Tese Henrique Lazzarotto 2014 FINAL

Universidade Federal do Rio de Janeiro
Centro de Cincias da Sade

Instituto de Biologia
Programa de Ps-Graduao em Ecologia

Maro de 2014

Variaes na histria de vida de peixes na Reserva de
Desenvolvimento Sustentvel Aman (AM) e suas implicaes
na morfologia e estruturao gnica das populaes

Henrique Lazzarotto de Almeida

Tese apresentada ao Programa de Ps-Graduao
em Ecologia do Instituto de Biologia da
Universidade Federal do Rio de Janeiro, como
parte dos requisitos necessrios obteno do
ttulo de Doutor em Cincias Biolgicas
(Ecologia).

i

Universidade Federal do Rio de Janeiro
Centro de Cincias da Sade
Instituto de Biologia
Programa de Ps-Graduao em Ecologia


Variao na histria de vida de peixes na Reserva de Desenvolvimentos Sustentvel
Aman (AM) e suas implicaes na morfologia e estruturao gnica das populaes

Tese apresentada ao Programa de Ps-Graduao
em Ecologia do Instituto de Biologia da
Universidade Federal do Rio de Janeiro, como
parte dos requisitos necessrios obteno do
ttulo de Doutor em Cincias Biolgicas
(Ecologia).

Orientadora: Prof. Dra. rica Pellegrini Caramaschi
Laboratrio de Ecologia de Peixes / Instituto de Biologia / Universidade Federal do Rio
de Janeiro (UFRJ)
Coorientador: Prof. Dr. Jansen Zuanon
Programa de Ps-Graduao em Biologia de gua Doce e Pesca Insterior / Instituto
Nacional de Pesquisa da Amaznia (INPA)
Coorientador: Prof. Dr. Srgio Maia Queiroz Lima
Programa de Ps-Graduao Sistemtica e Evoluo / Centro de Biocincias /
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

Rio de Janeiro
2014

ii

Variao na histria de vida de peixes na Reserva de Desenvolvimentos Sustentvel
Aman (AM) e suas implicaes na morfologia e estruturao gnica das
populaes


Tese apresentada ao Programa de Ps-Graduao em Ecologia do Instituto de Biologia
da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessrios
obteno do ttulo de Doutor em Cincias Biolgicas (Ecologia).

Banca Examinadora

Prof. Dra. rica Pellegrini Caramaschi
(Orientadora Presidente da Banca)
Programa de Ps-Graduao em Ecologia - UFRJ

Prof. Dr. Paulo Cesar Paiva

Prof. Dr. Ricardo Iglesias-Rios

Prof. Dr. Jorge Ivan Rebelo Porto
Instituto Nacional de NPA

Prof. Dr. Marcio Silva Arajo
UNESP Rio Claro

Suplentes

Prof. Dr. Carlos Eduardo Viveiros Grele
PPGE - UFRJ

Prof. Dr. Marcelo Ribeiro de Britto
Museu Nacional do Rio de Janeiro

iii

Ficha Catalogrfica

Almeida, Henrique Lazzarotto de
Variaes na histria de vida de peixes na Reserva de Desenvolvimento
Sustentvel Aman (AM) e suas implicaes na morfologia e estruturao
gnica das populaes, UFRJ, 2014.
i - xxiii, 1 154, 153 p.;
54 figuras, 33 tabelas.
Tese de Doutorado. Programa de Ps-Graduao em Ecologia / Instituto de
Biologia - Universidade Federal do Rio de Janeiro.
Palavras chave: 1 - ictiofauna, 2 - Amaznia, 3 - biodiversidade, 4 - gentica de
populaes, 5 - plasticidade fenotpica, 6 Carnegiella, 7 Hemigrammus, 8
Nannostomus, 9 Hypoptopomatinae, 10 Rineloricaria.

iv

In memoriam
Dedico este trabalho minha me, Rosa Maria
Lazzarotto de Almeida, pelo amor e dedicao
famlia e minha formao como pessoa e como
bilogo, durante toda a sua vida. Saudades eternas.

v

Institucional
O presente estudo fez parte do subprojeto Diagnstico e Monitoramento da
Biodiversidade Aqutica na rea Subsidiria da Reserva de Desenvolvimento
Sustentvel Aman, que visa conhecer a ictiofauna da bacia do Rio Unini e a
intensidade de uso desta pelas populaes locais na rea da RDS Aman, executado pelo
Instituto de Desenvolvimento Sustentvel Mamirau (IDSM) em parceria com o
Instituto Chico Mendes de Conservao da Biodiversidade, no mbito do Projeto
Corredores Ecolgicos (MMA).
O trabalho foi executado com o apoio do Programa de Ps-Graduao em Biologia de
gua Doce e Pesca Interior do Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (BADPI-
INPA) atravs da parceria estabelecida por meio do PROCAD (Programa Nacional de
Cooperao Acadmica Ao Novas Fronteiras).
As coletas e o transporte do material utilizado na tese foram autorizadas pelo IBAMA
atravs das licenas #14666-1 e #22402-1.

vi

Apresentao

A presente tese est dividida em uma breve introduo geral, um captulo inicial
descritivo, dois captulos de desenvolvimento e as consideraes finais.
A seo inicial contm a Introduo geral que apresenta o trabalho dentro do contexto
conservao da biodiversidade e destaca sua relevncia e os Objetivos da tese.
O Captulo 1, rea de estudo e aspectos metodolgicos gerais, consiste de uma
descrio geral da rea de estudo, do desenho das amostragens em campo e da biologia
das espcies escolhidas, reunindo informaes que sero resgatadas em diversos
momentos nos captulos de desenvolvimento da tese.
O Captulo 2, Padres de estruturao populacional em peixes das bacias do rio
Unini e lago Aman (AM), apresenta dados de gentica de populaes de trs
espcies de peixes amaznicos e discute aspectos ecolgicos e geomorfolgicos que
explicam a distribuio observada.
O Captulo 3, Variaes populacionais na morfologia de cinco espcies de peixes
amaznicos de pequeno porte, trata do estudo da plasticidade fenotpica obervada
atravs da variao no formato do corpo de cinco espcies de peixes amaznicos,
discutindo os padres em funo de aspectos genticos e ecolgicos.
Por fim, a seo Consideraes finais avalia as perspectivas levantadas pelas
informaes apresentadas para estudos de gentica de populaes, variao morfolgica
e da origem da biodiversidade amaznica.

vii

Agradecimentos
Por mais que seja dito que o doutorado um processo de construo individual, onde o
doutorando constantemente se encontrar com uma sensao de solido (e foi o caso
deste), a tese resultado de um processo que tem a contribuio de dezenas de pessoas,
que remontam formao do aluno desde o nvel mais bsico.
No meu caso, eu precisaria agradecer a uma infinidade de pessoas que me incentivaram,
em primeiro lugar, a aceitar uma bolsa DTI no IDSM, para trabalhar em um projeto de
uso sustentvel de peixes ornamentais, saindo, assim, do Rio de Janeiro para morar em
Tef. No entanto, para ser um pouco mais breve (sim, essas pginas todas de
agradecimentos so de fato apenas um pedao), os agradecimentos formais aqui na tese
sero apenas s pessoas que contriburam para o trabalho de pesquisa que resultou
diretamente na confeco desta tese.

Primeiramente, tenho que agradecer ao meu pai, Srgio, pelo apoio emocional
incondicional em todos os momentos nesses cinco anos de doutorado, pelas crticas,
sempre construtivas, e, at, pelo apoio financeiro. No o caso de que, sem o apoio do
meu pai, este trabalho no estaria se concretizando, mas sim, teria se interrompido no
meio do caminho ou sequer comeado.
Ao meu irmo, lvaro, pela amizade, pelas conversas, pelos sobrinhos, e pelo
telefonema salvador na noite de um sbado ps-carnaval.
professora, orientadora, amiga, Dra. rica P. Caramaschi, que me deu boas vindas de
volta ao LABECO Peixes UFRJ, e a oportunidade de trabalharmos juntos neste projeto
de abordagem ainda no realizada no laboratrio, dando o toque de ecologia inicial para
a concepo do mesmo. Por toda a compreenso e o apoio durante os momentos difceis
Ao grande amigo, coorientador, Dr. Sergio Maia Queiroz Lima, ou simplesmente
Serginho, a pessoa que esteve envolvida neste projeto, como amigo, desde sua
elaborao para o pedido de financiamento, e enfim como coorientador. Esse no
nosso primeiro trabalho e certamente no ser o ltimo.
Ao professor, coorientador, Dr. Jansen Zuanon, no s por todo o conhecimento
passado, pelas crticas sempre construtivas e didticas, pelo apoio institucional e pela
construo de uma parceria mais direta entre nossos laboratrios no Rio de Janeiro e no
Amazonas. Acabou criando um porto seguro em Manaus durante toda a correria na
poca das expedies a campo. Tenho a convico de que este o primeiro trabalho em
conjunto de muitos que viro.
Ao Programa de Ps-Graduao em Ecologia (PPGE-UFRJ), pela oportunidade de ser,
novamente, estudante do programa, cursando o doutorado, e pela compreenso dos
obstculos que levaram ao atraso na concluso da tese.
Ao Instituto de Desenvolvimento Sustentvel Mamirau (IDSM), por ter sido a
instituio executora de parte do projeto, fornecendo apoio logstico e administrativo
durante o decorrer dos trabalhos de campo.

viii

Ao ICMBio, pela parceria formada durante a execuo das pesquisas.
Ao Ministrio do Meio Ambiente pelo financiamento das pesquisas do subprojeto
Diagnstico e Monitoramento da Biodiversidade Aqutica da rea subsidiria da RDS
Aman, AM, dentro do escopo do Projeto Corredores Ecolgicos (PCE/MMA/CAIXA
ECONMICA FEDERAL), com o apoio da Cooperao da Repblica Federal da
Alemanha atravs do KfW.
Ao CNPq pela bolsa de doutorado e a taxa de bancada.
Ao PROCAD, pelo auxlio na formalizao da parceria entre o PPGE-UFRJ e o
BADPI-INPA e pelo apoio financeiro fundamental para os deslocamentos entre Rio e
Janeiro e Manaus. em parte das expedies
Fundao Vitria Amaznica (FVA), pelo auxlio na integrao com os moradores da
regio do rio Unini, pelas informaes e mosaico de imagens de satlite
disponibilizadas, e pelo emprstimo do telefone por satlite, fundamental para garantir a
segurana durante as expedies.
RESEX do rio Unini, pela parceria na execuo do projeto e pelo apoio em campo,
inclusive com o emprstimo da voadeira durante duas expedies.
AMORU pela receptividade dos pesquisadores do projeto durante as expedies de
campo. Espero que esta tese possa fornecer auxlio s belas iniciativas de manejo e
conservao dos recursos naturais tocadas pelos comunitrios do rio Unini.
Ao Exrcito Brasileiro, por estar atenta nossa segurana durante os trabalhos de
campo, inclusive fornecendo um programa de instruo de sobrevivncia na selva, e
pelo emprstimo das redes de selva.
Ao IBAMA pelas licenas de coleta.
Ao Laboratrio de Poliqueta da UFRJ, por toda a infraestrutura cedida na realizao das
anlises genticas desta tese.
Ao Laboratrio de Biodiversidade Molecular da UFRJ, pelo emprstimo e esterilizao
de material, e pelo uso da centrfuga a vcuo.
Ao amigo, Dr. Jos Louvise, por nos ter apresentado uma ferramenta maravilhosa de
estudo, e por todo o envolvimento nos trabalhos com morfometria geomtrica. Valeu
Z!
Ao Thiago Barros pelo auxlio imprescindvel em laboratrio, seja nas triagens, nas
anlises de histria de vida de Hemigrammus coeruleus, nas anlises morfomtricas, na
organizao de material, pela ajuda na elaborao das figuras, e pela disposio e
iniciativa. Este trabalho tem uma mozinha enorme do Thiago.
Ao Bruno Althoff, por seu trabalho com reproduo de Nannostomus que forneceu as
bases do conhecimento sobre a biologia da espcie e por todo o auxlio em laboratrio.
Milena Cerqueira (Mel), pelos ajuda com os trabalhos de reproduo e morfometria
de Carnegiella.

ix

Helosa Barreto pela ajuda com as triagens, organizao de material e a parte
laboratorial das anlises morfomtricas.
Eurizngela Dary, pela ajuda na triagem e organizao do material coletado no INPA
e pelo envio das amostrads.
Ao Andr Galuch e Rafael Leito pela ajuda nas triagens em Manaus.
Ao professor Dr. Jorge Porto, pelo interesse no trabalho e a ajuda na definio dos
primers utilizados nas anlises genticas.
amiga Stella Mendes (Stellinha), por todo o auxlio com as informaes de geologia e
geomorfologia da regio de estudo.
Vanessa Reis (Vanessinha), por toda a ajuda na primeira campanha de coleta.
Ao Mariano Andrade Silva, pela ajuda na segunda e lima expedies de coleta no rio
Unini, e pela companhia nas pescarias dos grandes tucunars! A Carioca!
Ao Gabriel Cardoso, pela ajuda na terceira expedio de coleta.
A Jonas Oliveira, Francinei Oliveira, os melhores tcnicos/assistentes de campo e
barqueiros do Amazonas, e provavelmente do Brasil, pelos ensinamentos sobre os
peixes amaznicos, pelos assados na beira do rio, pelas pescarias de tucunars, pela
amizade, enfim, pela grande ajuda em todos os momentos.
Aos excelentes barqueiros, Afonso Jos Tavares (Ferro) e Antnio da Costa Cordeiro
(Prego) que tornaram mais seguras as expedies no rio Unini. Fundamental a ajuda de
vocs!
Ao Francisco Nunes da Silva Filho da comunidade da Vila Nunes, pelo prazer da
convivncia, amizade, parceria nas pescarias, disposio nos trabalhos e fora deles
tambm, e pelo enorme conhecimento sobre a regio, fundamental para o sucesso das
pesquisas. Grande Chico!
Ao Jos Raimundo dos Reis (Z Ariranha), pela companhia, pela parceria nas pescarias
e nos assados de piranha e tucunars na beira do rio, sempre disposto em ajudar, mesmo
no fazendo parte do grupo de pesquisa em biodiversidade de peixes.
A Jerri, Moiss Viana e Elsivan (Carimb), excelentes assistentes de campo no lago
Aman.
A Frank Jhones (Roxo), Everton da Silva Soares (Pequeno) e Sandro Eliseu Brito, pela
grande ajuda como assistentes de campo durante as expedies no rio Unini.
A Antonio Nunes e Edivan Fernandes da Vila Nunes, Seu Pedro do Patau e Seu Pedro
do Lago das Pombas pela ajuda nos trabalhos de campo.
Ao Antnio da Silva Pimentel, pela ajuda, companhia e pelas histrias contadas.
A Neri e Zezinho da Vila Nunes, Julio Gonalves Montenegro (Julinho) do Lago das
Pedras, Jos Raimundo Nris (Z Raimundo) do Aman e Lalton Felipe de Tef, que,
mesmo no fazendo parte do grupo de pesquisa em biodiversidade de peixes, estavam
sempre dispostos a ajudar.

x

Ao Seu Luis Nunes e Seu Luciano Brito pelo aluguel e conduo das embarcaes na
segunda e na ltima expedies no rio Unini e pelo conhecimento transmitido sobre este
rio maravilhoso. Grandes pessoas!
A Neguinho e Di, pelo prazer da companhia, pela disponibilidade e iniciativa e pela
conduo segura dos barcos nas quatro ltimas expedies ao Unini.
A Andr Bastos, Augusto Boaviagem e Vnia Fonseca, pela companhia durante as
expedies ao Unini.
A Miriam Marmontel e Kelven Lopes, pela parceria na concepo do projeto e em
alguns momentos de sua realizao.
Ao Seu Miguel, pelo aluguel das embarcaes utilizadas nas expedies ao Unini.
A Ana Flvia Zingra (Faf) e Josngela Jesus da RESEX do Rio Unini, por todo o apoio
institucional e na logstica das expedies ao Unini.
A Mariana Leito e Iasmina Freire do PARNA Ja, pelo apoio institucional.
Virgnia Bernardes e Camila Fagundes pela breve ajuda na quarta expedio de coleta
no rio Unini.
A Maria Lene, Nely Pereira da Silva (Branca) e Vanusa Pantoja, pelas maravilhosas
refeies nos trabalho de campo ao longo de todo o perodo de pesquisas.
Aos numerosos amigos de Manaus, Rafa e Dani, Henrique Cachaa, Ana Helena, Rada
e Flvia, Faf e Jussa, Felipe Ximbinha, Marcelino e Burns, Tlio, Minhoca, Chuleta e
Brasa, Renata Frederico, Pati Torres, Stya e Fabiano, Pimentinha, Danete e Carol, JB e
toda a galera da casa da piscina, pela hospedagem e acolhidas em incontveis ocasies.
Aos amigos Emiliano, Isaura, Rachel, Gabi, Ana Luiza e Tati, Samantha e Lorena,
Paulinho e Daniel pela receptividade da hospedagem em Tef entre 2009 e 2011.
Ao pessoal do Labeco Peixes UFRJ, pela compreenso nos momentos difceis, ajuda na
triagem e organizao do material, debates cientficos, e outras pequenas coisas em
incontveis ocasies.
Fabola Vieira, pelo auxlio na triagem do material em Manaus.
Ao Pedro Hollanda Carvalho e Anderson Vilasboas pela ajuda com as anlises
genticas.
Ao Pablo Fernandez, pela amizade e ajuda com as planilhas de excell.
Ao pessoal da coleo de ictiologia do INPA, em especial, Lucia Rapp Py-Daniel,
Marcelo Rocha, Renildo Oliveira, e Andr Belaco, pelo apoio institucional, ajuda na
organizao do material e parceria nas descries das novas espcies encontradas no
Unini.
A Pablo Lehmann, Roberto E. Reis e Maria Laura Delapieve, pelas informaes sobre a
distribuio e relaes filogenticas da espcie de Hypoptopomatinae objeto de estudo
desta tese.

xi

Ao pessoal do laboratrio de Limnologia da UFRJ, em especial, Mario Ribeiro Neto e
Claudio Cardoso Marinho por fornecerem o material e o conhecimento para as
medies de oxignio por titulao.
Marcinha do PPGE, pela ajuda em conseguir desburocratizar os momentos mais
burocrticos.
A Soninha e Rosi, pela ajuda na organizao do LABECO Peixes UFRJ.
Ao Professor Carlos Eduardo Grele, pelas consideraes feitas na pr-banca.
Aos professores Jorge Ivan Porto, Mrcio Arajo, Paulo Paiva e Ricardo Iglesias-Rios,
pela participao na banca de defesa da tese, pelas crticas, sugestes e discusses que
ajudaram a melhorar este trabalho e a abrir novas perspectivas.
Ao pessoal da pesquisa, da informtica e da logstica do IDSM em Tef, Joo Valsechi,
Cesar Hoeflich, Francisco Jnior, Audrin Gomes, Martinelli Souza e Josivaldo Modesto
(Csar).
Ao pessoal do setor administrativo do IDSM em Tef, Selma Freitas, Joyce, Maura, e
Estefany, por todo o esforo durante a realizao deste complicado projeto que foi o
PCE.
Dona Maria Nunes, por toda a hospitalidade em sua comunidade maravilhosa s
margens do igarap Solimezinho.
Ao Cesrio, pela amizade e pela parceria nos sambas e pagodes realizados no meio do
mato.
Ao pessoal do samba de Manaus, JB, D, Ximbinha, Henrique Cachaa, Davi, Alemo,
Gui, Saba, Junior Rodrigues, Paj e muitos mais, por terem feito minha estadia em
Manaus ser mais prazerosa.
A Caio, Amaro e Marcellinho, pelo enorme apoio que me deram no momento mais
difcil.
A minha namorada, companheira mais linda, maravilhosa, Luana, pela compreenso e
apoio durante esta fase interminvel de confeco da tese.
Por fim, a todos os comunitrios do rio Unini, pela amizade, companheirismo, apoio,
por compartilhar o conhecimento e por ajudar a humanidade na busca por novas
maneiras de desenvolvimento, com o homem convivendo harmoniosamente com a
natureza.

xii

Resumo
Os padres de distribuio gnica e de variao morfolgica de populaes de cinco
espcies de peixes de pequeno porte das bacias do rio Unini e lago Aman foram
avaliados e relacionados a aspectos da histria de vida de cada espcie. Para cumprir
esses objetivos, foram utilizados anlises genticas com marcadores moleculares
mitocondriais em Carnegiella marthae, Hypoptopomatinae gen.sp.nov e Rineloricaria
lanceolata e anlises de morfometria geomtrica com essas trs espcies e tambm com
Hemigrammus coeruleus e Nannostomus trifasciatus. Foi observado que
Hypoptopomatinae sp., uma espcie com baixa capacidade de disperso, apresentou
populaes estruturadas, mesmo entre tributrios da mesma bacia, porm com distncias
genticas entre algumas populaes da bacia do lago Aman e do rio Unini menores do
que entre algumas populaes de tributrios do rio Unini. Isso um forte indicativo de
que houve uma conexo hidrolgica entre as duas bacias atravs de pequenos corpos
dgua nas suas cabeceiras. J C. marthae e R. lanceolata, duas espcies que possuem
caractersticas de sua histria de vida que, teoricamente, conferem uma capacidade de
disperso maior do que Hypoptopomatinae sp., apresentaram ausncia de estruturao,
ou estruturao em baixa intensidade, entre as populaes dentro da bacia do rio Unini.
As populaes de C. marthae e R. lanceolata, no entanto, pertencem a linhagens
evolutivas correspondentes a cada bacia cujas distncias genticas mdias so,
respectivamente, 8,5% e 1,5%. Esses resultados indicam que os exemplares tratados
como C. marthae compem, na realidade, duas espcies distintas muito similares
morfologicamente. Apesar de possurem uma capacidade de disperso maior, C.
marthae e R. lanceolata no foram capazes de utilizar a conexo hidrolgica pelas
cabeceiras das duas bacias, possivelmente por serem espcies que no colonizam
pequenos corpos dgua. Os padres observados da variao na morfologia indicam que
as diferenas entre as populaes podem ser explicadas tanto pelas divergncias
genticas (no caso das populaes de R. lanceolata e Carnegiella do Aman e do
Unini), como tambm por plasticidade fenotpica desencadeada por presses ambientais
divergentes sobre a populao de cada tributrio.

xiii

Abstract
Patterns of haplotypic distribution and morphological variation in populations of five
small-sized fishes from Unini River and Aman Lake basins were assessed and related
to each species life-history traits. In order to fulfill these goals, genetic analyses using
mithocondrial molecular markers were performed in specimens of Carnegiella marthae,
Hypoptopomatinae sp. and Rineloricaria lanceolata, and geometric morphometric tools
with these species in addition to Hemigrammus coeruleus and Nannostomus
trifasciatus. Hypoptopomatinae sp., a species characterized by its small size and low
dispersal abitlity, presented highly structured populations, even among tributaries within
the same basin. Genetic distances between populations of Aman lake and two
tributaries of Unini river basin were smaller than between populations from tributaries
within the Unini river basin, strongly indicating that a historical hydrological
connection between these two basins through streams located on their headwaters has
occurred. In both C. marthae and R. lanceolata, two species with life-history features
that theoretically impair greater dispersal capability than Hypoptopomatinae sp.,
presented non-structured populations within Unini river basin. However, C. marthae
and R. lanceolata populations from each basin belonged to distinct evolutionary
lineages whose average genetic distances were 8,5% and 1,5%, respectively. These
results indicate that specimens identified as C. marthae are, in fact, from two species
morphologically very similar. Although they present a better dispersal capabitlity, C.
marthae and R. lanceolata were not able to disperse from or to Aman lake and Unini
river basins through the hydrological connection in their headwaters, possibly because
these species do not colonize small-sized waterbodies as the one found in the
headwaters areas. The observed patterns of morphological variation indicate that the
differences between populations can be explained either by genetical differences (in the
case of differences in morphology of Carneciella and R. lanceolata from Aman and
Unini basins), as well as by phenotypic plasticity changes triggered by divergent
environmental pressures on the population from each tributary.

xiv

Sumrio

Introduo Geral .......................................................................................................... 1
Objetivos ........................................................................................................................ 4
Captulo 1 rea de estudo e aspectos metodolgicos gerais .................................. 5
Descrio geral da rea de estudo ...................................................................... 6
Geomorfologia ...................................................................................................... 6
Clima e pluviosidade ........................................................................................... 15
Regime fluvial ...................................................................................................... 16
Tipos de vegetao ............................................................................................... 20
Presena humana ................................................................................................. 21
Aspectos da ictiofauna da regio ........................................................................ 22
Coleta dos exemplares ......................................................................................... 25
Locais de coleta .................................................................................................... 27
Seleo das espcies para o estudo ..................................................................... 32
Aspectos da histria de vida das espcies alvo .................................................. 34
Carnegiella marthae ............................................................................................. 34
Hemigrammus coeruleus ..................................................................................... 37
Nannostomus trifasciatus ..................................................................................... 40
Hypoptopomatinae sp. ........................................................................................ 43
Rineloricaria lanceolata ....................................................................................... 46
Classificao das estratgias de vida das espcies alvo .................................... 49

Captulo 2 - Padres de estruturao populacional em peixes das bacias do rio
Unini e lago Aman (AM) ............................................................................................
51
Introduo ..................................................................................................................... 51
Objetivo geral ................................................................................................................ 54
Objetivos especficos ..................................................................................................... 54
Cenrios e hipteses ..................................................................................................... 55
Material e mtodos ....................................................................................................... 57
Coleta e fixao das amostras ............................................................................. 57
Extrao de DNA ................................................................................................. 57
Amplificao e sequenciamento de DNA ........................................................... 58
Anlise dos dados ................................................................................................. 59

xv

Edio e alinhamento das sequncias ................................................................ 59
Anlise filogentica .............................................................................................. 60
Estimativa da variabilidade e estruturao gnica .......................................... 60
Anlise da Varincia Molecular ......................................................................... 60
Rede de hapltipos ............................................................................................... 61
Testes de neutralidade ......................................................................................... 61
Resultados ..................................................................................................................... 62
Carnegiella marthae ...................................................................................................... 62
Estruturao populacional ................................................................................. 68
Anlises filogeogrficas ....................................................................................... 70
Hypoptopomatinae sp. ................................................................................................. 73
Rineloricaria lanceolata ................................................................................................ 83
Discusso ....................................................................................................................... 93
Populaes ou espcies ................................................................................................. 93
Estruturao populacional ...................................................................................... 96
Carnegiella marthae clado Aman ...................................................................... 96
Carnegiella marthae clado Unini ........................................................................ 97

Hypoptopomatinae sp. ........................................................................................
97

Rineloricaria lanceolata .......................................................................................
99
Comparao dos padres de distribuio dos hapltipos luz dos cenrios de
conexo hidrolgica e capacidade de disperso propostos nos objetivos ................
101

Captulo 3 - Variaes populacionais na morfologia de cinco espcies de peixes
amaznicos de pequeno porte ......................................................................................
103
Introduo ..................................................................................................................... 103
O que plasticidade fenotpica ........................................................................... 104
Benefcios e limites da plasticidade fenotpica .................................................. 105

xvi

Plasticidade fenotpica em peixes amaznicos .................................................. 107
Objetivo geral ................................................................................................................ 108
Objetivos especficos ..................................................................................................... 108
Cenrios e hipteses ..................................................................................................... 109
Material e mtodos ....................................................................................................... 112
Resultados ..................................................................................................................... 114
Carnegiella marthae ............................................................................................. 114
Hemigrammus coeruleus ..................................................................................... 117
Nannostomus trifasciatus ..................................................................................... 121
Hypoptopomatinae sp. ........................................................................................ 125
Rineloricaria lanceolata ....................................................................................... 129
Discusso .......................................................................................................................
132
Comparao dos padres de variao morfolgica luz dos cenrios de
conexo hidrolgica e capacidade de disperso propostos nos objetivos .......
137
Consideraes finais ..................................................................................................... 138
Literatura Citada ......................................................................................................... 142

xvii

ndice das figuras
Captulo 1 rea de estudo e aspectos metodolgicos gerais
Fig. 1.1. Regio de estudo destacando a localizao das bacias do rio Unini e do
lago Aman, Amaznia Central, Estado do Amazonas, Brasil, e as unidades de
conservao da rea ................................................................................................... 7
Fig. 1.2. Mapa das formaes geolgicas das bacias do rio Unini e lago Aman ..... 8
Fig. 1.3 Corredeiras do rio Unini na estao seca ..................................................... 9
Fig. 1.4 Imagem de satlite de radar JERS mostrando o alinhamento das
corredeiras das bacias dos rios Caurs, Unini, Ja, Carabinani e Puduari, durante o
perodo de cheia ......................................................................................................... 9
Fig. 1.5. Diferena nas medies de extenso fluvial atravs do canal principal e
das vrzeas alagveis ................................................................................................. 10
Fig. 1.6A. Mapa mostrando as sub-bacias amostradas nas bacias do rio Unini e
lago Aman, Amazonas, Brasil .................................................................................. 11
Fig. 1.6B. Mapa com os principais corpos dgua das bacias do rio Unini e lago
Aman (AM), mostrando as localidades de amostragem .......................................... 12
Fig. 1.7 Mapa com os principais corpos dgua da bacia do lago Aman. Detalhe
da ligao com o rio Japur atravs do igarap Jauacaca .......................................... 13
Fig. 1.8 Mapa da regio de estudo com detalhe de uma imagem da banda-L de
radar JERS, mostrando as cabeceiras das bacias do lago Aman e rio Unini ............ 14
Fig. 1.9 Pluviosidade mdia mensal nas estaes do Manapana (A) e da Vista
Alegre (B), no rio Unini e na estao de Tef (C), localizada a 75 Km do lago
Aman, estado do Amazonas ..................................................................................... 16
Fig. 1.10. Variao diria do nvel gua na sada do lago Aman (AM) entre 2001
e 2003 ......................................................................................................................... 16
Fig. 1.11. Nvel da gua na Casa do Bar, base de pesquisas do IDSM, durante o
perodo de cheia (a) e seca (b) no ano de 2007........................................................... 17
Fig. 1.12 Imagem de satlite JERS banda-L mostrando a Lago Aman e reas
adjacentes no perodo da seca (a) e da cheia (b). A poro de colorao clara s
margens dos rios indica as reas alagadas ................................................................. 18
Fig. 1.13 Nvel da gua na foz do rio Unini na cheia, julho de 2009, e seca, janeiro
de 2010, mostrando uma variao de 9,1 m .............................................................. 19
Fig. 1.14. Variaes mensais mdia, mdia das mximas e mdia das mnimas, do
nvel da gua nas estaes de (a) Moura, na margem direita do baixo rio Negro, e
(b) Manapana, no mdio rio Unini, entre os anos de 2005 e 2012; e (c) variaes
dirias no nvel da gua do rio Unini na estao de Manapana durante o perodo de
coletas deste estudo .................................................................................................... 20
Fig. 1.15. Floresta de Terra Firme (a), floresta de igap (b) durante o perodo de
cheias e floresta alagada de vrzea de rios de gua branca (c) .................................. 21
Fig. 1.16 Diferentes ambientes e tipos de corpos dgua amostrados nas bacias
do lago Aman e rio Unini entre 2009 e 2011. (A) igaraps de terra firme; (B)
igaraps de grande porte; (C) praias em rios principais; (D) margem com
26

xviii

vegetao em rios principais; (E) lagos .....................................................................
Fig. 1.17. Fotografias ilustrativas das coletas dos exemplares durante nas bacias do
rio Unini e lago Aman entre 2009 e 2011. (A) rapich utilizado nas coletas; (B)
coleta com redinha; (C) coleta com arrasto de praia ................................................. 27
Fig. 1.18. Grfico resultante de anlise de componentes principais (PCA)
utilizando parmetros fsico-qumicos da gua medidos nas localidades de coleta .. 30
Fig. 1.19. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Carnegiella
marthae da bacia do Aman e da bacia do rio Unini ................................................. 34
Fig. 1.20. Fotografia em aqurio de indivduo recm-coletado de Hemigrammus
coeruleus da bacia do rio Unini ................................................................................. 37
Fig. 1.21. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Nannostomus
trifasciatus da bacia do Aman e da bacia do rio Unini ............................................ 40
Fig. 1.22. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de
Hypoptopomatinae sp. da bacia do Aman e da bacia do rio Unini .......................... 43
Fig. 1.23. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Rineloricaria
lanceolata da bacia do Aman e da bacia do rio Unini ............................................. 46

Captulo 2 - Padres de estruturao populacional em peixes das bacias do
rio Unini e lago Aman (AM)
Figs. 2.1.1 (A) rvore resultante de anlises de Neighbour-joining para os genes
ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini ....... 63
Figs. 2.1.1. (B) Topologia da rvore de Neighbour-joining para os genes ATPase
6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini ..................... 64
Figs. 2.1.2. rvore resultante de anlise de Mxima Verossimilhanca para
hapltipos dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago
Aman e do rio Unini ................................................................................................ 65
Fig 2.1.3. Rede de hapltipos dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das
bacias do lago Aman e do rio Unini ......................................................................... 71
Fig. 2.1.4. Anlise de distribuio de diferenas dos genes ATPase 6/8 de
Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini ................................ 72
Figs. 2.2.1. (A) rvore resultante de anlises de Neighbour-joining para o gene
citocromo b de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini .... 74
Figs. 2.2.1 (B) Topologia da rvore de Neighbour-joining para o gene citocromo b
de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini ......................... 75
hapltipos do gene citocromo b de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago
Fig 2.2.3. Rede de hapltipos do gene citocromo b de Hypoptopomatinae sp. das
Fig. 2.2.4. Anlise de distribuio de diferenas do gene citocromo b de
Hypoptpomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini ............................... 82

xix

Figs. 2.3.1 (A) rvore resultante de anlises de Neighbour-joining para o gene
citocromo b de Rineloricaria lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini . 84
Figs. 2.3.1 (B) Topologia da rvore de Neighbour-joining para o gene citocromo b
de Rineloricaria lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini ..................... 85
hapltipos do gene citocromo b de Rineloricaria lanceolata das bacias do lago
Fig 2.3.3 Rede de hapltipos do gene citocromo b de Rineloricaria lanceolata das
Fig. 2.3.4. Anlises de distribuio de diferenas do gene citocromo b de
Rineloricaria lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini .......................... 92

Captulo 3 - Variaes populacionais na morfologia de cinco espcies de
peixes amaznicos de pequeno porte
Fig. 3.1.1 - Marcos (vermelho) e semi-marcos (azul) anatmicos digitalizados em
Carnegiella marthae .................................................................................................. 114
Fig. 3.1.2. Grfico box-plot mostrando os valores mximo, mnimo e mediana do
tamanho do centroide de C. marthae de quatro tributrios do rio Unini e do
igarap do Bar no lago Aman ................................................................................. 115
Fig. 3.1.3. Eixos de variao morfolgica resultantes de anlise de variveis
cannicas e grades de deformao para os dados populacionais de C. marthae ....... 116
Fig. 3.2.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Hemigrammus
coeruleus .................................................................................................................... 117
Fig. 3.2.2. Resultados de anlise de componentes principais (PCA) de diferenas
na forma corporal em H. coeruleus, categorizado por sexo ...................................... 118
tamanho do centroide de H. coeruleus de quatro tributrios do rio Unini ................. 119
cannicas e grades de deformao para os dados populacionais de H. coeruleus ..... 120
Fig. 3.3.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Nannostomus
trifasciatus ................................................................................................................. 121
na forma corporal em N, trifasciatus, categorizado por sexo .................................... 122
tamanho do centroide de N. trifasciatus de seis tributrios do rio Unini e do
igarap do Bar no lago Aman ................................................................................. 123
cannicas e grades de deformao para os dados populacionais de N. trifasciatus .. 124
Fig. 3.4.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Hypoptopomatinae
sp. ............................................................................................................................... 125
na forma corporal em Hypoptopomatinae sp., categorizado por sexo ....................... 126

xx

tamanho do centroide de Hypoptopomatinae sp. de quatro tributrios do rio Unini
e do lago Aman .................................................................................................... 127
cannicas e grades de deformao para os dados populacionais de
Hypoptopomatinae sp. ............................................................................................... 128
Fig. 3.5.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Rineloricaria
lanceolata
..................................................................................................................... 129
na forma corporal em R. lanceolata, categorizado por sexo, evidenciando as
ausncia de dimorfismo sexual relacionado forma corporal ................................... 130
tamanho do centroide de R. lanceolata de cinco tributrios do rio Unini e do lago
Aman ........................................................................................................................ 130
cannicas e grades de deformao para os dados populacionais de R. lanceolata .... 131

xxi

ndice de Tabelas

Captulo 1 rea de estudo e aspectos metodolgicos gerais
Tabela 1.1. Distncias geogrficas aproximadas em quilmetros entre as
localidades mais prximas de cada tributrio, atravs da foz dos rios ou atravs das
cabeceiras de cada drenagem ......................................................................................
15
Tabela. 1.2. Parmetros fsico-qumicos da gua em cada sub-bacia da rea de
estudo, de acordo com o tipo de corpo dgua amostrado. Os dados apresentados
consistem do valor mdio e da amplitude encontrada ................................................
29
Tabela 1.3. Aspectos geomorfolgicos das sub-bacias amostradas no presente
estudo ..........................................................................................................................
31
Tabela. 1.4 Classificao das estratgias de vida de espcies de peixes neotropicais
e respectivas caractersticas biolgicas .......................................................................
49

