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ESTUDOS AMBIENTAIS EM CAVERNAS: OS PROBLEMAS DA COLETA, DA IDENTIFICAO, DA INCLUSO E DOS NDICES

ENVIRONMENTAL STUDIES IN CAVES: THE PROBLEMS OF SAMPLING, IDENTIFICATION, INCLUSION, AND INDICES Eleonora Trajano (1), Maria Elina Bichuette (2) & Marco Antnio Batalha (3) (1) (2) -SP. (3) Departament -SP. Contatos: etrajano@usp.br; bichuette@uol.com.br; marcobat@uol.com.br. -SP.

Resumo Para deteco e conhecimento de processos e padres evolutivos que moldam a estrutura de comunidades naturais subterrneas, a primeira etapa, fundamental, a realizao de inventrios precisos das unidades taxonmicas. Entretanto, vrios fatores podem inflacionar artificialmente listas taxonmicas, comprometendo seu significado biolgico e, assim, sua confiabilidade como descritor da diversidade: (1) f (2) x (3) incluses errneas em categorias ecolgico-evolutivas e (4) utilizao de ndices de diversidade inadequados. Apresentamos aqui alguns problemas que rotineiramente aparecem em estudos de inventariamento da fauna subterrnea, discutindo-os e sugerindo possibilidades para minimiz-los. Palavras-Chave: biodiversidade; comunidades hipgeas; conservao; desenho amostral; fauna caverncola; inventrio. Abstract To detect and understand evolutionary patterns and processes that shape the structure of subterranean natural communities, the first and fundamental step is the conduction of accurate inventories of taxonomic units. However, several factors can artificially inflate taxonomic lists, compromising their biological significance and, thus, their reliability as diversity descriptor: (1) poor sampling, (2) bad taxonomy, (3) wrong inclusions into evolutionary and ecological categories, and (4) use of inadequate diversity indices. We present herein some problems that appear routinely in studies about the subterranean fauna, discussing and suggesting possibilities to minimize them. Key-Words: biodiversity; cave fauna; conservation; hypogean communities; sample design; survey.

1. INTRODUO Levantamentos biolgicos com o objetivo de inventariar unidades taxonmicas, sejam para fins de publicaes cientficas ou para o cumprimento de legislao relacionada ao licenciamento de reas crsticas com fins de uso econmico (no caso do Brasil, o Decreto 6640, IN nmero 02), constituem a primeira e necessria etapa dos estudos biolgicos visando ao conhecimento de processos e padres evolutivos, os quais moldam a estrutura e o funcionamento das comunidades naturais. Dentro da Biologia Comparada, tais processos e padres proporcionam contexto para estudos morfolgicos, fisiolgicos, comportamentais e ecolgicos. Fora desse contexto, tais estudos carecem de significado biolgico e trazem informaes insuficientes para

deteco de tendncias ou mesmo padres acerca da fauna subterrnea (Thompson et al. 2003). Muitos levantamentos que tm sido feitos em cavernas tm problemas amostrais, taxonmicos e conceituais, que podem levar a concluses enviesadas e, consequentemente, dificultar a conservao dos sistemas caverncolas. Apresentamos quatro problemas que rotineiramente aparecem em tais estudos (coleta, identificao, incluso e uso de ndices) e sugerimos o que pode ser feito para minimiz-los.

