80

M.L. da Silva Neto et al.

Compatibilidade do tratamento de sementes de feijocaupi com

fungicidas e inoculao com estirpes de Bradyrhizobium
Manoel Luiz da Silva Neto(1), Oscar Jos Smiderle(2), Krisle da Silva(2), Paulo Ivan Fernandes Jnior(3),
Gustavo Ribeiro Xavier(4) e Jerri dson Zilli(4)
Universidade Federal de Roraima, Avenida Ene Garcez, no2.413, CEP69304000 Boa Vista, RR. Email:lmanoel@yahoo.com.br
Embrapa Roraima, BR174, Km08, CEP69301970 Distrito Industrial, Boa Vista, RR. Email:oscar.smiderle@embrapa.br,
krisle.silva@embrapa.br (3)Embrapa Semirido, BR428, Km152, CEP56302970 Zona Rural, Petrolina, PE. Email:paulo.ivan@embrapa.br
(4)
Embrapa Agrobiologia, BR465, Km07, CEP23891000 Seropdica, RJ. Email:gustavo.xavier@embrapa.br, jerri.zilli@embrapa.br
(1)
(2)

ResumoO objetivo deste trabalho foi avaliar a compatibilidade do tratamento de sementes com fungicidas
e a inoculao com estirpes de Bradyrhizobium em feijo-caupi. Emlaboratrio, avaliou-se a sobrevivncia
de clulas nas sementes da cultivar BRS Guariba, tratadas ou no com fungicidas (fludioxonil, carbendazim,
carbendazim +thiram e carboxin +thiram) e inoculadas ou no com Bradyrhizobium (estirpes UFLA384,
BR3267, INPA311B e BR3262). Emcasa de vegetao, conduziu-se experimento em vasos de Leonard,
com os mesmos tratamentos. Foram avaliados: massa de matria seca da parte area, alm de nmero e massa
de ndulos 25dias aps a emergncia das plantas. Nocampo, dois experimentos foram conduzidos, tendo-se
utilizado a estirpe BR 3262, com aplicao de fungicidas nas sementes: um em rea de primeiro cultivo e
outro em rea cultivada anteriormente com culturas anuais. Avaliaram-se, aos 35dias, o nmero de ndulos,
a massa de ndulos secos e a massa de matria seca da parte area, e, na colheita, a produtividade de gros.
Os fungicidas no tiveram efeito significativo sobre a sobrevivncia de Bradyrhizobium, a nodulao das
plantas e o rendimento de gros, que, em mdia, foi superior a 1.200kgha1. Otratamento de sementes de
feijocaupi com fungicidas compatvel com a inoculao das estirpes avaliadas.
Termos para indexao: Bradyrhizobium, Vigna unguiculata, fixao biolgica de nitrognio, nodulao.

Compatibility of the cowpea seed treatment with fungicides

and inoculation with Bradyrhizobium strains
AbstractThe objective of this work was to evaluate the compatibility of seed treatment with fungicides and
Bradyrhizobium strains inoculation for cowpea. Cell survival on seeds of cultivar BRS Guariba treated or not
with fungicides (fludioxonil, carbendazim, carbendazim +thiram, and carboxin +thiram) and inoculated or not
with Bradyrhizobium (strains UFLA384, BR3267, INPA311B, and BR3262) were evaluated in laboratory.
Another experiment was carried out in greenhouse, in Leonard jars, using the same treatments. The following
were evaluated: shoot dry matter weight, besides number and dry matter weight of nodules 25days after plant
emergence. Two experiments were performed in the field with the strain BR 3262, with fungicides on the
seeds: one in a first cultivation area and the other in an area previously cultivated with annual crops. Nodule
number, nodule dry weight, and shoot dry matter weight were evaluated at 35days, and grain yield at harvest.
Fungicides did not have significant effect on Bradyrhizobium survival, plant nodulation, and grain yield, which
was, in average, higher than 1,200kgha1. Cowpea seed treatment with fungicides is compatible with the
inoculation of the evaluated strains.
Index terms: Bradyrhizobium, Vignaunguiculata, biological nitrogen fixation, nodulation.

Introduo
O feijocaupi (Vigna unguiculataL. Walp) uma
das fontes alimentares mais importantes e estratgicas
para as regies tropicais e subtropicais do mundo.
Atualmente, a rea cultivada est em torno de
11,3milhes de hectares. Ocontinente africano o
principal produtor, e o Brasil, o terceiro maior, com
Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013
DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

cerca de 1,5milhes de hectares (Filgueiras etal.,

2009). NoPas, o cultivo ocorre, principalmente, nas
regies Norte e Nordeste, onde uma das principais
alternativas sociais e econmicas para as populaes
rurais. Essa cultura tambm tem se tornado atrativa
para o agronegcio, com cultivos em grandes lavouras,
sobretudo na safrinha, aps o cultivo de soja ou milho
(Cravo et al., 2009).