Captulo 2 - Padres de estruturao populacional em peixes das bacias do rio
Unini e lago Aman (AM)

Tabela 2.0.1. Resultados esperados para estruturao gentica das populaes da
bacia do rio Unini e lago Aman de acordo com os cenrios de conexo hidrolgica
entre as bacias e aspectos da ecologia das espcies ....................................................
56
Tabela 2.1.1. Localidades das amostras e nmero de exemplares utilizados nas
anlises de marcadores moleculares de C. marthae nas bacias do lago Aman e rio
Unini (AM) .................................................................................................................
66
Tabela 2.1.2. Espcies utilizadas como grupo externo de C. marthae, localidade da
amostra, e seus respectivos nmeros de acesso do Genbank ......................................
66
Tabela 2.1.3. Distribuio dos hapltipos dos genes ATPase 6/8 de C. marthae das
bacias do lago Aman e do rio Unini organizados por sub-bacia ...............................
67
Tabela 2.1.4. Matriz de distncias genticas (distncia p) entre populaes de C.
marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini para os genes ATPase 6/8 ...........
68
Tabela 2.1.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para os
genes ATPase 6/8 de C. marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini ..............
69
Tabela 2.1.6. Valores par-a-par de F
ST
para os genes ATPase 6/8 entre populaes
de C. marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini ...........................................
70
Tabela 2.1.7. Resultados da anlise de varincia molecular (AMOVA) avaliando
hipteses biogeogrficas para os genes ATPase 6/8 em C. marthae das bacias do
lago Aman e do rio Unini ..........................................................................................
70
anlises de marcadores moleculares de Hypoptopomatinae sp. nas bacias do lago
Aman e rio Unini (AM) ............................................................................................
73
Tabela 2.2.2. Espcies utilizadas como grupo externo de Hypoptopomatinae sp.,
localidade da amostra, e seus respectivos nmeros de acesso do Genbank ...............
77
Tabela 2.2.3. Distribuio dos hapltipos do gene citocromo b de
Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini organizados por
77

xxii

sub-bacia .....................................................................................................................
Tabela 2.2.4. Matriz de distncias genticas (distncia p) entre populaes de
Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini para o gene
citocromo b .................................................................................................................
78
Tabela 2.2.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para o
gene citocromo b de Hypoptopomatinae sp. ...............................................................
79
ST
para os gene citocromo b entre populaes
de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini .........................
79
hipteses biogeogrficas para o gene citocromo b em Hypoptopomatinae sp. das
bacias do lago Aman e do rio Unini ..........................................................................
80
anlises de marcadores moleculares de R. lanceolata nas bacias do lago Aman e
rio Unini (AM) ............................................................................................................
83
Tabela 2.3.2. Espcies utilizadas como grupo externo de R. lanceolata, localidade
da amostra, e seus respectivos nmeros de acesso do Genbank .................................
87
Tabela 2.3.3. Distribuio dos hapltipos do gene citocromo b de R. lanceolata
organizados por sub-bacia ..........................................................................................
87
Tabela 2.3.4. Matriz de distncias genticas (distncia p) entre populaes de R.
lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini para o gene citocromo b ..........
88
Tabela 2.3.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para o
gene citocromo b de R. lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini ...........
89
ST
para o gene citocromo b entre populaes de
R. lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini .............................................
90
hipteses biogeogrficas para o gene citocromo b em R. lanceolata das bacias do
lago Aman e do rio Unini ..........................................................................................
90

Captulo 3 - Variaes populacionais na morfologia de cinco espcies de peixes
amaznicos de pequeno porte

Tabela 3.0.1. Situaes que selecionam organismos plsticos (plasticidade) ou
especializados (respostas fixas) (adaptado de Kingsolver et al., 2002 e Schlichting
& Smith, 2002) ...........................................................................................................
106
Tabela 3.0.2. Resultados esperados para variao morfolgica da bacia do rio Unini
e lago Aman de acordo com cada situao de ambiente e estruturao gentica .....
111
Tabela 3.0.3. Nmero de exemplares utilizados nas anlises de morfometria
geomtrica de acordo com a espcie e a sub-bacia onde foram coletados .................
113
Tabela 3.1.1. Valores do teste Tukey e respectivos valores de significncia referidos
ANOVA comparando o tamanho do centroide de exemplares de C. marthae das
bacias do rio Unini e lago Aman ...............................................................................
115
ANOVA comparando o tamanho do centroide de exemplares de H. coeruleus da
bacia do rio Unini .......................................................................................................
118

xxiii

Tabela 3.3.1. Valores do teste Tukey respectivos valores de significncia referidos
ANOVA comparando o tamanho do centroide de exemplares de N. trifasciatus das
bacias do rio Unini e lago Aman ...............................................................................
122
ANOVA comparando o tamanho do centroide de exemplares de
Hypoptopomatinae gen.sp.nov das bacias do rio Unini e lago Aman .......................
125

1

Introduo Geral

O desafio de conservar a biodiversidade amaznica em um perodo de rpido
crescimento das populaes e economias humanas requer no apenas inventrios
precisos de espcies e habitats, mas tambm um entendimento dos mecanismos que
criam e mantm os padres de biodiversidade (Winemiller et al., 2008). Esses
mecanismos, ou processos, que geram a grande diversidade da ictiofauna e tambm a
segregao de populaes, tm sido amplamente abordados na ecologia atual (e.g.
Burrige et al., 2006; McDowall, 2004).
Na linha de pensamento biogeogrfico, o entendimento dos padres de distribuio da
biodiversidade atual costuma embasar-se na reconstruo de cenrios histricos
baseados em padres geogrficos ou filogenticos. Nessas discusses, os processos
fundamentais para explicar a distribuio das espcies so os de vicarincia e disperso
(McDowall, 2004), promovendo o isolamento de populaes ou a expanso de suas
reas de distribuio (Brown & Lomolino, 2006).
Apesar de amplamente discutidos para vrios grupos e ambientes, processos vicariantes
afetando peixes de gua doce na escala microevolutiva so ainda pobremente
entendidos (Burrige et al., 2006). Embora a Amaznia apresente a maior riqueza de
espcies de peixes de gua doce do mundo, sua ictiofauna muito pouco estudada no
nvel de populaes (Beheregaray, 2008). Um processo geolgico reconhecido por sua
importncia em promover a expanso da rea de distribuio e, ao mesmo tempo, o
isolamento vicariante, o de captura de rios (Ribeiro et al., 2006; Lima & Ribeiro,
2011).
A disperso de peixes entre bacias distintas um processo que ocorre atualmente em
vrios pontos da Amaznia (Winemiller et al., 2008) em locais com conexo
permanente, sazonal, ou espordica durante grandes cheias, mesmo que, s vezes, a
disperso possa no ser possvel para toda as espcies.
Para que reconstrues confiveis de cenrios biogeogrficos sejam feitas, no entanto,
no se deve considerar somente os processos de vicarincia e disperso atravs de
barreiras geogrficas, mas tambm fatores ambientais passados e presentes
influenciando as distribuies (Tuomisto, 2007). Deve-se ainda levar em considerao
que a capacidade de disperso varia entre grupos taxonmicos distintos (Brown &
Lomolino, 2006).
Complementarmente, aspectos ecolgicos de vrias espcies so usados para explicar a

2

distribuio de populaes, espcies ou comunidades de peixes. Por exemplo, Barthem
et al. (1991) discutem aspectos da reproduo, alimentao e migrao de grandes
bagres amaznicos em relao a suas reas de distribuio. Ainda, Vila-Gispert et al.
(2005) investigaram quais fatores da histria de vida de espcies exticas ajudaram-nas
a ocupar com sucesso novos ambientes.
Variaes em caractersticas morfolgicas e comportamentais podem ser fruto de deriva
gnica (Moyaho et al., 2004) ou de presses seletivas divergentes causadas por
processos histricos e/ou atuais (Langerhans et al., 2003). Normalmente atribuda ao
resultado de processos histricos de longa durao, apenas recentemente a interao
entre ambiente e indivduo desencadeando diferenciao fenotpica por plasticidade tem
sido reconhecida como um aspecto importante na gerao e evoluo da diversidade
biolgica (DeWitt & Scheiner, 2004; West-Eberhard, 2005).
Uma abordagem eficiente para a avaliao dos padres e processos mencionados o
uso de estudos de gentica de populaes (Avise, 2004). No entanto, apesar de comuns,
esses estudos costumam focar a histria de um determinado grupo taxonmico ou
espcie ou regio, mas raramente possuem uma abordagem integrada da histria de vida
das espcies com o padro de distribuio de populaes (Winemiller et al., 2008).
Uma boa oportunidade para um estudo enfocando padres recentes de gentica de
populaes, disperso e variao da histria de vida de peixes encontrada na rea da
Reserva de Desenvolvimento Sustentvel (RDS) Aman, que possui caractersticas
ambientais peculiares. A RDS Aman compreende partes de duas grandes bacias
hidrogrficas da Amaznia: a bacia do rio Solimes (lago Aman) e a bacia do rio
Negro (rio Unini). A situao geogrfica da bacia do Unini, cujas cabeceiras avanam
em direo s cabeceiras dos formadores do lago Aman, indica que pode haver, ou ter
havido, uma conexo entre essas bacias, com possvel troca de elementos faunsticos e
fluxo gnico entre populaes.
A presena de reas alagveis e terras baixas nas cabeceiras dos formadores do rio Unini
e dos igaraps tributrios do lago Aman um indcio de que essa conexo exista, ao
menos eventual ou sazonalmente, na poca da cheia. Uma conexo atual entre as
drenagens pode permitir a passagem de indivduos, acarretando em fluxo gnico. No
entanto, possvel que as caractersticas estruturais e/ou fsico-qumicas dessas reas de
cabeceira no sejam propcias a determinadas espcies que no habitam, colonizam ou
se adaptam a essas condies, fazendo com que atuem como um filtro ecolgico
(Winemiller et al., 2008). Da mesma forma, espcies que possuem estratgias de vida

3

distintas possivelmente tm diferentes capacidades de disperso e colonizao, o que
gera, em alguns casos, populaes panmticas e, em outros, populaes estruturadas,
mesmo em reas bem conectadas hidrologicamente (e.g. dentro de uma mesma bacia ou
sub-bacia hidrogrfica).
Isso pode implicar diretamente no tamanho de algumas das populaes de peixes, fato
que influi na abordagem a ser usada em planos de uso e conservao dessas espcies
(Allendorf & Luikart, 2007). Assim, estudos de gentica de populaes de espcies
compartilhadas pelas duas drenagens podem contribuir enormemente na elucidao de
questes evolutivas, biogeogrficas e ecolgicas, e constituir uma base slida para
planos de manejo e conservao da biodiversidade amaznica.

4

Objetivos

O objetivo principal desta tese foi verificar como a estruturao gnica e a morfologia
variam em cinco espcies de peixes amaznicos de pequeno porte, em decorrncia de
suas estratgias de vida e consequente capacidade de disperso, com o intuito de
compreender os processos evolutivos e fornecer suporte para o manejo e conservao da
ictiofauna amaznica.
Secundariamente, foi testado se uma possvel conexo (atual ou pretrita) entre as
bacias do lago Aman e do rio Unini em suas reas de cabeceiras funciona como filtro
seletivo para a disperso entre indivduos das populaes de trs espcies de peixes
amaznicos de pequeno porte.
Partindo do pressuposto de que populaes isoladas tendem a ser geneticamente
estruturadas, acredita-se que espcies com atributos da histria de vida que acarretem
baixa capacidade de disperso produziro populaes com alta estruturao gnica,
enquanto aquelas com atributos que acarretem alta capacidade de disperso tero o pool
gnico homogeneamente distribudo dentro de cada bacia.
Da mesma forma, espcies que apresentam populaes distintas, mas ligadas atravs da
disperso de indivduos costumam apresentar plasticidade fenotpica com maior
amplitude nos traos variveis, enquanto que populaes isoladas costumam apresentar
caractersticas menos variveis, indicando uma possvel especializao s condies locais.
Contudo, em espcies sujeitas aos mesmos processos histricos, como, por exemplo,
vicarincia causada por um evento geolgico, provvel que sejam encontrados padres
semelhantes de estruturao gentica e/ou de diferenciao morfolgica. Portanto,
possvel esperar resultados distintos em relao estruturao gentica das populaes
de acordo com a magnitude de influncia de processos histricos compartilhados pelas
espcies ou de seus padres ecolgicos (aspectos da histria de vida). Os resultados
esperados para cada cenrio encontram-se descritos na seo Objetivos do segundo e
terceiro captulos da presente tese.

Captulo 1

rea de estudo e aspectos metodolgicos gerais

6

Descrio geral da rea de estudo
O estudo foi realizado nas bacias do rio Unini, um tributrio da margem direita do baixo curso
do Rio Negro, e em igaraps da bacia do lago Aman, na drenagem do Japur-Solimes,
ambos no interflvio dos rios Negro e Solimes, na Amaznia Central, Estado do Amazonas,
Brasil (Fig. 1.1).
A rea de estudo est inserida em trs unidades de conservao (Fig. 1.1): a Reserva de
Desenvolvimento Sustentvel (RDS) Aman, com 2.313.000 ha (S 135' e 316'; W 6244' e
6523'); o Parque Nacional (PARNA) do Ja, com 2.367.333 ha (S 133' e 258; W 6121 e
6359); e a Reserva Extrativista (RESEX) do Rio Unini, com 883.352 ha (S 122 e 200; W
6131 e 6459). Contguas RDS Aman e ao PARNA Ja encontram-se, respectivamente, a
RDS Mamirau, com 1.124.000 ha e o Parque Estadual do Rio Negro Setor Norte, com
146.028 ha. Essas unidades de conservao formam, em seu conjunto, o maior bloco de
floresta tropical protegido do Brasil, com 6.900.713 ha. Todas essas unidades de conservao
esto contidas na rea definida como o Corredor Central da Amaznia.

. Geomorfologia
A imensa extenso da rea das bacias do rio Unini e do lago Aman inclui uma grande
diversidade geolgica, de solos e vegetao que afeta consideravelmente a distribuio da
biodiversidade local. A rea de estudo includa em sua quase totalidade no domnio
geolgico da formao I (FVA, 2011). Apenas uma pequena poro do trecho inferior do rio
Unini, que se estende das corredeiras at sua desembocadura no rio Negro, pertence
formao Prosperana e ao complexo Jauaperi, mais antigas, do Paleozico e
Paleoproterozico (Fig. 1.2) (FVA, 2011).
Uma caracterstica importante do terreno da bacia do rio Unini a presena de uma falha
geolgica que se situa na sua poro inferior, a cerca de 30 km da foz, exatamente onde esto
localizadas as duas nicas corredeiras da bacia (localmente conhecidas como cachoeiras de
baixo e de cima) (Fig. 1.3). A presena de corredeiras comum em outras bacias da margem
direita do baixo rio Negro e desempenha um papel importante na formao das florestas de
inundao. As plancies de inundao ocupam extenses maiores na poro oeste dessas
falhas (montante) do que na poro leste (Fig. 1.4), sugerindo que as corredeiras controlam o
fluxo da gua e, consequentemente, a distribuio das plancies de inundao (Forsberg et al.,
2000).

7

Fig. 1.1. Regio de estudo destacando a localizao das bacias do rio Unini e do lago Aman, Amaznia Central, Estado do Amazonas,
Brasil, e as unidades de conservao da rea.

8

Fig. 1.2 Mapa das formaes geolgicas das bacias do rio Unini e lago Aman (AM), retirado de FVA (2011).

9

Fig. 1.3 Corredeiras do rio Unini na estao seca. (A) cachoeira de baixo e (B) cachoeira de cima.

Fig. 1.4 Imagem de satlite de radar JERS mostrando o alinhamento das corredeiras das bacias dos rios Caurs,
Unini, Ja, Carabinani e Puduari, durante o perodo de cheia de (AM). possvel notar a presena de reas de
plancie de inundao (em cinza claro) mais extensas a oeste das corredeiras.

10

O rio Unini um dos maiores tributrios do baixo curso do Rio Negro. Sua bacia possui
2.689.644 ha e est inclusa, em quase sua totalidade, em trs unidades de conservao (RDS
Aman, PARNA do Ja e RESEX do Rio Unini) (FVA, 2009). Sua calha principal se estende
por cerca de 720 km, contudo, se sua extenso for medida considerando as menores distncias
percorridas atravs de suas vrzeas alagveis, o rio Unini possui cerca de 430 km (Fig. 1.5).
Sua malha hidrogrfica possui cerca de 1.500 nascentes e mais de 1.000 lagos de meandros
abandonados (FVA, 2011). Os principais corpos dgua da bacia do Unini so os rios Preto,
Pauini, Arara, Papagaio e o prprio rio Unini. Um igarap de grande porte contribuinte direto
do rio Unini que tambm pode ser destacado o igarap Solimezinho (Fig. 1.6).
Fig. 1.5. Ilustrao mostrando as diferenas nas medies de extenso fluvial atravs do canal principal e das
vrzeas alagveis.

O rio Unini, assim como a maior parte dos rios da regio, um rio de gua preta (Forsberg et
al., 2001). Isso se deve ao alto contedo de carbono orgnico dissolvido e/ou presena de
solutos orgnicos hmicos, originrios da decomposio da matria orgnica em solos
podzlicos, algo comum em rios que se originam na floresta da prpria plancie amaznica e
que torna o pH das guas bastante cido (Sioli, 1985). Durante o estudo, no entanto, foram
encontrados alguns igaraps com caractersticas limnolgicas distintas, apresentando gua
clara ou levemente turva/barrenta (ver adiante, seo locais de coleta).

11

Fig. 1.6 (A) Imagem de satlite evidenciando as sub-bacias amostradas nas bacias do rio Unini e do lago Aman, Amaznia Central, AM,
Brasil.

12

Fig. 1.6 (B) Imagem de satlite com os principais corpos dgua da bacia do rio Unini mostrando as localidades de amostragem,
Amaznia Central, AM, Brasil. A legenda destaca o tipo de corpo dgua que representa cada local de coleta.

13

O lago Aman apresenta caractersticas limnolgicas bastante distintas, pois sua poro
inferior influenciada pelas guas brancas dos parans da plancie do rio Japur (Silva-Jr,
2004). O terreno onde so encontrados alguns contribuintes do Aman formado por aluvies
(FVA, 2011). Um dos igaraps contribuintes, o igarap Jauacaca, possui, inclusive, uma
ligao com o prprio rio Japur (Fig. 1.7). No entanto, a maior parte dos igaraps formada
em reas de floresta, possuindo gua preta. Mesmo assim, o lago e a poro inferior dos
igaraps contribuintes possui, de forma geral, o pH levemente cido, s vezes neutro.
A situao geogrfica da bacia do rio Unini, cujas cabeceiras avanam em direo a reas
baixas e sazonalmente alagveis das cabeceiras de igaraps contribuintes do lago Aman e
tambm da bacia do rio Piorini (afluente do rio Solimes), peculiar, pois possvel que haja
uma ligao fsica atual (ao menos sazonal) ou recente entre as duas bacias (Fig. 1.8), o que
diminuiria a distncia entre os tributrios amostrados (Tabela 1.1).

Fig. 1.7 Mapa com os principais corpos dgua da bacia do lago Aman, Amaznia Central,
AM, Brasil. Detalhe da ligao com o rio Japur atravs do igarap Jauacaca.

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Fig. 1.8. Mapa da regio de estudo destacando as bacias do lago Aman (laranja) e do rio Unini (roxo), Amaznia Central, AM, Brasil. A
imagem em detalhe, oriunda de banda-L de radar JERS, indica as cabeceiras das bacias do lago Aman e rio Unini, e da bacia adjacente do
rio Piorini (afluente do rio Solimes). As setas azuis no detalhe indicam a direo do fluxo da gua.

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Tabela 1.1. Distncias geogrficas aproximadas (em quilmetros) entre as localidades mais
prximas de cada tributrio, atravs da foz dos rios (diagonal superior) ou atravs das
cabeceiras de cada drenagem (diagonal inferior).
Tributrio 1 2 3 4 5 6 7 8
1. Ig. Bar (AM1) - 30 1155 1145 1100 1040 1020 990
2. Ig. Ubim (AM2) 30 - 1125 1115 1080 1010 990 960
3. Alto rio Unini (UN1) 160 190 - 10 45 115 135 165
4. Preto (UN2) 60 90 10 - 35 105 145 155
5. Arara (UN3) 185 210 45 35 - 70 90 120
6. Solimezinho (UN4) 255 285 115 105 70 - 20 50
7. Pauini (UN5) 270 300 135 145 90 20 - 30
8. Papagaio (UN6) 300 330 165 155 120 50 30 -

. Clima e pluviosidade
O clima na regio quente constantemente mido, com umidade relativa variando entre 85%
e 95% e temperaturas mdias anuais variando entre 26,0
o
C e 26,7 C (FVA, 2009).
Os aspectos hidrolgicos relativos quantidade de chuvas e variao do nvel do rio Unini
foram analisados com base em dados fornecidos pelo CPRM (Servio Geolgico do Brasil)
nas estaes de monitoramento hidrometeorlogico das comunidades do Manapana e da Vista
Alegre, ambas localizadas no PARNA do Ja, s margens do rio Unini. A pluviosidade mdia
na regio de cerca de 2.590 mm anuais, com duas estaes bem marcadas (Fig. 1.9a e I.9b).
Na estao seca, que vai de julho/agosto a outubro/novembro, as chuvas no costumam
ultrapassar 200 mm/ms, sendo setembro o ms que apresenta as menores precipitaes, com
cerca de 120 mm em mdia. Na estao chuvosa, que pode variar de novembro/janeiro a
junho, o perodo com as maiores pluviosidades mdias vai de maro a maio, quando, em
muitas ocasies, as precipitaes ultrapassam 300 mm/ms.
Na rea do lago Aman, o clima e o padro de pluviosidade so bastante similares aos
descritos acima para a bacia do rio Unini. As temperaturas so altas durante o ano inteiro, com
mdia anual de cerca de 27 C (Hercos et al., 2009). Em uma consulta aos dados de
pluviosidade da rea do lago Aman, no foi possvel obter uma srie anual completa, sendo
utilizados nesta caracterizao os dados de precipitao da cidade de Tef, localizada a 75 km
do lago Aman. A precipitao mdia de cerca de 2.350 mm anuais, tambm com duas
estaes bem marcadas (Fig. 1.9c). A estao seca vai de junho a outubro, com os menores
ndices de precipitao encontrados no ms de agosto, com uma mdia pouco superior a 100
mm/ms. J a estao chuvosa se inicia em novembro/dezembro e se estende at maio, sendo
os meses de maro e abril os mais chuvosos, com mdias superiores a 280 mm/ms.

16

Fig. 1.9 Pluviosidade mdia mensal no perodo de 2005 a 2012 nas estaes do Manapana (a)
e da Vista Alegre (b), no rio Unini, e na estao de Tef (c), localizada a 75 Km do lago
Aman, estado do Amazonas.

. Regime fluvial
O regime fluvial encontrado no lago Aman regido basicamente pelo pulso de inundao
dos rios Japur e Solimes, ou seja, os nveis mximo e mnimo esto mais relacionados ao
nvel desses rios do que s chuvas locais. A amplitude mdia anual do nvel da gua
encontrada em rea adjacente ao lago Aman (lago Mamirau, localizado a 50 km do lago
Aman) foi de 10,6 m, com mxima de 13,47 m (Ramalho et al., 2009). Medidas da cota da
gua tomadas em alguns anos no lago Aman mostram que o pulso de inundao na rea
similar ao encontrado em Mamirau, com variao em torno de 10 m (Fig. 1.10), sendo o pico
da cheia (Fig. 1.11a) nos meses de junho e julho e o menor nvel (Fig. 1.11b) encontrado em
outubro (Hercos et al., 2009). Durante o perodo das cheias, grandes reas florestadas nas
margens do lago Aman e igaraps contribuintes so inundadas (Fig. 1.12), provendo novos
habitats e disponibilizando recursos para a biota aqutica. Os igaraps contribuintes do lago
Aman, no entanto, seguem um regime influenciado em parte pelo pulso de inundao do

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lago Aman. medida que se segue na direo de terras mais altas e de suas cabeceiras, a
vazo e o nvel dos igaraps passam a refletir as chuvas locais. Por exemplo, no incio do
perodo das chuvas nos meses de novembro a janeiro, a poro alta dos igaraps j se
encontra com as margens inundadas e grande vazo, enquanto que nas partes mais prximas
ao lago, ainda possvel encontrar praias nas suas margens (observao pessoal).

Fig. 1.10. Variao diria do nvel gua na desembocadura do lago Aman (AM) entre 2001 e
2003. Fonte: Dados do Grupo de Pesquisa em Mamferos Aquticos Amaznicos do IDSM.

Fig. 1.11. Variao sazonal no nvel da gua na Casa do Bar, base de pesquisas do IDSM, no
lago Aman, Amaznia Central (AM, Brasil), durante o perodo de cheia (a) e seca (b) de
2007.

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Fig. 1.12. Mosaico de imagens de satlite JERS banda-L mostrando a Lago Aman e reas
adjacentes no perodo da cheia (A) e da seca (B) no perodo de setembro de 1995 a maro de
1997. A poro de colorao clara s margens dos rios indica as reas alagadas. Fonte das
imagens de satlite JERS banda-L:
http://wetlands.jpl.nasa.gov/products/GRFM_data/sar_ortho_high/sar_high_ortho.html.

O regime fluvial do rio Unini apresenta um padro de variao que depende da poro
considerada da bacia. Em razo das duas corredeiras (cachoeira de baixo e cachoeira de cima,
como so conhecidas na regio) localizadas a 33 km e 40 km da foz, respectivamente, o rio
Unini, a jusante das corredeiras, completamente influenciado pelo nvel do rio Negro,
apresentando uma maior amplitude de variao do que locais a montante das corredeiras (Fig.
1.13). De acordo com os dados da estao de Moura, situada na margem direita do rio Negro,
30 km a montante da foz do Unini, o nvel da gua varia em mdia pouco menos de 11 metros
entre a cheia e a seca de cada ano, podendo chegar a 13 metros. As menores vazes ocorrem
entre outubro e dezembro e as maiores em junho e julho (Fig. 1.14a). A montante das
corredeiras, o rio Unini apresenta um regime fluvial independente de outras regies, com seu
pulso respondendo s chuvas locais. O nvel da gua pode variar em at 8,4 m, com amplitude
mdia de 7,07 m. Os meses de maior vazo so junho e julho, o que corresponde ao final da
estao chuvosa, e o menor nvel normalmente observado no ms de outubro (Fig. 1.14b).
Em funo da grande extenso da calha principal do Unini e da grande rea da bacia, o pulso
de inundao tambm apresenta alguma variao de acordo com o gradiente longitudinal. Por

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exemplo, durante as expedies de coleta no rio Unini, foi observado que a amplitude de nvel
na desembocadura do rio Preto, a cerca de 400 km da foz do rio Unini, no alcana seis
metros.
A rea de estudo totalmente coberta com uma densa rede de pequenos riachos, conhecidos
como igaraps de terra firme, cuja dinmica do nvel da gua no apresenta, necessariamente,
o mesmo padro dos rios principais, mas sim variaes em escalas temporais muito menores e
com uma frequncia muito maior. As vazes desses corpos dgua respondem de forma rpida
s chuvas dirias. Igaraps de terra firme so conhecidos por no apresentarem uma plancie
de inundao e um pulso previsvel (J. Zuanon, comunicao pessoal), contudo, na bacia do
rio Unini, durante o perodo de estudo, alguns igaraps apresentaram grandes reas alagadas
em suas margens, que assim permaneceram por um perodo de pelo menos um ms sem
interrupes.

Fig. 1.13 Nvel da gua na foz do rio Unini na cheia, julho de 2009, e seca, janeiro de 2010,
mostrando uma variao de 9,1 m. Vale destacar que, no pico da cheia, o nvel atingiu cerca
de 1 m a mais no incio julho de 2009 e 1,5 m a menos em dezembro de 2009 do que o
registrado nas fotografias.

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Fig. 1.14. Variaes mensais mdia, mdia das mximas e mdia das mnimas, do nvel da
gua nas estaes de (a) Moura, na margem direita do baixo rio Negro, e (b) Manapana, no
mdio rio Unini, entre os anos de 2005 e 2012, e (c) variaes dirias no nvel da gua do rio
Unini na estao de Manapana durante o perodo de coletas deste estudo, Amaznia Central,
AM, Brasil. As barras no grfico inferior correspondem aos perodos de cada coleta.

. Tipos de vegetao
A rea de estudo apresenta um alto grau de conservao, com a predominncia de matas
primrias, rios, lagos e nascentes praticamente intocados. Na bacia do rio Unini, so
encontrados quatro tipos principais de vegetao (FVA, 2011). As florestas ombrfilas densas
(Fig. 1.15a) so as mais extensas, cobrindo pouco mais da metade da rea da bacia, seguidas
pelas florestas de contato terra firme/campinarana (cerca de 30%), florestas de igap (11%)
(Fig. 1.15b) e campinaranas (5%). A distribuio dessas formaes fitofisionmicas segue um
gradiente desde a beira dos rios ou igaraps, onde so encontradas as florestas de igap, at as
reas mais elevadas onde ocorrem as campinaranas e as florestas de contato terra
firme/campinarana (FVA, 2011). Nas cabeceiras do lago Aman so encontradas,
principalmente, florestas ombrfilas densas, florestas de contato terra firme/campinara e, nas

21

margens dos igaraps e do lago Aman, florestas de igap. No entanto, as reas da vrzea
prximas desembocadura do lago Aman, ao rio Japur e seus parans apresentam
vegetao de floresta ombrfila densa aluvial e florestas de restinga alta e restinga baixa (Fig.
1.15c) (Hercos et al., 2009), semelhantes s encontradas nas vrzeas do rio Solimes e outros
rios de gua branca.
Os ambientes de floresta alagada so particularmente importantes para a biodiversidade
aqutica, visto que a produtividade primria nas reas alagveis a principal fonte de carbono
para peixes na Amaznia Central (Forsberg et al., 1993). Os igaps tambm servem como
fonte de proteo contra predadores e como corredor para disperso de formas jovens ou
espcies de peixes especialistas de floresta alagada (Piggot et al. 2011)

Fig. 1.15. Fotografias ilustrativas de (A) floresta de terra firme, no rio Trombetas (PA), (B)
floresta de igap no rio Solimes em Tef (AM), durante o perodo de cheias e (C) floresta
alagada de vrzea de rios de gua branca no rio Japur (AM).

. Presena humana
A poro da RDS Aman que se situa na regio do Mdio Solimes, ou seja, as reas do Lago
Aman e entorno (rea da vrzea de guas brancas adjacente ao Rio Japur), possui uma

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populao de cerca de 3.500 habitantes, distribudos em 84 comunidades ou localidades (78
assentamentos residentes) (IDSM, 2011). Desses assentamentos, apenas as comunidades
localizadas s margens do prprio lago Aman encontram-se em reas de terra firme, as
demais esto em reas de vrzea, muitas delas em locais passveis de alagamento temporrio
durante o perodo das cheias. Nas reas de terra firme, a principal atividade a agricultura da
mandioca, com a pesca sendo desenvolvida majoritariamente para subsistncia, com pouca ou
nenhuma importncia na renda das famlias (Mendona, 2007).
A populao que reside na bacia do rio Unini possui pouco mais de 600 habitantes
distribudos em nove comunidades (dados atualizados de FVA, 2011), sendo uma localizada
na RDS Aman, duas na RESEX do Rio Unini e seis no PARNA Ja. As atividades
econmicas de maior representatividade na renda das famlias so a agricultura da mandioca e
o extrativismo de espcies vegetais como a colheita da castanha, a extrao dos cips titica,
amb e timb-au. A contribuio na renda gerada com a venda de artesanato, criao animal
e pesca complementar e varivel (FVA, 2011). A atividade de guia turstico de pesca
esportiva, at o ano de 2008, quando a atividade foi judicialmente suspensa at regularizao,
tambm apresentava uma grande importncia sazonal para algumas famlias residentes. A
pesca de peixes ornamentais concentrada basicamente em uma nica espcie, o acar-disco
Symphysodon discus, mas at recentemente, moradores declararam ter realizado a pesca do
aruan Osteoglossum ferreirai tambm para finalidades ornamentais.

