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com

„Revisão sistemática
Síndrome glútea profunda como causa de dor
posterior do quadril e dor ciática

A síndrome do glúteo profundo é uma doença cada vez mais reconhecida, causada pela compressão do
nervo ciático ou pudendo devido a lesões pélvicas não discogênicas. inclui a síndrome do piriforme, a
Parque JW,
síndrome gemelli-obturator internus, a síndrome do impacto isquiofemoral e a síndrome dos
YK. Lee, isquiotibiais proximais. o conceito da síndrome glútea profunda estende nossa compreensão da dor
YJ Lee, posterior do quadril devido ao aprisionamento do nervo além do modelo tradicional da síndrome do
S. Shin,
piriforme. No entanto, tem havido confusão terminológica e a síndrome do glúteo profundo muitas
Y. Kang, vezes não foi diagnosticada ou confundida com outras condições. anamnese cuidadosa, exame físico
KH. Koo incluindo testes de provocação, estudo eletrodiagnóstico e exames de imagem são necessários para um
diagnóstico preciso.
De Seul Nacional
Universidade Bundang depois de excluir as lesões da coluna vertebral, as ressonâncias magnéticas da pelve são úteis no diagnóstico
Hospital, Seongnam, da síndrome glútea profunda e na identificação de condições patológicas que aprisionam os nervos. pode ser
Coreia do Sul tratado de forma conservadora com tratamento multidisciplinar, incluindo repouso, evitar atividades
provocadoras, medicação, injeções e fisioterapia.

A descompressão cirúrgica endoscópica ou aberta é recomendada em pacientes com sintomas

persistentes ou recorrentes após tratamento conservador ou naqueles que podem ter massas
comprimindo o nervo ciático.

muitos médicos ainda não estão familiarizados com essa síndrome e há falta de literatura
relevante. esta revisão abrangente visa fornecer as informações mais recentes sobre a
epidemiologia, etiologia, patologia, características clínicas, diagnóstico e tratamento.

citar este artigo:Articulação óssea J2020;102-B(5):556–567.

introdução ciática secundária a uma condição anormal do piriforme,

A correspondência deve ser
enviada para YJ Lee; e-mail:
yn35@snu.ac.kr
© 2020 The British Editorial
Society of Bone & Joint Surgery
doi:10.1302/0301-620X.102B5.
BJJ-2019-1212.R1 $ 2,00
Articulação óssea J
2020;102-B(5):556–567.
Embora a dor posterior do quadril possa ser menos
comum do que a dor anterior ou lateral do quadril,
tornou-se cada vez mais reconhecida devido a melhorias
em nossa compreensão da anatomia e cinemática neural
do movimento do quadril. A patologia da coluna lombar
pode frequentemente se apresentar como dor lateral ou
posterior do quadril, pois a cápsula do quadril é inervada
por nervos sensoriais das raízes L2-S1.1No entanto, em
uma série de 158 pacientes com ciática e dor nas costas
incapacitante, el Barzouhi et al.2relataram que 50 (32%)
não tinham patologia lombar correspondente na
ressonância magnética. A dor posterior do quadril ou
ciática não discogênica (dor ciática) também pode ser
causada por qualquer lesão que envolva o nervo ciático,
originando-se de L4 a S3.3A dor posterior do quadril é,
portanto, muitas vezes difícil de distinguir da ciática.
Cerca de 90 anos atrás, foi relatado que a ciática
pode resultar de sacroileíte devido à inflamação no
músculo piriforme e conseqüente irritação do
nervo ciático.4,5Um estudo em cadáver
posteriormente levou à hipótese de que os
espasmos do piriforme poderiam levar à irritação
do nervo.6Robinson7introduziu o termo “síndrome
do piriforme” para descrever
em 1947. Esta síndrome também foi referida como
“ciática de carteira de cartão de crédito”, “pseudosciática”
ou “síndrome do desfiladeiro pélvico”.3,8,9
No entanto, permanece controverso como uma
entidade clínico-patológica distinta, porque não
há evidências claras de dano ao nervo ciático
em muitos pacientes com dor não discogênica
nas nádegas e conseqüente desacordo sobre se
é sub ou superdiagnosticado.10-12
Em 1999, McCrory e Bell13propuseram que o termo
“síndrome do glúteo profundo” deveria substituir o da
síndrome do piriforme, com base no fato de que a dor
posterior do quadril poderia resultar do
aprisionamento do ciático ou outros nervos por várias
estruturas no espaço glúteo profundo. Recentemente,
a síndrome gemelli-obturator internus, a síndrome do
impacto isquiofemoral e a síndrome dos isquiotibiais
proximais foram reconhecidas como produtoras de
dor ciática e foram incluídas no conceito de síndrome
glútea profunda.14-16Conforme descrito por McCrory e
Bell, a síndrome do piriforme é apenas um
componente da síndrome do glúteo profundo, e um
amplo espectro de condições pélvicas não associadas
ao piriforme pode causar sintomas semelhantes.17,18

