Revista Brasileira de Ornitologia 15 (2) 297-310

junho de 2007

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e

operacionalidade: uma proposta de normatizao de critrios para o
reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos
Alexandre Aleixo1, 2
1
2

Coordenao de Zoologia, Museu Paraense Emlio Goeldi, Caixa Postal 399, Belm, PA. E-mail: aleixo@museu-goeldi.br
Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

Recebido em 30 de junho de 2007; aceito em 29 de agosto de 2007

ABSTRACT. Species concepts and the ever lasting conict between continuity and operationality: a proposal of guidelines for assigning species rank by the Brazilian Check-list Committee. Here I review two of the most important species concepts in ornithology (the Biological Species
Concept BSC and the Phylogenetic Species Concept PSC), and contrast them with the General Lineage Species Concept (GLSC) put forward
recently as a synthesis of all species concepts proposed to date. Explicit guidelines already in practice by the Brazilian Check-list Committee for assigning species rank based on the GLSC are presented, with the aim to assist anyone interested in understanding the rationale behind the committees
taxonomic recommendations.
KEY-WORDS: Brazils bird checklist, Brazilian Checklist Committee, Speciation, Species concepts, Taxonomy.
RESUMO. Reviso aqui dois dos mais importantes conceitos de espcie em ornitologia (o Conceito Biolgico de Espcie CBE e o Conceito Filogentico de Espcie CFE), contrastando-os com o Conceito Filtico Geral de Espcie (CFGE), proposto recentemente como uma sntese de todos
conceitos de espcie propostos at ento. Critrios explcitos para o reconhecimento de espcies j em uso pelo j em uso pelo Comit Brasileiro de
Registros Ornitolgicos (CBRO) e baseados no CEGE so apresentados com o objetivo de assistir aqueles interessados em compreender a lgica
adotada pelas recomendaes taxonmicas do CBRO.
PALAVRAS-CHAVE: Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos, Conceitos de espcie, Especiao, Lista das Aves do Brasil, Taxonomia.

difcil imaginar um ramo da biologia que tenha enfrentado mais problemas epistemolgicos do que aquele ligado
denio do que constitui uma espcie; historicamente, os
avanos principais aconteceram gradual e lentamente durante
a consolidao da disciplina, como foi o caso da substituio do conceito tipolgico por conceitos calcados na teoria
da evoluo, evento que levou cerca de quase 100 anos para
se concretizar aps a publicao da principal teoria de Charles Darwin em 1859 (Mayr 1982). Apesar da teoria da evoluo estar hoje consagrada como a lei mais geral da biologia e
da sua integrao com a denio do conceito de espcie ter
sido sistematizada j a partir do inicio dos anos 1940s (Mayr
1942), a segunda metade do sculo XX testemunhou o incio
de um amplo debate em torno de uma pergunta at hoje sem
uma resposta precisa e unnime entre os especialistas: o que
uma espcie?
Paradoxalmente, a palavra espcie reputadamente uma
daquelas de mais fcil compreenso pela mente humana, onde
denies de diferentes sociedades e etnias parecem convergir em torno de conceitos anlogos como formas, tipos e
variedades de organismos vivos ou at mesmo objetos inanimados (Mayr 1982, obs. pess.). Ainda que seja bvio que
existam diferenas conceituais signicativas entre a denio
antropognica ampla de espcie mencionada acima e aquela
atualmente em discusso por bilogos evolucionistas, igualmente inegvel que existe tambm uma grande sobreposio

entre elas. A maior prova disso que, tanto historicamente

como nos dias de hoje, a palavra espcie est consolidada
tanto no jargo popular, na mdia de massa e especializada,
quanto no meio acadmico, como a denio da unidade mais
bsica do mundo natural, a includa a to amplamente debatida biodiversidade (Mallet 2001).
No meio ornitolgico brasileiro, a situao no poderia ser
diferente. A partir do nal da dcada de 90, o ornitlogo Jos
Fernando Pacheco passou a liderar a iniciativa de consolidao de uma lista de espcies de aves do Brasil que pudesse ser
continuamente revisada e amplamente divulgada, nos moldes do que feito nos pases da Amrica do Norte e Europa
(BOU 1992, AOU 1998). A criao do Comit Brasileiro de
Registros Ornitolgicos (daqui em diante abreviado CBRO),
posteriormente agregado Sociedade Brasileira de Ornitologia como um dos seus grupos de estudo, foi o incio da materializao deste plano, que se concretizou nalmente com
a divulgao da primeira verso da Lista das Aves do Brasil
em 1o de fevereiro de 2005 (hoje a lista se encontra na sua
6a edio; CBRO 2007). Durante a conduo deste trabalho,
cou claro que a questo do conceito de espcie seria central
para a denio da lista, pois para vrios gneros e grupos
de espcie existem interpretaes na literatura bastante distintas dos limites taxonmicos inter-especcos; um exemplo
didtico o caso do complexo Pyrrhura picta (Psittacidae),
cujo nmero de espcies reconhecidas varia entre um e cinco,

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Alexandre Aleixo

dependendo da referncia ou autoridade consultada (Peters

1937, Joseph 2002, Ribas et al. 2006, Remsen et al. 2007).
Ficou claro, portanto, que o CBRO deveria adotar critrios
consistentes para o tratamento destes casos onde mais de uma
interpretao em relao a limites inter-especcos possvel
dentro de uma mesma perspectiva evolutiva, a pergunta central sendo: que critrios devemos seguir para adotarmos uma
determinada interpretao taxonmica em detrimento de uma
ou mais alternativas disponveis?
O presente artigo tem como objetivo fornecer uma proposta de normatizao destes critrios com base, principalmente,
no contraste entre os dois conceitos de espcie mais amplamente discutidos na ornitologia (o biolgico e o logentico)
e em uma mais recente perspectiva de integrao destes e outros conceitos apresentada em diferentes oportunidades desde
o nal da dcada de 90 pelo evolucionista Kevin de Queiroz
(de Queiroz 1998, 2005). importante ressaltar que no se
pretende aqui fazer uma reviso, ainda que preliminar, dos
conceitos de espcie disponveis (as revises disponveis em
de Queiroz 1998 e Sites e Marshall 2004 se prestam muito bem
para esse m), mas simplesmente focar na questo especca
da normatizao operacional necessria para se consolidar
consistentemente a taxonomia da Lista das Aves do Brasil no
mbito do CBRO. A principal nalidade do artigo esmiuar
um assunto relativamente complexo da maneira mais didtica
possvel para que interessados possam ter acesso ao embasamento terico do processo de deciso taxonmica no mbito
do CBRO e, portanto, da elaborao da Lista das Aves do Brasil. No menos importante, por ser o primeiro artigo no meio
ornitolgico brasileiro a tratar especicamente da questo do
conceito de espcie, pretende-se tambm ampliar o debate em
torno deste assunto e, mais especicamente, dos critrios normativos de reconhecimento especco aqui propostos.

O CONCEITO BIOLGICO DE ESPCIE:

DESENVOLVIMENTO, CONSAGRAO
E LIMITAES
the BSC is theoretically awed because it can lead to, and
accept, misleading historical groupings, and because there
has not been a satisfactory resolution to the problem of classifying allopatric populations Zink (1997: 107)
O Conceito Biolgico de Espcie (daqui em diante abreviado CBE) se consolidou a partir da segunda metade do sculo
XX como o principal conceito de espcie em uso na biologia
evolutiva (Futuyma 2003). Um fator que contribuiu decisivamente para isso foi a verdadeira revoluo conceitual que o
CBE representou frente ao conceito de espcie praticado at
ento h vrios sculos, baseado numa denio tipolgica de
espcie, perspectiva essa intimamente relacionada denio
essencialista de espcie vigente desde Plato (Mayr 1982). Na
verdade, o CBE foi o primeiro conceito de espcie proposto
explicitamente com base na teoria da evoluo, constituindo