2. O PROBLEMA DA COLETA Quando se realizam estudos visando ao conhecimento e conservao da biodiversidade dos

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sistemas subterrneos, uma primeira etapa justamente listar as espcies que ali ocorrem. Frequentemente, necessrio conhecer o nmero de espcies encontradas em uma dada rea ou comparar esse nmero entre diferentes reas. Assim, muitas vezes, a partir da lista de espcies, usa-se a riqueza de espcies ou uma medida tradicional de diversidade como descritor da biodiversidade (por exemplo, Silva et al. 2011). Como, quase sempre, um censo faunstico impossvel, preciso lanar unidades amostrais nas cavernas para estimar as suas riquezas. Com isso, vrias decises sobre a amostragem a ser feita precisam ser tomadas. Ainda, h para definir o esforo amostral e estimar o nmero de espcies, como, por exemplo, em Bragagnolo & Pinto-da-Rocha (2003). Ao longo desse processo, tem havido vrios problemas nos estudos feitos em ambientes subterrneos, que podem levar a concluses equivocadas. A riqueza de espcies dentro de um hbitat, uma medida de diversidade alfa, dependente do tamanho da amostra (Colwell et al. 2004). Alm disso, a riqueza de espcies observada depende tambm do tamanho da amostra quando hbitats diferentes so sucessivamente amostrados devido substituio de espcies, uma medida de diversidade beta (Colwell et al. 2004). No obstante, encontramos levantamentos em cavernas com apenas duas unidades amostrais, certamente insuficientes para uma boa estimativa da biodiversidade. Tanto em hbitats homogneos quanto heterogneos, um esforo de coleta intenso necessrio para uma estimativa acurada da riqueza de espcies (Thompson et al. 2003), sendo que, em ambientes heterogneos, esse esforo deve ser ainda mais intenso (Moreno & Halffter 2000). O nmero timo de rplicas influenciado pela escala da unidade amostral em relao ao tamanho da comunidade; idealmente, esse nmero deve ser determinado com base na comunidade mais diversa entre as que sero amostradas e deve ser usado consistentemente ao longo do estudo (Magurran 2004). Uma alta proporo de espcies raras em uma dada caverna pode subestimar sua riqueza de espcies, pois tais espcies tm uma menor propenso de serem amostradas (Thompson et al. 2003). E justamente so essas espcies raras que tm uma maior chance de serem extintas (Purvis et al. 2000) e cuja presena um dos critrios para o estabelecimento de prioridades na conservao de ambientes caverncolas, incluindo a classificao de cavernas em graus de relevncia (no caso do Brasil, a Instruo Normativa MMA 02/09, que regulamenta o Decreto 6640). Os levantamentos

deveriam incorporar estratgias de busca adicionais q f j . z q espcies raras so importantes, cabe ao pesquisador aplicar um esforo amostral intenso o suficiente para prever com uma acurcia razovel o nmero total de espcies em uma dada rea (Thompson et al. 2003). Uma vez que a heterogeneidade de hbitats influencia a estimativa do nmero de espcies, o esforo amostral deve lev-la em conta (Moreno & Halffter 2000). Se, em uma dada caverna, h vrios ambientes diferentes, a amostragem pode ser estratificada, lanando-se sistematicamente ou, de preferncia, aleatoriamente (Krebs 1999) as unidades amostrais em cada estrato. Nesse caso, medidas de heterogeneidade e complexidade de hbitats, como as propostas por August (1983), podem ser relacionadas ao esforo amostral exigido em cada estrato, fornecendo uma estimativa confivel do nmero de espcies (Moreno & Halffter 2000). Alm dessa variao espacial, a variao temporal tambm deve ser levada em conta ao se definir os mtodos usados nos levantamentos. Se for o caso, os protocolos devem considerar as variaes estacionais na composio e na abundncia das espcies (Moreno & Halffter 2000). Dependendo das caractersticas biogeogrficas e ambientais da rea de estudo, o esforo de coleta deve estar distribudo ao longo do ano para evitar uma estimativa enviesada do nmero de espcies (Moreno & Halffter 2000). Como j ressaltamos, comumente se usa a h f suficincia amostral e estimar o nmero de espcies. A suficincia amostral um conceito quantitativo usado para informar se a amostra utilizada representativa da comunidade em estudo, enquanto que a curva do coletor uma tcnica que surgiu da relao espcie-rea (Schilling & Batista 2008). Entretanto, a curva do coletor no pode ser usada para definir a suficincia amostral, pois o formato da curva est relacionado ordem de entrada das unidades amostrais na sua construo, possibilitando a gerao de curvas diferentes a cada ordenao (Martins & Santos 1999). Ademais, a relao entre o eixo das abcissas e o das ordenadas influencia a percepo de uma eventual assntota (Martins & Santos 1999). Uma soluo usar as chamadas q ordem de entrada das unidades amostrais na sua construo aleatorizada (Magurran 2004). Essa aleatorizao produz um alisamento da curva e permite calcular, para cada passo, uma mdia e um desvio-padro do nmero de espcies (Magurran 2004). Tais curvas esto bastante relacionadas s curvas de rarefao, em que se deduz o nmero de