556 O jornal Bone & JoinT

 Síndrome glútea profunda como causa de dor posterior do quadril e dor ciática
Figura 1
Ilustração esquemática da anatomia do espaço glúteo profundo. BF, bíceps femoral; F, fêmur; GM, glúteo médio; GI, gêmeo inferior; IP, iliopsoas;
OE, obturador externo; OI, obturador interno; QF, quadrado femoral; SG, gêmeo superior; SM, semimembranoso; ST, semitendinoso; STL,
ligamento sacrotuberal; TFL, tensor da fáscia lata.
No entanto, tem havido confusão terminológica: alguns autores têm
usado síndrome glútea profunda como sinônimo de síndrome do
piriforme.8,19
O conceito da síndrome do glúteo profundo estende nossa
compreensão da dor posterior do quadril devido ao aprisionamento
do nervo além do modelo tradicional da síndrome do piriforme. Sua
apresentação clínica inclui aprisionamento do nervo ciático
produzindo dor posterior do quadril e aprisionamento do nervo
pudendo causando dor nas áreas perineal, perianal e genital. A
síndrome glútea profunda muitas vezes não é diagnosticada ou é
confundida com outras condições com sintomas semelhantes
porque não possui critérios diagnósticos definitivos. Nesta revisão,
diferenciamos a síndrome do glúteo profundo com aprisionamento
do nervo ciático da síndrome do piriforme, síndrome gemelli-
obturator internus, impacto isquiofemoral e síndrome dos
isquiotibiais proximais e revisamos a natureza da condição, as
abordagens diagnósticas e o tratamento de cada um. .
considerações epidemiológicas.Anteriormente, vários comentários
descreveram a síndrome do piriforme com prevalência estimada de 5% a
8%.20,21No entanto, a prevalência relatada variou de acordo com as
definições, desenhos de estudo e coortes incluídos. Em uma série de 93
pacientes com dor lombar crônica, a síndrome do piriforme foi
diagnosticada prospectivamente em 16 (17,2%).22Em 143 pacientes com
ciatalgia sem evidência de patologia lombar, 24 (17,0%) foram
classificados como portadores de síndrome do piriforme, e em 783
pacientes submetidos à ressonância magnética do quadril, 74 (9,5%)
apresentavam síndrome do piriforme.23,24
Até o momento, há poucos dados epidemiológicos sobre outros
subtipos de síndrome do glúteo profundo: síndrome gemelli-obturator
internus, impacto isquiofemoral e síndrome dos isquiotibiais proximais.
Filler e outros25reavaliaram 239 pacientes com ciática, mas sem
diagnóstico por ressonância magnética e relataram um diagnóstico final
de síndrome do piriforme em 67,8% dos pacientes, síndrome dos
isquiotibiais proximais em 4,7%, compressão do nervo pudendo em
3,0%, tumor ciático em 1,7% e sacroileíte com
VOL. 102-B, nº 5, maio de 2020
557
fratura em 1,2%. Durante a descompressão endoscópica, apenas três dos
35 pacientes com síndrome do glúteo profundo apresentaram
envolvimento do obturador interno e dois apresentaram alterações
patológicas na inserção do tendão dos isquiotibiais.26Além disso, em uma
revisão sistemática recente incluindo 481 pacientes com síndrome glútea
profunda submetidos a tratamento cirúrgico, o diagnóstico foi síndrome
do piriforme em 124 (26%), aprisionamento do nervo ciático por
músculos não piriformes em 67 (14%), endometriose em 27 (6) %), e
compressão pela veia glútea inferior em oito (2%).16Assim, a síndrome do
piriforme pode ser muito mais prevalente do que a de outros subtipos da
síndrome glútea profunda. O impacto isquiofemoral, e particularmente a
síndrome dos isquiotibiais proximais, são considerados incomuns. Em
um estudo de uma única instituição, houve 30 casos suspeitos de
impacto isquiofemoral entre mais de 1.000 cirurgias de quadril e esse
diagnóstico acabou sendo confirmado em 17.27A síndrome dos
isquiotibiais proximais se desenvolve principalmente em pacientes que
praticam esportes competitivos e geralmente tem sido relatada em
relatos de casos e séries. Em um estudo retrospectivo envolvendo 162
pacientes, sintomas relacionados ao nervo ciático foram observados em
45 pacientes (28%) com histórico de avulsão dos isquiotibiais proximais.28
Assim, o aprisionamento do nervo ciático após lesão dos isquiotibiais
proximais pode ser pouco reconhecido.
considerações anatômicas.O espaço glúteo profundo é limitado:
posteriormente, pelo glúteo máximo; anteriormente, a coluna acetabular
posterior, cápsula articular do quadril e fêmur proximal; lateralmente, o
lábio lateral da linha áspera e a tuberosidade glútea; medialmente, o
ligamento sacrotuberal e a fáscia falciforme; superiormente, a margem
inferior da incisura isquiática; e inferiormente, a origem proximal dos
isquiotibiais na tuberosidade isquiática.29
O piriforme, gêmeo superior, obturador interno, gêmeo inferior
e quadrado femoral estão localizados neste espaço, de caudal
para distal.14Os nervos glúteo superior e inferior, ciático,
cutâneo femoral posterior e pudendo atravessam o espaço
glúteo profundo (Figura 1).14
558 JW Park, Yk. Lee, YJ Lee, S. Shin, Y. kang, kh. koo

tabela i.Testes clínicos para o diagnóstico da síndrome glútea profunda.

testes clínicos subtipo clínico prevalência média, % significa significa referência

(95% ci) sensibilidade especificidade
(95% ci) (95% ci)
Sinal de Lasègue PFS 41 (33 a 50) N/D N/D 73

DGS N/D 0,15 (0,05 a 0,95 (0,68 a 74

0,33) 1,00)
sinal de Freiberg PFS 34 (26 a 42) N/D N/D 73

Sinal de ritmo PFS 31 (23 a 39) N/D N/D 73

Sinal de Beatty PFS 11 (5 a 17) N/D N/D 73

Flexão, adução e rotação interna (FAIR) Teste do PFS 33 (22 a 43) N/D N/D 73

piriforme ativo DGS N/D 0,78 (0,58 a 0,80 (0,49 a 74

0,90) 0,94)
Alongamento do piriforme sentado DGS N/D 0,52 (0,33 a 0,90 (0,60 a 74

0,71) 0,98)
Teste do piriforme ativo ou alongamento do piriforme sentado DGS N/D 0,91 (0,73 a 0,80 (0,49 a 74

0,98) 0,94)
Teste de impacto isquiofemoral SE EU N/D 0,82 (0,56 a 0,85 (0,54 a 64

0,95) 0,97)
Teste de caminhada longa SE EU N/D 0,94 (0,69 a 0,85 (0,54 a 64

0,99) 0,97)
Impacto isquiofemoral e teste de caminhada longa SE EU N/D 0,76 (0,50 a 0,85 (0,54 a 64

0,93) 0,98)
Teste ativo dos isquiotibiais a 30° e 90° PHS N/D 0,84 (0,66 a 0,97 (0,76 a 75

0,93) 0,99)
Teste de batida de calcanhar de passo longo PHS N/D 0,55 (0,37 a 0,73 (0,48 a 75

0,72) 0,89)
IC, intervalo de confiança; DGS, síndrome glútea profunda; IFI, impacto isquiofemoral; N/A, não disponível; PFS, síndrome do piriforme; PHS, síndrome dos
isquiotibiais proximais.

