunidades Na bacia do rio Macacu (RJ), a similaridade na composio de espcies de pequenos mamferos entre fragmentos est relacionada distncia entre eles (Figura 10)8. Nesta paisagem os remanescentes orestais se conectam nos topos dos morros, com limites bem denidos e separados de outros remanescentes por reas de pastagens ou agrcolas. Este fato pode ser um indcio de que os processos de colonizao esto inuenciando a composio de espcies nos fragmentos orestais. Por outro lado, a fragmentao na regio ocorreu de forma gradual, com poucos fragmentos grandes formados no incio do processo e, subseqentemente, subdivididos com o agravamento da fragmentao na regio. O resultado deste processo que os fragmentos que se originaram de um mesmo fragmento maior, esto mais prximos entre si e tendem a apresentar semelhanas na composio de espcies, quando comparados aos fragmentos mais distantes e originados de outros grandes fragmentos.

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Mamferos

Fig.10

Quanto maior a distncia entre fragmentos orestais na bacia do rio Macacu, RJ, menor a similaridade entre as comunidades de pequenos mamferos dos fragmentos.

Em Una, a distncia mdia entre um fragmento e o mais prximo de menos de 550m, e a existncia de habitats de estrutura orestal no entorno dos remanescentes, como cabrucas e capoeiras, aumenta a conectividade entre os remanescentes da regio, diminuindo o efeito deletrio causado pela distncia de isolamento (ver tpico Entorno, neste captulo). De fato, a distncia entre fragmentos ou o grau de isolamento dos remanescentes, no importante na determinao da comunidade de pequenos mamferos5 ou de morcegos6 nas matas da regio de Una. 5.2. Efeitos da distncia entre os fragmentos sobre os movimentos individuais As taxas de movimento das espcies de pequenos mamferos entre fragmentos foram estimadas em Poo das Antas, onde a distncia entre os fragmentos de mata varia de 60 a 1.300 metros e o entorno composto por reas abertas dominadas por gramneas. O gamb (Didelphis aurita) teve a maior taxa de movimento entre fragmentos (19,4%), seguido dos marsupiais Metachirus nudicaudatus (10%), Philander frenatus (7,5%), do rato dgua (Nectomys squamipes) (3,6%), do marsupial Micoureus demerarae (1,2%) e do roedor Akodon cursor (0,3%)46. Em mais de sete anos de estudos nestes fragmentos, apenas um movimento entre fragmentos foi detectado para o marsupial Caluromys philander e nenhum para o roedor Oecomys concolor. Estes resultados demonstram o quo varivel o impacto da fragmentao entre as espcies, mesmo quando se considera um mesmo grupo taxonmico. Enquanto, alguns marsupiais e roedores orestais so capazes de se movimentar com relativa freqncia no entorno de ambientes abertos, outras esto restritas aos fragmentos e so potencialmente mais suscetveis extino. Esse mesmo entorno de ambientes abertos em Poos das Antas no impede, porm diculta o movimento entre fragmentos de indivduos ou de grupos do mico-leo-dourado. Como exemplo, em um determinado

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grupo foram constatados movimentos entre fragmentos atravessando grandes reas de gramneas, porm, durante um desses movimentos o macho do grupo foi predado por um cachorro domstico.

