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Parasitoides de Dpteros Associados

com Fezes Bovinas nos


Estados de Gois e Minas Gerais

Parasitoides de dpteros
associados com fezes bovinas
nos Estados de Gois e
Minas Gerais
Carlos Henrique Marchiori

Conselho Editorial

Av Carlos Salles Block, 658


Ed. Altos do Anhangaba, 2 Andar, Sala 21
Anhangaba - Jundia-SP - 13208-100
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Prof. Dr. Antonio Cesar Galhardi
Profa. Dra. Benedita Cssia Santanna
Prof. Dr. Carlos Bauer
Profa. Dra. Cristianne Famer Rocha
Prof. Dr. Fbio Rgio Bento
Prof. Dr. Jos Ricardo Caetano Costa
Prof. Dr. Luiz Fernando Gomes
Profa. Dra. Milena Fernandes Oliveira
Prof. Dr. Ricardo Andr Ferreira Martins
Prof. Dr. Romualdo Dias
Profa. Dra. Thelma Lessa
Prof. Dr. Victor Hugo Veppo Burgardt

2014 Carlos Henrique Marchiori


Direitos desta edio adquiridos pela Paco Editorial. Nenhuma parte desta obra
pode ser apropriada e estocada em sistema de banco de dados ou processo
similar, em qualquer forma ou meio, seja eletrnico, de fotocpia, gravao, etc.,
sem a permisso da editora e/ou autor.

M3327 Marchiori, Carlos Henrique.


Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de
Gois e Minas Gerais/Carlos Henrique Marchiori. Jundia, Paco Editorial:
2014.
80 p. Inclui bibliografia.
ISBN: 978-85-8148-581-2
1. Bovinos 2. Fezes 3. Coleta 4. Parasitoides I. Marchiori, Carlos Henrique.

CDD: 574
ndices para catlogo sistemtico:
Biologia
Inseto-biologia

574
595.7

IMPRESSO NO BRASIL
PRINTED IN BRAZIL
Foi feito Depsito Legal

Sumrio
Prefcio.................................................................................................7
Introduo............................................................................................9

Captulo 1
Objetivos.............................................................................................11

Captulo 2
Reviso Bibliogrfica...........................................................................13

Captulo 3
Material e Mtodos.............................................................................17

Captulo 4
Resultados...........................................................................................23

Captulo 5
Discusso............................................................................................47
Referncias.........................................................................................63

PREFCIO
A cincia moderna, nascida sob as luzes do racionalismo, exige
do cientista, pesquisador, a capacidade de estruturar o pensamento
diante das necessidades e apelos nascidos na sociedade.
A prtica de sala de aula pode mostrar angstias do senso comum
diante dos desafios da vida prtica e, nessa perspectiva, direcionar o
pensamento e o fazer do pesquisador. Esse livro que vem a pblico fruto da intensa produo do professor Carlos Henrique Marchiori, diante dos desafios que as infestaes da entomofauna representam para
os seres humanos e animais domsticos e os caminhos que a pesquisa
apresenta como guia para solues que respeitem o meio ambiente e o
uso de tcnicas de manejo mais naturais que representam, tambm, os
anseios das novas geraes em busca de prticas mais sustentveis.
Esta obra ser de grande utilidade para estudiosos, pesquisadores,
estudantes e interessados nessa rea to produtiva que a entomologia. A vida e o desenvolvimento desses organismos fascinantes, suas
funes e seus predadores naturais so parte de um todo de harmonia
que muitas vezes tem sido rompido pela ignorncia desses processos,
causando desequilbrios que podem ser mais bem administrados.
A pesquisa que resultou nesta obra parte de um fazer maior, que
certamente ser instigante para que outros pesquisadores tambm possam aprofundar esses resultados e suas aplicaes prticas na pecuria
e no manejo de populaes de parasitoides e de seus hospedeiros.
A prpria metodologia e o persistente trabalho de campo, aqui
retratado, demonstram a fora que a pesquisa na rea vem tomando
diante dos desafios de aprender a compreender o mundo por meio do
prprio mundo, sem exaurir suas possibilidades de equilbrio.
O Brasil tem apresentado intenso investimento econmico nas prticas da agropecuria e a resposta da universidade a essa demanda tem sido
expresso no aumento da pesquisa e na publicao de seus resultados.
Este livro faz parte desse momento nico na histria da pesquisa
no Brasil. Uma proposta inteligente de investigao com resultados

Carlos Henrique Marchiori

muito eficientes para uso no crescimento dessa nova cincia, interessada no planeta, seu desenvolvimento sustentvel e o bem-estar de
todos, seres humanos, animais domsticos e outros organismos necessrios sustentao da vida.
Profa. M. Sc. Letcia Tavares
Instituto Federal Goiano CmpusUruta

INTRODUO
As fezes de gado bovino acumuladas nas pastagens e em estbulos
constituem um microhabitat especialmente favorvel para o desenvolvimento de uma fauna de artrpodes rica e heterognea. Esse habitat fornece condies para a criao de vrios grupos de insetos coprfagos, predadores, parasitas, competidores e parasitoides (Poorbaugh et al, 1968).
A degradao de fezes bovinas em pastagens depende de aes
fsicas regidas pelas condies meteorolgicas de cada regio como
temperatura, chuvas e ventos (Mohr, 1943; Blume, 1970; Merritt &
Anderson, 1977; Mendes, 1996) e de aes biolgicas realizadas pelos
artrpodes e outros seres vivos (fungos e bactrias). As espcies coprfagas, principalmente aquelas que se desenvolvem no bolo fecal, so
as principais responsveis pelo seu processo de degradao (Mendes,
1996). A rpida degradao do esterco bovino contribui de maneira
significativa para a melhoria das condies do solo, como fertilizao e
retorno dos nutrientes para o solo, reduzindo o problema de parasitismo do gado bovino. Alm disso, a decomposio das fezes minimiza o
problema da reduo da rea de pastagens, devido ao comportamento
dos bovinos de no pastarem nas reas prxima ao bolo fecal intacto
( Waterhouse, 1974; Anderson et al, 1984; Macqueen et al, 1986).
Existem mais de 400 espcies de artrpodes que esto associadas
ao esterco bovino na Amrica do Norte (Blume, 1984). Os dpteros so
os que apresentam maior diversidade nesse ambiente, sendo que mais
de 200 espcies j foram descritas no bolo fecal, tendo sido considerados importantes agentes na decomposio de excrementos animais
(Poorbaugh et al, 1968; Cervenka & Moon, 1991). Os maiores dpteros
tm despertado interesse em funo de sua aparente maior capacidade de degradao das fezes. A maioria das espcies que habita as placas
fecais tem um rpido desenvolvimento (Laurence, 1955).
Segundo Polvon (1971), dpteros simbovinos so aqueles que se
criam em fezes de ruminantes e equdeos. Neste grupo de dpteros
simbovinos encontramos as moscas sinantrpicas de grande importncia mdica e sanitria (Axtell, 1986).
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Como possibilidade de controle desses insetos, alm da tcnica


qumica por meio dos inseticidas, podem ser usados os chamados reguladores naturais de vrias espcies pragas, tanto na agricultura como
em reas de criao animal (Silveira et al, 1989). Entre os reguladores
naturais encontramos os parasitoides, que so agentes responsveis
pela reduo de moscas que proliferam em esterco bovino (Sereno &
Neves, 1993). Muitos trabalhos tm relatado a importncia dos parasitoides no controle de moscas que se desenvolvem em esterco bovino
(Rueda & Axtell, 1985; Smith et al, 1987).
Os principais insetos parasitoides que predominam nesse tipo de
substrato procura de seus hospedeiros so microhimenpteros, que
exploram larvas e pupas de dpteros ( Watts & Combs 1977; Wharton,
1979; Figg et al, 1983; Cervenka & Moon, 1991; Marchiori et al, 2013a;
b; c; Marchiori, 2013a; b; c; Marchiori, 2014; Marchiori et al, 2014).
No Brasil, h pouco conhecimento sobre os insetos que atacam
moscas de importncia econmica e sanitria. Para avaliao destas espcies no controle de populaes de moscas, existe a necessidade da
conduo de estudos visando identificao de espcies encontradas
exclusivamente atacando estas moscas, para a sua utilizao em programas de controle (Silveira et al, 1989; Silva, 1991; Sereno & Neves,
1993; Almeida, 1996; Mendes, 1996).

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OBJETIVOS
Considerando o que foi exposto, o presente livro tem por objetivos:
1- Fazer o levantamento qualitativo e quantitativo das espcies de
dpteros e parasitoides que ocorrem em fezes bovinas frescas.
2- Determinar os seguintes parmetros para os parasitoides e/ou
para seus hospedeiros;
a- frequncia relativa;
b- abundncia;
c- constncia;
d- dominncia;
e- frequncia mensal;
f- porcentagem de parasitismo.

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REVISO
BIBLIOGRFICA
A fauna de artrpodes associados s fezes de bovinos pertence a
trs ordens principais: Diptera, Coleoptera e Hymenoptera (Poorbaugh et al, 1968; Merritt & Anderson, 1977; Cervenka & Moon, 1991).
Entre os Diptera destaca-se o grupo dos chamados dpteros muscideos das famlias Calliphoridae, Sarcophagidae e Muscidae, que se
revestem de importncia mdico-veterinria, uma vez que so importantes vetores mecnicos e biolgicos de organismos patognicos para
o homem e animais domsticos (Chow, 1940; Nuorteva, 1959; Greenberg & Miggiano, 1962; Greenberg & Polvon, 1971). Ademais, as
larvas de determinadas espcies podem parasitar o homem e outros
animais vertebrados provocando miases (Zumpt, 1965; Guimares et
al, 1983). Alm disso, constituem-se num problema de sade pblica
em vrias partes do mundo, invadindo residncias e locais de trabalho
tornando-se um incmodo para a populao. As principais espcies-praga que se criam nesse substrato so: Musca domestica L. (Diptera:
Mucidae) e Stomoxys calcitrans L. (Diptera: Muscidae), que se desenvolvem principalmente em fezes de gado estabulado e Musca autumnalis (De Geer, 1776) e Haematobia irritans L. (Diptera: Muscidae)
em fezes de gado em pasto, sendo que esta ltima, tambm conhecida
como mosca-dos-chifres, um dos principais problemas para o gado
bovino na Amrica do Norte (Cervenka & Moon, 1991). Esta mosca
hematfaga e ectoparasita obrigatria do gado bovino, tendo causado
srios prejuzos pecuria daquele pas (Drummond et al, 1981).
No Brasil, poucas informaes existem a respeito dessa mosca,
uma vez que a primeira referncia de sua ocorrncia foi datada do
incio dos anos 80 ( Valrio & Guimares, 1983), e at o presente poucos estudos foram feitos (Fava & Lomnaco, 1990; Sei & Prado, 1990;
Arajo, 1991; Fava et al, 1994; Mendes, 1996). Nesse ambiente encon-

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tram-se tambm colepteros coprfagos da famlia Scarabaeidae ( Wingo et al, 1974) que desestruturam as fezes aerando-as e misturando-as
com a terra, tornado-as desfavorveis para a colonizao de diversas
populaes de insetos.
Estudos indicam que os insetos predadores de estgios imaturos
de moscas mais importantes que habitam os excrementos de gado
bovino so representados pelos colepteros das famlias Histeridae e
Staphylinidae ( Wingo et al, 1974; Bai & Sankaran, 1977; Summerlin
et al, 1981). Os besouros Histeridae constituem uma grande famlia,
e so encontrados em vrios ambientes associados aos excrementos
de animais, podendo ser teis como controladores naturais de moscas (Summerlin et al, 1981; Summerlin et al, 1984). Muitos trabalhos
foram conduzidos com espcies de Histeridae para avaliar seu potencial de predao dos estgios imaturos de H. irritans (Summerlin, op.
cit.). Larvas de Hydrophilidae so predadoras de insetos adultos que
se alimentam de fezes de bovinos (Bai & Sankaran, 1977).
As trs ordens mencionadas tambm possuem representantes parasitoides desenvolvendo-se nesse ambiente. A ordem Diptera representada pela famlia Tachinidae, cujas espcies so parasitoides de outros insetos. Muitos grupos diferentes de insetos so atacados por essa famlia,
e alguns podem se desenvolver numa grande variedade de hospedeiros.
Na ordem Coleoptera, destaca-se a famlia Staphylinidae com vrias espcies de parasitoides de outros insetos. A subfamlia Aleocharinae possui
algumas espcies de parasitoides associados ao esterco de gado bovino
(Bai & Sankaran, 1977; Merritt & Anderson, 1977; Blume, 1984), atacando pupas de Diptera (Wharton, 1979; Figg et al, 1983; Almeida, 1996).
A ordem Hymenoptera compreende os insetos de grande importncia
econmica, no somente pelas espcies teis (abelhas), mas tambm pelos parasitoides. Contribuem de forma significativa para a manuteno
do equilbrio ecolgico dos seres, impedindo a proliferao excessiva
dos chamados insetos-pragas. So verdadeiros endo e ectoparasitoides,
cujas larvas se desenvolvem em ovos, dentro ou sobre larvas, nas formas
jovens de determinados hospedeiros e nas pupas, sendo que alguns so
hiperparasitoides (Costa Lima, 1962).
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Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