. Aspectos da ictiofauna da regio
Os rios que pertencem bacia amaznica abrigam a ictiofauna de gua doce mais
diversificada no mundo (Lowe-McConnell, 1999), com estimativas que alcanam 5.000
espcies (Santos & Ferreira, 1999). Uma grande poro dessa diversidade composta de
espcies de pequeno porte que habitam pequenos rios de plancie de inundao e igaraps, tal
como aqueles encontrados na bacia do rio Negro e seus tributrios. Essas espcies se
beneficiam do pulso de inundao, que promove variaes sazonais no nvel dos corpos
dgua em at 16 m, inundando grandes reas de floresta nas plancies marginais (Goulding,
1997), provendo abrigo, fontes de alimento e a possibilidade da mistura de populaes dessas
espcies, conhecidas como especialistas na floresta de inundao (Piggot et al., 2011).
A ictiofauna Amaznica tem sido alvo de estudos e levantamentos desde o incio das
exploraes na Amaznia, como aquelas dos naturalistas britnicos Wallace e Bates (Wallace,

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2002) na dcada de 1850. No entanto, nem os mais de 150 anos de estudo ou mesmo o
elevado nmero de espcies registrado at o presente so indicativos de que o conhecimento
atual a respeito da ictiofauna da regio esteja satisfatoriamente consolidado. A vastido da
regio com grandes reas bem preservadas e de acesso complicado tornam difcil a tarefa de
estudar os rios amaznicos. Existem, ainda, muitas espcies espera de descrio formal e
outras tantas a serem descobertas (FVA, 2011).
A regio do presente estudo inclui rios de duas ecorregies distintas. A bacia do lago Aman
est includa na ecorregio do Amazonas ocidental enquanto o rio Unini situa-se na ecorregio
do Rio Negro (Albert et al., 2011), ambas esto includas entre aquelas que apresentam a
ictiofauna mais diversa. De acordo com dados compilados em 2008 e organizados por Albert
et al. (2011), o Amazonas ocidental apresenta 910 espcies, sendo 203 exclusivas dessa
ecorregio, enquanto o Rio Negro e seus tributrios apresentam 668 espcies, das quais 91 so
endmicas. Apesar de serem ecorregies adjacentes (e conectadas na confluncia dos rios
Negro e Solimes) e do grau de endemismo baixo comparado s outras ecorregies da
Amrica do Sul (Albert et al., 2011), pode-se esperar que a composio da ictiofauna seja de
certa forma distinta por conta das caractersticas ambientais de cada ecorregio.
O Rio Negro, principal afluente da margem esquerda do rio Amazonas e segundo maior
tributrio da bacia em volume dgua (Goulding et al., 2003), um dos poucos tributrios do
Amazonas razoavelmente bem estudado (Goulding et al., 1988; Garcia 1995). Mesmo assim,
seus nicos afluentes razoavelmente amostrados at recentemente eram o rio Ja, um tributrio
de seu baixo curso onde foram registradas pouco mais de 300 espcies de peixes (FVA, 2009), e o
rio Branco, onde foram registradas cerca de 540 espcies de peixes (Ferreira et al., 2007).
J para a bacia do rio Unini, at o momento, s havia o registro de trs estudos sobre peixes.
Um quarto estudo (Geisler & Annibal, 1986) menciona o rio Unini como possvel, mas
improvvel, limite sul da rea de ocorrncia do cardinal Paracheirodon axelrodi (Characidae),
fato no corroborado durante as coletas do presente trabalho. Willis et al. (2007; 2010)
utilizaram amostras de tucunars Cichla monoculus, C. orinocensis e C. temensis coletados no
rio Unini para um estudo de filogenia molecular e filogeografia do gnero utilizando
marcadores mitocondriais (D-loop, citocromo b e ATPase 6/8). Schneider et al. (2012)
utilizaram espcimes de um igarap tributrio do baixo Unini em um estudo de filogeografia
de Carnegiella strigata utilizando ATPase 6/8. No ano de 2004, a Fundao Vitria
Amaznica organizou uma expedio de levantamento na bacia do rio Unini, onde foram

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realizadas coletas de ictiofauna em algumas localidades prximas ao igarap Solimezinho
(UN4) (FVA, 2009). Antes das coletas do presente estudo, os dados dessa expedio consistiam
no nico inventrio da ictiofauna da bacia. Nessa expedio, foram registradas 124 espcies
pertencentes a 33 famlias de sete ordens. A composio de espcies foi similar esperada para a
bacia amaznica (Lowe-McConnell, 1999). A ordem com mais espcies foi Characiformes
(49%), seguida dos Siluriformes com 28% da riqueza total (FVA, 2009). A comparao dos
dados de FVA (2009) com os registros da ictiofauna do rio Ja j dava a indicao de que essas
bacias possuem conjuntos faunsticos diferenciados, com 49 espcies do rio Unini no
encontradas no rio Ja. O registro de espcies tpicas ou muito comuns em ambientes de guas
brancas foi sugerido como indcio de uma possvel conexo histrica entre as bacias do Japur-
Solimes e o rio Unini (FVA, 2009). As espcies mencionadas so: o acar-vinagre Hypselecara
coryphaenoides e o papa-terra Geophagus proximus (Cichlidae), as piabas Hemigrammus analis,
H. bellottii e H. ocellifer e a piaba-dentuda Agoniates halecinus (Characidae), o peixe-lpis
Nannostomus trifasciatus (Lebiasinidae), o bagre banjo Pterobunocephalus cf. dolichurus
(Aspredinidae) e Rivulus ornatus (Rivulidae). Nas coletas realizadas no presente estudo em
diversos corpos dgua na bacia do Unini, onde se registraram cerca de 410 espcies pertencentes
a 49 famlias e 11 ordens, foram encontradas outras espcies conhecidas at ento apenas para
tributrios do Solimes e alto Amazonas, como o neon Paracheirodon innesi (Characidae) e o
sarap Steatogenys ocellatus (Hypopomidae) e outras espcies ainda no descritas tambm
encontradas em igaraps tributrios do lago Aman. A composio foi prxima esperada para a
bacia Amaznica, com as ordens Characiformes, Siluriformes e Perciformes representando
47,9%, 27,6% e 12,9%, respectivamente, das espcies registradas.
A bacia do lago Aman possui um histrico de pesquisas enfocando sua ictiofauna, e sua
biodiversidade como um todo, muito mais extenso do que o dos tributrios do Rio Negro, em
especial o rio Unini. So bastante numerosos os estudos de taxonomia de peixes que se
utilizaram de exemplares coletados na rea, especialmente a partir do ano 2000, quando as
pesquisas no Aman comearam a ser apoiadas pela Sociedade Civil Mamirau e Instituto de
Desenvolvimento Sustentvel Mamirau (e.g. Kullander, 1986; Crampton et al., 2004a;
2004b; Sousa et al., 2005; Barata & Lazzarotto, 2008; Costa & Lazzarotto, 2008). O primeiro
inventrio completo, porm, s foi publicado oficialmente no ano de 2009 em um livro
enfocando a ictiofauna ornamental da RDS Aman (Hercos et al., 2009). Hercos et al. (2009)
compilam as informaes de diversos projetos de pesquisa realizados no lago Aman e

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adjacncias incluindo trs levantamentos que se utilizaram de metodologias distintas, chegando a
um total de 330 espcies, pertencentes a 43 famlias e 12 ordens. Mesmo com dados de mais de
10 anos de amostragens, Queiroz & Hercos (2011) destacam que a diversidade da ictiofauna da
bacia do lago Aman no foi acessada por completo. de se ressaltar que a maior parte dos
ambientes estudados apresentam guas pretas, sendo poucos os parans e lagos de guas brancas
amostrados. Os igaraps de terra firme e as cabeceiras dos igaraps maiores tambm no foram
foco de nenhuma pesquisa at o momento. As diversas pesquisas realizadas na rea, contudo, j
renem informaes sobre a biologia e ecologia de peixes que permitiram a elaborao de um
plano de manejo para pesca ornamental no lago Aman e seus tributrios incluindo 19 espcies
(Queiroz & Hercos, 2011), das quais 14 tm ocorrncia registrada tambm no rio Unini.

Coleta dos exemplares
Os peixes foram coletados em diversos corpos dgua (Figs. 1.6 e 1.16), incluindo a calha
principal dos rios, lagos, igaraps de grande porte e igaraps de terra firme contribuintes dos
principais formadores do rio Unini (Alto Rio Unini UN1, Rio Preto UN2, , Rio Arara UN3,
Igarap Solimeszinho UN4, Rio Pauini UN5 e Rio Papagaio UN6) e do lago Aman. Para
isso, foram utilizados diversos apetrechos de coleta (Fig. 1.17), em especial rapichs (pu
quadrado de 50 cm de lado com cabo, malha <1 mm), redinhas (10 m x 3 m, malha <1 mm) e
arrasto manual (24 m x 4 m, malha 5 mm). Foram realizadas coletas complementares com redes
de espera, mas as espcies registradas no compem o foco desta tese. Com exceo de espcimes
selecionados para anlises genticas, os quais foram fixados em lcool 96%, os peixes foram
fixados em formol 10% e, em laboratrio, transferidos para recipientes contendo lcool 70%.
As amostragens foram feitas em ocasies separadas para as drenagens do rio Unini e do lago
Aman. No rio Unini, foram realizadas cinco expedies de cerca de 30 dias cada, sendo uma
expedio exploratria (piloto) em julho/agosto de 2009 e quatro expedies sazonais no ano
de 2010: Enchente (Jan-Fev), Cheia (Abr-Mai), Vazante (Ago-Set) e Seca (Nov-Dez) (Fig.
1.14). No total, foram amostradas 167 localidades (Fig. 1.6B), sendo 11 fixas (coletas nas
quatro campanhas sazonais) e mais 10 localidades com amostragens em trs ocasies. Os
exemplares foram coletados, em sua maioria, durante amostragens desenhadas para a
descrio da comunidade de peixes das localidades.
No lago Aman, foram realizadas duas expedies de curta durao (janeiro de 2010 e agosto
de 2011) com coletas direcionadas apenas para as espcies-alvo, totalizando 16 localidades de

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amostragem (Figs. 1.6 e 1.7). Apesar das duas expedies no Aman terem sido planejadas
para ocorrerem no perodo de guas baixas, em ambas as ocasies o nvel da gua estava bem
acima do esperado para a estao, prejudicando a coleta, sobretudo nos igaraps contribuintes
da parte baixa do lago. Sendo assim, no foi possvel coletar exemplares suficientes para uma
anlise entre populaes distintas de diferentes localidades dentro da bacia do lago Aman.

Fig. 1.16 Diferentes ambientes e tipos de corpos dgua amostrados nas bacias do lago Aman e rio
Unini entre 2009 e 2011. (A) igaraps de terra firme; (B) igaraps de grande porte; (C) praias em rios
principais; (D) margem com vegetao em rios principais; (E e F) lagos.

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Locais de coleta
Das 167 localidades de coleta, 16 foram localizadas na bacia do lago Aman e 151 na bacia
do rio Unini (Fig. 1.6). Na ocasio de cada coleta, foram registrados os seguintes parmetros
limnolgicos: temperatura, oxignio dissolvido (OD), pH e condutividade, e, em igaraps de
terra firme, parmetros de estrutura do habitat. A partir da 2 expedio no rio Unini, os
parmetros ambientais da gua foram medidos com auxlio do medidor multiparmetros YSI
556 (Yellow Springs Instruments), com exceo do pH, medido com o medidor porttil de pH
200A (Analyser). Na expedio piloto, a temperatura foi medida com auxlio de um
termmetro de mercrio, o oxignio dissolvido na gua medido atravs de titulao qumica
pelo protocolo de Winckler (Golterman, 1969) e o pH com pHmetro de bolso pHep+. Nessa
ocasio, no foi possvel realizar medies de condutividade da gua. Os dados das medies
so apresentados resumidamente na Tabela 1.2.

Fig. 1.17 Fotografias ilustrativas dos apetrechos utilizados na coleta dos exemplares nas bacias do rio Unini e
lago Aman entre 2009 e 2011. (A) rapich utilizado nas coletas; (B) coleta com redinha; (C) coleta com arrasto
de praia.

No foram observadas diferenas significantes entre os parmetros fsico-qumicos
mensurados em sub-bacias distintas (Tabela 1.2; Fig. 1.18a e 1.18b), com exceo de trs
localidades no Aman que apresentaram valores de condutividade bastante elevados,
possivelmente em virtude da influncia do terreno da bacia do rio Japur ou das prprias

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guas desse rio. Pode-se perceber, no entanto, que os diferentes tipos de corpo dgua
apresentaram caractersticas fsico-qumicas particulares e a maioria das localidades se agrupa
de forma gradual relacionada ao porte dos mesmos (Fig. 1.18a). Os igaraps de terra firme, os
menores corpos dgua aqui estudados, encontravam-se sempre sombreados. Por conta disso,
so os ambientes que apresentaram as menores temperaturas e pouca variao ao longo do
ano, mesmo considerando as variaes na vazo entre as estaes seca e chuvosa.
Provavelmente por conta do pequeno porte, os igaraps de terra firme apresentaram grande
variao no pH, oxignio dissolvido e condutividade (Tabela 1.2). A variao desses
parmetros no foi da mesma magnitude nos outros corpos dgua amostrados, provavelmente
em decorrncia do volume de gua que acaba produzindo um efeito de tamponamento,
diminuindo a velocidade das mudanas na qualidade da gua. Ao contrrio, os corpos dgua
maiores encontram-se bem mais expostos luz solar, o que acarreta em uma maior amplitude
na temperatura da gua.
Estruturalmente, as sub-bacias amostradas apresentaram diferenas particulares em alguns
aspectos importantes como o tamanho, sinuosidade, vegetao nas margens, e at a colorao
da gua em determinadas estaes do ano. Dentro da bacia do rio Unini, os tributrios que
englobam as maiores reas de drenagem so o alto rio Unini (UN1) e o rio Pauini (UN5), com
cerca de 480.000 e 560.000 ha, respectivamente, seguidos pelo rio Preto (UN2) e rio Papagaio
(UN6) (Tabela 1.3). Os menores tributrios amostrados so o rio Arara que, apesar de possuir
mais de 130km de extenso, tratado por igarap por alguns moradores locais, e o igarap
Solimezinho (Tabela 1.3). O alto rio Unini (UN1) e o rio Pauini (UN5) so rios mais largos,
que apresentam alternncia entre trechos bem sinuosos e trechos retilneos, esses ausentes ou
raros nos demais tributrios. Em ambos podemos encontrar palmeiras joari Astrocaryum
jauari (Arecaceae) em abundncia nas margens e uma grande quantidade de lagos ao longo de
toda a sua calha, formados tanto por meandros como braos de rio abandonados. O trecho
inferior do rio Preto (UN2) prximo de sua foz no rio Unini tambm apresenta uma grande
quantidade de lagos, algo que no ocorre a partir de cerca de 50 km a montante.
Por razes desconhecidas, possivelmente em funo de particularidades do solo, a vegetao
em cada tributrio diferente. O rio Arara (UN3) que apresenta a vegetao mais particular,
com uma grande quantidade de palmeiras buritiranas Mauritiella armata (Arecaceae). Os
frutos das buritiranas so muito apreciados pelas araras avistada em grande bandos ao longo
de suas margens, o que torna o nome deste rio bastante adequado.

29

Tabela 1.2. Parmetros fsico-qumicos da gua em cada sub-bacia da rea de estudo, de
acordo com o tipo de corpo dgua amostrado. Os dados apresentados consistem do valor
mdio e da amplitude encontrada.
Tributrio

N Temp. [C] pH
Condutividade
[S/cm
2
]
Oxignio Dissolvido
[mg/L]
Ig. Bar (AM1)

Igarap de terra firme 2 No medido No medido No medido No medido
Igarap de grande porte 6 25,9 (25,6-26,2) 6,33 (6,24-6,41) 56,9 (55,2-58,6) 6,23 (6,01-6,44)

Ig. Ubim (AM2)
Igarap de terra firme 1 24,8 5,87 27,4 5,88
Igarap de grande porte 3 No medido No medido No medido No medido

Alto rio Unini (UN1)
Rio principal 13 28,1 (26,2-30,6) 5,67 (4,61-6,46) 19,5 (11,0-23,0) 2,07 (0,59-4,60)
Lago 2 29,7 (25,6-33,9) 6,05 (5,46-6,64) 26,0 (11,0-35,0) 1,79 (0,63-4,24)
Igarap de terra firme 4 25,2 (24,0-26,0) 6,08 (5,51-6,81) 19,06 (8,0-33,0) 3,85 (5,92-0,78)

Rio Preto (UN2)
Rio principal 19 27,1 (24,9-29,8) 5,58 (4,90-6,50) 22,3 (15,5-35,0) 1,81 (1,03-2,81)
Lago 1 30,6 (29,8-31,3) 5,72 (5,69-5,75) 20,0 (18,0-22,0) 2,44 (1,08-4,01)

Rio Arara (UN3)
Rio principal 10 27,68 (26,0-29,6) 5,2 (3,2-6,54) 20,33 (16,0-26,0) 2,28 (1,70-2,93)

Ig. Solimezinho (UN4)

Rio Pauini (UN5)
Rio principal 13 27,5 (25,5-29,6) 5,81 (5,45-6,50) 14,38 (9,4-19,0) 1,70 (0,85-3,32)
Lago 3 28,15 (25,3-30,5) 5,80 (5,26-6,21) 15,3 (10,6-21,0) 1,52 (0,70-2,53)

Rio Papagaio (UN6)
Rio principal 2 No medido No medido No medido No medido
Igarap de terra firme 1 No medido No medido No medido No medido

Mdio/Baixo rio Unini
Rio principal 12 30,12 (28,7-31,04) 5,85 (5,34-6,57) 17,7 (12,0-20,0) 2,17 (0,97-5,24)
Lago 2 29,06 5,40 38,0 2,17
Igarap de terra firme 1 25,24 No medido 7,0 5,49
Igarap de grande porte 1 27,35 5,68 14,0 1,64

30

Fig. 1.18. Grfico resultante de anlise de componentes principais (PCA) utilizando parmetros fsico-qumicos
da gua medidos nas localidades de coleta. Na figura superior (A), as cores indicam o tipo de corpo dgua, e na
figura inferior (B), as cores indicam a campanha de coleta.

31

O igarap Solimezinho (UN4) possui uma caracterstica particular que justifica seu nome.
Durante os meses de seca, suas guas carregam sedimentos que tornam suas guas barrentas,
bastante contrastante com a colorao do rio Unini. Por alguma razo, esse fato no se refletiu
nos parmetros fsico-qumicos medidos nesse tributrio. De acordo com informaes dos
moradores locais, outros igaraps da bacia do rio Unini apresentam dinmica similar em
relao colorao da gua. So conhecidos pelo menos trs igaraps que recebem o nome de
igarap Branquinho por conta da colorao barrenta das guas no perodo de seca.
Os igaraps que drenam para o lago Aman apresentam caractersticas bastante distintas dos
tributrios do rio Unini que so reflexo no apenas do seu porte reduzido. Em funo da
grande amplitude do nvel da gua no lago Aman, praticamente todo o trecho inferior dos
igaraps acaba sendo represado pelas guas do lago durante a cheia, reduzindo drasticamente
a velocidade da correnteza. As guas do lago Aman (bacia do rio Japur) acabam tambm
influenciando a qualidade fsico-qumica dos trechos inferiores dos igaraps que, ao contrrio
do que caracterstico para ambientes de gua preta na Amaznia (Sioli, 1985), apresentam
valores de condutividade da gua elevados.

Tabela 1.3. Aspectos geomorfolgicos das sub-bacias amostradas no presente estudo, bacias
do lago Aman e do rio Unini, Amaznia Central, AM, Brasil.
Sub-bacia

rea
aproximada
(ha.)
Extenso
(km) Sinuosidade
Largura
(m) canal
principal
Nmero de
lagos
Ig. Bar (AM1) 70.000 70,4 1,819 40 71
Ig. Ubim (AM2) 45.000 38,1 1,920 28 23
Alto rio Unini (UN1) 490.000 268,1 2,078 95 518
Rio Preto (UN2) 370.000 223,9 2,102 55 324
Rio Arara (UN3) 150.000 132,2 1,708 33 91
Ig. Solimezinho (UN4) 50.000 57,6 1,800 20 5
Rio Pauini (UN5) 570.000 291 1,996 80 478
Rio Papagaio (UN6) 270.000 174,6 1,799 45 197

32

Seleo das espcies para o estudo
Para atingir os objetivos desta tese, foi necessrio comparar padres de distribuio de
hapltipos e de diferenciao morfolgica em populaes de peixes com diferentes estratgias
de vida. Alm disso, foi necessrio verificar se a possvel conexo entre as bacias do rio Unini
e lago Aman atravs de suas cabeceiras ou foi efetiva para a disperso da ictiofauna. Para
tanto, as espcies utilizadas foram selecionadas de forma a atender alguns critrios:
1. Distribuio e abundncia. As espcies devem ter distribuio ampla na rea estudada e
estar presentes tanto na bacia do lago Aman como na do rio Unini. A abundncia (de
espcies e indivduos) deve ser suficiente para permitir as anlises (com quatro populaes ou
mais e pelo menos 20 indivduos adultos por populao).
2. Estratgias de vida distintas. Para essa definio, foram considerados o meso-habitat
ocupado e rea de distribuio, alm de aspectos relacionados histria de vida de cada
espcie. Foram considerados, assim, os dados de abundncia (CPUE) e frequncia de
ocorrncia das espcies e o tipo de corpo dgua onde foram coletados, definidos
simplesmente dentro das seguintes categorias: igarap de terra firme, igarap de grande porte,
rio principal ou lago.
Para se conhecer aspectos da histria de vida de cada espcie, foram consultados dados de
estudos realizados com as prprias espcies ou com espcies filogeneticamente prximas.
Foram considerados aspectos destacados por Winemiller (1989) como importantes para a
classificao das estratgias de vida, tais como: tamanho mximo da espcie (obtido pela
medio dos exemplares coletados durante o presente estudo), sazonalidade reprodutiva,
fecundidade, durao da estao reprodutiva, tipo de desova, tamanho de ovcito e ocorrncia
de cuidado parental.
3. Grupos taxonmicos distintos. A comparao de espcies com estratgias de vida diferentes
pertencentes a um mesmo grupo taxonmico poderia indicar padres que refletissem, na
verdade, um sinal filogentico. Para se reduzir ou evitar o vis filogentico, duas abordagens
distintas, mas no excludentes nem conflitantes, foram consideradas. A primeira seria utilizar
apenas espcies com estratgias de vida distintas dentro do mesmo grupo taxonmico (e.g.
famlia ou ordem). A segunda abordagem consistiria em utilizar espcies de mais de um grupo
taxonmico, mas com estratgias de vida comparveis (semelhantes).
4. Identidade taxonmica confivel. Dada a incerteza taxonmica associada a grupos
complexos, foi importante a escolha de espcies cuja identificao baseada na morfologia

33

externa fosse menos problemtica. Procurou-se, dessa maneira, evitar que espcies diferentes
fossem tratadas como uma nica unidade taxonmica. Mesmo assim, desde o incio do
estudo, no foi descartada a possibilidade de que os resultados das anlises pudessem indicar
que as populaes utilizadas pertencessem a espcies distintas dentro de um complexo.
Os diversos projetos de pesquisa conduzidos na regio antes do presente estudo permitiam
conhecer apenas a diversidade e abundncia das espcies da bacia do lago Aman. A definio
das espcies do estudo foi realizada somente aps a primeira expedio (piloto) deste trabalho
na bacia do rio Unini.
Das 243 espcies coletadas na expedio piloto, cerca de 150 tambm tm ocorrncia
registrada para o Aman. A partir desse conjunto, foi obtida uma lista de 12 espcies
candidatas que teriam exemplares fixados tanto para anlises morfolgicas ou biolgicas,
como para anlises genticas (Curimatopsis macrolepis, Carnegiella marthae, Nannostomus
marginatus, N. trifasciatus, Hemigrammus coeruleus, Iguanodectes geisleri,
Microsternarchus bilineatus, Apistogramma hippolytae, Anablepsoides micropus,
Hypoptopomatinae sp. e Rineloricaria lanceolata).
Com o aprofundamento na identificao das espcies, a continuidade das coletas no rio Unini,
e com coletas direcionadas para as espcies-alvo no Aman, essa lista foi reduzida para cinco
espcies, sendo trs Characiformes e duas Siluriformes. As espcies escolhidas foram:

. Carnegiella marthae Myers, 1927 (Gasteropelecidae) (Fig. 1.19);
. Hemigrammus coeruleus Durbin, 1908 (Characidae) (Fig. 1.20);
. Nannostomus trifasciatus Steindachner, 1876 (Lebiasinidae) (Fig. 1.21);
. Hypoptopomatinae sp. (Loricariidae) (Fig. 1.22);
. Rineloricaria lanceolata (Gunther, 1868) (Loricariidae) (Fig.1.23).

34

. Aspectos da histria de vida das espcies-alvo
Carnegiella marthae Myers, 1927 (Fig. 1.19).
Characiformes: Gasteropelecidae.

Fig. 1.19. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Carnegiella marthae da
bacia do Aman (A) e da bacia do rio Unini (B).

Conhecida popularmente como peixe-borboleta, ou borboleta-branca, C. marthae uma das
quatro espcies vlidas do gnero. De pequeno porte, alcana um comprimento padro (CP)
mximo de trs centmetros. Apresenta importncia no mercado de aquariofilia, estando
liberada para explotao comercial para fins ornamentais (Brasil, 2012), porm menos
valorizada do que sua congnere C. strigata. Segundo Weitzman & Palmer (2003), C.
A
B

35

marthae teria ocorrncia apenas para nas bacias do rio Negro e no alto rio Orinoco, mas h
registros da espcie em igaraps contribuintes do rio Trombetas (Reis, 2011), rio Madeira
(Gery, 1977), tributrios do rio Solimes (Hercos et al., 2009) at a Amaznia colombiana e
peruana (Gery, 1977). Assim como todas as espcies da famlia Gasteropelecidae, C. marthae
possui a regio torcica modificada em forma de uma grande e afilada quilha formada pela
cintura peitoral (Gery, 1977) que sustenta msculos usados principalmente para escapar de
predadores saltando para fora da gua (Wiest, 1995). Possui o corpo claro e brilhante, mais
escuro no dorso, com uma linha negra na parte abdominal que vai da base do pednculo
caudal at o focinho. As nadadeiras peitorais so enegrecidas, caracterstica que confere seu
nome na lngua inglesa (black-winged-hatchetfish). De acordo com Gery (1977), a espcie
apresenta uma grande variabilidade no nmero de raios na nadadeira anal, variando entre 22-
25 para populaes na fronteira do Brasil com o Peru e 26-30 raios em exemplares da bacia
do rio Negro. Piggot et al. (2011) identificaram duas populaes sintpicas na bacia do rio
Negro que apresentavam, respectivamente, 23-24 e 27-30 raios na nadadeira anal, cada uma
correspondendo, inclusive, a linhagens genticas distintas, possivelmente espcies crpticas.
Durante o presente estudo, as populaes tanto da bacia do lago Aman como do rio Unini
apresentaram modalmente 27 raios na anal, com variaes entre 26-29.
Carnegiella marthae uma espcie que nada prximo superfcie da gua, normalmente em
reas de remanso de igaraps de mdio e grande porte ou nos rios principais ou em lagos
marginais. Carnegiella marthae comumente encontrada em cardumes de dezenas de
indivduos, especialmente prximo s margens, em meio vegetao. Hercos et al. (2009)
reportam que a espcie habita o alto e mdio curso de igaraps em locais com condutividades
que vo desde 9,9 a 95,0 S/cm
2
. Seu micro-habitat preferencial so razes submersas nas
margens dos igaraps. uma espcie bastante frequente e abundante. Nos trabalhos de campo
do presente estudo na bacia do rio Unini, foram coletados mais de 700 exemplares em 23
localidades, em todas as sub-bacias amostradas, com CP mximo de 37,60 mm, e mdio de
21,98 mm. Seu ambiente preferencial foram as ressacas (reentrncias) nas curvas dos rios
principais ou igaraps de grande porte, especialmente em locais com vegetao marginal.
Foram encontradas em abundncia em algumas ocasies em lagos marginais. Do total, apenas
trs exemplares foram capturados em igaraps de terra firme em uma ocasio durante o
perodo das cheias, em um local alagado muito prximo sua desembocadura no rio
principal, que mais se assemelhava a um ambiente lntico. As condies ambientais nessas

36

localidades foram bem diversas, com o registro de temperaturas entre 24,8 e 31,3 C,
condutividade entre 9,0 e 58,6 S/cm
2
, oxignio dissolvido (OD) entre 0,70 e 6,44 mg/L, e
pH entre 4,46 e 5,67.
Na RDS Aman, C. marthae comea a se reproduzir com cerca de 2,3 cm CP e apresenta um
pico de reproduo no final da estao seca, com as fmeas apresentando, em mdia, 72
ovcitos maduros prontos para liberao (Hercos et al., 2009; Queiroz & Hercos, 2011).
Durante o presente estudo na bacia do rio Unini, foram encontrados tanto indivduos adultos
como juvenis em todas as estaes do ano, o que sugere uma estao reprodutiva ampla.
Apesar do pequeno nmero de exemplares dissecados (44 indivduos), a razo sexual no foi
diferente de 1:1. Fmeas reprodutivas ou desovadas tambm foram encontradas no perodo de
vazante.
Os dados e o comportamento de desova so desconhecidos para C. marthae. J sua congnere
C. strigata conhecida, em condies de aqurio, por depositar ovos na vegetao flutuante
ou razes submersas prximas superfcie da gua aps um longo processo de corte (Riehl &
Baensch, 2004; Alderton, 2005). Os ovos normalmente se depositam no fundo e eclodem
cerca de 30 horas depois e as larvas nadam livremente a partir do 5 dia. Riehl & Baensch
(2004) recomendam a retirada dos pais do tanque aps a desova, o que pode ser assumido
como ausncia de cuidado parental.
Carnegiella marthae includa nesta tese tanto nos estudos de morfologia como de gentica
de populaes.

37

Hemigrammus coeruleus Durbin, 1908 (Fig. 1.20).
Characiformes: Characidae

Fig. 1.20. Fotografia em aqurio de indivduo recm-coletado de Hemigrammus coeruleus da
bacia do rio Unini.

O gnero Hemigrammus apresenta um grande nmero de espcies conhecidas e,
recentemente, algumas espcies desse gnero foram agrupadas filogeneticamente com
diversas espcies do gnero Hyphessobrycon, indicando tanto a proximidade de parentesco
entre os gneros como tambm no monofiletismo dos mesmos (Mirande, 2009). A piaba H.
coeruleus uma espcie de pequeno porte que alcana um comprimento total (CT) mximo
de 5,8 cm (Lima et al., 2003). Sua importncia no mercado de aquariofilia ainda pequena,
mas a espcie foi recentemente liberada para explotao comercial para fins ornamentais
(Brasil, 2012). A principais bases de dados sobre peixes neotropicais definem sua rea de
ocorrncia apenas para o rio Solimes e o baixo Rio Negro (Lima et al., 2003; Buckup et al.,
2007), apesar da espcie ter sido encontrada em igaraps do baixo rio Nhamund e Trombetas
(Reis, 2011). De qualquer maneira, a espcie restrita bacia Amaznica. Assim como a
maior parte das espcies do gnero Hemigrammus, H. coeruleus possui o corpo comprimido
coberto de escamas, linha lateral incompleta, apresenta escamas sobre a base dos raios da
nadadeira caudal e duas fileiras de dentes multicuspidados no pr-maxilar (Gery, 1977). A
espcie caracterizada por uma colorao rseo-avermelhada, com duas faixas longitudinais

38

no corpo, sendo uma larga de colorao rsea que vai desde o olho (incluindo a poro
superior do olho) at a base dos raios da caudal, e a outra negra e mais estreita, adjacente
poro inferior da primeira. Possui uma mancha humeral alongada verticalmente, nadadeira
anal com 20-22 raios, com sua poro distal caracteristicamente enegrecida e uma faixa negra
na base da mesma.
Hemigrammus coeruleus uma espcie que nada solitariamente ou em grupos de poucos
indivduos nas reas de remanso de igaraps (observao pessoal). De acordo com Hercos et
al. (2009), o habitat onde a espcie mais comumente encontrada o mdio e alto curso de
igaraps, tanto em gua branca como gua preta ou mista, em locais com condutividade desde
12,95 a 72,60 S/cm
2
, sendo capturadas no meio do canal dos igaraps durante a seca ou no
igap, durante a cheia.
As coletas do presente estudo, contudo, observaram a espcie em corpos dgua de diversos
tipos, incluindo lagos marginais, rios principais, igaraps de mdio porte e igaraps de terra
firme. Nestes ltimos, a espcie foi encontra prximo suas desembocaduras no corpo dgua
principal. Na bacia do rio Unini, foram coletados mais de 750 exemplares de H. coeruleus
com tamanhos mdio, mnimo e mximo de 23,00 mm, 12,40 mm e 40,16 mm CP,
respectivamente. A espcie foi registrada em 49 localidades de todas as sub-bacias
amostradas, mas em pequeno nmero no rio Papagaio e ao longo do leito principal do rio
Unini. As condies ambientais nessas localidades foram bem diversas, com o registro de
temperaturas entre 24,8 e 29,8 C, condutividade entre 8,5 e 37,6 S/cm
2
, OD entre 0,78 e
6,68 mg/L, e pH entre 3,48 e 6,6.
At o momento, no h publicaes sobre os aspectos reprodutivos de H. coeruleus. Estudos
do Laboratrio de Ecologia de Peixes da UFRJ a partir do material coletado no rio Unini
durante os trabalhos de campo desta tese (Barros et al., 2013) mostram que a espcie se
reproduz durante o ano todo, com um pico reprodutivo no incio da enchente. Indivduos com
gnadas maduras foram encontrados em todas as estaes do ano, mas em maior frequncia
no final da seca/incio da enchente (jan/fev de 2010). Juvenis tambm foram encontrados em
todas as estaes do ano, mas com maior frequncia durante a cheia (abr/mai de 2010). O
tamanho do menor indivduo reprodutivo foi de 27,6 mm CP para machos e 26,7 mm CP para
fmeas.
Os dados e o comportamento de desova so desconhecidos para H. coeruleus, mas relatados
na literatura de aquariofilia para diversas espcies congneres e de gneros aparentados, em

39

especial, o gnero Hyphessobrycon (Riehl & Baensch, 2004). Para diversas espcies de
ambos os gneros, relatada a desova em casais ou pequenos grupos, com os ovos sendo
liberados livremente tanto na coluna dgua como na vegetao. Para algumas espcies, os
ovos eclodem aps cerca de 24 horas e as larvas nadam livremente a partir do 6 dia. Riehl &
Baensch (2004) recomendam a retirada dos pais do tanque aps a desova e destacam que
assim como a maioria das espcies de caracdeos de pequeno porte (espcies popularmente
conhecidas como tetras), as espcies de Hyphessobrycon no apresentam cuidado parental.
Por conta da falta de sucesso de adequao dos primers disponveis durante as anlises
laboratoriais e o pequeno nmero de exemplares coletados nos igaraps da bacia do lago
Aman, H. coeruleus foi includa nesta tese apenas nos estudos de morfologia, a partir de
amostras de localidades da bacia do rio Unini.

40

Nannostomus trifasciatus Steindachner, 1876 (Fig. 1.21).
Characiformes: Lebiasinidae

Fig. 1.21. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Nannostomus trifasciatus
da bacia do Aman (A) e da bacia do rio Unini (B).

Conhecido popularmente como peixe-lpis, N. trifasciatus uma das 18 espcies vlidas do
gnero (Weitzman & Weitzman, 2003; Zarske, 2013). uma espcie de pequeno porte que
pode alcanar at 3,3 cm CP e possui ampla distribuio na bacia amaznica, incluindo pases
como Bolvia, Brasil, Peru e Colmbia, rios da Guiana (Weitzman & Weitzman, 2003) e na
bacia do rio Orinoco (Gil & Martinez, 2001). A espcie bastante apreciada no mercado da
aquariofilia, sendo atualmente liberada para explotao comercial com fins ornamentais
(Brasil, 2012). Nannostomus trifasciatus caracterizado por apresentar trs faixas

41

longitudinais, sendo a faixa abdominal terminando na base dos raios posteriores da nadadeira
anal, e as faixas laterais terminando na base dos raios da caudal. Apresenta manchas
avermelhadas nas nadadeiras dorsal, anal, caudal e plvicas, e, s vezes, na poro lateral do
corpo entre as faixas longitudinais superior e mediana. Normalmente apresenta nadadeira
adiposa. muito semelhante morfologicamente a N. nigrotaeniatus e a N. marilynae (esta
ltima tambm ocorrente no rio Unini), apresentando um padro similar de colorao diurna.
Nannostomus trifasciatus uma espcie social (Riehl & Baensch, 2004), sendo normalmente
encontrada em pequenos grupos, nadando prximo superfcie dgua ou entre a vegetao,
onde ser alimentam de perifton e microinvertebrados associados a esse (Gil & Martinez,
2001). De acordo com Hercos et al. (2009), na bacia do lago Aman, a espcie apresenta
abundncia moderada, mas pode ser encontrada com frequncia ao longo de todo o ciclo
sazonal. comum no alto e mdio curso de igaraps de gua preta, ocorrendo em menor
abundncia na poro inferior dos mesmos, prximo ao lago Aman. encontrada
comumente associada vegetao aqutica, e pode ser observada no igap durante as cheias.
Foi observada em localidades com condutividade entre 8,9 e 57,1 S/cm
2
(Hercos et al.,
2009).
As coletas do presente estudo registraram a espcie amplamente distribuda na bacia do rio
Unini, em corpos dgua de diversos tipos, incluindo lagos marginais, rios principais, igaraps
de mdio porte e igaraps de terra firme. No entanto, a grande maioria (77%) dos mais de
2000 exemplares de N. trifasciatus coletados na bacia do rio Unini durante o presente estudo
foi observada nos rios principais, alm de 19% em igaraps de grande porte. Isso indica que a
espcie ocupa preferencialmente ambientes lticos de porte mdio a grande. A espcie foi
registrada em 48 localidades de todas as sub-bacias amostradas, mas ausente no baixo rio
Unini. Na bacia do lago Aman, a espcie foi registrada em diversas localidades nos igaraps
do Ubim e Bar, ambos de mdio porte. As condies ambientais nessas localidades foram
bem diversas, com o registro de temperaturas entre 25,57 e 29,6 C, condutividade entre 9,2 e
21,2 S/cm
2
, OD entre 1,7 e 6,68 mg/L, e pH entre 4,46 e 6,57. Os exemplares apresentaram
tamanhos mdio, mnimo e mximo de 23,8 mm, 14,4 mm e 33,2 mm CP, respectivamente.
At o momento, as nicas informaes sobre a reproduo da espcie em ambiente natural
esto resumidas em Gil & Martinez (2001), que destacam que, na bacia do rio Orinoco, N.
trifasciatus apresentou uma maior incidncia de exemplares maduros no ms de incio da
temporada das chuvas, e o tamanho mnimo de maturao gonadal foi de 27 mm CP para

42

fmeas e 29 mm CP para machos. Ainda segundo Gil & Martinez (2001), N. trifasciatus
possui desova total, com as fmeas podendo fazer a postura de at 280 ovcitos. Alm dessas
informaes, no foram encontradas publicaes em peridicos cientficos sobre os aspectos
reprodutivos de N. trifasciatus ou outras espcies do gnero. No entanto, estudos do
Laboratrio de Ecologia de Peixes da UFRJ com o material coletado no rio Unini durante os
trabalhos de campo desta tese (Althoff et al., 2011) produziram dados consistentes sobre a
reproduo da espcie. Na bacia do rio Unini, indivduos maduros de N. trifasciatus foram
encontrados exclusivamente no final da seca e incio da enchente indicando que a espcie se
reproduz apenas nesse perodo. Os dados sobre a estrutura de tamanho da populao refora
esse hiptese, j que indivduos juvenis foram encontrados apenas na estao cheia. Em
contraste com o indicado por Gil & Martinez (2001), o tamanho do menor indivduo
reprodutivo foi de 24,0 mm CP para fmeas e 20,3 mm para machos. A fecundidade variou
entre 123 e 219 ovcitos, com mdia foi de 171.
Riehl & Baensch (2004) sugerem para a reproduo de espcies do gnero Nannostomus o
uso de apenas um casal por vez. Dependendo da espcie, os ovos podem se aderir a plantas ou
serem depositados no fundo, mas nenhuma espcie do gnero apresenta cuidado parental.
Por conta da falta de sucesso de adequao dos primers disponveis durante as anlises
laboratoriais, N. trifasciatus foi includa nesta tese apenas nos estudos de morfologia.