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espcies que esperaramos encontrar caso reduzssemos o nmero de unidades amostrais (Gotelli & Colwell 2001). A construo dessas curvas de rarefao pode ser vista como um processo de interpolao da riqueza de espcies do conjunto total de amostras para a riqueza esperada para um subconjunto dessas amostras (Colwell et al. 2004). Contudo, o sonho de todo bilogo envolvido em inventrios a extrapolao das curvas de acumulao de espcies para estimar acuradamente quantas espcies seriam encontradas em um nmero maior de unidades amostrais lanadas na mesma comunidade (Colwell et al. 2004). Em levantamentos da fauna caverncola, usualmente essa extrapolao feita erroneamente, simplesmente buscando-se visualmente uma eventual assntota na curva. Entretanto, para se extrapolar a curva de acumulao de espcies, necessrio usar algum algoritmo. Por exemplo, h um mtodo de verossimilhana que baseia o seu ajuste na distribuio de contagens observadas para o modelo de mistura binomial e usa o Critrio de Informao de Akaike para encontrar um balano entre o ajuste e a complexidade do modelo (Colwell et al. 2004). Ainda assim, esse mtodo produz estimativas acuradas apenas para um nmero duas ou trs vezes maior que o de unidades amostrais (Colwell et al. 2004). Levantamentos faunsticos em cavernas podem ser enganosos quando listas de espcies so compiladas, porque, dentro de um levantamento, frequentemente no h indicao de quo completo ele (Sobern & Llorente 1993) e, entre levantamentos, na maioria dos casos no possvel compar-los diretamente devido a mtodos incompatveis de amostragem (Dennis & Ruggiero 1996). Entretanto, com uma medida padronizada de riqueza de espcies, que considere a eficincia do levantamento, possvel comparar inventrios de diferentes lugares, de diferentes momentos e que tenham usado diferentes mtodos (Moreno & Halffter 2000). Uma das maneiras de se fazer isso usando modelos de acumulao de espcies ajustados s curvas de acumulao de espcies, em que o nmero cumulativo de espcies lanado contra alguma medida de esforo amostral (Sobern & Llorente 1993, Moreno & Halffter 2000). O uso desses modelos pode levar a um melhor planejamento e a melhores protocolos de amostragem, provendo estimativas confiveis do esforo amostral mnimo necessrio para se obter um levantamento confivel (Sobern & Llorente 1993, Moreno & Halffter 2000). No possvel fornecer uma indicao geral do esforo necessrio para prever a riqueza de

espcies de um stio, uma vez que as curvas de acumulao de espcies so fortemente influenciadas pelas caractersticas de um dado local (Thompson et al. 2003). No obstante, sabemos que a riqueza de espcies no pode ser extrapolada acuradamente, qualquer que seja o mtodo usado, a partir de um nmero pequeno de unidades amostrais (Thompson et al. 2003). Isso traz implicaes importantes para levantamentos em ambientes caverncolas usados para preparar, por exemplo, estudos de impacto ambiental. Se o conhecimento da diversidade importante, ento levantamentos rpidos e expeditos, como Ferreira et al. (2009), no sero adequados para estimar acuradamente a riqueza de espcies (Thompson et al. 2003). Quando se realizam estudos visando ao conhecimento e conservao da biodiversidade dos sistemas caverncolas, no h receitas. necessrio adaptar os protocolos de coleta aos objetivos, s caractersticas da caverna e aos grupos a serem amostrados. De todo modo, o esforo amostral dever ser intenso e as unidades amostrais devero estar bem distribudas no tempo e no espao. Cabe ao pesquisador demonstrar que a amostragem foi suficiente.

3. O PROBLEMA DA IDENTIFICAO Assumindo que a amostragem foi correta, outro problema que temos a resolver o das identificaes das espcies. Toda a Biologia da Conservao est baseada na taxonomia, parte da qual envolve a identificao apropriada dos organismos (Morrison III et al. 2009). Tal identificao usualmente envolve um nome cientfico atribudo entidade de interesse, normalmente um nome especfico (Morrison III et al. 2009). Como a grande maioria das pessoas, incluindo muitos bilogos, no tem uma compreenso correta do que seja a taxonomia, q capacitado para a identificao e nomeao das unidades taxonmicas de interesse, idealmente espcies no caso dos estudos sobre biodiversidade (Morrison III et al. 2009). Um taxonomista possui conhecimento suficiente em determinado grupo taxonmico, permitindo-lhe reconhecer, com um grau de equvoco substancialmente menor que o do no-especialista, unidades taxonmicas. Por definio, e sobretudo em um pas de megadiversidade biolgica como o Brasil, onde o impedimento taxonmico um dos problemas mais importantes da Biologia, no existem especialistas trabalhando simultaneamente em vrios grupos distintos. O reconhecimento de qualquer unidade taxonmica, como uma espcie bem delimitada,

