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Avaliação do uso e movimento do habitat

Colin A. Simpfendorfer e Michelle R. Heupel

CONTEÚDO
19.1 Introdução ................................................ .................................................. ................................ 553
19.2 Medindo o Uso do Habitat e as Preferências do Habitat ........................................... ............................... 555
19.2.1 Uso do habitat ............................................. .................................................. ....................... 555
19.2.2 Preferência de Habitat ............................................. .................................................. ............ 555
19.3 Abordagens para avaliar o uso e preferências de habitat ......................................... ........ 556
19.3.1 Observação direta ............................................. .................................................. ........... 556
19.3.2 Taxas de captura relativas ............................................ .................................................. ......... 556
19.3.3 Rastreamento Acústico ............................................. .................................................. ............ 556
19.3.4 Monitoramento Acústico ............................................. .................................................. ........ 559
19.3.5 Telemetria de Satélite ............................................. .................................................. ............ 561
19.3.6 Tags de arquivamento ............................................. .................................................. .................... 562
19.3.7 Sistemas de vídeo de origem animal .......................................... ............................................... 565
19.4 A Importância da Escala nos Estudos de Uso do Habitat ......................................... ............................... 565
19.4.1 Fatores Temporais ............................................. .................................................. .............. 566
[Link] Efeitos Diel ............................................. .................................................. ....... 566
[Link] Efeitos de longo prazo ........................................... ............................................. 567
19.4.2 Fatores Espaciais ............................................. .................................................. .................. 568
19.5 Fatores que influenciam a seleção de habitat por tubarões ........................................... ............................. 569
19.5.1 Fatores Físicos ............................................. .................................................. ............... 569
19.5.2 Fatores Bióticos ............................................. .................................................. ................... 569
19.6 O Futuro dos Estudos de Uso de Habitat em Tubarões, Patins e Raios .................................... ........... 570
Referências ................................................. .................................................. ........................................... 570

19.1 Introdução
Os tubarões ocorrem em todos os oceanos do mundo e em águas que incluem o mar profundo, oceânico, nerítico e
habitats estuarinos. Além disso, algumas espécies especializadas também ocorrem em rios e lagos ligados ao
oceano. A ocorrência de tubarões nessas amplas regiões é bem conhecida pela maioria das espécies. Para
exemplo, o tubarão goma, Mustelus antarcticus , é conhecido por ocorrer nas águas neríticas do sul
A Austrália, ou o tubarão salmão, Lamna ditropis , é conhecido por habitar as águas boreais do Pacífico Norte.
(O Capítulo 2 fornece uma consideração detalhada da zoogeografia dos tubarões, patins e raias.)
No entanto, um tubarão não ocorrerá em todos os habitats dentro de sua área; em vez disso, é mais provável que tenha
habitats específicos nos quais passa a maior parte do tempo. É esta análise detalhada dos habitats que um
espécies usa que é discutido aqui.
É intuitivo que informações sobre o uso do habitat de tubarões sejam importantes para o manejo e
conservação. Por exemplo, Olsen (1954) identificou que tubarões-escola recém-nascidos, Galeorhinus galeus ,
ocorrem em baías costeiras protegidas ao redor da Tasmânia e propôs que essas áreas sejam protegidas (Figura

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554 Biologia de tubarões e seus parentes

 FIGURA 19.1 Áreas de viveiro (áreas pretas) do tubarão-escola, Galeorhinus galeus , na Tasmânia que são protegidas pelo estado
lei. (De Williams, H. e Schaap, AH 1992. Aust. J. Mar. Freshwater Res. 43: 237-250. Com permissão.)

19,1). Apesar de algum reconhecimento inicial da importância das informações sobre o uso do habitat, ela estava apenas no
Década de 1990 que os gestores de recursos e pesquisadores começou a se concentrar pesquisa sobre o habitat dos peixes essencial , crítico
habitat e áreas marinhas protegidas .
Existem relativamente poucos estudos sobre o uso do habitat em tubarões, patins e raias. De longe o mais
O tópico amplamente investigado é o de áreas de viveiro (ou seja, padrões de uso de habitat de tubarões juvenis). Lá
tem havido uma variedade de estudos que definiram áreas de viveiro e identificaram sua importância (por exemplo,
Springer, 1967; Clarke, 1971; Bass, 1978; Branstetter, 1990; Williams e Schaap, 1992; Simpfendorfer
e Milward, 1993; Castro, 1993; Holland et al., 1993; Morrissey e Gruber, 1993a), e há muito
pesquisas em andamento para entender melhor o uso e a importância da área de viveiro (por exemplo, Heupel e Hueter, 2001,
2002). Apenas um punhado de estudos abordou diretamente questões de preferência de habitat. Por exemplo,
Morrissey e Gruber (1993b) descrevem a seleção de habitat de tubarões-limão juvenis, Negaprion
brevirostris , nas Bahamas, e Heithaus et al. (2002) descreveu a seleção de habitat de tubarões-tigre,
Galeocerdo cuvier , em Shark Bay, Austrália. Voltaremos a esses exemplos mais adiante neste capítulo.
Neste capítulo, consideramos o uso do habitat como o padrão observado dos habitats em que um indivíduo
ou espécie ocorre. Este termo tem sido usado como sinônimo de seleção de habitat e utilização de habitat
na literatura ecológica. Ao estudar o uso do habitat de uma espécie, um pesquisador visa identificar o
preferências de habitat das espécies e os fatores subjacentes a essas preferências.
Neste capítulo, primeiro consideramos brevemente os requisitos de informação para medir e testar o habitat
usar; em seguida, descrevemos os diferentes métodos pelos quais o uso do habitat nos patins de tubarões e raias foi
investigados e dar exemplos dos resultados de alguns desses estudos. A seção final do capítulo

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Avaliação do uso e movimento do habitat 555

discute a importância da escala nos estudos de uso do habitat e examina alguns dos mecanismos que conduzem
preferências de habitat.

19.2 Medindo o Uso do Habitat e a Preferência de Habitat

Existem muitas abordagens para descrever o uso do habitat e quantificar as preferências do habitat. O uso do habitat é
mais comumente determinado pela sobreposição de informações de movimento ou localização em dados de habitat. Moderno
os sistemas de informações geográficas (SIG) tornaram esse processo relativamente simples. Habitat pref-
erência, no entanto, é uma questão de determinar se um tipo de habitat é usado com mais frequência do que outro,
em relação à abundância de cada habitat.

