Trofobiose

PESQUISA

e Microrganismos na Proteo de plantas

Biofertilizantes e entomopatgenos na citricultura orgnica

Srgio Batista Alves

Prof. Adjunto do Depto. de Entomologia,

Fitopatologia e Zoologia (ESALQ/USP)
Piracicaba SP
sebalves@esalq.usp.br

Marcos Barros de Medeiros

Prof. Assistente do Depto. de Agropecuria UFPB - Campus de Bananeiras - PB

barros@cft.ufpb.br

Marco Antnio Tamai

Doutorando em Entomologia (ESALQ/USP)

maatamai@esalq.usp.br

Rogrio Biaggioni Lopes

Doutorando em Entomologia (ESALQ/USP)

rblopes@esalq.usp.br
Fotos cedidas pelos autores

Figura 1.
Produo do biofertilizante lquido no sistema de
compostagem lquida
contnua (CLC): A) Fazenda Vahali II (So Carlos SP). B) Fazenda So
Manoel (Borborema - SP)
Fotos: P.A. DAndra

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s pragas e doenas que

ocorrem em citros so responsveis por elevados gastos com produtos fitossanitrios. Somente o controle
dos caros que ocorrem em quase
todas as regies citrcolas do Brasil tem
gerado gastos da ordem de 90 a 100
milhes de dlares/ano, segundo informaes procedentes de empresas
ligadas comercializao desses agroqumicos.
As conseqncias da utilizao de
grandes quantidades de defensivos na

qumicos no suco e nos frutos, repercutindo na comercializao desses produtos no Brasil e no exterior.
O uso de microrganismos para o
controle de pragas dos citros representa um grande avano ecolgico para
solucionar esses problemas, tornando
o agroecossistema mais sustentvel,
econmica e biologicamente. Os microrganismos podem agir diretamente,
causando a morte da praga pelo desenvolvimento de doena (entomopatgenos), ou indiretamente, pelo equilbrio nutricional e induo de resistn-

citricultura podem ser consideradas

sob o aspecto das pragas e sob o do
ambiente. Com relao s pragas, estas
podem desenvolver resistncia aos produtos, exigindo aumento das concentraes e do nmero de aplicaes
anuais. Persistindo esse sistema, podese provocar elevado nvel de contaminao do solo, da gua, da planta, do
homem e de todos os organismos
vivos componentes do agroecossistema ctrico. Como conseqncias inevitveis, os inimigos naturais sero eliminados e novas pragas devero surgir,
alm do aumento de casos de intoxicao e o aparecimento de resduos

cia sistmica na planta (biofertilizantes

lquidos), neste caso gerando proteo
por trofobiose.

Biotecnologia Cincia & Desenvolvimento - n 21 - julho/agosto 2001

A TEORIA DA TROFOBIOSE NA
PROTEO DE PLANTAS
As pesquisas tm mostrado que a
maior parte dos insetos e dos caros
fitfagos dependem de substncias
solveis existentes na seiva das plantas
ou no suco celular, tais como aminocidos livres e acares redutores, pois
estes no so capazes de desdobrar
protenas em aminocidos. Foi a partir
da relao entre o estado nutricional da