uma pea chave da ento chamada Sntese Evolutiva trabalhada em conjunto predominantemente pelo geneticista
Theodosius Dobzhansky, o ornitlogo Ernst Mayr e o paleontlogo George Gaylord Simpson nas dcadas de 30 e 40 do
sculo XX (Mayr 1982, Futuyma 2003). O principal avano
do CBE foi nalmente incorporar a perspectiva da gentica
populacional no processo de formao de espcies, conexo
essa estabelecida com segurana de modo experimental para
populaes de moscas Drosophila por trs eminentes geneticistas nas dcadas de 20 e 30 do sculo XX: Ronald Fisher,
John Haldane e Sewall Wright (Mayr 1982, Futuyma 2003,
de Queiroz 2005).
Basicamente, uma espcie passou a ser denida com base
no CBE como um grupo de organismos ou uma populao
de organismos isolada reprodutivamente de outros grupos
ou populaes (Mayr 1942, 1982). Portanto, a capacidade de
grupos de organismos ou populaes se entrecruzarem e deixarem descendentes frteis ou no, passou a ser o critrio chave para se denir limites inter-especicos. Populaes que,
mesmo separadas geogracamente ou diferenciadas em maior
ou menos grau, mantiveram a capacidade de se entrecruzarem
e produzirem descendentes frteis quando em contato eventual, seriam consideradas como integrantes (populaes) de
uma mesma espcie, a despeito de quaisquer outras diferenas
entre elas. A justicativa para a escolha do critrio do isolamento reprodutivo foi que a sua aquisio representaria um
caminho sem volta em termos evolutivos, selando, por assim
dizer, a independncia evolutiva de duas linhagens reciprocamente isoladas do ponto de vista reprodutivo, que cariam
assim impossibilitadas de trocar genes entre si. No que pesem os problemas de vericao experimental no campo do
isolamento reprodutivo efetivo entre populaes, a principal
justicativa do CBE valida at hoje e, indiscutivelmente,
constitui um evento chave no processo de cladognese, ou
formao de linhagens evolutivas diferenciadas (Avise 2000,
de Queiroz 1998, 2005, mas veja Grant e Grant 2006).
O CBE foi o conceito de espcie que exerceu maior inuncia sobre a ornitologia; na verdade, o seu nascimento
aconteceu no Departamento de Ornitologia do ento Museu
de Zoologia de Berlim na dcada de 1920, tendo como seus
principais formuladores os ornitlogos Erwin Stresemann e
Bernhard Rensch com base em grupos de espcies de aves da
regio Palertica (Haffer 1997a). Ernst Mayr, que foi aluno
de Doutorado de E. Stresemann e colega de B. Rensch, teve
o grande mrito de no s divulgar o CBE fora da Alemanha, mas de tambm integr-lo a outras disciplinas da biologia como a gentica e a paleontologia na Sntese Evolutiva.
Portanto, devido a esse histrico de nascimento, natural que,
como em nenhum outro grupo zoolgico reconhecido, a inuncia do CBE tenha sido to grande quanto na ornitologia.
Na regio Neotropical, na qual se insere o Brasil, a situao no foi diferente. Ernst Mayr, articulador pioneiro do
CBE na Sntese Evolutiva, transferiu-se em 1930 para o
American Museum of Natural History em Nova York, EUA
(Haffer 1997a). Nesta instituio, suas idias inuenciaram

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

grandemente os ornitlogos Norte-Americanos Frank M. Chapman e John T. Zimmer que, em conjunto, revisaram de modo
amplo com base no CBE a taxonomia de aves Neotropicais,
particularmente da Amrica Central e regio norte da Amrica
do Sul. No menos importante foi a inuncia de Ernst Mayr
e do CBE na consolidao da obra intitulada Check-list of
birds of the world, trabalho esse sem precedentes desenvolvido entre 1934 e 1986 e iniciado pelo ornitlogo James L.
Peters, razo pela qual a referida obra, de escopo global,
frequentemente chamada de Peters Check-list. Essencialmente, a taxonomia adotada hoje para as aves Neotropicais
predominantemente baseada na Peters Check-list, onde a
adoo do CBE foi irrestrita.
O predomnio do CBE na biologia passou a ser questionado j a partir da dcada de 1970 pelo desenvolvimento da
sistemtica logentica, baseada originalmente nas idias de
Willy Hennig (1966), que passou a oferecer uma viso do processo de especiao baseada na delimitao ou diagnose em
grupos monolticos ao invs de processos biolgicos como o
isolamento reprodutivo (Rosen 1979, Nelson e Platnick 1981,
Mayr 1982). Particularmente na ornitologia, Joel L. Cracraft
e posteriormente Robert M. Zink se tornaram nos maiores
crticos do CBE, advogando em contrapartida um conceito
diferente, batizado de Conceito Filogentico de Espcie (daqui em diante abreviado CFE) e que ser tratado logo abaixo (Cracraft 1983, 1989, Zink e McKitrick 1995, Zink 1997,
2003). Em resumo, as trs principais crticas conceituais ao
CBE feitas por estes autores foram:
1) O fato de que duas linhagens diferentes possam eventualmente produzir descendentes frteis quando em eventual
contato no deve ser automaticamente interpretado como
evidncia de co-especicidade, pois em termos logenticos a capacidade de hibridizao um carter ancestral
retido (simplesiomrco) destas linhagens, que o mantiveram por qualquer motivo a despeito de acumularem
grande diferenciao em outros caracteres, a ponto de se
situarem a tempos em trajetrias evolutivas distintas (Zink
e McKitrick 1995). Prova disso a ocorrncia freqente de
casos de hibridizao em aves entre linhagens ou txons
no irmos, ou seja, linhagens ou txons que no compartilham um mesmo ancestral comum (Funk e Omland
2003). Em outras palavras, hibridizao por si s no deve
ser sinnimo de co-especicidade, sendo mais relevante,
num contexto evolutivo, avaliar sua real contribuio para
a manuteno ou no da diagnose e independncia evolutiva entre dois grupos de organismos que se hibridizam.
2) A determinao do isolamento reprodutivo e co-especicidade entre txons de distribuio aloptrica (ou seja, cujas
distribuies geogrcas no esto em contato) impossvel de ser testada diretamente em condies naturais e
quase nunca testada experimentalmente, sendo, portanto,
de atribuio completamente subjetiva na grande maioria
dos casos (Cracraft 1983, Zink e McKitrick 1995).

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3) O CBE faz uso do conceito de subespcie para descrever

populaes que, apesar de teoricamente manterem entre
si uma coeso reprodutiva, exibem diferenas apreciveis
em caractersticas como tamanho, plumagem e vocalizaes, por exemplo. O problema que, tradicionalmente,
por colocar nfase na questo do isolamento reprodutivo entre espcies, o CBE no nasceu com uma concomitante denio conceitual ou operacional rigorosa do
que constitui uma subespcie. Consequentemente e em
razo da sua enorme inuncia na taxonomia ornitolgica, os milhares de txons hoje considerados subespcies
pelo CBE podem representar tanto linhagens evolutivas
vlidas, completamente diagnsticas e separadas (Aleixo
2002), como populaes hbridas (Brumeld 2005), fentipos extremos de variaes clinais (Novaes e Lima 1991),
ou, frequentemente, puros artefatos taxonmicos (Amaral
e Silveira 2004). Vale a pena ainda mencionar um questionamento feito com relao ao uso do termo subespcie
para se referir a linhagens evolutivas independentes que
se encontram sob risco de extino devido a presses antrpicas, um evento infelizmente cada vez mais comum
(IBAMA 2003); a argumentao neste caso, que o tratamento destas populaes de caractersticas nicas como
subespcies minimiza perante a opinio pblica a sua importncia como alvos prioritrios para o conservao, o
que no aconteceria caso as mesmas fossem tratadas explicitamente como espcies distintas (Zink 2003).
Collar (1997), Johnson et al. (1999) e Remsen (2005) responderam a essas crticas principais propondo um CBE mais
objetivo em vrios aspectos, particularmente na questo do
tratamento taxonmico de txons aloptricos. No entanto, estes autores voltaram a rearmar o papel central do isolamento
reprodutivo na delimitao de espcies e a defender o uso de
subespcies funcionais, como proposto por Barrowclough
(1982), argumentando que as vrias alternativas propostas
pelos defensores do CFE aos problemas do CBE so precrias do ponto de vista conceitual por estarem baseadas unicamente em critrios operacionais, conforme detalhado mais
abaixo. Portanto, apesar das vrias crticas, o CBE continua
a ter uma grande inuncia e aplicao no meio ornitolgico,
tendo sido recentemente revitalizado devido necessidade de resposta s criticas dos defensores do CFE resumidas
acima (Johnson et al. 1999, Remsen 2005); desse modo, o
debate continua bastante ativo e, pelo menos na ornitologia,
mais polarizado do que nunca.

