Gold Chinder Dissertacao Mar20

Consórcio de Bio-Educação
Universidade Lúrio, Universidade Zambeze, Instituto Superior Politécnico de Manica

Parque Nacional da Gorongosa e Universidade de Lisboa
Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e

atributos funcionais de Julbernardia globiflora (Benth) no Parque
Nacional da Gorongosa
Gold Bento Chinder
CHITENGO
2020
Consórcio de Bio-Educação
Universidade Lúrio, Universidade Zambeze, Instituto Superior Politécnico de Manica,
Parque Nacional da Gorongosa, Universidade de Lisboa
Programa de Mestrado em Biologia de Conservação
Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e

atributos funcionais de Julbernardia globiflora (Benth) no Parque
Gold Bento Chinder
Dissertação apresentada ao Programa de Mestrado em Biologia de Conservação como

requisito para a obtenção do título de Mestre em Biologia da Conservação
Aprovada por
(supervisora)
(Coordenadora do Consórcio)
Parque Nacional da Gorongosa, 27 de Março de 2020

Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e atributos funcionais de Julbernardia globiflora (Benth) no Parque
Índice
Agradecimentos .......................................................................................................................... I
Resumo............. ......................................................................................................................... II
Abstract……….. ........................................................................................................................ III
Lista de figuras .......................................................................................................................IV
Lista de tabelas .........................................................................................................................IV
Lista de acrónimos e abreviaturas ............................................................................................. V
Lista de apêndices ..................................................................................................................... V
Capítulo I.......... .......................................................................................................................... 1
Introdução geral ......................................................................................................................... 1
1.1. Contextualização ......................................................................................................... 1
1.2. Estratégias de adaptação das plantas ao fogo e aos herbívoros .............................. 2
1.3. Efeitos do fogo no crescimento das plantas ............................................................... 3
1.4. Efeitos da herbivoria no crescimento das plantas ...................................................... 5
1.5. Atributos funcionais selecionados e as hipóteses sobre a sua expressão ................ 6
1.6. Efeitos do fogo nos nutrientes do solo e nos atributos funcionais das plantas (AFE,
nutrientes na planta, polifenois) ............................................................................................. 9
1.7. Efeitos da herbivoria nos nutrientes no solo e na planta e nos atributos funcionais
das plantas (AFE e polifenois) ............................................................................................. 11
1.8. Efeitos interativos do fogo e herbivoria ..................................................................... 14
1.9. Problematização e justificativa do estudo ................................................................. 15
Capítulo II......... ........................................................................................................................ 18
Introdução específica ............................................................................................................... 18
2.1. Materiais e métodos ...................................................................................................... 22
2.1.1. Área de estudo ....................................................................................................... 22
2.1.2. Espécie em estudo................................................................................................. 22
2.1.3. Desenho experimental ........................................................................................... 23
2.1.4. Crescimento e percentagem de herbivoria ........................................................... 24
2.1.5. Análises dos atributos funcionais .......................................................................... 24
2.1.6. Análise estatística .................................................................................................. 26
2.2. Resultados .................................................................................................................... 27
2.2.1. Crescimento e percentagem de herbivoria ........................................................... 28
2.2.2. Crescimento em rebrotos e plântulas .................................................................... 28
2.2.3. Atributos funcionais ................................................................................................ 29
2.3. Discussão ...................................................................................................................... 29
2.3.1. Crescimento ........................................................................................................... 30
2.3.2. Atributos funcionais ................................................................................................ 31
Capítulo III........ ........................................................................................................................ 35
Gold Chinder
Conclusões e recomendações................................................................................................. 35
3.1. Bibliografia ..................................................................................................................... 52
3.2. Apêndices ...................................................................................................................... 72
Gold Chinder
Agradecimentos
Os meus profundos agradecimentos a DEUS todo-poderoso pelo dom da vida e proteção
que tem me proporcionado todos os dias.
Gostaria de expressar os meus sinceros agradecimentos à minha mãe Rosa André Cuetule
por ter me colocado na terra, pela educação sábia que sempre me transmitiu, por estar
sempre ao meu lado e por tudo quanto tem feito por mim.
À minha supervisora Tara Joy Massad pelos ensinamentos, apoio, prontidão,
disponibilidade, experiência e conselhos transmitidos durante esta longa caminhada, eu digo
muitíssimo obrigado.
Agradeço ao Professor Dawood Hattas do laboratório de ciências biológicas da
Universidade de Cape Town pelos ensinamentos e por ter disponibilizado o seu laboratório,
tempo e seus recursos para a extração e análise de polifenois.
Agradeço o consórcio de BioEducação pela oportunidade que me deram para fazer este
mestrado.
O meu muito obrigado vai aos colaboradores do Parque Nacional da Gorongosa por tudo o
que fizeram por mim durante o tempo que estive no Parque.
Agradeço os meus irmãos pelo amor e companheirismo.
Aos meus amigos: Doldêncio Macute, Augusto Bila, Elídio Sefane, Nursan Ange, Victor
Américo, Camilo António, Márcio Tomás, António Ngovene, Raimundo José, Adija Wilssone,
Semo Mogeia, Amina Amade, Lorena Matos, Amemarlita Matos, Clotilde Nhancale, Lucas
Geraldo pela amizade, apoio, conselhos e por sempre puder contar convosco, vai o meu
muito Kanimambo.
Gold Chinder
I
Resumo
Entender os efeitos do fogo e da herbivoria na vegetação é crucial para conservação da
biodiversidade em áreas onde ambos factores são comuns, como o miombo. Entretanto, a
maioria dos estudos sobre os efeitos do fogo e herbivoria no miombo focam-se na
composição e estrutura das espécies. Porém, as alterações dos regimes do fogo no miombo
alteram o crescimento das plantas e seus atributos funcionais (carbono, nitrogénio, área
foliar específica e polifenois) que também podem alterar os padrões de herbivoria nestes
sistemas. Este estudo avaliou a natureza das relações entre o fogo e herbivoria e como
estas interações afectam o crescimento e atributos funcionais em plântulas e rebrotos de
Julbernardia globiflora no Parque Nacional de Gorongosa. Comparou-se a taxa de
crescimento relativo em altura (cm) e diâmetro (mm) na presença e ausência de herbívoros
em áreas de baixa e alta frequência do fogo. Determinou-se os atributos funcionais em
amostras de plântulas e rebrotos colectadas nas mesmas áreas. No geral, maior
crescimento dos rebrotos observou-se na área de baixa frequência do fogo e em parcelas
protegidas de herbivoria. A maior área foliar específica foi registada na área com baixa
frequência do fogo. As maiores concentrações de polifenois foram registadas na área com
alta frequência do fogo e em plântulas. Por fim, observou-se mudanças na composição da
comunidade e na estratégia de regeneração dominante em áreas com fogos frequentes.
Combretum adenogonium, uma espécie favorecida pelo fogo e não característica do
verdadeiro miombo, é mais abundante em locais frequentemente queimados, e a J.
globiflora regenera mais por rebrotos em relação a sementes em áreas com curto intervalo
de retorno do fogo. O estudo revela padrões que permitem afirmar que fogos de alta
frequência representam uma ameaça para a conservação da biodiversidade no miombo e
esforços em prevenir fogos frequentes são cruciais para reduzir a perda da biodiversidade
nestes ecossistemas.
Palavras-chave: Crescimento; Fogo; Herbívoros; Miombo; Química das plantas;
Regeneração natural
Gold Chinder
II
Abstract
Understanding the effects of fire and herbivory on vegetation is crucial for biodiversity
conservation in areas where both factors are common, such as miombo woodlands.
However, many studies on the effects of fire and herbivory in miombo focus on community
composition and structure. Nonetheless, changes in fire regimes in miombo alter plant
growth and functional traits, such as carbon, and nitrogen content, specific leaf area, and the
concentrations of polyphenols, which can also change herbivory patterns in these systems.
This study addressed the nature of the relationships between fire and herbivory and how
these interactions affect growth and functional traits of seedlings and sprouts of Julbernardia
globiflora in Gorongosa National Park. We compared the relative growth rate in height and
diameter in the presence and absence of herbivores in low and high frequency fire areas. We
determined the functional traits of seedlings and sprouts collected in the same areas.
Overall, sprouts grew more inside exclosures in the low fire frequency fire area compared to
the high fire frequency area. Treatments did not affect leaf carbon and nitrogen
concentrations, but, higher specific leaf area was recorded in the area with low fire
frequency. Higher concentrations of polyphenols were measured in seedlings from the high
fire frequency area. We observed that when fires occur every two years, plant growth is
limited, leaves are thicker, and plants invest more in carbon-based defenses. Lastly, we
observed changes in community composition and the dominant regeneration strategy in
areas with frequent fires. Combretum adenogonium, a species favored by fire and not
characteristic of true miombo, is more abundant in frequently burned site, and J. globiflora
regenerates from resprouts more commonly than from seed in areas with a short fire return
interval. This study therefore suggests that high frequency fires represent a threat to
biodiversity conservation in miombo, and efforts to prevent frequent fires are crucial to
reducing biodiversity loss in these systems.
Keywords: Fire; Growth; Herbivory; Miombo; Plant defense; Regeneration
Gold Chinder
III
Lista de tabelas
Tabela 2.1: Histórico do fogo na área de estudo .................................................................... 37

Tabela 2.2: Resultados da ANOVA (α=5%) para os efeitos do tratamento fogo sobre a
regeneração ............................................................................................................................. 38
Tabela 2.3: Percentagem de herbivoria em função dos tratamentos no período de Junho a
Agosto; Valores médios ± o erro padrão ................................................................................. 39
Tabela 2.4: Resultados da ANOVA (α=5%) para os efeitos do tratamento fogo, tratamento
de herbivoria e percentagem de herbivoria no crescimento em altura e diâmetro dos rebrotos
.................................................................................................................................................. 40
de herbivoria e percentagem de herbivoria no crescimento em altura e diâmetro das
plântulas ................................................................................................................................... 41
Tabela 2.6: Resultados da ANOVA (α=5%) para os efeitos do fogo e da estratégia de
regeneração nas concentrações de N, C e a proporção C:N ................................................. 42
regeneração na AFE ................................................................................................................ 43
regeneração nos fenóis totais e taninos condensados ........................................................... 44
Lista de figuras
Figura 1.1. Processo da biossíntese do flavonoide para a produção das proantocianidinas.

Os nomes das enzimas são abreviados da seguinte forma: fenilalanina amônia-liase (PAL),
4-cumarato CoA ligase (4CL), chalcona sintase (CHS), di-hidroflavonol redutase; Di-
hidroflavonol redutase (DFR), antocianidina sintase (ANS) e leucoantocianidina redutase
(LAR) ........................................................................................................................................ 45
Figura 2.1. Hipótese do estudo; A - hipótese para área de alta frequência do fogo; B -
hipótese para área de baixa frequência do fogo; Cr- Crescimento; SH- sem herbivoria, CH-
com herbivoria. ......................................................................................................................... 46
Figura 2.2. Localização da área de estudo; A - separação dos níveis do fogo uma da outra;
B - localização das parcelas do tratamento de herbivoria na área de baixa frequência do
fogo; C - localização das parcelas do tratamento de herbivoria na de alta frequência do fogo
.................................................................................................................................................. 46
Figura 2.3. Médias (±EP) de crescimento relativo de rebrotos nos diferentes níveis do
tratamento de herbivoria .......................................................................................................... 48
Figura 2.4. Médias (±EP) de crescimento relativo em diâmetro nos diferentes níveis dos
tratamentos de fogo e herbivoria. As letras indicam diferenças significativas entre as
parcelas do tratamento de herbivoria nos dois níveis de fogo. ............................................... 49
Figura 2.5. Médias (±EP) da área foliar específica nos diferentes níveis do tratamento de
fogo. As letras indicam diferenças significativas entre os níveis de fogo. As rectas
representam os valores mínimos e máximos observados. A linha horizontal dentro da caixa
representa a mediana. O retângulo contém 50% dos valores do conjunto de dados e
representa os valores centrais observados. ............................................................................ 50
Figura 2.6. Médias (±EP) da concentração dos polifenois nas duas áreas; A - Concentração
dos TC em função do tratamento de fogo; B- Concentração dos FT em função do tratamento
fogo e estratégia de regeneração; onde os pontos representam os outliers. As letras indicam
diferenças significativas entre as estratégias de regeneração nos dois níveis de fogo. As
Gold Chinder
IV
rectas representam os valores mínimos e máximos observados. A linha horizontal dentro da

caixa representa a mediana. O retângulo contém 50% dos valores do conjunto de dados e
representa os valores centrais observados. ............................................................................ 51
Lista de acrónimos e abreviaturas
AFE Área foliar específica

C Carbono
C:N Proporção de carbono e nitrogénio
cm2 Centímetros quadrado
CNBH Carbon Nitrogen Balance Hypothesis
EUA Estados Unidos de América
Fig. Figura
FT Fenóis totais
FT-TC Diferença entre a concentração de fenóis totais e taninos condensados
g Grama
GDBH Growth Differentiation Balance Hypothesis
ha Hectare
IUCN International Union for Conservation of Nature
MEA Millennium Ecosystem Assessment
mg/g Miligramas por grama
mL Mililitros
N Nitrogénio
PH Peso húmido
PNG Parque Nacional da Gorongosa
PS Peso seco
TC Taninos condensados
TC Taninos condensados
TH Taninos hidrolisáveis
Lista de apêndices
Apêndice 3.1: Foto dos exclosures-parcelas protegidas contra herbívoros ........................... 72

