Você está na página 1de 6

0021-7557/12/88-03/233

Jornal de Pediatria

Artigo Original

Copyright by Sociedade Brasileira de Pediatria

Giardia lamblia and respiratory allergies:


a study of children from an urban area
with a high incidence of protozoan infections
Giardia lamblia e alergia respiratria: estudo em uma amostra
de crianas de rea urbana com frequncia elevada da protozoose
Valdnia M. O. Souza1, Iana R. F. Sales2, Dcio M. Peixoto3,
Vludia M. Assis Costa4, Jos A. Rizzo5, Almerinda R. Silva6, Roberta Faria Camilo7,
Felipe Faria Pierotti8, Dirceu Sol9, Emanuel S. C. Sarinho10

Resumo

Abstract

Objetivo: Uma elevada incidncia de enteroparasitoses encontrada


em regies urbanas do nordeste brasileiro. As infeces por Giardia
lamblia tm sido relacionadas com aumento da prevalncia de alergias
cutneas e gastrointestinais. Contudo, ainda existe pouca informao
sobre a associao entre a giardase e doenas alrgicas das vias areas.
Diante disso, o presente estudo se props a verificar a relao entre a
infeco por G.lamblia em crianas de rea urbana e reatividade alrgica
respiratria.

Objectives: There is a high incidence of intestinal parasite infection


in urban areas in the Northeast of Brazil. Giardia lamblia infections have
been associated with increased prevalence of cutaneous allergies and
gastrointestinal disorders. However, little is known about the relationship
between giardiasis and allergic diseases of the airways. The present study
aimed to investigate the possible association between respiratory allergic
diseases and infections by G. lamblia in children from urban areas.
Methods: This study recruited 110 patients of both sexes aged 5-15
years. Patients were administered a questionnaire evaluating clinical
symptoms and were given skin tests, parasite tests and serum tests.

Mtodos: O estudo incluiu 110 pacientes, de ambos os sexos e


idades, entre 5 e 15 anos. Os pacientes foram submetidos a questionrios
de avaliao dos sintomas clnicos, testes cutneos de leitura imediata
e exames coproparasitolgicos e sorolgicos.

Results: A high incidence of G. lamblia was observed (45%, 50/110).


Infections by this protozoan were not associated with increased risk
of respiratory allergy (p = 0.075), high total IgE levels (p = 0.701),
positive specific IgE tests (p = 0.250), or positive skin tests for a range
of environmental allergens (p = 0.239).

Resultados: Foi verificada uma frequncia elevada de crianas


infectadas por G. lamblia (45%, 50/110). A infeco pelo protozorio
no foi associada com maior risco de alergias respiratrias (p = 0,075),
elevao de IgE total (p = 0,701), IgE especfica (p = 0,250) ou teste
cutneo positivo para diferentes alrgenos ambientais (p = 0,239).

Conclusion: This study demonstrated that symptoms of asthma,


skin allergy and serum markers were not associated with G. lamblia
infections in this sample of children from urban areas.

Concluso: O estudo demonstrou que a presena dos sintomas de


asma, atopia cutnea e marcadores sorolgicos no foram associados com
a presena de infeco pela G. lamblia nessa amostra de crianas.

J Pediatr (Rio J). 2012;88(3):233-8: Giardia lamblia, rhinitis,


asthma, skin prick test.

J Pediatr (Rio J). 2012;88(3):233-8: Giardia lamblia, rinite, asma,


teste cutneo.

