JALISON FIGUERDO DO RGO

DETECO DE COR E FORMA POR Callithrix jacchus EM CATIVEIRO

Dissertao apresentada Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para obteno do ttulo de Mestre no Programa de Ps-Graduao em Psicobiologia.

NATAL 2006

JALISON FIGUERDO DO RGO

DETECO DE COR E FORMA POR Callithrix jacchus EM CATIVEIRO

Dissertao apresentada Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para obteno do ttulo de Mestre no Programa de Ps-Graduao em Psicobiologia. Orientadora: Prof. Dr. Fvia de Arajo Lopes. Co-Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa

NATAL 2006

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"Aquele que conhece verdadeiramente os animais por isso mesmo capaz de compreender plenamente o carter nico do homem." Konrad Lorenz

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AGRADECIMENTOS

A Deus e todos os seus auxiliares pelas lies da vida, pelas conquistas e por tudo que aprendi nessa jornada. minha famlia, por todo o apoio prestado e carinho, mesmo estando distantes. minha orientadora Fvia Lopes, pela pacincia que teve comigo durante todo o decorrer do curso. Suas orientaes e seus conhecimentos foram exemplos que espero poder colocar em prtica durante minha vivncia cientfica. Ao meu co-orientador Daniel Pessoa pela sua dedicao, pacincia e compreenso durante as primeiras fases do seu trabalho e estudo. Um professor muito esforado a qual admiro sua dedicao. A Prof. Emlia Yamamoto pela ajuda concedida para execuo inicial do projeto. Aos meus amigos da UFRN, em especial as amigas Pollyana e Priscila por terem me auxiliado na execuo material do projeto, realizao das coletas e nos dados estatsticos. A amiga Rochele Castelo Branco pelo incentivo, orientaes e auxlio em material bibliogrfico. Ao amigo Danilo, pelo auxlio em material bibliogrfico. E sem esquecer dos amigos Wall e Felipe a qual poderam me ajudar nas anlises estatsticas. Eles realmente conseguiram quebrar um enorme galho nesta pesquisa. Agradeo muito a ajuda destes garotos. Aos funcionrios do Ncleo de Primatologia, principalmente a pessoa maravilhosa de Ednlia e Tota, a qual puderam auxiliar muito na execuo deste trabalho. A coordenao do Mestrado em Psicobiologia e ao Departamento de Fisiologia da UFRN, pelo auxlio que puderam conceder durante a execuo do projeto.

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SUMRIO LISTA DE ILUSTRAES...............................................................................vi RESUMO.............................................................................................................vii ABSTRACT.......................................................................................................viii INTRODUO.....................................................................................................1 OBJETIVO GERAL............................................................................................7 OBJETIVOS ESPECFICOS..............................................................................7 HIPTESES E PREDIES..............................................................................8 MATERIAIS E MTODOS..............................................................................10 Local de estudo....................................................................................................10 Animais experimentais.......................................................................................10 Condies de Alojamento e manejo dos animais.............................................10 Materiais Experimentais....................................................................................11 Procedimento.......................................................................................................13 Categorias Comportamentais............................................................................14 Anlise Estatstica...............................................................................................15 RESULTADOS...................................................................................................16 Anlise das categorias comportamentais nas diferentes fases do dia............17 1) Latncia de aproximao..................................................................................17 2) Aquisio dos Alvos.........................................................................................18 3) Trmino de Realizao da Tarefa.....................................................................18 Anlise das categorias comportamentais quanto ao sexo...............................19 DISCUSSO.......................................................................................................21 CONCLUSES...................................................................................................25 REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS..............................................................26
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LISTA DE ILUSTRAES

Figura 1: Apresentao do aparato experimental.................................................12 Figura 2: Mdias e Intervalo de Confiana da latncia de aproximao, durante os perodos do dia.................................................................................................17 Figura 3 A e B: Mdias e IC dos desempenhos dos animais durante a aquisio dos alvos nos perodos do dia...............................................................................18 Figura 4: Mdias e IC do trmino de realizao da tarefa dos alvos apresentados no aparato durante as fases do dia........................................................................19 Figura 5: Mdias e IC da latncia de aproximao (A), latncia de aquisio do alvo 1 (B), latncia de aquisio do alvo 2 (C) e tempo para o trmino da tarefa (D) de acordo com os sexos e fase do dia. Crculo vazio = mdia para fmeas; crculo cheio = mdia para machos; linha pontilhada = IC 95% para fmeas; linha contnua IC 95% para machos...........................................................................20 Tabela I: Descrio dos animais quanto ao registro, idade, sexo e origem.........11 Tabela II: Situaes, diferindo o contraste entre o fundo (substrato em madeira) e o alimento-alvo (goma comestvel), apresentadas no aparato experimental.........................................................................................................13 Tabela III: Resultados dos testes para cada categoria comportamental de acordo com as situaes experimentais............................................................................16 Tabela IV: Anlise de GLM Multivariado considerando todas as situaes observadas. Em destaque a diferena significativa...............................................17

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RESUMO

Estudos com Callithrix jacchus que envolve diferenas entre os sexos quanto ao desempenho em tarefas alimentares ainda oferece espao para a investigao de alguns fatores, dentre eles as diferenas quanto viso de cores, que pode influenciar diretamente a deteco de pistas visuais sobre itens alimentares. O presente trabalho teve como objetivo analisar o desempenho de C. jacchus em tarefas que envolvam deteco de itens alimentares. Alguns fatores foram analisados como as diferenas de desempenho entre os sexos e as categorias comportamentais que se apresentaram durante a realizao da tarefa. No foram encontradas diferenas de desempenho entre os animais na realizao da tarefa, em todas as situaes apresentadas, analisando as categorias comportamentais observadas. A condio de a tarefa ser muito simples pode ter influenciado nos resultados, no sendo possvel observar diferenas de desempenho. Machos e fmeas apresentaram o mesmo desempenho em todas as situaes analisadas. As diferenas intersexuais no foram encontradas possivelmente devido influncia de fatores externos, como por exemplo, a estrutura do aparato experimental. Os animais so mais eficientes na realizao da tarefa durante o perodo da manh, em comparao ao perodo da tarde. A luminosidade pode ter sido um dos fatores que influenciou nestes resultados. Devido influncia de outros fatores que possivelmente contribuiu para estes resultados, acreditamos que resultados diferentes possam ser encontrados em trabalhos futuros.

