Atividade do leo de Eucalyptus citriodora e Azadirachta indica no controle de Colletotrichum acutatum em morangueiro

Cludia Regina Dias-Arieira1*, Lucas da Rocha Ferreira1, Jailson de Oliveira Arieira2, Edenilson Gonalves Miguel1, Mateus Augusto Donega3, Regina Cssia Ferreira Ribeiro4
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Universidade Estadual de Maring, Campus Regional de Umuarama, Estrada da Paca s/n, Bairro So Cristvo, CEP 87507-190, Umuarama, PR; Universidade Paranaense, Av. Londrina, Umuarama, PR; 3Universidade de So Paulo, ESALQ, Piracicaba, 13418-900; 4Universidade Estadual de Montes Claros, Campus de Janaba, CP 91, 39440-000, Janaba, MG. Autor para correspondncia: Cludia Regina Dias-Arieira (cdiasarieira@brturbo.com.br) Data de chegada: 23/04/2009. Aceito para publicao em: 15/07/2010. 1652

RESUMO
Dias-Arieira, C.R.; Ferreira, L.R.; Arieira, J.O.; Miguel, E.G.; Donega, M.A.; Ribeiro, R.C.F. Atividade do leo de Eucalyptus citriodora e Azadirachta indica no controle de Colletotrichum acutatum em morangueiro. Summa Phytopathologica, v.36, n.3, p.228-232, 2010.
A flor-preta uma das doenas mais importantes do morangueiro e a bu sca por a lterna tiva s de controle tem sido u ma consta nte, principa lmente em rea s de cu ltivo org nico. Assim, objetivou -se a va liar a eficincia , in vitro e in viv o , dos leos de Eu c a ly p tu s c itrio d o ra e Aza d ira c h ta in d ic a no controle de Co lle to tric h u m acutatum em morangueiro. No experimento in vitro determinou-se a inibio do crescimento micelial qua ndo o fungo foi submetido aos extratos nas concentraes de 0; 0,25; 0,5; 1,0 e 1,5%. No campo, a va liou -se o controle da doena com a a plica o dos leos na s concentraes de 0, 0,5 e 1,0%, pulverizados em intervalos de 7, 15 e 30 dias, em plantas inoculadas com suspenso de 10 6 condios/mL. As a va lia es fora m rea liza da s sema na lmente, observa ndo-se a ocorrncia e tamanho de leses no pednculo e nos frutos, abortamento floral, produtividade, e ocorrncia natural da doena. In vitro todos os tra tamentos apresenta ra m redu o significativa do crescimento micelial do fungo quando comparados ao controle. No campo, apenas o leo de nim apresentou efeito significativo, reduzindo o abortamento floral e a ocorrncia de frutos doentes advindos de flores inoculadas. Porm, ma ior ocorrncia na tural de doena foi observada quando a dosagem de 1,0% foi aplicada semanalmente.

Palavras-chave adicionais: flor-preta, morango, leo essencial, nim, eucalipto.

ABSTRACT
Dias-Arieira, C.R.; Ferreira, L.R.; Arieira, J.O.; Miguel, E.G.; Donega, M.A.; Ribeiro, R.C.F. Eucalyptus citriodora and Azadirachta indica oil activity in the control of Colletotrichum acutatum, in strawberry crop. Summa Phytopathologica, v.36, n.2, p.228-232, 2010.
Anthracnose is one of the most important diseases in strawberry crop, and the search for control alternatives has been frequent, especially in organic cultivation areas. Thus, the present study aimed to evaluate the in vitro and in vivo efficiency of Eucaliptus citriodora and Azadirachta indica oil on the control of Colletotrichum acutatum in strawberry. In the in vitro experiment, mycelial growth inhibition was determined when the fungus was subjected to extracts at the following concentrations: 0; 0.25; 0.5; 1.0; and 1.5%. In the field, the disease control was evaluated through oil spraying at 0, 0.5 and 1.0% concentrations at intervals of seven, fifteen and thirty days, in plants inoculated with 10 6 conidia/mL suspension. Evaluations were weekly performed, and parameters such as occurrences and size of lesions in the peduncle and in the fruits, flower abortion, productivity, and natural disease occurrences were observed. In vitro, all treatments showed significant reduction in the mycelial growth relative to control. In the field, only neem oil had a significant effect decreasing flower abortion and the occurrences of sick fruits originated from inoculated flowers. However, natural disease occurrence was higher when 1.0% was weekly sprayed.

