Você está na página 1de 20

REVISO / REVIEW

Virides e Virusides: Relquias do Mundo de RNA


Marcelo Eiras1, Jose Antonio Dars2, Ricardo Flores2 & Elliot W. Kitajima3
1
Centro de Pesquisa e Desenvolvimento de Sanidade Vegetal, Instituto Biolgico, Av. Conselheiro Rodrigues Alves, 1252,
&(36mR3DXOR63%UDVLOHPDLOHLUDV#ELRORJLFRVSJRYEU2Instituto de Biologia Molecular y Celular de
3ODQWDV8QLYHUVLGDG3ROLWpFQLFDGH9DOHQFLD&6,&$YGHORV1DUDQMRV9DOHQFLD(VSDxD3Ncleo de Microscopia
Eletrnica, ESALQ, Universidade de So Paulo, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brazil

(Aceito para a publicao em 10/05/2006)

Autor para correspondncia: Marcelo Eiras

EIRAS, M., DARS, J.A., FLORES, R. & KITAJIMA, E.W. Virides e virusides: relquias do mundo de RNA.
Fitopatologia Brasileira 31:229-246. 2006.

RESUMO
At meados do sculo XX, os vrus eram considerados os representantes mais simples da escala biolgica. A
descoberta dos RNAs satlites e dos virides por volta de 1970 foi surpreendente, pois comprovou-se a existncia de
uma nova classe de molculas auto-replicativas ainda mais simples, denominada agentes sub-virais. H indcios de que os
virides e virusides (que formam uma classe de RNAs satlites), teriam feito parte do Mundo de RNA (que precedeu o
mundo atual baseado no DNA e protenas), podendo ser considerados fsseis moleculares dessa era antiga. A simplicidade
desses agentes sub-virais e o fato de que a molcula de RNA deve interagir diretamente com fatores do hospedeiro para o
desenvolvimento do seu ciclo infeccioso colocam esses patgenos como um modelo para o estudo de processos metablicos
celulares. Nos ltimos anos, tem-se observado um volume grande de publicaes visando elucidar aspectos da interao
viride/hospedeiro, como os mecanismos da patognese, movimento dos virides nas plantas hospedeiras, silenciamento
gnico e atividades das ribozimas. Mudanas recentes ocorridas na taxonomia desses patgenos com a criao de famlias,
JrQHURVHHVSpFLHVDOpPGDGHVFREHUWDGHQRYRVYLUyLGHVWDPEpPWrPVLGRYHULFDGDV$SUHVHQWHUHYLVmRYLVDDWXDOL]DUR
OHLWRUTXDQWRDRVUHFHQWHVDYDQoRVQDVSHVTXLVDVFRPYLUyLGHVSULQFLSDOPHQWHQDWD[RQRPLDORJHQLDHHPYiULRVDVSHFWRV
moleculares da interao viride/hospedeiro. Esto includas tambm algumas caractersticas dos virusides e sua relao
evolutiva com os virides.
Palavras-chave adicionais: Interao patgeno/hospedeiro, silenciamento gnico, evoluo, ribozima, RNA
satlite, patognese, taxonomia, TXDVLVSHFLHV

ABSTRACT
Viroids and virusoids: relics of the RNA world
By the middle of the last century, viruses were considered as the simplest biological entities. The discovery of
satellite RNAs and viroids by 1970 was surprising because it revealed the existence of a novel class of self-replicating
molecules even simpler, named subviral agents. There are evidences that viroids and virusoids (a class of satellite RNAs)
were part of the so-called RNA world (that preceded our present world based on DNA and proteins) and for this reason
they can be considered as molecular fossils of this ancient period. The simplicity of these subviral agents and the fact that
the RNA molecule must interact directly with host factors for completing their infective cycle make these pathogens a
model for the study of cellular processes. In the last years, a large number of publications have widened our knowledge of
the viroid-host interactions, including pathogenesis mechanisms, movement through the host, gene silencing and ribozyme
activity. Recent changes have been introduced in the taxonomy of these pathogens, with the creation of families, genera
and species, and new viroids have also been found. The purpose of this review is to present the reader with these recent
advances in viroid research, mainly on taxonomy, phylogeny and in molecular aspects of the viroid-host interaction. Some
characteristics of virusoids and their evolutionary relationship with viroids are also included.
Additional keywords: plant pathogen interaction, gene silencing, evolution, rybozime, satellite RNA, taxonomy,
TXDVLVSHFLHV