A importncia dos Hymenoptera parasitoides reside no efeito regulador que exercem sobre os insetos hospedeiros, devido grande
complexidade de adaptaes fisiolgicas e comportamentais (Matthews, 1974 apud Silva, 1991). Os principais grupos de parasitoides
de Diptera pertencem s famlias Braconidae, Diapriidae, Eulophidae,
Figitidae e Pteromalidae (Depner, 1968; Combs & Hoelscher, 1969;
Thomas & Morgan, 1972; Watts & Combs, 1977; Wharton 1979; Figg
et al, 1983; Blume, 1984; Harris & Summerlin, 1991), Figitidae (Cervenka & Moon, 1991) e Bethylidae (Merritt & Anderson, 1977). A famlia Braconidae possui espcies com larvas endo e ectoparasitoides de
Diptera, Lepidoptera e Coleoptera. Sua importncia econmica est
no fato de possuir espcies que desempenham importante papel no
controle biolgico de vrias pragas (Clausen, 1940; Costa Lima, 1962).
Os Pteromalidae possuem representantes endo e ectoparasitoides, solitrios ou gregrios, parasitoides primrios ou secundrios. Atacam
larvas e pupas de Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera,
Siphonaptera (Costa Lima, 1962) e Homoptera (Askew, 1971). Atacam
uma variedade de hospedeiros, e muitos so importantes no controle biolgico de pragas. Esse grupo tem recebido ateno nos programas de controle de moscas em avirios e estbulos (Madeira, 1992),
cujos representantes atacam larvas de moscas continuando o seu desenvolvimento no puprio. Os Figitidae so parasitoides de pupas de
Neuroptera e Diptera (Gauld & Bolton, 1988). A famlia Chalcididae
apresenta muitos parasitides primrios e secundrios de larvas de Lepidoptera e pupas de Diptera (Imms, 1957). Os Eulophidae possuem
distribuio mundial com cerca de 3 mil espcies, atacando principalmente ovos e larvas de uma variedade de hospedeiros, incluindo
importantes pragas agrcolas, sendo que alguns so hiperparasitoides,
(Gauld & Bolton, 1988). A famlia Diapriidae possui parasitoides de
estgios imaturos de dpteros. Os Bethylidae possuem representantes
parasitoides de larvas de Lepidoptera e Coleoptera. Alguns Figitidae
so de importncia econmica, pois atacam dpteros como Agromyzidae, Chloropidae, Anthomyiidae e outros (Silva, 1991).
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Almeida (1996) notificou o encontro de Figitidae em Sarcophagula


spp. (Diptera: Sarcophagidae) nos currais de Pirassununga (SP). Parasitoides da famlia Figitidae so considerados os maiores inimigos naturais
de Drosophila melanogaster (Meigen, 1830) (Diptera: Drosophilidae)
(Hertlein & Thorarinsson, 1987). Trybliographa rapae (Westwood,
1835) (Hymenoptera: Figitidae) atua como ectoparasitoide pupal de
Delia radiculum L. (1758) (Diptera: Anthomyiidae) conhecida como a
mosca da raiz de couve (Reader & Jones, 1990), Dettmeria euxestae
(Borgmeier, 1935) (Hymenoptera: Figitidae), parasitoides de Euxesta
eluta Loew (1868) (Diptera: Otitidae) dptero que na fase larval ataca
a parte apical de espiga de milho (Valicente, 1986). Eucoila impatiens
(Say, 1836) (Hymenoptera: Figitidae) parasitoide de M. autumnalis
em Ontrio, Canad (Wylee, 1971) (Combs & Hoelscher, 1969), Harris
& Summerlin (1984), Mackenzie & Richerson (1993) e Mendes (1996)
relataram o encontro de Figitidae em pupas de H. irritans.
O uso indiscriminado de inseticidas tem provocado o aparecimento de resistncia a essas substncias qumicas por parte dos insetos. Alm disso, tratamentos com larvicidas tm ocasionado impacto sobre os inimigos naturais dos insetos-pragas (Cook & Gerhardt,
1977). O aparecimento de resistncia aos inseticidas tem mostrado a
necessidade da implantao de programas alternativos de controle de
pragas. Por terem a capacidade de atacar insetos causadores de prejuzos agricultura e pecuria, alm dos vetores de doenas a humanos,
os parasitoides so frequentemente estudados com a finalidade de
serem utilizados como controladores destes insetos ( Wharton, 1979;
Madeira, 1992). No Brasil, essas pesquisas encontram-se em fase inicial, sendo porm de grande importncia as informaes dispersas
em trabalhos de biologia e ecologia de predadores e parasitoides (Panizzi & Parra, 1991).

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MATERIAL E
MTODOS
1. LOCAIS DE COLETA

1.1 Local 1
O estudo foi realizado na Fazenda Experimental do Glria da Universidade Federal de Uberlndia UFU, situada a 18, 57 S 48, 12
W no municpio de Uberlndia/MG. A fazenda possui uma rea total
de 600 hectares, sendo 14.052 m2 de rea construda. Destina-se
criao de bovinos, ovinos, rs, aves e abelhas. O rebanho bovino contava com 100 cabeas de raa holandesa malhado de vermelho ( at
pura), holandesa malhado de preto (puro), girolanda e pardo sua
destinadas produo leiteira. As fezes originadas dessa fazenda foram
coletadas em pastos formados por Brachiaria decumbens Stapf cv.
IPEAN, consorciada com Stylosanthes sp., B. decumbens consorciada
com Arachis sp., Pennisetum purpureum (Schum) (capim elefante) e
Panicum maximum Jacq CV (capim colonio). A fazenda composta
basicamente por 7 pastos. Durante o perodo chuvoso o gado era alimentado exclusivamente com capim, mas durante a estao seca os
bovinos eram alimentados com silagem de milho, sal e rao preparada na prpria fazenda, composta de farelo de milho, farelo de trigo, farelo de algodo, cloreto de sdio, premix mineral, premix vitamnico,
Cloreto de Potssio, xido de Magnsio e Carbonato de Clcio.
Para controle de ectoparasitas foi utilizado inseticida base de
piretrodes (pulverizao) (EctoplusR princpio ativo: dichlorvos
tcnico Cypermethrin high cis Ciba-Geisy ) de 20 em 20 dias e
para helmintos, Ivermectina de 6 em 6 meses.

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1.2 Local 2
O experimento foi realizado na Chcara Vilela, situada no Bairro
Village distando 5 quilmetros do centro de Itumbiara/GO, (18 25 S
e 49 13 W ) s margens do Rio Paranaba. A chcara possui uma rea
de aproximadamente 29 hectares, com 50 cabeas de gado bovino destinadas produo leiteira. As fezes coletadas pertenciam a bovinos
da raa girolanda. As fezes foram coletadas onde as pastagens eram
de Brachiaria brizantha (Hochst ex A. Rich) (braquiaro). A chcara
composta por 6 pastos. Durante o perodo chuvoso o gado era tratado somente com capim e durante a seca era fornecido aos animais
alimento base de rao (Tapuia), resduo de milho, cana-de-acar e
capim napier (P. purpureum).
Para controle de ectoparasitas foram utilizados tambm piretrodes (pulverizao) (TriatoxR princpio ativo: amitraz emulsificantes
surfactantes Coopers) de 30 em 30 dias e para helmintos, Ivermectina de 6 em 6 meses.

2. METODOLOGIA

2.1 Determinao da relao entre o tempo de exposio, espessura da crosta de placas fecais nas pastagens
e a ocorrncia de parasitoides de dpteros
Fezes frescas foram coletadas imediatamente aps a sua emisso
nos currais e misturadas em 4 baldes de 20 litros. Placas artificiais de
fezes de aproximadamente 2,0 litros foram produzidas e colocadas
dentro de 30 bacias plsticas (40 cm de dimetro e 12 cm de altura),
contendo no seu interior uma camada de 5 cm de solo do prprio
local. Foram realizadas perfuraes nas bacias para permitir o escoamento de gua. A partir da, essas bacias foram recolocadas no pasto
ao nvel do solo para servirem de substrato para a desova e desenvolvimento de artrpodes. Diariamente foram realizadas medidas da
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Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

espessura da crosta seca das fezes com auxlio de um paqumetro, em


3 pontos diferentes escolhidos aleatoriamente. A cada intervalo de
24 horas, aps a exposio das placas fecais, eram retiradas 3 bacias.
Deste modo, 3 amostras foram obtidas nos intervalos de 24, 48, 72,
96, 120, 144, 168, 192, 216 e 240 horas aps o tempo zero de exposio. Cerca de 20 bacias (2 para cada intervalo) foram cobertas com
organza, levadas e mantidas no laboratrio em mdia por 8 1 dias
para obteno de pupas, pelo mtodo da flutuao (Spiller, 1966). As
pupas foram individualizadas em cpsulas de gelatina (nmero 00) e
ali mantidas at a emergncia dos parasitoides.
O experimento foi realizado uma nica vez nas pastagens da Chcara Vilela em janeiro de 1997.

2.2 Levantamento das principais espcies de parasitoides e seus hospedeiros


Mensalmente, durante um ano (novembro de 1993 a outubro de
1994), 10 placas de fezes de gado bovino com uma espessura mdia de
10,22 1,72 mm de aproximadamente 1 semana de idade foram escolhidas aleatoriamente nos pastos (local 1 Uberlndia-MG), coletadas e transportadas ao laboratrio do Departamento de Biocincias
da Universidade Federal de Uberlndia para extrao dos artrpodes
que ocorreriam aps o 5 dia de sua coleta no campo. Juntamente com
as fezes, foram retirados 5 cm do substrato abaixo e imediatamente adjacente s fezes. As pupas foram obtidas por flutuao (Spiller, 1966),
e retiradas com auxlio de uma peneira, contadas e individualizadas
em cpsulas de gelatina (nmero 00) at a emergncia dos dpteros
e ou dos seus parasitoides. As pupas de onde no emergiram adultos
ou parasitoides foram dissecadas para se verificar sua viabilidade ou a
ocorrncia de parasitoides que eventualmente no teriam emergido.
A mesma metodologia foi aplicada no Local 2 (Itumbiara-Go). O experimento foi conduzido entre novembro de 1994 a outubro de 1995,
e o material foi triado e identificado no laboratrio da Fundao de
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Carlos Henrique Marchiori

Ensino Superior de Itumbiara/GO. Como ocorria uma rotao de pastagens nos dois locais, foi possvel realizar coletas em todos os pastos.
Resaltamos que o uso de inseticidas, inclusive ivermectina, pode
ter interferido nas populaes de dpteros e parasitoides no decorrer
do trabalho.

2.3 Identificao da Entomofauna


Os Sarcophagidae foram identificados pelo Dr. Jlio Mendes da
Universidade Federal de Uberlndia e pela Dra. Rita Tibana do Museu
Nacional do Rio de Janeiro. A identificao dos Sepsidae (s os machos
foram identificados), Muscidae e Sphaeroceridae foi tambm realizada
pelo Dr. Jlio Mendes.
Os microhimenpteros Pteromalidae e Braconidae foram identificados pela Dra. Anglica Maria Penteado-Dias do Departamento de
Ecologia e Biologia Evolutiva da Universidade Federal de So Carlos/
SP. Tambm foram utilizadas as chaves de Identificao de Legner et
al (1976) e Rueda & Axtell (1985). Os microhimenpteros Figitidae
e Eucoilidae foram identificados como morfoespcies. Os Diapriidae
foram identificados pelo Dr. Lubonr Masner do Instituto de Pesquisa
e Agricultura do Canad.
Os colepteros Aleocharinae (Staphylinidae) foram identificados
pelo Dr. Roberto Pace (Itlia).

