XV Congresso da Sociedade de Botânica de São Paulo - Universidade de Taubaté, Ubatuba, SP.

CARACTERES FLORAIS ASSOCIADOS AOS POLINIZADORES EM ESPÉCIES DA TRIBO SINNINGIEAE: UMA ANÁLISE
~l~OGEN(~TICA COMPARATIVA. SanMartin-Gajardo 1. 1 & Sazima M, 1 Universidade Estadual de Campinas.
i.ga1ardo(</"hotmai l.com

INTRODUÇÃO
. A morfologia floral é um dos aspectos mais importantes na interação planta-polinizador (Sakai et ai. 1999),
det~r'.nmando a atração do polinizador, a acessibilidade ao recurso, a eficiência da deposição de polem no corpo do
polinizador, bem como, a aquisição pelo estigma do polem trazido pelos vetores (e.g. Rebelo & Siegfried 1985;
Armbruster et ai. 1994; Hapeman & lnoue 1997). A diversidade de formas, cores e odores nas flores reflete altas taxas
de mudanças evolutivas, as quais, afetam principalmente a atração de possíveis vetores de polem (Stebbins 1970;
Hapeman & lnoue 1997; Johnson et ai. 1998). Neste sentido, o número de vezes que um determinado caráter evoluiu em
certo grupo e qual caminho evolutivo foi tomado têm sido questões freqtientes entre evolucionistas e sistematas.
Em estudo pioneiro sobre a radiação adaptativa das flores na família Polemoniaceae, Grant & Grant (1965)
concluem que a radiação de formas florais é resultado de saltos sucessivos de um sistema de polinização para outro
dentre as diversas espécies da família. Nas últimas décadas, o mapeamento das características ecológicas sobre uma
hipótese filogenétioa tem apresentado bons resultados ao estudar padrões e processos de evolução nas flores de um
determinado grupo de plantas (Armbruster 1992, 1993; McDade 1992; Luckow & Hopkins 1995; Bruneau 1997;
Johnson et ai. 1998; Harrison et al. 1999; Armbruster et ai. 2002). No entanto, existem limitações no uso da filogenia
para compreender processos evolutivos relacionados, principalmente, com a confiabilidade das hipótese filogenéticas.
Armbruster (1992) aponta três problemas potenciais na interpretação filogenética de dados ecológicos. O primeiro é a
omissão de táxons ou de dados para um ou mais táxons, que dificulta a interpretação final dos resultados, bem como a
inclusão de novos dados poderia alterar as conclusões. Segundo, pequenas mudanças na topologia do cladograma podem
modificar drasticamente as conclusões evolutivas, então, um cladograma deve ser consideravelmente confiável antes de
ser utilizado para interpretar a evolução de características ecológicas. Por último, em um cladograma construído com
dados que não são independentes dos dados ecológicos que estão sendo analisados, as conclusões podem refletir uma
seqüência circular dos resultados. Por exemplo, realizar uma análise das mudanças nos sistemas de polinização
utilizando uma análise cladística com base em caracteres florais, os quais são fortemente ligados à ecologia da
polinização.
Por outro lado, Delaporte (1993) discute que "circularidade" não é um problema, pois raramente a reconstrução
filogenética é feita de fom1a a distorcer os resultados sobre a evolução do caracter que esta sendo testado. Esta idéia é
confirmada no estudo de Bruneau ( 1997), sobre evolução dos sistemas de polinização em E,ythrina, no qual são
examinadas homologias e correlações associadas à polinização por aves. Bruneau ( 1997) sugere que quando caracteres
ai;sociados às síndromes são individualizados podem proporcionar hipóteses de homologia para avaliar relações
filogenéticas que são independentes da biologia da polinização. Entretanto, a autora enfatiza que devido as síndromes
serem essencialmente correlatas com caracteres florais, sua homologia pode ser particularmente difícil de ser detectada.
Assim sendo, um cuidado especial deve ser tomado para distinguir homologia de convergência no conjunto de caracteres
analisados.
Nos últimos anos, o desenvolvimento dos métodos de análises cladísticas, somado à disponibilidade de
informações filogenéticas com base em dados moleculares, tornou possível a construção de hipóteses filogenéticas mais
confiáveis e independentes das características morfológicas ou ecológicas (Diniz-Filho 2000). Deste modo, tem sido
possível gerar hipóteses evolutivas que permitem avaliação mais apurada das causas da diversidade de características
florais em um determinado grupo de espécies. Em adição, o avanço nos métodos estatísticos comparativos que
combinam a variação de caracteres com informações sobre as relações filogenéticas entre as espécies, tem produzido
grande quantidade de informações sobre os padrões e processos de evolução (ver Harvey & Pagel 1991 ; Diniz-Filho
2000). O principal problema metodológico para comparar estatisticamente espécies aparentadas é o fato de que estas
espécies compartilham ancestrais em comum, ou seja, a existência de um padrão filogenético implica na ausência de
independência na variação de um determinado caráter (Felsenstein 1985 ). Os métodos filogenéticos comparativos, os
quais incorporam informações filogenéticas aos testes estatísticos convencionais, têm sido amplamente utilizados na
biologia evolutiva (Miles & Dunham 1993; Diniz-Filho 2000) . Este tipo de análise tem sido comumente utilizada para
interpretar adaptações de caracteres florais aos grupos de polinizadores (e.g. Armbruster 1996, 2002), bem como,
identificar a associação de caracteres morfológicos e ecológicos com a evolução do sistema reprodutivo (Barren et ai.
J 996; Larson & Barren 2000; Armbruster et al. 2002).
A tribo Sinningieae, composta pelos gêneros Sinningia Nees (ca. 65 espécies), Vanhouttea Lemaire (oito
espécies) e Paliavana Yandelli (seis espécies), foi recentemente redefinida com base em dados moleculares por Smith et
ai. ( J 997) e Zimmer et ai. (2002). A diversidade ampla de espécies que compõem a tribo pode ser evidenciada nos seus
hábitos, que variam desde espécies herbáceas com tubérculo perene na maioria das Sinningia, até arbustos lenhosos em
Vanhouttea e Paliavana (Chautems & Weber 1999) e, principalmente, na variedade de tamanho, formas e cores das suas
flores ( ver Perret i?I ai. 2001 ). A partir da morfologia floral foram inferidas as síndromes de polinização para todas as
espécies da tribo por Perret et ai. (2001 ). classificando 66% das espécies corno omitófilas e 20% melitófilas, al ém de
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três espécies quiropterófilas duas · · tilI .
Poll·n·1zadores et'et1vos
. ' . psico as e uma esfingofila. Entretanto, observações de campo que confirmem os
são restritas a pouc .i:-· 1· · d ..
l ()96· Ch as espÇ\;ies po m1za as por be1Ja-flores (Snow & Teixeira 1982; Sazima et ai.
I
• · autems l!t a , 2~00; Vasconcelos & Lombardi 200 l; Freitas 2002).
A recente _pubhcação da filogenia com base em dados moleculares da tribo Sinninoieae 'Perret et a/. 2003)
resu1tau• em uma hipótese ·•
fil1 ogen ét'1c~ ·mdepen dente em relação a caracteres morfológicos ou ºecológicos.
' Esta hipótese
proporcionou a oportunidade de avaliar associações entre morfologia floral e suas funções na polinização deste grupo.
No presente estudo foram utilizados dados de morfologia da flor, de carncterlsticas do néctar (í .e. volume e
concentração) e ?ºs polinizadores de 23 espécies da tribo Sinningieae com o objetivo especifico de responder duas
que stõ_es: 1. qu~1s são os caracteres florais associados com mudanças no tipo de polinizador?; 2. qual o caminho
evo_lu_tivo dos sistema~ de polinização no grupo das espécies estudadas?. Em adição, os dados sobre biologia da
pohmzaçl\o foram analisados em um contexto filogenético com o intuito de confirmar se os caracteres florais refletem
corretamente os sistemas de polinização.