O CONCEITO FILOGENTICO DE ESPCIE:

INOVAES E LIMITAES
...many phylogenetic species run the permanent risk of representing not `irreducible, basal taxa but, on the contrary,
merely the point at which the search for further diagnosable
characters has been abandoned Collar (1997: 129-130)

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Alexandre Aleixo

Na verdade, existem pelo menos trs classes de CFEs,

cada uma delas com caractersticas prprias, mas tendo em
comum a associao com a losoa taxonmica cladista ou
sistemtica logentica (de Queiroz 1998). O CFE nasceu
dentro da ornitologia numa poca onde o uso do CBE era
considerado a nica alternativa disponvel para uma denio evolutiva de espcie (Cracraft 1983). Em parte devido s
limitaes conceituais e operacionais do CBE j enumeradas
acima, o CFE nasceu do postulado que, se taxonomia deve
reetir a histria evolutiva dos organismos, espcies devem
ser delimitadas primordialmente com base em logenias, ou
seja, hipteses explcitas de parentesco e ancestralidade entre
unidades operacionais (populaes ou txons). Historicamente, o CFE surgiu no incio da dcada de 1980 concomitantemente incorporao de mtodos cladsticos na formulao
de hipteses de relaes logenticas entre as grandes ordens
da classe Aves, rea da ornitologia estagnada h praticamente
um sculo, desde os trabalhos pioneiros de Frbringer no nal
do sculo XIX (Stresemann 1959, Cracraft 1981, Cracraft et
al. 2004).
Conforme denido por Cracraft (1983, 1989), espcies so
denidas no CFE como o menor grupo diagnstico de indivduos onde exista um padro de ancestralidade e descendncia,
que em conjunto passam a constituir unidades diagnsticas
basais. Na prtica, essa denio implica, por exemplo, que
se dois grupos de indivduos podem ser diagnosticados um
do outro por quaisquer caracteres ou mesmo um nico carter, eles devem ser tratados como espcies distintas, uma vez
que a diagnose recproca s pode ter sido adquirida atravs de
histrias evolutivas independentes, reetidas numa logenia
atravs de ramos terminais distintos. Portanto, ca claro que
o ponto chave do CFE consiste na diagnose consistente de
grupos de indivduos uns em relao aos outros. Indiscutivelmente, o CFE se aproxima muito mais da prtica taxonmica observada em outras disciplinas da zoologia, como, por
exemplo, a ictiologia e herpetologia, onde tradicionalmente a
diagnose pura e simples basta para classicar um determinado
grupo de organismos como espcie, ao contrrio da ornitologia, onde a inuncia Mayriana claramente imps uma
denio mais terica do que unicamente prtica (Zink 1997,
Watson 2005).
O CFE foi advogado, principalmente por Robert M. Zink
e vrios de seus colaboradores, como a soluo para as principais limitaes do CBE discutidas anteriormente (Zink e
McKitrick 1995, Zink 1997, 2003). Segundo esses autores,
o principal critrio do CBE para a classicao de espcies
(compatibilidade reprodutiva) equivocado, uma vez que o
isolamento reprodutivo nem sempre evolui em concerto com
outros caracteres de grande importncia que delimitam igualmente a independncia evolutiva entre populaes (e.g., vocalizaes e plumagem), especialmente nos estgios iniciais
do processo de cladognese (Zink 1997). Por isso, frequentemente linhagens agrupadas dentro de uma mesma espcie
biolgica no compartilham um mesmo ancestral recente
comum (i.e., no so monolticas), o que leva a existncia

de espcies paralticas ou polilticas e a uma conseqente

taxonomia que no reete a histria evolutiva dos txons em
questo (Zink 1997, Funk e Omland 2003). Portanto, segundo
os defensores do CFE, a maneira mais eciente de se delimitar uma espcie reconstruindo o processo de cladognese
que a originou, o que s pode ser feito atravs da construo
de hipteses logenticas baseadas em diversos caracteres;
somente depois que essas hipteses estiverem prontas que
se pode vericar a efetiva contribuio do papel do isolamento reprodutivo no processo de cladognese como um todo.
Segundo Zink (1997), os principais avanos oferecidos
pelo CFE frente ao CBE so:
1) Delimitao de espcies de modo comparvel quele praticado em outros grupos biolgicos, inclusive aqueles megadiversos como fanergamas e artrpodes, onde a diagnose
pragmtica das unidades taxonmicas tem um papel central.
2) Adoo de um mtodo objetivo para o teste dos limites
inter-especcos entre populaes aloptricas, baseado unicamente numa diagnose efetiva e consistente entre elas, ao invs
de inferida indiretamente, como praticado pelo CBE.
3) Remoo da categoria subespcie, cuja denio ainda mais contenciosa que a de espcie (todas as subespcies
consistentemente diagnsticas e que no representassem populaes hbridas, clinas ou artefatos de amostragem, seriam
consideradas espcies pelo CFE).
4) Oferecer segurana de que limites inter-espcicos so
consistentes com a histria evolutiva dos txons e populaes
analisados.
Apesar de contribuir grandemente para o estudo do processo de especiao e para o debate em torno do conceito de
espcie, vrias crticas foram dirigidas ao CFE, na sua maioria
com relao ao descompasso que existe entre o seu embasamento terico e aplicao, ilustrado talvez da melhor maneira
pelo fato de que a maior parte das espcies logenticas no
denida com base em uma logenia, mas apenas com base
em descontinuidades observadas, constituindo verdadeiras
entidades fenticas sem uma base necessariamente evolutiva
(Collar 1997, Johnson et al. 1998).
No menos importante, os nveis mnimo e mximo de
diagnose entre indivduos para que os mesmos sejam considerados como pertencentes ou no a uma mesma espcie
logentica so ambguos e, portanto, de denio arbitrria.
Remsen (2005) postula que, independentemente do nvel crtico de diagnose adotado (100%, 95% ou 75%) para que duas
populaes sejam consideradas espcies distintas, as denies sempre sero arbitrrias e em grande parte inuenciadas
pelo regime de amostragem do estudo taxonmico em questo. Como exemplo hipottico, ele discute que um nvel pr-
estabelecido de 95% de diagnose (i.e., pelo menos 95% dos
indivduos de duas populaes devem diferir entre si em pelo

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

menos um carter para que possam ser considerados membros de espcies distintas), populaes com nvel de diagnose
pouco abaixo do limite (e.g., 94%) devero ser consideradas
como integrantes de uma mesma espcie, o que no pode ser
aceito conceitualmente; mais preocupante ainda a questo
metodolgica: a incluso de um indivduo adicional na anlise pode elevar ou diminuir o nvel crtico de diagnose adotado, consequentemente alterando radicalmente o tratamento
taxonmico das populaes (Remsen 2005). Finalmente, devido sua aplicao levar em considerao apenas padres de
diagnose (desconsiderando os processos que levaram a ela),
uma extenso lgica da denio mais utilizada do CFE seria considerar cada indivduo uma unidade diagnstica basal
passvel de ser diagnosticada gentica e fenotipicamente e,
portanto, uma espcie independente, reduzindo o CFE ao absurdo (Johnson et al. 1998).

O CONCEITO FILTICO GERAL DE ESPCIE:

UMA UNIFICAO CONCEITUAL ENTRE O CBE E O
CFE E OUTROS CONCEITOS DE ESPCIE
...it emerges here how little the PSC differs from the BSC
in depending, ultimately, on human interpretation of the evidence, which at some point inevitably requires reasoned subjectiveness Collar (1997: 131)
Os embates entre os proponentes do CBE e CFE e outros
conceitos de espcie frustraram muitos pesquisadores que entendiam que um debate to acalorado e polarizado poderia
levar a concluso equivocada que espcies no so entidades
reais, uma vez que nem mesmo bilogos evolucionistas concordam com uma denio nica e objetiva sobre o termo (de
Queiroz 1998). Isso poderia ter graves conseqncias na biologia como um todo, em funo do papel central que espcies
desempenham em vrios ramos da disciplina e mesmo fora
dela. Foi mrito do geneticista Kevin de Queiroz iniciar uma
profunda reexo sobre o tema, propondo nalmente uma
unicao conceitual da denio de espcie consistente com
o cerne de todos os conceitos de espcie propostos at ento
com base na teoria da evoluo (de Queiroz 1998).
Uma distino terminolgica fundamental proposta por
de Queiroz (1998) aquela entre conceito e critrio de
espcie. Segundo de Queiroz (1998), na realidade todos os
conceitos de espcie propostos at ento so variaes de
um nico conceito de espcie, uma vez que todos eles explcita ou implicitamente consideram espcies segmentos de
linhagens evolutivas de nvel populacional (no no sentido de
uma comunidade reprodutiva como entende o CBE, mas apenas no sentido de um nvel de organizao evolutiva imediatamente acima do indivduo). As diferenas conceituais que
marcaram as distines entre conceitos de espcie, como
o CBE e CFE, dizem respeito apenas nfase que cada um
deles coloca em diferentes fenmenos que acompanham o
processo de cladognese, no consistindo, contudo, num con-