19.2.1 Uso do habitat

Um dos conceitos importantes na descrição do uso do habitat é a área de vida de um indivíduo. A definição
da área de vida foi refinado ao longo do tempo. Burt (1943) originalmente definiu área de vida como a área ao redor
a casa estabelecida, que é percorrida por um animal em suas atividades normais de coleta de alimentos, acasalamento,
e cuidar de seus jovens. Muitos autores sentiram que a definição original de Burt era muito geral e
não se aplica a animais que não cuidam de seus filhotes ou mantêm lares ou locais de nidificação específicos. Tanoeiro
 (1978) aponta que a área de vida de um animal não deve ser tratada como uma área inclusiva porque
um animal pode usar uma pequena parte da área intensivamente, outras áreas moderadamente, e não pode usar
algumas áreas em tudo. Este tipo de observação levou vários autores a definirem a área de vida como a menor
sub-região de uma área que responde por uma porção específica (muitas vezes 95%) do espaço que um animal utiliza
(por exemplo, Jennrich e Turner, 1969; Anderson, 1982; Worton, 1987). Este tipo de abordagem matemática
a definição da faixa de vida é freqüentemente chamada de distribuição de utilização. A forma mais amplamente usada
da distribuição de utilização é a distribuição do kernel (Worton, 1987). Vários estudos de movimento de tubarão
mentos definiram padrões de área de vida e padrões de utilização de habitat descritos (por exemplo, McKibben e
Nelson, 1986; Holland et al., 1993; Morrissey e Gruber, 1993a). Esses estudos sobre tubarões têm tipicamente
inclui todas as áreas e usos individuais, e não fornece informações detalhadas sobre se
os habitats são selecionados preferencialmente.

19.2.2 Preferência de Habitat

O problema de determinar se um indivíduo ou espécie mostra uma preferência de habitat pode ser dividido
em duas partes. O primeiro é um teste para determinar se os habitats são usados em proporção à sua disponibilidade (ou seja,
existem preferências de habitat?), que geralmente é obtido usando um teste de ajuste do qui-quadrado. Se
existem diferenças, então a segunda parte do problema é identificar quais habitats são preferidos e
que são evitados. Existe uma variedade de índices disponíveis. Krebs (1999) descreveu uma série deles,
incluindo a razão de forragem simples, a preferência de classificação e índices mais complexos, como o α de Manly . Dentro
um dos poucos estudos de seleção de habitat em tubarões Morrissey e Gruber (1993b) usou um chi- simples
teste de adequação ao quadrado para comparar o uso do habitat com a disponibilidade de habitat e, em seguida, o índice de Strauss de
seleção (Strauss, 1979) para investigar quais habitats eram preferidos.
A simples comparação do uso com a disponibilidade pode muitas vezes levar a dificuldades, especialmente com
que variam de espécies móveis, como tubarões. A questão frequentemente é quanto habitat deve ser considerado
acessível. Em sistemas fechados, como a lagoa estudada por Morrissey e Gruber (1993b), a área
está bem definido. No entanto, em áreas mais abertas os limites são menos claros e dependem muito mais do
escalas temporais e espaciais que estão sendo consideradas. Para explicar isso, é melhor assumir que não
todos os habitats estão igualmente disponíveis e, em vez de gerar trilhas aleatórias de animais e medir
as proporções esperadas de habitats usados. Esses padrões de uso de habitat aleatórios podem então ser comparados
para o padrão observado de uso de habitat usando testes de qui-quadrado. Heithaus et al. (2002) usaram dois métodos
de gerar padrões de uso de habitat aleatórios para tubarões-tigre: caminhada e trilha aleatória correlacionada
Randomization. Esses métodos produziram padrões de uso de habitat esperados que diferiram daqueles baseados
simplesmente na disponibilidade de habitat.

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556 Biologia de tubarões e seus parentes

19.3 Abordagens para avaliar o uso do habitat e preferências de habitat

Para estudar o uso do habitat e a seleção de uma espécie de tubarão, é necessário que os movimentos dos indivíduos, e
os habitats em que ocorrem, sejam determinados ao longo de períodos de tempo suficientemente longos para obter
dados significativos. Ao longo do tempo, uma grande variedade de abordagens para este problema foi adotada em elasmobrânquios
espécies. Abaixo, examinamos essas abordagens, fornecemos um breve exemplo da literatura e discutimos
as vantagens e desvantagens dessas abordagens. Finalmente, resumimos as restrições de cada
abordagem em uma tabela para permitir uma comparação fácil (Tabela 19.1 ).

19.3.1 Observação Direta

O método mais simples de examinar o uso do habitat por tubarões é observar diretamente os indivíduos e registrar
os habitats que eles usam ao longo do tempo. Esta técnica é eficaz apenas em áreas onde a clareza da água é
suficiente para permitir a observação direta. Esta abordagem foi usada por Economakis e Lobel (1998) que
estudou as agregações diárias de tubarões cinzentos de recife ( Carcharhinus amblyrhynchos ) em Johnson Atoll. Dentro
neste estudo, o número de tubarões presentes em uma pequena ilha foi contado para fornecer informações sobre como
frequentemente ocorreram agregações e quantos animais estavam presentes. Os autores combinaram esses avistamentos
dados com temperatura da água, ciclo das marés e descrições de habitat para determinar por que este uso de habitat
padrão ocorre.
Existem várias desvantagens na observação direta em estudos de tubarões. Primeiro, as observações podem
normalmente só pode ser feito durante o dia, deixando quaisquer alterações noturnas no uso do habitat não detectadas. Segundo,
o ato de observar pode mudar o comportamento dos indivíduos dependendo do método (uma desvantagem
que deve ser abordado em qualquer estudo de uso do habitat). Observou-se que a presença de mergulhadores pode
causar uma resposta em algumas espécies de tubarão (Johnson e Nelson, 1973; Nelson et al., 1986). Enfim, é
geralmente não é possível identificar animais individuais e, portanto, as informações sobre o uso de habitat individual são
não disponível.
Medved e Marshall (1983) levaram o método de observação direta um passo adiante e superou o
problema de clareza da água. Trabalhando em pequenos tubarões de banco de areia, C. plumbeus , na Baía de Chincoteague ⎯ an
área com pouca clareza da água ⎯ eles anexaram pequenos flutuadores de isopor à barbatana dorsal e seguiram seus
movimentos. Usando essa abordagem, eles foram capazes de descrever os movimentos do tubarão de banco de areia e o uso do habitat,
identificar o fluxo das marés como um importante fator de controle.

