1. I nst i t ut o de Pesqui sa Ambi ent al da Amazni a.

SCLN 210, Bl . C, s. 211. 70862- 530 Bras l i a, DF - Brazi l .

2. Ncl eo de Al t os Est udos Amazni cos.
Uni v. Federal do Para. 66070- 100 Bel m, PA - Brazi l .
3. Cent er f or I nt ernat i onal Forest r y Research.
PO Box 6596 J KPWB, 10065 J akar t a, I ndonesi a
Claudia Azevedo-Ramos
1,2
Oswaldo de Carvalho Jr
1
Robert Nasi
3
ANIMAIS COMO
INDICADORES
Uma ferramenta para acessar a i ntegri dade bi ol gi ca
aps a expl orao madei rei ra em f l orestas tropi cai s
?
CRDI TOS
Di retora Executi va do I PAM
Dra. Ori ana Al mei da
Coordenadora do Programa
de Bi odi versi dade
Dra. Cl audi a Azevedo- Ramos
Traduo
Eri ka Pi nt o
Capa e Proj eto Grf i co
Rarut i Comuni cao e Desi gn
Di ret ora de Ar t e: Cri st i ane Di as
Assi st ent e: Rubens Maci el
I l ustraes da capa e mi ol o
Gl auci a de Barros
( debarros@i magel i nk. com. br)
I PAM
Av. Nazar, 669
Nazar, Bel m- Par
66. 035- 170
Tel ef ax: 55 91 3283. 4343
Fi l i ai s:
SCLN 210 Bl oco C - Sal a 211
Bras l i a- DF
70. 862- 530
Tel ef ax: 55 61 3340. 9992
Av. Rui Barbosa, 136 - Prai nha
Sant arm- PA
66. 005- 080
Tel ef ax: 55 93 522. 5538

AGRADECI MENTOS
APOI O
Este estudo foi parcialmente escrito quando os dois
primeiros autores estavam como pesquisadores-visitantes no
Center for International Forestry Research (CIFOR), Bogor,
na Indonsia, numa viagem apoiada pelo Instituto
Internacional de Estudos Brasileiros (IEB) e CIFOR. Ns
agradecemos Marieke Sassen pela reviso da verso em ingls
do documento e quatro revisores annimos por seus
comentrios.
Unio Europia