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ito com relao ao tipo de entidade ao qual eles se referem

como espcie. Portanto, ao invs de conceitos de espcie,
de Queiroz (1998) advoga que o CBE e CFE, por exemplo,
constituem unicamente critrios distintos e alternativos para a
denio de espcie dentro de um mesmo conceito unicado
de espcie, batizado por ele de Conceito Filtico Geral de Espcie (traduo livre de General Lineage Species Concept),
abreviado daqui em diante CFGE. A chave para entender a
nova terminologia proposta por de Queiroz (1998) considerar o relativamente extenso componente temporal do processo
de cladognese que, no nvel micro-evolutivo, culmina com a
produo de espcies cujos genomas no mais se misturam.
O processo de cladognese comea quando num determinado instante (denominado T1) ocorre uma separao entre
populaes irms (denominadas A e B), seja por uma barreira
geogrca, ecolgica ou comportamental, e que a partir de
ento passam a acumular diferenas em vrios caracteres em
funo do uxo gnico severamente reduzido ou interrompido
entre elas. Num segundo instante (denominado T2), aps vrias geraes separadas, as duas populaes irms j xaram
diferenas em vrios caracteres, sendo plenamente diagnosticadas uma da outra. Neste ponto do processo de clagognese,
os caracteres que fazem a diferenciao entre as populaes A
e B podem ou no ter evoludo em concerto com barreiras ao
uxo gnico. Na verdade, neste estgio do processo de cladognese, provvel que as populaes A e B ainda mantenham
a compatibilidade reprodutiva em funo da sua relao logentica ainda prxima. Num terceiro instante (denominado
T3), as diferenas iniciais acumuladas entre as populaes A
e B foram ampliadas para um conjunto ainda maior de caracteres; uma importante mudana que tanto tempo se passou
desde o instante T1, que as populaes A e B j no so mais
irms, uma vez que elas foram sub-divididas por quaisquer
barreiras geogrcas, ecolgicas e comportamentais, exatamente como aconteceu com A e B em T1. Assim, em T3
tanto quanto em T2, a compatibilidade reprodutiva entre A
e B pode ou no ter sido mantida. Finalmente, num quarto
instante (denominado T4), tantas diferenas se acumularam
entre as populaes A e B, que elas desenvolveram uma barreira reprodutiva (em aves geralmente barreiras pr-zigticas
evoluem antes das ps-zigticas; Price e Bouvier 2002). No
mundo real, existem muitos instantes intermedirios entre T1,
T2, T3 e T4, em razo da natureza gradual e contnua do processo de cladognese.
Segundo de Queiroz (1998), o CBE e o CFE diferem simplesmente quanto ao instante T do processo de cladognese a
partir do qual linhagens antes pertencentes a uma nica populao panmtica (as populaes A e B do exemplo acima),
passam a ser consideradas distintas e merecedoras de reconhecimento explcito neste sentido (atravs da sua denominao como espcies). Uma anlise comparativa entre o CBE
e o CFE com relao ao instante T1 do exemplo acima, indica que embora esse instante seja importante no processo de
cladognese (anal nele que o mesmo se inicia), nenhum
destes conceitos dene espcies a partir de T1, principalmen-

302

Alexandre Aleixo

te porque neste estgio as populaes j separadas ainda no

acumularam diferenas signicativas entre si, impedindo ou
dicultando bastante a deteco desta distino evolutiva j
presente por parte de taxonomistas (mesmo se j existam diferenas genticas entre essas populaes, elas ainda no esto
xadas, o mesmo valendo para outros caracteres). Um outro
motivo que em T1, o processo de cladognese que apenas
se inicia pode ser fcil e rapidamente revertido caso a barreira
primria separando as duas populaes deixe de existir. De
todo modo, o descompasso que existe entre a importncia de
T1 no processo de cladognese e a diculdade dele ser identicado em condies naturais, ilustra muito bem o fato que o
processo de cladognese s pode ser estudado de modo indireto em razo da sua natureza histrica, ou seja, no h como
modelar o processo de cladognese para populaes reais,
s sendo possvel reconstru-lo a posteriori a partir do estudo
dos caracteres destas populaes. Esta constatao de extrema relevncia, pois revela o vis inevitavelmente introduzido
por diferentes metodologias, tipos de caracteres e regimes de
amostragem empregados na reconstruo do processo de cladognese a partir do estudo dos organismos alvo, deixando
bvio que essa limitao independe completamente do critrio de espcie adotado, embora inua diretamente na sua aplicao. pouco justicado, portanto, que tanto os proponentes
do CBE quanto os do CFE usem adjetivos com rigor para
se auto-caracterizar, ou proponham uma superioridade cientca em relao ao critrio adversrio, uma vez que ambos s
podem ser aplicados com base em dados que reconstroem o
processo de cladognese com um nvel desconhecido de incerteza (Zink 1997, Remsen 2005).
J com relao aos instantes T2 e T3 do exemplo acima,
como a diagnose das populaes A e B j possvel, elas j
passam a ser reconhecidas como entidades distintas tanto pelo
CBE quanto pelo CFE; a grande diferena que o CBE as
denomina subespcies, enquanto o CFE as denomina espcie.
Como discutido acima, a razo para isso o fato de que as
populaes A e B podem ainda no estar isoladas reprodutivamente, ou seja, elas ainda podem ser capazes de se entrecruzarem e produzir descendentes frteis, justicando o seu
tratamento como subespcies pelo CBE. As nfases na frase
anterior tm uma razo de ser: infelizmente, a grande maioria
das espcies biolgicas politpicas aceitas hoje foi delimitada na prtica atravs deste raciocnio subjetivo, sem qualquer
anlise formal (ou com anlises simplrias) dos txons envolvidos. Vale a pena aqui ilustrar esse quadro com um exemplo. A taxonomia das aves da regio Amaznica, que ocupa
nove pases na poro norte da Amrica do Sul, foi grandemente beneciada pelos catlogos de Hellmayr (Hellmayr
et al. 1918 1949), onde o CBE ou qualquer outro conceito
de espcie no foi adotado; na verdade, antes desta srie de
catlogos, a confuso taxonmica na ornitologia Neotropical
como um todo era to grande que a aplicao de conceitos
ou critrios de espcie no faria qualquer sentido. A situao
mudou completamente com os trabalhos de John T. Zimmer
sobre as aves do Peru (1931 1953), por exemplo, que passa-

ram a delimitar espcies biolgicas simplesmente agrupando

com base em critrios puramente subjetivos a maior parte dos
txons anteriormente considerados vlidos pelos catlogos
de Hellmayr (Hellmayr et al. 1918 1949). Esses arranjos
foram adotados por inrcia e sem qualquer questionamento
pelas referncias chave mais utilizadas por ornitlogos trabalhando na regio Neotropical desde ento (e.g, Peters checklist), situao que perdura at os dias de hoje, tendo sido
inclusive amplicada pelos guias de campo lanados para as
diferentes partes desta regio (de modo compreensvel e esperado, guias de campo simplesmente seguiram a taxonomia vigente nas publicaes chave, mas em alguns casos [e.g., Ridgely e Tudor 1994] j apontaram vrias discrepncias entre o
tratamento vigente e aquele sugerido por estudos de campo).
A cada ano, um nmero de estudos cada vez maior revela a
inadequao dos limites de espcies biolgicas estabelecidos
desta maneira, inclusive por taxonomistas praticantes do prprio CBE (Haffer 1997b, Zimmer 2002, Isler et al. 2007a, b).
Ou seja, alm da distncia que existe entre o embasamento
e rigor tericos dos diferentes critrios para delimitaes de
espcie e as condies de suas aplicaes no mundo real, a
histria da prtica taxonmica em uma determinada disciplina
(como o caso da ornitologia) pode introduzir mais um fator
independente a ser considerado nos debates sobre critrios de
espcie, dicultando ainda mais o entendimento e as conseqncias de cada um deles.
Voltando ao instante T4 do exemplo de cladognese discutido acima, as populaes A e B j esto separadas h tantas
geraes e acumularam tantas diferenas, que no so mais
capazes de produzir descendentes frteis, ou seja, o isolamento reprodutivo entre elas se concretizou e o processo de
mistura dos seus genomas muito provavelmente no poder
mais ocorrer no futuro. Portanto, tanto o CBE quanto o CFE
consideram as populaes A e B espcies distintas. Interessante observar que entre T1 e T4, tantas geraes se passaram,
que em T4 a antiga populao A (que em T1 constitua uma
entidade ainda no diagnosticvel da populao B) foi subdividida em vrias sub-populaes diagnosticveis entre si,
denominadas espcies pelo CFE ou subespcies pelo CBE.
Isso ilustra o carter contnuo, interminvel do processo de
cladognese, onde ao longo do tempo, gradualmente, novas
populaes diagnsticas surgem, dando origem a outras, enquanto outras se extinguem; critrios de espcies como o CBE
e CFE simplesmente procuram domesticar o processo de
cladognese, compartimentalizando-o com a nalidade operacional de denir limites entre linhagens consistentes com
uma determinada interpretao de limites inter-especcos.
Portanto, como o processo de cladognse contnuo por natureza, a denio destes limites necessariamente arbitrria,
independentemente do critrio adotado.
A proposta do CFGE que os limites defendidos pelo
CBE e CFE, por exemplo, passam a no mais delimitar espcies, mas se tornam propriedades inerentes s mesmas ao longo de sua trajetria evolutiva. Considerando o descompasso
existente entre as denies terica e operacional de espcie,