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ABSTRACT

Callithrix jacchus studies involving differences between the sexes regarding the performance on tasks food still offers room for the investigation of some factors, among them there is the differences in color vision, which can directly influence the detection of visual clues on food items. This study aimed to analyze the performance of C. jacchus in tasks involving detection of food items. Some factors were analyzed such as the differences in performance between the sexes and behavioral categories present during the task. There were no differences in performance between the animals in carrying out the task, for all situations presented, examining the behavioral categories observed. The fact of the task to be very simple might have influenced the results, and it was not possible to observe differences in performance. Males and females showed the same performance in all analyzed situations. The sex differences were not found possibly due to the influence of external factors, such as the structure of the experimental apparatus. The animals are more efficient in carrying out the task during the morning, in comparison to the afternoon. The light may have been one of the factors that influenced these results. Due to the influence of other factors that probably contributed to these results, we believe that different results can be found in future work.

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INTRODUO

No decorrer da histria evolutiva, a viso tornou-se muito importante para os animais favorecendo a capacidade de deteco e identificao de estmulos com grande eficincia (Lent, 2002). Esta desempenha papel importante em segmentaes de cenas, permitindo um componente esttico para as experincias visuais que resulta na percepo do mundo onde vivem (Gerfurtner & Kiper, 2003). No obstante, o mecanismo de processamento biolgico que possibilita a viso de cores, possui uma variao de fotopigmentos entre os cones fotorreceptores. Tal variao pode definir duas classes de pigmentos, o que caracteriza o dicromatismo, trs classes para o tricromatismo (Jacobs, Neitz, Deegan & Neitz, 1996a), e mesmo quatro tipos de cones, como o caso de muitos vertebrados (peixes, rpteis e pssaros) que so caracterizados como tetracromatas (Melin, Fedigan, Hiramatsu, Sendall & Kawamura, 2006). Animais tricromatas tm uma dimensionalidade muito reduzida na viso de cores, comparados aos possuidores de tetracromatismo, apesar de possurem uma intensidade em nmero indeterminado de comprimento de onda, variando entre 400 e 800 nanmetros (Gerfurtner & Kiper, 2003). Os ftons do comprimento de onda tm diferentes condies de serem absorvidos pelas trs classes de fotorreceptores, devido ao aumento na intensidade de luz; mudana mais favorvel para um do que outro ou ambos (Gerfurtner & Kiper, 2003). Dessa forma, tricromatas so assim definidos como animais que possuem trs classes de fotorreceptores: com comprimento de onda longo (L); mdio (M) e curto (S) (Jacobs, 1996). Tais fotorreceptores so comumente denominados de cones vermelhos, verdes e azuis o que se constitui um enorme engano, pois todos os tipos de cones so sensveis uma ampla gama de comprimentos de onda (Gerfurtner & Kiper, 2003). A viso tricromata est presente em ambos os sexos para humanos, grandes macacos, macacos do Velho Mundo, uma porcentagem de fmeas na

maioria das espcies de macacos do Novo Mundo e alguns prossmios (Jacobs et al., 1996). Osorio e Vorobyev (2008), sugerem que a condio tricromata est mais presente em primatas diurnos, uma vez que a mesma traria vantagens na utilizao do ambiente. Uma teoria que amplamente discutida est relacionada ao contraste dos objetos sobre um fundo onde se encontra. Numa ao de forrageamento, o alimento pode ser encontrado contra o fundo brilhante na folhagem madura, em meio floresta tropical, por exemplo (Surridge et al., 2003). A grande discusso que persiste, quanto ao tipo de item alimentar que poderia ser mais facilmente detectado por um indivduo com viso tricromata. Uma das hipteses que existe uma eficincia significativa em selecionar frutas maduras em relao aos dicromatas, o que significa uma maior rapidez na execuo de tarefas de forrageio em primatas (Smith, Buchanan-Smith, Surridge, Osorio & Mundy, 2003). Entretanto, Stoner, Riba-Hernndez e Lucas (2005) pesquisando primatas tricromatas da espcie Alouatta palliata, sugerem que a viso tricromata mais relevante para a folivoria do que para a frugivoria, pois folhas jovens so mais avermelhadas e ricas em nutrientes. Ainda, outros autores sugerem que o tricromatismo seja mais vantajoso para outras tarefas de forrageio, como por exemplo, a aquisio de insetos no-camuflados sobre substratos (Melin et al., 2006). Os dicromatas possuem uma sensibilidade espectral verde-vermelha determinada pelos fotorreceptores L e M (Jacob, 1996). Esta condio pode auxiliar na descoberta de texturas e sinais acromticos (Melin et al., 2006), como a percepo de brilho (Osorio, Smith, Vorobyev & Buchanan-Smith, 2004) a qual poderia quebrar uma camuflagem de difcil deteco. Tal capacidade pode possibilitar primatas selvagens nas descobertas de presas em potencial (Merlin et al., 2006). Sendo assim, primatas no-humanos dicromatas possivelmente possuem uma habilidade visual superior em relao tricromatas para detectar alimentos ou predadores quando esto camuflados (Saito, et al., 2005).