6. Entorno: efeitos da natureza do entorno (habitats, uso da terra: pecuria, agricultura, urbanizao) sobre a estrutura de comunidades do fragmento
As atividades econmicas desenvolvidas no entorno dos fragmentos tm impactos diferenciados sobre as comunidades dos fragmentos, incluindo os mamferos. Por exemplo, na regio da bacia do rio Macacu (RJ), a pecuria a atividade predominante. Porm, onde predomina a pecuria leiteira, fragmentos tm estrutura de vegetao mais complexa. Quando predomina a pecuria de corte no entorno, a estrutura da vegetao dos fragmentos mais perturbada em comparao com pecuria leiteira. A explicao parece estar no fato do gado de corte ser criado solto, entrando freqentemente nos fragmentos, pisoteando plntulas e introduzindo plantas forrageiras. Alm disso, a criao de gado de corte freqentemente feita por pequenos proprietrios, cando o fragmento rodeado por um maior nmero de habitantes no seu entorno. Nesta situao a freqncia de corte seletivo de rvores e de caa, deve ser maior. O gado leiteiro est mais associado s grandes propriedades, onde o acesso ao fragmento mais controlado. Alm do gado criado de forma extensiva, outros animais domsticos podem invadir e prejudicar a fauna dos fragmentos. Em Una (BA), a presena do cachorro domstico parece estar relacionada a menor abundncia de algumas espcies terrestres de pequenos mamferos. Afora o impacto que as atividades humanas tm sobre os fragmentos, as reas que rodeiam os remanescentes tm importncia fundamental na determinao da disperso das espcies nativas e na conexo das populaes dos fragmentos. No caso da regio de Una, os dois tipos de habitats modicados mais importantes do entorno so as capoeiras e as cabrucas, plantaes sombreadas de cacau. Estes dois ambientes tm permeabilidade signicativamente diferente para a comunidade de morcegos6. Apenas oito espcies foram observadas nas capoeiras, que so em mdia mais pobres e menos abundantes do que as orestas primrias. Novamente o morcego Artibeus obscurus, uma das trs espcies mais freqentes nas orestas primrias, foi signicativamente menos observada nas capoeiras. Por outro lado, as cabrucas se mostraram extremamente abundantes, diversas e ricas em espcies de morcegos quando comparadas s orestas primrias. Foram coletadas 39 espcies de morcegos nos seis transectos de cabruca contra 29 espcies em todos os 24 transectos de oresta primria. Apenas quatro espcies de morcegos encontradas nas orestas primrias no foram capturadas nas cabrucas, sendo todas espcies raras (< 2 capturas) e, portanto, com taxas de captura muito inuenciadas pelo acaso. No caso dos pequenos mamferos de Una, tanto capoeira como cabrucas sustentam uma fauna to rica e abundante quanto as orestas,

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Mamferos

incluindo todas as espcies comuns ali encontradas5. Assim, a elevada riqueza de espcies de roedores e de marsupiais observadas nos pequenos fragmentos orestais desta regio parece intimamente ligada ao valor das capoeiras e cabrucas, o que revela a importncia destes ambientes na manuteno e conservao da fauna na regio. Entretanto, algumas espcies so vulnerveis fragmentao e esta vulnerabilidade est vinculada capacidade da espcie de ocupar o entorno. Se, por um lado, as espcies de pequenos mamferos das orestas de Una esto presentes nos ambientes alterados do entorno, por outro, nem todas as espcies so comuns e abundantes nestes ambientes. Pode-se calcular um ndice de vulnerabilidade das espcies fragmentao da regio de Una, dividindo-se a abundncia das mesmas nos grandes remanescentes pela abundncia nos pequenos remanescentes quanto maior o ndice, maior a queda de abundncia da espcie nos fragmentos pequenos e, portanto, mais vulnervel a espcie. Pode-se tambm, calcular um ndice que sintetiza a capacidade da espcie de ocupar os ambientes alterados do entorno, dividindo-se a abundncia das espcies nestes ambientes alterados pela abundncia das mesmas nas matas da regio quanto menor o ndice, maior a queda de abundncia nos ambientes alterados e, menor a capacidade de ocupar o entorno. Usando estes ndices, os resultados de Una mostram que a resposta fragmentao entre as espcies de pequenos mamferos varivel. Algumas espcies so vulnerveis fragmentao (ndices maiores do que 1) e esta vulnerabilidade est vinculada capacidade de ocupao do entorno. Como mostra a Figura 11, existe uma relao negativa entre a vulnerabilidade da espcie em Una e a capacidade de ocupar o entorno quanto maior a vulnerabilidade, menor a capacidade de ocupar o entorno5. Estes resultados mostram de forma clara, a enorme importncia dos habitats do entorno na determinao da riqueza e dinmica de uma paisagem fragmentada.

Fig.11

Relao negativa entre a vulnerabilidade e a capacidade de ocupar o entorno para as espcies de pequenos mamferos da regio de Una.