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requer um alto nvel conhecimento especializado, pois processos evolutivos como a convergncia obscurecem as relaes filogenticas, levando a identificaes errneas. H uma escassez de taxonomistas que vem causando vieses nas listas de espcies compiladas para fins de monitoramento e manejo, especialmente em ambientes pouco estudados, como as cavernas (Mace 2004). A identificao, com atribuio de um nome com significado taxonmico e no nvel mais inferior possvel, idealmente o de espcie, no uma tarefa trivial. Atualmente, o enfoque da taxonomia filogentico. Conforme sabemos por experincia prpria e de vrios colegas taxonomistas, o treinamento de um taxonomista capacitado para identificaes nos nveis requeridos por listas faunsticas em estudos ambientais leva de cinco a 10 anos, ou mesmo mais para grupos particularmente complicados e mal conhecidos. A necessidade de especialistas independe de haver um nome disponvel para a espcie, pois s eles podem distinguir espcies reconhecidamente ainda no descritas f q N -do . . . descrita daquelas que no podem ser identificadas no momento, por estarem, por exemplo, inclusas em grupos sem resoluo taxonmica apropriada (N -do p.). Os levantamentos tm sido incompletos, quando no errados, no que diz respeito tanto completude quanto acurcia x x ( b 2003). taxonmico explica o aparecimento, principalmente em estudos ecolgicos, das chamadas unidades taxonmicas reconhecveis (RTUs, do ingls recognizable taxonomic units) ou unidades parataxonmicas (Krell 2004), tais como f f f N do . ( . 1, sp. 2, e assim por diante) quando se distingue mais de uma no mesmo gnero. Contudo, o reconhecimento e a distino de morfoespcies s so confiveis quando corroborados por um especialista, j que cada grupo tem suas peculiaridades taxonmicas. importante ressaltar a necessidade do h ( h ) morfoespcie em colees, que possuam nmero de tombo garantindo sua posterior localizao efetiva. ainda aconselhvel que uma mesma equipe que realize trabalhos de levantamento faunstico em vrias cavernas possua um cdigo consecutivo de morfoespcies, que seja respeitado nas diversas publicaes que derivem de seus levantamentos. Isso importante para evitar erros ao interpretar que o N -do .1 x a mesma q N -do .1 y

(publicados em trabalhos diferentes), quando na realidade so espcies ou morfoespcies diferentes. De igual forma, desejvel que na descrio formal da espcie sejam citadas, na lista sinonmica, todas as denominaes dadas a esse txon em publicaes anteriores. Outro aspecto importante que os trabalhos que incluam listas de espcies assinalem quais so as autoridades responsveis pela identificao, para o aval da qualidade taxonmica dos levantamentos. O uso da parataxonomia pode levar a superestimativas de riqueza de espcies, com erros que chegam a 100% (Krell 2004) e que dependem no apenas do grupo, como tambm da amostra e de quem faz a separao e o reconhecimento do material, de modo que sua amplitude imprevisvel, e, portanto, sem possibilidade de aplicao de ndices de correo (Krell 2004). A parataxonomia no satisfaz alguns critrios do mtodo cientfico, criando unidades tipolgicas, sem critrios definidos de separao, o que impossibilita qualquer falsificao da hiptese e qualquer repetio do experimento (Krell 2004). Portanto, os resultados da parataxonomia devem ser encarados como um primeiro passo nos estudos sobre biodiversidade caverncola, podendo ser usados em comparaes grosseiras das riquezas de espcies ou para descries no-comparativas da riqueza em determinadas localidades (Krell 2004). Tais dados, porm, no tm utilidade para estudos biogeogrficos e autoecolgicos, nem tampouco para inventrios visando seleo de reas para fins de conservao, o que inclui os estudos ambientais destinados a classificar cavernas quanto ao grau de relevncia para fins de sua possvel destruio, j que estes devem ser absolutamente conclusivos (Trajano & Bichuette 2010). As consequncias dos erros em cascata h x (bad taxonomy; May 1990) em estudos ecolgicos incluem a perda de biodiversidade (May 1990, Bortolus 2008). O que depreendemos de tudo isso? Em primeiro lugar, identificaes taxonmicas confiveis so fundamentais. Sem a taxonomia para formar os tijolos e a sistemtica para nos dizer como junt-los, o edifcio da cincia biolgica se torna uma baguna desprovida de significado (May 1990). Em segundo lugar, para fins de conferncia, fundamental a disponibilizao dos exemplares em colees amplamente acessveis, de museus e outras instituies com servio de curadoria independente dos especialistas do momento, desde que oficialmente registradas no Cadastro Nacional de Colees Biolgicas (CCBIO). Porm, independentemente da especialidade do curador, ele tem o compromisso tico e administrativo de

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garantir o carter de livre acesso das colees cientficas. Essas instituies devem garantir a continuidade do servio, mesmo aps a sada do pesquisador, assim como a fidedignidade das identificaes, sua ampla divulgao para a comunidade cientfica e a disponibilizao irrestrita para pesquisadores idneos. Normalmente, essas condies so encontradas em museus oficiais. A taxonomia e a conservao caminham juntas. No podemos conservar organismos que no somos capazes de identificar, e nossas tentativas de entender as consequncias das mudanas ambientais e da degradao estaro fatalmente comprometidas se no pudermos reconhecer e descrever as espcies que constituem as comunidades nos ambientes caverncolas (Mace 2004).

