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ESTUDO DAS TERMINAÇÕES NERVOSAS DOS DISCOS INTERVERTEBRAIS DA

COLUNA LOMBAR DE HUMANOS Estudo das terminações nervosas dos discos
intervertebrais da coluna lombar de humanos *

Article  in  Revista Brasileira de Ortopedia · May 2002

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Francisco Prado Eugenio dos Santos Marcelo Wajchenberg

Hospital do Servidor Público Estadual "Francisco Morato de Oliveira" Hospital Israelita Albert Einstein
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ESTUDO DAS TERMINAÇÕES NERVOSAS DOS DISCOS INTERVERTEBRAIS DA COLUNA LOMBAR DE HUMANOS
ARTIGO ORIGINAL
Estudo das terminações nervosas dos discos
intervertebrais da coluna lombar de humanos*
VALDECI MANOEL DE OLIVEIRA1, EDUARDO BARROS PUERTAS2, MARIA TERESA SEIXAS ALVES3,
JOSÉ CARLOS MELO CHAGAS4, CARLOS EDUARDO ALGAVES SOUZA DE OLIVEIRA5,
FRANCISCO PRADO EUGÊNIO DOS SANTOS6, MARCELO WAJCHENBERG6
RESUMO
Os autores estudaram a terminação nervosa existen-
te na coluna lombar de humanos, utilizando cinco colu-
nas de cadáveres de adultos jovens. Foram retirados os
discos intervertebrais de L1 até L5, num total de 25 dis-
cos. O material colhido foi fixado em formalina a 10%.
Os discos assim tratados foram a seguir divididos no
plano transverso e subdivididos em quatro partes no
plano sagital, sendo identificada cada parte como: an-
terior, posterior e laterais. Foram a seguir feitos cortes
finos de 4µµ m corados pelo método imunohistoquímico
estrepto-avidina-biotina-peroxidase para o anticorpo
policlonal antiproteína S100. Foi avaliada de maneira
interativa toda a circunferência do disco intervertebral,
com aumento de 400 vezes, com auxilio de um sistema
de análise digital de imagem. Os autores encontraram
terminações nervosas em toda a superfície externa e ca-
mada superficial do ânulo fibroso. Não foram encon-
tradas terminações nervosas na camada interna do ânu-
lo fibroso e no núcleo pulposo. Houve diferença
estatisticamente significante entre o número de termi-
nações nervosas nas regiões laterais e posterior do dis-
co intervertebral.
Unitermos – Terminações nervosas; disco intervertebral; coluna
vertebral
* Resumo da Dissertação de Mestrado apresentada no Programa de Pós-
Graduação em Ortopedia e Traumatologia da Universidade Federal de
São Paulo/Escola Paulista de Medicina (Unifesp/EPM).
1. Mestre em Ortopedia e Traumatologia; Médico Assistente do Grupo de
Patologias da Coluna Vertebral da Disciplina de Ortopedia e Traumatolo-
gia do Departamento de Ortopedia e Traumatologia da Unifesp/EPM.
2. Professor Associado (Doutor); Chefe do Grupo de Patologias da Coluna
Vertebral da Disciplina de Ortopedia e Traumatologia do Departamento
de Ortopedia e Traumatologia da Unifesp/EPM.
3. Professora Adjunta (Doutora) do Departamento de Patologia da Unifesp/
EPM.
Rev Bras Ortop _ Vol. 37, Nº 5 – Maio, 2002
ABSTRACT
Study of nerve endings of intervertebral discs in the hu-
man lumbar spine
The authors studied the nerve endings of the human spine
using five spines of young adult cadavers. A total of 25
intervertebral discs were removed from L1 to L5. This ma-
terial was collected and immediately placed in formalin at
10% and were macroscopically observed for disc morphol-
ogy and consistency, then they were sliced in the anterior,
posterior and lateral region and set in paraffin. Thin 4 mµ
slices were dyed with the streptavidin-biotin-peroxidase
immunohistochemical method for polyclonal antibody an-
tiprotein S100. All the external region of the intervertebral
disc was studied in an interactive way, with a digital-pic-
ture system analysis set, 400 times magnification. The au-
thors found nerve endings in the outer surface and in the
surface layer of the annulus fibrosus. No nerve endings
were found in the inner layer of the annulus fibrosus and
in the pulpous core. The number of nerve ending found in
the lateral and posterior region of the intervertebral disc
was different when statistical analysis was performed.
Key words – Nerve endings; intervertebral discs; vertebral spine
4. Doutor em Medicina; Médico Assistente do Grupo de Patologias da Co-
luna Vertebral da Disciplina de Ortopedia e Traumatologia do Departa-
mento de Ortopedia e Traumatologia da Unifesp/EPM.
5. Mestre em Ortopedia e Traumatologia pelo Programa de Pós-Graduação
em Ortopedia e Traumatologia da Unifesp/EPM.
6. Médico Assistente do Grupo de Patologias da Coluna Vertebral da Disci-
plina de Ortopedia e Traumatologia do Departamento de Ortopedia e Trau-
matologia da Unifesp/EPM.
Endereço para correspondência: Universidade Federal de São Paulo/Escola
Paulista de Medicina, Departamento de Ortopedia e Traumatologia, Rua
Napoleão de Barros, 715, 1º andar – 04024-002 – São Paulo, SP.
Recebido em 27/8/01. Aprovado para publicação em 21/3/02.
Copyright RBO2002
195
V.M. OLIVEIRA, E.B. PUERTAS, M.T.S. ALVES, J.C.M. CHAGAS, C.E.A.S. OLIVEIRA, F.P.E. SANTOS & M. WAJCHENBERG