planta e sua resistncia s doenas, que Dufrenoy (1936) postulou que toda circunstncia desfavorvel ao crescimento celular
tende a provocar um acmulo
de compostos solveis no utilizados, como acares e aminocidos, diminuindo a resistncia
da planta ao ataque de pragas e
doenas. A partir disso, Francis
Chaboussou formulou, em 1967,
a teoria da trofobiose, ao afirmar
que todo processo vital est na
dependncia da satisfao das
necessidades dos organismos vivos, sejam eles vegetais ou animais, ou
seja, a planta, ou mais precisamente o
rgo vegetal, ser atacado somente quando seu estado bioqumico, determinado
pela natureza e pelo teor de substncias
nutritivas solveis, corresponder s exigncias trficas (de alimentao) da praga ou do patgeno em questo (Chaboussou, 1980; 1985). Assim, a explicao para o aumento de pragas ou desequilbrios biolgicos nos agroecossistemas pode estar associada ao estado dominante de protelise nos tecidos das
plantas.
Alguns adubos minerais solveis, especialmente os nitrogenados, como tambm agrotxicos orgnicos sintticos,
quando absorvidos pelas plantas, podem
interferir na fisiologia do vegetal, reduzindo a proteossntese e acumulando
aminocidos livres e acares redutores,
utilizveis pelas pragas e agentes fitopatognicos.
Na agricultura orgnica, os processos
empregados no controle das pragas e
doenas baseiam-se no equilbrio nutricional da planta (trofobiose), pelo melhor
equilbrio energtico e metablico do
vegetal (Pinheiro & Barreto, 1996). O
emprego de produtos que contenham
microrganismos e seus metablitos vem
sendo amplamente difundido. Alm de
funcionarem como indutores de resistncia, atuam como promotores de crescimento (equilbrio nutricional) e como
protetores da planta, a exemplo dos entomopatgenos e fermentados microbianos (biofertilizantes lquidos). Este ltimo pode atuar como repelente ou fagodeterrente (inibidores de alimentao)
ou afetando o desenvolvimento e reproduo das pragas.

Figura 2. Adultos do caro-daleprose dos citros infectados

por Verticillium lecanii

oativos, resduo final da fermentao

de compostos orgnicos, que contm
clulas vivas ou latentes de microorganismos (bactrias, leveduras, algas e
fungos filamentosos) e por seus metablitos, alm de quelatos organo-minerais. Tambm podem ser definidos
como sendo compostos biodinmicos
e biologicamente ativos, produzidos
em biodigestores por meio de fermentao aerbica e/ou anaerbica da
matria orgnica. Esses compostos so
ricos em enzimas, antibiticos, vitaminas, toxinas, fenis, steres e cidos,
inclusive de ao fitohormonal.
No existe uma frmula padro
para a produo de biofertilizantes.
Receitas variadas vm sendo testadas e
utilizadas por pesquisadores para diversos fins. A China e a ndia so os
maiores produtores e consumidores
dessa biotecnologia, com mais de 150
mil unidades instaladas, abrangendo a
produo do biogs ou gs metano. No

Brasil, a frmula mais conhecida o Supermagro, que est

sendo utilizado com sucesso
em culturas como ma, pssego, uva, tomate, batata e hortalias em geral.
Na citricultura, os biofertilizantes so produzidos pelo
mtodo de compostagem lquida contnua em piscinas cavadas no solo, revestidas de lona
plstica, com volume de at 10
mil litros. No processo so utilizados gua no clorada e inoculante base de esterco de
rmen bovino (obtido de abatedouro)
e, posteriormente, enriquecido com o
composto orgnico Microgeo, um
preparado no estril base de turfa,
rochas modas com 48% de silicatos de
magnsio, clcio, ferro e uma grande
diversidade de minerais. O biofertilizante obtido pulverizado sobre as
plantas em concentraes entre 1% e
5% (DAndra, 2001), sendo utilizado
atualmente em mais de 8 milhes de
ps de laranja. Esses produtos esto
previstos na agricultura orgnica e regulamentados pelo Ministrio da Agricultura (Instruo Normativa 07/99) e
tambm pelas normas dos institutos
que fornecem selo verde ou certificado de origem controlada.
Existem poucos estudos sobre a
composio do biofertilizante. Os metablitos resultantes do processo fermentativo dos microrganismos, como
enzimas, coenzimas, cofatores (metaloporfirinas, citocromos, vitaminas etc.),
mesmo diludos, ativam e catalisam as
oxidaes e reaes biolgicas nas
plantas superiores (Pinheiro & Barreto,
1996). Seus efeitos so eminentes, desde que sejam observadas as condies
de estresse a que o vegetal possa estar

Figura 3. Acrogonia sp. (cigarrinha transmissora

da CVC) infectada por Zoophthora radicans

Biofertilizantes lquidos e sua

aplicao na proteo de plantas
Os biofertilizantes so compostos biBiotecnologia Cincia & Desenvolvimento - n 21- julho/agosto 2001

