Você está na página 1de 20

Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento 47

ISSN 0101-5516 Fevereiro, 2012

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-semferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

ISSN 0101-5516

Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuria Embrapa Acre Ministrio da Agricultura, Pecuria e Abastecimento

Fevereiro, 2012

Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento 47

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-semferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

Rui Carlos Peruquetti Yara Costa da Silva Patrcia Maria Drumond

Embrapa Acre Rio Branco, AC 2012

Exemplares desta publicao podem ser adquiridos na: Embrapa Acre Rodovia BR 364, km 14, sentido Rio Branco/Porto Velho Caixa Postal 321 CEP 69900-056 Rio Branco, AC, Fone: (68) 3212-3200 Fax: (68) 3212-3284 http://www.cpafac.embrapa.br sac@cpafac.embrapa.br Comit de Publicaes da Unidade Presidente: Ernestino de Souza Gomes Guarino Secretria-Executiva: Claudia Carvalho Sena Membros: Clarissa Reschke da Cunha, Henrique Jos Borges de Araujo, Jos Tadeu de Souza Marinho, Maria de Jesus Barbosa Cavalcante, Maykel Franklin Lima Sales, Moacir Haverroth, Rodrigo Souza Santos, Romeu de Carvalho Andrade Neto, Tatiana de Campos Superviso editorial: Claudia Carvalho Sena / Suely Moreira de Melo Revisor de texto: Claudia Carvalho Sena / Suely Moreira de Melo Normalizao bibliogrfica: Riquelma de Sousa de Jesus Editorao eletrnica: Bruno Imbroisi Foto da capa: Bruno Imbroisi

1 edio 1 impresso (2012): 300 exemplares

Todos os direitos reservados.

A reproduo no autorizada desta publicao, no todo ou em parte, constitui violao dos direitos autorais (Lei n 9.610).
Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP). Embrapa Acre.

Embrapa 2012

Sumrio
Resumo....................................................................... 5 Abstract....................................................................... 7 Introduo.................................................................... 9 Material e Mtodos...................................................... 10 Resultados e Discusso................................................ 12 Concluses.................................................................16 Referncias................................................................ 17

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhassem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre


Rui Carlos Peruquetti1 Yara Costa da Silva2 Patrcia Maria Drumond3

Resumo
Este estudo teve como objetivos verificar a abundncia e a sazonalidade de moscas cleptoparasitas de abelhas-sem-ferro da famlia Phoridae, em Rio Branco, AC, assim como a eficcia de diferentes iscas de vinagre na captura dessas moscas. Trs mtodos de amostragem foram utilizados: a) armadilhas instaladas a diferentes distncias do meliponrio, contendo plen de abelha-sem-ferro, ou vinagre de vinho tinto ou ambos; b) armadilhas instaladas ao lado de colmeias com isca de vinagre de vinho tinto, de ma ou lcool; c) contagem do nmero de fordeos dentro das colmeias. Foram amostrados 1.050 espcimes, sendo a maioria (92%) coletada em armadilhas. A espcie Pseudohypocera kerteszi representou 98% dos espcimes capturados nas armadilhas. A maior abundncia de fordeos capturados ocorreu na estao chuvosa, com pico em dezembro. Verificou-se uma correlao positiva entre o nmero de fordeos contados dentro das colnias e o nmero de fordeos capturados nas armadilhas. Estes foram mais frequentes nas armadilhas com plen colocadas na rea do meliponrio, apresentando uma distribuio agregada. Em funo disso, recomenda-se a manuteno das colnias enfraquecidas a, pelo menos, 20 metros dos locais de criao de abelhas-sem-ferro. Os vinagres de vinho tinto ou de ma apresentaram atratividade semelhante, podendo ambos ser usados como isca. Termos para indexao: Megaselia scalaris, Melipona spp., meliponicultura, parasitismo, Phoridae, Pseudohypocera kerteszi. ____________
1

Engenheiro-agrnomo, D.Sc. em Gentica e Evoluo, professor da Universidade Federal do Acre, rcperuquetti@yahoo.com.br 2 Bolsista Pibic-Jr/Embrapa Acre, y.ara_sil@hotmail.com 3 Biloga, D.Sc. em Cincias, pesquisadora da Embrapa Acre, patricia@cpafac.embrapa.br