Alguns grupos primatas podem ser caracterizados pela ocorrncia de um polimorfismo visual bem evidente como, por exemplo, em primatas do gnero Saguinus (Smith et al., 2003), da espcie Callithrix geoffroyi (Caine, Surridge & Mundy, 2003), Callithrix penicillata (Pessoa, Tomaz & Pessoa, 2005), Callithrix jacchus (Willian, Hunt, Bowmaker & Mollon, 1992), Ateles geoffroyi (RibaHernndez, et al., 2005), e Cebus capucinus (Melin et al., 2006), fato que determina a existncia de fmeas dicromatas ou tricromatas e machos dicromatas (Jacobs, 1998). Se o polimorfismo est presente em vrias espcies de primatas, pode-se perguntar: Quais as vantagens que ele proporcionou? Polimrficos podem ter uma condio mais favorvel para uma dieta frugvora, devido maior capacidade de detectar frutas (Jacobs, 1998). Estudos feitos entre Alouatta palliata (primata tricromata) e Ateles geoffroyi (polimrfico) demonstraram que A. geoffroyi tem uma maior preferncia por frutas avermelhadas que A. palliata, que consumiu frutas mais esverdeadas, o que sugere uma vantagem do polimorfismo na dieta frugvora em Platyrrhines (Stoner, Riba-Hernndez & Lucas, 2005). Se o polimorfismo proporciona vantagens na dieta frugvora, seriam esperadas algumas variaes individuais consistentes na escolha da dieta ou estilo da coleta alimentar na mesma espcie. Contudo, at o momento nenhuma variao foi demonstrada (Jacobs, 1998). Entretanto, o polimorfismo tambm pode ser mantido por uma seleo dependente de freqncia atravs de diferentes tipos de viso de cores, trazendo vantagens quanto a diferentes tipos de itens da dieta, principalmente quando as freqncias do gentipo de dicromatas so baixas (Saito et al., 2005). Caine et al., (2003) sugerem que no existem dados totalmente conclusivos a respeito da diferena de desempenho entre dicromatas e tricromatas. Fazendo uma anlise do desempenho de Cebus capucinus selvagens, por exemplo, Vogel, Neitz e Dominy (2007), demonstraram que no existem diferenas entre dicromatas e tricromatas em sua taxa de aquisio de frutas, e sugerem que possivelmente tricromatas tenham maiores vantagens na descoberta de predadores, presas animal ou frutos sob determinadas condies. Entretanto,
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Melin et al., (2006) concluram que primatas dicromatas podem ser mais eficientes em detectar alimento camuflado (no caso, insetos), sob condies de luz baixa. O que se pode observar que, de fato, outros fatores podem influenciar o desempenho, seja de dicromatas ou de tricromatas, como a luminosidade, por exemplo. Assim como na maioria dos primatas do novo mundo, os calitriqudeos so caracterizados pela presena de polimorfismo visual, o que permite a realizao de pesquisas que envolvam o desempenho em tarefas controlando algumas variveis e fazendo comparaes intra-especficas (Caine et al., 2003). Dessa forma, alguns estudos sugerem que primatas do gnero Callithrix oferecem um excelente modelo para estudar as diferenas de desempenho entre tricromatas e dicromatas (Caine et al., 2003). Ao estudar Callithrix geoffroyi, por exemplo, com pesquisas direcionadas para viso de cores e forrageio Caine e Mundy (2000), demonstraram que tricromatas tm um melhor desempenho em relao a dicromatas, para encontrar alimento de colorao laranja quando colocados alimentos de colorao verde e laranja sobre o cho do recinto, a uma distncia de seis metros do local onde foi jogado. Ou seja, os autores verificaram diferenas no desempenho dos animais em funo do contraste entre a colorao dos alvos (verde ou laranja) e a do substrato (verde), considerando a distncia em que o estmulo foi apresentado. Contudo, os mesmos autores concluram que no existem diferenas de desempenho entre tricromatas e dicromatas, quando colocados alimentos verde e laranja sobre bandejas contendo pedaos de madeira verde, uma vez que a distncia dos animais dos alvos alimentares era menor. Em outra pesquisa, Caine et al. (2003), utilizando mesma espcie, demonstraram que tricromatas so menos eficientes em encontrar cereais de colorao verde e/ou laranja, em distncias longas (<6m) e curtas (<0.5m) estando os alimentos camuflados, ao contrrio dos no-camuflados. Os dicromatas, por sua vez, no apresentaram diferenas no desempenho quando os mesmos tinham que detectar cereais camuflados e ou no-camuflados. Tambm no foram observadas diferenas significativas entre tricromatas e dicromatas para a mesma situao em que os
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alimentos no estavam camuflados, o que sugere que apesar do contraste que possa se formar entre o alimento o substrato, a distncia do animal em relao ao alvo possivelmente no influencia sua deteco, para esses alimentos mais conspcuos. Derrington et al. (2002), treinando Callithrix jacchus machos para distinguir entre as cores e tons monocromticos da mesma imagem apresentada, como por exemplo, objetos camuflados (principalmente na colorao vermelho e verde), demonstraram que estes animais conseguem rapidamente aprender a distinguir as cores. Estes resultados sugerem que estes animais, todos dicromatas, possivelmente consigam detectar e identificar frutos comestveis em meio s folhagens avermelhadas. A habilidade para aprender rpido a realizar tarefas, tendo uma considervel eficincia em sua execuo (Caldwell & Whiten, 2004) tambm outra caracterstica interessante deste grupo de primatas, os calitriqudeos, o que torna possvel a realizao de vrios estudos utilizando esta ferramenta no cativeiro. Laska e Metzker (1998), estudando Saimiri sciureus e Callithrix jacchus em cativeiro, constataram que ambas as espcies aprendem rpido a utilizao de sinais visuais para detectar alimentos. Nos estudos com C. jacchus observou-se que estes animais conseguem detectar cor e forma atravs da associao de sinais visuais e olfativos na realizao da tarefa. Apesar do bom desempenho de uma forma geral na realizao de tarefas, os calitriqudeos podem apresentar diferenas de desempenho quanto realizao de tarefas alimentares em relao ao sexo (Box, Rhrber & Smith, 1995; Box, Yamamoto & Lopes, 1999; Yamamoto, Domeniconi & Box, 2004). Fmeas de sagis podem ser mais eficientes, em relao a machos, na aquisio de alimentos (Michels, 1998), realizando estratgias comportamentais que podem estar associadas a sua condio social ou aspectos ecolgicos (Bicca-Marques & Garber, 2005). As diferenas intersexuais sugerem uma maior motivao por parte das fmeas em realizar tarefas que envolvem forrageio, com os machos tendendo mais expresso do comportamento de vigilncia (Pessoa et al., 2005).

