Universidade Federal de Mato Grosso do Sul UFMS Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Conservao PPGEC

Implicaes da fragmentao e da fenologia sobre a avifauna frugvora e a disperso no cerrado Berinaldo Bueno 1. Avifauna do cerrado: O cerrado ocupa aproximadamente 25% do territrio brasileiro, 45% desta rea encontra-se entre os estados da Regio Centro-Oeste (Fig. 1). Mato Grosso do Sul tem 61% do seu territrio coberto por formaes tpicas de cerrado, enquanto Gois e o Distrito Federal (Braslia) possuem 97% e 100%, respectivamente (Machado et al. 2004) . Entre os grandes domnios naturais brasileiros, o bioma cerrado destaca-se por sua localizao privilegiada no centro do continente, o que permite a ocorrncia de uma distinta biodiversidade (Machado et al. 2004, Silva & Santos 2005). Em termos de avifauna, o cerrado o terceiro bioma mais rico do pas (Marini & Garcia 2005). At o ano de 1995 haviam sido registradas 837 espcies de aves para a regio, (Machado et al. 2004). Estudos realizados nos seis anos seguintes acrescentaram 19 espcies lista e, dessa forma, a avifauna do cerrado passou a ter 856 espcies, das quais 777 (90,7%) se reproduzem aqui. De um total de 504 espcies endmicas brasileiras, 36 (4,2%) so endmicas do cerrado. Porm, existem algumas controvrsias quanto a este endemismo, pois os critrios usados para se considerar uma espcie como endmica ao bioma no foram muito claros (Silva & Santos 2005). Mesmo com esta considerao, o cerrado continua como segundo colocado, no Brasil, em nmero de espcies endmicas ameaadas ficando atrs apenas da Mata Atlntica (Marini & Garcia 2005, Silva & Santos 2005) (Fig. 1). A classificao da avifauna do cerrado de acordo com a dependncia das florestas revelou que 51,28% das espcies so dependentes de ambientes florestais, 20,69% so semidependentes e 28,02% so independentes (Silva 1995b). Estes resultados demonstram que as florestas do cerrado, mesmo cobrindo menos de 15% deste bioma, abrigam cerca de 72,0% do total da avifauna regional. Assim, pode-se descrever a avifauna do cerrado como predominantemente florestal, vivendo em um bioma coberto principalmente por savanas (Silva 1995a, Silva e Santos 2005). Uma das explicaes para esta observao seria que a complexa rede de matas ciliares existentes na regio central do continente teria funcionado, provavelmente, ao longo do Quaternrio e/ou Tercirio, como corredor atravs do qual, aves dependentes de florestas dos biomas vizinhos teriam conseguido cruzar e alcanar a ento savana brasileira (Silva 1995, Macedo 2002b, Silva & Santos 2005). Mesmo com todos estes dados para a avifauna do cerrado, acredita-se que esta ainda seja pouco conhecida e estudada (Macedo 2002b, Silva & Santos 2005). Uma avaliao realizada nos ltimos anos da dcada passada corrobora com esta informao indicando que algumas localidades so minimamente estudadas, ou seja, nestas localidades o esforo feito ainda est abaixo do mnimo exigido (Silva 1995a). A anlise do mapa das localidades minimamente amostradas permite identificar que na Regio Centro-Oeste, o centro e o leste do estado de Mato Grosso do Sul ainda carecem de inventrios (Silva e Santos 2005) (Fig. 2a, 2b). Nestas reas prioritrias todos os ambientes devem ser amostrados para que se conhea adequadamente a avifauna local e suas relaes ambientais. As curvas histricas de descobrimento das espcies de aves dependentes, semidependentes e independentes de floresta do bioma cerrado podem dar uma idia da 1