Apêndice 3.2: Foto do controlo de sombra .............................................................................. 73
Apêndice 3.3: Foto do controlo total aberto para a entrada de herbívoros ............................ 73
Gold Chinder
V
Capítulo I
Introdução geral
1.1. Contextualização
O fogo e a herbivoria são conhecidos como consumidores da biomassa acima do solo
globalmente, sendo que seus impactos diferem-se na selectividade e ocorrência temporal
(Bond e Keeley, 2005; Archibald e Hempson, 2016). As primeiras evidências do fogo na
terra são do Silúrico há 443 milhões de anos atrás que coincide com a origem das plantas
terrestres (Glasspool et al., 2004; Pausas e Keeley, 2009). Portanto, é evidentemente claro
que vivemos num planeta inflamável há bastante tempo (Pausas et al., 2017), que
anualmente queima aproximadamente 3% da área terrestre (Archibald et al., 2018). Os
herbívoros por sua vez continuamente exercem pressão sobre as plantas (Strauss, 1991;
Root, 1996; Brookshire et al., 2002). Por exemplo, estima-se que um ungulado movendo-se
em ambiente extremamente heterogéneo pode fazer até 107 mordidas na vegetação em um
ano (Chacon et al., 1976). No miombo é indicado que invertebrados chegam a consumir até
20 kg/ha/ano em Sengwa no Zimbabwe (Campbell et al., 1996). Assim sendo, a herbivoria
causa mudanças nos processos ecossistémicos (Pringle et al., 2010) e juntamente com o
fogo mantêm a heterogeneidade dos sistemas por onde passam (Adler et al., 2001;
Fuhlendorf e Engle, 2001).
Para lidar com o estresse provocado pelo fogo e os herbívoros, as plantas desenvolveram
estratégias morfológicas e fisiológicas para adaptarem-se a certos regimes do fogo (Brose e
Lear, 2004; Archibald et al., 2019) e para responderem à pressão dos herbívoros
(Barbehenn e Constabel, 2011). Contudo, espécies que exibem atributos e/ou estratégias
adaptativas sob um regime específico de fogo podem ser ameaçadas quando esse regime
muda, logo nenhuma espécie é “adaptada ao fogo,” mas sim adaptada a um regime de fogo
específico (Keeley et al., 2011). Por sua vez, os herbívoros imediatamente ou a longo prazo
podem estimular o crescimento relativo de uma planta, pela remoção de tecidos velhos e em
resultado da selecção natural pode-se favorecer genótipos que facilmente toleram os danos
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1
causados pelos herbívoros (Westoby, 1989). A pressão imposta pelos herbívoros é também
positivamente correlacionada com o investimento das plantas em defesas (Coley et al.,
2016). As plantas investem mais em defesas quando a herbivoria é comum para não
comprometer recursos que seriam para a produção de outras estruturas vegetativas (Ward e
Young, 2002). Os herbívoros também podem alterar as defesas químicas das plantas
(Schultz e Baldwin, 1982; Karban e Myers, 1989; Haukioja, 1990). Isto sugere que as
plantas podem responder à herbivoria de maneira diferente na presença ou ausência de
herbívoros.
1.2. Estratégias de adaptação das plantas ao fogo e aos herbívoros
As plantas que vivem em ambientes propensos ao fogo evoluíram para persistirem a estes
eventos (Bowman et al., 2014). A primeira estratégia é a non-flammable strategy,
encontrada em plantas que não queimam em condições naturais (Poulos et al., 2018). Por
exemplo, plantas como os pinheiros podam seus galhos mais baixos, aumentando a
diferença entre o combustível do chão da floresta e o dossel e isso acaba aumentando a sua
sobrevivência a fogos superficiais (Pausas, 2015). Também existe a fast-flammable strategy
em que as plantas acendem e queimam rapidamente, reduzindo o tempo de residência do
fogo e o choque do calor nos meristemas e raízes da planta o que é comum nas gramíneas
(Pausas et al., 2017). Por fim, existem as plantas que usam a hot-flammable strategy.
Plantas que usam esta estratégia são bastante inflamáveis e têm adaptações que permitem
explorar fogos de alto tempo de residência e de um calor letal. Mesmo que os adultos
morram, conseguem reproduzir, e a sua descendência usa do espaço disponível e das
condições favoráveis pós-fogo para desenvolver (Poulos et al., 2018; Pausas et al., 2017).
Nesta estratégia incluem-se as plantas cujas sementes são adaptadas ao fogo e a
germinação é estimulada pelo fogo (Pausas et al., 2017), por exemplo Pterocarpus
angolensis (Sadiki et al., 2018) . Também incluem-se as espécies que armazenam recursos
nas raízes para facilmente rebrotar o que permite a persistência e a sobrevivência das
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2
plantas após o fogo (Keeley et al., 2016), por exemplo a Brachystegia boehmii (Luoga et al.,
2004)
Para defender-se dos herbívoros, as plantas podem usar duas estratégias defensivas gerais
que incluem a prevenção onde as plantas usam atributos morfológicos como espinhos e
atributos funcionais (por exemplo, os taninos) para reduzir a herbivoria (Stowe et al., 2000;
Gatehouse, 2002). Os atributos físicos reduzem a acessibilidade dos tecidos e os químicos
reduzem a palatabilidade dos tecidos (Cooper e Owen-Smith, 1985; Cooper e Owen-smith,
1986; Owen-smith e Cooper, 1987; Wilson e Kerley, 2003; Leimu e Koricheva, 2006). As
plantas também podem usar mecanismos de tolerância que envolvem processos fisiológicos
que permitem a planta aumentar a actividade fotossintética, o recrescimento e/ou
reprodução após a herbivoria (Briske, 1996; Strauss e Agrawal, 1999). Por exemplo, plantas
em ambientes ricos em recursos investem em altas taxas de absorção de nutrientes,
fotossíntese e crescimento para garantir a tolerância a herbivoria (Strauss e Agrawal, 1999;
Gordon e Prins, 2008).
1.3. Efeitos do fogo no crescimento das plantas
O fogo afecta os ecossistemas na terra de várias maneiras. Pode afectar a composição
comunitária; particularmente em florestas de miombo (que é o caso de estudo), fogos
frequentes são correlacionados com a presença de espécies de Combretum, que não são
tipicamente deste ecossistema, porém indicadoras de habitats perturbados (Frost 1996;
Ribeiro et al. 2008). O fogo afecta a ciclagem de nutrientes (Ojima et al., 1994; Certini, 2005;
Schafer e Mack, 2010), o crescimento das plantas (Silva et al., 1990; Hoffmann, 2002;
Marod et al., 2004; LaMalfa, 2019). Indirectamente o fogo também afecta o balanço entre
rebrotos e plântulas (Balch et al., 2013; Keeley et al., 2016) que são as duas estratégias de
regeneração das plantas mais comuns no miombo, sendo que elevadas taxas de
sobrevivência são de rebrotos (Ribeiro et al., 2002). Ou seja, os fogos frequentes criam
abertura nas copas das florestas permitindo que mais luz atinja o solo (Cochrane e Schulze,
1999; Dezzeo et al., 2008). Essa mudança na disponibilidade de recursos pode alterar o
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3
crescimento de plântulas e rebrotos (Hattas et al. 2017). Isto também sugere que rebrotos e
plântulas podem exibir diferentes taxas de crescimento e podem responder diferentemente
ao fogo. Neste contexto, os efeitos do fogo sobre o crescimento das plantas são discutidos
neste trabalho focando-se nestas duas estratégias de regeneração.
Lições de um experimento de exclusão do fogo no Parque Nacional Kruger apontam que o
crescimento das plantas é reduzido à medida em que as frequências do fogo aumentam
(Shackleton e Scholes, 2007; Wilgen et al., 2007). Também é apontado que fogos
frequentes reduzem a altura de rebrotos de Colophospermum mopane em Mooiplaas no
Kruger (Kennedy e Potgieter, 2003). Contrariamente a isso, fogos menos intensos e de
baixa frequência podem melhorar o crescimento e sobrevivência de espécies lenhosas por
suprimir a competição e aumentar a penetração de luz (Adams e Rieske, 2003). Contudo, os
efeitos do fogo no crescimento em altura e diâmetro de rebrotos e plântulas requerem mais
pesquisas em muitos ecossistemas para serem perfeitamente entendidos em diferentes
regimes do fogo. Também é preciso melhor entender os processos ecossistémicos que
governam as respostas das plantas após fogos em diferentes solos e climas a longo prazo.
Por exemplo, locais de alta intensidade de fogos em uma floresta seca na Bolívia têm
plântulas com maior altura em relação a áreas com fogos menos intensos (Kennard e Ghol,
2001). Contrariamente a isto, o fogo reduz a altura de plântulas na Tailândia submetidas a
fogos de superfície em condições onde a penetração da luz é limitada (Marod et al., 2004).
Entretanto, plântulas de carvalho castanho em locais queimados apresentam menores
diâmetros e alturas em florestas do leste América do Norte (Rieske, 2002). Também em
ecossistemas como o miombo e o mopane, fogos com frequências não superiores a três
anos têm efeitos negativos sobre a altura e diâmetro de rebrotos (Furley et al., 2008;
Gandiwa e Kativu, 2009). Porém, em áreas com frequências trienais e quadrienais, as
plantas lenhosas mostram-se relativamente mais resistentes ao fogo (Furley et al., 2008).
Estes resultados sugerem que os efeitos do fogo sobre o crescimento de uma planta não só
são determinados pela frequência e intensidade.
Gold Chinder
4
1.4. Efeitos da herbivoria no crescimento das plantas
Os herbívoros constituem uma força selectiva que podem mudar fundamentalmente a
morfologia e fisiologia das plantas (Strauss e Agrawal, 1999). Os efeitos desta força no
crescimento das plantas são testados experimentalmente em ambientes laboratoriais e
naturais na presença ou ausência dos herbívoros (Gadd et al., 2001; LaMalfa, 2019). Em
ambientes naturais e em espécies lenhosas, efeitos negativos no crescimento das plantas
são comuns em locais com altas pressões de herbívoros. Por exemplo, alta intensidade de
herbivoria de Giraffa camelopardis, Tragelaphus strepsiceros, e Loxodonta africana reduz a
altura (27 cm de diferença entre alta e baixa intensidade de herbivoria) de mudas de Acacia
nigrescens (Fornara e Du Toit, 2008). Igualmente, em nove espécies arbóreas, três anos de
estudo relevam uma redução significativa das alturas em resposta ao browsing, (Belsky,
1984). Browsing severo de ungulados retarda o crescimento de árvores juvenis de Acacia
(Rohner e Ward, 1999).
A outra forma de herbivoria bastante comum é a herbivoria por insectos (Haukioja e
Koricheva, 2001). Os herbívoros invertebrados também podem ter grandes efeitos no
crescimento de plantas lenhosas. Por exemplo, uma revisão dos efeitos de insectos
herbívoros revela que estes podem reduzir o crescimento de plantas lenhosas até 29%
(Zvereva e Kozlov, 2014). Uma meta-análise sobre efeitos dos herbívoros invertebrados é
também consistente em afirmar que insectos herbívoros reduzem o crescimento de plantas
até mesmo ao nível da população (Katz, 2016).
Em áreas de pasto, reduções e promoção do crescimento das plantas pelos herbívoros
podem ser encontrados. Por exemplo, a herbivoria de invertebrados em arbustos afecta o
sucesso (sobrevivência e crescimento) das plantas pela remoção de tecidos senescentes
(Parker e Salzman, 1985) e pela promoção do crescimento acima do solo (Mundim et al.
2016). Em resposta à herbivoria, as plantas podem ter um crescimento em altura e diâmetro
reduzido (Edroma, 1984). Mas é também possível apresentarem respostas ecológicas,
morfológicas e fisiologias que incluem a regeneração de rebentos e crescimento
Gold Chinder
5
compensatório (Vermeire et al., 2008). O crescimento compensatório pode se manifestar de
diversas formas (Belsky, 1986); em alguns casos, o desfolhamento pode promover
crescimento estimulando a fotossíntese e aumentando a taxa de crescimento (Meyer, 1998;
Anten e Ackerly, 2001). Porém, em outros casos observa-se que tecidos de rebrotamento
são menores que a proporção de biomassa removida por causa da intensidade da desfolha
ou baixa disponibilidade de recursos (Chapin e Mcnaughton, 1989; Edenius et al., 1993;
Zhao et al., 2008).
1.5. Atributos funcionais e as hipóteses sobre a sua expressão
Atributos funcionais são propriedades bem definidas e mensuráveis em organismos e que
influenciam fortemente o seu desempenho. Geralmente, são medidos a nível individual e
usados para comparar as espécies (McGill et al., 2006; Nock et al., 2016). Os atributos
funcionais selecionados para este estudo incluem a área foliar específica (AFE), C, N assim
como os taninos. AFE é a razão entre a área foliar e a massa seca da folha. Isto representa
a proporção que indica quanta área foliar uma planta produz com uma determinada
quantidade de biomassa foliar (Cornelissen et al., 2003). Também indica ganho de carbono
relativo à perda de água dentro da copa da planta (Pierce et al., 1994). Geralmente, plantas
crescendo em ambientes ricos em recursos têm valores de AFE mais altos do que plantas
em ambientes pobres em nutrientes (Pérez-Harguindeguy et al., 2003) e altos valores de
AFE são associados a altas taxas da fotossíntese e crescimento (Cornelissen et al., 2003;
Saura-Mas et al., 2009; Cornwell e Ackerly, 2009). A AFE é também um importante
determinante da taxa de decomposição do material vegetal morto sendo que altos valores
de AFE tendem a ser associados a alta taxa de decomposição da serapilheira (Cornelissen,
1996; Cornwell et al., 2008; Grootemaat, 2015). Adicionalmente, um estudo recente em 207
espécies lenhosas e 106.700 folhas revela a que AFE tem uma variação interespecífica
mais importante que a variação intraespecífica (He et al., 2018). Os mesmos autores
indicam que existe uma correlação positiva entre a disponibilidade do nitrogénio total do solo
e o carbono orgânico total com a variação na AFE. Isto significa que espécies diferentes
Gold Chinder
6
tendem a ter AFE diferentes e plantas em locais onde há défices de nitrogénio no solo
apresentam menor AFE. Assim sendo, espera-se que em áreas com fogos frequentes haja
plantas com menor AFE específica já que fogos frequentes causam a perda de N no solo. A
AFE é um atributo funcional que também é positivamente correlacionado com outros
atributos funcionais como é o investimento das plantas em defesas. Isto é, baixos valores de
AFE frequentemente correspondem a altos investimentos em defesas tanto físicas assim
como químicas (Cornelissen et al., 2003; Pérez-Harguindeguy et al., 2013; Wigley et al.,
2016). Isto sugere que, em ambientes pobres em nutrientes as plantas investem mais em
defesas e cresçem menos devido à sua a baixa taxa fotossintética em consequência da
baixa AFE.
Os taninos são uma classe principal de metabólitos secundários comuns nas plantas
(Barbehenn e Constabel, 2011). Existem dois principais grupos distintos de taninos,
nomeadamente os taninos hidrolisáveis (TH) e os taninos condensados (TC) ou
proantocianidinas, que não podem ser hidrolisados (Constabel et al., 2014). Os taninos
hidrolizáveis são mais comuns em folhas de carvalho em regiões temperadas e em arbustos
de acácia em áreas tropicais enquanto que os TC são mais distribuídos em diversos grupos
de plantas (Beck e Reed, 2001; Monteiro et al., 2005). São taninos hidrolisáveis porque
através da acção da água quente ou de enzimas podem ser hidrolisados a componentes
mais simples (Khanbabaee e Ree, 2001). Podem ser formados a partir do ácido gálico
(galotaninos) ou ácido elágico (elagitaninos) (Constabel et al., 2014). Taninos condensados
são moléculas bastante grandes conhecidas como polímeros de flavanóis em que os
monómeros como catequina, epicatequina, galocatequina e a epigalocatequina reagem
formando estes polímeros (Fig. 1.1; Barbehenn e Constabel, 2011). Os TC são compostos
solúveis em água que precipitam proteínas fazendo com que as mesmas separem-se duma
solução formando compostos sólidos que tornam as proteínas indisponíveis para um
herbívoro e assim reduzir o nitrogénio disponível (Beck e Reed, 2001; Constabel et al.,
2014). Os polifenois totais incluem os TC e TH quando estão presentes numa planta, e a
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diferença entre as concentrações de polifenois totais e os taninos condensados pode
representar a concentração de taninos hidrolizáveis e outros fenólicos (Dawood Hattas -
departamento de ciências ciológicas da Universidade de Cape Town, comunicação pessoal).
Entretanto, as relações de crescimento e investimento das plantas em defesas são
tradicionalmente vistas no contexto de duas hipóteses muito famosas na ecologia,
nomeadamente: (i) hipótese do equilíbrio de carbono/nutrientes (carbon nutrient balance
hypothesis; CNBH) de Bryant et al. (1983) e (ii) a hipótese do equilíbrio entre crescimento e
diferenciação (growth differentiation balance hypothesis; GDBH) de Herms e Mattson (1992).
A CNBH propõe que plantas crescendo em sítios com poucos nutrientes têm um excesso de
carbono mais do que necessitam para crescer; este C pode ser investido em metabólitos
secundários à base de C. Porém, isto acontece quando a planta evoluiu a capacidade de
produzir tais defesas. Por outro lado, em sítios ricos em nutrientes o C pode limitar o
crescimento, a planta pode aumentar a concentração de defesas à base de nitrogénio se
tem a capacidade produzir tais compostos. Entretanto, esta hipótese nem sempre é
consistente em prever a produção dos metabólitos secundários. Por exemplo, existem
relações negativas entre a disponibilidade de nitrogénio e a concentração de fenóis
derivados de fenilalanina (Koricheva et al.,1998; Keinanen et al. 1999; Massad, et al. 2012)
mas não terpenoides (Koricheva et al., 1998; Massad et al., 2012). Variações ambientais e
genéticas afectam a produção de metabólitos secundários (Massad et al., 2011). A CNBH
também falha em prever os efeitos da fertilização e do sombreamento nas concentrações de
metabólitos secundários (Reichardt et al., 1991).
A GDBH tem o princípio de que normalmente a planta só investe em defesas (diferenciação)
depois de satisfazer as demandas para o crescimento (processo que exige divisão celular e
alongamento) e qualquer factor (ex: temperatura, nutrientes, seca) que retarda o
crescimento mais do que retarda a fotossíntese pode aumentar o pool de recursos
disponível para alocação ao metabolismo secundário (Herms e Mattson 1992). A GDBH por
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ter sido desenvolvida através de evidências empíricas de espécies arbóreas em zonas
temperadas do Norte não é sempre aplicável a espécies sob diferentes condições abióticas
e bióticas (Hattas et al., 2017) existindo casos em que ela é aplicável e outros não. Por
exemplo, em plantas de Salix sericea e Salix eriocephala submetidas a diferentes níveis de
nitrogénio, as concentrações dos metabólitos secundários são explicadas pela GDBH sendo
contingentes na sua relação com a taxa de crescimento relativo (Glynn et al., 2007). Em
plantas de Pentaclethra macroloba crescendo em condições de recursos abundantes a
GDBH explicou o trade-off previsto entre crescimento e produção de flavanos (Massad et al.,
2012). Contrariando as predições da GDBH, a alocação de metabólitos secundários não é
explicada pela GDBH em plântulas de Combretum apiculatum ao longo de um gradiente de
N de 6 pontos em Nelspruit (Hattas et al., 2017). Neste caso, é evidente que a alocação de
metabólitos secundários, apesar de em muitos casos ser explicada pela GDBH, a
interpretação dos resultados em alguns casos requer a conhecimento prévio do estado
fisiológico e da disponibilidade de nutrientes na planta e no solo (Glynn et al., 2007).
1.6. Efeitos do fogo nos nutrientes do solo e nos atributos funcionais das plantas
(AFE, nutrientes na planta, polifenois)
As observações sobre os efeitos do fogo na África vêm sendo publicados desde os
primeiros experimentos da era colonial até os dias de hoje (Aubréville, 1947; Kennan, 1972;
Boultwood e Rodel, 1981; Kennedy e Potgieter, 2003; Furley et al., 2008; Duvane et al.,
2017; LaMalfa, 2019). Esta informação é essencial para o entendimento da evolução das
plantas, dinâmica da vegetação e respostas a distúrbios que afectam os atributos funcionais
de plantas (Paula, 2009). O fogo é sempre tido como um consumidor generalista (Bond e
Keeley, 2005) efectando os nutrientes no solo e directa ou indirectamente afectando os
nutrientes nas plantas (Anderson et al., 2007; Mbatha e Ward, 2010; Dufek et al., 2014).
No solo, o fogo tem efeitos homogeneizadores na disponibilidade e ciclagem de nutrientes
(Edwards e Hollis, 1982; Hobbs, 1996). Por exemplo, em florestas secas e de miombo, o
fogo de baixa a moderada severidade promove o aumento imediato a curto prazo do pH e
Gold Chinder
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disponibilidade de nutrientes na superfície do solo como o Ca, K, Mg, P e N (Stromgaard,
1992; Kennard e Gholz, 2001). Porém, fogos frequentes removem matéria orgânica e
promovem perda de nutrientes como o N e P por volatilização (Schafer e Mack, 2010). Esta
perda de nutrientes também é observada em áreas de pasto devido à baixa taxa de
mineralização que os fogos repetidos causam (Blair, 1997; Anderson et al., 2007). E porque
a sobrevivência das plantas que regeneram a partir de sementes depois do fogo depende
dos nutrientes disponibilizados pelo fogo (El Omari et al., 2003), é relevante compreender os
efeitos do fogo no solo e como directa ou indirectamente isso afecta a atributos funcionais.
No entanto, apesar de ainda serem discutíveis os efeitos que as mudanças induzidas pelo
fogo causam na disponibilidade de nutrientes do solo para plantas (Schafer e Mack, 2010),
efeitos neutros e aumento das concentrações dos nutrientes foliares após fogo podem ser
observados em florestas altamente resilientes a determinados regimes de fogos assim como
a redução da concentração dos nutrientes em áreas de pasto. Por exemplo, fogos
prescritos, fogos baixa intensidade e fogos de frequência de um a três anos não afectam
significativamente a concentração de C e N foliares em florestas resilientes ao fogo (Rieske
et al. 2002; Christie e York 2009; Alexander e Arthur, 2009). Contudo, em áreas de pasto o
N foliar é bastante afectado por fogos repetidos, sendo que fogos anuais resultam em
perdas de N foliar (Lloyd, 1971; Pivello e Coutinho, 1992; Dantas et al., 2013).
Outro atributo funcional das plantas amplamente estudado é a área foliar especifica (AFE),
cujo seu valor como um indicador do funcionamento dos ecossistemas é bem conhecido
(Saura-Mas et al., 2009; Anacker et al., 2011). Contudo, os efeitos do fogo sobre a AFE
podem variar de acordo com o tipo de vegetação, o clima, e a estratégia de regeneração
das plantas assim como com os níveis de fogo. Por exemplo, rebrotos de espécies de
chaparral em áreas recém queimadas apresentam AFE maior em relação a plântulas
(Anacker et al., 2011). Contudo, em casos em que exclusão dos fogos é prolongada, plantas
de savanas Neotropicais apresentam maior AFE nestas áreas em relação a plantas em
áreas com frequências de fogos anuais e bienais (Dantas et al., 2013). Entretanto, a história
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do fogo não altera a AFE de plântulas de Combretum hereroense que germinam em solos
pertencentes a áreas sem fogo, áreas com fogos anuais e trienais no Parque Nacional de
Kruger (Holdo, 2013).
1.7. Efeitos da herbivoria nos nutrientes do solo e da planta e nos atributos funcionais
das plantas (AFE e polifenois)
Em África, os herbívoros mamíferos são tidos como controladores do fluxo de energia dos
ecossistemas terrestres devido aos seus efeitos sobre a produção primária e sobre os pools