O comportamento cinemático do nervo ciático desempenha um papel
na fisiopatologia da síndrome glútea profunda. A tensão no nervo é
afetada pela posição das articulações do quadril e do joelho.26Ele é
alongado por uma excursão de 28,0 mm durante uma elevação
modificada da perna estendida com extensão do joelho.18No entanto, a
posição de flexão, abdução e rotação externa do quadril pode limitar sua
excursão.19Quando o quadril é flexionado a 90° e o joelho totalmente
estendido, a tensão ciática aumenta em média 26%, o que pode resultar
em disfunção neural.30Assim, o deslizamento prejudicado do nervo
ciático pode interromper sua excursão normal e induzir a síndrome
glútea profunda.
a síndrome do piriforme.O piriforme situa-se centralmente na
nádega e é uma referência fundamental para identificar as
estruturas neurovasculares no espaço glúteo profundo. Caudal a ele
estão a artéria e o nervo glúteo superior, e distalmente a ele estão a
artéria/nervo glúteo inferior, o nervo cutâneo femoral posterior, o
nervo ciático, os nervos obturador interno/gêmeo superior e os
nervos quadrado femoral/gêmeo inferior.15Foram descritas 13
variações anatômicas na relação entre o nervo ciático e o piriforme.
31-33 O nervo passa abaixo do piriforme em 85,2% dos indivíduos.34
Sua porção fibular perfura o piriforme enquanto o componente
tibial passa distalmente a ele em 9,8%; esta variante mais comum é
mais prevalente na população asiática (17,0%) do que em outras
etnias.34Tem sido sugerido que variantes anômalas podem
representar um risco para o desenvolvimento da síndrome glútea
profunda, mas a associação permanece não comprovada.32
Fomentar35classificaram a síndrome do piriforme em uma condição
primária, causada por problemas intrínsecos dentro do músculo, e uma
condição secundária, causada por irritação da articulação sacroilíaca ou
de uma massa adjacente. Em dois estudos envolvendo pacientes
com síndrome do piriforme secundário, entre 24/07 (29,2%) e 50/62
(80,6%) apresentavam lesões expansivas benignas ou malignas na
região glútea profunda.23,36As patologias intrínsecas do piriforme
que causam a síndrome primária incluem uma variação anômala da
relação entre o nervo e o piriforme, hipertrofia do piriforme,
tumores ou lesões inflamatórias e infecciosas e síndrome da dor
miofascial.8A síndrome do piriforme pode ocorrer após uso
excessivo ou trauma repetitivo na área glútea, e muitos pacientes
com aprisionamento pós-traumático do nervo ciático apresentam
constrição de bandas fibrosas ou fibrovasculares do piriforme sobre
o nervo.7,15,37Assim, desde que o conceito de síndrome glútea
profunda foi introduzido, a classificação dicotômica de Foster teve
pouca relevância clínica.
a síndrome gemelli-obturator interno.Depois de passar o
piriforme, o nervo ciático corre posteriormente ao complexo
obturatório/gemelo e ao músculo quadrado femoral.14A inserção do
piriforme é variável: antes de sua inserção no trocânter maior, o
piriforme pode unir-se ao tendão do gêmeo superior e obturador
interno (29,5%) ou ao tendão do obturador interno e glúteo médio
(13,4%).38Nessas variantes, o impacto do piriforme no nervo ciático
pode causar sintomas semelhantes à ciática, especialmente durante
a rotação interna do quadril. O nervo está ligado ao complexo
gêmeo-obturador interno por tecido conjuntivo, o que pode levar ao
aprisionamento ciático.39,40Espasmo muscular ou síndrome da dor
miofascial, tensão aguda, hematoma, abscesso/piomiosite, tendinite
e bursite do obturador interno podem causar dor posterior do
quadril.40–45
a síndrome do impacto isquiofemoral.O nervo ciático
passa entre a tuberosidade isquiática e o trocânter menor,
encontra-se próximo à cápsula posterior do quadril e entra na parte
posterior da coxa na margem inferior do quadrado femoral.14o

Siga-nos @BoneJointJ O JOrNaL BONE & JOiNT

 Síndrome glútea profunda como causa de dor posterior do quadril e dor ciática 559

Figura 2

Síndrome do piriforme (homem de 37 anos). Músculo piriforme direito assimétrico grande (asteriscos brancos) foi mostrado em imagens coronais e axiais ponderadas em T1 de ressonância
magnética.

Fig. 3

Síndrome do impacto isquiofemoral (mulher de 46 anos). Aumento da intensidade do sinal e realce do contraste foram observados no quadrado femoral no
intervalo isquiofemoral esquerdo (setas brancas) nas imagens de RM axial ponderadas em T2 e T1. Triângulos brancos e pretos indicam o ísquio e o trocânter
menor.

a síndrome do impacto isquiofemoral está relacionada à proximidade do
nervo ciático ao quadrado femoral. Foi observado pela primeira vez em
pacientes com dor persistente na região medial da coxa e virilha após
artroplastia total do quadril, e foi pensado para ser devido ao impacto
trocantérico menor.46Em condições que levam a uma distância
isquiofemoral estreita, o trocanter menor pode comprimir o quadrado
femoral interveniente. Esse impacto pode resultar em edema ou ruptura
do músculo quadrado femoral ou do tendão dos isquiotibiais. Usando CT,
Hujazi et al47relataram que a distância isquiofemoral média foi menor no
sexo feminino do que no masculino (18,6 mm (DP 8) versus 23,0 mm (DP
7), p < 0,001). Won e outros48confirmaram essa diferença entre os sexos
com uma distância média no sexo feminino de 24,3 mm (DP 8,9) em
comparação com 33,2 mm (9,2) no sexo masculino (p < 0,001). As
patologias subjacentes na síndrome do impacto isquiofemoral incluem
insuficiência do abdutor do quadril, versão femoral/acetabular alta e
ângulo colo-diáfise, displasia do desenvolvimento do quadril, osteotomia
intertrocantérica em valgo, miosite inflamatória, lesões intramusculares
do quadrado femoral, fratura avulsão da tuberosidade isquiática e
exostose.49–56
a síndrome dos isquiotibiais proximais.Na região posterior da coxa, o
O nervo ciático corre superficialmente ao adutor magno, mas profundamente
ao complexo muscular dos isquiotibiais que consiste em bíceps femoral,
semitendinoso e semimembranoso. Os isquiotibiais originam-se
da tuberosidade isquiática, exceto a cabeça curta do bíceps
femoral; o tendão semimembranoso está ligado à faceta
superolateral da tuberosidade isquiática e o tendão conjunto do
bíceps femoral, e o semitendinoso está ligado à faceta
inferomedial. O nervo ciático situa-se aproximadamente 1,2 cm
lateral à tuberosidade isquiática ou à borda externa do tendão
do semimembranoso.17,57Assim, a parte proximal deste
complexo muscular está próxima ao nervo ciático.
As patologias do tendão dos isquiotibiais proximais podem causar
irritação ou aprisionamento do nervo ciático devido à íntima relação do
nervo e músculo ao nível da tuberosidade isquiática. Muitos casos foram
associados ao estresse repetitivo no tendão dos isquiotibiais e relatados
em atividades esportivas envolvendo corrida, chute ou salto.58Foi
relatado que, embora a alta intensidade de sinal do nervo ciático não
tenha sido observada na ressonância magnética em dois terços dos
pacientes após lesão dos isquiotibiais, houve prejuízo significativo na
condutividade ciática em comparação com indivíduos não lesionados.59As
condições que predispõem à síndrome dos isquiotibiais proximais
incluem distensões (rasgos parciais), avulsões (rasgos completos) ou
tendinopatia dos isquiotibiais e fratura por avulsão ou apofisite do
ísquio.