17

submetido, para se obter melhores

resultados. Alm da ao nutricional j
conhecida do biofertilizante, existem
tambm as aes fungisttica e bacteriosttica sobre fitopatgenos (Bettiol
et al. 1998).
A potncia biolgica do biofertilizante expressa pela grande quantidade de microrganismos ali existentes,
responsveis pela liberao de metablitos, entre eles antibiticos e hormnios. Castro et al. (1992) isolaram
de um biofertilizante vrias leveduras e
bactrias, destacando Bacillus subitilis, um reconhecido produtor de antibiticos. Mais recentemente, Bettiol et
al. (1998) verificaram a presena de
diferentes espcies de fungos filamentosos, leveduriformes e bactrias, entre
elas Bacillus spp. Esses microrganismos, quando aplicados, atuam eficientemente na converso e pontencializao de diversos nutrientes e substncias ativas que servem para incrementar
e acelerar os processos microbianos no
agroecossistema. Tambm j foi encontrado nos biofertilizantes de uso na
citricultura o fungo entomopatognico
Beauveria bassiana, importante inimigo natural de pragas (Alves, comunicao pessoal).
Os efeitos do biofertilizante no controle de pragas e doenas de plantas

no biofertilizante que adesiva. Essa

quando pulverizada sobre os insetos,
provocava sua aderncia sobre a superfcie do tecido vegetal, impedindoo de se locomover e alimentar. Os
autores destacaram tambm o efeito
repelente e deterrente contra pulges e
moscas-das-frutas. Santos & Akiba
(1996) relatam que o biofertilizante
Vairo, aplicado em concentraes
acima de 50%, possui efeito inseticida
e acaricida. A utilizao do produto
puro no ocasionou efeito sobre formigas, abelhas, marimbondos e gafanhotos.
Medeiros et al. (2000a) verificaram
que o biofertilizante base de contedo de rmen bovino e o composto
orgnico Microgeo reduziram a fecundidade, o perodo de oviposio e
a longevidade de fmeas do caro-daleprose dos citros, Brevipalpus phoenicis, quando pulverizado em diferentes
concentraes. Medeiros et al. (2000b)
comprovaram ainda que esse biofertilizante agiu sinergicamente com Bacillus thuringiensis e B. bassiana, reduzindo a viabilidade dos ovos e a sobrevivncia de larvas do bicho-furo dos
citros, Ecdytolopha aurantiana, em
laboratrio.
Apesar de todas essas caractersticas dos biofertilizantes, consideradas

Figura 4. Colnia de mosca branca infectada por

Aschersonia aleyrodis
tm sido pouco estudados. Entretanto,
segundo Santos & Akiba (1996), foram
constatados efeitos fungisttico, bacteriosttico e repelente sobre diversos
agentes fitopatognicos e insetos. Santos & Sampaio (1993) verificaram a
presena de uma substncia coloidal
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por muitos como vantagens incontestveis, pode-se abrir um novo ponto de

discusso sobre o assunto. O que ser
que uma produo caseira do biofertilizante, sem o controle adequado do
processo fermentativo e da matriaprima utilizada, gera como produto

