Cap Comunicao Qumica

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Capítulo 3 Comunicação Química em Peixes Chemical

Communication in Fish
Chapter · October 2006
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7 authors, including:
André Luis da Silva Castro Eliane Gonçalves-de-Freitas

Instituto Federal Goiano São Paulo State University
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Elyara Maria Pereira-da-Silva Luciana Jordão

University of São Paulo Veris Óleos Vegetais
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Bayesian analysis for fish's agonistic behavior studies View project
Sexual selection and social hierarchy in fishes View project
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Capítulo 3
Comunicação Química em Peixes
Gilson Luiz Volpato; André Luis da Silva Castro; Eliane Gonçalves de

Freitas; Percília Cardoso Giaquinto; Marisa Fernandes de Castilho;
Elyara Maria Pereira-da-Silva; Luciana Cardeliquio Jordão
Research Center on Animal Welfare – RECAW
Laboratório de Fisiologia e Comportamento Animal, Departamento de Fisiologia
IB, CAUNESP, UNESP, CxP 510; 18618-000 – Botucatu – SP <gilvolp@gmail.com>
Resumo
Neste capítulo enfatizamos a comunicação química intraespecífica, embora sejam também considerados
alguns aspectos da troca de informações por pistas químicas entre espécies. Apesar da ampla literatura
internacional neste tópico, a comunicação química tem sido pouco investigada no Brasil. Assim, alguns
experimentos sobre espécies do Brasil são evidenciados neste texto. Primeiramente, conceituamos
comunicação animal e mostramos a nomenclatura mais aceita nesta área. Então, mostramos aspectos
anatômicos e fisiológicos do sistema olfatório em peixes. Em seguida, apresentamos algumas
generalizações sobre a evolução da comunicação química nos animais. Os processos específicos mais
profundamente abordados aqui são os feromônios para reprodução e alarme, bem como as substâncias de
distúrbio e outros estímulos químicos que acalmam e facilitam o reconhecimento individual em peixes. O
envolvimento da comunicação química sobre o estresse e o crescimento são também abordados.
Incluímos alguns fatores que afetam a comunicação química em peixes (desenvolvimento, coloração
ambiental, poluição ambiental e ritmos biológicos). Também discutimos como a informação sobre a
comunicação química em peixes pode melhorar delineamentos experimentais para pesquisas em peixes e
trazer idéias para a prática da aqüicultura. Este capítulo termina com uma discussão crítica sobre o bem-
estar em peixes, considerando que a comunicação química aumenta a vida perceptual dos peixes, assim
ampliando sensações que devem ser consideradas neste assunto.
Palavras chave: estresse, crescimento, comunicação química, feromônios, peixes, bem-estar
Chemical Communication in Fish

Abstract
In this chapter we emphasize intra-species chemical communication, although some aspects of
information exchange by chemical cues among species are also considered. Despite the wide international
literature on this topic, chemical communication in fish has been little investigated in Brazil. Therefore,
some experiments on Brazilian species are evidenced in this text. Firstly, we conceptualize animal
communication and show the most accepted nomenclature in this area. Then, we include anatomical and
physiological aspects of olfactory system in fish. After that, some generalizations about evolution of
animal chemical communication are presented. The specific process more deeply considered concerns
pheromones for reproduction and alarm, as well as disturbance substances and other chemical cues that
16 Comunicação química em peixes
calm and facilitates individual recognition in fish. Involvement of chemical communication on stress and
growth were also discussed. We also include some factors affecting chemical communication in fish
(development, environmental color, environmental pollution and biological rhythms). We discuss how
information about chemical communication in fish may improve experimental designs for research on
fish and bring some insights for practices in aquaculture. This chapter ends with a critical discussion about
fish welfare, considering that chemical communication increases the perceptual fish life, thus enlarging
sensation that must be considered on this issue.
Key words: stress, growth, chemical communication, pheromones, fish, welfare
1. Introdução
A comunicação é uma das funções essenciais para a vida dos animais. Enquanto
a comunicação entre células é muito investigada, a comunicação entre organismos tem
recebido bem menos atenção. Mesmo assim, avanços importantes ocorreram nesta
área. Possivelmente por uma questão antropomórfica, muitos estudos privilegiaram o
papel da visão na comunicação animal, o canal sensorial primordial da espécie humana.
À medida que os estudos foram avançando, outras modalidades sensoriais foram se
mostrando tão ou mais importantes que a visão para determinados grupos animais.
Atualmente, devido aos estudos em vários grupos taxonômicos, sabe-se que a troca de
informações entre os animais pode ocorrer por vias visuais, sonoras, químicas, táteis,
eletromagnéticas, e por ondas de temperatura. É também bem estabelecido que a
importância de cada via está relacionada com o hábito e história filogenética dos
animais, mas pode também ser alterada ao longo do desenvolvimento de um indivíduo
(ontogenia).
Neste capítulo trataremos de uma modalidade sensorial específica, a química.
Trata-se da percepção de fatores químicos que levam a alterações no organismo
receptor. Apesar da existência de canais sensoriais que permitem a troca de
informações, para falarmos em comunicação devemos considerar a existência de um
organismo emissor e de um organismo receptor desse sinal químico. Numa
consideração mais ampla do termo “comunicação”, apenas essa relação (emissor e
receptor) é suficiente para que se considere comunicação entre animais. De fato,
quando um predador sente o cheiro de uma presa, pode tentar capturá-la, havendo
neste caso uma mudança comportamental mediada por via química. Obviamente, não
se pode dizer que a presa teve a intenção de avisar ao predador sobre sua presença.
Nem se pode considerar que esse tipo de aviso seja benéfico para a presa e, portanto,
foi selecionado favoravelmente. Mas também não podemos deixar de dizer que houve
comunicação, apesar de não ter havido a “intenção” explícita de emiti-la.
Há casos, no entanto, em que o sinal é liberado pelo emissor apenas
acidentalmente. Por exemplo, choques mecânicos na pele de alguns peixes rompem as
células “club”, as quais eliminam substâncias que provocam nos coespecíficos (animais
da mesma espécie) resposta de alerta e fuga do perigo. Nesse caso, a liberação foi
acidental; por exemplo, decorrente da mordia de um predador. Em outros casos, a
liberação de fatores químicos decorre de processos fisiológicos mais ativos do emissor.
Por exemplo, na época reprodutiva as fêmeas podem estimular quimicamente os
machos liberando fatores químicos na água. A partir desses dois exemplos, observa-se
que no primeiro caso a emissão é acidental e não traz vantagem evidente ao emissor.
No segundo caso, a emissão do fator químico envolve todo um mecanismo liberador
Comunicação química em peixes 17
que é regulado pelas circunstâncias do período e momento, trazendo vantagens ao
emissor e receptor (a efetivação da reprodução). Porém, nesses dois casos houve
comunicação (transferência de informação do emissor para o receptor), podendo-se
pensar inclusive que houve vantagens adaptativas ao menos a um dos componentes do
sistema de comunicação (emissor e/ou receptor).
No entanto, segundo Alcock (2001), se um sinal emitido não traz vantagem
significativa para o emissor, ele tende a desaparecer no decurso da evolução. Nesse
caso, toda comunicação tenderia a ter sentido biológico apenas quando há vantagens
ao emissor. Portanto, apesar do conceito geral apresentado acima, biologicamente
falando a comunicação animal é restrita aos casos em que há essa vantagem e, nesses
termos, podemos falar em ser emitida intencionalmente pelo emissor. Não uma
intenção consciente, mas uma emissão que é vantajosa e evolutivamente selecionada.
Neste texto estaremos considerando o termo comunicação principalmente no
sentido biológico defendido por Alcock (2001), mas mesmo assim para alguns
exemplos houve a necessidade de ampliarmos esse conceito para além da restrição
proposta por esse autor. Quando um predador sente o cheiro da presa, trata-se de
comunicação química, cujo único beneficiado será o receptor e não o emissor. Embora
esse comportamento do emissor não seja evolutivamente selecionado (focando-se na
desvantagem que traz à presa), ele é vantajoso para o predador. Na realidade, um
balanço entre vantagens e desvantagens para presas e predadores numa comunidade
direciona o sentido exato da evolução desses processos.
Aqui nos restringimos à olfação, sem nos preocuparmos com a gustação.
Embora essas sejam modalidades sensoriais que muitas vezes se complementam, para
tratarmos da “comunicação” entre os animais a olfação é, sem dúvida, a principal
modalidade. Nosso enfoque será mais restrito a peixes de água doce, incluindo
resultados de pesquisas desenvolvidas pelo grupo dos autores, na expectativa de dar ao
leitor uma maior proximidade entre os aspectos teóricos e as conseqüências práticas
(para a pesquisa e para a produção). Porém, os conceitos gerais e implicações aqui
apresentados são também válidos para as espécies marinhas.
Subjacente à nossa apresentação está a concepção de que para compreendermos
os peixes devemos considerá-los organismos complexos num ambiente também
complexo, onde o exame das partes isoladas apenas nos fornece algumas pistas, e que
a compreensão desses organismos requer uma abordagem mais holística. A este
respeito, veja o recente trabalho de Bateson (2005). Em nosso restrito tópico,
mostraremos essa concepção apresentando as várias inter-relações que a comunicação
tem com a vida dos peixes e, posteriormente, com os sistemas de estudo e de
produção desses organismos. Ao final, trataremos as implicações dessa discussão sobre
o bem-estar dos peixes, um assunto atual e que tem direcionado recentes legislações
sobre a pesca, a produção animal e a ética na pesquisa em nosso país e no mundo.
2. Tipos de sinais químicos

O meio aquático é propício para a comunicação química, pois os fatores
químicos podem se dissolver na água (Hara, 1994). Esses fatores são especialmente
importantes nas situações em que a percepção visual é prejudicada, como no caso de
peixes que vivem em cavernas (espécies hipógeas), ou mesmo durante a noite nas
espécies epígeas (vivem fora das cavernas). No entanto, no ambiente aquático a

comunicação química é mais limitada nas áreas com grandes turbulências ou alto fluxo
de água (Mirza e Chivers, 2001).
A terminologia sobre as substâncias envolvidas na comunicação entre
indivíduos ainda é controversa. Assim, apresentaremos as definições mais aceitas e
especificaremos os termos adotados neste capítulo. Como as traduções ao português
ainda não estão claramente definidas, sempre que necessário faremos alusão aos
termos em inglês aos quais estamos nos referindo.
Semioquímicos (“Semiochemicals”; do Grego, semeion = sinal) (Law e
Regnier, 1971; Kamps e Neill, 1999; Wyatt, 2003) designam as substâncias envolvidas
na comunicação animal e serão adotados neste capítulo. Os Aleloquímicos
(“Allelochemicals”) são substâncias que agem entre diferentes espécies, sendo
categorizadas em função dos custos e benefícios do emissor e do receptor. Os
Alomônios (“Allomones”) são aleloquímicos cuja liberação traz vantagens ao animal
emissor à custa do receptor; os Cariomônios (“Kairomone”) trazem vantagem para o
animal receptor; e os Sinomônios (“Synomones”) conferem vantagens tanto ao
indivíduo emissor quanto ao(s) receptor(s) (Wyatt, 2003).
Além dessas substâncias, existem aquelas que agem especificamente entre
indivíduos de uma mesma espécie. Nesse caso, temos os feromônios, que são
compostos químicos que evocam respostas nos coespecíficos (Wyatt, 2003), além de
serem produzidos por células em locais definidos do corpo dos animais. Possuem
basicamente dois mecanismos de ação (via receptores de membrana ou nucleares) e
enquadram-se aqui os feromônios reprodutivos e os de alarme.
Há, no entanto, um grupo de semioquímicos que envolvem vários compostos e
que causam respostas específicas entre coespecíficos. Embora sejam reportadas em
alguns casos como feromônios, não faremos esta consideração. Serão tratadas como
um grupo à parte. Nossa razão para isso é que essas substâncias têm sido estudadas a
partir de extratos complexos, onde vários componentes químicos podem estar
presentes e dos quais nada se conhece sobre o mecanismo de ação. Assim, nos parece
mais adequada cautela evitando tratá-las como feromônios. Esses semioquímicos são
aqui divididos em dois grandes grupos: as que causam ações perturbadoras
(substâncias de distúrbio) e as calmantes. As substâncias calmantes podem,
genericamente, incluir as substâncias que facilitam o reconhecimento entre
coespecíficos, uma vez que podem servir de elemento social homeostático reduzindo
as interações agonísticas (Giaquinto e Volpato, 1997). Na literatura, no entanto,
muitas vezes se encontra a denominação “feromônio de distúrbio”, mas a composição
e os sítios de produção desses semioquímicos ainda não são conhecidos para permitir
essa especificação. Tanto os feromônios quando as substâncias de distúrbio e as
calmantes serão mais detalhadamente discutidas a seguir e, posteriormente, mostradas
quando da discussão sobre processos específicos afetados pela comunicação química.
3. O sistema olfatório em peixes