de nutrientes do solo, trabalhando em conjunto com o fogo para influenciar o ciclo e
disponibilidade de nutrientes assim como a qualidade nutritiva das plantas (McNaughton,
1976; Holland et al., 1992; Hobbs, 1996). Estes herbívoros também são agentes criadores
de heterogeneidade espacial nos ecossistemas, podendo ter efeitos positivos em
ecossistemas férteis e produtivos através da mudança da qualidade da forragem e adição
do nitrogénio vindo da urina e das fezes em áreas de pasto (Edwards e Hollis, 1982; Hobbs,
1996). Contudo, em alguns ecossistemas improdutivos, em que o browsing nas folhas e no
material lenhoso é a forma dominante de herbivoria pode-se observar efeitos negativos dos
herbívoros no ciclo de nutrientes (Gordon e Prins, 2008). Estes efeitos são consequência da
selectividade em plantas ricas em nutrientes que pode levar à predominância de plantas
bem defendidas produtoras de material morto recalcitrante (Ritchie et al., 1998). Neste
sentido, já que a maioria dos nutrientes são devolvidos ao solo, a herbivoria reduz a
actividade biótica do solo e mineralização de nutrientes (Pastor et al., 1993). Por exemplo,
em florestas em regeneração a remoção do browsing do Cervus elaphus durante 14 anos
aumenta a mineralização de C e N do solo e o subsequente suprimento do N para as
plantas (Harrison e Bardgett, 2004). Este apecto também é observado em florestas arbóreas
de Isle Royale, em que a herbivoria selectiva do Alces alces traz efeitos negativos na
disponibilidade de nutrientes (C e N) e na actividade microbiana no solo (Pastor et al., 1993).
Este cenário é bastante provável no miombo pois a forragem neste ecossistema é
caracterizada por ser de baixa qualidade nutritiva onde os invertebrados provavelmente
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consomem mais folhagem do que os grandes mamíferos (Frost, 1996). A predominância de
forragem de baixa qualidade nutritiva resulta em material morto recalcitrante que reduz a
actividade biótica do solo e mineralização de nutrientes (Pastor et al., 1993; Ritchie et al.,
1998). Contrariamente a isso, em áreas de pasto os herbívoros podem promover a produção
de biomassa das gramíneas acima do solo (Frank e Mcnaughton, 1993) e através da
ciclagem do N e aumento da assimilação de NO 3 podem afectar positivamente a
produtividade primária (Frank e David Evans, 1997).
Comparativamente ao fogo, os herbívoros são selectivos, porém, igualmente ao fogo, os
efeitos directos da herbivoria nos nutrientes das plantas variam e dependem grandemente
dos solos assim como da frequência e intensidade do desfolhamento (Holland e Detling,
1990; Holland et al., 1992). Além do mais, os efeitos dos herbívoros na qualidade nutritiva
têm sido contraditórios nos ecossistemas Africanos. Por exemplo, em plantas de espécies
de Acacia, a exclusão dos herbívoros promove menor qualidade nutritiva (maior C:N)
(Wigley et al., 2015); o desfolhamento severo de três espécies decíduas (Grewia flavescens,
Acacia tortilis, e Dichrostachys cinerea) resulta em baixas concentrações de N e P nas suas
folhas (Bryant et al., 1991). Plantas de Acacia no Kruger mostram altos níveis de N nas
folhas em árvores crescendo em locais de browsing intenso (Fornara e Du Toit, 2007). Em
gramíneas, geralmente é observado que a concentração dos nutrientes aumenta após o
recrescimento pós-desfolhamento por herbívoros através da substituição das folhas velhas
de baixa qualidade por novas folhas de alta qualidade ou através da regulação fisiológica
das enzimas estimulada pelo desfolhamento (McNaughton, 1976; Hamilton et al., 1998;
Anderson et al. 2006). Contudo, às vezes herbivoria reduz a concentração de N em
gramíneas (Anderson, Kumordzi, Fokkema, Fox, & Olff, 2013; van der Plas et al., 2016).
Embora a herbivoria é determinada por vários factores, padrões consistentes de
susceptibilidade diferencial aos herbívoros podem ser encontrados em folhas com qualidade
nutricional diferente (Pérez-Harguindeguy et al., 2003). Por exemplo, folhas de espécies de
rápido crescimento são geralmente ricas em N (Lambers e Poorter, 1992). Geralmente,
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espécies com concentrações mais baixas de N e P nas folhas apresentam também baixos
valores de AFE (Wigley, 2013). A AFE também pode apresentar uma relação positiva com a
herbivoria (Pérez-harguindeguy et al., 2003). Entretanto, grandes variações na AFE podem
ser encontradas entre diferentes tipos de espécies de diferentes habitats (Lambers e
Poorter, 1992). Nos estudos em que se avalia o efeito da herbivoria sobre a AFE, observa-
se que plantas lenhosas danificadas tendem a apresentar menores valores de área foliar
específica (Salgado-luarte e Gianoli, 2011; Zvereva e Kozlov, 2014; van der Plas et al.,
2016). Em gramíneas, a herbivoria não mostra efeitos significativos sobre a AFE (Anderson
et al., 2013).
Para além de factores como o conteúdo do nutrientes e AFE, a escolha de plantas
específicas como alimento pelos herbívoros tem sido explicada em termos da concentração
dos taninos condensados (Hattas e Julkunen-Tiitto, 2012). Os taninos condensados são de
extrema de importância na modificação de interação da planta com o meio ambiente
(Massad et al., 2011). Os TC muitas vezes detém os herbívoros ruminantes (Cooper e
Owen-Smith, 1985; Mueller-harvey, 2006; Beck e Reed, 2001). Contudo, o desempenho
destes varia para os insectos. Os TC podem ser efectivos em deter insectos efectando
diretamente a sua sobrevivência e fecundidade (Lill e Marquis, 2001). Efeitos positivos e
negativos das concentrações dos TC em relação ao crescimento dos insectos podem
também existir (Heil et al., 2002). No entanto, geralmete os insectos especialistas não são
afetados por defesas quantitativas (Massad et al., 2011). Porém, o mesmo estudo aponta
uma eficácia de terpenóides e compostos fenólicos em deter os insectos. Os taninos
hidrolizáveis é que são potencialmente agentes anti-herbívoros para insectos, existndo
estudos que apontam a sua efectividade em deter a herbivoria de insectos (Barbehenn et
al., 2006; Roslin e Salminen, 2008; Anstett et al., 2019).
Por sua vez, a herbivoria faz com que as plantas reduzam a qualidade nutricional das suas
folhas e aumentem a produção de aleloquímicos (Wold e Marquis, 1997). Isto sugere que as
plantas são capazes de produzir defesas em resposta ao dano de um herbívoro (Peters e
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13
Constabel, 2002; Stevens e Lindroth, 2005; Rossi et al., 2004). Contudo, os efeitos dos
herbívoros em plantas lenhosas variam. Por exemplo, um ano depois de um desfolhamento
severo em plantas de Grewia flavescens, Acacia tortilis, Dichrostachys cinerea, as
concentrações de taninos condensados nas suas folhas diminuíram (Bryant et al., 1991).
Contrariamente a isso, o browsing em algumas espécies de Acacia e Dichrostachys não
altera a concentração total dos TC (Christoph e David, 1997; Hean e Ward, 2012; Wigley et
al., 2015; Hrabar et al., 2018). Porém, em alguns casos, plantas experimentando herbivoria
de vetebrados apresentam maiores valores de TC em relação a plantas sob exclusção deste
herbívoros (Ward e Young, 2002). Mas também existem casos em que browsing intenso
reduz as concentração do TC em folhas de Acacia (Du Toit et al., 1990).
1.8. Efeitos interactivos do fogo e herbivoria
O fogo e os herbívoros são ambos consumidores de moléculas orgânicas muito complexas
e têm efeitos análogos (Bond e Keeley, 2005). Porém, o fogo difere-se dos herbívoros pelo
facto de consumir material morto e vivo sem que haja necessariamente proteína para o seu
crescimento (Archibald e Hempson, 2016). Isto significa que as plantas que não são
consumidas para os herbívoros, constituídas de folhas secas de alta concentração de C:N
são combustíveis para o fogo (Owen-Smith e Novellie, 1982; Bond e Keeley, 2005).
Estas forças podem afectar a cobertura vegetal em muitos ecossistemas (Hoffmann, 1996;
Holdo et al., 2009; Staver et al., 2011; Ryan e Williams, 2011). O fogo e os herbívoros por
exemplo podem retardar as transições demográficas da altura pela criação de “armadilhas”
em que os brotos não atingem estágios de árvores adultas porque são repetidamente
mortos no topo por causa dos fogos frequentes e browsing intenso (Archibald et al., 2005;
Grady e Hoffmann, 2012; Sankaran et al., 2013; Balch et al., 2013; Foster et al., 2015;
Burkepile et al., 2016).
Na interação entre o fogo e a herbivoria, o fogo pode alterar a quantidade, composição
assim como melhorar a palatabilidade da forragem o que resulta em aumentos nos níveis de
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14
consumo pelos herbívoros (Rieske et al., 2002; Augustine e Derner, 2014; Dufek et al.,
2014). Por sua vez, a herbivoria pode modificar a composição da comunidade de vegetação
e a biomassa da qual o fogo depende efectando directamente o comportamento do fogo
(van Langevelde et al., 2003; Holdo et al., 2012). Estas interações fazem do fogo e da
herbivoria importantes forças top-down que governam a ecologia dos ecossistemas
africanos (Coughenour et al., 1985; Keeley et al., 2011). O miombo, por exemplo, é um dos
ecossistemas africanos cuja ecologia é bastante determinada pelo fogo e pelos herbívoros
(Mapaure e Campbell, 2002; Ribeiro et al., 2008).
1.9. Problematização e justificativa do estudo
O fogo e os herbívoros determinam a ecologia do miombo através dos seus efeitos sobre a
estrutura e composição de espécies (Guy, 1989; Mapaure e Campbell, 2002; Zolho, 2005;
Ribeiro et al., 2008). Miombo é um nome Swahili de Brachystegia boehmii que foi usado
pelos Alemães para designar os ecossistemas da África central, austral e oriental
dominadas por espécies do género Brachystegia, Julbernardia e/ou Isoberlinia (Campbell et
al., 1996; Chidumayo, 2017); a dominância destes géneros varia ao longo do ecossistema
em função da precipitação e tipo de solo (Banda et al., 2006). Miombo é conhecido como
uma formação florestal que vem sendo acompanhada por uma longa história de agricultura,
exploração madeireira e fogos frequentes na época seca (Lawton, 1978). Contudo,
ultimamente o miombo têm experimentado um aumento significativo deste tipo de
actividades de uso de terra e ainda é discutível a reposta das espécies de Brachystegia e
Julbernardia a estas forças (Chidumayo, 2017). Além do mais, mesmo sendo estudadas
desde o anos sessenta, pouco é documentando e perfeitamente entendido sobre o miombo
quando comparado com outros biomas (Jeltsch et al., 2000). Só nos últimos anos é que o
miombo é reconhecido como um ecossistema chave, seja pela importância da sua
biodiversidade assim como pelos seus serviços ecossistémicos (Gumbo, 2018). Contudo, o
miombo é altamente afectado por factores climáticos e fogos antropogénicos (Duvane et al.,
2017) que normalmente ocorrem na estação seca onde a vegetação fica seca e o material
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15
vegetal morto de plantas lenhosas decíduas acumula-se no chão e é sujeita a fogos
(Chidumayo, 1992).
Juntamente com os herbívoros, o fogo governa a ecologia do miombo (Ribeiro et al., 2008).
Assim sendo, estudos baseados em tratamentos experimentais que tentam descrever estas
relações e suas mudanças são crucias na elaboração de estratégias para uma conservação
efectiva. Além do mais, mesmo sendo o miombo um tipo de vegetação subtropical
“adaptada” e resiliente ao fogo, as alterações dos regimes do fogo nestes ecossistemas
afectam grandemente a estrutura da vegetação, seus constituintes e características
associadas (Zolho, 2005; Jew et al., 2016). Isto torna-se num problema na gestão de
ecossistemas e recursos naturais (Bond e Keeley, 2005; Furley et al., 2008). Por exemplo,
frequências do fogo menores que cinco anos reduzem a densidade de espécies lenhosas e
aumentam a dominância de espécies de gramíneas resistentes a perturbações (Zolho, 2005;
Ribeiro et al., 2008; Ryan e Williams, 2011). Estas mudanças são associadas à elevada
pressão causada pelas populações que dependem dos serviços oferecidos (Tchamba,
2017). Por exemplo, na zona tampão do Parque Nacional da Gorongosa, 3,434 ha de
miombo seco e de florestas mistas encontram-se transformados devido a pressões
humanas (Stalmans e Beilfuss, 2008). Este cenário torna-se mais preocupante a partir do
momento em que prevê-se que a nível global haja mudanças nos regimes do fogo no
próximo século em resposta a mudanças no uso de terra e aquecimento global (Flanniga et
al., 2000; Pausas et al., 2004). Logo, entender como a vegetação responde ao fogo é
importante para prever as propriedades e as distribuições de muitos ecossistemas (Lavorel
e Cramer, 2009; Pausas et al., 2004) assim como para modelagem da dinâmica das
populações de vegetais.
Para além fogo, os efeitos dos grandes mamíferos em plantas adultas também são muito
bem conhecidos em África (Pringle et al., 2007; Valeix et al., 2011) e por causa dos seus
efeitos estruturantes em grande escala fazem com que sejam designados “paisagistas
ecológicos” (Sinclair, 2003) ou “engenheiros do ecossistema” (Jones et al., 1994). Contudo,
Gold Chinder
16
pouco se sabe sobre seus impactos em plantas pequenas (Shaw et al., 2002). Os
herbívoros invertebrados também influenciam a dinâmica das comunidades vegetais (Bond
e Keeley, 2005) em todo o mundo, particularmente em florestas e áreas anteriormente
perturbadas (Underwood e Fisher, 2006; Breece et al., 2008). Dependendo dos seus
impactos, os herbívoros podem permitem com que o fogo se torne progressivamente mais
intenso e frequente favorecendo as gramíneas e alterando a composição e a estrutura geral
das florestas (Ribeiro et al., 2008). Portanto, com as mudanças nos regimes do fogo é
relevante perguntar como é que as plantas respondem a este cenário e se herbivoria é
equivalentemente determinante da ecologia do miombo como o fogo.
Este estudo aborda essas questões críticas determinando a natureza das relações entre
duas forças top-down (fogo e herbivoria) e como estas interações afectam o crescimento e
os atributos funcionais de plântulas e rebrotos de Julbernardia globiflora (Benth). O
crescimento das plantas foi determinado através da taxa de crescimento relativo em altura e
diâmetro na presença e ausência de herbívoros em áreas de baixa e alta frequência do
fogo. Os atributos funcionais avaliados são a área foliar específica, a C e N foliares,
concentrações dos taninos condensados e dos fenóis totais em uma floresta de miombo
com áreas de baixa e alta frequência do fogo no Parque Nacional da Gorongosa. Também
determinou-se a densidade de espécies não típicas do miombo e a estratégia de
regeneração mais dominante em cada área.
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17
Capítulo II
Introdução específica
A biodiversidade na terra está a perder-se globalmente (Naeem et al., 1994; Mittermeier et
al., 2011) e a perda de habitat é tida como a principal causa deste declínio (Tilman et al.,
2017). Esta ameaça fundamentalmente antropogénica é consequência do aumento
populacional que por sua vez aumenta a demanda por terras agrícolas e proteínas animais
(Grossman e Krueger, 1995). O aumento populacional também é acompanhado de
alterações no uso da terra e superexploração de espécies, ameaçando deste modo a
biodiversidade (Vitousek et al., 1997; Craigie et al., 2010; Feeley e Silman, 2010; Tchamba,
2017). No entanto, as áreas protegidas são vistas como as ferramentas cruciais para
reverter este cenário (Cho, 2005; Naughton-treves et al., 2005). Estas áreas mantêm a
integridade de habitats e diversidade de espécies, desempenando desse modo um papel
preponderante na conservação da biodiversidade global (Dudley e Stolton, 2003; Brooks et
al., 2004; Thiollay, 2006, Bray et al., 2008; Geldmann et al., 2013).
Em África, apesar da existência de bons exemplos de sucesso na conservação da
biodiversidade (Mcclanahan, 2000; Robbins et al., 2011; Stalmans e Peel, 2016), o declínio
da flora e fauna é uma realidade (Beier et al., 2002; Maitima et al., 2009; Hirschfel et al.,
2016) principalmente em áreas biodiversas como o miombo (Gumbo, 2018) que
directamente sustenta necessidades de mais de 100 milhões de pessoas neste continente
(Syampungani et al., 2009). Caracterizado pela dominância de espécies dos géneros
Brachystegia, Julbernardia e/ou Isoberlinia (Ribeiro et al., 2002), o miombo é a maior
formação vegetal decídua em toda África, cobrindo cerca de 2,7 milhões de km 2 nas regiões
sul, centro e leste do continente (Campbell et al., 1996), e é uma das cinco áreas selvagens
globais identificadas como prioritárias para a conservação da biodiversidade (Mittermeier et
al., 2003). Logo, estudos em florestas de miombo são especialmente relevantes,
principalmente em áreas onde os factores (fogo e herbivoria) que governam a sua ecologia
Gold Chinder
18
são comuns e ao mesmo tempo é necessário proteger espécies cujas suas populações
estão em declínio como a Julbernardia globiflora (BGCI e IUCN, 2019).
Além disso, as florestas do miombo mesmo cobrindo uma vasta faixa do continente africano,
são pouco estudadas (Caro, 1999; Jeltsch et al., 2000) e a maioria dos estudos sobre o fogo
e a herbivoria nestes ecossistemas descreve os efeitos destas forças na composição e
estrutura das espécies (Mapaure, 2001; Mapaure e Campbell, 2002; Ryan e Williams, 2011;
Kalaba et al., 2013). Adicionalmente, os efeitos do fogo e da herbivoria nos atributos
funcionais das plantas de miombo são ignorados, apesar de serem indicadores importantes
do funcionamento dos ecossistemas (Saura-Mas et al., 2009) e também regularem a relação
planta-animal em ambientes onde herbívoros são comuns (Barbehenn et al., 2011).
Contudo, o fogo e a herbivoria têm impactos que vão além da estrutura e composição dos
ecossistemas. Fogos frequentes causam perdas de nutrientes no solo (Blair, 1997; Certini,
2005) tornando-se limitantes para as plantas o que pode causar as baixas taxas de
crescimento (Moreira 2012). As limitações de nutrientes em áreas frequentemente
queimadas também tem como consequência, menor área foliar especifica (AFE) (Certini,
2005; Dantas e Pausas, 2013). Este facto, sugere que plantas de J. globiflora em áreas
frequentemente queimadas podem ter folhas com uma AFE menor. A redução da AFE
compromete o crescimento e a produtividade das plantas, pois AFE é positivamente
correlacionada com o crescimento (Lambers e Poorter, 1992) e geralmente altos valores de
AFE são associados a altas taxas da fotossíntese (Cornelissen et al., 2003; Saura-Mas et
al., 2009).
Os fogos repetidos, para além de alterar a AFE das plantas por onde passam, também
podem alterar as concentrações foliares de C e N (Pellegrini et al., 2015) que pode afectar o
investimento das plantas em defesas e alterar os padrões de herbivoria. O investimento das
plantas em defesas em função da disponibilidade de nutrientes no ambiente é geralmente
explicado pela hipótese do equilíbrio de carbono/nutrientes (carbon nutrient balance
hypothesis; CNBH) e a hipótese do equilíbrio entre crescimento e diferenciação (growth
Gold Chinder
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differentiation balance hypothesis; GDBH). A CNBH sugere que plantas em sítios com
défices de N e não de C podem investir o C em altas concentrações dos metabólitos
secundários à base de carbono (Bryant et al., 1983). A GDBH tem o princípio de que
normalmente a planta só investe em defesas depois de satisfazer as demandas para o
crescimento e qualquer factor que retarda o crescimento mais do que retarda a fotossíntese
pode aumentar o pool de recursos disponível para alocação ao metabolismo secundário
(Herms e Mattson 1992).
Por sua vez, os metabólitos secundários, especialmente os taninos condensados (TC), são
conhecidos por proteger as plantas contra os herbívoros mamíferos (Cooper e Owen-Smith,
1985; Owen-Smith, 1993) o que acontece devido à ligação da proteína dietética no intestino
que diminui a digestão das proteínas (Barbehenn e Constabel, 2011) enquanto os taninos
hidrolisáveis (TH) são mais efectivos em deter a herbivoria de insectos (Barbehenn et al.,
2006; Roslin e Salminen, 2008; Anstett et al., 2019). Os herbívoros invertebrados tendem a
ter respostas variadas perante os TC (Heil et al., 2002). Em alguns casos, os insectos são
dissuadidos pelos TC (Lill e Marquis, 2001), mas em outros casos não são dissuadidos
pelos TC (Cooper e Owen-Smith, 1985). Assim sendo, os efeitos dos taninos parecem ter
variações intraespecíficas (Owen-Smith, 1993). Portanto, é evidente que ainda é um desafio
para a ecologia compreender a maneira como os organismos interagem entre si e com o
ambiente (Hobbs, 1996) principalmente sob diferentes distúrbios bióticos e abióticos. Esta
informação é essencial para o entendimento da dinâmica da vegetação e suas respostas a
distúrbios que afectam o funcionamento dos ecossistemas (Paula, S., 2009). Neste âmbito,
é importante desenvolver estudos com abordagens que fornecem melhor compreensão do
papel do fogo e herbivoria no crescimento e atributos que determinam o funcionamento dos
ecossistemas pela avaliação do desempenho das plantas em ambientes onde estes dois
agentes são comuns.
O Parque Nacional da Gorongosa proporciona uma excelente oportunidade para examinar
estas ideias. O parque conta com 89,708 ha de florestas mistas e miombo seco (Stalmans e
Gold Chinder
20
Beilfuss, 2008) onde diferentes regimes de fogo de maneio acontecem. Em algumas partes
desta área, fogos passam anualmente e em outras partes os fogos são prescritos para
intervalos de dois anos enquanto que em outras partes não há registos de fogo desde 2008
(Marcelino Denja-gestor do santuário do PNG, comunicação pessoal). O parque é conhecido
pela sua alta diversidade de flora e fauna que inclui os pequenos herbívoros como os
orthopteros até aos grandes mamíferos como os elefantes (PNG, 2016). Com estas
condições naturalmente criadas, numerosas questões ecológicas focando nos efeitos
comparativos do fogo e da herbivoria no crescimento e nos atributos que determinam a
funcionalidade das plantas podem ser colocadas. Neste contexto, o presente estudo tem
como objetivo avaliar os efeitos da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e nos
atributos funcionais de plântulas e rebrotos de Julbernardia globiflora. Testou-se esses dois
factores, herbivoria e frequência de fogo em plântulas e rebrotos em parcelas de exclusão e
inclusão de herbívoros numa área de alta frequência do fogo e outra de baixa frequência do
fogo. Abordou-se estas questões levantando as seguintes hipóteses: na área de alta
frequência do fogo haverá:
▪ Menor concentração de N foliar e maior concentração de fenóis (Fig. 2.1 A).
▪ Também haverá menor diferença entre o crescimento nos locais sem herbivoria e
com herbivoria.
▪ Por causa dos fogos repetidos, na área de alta frequência do fogo, as plantas
apresentarão menor AFE e baixa herbivoria.
▪ A estratégia de regeneração mais dominante na área de alta frequência do fogo será
por rebroto e haverá maior densidade de Combretum adenogonium.
▪ Na área de baixa frequência do fogo os efeitos da baixa frequência do fogo serão
contrários aos dos fogos repetidos na área de alta frequência do fogo (Fig. 2.1 B).
Gold Chinder
21
2.1. Materiais e métodos
2.1.1. Área de estudo