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7. Histrico
Dados sobre como o histrico de uma regio ou a evoluo de uma paisagem, afetam a estrutura de comunidades em regies tropicais, so escassos para no dizer inexistentes. Entretanto, para algumas espcies possvel avaliar a situao atual de suas populaes e prever as conseqncias para sua dinmica e gentica. O desenho experimental do estudo no Baixo Tapajs visou avaliar um possvel padro histrico em relao ao processo de colonizao humana ao longo da rodovia BR-163 (Santarm-Cuiab). Entretanto, foram encontradas poucas evidncias de um padro sistemtico de variao de diversidade em relao ao tempo de colonizao e conseqente isolamento dos fragmentos. No caso dos primatas, grupo que forneceu os melhores dados para anlise, foi encontrada uma tendncia geral de reduo tanto na riqueza quanto na abundncia de espcies com o tempo de colonizao, embora esta tendncia tenha sido menos aparente nos fragmentos de menor tamanho (< 100ha). Por outro lado, um padro semelhante foi observado tambm no caso dos controles (oresta contnua), o que sugere a existncia de um gradiente de diversidade anterior ao processo de fragmentao antrpica. Os demais grupos de mamferos forneceram poucas evidncias de um processo histrico sistemtico, e muitas tendncias contraditrias, como a maior abundncia de ungulados na rea colonizada h mais tempo. Assim, a soma das evidncias pode ser interpretada de vrias formas. Talvez a concluso mais pertinente seja que a escala de tempo da implantao e colonizao da rodovia foi pouco relevante como fator de inuncia sobre a estrutura das comunidades de mamferos. Uma concluso complementar, e no exclusiva, de que este aspecto histrico teve uma inuncia menos importante em comparao com outros fatores.

8. Invaso de espcies exticas

O processo de fragmentao de habitat, em geral aumenta a probabilidade de invases de espcies exticas ao ecossistema original48. A invaso de espcies exticas por sua vez, pode agravar os efeitos da fragmentao atravs da competio, predao e introduo de doenas nas espcies nativas. Um bom exemplo o caso do mico estrela ou sagi de tufo branco (Callithrix jacchus) e tufo preto (Callithrix penicillata), que vm sendo introduzidos no Estado do Rio de Janeiro como resultado do trco ilegal de animais silvestres49,50. Estes calitriqudeos so originrios do Nordeste brasileiro51, sendo considerados espcies exticas no Rio de Janeiro. A presena dos sagis tem sido detectada no interior do Rio de Janeiro desde 196049. A partir de 1985 foi observada a presena de indivduos do mico estrela (Callithrix jacchus) em fragmentos de mata nas fazendas utilizadas para a reintroduo do mico-leo-dourado. Sua distribuio parece estar aumentando em direo ao norte do Estado, pela regio das baixadas,

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Mamferos

com uma taxa estimada em 1,2km por ano50. Os sagis introduzidos representam um problema potencial para as populaes de mico-leodourado e de sagis da serra (Callithix aurita). A ecologia dos Callithrix introduzidos parecida com a dos Leontopithecus e com a de C. aurita e, por isso, podem ser competidores52. Estas espcies so consideradas frugvoro-insetvoras53,54 e os sagis tambm se alimentam de exudatos de rvores51,55. Dados preliminares mostram evidncias de competio entre as espcies. Os micos-lees respondem presena dos sagis com comportamentos territoriais e foram observadas lutas entre os adultos das duas espcies. A presena dos sagis faz com que os micos aumentem o tempo gasto em forrageio56. Um outro problema potencial a transmisso de doenas. Em 1998, amostras de sangue foram coletadas dos micos-lees e dos sagis da Fazenda Rio Vermelho para um estudo da distribuio de Trypanosoma cruzii no meio silvestre57,58. Nessa data no houve evidncia deste parasita nos micos, mas seis sagis se mostraram positivos (C. Lisboa, dados no publicados). Dois anos depois, j foi detectada a presena do T. cruzii em alguns micos-lees da mesma fazenda57. A anlise das fezes mostrou que houve sobreposio dos parasitas entre as espcies, mas mais notvel ainda, foi a presena de vrios parasitas geralmente encontrados em animais domsticos. Uma hiptese a ser examinada que os sagis, por terem vindo de locais humanos, estejam introduzindo novos parasitas no ciclo selvagem. Nesta situao, o potencial para uma epidemia alto.

9. Evidncias de que a caa afeta a estrutura da comunidade de mamferos

Muitos estudos demonstram que mesmo a caa de subsistncia desenvolvida por populaes humanas relativamente pequenas, pode levar ao declnio e ao desaparecimento local de determinadas espcies animais. Assim, pores relativamente grandes de orestas aparentemente intocadas, podem estar vazias devido caa59. de se esperar que o efeito da caa seja ainda mais exacerbado em reas fragmentadas onde, em geral, a densidade da populao humana maior, o acesso s matas mais fcil e o tamanho das populaes animais, teoricamente, menor. Apesar dos estudos de fragmentao de habitat que esto sendo reportados neste captulo no enfocarem diretamente a caa, vrios resultados indicam que a presso de caa um dos fatores de maior impacto para os mamferos de mdio e grande porte em paisagens fragmentadas. O uso de parcelas de areia para registro de pegadas60 indica que a fauna de grande porte est bastante depauperada em Una (BA), sendo drasticamente menos rica e menos abundante em comparao s outras reas de Mata Atlntica estudadas com o mesmo mtodo (Figura 12). De todos os grupos faunsticos analisados (borboletas, sapos, lagartos, aves, morcegos, pequenos mamferos e grandes mamferos terrestres), os grandes mamferos terrestres so os nicos que j foram drasticamente afetados em Una61.