MATERIAL E MÉTODOS

Caracteres florais
Um total de 23 espécies de Sinningieae foram estudadas, sendo 17 do gênero Sinningia, três de Vanhouttea e
três de Paliavana. A biologia floral e os polinizadores de 18 espécies foram registrados em populações naturais, durante
o período de janeiro de 2000 a setembro de 2003 e em cinco espécies estes dados foram obtidos e/ou complementados a
partir de literatura. O número de flores utilizadas para medidas morfológicas e características do néctar consta da Tabela
1. As flores de diferentes indivíduos foram fixadas em FAA, acondicionadas em álcool e posteriormente medidas com
paquímetro (0.05mm) no laboratório.
As características do néctar foram registradas no campo em flores de diferentes indivíduos previamente
ensacadas por 24 horas. O volume de néctar e a concentração de açúcares foram medidos, respectivamente, com auxílio
de micro-seringa e refratômetro manual Atago (O - 90%). Exsicatas dessas espécies foram depositadas como material
testemunho nos herbários da Universidade Estadual de Campinas (UEC), Museu de Biologia Mello Leitão (MBML) e
da Universidade Estadual de Carangola (GFJP).
Para a análise morfológica dez caracteres florais foram selecionados e medidos: comprimento do tubo da
corola (Ctu); comprimento total da corola (Ctc); constrição anterior à câmara de néctar (CACn); diâmetro maior da
câmara de néctar (DMCn) (Figura 1A); diâmetro da corola com os lobos horizontais (laterais· DCLH); diâmetro frontal
da corola com os lobos verticais (superiores e inferior - DCL V), quando o lobo superior mantinha o mesmo eixo do
tubo como em S. brasiliensis e S. bulbosa, foi considerado apenas o lobo inferior; diâmetro da abertura da corola
hori~ontal (DAH); diâmetro da abertura da corola vertical (DA V) (Figura IB); comprimento dos estames (CE - Figura
JC); comprimento do pistilo (CP - Figura 1D).