Tem sido demonstrado que no reconhecimento da substância de alarme de
coespecíficos e de predadores (Pfeiffer, 1977; Chivers e Smith, 1993) a olfação é uma
modalidade sensorial necessária. Os receptores olfatórios são neurônios bipolares que,
juntamente com as células secretoras de suporte, formam o epitélio olfatório,
localizado na cavidade nasal. Essas cavidades apresentam abertura anterior e posterior
que permitem o suprimento contínuo de ar e ou de água entre o ambiente externo e o
epitélio olfatório. Em peixes, o influxo de água ocorre pelas narinas anteriores e o
efluxo pelas narinas posteriores. As cavidades nasais são superfícies repletas de
vilosidades que possibilitam o aumento da área de contato com o estímulo.
Nos tetrápodas, os pequenos axônios amielinizados dos neurônios olfatórios
terminam no bulbo olfatório (BO) principal, o que permite que sejam distinguíveis do
nervo vomeronasal que termina no BO acessório. O BO está situado, na maioria dos
vertebrados, rostralmente ao telencéfalo e conduz informações olfativas ao pallium
olfatório via tratos olfatórios (TOs) (Butler e Hodos, 1996a,b).
Nos peixes, os neurônios olfatórios apresentam terminações dendríticas
especializadas na detecção e transdução de estímulos químicos e se projetam para o
par de BOs. O BO dos peixes actinopterígeos, como de todos os vertebrados,
apresenta estrutura laminar característica, arranjada concentricamente em torno do
ventrículo bulbar. Nos teleósteos, as fibras olfativas primárias projetam-se para a
lâmina glomerular do BO, o qual é constituído por lâmina de células glomerulares.
A maioria dos estudos relacionados às conexões olfativas e telencefálicas dos
actinopterígeos foi realizada em teleósteos, enfocando principalmente os ciprinídeos,
siluriformes e gimnotiformes, enquanto que informações acerca do sistema olfatório
de caracídeos são mais escassas. Muitos dos trabalhos descrevendo as projeções
olfativas em teleósteos utilizaram técnicas de degeneração axonal posteriores a lesões
do BO e transporte axonal de enzimas e aminoácidos marcados e demonstraram
projeções olfativas a áreas restritas do telencéfalo dos teleósteos (Finger, 1975; Oka,
1980; Murakami et al., 1983; Northcutt e Davis, 1983).
Estudos realizados em Carassius auratus (Levine e Dethier, 1985) administrando
peroxidase conjugada a germe de aglutinina (WGA-HRP) no BO demonstraram que
fibras olfativas secundárias transitam através dos TOM (Trato Olfatório Medial) e
TOL (Trato Olfatório Lateral) para o telencéfalo e núcleos diencefálicos. O TOL
inerva porções ventrais do complexo nuclear dorsolateral (DLv), no campo terminal
posterior pré-comissural e inerva núcleos dorsoposteriores (Dp), no campo terminal
posterior pós-comissural, incluindo as porções associadas com a parte central da área
dorsal telencefálica (DC). O TOM inerva o telencéfalo através de duas ramificações, o
fascículo ventromedial e dorsolateral, e termina em todas as subdivisões da área
telencefálica ventral (V). O fascículo ventromedial (TOMm) caminha
caudoventralmente e parece inervar exclusivamente o campo terminal periventral e
subventral em torno da parte ventral da área ventral telencefálica (Vv). O fascículo
dorsolateral (TOMl), que é o mais substancial das duas ramificações, caminha
caudalmente e dorsalmente à comissura anterior (AC), atinge principalmente alvos no
campo terminal medial que compreende partes da porção ventral (Vv), dorsal (Vd),
central (Vc) e alvos no campo terminal posterior, inervando os núcleos
supracomissural (Vs) e ventroposterior (Vp) e áreas ventrais telencefálicas pré- e pós-
comissural (Figura 1). O TOM origina as projeções olfativas descendentes que
terminam nas áreas diencefálicas tuberal e pré-optica (POA), na habênula e comissura
habenular, no hipotálamo, tálamo e, possivelmente, em áreas mesencefálicas. A
principal via de projeção contralateral é através da comissura anterior em que fibras do
TOL cruzam na linha média e um grande contingente de fibras olfativas do ramo

dorsolateral e ventromedial cruzam a linha média nas decussações olfativa dorsal e
ventral, respectivamente, formando o plexo olfatório que pode servir como local de
comunicação entre os dois ramos do TOM.
TELENCÉFALO
DLv
TOL
Dp
TO Vs
TOMl
TOM Di
TOMm
Vv
Vd PO
CA
Figura 1 – Esquema simplificado representando as principais projeções de fibras do Trato Olfatório (TO)
para o telencéfalo de teleósteos. Abreviaturas: TOL, trato olfatório lateral; TOM, trato olfatório medial;
TOMI, fascículo dorsolateral; TOMm, fascículo ventromedial; CA, comissura anterior; Di, diencéfalo;
Dp, núcleo dorsoposterior; PO, área pré-óptica; DLv, porção ventral do núcleo dorsolateral; Vd, porção
dorsal da área ventral; Vs, núcleo supracomissural; Vv, porção ventral do núcleo ventral. [adaptado de
Levine e Dethier, 1985].
Projeções olfativas secundárias têm sido estudadas em Ictalurus nebulosus (Finger,

1975), Ictalurus punctatus (Bass, 1981), Serrasalmus nattereri (Ebbesson et al., 1981),
Pseudopleuronectes americanus (Prasada Rao e Finger, 1984), Carassius auratus (von Bartheld
et al., 1984; Levine e Dethier, 1985), Gnathonemus petersii (Rooney et al., 1989), Gadus
morhua (Rooney et al., 1992), Apteronotus leptorhynchus (Sas et al., 1993) e Astyanax hubbsi
(Riedel e Krug, 1997). Apesar desses estudos nem sempre utilizarem nomenclaturas
similares para descrever os campos terminais olfatórios secundários, os autores
concordam que as projeções olfativas ipsilaterais são mais extensas que as
contralaterais e descrevem o TO dividido em dois ramos distintos, o TOM e TOL e as
projeções olfativas secundárias terminando em todas as sub-regiões de V (subpallium)
e nas partes ventrais de DL (DLv), incluindo DLp (pallium ventrolateral e posterior).
A parte medial da área dorsal telencefálica (DM), a parte dorsal da área dorsal
telencefálica (DD) e a maior parte da porção de DL e DC não recebem projeções
olfativas secundárias diretas (pallium dorsal).
Entretanto, a extensão das referências olfativas, o tamanho do BO e a
densidade de conexões deste com os hemisférios telencefálicos são bastante variáveis,
refletindo provavelmente a importância relativa da sensação olfativa nas diferentes
espécies. Por exemplo, as áreas terminais olfativas no telencéfalo de Ictalurus nebulosus
(Finger, 1975; Bass, 1981), de Salmo sp. (Northcutt e Davis, 1983) e em Gadus morhua
(Rooney et al., 1992) são mais extensas do que no Gnathonemus petersii (Rooney et al.,
1989), que apresenta pequenas áreas terminais olfativas em relação ao grande tamanho
do telencéfalo. Muitos actinopterígeos, como Apteronotus leptorhynchus (Sas et al., 1993),
Gymnotus carapo (Corrêa et al., 1998) e Salmo sp. (Northcutt e Davis, 1983), apresentam
o BO diretamente conectado aos hemisférios cerebrais e, em alguns grupos de
teleósteos, como o Gadus morhua (Rooney et al., 1992) e Carassius auratus (Levine e
Dethier, 1985), os bulbos e os hemisférios estão interconectados por pedúnculos.
Com relação às respostas comportamentais e neurovegetativas, o sistema
olfatório dos vertebrados parece estar associado com os comportamentos alimentar,
reprodutivo, parental, migratório e defensivo, e com a comunicação inter e
intraespecífica (Cheal, 1975; Thommensen, 1978; DØving e Selset, 1980; Rummler,
1984; Sorensen et al., 1991; Rooney et al., 1992). Entre as técnicas mais utilizadas em
estudos experimentais que avaliam as distintas funções do sistema olfatório está a
bulbectomia olfativa bilateral, mas também são empregadas técnicas de lesão,
estimulação dos BOs ou transecção dos nervos ou TOs ou de intervenções periféricas
como a estimulação, anestesia, destruição ou raspagem da mucosa olfativa (Rummler,
1984; Rooney et al., 1992).
Os teleósteos apresentam diferentes subdivisões do TO mediando os diferentes
comportamentos dependentes da olfação e apresentam regiões específicas do BO
sensíveis a odores específicos. A estimulação elétrica de fibras do TOL de Gadus
morhua evoca o aumento da atividade natatória, procura de alimento no fundo do
aquário e movimentos rápidos da mandíbula (DØving e Selset, 1980). Esses padrões
comportamentais são observados durante a procura de alimento e captura de presas. A
estimulação elétrica da porção medial do TOM induz mudanças na coloração da pele e
reduz a freqüência respiratória, enquanto que a estimulação elétrica da porção lateral
do TOM induz o deslocamento do Gadus até a superfície, tremores corporais (DØving
e Selset, 1980) e padrões comportamentais relacionados a exibições de acasalamento.
Também são observados movimentos de mandíbulas após a estimulação da porção
medial do TOM e a apresentação de estímulos mecânicos alertantes, como batidas no
aquário, sugerindo que essa resposta pode ser parte da reação de defesa (DØving e
Selset, 1980). A porção lateral do BO de salmonídeos, Salmo alpinus e S. truta, responde
a aminoácidos, substâncias envolvidas na mediação do comportamento alimentar,
enquanto que as porções rostrais e mediais do BO respondem a sais biliares,
substâncias que são liberadas junto com o muco e acredita-se estarem associadas com
interações espécie-específicas (Thommensen, 1978).
4. Evolução da comunicação química

A olfação é a modalidade sensorial mais primitiva: surgiu há 500 milhões de
anos (Hara, 1994). Isso se deve porque, como elegantemente mostra Wyatt (2003),
requer apenas elementos simples da comunicação intra e intercelular, i.e., um ligante
unindo-se a um receptor. No entanto, a variedade de formas resultantes nesse sistema
é enorme, ainda que baseado num processo simples. É nesse contexto que hoje
encontramos a comunicação química sendo fundamental para a quase totalidade das
espécies animais.
Se traçar a evolução morfológica dos organismos já é difícil, a evolução da