VOL. 102-B, nº 5, maio de 2020

560 JW Park, Yk. Lee, YJ Lee, S. Shin, Y. kang, kh. koo
Fig. 4
Síndrome dos isquiotibiais proximais (homem de 57 anos). A tendinopatia dos isquiotibiais foi mostrada com hiperintensidade e realce de contraste de gadolínio do tendão
dos isquiotibiais no local de fixação da tuberosidade isquiática esquerda (setas brancas) em imagens de RM axial ponderadas em T2.
tuberosidade.60,61Em alguns pacientes com lesão dos isquiotibiais, bandas
fibróticas apertadas comprimindo o nervo ciático foram encontradas na
cirurgia.62
causas localizadas no espaço intrapélvico ou na fossa sacral
ramen.Como o nervo ciático passa pelo forame sacral e segue
abaixo da articulação sacroilíaca, um amplo espectro de patologias
locais pode causar ciática não discogênica e síndrome glútea
profunda, incluindo tumores de tecidos moles pélvicos e ósseos,
hematomas, abscessos pré-sacrais, aneurismas, infecções e
sacroileíte não infecciosa, e condições ginecológicas como
endometriose e abscessos tubo-ovarianos.63
características clínicas e exame físico.A maioria dos pacientes
queixam-se de dor intermitente ou persistente e/ou disestesia na nádega,
quadril posterior ou coxa, em vez de dor lombar. Sinais neurológicos focais
significativos, incluindo pé caído, não são apresentações típicas da síndrome
glútea profunda. Se as pacientes do sexo feminino tiverem ciática cíclica ou
relacionada à menstruação, condições ginecológicas intrapélvicas devem ser
consideradas.19A dor na síndrome glútea profunda é comumente aumentada
por atividades que envolvem a flexão do quadril no lado afetado, como sentar
e caminhar. Como os pacientes muitas vezes se sentem desconfortáveis
quando sentados por longos períodos de tempo, uma posição antálgica pode
ser observada. Pacientes com impacto isquiofemoral geralmente
experimentam um agravamento da dor durante a corrida ou ao dar passos
maiores, uma vez que a distância entre o ísquio e o trocanter menor se torna
mais estreita durante a extensão terminal do quadril (teste de caminhada
longa).64Pacientes com síndrome dos isquiotibiais proximais, no entanto,
podem queixar-se de dor isquiática durante o contato inicial com o calcanhar
(teste de contato com o calcanhar na passada longa).65
Na inspeção, a rotação externa persistente da perna afetada
pode ser observada quando o paciente está em decúbito dorsal
devido à contratura tônica do piriforme ('sinal do piriforme'). Usando
a tuberosidade isquiática como referência, a localização da
sensibilidade ajuda a identificar quais estruturas estão envolvidas.
Quando a área isquiática afetada é palpada na posição sentada ou
em decúbito contralateral com o quadril flexionado, a dor no ísquio
lateral ou na tuberosidade isquiática pode sugerir impacto isquiático
ou síndrome dos isquiotibiais proximais. A síndrome do piriforme
deve ser considerada em pacientes com sensibilidade entre o ísquio
e a cabeça femoral, próximo à incisura isquiática.19UMA
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massa palpável em forma de salsicha sobre a área do músculo piriforme
ou atrofia glútea ipsilateral às vezes é vista na síndrome do piriforme, e
um tendão dos isquiotibiais espessado ou defeito muscular sobre a
tuberosidade isquiática pode ser visto em pacientes com lesões nos
isquiotibiais.7,66
O teste de alongamento do piriforme sentado é positivo quando
a dor é induzida pela adução de um quadril rodado internamente na
posição sentada com o quadril fletido a 90° e o joelho estendido.
Para um teste de piriforme ativo positivo, dor e sensibilidade são
induzidas na abdução resistida com rotação externa do quadril. Se a
sensibilidade for localizada medialmente ao ísquio, o
aprisionamento do nervo pudendo deve ser considerado.19
Diferentes manobras destinadas a reproduzir os sintomas da
síndrome do piriforme têm sido descritas, incluindo o sinal de
Lasègue,7manobras de alongamento de Freiberg,4manobra de
contração do ritmo,67manobra de contração resistida de Beatty,68
e o teste de flexão, adução e rotação interna.69O teste de
impacto isquiofemoral tem como objetivo induzir a dor
lateral ao ísquio quando o quadril é estendido com adução e
aliviá-la quando o quadril é abduzido com extensão.64
Testes provocativos para lesão dos isquiotibiais incluem o teste de
Puranen-Orava ou o teste de alongamento do joelho dobrado.62,70O teste
ativo dos isquiotibiais baseia-se na suposição de que uma lesão nos
isquiotibiais proximais pode resultar em uma perda seletiva de força e
atividade dos isquiotibiais.71Em pacientes com síndrome dos isquiotibiais
proximais, fraqueza na flexão do joelho e reprodução da dor na flexão
resistida do joelho podem ser observadas durante a flexão resistida do
joelho a 30°, mas não a 90°, na posição sentada. Os detalhes desses
testes clínicos foram descritos em duas excelentes revisões.19,72A Tabela I
resume a prevalência, sensibilidade e especificidade relatadas desses
testes. Infelizmente, sua confiabilidade no diagnóstico da síndrome
glútea profunda não foi completamente validada em uma grande coorte
de pacientes.
Investigação diagnóstica.As radiografias da pelve e dos quadris podem
sugerir uma causa específica, como patologia do quadril, sacroileíte ou
uma sombra calcificada na cavidade pélvica. Em pacientes com
espondiloartrite axial não radiológica ou doença sacroilíaca infecciosa
aguda, a sacroileíte ativa só é visível na ressonância magnética.76A TC
pode ser usada para avaliar a morfologia óssea que predispõe ao
impacto isquiofemoral e para orientar diagnóstico ou terapêutico
O JOrNaL BONE & JOiNT
 Síndrome glútea profunda como causa de dor posterior do quadril e dor ciática 561

tabela ii.Um resumo das técnicas terapêuticas intervencionistas e seus resultados em pacientes com síndrome glútea profunda (DGS), 11 abertas e sete
endoscópicas.