43

Hypoptopomatinae sp. (Fig. 1.22).
Siluriformes: Loricariidae

Fig. 1.22. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Hypoptopomatinae sp.
das bacias do lago Aman (A) e do rio Unini (B).

Os cascudinhos aqui referidos como Hypoptopomatinae sp. pertencem a uma espcie nova de
um gnero tambm no descrito, includa no clado formado pelos gneros Hypoptopoma e
Nannoptopoma e grupo irmo do gnero Oxyropsis. Aparentemente, apresenta ampla
ocorrncia dentro das ecorregies do Amazonas ocidental e Rio Negro (P. Lehman,
comunicao pessoal). Sua rea de distribuio ainda desconhecida, j que outras formas
aparentemente pertencentes a esse novo gnero foram encontradas em outras localidades da

44

Amaznia central (P. Lehmann, comunicao pessoal). Hypoptopomatinae sp. uma espcie
de pequeno porte que atinge cerca de 3,0 cm CP. A espcie caracterizada pela cabea
deprimida com os olhos na poro lateral da cabea que, ao contrrio de Hypoptopoma, no
podem ser observados em vista ventral. Com colorao basal marrom relativamente uniforme,
possui uma faixa clara no dorso da cabea que vai desde o focinho at a regio interorbital e
uma faixa escura lateral posterior rbita que pode alcanar a borda posterior do ptertico-
supracleitro. Possui uma concentrao de melanforos na base dos raios medianos da caudal,
o que, s vezes, causa a impresso de possuir uma mcula caudal. Possui duas sries de placas
abdominais separadas pela poro mediana do ventre sem placas.
So poucas as informaes sobre Hypoptopomatinae sp. na rea de estudo anteriores aos
trabalhos desta tese, j que o primeiro registro da espcie na bacia do lago Aman foi
realizado em 2007. A ausncia de informaes, no entanto, no reflete a raridade da espcie,
pois ela pode ser encontrada em abundncia no igarap do Bar (Almeida, 2009), mas
possivelmente pela especificidade de seu micro-habitat, tamanho reduzido e/ou pela
dificuldade inerente identificao precisa das espcies da subfamlia Hypoptopomatinae. Os
exemplares da espcie foram registrados exclusivamente em locais com correnteza moderada
a forte, nas folhas da vegetao submersa ou galhos submersos (Almeida, 2009).
As coletas do presente estudo registraram a espcie em abundncia moderada (pouco mais de
300 exemplares coletados), distribuda em apenas quatro tributrios do rio Unini, mas no no
leito principal desse. A maior parte dos exemplares (79,9%) foi coletada em igaraps de
mdio porte, seguida pelos rios principais com cerca de 15% e, por fim, igaraps de terra
firme com cerca de 5%. Vale destacar que as localidades onde Hypoptopomatinae sp. foram
coletadas que so classificadas como rio principal so locais nos leito principal dos rios
Preto (UN2) e Arara (UN3), ou seja, rios estreitos e sinuosos, de porte bem inferior ao leito
principal do rio Unini ou de outros afluentes como os rios Pauini (UN5) ou Papagaio (UN6).
Assim como relatado em Almeida (2009), todos os exemplares foram coletados associados
vegetao submersa em reas com correnteza moderada a forte, inclusive aqueles coletados
em igaraps de terra firme. As condies ambientais nessas localidades foram bem diversas,
com o registro de temperaturas entre 24,8 e 29,8 C, condutividade entre 8,0 e 58,6 S/cm
2
,
OD entre 1,36 e 6,68 mg/L, e pH entre 4,46 e 6,57. Na bacia do lago Aman, a espcie foi
registrada em diversas localidades ao longo do igarap do Bar, e em baixa abundncia no

45

igarap Ubim. Os exemplares apresentaram tamanhos mdio, mnimo e mximo de 25,8 mm,
14,4 mm e 34,2 mm CP, respectivamente.
Apesar da ausncia de informaes acerca de sua biologia, diversos aspectos reprodutivos so
comuns aos trs gneros do clado onde Hypoptopomatinae sp. se encontra e possvel
assumir que essas caractersticas sejam semelhantes s da espcie em questo. Evers & Seidel
(2005) relatam que, em condies de aqurio, machos de Hypoptopoma sp. reivindicam
pequenos territrios de desova, geralmente em locais expostos a correnteza moderadamente
forte. Vegetao ou galhos so aceitos como substrato para desova, e as fmeas procuram os
machos em seu territrio para desovar. Os ovos so adesivos e o macho cuida dos ovos aps a
fecundao. Esse comportamento tambm relatado para Nannoptopoma spectabilis. Evers &
Seidel (2005) relatam que uma fmea de N. spectabilis pode colocar at cerca de 60 ovos, que
levam de 60 a 80 horas para eclodir. As larvas apresentam um grande saco vitelnico. O
cuidado parental realizado pelo macho relatado dentro de Loricariidae tambm para
Oxyropsis carinata (Evers & Seidel, 2005), algumas espcies de Rineloricaria (Brito, 2007) e
Ancistrus (Sabaj et al., 1999), dentre outras.
Hypoptopomatinae sp. includa nesta tese tanto nos estudos de morfologia como de gentica
de populaes.

46

Rineloricaria lanceolata (Gunther, 1868) (Fig. 1.23).
Siluriformes: Loricariidae

Fig. 1.23. Fotografias em aqurio de indivduos recm-coletados de Rineloricaria lanceolata
da bacia do Aman (A) e da bacia do rio Unini (B).

O cascudo R. lanceolata, ao contrrio das demais espcies includas nesta tese, uma espcie
de mdio para pequeno porte, que pode alcanar cerca de 12 cm CP (Hercos et al., 2009).
Ferraris-Jr. (2003; 2006) aponta apenas o alto Amazonas no Peru como rea de distribuio da
espcie. No entanto, diversas formas identificadas como R. lanceolata so conhecidas das

47

bacias do Paran-Paraguai, na Argentina, Brasil e Paraguai (Eschmeyer & Fong, 2014) alm
de diversas localidades da bacia Amaznica, incluindo rios na Bolvia, Brasil, Colmbia,
Equador e Peru (Evers & Seidel, 2005). Dessa forma, a espcie possuiria a maior distribuio
geogrfica dentre as espcies do gnero Rineloricaria. No entanto, Silva (2013), analisando as
relaes filogenticas entre exemplares de R. lanceolata, baseado em dados moleculares,
sugere que este txon consiste em um complexo de espcies, mesmo se considerando apenas
os exemplares oriundos da bacia Amaznica. De qualquer forma, os peixes identificados
como R. lanceolata so facilmente diagnosticados baseado em seu padro de colorao, pois
apresenta colorao base marrom-escura com uma faixa longitudinal mais escura paralela aos
raios indivisos em todas as nadadeiras e uma faixa marrom escura com odontdeos desde o
focinho at a base da nadadeira dorsal (Vera-Alcaraz et al., 2012; Silva, 2013). A espcie
bastante apreciada no mercado de aquariofilia, sendo atualmente liberada para explotao
comercial com fins ornamentais (Brasil, 2012).
Indivduos de R. lanceolata so encontrados basicamente em ambientes lticos (Evers &
Seidel, 2005), sempre associados vegetao, predominantemente sobre as folhas submersas
das rvores e arbustos das margens (Silva, 2013). Hercos et al. (2009) destacam que a espcie
encontrada em locais especficos do mdio curso de igaraps, onde apresenta uma
abundncia moderada. Hercos et al. (2009) destacam, ainda que, na RDS Aman, R.
lanceolata encontrada apenas nos igaraps de gua preta, ao contrrio do destacado por
Evers & Seidel (2005) que relatam a espcie em bitopos lticos de gua branca ou clara.
Almeida (2009) destaca que no igarap do Bar (tributrio do lago Aman), a espcie pode ser
coletada com certa facilidade entre folhas submersas nas reas com correnteza moderada a
forte, em especial, em folhas grandes como a da palmeira jauari (Astrocaryum jauari). De
fato, durante as coletas do presente estudo, os espcimes coletados na bacia do rio Unini
foram quase que exclusivamente coletados em locais com correnteza forte, sob as folhas de
palmeiras jauari cadas no rio, especialmente aquelas j em processo de decomposio. Na
RDS Aman, foi observada em localidades com condutividade entre 18,0 e 43,9 S/cm
2

(Hercos et al., 2009).
As coletas do presente estudo registraram a espcie amplamente distribuda na bacia do rio
Unini, mas exclusivamente nos rios principais ou nos igaraps de mdio porte. Dos cerca de
200 exemplares coletados na bacia do rio Unini, 73% foram observados nos rios principais e o
restante nos igaraps de grande porte. Isso indica que a espcie ocupa somente ambientes

48

lticos, preferencialmente de porte grande. A espcie foi registrada em 21 localidades de todas
as sub-bacias amostradas, mas ausente no baixo rio Unini. Na bacia do lago Aman, a espcie
foi registrada em diversas localidades no igarap do Bar, um igarap de mdio porte, mas o
segundo maior igarap contribuinte do lago Aman. As condies ambientais nessas
localidades foram bem diversas, com o registro de temperaturas entre 24,9 e 29,8 C,
condutividade entre 8,5 e 58,6 S/cm
2
, OD entre 2,02 e 6,44 mg/L, e pH entre 5,04 e 6,54.
Os exemplares apresentaram tamanhos mximo e mnimo de 119,5 mm, 45,4 mm CP,
respectivamente.
At o momento, no foram encontradas informaes sobre a reproduo de R. lanceolata em
ambiente natural, nem de nenhuma outra espcie congnere na bacia amaznica. Aspectos
reprodutivos de espcies de Rineloricaria ocorrentes em rios de corredeiras com substrato
rochoso do sudeste do Brasil so descritos por Barbieri (1994) e Brito (2007), contrastando
em alguns aspectos. Por exemplo, Brito (2007), trabalhando com duas espcies no descritas
observa para ambas uma estao reprodutiva curta e relata cuidado parental em uma delas. J
Barbieri (1994), sugere uma estao reprodutiva longa e ausncia de cuidado parental. A
grande diversidade de espcies e estratgias de vida no gnero tornam difcil a extrapolao
de padres especficos entre espcies distintas. No entanto, ambos autores, assim como Evers
& Seidel (2005), concordam com a desova de ovos adesivos e uma fecundidade baixa.
Utilizando observaes em aqurio, Evers & Seidel (2005) relatam que R. lanceolata possui
cuidado parental, com o macho guardando os ovos por ele fecundados e depositados por
vrias fmeas na mesma cavidade. Esse comportamento de formao de harm relatado
tambm para espcies de Ancistrus por Sabaj et al. (1999). Os cerca de 100 ou mais ovos
colocados por uma fmea de R. lanceolata podem demorar at 12 dias para eclodir (Evers &
Seidel, 2005).
Rineloricaria lanceolata includa nesta tese tanto nos estudos de morfologia como de
gentica de populaes.

49

. Classificao das estratgias de vida das espcies-alvo
Como alternativa para o modelo linear de seleo r e K (MacArthur & Wilson, 1967) que
comumente utilizado para classificar as estratgias de vida de diversos organismos (e.g.
Adams, 1980; Schfers & Nagels, 1991; Jimenez et al., 2013), Winemiller (1989) props a
classificao das espcies de peixes dos lhanos venezuelanos em trs grupos distintos (Tabela
1.4) equilbrio, oportunista e sazonal que, apesar das particularidades inerentes ao
ambiente peculiar do lhanos, pode ser utilizada como referncia para os objetivos do presente
trabalho.

Tabela 1.4. Classificao das estratgias de vida das espcies de peixes e respectivas
caractersticas biolgicas. Adaptado de Winemiller (1989).
Estratgia de Vida
Equilbrio Oportunista Sazonal

cuidado parental bem desenvolvido pouco ou nenhum cuidado parental pouco ou nenhum cuidado parental
perodo de reproduo prolongado perodo de reproduo prolongado curto perodo de reproduo
reproduo repetida em uma
mesma estao reprodutiva
mltiplos eventos reprodutivos
com pouco investimento
poucos eventos reprodutivos
classes de tamanho com
distribuio uniforme ao longo do
ano
distribuio de tamanho uniforme
no perodo da cheia
reproduo migratria em locais
alagados na cheia
longo tempo de gerao curto tempo de gerao populao predominantemente
adulta na seca, e juvenis na cheia
baixa fecundidade baixa fecundidade longo tempo de gerao
ovcitos grandes ovcitos pequenos fecundidade intermediria a alta
tamanho do corpo grande tamanho do corpo pequeno ovcitos pequenos
pouca flutuao na densidade
populacional local ao longo do ano
flutuao populacional
intermediria
tamanho do corpo intermedirio ou
grande
grande flutuao populacional
local

Infelizmente, no possvel saber com preciso alguns aspectos da biologia das espcies-
alvo. Algumas delas, no entanto, apresentam caractersticas que permitem sua insero em
determinada estratgia ou em algum ponto entre duas estratgias especficas. Carnegiella
marthae, por exemplo, pode ser enquadrada com uma estratgia sazonal (ausncia de cuidado
parental, perodo de reproduo restrito, aparentemente desova total, populao predominante
de adultos na seca e jovens na cheia), com alguns aspectos caratersticos de espcie

50

oportunista (tamanho corporal pequeno e baixa fecundidade). J H. coeruleus possui
diversas caractersticas que podem enquadrar a espcie na estratgia oportunista (ausncia de
cuidado parental, longa durao do perodo reprodutivo e flutuao populacional
intermediria). Nannostomus trifasciatus possui muitas caractersticas que a enquadra como
espcie sazonal (ausncia de cuidado parental, perodo de reproduo restrito, aparentemente
desova total, populao predominante de adultos na seca e jovens na cheia, fecundidade
intermediria considerando seu tamanho corporal). Essas trs espcies no aparentam ter
grandes restries de habitat e possivelmente possuem populaes ligadas continuamente
atravs do leito dos rios principais.
Rineloricaria laceolata e Hypoptopomatinae sp., por sua vez, possuem caractersticas que as
enquadram na estratgia de equilbrio (cuidado parental, baixa fecundidade, ovcitos
grandes), mas diferem bastante quanto ao tamanho corporal e, em algum grau, quanto ao
meso-habitat preferencial. Ambas so espcies caractersticas de ambientes lticos, mas R.
lanceolata parece no ser capaz de colonizar pequenos corpos dgua, ou reas de cabeceiras,
enquanto que os corpos dgua de grande porte parecem ser uma restrio para
Hypoptopomatinae sp..

51

Captulo 2

Padres de estruturao populacional em trs espcies de peixes
das bacias do rio Unini e lago Aman (AM)

Introduo
Com mais de 2500 espcies descritas (Albert & Reis, 2011) e muitas outras espcies j
detectadas e ainda espera de descrio formal, a diversidade de peixes da Amaznia ainda
pouco conhecida tanto em termos taxonmicos, mas, principalmente, em relao biologia,
ecologia e aspectos evolutivos. Mesmo com a falta de conhecimento, um grande nmero de
espcies explorado economicamente ou como forma de subsistncia (Queiroz & Crampton,
1999). A bacia do rio Negro destaca-se dentre as demais em funo do uso intenso de
inmeras espcies de pequeno porte, explotadas com fins ornamentais. Prang (2001) estima
que, de todo o volume de peixes ornamentais exportados a partir do Brasil, mais da metade
seja oriunda do rio Negro e seus tributrios. Das mais de 300 espcies comercializadas
legalmente at 2008, cerca de 70% era originria da bacia do rio Negro (Anjos et al., 2007;
MMA, 2008).
Um dos problemas tanto para o estudo como para a realizao de planos de manejo voltados
ao uso racional da ictiofauna amaznica a dificuldade de se diagnosticar espcies e delimitar
populaes ou unidades de manejo adequadas. Um padro comum que vem sendo cada vez
mais observado em estudos moleculares com foco na ictiofauna neotropical, em especial a
ictiofauna amaznica, que existe uma grande diversidade de txons e linhagens evolutivas
oculta, representada por complexos de espcies (Terncio, 2009). Abe et al. (2013), em uma
filogenia molecular da famlia Gasteropelecidae, demonstraram haver mais de um txon
dentro do que hoje conhecido como Thoracocharax stellatus. Da mesma forma, Cooke et al.
(2012a) estudando Centromochlus existimatus (Siluriformes: Auchenipteridae), demostraram
que este txon compe, na realidade, um complexo com pelo menos cinco linhagens distintas
separadas h 4-8 milho de anos. Cooke et al. (2012b e 2012c) demonstraram que h uma
correspondncia entre a natureza qumica da gua de tributrios do rio Amazonas e linhagens

52

evolutivas de Triportheus albus (Characiformes: Characidae) e Colomesus aselus
(Tetraodontiformes: Tetraodontidae), com linhagens possivelmente correspondendo a
espcies de um complexo taxonmico. Esse padro tambm foi encontrado por Frederico et
al. (2012) para a raia Paratrygon aiereba, onde foi observado haver forte estruturao entre as
populaes da espcie em diferentes tributrios do rio Amazonas, com fluxo gnico
virtualmente ausente.
A existncia dessa diversidade crptica tambm ocorre quando se avalia peixes dentro de uma
mesma bacia. Por exemplo, Piggot et al. (2012), Schneider et al. (2012) e Terncio et al.
(2012) encontraram dentro da bacia do rio Negro linhagens evolutivas distintas
correspondentes a provveis novas espcies em Carnegiella marthae, Carnegiella strigata e
Nannostomus eques, respectivamente. Schmitt (2005), trabalhando com a regio controle do
DNA mitocondrial de Hypopygus lepturus da bacia do rio Negro, encontrou cinco linhagens
sugerindo que essa espcie est passando por um processo atual de especiao. Em uma
reviso taxonmica detalhada do gnero Hypopygus com base em caracteres morfolgicos,
Santana & Crampton (2011), contudo, no conseguiram detectar nenhum txon novo dentro
H. lepturus, o que refora a importncia dos estudos moleculares para se diagnosticar
linhagens evolutivas e espcies da ictiofauna amaznica. A existncia dessa diversidade
crptica causa preocupao, pois a explorao de estoques, sem o conhecimento prvio de sua
variabilidade gentica e do nmero real de espcies existentes pode acarretar na perda de
linhagens genticas ou at de espcies (Frankham et al., 2008).
Os processos que atuaram e atuam na separao de populaes so ainda muito pouco
estudados, sendo raros os trabalhos com abordagens que permitam inferncias sobre os
processos que geraram a diversidade atual. Um desses trabalhos o de Cooke et al. (2012b),
que demonstra que as linhagens de Triportheus albus de tributrios de gua preta so mais
aparentadas entre si do que com as populaes da calha principal do Amazonas (de gua
branca), independente da distncia que separa os tributrios. Esses mesmos autores sugerem
que a colorao da gua atua como fator de seleo, favorecendo determinados hapltipos em
cada tipo de rio.
Lovejoy & Araujo (2000) demonstraram haver uma relao prxima entre as populaes de
Potamorrhaphis guianensis (Belonidae, Beloniformes) das bacias dos rios Orinoco e
Amazonas sugerindo a expanso da rea de distribuio da espcie atravs do canal do
Cassiquiare. Willis et al. (2010) tambm sugerem que a conexo entre as bacias dos rios

53

Orinoco e Amazonas atravs do canal do Cassiquiare facilita o fluxo gnico para trs espcies
de tucunar (Cichla spp., Cichlidae, Perciformes). Winemiller et al. (2008), no entanto,
demonstram que mesmo promovendo a conexo hidrolgica entre as essas duas bacias, o
canal do Cassiquiare age como um filtro ecolgico, facilitando a disperso de algumas
espcies, mas dificultando ou impedindo a de outras. As caractersticas fsico-qumicas da
gua e aspectos estruturais, como a presena de corredeiras, do canal do Cassiquiare so
sugeridas por Winemiller et al. (2008) como os principais fatores que restringem a passagem
de peixes de uma regio para a outra.
O rio Unini e o lago Aman so os corpos dgua principais de duas bacias adjacentes. Apesar
de se situarem em drenagens distintas, de grandes rios com composies fsico-qumicas
diferentes, compartilham um grande nmero de espcies, algumas das quais, a princpio, no
ocorrentes nas bacias adjacentes dentro de suas prprias drenagens. O entendimento dos
processos histricos que levaram estruturao das comunidades de peixes em cada bacia
pode ajudar a compreender aspectos gerais da origem da biodiversidade amaznica. Torna-se
importante, portanto, a realizao de estudos capazes de gerar informaes sobre como
aspectos intrnsecos ou extrnsecos de cada espcie ajudaram a formar as distribuies atuais
de suas populaes. Alm disso, tendo em vista que tanto no rio Unini como no lago Aman
h iniciativas de explorao dos estoques de espcies com finalidade ornamental,
fundamental o conhecimento das relaes entre as populaes de cada bacia para fornecer as
bases para a elaborao de planos de manejo das espcies locais.

54

Objetivo Geral
O objetivo principal deste captulo foi investigar, usando marcadores moleculares
mitocondriais (sequncias do gene citocromo b ou genes ATPase 6/8), a influncia de
caractersticas estruturais ou hidrolgicas na distribuio disjunta das populaes e possveis
espcies crpticas de Rineloricaria lanceolata, Hypoptopomatinae sp. (ambas Loricariidae) e
Carnegiella marthae nas bacias do lago Aman e rio Unini (AM).

Objetivos Especficos
1. Comparar populaes de R. lanceolata, Hypoptopomatinae sp. e C. marthae e
determinar se cada uma compe uma nica espcie com populaes bem estruturadas,
ou um complexo de espcies, dentro e entre as bacias estudadas;
2. Verificar se h padres comuns de diferenciao das linhagens evolutivas entre R.
lanceolata, Hypoptopomatinae sp. e C. marthae.
3. Testar a hiptese de conexo histrica ou atual das bacias do lago Aman e rio Unini
atravs de suas cabeceiras.

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Cenrios e hipteses
Para se entender as diferenas ou similaridades genticas que podem ser observadas entre as
populaes, deve-se considerar o isolamento ou a conexo reprodutiva dessas. Assim,
possvel gerar alguns cenrios histricos ou biolgicos que possam ter facilitado ou
dificultado a disperso de genes promovendo a mistura ou estruturao gentica entre
populaes. Os cenrios conjecturados vo desde a ausncia total de barreiras reprodutivas
entre as localidades at o completo isolamento entre elas, podendo levar, inclusive,
especiao. Para cada cenrio, pode-se esperar encontrar alguns resultados em particular.
Abaixo, esto listados esses cenrios, com uma explicao e uma sntese (Tabela 2.0.1) para
cada situao, levando-se em considerao que sero testados por meio de marcadores
genticos mitocondriais. De forma geral, os padres e modelos descritos abaixo podem ser
encontrados em Avise et al. (1987).
Histrico geogrfico das bacias do Aman e Unini.
1. inexistncia atual e histrica de conexo hidrolgica pelas cabeceiras do Aman e
Unini;
2. conexo hidrolgica entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras ocorrida em
passado recente, mas ausente atualmente;
3. conexo hidrolgica atual entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras.
Importncia da ecologia das espcies para conexo reprodutiva das populaes
A. espcies com baixa capacidade de disperso;
B. espcies com alta capacidade de disperso;

1A. inexistncia atual e histrica de conexo hidrolgica pelas cabeceiras do Aman e
Unini + espcies com baixa capacidade de disperso. Espera-se encontrar forte estruturao
gentica entre todas as populaes, com as populaes de cada bacia mais relacionadas entre
si e, possivelmente, existncia de espcies crpticas. Situao conhecida como fragmentao
aloptrica.
1B. inexistncia atual e histrica de conexo hidrolgica pelas cabeceiras do Aman e
Unini + espcies com alta capacidade de disperso. Espera-se encontrar forte estruturao
gentica entre as bacias e ausncia de estruturao entre as populaes dentro de cada bacia.
2A. conexo hidrolgica entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras ocorrida em
passado recente, mas ausente atualmente + espcies com baixa capacidade de disperso.
Espera-se encontrar forte estruturao gentica entre todas as populaes, com as populaes

56

de localidades mais prximas mais aparentadas entre si, independentemente da bacia onde
estejam localizadas. Modelo conhecido como disperso por stepping-stone ou passo-a-passo.
2B. conexo hidrolgica entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras ocorrida em
passado recente, mas ausente atualmente + espcies com alta capacidade de disperso.
Espera-se encontrar ausncia de estruturao dentro de cada bacia e estruturao entre as duas
bacias. Os hapltipos mais recentes sero compartilhados apenas entre as populaes dentro
de cada bacia. Hapltipos ancestrais podero ou no ser compartilhados entre as bacias.
3A. conexo hidrolgica atual entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras +
espcies com baixa capacidade de disperso. Espera-se encontrar forte estruturao
gentica entre todas as populaes, com as populaes de localidades mais prximas mais
aparentadas entre si, independentemente da bacia onde estejam localizadas. Padro conhecido
como isolamento por distncia.
3B. conexo hidrolgica atual entre as bacias do Aman e Unini pelas cabeceiras +
espcies com alta capacidade de disperso. Espera-se encontrar ausncia de estruturao
gentica entre todas as populaes, alm de hapltipos ancestrais e recentes compartilhados
entre as duas bacias, caracterizando uma situao de panmixia.
Tabela 2.0.1. Resultados esperados para estruturao gentica das populaes da bacia do rio
Unini e lago Aman de acordo com cada situao de conexo hidrolgica entre as bacias e
ecologia das espcies.

ASPECTOS ECOLGICOS DA ESPCIE RELEVANTES PARA A CONEXO
REPRODUTIVA ENTRE POPULAES
Cenrio A. baixa capacidade de disperso B. alta capacidade de disperso
1. inexistncia atual e histrica de
conexo hidrolgica pelas
cabeceiras do Aman e Unini
1A. estruturao gentica entre
todas as populaes, com as
populaes de cada bacia mais
relacionadas entre si.
1B. forte estruturao gentica
entre as bacias e ausncia de
estruturao entre as populaes
dentro de cada bacia.
2. conexo hidrolgica entre as
bacias do Aman e Unini pelas
cabeceiras ocorrida em passado
recente, mas ausente atualmente
2A. forte estruturao gentica
entre todas as populaes, com as
populaes de localidades mais
prximas mais aparentadas entre si,
independente da bacia.
2B. ausncia de estruturao dentro
de cada bacia e estruturao entre
as duas bacias.
3. conexo hidrolgica atual entre
as bacias do Aman e Unini pelas
cabeceiras
3A. forte estruturao gentica
entre todas as populaes, com as
populaes de localidades mais
prximas mais aparentadas entre si,
independente da bacia.
3B. ausncia de estruturao
gentica entre todas as populaes,
alm de hapltipos ancestrais e
recentes compartilhados entre as
duas bacias.

57

Todos os cenrios apresentados mostram diferenas em relao ao que se espera para a
distribuio e estruturao das populaes de espcies com caractersticas ecolgicas
distintas. No entanto, pode-se pensar em mais um cenrio possvel no qual as espcies de
ambos os grupos ecolgicos o mesmo padro de distribuio e/ou estruturao das populaes
observadas. Nesse caso, provvel que as caractersticas ecolgicas de cada uma das espcies
no sejam relevantes para os processos de fluxo gnico ou isolamento reprodutivo na escala
espacial ou temporal em particular analisada neste estudo.

Material e mtodos
. Coleta e fixao das amostras
Amostras de tecido muscular fresco de Rineloricaria lanceolata ou indivduos inteiros recm
coletados de Carnegiella marthae e Hypoptopomatinae sp. foram fixados em lcool etlico
96% em tubos criognicos de 2,0 ml. Cerca de uma semana aps a fixao o contedo lquido
foi drenado, sendo imediatamente substitudo por novo contedo de lcool etlico 96%. Esse
procedimento foi seguido, pois os tecidos fixados em lcool liberam gua em um primeiro
momento, diminuindo a concentrao do lcool por diluio. Para reduzir possvel atividade
metablica e a evaporao do lcool, os tubos criognicos com as amostras foram mantidos
em freezer a temperatura de -20 C.

. Extrao de DNA
A extrao de DNA das amostras de msculo foi feita atravs do protocolo de extrao salina
adaptado de (Miller et al., 1988), consistindo nas seguintes etapas:
(1) etapa de lise e desproteinizao do tecido consistindo de:
aliquotar aproximadamente 20mg de tecido de cada amostra em tubo Eppendorf com
500 l de tampo de lise adicionado de 1l de RNAse (4mg/mL), incubar a 55C por
15 minutos e, aps, adicionar 3l de proteinase K (10mg/mL) e incubar a 55C por
mais 45 minutos; macerar o tecido com estacas plsticas estreis e incubar a 55C por
mais 1 hora;
(2) etapa de separao e precipitao dos restos celulares consistindo de:
centrifugar a aproximadamente 14000 rpm por 15 minutos e transferir 500L do
sobrenadante para outro tubo Eppendorf, ento adicionar 300L de soluo de NaCl

58

5M seguido de centrifugao a aproximadamente 14000 rpm por 15 minutos e uma
ltima transferncia de 500L do sobrenadante para outro tubo Eppendorf;
(3) etapa de precipitao do DNA consistindo de:
adicionar 500L de isopropanol (gelado) e homogeneizar suavemente por inverso
repetidas vezes, seguido por incubao a -20C por um perodo mnimo de 2 horas e,
ento, uma nova centrifugao a aproximadamente 14000rpm por 15 minutos para
formar o pellet do DNA;
(4) etapa de lavagem consistindo de:
verter o sobrenadante suavemente, adicionar 500L de etanol a 70% (gelado) e
centrifugar a aproximadamente 14000rpm por 15 minutos, seguido do descarte do
sobrenadante;

Aps a secagem em temperatura ambiente (ou em centrfuga a vcuo), o DNA foi
ressuspendido em 50 L de gua miliQ. A presena de bandas de alto peso molecular (DNA)
foi ento verificada atravs eletroforese em gel de agarose (0,8%) em tampo 0,5X TBE (0,05
M Tris Base; 0,05 M cido Brico; 1 mM EDTA), corado com brometo de etdio e
visualizado em transiluminador sob luz ultravioleta. Posteriormente, os extratos que
continham DNA foram armazenados em freezer a -20 C.

. Amplificao e sequenciamento de DNA
As amplificaes por PCR e sequenciamento dos genes ATPase subunidades 6 e 8 e
citocromo b, ambos do DNA mitocondrial, foram feitas em reaes de 30 L em tubos
Eppendorf estreis de 0,2 ml, com 1 L de Taq polimerase, 0,2 mM dNTPs, 2 mM MgCl2, e
0,5 M de cada um dos iniciadores:
1) CytbSiluF (5 CCA CCG TTG TAA TTC AAC TA 3) e CytbSiluR (5 GAT TAC
AAG ACC GGC GCT TT 3), desenvolvidos por Lima (2009), que amplificam um
fragmento de cerca de 1.071 pb em R. lanceolata e 1092 pb em Hypoptopomatinae
sp.1 , correspondendo ao gene citocromo b quase completo;
2) ATP8.2-L8331 (5 AAA GCR TYR GCC TTT TAA GC 3) e CO3.2-H9236 (5
GTT AGT GGT CAK GGG CTT GGR TC 3) descritos por Lovette et al. (1998), que
amplificam um fragmento 803 pb, correspondendo aos genes ATPase 6/8 quase completos.

59

Para R. lanceolata e Hypoptopomatinae sp., as amplificaes por PCR foram feitas em
termocicladores Veriti Dx (Applied Biosystems) programados para uma etapa de
desnaturao inicial de 4 min a 94 C, seguida de 15 ciclos de amplificao (desnaturao de
45 s a 93 C; anelamento de 45 s a 62 C (-0,5 C a cada ciclo); e extenso de 45 s a 72 C),
seguido por 20 ciclos de amplificao (desnaturao de 45 s a 93 C; anelamento de 45 s a
55 C; e extenso de 45 s a 72 C), e uma etapa de extenso final de 5 min a 72 C.
Para C. marthae, as amplificaes por PCR foram feitas em termocicladores Veriti Dx
(Applied Biosystems) programados para uma etapa de desnaturao inicial de 2 min a 94 C,
seguida de 35 ciclos de amplificao (desnaturao de 1 min a 92 C; anelamento de 1 min a
55 C; e extenso de 1 min a 72 C) e uma etapa de extenso final de 5 min a 72 C.
Foram includos controles negativos em todas as reaes de amplificao, que consistiam em
reaes sem adio de DNA.
A presena de bandas correspondentes ao peso molecular esperado para o fragmento
amplificado foi verificada atravs de eletroforeses (a 5V/cm) em gel de agarose (1%) em
tampo TBE 0,5X, corado com brometo de etdio e visualizado em transiluminador sob luz
ultravioleta, utilizando um padro de peso molecular 100 pb DNA ladder (Promega).
As reaes de PCR foram purificadas e sequenciadas atravs do mtodo da terminao de
cadeia amplificada por dideoxinucleotdeos (Sanger et al. 1977), usando sequenciadores
capilares ABI 3730xl pela empresa coreana Macrogen (http://www.macrogen.com). O envio
das reaes de sequenciamento para a Macrogen foi feito de acordo com a Resoluo n 15
CGEN/MMA. Os sequenciamentos foram feitos nos dois sentidos (cadeia leve e cadeia
pesada do DNA mitocondrial) a fim de garantir maior qualidade e confiabilidade das
sequncias.

Anlise dos dados
O nmero total de exemplares utilizados nas anlises para cada espcie encontra-se nas
Tabelas 2.1.1, 2.2.1 e 2.3.1.
. Edio e alinhamento das sequncias
Os eletroferogramas foram inspecionados visualmente e editados manualmente, quando
necessrio, com o programa Seqman II v. 4.0 (http://www.dnastar.com) e as sequncias
alinhadas no ClustalW atravs do programa Mega 5 (Tamura et al., 2011).
Todas as sequncias obtidas neste estudo sero posteriormente depositadas no Genbank.