Compatibilidade do tratamento de sementes de feijocaupi com fungicidas e inoculao

Uma caracterstica importante da cultura sua

capacidade de estabelecer simbiose com bactrias
do grupo rizbio, que realizam a fixao biolgica
de nitrognio (FBN), o que possibilita a obteno
de produtividades superiores a 2.000kgha1 sem a
aplicao de fertilizantes nitrogenados, em diversas
regies do Brasil, como o Nordeste (Martins etal., 2003;
Fernandes Jnior etal., 2012), o Norte (Melo & Zilli,
2009) e o Sudeste (Lacerda et al., 2004). Atualmente,
quatro estirpes so autorizadas pelo Ministrio da
Agricultura, Pecuria e Abastecimento (MAPA) para a
inoculao do feijocaupi: UFLA384 (SEMIA 6461),
BR3267 (SEMIA 6462), INPA311B (SEMIA 6463) e
BR 3262 (SEMIA 6464) (Brasil, 2011).
Os cultivos de feijocaupi, especialmente em
grandes reas, passaram recentemente a utilizar,
alm da inoculao com bactrias do grupo rizbio,
tratamento das sementes com fungicidas. Esta
prtica, j corriqueira para a cultura da soja, visa
uniformidade dos plantios e obteno de densidade
adequada de plantas na lavoura (Pereira etal., 2010a).
Entretanto, por no existirem fungicidas registrados no
MAPA para o tratamento de sementes de feijocaupi,
os produtores tm adotado produtos recomendados
para a cultura da soja, principalmente aqueles base
de carbendazim, carboxin, fludioxonil e thiram.
Embora os benefcios dos fungicidas aplicados
nas sementes sejam notrios para as culturas, muitos
deles podem apresentar efeito negativo sobre bactrias
no alvo e processos microbiolgicos, como a FBN
(Campo et al., 2009). Estudos com a cultura da
soja e diversos ingredientes ativos recomendados
para tratamento de sementes mostraram que, em
determinadas circunstncias, os fungicidas podem
reduzir a nodulao de plantas em mais de 50% e a
produtividade de gros em mais de 20% (Campo
etal., 2009; Zilli etal., 2009b). Para o feijocaupi, no
entanto, ainda no h informaes sobre o efeito dos
fungicidas aplicados em tratamento de sementes, sobre
as bactrias presentes nos inoculantes.
Oobjetivo deste trabalho foi avaliar a compatibi
lidade do tratamento de sementes com fungicidas
e a inoculao com estirpes de Bradyrhizobium em
feijo-caupi.

Material e Mtodos
O experimento foi conduzido em trs etapas,
seguindo os protocolos oficiais do Ministrio da

81

Agricultura, Pecuria e Abastecimento (Brasil,

2011). Em laboratrio, foram avaliadas as estirpes
de Bradyrhizobium indicadas para o feijocaupi:
UFLA384 (SEMIA6461), BR3267 (SEMIA6462),
INPA311B (SEMIA6463) e BR3262 (SEMIA6464),
e os fungicidas listados na Tabela 1. Utilizou-se o
delineamento experimental de blocos inteiramente
casualizados, com trs repeties, em arranjo fatorial
com quatro estirpes de Bradyrhizobium, quatro
fungicidas e um controle sem fungicida. Amostras
de 100g de sementes da cultivar BRSGuariba de
feijocaupi foram desinfestadas superficialmente
(3 min em etanol 70%, 5 min em perxido de
hidrognio e dez lavagens sucessivas com gua
destilada esterilizada) (Vincent, 1970) e dispostas
sobre papel absorvente para secagem superficial.
Emseguida, fraes de 100sementes foram separadas
em copos de poliestireno, as quais constituiram as
unidades experimentais.
As sementes foram tratadas com os fungicidas de
acordo com as recomendaes dos fabricantes, com a
aplicao das doses apresentadas na Tabela1, seguida de
homogeneizao. Emseguida, realizou-se a inoculao
com inoculantes turfosos, tendo-se utilizado uma
concentrao de cerca de 600mil unidades formadoras
de colnia (UFC) por semente. Osinoculantes foram
preparados no prprio laboratrio, a partir de culturas
de bactrias crescidas em meio YM lquido (Vincent,
1970).
Para avaliar a recuperao das bactrias, sementes
do feijocaupi de cada parcela experimental foram
transferidas, aps 2horas da inoculao, para
erlenmeyers contendo 100mL de soluo autoclavada
de NaCl a 0,85% e Tween80 a 0,01%. Essa suspenso
foi, ento, agitada por 20min a 250rpm. Apartir
das suspenses formadas, foram realizadas diluies
sucessivas at 107, tendo-se retirado alquotas de

Tabela1. Nome comercial do fungicida, ingredientes ativos

(i.a.), concentrao e dose de i.a. utilizadas no tratamento
das sementes de feijocaupi.
Fungicida

Concentrao Dose nas sementes(1)

do i.a. (g L1)
(mLkg1)
Maxim
Fludioxonil
25
2
Derosal 500sc
Carbendazim
500
1
Derosal Plus Carbendazim + thiram 150 +350
2
Vitavaxthiram Carboxin + thiram
200 + 200
3
(1)

Ingrediente ativo

Recomendao para a cultura da soja.

Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013

DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

82

M.L. da Silva Neto et al.