autores Níveis de evidência Número do paciente Diagnóstico tratamento resultado relatado

Cirurgia aberta
Benson ER e IV (série de casos) 14 Pós traumático Tendão do piriforme Resultados excelentes (n = 11) e bons (n
Schutzer SF37(1999) piriforme liberação e ciático = 4) durante o seguimento (24 a 73
síndrome neurólise meses) em 15 intervenções
Indrekvam K e IV (série de casos) 19 Piriforme Tenotomia do piriforme A dor foi resolvida em oito pacientes e 13
Sudmann E102(2002) síndrome na inserção no relataram ser melhor na avaliação do
trocânter maior. paciente no pós-operatório após um a 16
anos.
Fishman LM et al.70 III (retrospectivo 665 Piriforme Neurólise cirúrgica Cerca de 79% dos pacientes relataram
(2002) estudo comparativo) síndrome (n = 43) melhora sintomática ≥ 50% com injeção de
piriforme e fisioterapia após média de 10,2
meses. Entre 43 pacientes submetidos à
terapia cirúrgica, 69% obtiveram ≥ 50% de
alívio da dor.
Meknas K et al.39 II (qualidade inferior 12 Gemelli-obturador Nervo ciático O escore mediano de dor na VAS foi reduzido de 8,5
(2003) randomizado controlado exploração da síndrome interna e para 3,5 em três meses de acompanhamento,
tentativas) obturador interno embora a redução não tenha atingido significância
seccionamento (n = 6) estatística em seis meses de acompanhamento. O
grupo de tratamento conservador não apresentou
melhora significativa dos sintomas em nenhum
momento.

Kim DH et ai103 IV (série de casos) 353 Nervo ciático Nervo ciático Nas lesões no nível da nádega, os pacientes com
(2004) lesão no exploração e potenciais de ação nervosos intraoperatórios
nádega (n = 175) neurólise ou reparo positivos foram submetidos a neurólise e obtiveram
e coxa (n = 178) com níveis de suturas ou pelo menos resultados de grau 3 em 87% para a
enxertos divisão tibial ou 71% para as divisões fibulares. Para
reparo de sutura, a recuperação para pelo menos
grau 3 ocorreu em 73% para lesões de divisão tibial
no nível da nádega e 30% para lesões fibulares. Para
o enxerto, ocorreu boa recuperação em 62% das
lesões tibiais ao nível das nádegas.

Issack PS et al.100 IV (série de casos) 10 Neuropatia ciática Nervo ciático Todos os pacientes tiveram alívio parcial a
(2007) com acetabular descompressão completo da dor e dos sintomas sensoriais. Mas
fratura três dos sete não tiveram melhora dos sintomas
motores durante uma média de 26 meses de
acompanhamento.

Young IJ et al.99 IV (série de casos) 44 Proximal Isquiotibiais proximal Todos falharam no tratamento conservador no
(2008) tendão liberação cirúrgica pré-operatório. Após a operação, eles
síndrome reduziram a intensidade média da dor na VAS
de 6,5 para 2,0 e a fraqueza média na VAS de
6,6 para 2,8. Durante um seguimento médio de
53 meses, 77,3% retornaram às atividades
esportivas anteriores.
Topuz K et al.111 IV (série de casos) 42 Nervo ciático Nervo ciático Excelente resultado foi alcançado em 24,1%, bom
(2011) lesão por injeção exploração e resultado em 48,2%, resultado regular em 13,8% e
descompressão ou mau resultado em 13,8% durante uma média de
neurólise (n = 29) 31 meses de acompanhamento. A recuperação
total ocorreu em 34,6% dos indivíduos com déficits
motores ou
81,8% daqueles com déficits sensoriais.
Bowman KF et al.112 IV (série de casos) 17 Proximal Desbridamento aberto e no pós-operatório o escore LEFS foi
(2013) tendão primário 73,3 e a pontuação média de Marx foi de 6,5. Entre
síndrome tendão dos isquiotibiais 14 pacientes que completaram pesquisas subjetivas,
reparar 93% ficaram satisfeitos com os resultados pós-
operatórios e 71% conseguiram realizar atividades
extenuantes após uma média de 32 meses.

Salga M e outros87 IV (série de casos) 45 Neurogênico Nervo ciático No total, 55 intervenções cirúrgicas exigiram
(2015) heterotópico neurólise neurólise do nervo ciático em 116 intervenções
ossificação (NHO) para NHO posterior do quadril. Após a
descompressão do nervo ciático, a proporção de
pacientes capazes de sentar de forma
independente aumentou de 84,4% para 93,3% e a
de pacientes capazes de andar aumentou de
15,5% para 42,3%.

Contínuo

VOL. 102-B, nº 5, maio de 2020

562 JW Park, Yk. Lee, YJ Lee, S. Shin, Y. kang, kh. koo

tabela ii. Contínuo

autores Níveis de evidência Número do paciente Diagnóstico tratamento resultado relatado

Vassalou EE et al.36 IV (série de casos) 74 Primário (n = 12) Tratamento de acordo Em 59 com dados de acompanhamento
(2018) e secundário para subjacente disponíveis, os resultados terapêuticos não
(n = 62) síndrome do patologias incluindo foram associados aos achados de imagem ou
piriforme cirurgia anticancerígena, à presença de doença neoplásica. O
quimioterapia ou tratamento não cirúrgico foi eficaz em 5/8
radioterapia pacientes com síndrome do piriforme
primário e os tratamentos cirúrgicos levaram
à resolução parcial (n = 6) ou completa (n = 11)
em 24 com síndrome do piriforme secundário.