1. Professora adjunta, Medicina Tropical, Laboratrio de Imunopatologia Keizo Asami, Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), Recife, PE.
2. Mestre em Medicina Tropical. Doutoranda, Laboratrio de Imunopatologia Keizo Asami, UFPE, Recife, PE.
3. Doutor em Pediatria. Mdico, Imunologia, Hospital das Cnicas, UFPE, Recife, PE.
4. Professora adjunta, Laboratrio de Imunopatologia Keizo Asami, UFPE, Recife, PE.
5. Professor adjunto, Cincias da Sade, Imunologia, Hospital das Clnicas, UFPE, Recife, PE.
6. Professora assistente. Mdica, Hospital das Clnicas, UFPE, Recife, PE.
7. Biloga, Anlises Clnicas. Mestranda, Pediatria e Cincias Aplicadas, Universidade Federal de So Paulo (UNIFESP), So Paulo, SP.
8. Tcnico em Patologia, UNIFESP, So Paulo, SP.
9. Professor titular, Pediatria e Cincias Aplicadas Pediatria, Imunologia Clnica e Reumatologia, UNIFESP, So Paulo, SP.
10. Doutor em Pediatria. Professor associado, UFPE, Recife, PE. Coordenador, Programa de Ps-graduao em Cincias da Sade, UFPE, Recife, PE.
No foram declarados conflitos de interesse associados publicao deste artigo.
Apoio financeiro: Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq).
Como citar este artigo: Souza VM, Sales IR, Peixoto DM, Costa VM, Rizzo JA, Silva AR, et al. Giardia lamblia and respiratory allergies: a study of children from
an urban area with a high incidence of protozoan infections. J Pediatr (Rio J). 2012;88(3):233-8.
Artigo submetido em 19.11.2011, aceito em 18.01.2012.
http://dx.doi.org/10.2223/JPED.2184

233

234 Jornal de Pediatria - Vol. 88, N 3, 2012


Introduo
Parasitoses intestinais so prevalentes nos pases tropicais em desenvolvimento e so consideradas um grave
problema de sade pblica1. A Giardia lamblia o protozorio mais frequentemente encontrado, com uma prevalncia
estimada de em mdia 2 a 5% nos pases desenvolvidos e
20 a 30% nos pases emergentes, com aproximadamente
280 milhes de infeces por ano, e acarreta custo elevado
com o tratamento2-4. Em populaes carentes, essa infeco
pode gerar sintomatologia importante e agravar ainda mais
as repercusses da pobreza sobre a sade, sendo includa
entre as doenas negligenciadas segundo os critrios da Organizao Mundial de Sade5. A principal via de transmisso
da G. lamblia a via fecal-oral6. um protozorio flagelado
que se localiza no intestino do hospedeiro infectado, onde
pode habitar de forma comensal na maioria dos indivduos
(60-80%). Porm, em alguns casos, pode causar danos
mucosa e consequentemente gerar distrbios gastrointestinais, dos quais a diarreia disabsortiva o sintoma mais
relatado6,7. Ocasionalmente, tem sido relatada a associao
de infeco por G. lamblia com urticria e prurido8, uvete9 e
at mesmo com sensibilizao para antgenos alimentares,
o que fez surgir hipteses de algum nexo causal entre essas
doenas e as protozooses7,10.
Antgenos excretrios e secretrios, liberados pela G.
lamblia, so os principais responsveis pela ativao da
resposta imune do hospedeiro, que frequentemente
caracterizada por uma inflamao mnima na mucosa
intestinal11. Essa resposta imune, na maioria dos casos,
parece ser protetora e mediada, sobretudo, por anticorpos do tipo Imunoglobulina A (IgA), especialmente do tipo
secretor, e por linfcitos T Grupamento de diferenciao
(CD4+), que secretam e modulam diversas citocinas12,13.
Entre estas, a Interleucina 6 (IL-6) parece ser uma das
citocinas importantes para o controle da infeco aguda por
giardase14. Estudos com camundongos demonstram que
os mastcitos so a principal fonte de IL-6 e que animais
deficientes dessa clula ou dessa citocina reagem infeco por esse protozorio de forma lentificada15,16. Outros
autores destacam a importncia do Interfero-gama (IFN-)
e Interlucina 4 (IL-4), demonstrando, no entanto, que os
resultados dessa orquestrao de citocinas no controle da
infeco por G. lamblia ainda so controversos12,17.
So crescentes os estudos que verificam a associao
entre a infeco por enteroparasitas e a manifestao
de sintomas alrgicos nos pacientes. Alguns autores demonstraram que 70% dos pacientes infectados pela G.
lamblia apresentavam alergias, tais como rinite alrgica,
asma, dermatite atpica, angioedema, urticria aguda e
urticria crnica, em comparao com 43% do grupo sem
essa protozoose7. Portanto, dos trabalhos realizados at
o presente, apesar de alguns com metodologia questionada, a maioria destaca a associao entre as infeces
por Giardia e o aumento da prevalncia de sintomas de
alergias cutneas (como, por exemplo, urticria) e alergias
alimentares7,14,18,19. Os diversos autores, de forma geral,
atribuem o aumento desses parmetros alrgicos s alteraes nas clulas da mucosa intestinal do hospedeiro
infectado, que podem favorecer a absoro de antgenos