(Trajano 2012). Do ponto de vista evolutivo, os acidentais so b q q ecolgico, tratam-se de recursos potenciais (alimento, substrato etc.) para populaes estabelecidas no meio subterrneo. Recursos no tm uma conectividade histrica por si, que o que caracteriza unidades evolutivas reconhecidas como txons. Quando um organismo torna-se recurso, no faz mais sentido classific-lo taxonomicamente em nvel de espcie ou categorias superiores uma classificao biologicamente significativa seria de acordo com a disponibilidade do recurso ou seu valor nutritivo. Do ponto de vista biolgico, o z das de troglbios, troglfilos e trogloxenos e, portanto, no se enquadra na classificao de Schiner-Racovitza (Trajano 2012). Alm disso, acidentais so definidos com base em ausncias de caractersticas e, assim, no formam um grupo biolgico. De fato, todos os organismos de uma determinada regio so acidentais em potencial, podendo mais cedo ou mais tarde ser encontrados em uma caverna. Dessa forma, listas faunsticas que incluem os acidentais, como as que vm sendo apresentadas, referem-se a situaes pontuais e transitrias. Podemos fazer uma analogia entre o censo de habitantes de uma casa e o levantamento faunstico em caverna. Os moradores da casa esto para os animais subterrneos, assim como os visitantes e os funcionrios dessa mesma casa esto para os acidentais. Enquanto faz sentido incluir aqueles no levantamento, no faz sentido incluir estes. De fato, no fcil nem imediato o reconhecimento de um organismo acidental. Podemos usar vrios critrios, como organismos com caractersticas incompatveis com a vida subterrnea (digamos, um herbvoro ou um animal dependente de orientao visual - exceto nos raros casos de disponibilidade de presas caverncolas luminescentes; ver Meyer-Rochow & Liddle 2001); frequentemente mortos ou com claros sinais de desnutrio; sempre prximos de contatos com o exterior; ou com ocorrncia irregular, ocasional e sem qualquer padro temporal. Esses critrios, porm, no so absolutos. Dentro de um dado grupo taxonmico, pode haver espcies que tenham mudado seu modo de vida, como o caso do lambari Astyanax mexicanus que, diferena dos demais do gnero, geralmente diurnos e fortemente orientados pela viso, tem atividade crepuscular e comportamento reprodutivo orientado por estmulos visuais (Parzefall 1986). Isso explica por que apenas essa espcie de Astyanax, gnero amplamente

4. O PROBLEMA DA INCLUSO Assumindo que a amostragem foi correta e que a identificao taxonmica foi acurada, um terceiro problema que temos de resolver definir quais espcies, dentre todas as amostradas, de fato pertencem fauna caverncola. Algumas classificaes antigas (por exemplo, Racovitza 1907) z f ; q uma certa adaptao vida na escurido permanente e estes sem tais caractersticas, no diferindo das formas epgeas proximamente aparentadas. O primeiro passo para a aplicao de qualquer classificao definir o que so animais subterrneos, incluindo aqueles encontrados em hbitats no-caverncolas. Animais subterrneos so aqueles encontrados regularmente no bitopo subterrneo, para os quais este constitui parte ou todo o hbitat natural, onde eles so capazes, no mnimo, de se orientar espacialmente (Trajano 2005). aqueles introduzidos no ambiente subterrneo por acidente arrastados pela gua ou caindo por aberturas superiores de cavernas ou que entraram ali em busca de um clima ameno (Trajano 2005). Embora esses animais acidentais possam sobreviver por certo tempo no meio subterrneo, sua incapacidade de orientar-se e encontrar alimento acaba por levar ao seu desaparecimento. Do ponto de vista evolutivo, organismos subterrneos caverncolas sensu lato podem ser definidos como unidades evolutivas que respondem ao regime seletivo subterrneo tpico do meio hipgeo. Para estes, os ambientes subterrneos provm condies e recursos adequados, como alimento, abrigo, substrato, clima, que afetam as taxas de sobrevivncia e de reproduo, podendo definir os destinos evolutivos dessas unidades

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distribudo na regio neotropical, colonizou efetivamente o meio subterrneo (Parzefall 1986). De qualquer forma, repeties, com acompanhamentos, so sempre necessrias, j que impossvel aplicar conclusivamente a classificao de Schiner-Racovitza (Racovitza 1907) em uma nica ocasio de amostragem.

