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Biodiversity and Forage Behavior of Bees in Italian Pumpkin Crop (Cucurbita Pepo) em Português
Biodiversity and Forage Behavior of Bees in Italian Pumpkin Crop (Cucurbita Pepo) em Português
http://journal.unoeste.br/index.php/ca/index
DOI: 10.5747/ca.2019.v15.n4.a307
ISSN on-line 1809-8215
Submetido: 18/02/2019 Revisado: 23/04/2019 Aceito: 01/08/2019
Darclet Teresinha Malerbo-Souza1 , Milena Oliveira de Andrade1 , Núbia Maria Guedes Medeiros1 , Túlio
Gustavo da Silva1 , Rodrigo Alves de Siqueira2
1 Professora Adjunta, Departamento de Zootecnia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE.
2 Graduandos em Zootecnia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE
*Autora para correspondência: darclet.malerbo@ufrpe.br
Abstrato
O objetivo deste experimento foi estudar a biodiversidade de polinizadores na cultura italiana de abóbora em 2013,
2014 e 2015, em relação aos insetos visitantes em flores masculinas e femininas, o tipo de coleta e sua
comportamento forrageiro, em Ribeirão Preto, SP. Foram avaliadas a abertura e o fechamento das flores e a
atratividade das flores masculinas às flores femininas. A frequência e o tipo de coleta de visitantes de flores
foram obtidos por contagem nos primeiros 10 minutos de cada hora com três repetições em cada ano. Observou-se
que as flores abrem às 6h e fecham por volta das 13h. As flores femininas começam a fechar às 12h e logo após as
masculinas fecham também, diminuindo a atividade dos polinizadores. Várias espécies de abelhas coletam néctar e
pólen de flores de abóbora: abelhas africanizadas Apis mellifera, abelhas sem ferrão Trigona spinipes, abelhas nativas
Exomalopsis analis, Peponapis fervens e espécies da família Halictidae. O inseto mais frequente nas flores foi a
abelha africanizada (79,25%) seguida pela abelha sem ferrão Trigona spinipes (20,75%). A abelha melífera visitou as
flores das 7h00 às 13h00 e preferiu coletar néctar nas flores masculinas (61,0%) quando comparado ao pólen nas
flores masculinas (22,3%) e ao néctar nas flores femininas (16,7%). Devido ao comportamento forrageiro todas as
abelhas observadas foram consideradas polinizadoras
da cultura italiana de abóbora.
Palavras-chave: insetos; cucurbitáceas; polinização.
Resumo
Os objetivos deste trabalho foram estudar os polinizadores da abóbora-italiana, em 2013, 2014 e 2015, quanto aos
insetos visitantes nas flores, o tipo de coleta e forrageiro, em Ribeirão Preto, SP. O horário de abertura e fechamento
e a atratividade das flores masculinas em relação às femininas foram avaliadas. A frequência das visitações dos
insetos e do tipo de coleta nas flores, no decorrer do dia, foram obtidas por meio de contagem, nos primeiros 10
minutos de cada horário, com três repetições em cada ano treinado. O comportamento forrageiro de cada espécie de
inserção foi avaliado através de observações visuais, no decorrer do dia, durante todo o período experimental.
Observe-se que as flores se abrem às 6h00, permanecendo abertas até por volta das 13h00. A partir das 12h00, as
flores femininas
começando a fechar e logo após as masculinas fecham também, diminuindo a atividade dos polinizadores.
Várias espécies de abelhas coletaram néctar e pólen das flores da abóbora: abelhas africanizadas Apis mellifera,
abelhas sem ferro Trigona spinipes, abelhas nativas Peponapis fervens e espécies da família Halictidae. O inseto
mais frequente nas flores foi abelha africanizada (79,25%) seguida da abelha sem ferro Trigona spinipes (20,75%). A
abelha africanizada visitou as flores das 7h00 às 13h00 e preferiu coletar néctar nas flores masculinas (61,0%),
quando comparado ao pólen (22,3%) e néctar nas femininas (16,7%). Pelo comportamento, as abelhas observadas
foram consideradas polinizadoras dessa cultura.
Palavras-chave: insetos; cucurbitáceas; polinização.