INTRODUO )ORUHV+XOO+DGLGLHWDO7DEOHU
7VDJULV)ORUHVHWDO., 2005a, b) abordando os mais
Mais de 30 anos se passaram desde a descoberta diversos aspectos desses patgenos. No Brasil, Fonseca &
GRV YLUyLGHV FRPR DJHQWHV WRSDWRJrQLFRV 'LHQHU   Boiteux (1997) publicaram uma minuciosa reviso sobre
Desde ento, uma srie de livros, captulos de livro e virides em que relacionaram aspectos da biologia, histria,
UHYLV}HVIRUDPSXEOLFDGRV 'LHQHU)ORUHVHWDO., PpWRGRV GH GHWHFomR H SXULFDomR RULJHP VLQWRPDV YLDV

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 229


M. Eiras HWDO

de transmisso e estratgias de controle. Posteriormente, a similaridade de seqncia de nucleotdeos superior a


porm, pouco se avanou nas pesquisas com virides no 90%, consideram-se variantes de um mesmo viride (Flores
Brasil. Bartolini & Salazar (2003) destacam que os virides HW DO., 2005b). Alm disso, pelo menos uma propriedade
ainda no receberam a ateno devida nos pases da Amrica biolgica diferencial deve ser considerada, como crculo
do Sul. Ao contrrio, na literatura mundial tem se observado de hospedeiros, modo de transmisso e o fenmeno de
nos ltimos anos um volume grande de publicaes, proteo cruzada. Ressalte-se que, das 28 espcies de
principalmente visando elucidar aspectos da interao virides aceitas pelo Comit Internacional de Taxonomia
viride/hospedeiro como os mecanismos da replicao, de Vrus (ICTV), 25 pertencem famlia 3RVSLYLURLGDH.
patognese, movimento, silenciamento gnico e ao de Estas apresentam em comum a CCR, estrutura secundria
ribozimas (contidas em alguns deles) LQ YLYR e LQ YLWUR. em forma de bastonete ou quase-bastonete e a ausncia
&RPDWD[RQRPLDPRGHUQDRVYLUyLGHVVmRFODVVLFDGRVHP de estruturas ribozimticas de cabea-de-martelo, alm
famlias, gneros e espcies, de acordo com caractersticas de replicarem-se no ncleo seguindo um mecanismo de
biolgicas e moleculares (Flores HWDO., 2005b). Alm disso, crculo rolante assimtrico. Os trs membros da famlia
YLUyLGHVWrPVLGRGHVFULWRVHLGHQWLFDGRVHPQRYRVSDtVHVH $YVXQYLURLGDH apresentam como caracterstica principal
regies do Mundo (Singh HWDO., 2003b). os elementos estruturais tpicos das ribozimas cabea-de-
Esta reviso visa atualizar o leitor nestes aspectos. martelo, no possuem CCR e se replicam nos cloroplastos
Esto includas tambm algumas caractersticas dos seguindo um mecanismo de crculo rolante simtrico (Flores
virusides, RNAs satlites circulares do tipo viride (YLURLG HW DO., 2005b). Recentemente, a espcie (JJSODQW ODWHQW
OLNH VDWHOOLWH 51$V, VL-satRNAs) que so encapsidados YLURLG(ELVd) foi proposta como candidata a espcie-tipo de
por um vrus auxiliar. Apresentam algumas caractersticas um novo gnero, (ODYLURLG, da famlia $YVXQYLURLGDH (Fadda
comuns aos virides, porm diferem na seqncia, funo HWDO., 2003a). Uma compilao das seqncias de virides
H ELRORJLD 6\PRQV  5DQGOHV  0D\R HW DO., 2000). incluindo as variantes e seus respectivos nmeros de acesso
Aspectos relacionados origem, evoluo, biologia, esto disponveis em banco de dados (Pelchat HWDO., 2003).
FODVVLFDomR H FDUDFWHUtVWLFDV HP FRPXP DRV YLUyLGHV VmR
tambm apresentados e discutidos. PROPRIEDADES DOS VIRIDES