Biotecnologia Cincia & Desenvolvimento - n 21 - julho/agosto 2001

final? Atualmente, sabe-se que a composio biolgica e bioqumica do biofertilizante muito dinmica e varivel, mesmo para fermentaes de larga
escala e controladas. O descontrole do
processo como um todo pode favorecer o desenvolvimento de microrganismos oportunistas. Como parte da matria-prima orgnica e, em alguns
casos, de origem animal (restos de
peixes, sangue ou leite) e esse material
pode estar contaminado por microrganismos indesejveis, inclusive patognicos ao homem, a fermentao inadequada promove a multiplicao desses
e o aparecimento de compostos tambm txicos. De forma contrria, podese imaginar que as condies de fermentao, principalmente relacionadas acidez do meio e matria-prima
utilizada, no permitam o desenvolvimento dessa microfauna. Deve-se considerar tambm a inibio por competio e antagonismo entre os microrganismos no benficos e o inoculante
proveniente de contedo do rmem
bovino, por exemplo. Este ltimo, certamente em quantidade bem maior no
sistema, tende a reproduzir a fauna
microbiana proveniente do pasto e do
trato intestinal do animal.
MICRORGANISMOS CAUSADORES
DE DOENAS EM PRAGAS
Diversos microrganismos podem
ocorrer causando doena em insetos e
caros, entre eles destacam-se os fungos, os vrus e as bactrias. Os fungos
entomopatognicos so os organismos
mais estudados e os que tm grande
potencial para o controle de pragas.
Aproximadamente 80% das doenas
em insetos tm como agentes etiolgicos os fungos, pertencentes a cerca de
90 gneros e mais de 700 espcies,
sendo que a maioria dos gneros j
foram relatados em citros, no Brasil
(Alves, 1998; Alves et al., 1999).
Fungos do gnero Hirsutella e da
Ordem Entomophthorales so os mais
comuns infectando populaes de caros pragas da cultura. A espcie mais
comum H. thompsonii, conhecida
desde 1924, quando foi observada provocando doena em populaes de
Phyllocoptruta oleivora (caro da ferrugem). Esse fungo bastante especfico e pode ser encontrado em pomares de citros no Brasil, onde atacam, em
especial, caros eriofideos. Dentre os
hospedeiros importantes citam-se o P.

oleivora e o Eriophyes sheldoni (caro

das gemas). Entomophthorales esto
normalmente associados a espcies de
tetraniqudeos, principalmente Panonychus citri (caro purpreo), controlando naturalmente populaes em
condies de campo. As epizootias
naturais de fungos esto diretamente
correlacionadas com pocas chuvosas
e com elevada densidade de hospedeiros. Trabalhos recentemente desenvolvidos pelo Setor de Entomologia da ESALQ-USP e Fundecitrus vm
demonstrando o grande potencial do
uso de isolados de B. bassiana, Metarhizium anisopliae e Verticillium lecanii para o controle de caros em
citros.
Alm dos fungos, alguns vrus podem ocorrer infectando caros no agroecossistema ctrico. comum a ocorrncia de um vrus de partcula livre
em populaes naturais do caro purpreo, na Flrida (Muma, 1955). Esse
patgeno ainda no foi relatado no
Brasil, entretanto, futuramente, poder ser considerado um promissor agente
de controle de P. citri na citricultura.
Dentre os insetos mais importantes
citam-se o bicho-furo, cochonilhas e
cigarrinhas. O bicho-furo, E. aurantiana, ocorre em qualquer poca do
ano nos pomares, com picos crescentes nos meses de janeiro, fevereiro e
maro, e atacam todas as variedades
de laranjas doces. Para o seu controle,
tm sido recomendados os inseticidas
biolgicos Dipel e Ecotech (Bacillus
thuringiensis var. kurstaki), em pulverizao a alto volume, com perfeita
cobertura das plantas.
Podem ser observadas vrias espcies de cochonilhas que colonizam
todas as partes da planta. Alm da
suco da seiva, elas injetam toxinas e
excretam substncias aucaradas sobre as quais desenvolve-se a fumagina, que prejudica a fotossntese. No
Brasil, vm sendo conduzidas pesquisas com os fungos B. bassiana, M.
anisopliae e Colletotrichum gloeosporioides para o controle da cochonilha
Orthezia praelonga. Cesnik et al. (1996)
obtiveram reduo significativa na infestao dessa cochonilha quando
aplicaram o fungo C. gloeosporioides,
em pomares da regio de Limeira-SP.
Foi observada uma reduo de 43% a
82% no nmero de insetos encontrados nas folhas das plantas tratadas, 35
dias aps a aplicao do patgeno.
Aps 70 dias da aplicao, a reduo