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seguindo as coordenadas geográficas 20º 33 '26'' acervo entomológico da Instituição e do Centro de
Latitude Sul e longitude 48º 34' 04” Oeste Identificação de Insetos Fitófagos da Universidade
com clima subtropical temperado (classificação Federal do Paraná, Brasil.
climática de Köppen Geiger: Aw), temperatura média O delineamento foi inteiramente casualizado
anual em torno de 21°C e precipitação média anual de e os dados foram analisados por meio de análise de
1.500 mm. variância no programa BIOSTAT, que inclui teste de
A cultura italiana de abóbora (Cucurbita pepo) Tukey (5%), para comparação de médias de todas as
foi instalada em junho de 2013, junho de 2014 e junho variáveis e análises de regressão por polinômios
de 2015 em área de 400 m2 (50,0 x 8,0 m) com ortogonais, para testar cada variável no tempo.
espaçamento de 2,0 m entre plantas e 3,0 m entre linhas.
Nos anos estudados a cultura foi observada durante Resultados e discussão
todo o período de floração e frutificação. Observou-se que as flores abrem às 6h
O solo da área experimental é caracterizado como permanecendo abertas até por volta das 12h.
argiloso e foi utilizado sistema de irrigação por quando murchar. A partir das 13h as flores femininas
gotejamento nas linhas de plantio. A adubação em começam a fechar gradativamente e logo em seguida
covas também foi realizada através do Boletim 100 as masculinas também fecham reduzindo a atividade
juntamente com análise de solo. Posteriormente, foram dos agentes polinizadores. As flores caem dois dias
feitas quatro aplicações por fertirrigação. após a abertura, independentemente de terem sido
Nos três anos, para estudo do ciclo floral fertilizadas ou não.
foram feitas observações para estabelecer a duração A flor feminina de C. pepo é facilmente
da flor desde o momento de sua abertura até a distinguível devido ao seu grande ovário na base da
completa murcha e frutificação. Por esta flor com estilete grosso e três lobos estigmáticos. A flor
Foram marcadas 30 flores, sendo metade (15) de masculina possui cinco estames com
flores masculinas e a outra metade de flores femininas filamentos anexados. As flores masculinas e femininas
com três repetições, totalizando 90 flores por ano. Foi produzem néctar, mas os nectários diferem entre os
observado o tempo total de floração desta cultura. Das dois tipos de flores. Na flor masculina o nectário está
plantas utilizadas no ensaio, 12 foram retiradas localizado na base dos filamentos
aleatoriamente para contagem de flores. As flores e as abelhas podem acessar o néctar através de três
foram contadas três vezes (três dias diferentes) durante poros. Na flor feminina o nectário é aberto formando
a floração e também foi distinguido o número de flores um anel ao redor da base do estilete. Além disso, Nepi
masculinas e femininas. et al. (2011) observaram que o néctar das flores
A frequência das visitas e o tipo de coleta femininas possui significativamente mais açúcares do
(néctar ou pólen) dos insetos nas flores masculinas e que o néctar das flores masculinas (440 versus 325
femininas da abóbora italiana foram obtidos por meio mg/mL). Ambos os tipos de flores são viáveis por pelo
de contagem das 7h00 às 18h00, 10 minutos a cada menos um dia, abrindo no início da manhã e fechando
hora, por meio de observação visual. com três ao meio-dia. O pico de produção de flores masculinas
repetições (três e femininas ocorre por volta de 60 a 66
dias diferentes) em cada ano estudado (2013, 2014 e dias após o plantio com média de 34,6 flores masculinas
2015). A atratividade das flores masculinas para as a 2,2 flores femininas por planta (VIDAL et al., 2006).
femininas foi avaliada observando-se a porcentagem
de insetos presentes nessas flores durante o dia com A relação entre o número de flores masculinas
três repetições (dias distintos) também em cada ano e femininas (Figura 1) observada na cultura foi de 3,2:1
estudado. em média, concordando com os dados observados por
A constância (C) desses insetos foi obtida por Couto et al. (1990) encontraram sete vezes mais flores
meio da fórmula: C = (P x 100) /N, onde P é o número masculinas em comparação com flores femininas na
de coletas contendo as espécies estudadas e N é o abóbora italiana.
número total de coletas realizadas (SILVEIRA-NETO e O número de flores masculinas é sempre
outros, 1976). superior ao de flores femininas nas Cucurbitáceas.