G. lamblia e alergia respiratria - Souza VM et al.

proteicos no adequadamente metabolizados com o consequente desenvolvimento de doenas alrgicas7,20. Alm


disso, alguns dos estudos encontraram que pacientes infectados com G. lamblia apresentavam ttulos elevados de IgE
total e especfica, alm de hiper-reatividade cutnea para
antgenos ambientais7,14,19. Por outro lado, esse aumento
dos ttulos de IgE total nos pacientes com giardase so
controversos, j que alguns autores apenas verificam esse
fato quando existe uma coinfeco com helmintos7,19, e
em outros trabalhos no foram observadas diferenas nos
nveis de Imunoglobulina E (IgE) entre pacientes infectados
e no infectados pela G. lamblia18.
Assim, conforme ressaltado, a associao entre a infeco
pela G. lamblia e o aumento da prevalncia dos sintomas
de alergias cutneas vem sendo descrita com alguma
frequncia. No entanto, a associao com as alergias do
trato respiratrio permanece pouco esclarecida. A partir
de atendimento peditrico urbano de base ambulatorial do
Sistema nico de Sade da cidade do Recife, foi encontrada
frequncia elevada de crianas infectadas por G. lamblia;
assim, realizou-se este estudo, em que foi proposto verificar
a presena de hipersensibilidade cutnea aos aeroalrgenos,
bem como a resposta de IgE especfica aos mesmos e a
presena de sintomas alrgicos crnicos das vias areas
nos pacientes infectados por este protozorio.

Mtodos
Estudo descritivo transversal, em que foi verificada a frequncia de crianas e adolescentes infectados por G. lamblia
e, a partir dessa frequncia elevada, procurou-se estabelecer
um estudo comparativo entre pacientes infectados e no
infectados por esse protozorio.
A amostra estudada foi composta de 110 pacientes de
ambos os sexos, com idades que variavam entre 5 e 15
anos, oriundos de posto de sade de uma comunidade
carente da regio metropolitana do Recife (PE), Brasil,
que concordaram, juntamente com os responsveis, em
participar da pesquisa para avaliar se eram portadores de
G. lamblia. A estratgia de seleo baseou-se em busca
ativa de crianas da comunidade que foram atendidas previamente no atendimento primrio, desde que entregassem
o material para a coleta do protoparasitolgico nos dias
estabelecidos pela pesquisa. O estudo teve incio em fevereiro
de 2006 e seguiu at outubro de 2007. Os responsveis
pelas crianas assinaram o termo de consentimento para
a participao no projeto, e todos os procedimentos do
estudo foram aprovados pelo Comit de tica em Pesquisa
do Centro de Cincias da Sade da Universidade Federal
de Pernambuco.
Os critrios de incluso necessrios para participao na
pesquisa foram: concordncia em participar do estudo, ter
tido atendimento primrio prvio na unidade de sade da
comunidade, no ter feito uso de medicao antiparasitria
nos 12 meses anteriores pesquisa, disponibilidade de
realizar anamnese e exame clnico por um dos integrantes
da pesquisa e disposio de entregar trs amostras para
exames protoparasitolgicos em dias alternados para a
pesquisa. Os critrios de excluso foram os seguintes: no