Figura 5. Pulverizao de Beauveria bassiana em pomar de

laranja Pera, utilizando-se atomizador tratorizado

na populao da praga atingiu 85% a

96%.
A espcie Aschersonia aleyrodis,
conhecida como fungo vermelho, ataca cochonilhas e moscas-brancas Dialeurodes citri e D. citrifolii. O fungo
coloniza a fase imvel dessas pragas,
deixando-as com aparncia rseo-avermelhada. A poca mais favorvel s
epizootias coincide com a maior precipitao pluviomtrica. Assim, nas condies do Estado de So Paulo, o
patgeno ocorre de novembro a fevereiro e, nos Estados do Nordeste, nos
meses de maio a agosto.
O fungo V. lecanii tambm ocorre
sobre pulges e cochonilhas. No Brasil, vem causando epizootia em populaes de cochonilhas e principalmente sobre a cochonilha verde Coccus
viridis, mantendo as populaes dessas pragas em nveis de danos noeconmicos.
Diversas doenas de plantas de
importncia econmica esto associadas direta ou indiretamente com artrpodos. Alguns grupos de procariotos
fitopatognicos, como as bactrias fastidiosas, do gnero Xylella, so obrigatoriamente transmitidos por hempteros, em sua maioria cigarrinhas. Mais
recentemente, comprovou-se que 3
espcies de cigarrinhas mais comuns,
Acrogonia sp., Oncometopia facialis e
Dilobopterus costalimai, transmitiam a
bactria de plantas contaminadas para
plantas sadias (Gravena et al., 1997).

Em estudos recentes realizados no Laboratrio de Patologia e Controle Microbiano de Insetos da ESALQ/USP,

em colaborao com o Fundecitrus, foi
observada a ocorrncia natural de fungos Entomophthorales, M. anisopliae e
B. bassiana infectando cigarrinhas adultas, em campo. Tambm constatou-se
a patogenicidade de V. lecanii em
condies de laboratrio.
ESTRATGIAS PARA
UTILIZAO DOS
MICRORGANISMOS EM CITROS
Os patgenos, para serem eficientes, necessitam ser empregados corretamente, utilizando-se uma estratgia
que dever ser selecionada considerando as caractersticas da cultura, bioecologia do inseto alvo e o tipo de
patgeno.
Entre as principais estratgias de
uso de patgenos para o controle de
pragas, destacam-se as seguintes: a)
Introduo inoculativa - visa lenta
e contnua eliminao da praga em
locais onde o patgeno ainda no est
presente. Pode ser feita pela transferncia de pequena quantidade de inculo, introduzindo insetos contaminados, cadveres, pedaos das plantas,
meios de culturas e iscas com os patgenos, e at mesmo pela pulverizao
de pequenas reas ou de algumas
plantas. Um exemplo a introduo de
A. aleyrodis usando galhos de citros

Biotecnologia Cincia & Desenvolvimento - n 21- julho/agosto 2001

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Tabela 1. Principais pragas dos citros, seus patgenos e estratgias de emprego.

Praga
caros
Phyllocoptruta oleivora
Brevipalpus phoenicis
Panonychus citri
Mosca das frutas
Thephritidae
Bicho furo
Ecdytolopha aurantiana
Cochonilhas
Chrysomphalus spp.
Coccus viridis
Parlatoria spp.
Orthezia praelonga
Cigarrinhas
Cigarrinhas da CVC

Cupins

Outras

Pulges
Moscas-brancas
Coleobrocas

Patgeno
Hirsutella thompsonii
Verticillium lecanii
Metarhizium anisopliae
vrus de partcula livre
Hirsutella thompsonii
Entomphthorales

introduo inundativa e inoculativa; proteo

introduo inundativa e inoculativa; proteo

Metarhizium anisopliae

introduo inundativa (solo)

Bacillus thuringiensis

introduo inundativa

Myiophagus
Nectria e Myriangium
Fusarium sp.
Verticillium lecanii
Aschersonia aleyrodis
Fusarium sp. (=Atractium)
Nectria e Myriangium
Beauveria bassiana
Colletotrichum gloesporioides
Metarhizium anisopliae

proteo

Verticillium lecanii
Metarhizium anisopliae
Beauveria bassiana
Entomophthorales

introduo inundativa e inoculativa; proteo

Beauveria bassiana
Metarhizium anisopliae
Beauveria bassiana
Verticillium lecanii
Entomophthorales
Beauveria bassiana
Aschersonia aleyrodis
Metarhizium anisopliae

introduo inoculativa (iscas atrativas)