5. O PROBLEMA DOS NDICES Assumindo que a amostragem foi correta, que a identificao taxonmica foi acurada e que apenas as espcies de fato subterrneas foram mantidas nas listas, um quarto problema que encontramos a utilizao de ndices como descritores da biodiversidade. Como mencionamos, frequentemente, a partir da lista de espcies, usa-se a riqueza de espcies ou outra medida tradicional de diversidade como descritor da biodiversidade. Ainda que esses ndices tragam informaes e possam ser teis em alguns casos, muitas vezes eles no so. Quando usamos tais ndices, perdemos informaes sobre a identidade das espcies que aparecem na comunidade, sobre suas afinidades filogenticas e sobre quaisquer outras caractersticas que no as suas abundncias. Essa inevitvel perda de informao que existe quando resumimos um grande conjunto de dados de uma comunidade faz com que alguns autores digam que tais ndices tradicionais de diversidade escondam mais do que revelam (Cianciaruso et al. 2009). Em escalas geogrficas maiores, no h controvrsias de que um objetivo central da biologia da conservao manter uma representatividade de todos os aspectos relevantes da biodiversidade (Sarkar et al. 2005). Isso envolve a chamada z descritores da biodiversidade deve ser maximizada, levando em conta o fato de que muitos stios, cavernas no caso, no podero ser conservados (Sarkar 2006). Qualquer soluo para esse problema demanda ateno para a diversidade entre stios, pois no h sentido conservar vrios stios com altas diversidades alfa, mas com a mesma composio faunstica (Sarkar 2006). Assim, torna-se importante a diversidade beta, para a qual existem vrias medidas possveis (Tuomisto 2010). Uma medida bastante usada em conservao baseada na complementariedade, isto , o quo representativa a contribuio de um novo stio quando comparado aos stios j selecionados (Sarkar 2006). A medida mais simples nesse sentido o nmero de espcies que no estavam presentes nos stios j selecionados da, mais uma vez, a importncia de descries taxonmicas acuradas. Medidas de complementariedade no so, via de regra,

interpretadas em ndices, pois o valor da complementariedade de um stio definido apenas quando ele comparado aos stios j selecionados (Sarkar 2006). ndices como os de riqueza de espcies e de diversidade tradicional, que so medidas de diversidade alfa, no so suficientes se o propsito for selecionar stios para a conservao (Sarkar 2006). No caso dos hbitats subterrneos, valores numricos de diversidade alfa no refletem as singularidades bvias desses ambientes, as quais constituem a principal justificativa para sua conservao, pois sempre se situam entre os limites observados no meio epgeo: de desertos, fontes termais e outros hbitats extremos por um lado e de florestas tropicais por outro. A grande utilidade dos ndices de diversidade alfa est na comparao temporal da mesma localidade, o que infelizmente no tem sido feito. Medidas de diversidade alfa tm sido tradicionalmente usadas para determinar os efeitos da degradao ambiental sobre a biodiversidade, inclusive em ambientes subterrneos. Devemos notar que tais medidas no so o nico componente mensurvel da biodiversidade, mesmo quando temos apenas dados sobre a presena das espcies ou as suas abundncias (Clarke & Warwick 2001). A estrutura filogentica tambm importante, pois se a comunidade constituda apenas por espcies bastante aparentadas, ela deve ser considerada menos diversificada do que outra com o mesmo nmero de espcies, mas menos aparentadas (Clarke & Warwick 2001). Por conta disso, a partir dos anos 1990, foram propostos vrios ndices para se f ( al. 2009). A diversidade filogentica uma medida da diversidade de uma comunidade que inclui as relaes filogenticas das espcies, assumindo que a diversidade maior em comunidades com espcies filogeneticamente mais distintas (Magurran 2004). Da a importncia tambm de estudos que se proponham a descrever as relaes filogenticas de clados que incluam animais subterrneos. Essa diversidade filogentica um aspecto ainda subexplorado na definio de prioridades para a conservao de ambientes caverncolas. Outro aspecto da biodiversidade ainda subexplorado em estudos sobre fauna subterrnea a diversidade funcional, que podemos definir como caractersticas que influenciam o funcionamento das (T . 2001). A diversidade filogentica, a diversidade funcional vem recebendo cada vez mais ateno nos ltimos anos, pois parece ser um melhor descritor do funcionamento das comunidades quando comparada aos ndices tradicionais (Cianciaruso et al. 2009). A