INTRODUÇÃO O material foi retirado aproximadamente 12 horas após

O disco intervertebral é suprido por vários ramos nervo-
sos, sendo o principal o nervo sinuvertebral descrito por
Luschka(1). O nervo sinuvertebral tem uma origem espi-
nhal e outra no sistema nervoso simpático, a qual pode
explicar sua distribuição vascular(1,2,3,4).
A origem espinhal surge distal ao gânglio da raiz dorsal
e entra no canal espinhal na linha média, dando ramos di-
retamente para o disco abaixo e acima de cada nível.
O nervo sinuvertebral surge diretamente à frente do ner-
vo espinhal distal ao gânglio, juntamente com os ramos
comunicantes. Em cada nível há vários filamentos, que se
anastomosam entre si e com os ramos do lado oposto na
linha média. Ele emite fibras nervosas para a dura-máter,
para a adventícia de vasos sanguíneos e um número de fi-
bras nervosas para o ligamento longitudinal posterior e para
a margem do ânulo fibroso.
A estrutura do disco intervertebral já está bem definida
quanto a sua origem, composição do ânulo fibroso e nú-
cleo pulposo; porém, sua inervação é controversa. A pro-
posta deste trabalho é o estudo da inervação em toda a cir-
cunferência dos discos intervertebrais da coluna lombar em
cadáveres de humanos adultos jovens, comparando com a
literatura(5).
o óbito durante a necropsia realizada no Serviço de Verifi-
cação de Óbitos da Faculdade de Medicina da Universida-
de de São Paulo (SVO-FMUSP), excluindo-se o cadáver com
lesão visível do disco intervertebral ou cirurgia prévia na
coluna vertebral.
Foram retirados todos os discos intervertebrais, de L1 a
L5, de placa terminal a placa terminal, e colocados em so-
lução de formaldeído a 10%. Este material foi levado para
o Departamento de Patologia da Universidade Federal de
São Paulo-Escola Paulista de Medicina, onde esses discos
foram identificados, divididos no plano transverso e sub-
divididos em quatro partes no plano sagital, sendo identifi-
cada cada parte como região anterior, regiões laterais e
posterior, de acordo com as referências anatômicas, cha-
madas de A, B, C e D, respectivamente. Ao dividir as re-
giões laterais não levamos em consideração o lado direito
ou esquerdo e também não avaliamos o lado dominante
dos indivíduos porque não encontramos na literatura ne-
nhuma referência a esse dado; portanto, iremos considerá-
las como uma única região, somando sua inervação e divi-
dindo por dois. Dessa forma, dos cinco cadáveres, tivemos
um total de 25 discos e um total de cem fragmentos de
discos.