Figura 1. Esquemas de partes da flor de

Sinningia douglasli mostrando os dez
caracteres florais medidos. (A) Vista
lateral da corola; (B) vista frontal da
corola; (C) estames e câmara de néctar
(seta); (D) pistilo com o cálice.
(Abre\'iações no texto) .

.. d nei1tes principais foi realizada para transformar o conjunto de dados sobre as

Uma ana 1ise e'ácampo ' . . nao• 1 . das. A nnu"I 1s~ ' ~ •
' l · t'cas
1 florais (van veis corre1ac1·011 adas) em um novo con1·unto de vamive1s
. · . . . . corre .aciona
. uos
carai.: ens . • • • d' . entes que são próximos às variáveis ong111a1s, porem d1spüstos em ordem
componentes pnnc1pa1s _111 .~.:1a co_mponR ,·s 1999) O obietivo da análise foi verificar quais dos componentes principais
• á · d. · portânc1 a (" onteiro e e · ,
h1 er rqu1ca . e 1111 . d ,. . ãO 1105 dados originais. Três espécies, das '.!3 l1mostradt1s, não ent rnrnm nesta
podem ex •plicar a
'. maior parte a \anaç
b ., ~ . , . • s " ,
('l rnpicohi s magni/ic,1 e S. glu:iol'iana). O progrnma Stat1 st1..:a (~tutc,,l1·,
an álise dev ido 11 !alta dos dados so re n~c 1ar . . ' .
 \. \ ' Congr~sso dn Sodcdude de 13utônkn ik SA1) Pnulo
llnht•rsid111fo U1' l'auhnlt'. Ub:1luhu. SP .1
2000) fo i utiliz,ldo pnt1 " 1 1
• . . . , . l ~., cu ur :n1tovulor~s e coclid. ' i , .· ,
prmc1pa1s obtidos desta análise. entes \ e 'n1 ftl\.tlo (au111V1•t1H·c~) nos tr(ls primcin1~ l'llfllf1t•11cnlc!ó

Tabeln 1. Espécies da t •·b s· • . ..

. li o 111111ng1eae ut1h2ud11s nesti.' estudo ' . , ~ .
para morfologin • N FI; número de ll 1re t'I' d . , e sun~ o1rev1:1\•ôcs - Abr. Nú1111'l'l1 ik• llurcs n111os1r11d11,
foram depositadas - H. t s u ' iza as paro cnrncterlst,cns do n~1•tur , N Ncc: lwrb111ú1 iindc as "'~,k:1ta,

Espécies
Ahr N FI N Nl'l' Pieo llorn,:,1t1 i.lll'tll 1k 1•stud,1
- -- -
P. gr,w/is \~fort.) C'lmutc111s 11
Pgr 17 22 ~lar-M11i <'nrn1111,1la - f\lli ~il'.IP 44Jtl
P. pras111a1a \Kcr-üawh:r) Bcnth. Ppr 11 22 Ahr•l\110 Stu. T1'l'l'Stl • 1-'S 111-:t • 11 JS5N
P seriqf/om Bcnth.
Pse IS IS Fe, -~tal S110 fome 1• Sta. 11:u·hara- ~Hi lilT 111 l ~ 1
S. "canastrcnsis'' sp. nov. incd. C'hnutcms
\cm prcp.) Ssp 11 10 t \111t1stru - MU \ IFl' 132:1 l 7
S. aggNga1a \Ker-Gawkr) Wiehlt-r Sng 10 8 t\go-Out .lu11Jii11- SI' trl-'l' 112.H-I
S. a/lagophylla (Murt.) Wichler 1 Sul 31 4 [k1-Jm1 S:lo Jnsl' J,1 llmwirn. SI' lll-'t ' IOl.N~
S brasili,msis (Regei & Schmidl) Whlhler
& L'huut1.:111s Sbr 21 1.2 De,-Fl'\" S,mtu Tl;'rc.~u • ES ~ll\~11 . llll/P
S. b11/hvsa (Ker-Gawlcr) Wit-hlt·r Sbu 20 l<J Jul-nl'I. Riu Jc Janeiro -- lU \ 11:t' ~llli11(l
S. cocl,/caris (l·look) Chnutcms Seh 28 Jtl fon-Fev l'c1\'Sóp11lis - RJ l 1Fl ' 101/.1-11
S. ,·ooperi \Puxlon) V.-'ichlllr~- l Sco 10 s .lnn-Mnr St)n Jt\s,' do Ll,u·1\'tl'\I . SP llFl' IOJ.ll/S
S. douglasii \Lindl.) C'hautcms Sdu 20 20 Ago-l hll ,lundinl SI' \ IL-:L' 11.?.l.l}
S. i?umorplw 11.E. Moore Seu 19 12 íll't•.lun ltir<1pi1111 SP IW Jl/tlt1S11
S. gigamifulia C'hturlems Sgi 25 27 Jnn-Ahr Te1\'s1\polis • IU \11-'l ' 1.1.'1l1
S. gla:ioviana (Fritsch) Chnutems Sgl 10 .lul-Nul' S1)0 fos1' do Bum.Jiro. SI' \ li-'(.' 1tl_l.ltl{l
1
S. mag11iflca (Otto & A. Dit>IT.) Wiehkr S11111 21 .l:111-Mnr S,)o .l,1s11dl1 ll111"1\'irn • SP lll·:t· lll1!7q
S. 11ordt!slina Chautcms. Buruchc, &
Sioul!ira Filho: Snn 10 .lun-O111 ~ lurninl - PF IIFl't•<•J
S. rupicola (Mart.) Wid1lcrJ Sru 45 tk1-.ln11 lklo lll1ri"1nk • ~ 1( i l ll-"L' ltlll_q_l
S. sch!Oiim Fritsch Sse 15 l lut-D1•1 l'nnu1t1p111e11b.1 - Si'
S. 111/Jl!rosa \Mart.) 11.E. Moure Stu 15 J2 Jnn-Jun lbitip111·:1- ~Ili l 11:t • 111 ~~ -I
S. l'illusa Lindl. s, i 17 ~o lk,••1-\•v s,10 Jn1\111k l\·1nlp1•hs. FS 11111~11 1115~
/' bru<'ggl!ri C'huutems Vhr 10 JO Nn1-tvlnl lbltip11l':I • Mli lfl-"t" 11 .lN!d
1: ca/carata Ll'lll. Vrn 11 J7 h·1-t\hr
0