O estudo foi realizado no Parque Nacional da Gorongosa (Fig. 2.2 A), localizado na região
centro de Moçambique no extremo sul do Grande Vale do Rift o qual recebe em média 840
mm de precipitação por ano (Tinley, 1977). O parque é composto por 15 paisagens
mapeadas em função do tipo de vegetação dominante e hidrologia (Stalmans e Beilfuss,
2008). Estas paisagens englobam vários tipos de vegetação, incluindo floresta de dossel
fechado, várias fisionomias de savana, planície de inundação, e o miombo seco que
caracteriza as áreas de estudo. Durante a estacão seca, incêndios são comuns em habitats
de savana, áreas de pasto e florestas de miombo (Stalmans e Beilfuss, 2008). Fogos vindos
da zona tampão do parque afectam as áreas de estudo em diferentes formas. A área de alta
frequência do fogo é caracterizada por fogos com intervalos de retornos igual a dois anos
enquanto que a de baixa frequência do fogo tem um intervalo de retorno é de 3.6 anos
(Tabela 2.1; Stalmans comunicação pessoal). As florestas de miombo que incluem as áreas
de estudo ocorrem ao sudeste do lago Urema fazendo limite com a Estrada Nacional
Número 6 ao sul do parque. Os solos dominantes nestas áreas de miombo são
principalmente arenosos e fersiallíticos (Stalmans e Beilfuss, 2008).
2.1.2. Espécie em estudo