Phorids Cleoptoparasites of Stingless Bees: Seasonality, Spatial Distribution and Attractiveness of Vinegar Baits

Abstract
The purpose of this study was to verify the abundance and seasonality of phorid flies, cleptoparasites of stingless bees, in Rio Branco, Acre (Brazilian Western Amazon), and the efficacy of different vinegar baits at capturing these flies. Three methods were used: a) trap sets baited with stingless bee pollen or red wine vinegar or both set at different distances from the meliponary; b) traps baited with red wine, apple cider or alcohol vinegar located next to stingless bee colonies; c) phorid counting inside colonies. In total, 1.050 specimens were sampled, 92% in traps. The species Pseudohypocera kerteszi represented 98% of the specimens collected in the traps. Major phorid abundance took place in the rainy season, with peak in December. The number of forids counted inside the colonies and the baited phorids showed positive correlation. Phorids were more frequent at baits with pollen near the meliponary, showing aggregated distribution. Thus, we recommend that weakened bee colonies be kept at least 20m far from the stingless bee breeding areas. The red wine or apple cider vinegar showed similar attractiveness, so both may be used as baits. Index terms: Megaselia scalaris, Melipona spp., meliponiculture, parasitism, Phoridae, Pseudohypocera kerteszi.

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

Introduo
Fordeos so moscas abundantes nos trpicos: pequenas ( 5,5 mm de comprimento), geis, geralmente de cor escura e com venao caracterstica nas asas. Esses insetos apresentam hbito variado, ocorrendo em matria em decomposio ou em fungos; podem ser comensais em ninhos de insetos sociais, ou parasitar ovos de anfbios ou adultos de outros artrpodes (PEREIRA, 2006). Esse o caso das espcies do gnero Melaloncha que parasitam adultos de abelhas-sem-ferro (BROWN, 1997, 2006; SIMES et al., 1980). As espcies Pseudohypocera kerteszi e Megaselia scalaris so cleptoparasitas, isto , usam o alimento coletado por outro inseto para a criao de sua prole (KISTNER, 1982). Essas duas espcies causam grandes danos em criaes racionais de abelhas-sem-ferro (KERR et al., 1996; NOGUEIRA-NETO, 1997). As infestaes por P. kerteszi e M. scalaris tm incio quando as fmeas penetram na colnia da abelha-sem-ferro e ovipositam nos depsitos de detritos, nos potes abertos de plen ou nos favos de cria danificados existentes na colnia (PORTUGAL-ARAJO, 1977). Em casos mais severos de infestao, as colmeias podem ser destrudas em poucos dias (KERR et al., 1996; NOGUEIRA-NETO, 1997). Diversos fatores favorecem a exposio do plen armazenado pelas abelhas; mas, nas condies de criao, pode ocorrer durante a diviso das colnias ou transferncia de ninho, quando favos e potes de alimento so acidentalmente danificados (NOGUEIRA-NETO, 1997). Fmeas de P. kerteszi ou de M. scalaris so atradas pelo cheiro azedo tpico do plen fermentado das abelhas-sem-ferro. Esse cheiro semelhante ao do vinagre, produto usado como isca em armadilhas para captura de fordeos (NOGUEIRA-NETO, 1997; AIDAR, 2000). Tanto indivduos machos quanto fmeas

10

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

so capturados com essas armadilhas e seu controle ocorre reduzindo-se suas populaes no interior das colnias. Apesar da importncia dos fordeos para a meliponicultura e das tcnicas propostas para seu controle (AIDAR, 2000; FREIRE et al., 2006), pouco se sabe sobre a dinmica populacional dessas moscas. Neste estudo, so apresentados dados sobre a sazonalidade e a abundncia das espcies de fordeos que atacam ninhos de abelhas-sem-ferro no Municpio de Rio Branco, Acre, bem como a atratividade de diferentes iscas feitas com vinagre.