l l'l"l'Si\rnlis · IU t 1Ft'lll .1 ~S
1' hilcmana Chuulems Yhi 15 JO Nu1 -Mai lhitip111·11· MU l 1l't . 11 lS(l(l

Polinizndorcs
Os visitantes foram observados no campo 1\ vistn 1.ksarnrnda uu C0lll llll)-.lliu 111• bin,\rnk1s. l'nrn Jc1cnnin11r \'
principal polinizador foram registrados o co111porta111cntu e a lh:qucnciu de visita. lls 111,ll'l'l'~us t' a n111illria Jús h111Jn·
flores foram fotografados pnrn posterior contirmaçOo das iJrnlilkuçõ~·s ntl'llvt's dns dl•s1·1·iç(k~ 1' il11strn1·<'l'S 1.k• Urmlt~nu
( 1989). As abelhas visitnnlcs foram cokt11Jns e e11vind11s purn l'S!K'cialislns pal'll idl·11tilk11,•fü,. lls l'spt\·i1111·, 1·,,kt11dll~
cstão dt>positudos no Museu de 1-listóriu Natural - llniH·rsidud1• btadu11I J1• l 'umpinus, C1.1h:1·:lu dl' F111111n,1h,µi 11 k , u, 11'-
Snntiago Moure - Universidade F1.:dernl do Puru1u\ r Museu Ul' Enh1111olo)-\tll da l 1niwrsidadt· 1-"st;idu:1I d,, N,,rt,·
Fluminense.
Medidas Jo tamanho do npnrclhu bucnl dos principais p11lini1ad1l!'cs fornm n·,11iladas 1·111 1•~pl'1·i1fü•s d,· kii,1-
flort>s e morcegos de coleções l·ientffkus (Museu Nacionul • Lll·RI) l' nns abclhus 1·,1ll'lud:1s durnnk cst,· ,·stu,h .\
mediJa do aparelho but.:ul v:iriou co nfo nm: o grupo :11111lisad,1: nas nlwllw~ fo i 1m•Jida :1 di s11h11•ia ,·11trl' ,, p,ilp,, 11111\11111 ç
1 1 1
0 úpice do premento (Silwirn I.'/ 11/. 2002), 1ll1s bl·ija-llLm's li1i 1·,,11.,iJ1·rad, u çn111prillll'llt, d, rnl111v11 ((i1,111t~u11 1 18•1) ,.
1