O estudo tem como espécie focal a J. globiflora porque de entre os géneros característicos
do miombo, esta espécie foi a mais dominante nas áreas de estudo. Também, as
populações de J. globiflora encontram-se em declínio no miombo em resposta a perda de
habitat e superexploração (BGCI e IUCN, 2019). Na fase adulta, a J. globiflora pode atingir
em média 12 m de altura (Chidumayo, 1992). Esta espécie produz flores entre Novembro a
Abril e a sua época de frutificação varia de ano para ano como resultado da floração
deficiente, deficiências na polinização e ataque de pragas/doenças (Ribeiro et al., 2002). Os
frutos são deiscentes e as mudas sobrevivem melhor debaixo do dossel onde os níveis de
humidade são mais altos. Para além de germinação por sementes, a espécie regenera por
rebrotos, especialmente após fogo (Grundy et al., 1994).
Gold Chinder
22
2.1.3. Desenho experimental

Criou-se um experimento usando um nested design com três tratamentos nomeadamente o
fogo, herbivoria e estratégia de regeneração. O tratamento de fogo teve dois níveis (alta e
baixa frequência de fogo) enquanto que o tratamento de herbivoria teve três níveis
nomeadamente a exclusão de herbívoros pela proteção das mudas em exclosures feitos de
sombrite, controlo experimental (para controlar para o efeito de sombra do sombrite), e
controlo total que permite a entrada dos herbívoros e sem nenhum sombrite. O tratamento
de estratégia de regeneração teve dois níveis (plântulas e rebrotos; veja os apêndices 3.1,
3.2 e 3.3 para fotos do tratamento de herbivoria). Todos os níveis de herbivoria foram
“aninhados” dentro de uma área com alta e outra com baixa frequência do fogo (Fig. 2.2 B e
C) e alocados em igual número de plântulas e rebrotos.
Cada nível de herbivoria teve cinco rebrotos e cinco plântulas por área e todas as parcelas
foram de 1 m2. Em maio de 2019 instalou-se o tratamento de herbivoria nas duas áreas
selecionando as plântulas e rebrotos com o melhor vigor. Os exclosures foram totalmente
cobertos por um sombrite de 40% fixado no solo sob paus de bambú de 1.20 m de altura
para evitar a entrada de herbívoros. As parcelas de sombra também foram estabelecidas
usando o mesmo sombrite e bambú do mesmo tamanho, porém estas parcelas estavam
abertas nas laterais com o sombrite cobrindo apenas a parte superior. Por sua vez, as
parcelas de controlo foram apenas marcadas com um bambú de 1 m localizado ao Norte de
cada planta; o número de plântulas ou rebrotos foi de um em média por cada parcela. Assim
sendo, não foi possível colectar amostras dentro das parcelas de herbivoria para a análise
dos atributos funcionais. Dentro destas parcelas tirou-se medidas mensais de altura (cm),
diâmetro (mm) na base e a percentagem de herbivoria.
Em julho de 2019 delineou-se 20 transectos de 50 x 2 m, distanciados a 10 m um do outro
nas mesmas áreas onde as parcelas experimentais foram localizadas. Fizemos 10
transectos na área com alta frequência do fogo e 10 na área com baixa frequência. Dentro
Gold Chinder
23
desses transectos, fizemos um levantamento do tipo de regeneração da J. globiflora,
classificando as mudas em rebrotos ou plântulas.
Para entender-se como a frequência de fogo afeta a composição de espécies e a qualidade
do miombo, fizemos um levantamento de uma espécie indicadora de áreas perturbadas de
miombo que queima frequentemente (Frost, 1996; Ribeiro et al., 2008). Estabeleceu-se em
outubro de 2019 cinco transectos lineares de 100 x 2 m, distanciados a 10 m um do outro
para determinar a densidade de Combretum adenogonium nas áreas com queimadas
frequentes e queimadas de baixa frequência.
2.1.4. Crescimento e percentagem de herbivoria

