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_______________
RESUMO
IMPORTNCIA DE BACTRIAS PROMOTORAS DE CRESCIMENTO E DE
BIOCONTROLE DE DOENAS DE PLANTAS PARA UMA AGRICULTURA
SUSTENTVEL
As bactrias promotoras de crescimento de plantas (BPCP) so residentes epifticas ou
endofiticas, no patognicas, que atuam diretamente promovendo o crescimento ou
indiretamente como agentes de controle biolgico de doenas de plantas. Os efeitos
benficos das BPCP podem ser observados em plantas propagadas in vitro e ex vitro
principalmente pelo aumento de rea foliar, altura da planta, dimetro do caule, nmero de
folhas e matria seca, reduo do tempo de aclimatizao, maior sobrevivncia de mudas,
controle de doenas e aumento de produtividade. As BPCP endofticas tm grande
potencialidade e praticabilidade de uso. As principais BPCP empregadas na agricultura so
espcies de Pseudomonas, Bacillus, Burkholderia, Streptomyces, Rhizobium, Bradyrhizobium, Acetobacter
e Herbaspirilum, Agrobacterium radiobacter e Enterobacter cloacae, entre outras. Nesta reviso so
discutidos os problemas e solues relacionadas pesquisa deste importante grupo de
bactrias visando a maximizao da produo de alimentos com manuteno do equilbrio
ecolgico.
Termos para indexao: BPCP, controle biolgico, bactrias endofticas, micropropagao.
ABSTRACT
IMPORTANCE OF PLANT GROWTH-PROMOTING RHIZOBACTERIA FOR
A SUSTAINABLE AGRICULTURE
Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR) are epiphytic or endophytic resident, non
pathogenic bacteria that act directly promoting plant growth or indirectly as disease
biocontrol agents. Their beneficial effects may be observed in in vitro propagated plants
Anais da Academia Pernambucana de Cincia Agronmica, Recife, vol. 1, p.89-111, 2004.
90
and also ex vitro mainly through the increase of foliar area, plant height, stem diameter,
leaf number and dry matter, reduction of the acclimation time, higher plant survival, disease
biocontrol and higher yield. The endophytic PGPR has great potential and practical use. The
main PGPR utilized in agriculture are species of Pseudomonas, Bacillus, Burkholderia, Streptomyces,
Rhizobium, Bradyrhizobium, Acetobacter and Herbaspirilum, Agrobacterium radiobacter and
Enterobacter cloacae, among others. This review discusses problems and solutions related to
research on this important group of bacteria aiming to maximize food production
maintaining the ecological balance.
Index terms:.PGPR, biocontrol, endophytic bacteria, micropropagation.
Produto
Actinovate
BioJect
Spot-Less
Bio-Save 10LP
Bio-Save 110
Organismo
Streptomyces lydicus
Pseudomonas aureofaciens
Organismo-alvo
EcoSoil Systems,Inc
(USA)
BlightBan A506
P. fluorescens, A506
Cedomon
Pseudomonas chlororaphis
Bacillus subtilis GBO3,
Bacillus spp.
Burkholderia
cepacia Tipo Wisconsin
Companion
Deny
EcoGuard
Galltrol
HiStick N/T
Intercept
Kodiak (vrias
formulaes)
Mycostop
P. syringae
Fabricante
Novozymes Biologicals,
Inc. (USA)
Agrobacterium radiobacter Agrobacterium tumefaciens
AgBiochem, USA
Becker Underwood
B. subtilis MBI600 +
Fusarium spp., Rhizoctonia spp. e Aspergillus
(USA)
Rhizobium
Burkholderia
Rhizoctonia solani., Pythium spp. e Fusarium Soil Technologies Corp.
spp.
(USA)
cepacia
Rhizoctonia solani, Fusarium spp., Alternaria
B. subtilis GBO3
Gustafson, Inc, USA
spp. e Penicillium spp.
Alternaria brassicicola, Phomopsis spp.,
Streptomyces griseoviride
Kemira Agro Oy
Botrytis spp., Pythium spp., Phytophthora
K61
(Finlndia)
spp. e Fusarium spp.
B. licheniformis SB 3086
91
Tabela 1. Continuao...