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

j discutido acima, o CFGE denomina espcies metapopulaes (populaes diferenciadas) de organismos que estejam
em uma trajetria evolutiva independente de outras metapopulaes (de Queiroz 1998, 2005). Essas caractersticas so
passveis de serem testadas ou vericadas empiricamente
atravs da reconstruo a posteriori da trajetria evolutiva
destas metapopulaes a partir do estudo de vrios caracteres
(e.g., bioacsticos, morfolgicos e genticos). Qualquer denio terica de espcie, por mais conceitualmente correta,
de pouca utilidade se ela no pode ser testada com o mesmo
rigor no mundo real, ou seja, se ela no permite um teste objetivo dos limites inter-especcos com base em previses passveis de serem falsicadas. Assim, o CFGE tem apenas dois
critrios claros e objetivos para considerar uma determinada
populao hipottica denominada X uma espcie distinta,
enumerados aqui na forma de perguntas: 1) a populao X
diagnosticvel em relao a outras populaes? e 2) a populao X independente evolutivamente (monoltica) de
outras populaes? A grande vantagem do uso destes critrios
que possvel combinar uma denio operacional objetiva
de espcie com uma denio terica / conceitual rigorosa.
No menos importante, os caracteres diagnsticos a serem
considerados so apenas aqueles que fazem a diagnose a nvel
metapopulacional, ou seja, aqueles num nvel logo acima do
indivduo, conferindo um rigor conceitual ao CFGE num ponto onde existe grande ambigidade no CFE.
No CFGE, o isolamento reprodutivo no entra como critrio para a denio de limites inter-especcos, porque ele
no conveniente tanto do ponto de vista conceitual quanto
operacional. Conceitualmente, num exemplo de cladognese
clssico (como o apresentado acima), tpico de vertebrados,
o isolamento reprodutivo aparece apenas no nal do processo de cladognese, frequentemente quando outros processos
de cladognese iniciados posteriormente j se encontram em
curso dentro de espcies biolgicas irms. Estima-se que para
aves de um modo geral o isolamento reprodutivo denitivo
(ps-zigtico) leve mais de 2 milhes de anos para se concretizar (Price e Bouvier 2002), perodo de tempo esse superior,
por exemplo, quele onde evoluiu toda ou quase toda a radiao adaptativa dos tentilhes das ilhas Galpagos (Grant
e Grant 2006). Portanto, isolamento reprodutivo conseqncia (e no causa) do processo de cladognese, sem o qual
espcies no podem existir; ou seja, metapopulaes diferenciadas no podem existir sem cladognese, mas existem (e
por longos perodos, por sinal) sem isolamento reprodutivo
(Grant e Grant 2006). O fato resume-se a uma relao causa
e efeito: isolamento reprodutivo simplesmente uma medida
do tempo do qual duas linhagens esto evoluindo separadamente, no sendo um fator determinante durante a maior parte
do processo de cladognese, onde as mais diversas barreiras
extrnsecas ao uxo gnico assumem estas sim - um papel preponderante. Apesar disso, na denio de espcie do
CFGE, o sub-critrio monolia para determinao de limites
inter-especcos se relaciona intimamente com a questo do
isolamento reprodutivo; amplamente conhecido em gentica

303

de populaes que populaes em diviso durante o processo

de cladognese evoluem de modo crescente da polilia e paralia para a monolia e que a monolia recproca entre elas
s atingida depois de muitas geraes aps a interrupo
do uxo gnico (Avise 2000). Portanto, populaes reciprocamente monolticas so, de fato, isoladas reprodutivamente entre si por longos perodos de ausncia de uxo gnico;
se elas j esto ou no isoladas intrinsecamente, ou seja, por
incompatibilidade reprodutiva, ser de interesse unicamente
como uma medida da probabilidade delas continuarem distintas no futuro caso entrem em contato secundrio. Aqui entra
em considerao a principal limitao operacional em se utilizar o isolamento reprodutivo potencial (como faz o CBE)
como o critrio para o estabelecimento de limites inter-especcos. Toda e qualquer previso sobre como duas metapopulaes diagnsticas reciprocamente monolticas e separadas
geogracamente se comportaro no futuro, caso elas tenham a
chance de se encontrar, so totalmente especulativas; embora,
teoricamente, isso possa ser testado em condies naturais,
na prtica um experimento como esse enfrentaria vrios entraves para sua realizao, um no menos importante sendo a
questo da bio-segurana envolvendo a translocao de indivduos destas populaes. A adoo de uma srie de critrios
comparativos (dentro de um mesmo gnero, por exemplo),
para a delimitao de limites inter-especcos, como proposto
por Johnson et al. (1999) e Remsen (2005), s evidencia a
diculdade em se abordar a questo do isolamento reprodutivo com uma soluo operacional que avalie diretamente o
grau de compatibilidade reprodutiva entre as duas populaes
envolvidas. Cabe a pergunta: se o isolamento reprodutivo
um dos efeitos e no causa do processo de cladognese, e se
ele no pode ser avaliado direta e objetivamente e de modo
padronizado na grande maioria das situaes, para que ento utiliz-lo? Quando o CBE apareceu, h mais de 60 anos
atrs, o critrio do isolamento reprodutivo talvez fosse o mais
biolgico ou evolutivo possvel de ser adotado, mas hoje
a sistemtica logentica (em particular a logeograa) permite estimar historicamente a histria evolutiva de um grupo
de organismos prximos, reconstruindo todo o processo de
cladognese, atravs de respostas s seguintes perguntas: 1)
quando a divergncia em duas populaes comeou e se completou? 2) quais caracteres esto envolvidos e xados entre
elas? e 3) em que estgio (T1, T2, T3 ou T4) do processo de
cladognese elas se encontram?
No menos importante, uma inconvenincia adicional
em se utilizar o isolamento reprodutivo como limite interespecco a delimitao de espcies bastante inclusivas
em termos evolutivos. Um exemplo, entre muitos igualmente
ilustrativos, aquele envolvendo o tirandeo Cnemotriccus
fuscatus. Apenas no sudeste brasileiro, as duas populaes
conhecidas (de distribuio paraptrica) so bastante distintas
vocal e ecologicamente, sendo uma associada a estratos inferiores do cerrado e matas semidecduas do interior e a outra
associada ao dossel / sub-dossel da oresta Atlntica costeira
(Belton 1984, obs. pess.). A incluso de ambas populaes

304

Alexandre Aleixo

numa mesma espcie no faz justia a essas importantes diferenas evolutivas e, pior ainda, no permite um resgate
pronto das mesmas por bancos de dados com informaes biolgicas utilizados amplamente, por exemplo, na denio de
polticas de conservao em vrios nveis geopolticos (e.g.,
Oren 2001). Como o isolamento reprodutivo entre populaes
irms geralmente evolui tardiamente durante o processo de
cladognese (Price e Bouvier 2002), a sua utilizao como
critrio de limite inter-especco necessariamente leva a espcies com populaes to distintas em vrios nveis, que as
mesmas podem requerer solues especcas e diferenciadas
para sua conservao. Indiscutivelmente, o apelo heurstico
da palavra espcie bem maior para a esmagadora maioria
da populao humana (e em especial os tomadores de deciso) do que subespcie, uma unidade taxonmica considerada
de baixa prioridade para a incluso em bancos de dados, em
grande parte tambm devido impreciso quanto sua denio. O impacto de diferentes critrios de delimitao de espcies na biologia da conservao um assunto amplamente
debatido em funo das suas grandes repercusses (Peterson
e Navarro-Siguenza 1999, Zink 2003, Isaac et al. 2004, Mace
2004, Navarro-Siguenza e Peterson 2004, Watson 2005).
Como amplamente discutido acima, se a arbitrariedade
inerente ao processo de estabelecimento de limites inter-especcos, ento, mesmo com a adoo do CFGE (ou especialmente em decorrncia disto) faz-se necessrio uma normatizao explcita dos critrios arbitrrios a serem adotados.
A seguir, esses critrios so sugeridos para a aplicao no
mbito do CBRO.