19.3.2 Taxas de captura relativas

Em vez de observar tubarões diretamente para determinar seu uso de habitat, também é possível usar a captura relativa
taxas em diferentes habitats para tirar conclusões sobre o uso do habitat. Com esta abordagem, um equipamento de amostragem é
definido em todos os habitats disponíveis e as taxas de captura entre eles comparadas usando seletividade ou preferência
valores de índice. Michel (2002) usou esta abordagem para examinar o uso do habitat de quatro espécies de tubarões em
 a região das Dez Mil Ilhas da Flórida. As redes de emalhar foram colocadas em três habitats (borda do golfo, transição,
e remanso) e um índice de preferência foi usado para mostrar que Bonnetheads, Sphyrna tiburo , não tinha
preferência de habitat, tubarões blacktip, C. limbatus , habitats preferidos de borda do golfo, tubarões-touro, C. leucas ,
habitats de remanso preferidos e tubarões-limão, N. brevirostris , evitaram habitats de borda do golfo ( Figura 19.2)
As comparações de taxas de captura são boas para investigar padrões de uso de habitat em nível populacional. No entanto, eles
têm várias desvantagens importantes. Primeiro, eles são incapazes de resolver movimentos individuais detalhados que podem
ajudam a entender por que ocorrem os padrões de uso do habitat. Em segundo lugar, se houver taxas de movimento específicas do habitat
isso pode afetar as taxas de captura, que podem ser erroneamente identificadas como preferência de habitat. Finalmente, as engrenagens de amostragem podem
ser mais eficaz em habitats específicos e, portanto, também as taxas de captura de viés.

19.3.3 Rastreamento Acústico

A abordagem mais amplamente usada em estudos de uso do habitat de tubarões é a telemetria acústica. Com esta técnica
uma etiqueta acústica que gera uma série de “pings” é fixada em um indivíduo. O sinal acústico é então

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Avaliação do uso

TABELA 19.1

Restrições de diferentes abordagens para investigar o uso de habitat em tubarões, patins e raios

Restrições
Tamanho de Precisão de Temporal Geográfico Equipamento
Abordagem Animais Posições Cobertura Cobertura Custos Outro Melhor Uso

Observação direta Algum ± 10 m Baixo, Limitado Baixo Requer boa clareza da água Espécies de recife de coral
dia Efeitos do observador
Taxas de captura relativas Algum n/D Algum Algum Baixo Inclinado por habitat específico Espécies pescadas comercialmente
capturabilidade ou taxas de movimento
Rastreamento acústico Algum ± 50 m Curto (dias) Algum Moderado Apenas um animal rastreado por vez Estudos detalhados de curto prazo de
Efeitos de perseguição uso do habitat
Monitoramento acústico Algum ± 225 m Algum Moderado Alto Só é bom se os animais ficarem em Estudos de longo prazo em confinamento
(omnidirecional) Pequeno Alto gama de receptores ambientes
± 1 m (triangulando)
Rastreamento de satélite > 1,5 m ± 250 ma 10 km Algum Global Alto O animal deve vir à tona para dar Grandes espécies que vêm à tona
localização regularmente
Tags de arquivamento Algum ± 0,5 ° (melhor) Algum Global Alto Deve recuperar o animal ou usar pop- Espécies de grande alcance
tags de satélite
Vídeo de origem animal > 1,5 m ± 10 m (se acusticamente Curto (horas) Limitado Alto Tamanho do equipamento Espécies grandes em águas claras
sistemas monitorados)

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558 Biologia de tubarões e seus parentes

Backwater Transição Gulf Edge

1.0

0.9
 0,8

0,7

x (P)
0,6

0,5

0,4
seleção
preferência
0,3
inde

0,2
orientação
v
uma
0,1

0,0

S. tiburo C. limbatus C. leucas N. brevirostris

FIGURA 19.2 Seleção de habitat de quatro espécies de tubarões na região das Dez Mil Ilhas da Flórida com base na captura
taxas em redes de emalhar e palangres. Barras acima da linha tracejada indicam preferência de habitat, barras abaixo da linha indicam habitat
evasão. (De Michel, M. 2002. Tese de Ph.D., Universidade de Basel, Suíça.)

localizado usando um receptor e hidrofone, e o movimento do tubarão seguido e sua posição

regularmente registrados. Os dados de movimento podem então ser sobrepostos nas informações do habitat para determinar o habitat
usar. Fazemos uma distinção entre rastreamento acústico (onde um indivíduo é seguido e os locais
determinado) e monitoramento acústico (onde receptores acústicos de registro de dados são usados para coletar dados
remotamente). O monitoramento acústico é abordado na próxima seção.
Existem muitos bons exemplos de uso de estudos de rastreamento acústico em tubarões (por exemplo, Sciarotta e Nelson,
1977; Holland et al., 1993; Morrissey e Gruber, 1993a); no entanto, poucos abordaram diretamente o problema
de uso do habitat. Provavelmente, o melhor exemplo é uma série de estudos realizados em tubarões-limão, N. brevirostris ,
em Bimini, Bahamas, por Gruber e seus alunos. Gruber et al. (1988) forneceu um vislumbre inicial
o comportamento e uso do habitat desta espécie, e forneceu a base para um estudo mais detalhado. Tubarões
foram capturados na lagoa em Bimini, equipados com etiquetas acústicas e rastreados por até 101 h de cada vez,
com alguns indivíduos sendo readquiridos e recuperados por até 8 dias. Os resultados mostraram evidências
de fixação do local a várias regiões dentro da lagoa, e mostrou diferenças no espaço de atividade entre
noite e dia. Seguindo este estudo, Morrissey e Gruber (1993a, b) usaram rastreamento acústico ao longo de
períodos com 38 indivíduos, muitas vezes readquirindo indivíduos muitas vezes, para gerar uma longa série temporal de
Localizações. Os autores usaram esses dados de localização e dados sobre o habitat dentro do local de estudo, para demonstrar
que os tubarões-limão juvenis preferiam águas mais rasas e quentes com substratos rochosos ou arenosos (Figura
19.3 ) e que os tubarões não mostraram qualquer preferência com base na salinidade (Morrissey e Gruber, 1993b).
O rastreamento acústico é um método que pode fornecer dados espaciais detalhados sobre uma área relativamente grande,
dependendo do alcance do navio de rastreamento. Como tal, tem sido o método mais amplamente utilizado para
investigando os padrões de uso do habitat em tubarões, patins e arraias até hoje. No entanto, tem vários
desvantagens em estudos de uso de habitat. Primeiro, tubarões individuais só podem ser rastreados por curtos períodos (geralmente
menos de 48 h) devido aos recursos humanos necessários. Isso limita a técnica a investigações de
uso de habitat de curto prazo e mudanças temporais no uso de habitat (por exemplo, mudanças diurnas). Segundo, apenas um
o indivíduo normalmente pode ser rastreado de cada vez. Assim, as mudanças no nível da população no uso do habitat são difíceis
para identificar. Terceiro, a necessidade de seguir um tubarão, normalmente em um barco, pode possivelmente resultar em mudanças no
comportamento. Isso leva à preocupação de que o pesquisador de alguma forma está perseguindo o tubarão e, portanto, não
observando o comportamento natural. A necessidade de capturar e manusear o tubarão aumenta as preocupações de que
liberar o comportamento normal não é observado.