0,1mL das diluies 105 e 107 para inoculao em

placa de Petri contendo o meio de cultura YMA, com
vermelho congo (Vicent, 1970); foram utilizadas
trs repeties. Aps a incubao por oito dias a
28C, realizou-se a contagem das colnias formadas,
tendo-se calculado a concentrao de UFC para cada
tratamento.
Em janeiro e fevereiro de 2010, conduziu-se um
ensaio em condies de casa de vegetao, em arranjo
fatorial (6x4) completo, com as fontes de nitrognio
(quatro estirpes recomendadas para o feijocaupi mais
um tratamento nitrogenado e um controle absoluto sem
nitrognio e sem inoculao) e os fungicidas (quatro
fungicidas e o controle sem fungicida). Utilizou-se o
delineamento experimental inteiramente casualizado,
com trs repeties. Opreparo das sementes, o
tratamento com os fungicidas e a inoculao foram
realizados conforme descrito anteriormente.
O plantio foi realizado em vasos de Leonard
contendo substrato areia e vermiculita (2:1vv1)
autoclavado (Vincent, 1970). Asemeadura foi realizada
2horas aps a inoculao dos tratamentos, com quatro
sementes por vaso. Aps a emergncia das plntulas,
foi realizado o desbaste, tendo-se mantido duas
plantas por vaso. Semanalmente, forneceu-se 300mL
de soluo nutritiva por vaso (Norris & TMannetje,
1964) e gua destilada esterilizada quando necessrio.
Para o tratamento nitrogenado, aplicaram-se 200mg de
NH4NO3 por vaso, por semana. Acoleta foi realizada
25dias aps a emergncia das plantas (DAE), tendo-se
avaliado a massa de matria seca da parte area, alm
do nmero e da massa de ndulos secos. Asecagem
dos ndulos e da parte area foi realizada em estufa, a
65C, por cinco dias.
Entre julho e setembro de 2010, foram conduzidos
dois experimentos em condio de campo, em rea
de Cerrado, no Campo Experimental gua Boa, da
Embrapa Roraima, em Boa Vista, RR (6039'54"W e
0215'00"N). Um dos experimentos foi implantado em

rea de primeiro cultivo, que havia sido aberta cerca de

90 dias antes do plantio, quando recebeu 1.500kgha1
de calcrio dolomtico (PRNT 80%), 500 kg ha1 de
superfosfato simples e 50kgha1 de adubo formulado
contendo micronutrientes (FTE BR12). O outro
experimento foi implantado em rea cultivada por
vrios anos com milho, soja e feijocaupi. Osdados
de fertilidade dos solos e a precipitao pluvial do
perodo experimental esto apresentados na Tabela2.
Os experimentos foram implantados de acordo com
as recomendaes para a cultura, tendo-se utilizado
parcelas de 4,5x5,0 m, com dez linhas de plantio e
rea til de 6m2. Aadubao de plantio de ambos os
experimentos consistiu de 80kgha1 de P2O5, na forma
de superfosfato simples, e de 50kgha1 de K2O na forma
de cloreto de potssio. Osfertilizantes foram distribudos
com semeadoura mecnica nas linhas de plantio.
Os experimentos foram conduzidos em arranjo
fatorial 2x5+1, com quatro repeties, em delineamento
de blocos ao acaso. Osfatores considerados foram:
inoculao com a estirpe BR3262 e tratamento sem
inoculao; quatro fungicidas (Tabela1) e controle sem
fungicidas; e tratamento adicional com aplicao de N
mineral (50kgha1 de N, na forma de ureia), parcelada
50% no plantio e 50% em cobertura, aos 25 dias da
emergncia. Aestirpe BR3262 foi selecionada pelos
resultados obtidos em casa de vegetao, em relao
compatibilidade aos fungicidas, e por j ter sido
avaliada, nessa cultura, nas condies de Roraima.
Para cada tratamento, 500g de sementes de
feijocaupi (cultivar BRS Guariba) foram dispostos
em sacos de polietileno, onde receberam aplicao
de 2 mL de soluo aucarada 10%, aplicao dos
fungicidas na dosagem recomendada para a cultura
da soja (Tabela1) e posterior inoculao de cerca de
600mil UFC por semente, por meio de inoculante
em veculo turfoso. Asemeadura foi realizada aps a
inoculao das sementes, com a distribuio manual de
oito a dez sementes por metro.

Tabela2. Atributos qumicos, textura do solo e precipitao pluvial no Campo Experimental gua Boa da Embrapa Roraima,
no Municpio de Boa Vista, RR(1).
reas
pH H2O
Primeiro cultivo
Cultivada
(1)

5,4
5,6

Atributos qumicos
Al
K
Ca
Mg
--------(cmolc dm3)-------
0,0
0,03
0,9
0,30
0,0
0,08
1,4
0,29

Anlises de acordo Claessen (1997).

Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013

DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

MO
(g dm3)
10,8
11,7

P
(mg dm3)
26,2
38,1

Textura
Areia
Silte
Argila
----(gkg1)---
840
10
150
800
30
170

Precipitao
Jul.
Ago.
Set.
----(mm)-----
375,3

308,5

200,0

Compatibilidade do tratamento de sementes de feijocaupi com fungicidas e inoculao

As variveis avaliadas nos experimentos foram:

nmero de ndulos, massa de ndulos secos e
massa de matria seca da parte area, aos 35DAE,
e a produtividade de gros na colheita, tendo-se
considerado umidade de 13%.
Os dados obtidos foram submetidos analise de
varincia pelo teste F, a 5% de probabilidade, e as
mdias foram comparadas pelo teste de Tukey ou
pelo teste t de Student, com uso do programa Sisvar
v.5.3 (Ufla). Osdados de campo foram submetidos a
duas anlises de varincia: uma considerou o arranjo
fatorial sem o tratamento com nitrognio, e a outra
desconsiderou o arranjo fatorial e considerou todos os
tratamentos independentes.