60

. Anlise filogentica
As anlises filogenticas baseadas em distncias gnicas foram estimadas atravs do
algoritmo de neighbour-joining (NJ) que agrupa progressivamente os pares de sequncias
mais relacionados, utilizando o modelo de substituio de nucleotdeos Jukes-Cantor, com
bootstrap de 100 rplicas, e usando a opo de deleo completa, com o programa Mega 5.
As anlises filogenticas de mxima verossimilhana (ML), que identifica as rvores com
maior probabilidade a partir de um modelo de substituio de nucleotdeos, foram feitas com
o programa PhyML v 3.0 (Guindon et al., 2010), utilizando o modelo evolutivo selecionado
pelo programa Modeltest v. 3.7 (Posada & Crandall, 1998) atravs do programa HyPhy
(Kosakovski Pond et al., 2005). Para C. marthae, o modelo de substituio de nucleotdeos
utilizado foi GTR+I, para Hypoptopomatinae sp., GTR+G, e para R. lanceolata, TIM+G+I.
Para o enraizamento das rvores, foram utilizadas, como grupo externo, sequncias de
espcies relacionadas obtidas atravs do Genbank (NLM, 2013). Os nmeros de acesso do
Genbank de todas as sequncias utilizadas como grupo externo so apresentados
separadamente para cada espcie nos resultados.
. Estimativa da variabilidade e estruturao gentica
Os ndices de fixao (F
ST
) (Wright, 1978), que indicam o nvel de diferenciao populacional
e esto relacionados, sob alguns pressupostos, com o nvel de fluxo gnico entre as
populaes foram calculados par-a-par entre as populaes no programa Arlequin v. 3.11
(Excoffier et al., 2006), assim como os ndices de diversidade haplotpica (h) e nucleotdica
() (Nei, 1987). O nmero de hapltipos (H) e o nmero de stios polimrficos (S) foram
obtidos com auxlio do programa DNAsp 5.10 (Librado & Rozas, 2009). O clculo da
divergncia entre as sequncias (distncia p) foi feito com o programa Mega 5.
. Anlise da varincia molecular
A anlise da varincia molecular (AMOVA) (Excoffier et al., 1992) foi feita com o programa
Arlequin v. 3.11 a fim de testar as diferentes hipteses de estruturao geogrfica
inter/intrapopulacionais. Esses testes so feitos a partir de um algoritmo que calcula as
estatsticas , anlogas s estatsticas F (Wright, 1978) que utiliza uma matriz de distncia
entre os hapltipos para separar a varincia molecular em nveis hierrquicos. Para testar a
significncia dos ndices de fixao, foram feitas 1.000 permutaes de hapltipos, indivduos
ou populaes entre indivduos, populaes ou grupos de populaes. Aps cada permutao,
os ndices foram recalculados para obteno das distribuies nulas (Excoffier et al., 2006).

61

. Rede de hapltipos
As anlises filogeogrficas foram feitas a partir das redes de hapltipos geradas pelo
programa TCS v. 1.18 (Clement et al., 2000), usando o mtodo de 95% de parcimnia
(Templeton et al., 1992). As ambiguidades nas redes foram resolvidas de acordo com o
critrio estabelecido por Crandall & Templeton (1993). As conexes ambguas foram
resolvidas utilizando-se primariamente as informaes das rvores filogenticas e, no caso das
rvores no serem informativas, agrupando-se com o hapltipo mais central.
. Testes de neutralidade
Os testes de neutralidade D de Tajima (Tajima, 1989) e Fs de Fu (Fu, 1997) foram feitos com
o programa Arlequin v. 3.11 para detectar se houve desvios em relao neutralidade, que
poderiam ser interpretados como resultado da seleo no DNA mitocondrial ou, assumindo-se
a neutralidade, como resultados de expanso ou retrao populacional. Sempre que a hiptese
de neutralidade foi rejeitada, as hipteses de seleo e expanso demogrfica e espacial foram
testadas atravs de uma anlise da distribuio das diferenas (mismatch distribution
analysis) (Rogers & Harpending, 1992) no programa DNAsp5 (Rozas et al. 2009). De acordo
com esse modelo, a distribuio do nmero de diferenas par-a-par entre as sequncias
apresenta formas distintas para populaes com diferentes histricos demogrficos. Assim,
populaes estveis apresentam distribuies geomtricas, enquanto populaes que sofreram
uma sbita reduo populacional produzem uma distribuio prxima de zero ou bimodal. J
populaes que passaram por uma expanso populacional recente ou uma expanso da
distribuio geogrfica apresentam uma distribuio unimodal (Rogers & Harpending, 1992;
Frankham et al., 2008). Caso as hipteses nulas de expanso demogrfica e espacial no
sejam rejeitadas, provvel que a populao tenha sofrido uma expanso populacional na
regio.

62

Resultados
2.1 Carnegiella marthae
Para enraizamento da rvore filogentica e identificao de possveis espcies crpticas de C.
marthae, foram utilizadas, alm das amostras das seis sub-bacias diagnosticadas
morfologicamente como C. marthae, mais sete hapltipos correspondentes a amostras da
espcie congnere C. strigata um hapltipo de Hoplias malabaricus (Erythrinidae), um
hapltipo de Piabucina astrigata (Lebiasinidae) e um hapltipo de Chalceus macrolepidotus
(Alestidae), todos obtidos a partir do Genbank (NML, 2013) com os nmeros de acesso
apresentados na Tabela 2.1.2., abaixo.
Nas duas anlises filogenticas (de distncia, Fig. 2.1.1, e mxima verossimilhana, Fig.
2.1.2) todos os 31 hapltipos de C. marthae ficaram agrupados em um mesmo clado
(sustentado por um alto valor de bootstrap, acima de 99%), irmo de Carnegiella strigata.
Entre os hapltipos identificados como C. marthae ambas as rvores recuperaram duas
linhagens, monofilticas correspondentes, cada uma delas, aos hapltipos do Unini e do
Aman, sustentados por valores de bootstrap superiores a 98% e 97%, respectivamente.
Dentro do clado de C. marthae do Unini, ambas as anlises recuperaram apenas trs clados
com valores de bootstrap acima de 50%, respectivamente (CM07+CM11+CM25),
(CM24+CM27) e (CM15+CM19). Nenhum desses clados corresponde a uma nica sub-bacia
ou a um conjunto de sub-bacias geograficamente prximas, tendo distribuio ampla entre os
tributrios (Tab. 2,1.3). As relaes filogenticas dos demais hapltipos do Unini no ficaram
claramente resolvidas, tanto entre si como entre eles e os trs agrupamentos formados.
Da mesma forma, dentro do conjunto de hapltipos da bacia do lago Aman, ambas as
anlises recuperaram rvores com a mesma topologia para os seis hapltipos dessa populao,
formando um clado mais derivado com os hapltipos CM01, CM02, CM03 e CM05, com
valor de bootstrap superior a 60%. Os dois hapltipos restantes ficaram situados em uma
tricotomia basal, mas com valores de bootstrap abaixo de 50%.

63

Figs. 2.1.1A rvore resultante de anlises de Neighbour-joining para os genes ATPase 6/8
de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini, AM.

64

Fig. 2.1.1B. Topologia da rvore resultante de anlise de Neighbour Joining (NJ) entre
hapltipos dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio
Unini, AM. Os valores de bootstrap abaixo de 50% foram omitidos da figura.

65

Figs. 2.1.2 - rvore resultante de anlise de Mxima Verossimilhana (ML) entre hapltipos
dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini, AM.

66

Tabela 2.1.1. Localidades das amostras e nmero de exemplares utilizados nas anlises de
ATPase 6/8 de C. marthae nas bacias do lago Aman e rio Unini (AM).
Espcie Localidade Coordenadas Sub-bacia Drenagem N
Carnegiella marthae
P-202 S2 16.666 W64 40.611 Ig. Bar (AM1) Aman 18
Tr. Capoeirinha S2 21.006 W64 43.329 Ig. Bar (AM1) Aman 4
P-206 S2 29.890 W64 36.967 Ig. Ubim (AM2) Aman 1
Ubinzinho S2 28.423 W64 37.541 Ig. Ubim (AM2) Aman 5
P-143 S1 50.513 W64 08.946 Rio Preto (UN2) Unini 10
P-226 S1 39.388 W62 58.827 Ig. Solimezinho (UN4) Unini 9
P-044 S1 52.762 W63 14.670 Pauini (UN5) Unini 4
P-381 S2 03.294 W62 46.900 Papagaio (UN6) Unini 19
TOTAL 97

Tabela 2.1.2. Espcies utilizadas como grupo externo de Carnegiella marthae, localidades de
origem das amostras, e seus respectivos nmeros de acesso do Genbank.
spcie Localidade da amostra Nmero de acesso do Genbank
Carnegiella strigata Rio Negro GQ260023.1, GQ260019.1, GQ260014.1,
GQ260013.1, GQ260009.1, GQ260006.1 e
GQ260005.1
Carnegiella strigata Rio Uatum GQ260021.1
Carnegiella strigata No especificada AP011983.1
Hoplias malabaricus No especificada AP011992.1
Piabucina astrigata No especificada NC_015750.1
Chalceus macrolepidotus No especificada AB054130.1

67

Tabela 2.1.3. Distribuio dos hapltipos dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini, AM
organizados por sub-bacia. Os valores da matriz identificam o nmero de exemplares de cada populao com o hapltipo em particular.
Hapltipo #
Sub-bacia N

CM01 CM02 CM03 CM04 CM05 CM06 CM07 CM08 CM09 CM10 CM11 CM12 CM13 CM14 CM15 CM16
AM1 Bar 22

4 8 7 2 1

AM2 Ubim 6

4

1

UN2 Preto 20

7 2 1 1 4 1 1 1 1 1

UN4 Solimezinho 11

2 3 2

UN5 Pauini 19

1

1 7 3

1
UN6 Papagaio 19 3 2 5 3
Total 97 8 8 8 2 1 11 2 1 6 19 9 1 1 1 1 1

Tabela 2.1.3. Continuao
Hapltipo #
Sub-bacia N

CM17 CM18 CM19 CM20 CM21 CM22 CM23 CM24 CM25 CM26 CM27 CM28 CM29 CM30 CM31
AM1 Bar 22

AM2 Ubim 6

1
UN2 Preto 20

UN4 Solimezinho 11

1 1 1 1
UN5 Pauini 19

1 1 2 1 1

UN6 Papagaio 19 1 1 1 1 1 1
Total 97 1 1 3 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1

68

. Estruturao populacional
As 97 sequncias de 804 pb de ATPase 6/8 de Carnegiella marthae apresentaram 86
stios polimrficos dispostos em 31 hapltipos. A divergncia (distncias p) entre os
hapltipos das duas populaes do Aman e das populaes do Unini foi bastante
elevada, variando entre 0,0852 e 0,0862 (Tab. 2.1.4). A distncia entre os hapltipos
encontrados em AM1 e AM2 foi de 0,19%, sendo que dois dos trs hapltipos
encontrados em AM2 tambm foram observados em AM1 (Tab. 2.1.3). Entre as
populaes do rio Unini, a maior distncia foi de 0,3% entre os hapltipos do rio
Papagaio (UN6) e dos rios Preto (UN2) e Pauini (UN5). A maior distncia geogrfica
entre as localidades com amostras de C. marthae na bacia do rio Unini justamente
entre as bacias dos rios Preto e Papagaio. Dentro do Unini, a menor distncia p foi de
0,24% entre a populao do Ig. Solimezinho (UN4) e do rio Pauini (UN5) (Tab. 2.1.4).

Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini, AM para os genes
ATPase 6/8.
Populao 1 2 3 4 5 6
1. Ig. Bar (AM1) - 0,0019 0,0859 0,0862 0,0861 0,0862
2. Ig. Ubim (AM2) - 0,0852 0,0854 0,0854 0,0854
3. Preto (UN2) - 0,0028 0,0026 0,0030
4. Solimezinho (UN4) - 0,0024 0,0027
5. Pauini (UN5) - 0,0030
6. Papagaio (UN6) -

As diversidades haplotpica e nucleotdica totais foram h=0,744 e =0,00081 (Tabela
2.1.5), mas em funo da grande divergncia entre as sequncias de cada bacia, daqui
em diante, cada linhagem ser tratada separadamente (ver detalhes na seo Discusso).
Considerando as drenagens separadamente, as diversidades haplotpica e nucleotdica
foram h=0,880 e =0,0027 para o conjunto de hapltipos do Unini e h=0,775 e
=0,0018 para os conjuntos do Aman. Dentro das populaes, a diversidade
haplotpica apresentou valores elevados, sendo os menores deles h=0,600 e h=0,758 em
AM2 e AM1, respectivamente. Nas populaes do rio Unini, a diversidade haplotpica
variou entre 0,853, em UN2, e 0,909, em UN4. J a diversidade nucleotdica variou de
=0,0011 e =0,0018 nas amostras de AM2 e AM1, at =0,0029 e =0,0031 nas
amostras de UN2 e UN6, respectivamente (Tabela 2.1.5). O menor nmero de

69

hapltipos por sub-bacia foi de trs, nas amostras do ig. Ubim (AM2). No entanto,
apenas seis indivduos desse tributrio foram sequenciados. Entre as populaes com
maior nmero de exemplares sequenciados, AM1 foi a que apresentou o menor nmero,
com cinco hapltipos entre 22 indivduos sequenciados. Trs sub-bacias do rio Unini
apresentaram 10 hapltipos, com um mnimo de 19 exemplares sequenciados em cada
local. A populao do Ig. Solimezinho (UN4) apresentou o menor nmero de
hapltipos entre as populaes do Unini, sete hapltipos, mas deve-se levar em
considerao que apenas 11 exemplares foram sequenciados (Tabelas 2.1.3 e 2.1.5). Dos
25 hapltipos encontrados na bacia do rio Unini, trs foram registrados em todas as sub-bacias
(CM09, CM10 e CM11), um em trs sub-bacias (CM06) e um em duas sub-bacias (CM19). Os
20 hapltipos restantes foram encontrados em uma nica sub-bacia, cada (Tabela 2.1.3).

Tabela 2.1.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para os
genes ATPase 6/8 de Carngeialla marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini,
AM. Nmero de hapltipos (H), nmero de stios polimrficos (S), diversidade
haplotpica (h) e nucleotdica ().
ndices de diversidade populacional Testes de equilbrio
Sub-bacia N H S h F
S
de Fu

D de Tajima
1. Ig. Bar AM1 22 5 6 0,758 0,0018 -0,073 -0,409
2. Ig. Ubim AM2 6 3 2 0,600 0,0011 -0,427 -0,050
3. Preto UN2 20 10 13 0,853 0,0029 -3,921* -1,350
4. Solimezinho UN4 11 7 8 0,909 0,0025 -2,818* -1,053
5. Pauini UN5 19 10 11 0,854 0,0023 -5,180* -1,458
6. Papagaio UN6 19 10 14 0,901 0,0031 -3,793* -1,413
AMAN (AM1+AM2) 28 6 7 0,775 0,0018 -0,689 -0,614
UNINI
(UN2+UN4+UN5+UN6) 69 25 28 0,880 0,0027 -19,754* -198017*
Total 97 31 86 0,921 0,0343
*p<0,05.

A anlise dos valores de FST demonstra uma estruturao forte entre as duas populaes
do Aman e todas as populaes do rio Unini, com valores significativos tendendo a 1,0
(sempre superiores a 0,96), o que corrobora uma ausncia de fluxo gnico e consiste em
uma indicao de se tratarem de espcies diferentes (Tabela 2.1.6). J entre as
populaes do rio Unini, os valores de F
ST
indicam ausncia de estruturao.
As populaes apresentaram alta variabilidade haplotpica e, ao mesmo tempo, baixa
nucleotdica (h > 0,5, < 0,005, Tabela 2.1.5), caractersticas que podem indicar terem

70

passado efeito de gargalo, em um passado remoto, seguido de um rpido crescimento
populacional e acmulo de mutaes sobre os hapltipos remanescentes (Grant &
Bowen, 1998).

ST
para os genes ATPase 6/8 (diagonal inferior)
entre populaes de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini,
AM.
Populao 1 2 3 4 5 6
1. Ig. Bar (AM1) -
2. Ig. Ubim (AM2) 0,194* -
3. Preto (UN2) 0,971* 0,968* -
4. Solimezinho (UN4) 0,974* 0,974* 0,037 -
5. Pauini (UN5) 0,974* 0,974* 0,005 -0,027 -
6. Papagaio (UN6) 0,970* 0,967*
-0,001 -0,038
-0,029 -
* P < 0,05

Para a AMOVA, foram testadas hipteses de agrupamentos definidos a priori levando
em considerao o arranjo atual das drenagens e, cada sub-bacia do rio Unini
separadamente, excluindo-se as amostras da bacia do lago Aman. (Tabela 2.1.7).
Nenhum agrupamento da AMOVA foi estatisticamente significativo.

hipteses biogeogrficas para os genes ATPase 6/8 em Carnegiella marthae das bacias
do lago Aman e do rio Unini, AM.
Hiptese (nmero de grupos) Entre grupos
Entre populaes de
cada grupo
Dentro das
populaes
Drenagens (2)
AMAN/UNINI 96,89 0,006 3,05
Sub-bacias do UNINI
AM/UN2/UN4/UN5/UN6 93,60 0,73 5,67

. Anlises filogeogrficas
Os dois clados que representam variao geogrfica na anlise filogentica
corresponderam aos dois conjuntos de hapltipos das bacias do lago Aman e do rio
Unini (Fig. 2.1.3). A distncia entre os clados foi de 62 passos mutacionais, ou seja, 61
hapltipos extintos ou no amostrados entre as populaes das duas bacias. Dessa
forma, os agrupamentos so avaliados separadamente.

71

Fig 2.1.3. Rede de hapltipos dos genes ATPase 6/8 de Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini, AM. esquerda esto os hapltipos coletados na bacia
do lago Aman (AM1 e AM2) (n=28) e direita esto os hapltipos coletados na bacia do rio Unini (UN2, UN4, UN5 e UN6) (n=69). Os pequenos pontos pretos
correspondem aos hapltipos no amostrados.

72

Duas anlises da distribuio das diferenas (mismatch distribution analysis) foram
realizadas utilizando os clados formados pelos hapltipos do Aman e do Unini,
separadamente (Fig. 2.1.4). Para as populaes do Unini, a inferncia indicaria um
cenrio intermedirio entre uma populao estvel e a ocorrncia de gargalo
populacional recente na populao. J no Aman, foi sugerida a ocorrncia de um
gargalo populacional recente. No entanto, as hipteses nulas de expanso populacional e
geogrfica no puderam ser rejeitadas.
O teste D de Tajima mostrou valores significativamente diferentes de zero para a
hiptese de desvio da neutralidade apenas para o conjunto das populaes do Unini
(Tabela 2.1.5). O valor obtido negativo pode estar refletindo o excesso de alelos raros
para essa bacia, indicando haver expanso populacional. Para o teste Fs de Fu, foram
detectados desvios de neutralidade significativos em todas as populaes da bacia do rio
Unini, tanto separadamente ou como conjunto. (Tabela 2.1.5). Valores negativos de Fs
em regies seletivamente neutras geralmente esto associados ao excesso de alelos raros
em uma populao, o que pode indicar uma expanso populacional recente (Rogers &
Harpending, 1992). No caso das populaes do Unini, foram encontrados 19 hapltipos
exclusivos de cada sub-bacia representados por apenas um nico exemplar cada.

Fig. 2.1.4 Anlises de distribuio de diferenas para os genes ATPase 6/8 de
Carnegiella marthae das bacias do lago Aman e do rio Unini.

73

2.2 Hypoptopomatinae sp.
Para enraizamento da rvore filogentica e identificao de possveis espcies crpticas
de Hypoptopomatinae sp., foram utilizadas, alm das amostras das seis sub-bacias, mais
cinco hapltipos correspondentes a amostras das espcies Hypoptopoma inexspectatum,
Hypoptopoma sp., Oxyropsis carinata e Otocinclus vestitus, obtidas a partir do Genbank
(NML, 2013) (com os nmeros de acesso indicados na Tabela 2.2.2), alm de dois
hapltipos de Rineloricaria lanceolata de cada drenagem da rea estudo. Nas anlises, o
nico exemplar de Hypoptopomatinae sp. coletado no igarap Ubim (AM2) foi
agrupado com as amostras do igarap do Bar (AM1).
Nas duas anlises filogenticas (de distncia, Figs. 2.2.1A e 2.2.1B, e mxima
verossimilhana, Fig. 2.2.2) todos os hapltipos de Hypoptopomatinae sp. ficaram
agrupados dentro do mesmo clado (sustentado pelo valor mximo de bootstrap) como
grupo irmo de Hypoptopoma inexspectatum. Dentro do clado que engloba somente
hapltipos de Hypoptopomatinae sp., cada agrupamento correspondeu a exemplares
coletados em uma nica sub-bacia, com exceo dos trs hapltipos do lago Aman que
no formaram um clado monofiltico. Mesmo assim, a anlise de neighbour-joining
indica que os hapltipos da sub-bacia do rio Preto (UN2) so mais aparentados aos
hapltipos do lago Aman do que aos hapltipos das outras sub-bacias do rio Unini. Os
valores de bootstrap para esse agrupamento, no entanto, so muito baixos.
Tabela 2.2.1. Localidades das amostras e nmero de exemplares utilizados nas anlises
de citocromo b de Hypoptopomatinae sp. nas bacias do lago Aman e rio Unini (AM).
Hypoptopomatinae sp.
P-202
S2 16.666 W64 40.611 Ig. Bar (AM1) Aman
5
P-204
S2 17.104 W64 40.597 Ig. Bar (AM1) Aman
5
Ubinzinho S2 28.423 W64 37.541
Ig. Ubim (AM2) Aman
1
P-136
S1 50.135 W64 03.121 Rio Preto (UN2) Unini
2
P-320
S1 49.709 W64 09.172 Rio Preto (UN2) Unini
3
P-240
S1 42.079 W63 33.957 Arara (UN3) Unini
1
P-247
S1 39.942 W63 32.865 Arara (UN3) Unini
1
P-226
S1 39.388 W62 58.827 Ig. Solimezinho (UN4) Unini
9
P-227
4
P-278
3
P-044
S1 52.762 W63 14.670 Pauini (UN5) Unini
1
P-047
S1 52.808 W63 14.388 Pauini (UN5) Unini
4
P-370 S1 53.695 W63 14.164
Pauini (UN5) Unini
5
TOTAL 44

74

Fig. 2.2.1A rvore resultante de anlises de Neighbour-joining para o gene citocromo
b de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini.

75

Fig. 2.2.1B Topologia da rvore resultante de anlise de Neighbour-joining (NJ) entre
hapltipos do gene citocromo b de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e
do rio Unini. Os valores de bootstrap abaixo de 50% foram omitidos da figura.

76

Fig. 2.2.2 - rvore resultante de anlise de Mxima Verossimilhana (ML) entre hapltipos do gene citocromo b de Hypoptpomatinae
gen.sp.nov. das bacias do lago Aman e do rio Unini (AM). Os valores de bootstrap menores que 50% foram omitidos da figura.

77

Tabela 2.2.2. Espcies utilizadas como grupo externo de Hypoptopomatinae sp., localidade da amostra, e seus respectivos nmeros de acesso do
Genbank.
spcie Localidade da amostra Nmero de acesso do Genbank
Hypoptopoma inexspectatum Rio Paran, Santa F, Argentina FJ965508.1
Hypoptopoma sp. No especificada DQ133748.1
Oxyropsis carinata No especificada DQ119354.1
Otocinclus vestitus No especificada DQ133749.1
Otocinclus vestitus No especificada DQ119487.1
Rineloricaria lanceolata Ig. Bar (AM1), bacia do lago Aman. Hapltipos #RL e #RL
Rineloricaria lanceolata Rio Arara (UN3), bacia do rio Unini Hapltipos #RL e #RL

Tabela 2.2.3. Distribuio dos hapltipos do gene citocromo b de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini
(AM)organizados por sub-bacia. Os valores na matriz identificam o nmero de exemplares de cada populao com o hapltipo em particular.
Hapltipo #
Sub-bacia N

HY01 HY02 HY03 HY04 HY05 HY06 HY07 HY08 HY09 HY10 HY11 HY12 HY13 HY14 HY15 HY16 HY17 HY18
AM1 Bar 10

2 7 1

AM2 Ubim 1

1

UN2 Preto 5

3 1 1

UN3 Arara 2

1 1
UN4 Solimezinho 16

10 1 2 1 1 1

UN5 Pauini 10

7 1 1 1

Total 44 2 8 1 7 1 1 1 3 1 1 10 1 2 1 1 1 1 1

78

Dos cerca de 70 exemplares com DNA extrado das amostras de tecido e amplificado,
apenas 44 tiveram o sequenciamento bem-sucedido. As 44 sequncias de 1.092 pb de
citocromo b de Hypoptopomatinae sp. apresentaram 29 stios polimrficos dispostos em
18 hapltipos. No foi encontrada nenhuma distncia p superior a 1%. As maiores
distncias p encontradas foram de 0,92% e 0,91% entre a populao de UN4 e de UN5,
e entre a populao de UN4 e UN2 (Tab. 2.2.4). A menor distncia p foi de 0,54% entre
a populao do rio Preto (UN2) e do Aman (AM1+ AM2), menor entre tributrios de
bacias diferentes do que dentro da bacia do rio Unini.

Hypoptopomatinae sp. para o gene citocromo b.
Populao 1 2 3 4 5
1. Bar +Ubim (AM1+AM2) - 0,0054 0,0061 0,0065 0,0055
2. Preto (UN2) - 0,0085 0,0091 0,0077
3. Arara (UN3) - 0,0059 0,0088
4. Solimezinho (UN4) - 0,0092
5. Pauini (UN5) -

As diversidades haplotpica e nucleotdica totais foram h=0,895 e =0,0056 (Tab.
2.2.5). Considerando as drenagens separadamente, as diversidades haplotpica e
nucleotdica foram h=0,867 e =0,0018 para o conjunto de hapltipos do Unini e
h=0,473 e =0,0011 para a populao do Aman. Dentro das populaes, a diversidade
haplotpica variou de h=0,473 nas amostras do Ig. Bar (AM1) que apresentaram apenas
trs hapltipos, at h=1,00 na amostra do rio Arara (UN3). No entanto apenas dois
exemplares do rio Arara foram sequenciados de maneira bem-sucedida. No rio Preto
(UN2), foi encontrada a segunda mais alta diversidade haplotpica com h=0,700. J a
diversidade nucleotdica variou de =0,0007 nas amostras do rio Preto (UN2) e do Ig.
Solimezinho (UN4) a =0,0011 e =0,0018 nas amostras do rio Papagaio e alto rio
Unini, respectivamente (Tabela 2.2.5). O nmero de hapltipos por bacia variou de dois,
nas amostras do rio Arara a seis, nas amostras do Ig. Solimezinho (Tabelas 2.2.3 e
2.2.5). Com exceo do hapltipo HY02, que foi registrado em AM1 e AM2, todos os
outros hapltipos foram encontrados em uma nica sub-bacia (Tabela 2.2.3). Entre os
18 hapltipos encontrados no total, 12 foram representados por apenas um indivduo.

79

Tabela 2.2.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para o gene
citocromo b de Hypoptopomatinae sp.. Nmero de hapltipos (H), nmero de stios
polimrficos (S), diversidade haplotpica (h) e nucleotdica ().
ndices de diversidade populacional Testes de equilbrio
Sub-bacia N H S h F
S
de Fu

D de Tajima
1. Ig. Bar+Ubim
(AM1+AM2) 11 3 6 0,473 0,0011 1,023 -1,569
2. Preto (UN2) 5 3 2 0,700 0,0007 -0,829 -0,973
3. Arara (UN3) 2 2 2 1 0,0018 0,693 0
4. Solimezinho (UN4) 16 6 4 0,617 0,0007 -3,398 -1,052
5. Pauini (UN5) 10 4 4 0,533 0,0009 -0,971* -1,245
6. UNINI
(UN2+UN3+UN4+UN5) 33 15 24 0,867 0,0018 -1,570 0,189
Total 44 18 29 0,895 0,0056 -2,585 -0,344
* P < 0,05
As populaes do Aman (AM1+AM2) apresentaram baixa variabilidade haplotpica e
nucleotdica (h < 0,5, < 0,005, Tabela 2.2.5), fato que pode estar refletindo um vis
amostral, visto que apenas 11 exemplares do Aman foram sequenciados de maneira
bem-sucedida. Por outro lado, as demais populaes (UN2, UN3, UN4 e UN5)
apresentam uma diversidade haplotpica mais elevada, ao mesmo tempo em que a
diversidade nucleotdica foi baixa (h > 0,5, < 0,005, Tabela 2.2.5), caractersticas que
poderiam indicar terem passado efeito gargalo antigo, seguido de um rpido
crescimento populacional e acmulo de mutaes sobre os hapltipos remanescentes
(Grant & Bowen, 1998). Porm isso no corroborado pelo MD e tampouco pelos
testes de neutralidade.
A anlise da estruturao populacional a partir dos valores de FST demonstra uma
estruturao forte entre todas as populaes amostradas, sempre com valores
significativos. O menor valor foi de 0,799 entre as populaes do rio Arara (UN3) e do
Aman (AM1+AM2) (Tab. 2.2.6) e o maior de 0,919 entre o rio Preto UN2 e o igarap
Solimezinho (UN4).
ST
Hypoptopomatinae sp. nas bacias do lago Aman e rio Unini.
Populao 1 2 3 4 5
1. Bar +Ubim (AM1+AM2) -
2. Preto (UN2) 0,812* -
3. Arara (UN3) 0,799* 0,885* -
4. Solimezinho (UN4) 0,862* 0,919* 0,885* -
5. Pauini (UN5) 0,814* 0,891* 0,886* 0,913* -
* P < 0,05

80

Para a AMOVA foram testadas hipteses de agrupamentos definidos a priori levando
em considerao a arranjo atual das drenagens, e as relaes indicadas nas anlises
filogenticas que colocam UN3 junto de UN5 em um clado irmo a UN4, alm de
sugerir (Fig. 2.2.1) a proximidade entre os hapltipos de UN2 e AM1. O primeiro
agrupamento testado na AMOVA no foi estatisticamente significativo (P > 0,05). O
segundo agrupamento testado apresentou resultados significativos, mas apenas pouco
mais de 13% do total da variao encontrada correspondeu variao entre os grupos
(Tab. 2.2.7).

hipteses biogeogrficas para o gene citocromo b em Hypoptopomatinae sp..
Hiptese (nmero de grupos) Entre grupos
Entre populaes de
cada grupo
Dentro das
populaes
Drenagens (2)
AMAN/UNINI -45,55 130,35* 15,20*
Cabeceiras (4)
(AM1+UN2)/UN3/UN4/UN5 27,9 59,95* 12,15*
Filogenia (2)
(AM1+UN2+ UN5)/(UN3+UN4) 26,30 62,41* 11,28*
* P < 0,05

A rede de hapltipos formou cinco clados, cada um correspondendo a uma sub-bacia
amostrada (Fig. 2.2.3). Um dos clados, que corresponde aos hapltipos do Aman
(AM1+AM2) foi o que apresentou o menor nmero de passos mutacionais para os
demais agrupamentos. Quatro hapltipos no amostrados separam a populao do
Aman e as populaes do rio Preto (UN2) e rio Pauini (UN4). Essa a mesma
distncia que separa o hapltipo HY02 do hapltipo HY03, ambos coletados na mesma
localidade. A maior distncia entre clados foi de 12 passos mutacionais entre o
hapltipo mais comum, supostamente ancestral, do Ig. Solimezinho (UN4) e o
hapltipo mais comum tanto do rio Pauini (UN5) como do rio Preto (UN2).

81

Fig 2.2.3. Rede de hapltipos de citocromo b de Hypoptopomatinae sp.. Os pequenos pontos pretos correspondem aos hapltipos no
amostrados.

82

Uma anlise da distribuio das diferenas (mismatch distribution analysis) foi
realizada utilizando todos os exemplares amostrados (Fig. 2.2.4). A anlise apresentou
uma distribuio bimodal das diferenas entre os hapltipos amostrados, sugerindo ter
ocorrido contato secundrio entre as populaes. Os dados das populaes do rio Unini
e do Aman foram submetidos a anlises da distribuio das diferenas (mismatch
distribution analysis) para testar as hipteses de expanso populacional e expanso
espacial da distribuio. As hipteses nulas de expanso populacional e geogrfica no
puderam ser rejeitadas. No entanto, a no rejeio dessas hipteses no necessariamente
indica que as populaes tenham sofrido uma expanso populacional. Quando no se
rejeita a hiptese nula, no h sinal de desvios significantes que configurem uma
retrao ou expanso populacional. Ou seja, no quer dizer que no tenha havido
expanso populacional ou espacial, mas sim que o n amostral e as diferenas no so
conclusivas para rejeitar a hiptese de estabilidade.
O teste D de Tajima no apresentou valores significativamente diferente de zero para a
hiptese de desvio da neutralidade para nenhuma populao separadamente ou em
conjunto (Tab. 2.2.5). Para o teste Fs de Fu, foram detectados desvios de neutralidade
significativos na populao do rio Pauini (UN5) (Tab. 2.3.5).

Fig. 2.2.4 Anlise da distribuio de diferenas entre os hapltipos do gene citocromo b
de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e rio Unini.

83

2.3 Rineloricaria lanceolata
Para enraizamento da rvore filogentica e identificao de possveis espcies crpticas
de R. lanceolata, foram utilizadas, alm das amostras das sete sub-bacias diagnosticadas
morfologicamente como R. lanceolata, mais oito hapltipos correspondentes a amostras
das espcies Rineloricaria fallax, R. jaraguensis, R. uracantha, Spatuloricaria
puganensis, Spatuloricaria sp., Dasyloricaria filamentosae e Oxyropsis carinata obtidas
a partir do Genbank (NML, 2013) com os nmeros de acesso indicados na tabela 2.3.2, alm de
um hapltipo de Hypoptopomatinae sp. obtido no presente estudo.
Nas duas anlises filogenticas (de distncia, Fig. 2.3.1, e mxima verossimilhana, Fig.
2.3.2) todos os hapltipos de Rineloricaria lanceolata ficaram agrupados dentro do
mesmo clado (sustentado pelo valor mximo de bootstrap), irmo de Spatuloricaria
puganensis. A topologia das rvores de cada anlise diferiu apenas nas relaes desse
clado R. lanceolata S. puganensis com as demais espcies, sem diferir nas relaes
entre os hapltipos de R. lanceolata. Para esses hapltipos, clara a existncia de duas
linhagens, uma que inclui os exemplares da bacia do lago Aman e outra que inclui
aqueles da bacia do rio Unini, mas sem definio de clados relacionados s sub-bacias
amostradas. Embora ambos os clados principais tenham sido recuperados em ambas as
anlises, em alguns casos no foi possvel resolver as relaes entre hapltipos
proximamente relacionados dentro da populao do rio Unini.

Tabela 2.3.1. Localidades das amostras e nmero de exemplares utilizados nas anlises
citocromo b de R. lanceolata nas bacias do lago Aman e rio Unini (AM).
Rineloricaria lanecolata

P-202 S2 16.666 W64 40.611 Ig. Bar (AM1) Aman 15
P-204 S2 17.104 W64 40.597 Ig. Bar (AM1) Aman 5
P-253 S1 39.931 W63 50.007 Alto Rio Unini (UN1) Unini 15
P-073 S1 42.590 W63 34.004 Arara (UN3) Unini 2
P-382 S1 59.965 W62 43.662 Papagaio (UN6) Unini 3
TOTAL 84

84

Fig. 2.3.1A rvore resultante de anlise de Neigbour Joining (NJ) entre hapltipos do
gene citocromo de Rineloricaria lanceolata.

85

Fig. 2.3.1B Topologia da rvore resultante de anlise de Neigbour Joining (NJ) entre
hapltipos do gene citocromo de Rineloricaria lanceolata. Os valores de bootstrap
abaixo de 50% foram omitidos da figura.

86

Fig. 2.3.2 - rvore resultante de anlise de Mxima Verossimilhana (ML) entre
hapltipos do gene citocromo b de Rineloricaria lanceolata. Os valores de bootstrap
menores do que 45% foram omitidos da figura.