teres de plumagem, vocalizao, genticos ou anatmicos

que distinguem mutuamente duas populaes e que, portanto,
permitem que elas sejam reconhecidas como metapopulaes
dentro do CFGE. Abaixo, esses critrios so enumerados, na
sua maior parte extrados diretamente de uma proposta operacional de diagnose para aves da regio palertica (Helbig
et al. 2002). Neste primeiro momento, a nica preocupao
simplesmente delimitar essas metapopulaes com uma nalidade meramente operacional, sem necessariamente se preocupar com suas trajetrias evolutivas.
Duas populaes (ou txons j descritos) sero considerados reciprocamente diagnsticos (ou vlidos, no caso dos
txons) se eles:

APLICANDO O CFGE I:
DIAGNOSE, MONOFILIA E FLUXO GNICO

3. Se diferenciarem signicativamente em anlises estatsticas multivariadas de diversos caracteres (e.g., Anlise

Discriminante Funcional). Novamente, a aplicao desse
critrio deve ser feita com base em anlises quantitativas
com regimes de amostragem e testes estatsticos adequados.

Since taxon diagnosis is a purely practical undertaking of

the human observer...it does not matter whether or not characters used in the diagnosis are relevant to the birds themselves, for instance in mate recognition. The mere fact that
they differ between taxa indicates that there has been a period
during which genetic differences have accumulated Helbig
et al. (2002: 519-520)
A pergunta central a ser explorada nesta seo a seguinte: quais critrios vamos utilizar para reconhecer espcies
na Lista das Aves do Brasil? Como discutido amplamente
acima, a denio destes critrios explcitos essencial, uma
vez que, por denio, a delimitao de espcies ao longo do
processo maior de cladognese necessariamente um procedimento arbitrrio, com uma nalidade em grande parte operacional.
Um aspecto prtico essencial ligado delimitao de espcies (independentemente do critrio adotado) que elas devem ser reciprocamente diagnsticas, ou seja, diferentes entre
si. Portanto, a denio de critrios para o reconhecimento
de espcies deve comear com critrios de diagnose, ou seja,
denies sobre um nvel mnimo de distino entre carac-

1. Se diferenciarem em pelo menos um carter de variao

discreta (presena / ausncia). importante nestes casos
que essas diferenas sejam xadas; por exemplo: todos indivduos da populao A possuem trs barras na asa, ao
passo que todos os da populao B possuem apenas duas
barras. Portanto, diferenas no nmero de barras nas asas
esto xadas entre as populaes A e B, permitindo sua
completa diagnose.
2. Se diferenciarem em pelo menos um carter de variao
contnua com baixa (no estatisticamente signicativa)
ou nenhuma sobreposio. Obviamente, a aplicao desse
critrio deve ser feita com base em anlises quantitativas
com regimes de amostragem e testes estatsticos adequados.

4. Se diferenciarem por uma combinao de 2 ou 3 caracteres funcionalmente independentes e que, isoladamente,

no podem fazer a diagnose entre elas, mas que o fazem
quando avaliados em conjunto, como por exemplo: plumagem, DNA mitocondrial e vocalizaes. importante
estabelecer um limite mximo em relao ao nmero total
de caracteres independentes permitidos neste caso, pois a
diagnose sempre tende a aumentar com um nmero maior
de caracteres. Novamente aqui, anlises rigorosas so necessrias para aplicao deste critrio.
essencial lembrar que, obviamente, existiro nveis diferentes de distino entre duas ou mais populaes reciprocamente diagnsticas. Por exemplo, uma determinada populao A difere de uma determinada populao B por apenas uma
substituio nucleotdica na posio 15.459 do gene mitocondrial Citocromo b, ou apenas uma primria ou secundria a
mais; num extremo oposto, outras populaes se distinguiro

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

por diferenas genticas e morfolgicas (e at vocais) bem

maiores. Uma comparao entre estas situaes bastante diferentes instrutiva, pois revela que embora nesses dois casos ambas as populaes sejam diagnosticveis, no segundo
exemplo a magnitude maior na diagnose pode revelar um perodo mais longo de evoluo separada entre essas populaes
e isso pode ser levado em considerao para inferir o grau
de independncia evolutiva entre elas. O ponto central aqui
que, uma vez feita a diagnose, o segundo passo para a aplicao do CFGE ser determinar se as populaes A e B constituem de fato unidades monolticas, ou seja, populaes com
um histrico (ainda que relativamente recente) de evoluo
independente. Dentro de uma perspectiva cladstica ou sistemtica logentica / logeogrca, o teste da monolia recproca entre duas populaes bastante simples e objetivo; no
entanto, por vrios motivos, essa metodologia relativamente
recente nem sempre utilizada em estudos taxonmicos, o
que geralmente no inviabiliza a adequao destes ltimos em
servir de base para decises sobre a aplicao de limites interespeccos. A recomendao que se faz aqui que, na ausncia de logenias / logeograas para as populaes ou txons
estudados, uma suposta independncia evolutiva ao nvel de
monolia s seja inferida a partir de nveis maiores de diagnose do que aqueles discutidos no exemplo hipottico acima,
onde duas populaes so diagnosticveis apenas por uma diferena bastante sutil de caracteres. Idealmente, recomendase que pelo menos dois dos critrios de diagnose discutidos
acima estejam presentes entre duas metapopulaes para que
elas sejam consideradas detentoras de trajetrias evolutivas
distintas.
Igualmente, a magnitude do uxo gnico entre duas metapopulaes (medido empiricamente ou inferido) tambm
pode ser considerada uma medida do grau de independncia
evolutiva entre elas, uma vez que ela constitui uma medida
da probabilidade futura da perda da diagnose recproca entre elas. Claramente, um repentino reincio do uxo gnico,
em larga escala, entre duas metapopulaes antes isoladas
ecolgica ou geogracamente, far com que, num determinado momento, a diagnose entre elas desaparea, impedindo
seu reconhecimento como espcies distintas (Grant e Grant
2006). Portanto, a magnitude do uxo gnico tambm uma
importante varivel a ser considerada na avaliao do grau
de independncia evolutiva entre duas metapopulaes, mas
apenas com relao sua histria pregressa e atual, ou seja,
aquele componente temporal do processo de cladognese que
pode ser efetivamente reconstrudo ou estimado com base no
estudo de caracteres das entidades envolvidas. Como j discutido anteriormente de modo amplo, no possvel avaliar
de modo objetivo a magnitude do potencial de uxo gnico
futuro em populaes entre as quais hoje ele no se faz presente, portanto, o critrio de isolamento reprodutivo potencial
intrnseco entre duas metapopulaes no ser considerado
aqui na delimitao de espcies, ao contrrio de outras interpretaes (Helbig et al. 2002).
Todos os critrios propostos aqui so recomendaes que

305

seguem uma determinada lgica (aquela do CFGE) e que devero ser aplicados numa grande quantidade de casos com
nveis diferentes de complexidade e tipos distintos de particularidades. Num cenrio ideal, metapopulaes diagnsticas
por dois ou mais caracteres que se encaixam nos critrios de
diagnose acima, reciprocamente monolticas (como comprovado por uma logeograa) e que no experimentam qualquer grau de uxo gnico ao longo de sua histria recente
sero consideradas espcies independentes. Num segundo cenrio, quando dados moleculares no esto presentes, populaes diagnsticas por caracteres diferentes como plumagem,
morfometria e voz e que tambm no experimentam qualquer
grau de uxo gnico ao longo de sua histria recente (inferido
atravs da presena ou ausncia de indivduos com caractersticas intermedirias ao longo das suas distribuies) sero
consideradas espcies independentes. Obviamente, espera-
se aplicar esses mesmos critrios a casos mais difceis, onde
no haja necessariamente uma concordncia entre graus de
variao morfolgica, distino vocal / gentica e uxo gnico. Para tornar o processo de deciso nestes casos um pouco
mais fcil, so apresentados na sesso seguinte critrios para a
delimitao de espcies incorporando tambm o componente
espacial (no somente o temporal, como feito at agora) do
processo de cladognese.