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0,4

0,3

0,3

0,2
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Selecione Selecione
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UMA UMA

-0,2
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B
0-25 50-75 100-125 -0,4
25-50 75-100 > 125 25 26 27 28 29 30 31 32 33

Profundidade (cm) Temperatura ( ° C)

0,6

0,4
 0,2

Selecione
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vazio
-0,2
UMA

-0,4

C
-0,6
Pedra Areia Grama
Pedra / Areia Areia / Grama

Tipo de fundo

FIGURA 19.3 Seleção de habitat de tubarões-limão juvenis, Negaprion brevirostris , na lagoa em North Bimini, Bahamas,
com base em (A) profundidade da água, (B) temperatura e (C) tipo de fundo. Barras acima da linha indicam seleção, barras abaixo da linha
indicam evasão. (De Morrissey, JF e Gruber, SH 1993. Environ. Biol. Fish. 38: 311–319. Com permissão.)

19.3.4 Monitoramento Acústico

Os resultados dos estudos de rastreamento acústico foram muito importantes na definição do movimento de curto prazo e
padrões de uso de habitat de tubarões. No entanto, compreender os padrões de longo prazo dos indivíduos e da população-
os fatores de nível também são importantes. Nenhum desses problemas pode ser adequadamente resolvido usando rastreamento acústico
por causa dos recursos necessários para seguir continuamente um indivíduo por longos períodos (por exemplo,> 1 semana) ou
seguir mais de um indivíduo de cada vez. O desenvolvimento de receptores acústicos de registro de dados subaquáticos
abriu novas possibilidades em estudos de longo prazo em nível de população. O equipamento inicial era grande e relativamente
caro e os pesquisadores foram capazes de usar apenas um número limitado de receptores, cobrindo pequenos e de alto uso

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560 Biologia de tubarões e seus parentes

áreas. Por exemplo, Klimley et al. (1988) usaram dois monitores acústicos para definir os movimentos e o habitat
uso de tubarões-martelo recortados, Sphyrna lewini , em um monte submarino por um período de 10 dias. Eles descobriram que durante
os tubarões diurnos permaneceram em grupo no monte submarino, mas à noite dispersaram-se na área circundante.
Conforme a tecnologia avançou, os receptores tornaram-se menores e mais acessíveis, proporcionando a oportunidade de
cobrem áreas muito maiores por períodos mais longos (Voegeli et al., 2001). Pesquisas recentes sobre jovens tubarões blacktip,
C. limbatus , em Terra Ceia Bay, FL (Heupel e Hueter, 2001, 2002) mostrou que uma grande variedade de
receptores acústicos omnidirecionais podem ser usados para monitorar continuamente os movimentos de uma população de
tubarões em uma região confinada por longos períodos. Neste estudo, até 40 indivíduos por ano foram monitorados dentro de
o local de estudo por períodos de até 167 dias. O uso de um algoritmo para obter os dados de presença - ausência
fornecidos pelos receptores omnidirecionais e convertendo-os em posições médias (Simpfendorfer et al.,
2002) permitiu a geração de dados de movimento e uso de habitat em uma escala relativamente precisa. Estimativas de erro com base em
as posições médias foram de 209 a 223 m, dependendo do período de tempo durante o qual as médias foram
calculado. Os resultados forneceram dados detalhados de longo prazo sobre movimentos e uso de habitat (Figura 19.4), como
eles variam ao longo do tempo (Figura 19.5), e a sincronicidade nas mudanças de uso do habitat em toda a população.

UMA B

C D
 FIGURA 19.4 Aumento da área de vida mensal de dois tubarões blacktip juvenis, Carcharhinus limbatus , a partir de junho (A e
B) a outubro (C e D) em Terra Ceia Bay, FL. As áreas residenciais foram calculadas usando 50% (áreas pretas) e 95% (cinza
áreas) grãos fixos. (De Heupel et al., Não publicado)

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Avaliação do uso e movimento do habitat 561

2000 - 50
6 2001 - 50
2000 - 95
2001 - 95
5
)
2

e (km
3

1
ernel home tocou
K
0

Junho julho agosto setembro Outubro

Mês

FIGURA 19.5 Aumentos no tamanho da área de vida mensal (50 e 95% de grãos) de tubarões blacktip juvenis, Carcharhinus
limbatus , em Terra Ceia Bay, FL, em 2 anos. (De Heupel et al., Não publicado)