comunicação química é mais complicada pela aparente “ausência” de resquícios
morfológicos. No entanto, essa ausência de “fósseis” para tais investigações não
impede que se possa construir um pouco dessa história. Isso é feito por dois métodos
básicos: comparando-se os efeitos de várias substâncias sobre diversos grupos
taxonômicos e, de forma mais sofisticada, pela análise de aspectos da genética
molecular, uma vez que várias informações ficam “fossilizadas” no DNA. Aqui, no
entanto, usaremos o primeiro método e, principalmente, resumiremos as idéias mais
aceitas e já constantes em revisões sobre o assunto.
A evolução da comunicação química deve ser tratada de forma ampla,
envolvendo desde a comunicação entre células até a troca de informações por via
química em níveis mais organísmicos. Um bom artigo para essa abordagem é a revisão
de Stoka (1999), da qual resumiremos os principais aspectos gerais da evolução da
comunicação química que podem ter utilidade para o entendimento da comunicação
intra e interespecífica.
A grande abrangência da sinalização química no reino animal, incluindo-se os
peixes, decorre desse sistema requerer um maquinário biológico relativamente simples.
Costuma-se dizer que a olfação necessita o mínimo de “hardware”. Indubitavelmente,
os sinais químicos foram os primeiros canais sensoriais a aparecerem. Organismos
unicelulares tinham vantagem quando conseguiam detectar e, seletivamente, ingerir
substâncias necessárias para seu metabolismo. Assim, uma vez que os indivíduos
pudessem distinguir as substâncias alimentares daquelas que eram subprodutos
metabólicos de coespecíficos, estavam presentes os rudimentos da comunicação
química social. Os sinais químicos se desenvolveram a partir de compostos que tinham
outras funções e significados; por exemplo, hormônios e químicos liberados de injúrias
ou subprodutos metabólicos. Da mesma forma, os primeiros organismos
multicelulares com sexos separados provavelmente eram guiados por odores
específicos para o sincronismo necessário na liberação de gametas.
Os hormônios dos organismos multicelulares evoluíram a partir de precursores
que eram feromônios (sinais químicos específicos liberados e que agem em
coespecíficos provocando ação também específica) (Stoka, 1999). Esses seriam
feromônios de organismos unicelulares. De fato, a forma mais primitiva de
comunicação intraespecífica no nível celular é o processo de agregação de organismos
unicelulares de uma mesma espécie (Bonner, 1971; Schapp, 1984). Porém, no curso da
evolução, feromônios podem também surgir a partir de hormônios. Eles evoluem de
compostos que originalmente têm outras funções e usos, como hormônios, fatores
químicos liberados após injúria e excretas metabólicas (Wyatt, 2003). A diversidade dos
feromônios na natureza decorre da flexibilidade do sistema olfatório, o que não ocorre
na gustação. O sistema olfatório tem grande variedade de receptores não específicos
que responderão à grande variedade de estímulos químicos. Caso algum desses
estímulos aumente o sucesso reprodutivo, esses indivíduos passam a ter vantagem
adaptativa, o que pode estar ligado ao número de receptores que possuíam e que
propiciou tal reconhecimento químico. Com isso, essa “sinalização” pode evoluir.
Segundo Sorensen e Stacey (1999), na evolução da sinalização química entre
indivíduos, numa primeira fase (pré-adaptação) os produtos hormonais liberados pelo
coespecífico (por exemplo, fêmea) não são percebidos pelo outro peixe pela
inexistência de mecanismos de detecção ou resposta. Numa fase seguinte, denominada
“spying”, o receptor detecta as pistas de feromônio, obtendo vantagens com isso. Na
última fase, o receptor emite resposta que é também interpretada pelo emissor do sinal
químico, com esse sistema estabelecendo claramente uma comunicação recíproca com
vantagem para os dois elementos (emissor e receptor).
Para que ocorra a evolução das moléculas envolvidas na comunicação química é
necessário que uma mesma molécula possua mais de uma ação fisiológica (ou
bioquímica). Embora a molécula possa ser selecionada para uma função (adaptação),
ela pode também ser empregada em outras funções, processo chamado exaptação
(“exaptation”) (Stoka, 1999). Além disso, é bem aceito que os feromônios primitivos
originaram-se de químicos envolvidos com outras funções, geralmente alimentos e
toxinas, podendo chegar à forma de hormônios. Mesmo assim, a comunicação química
deve ter emergido várias vezes ao longo da evolução biológica, não constituindo uma
linha seqüencial fixa e bem definida.
No caso da comunicação entre organismos, a presença do agente químico em
um indivíduo deve evoluir a ponto de ser concomitante com a interpretação desse
sinal por outro indivíduo. Embora esse tipo de interação possa ser exemplificado em
vários organismos, um dos importantes elementos desse sistema é a vantagem
adaptativa que tal comunicação deve trazer aos organismos envolvidos. Abaixo
detalhamos algumas dessas vantagens.
O significado adaptativo de responder, por exemplo, ao sinal de alarme emitido
por um coespecífico é obvio: é vantajoso saber que o predador está ativo na área para
responder apropriadamente. Essa evolução, no entanto, é problemática. A menos que
haja uma alta probabilidade dos indivíduos do mesmo cardume serem parentes
genéticos (seleção de parentesco), poucos benefícios existem para um indivíduo ferido
produzir feromônio de alarme e ser abandonado pelos demais. Uma possível vantagem
de produzir químicos rapidamente difundidos seria que esses químicos poderiam atrair
predadores, inclusive predadores maiores que aquele que causou o ferimento inicial.
Tais predadores maiores poderiam ameaçar o primeiro predador, permitindo
dissimulação suficiente para o escape da presa ferida (Mathis et al., 1995).
Uma vantagem evidente, no entanto, decorre da comunicação química usada na
coordenação de processos fisiológicos envolvidos na reprodução. A concomitância da
preparação para reprodução entre machos e fêmeas é fundamental, particularmente
nos peixes onde a desova é geralmente externa e não há chance de se acumular
espermatozóides para fertilização posterior. Assim, moléculas liberadas junto com os
gametas ou de adultos sexualmente maduros podem ter evoluído tornando-se
feromônios reprodutivos.
Em peixes, hormônios e outras moléculas associadas ao estágio reprodutivo
provavelmente se desenvolveram a partir de moléculas excretadas na urina ou através
de membranas permeáveis (por exemplo, as brânquias). Em “goldfish” (Carassius
auratus), os machos são extraordinariamente sensíveis aos hormônios dos tipos
prostaglandinas e esteroidais e aos seus metabólitos que são liberados na água pela
fêmea (Dulka et al., 1987). A concentração dessas moléculas liberadas corresponde à
concentração desses hormônios nas fêmeas e, portanto, indica com fidedignidade o
estágio de desenvolvimento das fêmeas (Kobayashi et al., 2002). No estágio de
maturação dos ovos, níveis elevados de “4-pregnen-7α-20β-diol-3-one” no sangue são
também excretados na água e agem como feromônios que estimulam o estágio

fisiológico do macho (Dulka et al., 1987). No período de desova, a fêmea libera, então,
prostaglandina F2α, o que estimula a liberação de espermatozóides (Dulka et al., 1987).
5. Feromônios
Os feromônios são liberados no ambiente por um indivíduo e percebidos por
coespecífico(s), provocando nesses animais receptores uma ação específica e
relativamente padronizada. Na realidade, a intenção com esse termo é dar o sentido da
ação de um hormônio, mas que atua após ser liberado para fora do organismo, agindo
em outro indivíduo da mesma espécie.
Há dois tipos de feromônios segundo a ação no organismo receptor:
“releasers” e “primers”. Os “releasers” são feromônios desencadeadores, os quais
eliciam comportamentos (resposta mais imediata) nos indivíduos receptores. Os
“primers”, por outro lado, desencadeiam efeitos fisiológicos de longa duração. Na
definição original de Wilson e Bossert (1963), “primers” são feromônios que
estimulam o sistema olfatório do animal receptor que, por sua vez, envia mensagens ao
sistema nervoso central estimulando a liberação de hormônios pelo sistema endócrino.
5.1. Feromônios reprodutivos

Os feromônios reprodutivos de peixes são os mais estudados e agem desde o
desenvolvimento gonadal (Defraipont e Sorensen, 1993), modulação do
comportamento pré-desova (Crapon de Caprona, 1974; Partridge et al., 1976), indução
da ovulação (Van den Hurk e Resink, 1992) até o cuidado com a prole (Neff e
Sherman, 2005). A sensibilidade dos machos aos feromônios “primer” beneficia o
sucesso reprodutivo (Sorensen e Stacey, 1999). Machos estimulados com feromônio
indicativo do estado reprodutivo da fêmea ejaculam três vezes mais (e,
conseqüentemente, fertilizam mais ovos) que machos que não foram estimulados com
tal feromônio “primer” (Dulka, 1993). Os exemplos mais conhecidos são sobre os
feromônios reprodutivos “primer”, mas podem haver “releasers” guiando posturas
comportamentais mais imediatas.
5.1.1. Reprodução
Muitas espécies de peixes liberam hormônios e seus metabólitos na água, onde
vários deles podem funcionar como feromônios sexuais que medeiam as interações
reprodutivas entre membros da mesma espécie (Stacey e Sorensen, 2002). O
comportamento reprodutivo dos peixes é regulado pelo eixo hipotálamo-hipófise-
gônadas, que é influenciado por fatores endógenos e exógenos. Os esteróides gonadais
são os principais fatores endógenos responsáveis pela regulação do comportamento
reprodutivo (Liley, 1982). Além de serem fatores causais do comportamento, esses
hormônios são modulados por fatores exógenos, sendo um deles as interações
intraespecíficas (Oliveira et al., 2002). Essa relação entre hormônios e comportamento
é bi-direcional, pois, assim como os hormônios modulam o comportamento
reprodutivo dos peixes, o comportamento reprodutivo modula os níveis hormonais
em coespecíficos (Oliveira et al., 1996; Borges et al., 1998).
As interações intraespecíficas desempenham função importante na reprodução
dos peixes, facilitando o encontro sexual e sincronizando a maturação. Por exemplo,
em Oreochromis mossambicus, a exibição do comportamento de corte a uma fêmea
aumenta os níveis de hormônios esteróides do próprio macho, os quais o preparam
para a reprodução (Oliveira et al., 1996; Borges et al., 1998). Nessa mesma espécie, o
macho que assiste a disputas entre oponentes do mesmo sexo aumenta seus níveis de
esteróides (Oliveira et al., 2002). Assim, a observação tanto de interações entre animais
de mesmo sexo quanto entre sexos opostos pode afetar o eixo hipotálamo-hipófise-
gônadas.
Durante essas interações, informações tácteis, visuais, químicas, acústicas e
elétricas podem ser transmitidas, evidenciando que a fisiologia reprodutiva dos peixes
pode ser afetada por várias vias sensoriais. A importância de cada modalidade sensorial
pode variar de acordo com a fase reprodutiva e os contextos ambientais e sociais de
cada espécie (Liley e Stacey, 1983). Além disso, a associação de sinais de diferentes
modalidades sensoriais pode prover uma resposta mais rápida, mais segura e com
maior probabilidade de detecção (Rowe, 1999).
Parte dessa interação ocorre por meio de feromônios sexuais, que são aqueles
que mediam interações reprodutivas sem a necessidade de aprendizagem (Liley, 1982).
Os feromônios sexuais são detectados por via olfativa, pois vários trabalhos mostram
que quando uma anosmia é provocada em um peixe, a resposta feromonal do
indivíduo receptor é abolida (Liley, 1982, Souza et al., 1998; Sato e Sorensen, 2003).
Em várias espécies, os feromônios induzem respostas reprodutivas em
coespecíficos, como a atração, perseguição, comportamentos de corte, construção de
ninho, liberação de esperma, ovulação ou desova, além de fornecerem informações
sobre o estado de maturação do parceiro sexual (Liley e Stacey, 1983). Uma das
primeiras demonstrações convincentes do papel da sinalização química no
comportamento reprodutivo de peixes foi realizada por Tavolga (1956) utilizando o
peixe demersal Bathygobius soporator. Esse autor observou que a água de um aquário que
continha fêmeas ovulando (água condicionada com fêmeas ovulando) estimulava o
comportamento de corte nos machos isolados em outro aquário, indicando percepção
olfativa. Após testes com vários fluídos corporais das fêmeas, o autor constatou que
apenas o fluído ovariano induzia esse comportamento nos machos. Nesse caso, a
substância era indicadora do estado reprodutivo da fêmea.
As pesquisas sobre feromônios sexuais liberados por peixes enfocam
principalmente os semioquímicos liberados por fêmeas. Entretanto, em muitas
espécies de peixes os machos também liberam substâncias que atuam como
sincronizadoras do comportamento sexual. Em Clarias gariepinus, um bagre africano, os
machos confrontam-se entre si e atraem fêmeas utilizando feromônios à base de
conjugados esteroidais, liberados de vesículas seminais especializadas (Colombo et al.,
1980; Resink et al., 1989).
5.1.2. Feromônios sexuais

O efeito biológico dos feromônios sexuais, sua produção, composição e modo
de ação têm sido relativamente compreendidos para algumas espécies, como o
Carassius auratus (como veremos adiante); porém, estão longe de serem completamente
entendidos (Stacey, 2003). A maioria dos estudos com feromônios tem enfocado as
espécies gonocoristas, nas quais os sexos são separados (macho e fêmea) desde o
nascimento e apresentam estratégias reprodutivas relativamente simples. Pouco se
conhece, por exemplo, sobre feromônios de espécies hermafroditas seqüenciais (cujo
animal nasce com um sexo e reverte para outro num determinado período). Assim, as
informações que se seguem neste tópico são limitadas aos teleósteos gonocoristas.
Os feromônios sexuais podem atuar como “releasers”, causando uma resposta
comportamental mais ou menos imediata no receptor, como atração, perseguição e
corte. Também podem atuar como “primers”, desenvolvendo alterações endógenas
que se evidenciam horas ou dias após o estímulo, como maturação, desova e aumento
do volume de esperma (Stacey, 2003). Um dos efeitos dos feromônios “primers” é
modular os níveis hormonais de coespecíficos. Por exemplo, nos ciprinídeos, o
esteróide 17α,20β-dihydroxy-4-pregnen-3-one (17,20P) liberado na urina da fêmea
sincroniza a ovulação com a produção de esperma do macho (Dulka et al., 1987). A
fêmea libera 17,20P algumas horas antes de ovular, o que induz nos machos
comportamentos de corte, aumento do nível de gonadotrofinas e aumento da
produção e liberação de sêmsn (Dulka et al., 1987).
Em teleósteos, os feromônios sexuais são produtos hormonais relativamente
comuns. Estudos eletrofisiológicos mostram que mais da metade das 120 espécies
testadas respondem a produtos hormonais com alta sensibilidade e especificidade
(Liley, 1982; Stacey e Cardwell, 1995). Outros estudos revelam que várias espécies
liberam e respondem a produtos hormonais (Stacey et al., 1994). Entre as espécies
mais estudadas, encontramos exemplares das famílias Cyprinidae, Salmonidae,
Gobiidae, Cichlidae, além de alguns Siluriformes. A Tabela 1 resume os efeitos da
comunicação química na reprodução de algumas espécies de teleósteos.
Apesar de vários estudos, a natureza dos feromônios sexuais e as formas de
liberação permanecem ainda incertas na maioria das espécies. Apenas o peixe-japonês
“goldfish” (Carassius auratus), da família Cyprinidae, tem o mecanismo de liberação, de
detecção e da resposta comportamental a feromônios demonstrada. As pesquisas com
essa espécie compõem a melhor ilustração de como os hormônios reprodutivos são
utilizados como sinais endógenos para sincronizar desde o comportamento
reprodutivo à maturação de gametas, e como os sinais exógenos (feromônios sexuais)
atuam na sincronização das interações reprodutivas.
Tabela 1. Comunicação química na reprodução de teleósteos.