Nogall
A. radiobacter
Rhizo-Plus
Serenade
B. subtilis
QWT713
Subtilex
B. subtilis
YieldShield
B. pumillus GB34
A. tumefaciens
R. solani, Fusarium spp., Alternaria spp.,
Sclerotinia, Verticillium, Streptomyces scabies
Mldio, odio, mancha de Cercospora,
queima da macieira e outros
Rhizoctonia spp., Pythium spp. e Fusarium
spp
Doenas causadas por patgenos
habitantes do solo
Bio-care technology,
Austrlia
KFZB Biotechnik GmbH
(Alemanha)
Agra Quest, Inc. (USA)
Becker Underwood
(USA)
Gustafson Inc. (USA)
92
93
94
95
96
Figura 1.
97
98
99
1997; Silva et al., 1998). Um protocolo foi criado por Reis et al. (1999) recomendando a
inoculao de A. diazotrophicus no fim do perodo de enraizamento em meio sem
hormnios e vitaminas, com concentrao de acares e minerais reduzida em 10 vezes.
Este processo favorece o estabelecimento da bactria que coloniza o tecido e se acumula
nos espaos intercelulares, na regio de emergncia de razes laterais e no sistema vascular,
permitindo isolamento aps 30 dias de aclimatizao.
No laboratrio de Fitobacteriologia e casa de vegetao da Universidade Federal Rural
de Pernambuco, tem sido estudada a reduo da fase de aclimatizao de mudas
micropropagadas de abacaxi e banana bem como o controle de doenas nessas duas
hospedeiras pela utilizao de BPCP.
Mello et al. (2002) avaliaram a eficincia de 19 isolados bacterianos na promoo de
crescimento de mudas micropropagadas de abacaxi cv. Prola utilizando diferentes
mtodos de bacterizao. As variveis altura da planta, nmero de folhas, rea foliar, peso
da matria seca da parte area e peso da matria seca do sistema radicular foram avaliadas
trinta dias aps o transplantio. Dentre os mtodos testados, a imerso do sistema radicular
e a infestao do substrato + imerso do sistema radicular foram os mais eficientes, sendo
escolhido o mtodo da imerso do sistema radicular, pela maior praticidade. Dentre os
isolados testados, os mais eficientes foram C210, ENF16, RAB9 e ENF10. Aumentos de
163,6%, 107,7% e 87,0% foram obtidos pelo isolado RAB9 aplicado pela imerso do
sistema radicular, respectivamente para as variveis peso da matria seca da parte area,
peso da matria seca do sistema radicular e rea foliar. Todos os isolados selecionados
foram compatveis e as misturas entre os isolados ENF10 + RAB9, ENF16 + C210 e C210
+ RAB9 induziram aumentos de 100,3%, 88,1% e 80,1%, respectivamente para a varivel
peso da matria seca do sistema radicular (Tabela 1). No foi observada a produo de
AIA, HCN ou solubilizao de fosfatos, nas condies experimentais utilizadas. O
nitrognio foi o nico macronutriente cujo teor diferiu significativamente entre as mudas
bacterizadas e testemunhas. Este trabalho demonstrou que misturas dos isolados C210,
ENF16, RAB9 e ENF10, aplicadas pela imerso do sistema radicular, promoveram o
aumento de biomassa de mudas de abacaxizeiro micropropagadas, reduzindo a fase de
aclimatizao.
Tabela 2. Promoo de crescimento de mudas de abacaxizeiro cv. Prola micropropagadas,
MSA1(g)
MSR(g)
AF(cm2)
193,7 bc
212,5abc
167,5bc
191,2bc
187,5bc
180,0bc
192,5bc
216,2ab
226,2ab
268,7a
223,7ab
153,7c
53,7ab
51,2ab
38,7ab
46,2ab
62,5a
58,7a
56,2a
53,7ab
53,7ab
53,7ab
50,0ab
31,2b
9,0b
12,3ab
8,2b
11,4ab
9,0b
13,0ab
8,7b
9,0b
17,9a
14,7ab
11,1ab
9,8b
1MSA
= peso da matria seca da parte area, MSR = peso da matria seca do sistema radicular, AF = rea foliar;
de oito repeties, representadas por uma planta. Valores seguidos pela mesma letra na coluna, no diferem
significativamente entre si pelo teste de Tukey (P=0,05).