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Fig.12

Curva de acmulo do nmero de espcies de grandes mamferos terrestres com o aumento no nmero de registros de pegadas em trs reas de Mata Atlntica, mostrando que, mesmo com um esforo de amostragem duas a trs vezes maior, a regio de Una apresenta uma fauna menos rica (menor nmero de espcies) e menos abundante (menor nmero de registros) do que a Estao Ecolgica Juria-Itatins e o Parque Estadual do Morro do Diabo.

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Mamferos

Ao contrrio do que acontece com os demais grupos da fauna, as variaes da comunidade de grandes mamferos na paisagem de Una, praticamente no tem relao nenhuma com o tamanho dos fragmentos, a distncia da borda, o uso do solo (tipo de habitat) ou a estrutura da vegetao. As diferenas mais ntidas nas comunidades de grandes mamferos ocorrem entre os locais de reas privadas e aqueles localizados dentro da Reserva Biolgica de Una, indicando que a maior proteo e scalizao da Unidade de Conservao so fundamentais. Estes resultados indicam tambm que o processo de fragmentao na regio do Una no a causa fundamental do empobrecimento da fauna de grande porte e sim as atividades de caa. De fato, esta atividade muito comum na regio de Una: 40% de todos os chefes de famlia caam freqentemente e comeram carne de caa recentemente e 70% das famlias moram em fazendas cujos proprietrios no impem nenhuma restrio caa. O alto impacto da caa na regio pode ser facilmente percebido pela altssima porcentagem (74%) em que o animal caado no o preferido as espcies preferidas j no so mais facilmente encontradas. Na viso da maioria dos caadores e residentes, todos os animais de grande porte desapareceram ou tm diminudo na regio. O impacto da caa tambm atestado pela lista das espcies caadas em Una, da qual esto ausentes vrias espcies usualmente caadas nos Neotrpicos. Os mdios e grandes mamferos terrestres so, sem dvida, o grupo mais afetado pela caa: 10 das 13 espcies caadas so mamferos e trs espcies de mamferos perfazem 53% de todos os registros de caa das entrevistas61. Na regio do baixo Tapajs, a relao entre a abundncia de grandes mamferos, a densidade populacional humana e o tempo de colonizao

foram observadas somente para algumas espcies. Ungulados, de um modo geral, foram mais abundantes nas reas de matas contnuas e com baixa presso de caa do que em reas fragmentadas com maior presso de caa. Para o coat de testa branca, primata ameaado de extino, foram encontradas evidncias de presso de caa, o que poderia ter sido um dos fatores determinantes de sua extino em uma das reas amostradas62. A presena de populaes aparentemente saudveis de Alouatta belzebul, um primata de tamanho corporal semelhante, e de ungulados na mesma rea, sugere que a extino local de Ateles marginatus no teria sido causada por presso de caa por si s, mas por uma combinao de fatores que inclui a fragmentao de habitat e, possivelmente, baixas densidades naturais na rea63. Esta concluso reforada pela ausncia, nos fragmentos da mesma rea, do cuxi de nariz branco, outro primata frugvoro especializado com uma vulnerabilidade s perturbaes antrpicas semelhante de Ateles marginatus.