Jornal de Pediatria - Vol. 88, N 3, 2012 235

G. lamblia e alergia respiratria - Souza VM et al.

preenchimento de todos os critrios de incluso, crianas


com tempo de residncia na comunidade inferior a 1 ano e
impossibilidade de informao sobre antecedentes prvios
de doena alrgica respiratria.
O clculo amostral foi baseado considerando uma probabilidade a priori de infeco por G. lamblia de no mnimo 30%
na amostra estudada e uma prevalncia de alergia respiratria
(asma e rinite alrgica em separado ou associadas) em torno
de 30%, de acordo com dados do International Study of
Asthma and Allergies in Childhood (ISAAC) em Recife. Com
um erro alfa e beta de 5 e 20%, respectivamente, seriam
necessrias 48 crianas por grupo21.
Foram solicitadas trs amostras de fezes de cada paciente,
coletadas em dias alternados e em recipientes apropriados
que continham formalina 10% para preservao. As amostras
foram processadas pelo mtodo de sedimentao espontnea
de Hoffman modificado22, que pesquisa os ovos ou cistos
de parasitas intestinais. A partir dos resultados dos exames
parasitolgicos, dois grupos amostrais foram formados:
(A) crianas infectadas por G. lamblia e (B) crianas no
infectadas.
Para o diagnstico de asma e/ou rinite alrgica, foram
consideradas as respostas positivas s questes 2, 6 ou 7
do questionrio padronizado ISAAC22 para asma e questo
1 do questionrio para rinite. O diagnstico foi confirmado
por anamnese dirigida e exame clnico, de acordo com os
critrios estabelecidos em consensos, e complementado
pelos testes cutneos de hipersensibilidade imediata para
aeroalrgenos.
Indivduos com exame normal e sem antecedentes de
doena respiratria crnica serviram como grupo comparativo.
Sendo assim, os aspectos clnicos de alergias respiratrias
foram divididos em dois grupos de anlise: 1) com alergia
respiratria; 2) sem doena respiratria alrgica.
Os 110 pacientes foram submetidos ao teste cutneo
de leitura imediata com determinados extratos de alrgenos ambientais Dermatophagoides pteronyssinus (DEP),
Blomia tropicalis (BT), Periplaneta americana (PP) e epitlio de gato (EG) , todos padronizados e oriundos do
International Pharmaceutical Immunology - GRUPO ASAC
PHARMA (IPI-ASAC). Histamina e salina foram utilizadas
como controle positivo e negativo, respectivamente. A
presena de ppulas com dimetro maior ou igual a 3
mm, em relao ao controle negativo com soluo salina,
foi considerada reao positiva.
Foi coletado sangue dos pacientes para a dosagem de IgE
total e especfica. O plasma de cada paciente foi submetido
ao ensaio imunofluorimtrico (ImmunoCAP System Phadia
Diagnstico) para dosagem de IgE total, IgE antialrgenos
(DEP, BT, PP e EG) e IgE anti-Ascaris.
A mediana dos nveis de IgE total foi estabelecida, e os
grupos parasitados e no parasitados foram analisados e
comparados pelo teste no paramtrico de Mann-Whitney. A
comparao das frequncias de sintomas alrgicos, positividade ao teste cutneo e positividade da IgE total e especfica,
entre os pacientes infectados pela G. lamblia e aqueles no
infectados, foi realizada pelo teste exato de Fisher. Valores

p < 0,05 foram considerados como indicador de diferena


estatisticamente significativa entre as variveis. O software
utilizado para as anlises foi o GraphPad Prism 3.0.
As variveis dependentes so os sintomas de alergia
do trato respiratrio, ttulos de IgE total, IgE especfica e
teste cutneo de leitura imediata para aeroalrgenos comuns mencionados. A varivel independente a infeco
por G. lamblia. As alergias do trato respiratrio rinite
alrgica e asma, tanto os casos com sintomas isolados ou
associados foram analisadas em conjunto como alergia
respiratria crnica (doena alrgica crnica das vias areas). O teste cutneo de leitura imediata foi categorizado
em positivo quando a ppula tinha dimetro igual ou maior
a 3 mm em relao ao controle negativo. Em relao aos
nveis sricos de IgE total, essa varivel foi categorizada
em acima e abaixo de 400 UI, nvel que foi associado com
atopia em indivduos sem helmintase concomitante detectada em nosso meio23. A IgE especfica foi categorizada
em negativa ou positiva, sendo esta ltima considerada
positiva quando acima de classe 1, segundo o padro de
ImmunoCAP System da Phadia Diagnstico.