Material e Mtodos
rea do estudo O trabalho foi realizado no campo experimental da Embrapa Acre (100132,16S, 674224,68W), em Rio Branco. De acordo com Kppen, o clima local classificado como Awi, tropical mido, com precipitaes inferiores a 2.000 mm anuais. As estaes chuvosa e seca so bem definidas; as chuvas se estendem de novembro a abril, e a seca, de maio a outubro. Os meses de junho, julho e agosto so os mais secos, com precipitaes inferiores a 45 mm. Os mais chuvosos so dezembro, janeiro e fevereiro, com precipitaes prximas a 300 mm. A temperatura mdia anual de 24,9 C, sendo a maior amplitude (12,5 C) encontrada no perodo da seca (ACRE, 2007; SENTELHAS et al., 1999). Amostragens As amostragens foram feitas uma vez por ms, de agosto de 2008 a julho de 2009. A sazonalidade das espcies locais de fordeos foi determinada associandose os dados dos trs mtodos descritos a seguir:

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

11

Mtodo 1 amostragem com conjunto de frascos-armadilha frascos de cor escura e com capacidade para 20 mL receberam 10 mL de um dos seguintes tratamentos em triplicata: T1) gua pura; T2) gua + vinagre tinto (50:50, v/v); T3) gua + plen (50:50, p/v); T4) vinagre de vinho tinto puro; ou T5) vinagre de vinho tinto + plen (50:50, p/v). Com esses tratamentos foram montados conjuntos contendo 15 frascos-armadilha. Cada frasco recebeu uma tampa tendo um orifcio com cerca de 2 mm de dimetro para que os fordeos tivessem acesso a seu interior. Ao todo foram instalados trs conjuntos de frascos-armadilha. O conjunto 1 foi instalado a 2 m do meliponrio da Embrapa Acre, onde havia oito colnias de abelhas-sem-ferro (trs de Melipona crinita, trs de M. eburnea e duas de Melipona sp.). O conjunto 2 foi instalado a cerca de 40 m do conjunto 1 e, o conjunto 3, em torno de 35 m do conjunto 2 e a 20 m do conjunto 1 (formando um tringulo). Todos os conjuntos ficaram em suportes a 30 cm do solo, protegidos do sol e da chuva, por 354 dias (de 1/8/2008 a 25/7/2009. Foram inspecionados semanalmente, sendo as substncias atrativas repostas sempre que necessrio. Esse experimento teve como objetivo determinar qual isca (tratamento) seria mais efetiva na atrao de fordeos e como seria a distribuio desses insetos na rea de amostragem. Mtodo 2 amostragem com iscas de vinagre foram instalados ao lado de trs colnias de Melipona crinita trs frascos-armadilha por colnia, totalizando nove frascos contendo 5 mL de vinagre de ma, ou de vinho tinto, ou de lcool. A periodicidade das revises e reposio das substncias atrativas e o padro dos frascos foram similares aos descritos no mtodo 1. Esse experimento permaneceu no campo 222 dias (de 28/11/2008 a 10/7/2009) e seu objetivo foi testar a hiptese de que os vinagres oferecidos atraam igualmente fordeos. Mtodo 3 contagem de fordeos no interior de colnias foram contados os fordeos presentes no interior das oito colnias de Melipona do meliponrio da Embrapa Acre. Para isso, as tampas das caixas de criao foram cuidadosamente removidas e seus interiores inspecionados. As contagens foram feitas mensalmente, entre 4/12/2008 e 10/7/2009, e seu

12

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

objetivo foi verificar a relao entre a quantidade de fordeos presentes no interior da colnia e na rea de amostragem.

Anlises dos dados Os dados relativos aos trs mtodos no apresentaram distribuio normal (teste de Kolmogorov-Smirnov, d= 0,42, p<0,01) e testes no paramtricos foram usados nas anlises. Do mtodo 1, apenas os tratamentos 3 [gua + plen (50:50, p/v)] e 5 [vinagre de vinho tinto + plen (50:50, p/v)] atraram fordeos em nmero suficiente para a comparao feita com o teste de Mann-Whitney. A significncia das diferenas observadas entre as abundncias de fordeos capturados nas trs reas de amostragem foi analisada usando-se o teste de KruskalWallis, sendo os conjuntos de frascos-armadilha as unidades amostrais. Foi escolhido o teste de qui-quadrado para uma amostra visando avaliar a hiptese de atratividade no diferenciada dos vinagres usados como isca. A distribuio dos fordeos na rea de amostragem foi classificada como agregada (2 > ), uniforme (2 < ) ou aleatria (2 = ). Todas as anlises esto de acordo com Siegel (1956) e Zar (1999). Durante a realizao dos experimentos, o nmero de colnias no meliponrio permaneceu constante. Todas elas eram populosas e no receberam nenhum manejo. O material coletado nos frascos-armadilha foi triado e mantido em lcool 70 at o momento de sua identificao, feita de acordo com o trabalho de Pereira (2006). O sexo dos indivduos das espcies amostradas foi determinado e sua razo sexual calculada como a porcentagem de fmeas na amostra, juntamente com seu intervalo de confiana de 95% (IC95% binomial). Espcimes testemunhas foram depositados na coleo entomolgica da Embrapa Acre.