MATERIAL E MÉTODOS Método histológico

Material No Laboratório de Patologia da Unifesp/EPM, após a fi-
Foram estudados cinco cadáveres de adultos com idade xação, as peças foram desidratadas em concentrações cres-
entre 20 e 36 anos, sendo quatro do sexo masculino e um centes de álcool, diafanizadas em xilol e incluídas em pa-
do feminino, cujos dados estão sumarizados na tabela 1. rafina.

TABELA 1
Distribuição dos espécimes segundo o número de ordem, iniciais, número do Serviço de
Verificação de Óbitos (SVO), cor, sexo, idade, causa mortis e data da retirada das peças
Material distribution according to register number, initials, Death Verification Service
code, race, sex, cause of death, and date in which the specimens were collected

Nº de Iniciais Nº do Cor Sexo Idade/ Causa Data da

ordem SVO anos mortis retirada

I GAR 12002 Não-branca Masculino 36 Edema pulmonar alcoolismo 22/11/1999

II VLSN 12310 Branca Feminino 31 Infarto agudo miocárdio 30/11/1999
III FSJ 12570 Não branca Masculino 22 Asma brônquica 08/12/1999
IV FMAP 12578 Branca Masculino 35 Infarto agudo miocárdio 08/12/1999
V OCL 1329 Branca Masculino 20 Leptospirose 08/02/2000

SVO – Serviço de Verificação de Óbitos

Fonte: EPM/Unifesp

196 Rev Bras Ortop _ Vol. 37, Nº 5 – Maio, 2002

ESTUDO DAS TERMINAÇÕES NERVOSAS DOS DISCOS INTERVERTEBRAIS DA COLUNA LOMBAR DE HUMANOS

1 2

3 4

Figs. 1, 2, 3 e 4 – Mostram as regiões A, B, C e D, respectivamente, com as terminações nervosas coradas em castanho pelo método
imunohistoquímico da estrepto-avidina-biotina-peroxidase para o anticorpo policlonal antiproteína S100
Fig. 1, 2, 3, and 4 – Show regions A, B, C and D, respectively, with the nerve endings dyed brown by the streptavidin-biotin-peroxidase
immunohistochemical method for polyclonal antibody antiprotein S100

Do material incluído em parafina foram confeccionados
cortes histológicos com espessura máxima de 4µm em lâ-
minas previamente “silanizadas” (3-Aminopropyltrietho-
xysilane®, Sigma Chemical, CO, USA, código A3648), dei-
xadas na estufa a 60ºC por 24h (para maior adesão dos
cortes), que foram coradas pelo método imunohistoquími-
co da estrepto-avidina-biotina-peroxidase para o anticor-
po policlonal antiproteína S100 (Dako, código Z0311 lote
026, diluição 1/5.000).
Procedemos à contagem das terminações nervosas em
toda a extensão do disco, coradas pelo método imunohis-
toquímico, de maneira interativa, com aumento de 400 ve-
zes, com auxílio do sistema de análise digital de imagem
Pro-Image®, que consiste de uma videocâmara JVC® mo-
delo TK 1180V, que transmite a imagem capturada do mi-
croscópio Olympus® (modelo BX40 com objetivas plan-
Rev Bras Ortop _ Vol. 37, Nº 5 – Maio, 2002
acromáticas) a um computador Pentium® MMX 233MHz
com 64MB de memória RAM, equipado com uma placa di-
gitalizadora e o software Pro-Image, trabalhando em am-
biente Windows.
Estudamos o ânulo fibroso em sua superfície externa e
interna, como também todo o núcleo pulposo.
Método estatístico
Para avaliar possíveis diferenças entre os discos para cada
região, bem como diferença entre as regiões para cada dis-
co, usamos o teste não paramétrico para “K” amostras não
independentes de Friedman(6), complementado, quando
necessário, pelo teste de comparações múltiplas(7).
Em todos os casos, o nível de rejeição para a hipótese de
nulidade foi sempre um valor menor ou igual a 0,05 (5%).
197
V.M. OLIVEIRA, E.B. PUERTAS, M.T.S. ALVES, J.C.M. CHAGAS, C.E.A.S. OLIVEIRA, F.P.E. SANTOS & M. WAJCHENBERG