2Mdia
100
dias atravs de ferimentos nas razes e deposio de 40 ml de inculo (106 condios ml-1) ou
ferimentos com pulverizao do inculo na base das folhas, para os mtodos de imerso de
razes e pulverizao das folhas, respectivamente. Aps 60 dias, foram avaliados o nmero
de folhas infectadas e a severidade da doena com base nos sintomas internos e nas leses
foliares de escala de notas. Foram ainda calculados os ndices de doena para sintomas
internos e leses foliares, e a reduo da severidade da doena em relao testemunha. A
produo de HCN, celulase, pectinase, antibiose e competio por ferro foram analisadas
como mecanismos de biocontrole. No primeiro experimento, utilizando a imerso de
razes, os isolados ENF12 (no identificado), C21 (Bacillus sp.), C11 (Bacillus sp.), ENF14
(Enterobacter cloacae), C210 (B. cereus) e IN937A (Pseudomonas chlororaphis) diferiram
significativamente da testemunha com relao s notas atribudas para cada planta, embora
no diferissem do controle com benomil. ENF12, C21 e benomil reduziram a severidade
da doena em 85,2; 79,1 e 88,0% respectivamente, em relao a testemunha. No segundo
experimento, utilizando a pulverizao de folhas destacadas com os biocontroladores, EN5
(Alcaligenes piechaudii) diferiu significativamente da testemunha quanto ao ndice de doena
com uma RSD de 90,2%. No terceiro experimento (Tabela 3), utilizando a pulverizao
dos biocontroladores em plantas, apenas ENF14 diferiu significativamente da testemunha
para todos os ndices, reduzindo a severidade da doena em 55,6; 39,4 e 68,4 considerando,
respectivamente, ndice de doena para leses foliares, nmero de folhas infectadas e ndice
de doena para sintomas internos. Nenhum isolado produziu celulase, pectinase ou HCN.
No entanto, C210, R14, ENF19, ENF14, C11 e C21 inibiram o crescimento do patgeno
in vitro por antibiose. Na competio por ferro foi demonstrado que os isolados C210 e
C11 apresentaram reverso da inibio do crescimento micelial do patgeno apenas no
nvel de 50 ppm de FeCl3 enquanto que EN5 apresentou reverso j no nvel de 20 ppm.
Os outros isolados no apresentaram diferenas significativas entre os nveis de ferro,
embora todos tenham diferido da testemunha em todos os nveis. Os resultados apontam o
isolado E. cloacae ENF14 como potencial biocontrolador para a fusariose do abacaxizeiro.
No entanto, recomendam-se testes com misturas dos isolados ENF14, EN5, C210 e C21
que agem por mecanismos distintos, utilizando-se a bacterizao por pulverizao das
folhas.
Tabela 3. Efeito de bactrias aplicadas por pulverizao da base de folhas de mudas de abacaxi
micropropagadas cv. Prola sobre a fusariose causada por Fusarium subglutinans em casa
de vegetao.
Tratamento
ENF19 (N.I.)
C11 (Bacillus sp.)
R14 (B. subtilis)
EN5 (Alcaligenes piechaudii)
Testemunha
C21 (Bacillus sp.)
RAB9 (Bacillus sp.)
Benomil
C210 (B. cereus)
ENF14 (Enterobacter cloacae)
IDF2
RSD3 (%)
NFI
RSD (%)
IDI
RSD (%)
50,2a
47,6a
41,2ab
39,3ab
38,0ab
37,9ab
34,0abc
33,6abc
29,1bc
16,9c
0,2
10,4
11,5
23,5
55,6
4,1a
3,8a
3,8ab
3,6abc
3,3abc
3,4abc
3,2abc
2,8bcd
2,6cd
2,0d
3,0
15,1
19,7
39,4
43,7a
32,5ab
32,5ab
25,0bc
23,7bc
32,5ab
27,5bc
21,2bc
18,7cd
7,5d
10,5
21,0
68,4
1 N.I.
= no identificado;
= ndice de doena calculado com base em escala de notas para leses foliares, NFI = nmero de folhas
infectadas, IDI = ndice de doena calculado com base em escala de notas para sintomas internos;
3RSD (%) - Reduo da severidade da doena calculada pela frmula de EDINGTON et al. (9);
4Mdias de quatro repeties com 5 plantas. Mdias seguidas pela mesma letra no diferem significativamente entre si pelo teste
de Tukey (P=0,05).