CLASSIFICAO ATUAL DOS VIRIDES Caractersticas gerais


Os virides constituem os menores e mais simples
A taxonomia moderna dos virides (Flores HW WRSDWyJHQRV FRQKHFLGRV 'LHQHU   FLWD RV YLUyLGHV
DO., 2005b) divide estes patgenos em duas famlias: como parasitas moleculares no limiar da vida, pois consistem
Avsunviroidae, que contempla os virides auto-catalticos, GH XPD PROpFXOD GH 51$ WD VLPSOHV FLUFXODU FRP IRUWH
com dois gneros: $YVXQYLURLG (espcie-tipo $YRFDGR estrutura secundria e desprovidos de protenas. Estes
VXQEORWFK YLURLG, ASBVd) e 3HODPRYLURLG (espcie-tipo patgenos apresentam genomas com tamanho que varia
3HDFK ODWHQW PRVDLF YLURLG 3/09G  H Pospiviroidae, HQWUH  H  QXFOHRWtGHRV H QmR FRGLFDP SURWHtQDV
com os gneros 3RVSLYLURLG (espcie-tipo 3RWDWR VSLQGOH sendo totalmente dependentes da clula hospedeira para
WXEHU YLURLG, PSTVd), +RVWXYLURLG (espcie-tipo +RS sua replicao (Diener, 1996). A molcula de RNA dos
VWXQW YLURLG, HSVd), &RFDGYLURLG (espcie-tipo &RFRQXW virides da famlia 3RVSLYLURLGDH apresenta cinco domnios
FDGDQJFDGDQJ YLURLG, CCCVd), $SVFDYLURLG (espcie- (Figura 1) denominados: Domnio C TXHFRQWpPD&&5
tipo $SSOHVFDUVNLQYLURLG, ASSVd) e &ROHYLURLG (espcie- Domnio P Relacionado patogenicidade e expresso dos
tipo &ROHXV EOXPHL YLURLG, CbVd). Os nomes dos gneros sintomas em alguns virides, alm de conter uma regio
derivam da espcie tipo (3RVSLYLURLG de 3RWDWR VSLndle ULFD HP SXULQDV Domnio V Com maior variabilidade
WXEHU YLURLG) e o das famlias do gnero-tipo. Os gneros HQWUH YLUyLGHV TXH DSUHVHQWDP HOHYDGD VLPLODULGDGH
distinguem-se, na famlia 3RVSLYLURLGDH, de acordo com o Domnios TL (que contm os motivos TCR ou TCH) e
tipo de regio central conservada (central conserved region, TR Localizados nas extremidades esquerda e direita da
CCR) e a presena de motivos (PRWLIV) denominados molcula, respectivamente, e provavelmente relacionados
regio terminal conservada (terminal conserved region, com recombinao e replicao dos virides (Keese &
TCR) e forquilha terminal conservada (terminal conserved 6\PRQV  6DQR  ,VKLJXUR  6WHJHU  5LHVQHU
hairpin, TCH). Os dois gneros da famlia $YVXQYLURLGDH 2003).
distinguem-se em funo da composio de bases, estrutura O primeiro viride (3RWDWR VSLQGOH WXEHU YLURLG,
VHFXQGiULD EDVWRQHWH RX UDPLFDGD  H PRUIRORJLD GD 3679G IRLLGHQWLFDGRHFDUDFWHUL]DGRSRU'LHQHU  
estrutura ribozimtica de cabea-de-martelo (KDPPHUKHDG). e seqenciado por Gross HW DO. (1978). Desde ento,
Atualmente so aceitas 28 espcies e 8 possveis novos diversos virides tm sido relatados em diversas espcies
YLUyLGHVDLQGDQmRFODVVLFDGRVGHQWURGRVJrQHURVFLWDGRV de plantas cultivadas, como o viride da exocorte dos citros
acima (Tabela 1). Os critrios para a discriminao das (&LWUXVH[RFRUWLVYLURLG, CEVd), do nanismo do crisntemo
espcies de virides consideram a similaridade de seqncia (&KU\VDQWKHPXPVWXQWYLURLG, CSVd), do cadang-cadang
menor que 90%, que caracterizam virides distintos. Quando do coqueiro (CCCVd), do nanismo do lpulo (HSVd), do

230 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

TABELA 1 &ODVVLFDomRGRVYLUyLGHVHPIDPtOLDVJrQHURVHHVSpFLHVHRVUHVSHFWLYRVDFU{QLPRVGHDFRUGRFRP
o Comit Internacional de Taxonomia de Vrus (ICTV) (FloresHWDO., 2005b). As espcies-tipo de cada gnero esto
sublinhadas

        

  
   
 
 
      
 

   
   
     
  
  
   
   
  
    
   
  
 
 
     
 
     
    

   
   
  
   
  
   
    ! 
 