Quando a estatística calculada apresentou significância, C em relação a D e resultado tendendo a significância en-
usamos um asterisco (*) para caracterizá-la; caso contrá- tre as regiões A em relação a D.
rio, isto é, não significante, usamos N.S.
DISCUSSÃO
RESULTADOS
Estudamos 25 discos intervertebrais de cadáveres de
Dos 25 discos intervertebrais estudados, em 15 (60%) adultos jovens, retirados durante necropsia, com aproxima-
encontramos terminações nervosas em toda a sua superfí- damente 12 horas de óbito. O tempo para fazer a retirada
cie externa. Não foram encontradas terminações nervosas das peças anatômicas foi semelhante ao de outros autores:
na região posterior de sete discos (28%), nas regiões ante- Bogduk et al(8) retiraram suas peças em aproximadamente
riores e posterior de um disco (4%), nas regiões laterais e 12 horas e Jackson et al(9), aproximadamente oito horas
posterior de um disco (4%), na região lateral de um disco após óbito. No início pensamos em retirar as peças entre
(4%) e, em um disco, não foi encontrada nenhuma termi- seis e oito horas após o óbito, porém, por motivos legais,
nação nervosa. isso não foi possível. As necropsias no SVO/FMUSP são rea-
Foram encontradas fibras nervosas de diferentes tama- lizadas em aproximadamente 12 horas após o óbito. Acre-
nhos e espessura variada em toda a circunferência da ca- ditamos que nesse tempo não ocorre degeneração das es-
mada externa e na superfície do ânulo fibroso. Encontra- truturas nervosas do disco intervertebral. Jelinek e
mos também grande número de fibras ao redor dos vasos Malinsky(10) estudaram os discos intervertebrais em 36 ca-
sanguíneos na periferia dessa estrutura. dáveres com idade variável de pré-natal a 77 anos de ida-
Não foram encontradas terminações nervosas na cama- de, nos quais esse material foi retirado entre duas e seis
da interna do ânulo fibroso e em toda a região do núcleo horas porque, segundo eles, quanto mais rápida a retirada
pulposo (figuras 1, 2, 3 e 4 mostram as regiões A, B, C e D, e a fixação do material, menor seria a autólise.
respectivamente, com as terminações nervosas coradas em Alguns autores estudaram a terminação nervosa na co-
castanho). luna lombar de cadáveres de adultos, porém não mencio-
A tabela 2 apresenta os resultados da média de termina- naram o número de terminações nervosas existentes. Eles
ções nervosas encontradas em cada disco intervertebral em estudaram o território inervado pelo nervo sinuvertebral e
relação às regiões A, B + C e D, respectivamente. disseram que este nervo era responsável pela inervação do
A tabela 3 mostra o número de terminações nervosas ligamento longitudinal posterior e parte posterior do ânulo
(média) nos discos L1, L2, L3, L4 e L5, segundo as re- fibroso(3,8).
giões A, B + C e D.
Como não houve diferença significante entre as regiões
TABELA 3
A, B + C e D dos cinco discos intervertebrais (tabela 2), Número (média) de terminações nervosas nos discos
consideramos para análise a média dessas regiões (tabela L1, L2, L3, L4 e L5 segundo as regiões A, B + C e D e
3) e obtivemos resultado significante entre as regiões B + número (média) de terminações das cinco peças das
regiões A, B + C e D entre si e resultado da estatística
Mean number of nerve endings in L1, L2, L3, L3, L4 and
TABELA 2 L5 discs according to regions A, B + C, and D, and mean
Número (média) de terminações nervosas number of nerve endings of the five specimens in regions A,
nas regiões A, B + C e D segundo os discos B + C, and D compared to one another, and statistical results
L1, L2, L3, L4 e L5 e resultado da estatística
Mean number of nerve endings in regions A, B + C, and D Regiões A B+C C χ 2 calculado
according to discs L1, L2, L3, L4, L5 and statistical results
Média L1 15,6 41,0 34,8 0,111 N.S.
Discos L1 L2 L3 L4 L5 χ 2 calculado Média L2 40,8 56,5 41,0 1,368 N.S.
Média L3 70,8 69,1 34,8 7,600* A > D
Média A 63,2 40,8 70,8 39,2 36,2 3,878 N.S. Média L4 39,2 34,7 18,0 1,200 N.S.
Média B + C 55,4 56,4 69,1 34,7 41,7 5,280 N.S. Média L5 36,2 41,7 17,2 0,737 N.S.
Média D 15,6 41,0 34,8 18,0 17,2 1,506 N.S. Média L1-L5 250,2 258,2 129,0 7,600* B + C > D