Resultados e Discusso
A recuperao de clulas de rizbios das sementes
de feijocaupi foi da ordem de 4,7 a 5,3x105 UFC
por semente, para todos os tratamentos, e no foram
observadas diferenas entre as estirpes inoculantes.
Portanto, quando aplicadas cerca de 6,0x105 clulas
de rizbios por semente, a recuperao de clulas foi
aproximadamente 20% menor que a dose aplicada,
independentemente da estirpe e do tratamento com
fungicida.
Na mdia geral, no houve efeito dos ingredientes
ativos (i.a.) dos fungicidas sobre a concentrao de
clulas recuperadas de nenhuma das estirpes avaliadas
em laboratrio (Figura1), com exceo do fludioxonil,
que proporcionou maior recuperao de clulas
por sementes, comparativamente ao controle. Este
resultado indica que os fungicidas no apresentaram
toxicidade s clulas dos rizbios, diferentemente do
que ocorre com algumas das bactrias recomendadas
para a cultura da soja (Bueno etal., 2003). Trabalhos
com essa cultura, no Brasil, no entanto, mostram
que fungicidas base de thiram, carbendazim e
carboxin + carbendazim reduzem, em cerca de 10%, a
multiplicao de Bradyrhizobium, em meio de cultivo,
mas tendem a no afetar a nodulao das plantas em
casa de vegetao (Bueno etal., 2003; Pereira etal.,
2010b).
Os efeitos dos fungicidas sobre as bactrias que
compem inoculantes so variveis, e dependem da
estirpe e no necessariamente da espcie bacteriana.
Dessa forma, para o thiram, por exemplo, j foi
verificado tanto efeito deletrio quanto incuo a

83

estirpes de B. japonicum (Andrs et al., 1998; Zilli

et al., 2009b). No entanto, a ausncia de toxicidade
dos fungicidas, em laboratrio, s estirpes atualmente
recomendadas para o feijocaupi difere dos resultados
mais comuns para a cultura da soja.
No experimento conduzido em casa de vegetao,
no houve diferena no nmero de ndulos produzidos
pelas estirpes avaliadas, e a mdia geral variou entre
58 e 73 por planta (Tabela3). Contudo, constatou-se
maior massa de ndulos no tratamento com a estirpe
BR3267 do que no tratamento com a UFLA384, que
no diferiu das demais estirpes. Emrelao presena
dos fungicidas, no foi observada reduo no nmero
nem na massa de ndulos. Tampouco houve efeito
significativo da interao entre os fatores, para essas
variveis.
Nmero de ndulos superior a 15 e massa de ndulos
superior a 100mg por planta tm sido considerados
como suficientes para garantir o desenvolvimento
adequado de plantas de soja, feijocomum e mesmo
feijocaupi (Hungria etal., 2007; Cardoso etal.,
2009; Melo & Zilli, 2009). Isso indica que os dados
de nodulao obtidos esto de acordo com os de
laboratrio, onde no houve efeito negativo dos
fungicidas sobre a sobrevivncia e a capacidade de
nodulao das estirpes BR3262, BR3267, INPA311B
e UFLA384.
Ao se considerar apenas os tratamentos sem a
aplicao de fungicidas, a massa de matria seca da

Figura1. Nmero de clulas de rizbio recuperadas

das sementes de feijocaupi aps 2 horas do tratamento
com fungicidas e da inoculao com rizbios. O nmero
de clulas compreende a mdia entre as quatro estirpes
inoculantes (BR 3262, BR 3267, INPA311B e UFLA384).
Mdias seguidas de letras iguais no diferem pelo teste de
Tukey, a 5% de probabilidade.
Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013
DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

84

M.L. da Silva Neto et al.

parte area foi maior para o tratamento nitrogenado,

seguido dos tratamentos inoculados, que foram
estatisticamente iguais, e do controle sem inoculao e
sem nitrognio, que foi inferior a todos os tratamentos
(Tabela3). Isso indica que, na ausncia de fungicidas,
todas as estirpes teriam o mesmo potencial para a
FBN. Noentanto, como houve interao significativa
entre as estirpes e os fungicidas, a produo de matria
seca variou conforme o fungicida aplicado, embora
no tenha havido efeito sobre a massa e o nmero de
ndulos das diferentes estirpes, o que sugere a atuao
de outro mecanismo de ao dos fungicidas sobre o
acmulo de massa seca das plantas.
Nos tratamentos nitrogenados, observou-se
que, na presena dos fungicidas com carbendazim
na formulao, houve restrio significativa ao
desenvolvimento das plantas, da ordem de 40%,
comparativamente aos tratamentos sem fungicidas
(Tabela3). Ofungicida carbendazim apresenta modo
de atuao sistmica e pode interferir negativamente