Os receptores de registro de dados usados por Heupel e Hueter (2001) eram unidades pequenas e baratas que
fornecer dados de presença - ausência. Um tipo alternativo de receptor de registro de dados é aquele que fornece trian-
gulação de sinais acústicos para fornecer precisão submétrica na posição (Voegeli et al., 2001). Esse tipo de
o equipamento é muito mais caro por unidade e pode ser usado para cobrir apenas uma pequena área. No entanto, para
animais que possuem pequenos espaços de atividades, ou que um pesquisador deseja estudar detalhadamente em uma determinada área,
este equipamento pode fornecer resultados muito bons. Klimley et al. (2001) usaram este tipo de sistema para estudar
tubarões-brancos, Carcharodon carchiaras , na Ilha Año Nuevo, na Califórnia, e mostraram que os tubarões
concentrou seus movimentos em áreas específicas (Figura 19.6) Essas áreas de alto uso ficavam perto do
ilhas em áreas onde as focas se alojam e fornecem aos tubarões brancos a melhor oportunidade de localizar
presa potencial.
O monitoramento acústico está começando a fornecer uma maior compreensão do uso do habitat em tubarões, especialmente
em escalas temporais mais longas. Como um campo emergente, ainda existe uma quantidade significativa de técnicas
e desenvolvimento analítico a ser realizado. Tal como acontece com todas as abordagens, no entanto, tem desvantagens
tages. A maior desvantagem é que apenas tubarões dentro do conjunto de receptores de registro de dados podem ser estudados.
Se um indivíduo sai do intervalo da matriz, nenhum dado pode ser coletado. Em segundo lugar, com o uso do
receptores de registro de dados mais simples que não triangulam posições, a precisão das posições pode ser
relativamente baixo, dependendo do nível de análise aplicado (Simpfendorfer et al., 2002).

19.3.5 Telemetria de Satélite

A maior limitação dos sistemas de monitoramento acústico é que os tubarões devem permanecer na matriz do receptor
para ser estudado. Depois que eles deixam esta área, os dados de uso do habitat não podem mais ser coletados. Uma técnica que
pode abordar a questão da grande cobertura espacial é a telemetria de satélite. Com este método, uma tag que transmite
um sinal para o sistema ARGOS é anexado a um tubarão, e cada vez que o tubarão vem à superfície,
tag transmite e o sistema ARGOS estima sua localização. Como o sistema ARGOS usa órbita polar
satélites, não importa onde nos oceanos do mundo o tubarão está, se ele está na superfície quando um satélite está
acima da cabeça, sua localização pode ser determinada. Para tubarões, esta abordagem é ideal para pelágicos de grande alcance
espécies que regularmente vêm à superfície.
Esta abordagem foi usada por Eckert e Stewart (2001) para estudar tubarões-baleia, Rhincodon typus , no
Mar de Cortez. Eles conectaram transmissores de satélite a tubarões usando um flutuador rebocado em uma corda longa, de modo que

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 562 Biologia de tubarões e seus parentes

FIGURA 19.6 Mapas de contorno tridimensionais do uso do habitat por dois tubarões brancos, Carcharodon carcharias , em Año Nuevo
Island, CA. (De Klimley, AP et al. 2001. Mar. Biol. 138: 429–446. Com permissão.)

o tubarão não precisava emergir totalmente para que a etiqueta pudesse transmitir. Usando essa técnica, eles marcaram
15 animais e os rastreou de 1 a 1144 dias e em distâncias de milhares de quilômetros (Figura
19,7), incluindo um animal que se mudou para o oeste do Pacífico Norte. Além de informações de localização
as tags armazenavam dados de profundidade e temperatura que também eram transmitidos ao satélite. Esses dados forneceram
informações sobre movimentos, migrações e uso de habitat de tubarões-baleia no reino pelágico. O
os dados indicaram que variam amplamente, mas preferem águas com temperaturas da superfície do mar entre 28
e 32 ° C, e profundidades ocupadas principalmente inferiores a 10 m.
A telemetria por satélite continua sendo uma abordagem relativamente nova na pesquisa de tubarões, em grande parte devido à necessidade
para os animais estarem na superfície (ou pelo menos muito perto dela) para transmitir os sinais necessários para as posições
a ser gerado. Além dos tubarões-baleia, esta abordagem foi usada com sucesso com tubarões brancos
(Bruce, com. Pess.) E tubarões tigre (Heithaus, com. Pess.). Outra limitação da abordagem é
a precisão das estimativas de posição. Muitos fatores influenciam a precisão das posições, incluindo
o número de sinais recebidos por passagem de satélite, a distribuição temporal dos sinais ao longo do período de
a passagem do satélite, a intensidade do sinal e o movimento relativo da etiqueta. A melhor precisão possível
está dentro de aproximadamente 250 m da posição real, e na maioria dos estudos com animais marinhos muitas posições
as estimativas estarão dentro de 10 km (Hays et al., 2001).

19.3.6 Tags de arquivamento

O uso de tags de arquivamento ⎯ tags que armazenam dados no nível de luz (para estimativa da posição geográfica),
profundidade e temperatura ⎯ foram desenvolvidos para superar os problemas de coleta de dados de longo prazo sobre

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Avaliação do uso e movimento do habitat 563

 FIGURA 19.7 Rastros de longo prazo de quatro tubarões-baleia, Rhincodon typus , soltos no mar de Cortez. (De Eckert, SA
e Stewart, BS 2001. Environ. Biol. Peixe. 60: 299–308. Com permissão.)