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diversidade funcional estima as diferenas entre os organismos diretamente a partir de caractersticas funcionais relacionadas com as hipteses em estudo (Cianciaruso et al. 2009). Medir a diversidade funcional significa medir a diversidade de traos funcionais que influenciam os processos da comunidade, independentemente da filogenia dos organismos (Cianciaruso et al. 2009). Um aspecto interessante da fauna caverncola que ela possui muitos atributos funcionais s presentes nelas (Christiansen 1962), o que deve elevar os valores da diversidade funcional nos ambientes subterrneos. Ainda assim, dadas as restries desse meio, ndices em ambientes hipgeos sempre sero mais baixos quando comparados aos epgeos, o que no quer dizer que ambientes hipgeos sejam menos importantes. Tradicionalmente, a Biologia da Conservao tem se baseado apenas na diversidade local observada, quando talvez fosse interessante levar em conta as espcies que esto ausentes de uma dada comunidade, mas que pertencem ao banco de espcies, ou seja, tm o potencial de coloniz-la. Esse conjunto de espcies ausentes chamado de ( . 2011). Relacionando as diversidades local e negra, podemos comparar regies, comunidades e grupos taxonmicos, bem como avaliar os processos locais e regionais nas comunidades ecolgicas (Prtel et al. 2011). A diversidade negra ainda pode ser usada para estimar o potencial de recuperao das comunidades, minimizando a perda de biodiversidade (Prtel et al. 2011). Ainda que a diversidade local dos hbitats hipgeos seja menor do que a dos epgeos, como o banco de espcies para os hbitats hipgeos menor, podemos postular uma alta razo diversidade observada:diversidade negra. Isso ressaltaria a importncia dos ambientes subterrneos de uma forma que os ndices de diversidade tradicionais no so capazes de detectar. Essa tambm uma abordagem ainda subutilizada em estudos com a fauna caverncola. Resumindo, a singularidade da biodiversidade subterrnea adequadamente expressa pela combinao de diferentes aspectos e abordagens, incluindo no s a contribuio da diversidade alfa para a diversidade total regional, como tambm as diversidades beta, filogentica, funcional e negra. 6. CONSIDERAES FINAIS Vrios fatores podem inflacionar artificialmente listas taxonmicas, comprometendo seu significado biolgico e, assim, sua confiabilidade como descritor da diversidade. Entre eles, destacam x b

crescente em vista da proliferao de estudos ambientais realizados por bilogos generalistas, sem as capacitaes especficas requeridas, e, particularmente para ambientes subterrneos, a incluso espria de acidentais. A x b f errnea ou desatualizada de txons (espcies ou mesmo txons superiores) por profissionais sem as qualificaes dos respectivos especialistas, e a parataxonomia, isto , a identificao em morfoespcies. Estas ltimas, se no contarem com a necessria corroborao por taxonomistas trabalhando no contexto filogentico, correm o grande risco de representarem meramente unidades tipolgicas, em uma abordagem essencialista, prdarwiniana, na contramo da atual Sistemtica Biolgica, que visa identificao e nomeao de unidades evolutivamente vlidas. Um caso extremo desse tipo de erro atribuir a priori formas imaturas a espcies distintas das dos adultos, como em SouzaSilva (2008), quando o bom senso biolgico dita exatamente o contrrio juvenis e adultos do mesmo txon, encontrados no mesmo hbitat, provavelmente pertencem mesma espcie, correspondendo apenas a diferentes estdios ontogenticos do ciclo de vida, diferentes sexos ou indivduos pli ou dimrficos do mesmo sexo. Por outro lado, a especializao taxonmica estreita tem acarretado problemas na identificao de txons de ampla distribuio, inclusive provocando a descrio de falsas espcies. Exemplo disto que espcies cosmopolitas ou pantropicais contm geralmente as maiores listas de sinonmias. Enfim, critrios de incluso incompatveis com os objetivos do trabalho em questo produzem listas esprias que, por sua vez, levam a concluses equivocadas sobre biodiversidade, comprometendo todos os passos seguintes de trabalhos visando sua compreenso ou seja, listas longas nem sempre so melhores, ou refletem melhor a capacitao dos autores. Muitas vezes, bem o contrrio. Para que listas faunsticas tenham significado biolgico, tanto no todo, refletindo populaes que coevoluem, quanto em termos de seus componentes (unidades reais, com identidade evolutiva), podendo assim ser utilizadas como base para estudos, tanto bsicos quanto aplicados, elas devem seguir critrios cientficos, incluindo apenas unidades taxonmicas vlidas (o que implica o conhecimento aprofundado da variao intra-especfica, sexual e ontogentica para cada txon em foco, que normalmente s os especialistas possuem), ao menos de acordo com o estado-da-arte do conhecimento vigente, e, no caso especfico do meio subterrneo, que tenham