   
 

 "  # 
  
"
   
   
"     
 
  
    
 
     
 
$     # 
      
$     # 
%     
      #  
  
       
 !  
 
     
% !     
     
& !     
 

 "
    
  
 
      
  
       
"    

  ##$%&'( %&()'( *+    
1
Gnero e espcie-tipo candidatos dentro da famlia $YVXQYLURLGDH (Fadda HWDO., 2003a).

mosaico latente do pessegueiro (PLMVd), entre outros. dos virides est representada na Tabela 2, incluindo os
1R %UDVLO Mi IRUDP LGHQWLFDGRV H FDUDFWHUL]DGRV virides que j foram detectados no Brasil, tanto ocorrendo
o CSVd, o CEVd e o CbVd, ocorrendo naturalmente naturalmente como interceptados no sistema de quarentena
em plantas de crisntemo ('HQGUDQWKHPD JUDQGLRUXP (Singh HWDOD%DUWROLQL 6DOD]DU 
Ramat.) S. Kitamura, &LWUXV VS. e Coleus [6ROHQRVWHPRQ Os sintomas induzidos pelos virides nas plantas
VFXWHOODULRLGHV (L.) Codd] respectivamente, alm do +RS KRVSHGHLUDVVmRVHPHOKDQWHVDRVLQGX]LGRVSHORVWRYtUXVR
ODWHQW YLURLG (HLVd) e do PSTVd, ambos detectados em TXHGLFXOWDRGLDJQyVWLFR'HIDWRSDUDXPDVpULHGHGRHQoDV
material isolado em quarentena (Batista HWDO)RQVHFD inicialmente consideradas de etiologia viral, comprovou-se
HWDO., 1990, 1993). Barbosa HWDO. (2000) e Rodrigues HWDO. posteriormente que o agente causal era um viride e no
(1999) detectaram o CEVd em pomares de lima Tahiti vrus. Os sintomas foliares incluem malformaes, epinastia,
(&LWUXVDXUDQWLIROLD Swingle) na Bahia e virides associados rugosidade e manchas necrticas e/ou clorticas. Causam
a exocorte em laranjeiras (&LWUXVVLQHQVLV Osbeck) no Estado no caule de plantas lenhosas o encurtamento dos entrens,
de Sergipe, respectivamente. Targon HWDO. (2003) detectaram descoloraes, caneluras e necrose. Finalmente, nos frutos
por meio de sondas no-radioativas o CEVd, o &LWUXVYLURLG e rgos de reserva causam deformaes, descoloraes e
II (CVd-II) (variante do HSVd) e o &LWUXVYLURLG,,,(CVd-III) necrose (Hadidi HW DO., 2003). Plantas de citros infectadas
em pomares de citros no Estado de So Paulo. CEVd e HSVd com um complexo de virides exibiram sintomas similares a
tambm foram detectados em videiras (9LWLV YLQLIHUD L.) exocorte na ausncia do CEVd, o que evidencia a importncia
provenientes do Rio Grande do Sul por meio de eletroforese da caracterizao prvia do(s) patgeno(s) implicado(s) no
em gel de poliacrilamida e hibridizao dot-blot (Fonseca desenvolvimento da doena (Ito HWDO., 2002).
 .XKQ   H UHFHQWHPHQWH LGHQWLFDGRV YLD 573&5 Como no caso dos vrus, o estudo dos virides
e seqenciados (Eiras HWDO., 2004). A distribuio mundial progrediu intensamente, quando foram descobertos