probabilidade de se encontrar novas espcies em cada um desses habitats. Segundo estas curvas, os estudos futuros devem concentrar seus esforos nos ambientes florestais porque a curva de descobrimento de espcies dependentes destes ambientes continua crescendo sem sinais aparentes de estabilizao (Silva e Santos 2005) (Fig. 3). Contudo, existem grandes chances de que novas espcies no sejam mais encontradas para o cerrado, uma vez que nas ltimas dcadas a devastao e a descaracterizao dos ambientes tm aumentado significativamente (Pivello 2005). 2. Frugivoria/disperso: Tentar compreender as relaes ecolgicas entre plantas e animais muito importante tanto para conservao quanto para a manuteno destes grupos em diversos nveis de abrangncia (Cazetta et al. 2002, Anjos & Gimenes 2003). Acredita-se que na regio tropical tenha ocorrido o clmax das interaes mutualsticas entre as angiospermas e os vertebrados frugvoros, j que uma grande proporo destas plantas produz frutos que so consumidos por animais (Smallwood & Howe 1982, Fleming et al. 1987). Nestas interaes, as plantas suprem as necessidades alimentares de certos animais atravs de seus frutos, e em contrapartida seus disporos ao serem dispersos por estes animais, aumentam as chances de recrutamento (Smallwood & Howe 1982, Fleming et al. 1987, Jordano et al. 2006). Por isso, sugere-se que muitas plantas possuem propgulos com um conjunto de caractersticas que indicam o modo e o agente que realiza a disperso (Fleming et al. 1987). Frutos grandes, ricos em lipdios, produzidos em pequena quantidade por longos perodos, por exemplo, so dispersos preferentemente por animais especialistas de mdio ou grande porte, como aqueles pertencentes megafauna Pleistocena extinta (Smallwood & Howe 1982, Jordano 1987, Jordano et al. 2006). No outro extremo, frutos pequenos, ricos em carboidratos, produzidos em abundncia sazonalmente, so dispersos principalmente por animais generalistas de pequeno porte (Jordano et al. 2006). Uma forma de entender as interaes mutualsticas entre plantas e aves frugvoras atravs o padro de simetria das interaes ave-planta. Neste padro, para os neotrpicos, por exemplo, poucas aves interagem com muitas plantas enquanto poucas plantas interagem com muitas aves, ou seja, tem-se um padro assimtrico das interaes. Ento, a partir da simetria e da dependncia entre espcies de aves e plantas, que so fornecidas por redes de interaes, pode-se ter uma idia da estabilidade dessas comunidades (Jordano 1987). Um trabalho deste tipo foi realizado por Fadini & Marco Jr. (2004) num fragmento de mata atlntica na Zona da Mata de Minas Gerais, e tais autores encontraram que os onvoros prevaleceram nas interaes com um padro de interao assimtrico, o que indica que a avifauna tpica de florestas tropicais secundrias e as condies do fragmento esto relativamente alteradas. Em um trabalho semelhante numa pequena mata de restinga no Rio Grande do Sul, Scherer et al. (2007) registrou um nmero reduzido de interaes efetuado por poucas espcies de aves generalista, o que indica que h um padro de interao assimtrico, provavelmente, devido ao no pareamento da frutificao com a presena das espcies frugvoras. Dessa forma, com estes resultados, possvel concluir que nos fragmentos florestais com padro de interao assimtrico e disperso realizada por frugvoros generalistas, h uma baixa qualidade de disperso. Isto por um lado ruim porque no favorece o recrutamento, mas por outro, permite atravs da classificao das aves em guildas trficas, identificar quais espcies tm potencial para o uso em estratgias de manejo conservacionista (Jordano 1987, Fadini & Marco Jr. 2004, Scherer et al. 2007). Para o cerrado, nota-se que uma quantidade razovel de plantas aparenta ter frutos adaptados disperso por poucas aves (10%), o que mesmo assim representa a maior 2