Espécie Estímulo Químico Efeito Referência
Bathyogobius soporator Água condicionada com fêmeas ovulando Corte em machos isolados Tavolga (1956)
ou fluído ovariano
Trichogaster trichopterus Água condicionada com fêmeas Construção de ninhos em machos Cheal e Davis (1974)
isolados
Carassius auratus a) Água condicionada com fêmeas a) Perseguição das fêmeas e corte a) Partridge et al. (1976)
ovulando, fluído ovariano ou fêmeas
ovulando b) Defraipont e Sorensen (1993)
-10
b) Água contendo 17,20βP (10 M) b) Aumento do volume de esperma, do
número e da motilidade de
espermatozóides c) Zheng et al. (1997)
c) Exposição noturna de machos em água c) Aumento do sucesso reprodutivo dos
contendo 17,20βP machos
Haplochromis burtoni Água condicionada com fêmeas ovulando Exibição de corte 3-5 dias após o Crapon de Caprona (1974)
estímulo
Ictalurus punctatus Água condicionada com fêmeas Atração de machos à fonte de estímulo Timms e Kleerekoper (1972)
-8
Salmo trutta Água com prostaglandinas (10 M) Aumento do volume de esperma e Moore et al. (2002)
concentração de esteróides no plasma
em machos
Oncorhynchus masou Urina de fêmeas Atração de machos à fonte do estímulo Yambe et al. (1999)
(em labirinto em Y)
Oncorhynchus mykiss a) Urina de fêmeas maduras a) Aumento da concentração de a) Scott et al. (1994)
17,20βP, testosterona e GtH II no
plasma em machos
b) Pareamento com fêmeas ovuladas por b) Aumento do volume de esperma e b) Olsén e Liley (1993)
3h concentração de 17,20βP e testosterona
no plasma em machos
Salmo salar Urina de fêmea Aumento da concentração plasmática de Olsén et al. (2001)
Fluído ovariano 17,20βP e PGF2 α nos machos
Hormônio PGF2α
Brachydanio rerio a) Água condicionada com machos a) Chen e Martinich (1975)
b) Homogenado com machos, Indução de ovulação em fêmeas b) Van den Hurk e Resink (1992)
homogenado testicular e frações
testiculares
Pterophyllum scalare Água condicionada com machos Aumento da taxa de ovulação em Chien (1973)
fêmeas
Oreochromis niloticus a) Urina de fêmeas injetadas com 17,20βP a) Perseguição de fêmeas por machos a) Souza et al. (1998)
dominantes
-9
b) Água com o esteróide 17,20βP (5 x 10 b) Pinheiro et al., (2003)
M) b) Aumento do volume de esperma e
motilidade dos espermatozóides
Trichogaster trichopterus Água condicionada com machos em fase Maturação de ovócitos em fêmeas Degani e Schreibman (1993)
de construção de ninhos
-11
Cyprinus carpio Água com esteróide 17,20βP (5 x 10 M) Aumento do volume de esperma e Stacey et al. (1994)
concentração de testosterona, 17,20βP
e GtH no plasma em machos
5.1.3. A reprodução do Carassius auratus como modelo de estimulação feromonal

A reprodução e sua modulação química (hormônios e feromônios) em Carassius
auratus encontram-se elegantemente descritas no trabalho de Kobayashi et al. (2002), o
qual é brevemente resumido neste tópico. O C. auratus tem sido extensivamente
estudado devido às facilidades de manutenção e reprodução em laboratório. Essa
espécie tem um sistema de acasalamento promíscuo, não apresenta dimorfismo sexual,
habita águas tipicamente túrbidas e desova poucas vezes por ano. Essas características
podem ter favorecido a evolução de vários sinais químicos que permitem ao macho
identificar, se aproximar e reproduzir com fêmeas maduras.
A temperatura da água entre 18 e 20°C, o aumento do fotoperíodo (14-16 horas

de luz), a presença de substrato de desova e de parceiro reprodutivo atuam como
estímulos exógenos no eixo hipotálamo-hipófise-gônadas, desencadeando eventos que
culminam na reprodução. Horas antes da ovulação, os machos seguem as fêmeas e
iniciam contato físico, tocando sua papila genital e suas brânquias, regiões de liberação
de feromônios sexuais. Quando as fêmeas ovulam, tornam-se mais receptivas aos
machos, os quais intensificam a perseguição e toques às fêmeas. A desova ocorre em
vegetação aquática, onde as fêmeas liberam os ovócitos e os machos os
espermatozóides. Os ovos ficam aderidos à vegetação e não há cuidado parental.
Até o presente, são conhecidos dois grupos de feromônios sexuais em C.
auratus: os esteróides e as prostaglandinas (PGF). As fêmeas liberam feromônios antes
(pré-ovulatórios) e após a ovulação (pós-ovulatórios). Segundo Poling et al. (2001), dos
doze esteróides reprodutivos liberados pelo C. auratus, apenas androstenediona (AD),
17,20P e seu metabólito 17,20P-S são detectados com alta especificidade e
sensibilidade. Esses três hormônios são considerados componentes primários dos
hormônios pré-ovulatórios e todos têm atividade quando testados isolados ou em
combinações com outros esteróides (Poling et al., 2001).
5.1.4. Feromônios pré-ovulatórios

Quando a fêmea é exposta a estímulos apropriados (fotoperíodo, temperatura,
substrato de desova, feromônios), o eixo hipotálamo-hipófise-gônadas é ativado e
induz aumento da produção hipofisária de hormônio luteinizante (LH) e conseqüente
aumento na produção de hormônios esteróides. Algumas horas antes da ovulação, a
concentração do esteróide 17,20P aumenta e induz a maturação final dos ovócitos. A
fêmea libera uma mistura de esteróides que sofre alterações dos componentes
principais e, sendo percebidos pelos machos, podem induzir diferentes respostas.
A AD e a 17,20P são liberadas através das brânquias, enquanto o 17,20P-S é
liberado na urina em forma de pulsos controlados. Inicialmente, a AD é liberada e
aumenta as interações agressivas nos machos. Posteriormente, a 17,20P torna-se o
componente dominante em um período médio de 6h. O sistema olfatório do macho
detecta o feromônio 17,20P que estimula seu hipotálamo a liberar o hormônio
liberador de gonadotrofinas (GtRH), o qual estimula um aumento imediato de LH. O
aumento da produção de LH estimula a produção testicular de 17,20P, que aumenta a
atividade natatória e o comportamento de “inspecionar” fêmeas (toque dos machos
nas fêmeas). Essas mudanças comportamentais são persistentes e, em um período de 4
a 8 horas, culminam com aumento da produção de esperma e do número e motilidade
de espermatozóides. A conseqüência desses aumentos é a maior fertilidade e sucesso
reprodutivo dos machos que detectaram o feromônio. Além disso, o 17,20P não induz
aumento do volume de esperma em machos hipofisectomizados, confirmando que o
feromônio estimula a produção de espermatozóides via eixo hipotálamo-hipófise-
gônadas.
Durante o aumento de LH na fêmea ocorre também a liberação de quantidades
significativas de 17,20P-S na urina, estimulando nos machos os comportamentos de
perseguição e ataque às fêmeas (parte da dança reprodutiva), ou mesmo a outros
machos (defesa territorial). Apesar de ser claro o papel dos feromônios sexuais na
sincronização reprodutiva do C. auratus, sua composição precisa e ação no ambiente
natural ainda não são completamente compreendidas.
Há fortes indícios de que a presença de 17,20P na água induza a ovulação em
outras fêmeas. Sorensen e Stacey (1987) verificaram que as tanto fêmeas quanto
machos de C. auratus detectam o 17,20P e que as fêmeas expostas ao hormônio
dissolvido na água apresentam maior taxa de ovulação. Dessa forma, os feromônios
podem também induzir a sincronização da desova em grupos de fêmeas.
5.1.5. Feromônios pós-ovulatórios

No momento próximo à ovulação, os níveis de LH e a síntese de esteróides
sexuais diminuem drasticamente. A fêmea torna-se receptiva ao macho em função do
aumento da concentração de PGF2α (prostaglandina) produzida no oviduto em
resposta à ovulação. A desova ocorre poucas horas após a ovulação. A PGF2α e seus
metabólitos são rapidamente liberados na água e, uma vez detectados, atraem machos
e desencadeiam a corte. As PGFs são cruciais para os machos, pois a espermiação é
inibida após anosmia experimental.
As prostaglandinas pós-ovulatórias são compostas principalmente por 15k-
PGF2α, mas contêm também PGF2α. Esses compostos são liberados em grande
quantidade (>50 ng h-1) por fêmeas recém ovuladas, ou por fêmeas injetadas com
PGF2α. A utilização de prostaglandinas pode ser uma sinalização especializada, pois
são liberadas na urina e por pulsos que coincidem com a atividade sexual do macho.
Os electroolfactogramas mostraram alta especificidade do macho para PGF2α (nM) e
15k-PGF2α (pM). Segundo Sorensen et al. (1988), uma baixa concentração de PGFs
na água (0,1 nM) é suficiente para induzir os comportamentos de examinar (toques) e
perseguir as fêmeas. Porém, as PGFs não induzem resposta em machos isolados. Ao
contrário da 17,20P, que induz resposta endócrina em machos isolados, as PGFs são
altamente dependentes do contexto social.
5.1.6. Feromônios masculinos

Também os machos podem liberar esteróides. O hormônio liberado em maior
quantidade é a AD. Poling et al. (2001) observaram que quando adicionada à água do
aquário, a AD aumenta as interações agonísticas entre machos de C. auratus. Em outro
estudo, Fraser e Stacey (2002) verificaram que a AD liberada por machos também
pode suprimir os níveis de esperma em outros machos. Dessa forma, a AD parece ter
várias funções, dependendo do contexto, podendo atuar como um feromônio
masculino com efeitos “primer” (aumento das interações agonísticas entre machos) e
“releaser” (supressão dos níveis de esperma em outros machos). Além disso, C. auratus
exibe competição espermática – um pequeno grupo de machos compete ativamente
por acesso a uma única fêmea, liberando espermatozóides ao mesmo tempo. Estudos
recentes demonstraram que a AD liberada pelos machos dessa espécie mediam
interações de competição entre os coespecíficos, sincronizando, por estimulações e
inibições, atividades reprodutivas dentro da rede de interações entre machos e fêmeas
(Wisendem e Stacey, 2005).
Além dos esteróides, outras substâncias podem funcionar como feromônio
sexual masculino. Por exemplo, machos de lampréia, Petromyzon marinus, liberam um
ácido biliar que age como feromônio, atraindo as fêmeas (Li et al., 2002). Siefkes et al.
(2003) demonstraram que tal ácido biliar é liberado através das brânquias dos machos.
Um trabalho elegante foi feito com tilápia mossâmbica (Oreochromis mossambicus)
por Almeida et al. (2005). Os autores observaram que machos dessa espécie aumentam
ou reduzem a liberação de urina em contextos sociais e reprodutivos. A freqüência de
pulsos de urina aumenta dramaticamente em presença de fêmeas na fase pré-ovulatória
e, em menor proporção, na presença de fêmeas em fase pós-ovulatória, indicando
liberação de feromônios, bem como identificação do estágio reprodutivo da fêmea,
que também é mediado por olfação. Além disso, os autores constataram que machos
residentes aumentam a freqüência de pulsos de urina após introdução de um macho
intruso no aquário que, por sua vez, apresenta taxa de urina de quase zero, indicando
reconhecimento químico da posição hierárquica. Nesse trabalho, no entanto, não foi
estudado o tipo de substância presente na urina, mas não se descarta a possibilidade de
haver esteróides, ao menos no contexto reprodutivo.
5.2. Feromônios de alarme