Mediu-se a altura (cm) ao topo da planta e o diâmetro basal mensalmente entre maio e
agosto 2019. O crescimento foi determinado pela taxa de crescimento relativo, tal como é
indicado nas fórmulas 1 abaixo.
Altura − Altura Diâmetro − Diâmetro

CR = final inicial ; CR = final inicial (1)
Altura Diâmetro
inicial inicial
, onde CR – é o crescimento relativo. Também mediu-se a percentagem de herbivoria
correspondente à razão entre a área foliar consumida dividida pelo que seria a área total
foliar (comida + intacta) multiplicada por 100. Valores médios foram calculados para as
análises nos casos em que uma parcela tinha mais de uma planta (três parcelas na área de
alta frequência do fogo e cinco parcelas na área baixa frequência). Se uma planta tivesse
mais de um haste, usou-se a maior altura; o diâmetro foi calculado usando a fórmula abaixo
enquanto que a soma foi calculada para a percentagem de herbivoria.
2 2 2
Diâmetro da planta = (d + d2 + dn ) (2)
1
onde d – diâmetro do haste 1, 2 até n.
2.1.5. Análise dos atributos funcionais

Nos transectos usados para determinar a densidade de rebrotos e plântulas de J. globiflora,
foram colectadas amostras de cinco rebrotos e cinco plântulas na área com alta frequência e
Gold Chinder
24
na área com baixa frequência do fogo. Estas amostras foram secas a 16 ̊C e depois
enviadas ao laboratório da Central Analytical Facilities (CAF) na Universidade de
Stellenbosch, África do Sul em Setembro de 2019 para análise de C e N totais usando
métodos estabelecidos pelo laboratório. Em Maio de 2019, colectou-se amostras de
plântulas e rebrotos para a determinação da AFE usando uma amostragem aleatória. Em
cada área colectou-se dez amostras de plântulas e dez amostras de rebrotos em sacos
plásticos com água para evitar dissecamento. No laboratório de biologia molecular do PNG,
fotografou-se as plantas, determinou-se o peso fresco, secamos as amostras a 16 ̊C e
medimos o peso seco. Determinou-se a AFE dividindo a área foliar de uma folha fresca pela
sua massa seca. A área foliar foi determinada usando o Image J (Ferreira e Rasband, 2012).
Armazenou-se as amostras em sacos de papel a 16 ̊C para análises dos polifenois.
Os fenóis totais e os taninos condensados foram extraídos no laboratório de ciências
biológicas da Universidade de Cape Town, África do Sul em Novembro de 2019. Folhas
secas foram moídas sem as ráquis e o pecíolo em um Speedmill (Hammer Mill (Lasec
Scientific) com uma grade de 0.5 mm para obter 0.1 g de material vegetal em pó usado na
extração. Os polifenois foram extraídos em 2 mL de 70% de acetona num sonicador
(Scientech Model 705 (Labotech (PTY) LTD, South Africa) a aproximadamente 20°C. A
solução foi centrifugada a 2000 rpm durante 10 minutos.
A quantificação de taninos condensados foi feita em triplicado para todas a amostras usando
o método de acido-butanol para proantocianidinas (Porter et al., 1986) modificado por
(Hagerman, 2002). Em tubos de cultura de tampa de rosca, adicionou-se 0.1 ml do
supernatante a 6 mL do butanol. Depois, adicionou-se 0.2 mL de NH₄Fe(SO₄) ₂ .12H₂O.
Misturou-se as amostras com o vórtex. Com as tampas meio soltas, as amostras foram
colocadas em um banho de água fervente durante 50 minutos. Os tubos foram deixados a
arrefecer e leu-se a absorvância a 550 nm em um espectrofotômetro (Multiscan Spectrum
(Thermo Electron Corporation, Finland)) subtraindo a absorvância do controle que é uma
amostra de 70% acetona triplicada sem o supernatante. Para a determinação das
Gold Chinder
25
concentrações dos taninos condensados das amostras, usou-se a equação produzida por
Hattas e Julkunen-Tiitto(2012) referente a um padrão de sorgo tanino: y = 7.017x + 0.146, R2
= 0.996.
Para os fenóis totais, 0.1 ml do supernatante foi adicionado a 50 ml de água deionizada em
frascos de Erlenmeyer. Adicionou-se 3 ml de NH₄Fe(SO₄) ₂.12H₂O e 3 ml K3Fe(CN)6. A
adição dos reagentes foi entre 20 minutos começando com o NH₄Fe(SO₄)₂.12H₂O, deixando
sempre intervalos de 30 segundos entre as amostras. À mão, misturou-se levemente a
solução e leu-se a absorvância vinte minutos depois da adição do K3Fe(CN)6 a 720 nm em
um espectrofotômetro (Multiscan Spectrum (Thermo Electron Corporation, Finland)) com a
subtração da absorvância do controle. Para a determinação das concentrações dos fenóis
totais usou-se uma equação (y = 3.9783x, R2 = 0.9855) produzida no laboratório por
Dawood Hattas (Departamento de Ciências Biológicas da Universidade de Cape Town,
comunicação pessoal) referente a um padrão de ácido gálico.
2.1.6. Análise estatística

O crescimento relativo de altura e diâmetro foi primeiro analisado em conjunto para os três
tratamentos e em todos os níveis usando modelos lineares mistos pela função lmer (pacote
lme4) (Bates, Douglas., 2019). Por causa do desenho aninhado, o tratamento de herbivoria
foi aninhado dentro do tratamento de frequência de fogo como efeito aleatório. A
percentagem de herbivoria nas plantas um mês depois da construção dos exclosures
também foi introduzida como predictor. Contudo, por falta de graus de liberdade, os modelos
lineares não mostraram confiança suficiente para explicar o crescimento, logo, optou-se por
fazer ANOVA. Além disso, o tratamento de herbivoria mostrou-se eficaz para as plântulas,
mas houve duas parcelas de rebrotos onde insectos penetraram o exclosure, e o tratamento
não funcionou para limitar a herbivoria. Assim sendo, analisou-se o crescimento das
plântulas e rebrotos em separado usando ANCOVA (α =5%). As variáveis usadas são fogo,
tratamento de herbivoria, e a percentagem de herbivoria. Primeiro fizemos ANCOVA
Gold Chinder
26
envolvendo o cruzamento dos tratamentos. Os melhores modelos foram escolhidos com
base na simplicidade, tirando neste caso as interações e as variáveis não significativas.
Para entender como a frequência de fogo afectou os atributos funcionais de rebrotos e
plântulas de J. globiflora, analisou-se o C, N, AFE, TC e FT com uma ANOVA, testando o
efeito de frequência de fogo e estratégia de regeneração.
Antes das análises, o teste de Levene (α =5%) foi feito para verificar a homogeneidade das
variâncias enquanto que o teste de Shapiro-Wilk foi feito para a verificação da normalidade
dos dados. A função log foi usada para a transformação dos dados da percentagem de
herbivoria por não terem seguido distribuição normal a priori. O teste de Tukey foi usado
para comparações de médias. Todas as análises foram feitas usando o software R versão
3.5.2 (R Core Team, 2018).
2.2. Resultados
A área com alta frequência do fogo apresentou uma densidade de rebrotos equivalente a 50
indivíduos em 0.1 ha e 27 indivíduos de plântulas na mesma área. A área com baixa
frequência do fogo teve uma densidade de rebrotos de 27 indivíduos em 0.1 ha enquanto
que a densidade de plântulas foi de 142 indivíduos em 0.1 ha. Contudo, a densidade da
regeneração não foi estatísticamente diferentente nas duas áreas (Tabela 2.2). A presença
de C. adenogonium também indicou que a frequência de fogo afectou a composição do
miombo. Na área com fogos a cada 3.6 anos, não se observou nenhum indivíduo de C.
adenogonium; na área com fogos a cada 2 anos, 6 indivíduos em 0.1 ha de C. adenogonium
foram observados. No geral, os rebrotos cresceram mais na área com baixa frequência do
fogo e em parcelas protegidas. O tratamento de herbivoria funcionou para as plântulas, mas
não funcionou a 100% para os rebrotos. Os tratamentos não afectaram o C e N, porém,
maior AFE foi registada na área com baixa frequência do fogo. Altas concentrações de
polifenois foram medidos na área com alta frequência do fogo e em plântulas.
Gold Chinder
27
2.2.1. Crescimento da regeneração e percentagem de herbivoria