87

Tabela 2.3.2. Espcies utilizadas como grupo externo de Rineloricaria lanceolata,
localidade da amostra, e seus respectivos nmeros de acesso do Genbank.
spcie Localidade da amostra Nmero de acesso do
Genbank
Rineloricaria fallax No especficada
DQ133780.1
Rineloricaria fallax No especificada DQ119389.1
Rineloricaria jaraguensis, No especificada JN089797.1
Rineloricaria uracantha No especificada DQ119462.1
Spatuloricaria puganensis No especificada DQ133781.1
Spatuloricaria sp., No especificada DQ119444.1
Dasyloricaria filamentosa No especificada DQ119400.1
Oxyropsis carinata No especificada DQ119354.1
Hypoptopomatinae sp. Rio Arara (UN3), bacia do rio Unini. Hapltipo HY17

Tabela 2.3.3. Distribuio dos hapltipos do gene citocromo b de Rineloricaria
lanceolata organizados por sub-bacia. Os valores na matriz identificam o nmero de
exemplares de cada populao com o hapltipo em particular.
Hapltipo #
Sub-bacia N

RL01 RL02 RL03 RL04 RL05 RL06 RL07 RL08 RL09 RL10 RL11 RL12 RL13 RL14
AM1 Bar 20

18 1 1

UN1 Alto Unini 15

6 4

1 1 1 1 1
UN2 Preto 9

9

UN3 Arara 13

6 6 1

UN4
Solimezinho
10

7 3

UN5 Pauini 14

1 11

1 1

UN6 Papagaio 3 1 1 1
Total 84 21 33 1 18 1 1 2 1 1 1 1 1 1 1

88

As 84 sequncias de 1.070 pb de citocromo b de Rineloricaria lanceolata apresentaram
32 stios polimrficos dispostos em 14 hapltipos. As maiores distncias p foram
encontradas entre a populao do Aman e as demais populaes, variando entre 1,46%
e 1,55% (Tab. 2.3.4). Entre as populaes do rio Unini, a maior distncia foi de 0,0015
entre os hapltipos do rio Papagaio (UN6) e do alto rio Unini (UN1), as localidades
mais distantes geograficamente uma da outra. As demais populaes do rio Unini
apresentaram distncias p normalmente inferiores a 0,1% (Tab. 2.3.4). A menor
distncia p foi de 0,02% entre a populao do rio Preto (UN2) e do rio Pauini (UN5),
pois RL02, o nico hapltipo encontrado em UN2, foi encontrado em alta frequncia em UN5
(Tab. 2.3.3).

Rineloricaria lanceolata para o gene citocromo b.
Populao 1 2 3 4 5 6 7
1. Ig. Bar (AM1) - 0,0154 0,0146 0,0150 0,0152 0,0148 0,0155
2. Alto rio Unini (UN1) - 0,0009 0,0009 0,0008 0,0010 0,0015
3. Preto (UN2) - 0,0006 0,0007 0,0002 0,0009
4. Arara (UN3) - 0,0005 0,0007 0,0012
5. Solimezinho (UN4) - 0,0008 0,0012
6. Pauini (UN5) - 0,0010
7. Papagaio (UN6) -

As diversidades haplotpica e nucleotdica totais foram h=0,744 e =0,00081 (Tabela
2.3.5). Considerando as drenagens separadamente, as diversidades haplotpica e
nucleotdica foram h=0,633 e =0,00077 para o conjunto de hapltipos do Unini e
h=0,194 e =0,0008 para a populao do Aman. Dentro das populaes, a diversidade
haplotpica variou de zero nas amostras do rio Preto (UN2), que apresentaram um nico
hapltipo, at h=1,0 na amostra do rio Papagaio (UN6). No entanto apenas trs
exemplares do rio Papagaio foram sequenciados. No alto rio Unini (UN1), foi
encontrada a segunda mais alta diversidade haplotpica com h=0,800. J a diversidade
nucleotdica variou de zero nas amostras do rio Preto (UN2) a =0,0019 e =0,0012 nas
amostras do rio Papagaio e alto rio Unini, respectivamente (Tabela 2.3.5). O nmero de
hapltipos por bacia variou de um, nas amostras do rio Preto a sete, nas amostras do alto
rio Unini (Tabelas2.3.3 e 2.3.5). Dentro do conjunto amostrado no rio Unini, oito
hapltipos foram restritos a uma nica localidade, e dois hapltipos (RL01 e RL02)
encontrados em cinco localidades e um hapltipo (RL07) compartilhado por duas

89

localidades. Os hapltipos RL01, RL02 e RL04 foram tambm os mais comuns, sendo
encontrados em 21, 33 e 18 indivduos, respectivamente (Tabela 2.3.3).

Tabela 2.3.5. ndices de diversidade e estatstica dos testes de neutralidade para o gene
citocromo b de Rineloricaria lanceolata. Nmero de hapltipos (H), nmero de stios
polimrficos (S), diversidade haplotpica (h) e nucleotdica ().

ndices de diversidade
populacional
Testes de equilbrio
Sub-bacia
N H S H F
S
de Fu

D de Tajima
1. Bar (AM1) 20 3 8 0,194 0,0008 0,723 -2,174*
2. Alto rio Unini (UN1) 15 7 7 0,800 0,0012 -3,223* -0,598
3. Preto (UN2) 9 1 0 0 0 0 0
4. Arara (UN3) 13 3 2 0,615 0,0007 0,049 0,208
5. Solimezinho (UN4) 10 2 1 0,466 0,0004 0,818 -1,370
6. Pauini (UN5) 14 4 3 0,395 0,0004 -2,288* -1670*
7. Papagaio (UN6) 3 3 3 1 0,0019 -0,693 0
UNINI
(UN1+UN2+UN3+UN4+UN5+UN6) 64 11 11 0,633 0,00077 -7,506* -1,809*
Total 84 14 32 0,744 0,00081 2,003 -0,0179*
* P < 0,05
A anlise da estruturao populacional a partir dos valores de FST demonstra uma
estruturao forte entre a populao do Aman e todas as populaes do rio Unini, com
valores significativos sempre superiores a 0,937 (Tabela 2.3.6). Entre as populaes do
rio Unini, os valores de F
ST
indicam estruturao entre o UN2 e todas as outras
populaes com exceo de UN5. Vale ressaltar que apenas nove exemplares de UN2
foram sequenciados de forma bem sucedida, todos apresentando o mesmo hapltipo
RL02, o que pode refletir um efeito fundador nessa populao. O mesmo aconteceu com
UN5, que apresentou valores significativos e elevados de Fst quando relacionado s
demais populaes do rio Unini, com exceo de UN2.
As populaes do rio Preto (UN2), Ig. Solimezinho (UN4) e rio Pauini (UN5)
apresentaram baixa variabilidade haplotpica e nucleotdica (h < 0,5, < 0,005, Tabela
2.3.5). Por outro lado, as demais populaes (AM1, UN1, UN3 e UN6) apresentam uma
diversidade haplotpica mais elevada, ao mesmo tempo em que a diversidade
nucleotdica foi baixa (h > 0,5, < 0,005, Tabela 2.3.5), caractersticas que podem
indicar terem passado efeito gargalo antigo, seguido de um rpido crescimento
populacional e acmulo de mutaes sobre os hapltipos remanescentes (Grant &
Bowen, 1998).

90

Para a AMOVA foram testadas hipteses de agrupamentos definidos a priori levando
em considerao a arranjo atual das drenagens, a proximidade geogrfica das bacias e os
conjunto de localidades que apresentaram valores de Fst significativos entre si na
anlise par-a-par (Tabela 2.3.7). Nenhum agrupamento da AMOVA foi estatisticamente
significativo.

ST
Rineloricaria lanceolata nas bacias do lago Aman e rio Unini.
Populao 1 2 3 4 5 6 7
1. Ig. Bar (AM1) -
2. Alto rio Unini (UN1) 0,937* -
3. Preto (UN2) 0,964* 0,217* -
4. Arara (UN3) 0,952* -0,042 0,382* -
5. Solimezinho (UN4) 0,957* -0,029 0,653* -0,036 -
6. Pauini (UN5) 0,959* 0,173* -0,035 0,258* 0,453* -
7. Papagaio (UN6) 0,943* 0,004 0,379* 0,093 0,207 0,163 -
* P < 0,05

hipteses biogeogrficas para o gene citocromo b em Rineloricaria lanceolata.
Hiptese (nmero de grupos)
Entre
grupos
Entre
populaes de
cada grupo
Dentro das
populaes
Drenagens (2)
AMAN/UNINI 94,55 0,88* 4,57*

Proximidade geogrfica (4)
AM/(UN1+UN2)/(UN3+UN4)/(UN5+UN6) 89,81 1,3* 8,88*

Agrupamento pela tabela 2.3.6.
(UN1+UN3+UN4+UN6)/(UN2+UN5) 26,41 -0,00076 73,75*
*p<0,05

Os dois clados que representam variao geogrfica na anlise filogentica
corresponderam aos dois conjuntos de hapltipos das bacias do lago Aman e do rio
Unini (Fig. 2.3.3). A distncia entre os clados de 15 passos mutacionais, ou seja, 14
hapltipos no amostrados entre as populaes das duas bacias. Dentro da populao do
Aman, o hapltipo RL05, representado por um nico indivduo, apresentou uma

91

diferena de oito passos mutacionais para o hapltipo RL04, o mais comum no Aman
com 18 exemplares amostrados.

Fig 2.3.3. Rede de hapltipos de citocromo b de Rineloricaria lanceolata. esquerda,
os hapltipos da sub-bacia do igarap do Bar (AM1), no lago Aman (n=20). direita,
os hapltipos do rio Unini (n=64). Os pequenos pontos pretos correspondem aos
hapltipos no amostrados.

92

Duas anlises da distribuio das diferenas (mismatch distribution analysis) foram
realizadas utilizando os clados formados pelos hapltipos do Aman e do Unini,
separadamente (Fig. 2.3.4). A inferncia indicou a ocorrncia de uma populao estvel
do Unini e gargalo populacional com contato secundrio na populao do Aman. Os
dados das populaes do rio Unini e do Aman foram submetidos a anlises da
distribuio das diferenas (mismatch distribution analysis) para testar as hipteses de
expanso populacional e expanso espacial da distribuio. As hipteses nulas de
expanso populacional e geogrfica no puderam ser rejeitadas para ambas as
populaes do rio Unini e do lago Aman. Quando, ao contrrio, h rejeio das
hipteses nulas, pode-se dizer que as populaes no sofreram expanso populacional
e/ou espacial. Portanto, a no rejeio dessas hipteses sugere que as populaes
tenham sofrido uma expanso populacional.
O teste D de Tajima mostrou valores significativamente diferentes de zero para a
hiptese de desvio da neutralidade apenas para as populaes AM1 e UN5, ou para as
populaes do Unini em conjunto (Tab. 2.3.5). Em ambos os casos, os valores obtidos
foram negativos, indicando expanso populacional. Para o teste Fs de Fu, foram
detectados desvios de neutralidade significativos nas populaes do alto rio Unini
(UN1), rio Pauini (UN5) e no conjunto de populaes do rio Unini (Tab. 2.3.5). Valores
negativos de Fs em regies seletivamente neutras geralmente esto associados ao
excesso de alelos raros em uma populao, o que pode indicar uma expanso
populacional recente (Rogers & Harpending, 1992). No caso da populao de UN1,
foram cinco hapltipos exclusivos com um nico exemplar para cada hapltipo.

Fig. 2.3.4 Anlises de distribuio de diferenas do gene citocromo b de Rineloricaria
lanceolata das bacias dos lago Aman e do rio Unini.

93

Discusso
Cada vez mais, os estudos que utilizam uma abordagem molecular para resgatar o
histrico de populaes ou espcies vm empregando mais de um marcador (e.g. Piggot
et al., 2011; Cooke et al., 2012a, 2012b; Abe et al., 2013). Preferencialmente, so
utilizados marcadores com modos de herana distintos (Avise, 2004). No entanto, para
atingir os objetivos do presente trabalho seria necessrio trabalhar com um nmero
elevado de exemplares e mais de uma espcie. Assim, por questes logsticas e
restries financeiras, utilizou-se apenas um marcador molecular em cada espcie.
Considerando que os objetivos especficos do presente estudo incluem (1) a comparao
de populaes para verificar se os taxa estudados compem, cada um, uma nica
espcie ou um complexo com mais de uma espcie; (2) a verificao de padres de
diferenciao das linhagens evolutivas; e (3) o teste da conexo das bacias estudadas
atravs de suas cabeceiras; os marcadores escolhidos deveriam apresentar uma taxa de
evoluo rpida o suficiente para uma abordagem comparativa dentro e entre
populaes, mas no to acelerada de modo a impedir uma comparao entre espcies
distintas. Assim, para todas as espcies foram escolhidos marcadores do DNA
mitocondrial. Segundo Avise (2004), genes mitocondriais apresentam uma taxa de
mutao mdia cerca de 10 vezes maior do que genes nucleares, o que significa que
apresentam nveis elevados de polimorfismo com potencial para revelar mltiplas
linhagens genticas dentro ou entre populaes. Por conta disso, o tempo de
coalescncia de linhagens de genes mitocondriais reduzido, o que os tornam mais
sensveis a eventos demogrficos (Turcheto-Zolet et al., 2013). Ainda, sua herana
exclusivamente materna e a ausncia de recombinao em genes mitocondriais significa
que as linhagens desses genes podem ser identificadas de maneira mais direta do que
genes nucleares (Freeland, 2005). No entanto, uma das desvantagens do uso de
marcadores mitocondriais est justamente relacionada herana uniparental, j que
marcadores uniparentais podem no ser representativos de uma populao como um
todo (Freeland, 2005).

. Populaes ou espcies
Ao analisarmos a filogenia das espcies estudadas, possvel verificar dois padres
diferentes. O primeiro, (Figs. 2.2.1 e 2.2.2), observado em Hypoptopomatinae sp.,
mostra um grupo monofiltico composto por todos os hapltipos, alta similaridade entre
as sequncias (>99%) e as populaes do rio Unini, que perfazem quatro das cinco

94

populaes utilizadas, formando, cada uma, grupos monofilticos. Os valores de
bootstrap dos clados formados pelos tributrios sempre menores do que 78% e a
ausncia de um grupo monofiltico para a populao do Aman indicam que o
monofiletismo inclusivo, esperado para espcies distintas, ainda no foi atingido,
condio necessria para que as populaes pudessem ser consideradas espcies
distintas. Complementando a anlise filogentica com as distncias genticas entre as
populaes (Tabela 2.2.4), fica evidente que as populaes de Hypoptopomatinae sp.
pertencem a uma mesma espcie.
O segundo padro, observado em Carnegiella e Rineloricaria, caracterizado por duas
linhagens evolutivas monofilticas correspondentes s bacias do lago Aman e do rio
Unini, respectivamente (Figs. 2.1.1, 2.1.2, 2.3.1 e 2.3.2). Em ambas as espcies, tanto o
clado que sustenta todas as sequncias do presente estudo como os clados de cada
drenagem so suportados por altos valores de bootstrap, o que indica, com alto grau de
confiabilidade, que as linhagens so evolutivamente distintas e monofilticas inclusivas.
Considerando que os clados observados apresentam distribuies geogrficas distintas,
a definio do nmero de espcies sendo trabalhadas no depende apenas do nmero de
linhagens monofilticas observadas, mas tambm de parmetros estruturais das
populaes analisadas (Beheregaray & Caccone, 2007). Segundo Frankham et al.
(2008), em espcies aloptricas, ao invs de usar uma distncia gentica arbitrria para
resolver incertezas taxonmicas no nvel de espcie, mais razovel estimar a
diferenciao gentica entre espcies nominais vlidas congneres e usar aquele valor
como um marco emprico para auxiliar decises taxonmicas acerca do txon estudado.
Se as distncias genticas entre as espcies nominais vlidas forem similares ou
menores do que as observadas entre as linhagens do txon considerado, este ltimo deve
ser considerado uma espcie distinta (Frankham et al., 2008).
Sendo assim, temos situaes distintas para Carnegiella e Rineloricaria. Os hapltipos
de Carnegiella do rio Unini apresentaram uma distncia gentica de cerca de 8,5% em
relao s populaes do lago Aman (Tabela 2.1.4), correspondendo a 62 mutaes
entre as linhagens (Fig. 2.1.3). Dentro de cada drenagem, as distncias genticas entre
as populaes no foram superiores a 0,3%. Schneider et al. (2012), estudando
populaes de C. strigata, encontraram duas linhagens distintas separadas por distncias
genticas variando entre 10 e 12%, inclusive encontradas em simpatria em uma
localidade, indicando fazerem parte de um complexo de espcies. Reforando a ideia,
Piggot et al. (2011), trabalhando com exemplares do rio Negro do complexo C.

95

marthae, tambm atriburam o status de espcie para cada uma das trs linhagens
observadas. Nesse caso, as distncias genticas variaram entre 9 e 15%. Assim como
relatado em Schneider et al. (2012) para C. strigata, Pigott et al. (2011) tambm
registraram hapltipos de distintas linhagens em simpatria. Piggot et al. (2011)
reconheceram, ainda, caractersticas morfolgicas diagnsticas para duas das linhagens
como, por exemplo, a diferena no nmero de raios da nadadeira anal. No presente
estudo, ao contrrio, o nmero de raios da anal das linhagens do Aman e do Unini no
diferiu, variando entre 26 e 29 raios em ambas as populaes. Considerando uma taxa
de mutao para o gene ATPase 6/8 de 1,3% por milho de anos (M.a.) (Bermingham et
al., 1997), Piggot et al. (2011) calcularam o tempo de divergncia das linhagens entre 7
e 15 milhes de anos. Utilizando essa mesma taxa, estima-se que as duas linhagens
encontradas no presente estudo estejam separadas h cerca de 6,6 milhes de anos.
Apesar das divergncias genticas entre as linhagens serem um pouco menores entre as
linhagens de Carnegiella marthae do presente estudo do que o encontrado tanto por
Piggot et al. (2011) e Schneider et al. (2012), e de no terem sido encontrados
indivduos das duas linhagens em simpatria, h fortes indicaes de que as duas
linhagens sejam pertencentes a espcies distintas.
A topologia da rvore dos hapltipos de R. lanceolata tambm apresentou dois clados
separados correspondentes s bacias do rio Unini e do lago Aman. As distncias
genticas entre as populaes de cada drenagem, porm, foram muito menores do que
as encontradas entre os hapltipos de Carnegiella, com um valor mximo de 1,55% de
divergncia (Tabela 2.3.4). Os dois clados divergiram em 15 passos mutacionais, mas
deve-se considerar que dentro da populao do Aman foi encontrada uma sequncia
com oito mutaes de diferena para o hapltipo mais abundante. Silva (2013) cita que
populaes identificadas como R. lanceolata oriundas de diferentes bacias hidrogrficas
brasileiras apresentaram divergncias de at 8% nas sequncias do gene citocromo C
oxidase I (COI), propondo que este grupo represente um complexo de espcies. No
mesmo trabalho, algumas espcies nominais vlidas de Rineloricaria apresentaram
divergncia de cerca de 1% nas sequncias de COI. Carvalho (2011) encontrou diversas
espcies vlidas do loricarideo do grupo Hypostomus ancistroides que apresentaram
distncias p menores do que 1,6% entre sequncias do gene ATPase 6/8. Se for
considerado simplesmente esse valor de distncia p, as duas linhagens de R. lanceolata
deveriam ser aqui tratadas como espcies distintas. Lima (2009) encontrou uma taxa
evolutiva de 2,2% por milho de anos para sequncias de citocromo b em populaes de

96

Trichomycterus zonatus (Trichomycteridae: Loricarioidea) em rios costeiros do sudeste
do Brasil. J Roxo et al. (2012), trabalhando com quatro genes mitocondriais (incluindo
citocromo b) e um gene nuclear, sugerem uma taxa evolutiva mdia de 0,8% por milho
de anos para espcies de Loricariidae das sub-famlias Neoplecostominae e
Hypoptopomatinae. Com base nessas taxas evolutivas, as linhagens de R. lanceolata do
Unini e do Aman estariam separadas por um intervalo de tempo entre 0,6 e 1,9 milho
de anos. De acordo com Avise et al. (1998) o tempo mdio de especiao para peixes
de 1,7 M.a. a 2,3 M.a., portanto as populaes de R. lanceolata estariam nesse limite,
mesmo assumindo uma taxa de mutao de 2,2% por milho de anos. No entanto, a
falta de populaes representantes do grande espao geogrfico entre as bacias do rio
Unini e do rio Solimes, considerando o leito principal dos rios Negro e Solimes
(Tabela 1.1), pode estar escondendo populaes intermedirias que talvez possuam
fluxo gnico apenas com as populaes adjacentes. Esse processo evolutivo conhecido
como modelo de fluxo gnico por stepping-stone (Avise, 2004). Em funo dessas
incertezas, embora tambm haja indicaes de que as populaes de R. lanceolata de
cada drenagem constituem duas espcies distintas, as mesmas foram aqui tratadas como
duas linhagens bem diferenciadas da mesma espcie.

Carnegiella marthae do clado Aman
As relaes observadas entre os hapltipos do clado Aman foram concordantes em
ambas as anlises filogenticas (Figs. 2.1.1 e 2.1.2) e na rede de hapltipos (Fig. 2.1.3).
De acordo com a teoria de coalescncia, hapltipos mais antigos tendem a ser mais
frequentes, ter distribuies geogrficas mais amplas e a se apresentar nas partes mais
centrais das redes de hapltipos. Em casos de expanso populacional, esses hapltipos
acabam formando topologias em forma de estrela, com diversos hapltipos de origem
mais recente, conectados a estes por poucos passos mutacionais (Freeland, 2005).
Atravs da rede de hapltipos (Fig. 2.1.3), pode-se observar que o hapltipo CM03,
encontrado nas duas sub-bacias, pode ser considerado o hapltipo ancestral, pois se
encontra separado dos todos os demais hapltipos pelo menor nmero de passos
mutacionais entre eles. O valor de Fst de 0,194 (Tabela 2.1.6) entre as populaes de
AM1 e AM2, apesar de significativo, sugere ausncia de estruturao entre as duas sub-
bacias, o que condizente com os hbitos da espcie, que pode ser encontrada em

97

abundncia tanto em ambientes lticos como lnticos, e pela pequena distncia
separando as bacias (Tabela 1.1).

Carnegiella marthae do clado Unini
As relaes observadas entre os hapltipos do clado Unini foram parcialmente
concordantes nas anlises filogenticas (Figs. 2.1.1 e 2.1.2) e na rede de hapltipos (Fig.
2.1.3). Dos quatro grupos obtidos na rede de hapltipos, apenas trs formaram clados
monofilticos nas rvores filogenticas. Os clados recuperados em ambas as anlises
so formados pelos hapltipos CM07+CM11+CM25 (81,5% de bootstrap),
CM15+CM19 (97,8% de bootstrap) e CM24+CM27 (93,3% de bootstrap). O grupo
formado pelos hapltipos CM06+CM08+CM17 no formou um clado nas anlises
filogenticas. Mais evidente ainda do que em C. marthae do Aman, a rede de
hapltipos de C. marthae do Unini em forma de estrela caracterstica de um caso de
expanso populacional, com o hapltipo central (CM10) sendo o mais frequente,
amplamente distribudo nas sub-bacias, e com diversos hapltipos, provavelmente mais
recentes, conectados por uma diferena de apenas uma mutao. Os valores negativos e
significativos dos testes de neutralidade de Fs de Fu e D de Tajima para as populaes
de todos os tributrios do Unini, tanto separadamente ou em conjunto, reforam o
cenrio de expanso populacional.
Os valores de Fst entre as populaes do rio Unini (Tabela 2.1.6) no foram
significativos, assim como as hipteses de estruturao testadas com a AMOVA (Tabela
2.1.7). De qualquer maneira, h uma indicao de ausncia de estruturao entre as
populaes dos diferentes tributrios do rio Unini, o que, como j discutido
anteriormente, condiz com os hbitos da espcie, que, exceo dos pequenos igaraps
de terra firme, pode ser encontrada em abundncia em todos os corpos dgua de maior
porte na bacia do rio Unini, tanto em ambientes lticos como lnticos, e, provavelmente
possui uma distribuio contnua entre os tributrios, ao longo do leito do rio Unini.

As relaes observadas entre os hapltipos foram parcialmente concordantes nas
anlises filogenticas (Figs. 2.2.1 e 2.2.2) e na rede de hapltipos (Fig. 2.2.3). Dois
agrupamentos principais foram recuperados em todas as anlises: o primeiro contendo
os clados do Aman, rio Preto (UN2) e rio Pauini (UN5) e o segundo com os hapltipos
do Ig. Solimezinho (UN4) e do rio Arara (UN3). No entanto, dos cinco grupos

98

formados na rede de hapltipos, apenas quatro formaram clados monofilticos nas
rvores filogenticas. Os clados recuperados em ambas as anlises so formados pelos
hapltipos de Hypoptopomatinae sp. das quatro sub-bacias do rio Unini representadas
nessas anlises (UN2, UN3, UN4 e UN5). A anlise de Neighbour-joining recuperou
maiores valores de bootstrap para esses grupos do que a anlise de mxima
verossimilhana. O menor valor foi 80% (Fig. 2.2.2) versus 65,4% na anlise de
mxima verossimilhana (Fig. 2.2.3), obtidos para o clado formado pelos hapltipos do
rio Arara. Para os hapltipos HY01 e HY02, do Aman, a anlise de Neighbour-joining
recuperou um agrupamento com valor de bootstrap de 66%, mas esse clado no foi
recuperado na anlise de mxima verossimilhana. De qualquer maneira, ambas as
rvores filogenticas indicam uma proximidade maior dos hapltipos do Aman com os
hapltipos do rio Preto (UN2), a sub-bacia mais prxima ao Aman, considerando a
ligao pelas cabeceiras das drenagens. Vale ressaltar que a menor distncia gentica
entre todas as populaes de Hypoptopomatinae sp. amostradas ocorreu entre essas duas
sub-bacias (Tabela 2.2.4). Pela rede de hapltipos, a populao do Aman ocupa uma
posio central (Fig. 2.2.3), estando separada por cinco passos mutacionais tanto da
populao do rio Preto (UN2) como do rio Pauini (UN5), e a seis passos da populao
do Ig. Solimezinho (UN4) e dos hapltipos do rio Arara (UN3). De certa forma,
observada uma topologia de estrela em relao s demais com o hapltipo HY03 sendo
possivelmente o ancestral. Na anlise de mxima verossimilhana, este hapltipo
grupo irmo de todos os demais, o que refora seu carter basal.
Foram obtidos valores significativos de Fst na comparao par a par entre todas as
populaes amostradas (Tabela 2.2.6), com valores variando entre 0,799 e 0,919.
Mesmo levando em considerao que para a interpretao do valor do Fst entre
populaes deve-se levar em considerao outros ndices, como a diversidade gnica
(Meirmans & Hendrik, 2011), normalmente valores de Fst acima de 0,25 so
considerados como uma divergncia muito grande entre populaes (Hartl, 2008). A
anlise da estruturao a partir do Fst das populaes de Hypoptpomatinae indicou
fortes restries de fluxo gnico entre todas as sub-bacias (Tab. 2.2.6).
Os testes de neutralidade apresentaram apenas um caso com valor significativo, para Fs
de Fu da populao do rio Pauini (UN5). Este teste, contudo, muito sensvel e pode
estar mostrando um falso positivo, visto que o n amostral muito baixo. Para as outras
populaes no foram observados sinais de desvios significantes configurando uma
expanso populacional ou gargalo. Os testes realizados atravs da AMOVA s

99

obtiveram valores significativos para a variao dentro de cada populao ou entre as
populaes individualmente (Tabela 2.2.7). Nenhum agrupamento testado apresentou
valor significativo, o que pode sugerir que o isolamento entre as populaes ocorreu
simultaneamente para todos os grupos.
Levando isso em considerao, em um cenrio biogeogrfico, pode-se aventar duas
hipteses plausveis. Na primeira, possvel que indivduos tenham migrado para a
bacia do rio Unini a partir do Aman, atravs de suas cabeceiras, colonizando os
tributrios do rio Unini em uma ocasio, mantendo, hoje, um isolamento de todas as
populaes. Esse isolamento, porm, no deve ser muito antigo, j que as populaes
ainda no atingiram o monofiletismo recproco. Pode-se considerar tambm uma
hiptese alternativa, onde teria havido um fluxo contnuo de migrantes atravs no s
das cabeceiras compartilhadas entre Aman e Unini, mas tambm atravs do rio Piorini,
cujas cabeceiras esto entre as cabeceiras do Aman, rio Preto e rio Pauini. Essa
hiptese explicaria a maior similaridade entre as populaes dos rios Preto e Pauini
(UN2 e UN5) (Figs. 2.2.1, 2.2.2 e 2.2.3 e Tabela 2.2.4), separadas por uma grande
distncia fluvial pelo leito principal do rio Unini (Tabela 1.1). Como Hypoptopomatinae
sp. encontrado exclusivamente em ambientes lticos de igaraps de mdio porte ou de
terra firme, o fluxo de indivduos pelos corpos dgua de pequeno porte da cabeceiras
uma hiptese plausvel.

Rineloricaria lanceolata
As relaes observadas entre os hapltipos foram concordantes em ambas as anlises
filogenticas (Figs. 2.3.1 e 2.3.2) e na rede de hapltipos (Fig. 2.3.3). Os dois
agrupamentos principais, consistindo das populaes do Unini e da populao do
Aman, foram recuperados em todas as anlises. Dentro da populao do Aman, o
hapltipo RL05 foi o mais distante do hapltipo RL04, o mais abundante entre eles. A
divergncia dessas duas sequncias em oito passos mutacionais (metade das diferenas
que separam a populao da bacia do Aman das populaes do Unini) pode, inclusive,
indicar contato secundrio entre a populao da bacia do Aman e outra populao no
amostrada, situao indicada na anlise de distribuio de diferenas como uma
distribuio bimodal (Rogers & Harpending, 1992). Entre os hapltipos da bacia do
Unini, as relaes filogenticas no ficaram evidentes, com apenas um grupo
monofiltico sendo recuperado na anlise de mxima verossimilhana. Este clado
engloba os hapltipos RL01, RL03, RL10 e RL13, sendo RL01 o mais abundante e o

100

mais bem distribudo, ocorrendo em todas as sub-bacias do rio Unini. Este grupo
consiste dos hapltipos do rio Unini situados na poro inferior da rede de hapltipos
(Fig. 2.3.3). Os valores de bootstrap para esse clado, contudo, foram de apenas 59,3%.
Na anlise de Neighbour-joining, o hapltipo RL03 formou um grupo irmo de um
clado englobando todos os outros hapltipos do Unini, cujo valor de bootstrap foi de
apenas 54%. Apesar de haver um agrupamento formado na rede de hapltipos de
hapltipos do rio Unini separados por apenas um passo mutacional (ou dois passos no
caso de RL02 e RL12), nenhum outro agrupamento foi recuperado nas rvores
filogenticas. Observando os agrupamentos da rede de hapltipos e os valores de
distncia p (Tabela 2.3.4) e Fst (Tabela 2.3.6), nenhum padro geogrfico fica evidente.
H, porm, trs populaes (UN1, UN3 e UN4) que formam um ncleo ao longo do
canal do rio Unini (Fig. 6a) e que possuem distncias genticas bem pequenas e valores
de Fst no significativos. Isso indicaria que h fluxo gnico entre essas populaes
(Hartl, 2008). No entanto, as populaes do rio Preto (UN2) e rio Pauini, tambm no
apresentaram Fst significativo. Alm disso, so as populaes que apresentam a menor
distncia gentica (Tab. 2.3.4). Como as bacias de UN4 e UN3 situam-se, ao longo do
leito principal do Unini, entre UN2 e UN5, mais parcimonioso considerar que essa
relao estreita entre o rio Preto (UN2) e rio Pauini (UN5) seja fruto de um vis
amostral do que considerar que h fluxo gnico entre essas populaes, mas no entre
elas e as respectivas sub-bacias adjacentes. Esse agrupamento foi testado com uma
AMOVA, mas a variao entre os dois grupos no foi significativa (Tabela 2.3.7).
Dentro da bacia do Unini, foram encontrados valores de Fst significativos na
comparao de algumas sub-bacias, mas a distncia entre elas no foi necessariamente o
fator indicativo da estruturao. Pode-se sugerir, contudo, que o fluxo gnico entre as
populaes de R. lanceolata reduzido. O fato dos testes realizados atravs da AMOVA
no terem obtido resultados significativos na comparao entre a bacia do Aman e o
conjunto de populaes da bacia do rio Unini pode estar relacionado grande distncia
gnica entre as populaes das duas drenagens. Essas distncias gnicas de cerca de
1,5% e os valores elevados e significativos de Fst entre as populaes do Unini e do
Aman indicam a ausncia de fluxo gnico.
A no rejeio da hiptese de expanso populacional, associada aos valores negativos
significativos dos testes de neutralidade (Tabela 2.3.5), indicativa de que a populao
do Unini est sofrendo expanso. A topologia em estrela da rede de hapltipos com

101

RL02, o mais abundante e amplamente distribudo, no centro sugere que esta expanso
tenha ocorrido a partir desse hapltipo.

Comparao dos padres de distribuio dos hapltipos luz dos cenrios de
conexo hidrolgica e capacidade de disperso das espcie.
Os padres distintos na distribuio dos hapltipos e relao das populaes entre as
bacias do rio Unini e lago Aman podem trazer indicaes conflitantes. Por um lado, os
dados de Carnegiella marthae e Rineloricaria lanceolata indicam no haver conexo
entre as populaes de cada bacia. Ao contrrio, os resultados discutidos para as
populaes de Hypoptopomatinae sp. indicam uma relao estreita entre a populao do
igarap do Bar (AM1), no Aman, e duas populaes do Unini (UN2 e UN5), mas com
ausncia atual de fluxo gnico entre todas as populaes (Tabela 2.2.6).
Apesar de poder haver variao na histria das populaes estudadas, os eventos que
constituem o histrico geogrfico da rea sugerem uma trajetria comum partilhada
pelas populaes que habitam a regio, mas que pode ter tido influncias distintas nas
espcies, dependendo das caractersticas da biologia e ecologia de cada uma. A relao
entre as populaes do Aman e Unini observadas em Hypoptopomatinae sp. (Figs.
2.2.1, 2.2.2 e 2.2.3) so um claro indicador da conexo hidrolgica dessas bacias seja
por (1) j terem apresentado uma ligao pelas reas alagveis nas cabeceiras ou (2)
pela ocorrncia de mudana na direo do fluxo de alguns igaraps em suas cabeceiras,
um fenmeno geolgico conhecido por captura fluvial (MacNight & Hess, 2005).
Os resultados de Hypoptopomatinae sp. apontam para os cenrios 2 e 3 em relao aos
possveis eventos histrico-geogrficos apontados nos objetivos. A forte estruturao
evidenciada pelos valores de Fst entre todas as populaes, independente da bacia
hidrogrfica, indica que a espcie possui uma baixa capacidade de disperso, conforme
previsto observando-se caractersticas de sua biologia e ecologia como, cuidado
parental, tamanho corporal reduzido, territorialidade, ovos adesivos, boca em forma de
ventosa mesmo em larvas recm-eclodidas etc. Edelaar & Bolnick (2012) ressaltam a
importncia da disperso passiva para o fluxo gnico e para a colonizao de novos
ambientes e o estabelecimento de novas populaes. Apesar do pequeno tamanho,
Hypoptopomatinae sp. possui caractersticas que, ao contrrio, facilitam a permanncia
dos indivduos nos locais onde foram concebidos.

102

J a ausncia de estruturao entre as populaes de Carnegiella marthae da bacia do
rio Unini, indica que essa espcie possui uma alta capacidade de disperso em relao a
Hypoptopomatinae sp..
Rineloricaria lanceolata tambm compartilha boa parte das caractersticas mencionadas
acima, mas suas populaes dentro do rio Unini no apresentaram o mesmo padro de
estruturao de Hypoptopomatinae sp. H, contudo, diferenas evidentes entre as
histrias de vida das duas espcies, sobretudo no que diz respeito ao tamanho mximo
corporal at quatro vezes maior em R. lanceolata e no meso-habitat preferencial de cada
espcie. Winemiller (1989) destacou que o tamanho corporal foi umas das
caractersticas mais importantes na determinao dos agrupamentos de cada tipo de
estratgia de vida (sazonal, oportunista e equilbrio). J em relao ao habitat, enquanto
R. lanceolata ocorre em corpos dgua de mdio e grande porte, incluindo os rios
principais nas duas bacias, Hypoptopomatinae sp. encontrada em igaraps de mdio
porte ou em pequenos igaraps de terra firme. Os rios principais so as vias que ligam
as sub-bacias dos tributrios do Unini, e a ocorrncia de R. lanceolata nesse ambiente
pode justificar a ausncia de estruturao entre suas populaes.
Com a mesma linha de raciocnio, possvel compreender o porqu da relao entre as
populaes de Hypoptopomatinae sp. de cada bacia quando, ao mesmo tempo, as
populaes de R. lanceolata e Carnegiella constituem a linhagens evolutivas distintas.
Dentre essas trs espcies, apenas Hypoptopomatinae sp. encontrada em corpos
dagua de pequeno porte, e possvel que a conexo hidrolgica entre essas bacias
tenha ocorrido justamente atravs desses igaraps, seja por captura de drenagem, seja
por conexes sazonais ou episdicas durante grandes cheias.
Apesar de C. marthae e R. lanceolata apresentarem uma capacidade de disperso maior
em relao a Hypoptopomatinae sp., as duas primeiras espcies no dispersaram entre
as duas bacias, pois no colonizam os ambientes que promovem ou promoveram a
conexo entre elas. As reas de cabeceira so, portanto, uma barreira para a disperso
dessas espcies. Ao contrrio, como Hypoptopomatinae sp. so encontrados
exclusivamente em corpos dgua de mdio e pequeno porte, os rios maiores parecem
constituir uma barreira para sua disperso, promovendo o isolamento e a divergncia de
suas populaes por deriva gnica.