S UMR I O
Prembul o
Pref ci o
Resumo
1. I nt roduo
2. Met odol ogi a
3. Resul t ados
Resposta dos ani mai s extrao
madei rei ra
I nver t ebrados
Ver t ebrados
Herpetofauna
Aves
Mamferos
4. Di scusso
Pot enci ai s bi oi ndi cadores no manej o
f l orest al
Gargal os
Consi deraes prti cas ao sel eci onar
ou usar i ndi cadores em manej o
f l orest al
5. Concl uses
Ref ernci as( ver pg. 60 na verso em i ngl s)
06
08
10
12
16
20
21
21
30
30
34
40
48
49
51
56
60
P R E MB UL O
A
explorao madeireira provavelmente a forma
mais lucrativa de uso da floresta. Acessar como a
explorao madeireira afeta a biodiversidade , portanto, de
extrema importncia para a conservao e bom manejo. Um
bom bioindicador deveria oferecer uma medida barata e
integrada do status da sade de um ecossistema. Poderia
tambm ser usado como um indicador-substituto para
avaliar mudanas em outros grupos animais. Neste estudo,
ns revisamos a literatura recente sobre os efeitos da
explorao madeireira sobre a fauna em florestas tropicais e
avaliamos os custos e benefcios do uso de bioindicadores.
Em sistemas de manejo, mudanas so, geralmente,
desejveis. O desafio, neste caso, seria determinar qual
indicador facilitaria o acesso ao grau aceitvel de
modificao de um habitat. Neste contexto, parece que ns
temos ainda um longo caminho a percorrer.
Os autores
7
P R E F CI O
U
m canrio dentro de uma mina de carvo, caindo do
seu poleiro, historicamente indicava aos mineiros
que suas vidas estavam ameaadas por metano, monxido
de carbono e outros gases txicos, mas sem cheiro. A
degradao de florestas tropicais atravs de fracas prticas de
explorao madeireira tem estimulado a busca por
bioindicadores de sade do ecossistema florestal, como os
canrios das minas. Infelizmente, como os autores desse
livro claramente explicam, no provvel que uma espcie
animal que sirva como um indicador facilmente
monitorado de ameaas integridade da floresta ser algum
dia identificada. Florestas tropicais so to diversas, as
escalas espaciais e temporais em questo so to amplas, e as
intervenes de manejo as quais as florestas esto sujeitas
so variadas demais para esperar que uma espcie animal ou
mesmo uma guilda de espcies far o trabalho do canrio da
mina. Alm disso, como esclarecido nas pginas que viro,
bons bioindicadores devem ser mais fceis de medir do que
as estruturas dos ecossistemas ou os processos em questo,
enquanto fornecem informaes teis sobre outros taxa e
processos ecolgicos que so mais difceis de monitorar
em outras palavras, eles deveriam levantar preocupaes
ambientais antes que impactos nocivos das intervenes
florestais tornassem-se completamente aparentes. Enquanto
os desafios de identificar bioindicadores apropriados forem
substanciais, baseado nesta reviso crtica e pormenorizada
de uma grande e crescente literatura sobre animais
indicadores de impactos da explorao madeireira, os
autores recomendam modos de evitar algumas das
armadilhas nos estudos publicados. Enquanto mantm seu
otimismo, eles nos mostram que o canrio ainda no est
morto.
Francis (Jack) E. Putz
Universidade da Florida
9
R E S UMO
U
ma pesquisa bibliogrfica foi conduzida para avaliar as
respostas da fauna explorao madeireira e a efetividade
de bioindicadores como ferramentas para estimar a conservao
da biodiversidade em florestas tropicais exploradas. A pesquisa
indicou que estudos sobre o impacto da explorao madeireira
sobre artrpodes e herpetofauna esto sub-representados.
Mamferos so o foco principal dos estudos direcionados aos
efeitos da explorao madeireira sobre a fauna. De forma geral, a
extrao madeireira realmente afeta alguns animais, mas a
resposta varia entre e dentro de grupos faunsticos. Ainda, a
maioria dos estudos conduzidos at agora varia muito em relao
s estruturas das florestas, taxa estudado, metodologias,
intensidade e histrico da explorao, resultando numa ausncia
de comparabilidade entre eles. Poucos estudos tm investigado
relaes entre mudanas na composio de grupos animais e a
significncia funcional destas mudanas, nem mesmo tem
correlacionado efeitos com mudanas ambientais ps-extrao de
madeira, dificultando a determinao da relao entre causa e
efeito. Outras dificuldades encontradas foram: complexidade
taxonmica, nmero pequeno de pessoas treinadas, custos do
monitoramento das tendncias demogrficas, falta de
informao sobre as relaes entre mudanas em diferentes
grupos e falta de congruncia entre escalas tradicionais de
pesquisa (plots) e escalas apropriadas para manejo da paisagem.
O conjunto destas dificuldades sugere que, at o momento,
indicadores faunsticos para monitorar a conservao da
biodiversidade no processo de explorao madeireira poderiam
ser ineficientes de serem implementados em manejos florestais.
Neste contexto, o desenvolvimento de indicadores continua a ser
uma questo crtica e necessria em ecologia de florestas.
Entretanto, bom ter em mente que em sistemas de manejo,
onde mudanas so comumente inevitveis e desejveis na maior
parte do tempo, os indicadores propostos estariam, na verdade,
desempenhando seu papel de sinalizadores enquanto facilitando
o acesso ao grau aceitvel de modificao de um habitat.
Enquanto isso, inventrios mais amplos so, ainda, necessrios
para estimar o status da biodiversidade em operaes florestais.
11
I NT RODUO
01
A
explorao madeireira , provavelmente, a mais
lucrativa e popular forma de uso florestal.
Entretanto, ela pode ter grande impacto ambiental j que
afeta muitos atributos florestais, como estrutura,
composio e funo (Putz et al., 200). Uma vez que a
extrao madeireira continuar e reas protegidas sero
sempre insuficientes para assegurar a proteo de uma vasta
poro da biodiversidade da floresta tropical, esforos so
necessrios para garantir, na maior proporo possvel, a
conservao da diversidade nativa em florestas de produo.
Avaliar como a extrao madeireira afeta a biodiversidade ,
dessa forma, de fundamental importncia para a
conservao e um bom manejo. Neste sentido, nosso
objetivo aqui determinar o status de conhecimento e a
efetividade de indicadores faunsticos como ferramentas
para monitorar a conservao da biodiversidade em florestas
tropicais exploradas.
Bioindicadores so espcies ou grupos taxonmicos
superiores com caractersticas (como presena/ausncia;
densidade populacional, disperso, sucesso reprodutivo)
que podem ser teoricamente usadas como um ndice para
outros atributos ecossistmicos mais difceis ou caros de
mensurar (Landres et al.1988; Hilty e Merenlender, 2000).
Um bom indicador, pelo menos teoricamente, ofereceria
uma medida barata e integrada do status de um dado
13
ecossistema aps a perturbao. Poderia tambm ser usado
como um substituto para avaliar mudanas em outros
grupos de animais (Block et al., 1987; Lawton et al., 1998).
Os animais tm uma longa histria na avaliao das
respostas de ecossistemas s perturbaes ambientais
(Rosenberg e Resh, 1993; Williams, 1993; Spellerberg,
1993; McKenzie et al., 1995), mas preocupaes em relao
sua efetividade tm sido o foco de muitos debates (Landres
et al., 1988; Landres, 1992; Pearman et al., 1995;
Simberloff, 1998). Muitos grupos animais ou espcies tm
sido propostos como indicadores da qualidade ambiental.
Autores, geralmente, defendem o uso de um dado txon
como um indicador oferecendo uma lista de vrias
caractersticas (como, por exemplo, comportamento de
especialista, sensibilidade mudanas de habitat, ampla
distribuio), mas nem sempre expressam claramente o que
o indicador proposto realmente indica. Na verdade, poucos
estudos abordam a questo essencial sobre a correlao entre
o status do indicador e as mudanas nas variveis
ambientais.
Algumas revises tm abordado o impacto da explorao
madeireira sobre a fauna (Johns, 1997; Putz et al. 2000),
mas uma anlise de bioindicadores no manejo florestal e sua
efetividade para programas de monitoramento ainda rara
na literatura (mas veja Lindenmayer et al., 2000).
Ani mai s como I ndi cadores
14
Enquanto o desmatamento, e mesmo a reduo do dossel
das florestas, podem ser medidos por satlite, e mudanas
no ciclo biogeoqumico podem ser vistas nos cursos dgua
que drenam cabeceiras ocupadas, tem sido muito mais
difcil identificar tcnicas robustas para monitorar o status
de assemblias de plantas ou animais de um ecossistema,
especialmente quando envolve o empobrecimento crtico da
floresta, como pode acontecer aps a retirada de madeira.
Neste trabalho, ns pesquisamos a literatura atual para
comparar a resposta dos animais explorao madeireira em
regies tropicais. A partir da, ns avaliamos se alguns dos
animais estudados podem ser potencialmente usados em
programas de monitoramento para o manejo florestal
sustentvel, analisando as vantagens e desvantagens no uso
da fauna como indicador. Finalmente, ns identificamos
algumas lacunas e fizemos recomendaes especficas para
futuros estudos.
Ani mai s como I ndi cadores
15
ME TODOL OGI A
02
N
s analisamos 90 revises, artigos e notas
publicadas nos ltimos 20 anos que trataram da
relao entre a espcie alvo ou comunidade e o manejo
florestal ou explorao madeireira em florestas tropicais
nativas, na busca por espcies ou grupos de espcies que
poderiam indicar a integridade da comunidade (em termos
de diversidade animal, composio e abundncia) aps a
floresta ter sido explorada. A pesquisa bibliogrfica foi feita
usando peridicos indexados e a combinao de palavras-
chave (por exemplo, indicadores, explorao madeireira,
floresta tropical, manejo florestal). Ns tambm
encontramos outras literaturas relevantes atravs de citaes
dentro dos artigos encontrados na busca primria.
Ns analisamos os estudos atravs de quatro principais
aspectos para torn-los comparveis dentro do mesmo
grupo e ajudar na avaliao de variveis de previso: (1) o
txon ou grupo alvo (espcies, grupos funcionais,
comunidades); (2) o efeito da extrao madeireira sobre a
espcie alvo (ou grupos) baseado em: tempo desde a
explorao, intensidade de explorao, rea ou esforo
amostral, fatores envolvidos (ex: explorao madeireira,
fogo, converso para outros ecossistemas) e variveis
analisadas (ex: riqueza, abundncia, composio); (3) a
correlao da resposta com qualquer mudana especfica
nas variveis ambientais (ex: temperatura, umidade, calor,
Ani mai s como I ndi cadores
17
cobertura vegetal); (4) a possibilidade de uso de um
indicador como substituto de outros grupos. Obviamente,
nem todos os estudos incluam resultados para todos os
quatro aspectos. Ainda, como os artigos variavam no grau
de detalhe informado para cada varivel analisada, ns
optamos por incluir mais informao detalhada onde fosse
possvel e usar comentrios gerais para os efeitos (exemplo:
baixo, alto, sim, no) quando apenas afirmaes
subjetivas foram usadas no artigo (ver tabelas). Ns
simplificamos os critrios previamente sugeridos para a
determinao de indicadores devido a conflitos entre eles e
controvrsias entre autores sobre o melhor critrio a ser
usado (ver Hilty e Merenlenger, 2000 para uma reviso mais
ampla). Por isso, ns escolhemos aqueles critrios mais
amplamente aceitos e consideramos como bons indicadores
do status da floresta aps a explorao madeireira taxa que
tenham (1) boa informao sobre a histria natural, (2)
atributos prticos (exemplo: fcil de encontrar e mensurar)
e (3) correlao com as mudanas no ecossistema
estabelecida e, por isso, habilidade para funcionar como um
alerta precoce para impedir mudanas crticas nos grupos de
plantas e animais, ou no ecossistema com um todo.
Atributos secundrios, como ampla distribuio,
especializao, baixa mobilidade e baixa variabilidade (Noss,
1990; Pearson e Cassola, 1992; Spector e Forsyth, 1998),
foram usados para reforar ou descartar o uso de um grupo
Ani mai s como I ndi cadores
18
taxonmico especfico aps os trs principais critrios terem
sido alcanados. Ns procuramos por uma resposta
consistente de uma espcie ou grupo explorao
madeireira e s mudanas de habitat. Por razes prticas e
uso efetivo nas operaes florestais, um bom indicador
deveria oferecer um mtodo barato para detectar mudanas
na composio de espcies que complemente tcnicas que
monitorem com sucesso os aspectos estruturais e funcionais
dos ecossistemas. As informaes sobre as caractersticas das
espcies foram obtidas nas publicaes. Embora isto possa
subestimar o conhecimento existente sobre alguns critrios,
muitos artigos comumente as discutem de forma at ampla
enquanto abordam o papel dos indicadores ou o impacto de
distrbios em florestas sobre a fauna.
Ani mai s como I ndi cadores
19
R E S ULTADOS
03
Resposta da f auna
expl orao madei rei ra
I nver t ebrados
Os efeitos da explorao madeireira sobre os
invertebrados da floresta (aproximadamente 15% dos
artigos analisados) ainda so pouco compreendidos. H
uma grande variabilidade entre os poucos estudos que
abordam esta questo em termos de tempo desde a
explorao, intensidade da explorao e grupos
taxonmicos estudados, e muitos destes estudos continham
baixo esforo amostral, possivelmente gerando dvidas
sobre as concluses (ver tabela 1, p. 22-25)
Tabela 1: Resposta dos invertebrados a explorao madeireira. Baixo e
Alto so termos subjetivos usados nos artigos referindo-se intensidade da
explorao (geralmente significa <30 m
3
/ha e 30 m
3
/ha, respectivamente) e
podem variar regionalmente. Quando diferentes grupos so reunidos na
mesma linha, a resposta (efeito) vlida para todos os grupos. (? = no
informado ou confuso; R = reduo; A = aumento; No = nenhuma mudana;
Sim = com mudanas).
Ani mai s como I ndi cadores
21
22
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m
3
/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Besouros de
fezes
15 14-21 ? ? ?
Besouros-
Coccinelideos
15 14-21 ? ? ?
Assemblias de
besouros de fezes &
de carne podre
10 ? ? ? ? (4 noites em
cada lugar)
Assemblias de
besouros
5-15 baixo
alto
? ? ?
Assemblias de
besouros e
gafanhotos
15-20 14-21 ? ? 800 varredura/
ms por dois anos
ou 498 armadilha
de solo (besouros
de fezes)
Assemblias de
formigas
4 & 10 ? 8 ? Trs 4-ha plots
por rea (360 1
m
2
de litter) em
um ms
Assemblias de
formigas
5-15 baixo ? ? ?
alto ? ? ?
Assemblias de
formigas
3 25 3-5 ? 20 pontos de 0,25
m
2
em cada rea
Assemblias de
formigas de copa;
besouros; cupins
40-70 ? ? ? 1-5 ha
em cada ponto
amostral
Cupins -
2 espcies
9-10 ? ? 15-32 11 pontos de 4 ha
Assemblias de
formigas de solo;
borboletas e
nematodas
40-70 ? ? ? 1-5 ha em cada
ponto amostral
Assemblia de
mariposas
10 ? ? ? 4-10 ha; 2-5
noites em cada
local
23
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Riqueza
Abundncia
No
No
Kibale;
Uganda
Nummelin & Hanski,
1989
Riqueza
Abundncia
Composio
A
A
Sim
Kibale;
Uganda
Nummelin & Frsch,
1992
Diversidade
Composio
No
No
Danum
rea de Sabah;
Leste da Malsia
Holbaixoay et al., 1992
Riqueza
Composio
No
No
New South Wale;
Australia
Oliver et al., 2000
Abundncia No Floresta de Kibale;
Uganda; Africa
Nummelin, 1998
Riqueza
Eqidade
Abundncia
Densidade
No
No
No
A
Amaznia, Manaus,
Brasil
Vasconcelos et al.,
2000
Riqueza
composio
No
No
New South Wale;
Australia
Oliver et al., 2000
Riqueza
composio
Sim
Sim
Riqueza
Abundncia
Composio
No
No
Sim
Amaznia;
Par, Brasil
Kalif et al., 2001
Riqueza No Camares; Africa Lawton et al., 1998
Densidade:
Syntermes chaquimayensis
S. molestus
R
No
Central Amaznia,
Brasil
Lima et al., 2000
Riqueza A Camares; Africa Lawton et al., 1998
Diversidade
Abundncia
R
A
Danum rea de
Sabah; Leste da
Malsia
Holbaixoay et al., 1992
Ani mai s como I ndi cadores
24
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m
3
/ha)
Intensidade
da explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Assemblia de
mariposas
20 ? ? ? ?
Assemblia de
borboletas
5 ? ? ? 10 transectos
(15,6 km)
durante um ms
Assemblia de
borboletas (180 spp)
6 70 8 50
8 locais;
8 transectos de
50m em cada
rea por 9 meses
Artrpodos de solo 15-20 14-21 ? ?
800
varredura/ms
por dois anos em
5 locais
Insetos herbvoros 1 ? 2 ?
250 stios de
plantas; 9750
sementes disper-
sas (manual ou
com aspirador)
Ani mai s como I ndi cadores
25
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Diversidade
Abundncia
Composio
No
R
Sim
Malsia Peninsular Intachat et al., 1999
Riqueza
Abundncia
Eqidade
Composio
R
R
R
R
Buru; Indonsia Hill et al., 1995
Riqueza
Abundncia
Diversidade
Composio
A
A (devido 2 spp.)
No
Sim
Sabah; Borneo Willott et al., 2000
Abundncia Sim Floresta de Kibale;
Uganda; frica
Nummelin, 1996
Riqueza
Abundncia:
Mastigador de folhas (5 spp)
Sugadores de seiva (30 spp)
Eqidade
A
A
2 sp A 3 sp No
7 sp A 4 sp R
R
Guiana Basset et al., 2001
Apenas um (Nummelin e Frsch, 1989) dos cinco
artigos abordando o impacto da explorao madeireira
sobre os besouros encontrou respostas nas variveis
analisadas. Para formigas e borboletas/mariposas, 80 e
100% dos artigos, respectivamente, mostraram uma
mudana na riqueza, composio ou abundncia (Tabela 1).
Entretanto, possvel registrar mais respostas (negativas ou
positivas) para borboletas (87%) do que para formigas
(38,5%), mostrando que borboletas parecem apresentar
uma resposta mais forte explorao madeireira.
Entretanto, Ghazoul e Hellier (2000) consideram que
nenhuma guilda se sobressai como um grupo indicador til
e que a mensurao de riqueza de espcies, abundncia ou
diversidade de espcies no faz bons indicadores da
recuperao aps a explorao devido s suas respostas
errticas a distrbios.
Os efeitos reais e os padres de recuperao tambm
variaram dentro e entre grupos animais. Por exemplo,
formigas do gnero Pheidole parecem mostrar uma resposta
rpida a explorao madeireira na floresta Amaznica (Kalif
et al., 2001), mas isto no foi observado em outros gneros
de formiga (Vasconcelos et al., 2000; Kalif et al., 2001).
Efeitos indiretos (e.g. aumento de eventos de fogo, histrico
da precipitao recente) poderiam tambm aumentar a
intensidade da resposta dos artrpodes (Oliver et al., 2000;
Nummelin, 1996).
Em curto prazo (i.e < 5 anos aps explorao), a
Ani mai s como I ndi cadores
26
Ani mai s como I ndi cadores
27
composio de espcies parece ser alterada (Hill et al., 1995;
Oliver et al., 2000), mesmo quando no foi possvel
encontrar mudanas na riqueza (Kalif et al., 2001). Em
longo prazo, a resposta variou . Por exemplo, em uma
floresta explorada de 20 anos na Pennsula da Malsia,
Intachat et al. (1999) observou que a diversidade de
mariposas geometrides no diferiram significantemente
entre florestas exploradas e no exploradas, mas havia uma
diminuio na abundncia de indivduos nas florestas
exploradas e uma mudana na composio de espcies
(maior nmero de espcies especialistas em floresta
primria). Nummelin e Frsch (1992) tambm
encontraram mudanas na composio de besouros, mas as
associaram a um aumento na riqueza e abundncia. Por
outro lado, Holloway et al. (1992) no encontraram efeito
na composio e diversidade de besouros depois de 10 anos
de explorao.
Poucos estudos existem sobre a relao entre mudanas
na riqueza e composio de assemblias de artrpodes e
mudanas nas variveis ambientais. Oliver et al. (2000)
sugeriu medir a percentagem de cobertura do sub-bosque e
caractersticas do substrato (exemplo: profundidade e %
cobertura de serrapilheira e de solo exposto) como
indicadores que mostram mudanas na riqueza de formigas,
e Willott et al. (2000) sugeriu a cobertura do dossel para
borboletas. claro que a abertura de copa pode ser
correlacionada a outras variveis com maiores efeitos sobre