2IDF
101
Tratamento
RAB9 (Bacillus sp.)
E2 (N.I.)
ENF24 (B. pumillus)
Testemunha
1MST
Experimento 2
MST1(mg)
SE
MST1(mg)
ID
2,52 a
2,32 a
2,27 a
0,23 b
0,00 b
0,50 b
0,75 b
4,25 a
190,00 a
217,50 a
192,50 a
120,00 b
20,00 b
15,00 b
17,00 b
52,00 a
2Mdias
102
consiste numa interao ntima, na qual a planta fornece os nutrientes e habitat, enquanto a
bactria ir promover o crescimento e sanidade da planta.
4.2. Promoo de crescimento por BE
Na maioria dos gneros de BE, a produo de auxinas, etileno e citocininas, o aumento
da absoro de gua e nutrientes bem como a supresso de microrganismos deletrios so
responsveis pelo crescimento da planta. Este efeito benfico tem sido verificado em
plantas micropropagadas, conforme j discutido.
BE tm sido associadas promoo de crescimento de diversas espcies entre as quais
tomate, alface, batata, milho, pepino, arroz e algodo (Hallmann et al.,1997; Hallmann,
2001). No entanto, uma dificuldade encontrada no levantamento destes trabalhos foi a
ausncia de comprovao da colonizao endoftica dos tecidos aps a introduo dessas
bactrias no sistema solo-hospedeiro. Na tabela 5 observam-se exemplos de aumentos de
biomassa induzidos por bactrias endofticas em algumas culturas.
Nos ecossistemas florestais, BE podem aumentar efetivamente a plasticidade fenotpica
de rvores de longa vida sob condies desfavorveis tais como perodos de seca, reduo
de nutrientes ou ataque de patgenos. Segundo Chanway (1998) os isolados N1
actinomiceto e N4 Bacillus estimularam o crescimento de plntulas de abeto apenas em
presena de solo de floresta contendo patgenos o que sugere que esses isolados tenham
agido por biocontrole e possivelmente induo de resistncia no hospedeiro. J as bactrias
endofticas B. polymyxa Pw2-R e P. fluorescens Sm3-RN podem colonizar internamente
tecidos de razes e caules de pinheiro lodgepole e abeto hbrido promovendo
crescimento. Alm disso, Pw2 possui atividade de nitrogenase e coloniza plntulas de
pinheiro sistemicamente, o que explica o crescimento do seu hospedeiro em condies de
deficincia de N e ausncia de fixao significativa de N rizosfrico (Chanway, 2001).
4.3. Promoo de crescimento por diazotrficas endofticas
A biofertilizao responsvel por cerca de 65% do nitrognio utilizado por plantas
cultivadas no mundo. Leguminosas so geralmente utilizadas como adubao verde. Os
organismos mais eficientes na fixao de Nitrognio so as bactrias diazotrficas
Rhizobium, Sinorhizobium, Mesorhizobium, Bradyrhizobium,
Azorhizobium e Allorhizobium, sobre as quais muito se tem estudado. Essas bactrias
formam uma simbiose especfica com leguminosas hospedeiras. A simbiose iniciada pela
formao de ndulos nas razes ou no caule em resposta presena das bactrias. A
secreo de molculas sinais, os lipooligosacardeos, tm papel crucial neste processo. As
bactrias penetram no crtex multiplicam-se e se diferenciam em bacterides, os quais
produzem o complexo enzimtico da nitrogenase. Dentro dos ndulos, a planta cria um
ambiente com baixa concentrao de nitrognio, que permite a nitrogenase bacteriana
converter o N atmosfrico em amnia. Como contrapartida, as plantas fornecem s
bactrias as fontes de carbono (Bloemberg & Lugtenberg, 2001).