proporo entre os animais frugvoros (Macedo 2002b). Entre as provveis causas para esta observao, especula-se que a acentuada sazonalidade climtica possa ser um fator de grande influncia por determinar os ciclos fenolgicos vegetais (Macedo 2002b). Neste contexto, determinados recursos ocorreriam em certas pocas do ano influenciando no s o comportamento alimentar das aves, mas tambm os ambientes usados para o forrageamento e quais os grupos ocorrentes. Assim, como mostram os estudos a seguir, o estudo fenolgico para o cerrado imprescindvel para o entendimento da sincronia, das adaptaes e de outros aspectos de suas comunidades de aves (Macedo 2002b, Ragusa-Netto 2004, 2005, 2007, 2008). 3. Fragmentao: Sabe-se at hoje que as alteraes ambientais podem ter tanto causas naturais quanto antrpicas. As causas naturais so, geralmente, benficas ao ambiente por promoverem a diferenciao gentica e especiao que podem levar ao aumento da biodiversidade. J, as causas antrpicas so, na grande maioria das vezes, negativas por serem muito intensas e atingirem grandes reas numa pequena escala de tempo, o que no permite que os organismos se adaptem e por conseqncia desapaream simplificando os ambientes e os processos biolgicos (Macedo 2002b, Cerqueira et al. 2003, Constantino et al. 2003, Fiszon et al. 2003, Machado et al. 2004). Para o cerrado, a ao antrpica o principal fator responsvel pela perda e degradao do ambiente. Estima-se que entre 54,9% (Machado et al. 2004) e 80% (Cavalcanti & Joly 2002) da vegetao natural do cerrado j tenha sido convertida em pastagens e/ou reas agricultveis como o leste do Mato Grosso do Sul (Fig. 4). Nestas reas, como as condies fsico-ambientais favorecerem estas atividades, h um constante incentivo federal ocupao e disseminao da agricultura mecanizada. Assim, segundo projees futuras, caso a taxa mdia anual de desmatamento do cerrado de 1,1% (2,2 milhes de hectares) continue, os ambientes naturais remanescentes desaparecero at o ano de 2030 (Machado et al. 2004). Em virtude deste preocupante quadro de devastao dos biomas brasileiros, tem crescido o nmero de trabalhos que tentam descrever e demonstrar os efeitos da fragmentao de florestas sobre as comunidades de aves, uma vez que, alm deste grupo ser considerado bom indicador ecolgico para o ambiente terrestre, 90% das espcies brasileiras esto ameaadas de extino justamente devido perda e degradao de seus habitats (Laurance et al. 2002, Marini & Garcia 2005, Garca-Moreno et al. 2007, Staggemeier & Galetti 2007). No entanto, mesmo com a grande quantidade de dados gerados pelos trabalhos, poucos so os padres que podem ser estabelecidos e generalizados entre os efeitos da fragmentao e as aves (Macedo 2002a, Anjos & Gimenes 2003, Rambaldi & Oliveira 2003, Vieira 2006, Staggemeier & Galetti 2007). Ao nvel de comunidades, por exemplo, Uezu (2006) analisou basicamente a resposta de diferentes comunidades de aves fragmentao e ao uso de bosques florestais e trampolins ecolgicos no interior de So Paulo. Os resultados deste trabalho mostraram que a composio de espcies entre os remanescentes estudados foi diferente, sendo que as espcies frugvoras de dossel e as insetvoras grandes de sub-bosque foram as mais afetadas pelo tamanho e grau de isolamento dos fragmentos. Alm disso, no houve evidncias suficientes sobre a real influncia dos bosques florestais na diversidade e na composio de aves para os diferentes remanescentes. Enquanto que para os trampolins ecolgicos, a eficincia fortemente influenciada pela resistncia da matriz, sendo que apenas as espcies generalistas foram beneficiadas por eles. Marcelino (2007) em outro estudo numa paisagem fragmentada dominada pela pecuria no Paran observou que h uma grande diversidade de espcies de aves. Porm a maioria das aves tpica de reas 3