os insetos. Por exemplo, Basset et al. (2001), depois de
examinar os efeitos de curto prazo da abertura de copas
sobre insetos herbvoros, observou que a maioria das
espcies respondia a um aumento na produo de folhas ao
invs de abertura de copas per se. Entretanto, a abertura de
copas , ainda, uma medida mais fcil. Portanto, parece que
ns precisamos conhecer mais sobre as relaes casuais. Por
exemplo, ns no precisamos de bioindicadores para
abertura de copas, mas sim saber como a abertura de copas
afeta a biodiversidade.
Poucos estudos consideraram o uso de espcies de
invertebrados como substitutos para mudanas em outros
grupos taxonmicos e o resultado parece de alguma forma
desanimador. Um estudo que analisou o uso de oito grupos
animais (aves, borboletas, besouros voadores, besouros de
copa, formiga de copa, formiga de serrapilheira, cupins e
nematides do solo) como substitutos para indicar
mudanas em outros grupos taxonmicos num gradiente de
floresta perturbada, mostrou que nenhum grupo poderia ser
um bom indicador taxonmico para mudanas na riqueza
de espcies de outros grupos (Lawton et al., 1998). Hughes
et al. (2000) observou que a riqueza de espcies de dpteros
estava correlacionada com o nmero de ordens de insetos,
mas tambm notou que isto pode ter sido causado pelo fato
de que os pontos amostrais usados nestas correlaes no
eram independentes.
Ani mai s como I ndi cadores
28
A maioria dos estudos foi no nvel de assemblias, mas
poucos correlacionaram suas descobertas com grupos
funcionais (e.g. Andersen, 1997a). No estudo de Basset et
al. (2001), duas de cinco espcies de mastigadores de folhas
(aumentaram a abundncia) e 11 de 30 espcies de
sugadores de seiva (7 aumentaram e 4 diminuram a
abundncia) apresentaram respostas significativas. Os
autores chamaram a ateno para o aumento na abundncia
de psillideos, mas ressaltam as dificuldades no uso de
Famlias como indicadores guarda-chuva de distrbios.
Em geral, nenhum dos grupos taxonmicos estudados
satisfez todos os trs principais critrios selecionados aqui
para indicadores. Entretanto, formigas e borboletas talvez
sejam taxa promissores baseados nas suas respostas
explorao madeireira associadas a alguns dos principais
critrios (e.g., de fcil coleta) ou atributos secundrios (e.g.,
baixa mobilidade, especializao).
Ani mai s como I ndi cadores
29
Ani mai s como I ndi cadores
30
Ver t ebrados
Herpetof auna
A maioria dos estudos (77 %) focando anfbios e rpteis
envolve anuros e lagartos (Tabela 2). Entre eles, apenas 44,4
% indicaram a intensidade da extrao madeireira e foram
sistemticos sobre o perodo de tempo aps a explorao
(alguns estudos foram realizados sem distinguir entre
florestas exploradas de 2 a 20 anos de idade). Estas questes
tornam a visualizao de um quadro geral para anfbios e
rpteis uma tarefa difcil (ou atualmente impossvel).
Entretanto, algumas tendncias podem ser observadas.
A riqueza e composio de anfbios e lagartos no
diferiram entre florestas primrias e florestas exploradas (e.g.
Bloxan et al., 1996; Pearman, 1997; Azevedo-Ramos, 1998,
Frederickesen e Frederickesen, 2004). Contudo, mudanas
na abundncia de espcies tm sido mostradas para ambos
os grupos aps a explorao madeireira. A abundncia de
espcies do interior da floresta (e.g., sapos
Eleutherodactylidae) diminuiu em florestas exploradas
(Pearman, 1997), enquanto a abundncia de sapos
generalistas (como hylideos) e lagartos heliotrmicos (como
Kentropyx, Mabuya), comuns nas bordas ou nas clareiras,
aumentaram aps distrbios na floresta (Pearman 1997;
Vitt et al. 1998; Lima et al. 2001; Azevedo-Ramos et al.,
no publicado). [ver tabela 2, p.32,33]
Poucos estudos relacionaram a resposta da herpetofauna
s mudanas nas variveis ambientais. A diversidade de
Eleutherodactylus diminuiu com a rea basal (Pearman,
1997) e os lagartos da Amaznia parecem responder
diferentemente, dependendo da sua forma de vida
abertura das copas (Vitt et al., 1998; Lima et al., 2001).
Muitos animais tem sua histria de vida associada alguma
caracterstica importante de habitat (e.g., presena de
ambientes aquticos, umidade, cobertura vegetal, refgios),
mas a correlao entre estas caractersticas do habitat e
mudanas populacionais em florestas exploradas tem sido
ignorada. Atualmente, no h clara indicao de que
mudanas em um destes grupos poderia revelar mudanas
em outros grupos em florestas exploradas.
Apesar das respostas obtidas para alguns grupos
taxonmicos, em geral, rpteis e anfbios carecem de
atributos prticos que fariam deles uma boa escolha como
bioindicadores (ver discusso). Em geral, nenhum txon
satisfez os trs principais critrios selecionados para um
bioindicador.
Ani mai s como I ndi cadores
31
Ani mai s como I ndi cadores
32
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m3/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Assemblia de
anfbios
? ? ? ? 50 ha; inventrio
de um ms
Anuros ? ? ? ? ?
Anuros 5-20 ? ? ? 23 pontos de
0,5 ha
Anuros 3 25 3-5 ? 3 blocos de
100 ha
Anuros 1 12 ? ? 5 pontos de 2,5
ha unidos ao lon-
go de 1Km de rio
Lagartos 3 25 3-5 ? 3 blocos de
100 ha
Lagartos ? ? ? ? 1 Km
2
Lagartos 4 & 10 44-107 8 ? Trs blocos de 24
ha: plots de 4 ha
em cada bloco
Rpteis 2-12 ? ? <10 % ?
Tabela 2: Respostas dos anfbios e rpteis explorao madeireira (ver
tabela 1 para legendas)
Ani mai s como I ndi cadores
33
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Riqueza A Malsia Peninsular Heang et al., 1996
Abundncia R Kalimantan Borneo Lang, 2000
Riqueza
Composio
Abundncia:
Hylids
Eleutherodactylus
No
No
A
R
Amazonia,
Equador;
Pearman, 1997
Riqueza
Composio
No
No
Leste da Amaznia;
Brasil
Azevedo-Ramos,
1998
Riqueza
Composio
Abundncia
No
No
No
Bolvia Fredericksen &
Fredericksen 2004
Riqueza
Composio
Abundncia:
Heliotrmicos
No-heliotrmicos
No
No
A
No
Leste da Amaznia;
Brasil
Azevedo-Ramos,
1998
Abundncia:
Heliotrmicos
No-heliotrmicos
A
No
Amaznia Ocidental;
Brasil
Vitt et al.,
1998
Abundncia
(uma de trs espcies)
A Amaznia Central;
Brasil
Lima et al.,
2001
Abundncia
Composio
No
No
floresta Kirindy Bloxam et al.,
1996
Aves
As aves tm sido recomendadas como bons indicadores
biolgicos de degradao da paisagem, porque elas
respondem s mudanas no habitat em diversas escalas,
desempenham importantes funes ecolgica nas florestas
(e.g., predadores, polinizadores e dispersores de sementes) e
so facilmente detectadas (Whitman et al. 1998).
Surpreendentemente, a literatura que enfoca os impactos
da explorao madeireira em comunidades de pssaros no
extensa (n = 14; aproximadamente, 14 % do total).
[ver Tabela 3, p.36-39]
Os estudos existentes analisaram locais explorados com
idade de 1 a 50 anos, com grandes diferenas de intensidade
Ani mai s como I ndi cadores
34
Ani mai s como I ndi cadores
35
de explorao e tamanho amostral, tornando tambm
difcil a comparao entre estudos. Apenas trs dos seis
estudos que registraram a presena de caa, mostraram
resultados positivos para esta varivel. Os resultados so um
pouco confusos e controversos. Mason (1996), Marsden
(1998) e Thiollay (1992) relataram uma significante
reduo na riqueza e diversidade de espcies de aves em
florestas exploradas, especialmente em locais recentemente
explorados. Por outro lado, Johns (1991a; 1996) e Aleixo
(1999) registraram um aumento na riqueza de aves aps
explorao madeireira. Parte da explicao para a maior
riqueza de espcies em reas perturbadas foi o aumento no
nmero de espcies comuns de borda (Johns, 1996). Tais
diferenas entre os estudos talvez reflitam as diferenas nas
variveis usadas, como perodo de tempo aps a explorao,
a qual pode confundir a interpretao dos resultados. Por
exemplo, a diversidade de aves diminuiu um ano aps a
explorao, mas voltou aos nveis similares aos de florestas
no exploradas aps 5-10 anos (Thiollay, 1992; Mason,
1996).
Uma das principais limitaes destes estudos a falta de
associao entre causa e efeito. Embora a maioria destes
estudos tenha analisado mudanas ambientais aps a
explorao (Thiollay, 1992; Mason, 1996; Marsden, 1998;
Tabela 3: Respostas das aves explorao madeireira. (ver tabela 1 para legendas).
Quando a presso de caa foi registrada: * = com caa; ** = ausncia de caa.