Cirurgia endoscópica
Martin HD e outros26 IV (série de casos) 35 DGS Ciático artroscópico A intensidade da dor na VAS diminuiu de 6,9
(2011) descompressão nervosa para 2,4 e a mHHS melhorou de 54,4 para
78,0. Cerca de 70% relataram resultados
excelentes a bons.
Park MS et al.113 IV (série de casos) 60 DGS, excluindo Ciático endoscópico A intensidade da dor na VAS diminuiu de
(2016) pacientes neurólise do nervo 7,4 para 2,6 e a mHHS melhorou de 81,7
passando para 91,8. Dor ao sentar foi relatada em
artroplastia ou 88,3% e 8,3%, antes e após a cirurgia. A
tendo acetabular proporção de pacientes com parestesia foi
fratura ou grave reduzida de 60% para 6,7%. A satisfação
espondilose. pós-operatória foi excelente ou boa em 53
(88,3%)
pacientes.

Hernandez A e outros114 IV (série de casos) 2 Isquiofemoral Total endoscópico O tratamento conservador falhou em ambos
(2017) impacto ressecção do trocânter os pacientes. A distância isquiofemoral
síndrome menor aumentou de 4 mm para 24 mm e de 6 mm
para 22 mm. A mHHS pós-operatória
melhorou de 30 para 82 e de 40 para 87. Mas
um apresentou dor persistente leve na nádega
direita em dois anos de acompanhamento.

Possover M98(2017) IV (série de casos)
46 Intraneural ciático laparoscópico A porção ressecada foi a parte cranial (L5,
endometriose de ressecção do nervo (mais 82,6%), a média (S1/S2, 13,0%)
o nervo ciático mais de 30% do ciático ou da parte caudal (4,3%). nervo
temporal) neurapraxia do nervo obturador foi apresentada
em 75%, mas totalmente recuperada em duas
semanas. A intensidade da dor na VAS diminuiu de
9,33 para 1,25 em um acompanhamento de cinco
anos. A recuperação funcional significativa ocorreu
na maioria dos pacientes após 2,5 a três anos e a
função normal da marcha foi alcançada após
quatro a cinco anos.

Ham DH et al.104 IV (série de casos) 24 DGS Ciático endoscópico A intensidade da dor na VAS foi reduzida de 7,1
(2018) descompressão nervosa para 2,5 e a mHHS melhorou de 59,4 para 85,0
em um ano de acompanhamento. Resultado
excelente e bom foi observado em 62,5% e
25,0%,
respectivamente.

Ilizaliturri VM et al115IV (série de casos) 15 Piriforme Liberação endoscópica A intensidade da dor na VAS foi reduzida de 7,4
(2018) síndrome do piriforme no para 1,86 e a mHHS melhorou de 46,8 para 84,9
trocânter maior em 24 meses de acompanhamento. Todos os
e nervo ciático pacientes puderam retornar ao trabalho.
exploração Excelente e bom resultado foi observado em
73,3% e 20,0%, respectivamente.
Park MS et al.116 IV (série de casos) 25 Pós traumático Ciático endoscópico Resultados mais favoráveis foram
(2019) neuropatia ciática descompressão nervosa observados no grupo DGS idiopático (n = 45)
com uma história do que no grupo pós-traumático. A mHHS
de fratura ou melhorou de 61,5 para 84,1 no grupo pós-
reconstrutivo traumático e de 73,8 para 94,4 no grupo
cirurgia acetabular idiopático após dois anos ou mais.
Resultado excelente a bom foi relatado em
56,0% dos pacientes pós-traumáticos versus
84,4% daqueles com DGS idiopática.

DGS, síndrome glútea profunda; LEFS, Escala Funcional de Extremidade Inferior;100mHHS, escore de quadril de Harris modificado;101EVA, escala analógica visual.