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 231


M. Eiras HWDO

FIG. 1 A. Estrutura do PSTVd, membro tipo da famlia 3RVSLYLURLGDH, apresentando os cinco domnios denominados: Domnio C que
FRQWpP D 5HJLmR &HQWUDO &RQVHUYDGD &&5 FHQWUDO FRQVHUYHG UHJLRQ  GHOLPLWDGD SRU HVWUHODV QHVWH GRPtQLR WDPEpP VH GHVWDFD D
presena do ORRSE, elemento de estrutura terciria caracterizado em PSTVd que apresenta homologia com rRNA 5S de eucariontes.
Nas caixas negras, esto representados os nucleotdeos das seqncias invertidas responsveis pela formao do grampo (hairpin  ,
'RPtQLR3UHODFLRQDGRjSDWRJHQLFLGDGH'RPtQLR9RQGHVHORFDOL]DDPDLRUYDULDELOLGDGHHQWUHYLUyLGHVTXHDSUHVHQWDPHOHYDGD
VLPLODULGDGH'RPtQLRV7/H75ORFDOL]DGRVQDVH[WUHPLGDGHVHVTXHUGDHGLUHLWDGDPROpFXODUHVSHFWLYDPHQWH(VWmRLQGLFDGDVWDPEpP
as seqncias TCH (terminal conserved hairpin), presente nos gneros +RVWXYLURLG e &RFDGYLURLG e TCR (terminal conserved region),
presente em 3RVSLYLURLG, $SVFDYLURLG e em dois membros do gnero &ROHYLURLG. B. Estrutura secundria do ASBVd, membro tipo da famlia
$YVXQYLURLGDHDSUHVHQWDQGRFRQIRUPDoDRGH TXDVH EDVWRQHWHC.(VWUXWXUDVHFXQGiULDUDPLFDGDGR3/09GHVSpFLHWLSRGRJrQHUR
3HODPRYLURLG, famlia $YVXQYLURLGDH. Nas estruturas secundrias do ASBVd e PLMVd destacam-se em caixas os resduos conservados
na maioria das ribozimas cabea-de-martelo descritas na natureza (caixas cheias e vazias para as polaridades positiva e negativa,
UHVSHFWLYDPHQWH $VEDQGHLUDVGHOLPLWDPDUHJLmRGDHVWUXWXUDGDVULER]LPDVGHFDEHoDGHPDUWHORHDVHFKDVDSRQWDPSDUDRVVtWLRVGH
auto-corte das molculas. As linhas descontnuas correspondem interao do tipo kissing-loop.

hospedeiros herbceos, a exemplo do tomateiro (/\FRSHUVLFRQ A via principal de difuso de alguns virides,
HVFXOHQWXP Mill.) para o PSTVd e de *\QXUD DXUDQWLDFD sobretudo aqueles que afetam plantas lenhosas de interesse
DC. para o CEVd, que so fceis de cultivar, desenvolvem econmico, tem sido o intercmbio internacional de
VLQWRPDVHVSHFtFRVHPSRXFRWHPSRHSURSLFLDPHOHYDGD material propagativo infectado. Os virides so facilmente
concentrao do patgeno. Contudo, nem sempre tm sido transmitidos mecanicamente, podendo raramente ser
encontrados tais hospedeiros experimentais, e possvel transmitidos por plen (PSTVd) e por sementes (PSTVd,
que no existam para alguns virides, com os quais no h &E9G$6%9GH&69G $WUDQVPLVVmRHFLHQWHGHYLUyLGHV
alternativa seno trabalhar com o hospedeiro natural, ainda por afdeos somente foi relatada para o 7RPDWR SODQWD
que seja uma planta lenhosa. Em alguns patossistemas PDFKR YLURLG (TPMVd). Os virides tambm podem ser
naturais, como o abacateiro (3HUVHD DPHULFDQD Mill.) transmitidos por instrumentos de poda (Hadidi HWDO., 1997).
ASBVd, o viride pode se acumular em nveis elevados, o
que permite empreg-lo em estudos de replicao (Flores HW Replicao
DO., 2000). Os virides se propagam nas plantas hospedeiras

232 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

TABELA 2 $QRVGHGHVFREHUWDHDWXDOGLVWULEXLomRJHRJUiFDPXQGLDOGRVYLUyLGHV1

   
 
   
 
     
              
      
      
!   "   #
 $ %&      
   
' 
    %  %   #   $ %&     (   
     
)  *     
  
  
 +  * 
   
+ ,-. 
    
)  *     , / * #-
  
 
   
 " 
     
)' ,-. 
   