1
nos morctgos a distfüit.:io tot11I entre n basl' c o i\pkc da 1111!),llll (liimcnt·1 l'I ,,/ . l '1 1(,).
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Filogenia da tribo
A filogenia da tribo Sinningieae foi estudada por Perret et ai. (2003), com base em dados moleculares (seis
regiões do DNA de cloroplasta - tmT-tmL, trnL-trnF, trnS-tmG, atpB-rbcL; dois introns - trnL e rpll6 ; um gene nuclear
- ncpGS) de 76 espécies, utilizando o método de máximo de parcimônia.
Estes autores utilizaram os mesmos dados moleculares para construir um novo cladograma para a tribo, com
base na análise de máximo de verossimilhança (" maximum likelihood"), obtendo uma hipótese filogenética mais
congruente com os caracteres morfológicos (Perret et ai., em prep.). Esta árvore foi considerada a melhor hipótese
filogenética da tribo Sinningieae obtida até o momento. Sendo assim, esta mesma árvore foi reduzida, mantendo apenas
as 17 espécies de Sinningia, três de Vanhouttea e três de Pafiavana, para as quais dados sobre a biologia flora l e
polinizadores foram obtidos (Figura 2). Esta árvore foi utilizada para o mapeamento dos caracteres florais e
polini zadores das 23 espécies estudadas, utilizando McClade 4.06 (Maddison & Maddison 1992), bem como para a
análise filogenética comparativa.

V. calcara /a
V. brugg en
S. giganrifo/ia
S. coch/earis Clade
Sinningia
S. villosa
S. tuberosa
P. p rasinata
P. seriei.flora
S. a/lagophy/la
S. aggregata
~ - - - - S. brasiliensis Clade
Corytholoma
~ -- - - -- - S."canastrensis"
~----------s. nordeslina
S. rupicola
S. do 11glasii
S. bulbosa Clade
S. magnifica Dircaea
~ - - - - S. cooperi
~ - - - - - - - S. gla:ioviana
' - - - - - - - - - - - - - - S. ewnorpha

P. gracilis Clade
Va11hou1tea
V. hrlariana ··ttrn l 1,;;1•n;1 l n"

~----- - - ---- ------- - - S. schifli1el'/ Cinde Tham110 /1gena

Figura 2. Relações filogenéti cas das 23 espécies da tribo Sinningieae, com base na árvore filogenética obtida a partir de
dados mol eculares de 76 espécies analisados por Perret e/ ai. (em prep.)

Análise filogenética comparativa

O método de contrastes fil ogenéticos independentes (Felsenstein 1985, Pagel 1992) foi utilizado para verificar
as relações entre os caracteres florais, incluindo os escores dos componentes principais (variáveis contínuas), e o ti po de
poli nizadores (variáveis categóri cas). Este método usa uma árvore fi logenética para determinar comparações estatísticas
para espécies irmãs e assume que di fe renças de caracteres entre taxa (também chamados de contrastes ) têm evoluído
desde sua origem comum, por isso, são independentes entre si (Larson & Barrei 2000). Os contrastes foram calculados
utilizando o programa CAIC (Purvis & Rambaut I 995). O programa calcula os contrastes (diferenças) entre os
caracteres florais e os tipos de pol inizadores (abe lhas, beija-fl ores e morcegos), bem como, entre os caracteres florais e 0
tamanho do aparelho bucal dos principais polinizadores. Os valores dos cont rastes são calcu lados em cadn nó cta
fi logenia onde existe mudança no ti po de polinizador. Ao comparar uma variável categórica com uma vnri i\\ el c:onturna
(e.g. mudança para polini zação por beija-flor vs. comprimento da corola), a hipótese nulu é que nilo há correluçü,, entrl'
 XV (\mgrt'~s(I d11 Snd,•dndt de Ootllnlcn dl.l sno Pnulo - L111lvcrsidudc dt• T1111b11tt\ Ubutubu. SP. 5

os ~nrai:teres florais 1ws nós dn filogc·niu onde ocorre II muclnnçn do tipo de pollnizndnr. EntAo, n 111édi11 dos contrnstcs du
vnru\vel conlfnun d~•w s1.1r difrrente de zero (ver Purvis & Rumb1111t 1995 ),