2.4 Material Testemunho


O material testemunho coletado nos dois locais foi depositado
no Museu de Histria Natural da Universidade Estadual de Campinas.

3. Anlise Estatstica
Possveis diferenas entre frequncia, preferncia por parasitoides
e abundncia relativa das espcies, bem como sazonalidade foram testadas por meio de Anlise de Varincia. Os valores relativos frequn20

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

cia foram transformados em log. (N + 1). Os dados que se mostraram


estatisticamente significantes foram submetidos a Testes F de comparaes mltiplas a posteriori de Ryan-Ginot-Gabriel-Welsh (REGWF).
Todas as anlises foram feitas utilizando-se o programa estatstico SAS
(Statistical Analysis System) (SAS, Inc., 1986).
Constncia e dominncia das espcies foram determinadas pelas
frmulas:
a- Constncia (Bodenheimer, 1938):

P x 100
= -----------------
N
onde:
P= nmero de coletas contendo a espcie
N= nmero total de coletas realizadas
De acordo com os percentuais obtidos, as espcies foram separadas nas seguintes categorias:
espcies constantes (X) - presentes em mais de 50,0% das coletas;
espcies acessrias ( Y ) - presentes em 25,0% a 50,0% das coletas;
espcies acidentais (Z) - presentes em menos de 25,0% das coletas.
b- Dominncia (Kato et al, 1952 cf. Sakagami & Matsumura, 1969
apud Laroca & Mielke, 1975):
n1 . Fo
Limite superior (LS)= -------------------- x 100

n2 + (n1 . Fo)
onde:

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Carlos Henrique Marchiori

n1 = 2(K + 1)
n2 = 2(N - K + 1)
n1 . Fo

n1 . Fo
Limite Inferior = (LI) ( 1- ---------------------) x 100
n2 + (n1 . Fo)
(Vide documento original).

onde:
n1 = 2(N - K + 1);
n2 = 2(K + 1);
N= nmero total de indivduos capturados;
K= nmero de indivduos de cada espcie;
Fo= valor obtido na da tabela de distribuio de F, a nvel de 5,0%
de probalidade (F>1), nos graus de liberdade de n1 e n2.
Foram consideradas dominantes as espcies que apresentaram LI
maior que LS, quando aplicado K=0.
c- Porcentagem de parasitismo (Simmonds, 1948, Petersen &
Meyer, 1985).
O percentual total de parasitismo foi calculada por meio do nmero de pupas parasitadas dividido pelo nmero total de pupas coletadas multiplicado por 100.

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RESULTADOS
1. Determinao da Relao Entre o Tempo de Exposio das Fezes nas Pastagens,
Espessura Mdia da Crosta e Ocorrncia
De Insetos E Seus Parasitides
Com relao ao aspecto das fezes, observamos que aquelas recm
emitidas apresentavam-se semilquidas e escuras. medida que iam se
tornando mais velhas, formava-se uma crosta seca que aumentava gradativamente com o tempo de exposio (Tabela 1) e a sua colorao ia
se modificando de escura para marrom clara.
A Tabela 2 mostra que espcies do gnero Spalangia comearam
a ser atradas pelas fezes a partir de 144 horas de exposio, mas atingiram seu pico a partir de 192 horas. Palaeosepsis spp., Sarcophagula
occidua (Fabricius, 1794), Oxysarcodexia sp. (Diptera: Sarcophagidae), Brontaea quadristigma (Thomson, 1869), Brontaea debilis
( Williston, 1896), Cyrtoneurina pararescita Couri (1995) (Diptera:
Muscidae) e Sphaeroceridade (Diptera: Sphaeroeridae) foram os hospedeiros mais comuns.
Tabela 1. Relao entre a espessura mdia da crosta das placas
de fezes e o tempo de exposio (em horas)

Tempo de exposio das


fezes (horas)
24
48
72
96
120
144

Espessura mdia da
crosta (mm)
1,67
3,00
3,89
5,56
6,00
8,56

DP.
(mm)
0,70
1,00
1,45
2,13
1,12
1,24

23

Carlos Henrique Marchiori

168
192
216
240

10,22
11,22
15,11
20,22

1,72
1,39
1,45
1,09

Tabela 2. Relao entre o tempo de exposio no campo das


placas fecais bovinas e a ocorrncia de parasitoides de dpteros

Tempo de
exposio
(horas) no campo
1
24

Parasitoides

Frequncia

Total

Paraganaspis egeria

12

12

48

Paraganaspis egeria

06

06

72

00

00

96

00

00

120

00

00

144

Paraganaspis egeria
Spalangia drosophilae
Spalangia cameroni
Trichopria sp.

02
08
01
01

168

Paraganaspis egeria

03

192

Paraganaspis egeria
Spalangia drosophilae

15
06

24

15

27

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

216

240

Trichopria sp.

06

Paraganaspis egeria
Trichopria sp.
Spalangia drosophilae

12
03
03

18

Paraganaspis egeria
Muscidifurax sp.
Spalangia cameroni
Spalangia drosophilae
Spalangia endius

18
01
06
03
03

31

1- As fezes permaneceram no laboratrio em mdia por 8 2 dias


para obteno das pupas.
2- As fezes permaneceram no laboratrio em mdia por 4 1 dias
para obteno das pupas.

2. Entomofauna Associada a Fezes Bovinas Coletadas em Pastagens da Fazenda


Experimental do Glria Uberlndia/MG
2.1 Frequncia Relativa

Foram coletados 6.794 dpteros representados por 5 famlias e 15


espcies da ordem Diptera, num total de 120 placas fecais (X=56,6
indivduos por placa fecal).
As famlias obtidas foram: Sepsidae com 4400 especimens
(64,76%), Sarcophagidae com 1144 especimens (16,84%), Muscidae
com 847 especimens (12,47%), Sphaeroceridae com 397 especimens
(5,84%) e Chloropidae com 6 especimens (0,09%).
Na famlia Sepsidae as espcies mais abundantes foram: Palaeosepsis insularis ( Williston, 1896), com 40,02% e Palaeosepsis pusio
(Schiner, 1868) com 23,1%. Na famlia Sarcophagidae, S. occidua re25

Carlos Henrique Marchiori

presentou 15,60% dos indivduos coletados. Entre os Muscidae, B.


quadristigma foi a mais abundante com 3,0%. Na famlia Sphaeroceridae, a morfoespcie sp2 representou 2,9% e na famlia Chloropidae a
morfoespcie sp1 totalizou 0,09% (Tabela 3).
Obtiveram-se 1306 parasitoides pertencentes a 2 ordens, 6 famlias e 14 espcies (Tabela 4). A ordem Coleoptera, com 37 especimens (2,80%), foi representada pela espcie Aleochara notula Erichson (1839) (Staphylinidae). Os himenpteros, com 1.269 especimens
(97,2%), foram representados por 5 famlias: Figitidae (Eucoilinae)
com 893 especimens (68,40%), Pteromalidae com 188 especimens
(14,40%), Figitidae (Figitinae) com 84 especimens (6,40%), Diapriidae
com 79 especimens (6,10%) e Braconidae com 25 especimens (1,90%).
A famlia Pteromalidae foi a que mostrou maior riqueza de espcies entre todos os grupos de parasitoides estudados, com 6 espcies. As espcies mais abundantes dentro das famlias foram: Figitidae (Eucoilinae)
com a espcie Paraganaspis egeria Diaz, Gallardo & Walsh (54,0%),
Pteromalidae com a espcie Spalangia drosophilae (Ashmed, 1887)
(6,50%), Diapriidae com a espcie Trichopria sp. (6,10%) e Braconidae
com a espcie Aphaereta sp. (1,60%) (Tabela 3).
Tabela 3. Abundncias e frequncias relativas de dpteros coletados em fezes bovinas na Fazenda Experimental do Glria no municpio de Uberlndia/MG, de novembro de 1993 a outubro de 1994

ORDEM DIPTERA:
CHLOROPIDAE:
Chloropidae sp1
TOTAL
MUSCIDAE:
Brontaea quadristigma
(Thomson, 1869)
Brontaea debilis
( Williston, 1896)
26

TOTAL

6
6

0,09
0,09

204

3,00

147

2,20

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Musca domestica Linnaeus,


1758
TOTAL

496

7,30

847

12,47

0,02

0,04

40

0,60

39

0,60

1060

15,60

1144

16,84

0,01

2719

40,02

1570

23,10

110

1,60

4400

64,76

197
200
397

2,90
2,90
5,84

6.794

100

SARCOPHAGIDAE:
Arachinidomyia sp.
Hybopygia terminalis
( Wiedemann, 1830)
Oxysarcodexia thornax
( Walker, 1849)
Ravinia belforti
(Prado & Fonseca, 1832)
Sarcophagula occidua
(Fabricius, 1794)
TOTAL
SEPSIDAE:
Microsepsis furcata
(Melander & Spuler, 1917)
Palaeosepsis insularis
( Williston, 1896)
Palaeosepsis pusio
(Schiner, 1868)
Archisepsis scabra
(Loew, 1861)
TOTAL
SPHAEROCERIDAE:
sp1
sp2
TOTAL
TOTAL

27

Carlos Henrique Marchiori

1- Por no ser uma espcie habitual em fezes pastoris, esta mosca


foi retirada de todas as anlises realizadas neste trabalho.
Tabela 4. Abundncias e frequncias relativas de parasitoides coletados em fezes bovinas na Fazenda Experimental do Glria no municpio de Uberlndia/MG, de novembro de 1993 a outubro de 1994

ORDEM COLEOPTERA:
STAPHYLINIDAE:
Aleochara notula
(Erichson, 1839)
TOTAL

37

2,80

37

2,80

ORDEM HYMENOPTERA:
Braconidae:
Aphaereta sp.
Gnathopleura quadridentata
( Wharton, 1986)
TOTAL

21
4

1,60
0,30

25

1,90

DIAPRIIDAE:
Trichopria sp.
TOTAL

79
79

6,10
6,10

708

54,00

107

8,20

78

6,00

893

68,40

FIGITIDAE (EUCOILINAE):
Paraganaspis egeria Diaz, Gallardo
& Walsh (1996)
Triplasta atrocoxalis
(Ashmead, 1895)
Triplasta coxalis
(Ashmead, 1895)
TOTAL
28

TOTAL

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

FIGITIDAE (FIGITINAE):
Neralsia splendens Borgmeier
(1935)
TOTAL

84

6,40

84

6,40

1
45

0,08
3,40

85

6,50

34

2,60

PTEROMALIDAE:
Muscidifurax sp.
Spalangia cameroni
(Perkins, 1910)
Spalangia drosophilae
(Ashmead, 1887)
Spalangia endius
( Walker, 1830)
Spalangia nigra Latrielle, 1805
Spalangia nigroaenea
(Curtis, 1839)
TOTAL

04
19

0,30
1,50

188

14,40

TOTAL

1306

100

2.2 Variao mensal

O clima da regio (Uberlndia/MG) apresentou duas estaes bem


definidas: mida no vero e seca no inverno. Os maiores valores mdios de temperatura ocorreram nos meses de fevereiro e outubro e os
meses mais baixos foram de junho e julho .
Sarcophagula occidua apresentou picos populacionais em abril
(perodo quente e seco) e outubro (perodo quente e mido). Os picos populacionais de Oxysarcodexia thornax ( Walker, 1849) apareceram nos meses de abril (perodo quente e seco) e setembro (perodo
quente e seco). B. quadristigma predominou em maro (perodo
quente e mido) e abril (perodo quente e seco). B. debilis apre29

