O metabolismo energético (que engloba a assimilação, conversão e utilização de

energia) desempenha um papel central em todos os processos de vida e serve de elo de

ligação entre a fisiologia, o comportamento e a ecologia do organismo. As taxas
metabólicas definem o desempenho fisiológico e histórico de vida de um organismo,
têm implicações diretas para a aptidão darwiniana e afetam características
ecologicamente relevantes, como as relações tróficas, a produtividade e as funções de
engenharia do ecossistema. Variabilidade ambiental natural e mudanças antropogênicas
expõem ectotérmicos aquáticos a múltiplos estressores que podem afetar fortemente seu
metabolismo energético e, assim, modificar os fluxos de energia dentro de um
organismo e no ecossistema. A presente revisão centra-se no papel dos distúrbios
bioenergéticos e dos ajustamentos metabólicos nas respostas a múltiplos estressores
(especialmente a resposta geral ao stress celular), fornece exemplos dos efeitos de
múltiplos estressores na ingestão de energia, assimilação, conversão e despesa, e discute
as abordagens conceituais e quantitativas para identificar e explicar mecanicamente os
compromissos energéticos em múltiplos cenários estressores, e vincular a bioenergética
celular e organizacional com a aptidão, Produtividade e/ou funções ecológicas dos
ectotérmicos aquáticos.

Introdução
Os organismos são sistemas abertos que dependem de energia externa para criar e
manter estruturas corporais e executar o trabalho. Os organismos podem armazenar
energia na forma de compostos químicos ricos em energia ou gradientes de íons, e
liberar energia no processo de trabalho e, eventualmente, durante a decomposição da
biomassa acumulada. Bioenergética pode assim ser definida como uma soma de todos
os processos dentro de um sistema vivo que transformar fontes de energia externas em
trabalho químico, mecânico e de transporte biologicamente útil (Skulachev et al., 2013).
Os fluxos de energia são fundamentais para todos os processos biológicos e têm
implicações diretas para a aptidão do organismo que aumenta em função do fluxo
energético líquido (Chen e Nielsen, 2019; Pyke, 1984; Spotila e Standora, 1985). Além
disso, as transformações de energia dentro de um organismo servem como um ponto
focal para os fluxos de energia que moldam os ecossistemas através do organismo-
ambiente e organismo-interacções entre organismos (p. ex., teia trófica), tornando a
bioenergética uma característica funcional importante que liga directamente a fisiologia
orgânica aos processos ecológicos e ecossistémicos.

A energia não é apenas uma mercadoria fundamentalmente importante, mas também

uma mercadoria fundamentalmente limitada para os organismos. Na natureza, a
quantidade de alimento disponível para um organismo é finita, e a alimentação ad
libitum normalmente não ocorre fora do laboratório ou em cativeiro. Além disso, a
capacidade dos sistemas fisiológicos e celulares de assimilar a energia ingerida é
inerentemente limitada (Fig. 1A). Por exemplo, as plantas assimilam apenas 1-2% da
energia solar que atinge a superfície da Terra, e os animais assimilam em média 10%
(variando de 1-5% em endotérmicos a 5-15% em ectotérmicos) da energia da biomassa
consumida. Em animais, a assimilação de energia é limitada pelo volume e área de
superfície do compartimento digestivo, bem como pela atividade das enzimas digestivas
e epitélio absortivo (Karasov e Douglas, 2013). Além disso, a digestão e assimilação da
energia química dos alimentos é energeticamente dispendiosa, como demonstrado pela
ação dinâmica específica (SDA), um forte aumento na taxa metabólica de um
organismo após uma refeição (Mccue, 2006). Apesar de alguma plasticidade funcional e
morfológica do compartimento digestivo, o sistema de assimilação de energia de um
animal está sintonizado com as condições alimentares prevalecentes de seu habitat com
capacidade excessiva muito modesta (Karasov e Douglas, 2013).