Fonte: EPM/Unifesp Fonte: EPM/Unifesp

198 Rev Bras Ortop _ Vol. 37, Nº 5 – Maio, 2002

ESTUDO DAS TERMINAÇÕES NERVOSAS DOS DISCOS INTERVERTEBRAIS DA COLUNA LOMBAR DE HUMANOS
Jackson et al(9) estudaram as terminações nervosas de 12
discos intervertebrais pós-necropsia de dois fetos e dois
natimortos e analisaram 15 fragmentos de discos retirados
durante cirurgia de hérnia discal. Eles encontraram termi-
nações nervosas no ligamento longitudinal posterior, liga-
mento longitudinal anterior e na superfície periférica do
ânulo fibroso. Eles não encontraram terminações nervosas
na região profunda do ânulo fibroso e núcleo pulposo(3,8,9).
Procuramos avaliar a presença e a quantidade de termi-
nações nervosas existentes nas regiões anteriores, laterais
e posterior dos discos intervertebrais. Nossos achados são
compatíveis com os de Perdersen et al(3), Bogduk et al(8) e
Humzah e Soames(11), porque encontramos terminações ner-
vosas na superfície periférica do ânulo fibroso e também
não as achamos na região profunda dessa mesma estrutura
e no núcleo pulposo, porém, não estudamos essas estrutu-
ras nos ligamentos adjacentes ao disco.
Wiberg(12) estudou seis discos intervertebrais de fetos e
de adultos, em que não foram encontradas terminações ner-
vosas no ânulo fibroso e núcleo pulposo. Ele encontrou
terminações nervosas apenas na superfície externa do liga-
mento longitudinal posterior. Atribuiu esse achado à
destruição das fibras nervosas durante a descalcificação.
Nossos resultados foram diferentes desse autor porque en-
contramos terminações nervosas em toda a periferia do dis-
co intervertebral e o nosso material não foi submetido à
descalcificação.
Jung e Brunschwig(13) estudaram segmentos da coluna
dorsal e lombar usando a descalcificação. Eles encontra-
ram terminações nervosas nos ligamentos anteriores e pos-
terior e não encontraram terminações nervosas em toda a
região do ânulo fibroso. Eles diferem de Wiberg(12) porque
conseguiram encontrar terminações nervosas no ligamen-
to longitudinal anterior em material descalcificado. Con-
cordam quanto à presença de terminações nervosas no li-
gamento longitudinal posterior e sua ausência no ânulo
fibroso.
A maioria dos autores procedeu à contagem qualitativa
das terminações nervosas encontradas no ânulo fibroso,
porém não chegaram a um consenso. Alguns autores(4,8,11)
encontraram fibras não mielinizadas e outros(2,3), fibras
mielinizadas, enquanto outros mais(10,14) acharam fibras mie-
linizadas e fibras não-mielinizadas. Em nosso estudo não
fizemos contagem qualitativa das terminações nervosas
existentes no ânulo fibroso, mas concordamos com os au-
tores que o ânulo fibroso possui terminação nervosa, por-
Rev Bras Ortop _ Vol. 37, Nº 5 – Maio, 2002
que fizemos um estudo quantitativo e encontrarmos termi-
nações nervosas nessa estrutura.
Outros autores(9,13,15) não encontraram terminações ner-
vosas no ânulo fibroso, o que difere do nosso trabalho, pois
encontramos essas estruturas na sua periferia.
Ikari(16) usou o método de impregnação argêntica e não
encontrou fibras nervosas no ânulo fibroso.
Segundo Bogduk et al(8), Humzah e Soames(11) e Roberts
et al(15), a prata não é um bom meio para coloração, porque