RESllLTADOS E UISCllSSÁO

Uranck· variedude de tnnrnnhos, fotmns ~· cores foi en<.:011trnd11 nus flores dns 2J cspédcs estud11ci11s. As fl ores
tubulosas fornm predcirninnntes cm 17 espécies, podendo ser curtus como cm S. allu11,ophyllc.1, ou longos co111t1 cm S.
gl,i:ic1,·i1111t1 (comprimento médio do tubo de l ,J9 e 4,34 mm, rcspoctivnmentl;)). Três espécies apresunturnrn ílores
funiliformcs (P. .~ra<'ilis, S. t111111orpha c S , "cm111strensis" sp. nov. incd,) e outrns tres espé<.:ies nprcscnt111·11111 Jlorcs do
tipo goela. S. brasili~·nsi.l'. P. pl't1sini11a e f. .1·11rh·(/lor,1, sl!ndo que cstn últimn tumbc.\111 uprcsontou llores tubulosos cm
grundc pnrte dris tlor,·s 11111ostrnd11s. A colornçno prcdomin11ntc foi o vermelho, mudnndo npenns de vermelho-escuro em
S. giganti/ália pnrn vermelho mais clnro como em V. calcara/a. O pudrl'io dns cores brnnco e 11111nrolo ntlo vnriou nus
flores dt· S. sch!tfiwri e S. l'il/o.1·u, bem corno, o pudrl\o dn cor verde com pintos rnngentns ~·m S. brasi/iensis e P.
pni1·ina1a. No ent11nto, varinçl'io nus cores dos flores é comumentc encontrndo entre indivíduos !!/ou populuçôes de /'.
.1·,,ric(llora (verde a amarelo), S. "cnnnstrensis" (mngenta n vinho) e S. e11111orpha (branco II lilós).
Nus 23 cspfries estudadas forum determinados três grupos de animnis polinizndores. Os beijn-flores foram
respons1\vcis peln polinizaçilo de 17 espécies (Chnutems r11 ai. 2000: Vasconcelos & Lombnrdi 2001: Buznto 1/I CII, 2000;
SnnMarlin-Gnjnrdo 2004: Prcitas L. com, pess.), vários grupos de ubelhas íbrnm os pri11cip11is polinizudores de qu11t1·0
espécies de Sinningia (SanMnrtin-Gnjardo 2004) e duns espécies de morcegos fornm os polinizodorcs de S. bmsilirmsis e
P. prasi11a1t1 (SnnMnrtin-Gajardo 2004). Estes resultndos pimnitirurn, pela primeirn vez, renliznr uma nnnlise
comparativo dns carncterísticas llorais e suns funções, alindns t\s observações sobre os polinizodorcs na fnmílin
Gesnerinceae.
A análise dos componentes principuis das dez cnrncterlsticas florais monsurudns revelou grupos definidos, que
correspondem aos tipos de polinizadores observados (Figurns JA e 8), Os nulovnlorcs dos três primeiros componentes
(CP 1. CP2 e CPJ) explicam 47.2%, 21, 7% e 11,4 o/o dn vnrinçllo dns cnracterísticns flornis, rcspectivmncnte. No p11imeiro
componente (CPI). os coeficientes cios vnrióveis fornm positivos e maiores parn: compl'imento tolnl e do tubo da coroln,
abertur.a ve11ical da corola e tomanho da câmarn de néctnr (Tabelo 2).

Tabela 2. Coeficientes dos autovetores do primeiro, segundo e terceiro componentes principais (C'P 1, C'P2 e CPJ,
rcspeclivnmente) resultados da análise multivurindo de ordennçllo das doze caructcrislicns llornis em 20 espécies do tribo
Sinningieae. Cn = câmara de néctar. O asterisco indica os c:nrnctercs florais que npresentarnm maior contribuiçl'io nos
componentes principais.

Caracteres florais CPI CP2 CP3

Comprimento do tubo 0,32"' 0,21 -0,23
C'ompri111enlo da coroln 0,32"' 0,34 -0,22
Diâmclro da corola horizon(ul 0,25 -0,39 -0,18
Diâmetro dn corolu vc11icol 0,28 -0,26 -0,26
Abcrturu horizontal 0,30 -O ,3 J -0,02
Abe11llf'H verlical 0,33"' -0, 16 -0,03
Comprimento do estile 0,26 0,45"' 0,09
Comprimento do filete 0,26 0.48"' O,Oó
Diâmetro da constriçilo antcr-ior dn Cn
Diâmetro 11111ior du C'n
0,J3•
0,33"'
-0,24
-0,05
º·17
O,Jó
Volume de néctar 0.31 -0,02 O,•I I"'
C'onccntrnçi1o de açúcur 0,09 0,05 -0,68'"

O segundo componente (C'P2) 1cm muior contribuiçi1o no COlllfJl'imonto de estilete L' lilctc (Tubt,ln 2) ~·111rctnn1o,
CP2 rcllctc. principalmente, a variuç11o llH forrnn florul, 1111111 vez que Ufll'L'SL'lltll contribuiçilo positiva cm reln~'fü1 m,
comprirncnto e negutiva cm relaçilo ao clifi1111:trn (Tnbda 2). O tt•ret·iro componente (l'PJ ) rdlctc us varinçt'es dns
caractcrlsticus no néctur, npr~·scntnndo o~ mnion:s L'oetidunlt•s negul ivos e positivos pnnr L'l1nc:t1111rn~•i\u L' volunw dn
nél'tar. rcspcclivamente (TabelEt 2 ).
Tr~s grupos de t·spét:ies com tanrnnhos, fonnus e curnck·rlslicns do ll~L·tnr SL'lllc:ihantc~. mns CLlO\ Jilá~·nll's
tipos de pulini n 1durcs. silo lormndos uo plotar os cumpont1nlcs pri111:ipui s (1-'igurus IA L' Bl. ,\ projcç!\o dL• C P 1-CP2
rdktc principalmente a rdaçl\o cntn.: o ln111anlw l' 11 lurmn dtt l' ut'Ulit. Os L'Xln?ll'lll~ dn diwrsidndt· llural L'l1L'1111trndu~ 1111
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tribo Sinningieae são representados pel fl d

tubulares longas d S b lb . as ores e corola curta e abertura estreita de Sinningia schiffneri, flores
s t!llmorpl?a e S ber · .
•
uO.<Ja(F<: curtas de S. allagophylla, bem como, funiliformes e tipo goela com abertura ampla em
. as,11ens1s 1gura 3 A).