O segundo gargalo nos fluxos de energia é definido pela capacidade dos sistemas
catabólicos de converter energia assimilada na forma que pode ser usada para trabalhos
biologicamente úteis (Fig. 1A). A principal moeda de energia universal de um
organismo é o trifosfato de adenosina (ATP) e outros fosfatos de alta energia que podem
ser facilmente convertidos em ATP, como o trifosfato de guanosina (GTP),
fosfocreatina ou fosforiarginina. Mais de 90% do ATP de organismos aeróbicos
(incluindo a maioria dos animais) é gerado por mitocôndrias através de um processo
acoplado de oxidação de substrato orgânico, transporte de elétrons e síntese de ATP
chamado fosforilação oxidativa (OXPHOS). As mitocôndrias convertem a energia
química contida nos compostos orgânicos na energia potencial de um gradiente
eletroquímico através da membrana mitocondrial interna (chamada a força
protonmotiva, Δp) que é usada então pelo F0-F1-Atpase mitocondrial para gerar o ATP.
A força protonmotiva é criada pelo sistema de transporte de elétrons mitocondriais
(ETS) que usa a energia das reações redox em uma série de carreadores de elétrons para
bombear os prótons da matriz mitocondrial para criar Δp. Em ectotérmicos, a
capacidade da ETS é um fator limitante para a síntese de ATP, controlando >80-90% do
fluxo OXPHOS (Chamberlin, 2004a,b; Ivanina et al., 2016; Kurochkin et al., 2008;
Kurochkin et al., 2011).

A entrega de oxigênio e nutrientes às células também está sujeita às restrições dos

sistemas respiratório e circulatório (Darveau et al., 2002; Hochachka et al., 2003; West
et al., 2002). Esta limitação torna-se aparente sob condições de alta demanda de energia,
como durante o exercício intensivo (Darveau et al., 2002; Hochachka et al., 2003). Em
ectotérmicos aquáticos, a capacidade de fornecimento de oxigênio e nutrientes também
pode tornar-se limitante durante o aquecimento, refletindo um aumento concomitante na
demanda de oxigênio do tecido (devido aos efeitos Q10 sobre o metabolismo) e declínio
induzido pela temperatura na solubilidade de oxigênio na água (Bozinovic and Pörtner,
2015; Deutsch et al., 2015; Pörtner et al., 2017). Assim, a entrega de oxigênio pode
apresentar um gargalo adicional para o fluxo de energia no organismo, especialmente
quando as taxas metabólicas estão próximas do máximo e/ou os níveis de oxigênio
ambiente diminuem.

Devido às restrições extrínsecas e intrínsecas ao fluxo de energia, a quantidade de

energia disponível para um organismo em um determinado momento é restrita e deve
ser alocada a diferentes atividades relacionadas à aptidão, como produção (incluindo
crescimento somático e reprodução), manutenção e atividade (incluindo trabalho
mecânico envolvido em uma variedade de comportamentos animais) (Fig. 1A).
Equilibrar as alocações de energia sob condições de restrições energéticas pode resultar
em trade-offs entre diferentes funções exigentes de energia. Por exemplo, trocas entre o
comportamento de dispersão (envolvendo voos energeticamente caros) e reprodução
foram registradas em insetos (Langellotto et al., 2000; Tanaka and Suzuki, 1998).
Trocas energéticas são comumente observadas entre reprodução e manutenção, como
mostrado por correlações negativas entre investimento reprodutivo e longevidade
feminina em insetos (Attisano et al., 2012; Blacher et al., 2017; Tanaka and Suzuki,
1998) e entre investimento reprodutivo e imunidade em endotérmicos (Carlton et al.,
2014; Demas e Sakaria, 2005; francês et al., 2011) e ectotérmicos (Ahtiainen et al.,
2005; Lourenco et al., 2009; Schwenke et al., 2016). Os padrões de alocação de energia
para diferentes funções exigentes de energia são o plástico, dependendo do estágio do
ciclo de vida e do contexto ambiental (Carlton et al., 2014; Maklakov and Chapman,
2019; Skibiel et al., 2013). No entanto, a ocorrência comum de trade-offs energéticos
nas histórias de vida animal ressalta a importância das considerações bioenergéticas na
compreensão do desempenho, plasticidade e adaptações dos animais aos desafios
colocados por seus ambientes.

Aqui eu fornecer uma visão geral dos mecanismos fisiológicos e celulares dependentes
de energia de resposta ao estresse e proteção, avaliar o seu papel para a homeostase de
energia e aptidão do organismo no contexto de múltiplas exposições ao estresse, e
discutir as abordagens potenciais para quantificar os múltiplos impactos estressores com
base em marcadores bioenergéticos e modelagem. Concentro-me nas ectotérmicas
aquáticas devido a uma longa tradição de utilização de abordagens baseadas na
bioenergética e na produção nestes organismos que fornecem o quadro teórico para as
bases bioenergéticas da tolerância ao stress ambiental, bem como exemplos de uma
aplicação bem sucedida de bioenergética para avaliar os impactos fisiológicos e os
resultados ecológicos de múltiplos cenários de stress. No entanto, os princípios
fundamentais discutidos nesta revisão são aplicáveis a todos os heterotróficos animais.