Resultados e discusso
Considerando-se as coletas com frascos-armadilha, foram amostrados 967 fordeos (mtodo 1 = 689; mtodo 2 = 278); 948 eram espcimes de P. kerteszi, 80% deles fmeas (IC95% binomial = 77% 83%). Esse valor est de acordo com o reportado por Contrera e Venturieri (2008), Pereira (2006) e Portugal-Arajo (1977). Entretanto,

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

13

Pereira (2006) mostra que a razo sexual em P. kerteszi pode ser muito varivel (de 4% a 97% de fmeas nas amostras). Os 19 espcimes restantes eram de M. scalaris, 95% deles fmeas (IC95% = 74% 100%). Esses valores tambm so parecidos com os encontrados por Pereira (2006) em Manaus, 3% de M. scalaris em sua amostragem (74,1% fmeas), e por Contrera e Venturieri (2008) em Belm, 4% de M. scalaris em sua amostragem (91,6% fmeas). Esses resultados e os relatos de Pereira (2006) indicam que nos meliponrios da regio Norte, M. scalaris ocorre naturalmente em frequncias baixas. Os demais resultados so apresentados em conjunto, dado o pequeno nmero de M. scalaris nas amostras. Ao todo foram amostrados 1.050 espcimes (mtodo 1 e 2 = 967; mtodo 3 = 83), a maioria deles (85,1%) ocorreu de novembro a fevereiro, poca que corresponde estao chuvosa no Estado do Acre, com pico de abundncia em dezembro (41,4%). Os trs mtodos de coleta mostraram padres semelhantes com relao sazonalidade dos fordeos na rea de amostragem (Figura 1). Esses dados, portanto, esto de acordo com os relatos presentes na literatura (NOGUEIRANETO, 1997). O nmero de fordeos contados no interior das colnias (mtodo 3) correlacionou-se com o nmero de fordeos amostrados nos frascos-armadilha dispostos no entorno das colnias (mtodo 1 e 2) (correlao de Spearman, rs = 0,87; p<0,05). As armadilhas de vinagre colocadas fora das colnias podem, portanto, ser utilizadas na estimativa da populao de fordeos nos meliponrios, possibilitando o ajuste das prticas adotadas pelos meliponicultores a fim de evitar que esses insetos invadam e destruam as colnias. Por outro lado, estimar a populao de fordeos em uma determinada rea, tomando como base somente o nmero de indivduos coletados dentro das colnias, pode resultar em erros de interpretao, uma vez que o estado de conservao dessas colnias (forte, mdio e/ou fraco) um fator determinante no nmero de fordeos que conseguem permanecer nelas (AIDAR, 2000; NOGUEIRA-NETO, 1997).

14

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

Figura 1. Sazonalidade dos fordeos no campo experimental da Embrapa Acre, Rio Branco, de acordo com o mtodo 1: amostragem com conjunto de frascos-armadilha; mtodo 2: amostragem com iscas de vinagre; e mtodo 3: contagem de fordeos no interior de colnias.