Keywords: anthracnose, strawberry, essential oil, neem, eucalyptus.

Atualmente, a flor preta considerada uma das mais destrutivas doenas do morangueiro (Fragaria x ananassa Duch.). O agente causal da doena o fungo Colletotrichum acutatum Simmonds que, alm de infectar as flores, causa sintomas em frutos, pednculos, folhas, meristemas apicais e parte superior do rizoma (25). As perdas ocasionadas variam entre 30 e 68 % (13). Contudo, a destruio total da lavoura pode ocorrer se as condies climticas forem favorveis ao fungo. Os principais sintomas da doena so leses escuras que se iniciam no clice e, posteriormente, atingem o boto ou a flor, tornando-os secos, mumificados e de colorao castanho escura. O pistilo, ovrio e

clice ficam totalmente secos e escuros. Nos fololos observa-se a presena de manchas necrticas irregulares. O fungo favorecido por temperaturas em torno de 25 a 30C e alta umidade. Perodos de chuva por mais de dois dias consecutivos so altamente favorveis ao rpido desenvolvimento da doena. Sob estas condies, observa-se a formao de massas rosadas de condios do fungo sobre os rgos afetados (25). Em reas novas o patgeno introduzido principalmente por mudas contaminadas (24), e a sobrevivncia ocorre nos restos culturais que servem como fonte de inculo para os cultivos posteriores. A disseminao da doena nos canteiros d-se pela gua de chuva e

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irrigao, sendo favorecida pela cobertura plstica do canteiro. Adubaes pesadas de nitrognio e fsforo podem promover o aumento da incidncia da doena (13). No que tange ao controle, o emprego de cultivares resistentes ainda limitado, visto que a maioria dos gentipos cultivados suscetvel. Alm disto, no existem fungicidas que possam ser oficialmente recomendados para o controle da flor preta, sendo os produtos registrados para antracnose do morangueiro (Colletotrichum fragariae Brooks) de baixa eficincia para C. acutatum (24). Alm destes fatores, atualmente o mercado de produtos orgnicos encontra-se em expanso e a busca por mtodos alternativos de controle de doenas tem sido uma constante. Neste contexto, diversas plantas medicinais vm sendo avaliadas para o controle de fungos fitopatognicos. Pesquisas tm indicado que extratos de plantas podem apresentar efeito direto sobre o fungo, alterando a germinao, formao de apressrio, crescimento de hifas ou produo de esporos, ou ainda apresentar efeito sobre a planta, por induo de mecanismos de resistncia (4, 10, 16, 17). Diante do exposto, o trabalho objetivou avaliar a atividade dos leos de eucalipto (Eucaliptus citriod ora Hooker M.) e nim (Azadirachta indica Juss.) sobre o crescimento micelial de C. acutatum, in vitro, e no controle da doena no campo.