103

Captulo 3

Variaes populacionais na morfologia de cinco espcies de
peixes amaznicos de pequeno porte

Introduo
A diversificao entre populaes e subsequentes processos de especiao so
frequentemente produzidos e mantidos por regimes de seleo divergente (e.g.,
Langerhans et al., 2003) que se expressam na forma de plasticidade fenotpica (Pfennig
& McGee 2010) alm da fixao diferencial de alelos nas populaes por conta das
presses seletivas (Langerhans et al., 2004).
As consequncias de presses ambientais sobre a variao da frequncia allica em
populaes, ou seja, o modo como a seleo molda o pool gnico dentro de uma
populao, receberam muita ateno nas pesquisas de biologia evolutiva desde a criao
dos conceitos de adaptao. Da mesma forma, o papel do pool gnico na gerao e
manuteno da biodiversidade foi objeto central de numerosos estudos que embasaram
a sntese moderna de biologia evolutiva (West-Eberhard, 2003). Apesar das espcies
poderem ser consideradas como o produto final de um processo de seleo natural, j
que elas correspondem ao ambiente em que habitam (Puebla, 2009), uma ampla
variao fenotpica tem sido encontrada entre e dentro de populaes de diversos
txons, e.g. plantas (Clausen et al., 1948), lagartos (Losos et al., 2006), peixes
(Domingues et al., 2007), mamferos (Kageyama et al., 2009) e aves (Tomassen et al.,
2010).
As alteraes fenotpicas podem, portanto, ser fruto da seleo natural ficando restritas
pela quantidade e distribuio de variaes genticas expressas no fentipo (Pavlicev et
al., 2009). Reforando a ideia, a seleo natural o processo natural que leva
reproduo diferencial de indivduos ou gentipos distintos em uma populao (Li,
1997) e seus efeitos podem ser a manuteno ou alterao da frequncia de genes dentro
de uma populao (Freeland, 2005). Entretanto, a seleo natural age, de fato, dentro

104

das manifestaes perceptveis do gentipo, ou seja, seu fentipo (Dawkins, 2004).
Ademais, a hiptese de especiao ecolgica ou evoluo de populaes, que foi
primeiramente elaborada atravs da teoria da seleo natural (Darwin, 1859) e
posteriormente refinada por outros bilogos evolucionistas (e.g., Dobzhansky, 1937;
Mayr, 1942; Simpson, 1953) envolve mais do que uma correlao entre o fentipo e o
ambiente (Puebla, 2009). Ela especificamente relacionada a trs componentes
fundamentais: (1) uma fonte de seleo natural disruptiva, ou divergente, resultante de
processos ecolgicos; (2) um mecanismo que promova o isolamento reprodutivo; e (3)
uma ligao gentica entre os dois (Rundle & Nosil, 2005).

Plasticidade fenotpica
Os organismos, de uma forma geral, vivem boa parte de sua vida em ambientes
variveis, portanto devem ser capazes de manifestar respostas adequadas aos distintos
estmulos ambientais que recebem (Windig et al., 2004). Sejam essas manifestaes
morfolgicas, fisiolgicas ou comportamentais, todas constituem expresses do
gentipo individual de cada organismo, ou seja, seu fentipo. A essa capacidade de um
determinado gentipo produzir diferentes fentipos em resposta a condies ambientais
que variam dado o nome de plasticidade fenotpica (Pigliucci, 2001). Tais efeitos
ambientais na expresso de traos podem variar de pequenos ajustes na taxa de
crescimento em resposta a determinados nveis de recursos at a mudanas polifnicas
dramticas, atravs das quais um nico gentipo pode produzir fentipos radicalmente
alternativos (Moczek et al., 2011). Apesar dessa definio relativamente simples, o
conceito de plasticidade apresenta desdobramentos complexos, o que s vezes causa um
entendimento diferente de seus aspectos, especialmente em matrias relativas biologia
evolutiva (Schlichting & Smith, 2002).
Windig et al. (2004) destacam dois tipos de processos envolvidos na plasticidade, nos
quais o aspecto em comum a influncia do ambiente na formao do fentipo. No
primeiro processo, conhecido por modulao fenotpica, o ambiente influencia
diretamente o fentipo sem envolvimento ativo do organismo. Ou seja, o ambiente
simplesmente fora o fentipo atravs de propriedades fsicas (Smith-Gill, 1983). J no
segundo processo, o mais utilizado quando nos referimos ao termo plasticidade
fenotpica (e.g. Weeks, 1993; DeWitt & Scheiner, 2004), o organismo ativamente
envolvido na produo do fentipo (Smith-Gill, 1983), e etapas como a recepo do
sinal ambiental, a ativao do gene e, por ltimo, a produo do fentipo em si, so

105

fundamentais para o desencadeamento da resposta do organismo (West-Eberhard, 2003;
DeWitt & Scheiner, 2004; Windig et al., 2004).
Dessa forma, a plasticidade fenotpica uma caracterstica de um gentipo individual,
onde a extenso e a magnitude da plasticidade dos seus traos determinada pelo
gentipo em particular (Schlichting & Smith, 2002). Ao contrrio, a variabilidade
gentica pode ser detectada apenas entre mais de um gentipo (normalmente um
conjunto ou mais de indivduos) e, por essa razo, um aspecto caracterstico de uma
populao. A variao nas respostas plsticas de gentipos especficos estar sujeita a
seleo individual. J a manuteno da variabilidade gentica em uma populao como
uma adaptao para o sucesso da mesma estar sujeita seleo de grupo (Schlichting,
2004).
Entretanto, preciso compreender que, apesar da variabilidade gentica em uma
populao poder ser mantida tambm atravs da seleo dependente de frequncia, ela,
na realidade, o resultado de uma seleo baseada no indivduo ou de deriva gnica. Ou
seja, a variabilidade mantida por conta do valor adaptativo dos gentipos individuais e
no em benefcio da populao (Schlichting & Smith, 2002).

Benefcios e limites da plasticidade fenotpica
Os benefcios da plasticidade so amplamente compreendidos e relatados em trabalhos
cientficos tanto tericos como empricos (e.g. DeWitt et al., 1998; Kingsolver et al.,
2002; Langerhans et al., 2003; Webster et al., 2011). Atravs da plasticidade, um
indivduo possui a capacidade de produzir uma melhor correspondncia fentipo-
ambiente em um maior nmero de ambientes do que seria possvel produzindo apenas
um fentipo para todos eles (DeWitt et al., 1998). A direo e a extenso da resposta
plstica so componentes primrios do organismo e, portanto, esto sujeitas a forte
seleo natural. Segundo Schlichting & Smith (2002), a razo de existir da plasticidade
, claramente, a adaptao a condies ambientais variveis. Portanto, espera-se que um
gentipo perfeitamente plstico, isto , aquele que consegue converter imediatamente ao
fentipo timo quando as condies mudam, seja favorecido a se desenvolver sempre
que as condies ambientais forem heterogneas (Schlichting & Smith, 2002).
De fato, isso seria o esperado caso no existissem restries para que organismos
desenvolvessem uma plasticidade perfeita ou infinita, produzindo um fentipo
timo para qualquer ambiente sem nenhum custo por ter essa capacidade (DeWitt et al.,
1998). Limitaes e custos, no entanto, existem e devem ser considerados para a

106

compreenso de quando e onde gentipos plsticos ou especializados sero favorecidos
pela seleo. Diversas situaes, no entanto, acabam favorecendo o desenvolvimento da
plasticidade em detrimento da especializao (Tabela 3.0.1).

Tabela 3.0.1. Situaes que selecionam organismos plsticos (plasticidade) ou
especializados (respostas fixas) (adaptado de Kingsolver et al., 2002 e Schlichting &
Smith, 2002).
Plasticidade Respostas fixas
(1) a mudana ambiental frequente. (1) a mudana ambiental rara.
(2) os sinais ambientais so confiveis. (2) faltam sinais ambientais confiveis.
(3) a variao ambiental finamente
granulada, tanto temporalmente ou
espacialmente.
(3) a variao ambiental flutua mais
rapidamente do que o tempo de resposta do
organismo.
(4) a variao ambiental
temporalmente grosseiramente
granulada com dicas previsveis
(polifenismo).
(4) um nico fentipo timo em ambientes
diferentes.
(5) a variao ambiental
temporalmente finamente granulada em
uma sequncia previsvel
(heteroblastia).
(5) o ambiente espacialmente
grosseiramente granulado e o organismo
pode escolher um habitat.
(6) migrao entre populaes (6) ausncia de migrao entre populaes

Os fatores de (1) a (5) descritos na Tabela 1, acima, so relacionados heterogeneidade
ambiental experimentada por um organismo, tanto em uma escala espacial como
temporal, e previsibilidade dos sinais do ambiente que favoreceriam organismos
plsticos. O fator (6), relacionado ao fluxo tanto de indivduos como de genes entre
populaes de uma espcie, pode parecer de natureza diferente; entretanto, na prtica,
esse fluxo faz com que os organismos experimentem situaes ambientais distintas, ou
seja, heterogeneidade, o que novamente favorece organismos plsticos. importante
levar em considerao que os efeitos das variaes tanto temporais como espaciais
sobre um organismo dependero do porte e do tamanho do ciclo de vida deste.
Exemplificando, um mosaico de ambientes finamente granulados para um organismo de
pequeno porte pode ser considerado um ambiente homogneo para um de grande porte,
ou, ento, um mosaico de ambientes grosseiramente granulados para um organismo de
pequeno porte pode ser sentido como um ambiente finamente granulado para um de
grande porte.

107

Plasticidade fenotpica em peixes amaznicos
Peixes de gua doce so modelos adequados para estudar diferenas no tamanho e
formato do corpo por conta de sua capacidade de rapidamente modificarem traos para
melhor se adaptar s condies e presses ambientais oriundas de interaes biticas
(Langerhans et al., 2003; Langerhans et al., 2004; Sidlauskas et al., 2006; Burns et al.,
2009; Wagner et al., 2009; van Rijssel & Witte, 2012). Variaes morfolgicas
intraespecficas em peixes de gua doce foram associadas com diversos aspectos
ecolgicos, tais como capacidade ou comportamento de forrageamento (Svanback &
Eklv, 2004), capacidade de digesto (Wagner et al., 2009), presso de predao
(Langerhans & DeWitt, 2004; Hendry et al., 2006), caractersticas ambientais e
composio da comunidade (Gomes-Jr. & Monteiro, 2008; Webster et al., 2011),
correnteza e fluxo dgua (Langerhans et al., 2003; Sidlauskas et al., 2006; Langerhans,
2008), temperatura (Sidlauskas et al., 2006), interferncia antropognica (van Rijssel &
Witte, 2012), condies de rio aberto ou cavernas (Secutti et al., 2011), e mudanas nas
concentraes de oxignio dissolvido (Scarabotti et al., 2009). Alm dos estmulos
ambientais, caracteres relacionados ao desenvolvimento, tais como dimorfismo sexual
(Cox-Fernandes, 1998; Kitano et al., 2007) e alometria ontogentica (Sidlauskas et al.,
2006; Garca-Alzate et al., 2010) tambm podem afetar a variao morfolgica em
populaes.
Apesar de um grande nmero de estudos ter documentado a variao morfolgica
devido a causas ambientais em diversas espcies de peixes, poucos foram aqueles que
investigaram espcies neotropicais, e.g. Cichlasoma minckleyi (Trapani, 2003),
Bryconops caudomaculatus e Biotodoma wawrini (Langerhans et al., 2003), Poecilia
vivipara (Neves & Monteiro, 2003; Monteiro & Gomes-Jr., 2005; Gomes-Jr. &
Monteiro, 2008), Poecilia reticulata (Langerhans & DeWitt, 2004; Hendry et al., 2006,
Burns et al., 2009), Bryconops sp. cf. melanurus (Sidlauskas et al., 2006),
Hyphessobrycon gr. heterorhabdus (Garca-Alzate et al., 2010), e Aspidoras albater
(Secutti et al., 2011). Ainda mais raros so os trabalhos que estudaram a variao
morfolgica em relao ao tamanho e formato do corpo em populaes de peixes
amaznicos (e.g., Cox-Fernandes, 1998).
O pulso de inundao faz com que corpos dgua amaznicos apresentem uma grande
variabilidade sazonal, com mudanas radicais na estrutura do habitat e, s vezes, na
composio fsico-qumica da gua. Dessa forma, as presses de seleo so bastante
distintas ao longo do ano. O ambiente heterogneo, a grande extenso da rea e a

108

possibilidade de fluxo de indivduos entre populaes isoladas, aliados razovel
previsibilidade das mudanas sazonais, favorecem a ampliao de respostas plsticas
das espcies s mudanas ambientais (Schlichting & Smith, 2002).
A presente tese investiga os padres de variao morfolgica relativas forma e
tamanho corporal de indivduos e populaes de cinco espcies de peixes de pequeno
porte, procurando explicar a natureza das divergncias observadas. Alm disso, so
discutidas as relaes entre as diferenas morfolgicas observadas com fatores
ambientais e fatores intrnsecos de cada espcie ou grupo taxonmico luz dos
conceitos de biologia evolutiva apresentados acima.

Objetivo geral
O objetivo principal deste captulo foi verificar a existncia de variao morfolgica
entre e dentro de populaes de cinco espcies de peixes amaznicos de pequeno porte
nas bacias do lago Aman e do rio Unini, duas drenagens contguas com possvel
conexo hidrolgica atual e/ou histrica, discutindo a influncia de processos histricos
ou intrnsecos a cada espcie relacionados aos padres observados.

Objetivos especficos
1) Verificar se h variao no formato associado ao tamanho corporal e/ou ao
dimorfismo sexual nas espcies Carnegiella marthae, Hemigrammus coeruleus,
Nannostomus trifasciatus, Hypoptopomatinae sp. e Rineloricaria lanceolata.
2) Relacionar as possveis diferenas morfolgicas na forma do corpo de
populaes das espcies C. marthae, H. coeruleus, N. trifasciatus, R. lanceolata
e Hypoptopomatinae gen.sp.nov com aspectos da sua ecologia e biologia
associando os grupos formados a caractersticas ambientais ou geogrficas.
3) Verificar se h padres comuns nos grupos de variao formados pelas anlises
morfomtricas entre as espcies estudadas e se esses so mais relacionados com
fatores atuais (ecolgicos) ou histricos (genticos).

109

Cenrios e hipteses
De maneira simplificada, para se entender as diferenas ou similaridades morfolgicas
entre as populaes, possvel imaginar alguns cenrios ambientais ou de estruturao
gentica que vo desde a homogeneidade total do ambiente e ausncia de estruturao
em todas as populaes at a ambientes diferentes e estruturao entre todas as
populaes. Para cada cenrio possvel, pode-se esperar encontrar alguns resultados em
particular. Abaixo, esto listados esses cenrios, acompanhados de uma explicao e
uma sntese (Tabela 3.0.2) para cada situao.

Ambiente:
1. ambiente homogneo em toda regio;
2. ambiente diferente entre Aman e Unini, mas homogneo dentro de cada bacia;
3. ambientes diferentes em cada localidade (dentro e entre bacias).

Estruturao gentica:
A. ausncia total de estruturao gentica;
B. estruturao entre as populaes do Aman e do Unini, mas ausncia de
estruturao dentro de cada bacia;
C. todas as populaes geneticamente estruturadas (dentro e entre bacias).

1A. ambiente homogneo em toda regio + ausncia total de estruturao gentica.
No so esperadas diferenas morfolgicas entre populaes. Possveis variaes
morfolgicas observadas provavelmente refletem diferenas individuais (no
populacionais) causadas, sobretudo, por idiossincrasias no desenvolvimento ou na
histria de vida de cada indivduo.
1B. ambiente homogneo em toda regio + estruturao entre as populaes do
Aman e do Unini, mas ausncia de estruturao dentro de cada bacia. Pode-se
esperar encontrar diferenas na morfologia entre as populaes do Aman e do Unini ou
ausncia de diferenas por conta de ausncia de plasticidade nas caractersticas
morfolgicas avaliadas. Dentro de cada bacia, as possveis variaes morfolgicas
observadas provavelmente refletiro diferenas individuais (no populacionais)
causadas, sobretudo, por idiossincrasias no desenvolvimento ou na histria de vida de
cada indivduo.

110

1C. ambientes homogneos em toda regio + todas as populaes geneticamente
estruturadas. Pode-se esperar tanto divergncia morfolgica entre todas as populaes
(indivduos de cada populao sejam morfologicamente mais assemelhados entre si do
que com os indivduos de outras populaes) ou convergncia na morfologia entre todas
as populaes causada por ausncia de plasticidade nas caractersticas morfolgicas
avaliadas.
2A. ambiente diferente entre Aman e Unini, mas homogneo dentro de cada bacia
+ ausncia total de estruturao gentica. Pode-se esperar encontrar tanto ausncia de
diferenas morfolgicas entre populaes ou diferenas na morfologia entre as
populaes do Aman e do Unini. Dentro de cada bacia, as possveis variaes
morfolgicas observadas provavelmente refletiro diferenas individuais (no
populacionais) causadas, sobretudo por idiossincrasias no desenvolvimento ou na
histria de vida de cada indivduo.
2B. ambiente diferente entre Aman e Unini, mas homogneo dentro de cada bacia
+ estruturao entre as populaes do Aman e do Unini, mas ausncia de
estruturao dentro de cada bacia. esperado encontrar diferenas na morfologia
entre as populaes do Aman e do Unini. Dentro de cada bacia, as possveis variaes
morfolgicas observadas provavelmente refletiro diferenas individuais (no
populacionais) causadas, sobretudo por rudo no desenvolvimento. Possveis
convergncias na morfologia entre Aman e Unini provavelmente so causadas por
ausncia de correlao da morfologia com os genes fixados diferenciadamente em cada
populao e ausncia de plasticidade nas caractersticas morfolgicas avaliadas.
2C. ambiente diferente entre Aman e Unini, mas homogneo dentro de cada bacia
+ todas as populaes geneticamente estruturadas. Pode-se esperar encontrar
divergncia morfolgica entre todas as populaes (indivduos de cada populao sejam
morfologicamente mais assemelhados entre si do que com os indivduos de outras
populaes) ou diferenas na morfologia entre as populaes do Aman e do Unini.
Possveis convergncias na morfologia entre Aman e Unini podem ser causadas por
ausncia de correlao da morfologia com os genes fixados diferenciadamente em cada
populao e ausncia de plasticidade nas caractersticas morfolgicas avaliadas.
3A. ambientes diferentes em cada localidade + ausncia total de estruturao
gentica. Pode-se esperar tanto divergncia morfolgica entre todas as populaes
(indivduos de cada populao sejam morfologicamente mais assemelhados entre si do
que com os indivduos de outras populaes) ou convergncia na morfologia entre todas

111

as populaes causadas por resposta plstica ao mesmo estmulo ambiental. A possvel
observao de semelhanas entre populaes especficas deve significar que apenas
alguns gentipos em particular apresentam a mesma resposta ao estmulo ambiental.
3B. ambientes diferentes em cada localidade + estruturao entre as populaes do
Aman e do Unini, mas ausncia de estruturao dentro de cada bacia. Pode-se
esperar tanto divergncia morfolgica entre todas as populaes (indivduos de cada
populao sejam morfologicamente mais assemelhados entre si do que com os
indivduos de outras populaes) ou uma convergncia na morfologia apenas entre as
populaes dentro de cada bacia. Possveis convergncias na morfologia entre Aman e
Unini podem ser causadas por ausncia de correlao da morfologia com os genes
fixados diferenciadamente em cada populao e ausncia de plasticidade nas
caractersticas morfolgicas avaliadas.
3C. ambientes diferentes em cada localidade + todas as populaes geneticamente
estruturadas. esperado que indivduos de cada populao sejam morfologicamente
mais assemelhados entre si do que com os indivduos de outras populaes. Possveis
convergncias na morfologia podem ser causadas por ausncia de plasticidade nas
caractersticas morfolgicas avaliadas.

Tabela 3.0.2. Resultados esperados para variao morfolgica em populaes de peixes
da bacia do rio Unini e lago Aman, de acordo com cada situao de ambiente e
estruturao gentica.
Cenrios A. Ausncia de
estruturao gentica
entre todas as populaes
B. Estruturao entre as
populaes do Unini e do
Aman, mas ausncia de
estruturao dentro de
cada bacia
C. Todas as populaes
geneticamente
estruturadas
1.
Ambiente
homogneo em toda
regio
1A. Ausncia de
diferena entre as
populaes.
1B. Aman = Aman
Unini = Unini; ou
ausncia de diferena
entre as populaes.
1C. Todas as
populaes diferentes;
ou ausncia de
diferena entre as
populaes.
2.
Ambiente diferente
entre Aman e Unini,
mas homogneo
dentro de cada bacia
2A. Ausncia de
diferenas entre as
populaes; ou Aman =
Aman Unini = Unini.
2B. Aman = Aman
Unini = Unini
2C. Todas as
populaes diferentes;
ou Aman = Aman
Unini = Unini.
3.
Ambientes diferentes
em cada localidade
3A. Ausncia de
diferena entre as
populaes; ou todas as
populaes diferentes.
3B. Todas populaes
diferentes; ou Aman =
Aman Unini = Unini
3C. Todas as
populaes diferentes.

112

Material e mtodos
Os peixes utilizados nas anlises morfolgicas foram fixados em formol 10% no campo,
imediatamente aps a coleta, e, posteriormente, transferidos para lcool 70% em
laboratrio. Mtodos de morfometria geomtrica foram utilizados para estimar a
variao morfolgica e determinar a presena de dimorfismo sexual em cincos espcies
de peixes (trs Characiformes, Carnegiella marthae, Hemigrammus coeruleus e
Nannostomus trifasciatus; e dois Siluriformes, Rineloricaria lanceolata e
Hypoptopomatinae sp.). O nmero total de exemplares utilizados nas anlises para cada
espcie encontra-se na Tabela 3.0.3. Os peixes foram colocados sobre uma folha de
papel milimetrado e o lado esquerdo de cada um foi fotografado usando uma cmera
digital GE X5 ou Sony HX200 no modo close-up. As coordenadas foram obtidas atravs
da digitalizao de marcos anatmicos usando o software TpsDig (Rohlf, 2004a) para se
obter o formato de cada exemplar. Marcos anatmicos foram estabelecidos com base em
estudos prvios com peixes neotropicais (Langerhans & DeWitt, 2004; Gomes-Jr &
Monteiro, 2008; Garca-Alzate et al., 2010) e variaram para cada espcie (Figs. 3.1.1,
3.2.1, 3.3.1, 3.4.1 e 3.5.1).
Uma vez que observado que a forma do corpo e da cabea mudam durante o
crescimento dos peixes (Garcia-Alzate et al., 2010), houve uma preocupao com a
maneira de avaliar a divergncia fenotpica entre as populaes que apresentaram
diferenas significativas no tamanho corporal. O tamanho do centroide (raiz quadrada
da soma das distncias ao quadrado entre cada marco anatmico e a configurao
centroide, a qual corresponde a uma mdia de todos os marcos) foi utilizado como a
medida do tamanho do indivduo em todas as anlises. As configuraes dos marcos
anatmicos foram superpostas pelo ajuste de Procrustes (Rohlf & Slice, 1990) usando o
programa MorphoJ verso 1.04a (Sun Microsystems Inc.) para se obter o formato de
cada exemplar. Esse mtodo consegue remover o efeito do tamanho colocando o
centroide dos espcimes na origem do eixo cartesiano (0,0). A superposio de
Procrustes tambm ajusta o tamanho do centroide para um (1,0) e gira a configurao
at que a soma dos quadrados da distncia entre os marcos anatmicos correspondentes
seja a menor possvel permitida para a estimativa de uma mdia no formato (Bookstein,
1991; Monteiro & Reis, 1999), eliminando, assim, o efeito de rotao da imagem.
A variao morfolgica entre os sexos foi avaliada comparando-se as coordenadas de
Procrustes de exemplares machos e fmeas (identificados posteriormente por disseco)
atravs de uma anlise de componentes principais (PCA). O nmero de exemplares

113

dissecados est apresentado na tabela 1. Testes t de Student foram realizados usando os
escores dos quatro primeiros eixos de componentes principais e do tamanho do
centroide para se verificar diferenas no formato e tamanho do corpo em funo do sexo
dos exemplares.
Para analisar a divergncia morfolgica entre as sub-bacias do rio Unini e lago Aman,
foram utilizados exemplares adultos para cada sub-bacia. Procurou-se utilizar um
nmero entre 20 e 30 exemplares por sub-bacia, contudo, em alguns casos, em funo
de deformaes por conta da fixao ou pouca abundncia de exemplares adultos, o
nmero de exemplares foi inferior. Para cada espcie, o nmero de exemplares
apresentado na Tabela 3.0.3. Diferenas em tamanho entre as populaes foram
analisadas atravs de uma ANOVA unifatorial. As diferenas significativas entre cada
populao foram determinadas a posteriori atravs de um teste de Tukey.

Tabela 3.0.3. Nmero de exemplares utilizados nas anlises de morfometria geomtrica
de acordo com a espcie e a sub-bacia onde foram coletados. AM=Aman; UN=Unini.
Sub-bacia
Espcie AM1 UN1 UN2 UN3 UN4 UN5 UN6 Total
Carnegiella marthae 26 - 30 30 30 30 - 146
Hemigrammus coeruleus - - 20 20 20 20 - 80
Nannostomus trifasciatus
30 29 30 29 25 28 30 200
Hypoptopomatinae sp. 9 - 8 23 30 30 - 100
Rineloricaria lanecolata
28 31 18 14 5 13
- 109

Para avaliar as variaes na forma do corpo entre as sub-bacias, as coordenadas dos
marcos anatmicos superpostas pelo ajuste de Procrustes foram submetidas a uma
anlise de variveis cannicas (CVA), usando o programa MorphoJ v.1.05f. As
diferenas na forma corporal entre as populaes foram visualizadas atravs das grades
de deformao geradas pelo programa TPSRegr (Rohlf, 2004b), usando as coordenadas
e escores obtidos a partir da CVA. Uma anlise de regresso linear entre o Log10 do
tamanho do centroide e os escores da CVA foi realizada para avaliar a influncia da
alometria na variao de forma. Os modelos lineares e grficos foram gerados usando o
pacote estatstico R 2.13.1 (R Development Core Team, 2011) ou o programa
STATISTICA 7.0 (StatSoft Inc.).

114

Resultados

Carnegiella marthae
As anlises de variao fenotpica utilizaram indivduos de uma populao do lago
Aman (Ig. Bar) e quatro no rio Unini (Rio Preto, Rio Arara, Ig. Solimezinho e Rio
Pauini). Foram utilizados 20 indivduos de cada populao (Tabela 3.0.3), sendo
digitalizados 17 marcos e semi-marcos anatmicos (Fig. 3.1.1). Desses, 15 exemplares
foram dissecados posteriormente para a averiguao do sexo, mas no foram
encontradas diferenas na morfologia relativa ao sexo de cada indivduo.
Fig. 3.1.1. Marcos (vermelho) e semi-marcos (azul) anatmicos digitalizados em Carnegiella marthae: 1-
Focinho; 2- Extremidade posterior da maxila; 3- Centro do olho; 4- Extremidade postero-dorsal da
cabea; 5- Insero anterior da nadadeira dorsal; 6- Insero posterior da nadadeira dorsal; 7- Insero
dorsal da nadadeira caudal; 8- Insero ventral da nadadeira caudal; 9- Insero anterior da nadadeira
anal; 10- Meio da nadadeira anal; 11,12,13- Contorno do ventre; 14- Insero do oprculo; 15- Insero
anterior da nadadeira peitoral; 16- Poro posterior do pr-oprculo; 17- Poro posterior do oprculo.

Uma ANOVA evidenciou diferenas significativas no tamanho corporal dos exemplares
das diferentes sub-bacias (Tabela 3.1.1). Os maiores tamanhos corporais dos exemplares
utilizados foram encontrados na sub-bacia do igarap do Bar (AM1), seguido pelo
igarap Solimezinho (UN4) e os menores nas outras trs sub-bacias utilizadas (UN2,
UN3 e UN5) (Fig. 3.1.2).

115

Tabela 3.1.1. Valores do teste Tukey (Erro: entre MS = 0,2065 df = 95,00) e respectivos
valores de significncia referidos ANOVA (F = 16,44; P< 0,0001) comparando o
tamanho do centroide de exemplares de Carnegiella marthae das bacias do rio Unini e
lago Aman (AM).
Tributario AM1 UN2 UN3 UN4
Rio Preto - UN2

0,0000

Rio Arara - UN3

0,0000 0,9994

Ig. Solimezinho - UN4

0,0171 0,0000 0,0000

Rio Pauini - UN5

0,0000 0,3352 0,2229 0,0038
* diferenas significativas esto destacadas em negrito.

Fig. 3.1.2. Grfico box-plot mostrando os valores mximo, mnimo e mediana do tamanho do centroide
de C. marthae de quatro tributrios do rio Unini e do igarap do Bar no lago Aman (AM). Os quarts
inferior e superior correspondem a 25% e 75% dos valores.

As amostras das quatro sub-bacias foram ordenadas por variveis cannicas, e os dois
primeiros eixos cannicos retratam 72,68% da variao entre as sub-bacias. Foi
observada uma separao em trs conjuntos: um primeiro com os exemplares do lago
Aman (AM1), um segundo com os exemplares do rio Arara (UN3) e um terceiro
conjunto, intermedirio, com os exemplares das demais populaes (UN2, UN4 e UN5).
Vale destacar que dentro desse conjunto intermedirio, apesar da grande interseo entre
as trs populaes, foram formados trs agrupamentos com os exemplares de cada

116

populao mais semelhantes entre si (Fig. 3.1.3). Analisando separadamente, o primeiro
eixo cannico (responsvel por 39,09% da variao) separa a populao
do Aman (escores positivos) das demais populaes nos escores negativos (Fig. 3.1.3).
Este eixo possui uma fraca correlao com tamanho dos indivduos (20,45%). O 2 eixo,
responsvel por 30,59% da variao, separa o conjunto de populaes de
lago Aman/rio Pauini (UN5) e rio Arara das demais populaes (Fig. 3.1.3), com uma
correlao de apenas 3,11% com o tamanho dos indivduos. A principal variao na
forma entre as populaes ao longo do primeiro eixo foi relacionada ao comprimento do
pednculo caudal e altura do corpo. As amostras do igarap do Bar (AM1)
apresentaram o pednculo caudal mais curto e corpo mais alto, enquanto que as demais
populaes apresentaram pednculo caudal longo e corpo mais baixo (Fig. 3.1.3). A
diferena na forma associada ao 2 eixo foi correlacionada com o perfil dorsal da cabea
e altura do pednculo caudal, com os escores negativos representando um pednculo
caudal mais alto e curto.

Fig. 3.1.3. Eixos de variao morfolgica resultantes de anlise de variveis cannicas para os dados
populacionais de C. marthae. As grades de deformao mostram a variao no formato associada aos
escores positivos e negativos para ambos os eixos; N=100.

117

Hemigrammus coeruleus
Foram utilizados, no total, 80 exemplares oriundos de quatro sub-bacias do rio Unini
(Tabela 3.0.3), sendo digitalizados 14 marcos anatmicos (Fig. 3.2.1). Desse total, 72
exemplares foram posteriormente dissecados para a verificao do sexo.
Fig. 3.2.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Hemigrammus coeruleus: 1 extremidade
do focinho; 2 articulao da maxila inferior; 3 insero dorsal da nadadeira peitoral; 4 insero
anterior da nadadeira plvica; 5 insero anterior da nadadeira anal; 6 insero ventral da nadadeia
caudal; 7 insero dorsal da nadadeira caudal; 8 insero anterior da nadadeira adiposa; 9 insero
anterior da nadadeira dorsal; 10 supraocipital; 11 extremidade posterior do oprculo; 12
extremidade posterior do olho; 13 ponto central do olho; 14 extremidade anterior do olho.

No foram observadas evidncia de variaes morfolgicas entre os sexos em relao
ao formato do corpo (Fig. 3.2.2). Na anlise de componentes principais, os quatro
primeiros componentes de variao representam 60,04% das variaes (21,69%,
14,37%, 12,15% e 11,85%, respectivamente) na forma do corpo para machos e fmeas.
O teste T de Student feito utilizando esses componentes no apresentou diferenas
significativas entre machos e fmeas. (p=0,98 e p=0,94 para o PC1 e PC2). O tamanho
do corpo tambm no apresentou diferena entre os sexos (p=0,98).
A ANOVA mostrou diferenas significativas no tamanho do corpo entre populaes de
diferentes locais (F=15,076; p<0,0001). A populao que apresentou os maiores
tamanhos corporais foi a da sub-bacia do rio Pauini (UN5), e os menores exemplares
foram encontrados no rio Preto (UN2), na sub-bacia mais prxima das cabeceiras da
bacia (Fig. 3.2.3). Diferenas significativas entre as populaes so apresentadas na
Tabela 3.2.1.

118

Fig. 3.2.2. Resultados de anlise de componentes principais (PCA) de diferenas na forma corporal em H.
coeruleus da bacia do rio Unini (AM), categorizado por sexo, evidenciando as ausncia de dimorfismo
sexual relacionado forma corporal. N=72, machos 25, fmeas 47.

Tabela 3.2.1. Valores do teste Tukey (Erro: entre MS = 0,30610, df = 76,000) e
respectivos valores de significncia referidos ANOVA (F = 15.076; P< 0.0001)
comparando o tamanho do centroide de exemplares de H. coeruleus da bacia do rio
Unini.
Tributrio Arara (UN3) Pauini (UN5) Preto (UN2)
Pauini UN5
0,0000
Preto UN2
0,6048 0,0000
Solimezinho - UN4
0,0321 0,1789 0,0007
* as relaes significativas esto destacadas em negrito.

119

de H. coeruleus de quatro tributrios do rio Unini (AM). Os quarts inferior e superior correspondem a
25% e 75% dos valores.

As amostras das quatro sub-bacias foram ordenadas por variveis cannicas, e os dois
primeiros eixos cannicos retratam 79,97% da variao entre as sub-bacias. O primeiro
eixo cannico (44,06%) correlaciona a amostra do igarap Solimezinho (UN4) com
valores negativos e as amostras dos rios Arara (UN3) e Pauini (UN5) com valores
positivos. A principal variao na forma entre as populaes ao longo do primeiro eixo
foi relacionada altura do corpo. Amostras dos rios Pauini e Arara apresentaram corpos
mais longos do que a amostra do igarap Solimezinho (Fig. 3.2.4). O segundo eixo
cannico (35,91%) correlaciona amostras do igarap Solimezinho (UN4), Arara
(UN3) e Pauini (UN5) com valores negativos e o rio Preto (UN2) com valores positivos.
A diferena na forma associada ao eixo foi correlacionada com o tamanho da cabea,
orientao da boca e posio da extremidade posterior do oprculo. A amostra do rio
Preto apresentou uma cabea mais larga e mais um oprculo posicionado mais
ventralmente do que as amostras com pontuaes positivas (Fig. 3.2.4). Os resultados
da regresso (P<0,0001) indicaram que o tamanho representou somente 9,92% da
variao representada pelo primeiro eixo cannico.

120

Fig. 3.2.4. Eixos de variao morfolgica resultantes de anlise de variveis cannicas para as
caractersticas morfomtricas populacionais de H. coeruleus da bacia do rio Unini (AM). As grades de
deformao mostram a variao no formato associada aos escores positivos e negativos para ambos os
eixos; N=80.