no desenvolvimento e no acmulo de N em plantas

de fumo que tenham recebido a aplicao foliar do
fungicida (Garcia etal., 2002).
Nos experimentos de campo, constatou-se que,
mesmo no tratamento no inoculado e sem fungicida,
houve a formao de, pelo menos, 13ndulos por
planta, tanto na rea j cultivada quanto na rea de
primeiro cultivo (Tabela4), o que indica que havia uma
populao de rizbios estabelecida em ambas as reas.
Contudo, apesar da alta populao de rizbios no solo,
a estirpe BR 3262, utilizada no inoculante, promoveu
incremento significativo do nmero de ndulos, na
ordem de 60%, na rea de primeiro cultivo, mas no na
rea j cultivada (Tabelas 4 e 5). Esta estirpe j havia sido
indicada como eficiente na formao de ndulos para os
solos de cerrado de Roraima (Melo & Zilli, 2009).
Para a massa de ndulos, entretanto, no foram
observados aumentos significativos da nodulao, em
razo da inoculao, em nenhum dos plantios, e a massa
nodular mdia foi de cerca de 100mg por planta, na

Tabela3. Nmero de ndulos, massa de ndulos secos e massa de matria seca da parte area de plantas de feijocaupi, de
acordo com a inoculao de estirpes de Bradyrhizobium em sementes de feijocaupi tratadas com fungicidas, sob adubao
nitrogenada ou no, no experimento de casa de vegetao(1).
Estirpe

Carbendazim + thiram

BR 3262
BR 3267
INPA311B
UFLA384
Nitrogenado(2)
Controle(3)
CV (%)

81Aa
77Aa
65Aa
41Aa
0Ab
0Ab

BR 3262
BR 3267
INPA311B
UFLA384
Nitrogenado
Controle
CV (%)

320Aa
400Aa
270Aa
270Aa
0Ab
0Ab

BR 3262
BR 3267
INPA311B
UFLA384
Nitrogenado
Controle
CV (%)

2,6Aa
2,4ABab
1,6BCb
1,7ABCa
1,8Abc
0,9Ca

Carbendazim

Carboxin + thiram
Fludioxonil
Nmero de ndulos por planta
56Aa
86Aa
65Aa
82Aa
79Aa
46Aa
73Aa
83Aa
52Aa
63Aa
81Aa
41Aa
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
30,45
Massa de ndulos secos (mg por planta)
290Aa
310Aa
250Aa
250Aa
390Aa
250Aa
310Aa
320Aa
250Aa
160Aa
260Aa
240Aa
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
0Ab
40,52
Massa de matria seca da parte area (g por planta)
2,6Aa
2,9Ba
2,5ABa
2,2ABab
2,7Ba
1,8BCb
2,0ABab
2,6Ba
1,6BCb
1,3Ca
1,6BCa
2,1Ba
1,5BCc
4,5Aa
3,1Ab
0,9Ca
1,1Ca
1,4Ca
19,04

Sem fungicida

Mdia

76Aa
62Aa
57Aa
63Aa
0Ab
0Ab

73A
69A
66A
58A
0B
0B

280Aa
340Aa
270Aa
280Aa
0Ab
0Ab

290AB
326A
284AB
242B
0C
0C

2,3Ba
2,6Bab
2,1Bab
2,2Ba
3,9Aab
0,8Ca

2,6AB
2,3BC
1,9CD
1,8D
2,9A
1,0E

Mdias seguidas de letras iguais, maisculas nas colunas e minsculas nas linhas, para cada varivel, no diferem pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade. Mdia geral comparada apenas na coluna. (2)Tratamento nitrogenado, aplicao de 50kgha1 de N, na forma de ureia, parcelada 50% no plantio e 50%
em cobertura aos 25 dias da emergncia. (3)Controle, no inoculado e sem adio de nitrognio.

(1)

Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013

DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

Compatibilidade do tratamento de sementes de feijocaupi com fungicidas e inoculao

85

rea de primeiro cultivo, e acima de 200mg na rea j

cultivada, ambas consideradas adequadas para suprir a
necessidade de N da planta (Cardoso etal., 2009; Melo
& Zilli, 2009).
No foi verificado efeito dos fungicidas na nodulao,
nos tratamentos no inoculados, em nenhuma das
reas, o que indica que no houve interferncia
sobre a populao de rizbios estabelecida no solo.
Porm, quando os tratamentos receberam inoculantes,
observou-se que o nmero de ndulos diminuiu
significativamente na presena de fludioxonil e de
carbendazim, na rea de primeiro cultivo, sem efeito
na massa de ndulos (Tabela4). Para o carbendazim,
efeitos negativos foram relatados para estirpes
utilizadas em soja (Campo et al., 2009). Entretanto,
deve-se considerar que, no presente trabalho, o nmero
de ndulos foi de, pelo menos, 15porplanta, o que
uma nodulao satisfatria. Cabe ainda ressaltar que a
massa de ndulos, que no apresentou diferena entre
os fungicidas, e apresenta maior correlao com a FBN
do que o nmero de ndulos por planta (Cardoso etal.,
2009).
Na rea de primeiro cultivo, a inoculao com a
estirpe BR3262 contribuiu, de forma significativa, para
a produo de biomassa no tratamento sem fungicida
(Tabela4), o que confirma que esta estirpe eficiente
neste tipo de solo (Melo & Zilli, 2009). De forma