MATERIAL E MTODOS Teste in vitro Para a realizao do experimento, preparou-se o BDA e adicionouse a ele leo de nim ou leo de eucalipto nas concentraes de 0, 0,25; 0,5; 1,0 e 1,5% (v:v). Aps autoclavagem, o material foi vertido em placas de Petri com nove centmetros de dimetro. No centro de cada placa foi depositado um disco de miclio de C. acutatum com 0,8 cm de dimetro. A populao pura do fungo utilizada no experimento foi anteriormente isolada de morangueiro e gentilmente cedida pela Clnica de Fitopatologia da Universidade Estadual de Maring-Campus Sede. A populao foi previamente multiplicada em placas de Petri contendo BDA. As placas contendo os tratamentos foram incubadas em B.O.D. a 27 C e o crescimento micelial avaliado aps dois, quatro e seis dias, usando-se rgua milimetrada. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com quatro repeties, sendo as mdias comparadas pelo teste Tukey a 5% de probabilidade. Avaliao no campo O experimento foi conduzido na Universidade Estadual de Maring Campus Regional de Umuarama, entre os meses de abril e agosto de 2006. Mudas de morangueiro cultivar Dover foram transplantadas para vasos com capacidade para 2 L, contendo solo esterilizado. Cada vaso recebeu duas mudas e foi mantido sobre bancadas em condio ambiente. As plantas foram adubadas semanalmente com 50 mL de soluo de NPK (4-14-8) e irrigadas sempre que necessrio. Aps 45 dias do transplantio, iniciou-se a pulverizao das plantas com os produtos (leo de nim ou leo de eucalipto), nas concentraes 0, 0,5 e 1,0%, diludos em gua. As aplicaes foram realizadas periodicamente, com intervalos de sete, quinze ou trinta dias. Cada tratamento constou de quatro repeties. Aps 90 dias do transplantio, no incio da fase de florescimento, realizou-se a inoculao das plantas. Para obteno do inculo, o fungo foi multiplicado em placas de Petri, contendo o meio BDA, por dez dias, sendo mantida a B.O.D. a 27 C. Posteriormente, adicionou-se s

placas 10 mL de gua destilada esterilizada, e os condios foram removidos com o auxlio de um pincel. A suspenso foi ajustada para 10 6 condios/mL, utilizando-se cmara de Neubauer e microscpio ptico. A suspenso de condios foi aplicada em diferentes partes da planta, pincelando-as com a suspenso do inculo at o escorrimento. No pednculo foi feito um ferimento longitudinal com aproximadamente 1,5 cm de comprimento, usando agulha hipodrmica. Os botes florais e os frutos jovens foram feridos com quatro furos feitos com agulha hipodrmica. Em cada vaso, ou seja, para cada tratamento, foram inoculados trs pednculos, trs botes florais e trs frutos jovens. Cada parte inoculada foi marcada amarrando-se a ela uma fita colorida. As avaliaes iniciaram-se sete dias aps a inoculao e foram feitas semanalmente, avaliando-se: ocorrncia de sintomas no pednculo e tamanho da leso, abortamento floral, ocorrncia de leses nos frutos e tamanho das leses e produtividade. Alm da ocorrncia de sintomas nas partes inoculadas, avaliou-se tambm a ocorrncia natural de sintomas. As mdias das temperaturas mximas e mnimas registradas no perodo foram de 26,70 oC e 15,84 oC, respectivamente. O desenho experimental foi um fatorial 3x4, sendo trs dosagens e quatro pocas de aplicao do produto. Os valores obtidos durante a avaliao foram submetidos anlise fatorial e teste de mdia ScottKnott a 5 e 10% de probabilidade, usando o programa estatstico SISVAR. Para as variveis que apresentaram interao, realizou-se a anlise de regresso pelo programa SPSS. Foram avaliados os modelos linear, quadrtico, cbico, exponencial e logartmico.

RESULTADOS E DISCUSSO Teste in vitro Observou-se que o crescimento micelial do fungo foi significativamente inibido com a utilizao dos leos, independente da sua concentrao. Contudo, foi possvel observar (Tabela 1) que as concentraes de 1,0 e 1,5%, tanto de leo de eucalipto, quanto de nim, foram as que proporcionaram maiores redues no desenvolvimento fngico, no diferindo estatisticamente entre si. As concentraes de 0,25 e 0,5% apresentaram mdias intermedirias quando comparadas aos outros tratamentos. A atividade antifngica de leos essenciais sobre espcies de Colletotrichum j foi evidenciada por outros pesquisadores. Bernardo et al. (3) observaram 100% de inibio na germinao de condios de C. graminicola (Ces.) Wils quando expostos ao leo de Ocimum basilicum L., Baccharis trimera (Less.) DC. e Ruta graveolens L. Por
Tabela 1. Dimetro mdio da colnia e porcentagem de inibio do crescimento micelial de C. acutatum exposto a diferentes concentraes de leo de nim (A. indica) e leo de eucalipto (E. citriodora), aps seis dias de incubao a 27 C
Concentraes leo 1 de nim Porcentagem de 2 inibio leo de 1 eucalipto Porcentagem de 2 inibio