Carlos Henrique Marchiori

sentou aumentos populacionais em abril (perodo quente e seco) e


outubro (perodo quente e mido). Archisepsis scabra (Loew, 1861)
mostrou pico populacional em fevereiro e maro e P. insularis em
novembro e dezembro. As duas espcies predominaram na estao
quente e mida. J P. pusio mostrou pico populacional em fevereiro e
maro, sendo s encontrada no perodo quente e mido.
A morfoespcie Sphaeroceridae sp1 mostrou pico de ocorrncia:
em janeiro e em agosto, com predominncia na estao quente e mida.
Das 8 espcies de dpteros coletados, 50,0% predominaram na estao quente e mida, 37,5% quente e mida e quente e seco e 12,5%
na estao quente e seco.
Os parasitoides Spalangia cameroni (Perkins, 1910) e P. egeria
apresentaram picos populacionais em novembro (perodo quente e
mido) e abril (perodo quente e seco). Spalangia endius ( Walker,
1830) e Trichopria sp. apresentaram picos de ocorrncia nos meses
de maro (perodo quente e mido) e abril (perodo quente e seco).
Spalangia drosophilae apresentou picos em dezembro e abril, esta
espcie demostrou um predomnio pelo perodo quente. Aleochara
notula apresentou dois picos: um em dezembro e outro em outubro,
isto , picos na estao quente e mida. As morfoespcies P. egeria e
Triplasta coxalis (Ashmead, 1895) apresentaram picos populacionais
em dezembro e maio. Apesar de serem encontradas nas duas estaes,
predominaram no perodo frio e seco. A espcie Triplasta atrocoxalis
(Ashmead, 1895) mostrou picos em dezembro e dois picos semelhantes em abril e agosto, mostrando ntida concentrao pela estao fria
e seca. Das 9 espcies de parasitoides coletados, 5 apresentaram picos
populacionais em abril (55,5%).
2.3 ndices Faunsticos

Com relao constncia, as espcies de dpteros que se mostraram constantes foram: S. occidua (X=100,0%; 12 coletas), B. quadristigma (X=100,0%; 12 coletas), B. debilis (X=91,6%; 11 coletas), P.
pusio (X=91,6%; 11 coletas), P. insularis (91,6%; 11 coletas), O. thor30

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

nax (X=58,3%; 7 coletas) e A. scabra (X=58,3%; 7 coletas). Ravinia


belfort (Prado & Fonseca, 1832), Hybopygia terminalis ( Wiedemann,
1830), Microsepsis furcata (Melander & Spuler, 1917), Sphaeroceridae sp2 e Arachinidomyia sp. foram consideradas espcies acidentais
(Z=8,3%), pois estiveram presentes em apenas 1 coleta. A morfoespcie Sphaeroceridae sp1 e Chloropidae sp1 foram consideradas como
acessrias neste local ( Y=41,6%), tendo sido coletada 5 vezes.
Entre os parasitoides, as espcies constantes foram: P. egeria
(X=75,0%), T. atrocoxalis (X=75,0%), que estiveram presentes em 9
coletas, T. coxalis (X=67,0%), Trichopria sp. (X=67,0%) e S. cameroni (X=67,0%) presentes em 8 coletas, Neralsia splendens Borgmeier
(1935) (X=50,0%) e S. drosophilae (X=50,0%) presentes em 6 coletas das 12 realizadas. S. endius ( Y=33,0%), A. notula ( Y=25,0%) e
Spalangia nigroaenea (Curtis, 1939) ( Y=25,0%) foram interpretadas
como espcies acessrias com presena em 4, 3 e 3 coletas, respectivamente. Como espcies acidentais foram consideradas: Spalangia
nigra Latrielle, 1805, Aphaereta sp. (Z=17,0%) e Gnathopleura quadridentata ( Wharton 1984) (Z=17,0%), presentes em 2 coletas e
Muscidifurax sp. (Z=8,3%) presente apenas em 1 coleta.
O estudo da dominncia mostrou que os dpteros P. insularis e
P. pusio apresentaram-se dominantes, enquanto B. quadristigma, B.
debilis, Arachinidomyia sp., H. terminalis, O. thornax, R. belforti, S.
occidua., A. scabra, M. furcata, Sphaeroceridae sp1, Sphaeroceridae
sp2, e Chloropidae sp1 foram dpteros no dominantes.
A nica espcie de parasitoide dominante foi: P. egeria. Espcies
no dominantes: Aphaereta sp., A. notula, T. coxalis, T. atrocoxalis,
N. splenders, G. quadridentata, Muscidifurax sp., S. cameroni, S. drosophilae, S. endius, S. nigroaenea, S. nigra e Trichopria sp.
Na Tabela 5, encontram-se os ndices para S. occidua. Os parasitoides que se apresentaram dominantes e constantes em relao a esse
dptero foram: N. splendens e P. egeria; no dominantes e acessrias: A.
notula, S. drosophilae, S. cameroni e Trichopria sp; no dominantes e
acidentais: T. atrocoxalis, T. coxalis, S. endius, S. nigroaenea e S. nigra.

31

Carlos Henrique Marchiori

Em B. quadristigma, todos seus parasitoides, T. atrocoxalis, S.


cameroni, S. nigroaenea e Trichopria sp., apresentaram-se no dominantes e acidentais (Tabela 6).
Brontaea debilis s foi parasitado por duas espcies de Spalangia: S cameroni e S. nigroaenea, que mostraram-se dominantes e acessrias (Tabela 7).
Tabela 5. ndices faunsticos dos parasitoides de Sarcophagula
occidua coletados em Uberlndia/MG, de novembro de 1993 a
outubro de 1994

Parasitoides

Total

A1

D2

Aleochara notula
Triplasta coxalis
Paraganaspis egeria
Triplasta atrocoxalis
Neralsia splendens
Spalangia cameroni
Spalangia drosophilae
Spalangia endius
Spalangia nigra
Spalangia nigroaenea
Trichopria sp.
Total

37
01
44
02
84
18
36
20
04
07
36
289

Y
Z
X
Z
X
Y
Y
Z
Z
Z
Y

ND
ND
D
ND
D
ND
ND
ND
ND
ND
ND

A1 = constncia (X= constante, Y= acessria e Z= acidental)


D2 = dominncia (ND= no dominante e D= dominante)

32

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Tabela 6. ndices faunsticos dos parasitoides de Brontaea sp1, coletados em Uberlndia/MG, de novembro de 1993 a outubro de 1994

Parasitoides
Triplasta atrocoxalis
Spalangia cameroni
Spalangia endius
Spalangia nigroaenea
Trichopria sp.
Total

Total
1
3
2
3
2
11

A1
Z
Z
Z
Z
Z

D2
ND
ND
ND
ND
ND

A1= constncia (Z= acidental)


D2= dominncia (ND= no dominantes)
Tabela 7. ndices faunsticos dos parasitoides de Brontaea sp2,
coletados em fezes bovinas em Uberlndia/MG, de novembro
de 1993 a outubro de 1994

Parasitoides
Spalangia cameroni
Spalangia nigroaenea
Total

Total
06
09
15

A1
Y
Y

D2
D
D

A1= constncia ( Y= acessria)


D2= dominncia (D= dominante)
2.4 Parasitismo

Foi obtido um total de l.306 parasitoides de 6.794 pupas correspondendo a 19,2% do parasitismo. Foram retirados 989 especimens
de 4.400 pupas de Sepsidae com 22,5% de parasitismo; 289 especimens de 1060 pupas de S. occidua. (27,3% de parasitismo); 11 especimens de 204 pupas de B. quaddristigma (5,4%); 16 especimens
de 147 pupas de B. debilis (10,9%) e 1 especimen de 397 pupas de
Sphaeroceridae (0,3%) (Tabela 8).
33

Carlos Henrique Marchiori

Sarcophagula occidua foi a espcie que apresentou uma maior


variedade de espcies de parasitoides, seguida da famlia Sepsidae. Os
Sphaeroceridae foram o grupo que demonstrou a menor variedade.
No local de coleta 1, S. occidua foi o dptero mais atacado com
27,3% de parasitismo, sendo N. splendens a espcie mais frequente
neste hospedeiro, com um total de 7,9% de parasitismo.
Houve diferenas estatisticamente significantes em relao preferncia dos parasitoides pelos hospedeiros. As espcies Trichopria
sp. (F=4,02; P<0,0001), S. drosophilae (F=4,54; P<0,0001), T.
atrocoxalis (F=5,04; P<0,0001) e N. splendens (F=5,59; P<0,0001)
tiveram preferncia por S. occidua.
Tabela 8. Relao de ocorrncia de parasitoides e seus respectivos
hospedeiros em rea de pastagem da Fazenda do Glria no municpio de Uberlndia/MG, de novembro de 1993 a outubro de 1994

34

Hospedeiro
Brontaea quadristigma

Parasitoide
Spalangia cameroni (2)
Spalangia nigroaenea (2)
Spalangia endius (3)
Trichopria sp. (3)
Triplasta atrocoxalis (4)

Brontaea debilis

Spalangia nigroaenea(1)
Spalangia cameroni (2)

Oxysarcodexia thornax

Aphaereta sp. (4)


Gnathopleura quadridentata (4)
Spalangia endius (4)

Sarcophagula occidua

Neralsia splendens (2)


Aleochara notula (3)

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Triplasta atrocoxalis (3)


Spalangia cameroni (3)
Paraganaspis egeria (3)
Triplasta coxalis (3)
Spalangia drosophilae (4)
Spalangia endius (4)
Spalangia nigra (4)
Spalangia nigroaenea (4)
Trichopria sp.(4)
Palaeosepsis spp.

Paraganaspis egeria (1)


Triplasta coxalis (1)
Spalangia drosophilae (2)
Trichopria sp. (2)
Triplasta atrocoxalis (4)
Muscidifurax sp. (4)
Spalangia cameroni (4)
Spalangia nigroaenea (4)

Sphaeroceridae sp.

Trichopria sp. (4)

(1) Parasitoides abundantes (presentes em mais de 50,0% de indivduos)


(2) Parasitoides comuns (presentes em 25,0% a 50,0% de indivduos)
(3) Parasitoides incomuns (presentes em 10,0% a 25,0% de indivduos)
(4) Parasitoides raros (presentes em menos de 10,0% de indivduos)

35

Carlos Henrique Marchiori

3. Entomofauna Associada a Fezes Bovinas Coletadas em Pastagens da Chcara


Vilela em Itumbiara/Go
3.1 Frequncia Relativa

Foram obtidos 6.697 dpteros pertencentes a 13 espcies da ordem Diptera (Tabela 9), num total de 120 placas fecais (= 55,8 indivduos por placa fecal). Essas 13 espcies pertencem a 4 famlias
representadas por: Sepsidae com 3.486 especimens (52,05%), Sarcophagidae com 2.143 especimens (32,00%), Muscidae com 1.032 especimens (15,41%) e Sphaeroceridae com 36 especimens (0,537%). Novamente a famlia Sarcophagidae foi a que apresentou maior riqueza
com um total de 5 espcies coletadas.
Os dpteros mais abundantes de cada famlia foram representados
por P. insularis com 49,0% (Sepsidae), S. occidua. com 31,0% (Sarcophagidae), B. debilis com 6,8% (Muscidae) e Sphaeroceridae sp2 com
0,537% (Sphaeroceridae).
Foram coletados 433 parasitoides pertencentes s ordens Hymenoptera e Coleoptera num total de 10 espcies (Tabela 10). Os Hymenoptera, com 4 famlias, foram responsveis por um total de 96,1% do
parasitismo. Os mais frequentes foram: Figitidae (Eucoilinae) com 202
especimens (46,65%) e Pteromalidae com 190 especimens (43,9%).
A famlia Pteromalidae foi a que apresentou maior riqueza, com 4 espcies diferentes. As espcies mais freqentes foram: P. egeria com
144 especimens (33,3%), T. atrocoxalis com 42 especimens (9,7%),
S. nigroaenea com 104 especimens (24,0%) e S.drosophilae com 39
especimens (9,0%).
Aleochara notula foi a nica espcie de Staphylinidae coletada,
representada por 17 especimens (3,9%).