contrria, na rea com vrios cultivos anteriores, no

houve contribuio significativa (Tabela 5), o que
pode indicar que a populao de rizbios estabelecida
no solo e as condies de fertilidade deste (Tabela2)
tenham favorecido o desenvolvimento das plantas
(Ucha etal., 2009).
No houve efeito dos fungicidas na produo
de matria seca, em nenhuma das reas, para os
tratamentos inoculados, o que indica que a aplicao
dos fungicidas foi compatvel com a inoculao com a
estirpe BR3262. Essa tendncia tambm ocorreu para
os tratamentos no inoculados, exceto o tratamento com
fludioxonil na rea j cultivada, que causou reduo
significativa da biomassa, em comparao ao controle
sem fungicida (Tabela 5). Isso evidencia que, em
algumas situaes, este fungicida poderia interferir no
desenvolvimento das plantas do feijocaupi noduladas
espontaneamente por bactrias estabelecidas no solo;
porm, este efeito anulado pela inoculao.
Na colheita, obtiveram-se produtividades mdias
superiores a 1.500kgha1 na rea de primeiro cultivo.
O tratamento nitrogenado chegou a produzir mais
de 1.700kgha1, enquanto, na rea j cultivada, a
produtividade foi de cerca de 1.200kgha1 (Figura2
A e B). Para a rea de primeiro cultivo, esta
produtividade pode ser considerada alta, mas, no
caso da rea j cultivada, ficou abaixo do esperado,

Tabela4. Nmero de ndulos, massa de ndulos secos

e massa de matria seca da parte area de plantas de
feijocaupi, em sementes tratadas com fungicidas e que
receberam inoculao da BR 3262, no experimento realizado
em rea de primeiro cultivo(1).

Tabela5. Nmero de ndulos, massa de ndulos secos

e massa de matria seca da parte area de plantas de
feijocaupi, em sementes tratadas com fungicidas e que
receberam inoculao da BR 3262, no experimento em rea
submetida a cultivos sucessivos com culturas anuais(1).

Tratamento Carbendazim Carbendazim Carboxin Fludioxonil Sem

+ thiram
+ thiram
fungicida
Nmero de ndulos
Inoculado
25Aab
19Ab
25Aab
15Ab
35Aa
Controle
25Aa
25Aa
23Aa
26Aa
13Ba
CV (%)
47,60
Massa de ndulos secos (mg por planta)
Inoculado
120Aa
80Aa
80Aa
90Aa
94Aa
Controle
150Aa
90Aa
120Aa
80Aa
86Aa
CV (%)
57,20
Massa de matria seca da parte area (g por planta)
Inoculado
3,29Aa
2,29Ab
3,15Aab 3,05Aab 3,68Aab
Controle
2,13Ab
2,83Aab
3,07Aa
2,35Aab 2,26Bab
CV (%)
34,96
Mdias seguidas de letras iguais, maisculas nas colunas e minsculas
nas linhas, para uma mesma varivel, no diferem pelo teste t, a 5% de
probabilidade.

(1)

Tratamento Carbendazim Carbendazim Carboxin Fludioxonil Sem

+ thiram
+ thiram
fungicida
Nmero de ndulos
Inoculado
21Aa
20Aa
22Aa
23Aa
22Aa
Controle
24Aa
22Aa
23Aa
16Aa
24Aa
CV (%)
34,19
Massa de ndulos secos (mg por planta)
Inoculado
201,5Aa
242,6Aa
212Aa 226,8Aa 157,8Aa
Controle
211,8Aa
252,8Aa
214,5Aa 144,5Aa 240,8Aa
CV (%)
42,14
Massa de matria seca da parte area (g por planta)
Inoculado
3,7Aa
4,6Aa
4,5Aa
3,6Aa
4Aa
Controle
4,3Aab
45,3Aab
4,3Aab 3,5Ab
5,4Aa
CV (%)
21,39
Mdias seguidas de letras iguais, maisculas nas colunas e minsculas
nas linhas, para uma mesma varivel, no diferem pelo teste t, a 5% de
probabilidade.

(1)

Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013

DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

86

M.L. da Silva Neto et al.

embora seja muito maior que a produtividade mdia

da cultura na regio (Filgueiras etal., 2009; Melo
& Zilli, 2009). Provavelmente, a alta incidncia de
chuvas e a maior fertilidade do solo observada na rea
j cultivada (Tabela 2) tenham proporcionado maior
desenvolvimento vegetativo, que acabou interferindo
negativamente na florao e na reproduo das plantas
(Ucha etal., 2009).
A produtividade de gros foi semelhante entre
os tratamentos, tendo-se observado diferenas
apenas na rea de primeiro ano, onde o tratamento
nitrogenado apresentou valor maior que os tratamentos
com fludioxonil e que o tratamento no inoculado
e sem fungicida (Figura 2 A e B). Portanto, no
houve incrementos de produtividade decorrentes da
inoculao, nem efeitos negativos dos fungicidas sobre
a estirpe BR 3262. Especificamente, apesar de terem
ocorrido produtividades significativamente menores
para os tratamentos com fludioxonil, em comparao
ao tratamento nitrogenado, estas foram iguais nos
demais tratamentos (Figura 2 A), o que indica que,