0,00 0,25 0,50 1,00 1,50

1

9,0 a 2,3 b 2,0 bc 1,4 c 1,4 c

74 ,4 77 ,8 84 ,4 84 ,4

9,0 a 5,8 b 4,3 b 0,8 c 0,8 c

35 ,6 52 ,2 91 ,1 91 ,1

Mdias seguidas pela mesma letra na coluna no diferem entre si pelo teste Tukey 5%. 2 Valores comparados ao mximo crescimento micelial (controle).

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outro lado, Stangarlin et al. (23) constataram que o extrato bruto no autoclavado de E. citriodora, estimulou a germinao de esporos de C. graminicola, contudo houve reduo de at 34% na formao de apressrios, quando submetidos a concentraes do extrato acima de 10%. Observou-se a inibio completa do crescimento micelial do fungo quando exposto ao leo de eucalipto nas concentraes de 1,0 e 1,5% (Tabela 1), uma vez que o dimetro respectivo do crescimento equivale ao tamanho do disco de miclio depositado na placa. Bonaldo et al. (4) relataram que extratos aquosos autoclavado de E. citriodora, com concentraes superiores a 5% inibiram a germinao de esporos de Colletotrichum lagenarium (Pass.) Ells & Halst em mais de 90%, verificando inclusive que, a autoclavagem do extrato promoveu maior inibio. Extratos e leo de E. citriodora foram eficientes para controlar tambm o crescimento micelial de Didymella bryoniae (Fuckel) Rehm (10), Sclerotium cepivorum Berk (20) e Alternaria triticina Prasada e Prabhu (21). Inibies superiores a 75% tambm foram obtidas quando o fungo foi exposto ao leo de nim, nas concentraes acima de 0,5% (Tabela 1). No trabalho realizado por Ogbebor et al. (18), alm do extrato de A. indica reduzir significativamente o crescimento micelial de C. gloeosporioides (Penzig) Saccardo, promoveu a reduo de 34,62% na germinao de esporos, aps cinco dias de incubao. Extratos metanlicos de nim promoveram inibies na ordem de 20,7 e 24,4% do crescimento micelial de C. lindemuthianum (Sacc. & Magnus) Brioso e Cavara e C. dematium (Pers.:Fr) Grove, respectivamente (11). Diversas substncias com efeito antifngico tm sido isoladas de E. citriodora e A. indica. No primeiro destacam-se principalmente o citronelol (aproximadamente 85%), alm de geraniol, isopulegol, cineol, estragol, e pineno, cimeno, entre outras (8). Apesar de o citronelol ter sido citado como o principal responsvel pelo controle da podrido provocada por Botrytis cinerea Pers. em mas, no foi eficiente em controlar C. gloeosporioides nestes frutos (14). Em A. indica, a azadiractina e os terpenides so as substncias mais comumente citadas com esta atividade. Govindachari et al. (11) observaram que a azadiractina, quando usada pura, no apresentou atividade antifngica expressiva, porm, seu efeito foi acentuado quando se adicionou terpenides, indicando o efeito sinergstico destas substncias. Avaliao no campo Nos experimentos realizados no campo, no houve interao significativa entre os fatores avaliados, pocas de aplicao e dosagens, quando se utilizou o extrato de eucalipto. Esses resultados so semelhantes aos observados por Ogbebor et al. (18), no qual plantas que foram eficientes em controlar o crescimento micelial de C. gloeosporioides, como Ageratum conyzoides L., Jatropha curcas L. e Vernonia amygdalina Del., apresentaram ndice