36

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Tabela 9. Abundncias e frequncias relativas de dpteros coletados em fezes bovinas na Chcara Vilela no municpio de Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a outubro de 1995

ESPCIE

TOTAL

286

4,300

458

6,800

288

4,300

1032

15,410

0,100

0,100

0,100

61

0,900

2074

31,000

2143

32,000

3308

49,000

ORDEM DIPTERA:
MUSCIDAE:
Brontaea quadristigma
(Thomson, 1869)
Brontaea debilis
( Williston, 1896)
Cyrtoneurina pararescita Couri
(1995)
TOTAL
SARCOPHAGIDAE:
Euboettcheria sp.
Hybopygia terminalis
( Wiedemann, 1830)
Oxysarcodexia thornax
( Walker, 1849)
Ravinia belforti
(Prado & Fonseca, 1832)
Sarcophagula occidua
(Fabricius, 1794)
TOTAL
SEPSIDAE:
Palaeosepsis insularis
( Williston, 1896)

37

Carlos Henrique Marchiori

Palaeosepsis pusio
(Schiner, 1868)
Archisepsis scabra
(Loew, 1861)
TOTAL

144

2,900

34

0,900

3486

52,053

SPHAEROCERIDAE sp.

36

0,537

TOTAL

36

0,537

TOTAL

6.697

100

Tabela 10. Abundncias e frequncias relativas de parasitoides


coletados em fezes bovinas na Chcara Vilela no municpio de
Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a outubro de 1995

ORDEM COLEOPTERA:
STAPHYLINIDAE:
Aleochara notula (Erichson, 1839)
TOTAL

17
17

3,9
3,9

ORDEM HYMENOPTERA:
DIAPRIIDAE:
Trichopria sp.
TOTAL

10
10

2,3
2,3

144

33,3

42

9,7

FIGITIDAE (EUCOILINAE):
Paraganaspis egeria Diaz,
Gallardo & Walsh (1996)
Triplasta atrocoxalis
(Ashmead, 1895)

38

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Triplasta coxalis (Ashmead, 1895)


TOTAL

16
202

3,7
46,7

FIGITIDAE (FIGITINAE):
Neralsia splenders Borgmeier (1935)
TOTAL

14
14

3,2
3,2

33

7,6

PTEROMALIDAE:
Spalangia cameroni (Perkins, 1910)
Spalangia drosophilae
(Ashmead, 1887)
Spalangia endius ( Walker, 1830)
Spalangia nigroaenea (Curtis, 1839)
TOTAL

39

9,0

14
104
190

3,2
24,0
43,9

TOTAL

433

100

3.2 Variao mensal

Em Itumbiara, o clima tambm apresentou duas estaes bem definidas: mida no vero e seca no inverno. Os maiores valores mdios
de temperatura ocorreram nos meses de novembro e outubro e os
mais baixos nos meses de junho e julho.
Sarcophagula occidua apresentou pico populacional em maio
(perodo quente e seco) e setembro (perodo de transio). Ravinia
belforti apresentou pico de ocorrncia em julho e setembro, perodo frio e seco. Brontaea quadristigma mostrou picos em dezembro
(perodo quente e mido) e maio (perodo de transio). Brontaea
debilis apresentou um pico no ms de dezembro (perodo quente e
mido). Cyrtoneurina pararescita teve picos populacionais nas duas
estaes (quente e mida fria e seca): em fevereiro e julho. Palae-

39

Carlos Henrique Marchiori

osepsis pusio mostrou picos em maro (perodo quente e mido) e


julho (perodo frio e seco). O pico populacional de P. insularis foi em
janeiro, na estao quente e mida. Achisepsis scabra foi uma espcie
pouco frequente, predominou no inverno apresentando um pico em
junho (perodo frio e seco).
Das 8 espcies de dpteros do local 2: 25,0% foram coletados no
perodo quente e mido, 25% no perodo frio e seco, 25% no perodo
quente e mido, 12,5% no perodo de transio e 12,5% no perodo
quente e mido e de transio.
A maioria das espcies parasitoides apresentou picos populacionais nos meses quentes e midos. Spalangia drosophilae foi mais
abundante, apresentando picos em dezembro e janeiro. A populao
de S. endius teve pico em dezembro. A populao de S. nigroaenea
tambm mostrou pico em dezembro. As trs espcies citadas acima
mostraram aumentos populacionais nos meses quentes e midos do
ano. A populao de S. cameroni confirmou seus picos em janeiro
(perodo quente e mido) e julho (perodo frio e seco), portanto
apresentou picos nas duas estaes do ano. Trichopria sp. apresentou
pico em janeiro (perodo quente e mido) e agosto (perodo frio e
seco). Neralsia splendens apresentou pico em janeiro e julho, picos
nas duas estaes do ano (quente e mida fria e seca). Aleochara
notula apresentou pico populacional em dezembro (perodo quente
e mida). Paraganaspis egeria e T. atrocoxalis apresentaram picos,
respectivamente, em janeiro e abril, esses dois grupos predominaram
na estao quente e mida. Triplasta coxalis apresentou pico em abril
(perodo de transio) e julho (perodo frio e seco).
3.3 ndices Faunsticos

As espcies de moscas que se apresentaram constantes foram: B.


quadristigma (X=100,0%), B. debilis (X=100,0%), presentes em todas as coletas, S. occidua (X=91,6%), P. insularis (X=91,6%), coletados 11 vezes, P. pusio (X=67,0%), presente em 8 coletas, R. belforti
(X=58,0%) e C. pararescita. (X=58,0%), coletados 7 vezes. O. thor40

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

nax (Z=17,0%), (Z=17,0%), Hybopygia terminalis ( Wiedemann,


1830) (Z=8,3%), Euboettcheria sp. (Z=8,3%) e Sphaeroceridae sp.
(Z=8,3%) mostraram-se como hospedeiros acidentais, e estiveram
presentes, respectivamente, em 2 e 1 coletas.
Os parasitoides constantes foram: P. egeria (Z=83,0%), T.
atrocoxalis(X=67,0%), S. drosophilae (X=67,0%), S. cameroni
(X=50,0%), S. endius (X=50,0%) e S. nigroaenea (X = 50,0%). Acessrios: A. notula ( Y=33,0%) e T. coxali ( Y=33,0%). Acidentais: Trichopria sp. (Z=17,0%). Os valores de X igual a 67,0%, 50,0%, Y igual
a 33,0% e Z igual 17,0% e 8,3%, estiveram presentes respectivamente,
10, 8, 6, 4 e 2 coletas.
Considerando-se a dominncia em relao aos hospedeiros, encontramos como dominantes as espcies: P. pusio, P. insularis e S.
occidua. E no dominantes: A. scabra, B. quadristigma, B. debilis, C.
pararescita., Euboettcheria sp., H. terminalis, O. thornax e R. belforti.
Os parasitoides que nesta regio mostraram-se dominantes foram:
P. egeria e S. nigroaenea. E espcies no dominantes: T. atrocoxalis,
T. coxalis, N. splendens, S. drosophilae, S. endius, S. cameroni, A. notula e Trichopria sp.
Os ndices para S. occidua. encontram-se na Tabela 11. O nico
parasitoide que se apresentou constante e dominante foi P. egeria. As
espcies A. notula, S. cameroni, S. drosophilae, foram no dominantes e acessrios. As espcies Trichopria sp., T. atrocoxalis, T. coxalis,
S. endius e S. nigroaenea foram acidentais e no dominantes.
Com relao a B. quadristigma, a espcie S. nigroaenea neste
hospedeiro foi dominante e acidental. Porm, as outras Spalangia: S.
cameroni, S. endius e S. drosophilae constituram-se em espcies no
dominantes e acidentais (Tabela 12).
Em B. debilis, as espcies S. cameroni e S. nigroaenea encontradas em suas pupas foram dominantes e acessrias e S. endius como
no dominante e acidental (Tabela 13).

41

Carlos Henrique Marchiori

Tabela 11. ndices faunsticos dos parasitoides de Sarcophagula


Occidua, coletados em Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a
outubro de 1995

Parasitoides
Aleochara notula
Paraganaspis egeria
Triplasta atrocoxalis
Triplasta coxalis
Neralsia splendens
Spalangia cameroni
Spalangia drosophilae
Spalangia endius
Spalangia nigroaenea
Trichopria sp.
Total

Total
17
134
14
01
14
09
18
02
23
06
238

A1
Y
X
Y
Z
Z
Y
Y
Z
Z
Z

D2
ND
D
ND
ND
ND
ND
ND
ND
ND
ND

A1 = constncia (X= constante, Y = acessria e Z= acidental)


D2= dominncia (D= dominante e ND = no dominante)
Tabela 12. ndices faunsticos dos parasitoides de Brontaea quadristigma, coletados em Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a
outubro de 1995

Parasitoides
Spalangia cameroni
Spalangia drosophilae
Spalangia endius
Spalangia nigroaenea
Total

Total
04
01
05
13
23

A1
Z
Z
Z
Y

D2
ND
ND
ND
D

A1 = constncia (Z= acidental e Y = acessria)


D2 = dominncia (D= dominante e ND = no dominante).
42

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Tabela 13. ndices faunsticos dos parasitoides de Brontaea


debilis, coletados em Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a
outubro de 1995

Parasitoides
Spalangia cameroni
Spalangia endius
Spalangia nigroaenea
Total

Total
19
06
54
79

A1
Y
Z
Y

D2
ND
ND
D

A1 = constncia ( Y= acessria e Z= acidental)


D2 = dominncia (D= dominante e ND = no Dominante).
3.4 Parasitismo

De um total de 6.697 pupas foram coletados 433 parasitoides, o


que representa um ndice de parasitismo de 6,47%. Foram coletados
79 parasitoides em 458 pupas de B. debilis (17,2%), 238 parasitoides
em 2.074 pupas de S. occidua (11,5%), 23 parasitoides em 286 pupas
de B. debilis (8,0%), 3 parasitoides em 61 pupas de C. pararescita
(4,9%) e 90 parasitoides em 3.486 pupas de indivduos da famlia Sepsidae (2,6%). Sarcophagula occidua foi tambm neste local o dptero
mais atacado com 11,4% de parasitismo, sendo P. egeria a espcie mais
frequente com 6,46% de parasitismo. Como est apresentado na Tabela 14, S. occidua. foi o dptero com maior riqueza de parasitides.
Spalangia endius foi o parasitide encontrado em 4 das 5 espcies de
dpteros parasitados, enquanto que A. notula e N. splendens ocorreram em um s dptero.
Houve diferenas estatisticamente significantes em relao preferncia dos parasitoides pelos hospedeiros. As espcies S. drosophilae
(F=4,54; P<0,0001), P. egeria (F=5,04; P<0,0001) e N. splendens
(F=5,59; P<0,0001) tiveram preferncia por S. occidua.

43

Carlos Henrique Marchiori

Tabela 14. Relao da ocorrncia de parasitoides e seus respectivos hospedeiros em rea de pastagem da Chcara Vilela no municpio de Itumbiara/GO, de novembro de 1994 a outubro de 1995

44

Hospedeiro
Brontaea quadristigma

Parasitoide
Spalangia nigroaenea (1)
Spalangia cameroni (3)
Spalangia endius (3)
Spalangia drosophilae (4)

Brontaea debilis

Spalangia nigroaenea (1)


Spalangia cameroni (3)
Spalangia endius (4)

Cyrtoneurina pararescita

Spalangia nigroaenea (4)

Sarcophagula occidua

Paraganaspis egeria (1)


Aleochara notula (4)
Triplasta atrocoxalis (4)
Triplasta coxalis (4)
N. splendens (4)
Spalangia cameroni (4)
Spalangia drosophilae (4)
Spalangia endius (4)
Spalangia nigroaenea (4)
Trichopria sp. (4)

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Palaeosepsis spp.