10. Consideraes nais

a. Em paisagens j bastante fragmentadas, como a Mata Atlntica, todos os subprojetos demonstraram o valor de fragmentos pequenos, menores que 100ha, na preservao de pequenos mamferos e morcegos. Os maiores fragmentos e reas contnuas de cada estudo apresentaram maior riqueza de espcies, mas outros fatores so mais importantes para a riqueza de espcies em escalas intermedirias, principalmente fatores que associados estrutura da vegetao. b. Os fragmentos pequenos mantm uma parcela signicativa da biodiversidade quando considerados individualmente, e seu valor aumenta quando so vistos no contexto da paisagem, como uma rede de pequenas populaes conectadas por eventos de migrao, formando uma metapopulao. A persistncia da metapopulao depende da manuteno no s do nmero, mas da qualidade dos fragmentos e da natureza do entorno. c. Avaliaes do efeito da fragmentao sobre a biodiversidade devem ser baseadas em comparaes da composio e abundncia de espcies. Riqueza e diversidade so freqentemente utilizadas, mas podem esconder impactos importantes resultantes da fragmentao dos habitats sobre as comunidades biolgicas, como foi claramente demonstrado neste captulo. d. Se por um lado muitas espcies esto presentes em pequenos fragmentos, por outro, os estudos aqui reportados sobre viabilidade de mamferos em paisagens fragmentadas, indicam que mesmo populaes de espcies de pequeno porte podem ter baixa probabilidade de sobrevivncia no longo prazo. De fato, vrios resultados apresentados sugerem que tanto o isolamento das populaes (distncia entre fragmentos ou qualidade do entorno) quanto as modicaes do habitat original, induzidas pela criao de bordas, afetam negativamente os mamferos nas paisagens fragmentadas. e. A diversidade ainda presente em paisagens fragmentadas, aliada aos efeitos negativos de fatores como o isolamento e o efeito de

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borda, indicam a importncia de tcnicas de manejo que aumentem as chances de persistncia das espcies nestas paisagens. Estas tcnicas devem enfocar a atenuao do efeito de borda sobre a estrutura da vegetao e o aumento da conectividade entre fragmentos, seja por meio da criao de habitats mais semelhantes ao original no entorno (melhoria da qualidade do entorno), ou da diminuio da distncia entre fragmentos (recuperao da vegetao). f. Medidas de condio fsica de indivduos tm grande potencial para estudos relacionados biologia da conservao, j que podem ser utilizadas como sinais de alerta sobre o estado das populaes. Estes sinais aparecem antes que os impactos ambientais se tornem aparentes em termos de decrscimo das populaes. g. A fragmentao de habitats aumenta a probabilidade de invases de espcies exticas, que por sua vez, pode agravar os efeitos da fragmentao por intermdio da competio, predao e introduo de doenas nas espcies nativas. o caso do mico estrela (Callithix jacchus ou C. penicillata), que vm sendo introduzidos no Estado do Rio de Janeiro como resultado do trco ilegal de animais silvestres, e que podem competir com espcies nativas como o mico-leo-dourado e o sagi da serra (C. aurita). h. Para mamferos de mdio e grande porte na Mata Atlntica, a caa nos fragmentos remanescentes torna-se um fator de grande importncia, sendo possivelmente preponderante aos fatores diretamente ligados fragmentao, como o tamanho ou grau de isolamento dos fragmentos ou intensidade do efeito de borda. i. Em paisagens no fragmentadas, como no Baixo Tapajs, Amaznia Central, o problema consiste no desenvolvimento de estratgias sistemticas para o planejamento de programas de ocupao humana. Uma recomendao bvia que a oresta nativa no seja fragmentada no processo de ocupao humana, por exemplo, estabelecendo reservas comunitrias no modelo de Reservas da Biosfera. Neste sentido, levantamentos faunsticos antes da denio de reas destinadas ocupao humana so fundamentais, assim como o monitoramento aps a ocupao.

11. Recomendaes
a. Em paisagens j bastante fragmentadas, fragmentos pequenos, menores que 100ha, devem ser preservados, pois mantm uma parcela signicativa da biodiversidade de mamferos. b. Fragmentos devem ser vistos no contexto da paisagem, como uma rede de populaes locais conectadas por eventos de migrao, formando uma metapopulao. c. Os habitats da matriz e no entorno dos fragmentos devem ser considerados na avaliao da biodiversidade e da conectividade entre populaes de fragmentos diferentes. d. Avaliaes do efeito da fragmentao sobre a biodiversidade de mamferos devem ser baseadas em comparaes da composio e abundncia de espcies, e no apenas na riqueza de espcies.

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Mamferos

e. Tcnicas para atenuao de efeito de borda sobre a estrutura da vegetao e para o aumento da conectividade devem ser consideradas no manejo da paisagem. f. Medidas de condio fsica de indivduos devem ser utilizadas como sinais de alerta sobre o estado das populaes. g. Espcies de outras regies do pas introduzidas aps o processo de fragmentao devem ser consideradas exticas e formas de manejo de suas populaes devem ser utilizadas. h. O controle efetivo da caa poltica fundamental, caso se objetive conservar a biodiversidade de grandes mamferos em paisagens fragmentadas. i. Em paisagens no-fragmentadas, o processo de ocupao humana deve ser feito evitando-se a fragmentao da oresta. O levantamento faunstico antes ocupao fundamental, assim como o seu monitoramento posterior.

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Mamferos

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