Siga-nos @BoneJointJ O JOrNaL BONE & JOiNT

 Síndrome glútea profunda como causa de dor posterior do quadril e dor ciática
injeções em pacientes com síndrome glútea profunda.47,77Recentemente,
a ultrassonografia de alta resolução foi proposta como uma ferramenta
diagnóstica confiável e para auxiliar em injeções diagnósticas e
terapêuticas.78,79
A ressonância magnética é a ferramenta de imagem mais útil para o
diagnóstico da síndrome glútea profunda. A imagem pélvica de alta
resolução está agora disponível com RM de 3 Tesla, que oferece
visualização de estruturas glúteas profundas e do nervo ciático com
identificação de patologia subjacente no espaço glúteo profundo, como
nervo ciático aprisionado, bandas fibrosas compressivas e músculo
patológico alterações (Figuras 2 a 4). A avaliação por RM dos nervos
periféricos, muitas vezes referida como neurografia por RM, é realizada
com uma sequência ponderada em T2 com supressão de gordura
sensível a fluidos e sequência ponderada em T1. Devido à gordura
abundante ao redor dos fascículos e do próprio nervo, essas estruturas
são claramente visíveis nas imagens ponderadas em T1. Os nervos
normais apresentam hiperintensidade intermediária a mínima nas
imagens ponderadas em T2 e apresentam padrão fascicular,80O trajeto
do nervo, seu calibre, padrão fascicular e tamanho, bem como a
presença de lesões ocupantes de espaço ao longo do nervo, também
podem ser avaliados com imagens ponderadas em T1, enquanto a
intensidade do sinal e a forma fascicular são avaliadas na gordura axial.
imagens ponderadas em T2 suprimidas.81–83A neurografia por RM
também pode detectar anatomia aberrante do nervo ciático.15Isso é
melhor realizado no plano sagital, com sequências ponderadas em T1 ou
intermediárias sem supressão de gordura.84Além disso, as alterações na
intensidade do sinal muscular induzidas pela desnervação podem indicar
a presença de neuropatia e ajudar a determinar a cronicidade ou o nível
da patologia nervosa.
O teste eletrodiagnóstico é outra ferramenta útil, especialmente
benéfica na exclusão de radiculopatia lombossacral. Embora esses testes
sejam geralmente normais na síndrome glútea profunda, uma lesão de
nervo periférico pode ser diagnosticada com localização: 1) detectando
velocidades de condução diminuídas ou amplitude de potenciais de ação
em um estudo de condução nervosa ou 2) detectando um padrão de
desnervação com eletromiografia (EMG).85,86Em pacientes com lesão
axonotmética ou neurotmética, é difícil localizar o local lesado por meio
de estudos de condução nervosa. No entanto, se presente, o grau de
condução retardada foi relatado como correlacionado com a duração dos
sintomas em pacientes com síndrome do piriforme.87Nesses pacientes,
um atraso dinâmico significativo na onda H foi observado vários
segundos após a colocação do quadril no teste de flexão, adução e
rotação interna. No entanto, este achado não foi reproduzido por outros.
69,88Para identificar os sinais de desnervação ativa, a EMG deve ser
realizada pelo menos três a quatro semanas após o início dos sintomas.
Anormalidades EMG são mais comumente vistas em músculos inervados
pelo nervo fibular.85Em um estudo retrospectivo, houve associação
significativa entre os sintomas e os achados EMG em pacientes que
necessitaram de neurólise do nervo ciático.89
tratamento.Várias formas de tratamento foram descritas e
propostas, mas um algoritmo de tratamento ideal não foi
estabelecido. Em uma revisão sistemática recente, a decisão de
indicar a cirurgia foi tomada de acordo com os achados clínicos e
investigacionais em 50% dos estudos envolvendo a síndrome glútea
profunda, e a liberação cirúrgica do nervo ciático foi realizada após
a falha dos tratamentos conservadores nos outros 50%.16
VOL. 102-B, nº 5, maio de 2020
563
As indicações para cada tratamento não estão bem definidas porque há
uma escassez de ensaios controlados que examinem a eficácia dos
tratamentos não cirúrgicos e cirúrgicos. No entanto, se os pacientes não
tiverem indicações claras para a cirurgia, recomenda-se uma abordagem
gradual – escalando do manejo conservador para o invasivo. Em um
estudo de 64 pacientes com suspeita de síndrome do piriforme, quase
todos (41/42, 98%) daqueles com RM e TC normais tiveram resolução
completa espontaneamente ou com tratamento conservador em um
máximo de 35 dias.36Assim, o tratamento cirúrgico precoce pode ser
evitado nesses pacientes. A cirurgia precoce, no entanto, é necessária em
pacientes com lesão ocupante de espaço que comprime o nervo ciático,
especialmente naqueles com lesões potencialmente malignas ou
naqueles com comprometimento neurológico crônico.
Tratamento não cirúrgico.O manejo não cirúrgico de pacientes com
síndrome glútea profunda envolve tratamentos multidisciplinares
conservadores com repouso, agentes farmacológicos orais, fisioterapia e
injeções. Anti-inflamatórios não esteroides orais (AINEs), agentes
neuropáticos, como gabapentina e pregabalina, e relaxantes musculares
podem ser usados. Um programa educacional personalizado pode ser
implementado para evitar posturas ou movimentos provocados. Por
exemplo, esses pacientes devem evitar ficar sentado com as pernas
cruzadas por muito tempo ou a rotação interna dos quadris. A
fisioterapia inclui calor, estimulação muscular, mobilização de tecidos
moles, exercícios de alongamento e fortalecimento e condicionamento
aeróbico.90Se as bandas tensas forem palpadas nos músculos glúteos e
houver suspeita de síndrome da dor miofascial, a injeção ou massagem
no ponto-gatilho pode ser usada.91
Em um estudo prospectivo de 250 pacientes com síndrome do
piriforme, o tratamento com AINEs, relaxantes musculares e
fisioterapia levou à resolução dos sintomas em 128 (51%) após
três meses.92
As injeções de anestésicos locais diagnósticas e terapêuticas podem
ser realizadas usando pontos de referência anatômicos ou sob
orientação de ultrassonografia, tomografia computadorizada ou
ressonância magnética. A precisão das injeções no piriforme é muito
maior ao usar um método guiado por ultrassom (95%) do que ao usar
pontos anatômicos (30%).93Embora as injeções intramusculares de
glicocorticóides com ou sem anestésico local tenham melhorado a dor
em pacientes com síndrome do piriforme, um estudo duplo-cego
randomizado não encontrou nenhum efeito superior da lidocaína e
betametasona em comparação com a lidocaína isolada.94–96A injeção de
toxina botulínica foi introduzida como tratamento para a síndrome
glútea profunda durante as últimas duas décadas. Em dois estudos
duplo-cegos controlados por placebo, a toxina botulínica foi superior a
uma combinação de lidocaína e glicocorticóides ou placebo em pacientes
com síndrome do piriforme.97,98Usando um protocolo de fisioterapia
combinado com injeções de triancinolona, Fishman et al.69encontraram
que 279 (79%) de 353 pacientes com síndrome do piriforme tiveram pelo
menos 50% de melhora. No entanto, em um estudo envolvendo 162
pacientes usando anestesia local guiada por RM, apenas 24 (15%)
tiveram alívio completo sem recorrência, 112 (69%) tiveram alívio
temporário (< quatro meses) com recorrência subsequente e 26 (16%)
tiveram nenhum alívio.25Assim, apesar dos resultados iniciais
promissores, os tratamentos conservadores podem não proporcionar
benefícios duradouros.
Tratamento cirúrgico.Com o objetivo de revisar os tratamentos
cirúrgicos para pacientes com síndrome glútea profunda, um amplo
564 JW Park, Yk. Lee, YJ Lee, S. Shin, Y. kang, kh. koo