No que se refere s diferenas de desempenho em realizar tarefas alimentares, entre gneros, alguns fatores poderiam justificar essas situaes, como, por exemplo, a necessidade da fmea em obter mais alimento devido ao seu papel na reproduo (Box, 1997). Outras questes poderiam estar relacionadas s atividades exploratrias da fmea e sua condio de agressividade frente s situaes diversas (Box, 1997; Box et al., 1999). Entretanto, tais resultados parecem estar relacionados ao tipo de tarefa proposta aos animais. Castelo-Branco (2006), por exemplo, pesquisando o desempenho de C. jacchus em realizar tarefas alimentares em cativeiro, no observou diferenas de gnero no desempenho da tarefa. A autora atribuiu tal resultado ao fato de se tratar de uma tarefa simples, em que machos e fmeas estariam igualmente motivados para sua realizao. Dessa forma, o corpo terico que se apresenta at o momento em relao a diferenas entre os sexos quanto ao desempenho em tarefas alimentares ainda oferece espao para a investigao de outros fatores, dentre eles as diferenas quanto viso de cores, que pode influenciar diretamente a deteco de pistas visuais sobre itens alimentares.

OBJETIVO GERAL

Analisar o desempenho de C. jacchus em tarefas que envolvam deteco de itens alimentares.

Objetivos Especficos

1. Investigar a existncia de diferena sexual no desempenho durante realizao de tarefas alimentares que envolvam contraste entre cor e forma dos alimentos-alvos em relao ao substrato; 2. Classificar os animais com dicromatas ou tricomatas a partir da avaliao do desempenho de deteco do alimento; 3. Analisar as categorias comportamentais dos animais nas diferentes fases do dia.

HIPTESES:

H1: O desempenho do animal em relao s tarefas de deteco de cor influenciado pelo sexo.

Predies: P1: No havendo contraste entre a colorao do alimento-alvo e a colorao do fundo do aparato, machos apresentaro melhor desempenho na deteco do alimento. P2: Na condio em que a colorao dos alvos seja diferente do substrato, 2/3 de fmeas apresentaro melhor desempenho em relao aos machos na deteco do alimento. Na situao em que o alimento esteja camuflado em relao ao substrato, espera-se que dicromatas sejam mais eficientes na tarefa alimentar, devido dificuldade de tricromatas terem em localizar os alimentos-alvos. Apesar de resultados obtidos na literatura apontarem para semelhanas entre dicromatas e tricromatas na eficincia de realizar tarefas (Caine & Mundy, 2003), isso pode ocorrer devido ausncia significante de contraste entre o substrato e o alimento alvo no referido trabalho. Na ocorrncia de contraste entre o alvo e o substrato, acreditamos que a maioria das fmeas apresente melhor desempenho em funo da melhor deteco do referido contraste em decorrncia de uma viso tricromtica.

H2. O desempenho do animal em relao s tarefas de deteco de forma influenciado pelo sexo.

Predies: P1: No havendo diferenas entre o formato do alimento-alvo e o formato do fundo do aparato, machos e fmeas apresentaro desempenho semelhante na deteco do alimento. P2: Na condio em que a forma dos alvos seja diferente do substrato (porm com a mesma colorao), machos apresentaro melhor desempenho em relao s fmeas na deteco do alimento. P3: Na situao em que alimento-alvo e fundo tiverem formas e cores diferentes no mesmo aparato, machos demonstraro maior vantagem na deteco do alimento-alvo. Na condio em que a forma do alimento e do substrato seja semelhante, pode no haver diferena no desempenho dos animais, devido ao elevado grau de dificuldade de deteco dos alvos. Entretanto, em condies que alimento-alvo e fundo do aparato tenham formatos diferentes, machos demonstraro melhor desempenho em relao s fmeas, mesmo que ambos apresentem mesma colorao, pois os mesmos poderiam, em funo da viso dicromata, estarem sendo guiados por outras pistas, como por exemplo, intensidade de brilho. Quando apresentados alimento-alvo e fundo do aparato, com formas e cores diferentes, machos podero apresentar melhor desempenho durante a tarefa de forrageio. Nesta situao o dicromatismo pode ser favorecido atravs capacidade de deteco destes animais em meio camuflagem.

MATERIAL E MTODOS

Local de Estudo

As observaes foram realizadas no Ncleo de Primatologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Este biotrio de pesquisa composto de viveiros construdos em alvenaria, contendo telas e painis de observao, bem como plataformas em madeira, plataformas em alvenaria, e elementos de enriquecimento ambiental, como galhos e balanos.

Animais Experimentais

Utilizamos para a coleta de dados 20 animais adultos (10 machos e 10 fmeas), todos da espcie Callithrix jacchus, conforme as descries da Tabela I.

Condies de Alojamento e manejo dos animais

Cada animal foi mantido em uma gaiola-viveiro individual, medindo 2 x 2 x 1 m. O isolamento dos animais ocorreu antes do incio do experimento. A alimentao rotineira foi mantida para os indivduos observados, tendo sido feita entre 07:00 e 09:00h para a alimentao da manh, e entre 13:00 e 15:00h para a alimentao da tarde. Alimentao rotineira a alimentao normalmente oferecida aos animais mantidos no Ncleo de Primatologia. Consiste de alimentos naturais como, por exemplo, frutas (banana, melancia, melo), ovos cozidos e alimentos industrializados como pes, mingau (com pedaos de carne desfiada de frango). Manteve-se as condies naturais de temperatura, luminosidade e umidade do ar.

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Tabela I: Descrio dos animais quanto ao registro, idade, sexo e origem.

ENTRADA NO NUCLEO DE PRIMATOLOGIA/ NASCIMENTO

N DO ANIMAL

SEXO

FAIXA ETRIA

ORIGEM

874 908 682 924 1016 1014 952 848 868 954 771 1051 971 1023 1055 1059 1057 1063 1049 937

Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Fmea Macho Macho Macho Macho Macho Macho Macho Macho Macho Macho

ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA ADULTA

CATIVO CATIVO CATIVO CATIVO CATIVO CATIVO CATIVO CATIVO SELVAGEM SELVAGEM SELVAGEM SELVAGEM CATIVO CATIVO CATIVO SELVAGEM SELVAGEM CATIVO CATIVO SELVAGEM

13/01/2002 21/04/2003 19/01/1999 26/11/2003 11/10/2006 09/09/2006 31/07/2004 30/07/2001 25/08/2006 13/08/2006 29/09/1999 21/12/2006 12/03/2003 16/04/2006 11/10/2006 08/01/2007 22/12/2006 12/02/2007 09/09/2006 16/12/2002

Materiais Experimentais

Na avaliao do desempenho dos sagis, utilizamos alimentos base de amido de milho (gomas comestveis popularmente denominadas jujubas, fabricadas pela empresa Dori Alimentos Ltda.), sem o acar que normalmente vem em torno desses produtos. O acar foi retirado totalmente atravs de uma imerso das gomas em gua por alguns minutos. A apresentao do alimento-

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alvo era realizada em depsitos plsticos, sendo colocadas apenas duas gomas em cada recipiente (Figura 1).