2
(A)

Sgi
3 (B)g Â
• Sdo Vhi 2
•• Sal eSag
Vbr
•
Vca
Pse Sch
• • • • Sgi• Sbu
CP2 O Sno
Pse CP3
Sbr
• o Sdo Sco •
-1

-2
Sal
•
® -1
Vbr • •
• ,stu
Vhi

-3 -t----.----,------,r----..----.... -2-+--..;:::::===:::;::....---,-----,-----.-----.-
-7.5 -5 -2.5 o 2.5 5 -3 -2 -1 o 2 3
CP2
CP!

Figura 3. Diagrama dos componentes principais obtidos através da análise de ordenação. Os símbolos representam os
tipos de polinizadores de cada espécie: (•) beija-flores, (o) abelhas e (Ã) morcegos. A - primeiro e segundo
componentes principais ordenaram as espécies em relação ao tamanho e a forma das flores. B - segundo e terceiro
componentes principais ordenaram as espécies em relação à forma e a características do néctar.

Este resultado indica que, de maneira geral, caracteres florais nestas espécies refletem corretamente os sistemas
de polinização. Na literatura, freqüentemente, as plantas são categorizadas com base nas características florais que
correspondem às reconhecidas síndromes de polinização (cf. Faegri & Pjil I 980). Neste estudo, os resultados apóiam as
síndromes de polinização indicadas por Perret et ai. (2001 , 2003) para a maioria das espécies. Entretanto, a análise
detalhada das características florais e as observações sobre os polinizadores de P. seric{flora e P. graci/is refletem as
incongruências quanto às síndromes de polinização inferidas.
Estas duas espécies apresentam características morfológicas semelhantes às descritas para as síndromes de
polinização de quiropterofilia e melitofilia, respectivamente. No entanto, as flores de P. seric{flora são geralmente
tubulares e longas, podendo ocorrer também formas campanuladas, e em ambos os casos a abertura da corola é ampla.
Devido a estas características esta espécie aparece próxima de S. brasiliensis e P. prasinata (Figura 3A), ambas
polinizadas por morcegos. No entanto, quando as características do néctar são consideradas como em CP2-CP3, P.
sericijlora se agrupa com as espécies polinizadas por beija-flores (Figura 3B) . Esta espécie apresenta características
florais intermediárias entre as duas síndromes, porém é efetivamente polinizada apenas por beija-flores (SanMartin-
Gajardo 2004). No caso de P. graâlis, a morfologia das flores também varia de campanulada a tubular, a coloração e a
concentração do néctar se encaixam na síndrome de melitofilia. Em bora esta espécie receba rnras visitas de abelhas
(Cenlris sp., Eug/ossa sp. e Bambus morio), ela é polinizada efetivamente por beija-flores. Dados adicionais são
necessários para resolver a incongruência encontrada entre as síndromes de polinização e os polinizadores efetivos
destas duas espécies. Por exemplo, estudos que quantifiquem a variação nas formas ílorais intra e interpopulacional, e
procurem associar estas variações com os polinizadores efetivos destas espécies.
A an álise de contrastes filogenéticos independentes mostrou que o segundo componente principal e o
comprimento das est ruturas reprodutivas são significativamente associados à mudança dos sistemas de polinização,
enquanto que outros caracteres, como características do néctar não estão rel acionados. Est: resultado, provavelm~nt~.
ocorre devido à grande variação intraespecífica ~os. da.dos ~e volume ~ _concentração de açucares no néctar na 111.uona
das espécies . A média dos contrastes de CP2 \º1 s1gnificat1vamente diferente de zero nos nós onde ocor~eu mudança
para polinização por beij a- flores (6 contrastes. r· = 0,76; F = 15,61 ; p > O.O1) e por abelhas ( 4 contrastes, r· = 0,81 ; F ~
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2
12,81; p > 0,05), bem como quando analisado o tamanho do aparelho bucal dos polinizadores (22 contrastes, r == 0,44; F
= 14,38; p > 0,001). Considerando que o segundo componente principal (CP2) reflete principalmente a variação na
forma floral (comprimento vs. diâmetro - Tabela 2), este resultado sugere que a morfologia da flor é fortemente
relacionado com os sistemas de polinização. Em adição, o comprimento do filete e estilete tem forte contribuição em
CP2 destacando assim a importância deste caracter em relação aos polinizadores. Esta relação fica clara quando
analisados estes caracteres (comprimento do filete e estilete) isoladamente. Os contrastes filogenéticos entre
comprimento do filete foram significativos quando ocorreu mudança de sistema de polinização por abelhas (4 contrastes,
2
r = 0,89; F = 24, 72; p > 0,01 ) . Similarmente, as estruturas reprodutivas foram fortemente associadas ao tamanho das
partes bucais dos polinizadores, tanto para o comprimento do filete (22 contrastes, r2 = 0,45; F = 17,22; p > 0 ,0005)
como para o comprimento do estilete (r2 = 0,45; F = 17,25 ; p > 0,0005).
O tamanho das estruturas reprodutivas também foi fortemente associad'O a mudança de polinizador em Mimulus,
seção Erythranthe (Beardsley et ai. 2003). Nas espécies aqui estudadas, estames e pistilos longos (excertos) são
comumente encontrados nas espécies polinizadas por beija-flores e/ou morcegos, enquanto que estruturas reprodutivas
insertas são encontradas apenas em espécies polinizadas por abelhas. Assim, podemos sugerir que esta característica
pode ser associada ao comportamento dos polinizadores que podem pairar ou pousar ao visitar as flores. O caráter
tamanho das estruturas reprodutivas é importante para a efetiva remoção de pólen das anteras e a sua deposição sobre o
estigma, influenciando diretamente na adaptabilidade das espécies (Beardsley et ai. 2003).
Os beija-flores predominam como principais polinizadores em todos os clados apontados por Perret et ai. (2003 ).
exceto no clado Thamnoligeria, onde se insere S. schiffneri (Figuras 4). Entretanto, mudanças no tipo de polinizador
ocorrem em três clados (Sinningia, Corytholoma e Dircaea). Este resultado indica múltiplas mudanças entre os sistemas
de polinização na tribo, de modo que a polinização por morcegos em S. brasiliensis e P. prasinata, ou por abelhas em S.
eumorpha, S. vil/osa e S. " canastrensis" tiveram origem independente (Figura 4). Em outros gêneros de Gesneriaceae,
nos quais são inferidas as síndromes de polinização com base nas características florais, tais como Achimenes (Roalson
et ai. 2003) e Streptocarpus e Saintpaulia (Harrison et ai. 1999), também são sugeridas múltiplas origens nos sistemas
de polinização.