possivelmente, houve restrio no suprimento de

N, de forma geral, entre os tratamentos, exceto para
o nitrogenado. provvel que outros fatores, como
a fertilidade do solo, no considerados no presente
trabalho, tenham interferido no processo de FBN
(Melo & Zilli, 2009).
Em razo da crescente contribuio da inoculao
do feijocaupi sobre a produtividade de gros, a
estirpe BR3262, assim como as demais indicadas para
a cultura, so consideradas eficientes na FBN (Melo
& Zilli, 2009; Gualter etal., 2011). Emexperimentos
anteriores, no Cerrado de Roraima, foram obtidos mais
de 2.000kgha1 de gros em plantas inoculadas com
a estirpe BR3262 (Zilli etal., 2009a). Contudo, uma
vez que o feijocaupi nodula com diversas espcies
de rizbios nativas de solos brasileiros, tambm
se observa, com frequncia, nodulao espontnea
capaz de suprir as demandas de nitrognio da cultura
(Martins etal., 2003; Zilli etal., 2006), como ocorreu
nos experimentos de campo, no presente trabalho.

Concluso
O tratamento de sementes de feijocaupi com
fungicidas base de carbendazim, carbendazim
+ thiram, carboxin + thiram compatvel com a
inoculao das estirpes BR3262, BR3267, INPA311B
e UFLA384, aplicadas em veculo turfoso.

Referncias
ANDRS J.A.; CORREA, N.S.; ROSAS, S.B. Survival and
symbiotic properties of Bradyrhizobium japonicum in the presence
of thiram: isolation of fungicide resistant strains. Biology and
Fertility of Soils, v.26, p.141145, 1998.
BRASIL. Ministrio da Agricultura, Pecuria e Abastecimento.
Instruo normativa n 13, de 24 de maro de 2011. Aprova as
normas sobre especificaes, garantias, registro, embalagem e
rotulagem dos inoculantes destinados agricultura, bem como as
relaes dos microorganismos autorizados e recomendados para
produo de inoculantes no Brasil. Dirio Oficial [da] Repblica
Federativa do Brasil, 25mar. 2011. Seo1, p.37.

Figura2. Rendimento de gros de feijocaupi, em

experimentos conduzidos no Cerrado de Roraima, aps
tratamento de sementes com diferentes fungicidas e
inoculao com a estirpe BR3262 ou adubao nitrogenada
com 50kgha1 de N, na forma de ureia. A, rea de primeiro
cultivo; B, rea com histrico de cultivo anterior, com
culturas anuais. Mdias seguidas de letras iguais, em cada
rea, no diferem pelo teste t, a 5% de probabilidade.
Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013
DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011

BUENO, C.J.; MEYER, M.C.; SOUZA, N.L. de. Efeito de

fungicidas na sobrevivncia de Bradyrhizobium japonicum (Semia
5019 e Semia 5079) e na nodulao da soja. Acta Scientiarum.
Agronomy, v.25, p.231235, 2003. DOI: 10.4025/actasciagron.
v25i1.2676.
CAMPO, R.J.; ARAUJO, R.S.; HUNGRIA, M. Nitrogen
fixation with the soybean crop in Brazil: compatibility between
seed treatment with fungicides and bradyrhizobial inoculants.
Symbiosis, v.48, p.154163, 2009. DOI: 10.1007/BF03179994.

Compatibilidade do tratamento de sementes de feijocaupi com fungicidas e inoculao

87

CARDOSO, J.D.; GOMES, D.F.; GOES, K.C.G.P.; FONSECA

JUNIOR, N. da S.; DORIGO JUNIOR, O.F.; HUNGRIA, M.;
ANDRADE, D.S. Relationship between total nodulation and
nodulation at the root crown of peanut, soybean and common bean
plants. Soil Biology and Biochemistry, v.41, p.17601763, 2009.
DOI: 10.1016/j.soilbio.2009.05.008.

MARTINS,L.M.V.; XAVIER, G.R.; RANGEL, F.W.; RIBEIRO,

J.R.A.; NEVES, M.C.P.; MORGADO, L.B.; RUMJANEK, N.G.
Contribution of biological nitrogen fixation to cowpea: a strategy
for improving grain yield in the SemiArid Region of Brazil.
Biology and Fertility of Soils, v.38, p.333339, 2003. DOI:
10.1007/s00374-003-0668-4.

CLAESSEN, M.E.C. (Org.). Manual de mtodos de anlise de

solo. Rio de Janeiro: EmbrapaCNPS, 1997. 212p.

MELO, S.R. de; ZILLI, J.. Fixao biolgica de nitrognio em

cultivares de feijocaupi recomendadas para o Estado de Roraima.
Pesquisa Agropecuria Brasileira, v.44, p.11771183, 2009.
DOI: 10.1590/S0100-204X2009000900016.