Figura 1: Apresentao do aparato experimental.

Cada poro de gomas (alimentos-alvos) teve formato esfrico ou quadrado, tendo aproximadamente 1cm. Todo o trabalho de corte da jujuba foi realizado manualmente, at a obteno do formato desejado. A estrutura do aparato foi completada com pedaos cbicos de madeira (substrato) com mesmo tamanho dos alimentos-alvo. Os alvos de goma foram cobertos com anilina comestvel comum (esta utilizada na composio de doces e alimentos) e os cubos de madeira foram pintados de tinta a base de leo. Este substrato, aps a pintura, permaneceu exposto ao sol durante uma semana para diminuir o cheiro forte dos produtos que faziam parte da composio da tinta. Tanto a anilina como as tintas tinham a colorao verde e laranja. A escolha das cores teve como referncia o estudo de Caine e Mundy (2003). Tais cores podem ser consideradas como de difcil discriminao para animais dicromatas. Os alimentos-alvos e os cubos de madeira foram acondicionados em depsitos plsticos, com dimenses de 7 x 11 x 6 cm. Estes aparatos possuam um suporte de arame na parte lateral do depsito plstico que os fixava gaiola. Cada animal teve um aparato experimental individual, contendo cubos de madeira prprios (a qual cobria aproximadamente a metade inferior do depsito plstico). Este procedimento foi

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realizado para evitar possveis interferncias em decorrncia do odor dos animais que pudesse ser deixado por outro animal no aparato.

Procedimento

As observaes foram realizadas pela manh (entre 08:00 e 10:00h) e tarde (entre 14:00 e 16:00h) de segunda quinta-feira. Os animais estiveram submetidos aos experimentos em ordem alternada, procurando assim evitar a realizao dos testes nos mesmos horrios, para os mesmos sujeitos. A

organizao do procedimento respeitou a apresentao do aparato experimental em cinco situaes distintas, conforme especificado na Tabela II. Cada animal foi submetido s cinco situaes, com quatro repeties por situao, por animal. Como as observaes foram distribudas pela manh e tarde, das quatro repeties previstas para cada situao, duas observaes ocorreram pela manh e duas tarde, durante a semana. Dependendo do horrio em que fosse realilzada a sesso de observao, a alimentao rotineira s era oferecida aps o procedimento experimental. Cada sesso observada teve tempo mximo de 10 minutos, sendo utilizado um cronmetro para medir a durao de cada sesso e um gravador de voz porttil para registrar as categorias comportamentais.

Tabela II: Situaes, diferindo o contraste entre o fundo (substrato em madeira) e o alimento-alvo (goma comestvel), apresentadas no aparato experimental.
Situao 1 2 3 4 5 Forma Quadrada Quadrada Quadrada Quadrada Quadrada Cor Verde Verde Verde Verde Verde/laranja Forma Quadrada Quadrada Esfrica Esfrica Esfrica Cor Laranja Verde Laranja Verde Laranja/verde Fundo (em madeira) Alvo (goma comestvel)

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Categorias Comportamentais

Durante a realizao do experimento, observaram-se as seguintes categorias comportamentais: Aproximaes e afastamentos: Registro do nmero de vezes que o animal realizou aproximaes e afastamentos em relao ao aparato (medida em freqncia). Foi considerada aproximao quando o animal mantinha um espao de menos de 15 cm de distncia em relao ao aparato, assim como foi considerado afastamento quando o primata estivesse a uma distncia superior a 15 cm em relao ao aparato.

Latncia para aproximao do aparato: Registro do tempo transcorrido do incio da observao (colocao do aparato na gaiola do animal), at o momento que o animal se aproxima do aparato.

Latncia para aquisio do alimento: Registro do tempo transcorrido aps a aproximao do animal ao aparato, at a aquisio de um dos itens alimentares (esta medida foi repetida para cada um dos dois itens disponibilizados para o animal. A partir do segundo item, era considerado como tempo zero, o momento em que o animal tivesse ingerido o item anterior).

Tempo para a realizao da tarefa: Foi registrado o tempo gasto pelo animal para o consumo dos alimentos-alvo disponibilizados.

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Anlise Estatstica

Utilizamos o GLM Medidas Repetidas para todas as comparaes: (1) entre as condies experimentais, para cada categoria comportamental; (2) considerando todas as condies juntas, na comparao das variveis: fase do dia (manh e tarde), sexo (macho e fmea), e fase do dia e sexo; e (3) entre as latncias de cada categoria comportamental observada, de acordo com a fase do dia (manh e tarde) ou sexo (macho e fmea). O nvel de significncia adotado foi p<0,05.

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RESULTADOS

Para efeito de anlise, dois animais (ambos machos) foram excludos de nossa amostra, pois os mesmos no mostraram interesse em relao ao aparato, mesmo tendo sido observados em todas as situaes experimentais. Portanto, os resultados apresentados a seguir referem-se s anlises do desempenho de 18 animais. Nas categorias comportamentais realizadas para a obteno dos alvos, no houve diferenas significativas entre as situaes de realizao da tarefa. Nas cinco situaes, os animais obtiveram desempenhos semelhantes durante a interao com os alvos, no tendo sido observadas diferenas no desempenho, considerando as categorias comportamentais observadas (Tabela III).