APLICANDO O CFGE II: O CONTEXTO ESPACIAL

DO PROCESSO DE CLADOGNESE
The likelihood that allopatric taxa will remain distinct can
only be judged by the degree of their divergence, preferably
in comparison with taxa that are closely related to the group
under investigation and that are known to coexist in sympatry.
Assignment of species rank in such cases will necessarily be
based on a hypothesis, rather than on proven facts Helbig et
al. (2002: 521)
Essencialmente, no que se refere suas distribuies, duas
ou mais metapopulaes se encaixam em um dos trs tipos
distintos de distribuio enumerados abaixo (para exemplos
veja Haffer 1998 e Sigrist 2006):
1. Simpatria. Duas metapopulaes ou txons so simptricos se eles co-ocorrem numa mesma localidade e num
mesmo ambiente (sintopia). O fato de que duas ou mais
metapopulaes distintas ocorram em simpatria / sintopia
e ainda assim mantenham sua diagnose recproca intacta
a maior prova da sua completa independncia evolutiva,
que j provavelmente to antiga que evoluiu para algum
grau de incompatibilidade reprodutiva.
2. Parapatria. Duas metapopulaes so paraptricas se as suas
distribuies so contguas espacialmente, ou seja, elas no
so simptricas, mas se substituem geogracamente em lados opostos de uma barreira, como, por exemplo, um rio,

306

Alexandre Aleixo

ou em altitudes distintas de uma cadeia montanhosa. Geralmente, metapopulaes paraptricas que mantm a sua
diagnose j adquiriram um elevado grau de independncia
evolutiva, uma vez que o impedimento fsico presente impedindo o contato entre elas geralmente no to rigoroso
como aquele operando entre populaes aloptricas, como
descrito abaixo. Num grande nmero de casos, metapopulaes ou espcies paraptricas j esto diferenciadas em
vrios nveis, exceto o ecolgico, o que inviabiliza a sua
sobreposio espacial (simpatria; Haffer 1992).
3. Alopatria. Duas metapopulaes so aloptricas se suas
distribuies so completamente disjuntas, ou seja, no
se sobrepe (simpatria) e no so contguas (parapatria).
Ao contrrio dos casos de simpatria e parapatria, o padro
aloptrico de distribuio no funciona por si s como um
experimento natural que permite a vericao in loco
do grau de independncia evolutiva entre as metapopulaes ou txons envolvidos. Tipicamente, a independncia
evolutiva entre essas metapopulaes s pode ser inferida
a partir de logenias ou, indiretamente, a partir de nveis
comparativos de divergncia em caracteres morfolgicos e
bioacsticos (para estes ltimos, ver Isler et al. 1998 para
uma proposta operacional explcita baseada em dados empricos). Frequentemente, a vericao do grau de independncia evolutiva entre metapopulaes aloptricas se
confunde com a busca pela determinao do seu grau de
compatibilidade reprodutiva (Helbig et al. 2002, Remsen
2005), o que de comprovao bem mais difcil ou mesmo
invivel na grande maioria dos casos, conforme discutido
anteriormente. Por esse motivo, na presente proposta de critrios, no ser absolutamente necessrio abordar a questo
da compatibilidade reprodutiva para a determinao dos limites inter-especcos entre metapopulaes aloptricas.
Embora zonas de intergradao no sejam consideradas
sndromes de distribuio geogrca de espcies / metapopulaes (como simpatria, parapatria e alopatria), elas representam espaos geogrcos de conexo evolutiva entre linhagens,
estando, portanto, igualmente envolvidas na determinao de
limites inter-especcos (Grant e Grant 2006). Essas zonas
indicam algum tipo de restrio histrica ou atual recente ao
uxo gnico entre metapopulaes, que podem evoluir tanto
para um aumento quanto para um decrscimo, no sendo necessariamente possvel prever uma direo.
Como uma regra geral, quanto maior a extenso de uma
zona de intergradao em relao ao poder de disperso dos
organismos envolvidos, maior a conexo evolutiva entre as
metapopulaes em questo. Essencialmente, dois tipos de
zonas de intergradao so reconhecidas:
1. Zonas de hibridizao. So caracterizadas pela co-existncia geogrca ao longo de uma zona relativamente restrita
entre indivduos puros e hbridos (resultantes do intercruzamento) de duas metapopulaes distintas.

2. Zonas de transio clinal. So caracterizadas pela existncia em seus extremos geogrcos de metapopulaes
diagnsticas conectadas ao longo de uma ampla zona
onde apenas indivduos com caractersticas intermedirias entre elas so encontrados. Tipicamente, zonas de
transio clinal so interpretadas como amplas reas de
conexo evolutiva (via uxo gnico) entre metapopulaes num estgio ainda intermedirio de independncia
evolutiva.
Abaixo, so propostos critrios explcitos para a determinao de limites inter-especcos entre metapopulaes nos
diferentes contextos geogrcos de diferenciao.

SIMPATRIA
Metapopulaes / txons diagnsticos simptricos sero
considerados espcies quando pelo menos um dos critrios
abaixo for satisfeitos:
Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,
como inferido diretamente a partir de logenias / logeograas;
No existe intercruzamento ou ele acontece to raramente
hoje entre as metapopulaes / txons envolvidos que a independncia evolutiva dos mesmos no comprometida,
como inferido a partir da ausncia ou uma freqncia no
signicativa de indivduos com caracteres intermedirios
entre as duas metapopulaes / txons.

PARAPATRIA
Metapopulaes / txons diagnsticos paraptricos sero
considerados espcies quando pelo menos um dos critrios
abaixo for satisfeitos:
Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,
como inferido diretamente a partir de logenias / logeograas;
No existe intercruzamento ou ele acontece to raramente
hoje entre as metapopulaes / txons envolvidos que a independncia evolutiva dos mesmos no comprometida,
como inferido a partir da ausncia ou uma freqncia no
signicativa de indivduos com caracteres intermedirios
entre as duas metapopulaes / txons.

ALOPATRIA
Metapopulaes / txons diagnsticos aloptricos sero
considerados espcies quando pelo menos dois dos seguintes
critrios forem satisfeitos:
Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,
como inferido diretamente a partir de logenias / logeograas;

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

Pelo menos dois dos critrios de diagnose enumerados e

discutidos anteriormente diferenciam as duas metapopulaes / txons sendo comparados;
A magnitude da variao dos caracteres entre as entidades envolvidas no mnimo equivalente quela que se
observa entre pares de txons / metapopulaes simptricos aparentados (dentro do mesmo gnero, por exemplo),
como revelado a partir de estudos comparativos, preferencialmente baseados em mais de um nico tipo de carter
(morfolgicos e bioacsticos, por exemplo). Entende-se
que essa abordagem comparativa importante para a determinao do grau de independncia evolutiva entre as
metapopulaes / txons quando logenias / logeograas
no esto disponveis.
No caso de metapopulaes / txons envolvidos em uma determinada zona de intergradao, so propostos abaixo critrios
explcitos para a determinao de limites inter-especcos.

ZONAS DE HIBRIDIZAO
Metapopulaes / txons diagnsticos que se hibridizam
atravs de zonas de contato secundrias (e.g., que ocorrem entre metapopulaes / txons de distribuio paraptrica) sero
considerados espcies quando:
A hibridizao recente e/ou ocorre numa freqncia to
baixa que a independncia evolutiva dos txons no
comprometida, como inferido a partir da ausncia ou uma
freqncia no signicativa de indivduos com caracteres
intermedirios entre as duas metapopulaes / txons.
A zona hbrida inferida ou demonstrada como estvel
temporal e geogracamente e inclui fentipos parentais
puros, que convivem com hbridos F1 e F2.