Esses dados demonstram a diversidade dessa relação
O comportamento de forrageamento de cada entre espécies e podem ser atribuídos a diversos
espécie de inseto foi avaliado através de observações fatores como solo
visuais, durante o dia, durante o período experimental, condições, condições climáticas e diferenças
durante os três anos. Os insetos visitantes das flores morfológicas entre espécies. Abelhas preferem macho
foram identificados em comparação com os flores por causa de dois fatores, o primeiro é que
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a flor masculina além de oferecer pólen também oferece Cucurbitaceae em geral é superior em relação às flores
néctar aos visitantes, e o segundo fator é que o número de femininas.
flores masculinas no
Figura 1. Flor masculina (A) e feminina (B) da abóbora italiana (Cucurbita pepo), em Ribeirão Preto, SP.
A B
Nos três anos estudados (2013, 2014 e 2015) importância fundamental para a abelha, já que o pólen desta
observou-se que o inseto mais frequente nas flores de C. planta é a única fonte de alimento para sua prole. Segundo
pepo foi a abelha africanizada Apis mellifera (79,25% ± 5,60, esses autores a constância, a alta taxa de visitação e o
em média, p>0,05) seguida pela a abelha sem ferrão Trigona comportamento de P. fervens nas flores de Cucurbita
spinipes (20,75% ± 2,15, em média, p>0,05). Visitas deveriam contribuir para a adequada polinização cruzada
esporádicas da abelha especialista em abóbora Peponapis das flores e consequentemente para a formação dos frutos.
fervens, duas espécies de abelhas da família Halictidae,
Exomalopsis analis
Nos três anos estudados as abelhas africanizadas
abelhas foram observadas, porém, com uma porcentagem (Figura 2) coletaram mais néctar nas flores masculinas
inferior a 1%. Essas espécies de abelhas foram observadas (61,0%, em média) em comparação ao pólen nas flores
poucas vezes em cultivo nos três anos avaliados. No masculinas (22,3%, em média) e néctar nas flores femininas
entanto, são abelhas frequentes em outras espécies vegetais (16,7%, em média). ).
no mesmo experimento. Essas abelhas são a espécie mais manejada para produção
área. de mel no país (apicultura) devido à sua resistência a
Serra e Campos (2010) relataram que T. spinipes, doenças e adaptabilidade e à quantidade de mel que pode
T. hyalinata, A. mellifera e Melipona quadrifasciata foram os produzir (MORAIS et al., 2012).
visitantes mais frequentes das flores de C. moschata em
Viçosa, MG. Krug et al. A frequência do mel africanizado
(2010) observaram que a espécie de abelha mais abundante abelha nas flores masculinas coletando néctar aumentou
foi a abelha melífera africanizada (32%) seguida pela até as 8h diminuindo a partir de então. Para coleta de pólen
especialista em abóbora P. fervens (25%) em flores masculinas a frequência de A. mellifera aumentou
em Santa Catarina, Brasil. A abelha especialista em abóbora até as 8h e depois diminuiu e para coleta de néctar nas
P. fervens assim como as demais pertencentes a este
gênero possuem uma especificidade quanto à coleta de flores. Além disso, as abelhas aumentaram sua frequência
pólen, restringindo as coletas deste recurso apenas em até as 9h diminuindo depois
flores de Cucurbita . Abelhas especialistas em abóbora P. (Figura 3).
fervens por serem especialistas em Cucurbita e dependerem Nicodemo et al. (2009) observaram que o pico da
delas para procriação, visitam as flores com alta frequência presença de abelhas africanizadas ocorreu às 8h, de Trigona
spp. entre 9h00 e 10h00 e a Diabrotica speciosa
e são excelentes polinizadores porque carregam 100% do
pólen de Cucurbita na pilosidade do corpo. P. fervens é coleópteros das 14h às 17h, não havendo sobreposição
muito importante para o sucesso reprodutivo da abóbora e entre esses horários de pico e uma aparente estratégia para
os recursos fornecidos pela planta também são de grande evitar a concorrência. Além disso, as abelhas africanizadas
importância. usavam as flores
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para coleta de néctar e pólen, a Trigona para coleta exclusiva estava se alimentando de pétalas de flores.
de néctar e a D. speciosa
Figura 2. Abelha africanizada Apis mellifera coletando pólen na flor masculina (A) e néctar (B) na flor feminina da abóbora italiana
(Cucurbita pepo) em Ribeirão Preto, SP.