O s. schiffnen
■ V. calcarata
■ V. brueggen
■ S . gigantifolia
■ Beija-fores
■ S . cochlearis lllill] Abelhas
.· D s. villosa ■ Morcegos
S Ambíguo
■ s. tuberosa
■ P. prasinata
■ P. serie iflora
1 S. allagophylla
■ s. aggregata
li S . brasiliensis
·..O S . "canastrensis'
■ S . nordestina
■ S . rupicola

Figuro 4. l'vlnpcamcn to dos princip..iis

grupos de polini zadon:s sobre o
S. coopen cludograma obtido pnrn 23 ,·spécit.·s da
S. glaziovana tribo Sinningicac:. i\s rd u.,:iks
tilogenéti cas ,. os çineu cl.idos
:- S. eumorpha
(n:pn:sentados pelas linhos, wr ti gurn 2 )
li.1rn111 dekrminadu, púr Perret ;'/ 11/ (,·m
prt·p. ).
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O mapeamento dos polinizadores sobre o cladograma indica um estado ancestral ambíguo, entre ab~Ihas ~
beija-flores como agentes polinizadores nas espécies da tribo Sinningieae (Figura 4), este resultado tambem for
encontrado por Perret et ai. (2003), com base nas síndromes de polinização, em cerca de 80 espécies da tribo
Sinningieae. Um estudo com número maior de espécies nos dados basais como, Thamnoligeria e Vanhouflea
"dialisepalo", pode não resolver esta questão pois as espécies que compõem estes clados são melitófilas e ornitófilas,
respectivamente e, portanto, o resultado levaria a nova ambigüidade. Sugerimos que estudos sobre a biologia da
polinização de espécies de tribos próximas à Sinningieae - como Episcieae que possui 11 gêneros com diversas formas
florais e parece ser tribo irmã de Sinningieae (Zimmer et ai. 2002) - poderiam ser úteis para esclarecer a ancestralidade
do sistema de polinização nesta tribo.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos ao Dr. Mathieu Perret pelas valiosas discussões e por ceder dados não publicados; ao Dr. Alain Chautems
pela hospitalidade e pela leitura do manuscrito; aos professores Dr. Volker Bittrich, Ora. Silvana Buzato, Ora. Eliana F.
Martins pelas sugestões; à CAPES, F APESP e ao Cnpq pelos recursos financeiros concedidos.

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