de doena superior testemunha, quando aplicadas no campo. No entanto, no trabalho realizado por Bonaldo et al. (4), o extrato aquoso autoclavado de E. citriodora induziu a sntese de fitoalexinas em cotildones de soja quando aplicado numa concentrao igual ou superior a 10%; no caso de extrato no autoclavado, a induo ocorreu a partir da dosagem de 15%. No mesmo experimento os autores observaram que a aplicao do extrato no autoclavado reduziu o tamanho das leses provocadas por C. lagenarium em folhas de pepino, contudo no se observou efeito sistmico na induo de resistncia. Outros trabalhos relatam a eficincia do extrato de E. citriodora no controle de fungos, mas a maioria deles avalia o crescimento micelial em condies controladas e, muitas vezes, a eficincia envolve dosagens elevadas do leo. Stangarlin et al. (23) observaram que a reduo de 14 a 34% na formao de apressrios de C. graminicola foi obtida quando o extrato de E. citriodora foi aplicado em concentraes superiores a 10%. No trabalho realizado por Lee et al. (14), o leo de E. citriodora inibiu o crescimento dos fungos B. cinerea, Rhizoctonia solani Khn, Fusarium oxysporum Schlecht. e Pythim ultimum Throw. em 91, 87, 57 e 50%, respectivamente, porm no inibiu o crescimento micelial de C. gloeosporioides. Nos experimentos desenvolvidos por Diniz et al. (9), a maioria dos extratos de plantas avaliados foi pouco eficiente em reduzir a intensidade de requeima em tomateiro, e os autores consideram que quatro fatores devem ser considerados nestes casos: a ineficincia dos compostos presentes nos extratos, o baixo contedo de substncias txicas ao fungo, as condies ambientais favorveis doena, e/ou variabilidade dos dados obtidos. No que tange ao leo de nim, a ocorrncia natural de doena foi influenciada pela poca de aplicao e dosagens (Tabelas 2 e 3). As dosagens de 0,5 e 1,0% estimularam a ocorrncia natural de sintomas em frutos, quando comparadas ao controle, porm no diferiram estatisticamente entre si (Tabela 2). O estudo da interao indicou que a dosagem de 1,0% aplicada seman almen te foi a que possibilitou maior ocorrncia natural da doena nos frutos (dados no apresentados), diferindo estatisticamente das demais interaes (P<0,05). Menor ocorrncia de abortamento de flores de morangueiro inoculadas com C. acutatum foi observada quando se utilizou leo de nim na dosagem de 0,5% (Tabela 2), independente da poca de aplicao, ou seja, no foi constatada interao entre os fatores. Nos frutos que resultaram das flores inoculadas, as dosagens de 0,5 e 1,0% promoveram reduo significativa (P<0,05) no surgimento de sintomas. Neste caso, a dosagem de 0,5% aplicada quinzenalmente apresentou maior reduo no nmero de frutos lesionados, sendo a interao significativa a 5% (Figura 1). A Figura 1 mostra que para aplicao mensal inverte-se a dosagem mais eficiente, aumentado o controle a 1,0%, confirmando a interao entre os fatores.

Tabela 2. Ocorrncia de sintomas e produtividade de morangueiro inoculado com C. acutatum, submetido a diferentes dosagens de leo de nim. Do sag e m Test 0,5% 1,0% CV(%) FI* 1,50 2,58 1,83 47 ,1
ns

FFI* 1,00 a 0,08 b 0,50 b 19 ,6

AF** 1,50 a 0,25 b 1,25 a 129,8

PL* 2,75 2,67 2,42 28 ,8

ns

CLP* 11,72 15,60 9,75 105,4

ns

ON* 10,00 a 16,08 b 18,87 b 26 ,5

Prod* 154,25 153,17 162,08 22 ,2

ns

FI: frutos inoculados; FFI: frutos originados de flores inoculadas; AF: abortamento floral; PL: pednculos lesionados; CLP: comprimento das leses nos pednculos (cm); ON: ocorrncia natural da doena; PROD: produtividade (g). Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem entre si pelo teste Scott-Knot a 5% (*) e 10% (**) de probabilidade.