Karl von Frisch (1941) foi o primeiro a demonstrar que quando um predador
ingere o peixe “minnow” Phoxinus phoxinus, a injúria da pele dessa presa libera uma
substância de alarme ("Schreckstoff", em alemão; “scary stuff” em inglês; e algo como
“substância do medo” ou “substância de alarme” em português). Essa substância
desencadeia uma reação de alarme nos coespecíficos da presa. Quando os “minnows”
detectam essa substância, exibem nado aleatório, distribuem-se na forma de um
cardume coeso e se afastam da fonte alarmante. Esse feromônio de alarme é também
conhecido como substância de alarme. Von Frisch (1941) inicialmente supôs que esse
seria um sistema comum entre os peixes de cardume, uma vez que aumentaria a
eficácia do comportamento defensivo. Entretanto, estudos subseqüentes revelaram
que o feromônio de alarme era restrito aos teleósteos da Superordem Ostariophysi
(Pfeiffer, 1963). Porém, mais tarde Smith (1979) mostrou um sistema similar em duas
espécies de “darters”, Etheostoma exile e E. nigrum, ampliando a distribuição aos
Perciformes (Percidae). Sabe-se que esse sistema está presente também em Gobideos
Brachygobius sabanus e Asteropteryx semipunctatus (Smith e Lawrence, 1992) e
Scorpaeniformes “sculpin” (Smith, 1992). Atualmente, essa resposta comportamental
induzida pelo feromônio de alarme tem sido mostrada em várias outras espécies
(algumas mostradas a seguir) em reação a extratos de pele de coespecíficos, ampliando
sua ocorrência. No entanto, alguns Ostariophysi podem ter perdido a capacidade de
liberar feromônio de alarme, como no caso das piranhas, possivelmente porque a
maioria de suas presas possui esse feromônio e, portanto, reagir a ele no momento de
ataque não é adaptativo.
Infelizmente, pouco se sabe sobre quais substâncias estariam envolvidas em tal
feromônio, que nunca foi isolado para análises químicas detalhadas. Experimentos
realizados com ciprinídeos sugerem que a substância 3(N)-óxido de hipoxantina
funciona como feromônio de alarme (Pfeiffer, 1963; Pfeiffer, 1977; Solomon, 1977;
Pandey, 1984). Essa substância é caracterizada por um esqueleto de purina e um grupo
funcional de óxido de nitrogênio na terceira posição (Figura 2). Entretanto, trabalhos
recentes sugerem que o sistema de alarme da superordem Ostariophysi pode ser
constituído de compostos aromáticos, que são relacionados ao grupo funcional de
óxido de nitrogênio (Brown et al., 2000, 2001). Duas espécies de ciprinídeos (Pimephales
promelas e Phoxinus neogaeus) e duas espécies de caracídeos (Hemigrammus erythrozonus e
Paracheirodon innes) aumentam significativamente a resposta anti-predatória quando são
expostos a extrato de pele de coespecíficos (feromônio de alarme natural) e também
quando estimulados com H3NO, um composto hetero-aromático do tipo bicíclico, ou
com óxido de N-piridina, um composto hetero-aromático do tipo monocíclico, ambos
contendo óxido de nitrogênio.
O
7
1
6
5 N
HN
8
2 3
N+
4 NH
9
O-
Figura 2 – Estrutura de 3(N)-óxido de hipoxantina, que é sugerida como feromônio de alarme em
ciprinídeos. Ela é caracterizada pelo esqueleto de purina e o grupo funcional de óxido de nitrogênio na
terceira posição.
Feromônios de alarme podem afetar, inclusive, membros de espécies de outra

superordem (Mathis e Smith, 1993b). Respostas interespecíficas e intragenéricas são
comuns, freqüentes e sensíveis tais como as repostas intraespecíficas (Smith, 1992).
Assim, o feromônio de alarme e o mecanismo para detectá-lo podem ser similares
entre as espécies.
A presença de um sistema de alarme apresenta uma questão evolutiva
interessante. O emissor presumivelmente não apresenta nenhum beneficio direto, uma
vez que a substância de alarme não detém o predador. Peixe alarmado, mas não
injuriado, não libera substância de alarme (Smith, 1979); a liberação do feromônio é
dependente do dano mecânico da pele. Assim, o aviso a um coespecífico de um
perigo eminente requer explicação pelas hipóteses de seleção de grupo ou de
parentesco.
5.2.1. Os sistemas de feromônio de alarme de Ostariophysi e Percidae

Nos Ostariophysi existem células especializadas denominadas células “club”
(células de substância de alarme) localizadas na epiderme (Pfeiffer, 1963). Todas as
espécies estudadas que possuem reação de alarme possuem as células “club”, que são
exclusivas dos Ostariophysi. Essas células se rompem ao menor dano mecânico e
liberam seus conteúdos no ambiente. As células “club” não têm outra função
conhecida que não a de alarme.
Nos Percídeos, a injúria da pele também libera feromônio de alarme que afeta
outros peixes nas proximidades. Células similares às “club” foram encontradas nessa
Ordem. Nos Ostariophysi, o sistema feromônio de alarme é amplamente distribuído e
existe pouca correlação com a história natural das espécies. Assim, espécies de
cardume, solitárias, espécies de fundo ou espécies que vivem na superfície e até
mesmo predadores possuem sistemas de alarme baseados em feromônios. Esse
sistema é inato e se desenvolve em determinado estágio da vida do peixe,
independente de experiência prévia.
Pfeiffer (1963) observou a reação de alarme em cinco espécies de Cyprinideos e
duas espécies de Catosmideomideos. Todas essas espécies exibem comportamento
gregário quando são juvenis e também desenvolvem células “club” pelo menos 10 dias
antes de começarem a responder ao feromônio de alarme. Por exemplo, no peixe
zebra, Brachydanio rerio, células de alarme estão presentes na pele quando o indivíduo
tem 20 dias de idade, mas só começam a responder de fato à substância de alarme por
volta dos 32 dias (Pfeiffer, 1963).
5.2.2. Respostas de alarme

A reação de alarme difere consideravelmente de espécie a espécie, podendo
caracterizar-se por vigorosa fuga, deslocamento para locais mais profundos ou para a
superfície, acompanhado por saltos para fora da água, ou profunda imobilização
(Pfeiffer, 1977). Von Frisch (1941) observou que Phoxinus phoxinus apresentavam
reações de alarme que se traduziam por sacudidas súbitas, deslocamentos impetuosos
para um local seguro, natação rápida em círculos dentro do tanque seguida por
distanciamento prolongado do local da estimulação e de uma ligeira inquietação.
Ao perceber a substância de alarme, os coespecíficos emitem respostas
estereotipadas que envolvem formação de cardume denso ou natação excitada, fuga
para a superfície (Pfeiffer, 1977), redução da atividade locomotora (Lawrence e Smith,
1989), aumento do uso de tocas (Mathis e Smith, 1993b), comportamento de
congelamento (“freezing”) e fuga da área (Chivers e Smith, 1994). Nos Ostariophysi,
essas respostas foram classificadas por Valentincic e Caprio (1994) em dois
componentes: a) resposta de pânico, que é rápida, com natação rápida e errática; e b)
reação de alerta, com permanência em imobilidade (sem nadar) por longos períodos.
Nas espécies que vivem no Brasil, essa resposta foi demonstrada apenas no pintado,
Pseudoplatystoma coruscans (Giaquinto e Volpato, 2001).
Apesar do caráter estereotipado dessa resposta, condições internas do peixe
podem afetá-la. Peixes em condições de estado físico comprometido apresentam
menor número de células “club” na epiderme (Wisenden e Smith, 1997). A resposta de
alarme é afetada pelo estado nutricional dos peixes (Smith, 1981; Malyukina et al.,
1991; Brown e Smith, 1996; Chivers et al., 2000). Giaquinto e Volpato (2001)
encontraram essa modulação no pintado (P. coruscans), onde foi investigada a decisão
do peixe frente a duas motivações opostas: permanecer escondido numa situação de
alarme ou sair para alimentar-se. Assim, investigaram o papel do jejum (motivação para
alimentar-se) frente o padrão de respostas do pintado quando estimulado pela
substância de alarme de coespecífico. Esses autores observaram que os animais em
jejum exibiram apenas a resposta inicial de fuga. O primeiro componente da resposta
de alarme é uma reação a um risco real (reação direta à substância de alarme, que
decorre geralmente de um ataque sofrido por um coespecífico). Por outro lado, o
segundo componente é uma reação a uma expectativa de perigo e, se muito
prolongado, pode não ser adequado. Assim, é razoável que a fome tenha eliminado o
segundo componente, mas não o primeiro.
Na natureza, a resposta das presas aos predadores está aparentemente associada
aos hábitos das espécies (Pfeiffer, 1977) e pode variar dependendo do grau de ameaça
ou vulnerabilidade (Lawrence e Smith, 1989). Lawrence e Smith (1989) sugeriram que
a ameaça e a distância estão, em geral, inversamente relacionadas entre si e que a
variação nas concentrações da substância de alarme indicará a distância do período,
favorecendo a deflagração de respostas mais apropriadas para a ocasião. Um dado
interessante é que a substância de alarme pode ser encontrada nas fezes dos
predadores que se alimentaram da presa que a continha, e coespecíficos dessa presa
evitam áreas marcadas com essas fezes (Mathis e Smith, 1993a), o que é vantajoso,
pois evitam regiões onde os predadores estão.
Além das respostas comportamentais, Rehnberg et al. (1987) observaram que
Semotilus margarita apresenta reações de alarme incluindo elementos de uma resposta de
estresse, tal como elevação das concentrações plasmáticas de cortisol e glicose após
detecção da substância de alarme. Pfeiffer e Lamour (1976) constataram redução da
freqüência cardíaca em Phoxinus phoxinus. Esses dados mostram que respostas
fisiológicas são também deflagradas, o que é fundamental para que se tenha eficácia do
componente motor do comportamento.
6. Substâncias de distúrbio
Ao contrário dos feromônios, as substâncias de distúrbio são semioquímicos
ainda não conhecidos, exceto pelos seus efeitos que podem decorrer de apenas uma
substância ou da interação de substâncias num “pool”. São liberadas por animais que
foram perturbados ou estressados (vide à frente, item 8.1. Estresse), sem injúria física.
Quando há injúria, a resposta é geralmente decorrente da substância de alarme (visto
anteriormente em 5.2. Feromônios de alarme). Ocorrem em organismos aquáticos,
como platelmintos (Wisenden e Millar, 2001), crustáceos (Hazlett, 1989, 1990a,b;
Schneider et al., 2001), girinos (Kiesecker et al., 1999) e peixes (Kamps e Neill, 1999).
Em relação aos feromônios de alarme e da reprodução, têm sido pouco estudados.
Citaremos a seguir alguns casos reportados na literatura (além dos citados à frente, nos
itens 8.1. Estresse e 8.2. Crescimento), de forma a melhor caracterizar este grupo de
fatores envolvidos na comunicação química em peixes.
Benite-Ribeiro (2001) mostrou que, na tilápia-do-Nilo, fatores químicos
provenientes de aquários de peixes estressados reduzem as interações sociais e a
locomoção de coespecíficos. Nesse estudo a redução na agressão dos peixes que
recebiam água condicionada com coespecíficos estressados não pôde ser explicada
somente em termos de redução da atividade locomotora (o que reduziria a
possibilidade dos encontros agonísticos). É possível, então, que o estado de vigilância
causado desvie a atenção desses animais da interação agonística intraespecífica para
uma situação de perigo eminente e não especificada. Esse tipo de efeito tem sido
atribuído a substâncias de distúrbio, embora isso não seja aventado por Benite-Ribeiro
(2001).
Pouco se conhece sobre a natureza desses semioquímicos. Aparentemente são