A B
Figura 3. Frequência de abelhas africanizadas Apis mellifera coletando néctar e pólen, em flores masculinas e femininas,
em abóbora italiana (Cucurbita pepo), em Ribeirão Preto, SP.
O pólen de C. pepo é grande (80 a 150 ÿm) e o número de visitas de abelhas africanizadas foi de 16 por
pegajoso, atributos associados ao transporte por agentes flor feminina da abóbora italiana.
bióticos e a quantidade de pólen depositado no estigma As abelhas sem ferrão T. spinipes visitaram as flores
pelas abelhas varia de acordo com o número de visitas, de das 9h às 12h para coletar néctar nas flores femininas
53 grãos com uma visita, para 1.253 grãos com 12 visitas e (80,3%) em comparação ao néctar nas flores masculinas
o número de grãos em cada visita variou de 53 a 230 grãos (14,8%) e pólen nas flores masculinas (4,9%). Essas
(VIDAL et al., 2010). Nicodemo et al. abelhas apresentaram pico de frequência de coleta de néctar
entre 9h e 11h (Figuras 4 e 5).
(2009) obtiveram maior quantidade de frutos quando
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Figura 4. Abelha sem ferrão Trigona spinipes nos estigmas da flor feminina da abóbora italiana (Cucurbita pepo) em
Ribeirão Preto, SP.
Figura 5. Frequência média de abelhas sem ferrão Trigona spinipes coletando néctar e pólen, em flores femininas e
masculinas, em abóbora italiana (Cucurbita pepo) em Ribeirão Preto, SP.
A abelha nativa Exomalopsis analis foi anos avaliados, mas raramente comparados a outras
observada coletando néctar em flores femininas apenas abelhas. O mesmo aconteceu com as abelhas nativas
em 2014 (Figura 6). Abelhas especialistas em abóbora da família Halictidae, observadas todos os anos,
Peponapis fervens (Figura 7) foram observadas apenas raramente e apenas coletando néctar de flores
coletando néctar em flores masculinas, no entanto, masculinas (Figura 8).
Krug et al. (2010) relataram que esta abelha também
coleta em flores femininas. Esta abelha foi observada em todos
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Figura 6. Abelha nativa Exomalopsis analis coletando néctar na flor feminina da abóbora italiana (Cucurbita
pepo) em Ribeirão Preto, SP.
Figura 7. Abelhas especialistas em abóbora Peponapis fervens coletando néctar na flor masculina da abóbora
italiana (Cucurbita pepo) em Ribeirão Preto, SP.
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Figura 8. Abelhas nativas da família Halictidae coletando néctar na flor masculina da abóbora italiana (Cucurbita pepo) em Ribeirão
Preto, SP.
Um grande número de dípteros foi observado no roubado. Outras vezes pousavam diretamente no eixo da flor
interior das flores com 11 moscas para cada flor masculina e estaminada ou pistilada e após o pouso iam até a base da
9,7 para cada flor feminina. Mesmo após a murcha alguns corola onde coletavam o néctar. Nesse caso, o pólen estava
insetos permaneceram no interior das flores principalmente presente em seus corpos, que aderiu ao pousar diretamente
Diptera e Coleoptera. nos estames. Essas espécies moviam-se pelas pétalas,
A abelha africanizada apresentou o comportamento estames ou estigma, aparentemente de forma desordenada.
de pousar nas pétalas das flores e caminhar até o tubo da Eles se alimentavam em grupos e monopolizavam as fontes
corola para acessar o néctar. Em de alimento, afugentando outras espécies que tentavam
nas flores estaminadas, o acesso ao nectário era dado pela pousar nas flores que ocupavam.
introdução da glossa em um dos três orifícios localizados entre
os filetes. O
O visitante frequentemente introduzia a glossa em mais de um Os visitantes florais são animais que procuram
furo a cada visita, movimentando-se dentro da corola e recursos em flores para si ou para seus
contatando diferentes regiões do eixo floral. filhos. Às vezes, uma mesma planta pode receber um amplo
Na flor feminina, o néctar se acumulou ao redor da base do espectro de visitantes, como é o caso de espécies cujas flores
estilete e o acesso foi feito pela glossa. Ao coletar o néctar, oferecem muito néctar.