animais que raramente, ou nunca, vêm à superfície. Essas marcas foram originalmente desenvolvidas para uso em atum
e outros teleósteos pelágicos, mas tornaram-se relativamente populares para uso em tubarões. O uso de níveis de luz
para estimar a localização (um processo conhecido como geolocalização de base leve) depende da capacidade de estimar com precisão
horários do nascer e do pôr do sol, em relação ao horário de Greenwich (longitude) e duração do dia (latitude). O
a precisão das estimativas de localização usando geolocalização baseada em luz é baixa (Welch e Eveson, 1999, 2001;
Musyl et al., 2001) e, portanto, apenas útil em estudos de uso de habitat com escalas espaciais amplas (por exemplo, uma espécie
que migra por longas distâncias) ou em situações onde a localização é de importância secundária (por exemplo, pelágica
espécies onde o uso do habitat pode ser melhor definido usando profundidade e temperatura).
Oeste e Stevens (2001) utilizaram marcas de arquivo de tubarão escola estudo, Galeorhinus galeus , movimentos
no sul da Austrália. Por ser uma espécie fortemente pescada, o processo de avaliação do estoque exigia informações
uso do habitat, especificamente com que frequência e por quanto tempo os indivíduos entraram em habitats pelágicos, ao contrário
para habitats neríticos onde foram pescados? No estudo, 30 indivíduos foram liberados, e no momento de
a publicação 9 foi recapturada. Os dados de profundidade armazenados pelas tags mostraram que os tubarões-escola usaram
habitats pelágicos por períodos variáveis que duraram vários meses (Figura 19.8) Esse comportamento
de alternar entre habitats pelágicos e neríticos é incomum em tubarões, e este estudo forneceu uma boa
compreensão deste fenômeno para que o processo de avaliação de estoque pudesse levar em consideração os períodos
quando os tubarões-escola não eram suscetíveis a determinadas artes de pesca.
Uma grande desvantagem das etiquetas de arquivo tradicionais é a necessidade de recapturar animais marcados para recuperar o
dados. Isso restringe o trabalho a espécies fortemente exploradas que apresentam altas taxas de recaptura. Recentemente, dois
os fabricantes desenvolveram etiquetas de arquivo que podem ser programadas para se destacar de um animal em um
tempo específico, flutuar para a superfície e transmitir dados por meio do sistema ARGOS (tags pop-up). Essas tags
eliminar a necessidade de recapturar animais, abrindo caminho para o trabalho com espécies que não são pesadamente pescadas.
Como essas tags foram desenvolvidas recentemente, existem poucos estudos publicados. Boustany et al. (2002)
relataram os resultados de seis tubarões brancos, C. carcharias , equipados com etiquetas de satélite pop-up na costa
da Califórnia. Quatro desses animais mudaram-se para habitats oceânicos abertos, incluindo um que mudou para
Havaí. Os resultados mostraram um uso muito maior de habitats pelágicos do que se acreditava anteriormente para este
espécies, e o uso de tags de arquivamento permitiu informações sobre os padrões de profundidade e temperatura
utilização a ser coletada.

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564 Biologia de tubarões e seus parentes

 FIGURA 19.8 Perfis de profundidade de sete tubarões-escola, Galeorhinus galeus , de etiquetas de arquivo. Tubarões foram soltos no
Great Australian Bight (GAB) ou próximo a Beechport, South Australia. Seções dos perfis de profundidade que mostram grande variação
entre 150 e 500 m indicam períodos de uso de habitat pelágico, enquanto as seções restantes indicam uso de habitat nerítico.
(De West, GJ e Stevens, JD 2001. Environ. Biol. Fish. 60: 283–298. Com permissão.)

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Avaliação do uso e movimento do habitat 565

FIGURA 19.9 CritterCam da National Geographic, um gravador de telemetria de dados e vídeo de origem animal, colocado em um homem
tubarão-enfermeira, Ginglymostoma cirratum , em um estudo de longo prazo do comportamento de acasalamento desta espécie. (Foto © Harold L. Pratt,
Jr. com permissão.)

As desvantagens das tags pop-up são que elas são relativamente grandes (restringindo seu uso em grandes
espécies), que uma quantidade relativamente pequena de informação pode ser baixada via satélite de um relativamente
plataforma pequena, e que são de alto custo. Algumas dessas desvantagens serão superadas à medida que o
a tecnologia se desenvolve ainda mais e eles prometem ser de grande utilidade em alguns estudos sobre o uso do habitat dos tubarões.

19.3.7 Sistemas de vídeo de origem animal

Outra adição recente às ferramentas de pesquisa disponíveis para estudar o uso do habitat em tubarões é o animal de origem animal
câmera de vídeo e sistema de telemetria (“CritterCam ™” da National Geographic; Heithaus et al., 2001; Figura
19,9). Usando este sistema, os habitats em que um tubarão está nadando podem ser observados diretamente uma vez que o
A CritterCam é recuperada e a fita de vídeo visualizada. Além disso, dados de telemetria (profundidade, temperatura da água,
e velocidade de natação) também são coletados, fornecendo uma ampla gama de informações sobre o comportamento do tubarão.
Em estudos que usam outros métodos de telemetria, há um nível de erro na atribuição do tipo de habitat devido
à incerteza nas informações de posição. Esses erros são reduzidos pelo CritterCam porque os habitats podem
ser identificado a partir do vídeo. Heithaus et al. (2002) usaram esta abordagem (combinada com rastreamento acústico)
para investigar o uso do habitat de tubarões-tigre, Galeocerdo cuvier , em um ecossistema de ervas marinhas em Shark Bay,
Austrália. Eles equiparam o CritterCams a 37 indivíduos e gravaram um total de 75 horas de vídeo. Eles usaram
os dados de uso de habitat gerados para comparar com a randomização de trilhas, modelos de caminhada aleatória correlacionados,
e disponibilidade de habitat para determinar a preferência de habitat. Eles encontraram tubarões-tigre preferidos em águas rasas
habitats de ervas marinhas (Figura 19.10 ) onde suas presas eram mais abundantes.
Os sistemas de vídeo de origem animal são uma grande peça de equipamento e, portanto, só podem ser usados com
grandes tubarões ( ∼ 1,5 m de comprimento total e maiores). O desenvolvimento contínuo deve reduzir o tamanho. Outro
as desvantagens desta abordagem são que eles precisam ser usados em áreas com clareza de água relativamente alta,
são caros de produzir e requerem um alto grau de habilidade técnica para serem usados. Como sistemas visuais, eles
também são melhor usados durante o dia, embora alguns resultados possam ser obtidos à noite (Heithaus, com. pess.).
Os sistemas também são limitados pela quantidade de vídeo que pode ser armazenada na fita. Para superar esse problema,
essas unidades podem ser programadas para uma variedade de programações de gravação.

19.4 A importância da escala nos estudos de uso do habitat

A maneira como os dados de uso do habitat são interpretados geralmente depende da escala em que são coletados. Por exemplo,
se um estudo coleta dados apenas durante o dia, como podemos entender como o uso do habitat muda à noite?
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566 Biologia de tubarões e seus parentes

0,45

0,4

0,35

0,3

0,25

0,2

0,15
Proporção de Tempo

0,1

0,05

Observado CRW SR RZ HA

Previsto

FIGURA 19.10 Seleção de habitat entre ervas marinhas rasas e habitats arenosos profundos em Shark Bay, Austrália, pelo tigre
tubarões, Galeocerdo cuvier . Os tubarões-tigre usaram habitats rasos significativamente mais do que sugerido por caminhada aleatória correlacionada
modelos (CRW), randomização de amostra (SR), randomização (RZ) e disponibilidade de habitat (HA). Barras de erro indicam 95%
intervalos de confiança. (De Heithaus, MR et al. 2002. Mar. Biol. 140: 237–248. Com permissão.)