Na área com baixa frequência do fogo o crescimento relativo médio total de plântulas e
rebrotos foi de 0.11 ± 0.02 cm para a altura e 0.19 ± 0.03 mm para o diâmetro. Na área com
alta frequência do fogo, o crescimento médio total foi de 0.07 ± 0.03 cm para a altura e 0.13
mm ± 0.03 para o diâmetro. Plântulas crescendo em parcelas protegidas apresentaram
menor percentagem de herbivoria em relação plântulas em parcelas abertas durante todo o
período de pesquisa (Tabela 2.3). Pelo contrário, a percentagem de herbivoria para rebrotos
crescendo em parcelas protegidas foi maior dentro das parcelas protegidas em relação a
parcelas abertas em todos os meses excepto no mês de junho na área de alta frequência do
fogo (Tabela 2.3).
2.2.2. Crescimento em rebrotos e plântulas
O modelo que melhor explicou o crescimento relativo em altura para rebrotos incluiu o fogo,
o tratamento de herbivoria a percentagem de herbivoria do primeiro mês. Rebrotos em
parcelas protegidas cresceram mais em altura (0.20 cm) em relação aos rebrotos em
parcelas desprotegidas (0.05 cm). Também, houve um crescimento similar entre os rebrotos
em parcelas protegidas e em parcelas de sombra (Tabela 2.4, Fig. 2.3). O crescimento em
altura para rebrotos foi positivamente correlacionado com a percentagem de herbivoria do
primeiro mês, mas o efeito foi muito pequeno (estimativa de parâmetros de regressão linear
= 0.01). O modelo que melhor explicou o crescimento relativo dos rebrotos em diâmetro
incluiu o tratamento de fogo, o tratamento de herbivoria, a interação entre os tratamentos
(Tabela 2.4). Maior crescimento em diâmetro (0.45 mm) foi registado na área com baixa
frequência do fogo em parcelas protegidas (Fig. 2.4).
Nenhum tratamento mostrou efeitos significativos sobre o crescimento relativo em altura
nem diâmetro das plântulas (Tabela 2.5).
Gold Chinder
28
2.2.3. Atributos funcionais
As concentrações de N e C totais e a proporção C:N não variaram em função do fogo nem
da estratégia de regeneração (Tabela 2.6). Porém, na área de baixa frequência do fogo a
regeneração teve maior AFE (Tabela 2.7; Fig. 2.5). Não houve diferença estatística
significativa entre a AFE de plântulas e rebrotos nas duas áreas (Tabela 2.7). As médias das
AFE’s para rebrotos e plântulas da área de baixa frequência do fogo foram 147.39 ± 6.46
cm2g-1 e 146.46 ± 4.16 cm2g-1, nomeadamente. A média da AFE para os rebrotos na área de
alta frequência do fogo foi de 124.26 ± 3.07 cm2g-1 enquanto que as plântulas tiveram uma
média de 122.83 ± 3.76 cm2g-1 na mesma área.
As plantas da área de alta frequência do fogo apresentaram maior concentração de TC
equivalente a 20.11 ± 1.69 mg/g contra 15.64 ± 1.06 mg/g registada em plantas da área de
baixa frequência do fogo (Tabela 2.8, Fig. 2.6 A). As plantas na área com alta frequência do
fogo apresentaram maior concentração de fenóis totais (FT = 72.53 ± 2.76 mg/g; FT-TC =
53.43 ± 1.48 mg/g) em relação a área de baixa frequência do fogo (FT = 57.77 ± 2.01 mg/g e
FT-TC = 42.14 ± 1.59 mg/g) (Fig. 2.6 B). As plântulas apresentaram maior concentração de
FT e FT-TC em relação aos rebrotos (Tabela 2.8, Fig. 2.6 B). As plântulas da área com alta
frequência do fogo apresentaram as maiores concentrações registadas para estes
compostos neste estudo (TC = 20.70 ± 2.11 mg/g, FT = 76.89 ± 3.87 mg/g e FT-TC = 56.19
± 2.09 mg/g).
2.3. Discussão
Este estudo tem como objectivo avaliar os efeitos da herbivoria e frequência do fogo no
crescimento e nos atributos funcionais de plântulas e rebrotos de Julbernardia globiflora no
Parque Nacional da Gorongosa. Sobretudo, procurou-se entender como é que o fogo afecta
a composição, ecologia e características de uma espécie dominante no miombo. Os
resultados aqui apresentados representam as forma de como o fogo interage com os
herbivoros para determinar as caracterisicas de espécies dominantes no miombo. Os
nossos resultados validam a hipótese geral de que fogos de alta frequência, alteram a
Gold Chinder
29
composição específica e afectam negativamente a taxa de crescimento relativo de espécies
típicas do miombo. Também validam a hipótese de que em áreas com alta frequência do
fogo, as plantas apresentam menor AFE e maior concentração de polifenois. Contudo, os
resultados não validam a hipótese de que menor AFE e maior concentração de polifenois na
área com alta frequência do fogo são correlacionados com baixa herbivoria. Também não
apoiou a hipótese de que em áreas com alta frequência de fogo a regeneração apresenta
menor concentração de N e C foliares. A área com fogos a cada 2 anos, não só apresentou
alterações na composição específica do miombo, mas também apresentou uma menor AFE
e maior concentração de polifenois.
2.3.1. Crescimento
Foi validada a hipótese de que a diferença entre o crescimento em parcelas protegidas e o
crescimento em parcelas desprotegidas seria menor na área de alta frequência do fogo e
maior na área de baixa frequência para o crescimento em diâmetro dos rebrotos. Isto mostra
que fogos de baixa frequência em interação com a proteção contra a herbivoria são factores
que podem determinar a crescimento diamétrico de rebrotos de J. globiflora. Vale ressaltar
que Julbernardia globiflora não tolera desfolhamento frequente e em reposta disso cresce
menos vigorosamente quando experimenta a herbivoria (Grundy, 1995) que normalmente é
acentuada após os fogos (Lopes e Vasconcelos, 2011). Além do mais, em florestas de
miombo, frequências de fogos maiores que trienais são tidas como favoráveis para o
crescimento e sobrevivência de plantas lenhosas (Furley et al., 2008).
De um modo geral, o maior crescimento em altura dos rebrotos em parcelas protegidas e a
similaridade entre o crescimento em parcelas protegidas e de sombra pode ser devido ao
facto da herbivoria não ter sido limitada em parcelas protegidas de rebrotos. E a correlação
positiva entre herbivoria e crescimento em altura indica um benefício da sombra em ajudar
um pouco onde há muita herbivoria (o que não aconteceu nas parcelas de controle porque
houve menos herbivoria). Estes resultados são um indicativo de que a herbivoria e a
disponibilidade da luz podem interagir para influenciar o crescimento em altura de espécies
Gold Chinder
30
típicas do miombo. As interações entre a disponibilidade da luz o crescimento de espécies
decíduas também podem ocorrer em outras maneiras, existindo casos em que a
disponibilidade da luz aumenta o crescimento quando herbívoros são excluídos (Krueger et
al., 2009) o que é consistente com os estudos que indicam efeitos negativos da herbivoria
no crescimento das plantas (Zvereva e Kozlov, 2014).
O crescimento das plântulas não foi significativamente afectado pelos tratamentos. Estes
resultados não corroboram com as observações que afirmam que em florestas de miombo,
frequências de fogos maiores que trienais são favoráveis para o crescimento de plantas
lenhosas (Furley et al., 2008). Isto pode ser justificado pelo facto das plântulas não
apresentaram estruturas radiculares já estabelecidas e não estarem adaptadas ao fogo o
que as torna fracas em comparação com os rebrotos. Isto é, pode ser que fogos a cada 2 e
3.6 anos estejam afectando de igual modo o crescimento das plântulas nas duas áreas.
Porém, dados sobre a nutrição do solo nas duas áreas são necessários para conclusões
mais fortes, pois fogos podem promover nutrição transitória no solo (Stromgaard, 1992;
Kennard e Gholz, 2001) que é essencial para o crescimento, principalmente das plântulas
pelo de facto não apresentarem mecanismos de reservas (El Omari et al., 2003). Por
exemplo, em áreas onde houve um aumento das concentrações de Ca, K, Mg, P e N após o
fogo, observa-se plântulas com maiores alturas (Kennard e Ghol, 2001). Os resultados
também não corroboram com as observações que mostraram efeitos consistentes da
herbivoria em reduzir o crescimento de plantas (Rohner eWard, 1999; Treadwell e Cuda,
2007; Fornara e Du Toit, 2008; Lemoine et al., 2017) o que pode estar relacionado com a
concentração de polifenois, pois maiores concentrações destes compostos foram registadas
em plântulas pertencentes as mesmas áreas.
2.3.2. Atributos funcionais

Não foi validada a hipótese de que as concentrações do C e N totais e a proporção C:N
seriam menores na área de alta frequência do fogo e maiores a área de baixa frequência do
fogo. Os resultados podem ser explicados pelo facto do miombo ser já um ecossistema
Gold Chinder
31
pobre em nutrientes e talvez as frequências do fogo nas áreas em estudo são altas o
suficiente para reduzir a disponibilidade de nutrientes tornando-os igualmente inacessíveis
para as plantas. Isto é, fogos a cada 2 e 3.6 anos podem estar a afectar de igual forma a
concentração de nutrientes neste sistema a julgar pela menor AFE e maior concentração de
polifenois registada na área de alta frequência do fogo.
Além do mais, acredita-se que a nutrição vinda das cinzas não persista por muito tempo em
sistemas florestais limitados em nutrientes (Christie e York, 2009). Assim sendo, o miombo
por ser um ecossistema pobre em nutrientes provavelmente ter-se-ia observado diferenças
se a amostragem tivesse sido feita logo após os fogos. Em outros sistemas, estudos
registam mudanças significativas nas concentrações foliares de nutrientes (Reich et al.,
1990; Radho-toly et al., 2001) fazendo avaliações logo após o fogo. Os resultados deste
estudo estão de acordo com os de Christie e York (2009) ao não observar efeitos
significativos do fogo nas concentrações de C e N foliares em plantas de eucalipto.
Contrariamente a estes resultados, a exclusão do fogo aumenta o acúmulo de C e N foliares
em sete espécies lenhosas no Kruger (Pellegrini et al., 2015). Em adição, pode ser que a
maior AFE observada na área de baixa frequência do fogo pode ter reduzido as
concentrações de nutrientes ao ponto de não serem diferentes das da área de alta
frequência do fogo.
Foram validadas as hipóteses de que na área de alta frequência do fogo as plantas teriam
menor AFE e que na área de baixa frequência do fogo aconteceria o contrário. De facto,
observou-se que a AFE foi maior na área de baixa frequência do fogo em relação a área de
alta frequência do fogo. Também durante a época em que o estudo foi conduzido observou-
se menor sombreamento na área de alta frequência do fogo enquanto que na área de baixa
frequência do fogo a floresta era mais fechada o que pode justificar os resultados da AFE
observados. Isto é, a menor AFE encontrada na área de alta frequência do fogo pode estar
relacionada com estresse hídrico devido à alta exposição das plantas ao sol, o que pode
fazer com que nesta área as plantas percam mais água e consenquentemente apresentem
Gold Chinder
32
folhas menores. Outros estudos em florestas, são consistentes em registarem relações
negativas entre a AFE a intensidade da luz (Xiao et al., 2015; Buajan et al., 2017). Além
disso, sendo a AFE um atributo que é negativamente correlacionado com a indisponibilidade
de nutrientes no solo (Anacker et al., 2011; He et al., 2018), e os resultados da AFE também
podem ser explicados por este aspecto. Isto é, como o miombo é um ecossistema com solos
pobres (Campbell et al., 1996) e fogos frequentes são conhecidos por reduzir a
disponibilidade de nutrientes no solo (Certini, 2005), pode ser que a baixa AFE observada
na área de alta frequência do fogo tem a ver com o agravamento da indisponibilidade de
nutrientes no solo que possa ocorrer nesta área de miombo em consequência dos fogos
frequentes.
Adicionalmente, os resultados do nosso estudo mostraram que fogos com intervalos de
retorno superiores a dois anos podem não mudar a AFE no miombo independentemente da
estratégia de regeneração. Este resultado pode ser justificado pelo facto de que não houve
diferenças estatísticas significativas entre as concentrações de C e N em amostras de
plântulas e rebrotos colectadas nas mesmas áreas. Assim sendo, pode ser que as plântulas
e rebrotos estejam experimentando um acúmulo similar de reservas que de algum modo é
igualmente usado para a produção da AFE. Por exemplo, maior alocação de reservas para o
rebrotamento em áreas anualmente queimadas resulta em baixas taxas de crescimento e
menor AFE (Moreira et al. 2012).
Foi validada a hipótese de que na área de alta frequência do fogo haveria maior
concentração de polifenois em relação a área de baixa frequência do fogo. Tanto os TC, FT
assim como a FT-TC mostraram-se sensíveis ao fogo aumentando a medida em que as
frequências do fogo aumentam. Em outros ecossistemas, estudos são também consistentes
em mostrar que em áreas frequentemente queimadas as plantas podem apresentar maiores
concentrações de polifenois (Alonso et al., 2002; Adams e Rieske, 2003). A maior
concentração de polifenois na área de alta frequência do fogo pode estar relacionada a
penetração a luz pois fenóis totais podem aumentar em resposta a maior incidência da luz
Gold Chinder
33
(Shure e Wilson, 1993; Dudt e Shure, 1994) porque estes compostos são a base de
carbono. A concentração dos FT e a FT-TC também aumentou em direção as plântulas e os
rebrotos mostraram-se menos defendidos, o que em parte é explicado pela GDBH de
(Herms e Mattson, 1992). Isto é, como na área de baixa frequência do fogo houve maior
crescimento em diâmetro para rebrotos, significa que talvez os rebrotos não estão investindo
muito em defesas, mas sim em crescimento que é favorecido pelo facto de já apresentarem
estruturas de reservas. Diferentemente dos rebrotos, as plântulas requerem mais defesas
porque têm mais necessidade de defender-se contra os herbívoros por serem mais
vulneráveis devido à falta de estrutura de reservas que ajudam no crescimento. Isto é
explicado pela hipótese de defesa óptima que prevê que plantas mais vulneráveis investem
mais em defesas; aquelas plantas com histórico evolutivo de alta herbivoria também
priorizam a produção defesas químicas, mesmo à custa do crescimento (McKey, 1974).
De um modo geral, diferentes frequências do fogo e herbivoria mostraram efeitos diferentes
no crescimento e atributos funcionais de plântulas e rebrotos de J. globiflora. A área com
fogos a cada dois anos apresentou maior densidade de rebrotos. Esta área também mostrou
sinais de perturbação onde prevê-se mudanças tendentes a uma composição específica do
miombo não dominada por Brachystegia e Julbernardia, mas sim dominada por Combretum
adenogonium. Assim sendo, o estudo revela padrões que permitem afirmar que fogos de
alta frequência representam uma ameaça para a conservação da biodiversidade no miombo
e esforços em prevenir fogos frequentes são crucias para o sucesso reduzir a perda da
biodiversidade nestes sistemas.
Gold Chinder
34
Capítulo III
Conclusões e recomendações
Em conclusão, fogos a cada dois anos podem levar a uma floresta de miombo com
composição específica alterada, baixo crescimento relativo das plantas, menor AFE e altas
concentrações de polifenois. O facto das plântulas apresentarem maiores concentrações de
polifenois merece uma atenção especial porque as mesmas foram encontradas em maior
densidade na área de baixa frequência do fogo. Maior concentração de polifenois é
associada a baixas taxas de crescimento e menor AFE assim como baixa taxa de
decomposição do material vegetal morto. Taxas reduzidas de decomposição nos
ecossistemas florestais podem impactar a disponibilidade de nitrogénio um recurso
indispensável para o crescimento das plantas. Isto implica que mesmo em áreas de miombo
onde os fogos são a cada 3.6 anos prevê-se alterações no ciclo de N e consequentemente,
plantas com crescimento limitado o que pode levar a perda da biodiversidade nestas áreas.
Além do mais, é preocupante observar-se menores áreas foliares específicas em áreas de
alta frequência pois disto depende o metabolismo e consequentemente o crescimento e a
sobrevivência das plantas. O facto das plantas da área de alta frequência do fogo
apresentarem-se mais defendidas também merece atenção especial, porque isto pode
alterar os padrões de herbivoria no miombo. A alteração dos padrões de herbivoria pode
mudar a ecologia destes ecossistemas onde os herbívoros são uma das forças
determinantes da estrutura e composição das espécies. Assim sendo, gestores das áreas
de conservação são chamados a monitorar os padrões de herbivoria nestas áreas por forma
a perceber e prever as possíveis mudanças, permitindo deste modo o delineamento de
estratégias para uma conservação efectiva. Adicionalmente, os resultados dos efeitos da
frequência do fogo e os padrões de herbivoria observados nestas florestas de miombo
também permitem informar que os fogos de alta frequência ainda representam um desafio
nestas áreas em que se procura manter espécies típicas do miombo cujas populações estão
em declínio. Portanto, medidas tendentes a evitar as alterações do ciclo de nutrientes,
padrões de crescimento, atributos funcionais e para travar as mudanças na composição
Gold Chinder
35
específica do miombo assim como a perda da biodiversidade por causa dos fogos
frequentes são necessárias urgentemente; este estudo é um guia fundamental para o efeito,
pois o mesmo revela a natureza das relações existentes entre o fogo e herbivoria no
miombo. Em adição, o uso do fogo como um instrumento de maneio no miombo,
principalmente em áreas de conservação onde herbívoros são comuns deve ser feito com
mais cuidado e deve ser baseado neste tipo de estudos para não pôr em causa o futuro da
biodiversidade. Assim sendo, recomenda-se ao PNG que difunda esta informação aos
gestores dos fogos no parque; que aumente a consciencialização das comunidades locais
sobre os efeitos do fogo na biodiversidade local e global. Também recomenda-se aos
pesquisadores que façam mais estudos do género envolvendo a amostragem dos nutrientes
do solo em diferentes regimes do fogo e a longo prazo em outras espécies de miombo nas
outras áreas de conservação em Moçambique.
Gold Chinder
36
Tabela 2.1: Histórico do fogo na área de estudo
Número de Intervalo
Frequência Últimos registos
fogos entre de retorno
do fogo de fogo
2001-2018 (anos)
Setembro de
Baixa 5 3.6
2016
Alta 10 2 Agosto de 2017
Fonte: Marc Stalmans-Director do Departamento de Serviços Científicos no PNG
Gold Chinder
37
Tabela 2.2: Resultados da ANOVA (α=5%) para os efeitos do tratamento fogo sobre a
regeneração
Factor F gl P
Fogo 0.694 1/2 0.492
Gold Chinder
38
Tabela 2.3: Percentagem de herbivoria em função dos tratamentos no período de Junho a