Tabela III: Resultados gerais dos testes para cada categoria comportamental, quando comparadas as cinco situaes experimentais.
Categorias comportamentais Latncia de Aproximao Latncia de Aproximao Latncia de Aquisio (1 alvo) Latncia de Aquisio (1 alvo) Latncia de Aquisio (2 alvo) Latncia de Aquisio (2 alvo) Latncia de Trmino Latncia de Trmino Perodo do dia Manh Tarde Manh Tarde Manh Tarde Manh Tarde gl 4, 68 4, 68 4, 68 4, 68 4, 68 4, 68 4, 68 4, 68 F p 0,239 0,915 0,539 0,708 0,684 0,606 0,89 0,602 1,267 0,292 0,406 0,804 1,155 0,339 0,343 0,848

Como no houve diferenas entre as situaes, agrupamos os resultados das cinco situaes propostas para investigar o efeito do horrio da observao (manh ou tarde) e do sexo, tendo sido encontrada diferena significativa de desempenho em funo da fase do dia, conforme pode ser observado na Tabela IV. As categorias de aproximao e afastamento em relao ao aparato

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experimental apresentaram baixa freqncia. Aps anlises destas categorias, no encontramos diferenas significativas entre as mesmas Tabela IV: Anlise de GLM Multivariado considerando todas as situaes observadas. Em destaque a diferena significativa.
F Perodo do dia Sexo Perodo do dia * Sexo 6,116 0,139 0,320 gl 5, 10 5, 10 5, 10 p 0,008 0,979 0,890 Parcial 0,754 0,065 0,138 Poder observado 0,924 0,070 0,099

Anlise das categorias comportamentais nos diferentes perodos do dia

1) Latncia de aproximao

Houve diferenas significativas de aproximao quando se compara os perodos em que foram realizadas. Os animais apresentaram uma latncia de aproximao significativamente menor (F1,14= 7,758, p= 0,015) no perodo da manh quando comparados ao perodo da tarde (Figura 2).

Figura 2: Mdias e IC (Intervalo de Confiana) da latncia de aproximao, durante os perodos do dia.

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2) Aquisio dos Alvos Em relao aquisio dos alvos, tanto para o alvo 1 (Figura 3 A), quanto para o alvo 2 ( Figura 3 B), foram encontradas diferenas significativas entre os perodos do dia (F1,14= 8,869, p= 0,010 para alvo 1 e F1,14= 18,508, p= 0,001 para alvo 2). Durante a manh, os animais parecem estar mais motivados a obter o alimento.

Figura 3 A e B: Mdias e IC da latncia de aquisio dos alvos nos diferentes perodos do dia. 3) Trmino de Realizao da Tarefa Em relao ao trmino de realizao da tarefa, tambm foi encontrada diferena entre os perodos do dia. O animal termina a tarefa com maior rapidez pela manh, quando se compara com o perodo da tarde (F1,14= 8,117, p= 0,013) (Figura 4).

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Figura 4: Mdias e IC do tempo para trmino da tarefa nos diferentes perodos do dia. Anlise das categorias comportamentais quanto ao sexo

Na anlise do desempenho quanto ao sexo, no havamos encontrado diferenas entre machos e fmeas (ver Tabela IV). Os animais apresentaram desempenhos semelhantes no que se refere obteno dos alvos, tal como pode ser observado na Figura 5 (A, B, C, D).

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Figura 5: Mdias e IC da latncia de aproximao (A), latncia de aquisio do alvo 1 (B), latncia de aquisio do alvo 2 (C) e tempo para o trmino da tarefa (D) de acordo com os sexos e fase do dia. Crculo vazio = mdia para fmeas; crculo cheio = mdia para machos; linha pontilhada = IC 95% para fmeas; linha contnua Intervalo de confiana de 95% para machos.