FERNANDES JNIOR, P.I.; SILVA JNIOR, E.B. da; SILVA

JNIOR, S. da; SANTOS, C.E.R. da S. e; OLIVEIRA, P.J.
de; RUMJANEK, N.G.; MARTINS, L.M.V.; XAVIER, G.R.
Performance of polymer compositions as carrier to cowpea rhizobial
inoculant formulations: survival of rhizobia in preinoculated seeds
and field efficiency. African Journal of Biotechnology, v.11,
p.29452951, 2012. DOI: 10.5897/AJB11.1885.
FILGUEIRAS, G.C.; SANTOS, M.A.S.; HOMMA, A.K.O.;
REBELLO, F.K.; CRAVO, M. DA S. Aspectos socioeconmicos.
In: ZILLI, J..; VILARINHO, A.A.; ALVES, J.M.A. A cultura
do feijocaupi na Amaznia Brasileira. Boa Vista: Embrapa
Roraima, 2009. p.185221.
CRAVO, M. da S.; SOUZA, B.D.L. de; CUNHA, F.D.R.;
CAVALCANTE, E. da S.; ALVES, J.M.A.; MARINHO, J.T. de S.;
VIEIRA JNIOR, J.R.; GONALVES, J.R.P.; FREITAS, A.C.R.
de; TOMAZETTI, M.A. Sistemas de cultivo. In: ZILLI, J..;
VILARINHO, A.A.; ALVES, J.M.A. A cultura do feijocaupi
na Amaznia brasileira. Boa Vista: Embrapa Roraima, 2009.
p.59104.
GARCIA,
P.C.;
RUIZ,
J.M.;
RIVERO,
R.M.;
LPEZLEFEBRE, L.R.; SNCHEZ, E.; ROMERO, L. Is the
application of carbendazim harmful to healthy plants? Evidence of
weak phytotoxicity in tobacco. Journal of Agricultural and Food
Chemistry, v.50, p.279273, 2002. DOI: 10.1021/jf010748g.

NORRIS, D.O.; TMANNETJE, L. The symbiotic specialization

of African Trifolium spp. in relation to their taxonomy and their
agronomic use. East Africa Agriculture and Forest Journal,
v.29, p.214235, 1964.
PEREIRA, C.E.; MOREIRA, F.M.D. de S.; OLIVEIRA, J.A.;
CALDEIRA, C.M. Compatibility among fungicide treatments
on soybean seeds through film coating and inoculation with
Bradyrhizobium strains. Acta Scientiarum. Agronomy, v.32,
p.585589, 2010a. DOI: 10.4025/actasciagron.v32i4.5756.
PEREIRA, C.E.; OLIVEIRA, J.A.; CALDEIRA, C.M.;
BOTELHO, F.J.E. Efeito do tratamento das sementes de soja com
fungicidas e perodo de armazenamento na resposta da planta
inoculada com Bradyrhizobium. Agro@mbiente Online, v.4,
p.6266, 2010b.
UCHA, S.C.P.; ALVES, J.M.A.; CRAVO, M.S.; SILVA, A.J.;
MELO, V.F. FERREIRA, G.B.; FERREIRA, M.M.M. Fertilidade
do solo. In: ZILLI, J..; VILARINHO, A.A.; ALVES, J.M.A.
Acultura do feijocaupi na Amaznia Brasileira. Boa Vista:
Embrapa Roraima, 2009. p.131183.
VINCENT, J.M. Amanual for the practical study of rootnodule
bacteria. Oxford: Blackkwell Scientific, 1970. 164p.

GUALTER, R.M.R.; BODDEY, R.M.; RUMJANEK, N.G.;

FREITAS, A.C.R. de; XAVIER, G.R. Eficincia agronmica
de estirpes de rizbio em feijocaupi cultivado na regio da
PrAmaznia maranhense. Pesquisa Agropecuria Brasileira,
v.46, p.303308, 2011. DOI: 10.1590/S0100204X2011000300011.

ZILLI, J..; MARSON, L.C.; MARSON, B.F.; RUMJANEK,

N.G.; XAVIER, G.R. Contribuio de estirpes de rizbio para o
desenvolvimento e produtividade de gros de feijocaupi em
Roraima. Acta Amazonica, v.39, p.749758, 2009a. DOI: 10.1590/
S0044-59672009000400003.

HUNGRIA, M.; CAMPO, R.J.; MENDES, I.C. Aimportncia

do processo de fixao biolgica de nitrognio para a cultura
da soja: componente essencial para a competitividade do produto
brasileiro. Londrina: Embrapa Soja, 2007. 80p. (Embrapa Soja.
Documentos, 283).

ZILLI, J..; RIBEIRO, K.G.; CAMPO, R.J.; HUNGRIA, M.

Influence of fungicide seed treatment on soybean nodulation
and grain yield. Revista Brasileira de Cincia do Solo, v.33,
p.917923, 2009b. DOI: 10.1590/S0100-06832009000400016.

LACERDA, A.M.; MOREIRA, F.M. de S.; ANDRADE, M.J.B.

de; SOARES, A.L. de L. Efeito de estirpes de rizbio sobre a
nodulao e produtividade do feijocaupi. Revista Ceres, v.51,
p.7682, 2004.

ZILLI, J..; VALICHESKI, R.R.; RUMJANEK, N.G.;

SIMESARAJO, J.L.; FREIRE FILHO, F.R.; NEVES, M.C.P.
Eficincia simbitica de estirpes de Bradyrhizobium isoladas de
solo do Cerrado em caupi. Pesquisa Agropecuria Brasileira,
v.41, p.811818, 2006. DOI: 10.1590/S0100-204X2006000500013.

Recebido em 3 de setembro de 2012 e aprovado em 7 de janeiro de 2013

Pesq. agropec. bras., Braslia, v.48, n.1, p.80-87, jan. 2013

DOI: 10.1590/S0100-204X2013000100011