Tabela 5.
Cultura-local
experimento
Isolado endoftico
Aumento (%)1
103
Referncia
Chanway et al., 2000
Lazarovitz & Nowak, 1997
Lazarovitz & Nowak, 1997
Frommel et al., 1993
Assis et al., 2002
Moura & Romeiro, 2000
1Aumentos
(%) de biomassa da parte area (ABA), biomassa do sistema radicular (ABR), biomassa total (ABT), rea foliar (AAF),
nmero de tubrculos (ANT), altura de plantas (AA).
104
no sendo erradicadas pelo cultivo em meio contendo antibiticos tais como amoxicilina a
1000 ppm e cefatoxina sdica a 300 ppm (Donato et al., 2001).
4.4. Biocontrole de doenas
No biocontrole de doenas, as BE podem atuar atravs de diversos mecanismos, entre
os quais antibiose, competio e induo de resistncia sistmica. Na tabela 6 observam-se
exemplos de biocontrole de doenas atravs de bactrias endofticas.
Tabela 6.
Patgeno/Vetor
CMV
Hospedeiro
Globodera pallida
P. syringae pv. lachrymans;
F. oxysporum f. sp.
cucumerinum;
Colletotrichum orbiculare
P. syringae pv. lachrymans;
C. orbiculare
Ralstonia solanacearum
Mecanismo de
ao
Referncia
Bacillus pumillus
B. amyloliquefaciens
pepino-campo
B. subtilis
Kluyvera cryocrescens
IRS
Yao et al.,1997
Pseudomonas putida
Serratia marcescens
IRS
Zehnder et al.,1997a,
1997b
P fluorescens
IRS/antge-no O
Duijff et al, 1997
da LPS
B. pumillus
IRS
Antibiose
IRS/LPS
IRS
IRS
Erwinia tracheiphila
/Diabrotica undecimpunctata
pepino
howardi
Acalymma vittatum
Fusarium oxysporum f. sp.
tomate
lycopersici
F. oxysporum f. sp.
tomate
lycopersici
F. oxysporum f. sp.
vasinfectum
Agente de biocontrole
algodo
batata
pepino
Aureobacterium saperdae
B. pumillus
Phyllobacterium rubiacearum
P. putida
Burkholderia solanacearum
Rhizobium etli
P. fluorescens e S. marcescens
P. putida,
pepino-campo B. pumilus e
S. marcescens
Pseudomonas sp.
tomate-campo
P. fluorescens
algodo
Bacillus sp.
feijo
Bacillus sp.
Antibiose
Antibiose
Antibiose
Pleban et al.,1995
Pleban et al., 1995
Pseudomonas sp.
Antibiose
Pseudomonas* chlororaphis
APS Biological
Control Committee,
2003
Rhizoctonia solani
Sclerotium rolfsii
Verticillium albo-atrum; R.
batata
solani
Cevada, aveia
Fusarium sp.
e outros
cereais
Com relao induo de resistncia sistmica (IRS) qual tem sido dada muita nfase
no controle biolgico atual, o primeiro relato de bactrias endofticas mediando esta
resistncia foi feito em 1991. Pseudomonas fluorescens WCS417r foi aplicado em razes de
cravo onde houve colonizao endoftica e aps uma semana o patgeno Fusarium
oxysporum f. sp. dianthi foi inoculado no caule. As plantas tratadas apresentarem menor
incidncia e severidade de sintomas que as testemunhas. Foi considerada ISR porque
WCS417r no pode ser isolado dos tecidos do caule Van Peer et al., (1991). Segundo
Benhamou et al. (1998) a eficcia da ISR pode ser elevada quando as bactrias endofticas
so associadas a indutores qumicos como quitosana, recomendando-se que a concentrao
Anais da Academia Pernambucana de Cincia Agronmica, vol. 1, p.89-111, 2004.
105
deste no seja deletria clula bacteriana (1 mg ml-1 foi incuo a B. pumillus SE 34). A
quitosana juntamente com a BE induz alteraes celulares caracterizadas por aumento de
aposies ricas em calose sobre o interior da parede celular, na epiderme e crtex exterior.
6. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
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