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DISCUSSO Alguns estudos sugerem que machos e fmeas de C. jacchus apresentam diferenas de desempenho na aquisio de alimento (Box, Rhrber & Smith, 1995; Box, Yamamoto & Lopes, 1999; Yamamoto et al., 2004). Michels (1998), pesquisando fmeas de sagis observou que estas so mais eficientes do que machos para obter comida, eficincia tambm observada no trabalho de Pessoa et al. (2005). Como essas diferenas poderiam ser explicadas? Inicialmente, importante destacar, que as diferenas intersexuais podem ser moduladas por alguns fatores, tais como a condio social em que o animal se encontra no grupo, e ainda as condies ecolgicas que se apresentam no local, uma vez que esses fatores podem interferir para uma maior ou menor eficincia no desempenho dos animais quando esto em busca de alimento (Bicca-Marques & Garber, 2005). Por outro lado, as necessidades nutricionais das fmeas em calitriqudeos, por exemplo, decorrentes de uma reproduo custosa (Box, 1997; Box et al., 1999), exerceria uma presso para que a mesma buscasse com maior empenho o alimento em diversas situaes que poderiam ser apresentadas no contexto do grupo. Tal caracterstica poderia ser algo evolutivamente marcante para fmea. Analisando sobre outro ponto, fmeas em geral podem ser mais eficientes na execuo de tarefas devido condio tricromtica, se comparadas aos outros animais de uma mesma populao (Jacobs, 1998). Tricromatas so mais eficientes em encontrar alimentos quando estes esto em contrate em relao ao fundo o qual se observa, sendo assim mais eficientes em realizar tarefas de forrageio (Smith et al., 2003). Mas em outras condies machos podem ser mais eficientes em localizar comida. Numa situao onde o alimento se encontra camuflado, que torna difcil a sua localizao, machos podem quebrar esta camuflagem e ento executar com mais xito sua obteno por alimento (Saito et al., 2005).
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Em relao ao nosso estudo, entretanto, no observamos diferenas significativas quanto ao desempenho dos animais nas situaes apresentadas. A maioria dos animais conseguiu realizar a tarefa com xito em todas as situaes apresentadas (a exceo de dois animais que foram retirados das anlises, pois sequer se aproximavam do aparato experimental), isto sendo ento uma caracterstica interessante nestes primatas: a rpida capacidade de aprender a execuo de tarefas (Caldwell & Whiten, 2004). Tambm no apareceram diferenas entre os sexos quando da execuo da tarefa. Espervamos que o desempenho dos animais fosse diferente em relao ao sexo, para localizao de cor e forma dos estmulos apresentados. Contudo, na observao feita em relao ao desempenho dos animais para deteco de estmulos em tarefas alimentares, no existe diferenas significativas entre os sexos. Machos e fmeas obtiveram resultados semelhantes em todas as situaes testadas. Tal condio tambm foi observada por Caine e Mundy (2002), ao realizar pesquisa semelhante tanto no que se refere apresentao de estmulos, como na demonstrao do aparato. Uma das possibilidades de interpretao quanto ao desempenho, pode se dever prpria natureza da tarefa proposta aos animais. Machos e fmeas podem ter apresentado desempenho semelhante na resoluo de nossa tarefa de encontrar alimento, devido simplicidade da execuo da mesma, que no exigiu deles habilidades cognitivas mais complexas. Castelo-Branco (2006) tambm analisando o desempenho de C. jacchus na resoluo de tarefas alimentares, observou um efeito semelhante: ao apresentar uma tarefa simples, que no caso da referida autora consistia na abertura de um pequeno pote plstico para aquisio de alimento, machos e fmeas apresentaram padres semelhantes na resoluo da tarefa. Alm disso, a prpria estrutura do aparato (considerando sua forma), pode ter favorecido a execuo da tarefa. Caine e Mundy (2002), ao utilizar bandejas com pedaos de madeira e alimento para verificar a diferena de desempenho em calitriqudeos, no observaram diferenas entre dicromatas e tricromatas na execuo da tarefa. Os autores comentam que os sentidos da olfao, sugestes
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tteis e as formas dos estmulos (foi utilizado cereal esfrico sob substrato angular), pode ter auxiliado alguns animais na obteno de xito na realizao da tarefa. Em outra pesquisa, Caine et al. (2003), verificaram diferenas no desempenho em tarefas alimentares quando os estmulos eram colocados a certa distncia do recinto. Nessa pesquisa, tricromatas tiveram pior desempenho nas habilidades de forrageio para comida camuflada, tendo mais xito em alimento no-camuflado a distncias longas (<6m) e pequenas distncias (>0.5m). Porm, no encontraram diferenas nas habilidades de dicromatas para descobrir comida camuflada e no-camuflada. No obtiveram nenhuma diferena entre tricromatas e dicromatas para aquisio de alimento camuflado e no-camuflado. Em nosso estudo, verificou-se que no houve diferenas de desempenho entre os animais testados para estmulos camuflados e no-camuflados. A distncia em que os animais se encontravam do aparato era pequena (<15cm), para realizao da tarefa. Tal condio pode ter contribudo para a semelhana dos resultados, quando se refere ao xito dos primatas testados. Dessa forma, a estrutura do aparato experimental poderia exercer grande influncia, tal como observado por Gomes et al. (2005), pesquisando primatas da espcie Cebus apella. Esses autores verificaram que mesmo considerando o polimorfismo visual, dicromatas apresentaram a mesma capacidade de discriminao na localizao de estmulos quando comparados a tricromatas, quando o aparato era montado numa estrutura muito grande, demonstrando, portanto, a influncia que a estrutura do aparato experimental pode exercer sobre o desempenho de aquisio dos itens alimentares pelos animais. Quando se analisa o desempenho dos animais nas situaes apresentadas, em relao aos perodos do dia, verificamos uma diferena de desempenho entre todos os animais. Estes primatas so mais eficientes na execuo de tarefas durante o perodo da manh em comparao ao perodo da tarde. Fatores externos contidos no recinto podem propiciar estas condies. A luminosidade, por exemplo, em certas condies pode favorecer a visibilidade dos animais em
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localizar alimento (Melin et al. 2006), ou ento at mesmo contribuir para que alguns outros possam obter sucesso no forrageio devido melhora na sua capacidade de deteco visual. Apesar de no termos a medida exata da incidncia de luz em cada uma das gaiolas dos animais, nos diferentes horrios de observao, durante o perodo da manh, a luminosidade mais intensa, mesmo em locais mais isolados (Melin et al., 2006), o que pode ter favorecido uma maior capacidade de deteco de estmulos aumentando assim o xito na execuo de tarefas. Esta pode ter sido uma varivel que influenciou a visibilidade dos animais. Outra possibilidade de interpretao do melhor desempenho no perodo da manh que tambm no pode ser descartada a rotina dos animais na colnia. No Ncleo de Primatologia, onde realizamos nossa coleta de dados, o alimento rotineiramente distribudo aos animais retirado de sua gaiola-viveiro por volta das 16:30h, sendo oferecido novamente alimentao no dia seguinte. Um maior perodo de privao alimentar durante a manh se comparado ao perodo da tarde, pode ter motivado mais fortemente os animais para a realizao da tarefa. Por fim, no nos foi possvel uma classificao de dicromatas e tricromatas em nossa amostra. Numa populao de calitriqudeos, observa-se normalmente o fato de que existem fmeas dicromatas ou tricromatas e machos dicromatas (Jacobs, 1998). Uma vez que faramos tal classificao a partir de inferncia de acordo com os padres comportamentais dos animais, e devido falta de diferenas no desempenho entre machos e fmeas na execuo de tarefas, no tivemos como realizar tal classificao.

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CONCLUSES Nossos resultados nos permitiram chegar s seguintes concluses:

1. Os animais obtiveram desempenhos semelhantes na realizao da tarefa, no

tendo sido observadas diferenas no desempenho, nas cinco situaes apresentadas, analisando as categorias comportamentais observadas;

2. No existiram diferenas de desempenho em relao ao sexo. Machos e fmeas obtiveram desempenhos semelhantes em todas as situaes analisadas;

3. Os animais so mais eficientes na realizao da tarefa durante o perodo da manh, em comparao ao perodo da tarde;

4. No possvel classificar os animais em dicromatas e tricromatas atravs das anlises de desempenho em tarefas alimentares.

Em decorrncia de outras variveis que possam ter influenciado nossos resultados, tal como apresentamos na discusso, acreditamos ser possvel observao de resultados diferentes dos aqui apresentados se tais variveis puderem ser controladas em experimentos futuros.

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REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS:

Bicca-Marques, J. C. & Garber, P. A. (2005). Use of social and ecological information in tamarin foraging decisions. International Journal of Primatology, 26 (6), 1321-1344. Box, H., Rhrhuder, B. & Smith, P. (1995). Female tamarins (Saguinus Callitrichidae) feed more successfully than males in unfamiliar foraging tasks. Behavioural Processes, 34, 3-12.

Box, H. (1997). Foraging strategies among male and female marmosets and tamarins (Callitrichidae): New perspectives in an underexplored area. Folia Primatol., 68, 296-306.