36
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m3/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Aves 6 ? ? ? 25,3 h em reas
no exploradas
18,3 h em reas
exploradas
Aves 40-70 ? ? ? 1-5 ha
Aves 1 1,8 0,5 ? 3 Km
2
Insetvoro ? ? ? ? ?
Insetvoro > 8 5-12 7-15 ? Transectos de
2000-3600 m
Nctarivoro
Oportun.
frugvoro
8 90 ? 62-80% 30 ha
Nectarvoro
Insetvoro
Frugvoro
3 5,8-14,2 2,9-7,3 ? ?
Insetvoro
Frugvoro
Granvoro
25-50 20-80 ? ? ?
Insetvoro
Frugvoro
Granvoro
25 21 ? ? ?
Insetvoro
Frugvoro
1 e 10 10 3 38% sub-
desenvolvi-
das
destrudas
234 ha
Insetvoro
Frugvoro
6-7 18 ? ? ?
Insetvoro
Frugvoro
11 ? 3-5 ? ?
37
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Diversidade
Densidade
R
R
Seram,
Indonsia
Marsden, 1998
Riqueza R Camares, Africa Lawton et al., 2000
Riqueza
Composio
No
No
floresta Subtropical;
Belize
Whitman et al.,
1998
Riqueza
Insetvoro
A
R
Sabah, Malsia Johns,
1996
Abundncia
Coua coquereli
Coua gigas
No
R
Madagascar,
frica
Chouteau et al.,
2004
Abundncia
Nectariv./ Frugvoro oportun.
Alguma spp
Atividade de aves
A
R
A
Sabah, Borneo
(SE sia)
Lambert,
1992
Abundncia
Nctarivoro
Insetvoro
Frugvoro
A
R
R
Venezuela Mason,
1996
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
Granvoro
No
A
No
Uganda Owiunji &
Plumptre,
1998**
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
Granvoro
No
A
A
Uganda Dranzoa,
1995**
Riqueza
Diversidade
Composio
Abundncia
Insetvoro/ Pequenos frugv.
Espcies dominantes
R
R
Sim
R
A
Guiana Francesa Thiollay,
1992*
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
No
A
Malsia Johns,
1989b
Riqueza
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
A
R
A
Amazonas,
Brasil
Johns,
1991a
Whitman et al., 1998; Aleixo, 1999), eles no as
correlacionaram com mudanas nas comunidades de
pssaros.
Entre as comunidades de aves, a guilda de insetvoros,
especialmente as espcies de sub-bosque, apresentaram clara
reduo (at 90 %) no nmero de espcies e abundncia de
indivduos aps a explorao madeireira (5 das 10
publicaes abordam insetvoros: Johns, 1991a; Thiollay,
1992; Johns, 1996; Mason, 1996; Aleixo, 1999). Ao
contrrio, frugvoros ou nectarvoros parecem ser
favorecidos pela explorao (5 das 8 publicaes abordam
estas guildas: Johns, 1989b, 1991a; Dranzoa, 1995; Nordin
eZakaria, 1997; Owiunji e Plumptre, 1998).
Ani mai s como I ndi cadores
38
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m3/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Insetvoro
Frugvoro
? ? ? ? ?
Insetvoro
Frugvoro
3-4 79 ? ? ?
Ani mai s como I ndi cadores
39
Nenhum estudo forneceu informao suficiente para
completar nosso critrio de seleo de espcies de aves como
bons bioindicadores. Dentro da mesma guilda, diferentes
espcies apresentaram diferentes respostas algumas
espcies podem aumentar mesmo se a maioria est
diminuindo. A resposta para o mesmo efeito pode variar
mesmo dentro do mesmo gnero (ver Chouteau et al.
2004). Entretanto, a evidncia que mostra a reduo de
insetvoros enquanto h aumento de frugvoros em florestas
exploradas pode ser promissora como um padro de
resposta mais consistente.
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Riqueza
Composio
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
A
Sim
R
R
Mata Atlntica
Brasil
Aleixo,
1999*
Abundncia
Insetvoro
Frugvoro
No
A
Sabah,
Malsia
Nordin & Zakaria,
1997**
Ani mai s como I ndi cadores
40
Mam f eros
Os mamferos tm sido o grupo mais intensivamente
estudado no que diz respeito aos impactos da explorao
madeireira (67 % das publicaes analisadas) e os estudos
cobrem quase todas as florestas tropicais (Amaznia, frica,
Sudeste da sia e Austrlia). Parece que muitas espcies de
mamferos so capazes de adaptar seu comportamento
novas condies, com poucas conseqncias para sua
sobrevivncia em ambiente alterado (Plumptre e Reynolds,
1994; Laurance e Laurance 1996; Pinto et al., 2003).
Basicamente, eles mudam seu perodo de atividade e a
composio de sua dieta, com pouca mudana em sua rea
de vida (Johns, 1986). [ver tabela 4, p.42-45].
As metodologias adotadas em diferentes estudos
relacionadas s populaes de mamferos e explorao
madeireira so comparveis, entretanto h grandes
Ani mai s como I ndi cadores
41
diferenas no perodo e intensidade da explorao e no
tamanho das reas amostradas (Tabela 4). Um fator
importante que deveria ser considerado no contexto dos
mamferos a presso de caa (assim como para aves). Aps
a explorao madeireira, a intensidade da caa aumenta
primariamente devido a um acesso facilitado reas remotas
da floresta atravs de novas estradas e da maior presena
humana na rea (Bennett e Robinson, 2000; Putz et al.,
2000). Mudanas nas populaes animais graas a efeitos
indiretos, como caa, so difceis de distinguir dos efeitos
mais diretos da explorao. Apenas trs (14%) dos estudos
analisados indicaram a presena (ou ausncia) de caa nas
suas reas de estudo. Alm disso, em geral, h uma carncia
de informao sobre correlaes com as mudanas
ambientais e o uso de espcies indicadoras como substitutas
de outras, o que torna difcil a eleio de bons
bioindicadores.
Entre os mamferos, os primatas tm recebido ateno
especial dos pesquisadores e so de longe o grupo mais
estudado (61 % dos estudos analisados sobre mamferos;
Tabela 4). A maioria destes estudos avaliou a variao
demogrfica comparando locais explorados e no-
explorados na mesma regio e em curto perodo de tempo.
Como uma exceo, um estudo na floresta de Kibale, em
Uganda, tem amostrado a mesma rea em perodos
diferentes por 28 anos (Chapman et al., 2000).
Tabela 4: Respostas dos mamferos a explorao madeireira. (ver tabela 1
para legendas). Quando a presso de caa foi registrada: * = presena de
caa; ** = ausncia de caa.
42
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m3/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Primatas 1 ? 8-12 ? 0,37 a 3,0 Km
2
Primatas:
Chimpanz
20 ? ? Baixo 0,35 a 0,39 Km
2
Primatas
Noturno
23 21
14
3-4
7,4
? 70 Km de censo
Primatas
5 espcies
Primatas
5 espcies
28
28
21
14
7,4
5.1
50%
25%
200 Km de censo
198 km de censo
Primatas ? ? ? ? ?
Primatas 1-2;
3-4;
5-6
? 18 ? ?
Primatas 6-12
0-12
?
?
20
18
32-58
51
?
?
Primatas 11 ? ? 60 ?
Primatas 0-4 ? 10 54 ?
Primatas 1-50 ? 6-25 > 50 ?
Primatas: Lemur 2 & 7 ? ? ? ?
Primatas:
Orangotango
2 ? 7 ? ?
Primatas 1-15 ? 1 11 ?
Primatas 3 25 2-3 ? 1203,25h or
105 dias
Primatas;
Esquilos;
Pequenos mamferos
30 ? (dois locais;
um deles
explorado duas
vezes)
? ? ?
43
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Densidade No Leste de Kaliman-
tan, Indonsia
Wilson & Wilson,
1975
Densidade A Uganda,
frica
Hashimoto,
1995*
Densidade R Uganda,
Africa
Weisenseel et al.,
1993
Densidade
Densidade
3 sp R
2 sp A
No
Kibale NP
Uganda,
frica
Chapman et al.,
2000
Densidade R frica, SE sia &
Amrica do Sul
Johns & Skorupa,
1987
Densidade
Biomassa de primatas
Mortalidade ini-
cial, mas todas as
4 espcies recupe-
raram-se
(A em reas 3-4
anos)
Oeste da Malsia Johns,
1983
Abundncia
Abundncia
2 sp A
4 sp No
1 sp R
4 sp A
1 sp No
Ulu Segama
Tekam, Malsia
Johns,
1989a
Abundncia A Ponta da Castanha
Brasil
Johns,
1991b
Abundncia R Nanga Gaat,
Malsia
Dahaban,
1996
Abundncia 2 sp A
3 sp No
Uganda,
frica
Plumptre & Reynolds,
1994
Abundncia A Madagascar Ganzhorn, 1995
Abundncia
Densidade
ninhos
R
R
Kalimantan,
Indonsia
Felton et al.,
2003**
Abundncia No Gabo, frica White, 1992
Atividade
Mudana de dieta
No
No
Leste da Amaznia Pinto et al. 2003
Abundncia:
Primatas
Esquilos
Tree shews
Diversidade:
Primatas
Esquilos
Tree shews
R
A
A
A
A
A
Malsia Laidlaw,
1998
44
Grupo
Animal
Anos
desde a
explorao
Intensidade
da explorao
(m3/ha)
Intensidade da
explorao
rvores/ha
% de
rvores
eliminadas
rea ou esforo
amostral
Ungulados 2; 5 & 12 78 7% de
grandes rvores
62-80 128 Km de senso
Marsupiais
(5 espcies)
3 50-55 8-10 Alto 4489 min de
censo
Morcegos;
Pequenos roedores;
Marsupiais
?
(explorado
em 1987 &
1990)
7,1 2-3 Baixo 1904 horas-rede
10320 noites-
armadilha
Morcego ? ? ? Alto ?
Civet 2; 5 & 12 118 7% de rvores
grande porte
62-80% 122 Km
Mamferos 3-5 ? ? ? Dist. percorrida:
27 Km em floresta
primria;
59 Km em floresta
explorada
Mamferos 8-36 ? (algumas reas
foram explo-
radas duas
vezes)
? ? Pontos de
2-2744 ha
Pequenos mamferos 12-19 ? ? Alto
(ao longo
de trilhas
de skid)
24 x 280m
transectos
11592
armadilha/noite
Pequenos mamferos
(tenrec)
1-5-8 10 ? Baixo 250 armadilha/
noite/ano
45
Variveis
analisadas
Efeito rea de estudo Fonte
Abundncia R (maior em
grandes espcies)
Norte de Borneo
Malsia
Heydon & Bulloh,
1997
Abundncia No Queensland,
Austrlia
Laurance & Laurance,
1996**
Abundncia:
Morcegos:
espcies associadas
copa;
Carnvoro & Insetvoro;
Frugvoro;
Roedores & Marsupiais
R
R
A
A
Guiana
Venezuelana
Ochoa, 2000
Riqueza
Abundncia
Composio
Diversidade
Num. sp raras
R
A
R
R
R
Mxico Medellin et al.,
2000
Densidade R Borneo,
Malsia
Heydon & Bulloh,
1996.
Diversidade
Abundncia
No
R
Leste de Kaliman-
tan;
Indonsia
Wilson & Johns,
1982
Riqueza
Composio
R (rea com 22
anos)
Tendncia a A
(rea de 9 anos)
R (especialmente
carnvoros e her-
bvoros de maior
porte)
Malsia
Peninsular
Laidlaw,
2000
Riqueza
Diversidade
Abundncia
A
A
A
frica Malcolm & Ray, 2000
Densidade 1 sp R
1 sp No
Oeste de
Madagascar
Ganzhorn et al.,
1990*
Os estudos apresentaram uma ampla variao nas respostas
dos primatas. Enquanto algumas espcies de primatas parecem
altamente dependentes de floresta no perturbada
(especialistas como Hylobates spp; Cercophitecus spp;
Chiropotes spp), outros preferem habitats perturbados e
teriam mais facilidade de sobreviver em reas desconectadas
(generalistas como Macaca spp; Colobus spp; Cebus spp). Em
geral, espcies de primatas toleram a explorao apresentando
poucas alteraes na diversidade das espcies, mas algumas
poucas espcies poderiam desaparecer, especialmente aquelas
com uma dieta especialista em reas onde a explorao tem
sido particularmente intensiva (ver Johns, 1997).
A explorao afetou, principalmente, as populaes de
primatas em suas densidades. Na tabela 4, 43% das espcies
no mostram diferena na densidade aps a explorao,
enquanto que 28 % diminuram e 28 % aumentaram. Alm
disso, as mesmas espcies podem responder de diferentes
maneiras. Por exemplo, populaes de chimpanzs (Pan
troglodytes) tm sido relatadas como aumentando
(Hashimoto, 1995), diminuindo (White, 1992) e no
respondendo explorao madeireira (Plumptre e Reynolds,
1994), o que pode provavelmente ser resultado da estrutura da
floresta, intensidade da explorao e/ou tempo aps
explorao.
Outros grupos de mamferos so ainda mais pobremente
estudados (17 % do total). Algumas espcies ou grupos
contam com apenas um estudo de caso (e.g., Heydon e
Ani mai s como I ndi cadores
46
Bulloh, 1997; Laidlaw, 2000; Heydon e Bulloh, 1996;
Johns, 1986). Devido a falta de resultados lineares e as
diferenas no perodo e intensidade da explorao de cada
local, parece no haver um padro claro de como a
explorao afeta estes animais. Por exemplo, enquanto
Ochoa (2000) mostrou um aumento na diversidade e
densidade de marsupiais na Venezuela, Laurance e Laurance
(1996) no encontraram efeito significativo em 5 de 6
marsupiais australianos, mesmo aps extrao madeireira de
alta intensidade.
Na frica, mudanas na riqueza, diversidade e
abundncia de pequenos roedores ainda foram detectveis
mais de 10 anos aps a extrao (Malcom e Ray, 2000). Na
Venezuela, os morcegos frugvoros pareciam beneficiados
aps a explorao em relao aos morcegos carnvoros e
insetvoros, devido ao aumento na abundncia de plantas
colonizadoras (Ochoa, 2000).
Alguns autores (Malcolm e Ray, 2000; Medellin et al.,
2000) tm argumentado que os roedores e morcegos
deveriam receber mais ateno no futuro devido s suas
caractersticas (abundantes, diversos, difundidos, sensveis a
perturbaes e fceis de amostrar) que aumentam seu
potencial como bioindicadores. Entretanto, como h ainda
poucos estudos com foco sobre os impactos da explorao
madeireira sobre pequenos roedores e morcegos, seria
precipitado indic-los como bons indicadores.
Ani mai s como I ndi cadores
47
DI S CUS S O
04
Ani mai s como I ndi cadores
49
Bi oi ndi cadores pot enci ai s para o
manej o f l orest al
Atualmente, h uma escassez de publicaes comparveis
que analisem a resposta da fauna explorao madeireira e
a maioria dos resultados derivam de locais com diversa
estrutura florestal, composio de espcies, histria e
intensidade de explorao. Em muitos casos, as pesquisas
no so comparveis por causa da falta de metodologias de
amostragem padronizadas. Entretanto, sem dvida, a
explorao tem um efeito sobre muitas espcies, mas a
variedade de respostas, mesmo dentro do mesmo grupo
animal, torna a descoberta de um bioindicador um
verdadeiro desafio.
Mais importante, as espcies animais que respondem
fortemente a explorao podem no ser indicadores prticos
para o manejo florestal devido a baixa densidade,
dificuldade de amostragem ou necessidade de taxonomistas
altamente especializados. Por exemplo, a vulnerabilidade de
espcies do interior da floresta habitats perturbados (como
sapos e lagartos no-heliotrmicos; Pearman, 1997; Vitt et
al, 1998; Lima et al., 2001) poderia ser sugestivo como
espcies indicadoras. Entretanto, como eles geralmente
ocorrem em baixa densidade nas florestas tropicais,
precisando de um esforo amostral substancial, alguns so
noturnos e, algumas vezes, precisam de auxlio na
identificao, eles poderiam ser uma escolha ruim de
indicador devido razes prticas. Ainda, no h evidncia
atual de que mudanas em um destes grupos revelam
mudanas em outros. Como os estudos que mostram que