121

Nannostomus trifasciatus
Foram analisados 201 espcimes de todos os tributrios amostrados no rio Unini (sub-
bacias do alto rio Unini, rio Preto, rio Arara, Ig. Solimezinho, rio Pauini e rio
Papagaio) e da sub-bacia do igarap do Bar (AM1), no lago Aman (Tabela 3.0.3),
sendo digitalizados 12 marcos anatmicos. Desse peixes, 55 exemplares foram
posteriormente dissecados para a verificao do sexo.
Fig. 3.3.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Nannostomus trifasciatus: 1 extremidade
anterior da boca, 2 - articulao da mandbula, 3 - ponto central do olho, 4 incio da abertura do
oprculo, 5 - extremidade posterodorsal do supraoccipital, 6 insero dorsal da nadadeira peitoral, 7
insero da nadadeira dorsal, 8 insero da nadadeira anal, 9 insero ventral da nadadeira caudal, 10
insero dorsal da nadadeira caudal, 11 insero anterior da nadadeira dorsal, 12 insero anterior
da nadadeira adiposa.

As diferenas no formato do corpo correspondentes a cada sexo no ficaram muito
evidentes na anlise de componentes principais (Fig. 3.3.2). Nessa anlise, os quatro
primeiros componentes de variao representaram 66,04% das variaes (31,08%,
17,28%, 9,89% e 8,54%, respectivamente) na forma do corpo para machos e fmeas.
Foi observada uma correlao significativa entre o 1 componente e o tamanho do
centroide (R
2
=0,2302, p=0,0002). O tamanho do corpo tambm apresentou diferena
entre os sexos (T=2,69; p=0,009), com as fmeas maiores que os machos.
Possivelmente em funo do tamanho corporal, o teste T de Student feito comparando
os escores de machos e fmeas apresentou diferenas significativas para o primeiro
componente (T=-2,32; p=0,02).

122

Fig. 3.3.2. Resultados de anlise de componentes principais (PCA) de diferenas na forma corporal de
exemplares de Nannostomus trifasciatus da bacia do rio Unini (AM), categorizado por sexo, evidenciando
a ausncia de dimorfismo sexual relacionado forma corporal. N=55, fmeas = 36 (x), machos = 19 (o).

As populaes variaram significativamente em relao ao tamanho corporal (F=22,689;
P<0,001) com os maiores exemplares na populao do Aman e os menores no rio
Papagaio (Fig. 3.3.3) (Tabela 3.3.1).

Tabela 3.3.1. Valores do teste Tukey (Erro: entre MS = 0,18470, df = 193,00) e
respectivos valores de significncia referidos ANOVA (F = 22,689; P< 0.0001)
comparando o tamanho do centroide de exemplares de N. trifasciatus das bacias do rio
Unini e lago Aman (AM).
Tributrio AM1 UN1 UN2 UN3 UN4 UN5
Alto Unini - UN1 0,001

Rio Preto - UN2 0,000 0,462

Rio Arara - UN3 0,000 0,998 0,719

Ig. Solimezinho - UN4 0,000 0,003 0,432 0,011

Rio Pauini - UN5 0,085 0,815 0,017 0,599 0,000

Rio Papagaio - UN6 0,000 0,000 0,001 0,000 0,442 0,000
* Os valores significativos esto destacados em negrito.

123

de N. trifasciatus de seis tributrios do rio Unini e do igarap do Bar no lago Aman (AM). Os quarts
inferior e superior correspondem a 25% e 75% dos valores.

Os quatro primeiros eixos cannicos explicaram 48,19%, 20,54%, 12,5% e 10,68% da
variao morfolgica, respectivamente. No conjunto, houve sobreposio entre as
populaes das diferentes sub-bacias, mas os exemplares de cada tributrio
apresentaram mais similaridade entre si do que com exemplares das outras sub-bacias
(Fig. 3.3.4). Observa-se, no entanto, as populaes do igarap do Bar (AM1) e do
igarap Solimezinho (UN4) mais destacadas das demais. Analisando separadamente, o
primeiro eixo separa basicamente a populao do lago Aman (AM1), na poro
negativa do eixo, de todas as populaes do Unini, com exceo da populao do rio
Papagaio (UN6), que possui uma posio intermediria entre esses dois conjuntos.
Essas populaes diferem basicamente no tamanho da cabea, maior nos peixes do rio
Preto, Unini e Arara, e na forma corporal mais fusiforme nessas mesmas populaes em
relao populao do Lago Aman (Fig. 3.3.4).

124

A regresso entre o tamanho do centride e os eixos cannicos mostrou uma fraca
correlao entre a forma e tamanho do corpo nos exemplares de N. trifasciatus
utilizados na anlise. Para os dois primeiros eixos cannicos, o tamanho do corpo
representou 3,70% e 7,36% da variao, respectivamente.

Fig. 3.3.4. Eixos de variao morfolgica resultantes de anlise de variveis cannicas para as medidas
morfomtricas populacionais de Nannostomus trifasciatus. As grades de deformao mostram a variao
no formato associada aos escores positivos e negativos para ambos os eixos; N=201.

125

Foram utilizados, no total, 100 exemplares oriundos de quatro sub-bacias do rio Unini e
do igarap do Bar no lago Aman (Tabela 3.0.3), sendo digitalizados 14 marcos
anatmicos (Fig. 3.4.1).
Fig. 3.4.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Hypoptopomatinae sp.: 1
- Focinho; 2 - Parte anterior do olho; 3 - Parte posterior do olho; 4 - ngulo na margem
inferior do pr-oprculo; 5 - Margem posterior do oprculo; 6 - Insero anterior da
peitoral; 7- Insero posterior da plvica; 8 - Insero inferior da caudal; 9 - Insero
superior da caudal, 10 - Insero do espinho da dorsal; 11 - Margem posterior da
primeira placa pr-dorsal; 12 - Dorso na reta da insero anterior da peitoral; 13 - Dorso
na reta da parte posterior do olho; 14 - Dorso na reta da parte anterior do olho.

A ANOVA mostrou diferenas significativas no tamanho corporal, entre os tributrios
(F=3,1036, p=0,0189), mas apenas entre a populao com os maiores exemplares
(AM1) e os menores exemplares (UN2). (Fig. 3.4.2). Diferenas significativas entre as
populaes so apresentadas na Tabela 3.4.1.

Tabela 3.4.1. Valores do teste Tukey (Erro: entre MS = 0,483, df = 95,00) e respectivos
valores de significncia referidos ANOVA (F = 3,1036, p=0,0189) comparando o
tamanho do centroide de exemplares de Hypoptopomatinae gen.sp.nov das bacias do rio
Unini e lago Aman (AM).
Tributario AM1 UN2 UN3 UN4
Ig. Bar - AM1

Rio Preto - UN2

0,0253

Rio Arara - UN3

0,1281 0,6874

Ig. Solimezinho - UN4

0,7102 0,1008 0,4736

Rio Pauini - UN5

0,6333 0,1312 0,5817 0,9997

126

Apesar da razo sexual encontrada ser distorcida em favor das fmeas, no foram
observadas evidncia de variaes morfolgicas significativas entre os sexos em relao
ao formato do corpo, como envidenciado pela Figura 3.2.2, ou ao tamanho corporal.

Fig. 3.4.2. Resultados de anlise de componentes principais (PCA) de diferenas na forma
corporal em Hypoptopomatinae sp., categorizado por sexo. Fmeas=33; Machos=11.

127

de Hypoptopomatinae sp. de quatro tributrios do rio Unini e do lago Aman (AM). Os quarts inferior e
superior correspondem a 25% e 75% dos valores.

As amostras das cinco sub-bacias foram ordenadas por variveis cannicas e no foi
possvel observar nenhum agrupamento consistente com uma populao ou conjuntos
de populaes. Entretanto, os exemplares do igarap Solimezinho (UN4) e rio Pauini
(UN5) ficaram mais prximos de exemplares de seu prprio tributrio do que com o de
outras sub-bacias. Os primeiros dois eixos cannicos corresponderam a 73,19% da
variao entre as sub-bacias. O primeiro eixo (49,28%) correlaciona a amostra do
igarap Solimezinho (UN4) com valores positivos e a amostra do igarap do Bar
(AM1) e dos rios Preto (UN2) e Pauini (UN5) valores negativos. A populao do rio
Arara (UN3) ficou posicionada prximo interseo dos eixos (Fig. 3.4.3) com grande
interseo com as demais populaes. O segundo eixo cannico (23,90%) separa
apenas a populao do rio Preto (UN2), com escores positivos, das demais populaes.
Os resultados da regresso entre o tamanho corporal e os escores de cada eixo indicaram
que o tamanho corporal est associado significativamente apenas ao 2 eixo cannico,
representando 25,25% da variao deste.

128

populacionais de Hypoptopomatinae sp. das bacias do lago Aman e do rio Unini (AM); N=100.

129

Rineloricaria lanceolata
Foram utilizados, no total, 109 exemplares oriundos de cinco sub-bacias do rio Unini e
do igarap do Bar, no lago Aman (Tabela 3.0.3), sendo digitalizados 14 marcos
anatmicos. Do total, 59 exemplares tiveram seu sexo definido posteriormente a partir
de caractersticas da morfologia externa como odontdeos hipertrofiados na cabea e
nos espinhos das nadadeiras peitorais e plvicas (Evers & Seidel, 2005; Covain &
Fisch-Muller, 2007) e pela morfologia da papila urogenital (Brito, 2007).
Fig. 3.5.1. Marcos anatmicos digitalizados em exemplares de Rineloricaria lanceolata: 1 extremidade
do focinho; 2 extremidade anterior da rbita; 3 extremidade posterior do olho; 4 extremidade
posterior da cavidade ps-orbital; 5 margem inferior do pr-oprculo; 6 margem posterior do
oprculo; 7 - insero anterior da nadadeira peitoral; 8 insero anterior da nadadeira plvica; 9
insero anterior da nadadeira anal; 10 insero inferior da nadadeira caudal; 11 insero superior da
nadadeira caudal; 12 extremidade anterior da placa do mecanismo de trava da nadadeira dorsal; 13
extremidade posterior da primeira placa pr-dorsal; 14 margem superior da cabea na linha reta da
extremidade posterior da cavidade ps-orbital.

No foi observada evidncia de dimorfismo sexual associado ao formato do corpo em R.
lanceolata (Fig. 3.5.2) com a configurao de marcos anatmicos utilizada. Os quatro
primeiros componentes de variao representam 69,70% das variaes (32,99%,
17,59%, 10,11% e 8,99%, respectivamente) na forma do corpo para machos e fmeas. O
teste T de Student feito utilizando os escores de cada um desses componentes no
apresentou diferenas significativas entre machos e fmeas. (p>0,61). O tamanho do
corpo tambm no apresentou diferena entre os sexos (p=0,34).

130

Fig. 3.5.2. Resultados de anlise de componentes principais (PCA) de diferenas na forma corporal em R.
lanceolata, das bacias do lago Aman e do rio Unini (AM), categorizado por sexo, evidenciando as
ausncia de dimorfismo sexual relacionado forma corporal. N=67, jovens 8; machos 24; fmeas
35.

de R. lanceolata de cinco tributrios do rio Unini e do lago Aman (AM). Os quarts inferior e superior
correspondem a 25% e 75% dos valores.

131

A ANOVA indicou que no h diferenas estatisticamente significativas entre o tamanho
corporal das populaes dos tributrios amostrados (F=0,8346; p=0,52802) (Fig. 3.5.3).
As amostras das seis sub-bacias foram ordenadas por variveis cannicas, e os
primeiros trs eixos cannicos retratam 86,68% da variao entre as sub-bacias. O
primeiro eixo cannico (44,49%) posiciona basicamente a amostra do lago Aman
(AM1) nos escores negativos e as amostras de todas as sub-bacias do rio Unini com
escores positivos. O segundo eixo cannico (24,85%) no apresentou uma ordenao
muito evidente, no entanto as amostras do alto rio Unini (UN1) e do rio Arara (UN3)
ficaram dispostas concentradamente na poro negativa enquanto as amostras do rio
Preto (UN2), rio Pauini (UN5) e igarap Solimezinho (UN4) ficaram concentradas na
poro positiva do eixo (Fig. 3.5.4). Os resultados da regresso (P<0,0001) indicaram
que alometria ontogentica representou somente 0,42% e 3,59% do primeiro e segundo
eixos cannicos, respectivamente.

populacionais de R. lanceolata das bacias do lago Aman e do rio Unini (AM); N=109.

132

Discusso
De acordo com Clark (1976), polimorfismos conhecidos como divergncias
morfolgicas observadas em indivduos no mesmo estgio de desenvolvimento podem
ser uma consequncia da influncia do ambiente, podem estar inteiramente sob controle
gentico ou podem ser resultado de uma interao dos genes com o ambiente.
Polimorfismos em populaes naturais podem oferecer sistemas para estudar a forma
com a qual o gentipo e o ambiente interagem para produzir o fentipo (Trapani, 2003).
O formato do corpo uma importante caracteristica para detectar adaptao ao local,
uma vez que pode ser relacionado locomoo eficiente (Webb, 1984; Langerhans et
al., 2004) e comportamento de forrageamento (Svanbck & Eklv, 2004).
Em todas as espcies analisadas no presente estudo, foram encontradas diferenas
consistentes no formato do corpo em funo da localidade de origem dos exemplares.
Em quatro das cinco espcies analisadas, foram utilizados exemplares das duas
drenagens (Aman e Unini). J em uma espcie, Hemigrammus coeruleus, apenas
exemplares de tributrios do rio Unini. Dentro do primeiro conjunto de espcies,
observou-se um padro comum a Carnegiella marthae, Nannostomus trifasciatus e
Rineloricaria lanceolata, onde a populao mais divergente foi a do igarap do Bar
(AM1), representante do lago Aman (Figs. 3.1.3, 3.3.4 e 3.5.4). Hypoptopomatinae sp.
foi a nica espcie em que os exemplares do igarap do Bar (AM1) no sesepararam
das demais, situando-se em posies intermedirias entre as populaes do rio Unini
(Fig. 3.4.3).
Analisando apenas o conjunto de populaes da bacia do rio Unini, a populao do
igarap Solimezinho (UN4) foi a mais divergente em trs das cinco espcies (H.
coeruleus, N. trifastiacus e Hypoptopomatinae sp.). Em R. lanceolata, foi possvel
utilizar apenas cinco exemplares do igarap Solimezinho. Apesar de no formarem um
agrupamento evidente, esses cinco exemplares se destacaram com os maiores escores do
2 eixo cannico (Fig. 3.5.4).
Como as divergncias populacionais nas anlises no podem ser creditadas ao tamanho
dos indivduos ou ao dimorfismo sexual, as variaes provavelmente se devem a
diferenas genticas entre as populaes e/ou, ento, a plasticidade fenotpica induzida
por presses ambientais divergentes atuando nos tributrios do rio Unini e do lago
Aman. Langerhans (2008), estudando padres fenotpicos associados a diferentes
regimes de fluxo de gua, indicou que, no nvel intra-especfico, tanto a divergncia

133

gentica quanto a plasticidade fenotpica desempenham papis importantes na
diferenciao morfolgica observada. Avaliando os padres detectados no presente
estudo, percebe-se que h um sinal forte que pode ser resultante de duas causas no
excludentes: (1) h estruturao gentica entre as populaes do lago Aman e do rio
Unini, ou (2) os ambientes de Aman e Unini so muito distintos a ponto de produzir
diferenas oriundas de respostas plsticas diferenciadas na maioria das espcies
testadas. Os resultados do captulo anterior do presente estudo sobre estruturao gnica
indicam que h uma grande divergncia gentica entre as populaes de R. lanceolata e
de Carnegiella marthae de Aman e Unini, com evidncias de que os exemplares de
Carnegiella constituem, inclusive, espcies diferentes em cada bacia. Nessas duas
espcies, os agrupamentos morfolgicos formados na anlise de variveis cannicas
separaram de forma ntida os exemplares do Aman em relao queles dos tributrios
do rio Unini. As divergncias morfolgicas ficam evidentes nas anlises morfomtricas,
por mais difcil que seja seu diagnstico baseado em caracteres morfolgicos
tradicionalmente usados na taxonomia dessas espcies.
Para Hypoptopomatinae sp. tambm foi encontrada estruturao gentica entre as
populaes do Aman e do Unini, porm, com divergncias muito menores do que nas
espcies anteriores. Duas populaes do Unini (UN2 e UN4) foram mais aparentadas
com a populao do Aman (AM1) do que com as demais populaes do prprio Unini
(Figs. 2.2.1, 2.2.2 e 2.2.3). Nesse caso, porm, os indivduos da bacia do Aman no
formaram um agrupamento destacado dos exemplares das demais bacias do rio Unini
(Fig. 3.4.3). A pouca divergncia gentica entre as populaes do Aman e Unini em
Hypoptopomatinae sp. no foram suficientes para ter um reflexo na morfologia de cada
populao.
Por outro lado, grandes diferenas genticas e longos tempos de divergncia entre as
linhagens do Aman e do Unini, como no caso de R. lanceolata e de Carnegiella,
parecem apresentar uma forte influncia na morfologia dessas espcies, com
divergncias na forma do corpo claramente observadas atravs das anlises
morfomtricas.
Observando as divergncias morfolgicas entre as vrias populaes da bacia do rio
Unini, a ausncia de estruturao gentica em C. marthae sugere ser pouco provvel
que o fator gentico seja responsvel pelas divergncias fenotpicas entre as populaes.
A estruturao gentica em algumas populaes de R. lanceolata dentro da bacia do rio
Unini (e.g. UN2+UN5UN1) no condiz com os agrupamentos gerados nas anlises

134

morfomtricas, o que leva a concluso de que, quando comparamos populaes com
diferenas genticas pequenas, podemos atribuir as divergncias morfolgicas
plasticidade fenotpica influenciada pelas diferenas ambientais entre cada localidade.
Nannostomus trifasciatus uma espcie amplamente distribuda na rea de estudo,
encontrada nos mais variados ambientes lticos, sendo bastante abundante na calha
principal dos rios e virtualmente ausente nos pequenos igaraps de cabeceira. Essas
caractersticas, aliadas a aspectos reprodutivos, como ausncia de cuidado parental e
ovos no adesivos que afundam, so sugestivos de que o padro de distribuio dos
hapltipos de N. trifasciatus seja similar ao encontrado em C. marthae. Ou seja,
ausncia de estruturao dentro da bacia do rio Unini e forte divergncia gentica entre
as populaes do rio Unini e lago Aman.
Como j mencionado anteriormente para N. trifasciatus, o padro de diferenciao das
populaes mais evidente foi similar ao observado para as populaes de C. marthae e
R. lanceolata. Os dois principais agrupamentos, Aman versus tributrios do Rio Unini
(Fig. 3.3.4), podem estar relacionados estruturao gentica das populaes. No
entanto, h a formao de agrupamentos de indivduos de cada sub-bacia, porm, com
muita sobreposio entre cada populao. Com exceo da ntida separao da
populao do igarap Solimezinho (UN4), as sub-bacias mais prximas
geograficamente apresentaram um grau de interseo mais forte do que as sub-bacias
distantes. As diferenas observadas entre as populaes da bacia do Unini sugerem que
N. trifasciatus apresenta uma alta variabilidade fenotpica que pode responder s
presses seletivas divergentes.
J, para H. coeruleus, no foi possvel obter as informaes das populaes do Aman.
Os resultados da CVA utilizando somente os exemplares de quatro tributrios do rio
Unini (Fig. 3.2.4), contudo, so bastante semelhantes aos observados em N. trifasciatus
(Fig. 3.3.4). Nesta anlise, claramente indicado um grupo composto por espcimes do
igarap Solimeszinho (UN4) e uma separao menos evidente das amostras do rio
Preto (Fig. 3.2.4). Da mesma forma que N. trifasciatus, a ampla distribuio da espcie
(que inclui os corpos dgua principais), e as caractersticas reprodutivas, como
ausncia de cuidado parental, ovos no adesivos que afundam e desova ao longo de todo
o ano, so sugestivos de que o padro de distribuio dos hapltipos de H. coeruleus
seja similar ao encontrado em C. marthae. Reforando esse argumento, embora o estudo
atual use amostras de localidades distantes, os indivduos foram observados e coletados
em locais entre afluentes localizados no leito principal do rio Unini, sugerindo que a

135

espcie esteja distribuda ao longo de toda sua extenso. As amostras coletadas foram
em pequeno nmero com predominncia de exemplares de tamanho reduzido, portanto,
no adequadas para uso na anlise atual. Alm disso, os rios Arara (UN3) e Pauini
(UN5) mostraram um alto grau de semelhanas morfolgicas (Fig. 3.2.4). Essas
populaes, no entanto, so intercaladas pelo igarap Solimezinho (UN4), onde as
amostragens foram realizadas bem prximas da confluncia deste igarap com o rio
Unini (a rota obrigatria a partir do rio Arara at rio Pauini), e que continha a populao
mais divergente. Se as divergncias no formato do corpo fossem realmente relacionadas
com a estruturao gentica, a populao do Solimezinho (UN4) provavelmente
apresentaria, em relao s suas populaes vizinhas, maior similaridade ao invs de
maior divergncia.
A floresta sazonalmente inundada no perodo de chuvas da Amaznia facilita o
movimento de indivduos entre drenagens de tributrios (Piggot et al. 2011), o que pode
promover e melhorar o fluxo gnico entre populaes de espcies capazes de ocupar
esse tipo de ambiente, como H. coeruleus e N. trifasciatus. No entanto, para confirmar a
ausncia de estruturao gentica entre populaes dessas espcies, estudos moleculares
devem ser conduzidos, incluindo populaes intermedirias.
A ocorrncia de populaes claramente diferenciadas no igarap Solimezinho (UN4)
em trs das cinco espcies sugere que esse tributrio apresente caractersticas que levam
seleo divergente de fentipos ou ao desencadeamento de fortes respostas plsticas
ao longo do desenvolvimento dos indivduos. Praticamente no foram encontradas
diferenas caractersticas limnolgicas e estruturais dos tributrios das duas sub-bacias
(Tabelas 1.2 e 1.3), no entanto, apenas o igarap Solimezinho apresentou guas
barrentas ao longo do ciclo sazonal de inundao. Esta caracterstica aparentemente no
implica em alteraes nas propriedades qumicas da gua, como seria esperado
(normalmente quanto mais sedimentos inorgnicoa em suspenso, maior a
condutividade elctrica e pH). No entanto, ela pode desempenhar um papel importante
no comportamento dos indivduos, especialmente em respostas de evitao e fuga de
predadores e no comportamento de forrageamento (Rodriguez & Lewis, 2007), uma vez
que a transparncia cai para apenas alguns centmetros (em comparao com 1,4 m
nos rios de gua preta livre de sedimentos). Bartels et al. (2012) mostraram que a
transparncia da gua pode ser o fator fundamental para a variao morfolgica entre
populaes de Perca fluviatilis (Perciformes: Percidae).
Diversos estudos destacam o papel desempenhado por interaes ecolgicas na seleo

136

de fentipos e no desencadeamento de respostas relacionadas plasticidade fenotpica
(e.g. Langerhans et al., 2004; Rundle & Nosil, 2005; Gomes-Jr & Monteiro, 2008). A
predao tem recebido muita ateno nos estudos morfomtricos com peixes de gua
doce, tanto em estudos realizados na natureza quanto em laboratrio, com diversos
autores demonstrando seu papel como uma importante fonte de presso seletiva para a
forma do corpo (e.g. Langerhans et al., 2004;. Gomes-Jr & Monteiro, 2008; Burns, et
al., 2009;. Webster et al., 2011;. van Rijssel & Witte, 2013).
Em H. coeruleus, os peixes dos rios Preto, Arara e Pauini (UN2, UN3 e UN5) possuem
corpos mais alongados em relao populao do igarap Solimeszinho (UN4) (Fig.
3.2.4), e possvel que isso represente uma resposta a uma maior presso de predao.
Essa caracterstica pode melhorar o desempenho de natao, til para escapar de
predadores. Langerhans et al. (2004) demonstraram que peixes de localidades com
maior presso de predao apresentavam o corpo mais alongado com pednculo caudal
mais robusto do que os exemplares de localidades com menor presso de predao. Por
conta de suas caractersticas estruturais e limnolgicas (o igarap Solimezinho
apresenta gua turva na maior parte do ano), as composio de espcies predadoras
pode ser distinta nesse corpo dgua. Por exemplo, ao contrrio dos demais tributrios,
no so encontrados predadores do gnero Cichla no igarap Solimezinho. A
morfologia da cabea da populao igarap Solimezinho (Fig. 3.2.4) tambm pode ser
afetada pela menor transparncia do igarap mais diretamente, especialmente
considerando que a maioria dos caracdeos de pequeno porte e de hbitos alimentares
oportunistas, tais como H. coeruleus, que so peixes de alimentao visualmente
orientada.
Divergncias fenotpicas influenciadas por diferenas ambientais foram encontradas no
formato dos corpos de outros caracdeos de pequeno porte (e.g., Langerhans et al.,
2003; Sidlauskas et al., 2006). Em zonas tropicais, especialmente nos rios amaznicos,
a maioria das variaes acontecem sazonalmente e de forma previsvel, quando a
temperatura da gua, condutividade, transparncia, estrutura do habitat e densidade dos
peixes (influenciando o nvel de presso de predao) mudam drasticamente (Sioli,
1985).
Esse conjunto de condies ambientais previsveis e divergentes experimentadas
durante o ciclo de vida dos peixes, associado a uma grande rea disponvel para
colonizao, e a facilitao do processo de disperso propiciada pelo alagamento
sazonal das florestas, favorecem o fluxo gnico e a seleo de organismos com elevada

137

plasticidade fenotpica (Sultan & Spencer, 2002; Schlichting & Smith, 2002).
Uma discusso mais aprofundada sobre a variao morfolgica em peixes na Amaznia
deve trazer novas perspectivas para a avaliao de padres gerais de plasticidade
fenotpica em organismos aquticos presentes em ambientes fortemente afetados por
mudanas sazonais.

Comparao dos padres de variao morfolgica luz dos cenrios de conexo
hidrolgica e capacidade de disperso.
Os diferentes resultados obtidos no presente estudo mostram que as populaes de
diferentes espcies de peixes nas sub-bacias UN2, UN3 e UN4 foram as que
apresentaram maiores divergncias dentre as demais. Considerando que as espcies
analisadas apresentam diferentes graus de estruturao entre suas populaes, esses
resultados so um indicativo de que h diferenas ambientais significativas entre a
maioria das sub-bacias trabalhadas. Isso se enquadra no cenrio C proposto nos
objetivos, onde so encontrados ambientes diferentes em cada localidade (dentro e entre
bacias) (pgina 109). Todas as espcies avaliadas apresentaram variaes que podem ser
atribudas plasticidade fenotpica. A heterogeneidade ambiental e a escala temporal e
espacial com que os organismos experimentam esta so fatores que incentivam a
seleo de organismos com grande amplitude de plasticidade fenotpica (Kingsolver et
al., 2002; Schlichting , & Smith, 2002). Assim, as variaes morfolgicas encontradas
so esperadas, considerando as presses divergentes que um peixe amaznico vivencia
nos perodos de seca e de cheia.
Os padres, no entanto, nem sempre convergiram com os resultados esperados
indicados na Tabela 3.0.2. Por exemplo, Hypoptopomatinae sp., que apresenta todas as
populaes estruturadas, se enquadraria no cenrio 3C (ambientes diferentes +
estruturao entre todas as populaes). Ao contrrio do previsto, as anlises
morfomtricas no revelaram a existncia de diferenas significativas entre todas as
populaes, mas apenas dois conjuntos correspondentes s bacias UN4 e UN5, com os
indivduos das outras populaes sem formar nenhum agrupamento evidente. Essa falta
de correspondncia entre o previsto e o observado pode estar relacionada maneira
distinta com que os estmulos ambientais afetam cada espcie.

138

Consideraes finais

Os resultados da presente tese mostram fortes evidncias da relao direta entre a
ecologia das espcies e o padro de estruturao gentica de suas populaes. Em
contraste, as relaes entre a histria de vida das espcies e os padres de diferenciao
morfolgica no so to diretas, pois, de fato, os padres fenotpicos so influenciados
basicamente por fatores que so, s vezes, independentes um do outro: as condies
ambientais locais, as interaes biolgicas e a estruturao gentica das populaes.
Da mesma forma, foi possvel concluir que o fluxo gnico atravs das cabeceiras das
bacias do lago Aman e do rio Unini ocorreu pelo menos para uma das espcies
estudadas (Hypoptopomatinae sp.). Esse evento provavelmente mais associado ao
habitat da espcie do que capacidade de disperso propriamente dita, j que as demais
espcies analisadas, que possuem atributos biolgicos que permitiriam maior
capacidade de disperso do que Hypoptopomatinae sp., no tiveram populaes
geneticamente prximas nas duas vertentes. No foi possvel, no entanto, concluir se a
conexo entre as bacias do lago Aman e do rio Unini atravs de suas cabeceiras
ocorreu apenas em um passado recente ou se essas duas bacias so at hoje interligadas.
A utilizao de uma espcie com alta capacidade de disperso e que tambm colonize
corpos dgua de pequeno porte, incluindo reas de cabeceiras, pode fornecer indcios
mais conclusivos acerca da idade da conexo entre os formadores do lago Aman e do
rio Unini e da periodicidade com que esse evento ocorre ou ocorreu.
Alm disso, outra abordagem que certamente contribuir para o entendimento do
histrico biogeogrfico da regio do interflvio Negro-Solimes uma anlise
detalhada das comunidades de peixes das bacias do lago Aman e do rio Unini
utilizando os novos dados gerados a partir das coletas do presente estudo.
Os estudos atuais da ictiofauna neotropical que avaliam a distribuio de espcies,
linhagens evolutivas e/ou populaes costumam, quando muito, apresentar associaes
entre seus resultados e a biologia dos organismos feitas a posteriori (e.g. Sivasundar,
2001; Turner et al., 2004). Os fatores biolgicos que influenciam a distribuio atual
das populaes e espcies so to diversos que uma anlise muito simplificada pode no

139

ser capaz de produzir avaliaes que esclaream pontos importantes relativos ao
histrico evolutivo e biogeogrfico dos organismos estudados. Por conta dessa
complexidade, estudos filogenticos e filogeogrficos que considerem a ecologia das
espcies j em sua concepo provavelmente sero capazes de dar uma relevante
contribuio para o entendimento da distribuio e da formao da fauna amaznica
como conhecemos hoje.
A reconhecida importncia do pulso de inundao como principal fora motora de
aspectos ecolgicos nas populaes de peixes amaznicos (Junk et al., 2010), bem
como na produo de ambientes heterogneos, induz a tentar avaliar seu papel nos
processos evolutivos de diferenciao de espcies. O pulso de inundao resultado do
tamanho da bacia e seu relevo, em conjunto com a distribuio diferencial das chuvas
ao longo do ano na Amrica do Sul (Sioli, 1985). Em diversas hipteses de formao
geolgica da bacia amaznica, a partir de cerca de 15 M.a., sugerida a presena de
uma drenagem principal fluindo para o norte e depois para o leste (Hubert & Renno,
2006; Wesselingh & Hoorn, 2011). Esta drenagem certamente possua propores
menores do que o Amazonas atual, mas tambm flua em uma rea de plancie
(Wesselingh & Hoorn, 2011), fazendo crer que um padro sazonal de heterogeneidade
ambiental gerado por um pulso de inundao, de certa forma similar ao encontrado nos
dias de hoje, j tenha ocorrido. Lundberg (1997) e Lundberg & Aguilera (2003)
relataram a ocorrncia de espcies de grande porte de gneros tpicos de plancies de
inundao e rios grande porte como, Arapaima, Colossoma e Brachyplatystoma e
Phractocephalus, no perodo mioceno no norte da Amrica do Sul, reforando a idia de
que uma bacia hidrogrfica de grande porte j ocorria na regio.
Como j mencionado, espera-se, em teoria, que as caractersticas de ambientes com
heterogeneidade ambiental em uma escala temporal previsvel sejam fatores que
incentivam a seleo de organismos com grande amplitude de plasticidade fenotpica
(Kingsolver et al., 2002; Schlichting , & Smith, 2002). Nessas situaes, a seleo
natural acaba favorecendo o desenvolvimento de organismos que apresentem respostas
plsticas, promovendo, assim, o desenvolvimento evolutivo da plasticidade. No entanto,
ainda controverso o papel da plasticidade na diversificao evolutiva (Pfennig et al.,
2010; Leichty et al., 2012). Por exemplo, a plasticidade j foi considerada como fator
impeditivo de processos de diferenciao e especiao (Schlichting, 2004).
De fato, populaes com nveis elevados de plasticidade tendem a permanecer distantes
de picos adaptativos, quando as presses de seleo so intensificadas o que ajudaria na

140

seleo divergente e sucessiva diferenciao de populaes (Price et al., 2003). O
mesmo raciocnio, contudo, tambm pode ser usado para entender como a plasticidade,
ao contrrio, capaz de contribuir para o surgimento de inovaes fenotpicas e para a
diferenciao de populaes (e.g. Price et al., 2003; West-Eberhard, 2005; Pfennig et
al., 2010; Moczek et al., 2011), especialmente quando os nveis de plasticidade
apresentados so moderados (Price et al., 2003). Naturalmente, a plasticidade facilita a
sobrevivncia de linhagens em longo prazo dando tempo para que mutaes se
acumulem por deriva, alm de experimentar presses de seleo que favorecem a
divergncia da populao ancestral (Price et al., 2003). Da mesma forma, a plasticidade
acaba blindando a diversidade gentica da seleo natural. Os efeitos de novos variantes
genticos so amenizados por respostas plsticas compensatrias, fazendo com que
novas mutaes no sejam excludas pela seleo (Schlichting, 2004). Alm disso, em
contraste com as rpidas respostas produzidas pela plasticidade, se a produo de novos
fentipos favorveis necessita de novas mutaes, o tempo para sua acumulao pode
ser demasiado longo e a probabilidade de subsequente perda por deriva pode ser alta
(Pfennig et al., 2010).
Da forma mais evidente, a plasticidade promove a divergncia entre populaes
produzindo diferenas fenotpicas nos casos em que as populaes experimentam
circunstncias ambientais divergentes (e.g. Langerhans et al., 2003; Webster et al.,
2011). A induo de um fentipo pode influenciar indiretamente a expresso de vrios
outros traos, expondo-os a novas presses seletivas (Pfennig et al., 2010). Por
exemplo, uma mudana de comportamento induzida ambientalmente pode alterar a
natureza e a fora da seleo em traos morfolgicos (e.g. Sol et al., 2005).
A plasticidade fenotpica tambm promove a divergncia entre populaes facilitando
mudanas de picos ou cruzando vales na paisagem adaptativa (Price et al., 2003). As
novas presses experimentadas pelos indivduos colonizando um novo habitat podem
reforar e refinar, atravs da seleo, os padres iniciados por respostas ao ambiente
(Pfennig et al., 2010). Alm do mais, quando populaes diferentes desenvolvem
limites de resposta distintos, a acomodao gentica pode acentuar a divergncia entre
populaes (West-Eberhard, 2005).
O processo de especiao se inicia quando populaes se tornam geneticamente isoladas
(e.g., graas a segregao espacial, ou isolamento reprodutivo por reconhecimento).
Esse processo culmina com a divergncia dessas populaes em funo tanto de seleo
como de deriva gnica, at que no consigam mais se reproduzir de forma bem sucedida

141

(West-Eberhard, 2005). A tendncia da plasticidade em facilitar a divergncia entre
populaes deve ser crucialmente importante para a especiao, j que qualquer
processo que promova a divergncia populacional deve tambm facilitar a especiao
(Pfennig et al., 2010).
A heterogeneidade ambiental em uma escala temporal previsvel ao longo do tempo
evolutivo da bacia amaznica parece ter contribudo para a seleo de formas com graus
elevados de plasticidade fenotpica. Em ltima anlise, esse fator intrnseco aos
organismos aliado heterogeneidade ambiental que ora facilita a disperso de
indivduos (e o fluxo gnico, por consequncia) e ora age como filtro seletivo isolando
populaes, s grandes dimenses e ao histrico geolgico da bacia amaznica, pode ser
um dos responsveis pela distribuio atual de peixes na regio. Estudos futuros
levando em considerao esse aspecto ainda no abordado podem ser de fundamental
importncia para se entender a origem e os mecanismos que mantm a megadiversidade
da ictiofauna amaznica.

142

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Tese Henrique Lazzarotto 2014 FINAL

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