Box, H., Yamamoto, M. E. & Lopes, F. A. (1999). Gender differences in Marmosets and Tamarins: Responses to food tasks. International Journal of Comparative Psychology, 12 (2), 59-69.

Caldwell, C. A. & Whiten A. (2004). Testing for social learning and imitation in common marmosets, Callithrix jacchus, using an artificial fruit, 7, 77-85.

Caine, N. G. & Mundy, N. I. (2000). Demonstration of a foraging advantage for trichromatic marmosets (Callithrix geoffroyi) dependent on food colour. Proc. R. Soc. Lond. B., 267, 439-444.

Caine, N. G., Surridge, A. K. &

Mundy, N. I. (2003). Dichromatic and

Trichromatic Callithrix geoffroyi Differ in Relative Foraging Ability for Redgreen Color-camouflaged and Non-camouflaged food. International Journal of Primatology, 24 (6), 1163-1175.

26

Castelo-Branco. (2006). Fatores que influenciam o desempenho de sagi-comum (Callithrix jacchus) em tarefas alimentares. Dissertao de mestrado nopublicada, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal.

Derrington, A. M., Parker, A., Barraclough, N. E., Easton, A., Goodson, G. R., Parker, K. S., Tinsley, C. J. & Webb B. S. (2002). The Uses of Colour Vision: Behavioural and Physiological Distinctiveness of Colour Stimuli. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B., 357, 975-985.

Fernandez, A. A. & Morris, M. R. (2007). Sexual selection and trichromatic color vision in primates: statistical support for the preexisting-bias hypothesis. The American Naturalist, 170, 1020.

Gegenfurtner, K. R. & Kiper, D. C. (2003). Color Vision. Annu. Rev. Neurosci., 26, 181-206.

Gomes, U. R., Pessoa, D. M.A., Suganuma, E., Tomaz, C. &Pessoa, Valdir F. (2005). Influence of Stimuli Size on Color Discrimination in Capuchin Monkeys. American Journal of Primatology 67, 437446.

Jacobs, G. H. (1996). Primate Photopigments and Primate Color Vision. Proc. Natl. Acad. Sci., 93, 577581.

Jacobs, G. H., Neitz, M., Deegan, J. F., & Neitz, J. (1996a). Trichromatic color vision in New World monkeys. Nature, 382, 156158.

Jacobs, G. H.(1998). A perspective on color vision in platyrrhine monkeys. Vision Research, 38, 33073313.

27

Jacobs, G. H. & Deegan II, J. F. (2003). Diurnality and Cone Photopigment Polymorphism in Strepsirrhines: Examination of Linkage in Lemur catta. American Journal of Physical Anthropology, 122, 66-72.

Laska, M. & Metzker, K. (1998). Food Avoidance learning in squirrel Monkeys and Common Marmosets. Learn. Mem, 5, 193-203.

Lent, R. (2001). Cem Bilhes de Neurnios. So Paulo: Editora Atheneu.

Melin, A. D., Fedigan, L. M., Hiramatsu C., Sendall, C. L. & Kawamura, S. (2007). Effects of colour vision phenotype on insect capture by a free-ranging population of white-faced capuchins, Cebus capucinus. Animal Behaviour, 73, 205-214.

Michells, A. (1998). Sex differences in food acquisition and aggression in captive common marmosets (Callithrix jacchus). Primates, 39 (4), 549-556.

Osorio, D., Smith, A. C., Vorobyev, M. & Buchanan-Smith, H. M. (2004). Detection of Fruit and the Selection of Primate Visual Pigments for Color Vision. The American Naturalist. 164 (6), 696-708.

Osorio, D. & Vorobyev, M. (2008). A review of the evolution of animal colour vision and visual communication signals, Vision Research, 48, 20422051. Pessoa, D. M. A., Cunha, J. F., Tomaz, C. & Pessoa, V. F. (2005). Colour discrimination in the black-tufted-ear marmoset (Callithrix penicillata): ecological implications. Folia Primatologica, 76, 125-134.

Pessoa, D. M. A., Tomaz, C. & Pessoa, V. F. (2005).Color vision in marmosets and tamarins: behavioral evidence. American Journal of Primatology, 67 (4), 487495.

28

Riba-Herndez, P., Stoner, K. E. & Lucas, P. W. (2005). Sugar Concentration of Fruits and Their Detection via Color in the Central American Spider Monkey (Ateles geoffroyi). American Journal of Primatology, 67, 411-423.

Saito , A., Mikami , A., Kawamura, S., Ueno, Y., Hiramatsu, C., Widayati, K. A., Suryobroto, B., Teramoto, M., Mori, Y., Nagano, K., Fujita, K., Kuroshima, H., & Hasegawa, T. (2005). Advantage of Dichromats Over Trichromats in Discrimination of Color-Camouflaged Stimuli in Nonhuman Primates. American Journal of Primatology. 67, 425-436.

Smith, A. C., Buchanan-Smith, H. M., Surridge, A. K., Osorio, D. & Mundy, N. I. (2003). The effect of colour vision status on the detection and selection of fruits by tamarins (Saguinus spp.). The Journal of Experimental Biology, 206, 31593165.

Stoner, K. E., Riba-Hernndez, P. & Lucas, P. W. (2005). Comparative Use of Color Vision for Frugivory by Sympatric Species of Platyrrhines. American Journal of Primatology, 67, 399-409.

Surridge, A. K., Suarez, S. S., Buchanan-Smith, H. M., Smith, A. C. & Mundy, N. I. (2005). Color Vision Pigment Frequencies in Wild Tamarins (Saguinus spp.). American Journal of Primatology, 67, 463-470.

Vogel, E. R., Neitz, M. & Dominy, N. J. (2007). Effect of color vision phenotype on the foraging of wild white-faced capuchins, Cebus capucinus. Behavioral Ecology, 293 - 297.

Williams, A. J., Hunt, D. M., Bowmaker, J. K. & Mollon J. D. (1992). The polymorphic photopigments of the marmoset: spectral tuning and genetic basis. The EMBO journal, 11 (6), 2039-2045.

29

Yamamoto, M. E., Domeniconi, C & Box H. (2004). Differences in common Marmosets (Callithrix jacchus) in response to an unfamiliar food task. Primates, 45, 249-254.

30