com mosca branca atacadas pelo fungo. Tambm pode-se efetuar a introduo inoculativa dos fungos amigos
em locais onde eles no ocorrem,
como Hirsutella, Myriangium, Myiophagus, Nectria spp., Tetracrium (Telemorfo = Podonectria), Verticillium spp.
e Fusarium coccophilum, Atractium.
b) Introduo inundativa - visa
supresso rpida da praga pela aplicao de uma grande quantidade de
inculo de um patgeno, onde ele
pode ou no estar presente. O patgeno deve atuar independentemente da
densidade populacional da praga e do
inculo existente na rea. A aplicao
de B. thuringiensis para o controle de
lagartas desfolhadoras e do bicho furo so exemplos de introdues inun20

Estratgia de emprego

introduo inoculativa (C.B. clssico)

incremento e proteo
proteo

introduo inundativa e inoculativa; proteo

introduo inundativa e inoculativa; proteo
proteo
introduo inundativa e inoculativa; proteo

proteo

introduo inoculativa
proteo
introduo inoculativa e inundativa
proteo e introduo inoculativa
introduo inundativa

dativas que podem levar a um eficiente

controle dessas pragas, desde que os
patgenos sejam aplicados em concentraes corretas e com equipamentos adequados. c) Aumento ou incremento - admite-se que o patgeno j
se encontre presente no local, porm
que a sua ocorrncia sobre as pragas
seja tardia e, assim, normalmente, no
se consiga evitar os danos nas plantas.
Como o entomopatgeno j se adaptou ao ambiente, existe grande probabilidade de sucesso no controle da
praga quando se utiliza esse procedimento de controle. Assim, o patgeno
necessita de um aumento ou incremento na sua densidade de inculo,
visando formao de focos primrios
e de um potencial de inculo capaz de

Biotecnologia Cincia & Desenvolvimento - n 21 - julho/agosto 2001

antecipar as epizootias, antes que a

praga atinja nveis de danos econmicos. Oferecem condies para ser usados dentro dessa estratgia os fungos
H. thompsonii para o caro da falsaferrugem e os fungos amigos que
ocorrem nos pomares de citros. d)
Conservao ou proteo - trata-se
de uma estratgia das mais importantes
e, quando bem conduzida, pode atingir resultados significativos na preservao do inculo natural, contribuindo
para a formao de focos primrios da
doena e posterior desencadeamento
de epizootias. A conservao pode ser
realizada pela manipulao do ambiente (escolha de variedades, espaamento, tratos culturais e cultivo mnimo) e utilizao de defensivos qumi-

cos seletivos. Essa ltima tcnica

uma das mais importantes dentro
do esquema de preservao dos
patgenos, e visa utilizao de
agrotxicos (acaricidas, inseticidas,
fungicidas e herbicidas) e outros
insumos (adubos foliares), seletivos
para os patgenos. Os defensivos e
insumos no-seletivos devem ser
evitados, e os compatveis devem
fazer parte dos programas de conduo da cultura, podendo, s vezes, ser misturados com o patgeno.
As estratgias de utilizao de
entomopatgenos em pomares de
citros para as principais pragas da
culturas podem ser observadas na
Tabela 1.
CONSIDERAES FINAIS
A dificuldade de se quebrar o
paradigma do uso do controle qumico em citros est no fato do
citricultor desconhecer e de no
acreditar no potencial de outras
prticas, de cunho alternativo ou ecolgico. o prprio citricultor quem,
usando tcnicas inadequadas, torna o
controle de pragas pouco eficaz nessa
cultura. Estudos com vistas a empregar
microrganismos e caldas fertiprotetoras no sistema de produo so de
grande importncia para o controle
sustentvel das pragas e, sobretudo,
para a reduo dos custos de produo
dessa cultura. A utilizao de biofertilizantes ou de entomopatgenos visando ao controle de uma praga deve,
obrigatoriamente, fazer parte de um
projeto de manejo ecolgico, levandose em conta o conhecimento das interaes desses produtos e de seus impactos sobre as relaes trofobiticas
dos organismos envolvidos (planta,
pragas e inimigos naturais) no agroecossistema ctrico.
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Figura 6. Frutificao do fungo

Fusarium sp. (=Atractium sp.)
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