Ani mai s como I ndi cadores
50
flutuaes nos indicadores propostos refletem aquelas de
outras espcies so trabalhosos e caros, eles so raramente
conduzidos.
O nmero de trabalhos abordando o impacto da extrao
madeireira sobre invertebrados ainda muito pequeno para
traar concluses gerais. As formigas e borboletas parecem
ser, no entanto, taxa promissores para monitoramento local
devido s suas rpidas respostas, taxonomia bem conhecida,
especializao e facilidade de amostrar. Por mais de 20 anos,
a indstria australiana de minrio tem usado a riqueza e
composio de espcies de formigas como indicadores de
restabelecimento bem-sucedido da paisagem (Andersen,
1997b), e estes protocolos tem sido exportados para o Brasil
(Andersen, 1997a). Uma limitao para o uso deles em
atividades extrativistas parece ser a dependncia de
especialistas e o longo perodo de tempo dedicado ao
trabalho de laboratrio.
A avifauna o grupo para o qual a maioria dos estudos
abordou mudanas ambientais aps a explorao. No
entanto, a falta de informao sobre ecologia de aves
tropicais impede um melhor entendimento dos efeitos de
modificao de habitat nos parmetros da comunidade.
Mais estudos so, por isso, urgentemente necessrios para
confirmar a efetividade de alguns possveis indicadores
(como insetvoros).
Os mamferos so conhecidos por sua capacidade de
adaptao a habitats modificados. Por esta razo, em alguns
casos, ser seu aumento em nmero ao invs de reduo que