posicionaram o corpo verticalmente entre a corola e as Porém, nem todo visitante floral poliniza (SANTOS et al.,
estruturas sexuais das flores. 2016). Costanza et al. (2017) relataram para ser classificado
como polinizador de uma espécie vegetal é necessário que o
Nesta posição, com as costas voltadas para o eixo floral ao potencial polinizador seja atraído pelas flores da cultura; que
visitar as flores estaminadas, tocavam as anteras e o pólen mostra fidelidade a essa espécie; que tenha tamanho e
aderiu ao seu corpo e, ao visitar as flores femininas, esse comportamento adequados para retirar o pólen dos estames
pólen foi depositado no estigma. Após a coleta do néctar, e depositá-los nos estigmas que carregam em seu corpo muito
deixaram a flor repetindo o mesmo comportamento em outras pólen viável e compatível e que visitam as flores quando os
flores do mesmo indivíduo ou de plantas diferentes. estigmas têm boa receptividade. Nas cucurbitáceas, que
possuem flores masculinas e femininas separadas, os
polinizadores proporcionam a fertilização dos óvulos e
As abelhas sem ferrão T. spinipes pousaram na pétala consequente formação de frutos com suas sementes.
e seguiram em direção ao tubo da corola, muitas vezes sem
contato com os órgãos reprodutivos. Nesse caso, ao coletar
néctar, eles atuaram como A abelha africanizada tinha tudo isso
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requisitos. São polinizadores eficientes em clima tropical, No Brasil existem mais de 400 espécies descritas (PEDRO,
movimentando-se rapidamente, ziguezagueando, 2014).
inflorescências na coleta de néctar e pólen, tornando mais
eficiente a dispersão do pólen. Conclusões
Além disso, neste experimento, foi constantemente Várias espécies de abelhas coletam néctar e pólen
espécies nas flores da abóbora italiana. Rani et al. (2016) de flores de abóbora: abelhas africanizadas Apis mellifera,
indicaram que as abelhas melíferas, bem como os abelhas sem ferrão Trigona spinipes, abelhas nativas
polinizadores silvestres, eram essenciais para a polinização Exomalopsis analis, Peponapis fervens e espécies da família
das flores de C. pepo e, assim, aumentando o tamanho e a Halictidae. A abelha africanizada foi a mais frequente e
produção dos frutos. constante
Estes resultados comprovam a importância da inseto observado nas flores do italiano
preservação dos polinizadores, especialmente das abelhas, abóbora. As flores desta cultura ficaram abertas até as 13h,
sejam elas africanizadas ou nativas. É necessário que os após todas as flores permanecerem fechadas. As abelhas
agricultores estejam cientes disso. Esses agricultores africanizadas coletaram néctar e pólen nas flores masculinas
poderão preservar e reflorestar nossas florestas, mantendo e femininas da abóbora que as visitaram durante todo o
as espécies de abelhas nativas tão importantes na produção período.
agrícola. Até hoje muitos agricultores matam abelhas
solitárias como a Xylocopa spp., polinizadoras do maracujá,
pensando que são besouros. Estes resultados precisam ser Referências
divulgados a esses agricultores e eles devem estar SANTOS, I. A. dos.; SILVA, CI da; PINHEIRO, M.; KLEINERT,
conscientes e responsáveis pela manutenção de todas as AMP Quando um visitante floral é um polinizador?
espécies de abelhas. Além disso, a desflorestação, as Rodriguésia, v.67, n.2, p. 295-
queimadas e a utilização intensiva de pesticidas agrícolas 307, 2016. http://dx.doi.org/10.1590/2175-
provocam a destruição do habitat natural dos polinizadores 7860201667202
e envenenam tanto as abelhas como os seus produtos: o
mel e o pólen que consumimos. São necessárias ações de ARTZ, DR; NAULT, BA Desempenho de Apis mellifera,
extensão que mostrem aos agricultores a importância dos Bombus impatiens e Peponapis pruinosa (Hymenoptera:
polinizadores para suas culturas agrícolas e suas vidas Apidae) como polinizadores de abóbora. Revista de
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