Paraganaspis egeria (1)


Triplasta atrocoxalis (2)
Spalangia drosophilae (2)
Trichopria sp. (3)
Triplasta coxalis (4)
Spalangia endius (4)

(1) Parasitoides abundante (presentes em mais de 50,0% de indivduos)


(2) Parasitoides comuns (presentes em 25,0% a 50,0% de indivduos)
(3) Parasitoides incomuns (presentes em 10,0% a 25,0% de indivduos)
(4) Parasitoides raros (presentes em menos de 10,0% de indivduos)

45

DISCUSSO
1. Tempo de Exposio das Placas Fecais
no Campo
Quando as fezes bovinas tornam-se mais velhas, ocorre a formao
de uma crosta que vai aumentando sua espessura com o seu tempo de
exposio no campo. Esta crosta formada, aparentemente, bloqueia o
odor que atrai os artrpodes (Laurence, 1955). A taxa de mudana das
fezes tambm depende do grau de insolao e das condies meteorolgicas, como temperatura e umidade (Laurence, 1955; Silva, 1993).
Flechtmam & Rodrigues (1991) verificaram que as fezes recentemente
depositadas forneciam condies mais adequadas para o desenvolvimento dos dpteros. hadschin (1932 apud Laurence, 1955) observou
que o odor e a colorao das massas fecais mudam depois do quarto
dia de exposio. Segundo Laurence (1955), fezes com mais de 10
dias de idade no atraam os parasitoides do gnero Spalangia, e a
maioria das espcies que habita as fezes bovinas apresenta um rpido
desenvolvimento. Para Morgan et al (1989), pupas recm formadas so
mais susceptveis ao parasitismo por Spalangia. Estes autores mostraram que S. endius apresentou uma taxa de parasitismo de at 72% em
pupas recm formadas.
Amaral (1996), em seu trabalho sobre sucesso e colonizao em
fezes bovinas de vrias idades, realizado na Fazenda Santo Andr em
Campinas/SP, verificou a presena de Hymenoptera em todos os intervalos de amostragem, com uma populao varivel. Sua densidade
relativa foi crescente, e seu valor mximo foi atingido em 144 horas.
Diferindo de nossos resultados, onde a densidade mxima foi atingida
em fezes de 240 horas de exposio.

47

Carlos Henrique Marchiori

2. Frequncia Relativa
As famlias de muscideos coletadas nas placas de fezes do local
1 foram semelhantes s coletadas no local 2; o local 1 apresentou
uma famlia a mais. Os resultados foram semelhantes aos obtidos no
Brasil por Oliveira et al (1993), Silva (1993) e Mendes (1996) e nos
Estados Unidos (EUA) e Europa aos de Pratt (1912), Sanders & Dobson (1966), Poorbaugh et al (1968), Valiela (1969), Merritt & Anderson (1977), Wharton & Moon (1979), Figg et al (1983) e Cervenka &
Moon (1991), mas diferem das famlias encontradas por Peitzmeier et
al (1992). Comparados com os trabalhos acima, nossos resultados revelaram uma menor variedade de famlias coletadas nos dois locais de
estudo. Estudos conduzidos por Lomnaco (1991) em Uberlndia/MG
e Monteiro (1995) em Monte Mor/SP, com dpteros muscideos em fezes de galinhas poedeiras, mostraram dados semelhantes aos nossos,
no que se refere s famlias coletadas. Provavelmente, as condies
de desenvolvimento para as formas imaturas sejam semelhantes nos
dois ambientes. Souza et al (1990), em estudo sobre a dipterofauna
associada a esterco de galinhas poedeiras, verificaram que essa fauna
mais diversificada em espcies quando comparada com a fauna de
excrementos bovinos.
As espcies de dpteros observados nos dois locais de estudo foram semelhantes aos verificados por Silva (1993) e Mendes (1996),
mas diferentes do observado por Pratt (1912), Sanders & Dobson
(1966), Poorbaugh et al (1968), Wharton & Moon (1979), Figg et al
(1983) e Cervenka & Moon (1991). Esse fato talvez esteja relacionado
s condies climticas e s diferenas geogrficas. A nica espcie
que ocorreu nos diversos locais foi M. domestica, coletada no local 1 e
que tambm esteve presente no trabalho de Valiela (1969) e Merritt &
Anderson (1977) em baixas frequncias. possvel que a distribuio
de M. domestica em diferentes localidades esteja relacionada ao seu
sucesso reprodutivo e sua natureza sinantrpica. Os dois stios de
estudo tambm apresentaram uma menor riqueza de espcies quando
comparadas com os trabalhos citados acima.
48

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

A famlia Sarcophagidae mostrou maior riqueza de espcies nos


dois locais de estudo, confirmando os resultados de Silva (1991), mas
diferindo de Mendes (1996), onde a famlia Muscidae foi a que apresentou o maior nmero de espcies.
No local 1, a espcie de Muscidae que apresentou maior frequncia foi de B. quadristigma, com 3,0%, diferentemente do local 2, onde
B. debilis, com 6,8%, foi a mais frequente. Ferrar (1987) considera as
larvas de Brontaea sp. como predadores facultativas de outras larvas
encontradas em substrato contendo fezes.
As placas de fezes com M. domestica foram coletadas nos pastos
2 e 4 do local 1 prximo aos currais e ao restaurante da fazenda em
pastagens com cobertura vegetal. conhecido que M. domestica desenvolve-se principalmente em fezes de gado estabulado (Pratt, 1912;
Kirk, 1992; Silva, 1993). Provavelmente a coleta dessa espcie neste
ambiente deve-se presena de restos de rao (rica em protenas e
vitaminas) no esterco, e que atraiu essa mosca. Lomnaco (1992),
trabalhando com disperso de M. domestica na Fazenda Experimental do Glria, verificou que seu movimento se deu, preferencialmente, para stios com maior oferta de recursos utilizados na alimentao.
A distncia e o grau de atratividade de reas com recursos estariam
regendo o padro de disperso desta espcie. Alguns autores tambm
verificaram que as moscas so guiadas pelos estmulos de alimentao e reproduo.
Valiela (1996), em trabalho realizado em New York, encontrou
larvas de M. domestica em fezes bovinas localizadas em pastagens, e
Mendes (1996) tambm coletou essa espcie em baixa frequncia nas
pastagens da Fazenda Canchim em So Carlos/SP.
Sarcophagula occidua foi a espcie de Sarcophagidae mais abundante nos dois locais, provavelmente por ser uma espcie habitual
em fezes pastoris. Os resultados de Mendes (1996) mostraram que as
espcies de Oxysarcodexia foram os Sarcophagidae mais abundantes
em So Carlos (SP) com 68,0%. Segundo este autor, larvas dessa espcie podem agir como predadores em fezes bovinas. Na regio Nertica, as espcies do gnero Ravinia so as que apresentam uma maior
49

Carlos Henrique Marchiori

frequncia em fezes bovinas (Sanders & Dobson, 1966; Wylie, 1973;


Merritt & Anderson, 1977; Blume, 1984).
Na famlia Sepsidae, P. insularis foi a mais frequente no local 1,
enquanto A. scabra no local 2. O que chama a ateno a frequncia
inexpressiva de M. furcata (1 indivduo no local 1), quando comparada
com as frequncias obtidas por Silva (1993) e Mendes (1996). Sua baixa
frequncia (M. furcata) talvez esteja relacionada s condies climticas locais ou a seu pequeno sucesso na colonizao das placas fecais
devido competio e outros tipos de interao com os outros Sepsidae. possvel que sua pequena frequncia seja decorrente do fato de
preferir fezes de idade diferente das que foram coletadas nas pastagens.
As espcies de Sepsidae encontradas neste trabalho foram as mesmas verificadas por Flechtmann & Rodrigues (1992) em Selvria (MS),
Oliveira et al (1993) em So Carlos (SP), Silva (1993) em It (SP) e
Mendes (1996) em So Carlos (SP).
Sanders & Dobson (1966) afirmaram que os Sepsidae so as
primeiras moscas a visitarem as fezes, mas provavelmente no se
limitem somente a fezes frescas. Esta afirmao baseada no fato de
que aparentemente algumas amostras produziram uma segunda onda
de colonizao. Segundo Laurence (1955), alguns grupos de dpteros
como Sphaeroceridae e Sepsidae parecem no ser exigentes em relao ao tempo de exposio do substrato de criao, uma vez que
podem apresentar mais de uma gerao no mesmo bolo fecal. Nossas
observaes foram semelhantes s desses autores no que se refere
sua colonizao precoce, sendo os primeiros a emergirem das fezes.
Merritt & Anderson (1977) os consideraram pouco importantes no
processo de degradao das fezes, mesmo sendo os mais abundantes,
mas Amaral (1996) considera os Sepsidae como importantes agentes
na degradao das fezes, pois aparecem em densidades muito altas.
Mendes (1996) acredita que os Sepsidae so competidores da H. irritans, ovipondo e se desenvolvendo nas fezes no mesmo perodo
que esta mosca. Larvas desse grupo contribuem para o processo de
formao de tneis e aerao das fezes, facilitando a colonizao e atuao de outros grupos de artrpodes envolvidos na desestruturao
50

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

das placas fecais (Mendes, 1996). A biologia da famlia Sepsidae praticamente desconhecida para a regio neotropical, mas sabe-se que,
em outras regies, so encontrados prximos s fezes, em fontes de
seivas de rvores em fermentao (Amaral, 1996). As larvas geralmente so saprfagas, ocorrendo em matria orgnica em decomposio,
sendo abundantes nas fezes de gado e carcaa de animais, locais com
grande teor de umidade (Amaral, 1996). Hulley (1993) acredita que
os Sepsidae e Sphaeroceridae possam ter importncia na reduo das
moscas consideradas pragas caso haja competio ou outro tipo de
interao. Algumas moscas, tais como os pequenos Sphaeroceridae,
cujas larvas alimentam-se de fezes, tambm podem utiliz-las como
alimento quando adultos (Laurence, 1955).
O processo de coleta de artrpodes por flutuao causa uma perda considervel de insetos de pequeno tamanho, como por exemplo
Sepsidae e Sphaeroceridae. Essas perdas foram relatadas tambm por
Sanders & Dobson (1966), Cervenka & Moon (1991) e Mendes (1996).
A famlia Chloropidae, que foi representada por uma nica espcie no local 1, um grupo considerado importante sob o ponto de
vista mdico e veterinrio, uma vez que essas moscas so atradas por
secrees de olhos e ouvidos de humanos e outros animais tendo sido
consideradas como transmissoras da febre purprica brasileira causada por Haemophilus aegyptius (Paganelli & Sabrosky, 1993). Tambm
so responsveis pela veiculao da mastite bovina.
As famlias de parasitoides coletadas nos dois locais foram semelhantes, mas o local 1 apresentou a mais 2 espcies da famlia Braconidae e 2 espcies de Pteromalidae. Os resultados obtidos assemelham-se no Brasil ao de Silva (1991) e nos Estados Unidos (EUA) e Europa
aos de Sanders & Dobson (1966), Poorbaugh et al (1968), Valiela
(1969), Macqueen & Bryan (1974), Merritt & Anderson (1977), Silva
(1991), Figg et al (1983), Cervenka & Moon (1991) e Severo & Neves
(1993). Em esterco de galinha, Monteiro (1995) coletou algumas famlias de parasitoides que apareceram em nosso trabalho. Possivelmente
os hospedeiros encontrados e as condies de desenvolvimento nos
dois ambientes sejam semelhantes ou so espcies generalistas.
51

Carlos Henrique Marchiori

Comparando-se as frequncias das mesmas espcies nas duas localidades, observamos que o local 1 apresenta maiores frequncias,
exceto para S. nigroaenea, S. endius e T. atrocoxalis. A porcentagem
total de parasitismo no local 1 (19,2%) foi trs vezes maior que a do
local 2 (6,47%). Observou-se que as placas fecais no local 2 ressecavam
mais rapidamente, provavelmente devido umidade menor e temperatura mais elevada. Estes talvez tenham sido os fatores que influenciaram na frequncia dos parasitoides. Essa caracterstica foi observada
por Merritt & Anderson (1977), que verificaram que muitos insetos,
especialmente os Hymenoptera parasitoides, requerem um longo perodo de desenvolvimento nas fezes bovinas e que seu rpido ressecamento certamente limitaria o nmero destes insetos. A baixa umidade,
determinada pela grande insolao, a alta temperatura e evaporao
no bolo fecal devem ser fatores que restringem a colonizao de certas
espcies de Hymenoptera parasitoides. Possivelmente esse o motivo da no coleta de espcies da famlia Braconidae no local 2. Juillet
(1964) demonstrou que a maioria dos adultos de Braconidae so mais
ativos em temperaturas altas e baixas umidades.