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efetivamente uma relao evolutiva e ecolgica com esse ambiente. Considerar unicamente a diversidade local observada em teoria ecolgica e biologia da conservao uma falcia, uma vez que valores absolutos de diversidade no so adequados para a comparao entre diferentes ambientes, regies ou txons (Prtel et al., 2011). De fato, quando o objetivo realizar comparaes entre sistemas subterrneos, por exemplo, para estabelecer prioridades para conservao e relevncia de cavernas, ndices de diversidade alfa, como os de riqueza e o de Shannon, no so de modo algum suficientes (Sarkar 2006). Neste contexto, sobretudo quando o desdobramento do estudo uma classificao que permite a destruio de cavernas, fundamental aplicar tambm ndices de diversidade beta, alm dos de diversidade filogentica, diversidade funcional e diversidade negra. Isso significa que, para fins de avaliao da biodiversidade subterrnea, necessrio realizar estudos comparveis (ou seja, efetuados na mesma poca e com os mesmos mtodos) no meio epgeo, no apenas para confirmar o status de troglbios populaes de txons com representantes epgeos troglomrficos, como tambm para determinao da diversidade beta e negra. A alta diversidade negra no meio hipgeo uma de suas principais singularidades, ao lado da diversidade funcional que pode ser amplificada pela presena de troglbios muito especializados e de interaes ecolgicas nicas, e da diversidade filogentica que pode ser alta pela ocorrncia de relictos. Note-se que se, por um lado, a contribuio relativa da diversidade alfa para a diversidade gama aumenta pela presena de troglbios em geral, por outro, a diversidade funcional aumenta pela ocorrncia de troglfilos, uma vez que frequentemente essas populaes apresentam uma dinmica distinta da das populaes epgeas coespecficas. Alguns trabalhos sobre comunidades subterrneas brasileiras trazem, no ttulo, expresses b x Ferreira et al. (2009) e Zampaulo (2010). Por mais atraente que tal abordagem parea, sempre necessrio ter em vista que, no sendo seguidos REFERNCIAS

todos os critrios acima discutidos, os objetivos de tais estudos podem no ter sido atingidos. E, pior, concluses mal embasadas de trabalhos cientficos podem levar a decises equivocadas por parte das autoridades responsveis pelas polticas ambientais, causando danos ainda maiores do que a ausncia de dados. Finalmente, sempre conveniente lembrar o que diz o Cdigo de tica do profissional Bilogo (www.cfbio.org.br - trechos selecionados, grifos nossos): Art. 6 - So deveres profissionais do Bilogo: II Manter-se em permanente aprimoramento tcnico e cientfico, de forma a assegurar a eficcia e qualidade do seu trabalho visando uma efetiva contribuio para o desenvolvimento da Cincia, preservao e conservao de todas as formas de vida; III - Exercer sua atividade profissional com dedicao, responsabilidade, diligncia, austeridade e seriedade, somente assumindo responsabilidades para as quais esteja capacitado, no se associando a empreendimento ou atividade que no se coadune com os princpios de tica deste Cdigo e no praticando nem permitindo a prtica de atos que comprometam a dignidade profissional; VII - No ser conivente com os empreendimentos ou atividades que possam levar a riscos, efetivos ou potenciais, de prejuzos sociais, de danos sade ou ao meio ambiente, denunciando o fato, formalmente, mediante representao ao CRBio de sua regio e/ou aos rgos competentes, com discrio e fundamentao; VIII - Os Bilogos, no exerccio de suas atividades profissionais, inclusive em cargos eletivos e comissionados, devem se pautar pelos princpios da legalidade, impessoalidade, moralidade, probidade, eficincia e tica no desempenho de suas funes.

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Fluxo editorial: Recebido em: 23.10.2011 Aprovado em: 27.05.2012
A revista Espeleo-Tema uma publicao da Sociedade Brasileira de Espeleologia (SBE). Para submisso de artigos ou consulta aos j publicados visite:

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