abertas, enquanto que as espcies tpicas de interior florestal se restringem, praticamente, aos maiores fragmentos devido estrutura da vegetao e proximidade entre os fragmentos. J Anjos (2001), avaliando comunidades de aves em fragmentos de Mata Atlntica com diferentes graus de isolamento no Paran, encontrou que o nmero mdio de espcies/ms no diferiu significativamente entre os fragmentos e que as espcies insetvoras foram as mais comuns nestas reas. Logo, considerando as informaes destes estudos, percebe-se que os resultados corroboram com os dados gerais da literatura sobre os efeitos da fragmentao sobre as aves, ou seja, no existe um padro aplicvel a todos os grupos de aves a no ser que a abundncia e a riqueza sejam positivamente correlacionadas com a rea (Anjos 2001, Francisco & Galetti 2001, Laurance et al. 2002, Anjos & Gimenes 2003, Uezu 2006, Marcelino 2007) (Fig. 5). Estudos em nvel de populaes tambm esto sendo desenvolvidos com o objetivo de entender como o processo de perda e reduo de ambientes afeta as populaes naturais e seus processos ecolgicos. Um grupo de particular interesse nestes estudos o dos frugvoros de grande porte, uma vez que, alm desses animais serem alvos prediletos de caadores, so muito suscetveis fragmentao e precisam de reas muito grandes para forrageamento com espcies vegetais especficas (Jordano et al. 2006). Galetti (2000) avaliou a dieta de cinco espcies de tucanos em duas reservas florestais com altitudes distintas no sudeste brasileiro tentando entender como a dieta varia entre os ambientes, qual a contribuio dos itens alimentares para a dieta e se a constituio influencia na escolha dos mesmos. A partir de suas observaes o autor registrou que as espcies em questo foram essencialmente frugvoras nas baixas altitudes onde ingeriram frutos ricos em lipdeos que estavam disponveis por longos perodos, j as espcies que consumiram itens no-frutos (insetos, flores e folhas) ocorreram nas maiores altitudes onde no houve sazonalidade tanto na produo quanto na disponibilidade de frutos. Alm disso, as espcies de maior porte forragearam principalmente no dossel com boa qualidade de disperso, pois ingeriram frutos maiores, enquanto as espcies de menor porte forragearam no sub-bosque e realizaram uma disperso de m qualidade por deixarem as sementes carem sob a planta-me. No Centro-Oeste, Ragusa-Netto (2006c, 2008) avaliou a abundncia e a atividade de forrageamento do Ramphastos toco de acordo com a disponibilidade de recursos em duas reas diferentes. Segundo seus resultados a abundncia e a ocorrncia desta espcie nos diferentes ambientes variaram ao longo do ano de acordo com a disponibilidade de recursos produzidos por plantas diferentes. Houve uma ntida preferncia por ambientes florestais, contnuos ou no, sendo que nestes ambientes R. toco consumiu principalmente frutos lipdicos no dossel e nos perodos de escassez deste recurso, predou artrpodes e/ou ninhos de outras aves. Em outros trabalhos na mesma regio e com objetivos semelhantes, mas agora usando diferentes psitacdeos, este mesmo autor encontrou que a abundncia e a atividade de forrageamento dessas espcies tambm variaram em funo da produo sazonal de recursos. Com isso, ele discutiu e concluiu que, tanto as espcies de psitacdeos de pequeno porte quanto psitacdeos de grande porte e o R. toco possuem uma considervel flexibilidade em suas dietas o que lhes permite forragear sobre grandes reas em diferentes ambientes. Por isso, estes animais conseguem persistir nas paisagens fragmentadas e devem ser importantes para a biologia da conservao (Ragusa-Netto 2004, 2005, 2006a, 2006b, 2007). Com base nestas informaes, verifica-se que no cerrado a ocorrncia e o uso dos recursos pelos frugvoros de dossel so dependentes da disponibilidade sazonal nos ambientes. Logo, isto faz com que certas populaes de frugvoros sejam mantidas nos perodos de baixa produo pelas chamadas espcies-chave que, caso venham a 4