Da mesma forma, só podemos entender como o uso do habitat muda à medida que os animais crescem, por meio da coleta de dados
idades e, de preferência, para os mesmos indivíduos. A escala espacial também é importante. Se um estudo é limitado a um
área específica e indivíduos entram e saem da área regularmente, então um entendimento incompleto
de uso do habitat será obtido. Abaixo, consideramos exemplos de escala temporal e espacial no habitat do tubarão
use para demonstrar como eles podem influenciar a interpretação dos resultados.

19.4.1 Fatores Temporais

Dois níveis de escala temporal são considerados. Os primeiros são os efeitos diários. Muitos estudos de movimentos de tubarões
a partir do qual os padrões de uso do habitat podem ser inferidos são baseados no rastreamento acústico de curto prazo. Em alguns
situações em que esses rastros não duram 24 he, portanto, mudanças diárias no uso do habitat podem não ser totalmente resolvidas.
Em segundo lugar, consideramos as mudanças de longo prazo no uso do habitat que ocorrem à medida que os tubarões crescem. Pouco se sabe de
como o uso do habitat muda para tubarões individuais ao longo de períodos de tempo mais longos, já que a maioria dos estudos se baseia no
resultados de faixas acústicas de curto prazo. No entanto, sabemos que o uso do habitat deve mudar ao longo do tempo e
é importante entender como e por que essas mudanças ocorrem.

[Link] Efeitos Diel - Tem sido comumente observado em tubarões que há mudanças diárias
no comportamento e uso do habitat. Assim, é importante que os pesquisadores coletem dados tanto durante o dia
e à noite para fornecer uma compreensão completa do uso do habitat. Holland et al. (1993) demonstrou isso para
tubarões-martelo juvenis recortados no Havaí usando rastreamento acústico. Eles descobriram que o espaço de atividade era
maior à noite do que durante o dia, e que o centro de atividade mudava entre o dia e a noite (Figura
19,11 ). Os tubarões-martelo recortados usavam uma pequena área central durante o dia, mas variavam mais amplamente à noite
enquanto eles caçavam em recifes remendados. Se o rastreamento noturno não foi realizado, então a importância de
a alimentação dispersa em áreas de recifes pode nunca ter sido determinada. Há muitos outros exemplos
de mudanças diárias no comportamento do tubarão e no uso do habitat (por exemplo, Nelson e Johnson, 1970; Klimley et al.,
1988; Gruber et al., 1988; Carey e Scharold, 1990) mostrando que este é um fator importante neste
tipo de estudo.

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Avaliação do uso e movimento do habitat 567

 FIGURA 19.11 Uso diurno do habitat de dois tubarões-martelo juvenis, Sphyrna lewini , na Baía de Kanahoe, Havaí.
O uso do habitat diurno foi menor e mais concentrado (A e C), enquanto o uso do habitat noturno foi maior e mais
disperso (B e D). (Da Holanda, KN et al. 1993. Copeia 1993: 495–502. Com permissão.)

[Link] Efeitos de longo prazo - Estudos de longo prazo de movimento e uso de habitat em tubarões
são raros, mas o uso de sistemas de monitoramento acústico, etiquetas de arquivo ou rastreamento de satélite pode superar
essas limitações. Estudos de tubarões blacktip juvenis em Terra Ceia Bay, FL usando monitoramento acústico
(Heupel e Hueter, 2001; Heupel, dados não publicados) forneceram alguns dos melhores entendimentos de como
o uso do habitat pode mudar com o tempo. Os jovens blacktips passam os primeiros meses após o nascimento (maio
a julho) em uma área muito pequena na extremidade norte da baía, mas isso é seguido por períodos em que
mudar e expandir rapidamente sua área de vida (Figura 19.12) Curiosamente, esta expansão da área de vida
ocorreu com um nível relativamente alto de sincronicidade dentro da população (Figura 19.12), sugerindo
que os tubarões podem estar respondendo a um sinal ambiental que desencadeia essas mudanças no comportamento. Desse modo,
estudos de curto prazo (como a maioria do rastreamento acústico) não revelam necessariamente mudanças no uso do habitat
padrões ao longo do tempo.

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568 Biologia de tubarões e seus parentes

 FIGURA 19.12 Aumento no tamanho da área de vida diária cumulativa para tubarões galha-preta juvenis, Carcharhinus limbatus , na Terra
Ceia Bay, FL, desde o nascimento até o primeiro verão de vida; 2 anos de dados são apresentados: (A) 2000 e (B) 2001. O tempo é
representado por dias a partir de 1º de janeiro de cada ano (data juliana). (De Heupel et al., Não publicado)

19.4.2 Fatores Espaciais

Os efeitos espaciais dos padrões de movimento dos animais são críticos para definir com precisão o uso do habitat. Isso é
particularmente verdadeiro ao examinar grandes espécies pelágicas altamente migratórias. Estudos iniciais do uso do habitat
por tubarões pelágicos envolveu o rastreamento acústico de indivíduos para definir seus movimentos diários. Nesses
estudos de movimentos horizontais e verticais de indivíduos foram examinados para definir o uso do habitat dentro do
oceano aberto (Carey e Scharold, 1990; Holts e Bedford, 1993). Esses estudos caracterizaram o curto
movimentos a termo de duas espécies pelágicas comuns: tubarão mako, Isurus oxyrinchus (Holts e Bedford,
1993), e tubarão azul, Prionace glauca (Carey e Scharold, 1990). As informações foram obtidas sobre

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Avaliação do uso e movimento do habitat 569

o uso da coluna d'água para regulação térmica e captura de presas. Exame espacial mais avançado
de uso do habitat foi possível quando os arquivos e as marcas de satélite foram desenvolvidos. Essas tecnologias têm
forneceu informações sobre o uso de habitat em larga escala por espécies de grande alcance, como tubarões brancos, C.
carcharias (Boustany et al., 2002), tubarões-baleia, R. typus (Eckert e Stewart, 2001) e tubarões-escola,
Galeorhinus galeus (West e Stevens, 2001). Esses três estudos mostraram que essas espécies às vezes podem
realizar movimentos de escala transoceânica, e que para entender completamente o habitat use uma técnica que permite
as informações a serem coletadas em uma ampla escala espacial são necessárias.