liberados em pulsos de urina (Kiesecker et al., 1999; Wisenden, 2000) por peixes
expostos a estressores e induzem nos coespecíficos uma resposta generalizada de
comportamento de vigilância (Wisenden et al., 1995; Jordão e Volpato, 2000; Bryer et
al., 2001; Mirza e Chivers, 2001), o que inclui a redução na atividade. Esses
semioquímicos têm sido descritos em Percidae (Wisenden et al., 1995), Characidae
(Jordão e Volpato, 2000), Cottidae (Bryer et al., 2001) e Salmonidae (Mirza e Chivers,
2001).
Jordão e Volpato (2000) mostraram que pacus eliminam substância de distúrbio
quando perturbados pela presença de predador. O experimento consistiu basicamente
em apresentar a pacus isolados em aquário a visão (sem comunicação química) de uma
de três condições: um predador simpátrico (traíra, Hoplias malabaricus), um
heteroespecífico simpátrico (piracanjuba, Brycon orbignyanus) e um aquário sem peixe
(controle absoluto). Os aquários dos pacus em isolamento e com visão dessas três
condições doavam água (por gravidade) para aquários de outros pacus (também em
isolamento social) que não estavam expostos aos outros peixes (traíra e piracanjuba).
Constatou-se que os pacus que observavam o aquário vazio (controle absoluto) não
alteraram sua posição no aquário; aqueles que viam a traíra afastaram-se para a direção
oposta; e os que viam a piracanjuba aproximaram-se desse estímulo visual. Isso mostra
que, de alguma forma, esses pacus discriminaram visualmente o predador do não
predador. Como esses pacus foram criados desde o nascimento sem contato com
outras espécies de peixes, os autores concluem que essa discriminação deva ser inata.
Os pacus que estavam recebendo água (estímulo químico) desses coespecíficos que
viam os outros peixes (ou aquário vazio) responderam de forma a evidenciar
comunicação química. Quando receberam água dos pacus que visualizavam aquário
vazio, não alteraram sua posição no aquário. Porém, quando a água provinha de pacus
que visualizavam o predador, os pacus receptores afastaram-se do ponto de entrada de
água no aquário; quando a água provinha dos pacus visualizando a piracanjuba, eles se
aproximaram da fonte de água. Esses autores aventam que deve haver ao menos dois
fatores químicos envolvidos, sendo um nitidamente um fator de distúrbio (substância
de distúrbio). Tal tipo de resposta ocorreu sem que houvesse dano físico a esses
animais, de forma que não se pode atribuir tal efeito a feromônios de alarme. Resposta
similar foi descrita para o “brook charr” Salvelinus alpinus, quando os peixes foram
perturbados com a visão de um modelo de ave predadora e os coespecíficos desses
peixes reduziram a atividade locomotora ao receberem água condicionada pelos peixes
expostos ao modelo (Mirza e Chivers, 2001).
Um exemplo em ciclídeo é apresentado por Jordão (2004), que mostrou que
semioquímicos de Archocentrus nigrofasciatus liberados por coespecíficos visualmente
expostos a um predador aumentaram a exploração espacial dos coespecíficos
receptores (não expostos ao predador), mas não foi suficientemente alarmante para
induzir uso de refúgio e redução da ingestão alimentar. Mais um exemplo de presença
de dois semioquímicos mediando respostas diferentes numa mesma situação é descrito
por Giaquinto e Volpato (2005) para o pintado, Pseudoplatystoma coruscans, uma espécie
carnívora, na qual o canibalismo é freqüente. Como é uma espécie onde a
comunicação química é muito importante, esses autores pesquisaram se havia
comunicação química envolvida na detecção de coespecífico para canibalismo. Porém,
por ser uma espécie canibal, surge o seguinte dilema trazido pela comunicação
química: o animal detectado quimicamente é de tamanho menor ou maior que o
forrageador? Se for menor, certamente será uma presa. Mas se for maior, será
certamente um predador. Giaquinto e Volpato (2005) investigaram esse dilema no
pintado e observaram que ele exibe respostas associadas à alimentação apenas quando
estimulados por água com fatores químicos de coespecíficos de menor tamanho.
Quando a água foi condicionada com pintados de maior porte, os peixes receptores
não emitiram sinais de busca por alimento, embora estivessem em jejum. Isso mostra
que o pintado consegue discriminar o tamanho de coespecíficos por sinais químicos, o
que sugere a participação de ao menos dois fatores químicos envolvidos. Essa foi a
primeira demonstração desse tipo de efeito em peixes. Os fatores químicos indicadores
do pintado de maior porte pertencem à classe das substâncias de distúrbio. Embora
esses estudos sejam geralmente conduzidos em condições de laboratório, que permite
um bom ambiente para o controle das variáveis, estudos de campo, embora
metodologicamente mais limitados, têm apontado para essa mesma direção (Mirza e
Chivers, 2001).
7. Substâncias calmantes ou de reconhecimento

No estudo de Jordão e Volpato (2000), descrito em detalhes no item anterior, a
aproximação dos pacus ao estímulo visual de um heteroespecífico simpátrico não
predador (piracanjuba) mostra que a piracanjuba não foi um estímulo aversivo aos
pacus. Assim, a aproximação que os fatores químicos liberados por esses pacus
(percebendo visualmente a piracanjuba) evocam nos coespecíficos pode ser
interpretada como uma resposta de agrupamento não defensivo. Como o pacu é uma
espécie gregária, a aproximação de um coespecífico é o comportamento esperado, e
que deve melhorar as condições biológicas de cada peixe, agindo como um agente
homeostático tranqüilizador.
Outro exemplo de substância calmante são as que permitem reconhecimento
entre coespecíficos, o que pode ser um estímulo de conforto para o animal receptor.
No caso da tilápia-do-Nilo, os indivíduos de um grupo se reconhecem por meio de
estímulos visuais e químicos, chegando inclusive a reconhecerem seus graus
hierárquicos, o que evita confrontos mais intensos no grupo (Giaquinto e Volpato,
1997).
Os complexos sistemas sociais em peixes aparentemente favoreceram a
evolução de mecanismos sensoriais químicos para o reconhecimento de coespecíficos
(Brown e Godin, 1997; Olsén, 1999). A função desses odores “familiares” inclui o
estabelecimento de relações hierárquicas (Giaquinto e Volpato, 1997), reconhecimento
da prole pelos pais (Neff e Sherman, 2005), reconhecimento entre irmãos de uma
prole (Quinn e Busack, 1985), organização de cardumes (Courtenay et al., 1997) e
migração (Scholz et al., 2000).
Ácidos biliares (DØving e Selset, 1980) e L-aminoácidos (Saglio e Fauconneau,
1985) estão envolvidos no reconhecimento espécie-específico. Quanto às substâncias
de agregação, estudos testando o papel de extrato de pele de peixe como
semioquímcios demonstraram que “goldfish” em estágio imaturo são atraídos pelo
extrato de muco da pele, que contém aminoácidos livres (Saglio e Fauconneau, 1985;
Saglio e Blanc, 1989). Estudos com salmonídeos demonstraram que algumas

substâncias liberadas na urina estão relacionadas com a posição hierárquica dos
indivíduos (Moore et al., 1994). Também existem evidências de que a coesão e
manutenção do grupo de algumas espécies de peixes de cardume são mediadas por
semioquímicos (Mann et al., 2003). Os semioquímicos envolvidos no reconhecimento
individual ou de sua posição hierárquica são desconhecidos, entretanto parece haver
uma mistura complexa (Olsén et al., 2002).
8. Outros processos afetados pela comunicação química