Ani mai s como I ndi cadores
51
poder funcionar como um alerta precoce. Por exemplo,
cervdeos parecem se agregar em reas recentemente
exploradas devido a subseqente exploso do nmero de
plntulas que aparecem depois da abertura do dossel
(pers.obs.). Infelizmente, tambm no grupo de mamferos a
resposta explorao madeireira foi muito variada dentro e
entre espcies. At ns adquirirmos uma melhor
compreenso sobre a correlao entre mudanas nas
variveis ambientais e populaes de mamferos, no caso de
recursos limitados, estudos locais deveriam focar na
densidade de especialistas de florestas .
Gargal os
Em florestas tropicais com alta diversidade, a
complexidade taxonmica e o pequeno nmero de
especialistas treinados limitam o nmero de grupos animais
que podem ser avaliados. Na verdade, a demanda por
informao sobre biodiversidade excede enormemente a
capacidade de produo de instituies cientficas e dos
cientistas que trabalham nos trpicos (Lawton et al., 1998;
Spector e Forsyth, 1998). Algumas vezes, esta limitao tem
resultado em inventrios bsicos dos taxa mais bem
conhecidos (usualmente espcies de caa), mas com
questionvel utilidade em termos de indicadores de bom
manejo florestal. Espcies de caa, embora sejam os
animais mais comumente estudados em florestas
exploradas, no so usualmente bons indicadores j que sua
dinmica populacional e distribuio podem ser afetadas
por caadores e outros efeitos indiretos no relacionados
aquela modificao especfica no habitat (Landres et al.,
1988); algumas espcies (mamferos) necessitam de grande
esforo (tempo de observao e/ou rea amostrada) para
serem precisamente amostradas, o que usualmente ameaa
suas chances de serem incorporadas com sucesso em
protocolos de monitoramento em operaes florestais; e elas
possuem muitas caractersticas (e.g., baixa taxa de
reproduo; grande tamanho corporal; alto nvel trfico)
que as tornam menos efetivas como alertas precoces (Hilty
e Merenlender, 2000). Por outro lado, em reas onde a caa
proibida e monitorada, algumas espcies de caa podem
ser usadas como indicadores conservadores para estimar
ameaas por explorao madeireira e, como elas so bem
conhecidas pela populao local e trabalhadores, uma
equipe bem treinada das industrias madeireiras poderia
ajudar com o programa de monitoramento. Este mtodo
tem sido experimentalmente testado na Amaznia oriental
com resultados muito promissores (Azevedo-Ramos et al.
2004).
Em geral, vrios fatores se mostram contra o uso de
indicadores animais. O custo do monitoramento de
populaes animais para mostrar tendncias significantes
pode ser excessivamente alto (e.g., mais de um milho de
dlares por ano para detectar uma mudana de 10 % entre
os anos na populao do pica-pau, Dryocopus pileatus;
Verner, 1986). Cinco cientistas-ano foram necessrios para
processar uma amostra de 2000 espcies (mais de 10.000
cientista-horas), no entanto, o nmero de espcies foi