3. Variao Mensal
As espcie de dpteros do local 1 predominaram na estao quente e mida perfazendo 50,0% do total, enquanto que no local 2 no
houve predomnio por nenhuma estao. Os resultados do local 1 foram semelhantes aos de Mendes (1996), onde as espcies apresentaram maior abundncia no perodo quente e mido.
Para Wallner (1987), padres distintos de sazonalidade podem ser
observados em uma mesma localidade pelo fato de as espcies reagirem de forma diferente s condies ambientais. Vrios autores concordam que as variveis ambientais como temperatura, umidade relativa do ar e umidade do esterco, parecem ser fatores que interferem
na abundncia das moscas em esterco bovino (Mohr, 1943; Sanders &
Dobson, 1966; Waterhouse, 1974) e em esterco de galinhas poedeiras
(Merchant et al, 1985; Hulley, 1986; Bruno, 1991).
52

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Figg et al (1983) verificaram que espcies coletadas da famlia Sepsidae predominaram no perodo mido, como foi observado em nosso trabalho. No local 1, os Sepsidae predominaram na estao quente
e mida, e no local 2, estao fria e seca. A R. belforti foi abundante
no perodo frio e seco no local 2 e no 1 durante o perodo quente e
seco. Figg et al (1983) tambm encontraram uma espcie de Ravinia
no Estado do Missouri (EUA), com maior frequncia no perodo frio e
seco. No so somente os fatores climticos responsveis pela abundncia das espcies, mas a qualidade dos recursos disponveis pode
provocar mudanas sazonais (Nicholson, 1958; Wallner, 1987). Essa
hiptese pode ser comprovada com a Musca sorbens ( Wiedemann)
(Diptera: Muscidae), que apresentou pico populacional quando as fezes tornaram-se ricas em cereais (Lee & Toyama, 1991).
No local 1, o padro sazonal das espcies parasitoides coincidia
com o de seus hospedeiros, apresentando picos populacionais no inverno, demostrando existir uma variao dependente da densidade.
Levins & Wilson (1980) afirmaram que a densidade depende das variaes sazonais. Entretanto, o principal fator que determina a dinmica
populacional a relao hospedeiro-parasitoide.
No local 1, houve um predomnio das espcies de parasitoides no
perodo quente e seco, e no local 2 pelo perodo quente e mido. Neste local 2, no houve uma sincronizao entre picos populacionais dos
hospedeiros e parasitoides. Para Nicholson (1958) e Wallner (1987),
existem vrios padres sazonais para insetos tropicais. No somente
os fatores climticos, mas variaes na qualidade e disponibilidade
de recursos podem provocar mudanas nos nveis populacionais de
abundncia. Dessa forma, possvelmente as espcies de parasitoides
coletadas no local 2 encontram nas fezes menos secas condies mais
adequadas ao seu desenvolvimento.
Segundo Laurence (1955), ocorre uma marcada diferena na abundncia sazonal entre espcies e gneros que ocorrem nas fezes bovinas.

53

Carlos Henrique Marchiori

4. ndices Faunsticos
Sarcophagula occidua, B. quadristigma, B. debilis, P. insularis e P.
pusio foram constantes para os dois locais. Hybopygia terminalis tambm foi um hospedeiro acidental nos dois locais. Para o ndice faunstico
constncia, as diferenas nos grupos apareceram quando foi considerado o nmero de coletas em que as espcies estiveram presentes.
As espcies O. thornax e A. scabra comportaram-se de modo diferente nas duas localidades. Foram constantes no local 1 e acidentais
no local 2. J R. belforti foi acidental no local 1 e constante no local
2. Observando os dados brutos de Mendes (1996), conclumos que B.
quadristigma, B. debilis e P. pusio coletados nas pastagens da Fazenda Canchim em So Carlos (SP) foram todas espcies constantes.
Para o total de parasitoides, S. cameroni, S. drosophilae e a espcies P. egeria e T. atrocoxalis foram constantes para os dois locais.
Aleochara notula foi acessria para os dois stios de estudo. As diferenas para esses parasitoides esto no nmero de coletas em que eles
estiveram presentes. N. spelndens e Trichopria sp. no local 1 manifestaram-se como espcies constantes. No entanto, ocorreram no local 2
como acidentais. P. egeria apresentou-se como constante no local 1 e
acessria para o local 2 e S. endius foi uma espcie acessria no local
1, mas comportou-se como constante no local 2.
Para S. cameroni e S. endius, os resultados encontrados por Monteiro (1995) em fezes de galinha foram diferentes dos obtidos nesse
trabalho, onde essas espcies comportaram-se como acidentais. Em
ambos os locais S. cameroni mostrou-se constante e S. endius foi acessria no local 1 e constante no local 2.
Os dados de Silva (1991) revelaram que Trichopria sp. foi acidental na Mata da Fazenda Canchim e Mata da Reserva Ecolgica do Jatai
em So Carlos (SP) e acessria na Mata da Lagoa em So Carlos (SP).
As espcies B. quadristigma, B. debilis, H. terminalis, R. belforti
e O. thornax foram no dominantes em ambos os locais. S. occidua
comportou-se de modo diferente, sendo espcie no dominante no
local 1 e dominante no local 2. P. insularis foi um hospedeiro domi54

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

nante para as duas localidades. P. pusio foi dominante para o local 1 e


no dominate para o local 2.
Pelos resultados obtidos, os parasitoides S. cameroni, S. drosophilae, S. endius, A. notula, Trichopria sp. e as espcies P. egeriae e
N. splendens foram no dominantes nos dois locais. T. atrocoxalis foi
no dominate para o local 1 e dominate para o local 2, enquanto T.
coxalis foi dominate no local 1 e no dominate no local 2.
Axtell (1986) afirmou que uma das diferenas em relao dominncia das espcies coletadas em fezes de galinha, devida ao maior
teor de umidade deste substrato. Provavelmente esse fator seja tambm o que determina a dominncia das espcies em esterco bovino.
Os ndices faunsticos dos parasitoides de S. occidua nos ambientes estudados e que apresentaram variao foram: a espcie N.
splendens diferiu principalmente com relao constncia, sendo
constante no local 1 e acidental no local 2. Trichopria sp. apresentou
diferenas apenas em relao constncia nos dois locais: foi acessria no local 1 e acidental no local 2. A espcie P. egeria apresentou
diferenas apenas em relao constncia, sendo acidental no local
1 e acessria no local 2. Neralsia splendens foi diferente quanto ao
ndice da constncia; no local 1 foi constante e no local 2 acidental.
As espcies T. coxalis, T. atrocoxalis, S. drosophilae, S. cameroni, S.
nigroaenea e A. notula no apresentaram diferenas em nenhum dos
ndices para os dois locais.
O hospedeiro B. quadristigma teve a caracterstica de ser atacado
por S. cameroni e S. endius, que apresentaram-se no dominantes e
acidentais nos dois locais. Os ndices faunsticos para S. nigroaenea
diferiram para os dois locais: no local 1 foi acidental e no dominate e
no local 2 foi acessria e dominante.
S. cameroni e S. endius no apresentaram diferenas em relao
aos ndices faunsticos para as duas localidades e dpteros, evidenciando a sua importncia potencial como controladores biolgicos.

55

Carlos Henrique Marchiori

5. Parasitismo
A porcentagem de parasitismo no local 1 foi superior do local
2, talvez este fato esteja relacionado com a maior habilidade dos parasitoides do local 1 em localizar o habitat de seu espedeiro e o prprio hospedeiro. Sereno & Neves (1993) obtiveram em uma granja de
bovinos em Minas Gerais uma taxa de parasitismo de 4,5% em fezes
acumuladas prximas aos currais, e Mendes (1996) obteve uma taxa
mdia de 7,0% em fezes coletadas em pastagens na regio de So Carlos (SP). A mdia de parasitismo observada no nosso trabalho est
prxima de Thomas & Morgan (1972), Harris & Summerlin (1984) e
Cervenka & Moon (1991).
Sarcophagula occidua foi a espcie mais atacada no local 1, e B.
debilis no local 2. Peitzmeier et al (1992) encontraram 4,1% de parasitismo em pupas de Musca autumnalis, Greene et al (1989) obtiveram
23,0% de parasitismo em pupas de S. calcitrans e 46,0% em pupas
de M. domestica, e Petersen & Pawson (1991) conseguiram nveis de
parasitismo de 40,0% a 49,0% em M. domestica e S. calcitrans.
Nos dois ambientes estudados, S. occidua foi a espcie que apresentou uma maior variedade de parasitoides. Pode-se perceber claramente que N. splendens e A. notula s foram encontrados nessa espcie nos dois locais de coleta.
No foi observado nenhum parasitismo em M. domestica talvez por
no ser um hospedeiro habitual neste tipo de ambiente (pastagens).
Paraganaspis egeria alcanou uma porcentagem de parasitismo
no local 1, superior ao local 2. Diferentes espcies da famlia Figitidae
foram encontradas atacando H. irritans (Combs & Hoelscher; Thomas
& Morgan, 1972; Watts & Combs, 1977; Harris & Summerlin, 1984),
Ravinia derelicta ( Walker) (Blume, 1984) e Oxysarcodexia sp. (Silva,
1991). O gnero Neralsia, segundo De Santis (1986), possui 6 espcies no Brasil distribudas pelos Estados do Rio de Janeiro, Paran,
Par, So Paulo e Gois.
Neralsia splendens foi coletada em pupas de S. occidua em fezes
bovinas na Argentina e Brasil (Daz & Gallardo, 1995; 1996; Marchiori
& Linhares, 1999).
56

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

Aleochara notula tambm no local 1 alcanou uma porcentagem


de parasitismo superior ao local 2. No Estado do Mississipi (EUA),
Watts & Combs (1977) relataram esse coleptero atacando Ravinia
derelicta ( Walker, 1852) (Diptera: Muscidae), e Kirk (1992) em Montepellier (Frana) relatou a ocorrncia desse parasitoide em Paregle
cinerella (Fallen, 1895) (Diptera: Muscidae). Almeida (1996) relatou a
primeira ocorrncia no Brasil de A. notula atacando pupas de S. occidua em currais de gado bovino, em Pirassununga (SP).
Os resultados obtidos por Wright & Muller (1989) sugerem que
espcies de Aleochara (Gravenhorst) sejam importantes no controle
biolgico de Haematobia irritans exgua De Meijere (1903) (Diptera:
Muscidae). O Gnero Aleochara inclui importantes inimigos naturais
de moscas em fezes bovinas e se desenvolvem como ectoparasitoides
de pupas de Muscidae, Anthomyiidae, Coelopidae, Sepsidae e Psilidae
( Wright & Muller, 1989).
A famlia Braconidae foi representada pelas espcies Aphaereta
sp. e G. quadridentata, que foram coletadas apenas no local 1. Aphaereta sp. foi coletada em pupas de Sepsidae e de O. thornax. Numa
nica pupa atacada de Sepsidae foi encontrada um indivduo (Aphaereta sp.), enquanto que em uma pupa de O. thornax foi coletada uma
espcie gregria com 20 indivduos. Gnathopleura quadridentata s
foi coletada em pupas de O. thornax.
Shenefelt (1974) citou que G. quadridentata mostrou preferncias por dpteros muscideos, especialmente membros da famlia Sarcophagidae. Silva (1991) coletou G. quadridentata em fezes bovinas
na regio de So Carlos (SP) atacando pupas de Oxysarcodexia sp. Na
regio central do Estado do Missouri (EUA), Aphaereta pallipes (Say,
1839) (Hymenoptera: Braconidae) foi responsvel por uma alta taxa de
parasitismo em pupas de Ravinia e Oxysarcodexia (Figg et al, 1983).
Aphaereta pallipes foi encontrada atacando pupas de M. autumnalis
em fezes bovinas no Estado do Nebraska (EUA) (Peitzmeier et al, 1992),
pupas de Ravinia querula ( Walker, 1849), Sarcophaga ventricosa ( Van
de Wulp, 1896) e Orthellia caesarion (Meigen, 1826) (Diptera: Muscidae) em Indiana, (EUA) (Sanders & Dobson, 1966).
57