  *   
 0     -  1 2  "3  #  
$ %& 4 5   
  
   
  
6 1 %  
  
 )) 
  
    ! 
)) 7 *
   
)) 0/     0     %     
"  # 
)'   
    7 -  $ %&
"
   
+ #

"     
)) 

  
 )+ 
 %    
     
)) # 
$     # 
 ))  *   
  
$     # 
% ))  *   
  
      #  
 %   1 2  7 -  #
  
     
 )  *       
       $ %&  
     
% )  *     
       $ %&   
     
& )  *     
       $ %&  
"
    
 0/     
 %   #   (   
     
))   
    %   1 2  7 -  #
 #3
  $ %& % 
( 8 & *9   
       
6 :  *   1 2     
1
'DGRVREWLGRVHPRGLFDGRVGH6LQJKHWDO. (2003a) e Bartolini & Salazar (2003).
2
Detectado em material quarentenrio.

como populaes de seqncias de RNAs similares mas transcreve repetidamente o molde circular dando origem a
no idnticas (quase-espcie,TXDVLVSHFLHV), derivadas de oligmeros lineares (-), que so processados em tamanhos
mutaes devido ausncia de mecanismos de correo nas unitrios e fechados por uma RNAse e uma RNA ligase,
RNA polimerases (Diener, 1996). Certos domnios presentes respectivamente. O RNA monomrico circular (-) inicia
nas molculas de RNA dos virides so responsveis pela ento a segunda metade do ciclo que simtrica primeira,
LQWHUDomR GLUHWD FRP IDWRUHV GR KRVSHGHLUR H LQXHQFLDP razo da denominao simtrica a esta variante do modelo
a replicao (Baumstark HW DO  6FKU|GHU  5LHVQHU do crculo rolante.
2002). Alm disso, a estrutura secundria em determinados Na variante alternativa, a assimtrica, os oligmeros
domnios pode ser fundamental tanto para o sucesso na lineares (-) servem diretamente de molde de transcrio
replicao como na proteo contra ao de RNAses para a sntese de oligmeros lineares (+), que so clivados
celulares (Dingley HWDO., 2003). A replicao dos virides, H OLJDGRV SDUD JHUDU R SURGXWR QDO R 51$ PRQRPpULFR
ao contrrio do que os primeiros experimentos sugeriam, circular (+). Assim, este modelo prediz a existncia de
se d exclusivamente por meio de intermedirios de RNA intermedirios oligomricos, de uma ou ambas polaridades.
(Grill & Semancik, 1978). Pela estrutura circular dos $LGHQWLFDomRGH51$VGHVWDFODVVHHPWHFLGRVLQIHFWDGRV
virides, sugeriu-se que poderiam seguir em sua replicao por vrios virides uma prova a favor deste modelo
o modelo do crculo rolante proposto anteriormente para a (Branch & Robertson, 1984). Os dados disponveis indicam
replicao de alguns vrus. O RNA circular infeccioso mais que membros da famlia 3RVSLYLURLGDH seguem a variante
abundante, ao qual se atribui arbitrariamente a polaridade assimtrica (Hutchins HW DO  %UDQFK HW DO., 1988),
(+), reconhecido por uma RNA polimerase celular enquanto que os da famlia $YVXQYLURLGDH a simtrica
DWLYDGD PDV QmR FRGLFDGD SHOR JHQRPD YLURLGDO  TXH (Dars HWDO)ORUHVHWDO 2005b). O mecanismo de