Resultados
Dos 110 pacientes estudados, 48% (n = 53) pertenciam
ao gnero masculino e 52% (n = 57) ao gnero feminino.
A mdia das idades foi de 9,5 (3,2 anos). O resultado do
exame parasitolgico revelou que, do total de indivduos
includos no estudo, 45% (n = 50) estavam infectados por
enteroparasitos, e 55% (n = 60) no apresentavam parasitos
intestinais. Dos pacientes parasitados, 84% (n = 42/50) estavam infectados unicamente por G. lamblia, e 16% (n = 8)
estavam coinfectados, isto , alm da infeco por G. lamblia,
8% (n = 4) tambm estavam infectados com Entamoeba
hystolitica/Entamoeba dispar, 6% (n = 3) estavam infectados
com Entamoeba coli, e 2% (n = 1) estavam parasitados por
Ascaris lumbricoides.
Para avaliar a associao entre os sintomas de asma e
infeco pela G. lamblia, foi realizado o teste exato de Fisher
(Tabela 1), que no encontrou diferena estatisticamente
significativa (p = 0,075); o mesmo pode ser verificado
quando se considerou a doena alrgica respiratria crnica
(rinite alrgica e/ou asma agrupadas).
Ainda na Tabela 1, possvel observar que a frequncia
de IgE total elevada entre os indivduos infectados e no
infectados no possui diferena estatstica (p = 0,701).
Os nveis de IgE total comparados pela mediana atravs
do teste de Mann-Whitney tambm no mostraram haver
diferenas estatisticamente significativas entre os dois
grupos, e o mesmo aconteceu quando foram comparados
os nveis de IgE anti-Ascaris, que apresentou baixo nveis
nos dois grupos (Figuras 1 e 2). Em relao IgE especfica, tambm no existiu associao entre a positividade
de IgE especfica aos aeroalrgenos e infeco pela G.
lamblia (Tabela 1). Da mesma forma, no existiu diferena
estatstica significante entre a positividade do teste cutneo
de leitura imediata entre os pacientes infectados pela G.
lamblia e o grupo controle.

236 Jornal de Pediatria - Vol. 88, N 3, 2012

G. lamblia e alergia respiratria - Souza VM et al.

Tabela 1 - Anlise univariada da associao entre a infeco por Giardia lamblia e as variveis clnicas e laboratoriais para doenas alrgicas
respiratrias em crianas oriundas de uma rea urbana de baixa condio socioeconmica no nordeste do Brasil

Variveis

Infectados
(n = 50)

No infectados
(n = 60)

p*

Aspecto clnico

Alergia respiratria

Nenhum sintoma

42 (84%)

41 (68,3%)

8 (16%)

19 (31,7%)

0,075

IgE total (UI/mL)


> 400 UI

21 (42%)

23 (38%)

< 400 UI

29 (58%)

37 (62%)

0,701

IgE especfica (UI/mL)


Positivo

25 (50%)

37 (62%)

Negativo

25 (50%)

23 (38%)

0,250

Prick test (mm)


Positivo

27 (54%)

40 (67%)

Negativo

23 (46%)

20 (33%)

0,239

IgE = imunoglobulina E.
* Valores obtidos com o teste exato de Fisher.

Discusso
O presente trabalho se deteve a uma amostra de populao carente, onde foi observada uma alta prevalncia
de infeco por G. lamblia. Esse fato pode ser associado a
diversos fatores, entre eles as caractersticas epidemiolgicas, uma vez que os pacientes so oriundos de uma regio
caracterizada como endmica. Outro fator importante o uso
indiscriminado de antiparasitrios, j que tem sido relatado
que pacientes previamente tratados com anti-helmnticos,
em dose nica, apresentaram reduo nas infeces por A.
lumbricoides e T. trichiura, porm elevao da infeco por
G. lamblia24. A prevalncia verificada no presente estudo
foi semelhante quelas encontradas em outros trabalhos
realizados com diferentes amostras da populao brasileira
de baixa condio socioeconmica25-27. Apesar de a rea de
estudo ser endmica para geo-helmintases, neste estudo
no houve interferncia de coinfeces ativas por helmintos.
Os resultados aqui demonstrados parecem descartar uma
influncia significativa da infeco por G. lamblia na rinite
alrgica e na asma.
Existem evidncias considerveis de que a infeco
parasitria pode alterar a reatividade alrgica, especialmente em infeco por helmintos18,28. Na giardase humana,
diferentes estudos tm verificado que pacientes infectados,
alm de apresentarem altos ttulos da IgE, tambm apresentam reaes cutneas e outros sintomas de alergias,
como alergias gastrointestinais, que podem ser decorrentes
da penetrao de antgenos pela mucosa lesionada7,19. No
nosso estudo, diferentemente das investigaes anteriores,

nos detivemos a analisar a associao entre giardase e


alergias das vias areas (asma e rinite). Os dados sugerem
que a infeco pela G. lamblia no se associou com os
sintomas de alergias respiratrias.