307

por distncia entre populaes que podem, inclusive, estar sofrendo presses seletivas distintas. Remsen (2005) sugere que
a categoria taxonmica subespcie se presta bem para descrever, por exemplo, populaes diagnsticas em extremos
geogrcos conectadas por uma zona de intergradao, e que
isso representaria uma vantagem em relao a uma interpretao alternativa de simplesmente consider-las parte de uma
espcie politpica sem qualquer reconhecimento taxonmico
formal para as unidades diferenciadas. A argumentao principal que o reconhecimento taxonmico formal destas unidades como subespcies permite um pronto resgate da informao de sua diferenciao (ainda que incipiente), cujo futuro
incerto, na medida em que ela pode evoluir tanto para um
aumento (entende-se aqui, monolia recproca), quanto para
um decrscimo (coalescncia e conseqente perda de diagnose). Embora a argumentao terica seja vlida do ponto de
vista evolutivo, o maior desao neste caso ser fornecer uma
diagnose objetiva de uma determinada populao / subespcie
(mesmo seguindo-se os critrios sugeridos por Patten e Unitt
2002) que se sustente mesmo quando indivduos intermedirios da zona de intergradao (que no caso de uma clina geralmente bastante ampla) so avaliados. Entende-se aqui que
a impossibilidade de uma diagnose absoluta impede que qualquer txon seja denido de modo objetivo, o que obviamente
se aplica inclusive no caso de subespcie, no justicando,
portanto, o seu uso.

CONSIDERAES FINAIS
Recent attention to conservation of biodiversity could catalyze quantitative, comprehensive overhauls of subspecies
taxonomy, but because this type of research is applied rather
than conceptually oriented, it...will more likely proceed on a
case-by-case basis as needs or opportunities arise. Alternatives are needed Remsen (2005: 409)

ZONAS DE TRANSIO CLINAL

Metapopulaes / txons dos extremos de uma clina
(como demonstrado atravs de quaisquer caracteres genticos
ou com base gentica), mesmo se plenamente diagnosticveis, no devem ser classicados como espcies, uma vez que
ambos ainda esto conectados evolutivamente em grande escala (no atingiram monolia recproca, ver Brumeld 2005),
no satisfazendo, portanto, o critrio de trajetrias evolutivas independentes, como requerido pelo CFGE (de Queiroz
1998). Tampouco, a diagnose entre estas metapopulaes,
mesmo se vericada circunstancialmente atravs de estudos
com uma amostragem parcial, um artefato, uma vez que ela
s existe em funo da distncia geogrca ou dos setores
populacionais sendo comparados, sendo, portanto, relativa e
no absoluta, ao contrrio dos demais casos tratados acima.
Em outras palavras: a diagnose no decorre de um processo
histrico de evoluo independente entre duas linhagens, mas
simplesmente em funo de um isolamento contemporneo

O historicamente longo domnio do CBE na ornitologia de

quase 70 anos levou consolidao na disciplina de um grande nmero de espcies politpicas subdivididas em subespcies (Peters 1934 1986). A incerteza em relao validade
destes arranjos do ponto de vista evolutivo (anal, a maior
parte destas espcies foi delimitada com base num conjunto
de dados e abordagens bastante limitados) e suas potenciais
conseqncias deletrias em vrias reas do conhecimento,
tm gerado uma grande demanda por estudos que testem a validade evolutiva das espcies de aves reconhecidas atualmente, particularmente em regies mega-diversas onde polticas
de conservao ainda esto em fase de consolidao (Peterson e Navarro-Siguenza 1999, Zink 2003, Navarro-Siguenza
e Peterson 2004, Watson 2005, Silveira e Olmos 2007). Atualmente, novas tecnologias permitem no somente o estudo
de caracteres to distintos como vocalizaes e DNA, como
tambm a anlise dos mesmos com equipamentos e tcnicas
quantitativas inovadoras. Portanto, a maior contribuio po-

308

Alexandre Aleixo

tencial para a reviso de limites inter-especcos em aves no

vem por parte da adoo de determinados critrios para o reconhecimento de espcies, como aqueles propostos aqui, mas
sim do uso das novas tecnologias em estudos taxonmicos
com regimes de amostragem rigorosos; os critrios so simplesmente balizadores de decises cujo embasamento deve
ocorrer nos resultados obtidos por estudos taxonmicos integradores. Isso no surpreendente, na medida em que hoje
j existe uma unicao do conceito de espcie em biologia
evolutiva (CFGE), ao mesmo tempo em que se reconhecem
e se acomodam diferentes critrios (pontos de corte) para
delimitao de espcies dentro deste mesmo conceito.
O impacto sobre a Lista das Aves do Brasil da proposta de
normatizao para o reconhecimento de espcie aqui apresentada s poder ser conhecido com exatido daqui algum tempo. Provavelmente, a grande mudana ser um aumento no
nmero de espcies da Lista, motivado em grande parte por
estudos taxonmicos que validem e, portanto, elevem ao nvel
de espcie txons antes considerados subespcies; discusses
interessantes sobre as conseqncias de um aumento signicativo no nmero de espcies de aves em funo de diferentes
critrios de espcie podem ser encontradas em Mace (2004) e
Watson (2005). Todavia, importante ressaltar que essa tendncia de aumento no nmero de espcies reconhecidas em
funo da validao e elevao de subespcies ao nvel de espcie, no est obrigatoriamente correlacionada com a adoo
de novos critrios de limites inter-especcos, como aqueles
apresentados aqui. Prova disso o nmero cada vez maior de
estudos que atestam que vrios txons antes agrupados dentro
de uma mesma espcie biolgica representam entidades com
histrias evolutivas bastante distintas, que s podem ser classicadas de modo consistente como espcies, mesmo quando
o critrio mais conservador para a delimitao destas (CBE)
adotado (e. g., Isler et al. 2007a, b e vrias resolues constantes em Remsen et al. 2007). O que est acontecendo na
verdade uma reviso dos limites inter-especcos propostos
de modo informal e subjetivo durante os heydays do CBE
(Peters 1934 1986) com base em anlises rigorosas e integradoras, onde dados de campo, laboratrio e colees biolgicas so interpretados nos contextos logenticos temporal e
espacial. Isso representa um importante avano na ornitologia
e uma multiplicao de oportunidades que fortalece bastante a
linha de pesquisa em taxonomia, que j chegou a car restrita
no Brasil a poucos crculos no nal do sculo XX. Particularmente o Brasil tem um potencial enorme nessa rea, que
comea nalmente a se concretizar. Como atualmente estudos
taxonmicos integram vrias perspectivas e so em grande
parte baseados em estudos de campo e/ou coleta de espcimes
e material gentico, recai principalmente sobre os pesquisadores residentes no pas a tarefa de reunir material necessrio
para as revises taxonmicas, situao completamente diferente daquela da maior parte do sculo XX, quando estes estudos eram feitos principalmente por autores residentes na Europa e Estados Unidos. Nesse sentido, o verdadeiro processo
de revitalizao que grande parte das colees ornitolgicas

brasileiras experimenta atualmente, representa uma perspectiva sem precedentes de expanso da linha de pesquisa em taxonomia na ornitologia no pas. Iniciativas como aquelas em
prtica, por exemplo, nas colees ornitolgicas do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amaznia (Manaus), Museu Paraense Emlio Goeldi (Belm) e da Universidade de So Paulo
(So Paulo), que j dispe de espcimes modernos para os
quais tanto vocalizaes quanto material gentico tambm se
encontram registrados e disponveis em colees especcas
e separadas destes tipos de material, so o esteio para a consolidao de um amplo programa de sistemtica e taxonomia
na ornitologia brasileira. Espera-se, por m, que os critrios
apresentados aqui sirvam no somente para a avaliao de
propostas de arranjos taxonmicos j existentes no mbito do
CBRO, mas que tambm norteiem o processo de planejamento e conduo de novas revises neste futuro promissor da
sistemtica e taxonomia na ornitologia brasileira.

AGRADECIMENTOS
As idias contidas e discutidas ao longo deste trabalho resultam de um processo de 10 anos de aprendizado e reexo.
Ao longo da maior parte desse perodo fui bolsista do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientco e Tecnolgico
(CNPq auxlios no. 200099/97-3 e 35.0415/2004-8). Contribuies essenciais para a consolidao deste artigo foram
recebidas dos seguintes colegas, cujas idias e posies nem
sempre concordaram necessariamente com as minhas, mas
que sempre me instigaram: J. V. Remsen Jr., Fred H. Sheldon,
J. McGuire, Jason D. Weckstein, Chris Witt, Rob Moyle, Joel
L. Cracraft, Jos Maria Cardoso da Silva, Mario Cohn-Haft,
John M. Bates, Lus Fbio Silveira, Marcos Raposo, David
C. Oren, Luis Antnio Pedreira Gonzaga e Fernando C. Novaes (in memoriam). Agradeo ainda aos colegas do ncleo
de taxonomia do CBRO por comentrios e sugestes a uma
primeira verso deste artigo.

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