Agosto; Valores médios ± o erro padrão
Junho Julho Agosto

Baixa
frequência
Plântulas
Aberta 6.46 ± 3.93 9.11 ± 5.65 7.37 ± 4.66
Protegida 0.38 ± 0.17 0.55 ± 0.21 0.59 ± 0.24
Sombra 3.67 ± 1.62 11.66 ± 4.50 5.91 ± 2.52
Rebrotos
Aberta 0.76 ± 0.35 0.87 ± 0.34 1.75 ± 0.90
Protegida 1.67 ± 1.37 2.79 ± 2.10 3.10 ± 1.94
Sombra 1.06 ± 0.82 1.51 ± 1.02 1.08 ± 0.34
Alta
frequência
Plântulas
Aberta 3.28 ± 1.94 13.49 ± 11.47 15.33 ± 11.74
Protegida 2.54 ± 1.28 3.85 ± 2.55 3.73 ± 2.60
Sombra 3.42 ± 1.69 4.93 ± 3.34 5.75 ±1.85
Rebrotos
Aberta 2.76 ± 1.24 5.11 ± 2.33 3.62 ± 1.70
Protegida 1.91 ± 0.69 8.10 ± 4.04 10.12 ± 4.68
Sombra 2.41 ± 1.38 1.84 ± 0.35 4.02 ± 2.43
Gold Chinder
39
de herbivoria e percentagem de herbivoria no crescimento em altura e diâmetro dos rebrotos
Factor F gl P
Altura
Fogo 2.15 1/25 0.15
Herbivoria 4.41 2/25 0.02
Percentagem de herbivoria 4.22 1/25 0.05
Diâmetro
Fogo 5.72 1/24 0.02
Fogo x herbivoria 5.84 2/24 0.01
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40
de herbivoria e percentagem de herbivoria no crescimento em altura e diâmetro das
plântulas
Factor F gl P
Altura
Fogo 0.73 1/23 0.79
Fogo x herbivoria 3.09 2/23 0.06
Diâmetro
Fogo 0.09 1/25 0.77
Gold Chinder
41

regeneração nas concentrações de N, C e a proporção C:N
Factor F gl P
Nitrogénio
Fogo 0.76 1/16 0.40
Estratégia de regeneração 0.73 1/16 0.41
Fogo x estratégia 1.35 1/16 0.26
Carbono
Fogo 0.008 1/16 0.93
C:=N
Fogo 0.17 1/16 0.69
Gold Chinder
42

regeneração na AFE
Factor F gl P
Fogo 26.46 1/36 <0.001
Gold Chinder
43

regeneração nos fenóis totais e taninos condensados
Factor F gl P
Taninos condensados
Fogo 6.08 1/35 0.02
Fenóis totais
Fogo 20.57 1/36 <0.001
Fenóis totais – taninos condensados
Fogo 31.66 1/35 <0.001
Gold Chinder
44
Figura 1.1. Processo da biossíntese do flavonoide para a produção das proantocianidinas.

Os nomes das enzimas são abreviados da seguinte forma: fenilalanina amônia-liase (PAL),
4-cumarato CoA ligase (4CL), chalcona sintase (CHS), di-hidroflavonol redutase; Di-
hidroflavonol redutase (DFR), antocianidina sintase (ANS) e leucoantocianidina redutase
(LAR)
Fonte: (Peters e Constabel, 2002)
Gold Chinder
45
Área de alta frequência do fogo
Menor N Maior
densidade de
rebrotos
Maior densidade de
Combretum
Maior [TC] e de [FT] Menor AFE adenogonium
Menor diferença
Menor Herbivoria Menor Herbivoria entre o Cr(SH)-Cr(CH)
A
Área de baixa frequência do fogo
Maior N Menor
densidade de
rebrotos
Menor densidade de
Combretum
Menor [TC] e [FT] Maior AFE adenogonium
Maior diferença entre

Maior herbivoria Maior herbivoria o Cr(SH)-Cr(CH)
B
Figura 2.1. Hipótese do estudo; A - hipótese para área de alta frequência do fogo; B -
hipótese para área de baixa frequência do fogo; Cr- Crescimento; SH- sem herbivoria,
CH-com herbivoria.
Gold Chinder
46
Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e atributos funcionais de Julbernardia globiflora (Benth) no Parque Nacional da Gorongosa
A C
Figura 2.2. Localização da área de estudo; A - separação
dos níveis do fogo uma do outro; B - localização das
parcelas do tratamento de herbivoria na área de baixa
frequência do fogo; C - localização das parcelas do
tratamento de herbivoria na de alta frequência do fogo
B
Gold Chinder
47
a,b
a
Figura 2.3. Médias (±EP) de crescimento relativo de rebrotos nos diferentes níveis do
tratamento de herbivoria. As letras indicam diferenças significativas entre as parcelas do
tratamento de herbivoria.
48
Gold Chinder
a,c
a,f
a,d
b
a
Figura 2.4. Médias (±EP) de crescimento relativo em diâmetro nos diferentes níveis dos
tratamentos de fogo e herbivoria. As letras indicam diferenças significativas entre as
parcelas do tratamento de herbivoria nos dois níveis de fogo.
49
Gold Chinder
Figura 2.5. Médias (±EP) da área foliar específica nos diferentes níveis do tratamento de
fogo. As letras indicam diferenças significativas entre os níveis de fogo. As rectas
representam os valores mínimos e máximos observados. A linha horizontal dentro da caixa
representa a mediana. O retângulo contém 50% dos valores do conjunto de dados e
representa os valores centrais observados.
50
Gold Chinder
a d
Figura 2.6. Médias (±EP) da concentração dos polifenois nas duas áreas; A - Concentração
dos TC em função do tratamento de fogo; B- Concentração dos FT em função do tratamento
fogo e estratégia de regeneração; onde os pontos representam os outliers. As letras indicam
diferenças significativas entre as estratégias de regeneração nos dois níveis de fogo. As
rectas representam os valores mínimos e máximos observados. A linha horizontal dentro da
caixa representa a mediana. O retângulo contém 50% dos valores do conjunto de dados e
representa os valores centrais observados.
51
Gold Chinder
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3.2. Apêndices
Apêndice 3.1: Foto dos exclosures-parcelas protegidas contra herbívoros
72
Gold Chinder
Apêndice 3.2: Foto do controlo de sombra
Apêndice 3.3: Foto do controlo total aberto para a entrada de herbívoros
73
Gold Chinder

Gold Chinder Dissertacao Mar20

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Consórcio de Bio-Educação

Universidade Lúrio, Universidade Zambeze, Instituto Superior Politécnico de Manica

Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e

Gold Bento Chinder

Programa de Mestrado em Biologia de Conservação

Efeito da herbivoria e frequência do fogo no crescimento e

Gold Bento Chinder

Dissertação apresentada ao Programa de Mestrado em Biologia de Conservação como

Parque Nacional da Gorongosa, 27 de Março de 2020

Os meus profundos agradecimentos a DEUS todo-poderoso pelo dom da vida e proteção

que tem me proporcionado todos os dias.

À minha supervisora Tara Joy Massad pelos ensinamentos, apoio, prontidão,

disponibilidade, experiência e conselhos transmitidos durante esta longa caminhada, eu digo

Agradeço ao Professor Dawood Hattas do laboratório de ciências biológicas da

tempo e seus recursos para a extração e análise de polifenois.

que fizeram por mim durante o tempo que estive no Parque.

Agradeço os meus irmãos pelo amor e companheirismo.

Entender os efeitos do fogo e da herbivoria na vegetação é crucial para conservação da

maioria dos estudos sobre os efeitos do fogo e herbivoria no miombo focam-se na

estas interações afectam o crescimento e atributos funcionais em plântulas e rebrotos de

Julbernardia globiflora no Parque Nacional de Gorongosa. Comparou-se a taxa de

crescimento relativo em altura (cm) e diâmetro (mm) na presença e ausência de herbívoros

em áreas de baixa e alta frequência do fogo. Determinou-se os atributos funcionais em

amostras de plântulas e rebrotos colectadas nas mesmas áreas. No geral, maior

crescimento dos rebrotos observou-se na área de baixa frequência do fogo e em parcelas

frequência do fogo. As maiores concentrações de polifenois foram registadas na área com

alta frequência do fogo e em plântulas. Por fim, observou-se mudanças na composição da

comunidade e na estratégia de regeneração dominante em áreas com fogos frequentes.

Combretum adenogonium, uma espécie favorecida pelo fogo e não característica do

verdadeiro miombo, é mais abundante em locais frequentemente queimados, e a J.

frequência representam uma ameaça para a conservação da biodiversidade no miombo e

Palavras-chave: Crescimento; Fogo; Herbívoros; Miombo; Química das plantas;

observed changes in community composition and the dominant regeneration strategy in

reducing biodiversity loss in these systems.

Keywords: Fire; Growth; Herbivory; Miombo; Plant defense; Regeneration

Tabela 2.1: Histórico do fogo na área de estudo .................................................................... 37

Figura 1.1. Processo da biossíntese do flavonoide para a produção das proantocianidinas.

rectas representam os valores mínimos e máximos observados. A linha horizontal dentro da

AFE Área foliar específica

Apêndice 3.1: Foto dos exclosures-parcelas protegidas contra herbívoros ........................... 72

O fogo e a herbivoria são conhecidos como consumidores da biomassa acima do solo

globalmente, sendo que seus impactos diferem-se na selectividade e ocorrência temporal

(Bond e Keeley, 2005; Archibald e Hempson, 2016). As primeiras evidências do fogo na

anualmente queima aproximadamente 3% da área terrestre (Archibald et al., 2018). Os

em ambiente extremamente heterogéneo pode fazer até 107 mordidas na vegetação em um

20 kg/ha/ano em Sengwa no Zimbabwe (Campbell et al., 1996). Assim sendo, a herbivoria

Fuhlendorf e Engle, 2001).

estratégias morfológicas e fisiológicas para adaptarem-se a certos regimes do fogo (Brose e

positivamente correlacionada com o investimento das plantas em defesas (Coley et al.,

plantas podem responder à herbivoria de maneira diferente na presença ou ausência de

1.2. Estratégias de adaptação das plantas ao fogo e aos herbívoros

eventos (Bowman et al., 2014). A primeira estratégia é a non-flammable strategy,

sobrevivência a fogos superficiais (Pausas, 2015). Também existe a fast-flammable strategy

em que as plantas acendem e queimam rapidamente, reduzindo o tempo de residência do

morram, conseguem reproduzir, e a sua descendência usa do espaço disponível e das

Nesta estratégia incluem-se as plantas cujas sementes são adaptadas ao fogo e a

Gatehouse, 2002). Os atributos físicos reduzem a acessibilidade dos tecidos e os químicos

reduzem a palatabilidade dos tecidos (Cooper e Owen-Smith, 1985; Cooper e Owen-smith,

que permitem a planta aumentar a actividade fotossintética, o recrescimento e/ou

em ambientes ricos em recursos investem em altas taxas de absorção de nutrientes,

fotossíntese e crescimento para garantir a tolerância a herbivoria (Strauss e Agrawal, 1999;

Gordon e Prins, 2008).

1.3. Efeitos do fogo no crescimento das plantas