Figura 1 - Cento e dez pacientes com idades entre 5 e 15 anos,


aps parasitolgico, foram distribudos em dois grupos:
infectados com G. lamblia e no infectados. Amostras
de sangue dos dois grupos de estudo foram coletadas, e
os ttulos de imunoglobulina E (IgE) total foram dosados
no plasma (ImmunoCAP System Phadia Diagnstico).
O teste de Mann-Whitney foi empregado para anlise
dos dados a partir da mediana (p = 0,8671)

Jornal de Pediatria - Vol. 88, N 3, 2012 237

G. lamblia e alergia respiratria - Souza VM et al.

semelhante, no verificamos diferena entre os ttulos de IgE


especfica para os diferentes aeroalrgenos entre os grupos
de pacientes estudados.
Tem sido demonstrado que existe associao entre a
presena de sintomas alrgicos e altos ttulos de IgE antiAscaris e IgE total, e no exclusivamente pela presena de
parasitoses por geo-helmintos30,31. Aqui, os ttulos de IgE
anti-Ascaris entre os pacientes e o grupo controle foram
semelhantes e considerados baixos. Sendo assim, nossos
resultados no apontam para um maior risco de desenvolver
sintomas de alergias respiratrias na presena de G. lamblia,
e essa ausncia de associao tambm foi observada quando
se considera nveis aumentados de IgE total e/ou mesmo
positividade de IgE anti-Ascaris.
Figura 2 - Cento e dez pacientes com idades entre 5 e 15 anos,
aps parasitolgico, foram distribudos em dois grupos:
infectados com G. lamblia e no infectados. Amostras
de sangue dos dois grupos de estudo foram coletadas, e
os ttulos de imunoglobulina E (IgE) anti-Ascaris foram
dosados no plasma (ImmunoCAP System Phadia
Diagnstico). O teste de Mann-Whitney foi empregado
para anlise dos dados (p = 0,7276)

O estudo desenvolvido por Di Prisco et al.7 encontrou


resultados que sugerem possvel associao de G. lamblia
com doena respiratria crnica. Os autores verificaram que
70% dos pacientes infectados apresentavam sintomas de
alergias; entre eles, 33% apresentavam rinite, 14% alergias
cutneas e 23% asma. Neste estudo, foram considerados
os pacientes coinfectados com helmintos, o que pode explicar a discordncia com os nossos resultados. Analisados
em conjunto, sugerem que a infeco pela G. lamblia pode
estar envolvida com aumento dos sintomas concomitantes
de asma e rinite, no pela protozoose em si, mas pela helmintase associada.
No observamos diferenas entre os ttulos de IgE total
nos grupos analisados. Da mesma forma, os estudos de
Giacometti et al.18 no verificaram diferenas nos ttulos
de IgE total nos pacientes infectados pela G. lamblia e nos
pacientes no infectados, apesar de ter sido encontrada
associao positiva entre essa infeco pela protozoose e
o desenvolvimento de alergias cutneas. Como em nosso
estudo os pacientes foram includos apenas quando infectados unicamente pela G. lamblia, foram excludas possveis
coinfeces com helmintos que poderiam elevar os ttulos
de IgE total. De forma semelhante, nveis sricos de IgE
total no elevados em indivduos com G. lamblia tambm
foram encontrados em estudo brasileiro anterior29.
Estudos tm verificado altos ttulos de IgE especfica
para protenas alimentares nos pacientes infectados pela
G. lamblia7,19. Esses achados sugerem um aumento de
reatividade alrgica gastrointestinal. No entanto, quando a
anlise foi direcionada para aeroalrgenos ambientais, no
foram observadas diferenas nos ttulos de IgE especfica
entre os pacientes infectados e no infectados7. De modo