ela cora as terminações nervosas e todas as substâncias vi-
zinhas da mesma forma. Porém, Cavanaugh et al(2), que
estudaram a distribuição nervosa em coluna de coelhos
usando essa mesma técnica, encontraram terminações ner-
vosas na periferia do ânulo fibroso e ligamento longitudi-
nal posterior. Essa afirmação contradiz os achados dos au-
tores anteriormente citados.
Nós utilizamos o método imunohistoquímico pela téc-
nica estrepto-avidina-biotina-peroxidase e encontramos boa
sensibilidade em detectar as terminações nervosas com 83%
de positividade.
Roberts et al(15) estudaram a coluna lombar de humanos
e bovinos à procura de receptores mecânicos no ligamento
longitudinal anterior e disco intervertebral. Eles concluí-
ram que esses receptores estavam presentes na camada ex-
terna do ânulo fibroso e no ligamento longitudinal ante-
rior.
Em nosso material não estudamos a inervação nos liga-
mentos adjacentes ao disco intervertebral, porém Bogduk
et al(8), Humzah e Soames(11) e Jung e Brunschwig(13) estu-
daram esses ligamentos e encontraram terminações nervo-
sas nessas estruturas. Mas nenhum desses autores pesqui-
sou a presença de receptores mecânicos.
Concordarmos com Humzah e Soames(11), Jelinek e Ma-
linsky(10) e Coppes et al(17), em relação à presença de termi-
nações nervosas na camada externa do ânulo fibroso.
Coppes et al(17) estudaram discos intervertebrais sadios
e degenerados da coluna lombar de humanos e observaram
terminações nervosas em toda a periferia dessa estrutura.
Em oito de 10 discos degenerados eles encontraram tam-
bém terminações nervosas na camada interna do disco in-
tervertebral.
Em nosso estudo encontramos terminações nervosas em
toda a camada externa do ânulo fibroso e não encontramos
essas estruturas na camada interna do ânulo fibroso e no
núcleo pulposo. Estudamos apenas discos intervertebrais
sadios.
199
V.M. OLIVEIRA, E.B. PUERTAS, M.T.S. ALVES, J.C.M. CHAGAS, C.E.A.S. OLIVEIRA, F.P.E. SANTOS & M. WAJCHENBERG
Encontramos inervação em toda a periferia do ânulo fi-
broso e o número de terminações nervosas encontradas na
região lateral e anterior foi praticamente o dobro da região
posterior (tabela 3). Na análise estatística observamos que
no disco L3 a diferença entre as regiões A e D apresentou
significância (tabela 3), porém, ao obtermos a média das
regiões, a significância foi entre as regiões B + C em rela-
ção a D (tabela 3) e entre a região A em relação a D existia
tendência a significância. Não encontramos na literatura
estudos que fizeram análise quantitativa em relação às re-
giões dos discos intervertebrais para compararmos os re-
sultados.
CONCLUSÕES
1) Nas peças estudadas, todas as camadas superficiais
externas do ânulo fibroso continham terminações nervo-
sas.
2) Houve diferença estaticamente significante entre o
número de terminações nervosas nas regiões laterais e pos-
terior do disco intervertebral.
3) Não foram observadas terminações nervosas na por-
ção profunda do ânulo fibroso e no núcleo pulposo.
4) No nosso material somente em L3 houve diferença
estaticamente significante entre a região anterior e poste-
rior quanto à presença de terminações nervosas.
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