19.5 Fatores que influenciam a seleção de habitat por tubarões

Entender por que os tubarões exibem os padrões de uso do habitat que eles exibem é uma tarefa muito mais difícil
do que simplesmente descrevê-los. Vários fatores devem ser levados em consideração e podem funcionar em diferentes
níveis para espécies diferentes, ou em locais diferentes para a mesma espécie. Johnson (1980) reconheceu
que a seleção de habitat é um processo hierárquico, com diferentes fatores agindo em diferentes escalas, incluindo
área geográfica, área de vida e uso de habitats dentro da área de vida. Físico e biótico
fatores podem moldar o uso do habitat em todas as escalas espaciais. Os fatores físicos incluem temperatura, salinidade, profundidade,
e características do sedimento de fundo. Fatores bióticos incluem vegetação bentônica (por exemplo, ervas marinhas ou
manguezais), distribuição e disponibilidade de presas, distribuição de predadores, organização social e reprodução
atividade ativa.

19.5.1 Fatores Físicos

O uso do habitat é muitas vezes limitado pelos parâmetros físicos do ambiente e os níveis de tolerância de
as espécies em estudo. A temperatura é um fator físico importante que afeta o uso do habitat do tubarão em uma ampla
escala. Existem poucas espécies que podem sobreviver em toda a gama de temperaturas que ocorrem no mundo
oceanos e, portanto, há limites físicos para os habitats disponíveis para uma espécie. Dentro de uma espécie
também é comum ver mudanças sazonais na distribuição devido às migrações. Embora muitos fatores possam
ajudar a impulsionar essas migrações, a incapacidade de uma espécie de tolerar as mudanças sazonais de temperatura é
um fator importante em muitos casos.
Fatores físicos também atuam em escalas espaciais mais finas. A salinidade pode ser um fator importante para as espécies costeiras
que entram nos estuários. Algumas espécies, como o tubarão-touro, Carcharhinus leucas , mostram preferência por
áreas de salinidade, particularmente como juvenis (Compagno, 1984). Assim, eles podem buscar ativamente essas áreas para
seus viveiros. O fluxo das marés também é um fator importante para espécies que usam habitats rasos próximos à costa.
Ackerman et al. (2000) mostraram que o uso de habitat em tubarões-leopardo, Triakis semifasciata , em uma baía costeira
na Califórnia foram diretamente influenciados pelo fluxo das marés. O fluxo das marés pode atuar de várias maneiras diferentes para afetar
uso do habitat. A diminuição da profundidade pode forçar os animais a se moverem para outros habitats, pois as áreas rasas ficam expostas
na maré baixa. Alternativamente, alterar os parâmetros físicos dentro da coluna de água pode fornecer restrições
sobre o tipo e a quantidade de habitat disponível para uso por uma espécie. A temperatura também é um fator físico importante
fator em escalas espaciais finas. Em um estudo de raios de morcego, Myliobatis californica , Matern et al. (2000) hipotetizou
que em Tomales Bay, CA, esta espécie selecionou áreas que permitiram a termorregulação comportamental.
 19.5.2 Fatores Bióticos

Intuitivamente, os fatores bióticos devem desempenhar um papel importante na seleção de habitat pelos tubarões. As necessidades de se alimentar,
evitar predadores e reproduzir são partes importantes da vida de um tubarão. Apesar disso, sua importância em
estudos de uso de habitat raramente foram considerados para tubarões. Estudos comportamentais detalhados por Heithaus et al.
(2002) sobre tubarões-tigre em Shark Bay, Austrália, são provavelmente o melhor exemplo de pesquisa envolvendo
distribuição de presas. Neste estudo, a informação sobre os movimentos dos tubarões e uso do habitat foi definida por acústica
rastreamento, sistemas de vídeo de origem animal e pesquisas de distribuição de presas. Os tubarões-tigre mostraram uma preferência
para áreas rasas de ervas marinhas, onde suas principais presas (peixes, tartarugas, cobras marinhas e pássaros) eram mais
comumente encontrados.

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570 Biologia de tubarões e seus parentes

Em um estudo de tubarões galha-preta juvenis em Terra Ceia Bay, Flórida, Heupel e Hueter (2002) descobriram que
não houve correlação entre a disponibilidade de presas (pequena densidade de peixes) e a ocorrência de blacktip. No
com base nesses dados, eles concluíram que a seleção de habitat do tubarão-galha-preta não foi baseada na disponibilidade de alimentos,
e sugeriu que o risco de predação por tubarões maiores provavelmente está conduzindo a seleção de habitat.
Mais pesquisas são necessárias para explorar a importância do risco de predação em relação ao uso do habitat, especialmente
em tubarões menores.

19.6 O futuro dos estudos de uso de habitat em tubarões, patins,

e raios

A importância dos estudos de uso do habitat tem aumentado na última década. O reconhecimento do
necessidade de definir e compreender o habitat essencial dos peixes para as espécies pescadas comercialmente e o habitat crítico
para espécies ameaçadas, forneceu o ímpeto para grande parte deste trabalho. Este aumento na pesquisa,
aliado ao desenvolvimento de tecnologias que possibilitam aos pesquisadores responder
uso de habitat relevante e questões de preferência (por exemplo, etiquetas de satélite, sistemas de monitoramento acústico, arquivamento
e sistemas de vídeo de origem animal), tornou este tipo de trabalho muito mais acessível. Como tal, este
tipo de pesquisa deve continuar a crescer em importância. Até o momento, no entanto, estudos de uso de habitat têm sido
amplamente qualitativo. Apenas alguns estudos forneceram evidências quantitativas de seleção de habitat
em tubarões (por exemplo, Morrissey e Gruber, 1993b; Heithaus et al., 2002; Michel, 2002). No futuro,
pesquisadores precisarão projetar e implementar estudos que abordem especificamente questões de uso de habitat
e preferência.

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