Um dado ainda a ser considerado, oriundo da literatura, que pacientes infectados unicamente por G. lamblia
apresentaram TNF- e rsIL-2 significativamente maiores nos
casos de giardase isolada, enquanto Interlucina 1 (IL-1),
Interlucina 6 (IL-6) e Interlucina 8 (IL-8) estavam em nveis
elevados apenas nos pacientes que apresentavam alergias
associadas infeco14. Esses achados demonstram uma
maior ativao da resposta imune pr-inflamatria Th1 nos
pacientes alrgicos quando infectados por giardase. Um
outro aspecto relevante a considerar a interferncia que
pode existir entre giardase e a funo da IgA secretora,
sabidamente importante na proteo da mucosa contra protozorios, bem como na excluso alergnica, especialmente
na superfcie de mucosas em que existe maior interao
com o ambiente11,13. Ento, componentes imunolgicos,
como as citocinas e IgA, podem estar envolvidos na relao dessa protozoose e alergias respiratrias, evitando
o agravamento da doena. Contudo, esses aspectos no
foram objetivo do nosso estudo.
A no obteno de uma associao estatisticamente
significativa neste estudo merece ser vista com cuidado, j
que, em estudo descritivo transversal, tal implicao pode
ficar comprometida. Contudo, uma observao que merece
ser destacada, pois aqui a grande maioria dos pacientes,
diferente de outros estudos, foi detectada como exclusivamente infectada por G. Lamblia nos trs parasitolgicos
realizados.
Em resumo, nossos dados sugerem que a infeco por
G. Lamblia no foi associada com a presena de doenas
crnicas alrgicas do trato respiratrio (asma e rinite concomitantes) nem com elevao dos nveis sricos de IgE
total. A atuao de mecanismos imunomodulatrios dos
sintomas alrgicos por protozorios pode ser algo dbil e
sem repercusso clnica, contudo essa conjectura necessita ser melhor averiguada, e pesquisas adicionais sobre
o tema so necessrias.

Agradecimentos
Este trabalho teve apoio do Ministrio da Sade, Ministrio da Cincia e Tecnologia (Governo Federal Brasileiro)
e Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (processo n 402666/2005-4).

238 Jornal de Pediatria - Vol. 88, N 3, 2012


Referncias
1. World Health Organization. Control of tropical diseases. Geneva:
World Health Organization; 1998.
2. Lane S, Lloyd D. Current trends in research into the waterborne
parasite Giardia. Crit Rev Microbiol. 2002;28:123-47.
3. Thompson RC. Giardiasis as a re-emerging infectious disease and
its zoonotic potential. Int J Parasitol. 2000;30:1259-67.

G. lamblia e alergia respiratria - Souza VM et al.

20. Hardin JA, Buret AG, Olson ME, Kimm MH, Gall DG. Mast cell
hyperplasia and increased macromolecular uptake in an animal
model of giardiasis. J Parasitol. 1997;83:908-12.
21. Sol D, Vanna AT, Yamada E, Rizzo MC, Naspitz CK. International
Study of Asthma and Allergies in Childhood (ISAAC) written
questionnaire: validation of the asthma component among Brazilian
children. J Investig Allergol Clin Immunol. 1998;8:376-82.

4. Rossignol JF. Cryptosporidium and Giardia: treatment options and


prospects for new drugs. Exp Parasitol. 2010;124:45-53.

22. Hoffmann WA, Pons JA, Janer JL. The sedimentation concentration
method in schistosomiasis mansoni. P R J Pub Health Trop Med.
1934;9:281-98.

5. Savioli L, Smith H, Thompson A. Giardia and Cryptosporidium


join the Neglected Diseases Initiative. Trends Parasitol.
2006;22:203-8.

23. Medeiros D, Silva AR, Rizzo JA, Motta ME, Oliveira FH, Sarinho
ES. Total IgE level in respiratory allergy: study of patients at high
risk for helminthic infection. J Pediatr (Rio J). 2006;82:255-9.

6. Robertson LJ, Hanevik K, Escobedo AA, Mrch K, Langeland N.


Giardiasis why do the symptoms sometimes never stop? Trends
Parasitol. 2010;26:75-82.

24. Northrop-Clewes CA, Rousham EK, Mascie-Taylor CN, Lunn PG.


Anthelmintic treatment of rural Bangladeshi children: effect on
host physiology, growth, and biochemical status. Am J Clin Nutr.
2001;73:53-60.