8.1. Estresse
A participação da comunicação química intra e interespecífica como estímulo
estressor (que causa estresse nos animais) tem sido pouco investigada. Na realidade,
este tema pode ser indiretamente avaliado a partir das considerações sobre a mediação
química intraespecífica alertando sobre a presença de predadores, ou mesmo pela
percepção química de predadores pelas presas. Embora nesses estudos a ênfase não
seja o estresse, é razoável admitir-se que uma presa, ao reconhecer a presença de um
predador, esteja estressada. No entanto, ainda faltam estudos que demonstrem
claramente que esses estados de “apreensão e fuga” incluem as respostas fisiológicas
características do estresse.
Em resposta a estressores, os peixes geralmente apresentam alterações
fisiológicas e comportamentais que podem ser compensatórias ou adaptativas, e que
permitem que eles possam permanecer nessa condição por determinado período de
tempo e restabelecer sua condição de equilíbrio (Fernandes e Volpato, 1993; Volpato e
Fernandes, 1994; Sumpter, 1997; Moberg e Mench, 2000). Vários trabalhos têm
mostrado que as substâncias de distúrbio promovem alterações comportamentais nos
animais receptores (Smith, 1992; Chivers e Smith, 1998; Mirza e Chivers, 2001), muitas
das quais facilmente caracterizadas como estresse comportamental. Jordão e Volpato
(2000), trabalhando com pacu (Piaractus mesopotamicus), observaram que a visão (sem
comunicação química) de um predador faz com que esses animais afastem-se desse
estímulo e liberem fatores químicos na água que causa repulsa nos outros pacus. Esse
dado demonstra uma situação perturbadora onde o estresse pode estar envolvido. Na
realidade, segundo Selye (1973), estresse é qualquer estado interno de ajuste que
disponibilize energia suficiente para que o organismo se acomode a uma situação
perturbadora. Quando esse estado é tão intenso que o uso de reservas chega a suprimir
outros processos (por ex., crescimento, defesa imunológica, reprodução), é chamado
de distresse (Moberg e Mench, 2000). Portanto, é bem razoável assumirmos que as
situações de ajuste às informações químicas indicativas de predador ou qualquer outro
perigo indiquem estado de estresse nesses animais. Outros estudos relatados abaixo
reforçam esta idéia.
Na tilápia-do-Nilo, Benite-Ribeiro (2001) demonstrou que alevinos estressados
(confinamento) induzem quimicamente respostas comportamentais de estresse em
coespecíficos. Outro aspecto a ser considerado é que os coespecíficos, e até mesmo
alguns heteroespecíficos, podem identificar a intensidade de resposta ao estressor que
o animal sinalizador está apresentando e, ainda, que essa informação pode promover a
mesma intensidade de resposta ao estressor no animal receptor.
Olivotto et al. (2002) mostraram elegantemente que peixes estressados induzem
estresse fisiológico em coespecíficos e que essa comunicação é gênero-específica
(restrita a indivíduos de um mesmo gênero). Eles estudaram a espécie marinha Diplodus
sargus. Como indicador de estresse usaram as concentrações plasmáticas de cortisol e
α-MSH e o nível de α-MSH hipofisário. Inicialmente, mostraram que esses animais
não sofriam estresse fisiológico quando mantidos por três semanas na densidade de 2,5
kg 1000 L-1; mas ficavam estressados quando mantidos a 10 kg 1000 L-1. Num
segundo experimento, expuseram por três semanas peixes teste da mesma espécie (D.
sargus) e também de outras espécies (D. anularis e Crenilabrus quinquemaculatus) a água
proveniente de tanque com D. sargus em condição de estresse (densidade de 10 kg
1000L-1). Constataram que os animais teste do mesmo gênero (D. sargus e D. anularis)
apresentaram estresse fisiológico (aumento significativo na concentração plasmática de
cortisol e redução no nível de α-MSH hipofisário). Por outro lado, os peixes C.
quinquemaculatus não apresentaram alteração dos parâmetros avaliados.
Um outro estudo envolvendo transmissão de informação a respeito de
intensidade de resposta ao estresse foi desenvolvido em nosso grupo de pesquisa em
orientação a Duarte (2005), utilizando como agente estressor o confinamento. Nesse
estudo foi testado se a coloração ambiental (branca, azul, amarela ou vermelha,
mantidas entre 100 a 120 Lux) modulava o estresse e também a transmissão química
de estresse na tilápia-do-Nilo. O estresse foi avaliado pelos níveis de glicemia e
ingestão alimentar. Observou-se que a coloração ambiental modulou a resposta de
estresse de confinamento, resposta esta esperada uma vez que a cor do ambiente tem
sido mostrada como um dos fatores que inibe (Volpato e Barreto, 2001) ou reduz
(Volpato et al., 2004) o estresse nesta espécie. Porém, os diferentes níveis de estresse
produzidos pela variação da coloração ambiental produziram diferentes níveis de
perturbações na ingestão dos coespecíficos que receberam apenas água dos aquários
dos animais estressados. Ou seja, a comunicação química provou estresse nos
coespecíficos, induzindo por esse meio nos coespecíficos o mesmo estado interno dos
animais doadores.
Olivotto et al. (2002) sugerem que a ativação mais intensa do eixo hipotálamo-
hipófise-adrenal nos animais que recebem fatores químicos de animais estressados se
deve à impossibilidade de recebimento da informação sobre a identidade do estressor.
Ou seja, o peixe recebe a informação de perigo, mas não o vê nitidamente. Essa
concepção esbarra na idéia de que a comunicação química não é completa. De fato, é
possível que fatores mais específicos da identidade do estressor estejam sendo
transmitidos quimicamente. Por meio da comunicação química, a tilápia-do-Nilo
reconhece coespecíficos com quem teve familiaridade (Giaquinto e Volpato, 1997),
larvas de outras espécies reconhecem os pais (Neff e Sherman, 2005) e pacus eliminam
químicos diferentes quando confrontados com heteroespecíficos, predadores ou não
predadores (Jordão e Volpato, 2000). Por outro lado, a comunicação visual associada à
química favorece o reconhecimento em alevinos de tilápia do Nilo (Giaquinto e
Volpato, 1997).
Outra área que merece atenção é a identificação das moléculas químicas
envolvidas na transmissão dessas informações de condição de estresse. Dado que as
concentrações plasmáticas de catecolaminas e corticosteróides aumentam rapidamente
em resposta aos vários estressores, é possível que parte desses químicos, ou de seus
metabólitos, seja liberada na água e provoque estresse nos outros animais, assim
mediando essa comunicação. Hubbard et al. (2003) demonstraram que o sistema
olfatório do “goldfish” é sensível à adrenalina, à dopamina e a seus metabólitos 3-O-
metoxy (metadrenalina e 3-MT), e sugerem que a habilidade desses animais em
reconhecer as catecolaminas pela olfação esteja relacionada à comunicação de resposta
de alarme; ou seja, animais dessa espécie podem estar utilizando as catecolaminas e
seus metabólitos como mensageiros químicos. No entanto, ainda são necessários
estudos in vivo sobre as respostas dos peixes a esses compostos e também sobre a
possibilidade da taxa de excreção desses compostos ser suficiente para sensibilizar os
peixes receptores.
São ainda poucos os estudos que investigam o estresse decorrente da
comunicação química em peixes, particularmente usando os paradigmas tradicionais
do estresse em vertebrados. Outros indicadores de estresse têm sido investigados
nesses animais, como as colorações do corpo (Fernandes e Volpato, 1993) e ao redor
do olho (Volpato et al., 2004) na tilápia-do-Nilo, mostrando associação com o estresse
social nessa espécie. Parâmetros da ventilação branquial são também sugeridos,
embora nesse caso fique difícil discernir uma reação rápida de alerta de uma resposta
metabólica do estresse, como apontado por Barreto e Volpato (2004) para a tilápia-do-
Nilo. Com metodologias comportamentais mais globais, o estado geral do organismo é
avaliado e parece uma boa alternativa para estudos in vivo sobre os efeitos da
comunicação química no estresse em peixes.
8.2. Crescimento
A literatura é vasta ao relatar efeitos da qualidade da água no crescimento de
peixes. Neste aspecto, a liberação de produtos metabólicos, particularmente dos
compostos nitrogenados do metabolismo, é reconhecidamente um fator que prejudica
o crescimento dos peixes. Porém, na temática deste capítulo, interessa saber a
existência de outros fatores químicos por meio dos quais um peixe afeta o crescimento
de outros.
Esta problemática foi abordada em Volpato e Fernandes (1994), numa revisão
sobre o crescimento heterogêneo (CHet) em peixes. Esse crescimento é resultante da
redução do crescimento da maioria dos animais do grupo, causando uma variabilidade
de tamanho que tem implicações comerciais negativas (produção de vários animais
com peso fora do interesse comercial). Nesse trabalho os autores mostram que parte
da diferença de crescimento é determinada geneticamente, mas que os efeitos mais
marcantes decorrem de fatores populacionais associados ao comportamento dos
animais no grupo, onde os dominantes inibem socialmente o comportamento dos
submissos. Esses autores elucidam três mecanismos básicos do controle social do
crescimento em peixes: a) competição alimentar, b) estresse social e c) fatores
químicos. O mais óbvio dos mecanismos, a competição alimentar, tem sido criticado
(Carrieri e Volpato, 1991) e não explica toda a situação. O estresse social é uma causa
bem plausível sobre esse fenômeno (Fernandes e Volpato, 1993). Porém, de interesse
aqui é o último mecanismo, segundo o qual animais dominantes eliminariam
substâncias que inibiriam o crescimento dos submissos, assim contribuindo para
aumentar o CHet no grupo. Essa possibilidade, no entanto, ainda é muito incipiente.
Ela deriva dos achados de Rose (1960), que mostrou que em girinos fatores químicos
desses animais eram liberados na água e inibiam o crescimento dos demais quando em
altas densidades populacionais. Volpato et al. (1989) estudaram a tilápia do Nilo e
criticaram essa possibilidade, uma vez que é ainda difícil entender como os fatores
químicos liberados na água agiriam no crescimento dos coespecíficos, mas não no
animal emissor. Mesmo assim, Volpato et al. (1989) consideram que o estado
fisiológico desses animais pode ser diferente e, assim, mediar diferentes ações dessas
substâncias. De fato, na tilápia-do-Nilo e outras espécies territoriais, o estado
metabólico dos animais dominantes é diferente daquele dos peixes submissos (Volpato
et al., 1989; Fernandes e Volpato, 1993; Alvarenga e Volpato, 1995). No entanto, a
situação pode ainda ser mais complexa. Pereira-da-Silva (1990) demonstrou que a
diluição da água em agrupamentos de pacus, um peixe gregário, reduz o CHet. Essas
controvérsias e dúvidas mostram que se trata de um tema que merece mais
investigações e que pode trazer importantes contribuições para a produção dessas
espécies.
Alguns estudos têm descrito o efeito de fatores químicos de coespecíficos sobre
a alimentação, o que pode indiretamente afetar o crescimento e o CHet. Por exemplo,
Milinski (1993) relata que os peixes em locais de risco de predação (reconhecido por
estímulo químico de coespecífico) irão forragear se estiverem suficientemente com
fome. Giaquinto e Volpato (2001) reforçam essa idéia, mostrando que o mesmo
ocorre com o pintado que, com privação alimentar e em presença de feromônio de
alarme, emitirá a resposta imediata de fuga, mas depois irá se alimentar, sem exibir o
segundo componente da reação de alarme (imobilidade por longo tempo). Apesar
dessas reações, não há dados que claramente mostrem que os dominantes inibem, por
via química, a ingestão alimentar dos submissos. Embora os animais submissos
reconheçam visual e quimicamente o dominante (Giaquinto e Volpato, 1997), ainda
não se sabe o quanto isso interfere na ingestão alimentar.
9. Fatores que afetam a comunicação química

Embora até aqui tenhamos descrito alguns processos que são modulados pela
comunicação química entre peixes, há também fatores intrínsecos dos peixes, e outros
extrínsecos (de seus ambientes), que afetam essa comunicação. Larvas de peixes de
várias espécies reconhecem seus pais por pistas químicas (Neff e Sherman, 2005), mas
deixam de fazê-lo conforme crescem e é terminado o cuidado parental. Isso mostra
que o desenvolvimento ontogenético afeta a reação dos peixes na comunicação
química.
Em Duarte (2005) vimos que a coloração ambiental modula o estresse
transmitido por comunicação química na tilápia-do-Nilo. Esse efeito corrobora os
poucos estudos que têm recentemente mostrado modulações da coloração ambiental
sobre processos fisiológicos e comportamentais dos animais (Fanta, 1995; Volpato,
2000a; Head e Malison, 2000; Tamazoust et al., 2000; Volpato e Barreto, 2001; Ruchin
et al., 2002; Merighe et al., 2004; Ruchin, 2004; Van der Salm et al., 2004; Volpato et
al., 2004) e mostra que a comunicação química pode ter uma intricada relação com
fatores ambientais que agem sobre os peixes. Nessa linha de raciocínio, Carreau e Pyle
(2005) mostram que a poluição ambiental afeta a comunicação química entre os
peixes. Eles mostraram que em “fathead minnows” (Pimephales promelas) a exposição
dos peixes a elevadas concentrações de cobre durante a fase embrionária prejudica a

quimiocepção durante estágios posteriores da vida, podendo inclusive prejudicar a
habilidade em reconhecer predadores pela olfação. Scholz et al. (2000) mostraram que
no salmão “chinook” Oncorhynchus tshawytscha o pesticida diazinon inibe a percepção da
substância de alarme e de fatores químicos orientadores da migração.
Outro importante fator que afeta a comunicação química são os ritmos
biológicos. São ritmos que existem em praticamente todos os organismos vivos e são
determinados ativamente por sincronizadores internos ou passivamente (“masking
effect”) em resposta a flutuações ambientais. Recentemente, Volpato e Trajano (2005)
revisaram esse assunto em relação aos peixes tropicais. Em relação à comunicação
química, esses autores comentam que oscilação cíclica na liberação de fatores químicos
pode manter cardumes organizados, ou grupos sem dispersão, durante seus períodos
de menor atividade (noite ou dia, dependendo da espécie). De fato, uma substância de
cardume (“schooling substance”) tem sido mostrada no “minoow” Phoxinus phoxinus e
na enguia Plotosus anguillaris (Matty, 1985). Além disso, Volpato e Trajano (2005)
lembram que feromônios reprodutivos atraem os sexos opostos em certas épocas do
ano, assim sendo considerados um controle químico de um evento cíclico. Na
realidade, a liberação do feromônio segue um ritmo biológico controlado por
sincronizadores internos e o ritmo de agrupamento é passivamente governado pelo
feromônio.
10. Implicações práticas do estudo da comunicação química

As informações apresentadas até aqui permitem algumas observações sobre as
implicações que o conhecimento da comunicação química em peixes pode trazer para
atividades práticas do pesquisador e do piscicultor.
10.1. Na pesquisa científica