desaparecer, supe-se que causaro um efeito domin com a extino em cadeia de outras espcies da comunidade (Galetti et al. 2003) (Fig. 6). Algumas investigaes foram realizados em remanescentes florestais no sul-sudeste brasileiro com o intuito de avaliar o papel das aves na disperso das sementes de algumas espcies vegetais especficas. Como resultados estes trabalhos encontraram que o consumo de frutos pela a avifauna no diferiu entre os fragmentos e foi realizado por aves generalistas em sua maioria e umas poucas especialistas. Alm disso, quando encontros agonsticos interespecficos existiram, estes foram registrados principalmente na poca de escassez de alimento. Isso no impediu que as aves consumidoras realizassem uma boa disperso, uma vez que as aves apresentaram diferentes e eficientes tticas de captura dos frutos, elevadas freqncias de visitas com curtos perodos de tempo, engoliram os frutos inteiros e regurgitaram e/ou defecaram em locais afastados das plantas parentais. Assim, tais autores inferiram que em algumas situaes, os efeitos da fragmentao ambiental podem favorecer o sistema de disperso generalista, o qual por sua vez contribui para o fluxo gnico, a manuteno e a persistncia das populaes tanto de aves como de plantas dos ambientes alterados (Francisco & Galetti 2001, Cazetta et al. 2002, Manhes et al. 2003, Krgel et al. 2006, Cazetta & Galetti 2007, Coelho 2007). Frente ao exposto, a presente reviso mostrou que a avifauna do cerrado minimamente estuda e que alm do crescente processo de fragmentao dos ambientes naturais, a sazonalidade climtica tambm pode ser um fator que regula as espcies de aves, tanto nos diferentes nveis de organizao, quanto nas suas interaes com as plantas. Logo, estas informaes justificam a realizao da proposta de dissertao que tem por objetivo avaliar a abundncia e as relaes das aves frugvoras de dossel com seus ambientes em remanescentes de cerrado, Campo Grande, MS. Os dados gerados por estudos como estes so imprescindveis, pois fornecem informaes importantes de forma rpida e precisa para a conservao e a manuteno da avifauna e da flora, o que implica em decises mais acertadas nos planejamentos de manejo e recuperao de reas degradadas.

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Figura 1. O bioma do cerrado de localizao central no contexto da Amrica do Sul (Silva & Santos 2005, Machado 2004).

Tabela 1. Nmero de espcies, espcies endmicas (%) e txons (espcies e subespcies) ameaados de aves nos biomas brasileiros e no Brasil (Modificado a partir de Marini & Garcia 2005).

Bioma Amaznia Mata Atlntica Cerrado Caatinga Campos Sulinos Pantanal Costeiro e Marinho Total do Brasil

Espcies 1.300 1.020 856 510 476 463 >130 1.700

Espcies endmicas (%) 20.23 18.43 4,2 2.9 0.42 0 0 29.64

Total 20 112 48 25 20 13 23 193

Txons ameaados Endmicos Endmicos do Bioma do Brasil 6 10 54 90 14 14 7 15 3 0 0 1 0 0 84 119

Figura 2: Localidades de amostragem de aves no Cerrado: (a) todas as localidades e (b) somente as localidades consideradas como minimamente amostradas (Silva & Santos 2005).

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Figura 3. Curvas de descobrimento de espcies de aves dependentes, semidependentes e independentes de floresta no bioma do Cerrado, j considerando os novos registros da avifauna para o cerrado (Silva & Santos 2005).

Figura 4. Mapa mostrando os principais blocos remanescentes de vegetao nativa e as reas desmatadas na parte central do cerrado (Machado et al. 2004).

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Figura 5. Relao espcie/rea para nove espcies de aves insetvoras terrestres na rea de estudo do Programa Dinmica Biolgica de Fragmentos Florestais (BDFFP). Regresso para os fragmentos 2 2 (R =94.3%) e para as reas controle (R = 99.4%) (A partir de Laurance et al. 2002).

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Figura 6. Variao sazonal no nmero de indivduos do Ramphastos toco (A), nmero de tucanos registrados alimentando-se dos itens disponveis (B) e produo de frutos (C) no cerrado do Parque Nacional das Emas, Brasil, 2004 e 2005 (Ragusa-Netto 2008).

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