7. Di Prisco MC, Hagel I, Lynch NR, Jimnez JC, Rojas R, Gil M, et al.
Association between giardiasis and allergy. Ann Allergy Asthma
Immunol. 1998;8:261-5.
8. Prieto-Lastra L, Prez-Pimiento A, Gonzlez-Snchez LA, IglesiasCadarso A. Chronic urticaria and angioedema in Giardia lamblia
infection. Med Clin (Barc). 2006;126:358-9.
9. Gelfer S, Scharf J, Zonis S, Mertzbach D. Acute uveitis associated
with Giardia lamblia infection. Harefuah. 1984;107:75-6.
10. Hanevik K, Dizdar V, Langeland N, Hausken T. Development of
functional gastrointestinal disorders after Giardia lamblia infection.
BMC Gastroenterol. 2009;9:27.
11. Roxstrm-Lindquist K, Palm D, Reiner D, Ringqvist E,
Svrd SG. Giardia immunity an update. Trends Parasitol.
2006;22:2631.
12. Singer SM, Nash TE. T-cell-dependent control of acute Giardia
lamblia infections in mice. Infect Immun. 2000;68:170-5.
13. Langford TD, Housley MP, Boes M, Chen J, Kagnoff MF, Gillin FD,
et al. Central importance of immunoglobulin A in host defense
against Giardia spp. Infect Immun. 2002;70:11-8.
14. Bayraktar MR, Mehmet N, Durmaz R. Serum cytokine changes
in Turkish children infected with Giardia lamblia with and
without allergy: effect of metronidazole treatment. Acta Trop.
2005;95:116-22.
15. Zhou P, Li E, Zhu N, Robertson J, Nash T, Singer SM. Role of
interleukin-6 in the control of acute and chronic Giardia lamblia
infections in mice. Infect Immun. 2003;71:1566-8.
16. Li E, Zhou P, Petrin Z, Singer SM. Mast cell-dependent
control of Giardia lamblia infections in mice. Infect Immun.
2004;72:6642-9.
17. Ebert EC. Giardia induces proliferation and interferon gamma
production by intestinal lymphocytes. Gut. 1999;44:342-6.
18. Giacometti A, Cirioni O, Antonicelli L, DAmato G, Silvestri C, Del
Prete MS, et al. Prevalence of intestinal parasites among individuals
with allergic skin diseases. J Parasitol. 2003;89:490-2.
19. Di Prisco MC, Hagel I, Lynch NR, Barrios RM, Alvarez N, Lpez R.
Possible relationship between allergic disease and infection by
Giardia lamblia. Ann Allergy. 1993;70:210-3.

25. Teixeira JC, Heller L, Barreto ML. Giardia duodenalis infection: risk
factors for children living in sub-standard settlements in Brazil.
Cad Saude Publica. 2007;23:1489-93.
26. Silva RR, da Silva CA, de Jesus Pereira CA, de Carvalho Nicolato
RL, Negro-Corra D, Lamounier JA, et al. Association between
nutritional status, environmental and socio-economic factors and
Giardia lamblia infections among children aged 6-71 months in
Brazil. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2009;103:512-9.
27. Escobar-Pardo ML, de Godoy AP, Machado RS, Rodrigues D,
Fagundes Neto U, Kawakami E. Prevalence of intestinal parasitoses
in children at the Xingu Indian Reservation. J Pediatr (Rio J).
2010;86:493-6.
28. Carvalho EM, Bastos LS, Arajo MI. Worms and allergy. Parasite
Immunol. 2006;28:525-34.
29. Geller M, Geller M, Flaherty DK, Black P, Madruga M. Serum IgE
levels in giardiasis. Clin Allergy. 1978;8:69-71.
30. Takeuchi H, Zaman K, Takahashi J, Yunus M, Chowdhury HR,
Arifeen SE, et al. High titre of anti-Ascaris immunoglobulin E
associated with bronchial asthma symptoms in 5-year-old rural
Bangladeshi children. Clin Exp Allergy. 2008;38:276-82.
31. Levin ME, Le Souf PN, Motala C. Total IgE in urban Black South
African teenagers: the influence of atopy and helminth infection.
Pediatr Allergy Immunol. 2008;19:449-54.

Correspondncia:
Dr. Emanuel S. C. Sarinho
Centro de Pesquisa em Alergia e Imunologia,
Hospital das Clnicas
Universidade Federal de Pernambuco
CEP 50670-901 - Recife, PE
Tel.: (81) 2126.3918
Fax: (81) 2126.3917
E-mail: emanuel.sarinho@gmail.com

Você também pode gostar