Pelo exposto até aqui, está claro ao leitor que a via olfativa é fundamental para a
vida dos peixes, modulando e desencadeando processos fundamentais desses animais.
Não apenas permite que percebam o ambiente, mas usam essa modalidade sensorial
para comunicarem seus estados internos. Isso tem profundos reflexos quando se
realizam experimentos com peixes. Um dos princípios básicos da experimentação é o
controle de variáveis indesejáveis, pesquisando-se apenas a variável de interesse ao
objetivo do trabalho (Volpato, 2004). Embora isso seja do domínio de todos os
pesquisadores, colocar esse princípio em prática nem sempre é fácil. Além de
dificuldades técnicas que podem surgir no controle das variáveis, muitas vezes a
desinformação do pesquisador sobre elementos importantes do organismo que estuda
pode ser um complicador.
Para elucidar esta questão, vamos imaginar uma pesquisa hipotética. O objetivo
é testar o efeito da densidade populacional em parâmetros biológicos de uma
determinada espécie de peixe. Com esse objetivo, o delineamento experimental deverá
contemplar ao menos duas densidades populacionais (variável independente; por ex.,
0,5 kg m-3 e 5 kg m-3) e as variáveis fisiológicas a serem testadas (variáveis
dependentes; e.g. cortisol, crescimento, testosterona, ingestão alimentar e agressão).
Imaginemos agora que o pesquisador coleta os valores basais das variáveis
dependentes e, em seguida, distribui os peixes aleatoriamente em oito tanques na
menor densidade (0,5 kg m-3) e mais oito tanques na maior densidade (5,0 kg m-3).
Observe que a unidade de réplica deve ser o tanque e não o peixe. Após o tempo
planejado para ficarem nessas condições, as variáveis dependentes são novamente
medidas. A comparação entre os valores basais e os obtidos ao final fornece elementos
suficientes para o pesquisador concluir sobre o efeito da densidade populacional nas
variáveis biológicas de seu interesse. Embora tudo isso esteja certo, às vezes ocorre
que o pesquisador, para manter o mais rígido controle da qualidade da água entre as
réplicas e as variáveis independentes (densidade populacional), constrói um sistema em
que há comunicação da água entre os tanques, seja sistema recirculado
(reaproveitamento da água) ou não. Nesse momento, toda a pesquisa fica
comprometida e os resultados não podem ser aceitos. Imagine que o aumento da
densidade populacional pode estimular nesses animais a liberação de fatores químicos
que afetam também os peixes que estão na menor densidade populacional. Mesmo que
todos estejam sob o mesmo efeito desse provável fator químico e, portanto, a
diferença entre os grupos deve decorrer de outro fator (no caso, a densidade
populacional), a condição em que essa conclusão é válida fica inevitavelmente
associada à presença do agente químico. Ou seja, a conclusão só pode ser aceita
quando os peixes estiverem recebendo fatores químicos de coespecíficos em diferentes
densidades populacionais. Mais ainda, caso os fatores químicos fossem liberados pelos
animais na alta densidade populacional, sua concentração estaria sendo diluída ao
haver mistura com água de peixes em menor densidade populacional (possivelmente,
com menor liberação desse fator químico). Pode-se pensar também que os resultados
são produtos da interação entre a variável em teste (densidade populacional) e a
interação dos fatores químicos liberados por essa espécie em baixa e em alta densidade
(que podem ser fatores químicos de natureza diversa). Esse exemplo elucida uma
questão maior, pois ele pode ser aplicado a vários outros tipos de experimento, desde
que haja mistura da água entre condições experimentais.
Um outro aspecto onde a compreensão sobre a comunicação química em peixes
pode auxiliar o pesquisador é no uso de água proveniente de represas ou outras fontes
naturais que contenham peixes ou outros organismos aquáticos. Um laboratório
suprido com água desse tipo se depara com um problema básico: essa água vem
contaminada com fatores químicos de coespecíficos em diversas condições e de
heteroespecíficos predadores ou não. Com isso, os efeitos detectados nesses estudos
serão sempre condicionados a essa condição da água que, por serem desconhecidas,
torna o experimento não reproduzível em outros locais, ferindo aqui um outro e
importante preceito da experimentação científica.
10.2. Na piscicultura
A produção de peixe em pisciculturas também está sujeita aos efeitos dos
fatores químicos relatados neste capítulo. Porém, seu uso em prol da piscicultura é
ainda muito restrito. Fatores químicos estimuladores e sincronizadores da reprodução
em peixes podem ser usados para facilitar a reprodução de certas espécies,
principalmente as reofílicas que, por serem privadas da migração, não conseguem
completar o desenvolvimento gonadal em cativeiro (Ceccarelli et al., 2000). Nesse
caso, a mistura da água de caixas com o sexo oposto pode auxiliar na estimulação
reprodutiva desses peixes, como aumento do volume de sêmen no macho (Dulka et

al., 1987) e aumento da taxa ovulatória em fêmeas (Van den Hurk e Resink, 1992).
Uma outra forma, porém pouco usual, é a possibilidade de se usar substâncias de
distúrbio, ou mesmo as calmantes, para tentar reduzir interações sociais e, portanto,
canibalismo ou distresse. Essas e outras idéias ainda são incipientes no campo da
tecnologia, particularmente devido à grande lacuna que existe entre os conhecimentos
da biologia básica dos peixes e da prática da piscicultura. Parte dessa lacuna de deve ao
equívoco de se enfatizar apenas uma dessas abordagens, sem perceberem que são
complementares e fundamentais para o desenvolvimento de boa tecnologia.
10.3. Comunicação química e bem-estar em peixes

Embora nas questões de produção de peixes se pense sempre nos produtos
finais a serem entregues no mercado consumidor, nas últimas décadas tem surgido no
exterior fortes movimentos visando garantir que as produções não incorram em
deslizes éticos que firam o bem-estar dos peixes. O tema bem-estar animal começou a
despertar interesse com o livro clássico de Ruth Harrison, “Animal Machines”,
publicado em 1964 (segundo Fraser e Leonard, 1993). Embora tenha sido apenas um
livro na longa contribuição do debate humano sobre a ética no tratamento com os
animais, ele representou uma recuperação e incremento dessa discussão (Fraser e
Leonard, 1993). Harisson retratou nesse livro procedimentos extremos usados na
produção animal intensiva de alguns mamíferos. Atualmente, o debate se estendeu aos
peixes e pode ser aprofundado em Moberg e Mench (2000) e, em particular, em FSBI
(2002). Relatos mais pontuais são encontrados, dentre outros, em Rushen (1991),
Frase e Leonard (1993), Gonyou (1994), Fraser (1995), Jennings (1998), Lehman
(1998), Salzen (1998), Veissier et al. (1998), Balon (2000), Volpato (2000b), Schilhab
(2002), Chandroo (2004), Conte (2004), Griffin e Speck (2004), Kristiansen et al.
(2004) e Turnbull et al. (2005).
Durante muito tempo a temática do bem-estar em peixes ficou centrada na
questão de se saber se os peixes sentem dor. Volpato (2000b) apresenta uma série de
argumentos, lógicos e biológicos, mostrando que a demonstração da percepção de dor
pelos peixes esbarra em problemas conceituais. Por exemplo, não se pode medir dor
(pesá-la, por ex.), pois é uma sensação, uma percepção psicológica. Mesmo nos
humanos não podemos fazer isso, mas como somos os objetos da situação,
rapidamente atribuímos aos outros humanos a mesma sensação que sentimos. Mas
isso é uma grande extrapolação. Porém, nosso alicerce é que nossa base biológica é
muito similar (somos de uma única espécie animal). Quando inferimos que uma
criança recém-nascida está com dor, fazemos isso com base na expressão de seus
padrões motores. Embora todos esses critérios sejam usados sem muito
questionamento para se inferir a dor na espécie humana, quando se trata de outros
organismos, particularmente os filogeneticamente mais distantes de nós, em geral
temos muitas reticências em aceitar que sintam dor. Quando os tratamentos que
induzem dor fazem parte de um sistema econômico de produção desses animais, mais
ainda temos dificuldade em aceitar que sintam dor. Subjacente a tudo isso está a forte
formação religiosa da maioria dos seres humanos, a qual incute o pressuposto de que
homem é feito à semelhança de Deus, enquanto os outros animais não o são. Tudo
isso junto traz muita resistência à aceitação de estados subjetivos e de dor nos peixes.
A partir deste século, os estudos sobre a dor em peixes foram intensificados e
demonstrações interessantíssimas emergiram. Sneddon (2003a) mostrou que trutas
submetidas a ácido nos lábios emitem comportamentos de raspar essa parte do corpo
no substrato do aquário. Embora isso nos dê a impressão subjetiva de que o peixe está
incomodado, sua demonstração foi adiante. Demonstrou que quando esses peixes são
previamente tratados com morfina, tal comportamento desaparece. Considerando que
a morfina se liga a receptores de dor, isso mostra a existência desses receptores. Por
que então esses animais teriam tais receptores, propícios para ação de substância
endógenas em situações de dor, caso fossem privados da sensação? Muitos outros
estudos sobre esse tema têm mostrado claramente que os peixes sentem dor (Sneddon,
2002, 2003b, 2004; Sneddon et al., 2003a,b) e, portanto, as questões de bem-estar na
produção desses animais merecem destaque especial. Leitura dos trabalhos de Balon
(2000), Conte (2004) e Turnbull et al. (2005) são também elucidativas.
Mesmo sem considerarmos a dor nos peixes, a sensação de desconforto parece
plausível que ocorra em certas circunstâncias. Um peixe preso numa pesca esportiva
pode até não sentir dor, mas certamente sente-se desconfortável. Como diz Gonyou
(1994), pescar uma ave e jogá-la dentro da água por algum tempo causa maior impacto
na população humana do que a pesca de um peixe e sua introdução no ambiente aéreo,
para depois devolvê-lo à água.
Até aqui vimos que os peixes, como outros organismos, são seres sensíveis e
que percebem várias condições do ambiente. Eles reagem a essas condições por meio
de sensações de conforto e desconforto, o que determina seu estado de bem-estar.
Nessa dinâmica, as diversas informações sobre a comunicação química entre os peixes
aumentam em muito os estímulos que podem melhorar ou piorar essa condição.
Peixes fisgados, mesmo que não morram ao serem retornados à água, certamente
eliminam fatores químicos que estressam coespecíficos desse mesmo local. Isso mostra
que o efeito perturbador, mesmo que não seja letal, pode ser multiplicador.
A compreensão sobre um organismo envolve “pensar” como esse organismo.
Isso é impossível, pois somos seres humanos e não peixes. Porém, quando
percebemos o quanto é limitado o nosso conhecimento sobre as sensações e
percepções sensoriais desses animais, devemos ser cautelosos em considerá-los
máquinas insensíveis a maus-tratos. Recentemente mostramos que além dos
estressores comumente aceitos em peixes, a memória é um potente agente estressor.
Moreira e Volpato (2004) mostraram pela primeira vez em peixes que a lembrança de
uma situação estressora vivida dias atrás é suficiente para evocar a resposta típica de
estresse (elevação do cortisol plasmático). Esses autores usaram a tilápia-do-Nilo como
modelo experimental e, mais tarde, Moreira et al. (2004) confirmaram essa resposta
também em trutas. Isso fez com que Moreira e Volpato (2004) propusessem um
quarto tipo de estressor em peixes: a memória, no qual não há necessidade da presença
física do estressor e nem de sua percepção pelos canais sensoriais que ligam o
organismo ao ambiente.
Considerando-se os vários elementos sutis presentes na comunicação química
em peixes, apenas parcialmente desvendados até o momento, a capacidade de
aprendizagem e a influência que essas experiências individuais podem trazer para esses
animais, nos cabe considerar que a piora do bem-estar nessas espécies pode ocorrer de
forma mais fácil do que poderíamos imaginar, colocando-os como seres frágeis num
ambiente que, involuntariamente ou não, pode ser hostil. Atualmente, as concepções

mais modernas de criação visam ajustar a piscicultura ao peixe e não o contrário. A
piscicultura é uma atividade humana em franca expansão e necessária, e demanda
apenas pequenos ajustes para que se imponha como um bom empreendimento
humano na posteridade.
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Capítulo 3 Comunicação Química em Peixes Chemical

Chapter · October 2006

André Luis da Silva Castro Eliane Gonçalves-de-Freitas

SEE PROFILE SEE PROFILE

Elyara Maria Pereira-da-Silva Luciana Jordão

SEE PROFILE SEE PROFILE

Bayesian analysis for fish's agonistic behavior studies View project

Sexual selection and social hierarchy in fishes View project

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Comunicação Química em Peixes

Gilson Luiz Volpato; André Luis da Silva Castro; Eliane Gonçalves de

Chemical Communication in Fish

2. Tipos de sinais químicos

espécies epígeas (vivem fora das cavernas). No entanto, no ambiente aquático a

3. O sistema olfatório em peixes

TOL cruzam na linha média e um grande contingente de fibras olfativas do ramo

Projeções olfativas secundárias têm sido estudadas em Ictalurus nebulosus (Finger,

4. Evolução da comunicação química

Se traçar a evolução morfológica dos organismos já é difícil, a evolução da

também excretados na água e agem como feromônios que estimulam o estágio

5.1. Feromônios reprodutivos

5.1.2. Feromônios sexuais

Tabela 1. Comunicação química na reprodução de teleósteos.

5.1.3. A reprodução do Carassius auratus como modelo de estimulação feromonal

A temperatura da água entre 18 e 20°C, o aumento do fotoperíodo (14-16 horas

5.1.4. Feromônios pré-ovulatórios

5.1.5. Feromônios pós-ovulatórios

5.1.6. Feromônios masculinos

5.2. Feromônios de alarme

Feromônios de alarme podem afetar, inclusive, membros de espécies de outra

5.2.1. Os sistemas de feromônio de alarme de Ostariophysi e Percidae

5.2.2. Respostas de alarme

Pouco se conhece sobre a natureza desses semioquímicos. Aparentemente são

7. Substâncias calmantes ou de reconhecimento

Saglio e Blanc, 1989). Estudos com salmonídeos demonstraram que algumas

8. Outros processos afetados pela comunicação química

9. Fatores que afetam a comunicação química

dos peixes a elevadas concentrações de cobre durante a fase embrionária prejudica a

10. Implicações práticas do estudo da comunicação química

10.1. Na pesquisa científica

reprodutiva desses peixes, como aumento do volume de sêmen no macho (Dulka et

10.3. Comunicação química e bem-estar em peixes

ambiente que, involuntariamente ou não, pode ser hostil. Atualmente, as concepções

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