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Tabela 3. Ocorrncia de sintomas e produtividade de morangueiro inoculado com C. acutatum, submetido a diferentes pocas de aplicao do leo de nim. poca Test Seman Quinzen Mensal CV (%) FI* 1,50 2,62 2,00 2,00 47 ,1
ns

FFI* 1,00 0,38 0,38 0,12 149,6

ns

AF* 1,50 0,88 0,88 0,50 129,8

ns

PL* 2,75 2,50 2,62 2,50 28 ,8

ns

CLP* 11,72 10,15 18,35 9,52 105,4

ns

ON* 10,00 a 16,62 b 15,85 b 18,75 b 26 ,5

PRO D* 154,25
ns

144,86 174,25 153,75 22 ,2

FI: frutos inoculados; FFI: frutos originados de flores inoculadas; AF: abortamento floral; PL: pednculos lesionados; CLP: comprimento das leses nos pednculos (cm); ON: ocorrncia natural da doena; PROD: produtividade (g). Mdias seguidas pela mesma letra nas colunas no diferem entre si pelo teste Scott-Knot a 5% (*) e 10% (**) de probabilidade.

Figura 1. Interao entre poca de aplicao e dosagens do leo de nim sobre ocorrncia de frutos sintomticos originados de flores inoculadas com Colletotrichum acutatum.

Frutos lesionados

poca de aplicao 0,50% 1,00%

pocas: 1: testemunha; 2: semanalmente; 3: quinzenalmente; 4: mensalmente.

O modo de ao do leo de nim no controle de fitopatgenos vem sendo investigado por inmeros pesquisadores. De acordo com Guleria & Kumar (12), extratos de nim promoveram alteraes e estimularam mecanismos naturais de defesa em Sesamum indicum L., contudo no inibiram significativamente os esporos de Alternaria sesami (Kaamura) Mohanty e Behera. Estes resultados esto de acordo com os obtidos anteriormente por Paul & Sharma (19) no controle de Dreschlera graminea (Rabenh. ex. Schlech.) Shoemaker em cevada. Dentre os mecanismos ativados, constatou-se o aumento de peroxidases, compostos fenlicos e fenilalanina-amnia-liase (12, 19). Segundo Amadioha & Obi (2), a aplicao de extratos de leo de nim em feijo caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp) reduziu significativamente a ocorrncia de leses de antracnose provocadas por C. lindemuthianum, apresentando efeito fungitxico superior ao fungicida benomyl. No controle de Pyricularia oryzae Cav. em arroz, o leo e extratos de nim tambm promoveram redues semelhantes ao fungicida carbendazin 0,1% i.a., comprovando o potencial para o controle da doena no campo (1). Resultados semelhantes foram obtidos por Paul & Sharma (19), no controle de D. graminea em cevada e de Phytophthora infestans (Mont.) de Bary) em tomateiro (9). Carneiro et al. (7) observaram que o leo de nim foi eficiente no controle do odio em feijoeiro, principalmente quando aplicado seis horas antes da inoculao, reduzindo em at 65% o nmero de leses nas folhas. Contudo, os autores verificaram que o efeito protetor diminui com o passar do tempo, 54 e 78 horas. Segundo Martinez et al. (15) a exposio do leo de nim a altas temperaturas e a radiao

solar promove a degradao dos compostos ativos. O potencial do nim em controlar doenas no campo, mesmo quando aplicado em baixas concentraes foi evidenciada em diversos trabalhos. Carneiro et al. (6) observaram que o leo de nim foi eficiente em controlar odio do tomateiro, quando aplicado nas concentraes de 0,25 ou 0,5%. O controle da cercosporiose em amendoim foi obtido com o uso do leo nas concentraes de 0,5 e 1,0% (22). Em sementes de girassol a reduo na incidncia de Alternaria alternata (Fr.) Kiessler foi de quase 100%, quando se utilizou extrato de sementes de nim a 1% (5). Nas condies em que o experimento foi realizado observouse que apesar do leo de E. citriodora ter inibido completamente o crescimento micelial de C. acutatum, nenhum efeito significativo foi observado no controle deste fungo no campo. O leo de A. indica por sua vez foi eficiente em controlar o crescimento micelial e em reduzir a ocorrncia de doenas quando aplicado nas flores, diminuindo tanto o abortamento floral, quanto o nmero de frutos sintomticos originados de flores inoculadas.

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Summa Phytopathol., Botucatu, v. 36, n. 3, p. 228-232, 2010