Os frascos-armadilha contendo os tratamentos 1 a 5 capturaram 689 fordeos. Nenhum deles foi amostrado no tratamento gua pura; no tratamento gua + vinagre de vinho tinto, 1,5%; no tratamento vinagre de vinho tinto puro, 1,7%; no tratamento gua + plen, 47,3%; e no tratamento vinagre de vinho tinto + plen, 49,5%. Esses dois ltimos tratamentos foram estatisticamente iguais (teste de Mann-Whitney, Z(24,24) = -0,36; p>0,50). Aparentemente, a presena do plen na isca o fator determinante na atrao dos fordeos, conforme havia sido documentado por Freire et al. (2006). O uso de armadilhas contendo plen de abelha-sem-ferro para captura de fordeos prtica comum entre meliponicultores amaznicos (CONTRERA; VENTURIERI, 2008). Esses autores relatam que o nmero de fordeos capturados nessas armadilhas semelhante ao das iscas contendo vinagre puro. Armadilhas com gua e plen, no entanto, apresentam o inconveniente de no matarem rapidamente as larvas que se desenvolvem em seu interior.

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

15

A abundncia de fordeos, verificada pelo mtodo 1, diferiu entre os conjuntos de frascos-armadilha (Figura 2; teste de Kruskal-Wallis, H(2,165) = 8,14; p<0,05), sendo maior no conjunto 1 (instalado prximo ao meliponrio) (teste de Dunn; p<0,05 para todas as combinaes). No foram observadas diferenas (p>0,05) entre os conjuntos 2 e 3 (instalados a diferentes distncias do meliponrio). Ainda de acordo com o mtodo 1, a distribuio dos fordeos na rea de amostragem foi agregada ( = 4,2; 2 = 352,63). A densidade das populaes de parasitas depende da densidade das populaes de seus hospedeiros (BROWN, 1997; ROITBERG et al., 1990), e os dados obtidos neste estudo confirmam essa expectativa. Entretanto, isso ainda no havia sido reportado para cleptoparasitas de colnias de abelhas-sem-ferro instaladas em um local de criao. Tomando como base os dados acima, recomenda-se a retirada das colnias fracas ou desestruturadas dos meliponrios em decorrncia de transferncias, divises, saques e afins, uma vez que a probabilidade delas serem atacadas por fordeos maior. Distncias iguais ou superiores a 20 metros do meliponrio parecem ser suficientes. Na regio Norte, essa recomendao ainda mais importante para a poca das chuvas, quando as populaes de fordeos so maiores. Essa prtica, associada s regras j estabelecidas de manipulao de colmeias (NOGUEIRA-NETO, 1997), pode permitir a diminuio do nmero de colnias perdidas por ataques de fordeos nos meliponrios amaznicos. Os vinagres de ma, de vinho tinto ou lcool no foram igualmente atrativos para os fordeos . O vinagre de lcool atraiu o menor nmero deles (70), enquanto os vinagres de ma e de vinho tinto tiveram atratividade semelhante, 110 e 98 fordeos (p>0,50), respectivamente. Esses resultados se mantm mesmo quando apenas as fmeas so consideradas e diferem do estudo realizado por Contrera e Venturieri (2008), no qual no foram registradas diferenas significativas entre as armadilhas contendo vinagre tinto ou branco (os autores no especificaram o tipo de vinagre branco utilizado). No possvel comparar os resultados obtidos no Acre com os de Contrera e Venturieri (2008), pois os trabalhos diferem com relao metodologia, perodo de estudo e tempo de amostragem.

16

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

Figura 2. Nmero de fordeos amostrados em trs conjuntos de iscas instaladas no campo experimental da Embrapa Acre (mtodo 1).

Concluses
Pseudohypocera kerteszi a espcie de fordeo mais comum em Rio Branco, AC, sendo capturadas em armadilhas mais fmeas do que machos. Os fordeos so mais abundantes na estao chuvosa, sendo seu pico populacional em dezembro. O nmero de fordeos na rea do meliponrio relaciona-se com o nmero de fordeos presentes dentro das colnias de Melipona spp. Sua abundncia nas armadilhas em que se usa plen de abelhasem-ferro como isca maior do que naquelas sem plen; na falta de plen, os vinagres de vinho tinto ou de ma podem ser utilizados com boa atratividade. Como os fordeos tendem a se concentrar na rea do meliponrio, colnias enfraquecidas ou desorganizadas por qualquer razo devem ser mantidas distantes, a pelo menos 20 metros do meliponrio, at seu restabelecimento.

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

17

Agradecimentos
Embrapa Acre pelas facilidades oferecidas; ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico e Fundao de Tecnologia do Estado do Acre (Funtac) pelo auxlio financeiro ao primeiro autor (processo n 35.0077/2008.8) e pela concesso da bolsa de Pibic-Jr Yara Costa da Silva.