Ani mai s como I ndi cadores
53
subestimado devido aos inventrios incompletos e poderia
ser 100 vezes maior (Lawton et al., 1998). Por isto, um
inventrio detalhado, mesmo que para uma rea,
demandaria um grande esforo, excedendo qualquer
amostra alcanada at hoje em qualquer lugar do mundo
(Lawton et al., 1998).
Outra questo a falta de sobreposio na composio
das comunidades dentro de uma mesma regio (e.g.
Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). Por isto, boas espcies
indicadoras poderiam variar entre os locais, levando a uma
busca interminvel. Contudo, taxa com distribuio
restrita esto sendo usados como espcies-alvo. Eles podem
ser teis para monitorar locais especficos, mas sero de
menor utilidade no estabelecimento de prioridades
regionais, para as quais taxa de ampla distribuio so
preferidos como indicadores (Noss, 1990; Pearson e
Cassola, 1992). Entretanto, espcies cosmopolitas entram
em conflito com as recomendaes para o uso de taxa
especializados (Hilty e Merenlender, 2000). Uma
alternativa poderia ser colocar uma maior nfase sobre uma
demonstrada relao com atributos do habitat em questo
do que com o status do indicador em um gradiente
especialista-generalista.
Poucos estudos analisaram o uso do indicador proposto
como um substituto para outros taxa e quando o fizeram,
mostraram, geralmente, uma baixa correlao entre
diferentes taxa (e.g. Lawton et al., 1998). Dada a extrema
complexidade dos sistemas naturais, muito improvvel
que uma nica espcie poderia servir como um ndice da

Ani mai s como I ndi cadores
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estrutura e funcionalidade de uma comunidade (e.g. Block
et al., 1987; Lawton et al., 1998). Esta abordagem deveria
ser evitada ao menos que justificado por uma pesquisa
realizada por extensos tempo e rea (Landres et al., 1988).
Do mesmo modo, a abordagem guilda-indicadora pode
falhar tanto conceitualmente quanto empiricamente.
Espcies que exploram recursos ambientais similares no so
necessariamente parecidas nas outras maneiras como usam e
respondem ao habitat (Landres, 1983; Verner, 1984).
Ainda, improvvel que tendncias demogrficas entre
membros de uma guilda mudariam em uma forma paralela
enquanto elas variam em relao aos mecanismos de
regulao populacional (tempo, doena, predao,
perturbao do habitat).
Em uma busca recente de indicador faunstico para
monitorar a qualidade do ecossistema envolvendo 100
espcies de vertebrados e 32 de invertebrados, apenas 1 e 3
% dos taxa, respectivamente, se referem a estudos
correlacionando mudanas no status do indicador com
mudanas do ecossistema (Hilty e Merenlender, 2000). A
identificao das causas para a mudana necessria para
evitar concluses errneas em um curto espao de tempo. A
avaliao do grau de modificao de um habitat que grupos
de animais podem suportar antes de causar uma alterao
na estrutura da assemblia, poderia ser uma forma indireta,
porm mais barata, de verificar o status de alguns grupos. A
determinao quantitativa e qualitativa dos distrbios do
habitat em florestas exploradas e no exploradas, e a
correlao com as respostas dos animais poderia dar uma

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indicao dos mecanismos por trs das mudanas na
populao animal e de como mitigar os efeitos negativos dos
distrbios (ver Grove, 2002, como um exemplo do uso de
reas basais de rvores como uma medida substituta da
integridade faunstica do besouro saproxilico). O sucesso
deste mtodo depende de um bom entendimento da
histria natural do animal. Embora a literatura biolgica
esteja cheia de estudos sobre histrias naturais, as
descobertas no tm sido incorporadas em protocolos
prticos de monitoramento da fauna para sistemas de
manejo florestal ou mesmo em estudos que testam sua
aplicabilidade. Em um simples exemplo, se a assemblia de
sapos de uma dada rea reage s mudanas na umidade, a
mensurao e monitoramento da umidade certamente
uma tarefa mais fcil e barata do que o monitoramento de
toda a assemblia (ou mesmo algumas espcies) de sapos.
Entretanto, esta correlao e sua aplicabilidade em florestas
exploradas continuam para serem determinadas em muitos
casos.
A escassez de dados comparativos sobre os efeitos da
explorao madeireira de alto versus impacto reduzido
(EIR) sobre a fauna foi surpreendente. A EIR tem
demonstrado vantagens ambientais sobre as tcnicas de
explorao convencionais (Barreto et al., 1998). Entretanto,
seu efeito comparativo sobre comunidades de animais ainda
desconhecido. Este , particularmente, danoso agora que
critrios e indicadores para manejo florestal sustentvel
esto sendo desenvolvidos para melhor definir e medir
progressos na direo de padres e demandas internacionais.