Carlos Henrique Marchiori

Salkeld (1959) e Figg et al (1993) observaram que muitas espcies de Aphaereta so gregrias. Silva (1991) obteve em seus resultados Aphaereta sp. como um parasitoide presente em todos os locais
de coleta em So Carlos (SP). Watts & Combs (1977) mencionam
Aphaereta sp. como um componente importante em fezes bovinas
atacando pupas de H. irritans no Estado do Mississipi (EUA).
A maioria dos Braconidae atacam os estgios imaturos de seus
hospedeiros e sua oviposio ocorre na larva, mas o seu desenvolvimento d-se na pupa, de onde emergem. As espcies endoparasitoides possuem marcada especificidade pelo hospedeiro (Mattews,
1974). Muitos Braconidae tm sido utilizados no controle biolgico de
muitos dpteros considerados pragas na Amrica do Norte ( Wharton,
1979; Whistlecrafit et al 1984).
Trichopria sp. ocorreu como parasitoide em pupas de Sarcophagula spp. e Sepsidae nos dois locais estudados. As espcies do
gnero Trichopria so usualmente parasitoides de estgios imaturos
de Diptera (Clausen, 1971; Legner et al, 1976; Morgan et al, 1990),
mas foi encontrada uma espcie gregria endoparasitoide, Trichopria
stomoxydis (Huggert, 1977), em pupas de S. calcitrans no Zimbabwe
(frica) (Morgan et al, 1990). Trichopria sp. citada na literatura como
parasitoide importante de H. irritans (Combs & Hoebscher, 1969;
Thomas & Morgan, 1972; Mackenzie & Richerson, 1993), de alguns
Sarcophagidae, Sepsidae, Muscidae e Calliphoridae ( Watts & Combs,
1977; Figg et al 1983; Blume, 1984; Silva, 1991), de S. calcitrans e M.
domestica (Smith et al, 1987; Hogsette et al, 1994).
Legner & Olton (1971) registraram a ocorrncia de Trichopria sp.
em pupas de M. domestica, Fannia femoralis (Stein, 1898), Fannia
canicularis (L., 1761) e S. calcitrans em esterco de galinha e gado no
sul da Califrnia (EUA).
Trichopria stelenes (Nixon, 1980) (Hymenoptera: Diapriidae) foi
observada por Monteiro (1995) como parasitoide especfico de Chrysomyia putoria ( Wiedemann, 1818) (Diptera: Calliphoridae) em fezes de galinha no Estado de So Paulo. Em trabalho desenvolvido em
Porto Rico com fezes bovinas, sunas e de galinha, Trichopria undes
58

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

(Muesebeck, 1961) foi coletada em pupas de M. domestica. De Santis


(1980) cita 11 espcies de Trichopria no Brasil encontradas nos Estados do Rio de Janeiro, So Paulo, Par e Distrito Federal.
De acordo com Askew (1971), os Diapriidae so principalmente
endoparasitoides gregrios de pupas de Diptera, mas no nosso trabalho Trichopria sp. (Diapriidae) mostrou-se como parasitoide solitrio.
A famlia Figitidae (Eucoilinae) foi representada por 3 espcies.
Paraganaspis egeria foi a espcie mais encontrada na famlia Sepsidae
no local 1; P. egeria apresentou maior ocorrncia em pupas de S. occidua nos dois locais estudados. T. coxalis teve predominncia por
espcies da famlia Sepsidae no local 1.
Espcies da famlia Figitidae (Eucoilinae) so endoparasitoides solitrios tanto de pupas quanto de larvas de moscas (Hertlein & Thorarinsson, 1987). Triplasta atrocoxalis foi encontrada parasitando Palaeosepsis spp., S. occidua e C. pararescita em fezes bovinas (Marchiori
et al, 2000; Marchiori, 2002; Marchiori et al, 2002).
Diaz et al (1996) encontraram P. egeria em pupas na Argentina.
Segundo esses autores, no Brasil essa espcie encontrada nos Estados de So Paulo e Mato Grosso do Sul. P. egeria s foi descrito
parasitando pupas de S. occidua em fezes bovinas.
Triplasta coxalis foi encontrada parasitando Palaeosepsis spp. em
fezes bovinas em pastagens (Marchiori et al, 2000; Marchiori, 2002;
Marchiori et al, 2002).
Eucoila trichopsila (Hartig, 1840) (Hymenoptera: Figitidae) apresenta ampla distribuio como parasitoide de moscas coprfagas da
famlia Sarcophagidae (Sychevskaya, 1974).
De maneira geral, este grupo de parasitoides coletado em estgios imaturos de membros das famlias Muscidae, Sarcophagidae e
Sepsidae (Sanders & Dobson, 1966; Figg et al, 1983; Blume, 1984;
Cervenka & Moon, 1991).
Spalangia drosophilae foi a nica espcie de Pteromalidae a demonstrar preferncia por S. occidua no local 1. citada na literatura
como parasitoide de pupas de dpteros pequenos das famlias Droso59

Carlos Henrique Marchiori

philidae e Chloropidae (Boucek, 1963), mas tambm de H. irritans


(Lindquist, 1936; Depner, 1968). Em laboratrio, esse parasitoide foi
observado em pupas de M. domestica (Boucek, 1963; Askew, 1971).
Este Pteromalidae tambm hiperparasitoide, causando considerveis
danos em populaes de Alysia ridibunda (Say, 1829) (Hymenoptera:
Braconidae) (Lindquist, 1936).
Spalangia nigra foi coletada apenas no local 1, em pupas de S.
occidua. Este Pteromalidae descrito como espcie originalmente da
Regio Holrtica com ampla distribuio na Amrica do Norte e Canad (Boucek, 1963; Legner & Olton, 1976). No Texas (EUA), foi capturada em pupas de Haematobia serrata Robineau-Desvoidy (1830).
(Diptera: Muscidae) (Peck, 1974), na Hungria em pupas de M. domestica (Hogsette et al, 1994). Spalangia nigra foi um parasitoide predominante em S. calcitrans em fezes bovinas no Estado do Missouri
(EUA), com 84,0% de parasitismo (Smith et al, 1987).
Spalangia nigroaenea foi encontrada em pupas de dpteros nos
dois locais, e no apresentou predominncia por nenhum hospedeiro.
No Brasil foi coletada nos Estados de Mato Grosso, So Paulo e Minas
Gerais, em M. domestica e S. calcitrans provenientes de esterco bovino (Silveira et al, 1989).
Nos Estados Unidos (EUA), S. nigroaenea foi encontrada em
14,0% de pupas de H irritans no Estado do Mississippi (Combs & Hoelscher, 1969), 3,0% em M. domestica em fazenda de New York (Smith
& Rutz, 1991) e 0,7% em S. calcitrans em fazendas do Missouri (Smith
et al, 1987). Foram coletadas como parasitoides de vrias espcies de
moscas das famlias Sarcophagidae, Anthomyiidae e Tachinidae (Boucek, 1963; Bai & Sankaran, 1977; Figg et al, 1983; Harris & Summerlin,
1984; Blume, 1984; Mackenzie & Richerson; 1993, Sereno & Neves,
1993; Almeida, 1996). Spalangia nigroaenea considerada por Legner & Olton (1976) como uma espcie cosmopolita.
Spalangia cameroni no apresentou especificidade por nenhum
dos hospedeiros coletados nos dois locais. Sua maior taxa de
parasitismo foi em B. quadristigma no local 1. Vrios trabalhos tm
relatado a porcentagem de parasitismo dessa espcie em vrias locali60

Parasitoides de Dpteros Associados com Fezes Bovinas nos Estados de Gois e Minas Gerais

dades dos EUA: em pupas de M. domestica em Indiana (Merchant et


al, 1987) com uma taxa de 78,0%; em pupas de H. irritans no Mississippi com taxa de 14 a 80,0% (Combs & Hoelcher, 1969; Watts & Combs, 1977), em pupas de S. calcitrans e M. domestica na Flrida com
76,0% e 58,0%, respectivamente (Greene et al, 1989) e com 10,0% em
pupas de M. domestica em New York (Smith & Rutz, 1991). Dados
obtidos por Meyer et al (1991) sugerem a preferncia por S. cameroni
por S. calcitrans na Califrnia, mas no existem dados na literatura
que sustentem esta afirmao.
Almeida (1996) coletou S. cameroni atacando M. domestica, S.
calcitrans e Physiphora aenea (Fabricius, 1794) (Diptera: Otitidae)
nos currais de gado bovino em Pirassununga (SP). Alm de serem obtidas de hospedeiros da famlia Muscidae, podem ser encontradas atacando hospedeiros das famlias Sarcophagidae, Tephritidae, Otitidae
e Anthomyiidae (Boucek, 1963; Bai & Sankaram, 1977; Blume, 1984;
Sereno & Neves, 1993). Spalangia nigroaenea e S. cameroni totalizaram 84,6% de parasitismo bem sucedido em pupas de H. irritans em
Ribeiro Bonito (SP) (Mendes, 1996).
Para Silveira et al (1989), devido multiplicidade de ambientes
explorados por esta espcie, ela colocada como promissora em programas de controle, principalmente com a recente introduo de H.
irritans no Brasil.
Spalangia endius tambm no apresentou especificidade e foi encontrada nos dois stios. Foi a segunda espcie a atacar uma grande variedade de hospedeiros. Sua maior taxa de parasitismo foi em B. quadristigma no local 2. Segundo Boucek (1963) e Legner & Olton (1976), este
parasitoide cosmopolita, sendo capaz de atacar pupas de Calliphoridae,
Sarcophagidae, Muscidae, e Tephritidae (Peck, 1974; Bai & Sankaran,
1977; Watts & Combs, 1977; Blume, 1984; Sereno & Neves, 1993).
Silveira et al (1989) encontraram S. endius em S. calcitrans, M.
domestica, Chrysomyia albiceps ( Wiedemann, 1819) (Diptera: Calliphoridae) e Cochliomyia hominivorax Coquerel (1858). (Diptera:
Calliphoridae) e Almeida (1996) capturou S. endius em currais de
gado bovino em Pirasununga (SP). A distribuio de S. endius por dife61

Carlos Henrique Marchiori

rentes regies geogrficas e climticas evidencia sua boa adaptao s


diferentes condies ecolgicas no Brasil, demonstrando um grande
potencial no controle biolgico de moscas (Rongisiryan et al, 1980;
Silveira et al, 1989; Madeira, 1992).
Muscidifurax sp. apareceu no local 1 com apenas um indivduo
em pupa de Palaeosepsis spp. Podemos observar, portanto, que nos
locais 1 e 2 essa espcie no foi importante no controle de moscas em
fezes bovinas. Nossos resultados diferem daqueles obtidos por Silveira
et al (1989), onde Muscidifurax raptorellus (Kogan & Legner, 1970)
foi a espcie mais comumente encontrada em pupas de M. domestica
e S. calcitrans em esterco bovino, sugerindo sua indicao no controle biolgico de moscas sinantrpicas, e Mackenzie & Richerson (1993)
que encontraram 11,0% de parasitismo em pupas de H. irritans por
Muscidifurax sp. e 59,0% em pupas de M. domestica no Estado de
New York (EUA) (Smith & Rutz, 1991). Contudo, nossos resultados so
semelhantes aos de Smith et al (1987) que obtiveram 0,2% de parasitismo em S. calcitrans e ao de Thomas & Morgan (1972) com 0,18%
de parasitismo em pupas de H. irritans. Figg et al (1993) indicaram
que a famlia Sepsidae constitui um importante grupo de hospedeiros
de Muscidifurax sp. As espcies desse grupo podem ser solitrias ou
gregrias (Legner & Olton, 1976).
As espcies de Spalangia Latreille, 1805 so primariamente parasitides de moscas sinantrpicas em vrias partes do mundo, sendo
possvel seu uso no controle biolgico (Boucek, 1963). Muitas espcies
so conhecidas desenvolvendo se em hospedeiros que vivem em fezes, carne em decomposio e tecidos de plantas. De modo geral, seus
hospedeiros pertencem s famlias Muscidae, Calliphoridae, Drosophilidae, Chloropidae e, eventualmente, algumas espcies podem se tornar hiperparasitoides (Boucek, 1963). As espcies de Spalangia esto
predominantemente associadas com esterco bovino e so parasitoides
de puprios, e muitos dados obtidos de sua biologia so encontrados
utilizando M. domestica como hospedeiros (Rueda & Axtell, 1985).

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