Referncias
ACRE. Zoneamento Ecolgico-Econmico. IMAC, 2007. Sistema Estadual de Informaes Ambientais. Disponvel em: <http://187.6.85.66:8074/seiam/>. Acesso em: 20 fev. 2010. AIDAR, D. S. Controle do fordeo (Pseudohypocera kertesi). Mensagem Doce, v. 56, p. 8-12, maio 2000. BROWN, B. V. Parasitic phorid flies: a previously inrecognized cost to aggregation behavior of male stingless bees. Biotropica, v. 29, n. 3, p. 370-372, set. 1997. BROWN, B. V. Revision of the untreated taxa of Melaloncha s. s. beekilling flies (Diptera: Phoridae). Zootaxa, v. 1280, p. 1-68, ago. 2006. CONTRERA, F. A. L.; VENTURIERI, G. C. Reviso das interaes entre fordeos (Diptera: Phoridae) e abelhas indgenas sem ferro (Apidae: Meliponini) e tcnicas de controle. In: ENCONTRO SOBRE ABELHAS, 8., 2008, Ribeiro Preto. Biodiversidade e uso sustentado de abelhas: anais. Ribeiro Preto: FUNPEC, 2008. p. 146-153. FREIRE, D. C. B.; BRITO-FILHO, C. R. C.; CARVALHO-ZILSE, G. A. Efeito dos leos vegetais de andiroba (Carapa sp.) e copaba (Copaifera sp.) sobre fordeo, pragas de colmias, (Diptera: Phoridae) na Amaznia Central. Acta Amazonica, Manaus, v. 36, n. 3, p. 365-368, 2006. KERR, W. E.; CARVALHO, G. A.; NASCIMENTO, V. A. Abelha uruu: biologia, manejo e conservao. Belo Horizonte: Fundao Acanga, 1996. 143 p. (Manejo da vida silvestre).

18

Fordeos Cleptoparasitas de Abelhas-sem-ferro: Sazonalidade, Distribuio Espacial e Atratividade de Iscas de Vinagre

KISTNER, D. H. The social insects bestiary. In: HERMANN, H. R. (Ed.). Social insects. New York: Academic Press, 1982. v. 3, p. 1-244. NOGUEIRA-NETO, P. Vida e criao de abelhas sem ferro. So Paulo: Nogueirapis, 1997. 446 p. PEREIRA, C. D. Atividade sazonal e morfometria de fordeos (Diptera: Phoridae) e seus parasitides em colmias da tribo Meliponini (Hymenoptera: Apidae) na Amaznia. 2006. 152 f. Tese (Doutorado) Universidade Federal do Amazonas, Manaus. PORTUGAL-ARAJO, V. Contribuio para o conhecimento da biologia de Pseudohypocera kerteszi (Enderlein, 1912), seu acasalamento e captura (Diptera, Phoridae). Acta Amazonica, Manaus, v. 7, n. 2, p. 153-155, 1977. ROITBERG, B. D.; MANGEL, M.; TOURIGNY, G. The density dependence of parasitism by tephritid flies. Ecology, v. 71, n. 5, p. 1871-1885, oct. 1990. SENTELHAS, P. C.; PEREIRA, A. R.; MARIN, F. R.; ANGELOCCI, L. R.; ALFONSI, R. R.; CARAMORI, P. H.; SWART, S. Balanos hdricos climatolgicos do Brasil: 500 balanos hdricos de localidades brasileiras. Piracicaba: ESALQ, 1999. CD-ROM. SIEGEL, S. Nonparametric statistics for the behavioral sciences. New York: McGraw-Hill, 1956. 312 p. SIMES, D.; BEGO, L. R.; ZUCCHI, R.; SAKAGAMI, S. F. Melaloncha sinistra Borgmeier, an endoparasitic phorid fly attacking Nannotrigona (Scaptotrigona) postica Latreille (Hymenoptera, Meliponinae). Revista Brasileira de Entomologia, v. 24, n. 2, p. 137-142, 1980. ZAR, J. H. Biostatistical analysis. 4th ed. London: Prentice Hall, 1999. 663 p.

CGPE: 9977

Você também pode gostar