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56
Outras limitaes esto relacionadas s variveis a serem
medidas e a escala do estudo. Quais parmetros biolgicos
so importantes de serem medidos deveria estar em
discusso. Por exemplo, como a resposta de uma assemblia
varia enormemente dependendo do taxa e a intensidade da
perturbao do habitat, a alta diversidade e endemismo no
deveriam ser aceitos como uma medida do alto valor de
conservao sem uma compreenso verdadeira da
comunidade ecolgica em questo (Spector e Forsyth,
1998). Extremamente importante observar a carncia de
congruncia entre escalas tradicionais de pesquisa (plots) e
escalas apropriadas para manejo da paisagem (Andersen,
1997a). desejvel que projetos futuros de pesquisa
envolvam estudos em maiores escalas, incluindo a
variabilidade natural de tipos de floresta e a diversidade de
prticas de explorao, assim alcanando concluses mais
abrangentes.
Consi deraes prti cas ao
sel eci onar ou usar i ndi cadores para
o manej o f l orest al
Primeiramente, como as pesquisas so caras e consomem
tempo, os indicadores faunsticos deveriam ser usados
apenas quando medidas ambientais e de vegetao
correlacionadas so impossveis ou mais caras. Segundo,
quando animais so usados como indicadores, as razes para
seleo deveriam ser claramente apontadas e baseadas em
critrios objetivos (ver Hilty e Merenlender, 2000 para uma

listagem passo a passo para a seleo de taxa indicadores ).
Diferenas nas caractersticas do habitat, gentipo e
interaes de espcies podem produzir variao no fentipo,
fisiologia e comportamento das espcies. Por isso, a resposta
de um indicador no deveria ser extrapolada para outra rea
sem a verificao apropriada da resposta do indicador em
cada rea.
improvvel que um nico taxon reflita precisamente as
mltiplas mudanas em um ecossistema aps distrbios
antropognicos. Por isso, a seleo de mltiplos taxa
indicadores necessria sempre que possvel.
Taxa indicadores com histrias naturais bem
compreendidas e que fornecem benefcios ao ecossistema
(como polinizao, ciclagem de nutrientes ou disperso de
sementes) deveriam ser priorizados e incorporados nos
inventrios de programas de manejo florestal. Os
invertebrados (especialmente formigas e borboletas)
deveriam ser, no mnimo, considerados nestes programas e
em futuros estudos na medida em que suas caractersticas
(baixa mobilidade, alta taxa reprodutiva, especializao,
abundncia e disponibilidade de informao sobre a histria
natural de alguns deles) os fazem uma ferramenta til como
sinalizadores precoces de ameaas. Se eles forem usados, os
taxa escolhidos deveriam ser estveis taxonomicamente
para permitir uma identificao precisa (Pearson e Cassola,
1992), uma vez que o uso de morfoespcies ou nveis
taxonmicos superiores preocupante devido a falta de
equivalncia e por no permitir uma abordagem
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57
biogeogrfica.
Os animais especialistas de um certo habitat so teis
para identificar a degradao deste. Entretanto, grupos
taxonmicos altamente sensveis so de menor valia se todas
as espcies seguem em direo a uma extino local como
reao a um distrbio mnimo. Os especialistas tambm
podem ser menos abundantes do que os generalistas,
levando a problemas amostrais e maiores custos (Landres et
al., 1988). discutido que indicadores efetivos para
alterao de habitat devem ser capazes de demonstrar uma
tolerncia restrita em relao ao fator indicado (Patton,
1987; Landres et al., 1988). Alternativamente, Spector e
Forsyth (1998) insistem que os indicadores deveriam
mostrar um gradiente de respostas a um gradiente de
mudanas ambientais. Apesar da controvrsia, parece que o
que falta num manejo florestal uma relao demonstrada
dos indicadores potenciais com os atributos de interesse do
habitat .
Como os animais respondem diferentemente
dependendo do histrico da explorao madeireira,
tambm altamente recomendado que, no mnimo, os locais
de estudos deveriam ser selecionados considerando sua
compatibilidade em termos de estrutura florestal, tempo
aps a explorao e intensidade de explorao. O uso de
metodologias de amostragens padronizadas tambm uma
prioridade se o objetivo for aumentar o poder de previso de
programas de monitoramento em sistemas de manejo
florestal. Um resumo das recomendaes para futuros
estudos de bioindicadores encontrado na tabela 5.
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Tabela 5: Resumo das recomendaes para futuros estudos
sobre bioindicadores em sistemas de manejo florestal
Recomendaes Gerais
1- Registrar a estrutura da floresta, histrico e inten-
sidade da explorao madeireira (m
3
/ha; num.rvores
derrubadas/ha), e diversidade de prticas de explo-
rao.
2- Padronizar metodologias dentro de um grupo ani-
mal e com outros estudos no mesmo sistema.
3- Enfatizar uma relao comprovada entre respostas
dos taxa e caractersticas de interesse do habitat.
4- Indicar o que um bioindicador indica.
5- Enfatizar estudos em larga escala, mais apropria-
dos em relao s escalas de manejo da paisagem.
6- Selecionar mltiplos taxa como indicadores sem-
pre que possvel.
7- Enfatizar primeiro indicadores que possuem uma
histria natural bem conhecida e que fornecem bene-
fcios para o ecossistema.
8- Buscar indicadores que apresentam um gradiente
de respostas a um gradiente de mudanas ambientais.
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59
CONCL US E S
05
Ani mai s como I ndi cadores
61

indiscutvel que a explorao madeireira tem efeito

sobre algumas espcies animais, mas a procura por
indicadores biolgicos em manejo florestal parece no estar
solucionada. Em linhas gerais, uma abordagem ao nvel de
espcies animais para monitorar explorao madeireira e
seus impactos sobre a fauna parece tanto ineficiente quanto
impraticvel para implementar em unidades de manejo
florestal em larga escala. Quando o uso de animais
desejvel ou apropriado, mudanas nos parmetros de
guildas ou comunidades poderiam nos dizer mais sobre
distrbios em florestas tropicais em uma abordagem
biogeogrfica. Porm, incongruncias no conceito ecolgico
de guildas e sua aplicabilidade em manejo florestal deveriam
ser consideradas e o uso de guildas deveria ser baseado em
estudos prvios detalhados.
O uso de taxa indicadores para manejo florestal avanou
lentamente nas ltimas duas dcadas. interessante notar
que as questes e dvidas levantadas nos anos 80 (e.g.
Patton, 1987; Block et al., 1987; Landres et al., 1988) ainda
esto amplamente sem soluo. Provavelmente, a principal
razo disto o conflito associado com o termo indicadores
de manejo e seu uso em biologia da conservao. Os
indicadores esto intimamente associados com condies
ambientais particulares e a ausncia deles ou mudana em
seus parmetros ecolgicos indica mudanas nestas
condies. O manejo comumente envolve mudanas em
variveis ambientais para aumentar a produo de espcies
alvos ou do ecossistema. Por isto, implcito na atividade
de manejo que mudanas so desejveis em muitos casos e

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indicadores efetivos de sade ambiental devem indicar
muito mais do que uma simples mudana no ecossistema.
Os indicadores propostos estariam realmente
desempenhando suas funes de alerta prvio e
verdadeiramente contribuindo com os planos de manejo no
momento em que facilitassem o acesso ao grau aceitvel de
modificao ambiental. Neste contexto, o desenvolvimento
de indicadores continua a ser uma necessidade crtica de
pesquisa em ecologia florestal. Enquanto isso, protocolos de
monitoramento com fins de conservao ainda precisam
usar inventrios amplos para acessar o status da
biodiversidade em operaes florestais e tentar examinar a
correlao com mudanas ambientais.