a busca da literatura inglesa foi realizada usando o
MEDLINE via PubMed, EMBASE, Cochrane Library e bases
de dados Scopus. A busca foi realizada em julho de 2019
e as strings de busca completas são mostradas como
Material Suplementar. Dados não publicados, cartas ao
editor, relatos de casos, artigos de revisão e cursos
instrucionais foram excluídos. Dois dos autores (JWP,
YKL) examinaram independentemente os títulos e
resumos dos resultados da busca e os textos completos
foram revisados para avaliar se os artigos eram
apropriados para inclusão (Figura complementar a). Um
total de 18 estudos foram incluídos. As técnicas
terapêuticas intervencionistas e seus resultados estão
resumidos na Tabela II. A maioria dos estudos foram
séries de casos.69,99A decisão de oferecer a cirurgia foi
tomada após falha do tratamento conservador e os que
foram operados foram, em sua maioria, aqueles com
sintomas mais graves ou recorrentes. Em pacientes nos
quais as lesões eram suspeitas de causar um efeito de
massa, incluindo hematoma, lipoma ou ossificação
heterotópica, a cirurgia foi indicada sem tratamento
conservador pré-operatório.16No total, 11 estudos
utilizaram procedimentos cirúrgicos abertos e sete
utilizaram tratamentos endoscópicos.
A descompressão endoscópica do aprisionamento do nervo ciático foi
relatada como uma abordagem eficaz e minimamente invasiva para a
síndrome glútea profunda em 2003.102Posteriormente, tornou-se um
procedimento popular para esses pacientes; entre nove artigos
publicados após 2011, seis envolveram tratamento endoscópico (Tabela
II). Tem sido relatado que pacientes submetidos a essa forma de
tratamento apresentam menos complicações, incluindo dor, do que
aqueles submetidos a procedimentos abertos.16,26Ambas as técnicas
aberta e endoscópica tiveram bons resultados pós-operatórios, embora o
tratamento endoscópico exija um alto nível de habilidade e um nervo
ciático severamente aderido possa ser difícil de liberar usando essa
técnica.
Até o momento, não há orientações claras da literatura sobre os
métodos operatórios para o tratamento da síndrome glútea
profunda. Ao planejar a cirurgia, as condições patológicas
subjacentes devem ser consideradas. Todos os procedimentos
cirúrgicos inicialmente se concentraram na exploração do nervo
ciático, independentemente da etiologia da síndrome glútea
profunda. Após a exploração do nervo, métodos específicos de
descompressão variaram de acordo com a etiologia: tenotomia do
piriforme ou liberação para síndrome do piriforme,36,69,78,103
seccionamento do obturador interno para síndrome gemelli-obturator
interno,99liberação ou desbridamento dos isquiotibiais proximais com
reparo primário do tendão dos isquiotibiais para síndrome dos
isquiotibiais proximais,104.105ressecção do trocanter menor para impacto
isquiofemoral,23e neurólise ou reparo com suturas ou enxertos para
lesões do nervo ciático após trauma ou ossificação neurogênica
heterotrófica.106–109Na endometriose envolvendo o nervo ciático, uma
abordagem laparoscópica transperitoneal e remoção completa com
margens livres de lesão podem ser utilizadas.110
Possover103observaram recuperação gradual da função ciática ao longo
de cinco anos após ressecção parcial (1/3 a 2/3) do nervo devido à
endometriose. No entanto, este resultado conflita com a maior parte da
literatura ortopédica. Ressecção do nervo no salvamento do membro
Siga-nos @BoneJointJ
Sabe-se que a cirurgia para sarcoma envolvendo o nervo ciático
resulta em morbidade significativa e déficit funcional.111
Portanto, a dissecção epineural pode ser usada em pacientes com
ressecção inevitável do nervo ciático para minimizar o
comprometimento pós-operatório.112
Em conclusão, a síndrome glútea profunda é uma entidade
recentemente classificada, embora um de seus subtipos, a síndrome
do piriforme, seja bem conhecido há muito tempo. A síndrome
glútea profunda é essencialmente definida como a compressão do
nervo ciático ou pudendo por qualquer estrutura anatômica no
espaço glúteo profundo. Como os sintomas desta síndrome são
semelhantes aos da hérnia de disco lombar, são necessários
anamnese cautelosa, exame físico, estudos eletrodiagnósticos e
exames de imagem, como ressonância magnética, para um
diagnóstico preciso. Após excluir lesões da coluna vertebral, a
ressonância magnética pélvica pode auxiliar no diagnóstico e na
identificação da patologia subjacente. Inicialmente, pode ser tratado
de forma conservadora com repouso, medicamentos, incluindo
AINEs, injeções e fisioterapia. No entanto, se os sintomas graves
persistirem ou recorrerem após a terapia conservadora, ou se uma
lesão de massa comprimir visivelmente o nervo ciático, a cirurgia é
indicada. Bons resultados foram relatados após a descompressão
aberta e endoscópica do nervo ciático. No entanto, a literatura
recente apóia o uso preferencial da liberação neural endoscópica
por ser menos invasiva e apresentar menos complicações.
levar mensagem para casa
- A síndrome glútea profunda resulta da compressão do nervo
ciático ou pudendo no espaço glúteo profundo e pode levar à
pseudociática.
- Uma abordagem sistemática e racional, incluindo ressonância magnética, é necessária para um
diagnóstico preciso.
- Pode ser inicialmente tratada de forma conservadora e a descompressão
cirúrgica é indicada em caso de sintomas graves, recorrência após terapia
conservadora ou lesão de massa comprimindo o nervo ciático.
Material suplementar
Diagrama de fluxo do processo de triagem de artigos e
strings de pesquisa usados para a presente revisão
sistemática.
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O JOrNaL BONE & JOiNT
 Síndrome glútea profunda como causa de dor posterior do quadril e dor ciática
Informação sobre o autor:
JW Park, MD, Membro Clínico e de Pesquisa
YK. Lee, MD, PhD, Professor Associado
Departamento de Cirurgia Ortopédica, Seoul National University Bundang
HospitalSeongnam, Coreia do Sul.
YJ Lee, MD, PhD, Professor, Departamento de Medicina Interna, Hospital
Bundang da Universidade Nacional de Seul, Seongnam, Coreia do Sul;
Departamento de Medicina Interna, Faculdade de Medicina da Universidade
Nacional de Seul, Seul, Coréia do SulSeongnam, Coréia do Sul.
S. Shin, MD, Clinical Fellow, Departamento de Medicina Interna, Seoul
National University Bundang HospitalSeongnam, Coreia do Sul.
Y. Kang, MD, PhD, Professor Assistente, Departamento de Radiologia, Seoul
National University Bundang HospitalSeongnam, Coreia do Sul.
KH. Koo, MD, PhD, Professor, Departamento de Cirurgia Ortopédica, Seoul
National University Bundang Hospital, Departamento de Cirurgia Ortopédica,
Seoul National University College of Medicine Seongnam, Coreia do Sul.
VOL. 102-B, nº 5, maio de 2020
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Contribuições do autor:
JW Park: Revisou a literatura, Escreveu o manuscrito.
YK.Lee: Concebeu o estudo, revisou a revisão da literatura, editou o
manuscrito.
YJ Lee: Supervisionou o estudo, redigiu e editou o manuscrito.
S. Shin: Desenhou as figuras, escreveu e editou o manuscrito.
Y. Kang: Concebeu o estudo, editou o manuscrito.
KH.Koo: Concebeu o estudo, editou o manuscrito.
Declaração de financiamento:
Nenhum financiamento externo foi recebido para este trabalho. Nenhum benefício de
qualquer forma foi recebido ou será recebido de uma parte comercial relacionada direta
ou indiretamente ao assunto deste artigo.
Este artigo foi primeiramente editado por J. Scott.