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 233


M. Eiras HWDO

replicao pode gerar duplicaes em regies da molcula de constituda por um ncleo central de 11 nucleotdeos
RNA, as quais sao responsveis pelo aumento do tamanho FRQVHUYDGRV DQTXHDGRV SRU WUrV UDPRV GH QXFOHRWtGHRV
das molculas de determinados virides conforme tem sido no conservados que formam duplas hlices. Estudos
observado para o CCCVd (Haseloff HWDO., 1982) e o CEVd HQYROYHQGR FULVWDORJUDD GH UDLR ; 6FRWW HW DO 1995)
(Semancik HWDO)DGGDHWDO., 2003b). As interaes demonstraram que a conformao tridimensional das
com fatores do hospedeiro e a presso de seleo determinar estruturas em cabea-de-martelo mais prxima do tipo J,
o sucesso ou no dessas molculas maiores (Fadda HW DO., com a hlice III formando a base, e a I e II, os dois ramos
2003b). Dars & Flores (2004), estudando a interao de superiores (Figura 2). Existem provas slidas de que estas
virides em plantas transgnicas de $UDELGRSVLV WKDOLDQD ribozimas so operativas no s LQYLWUR, mas tambm LQYLYR
L. transformadas com construes dimricas de cDNAs (Flores HWDO2000). Alm disto, as ribozimas manipuladas
de CEVd, HSVd, CCCVd, ASSVd e ASBVd, mostraram convenientemente tm se mostrado poderosas ferramentas
que esta planta, apesar de no ser hospedeira de virides, ELRWHFQROyJLFDV SDUD GHJUDGDomR GH 51$V HVSHFtFRV HP
apresenta o aparato enzimtico necessrio para a replicao plantas transgnicas e outros sistemas (Yang HW DO., 1997).
de virides representativos da famlia 3RVSLYLURLGDH. Os A presena das ribozimas em alguns virides tem tambm
autores sugerem que os fatores limitantes para que um importantes implicaes evolutivas. Alm dos virides,
viride colonize plantas de $UDELGRSVLVVHMDPDGHFLrQFLD estas ribozimas tm sido descritas em outros pequenos
no movimento ou a baixa taxa de replicao. RNAs (Prody HW DO  'LHQHU  6\PRQV  
Dispe-se tambm de dados sobre outras duas Recentemente, Khovorova HWDO. (2003) e De la Pea HWDO.
atividades enzimticas requeridas na replicao dos virides.   GHPRQVWUDUDP TXH PRGLFDo}HV QD SHULIHULD GDV
Experimentos de inibio com Damanitina sugerem que no estruturas de cabea-de-martelo promovem uma reduo
PSTVd e outros virides relacionados a RNA polimerase de 100 vezes na capacidade de auto-clivagem da ribozima.
LPSOLFDGD p D ,, QXFOHDU 0KOEDFK  6lQJHU  Esses dados indicam que regies externas ao ncleo central
)ORUHV  6HPDQFLN  6FKLQGOHU  0KOEDFK   da cabea-de-martelo desempenham papel chave na catlise
Experimentos paralelos com tagetitoxina sugerem no caso do e sugerem a existncia de interaes entre estas regies
ASBVd a participao de uma RNA polimerase cloroplstica perifricas. Outros trabalhos tm sido realizados visando
FRGLFDGDQRQ~FOHR 1DYDUUR )ORUHV (PDPERV jFRPSUHHQVmRGRVDVSHFWRVTXHLQXHQFLDPDHFLrQFLDH
os casos trata-se de RNA polimerases que em condies ao das ribozimas do tipo cabea-de-martelo, tanto naturais
VLROyJLFDV QRUPDLV DWXDP VREUH PROGHV GH '1$ H TXH FRPR DUWLFLDLV jV SRVVtYHLV LQWHUDo}HV FRP SURWHtQDV
os virides so capazes de subverter em benefcio prprio. GR KRVSHGHLUR jV VHTrQFLDV HVSHFtFDV GH QXFOHRWtGHRV
Quanto atividade da RNA ligase, h poucas informaes
disponveis, mas provavelmente se trata de enzimas
distintas, nuclear e cloroplstica nos virides das famlias
3RVSLYLURLGDH e $YVXQYLURLGDH, respectivamente (Flores HW A B
DO., 2005a). Liu & Symons (1998) descreveram transcritos
de CCCVd (membro da famlia 3RVSLYLURLGDH) capazes de
auto-clivagem LQYLWUR, com o motivo de corte posicionado
em uma estrutura conservada em todos os membros desta
famlia, sugerindo que estes virides podem tambm se auto-
clivar por um ou mais novos tipos de ribozimas distintas das
do tipo cabea-de-martelo.

Ribozimas: RNAs auto-catalticos


Inicialmente, acreditava-se que as trs atividades
enzimticas requeridas eram provenientes da clula
hospedeira, pois j havia indicaes de que os virides FIG. 2 A. Estrutura secundria consenso da ribozima do tipo
FDUHFLDP GH FDSDFLGDGH FRGLFDQWH )RL VXUSUHHQGHQWH cabea-de-martelo, onde se destacam os onze nucleotdeos
descobrir que no ASBVd (Hutchins HW DO  )RUVWHU conservados presentes na maioria dessas ribozimas encontradas na
& Symons, 1987), e mais tarde em trs outras espcies da natureza. Esta estrutura est formada por trs hlices (I, II e III)
famlia $YVXQYLURLGDH +HUQiQGH] )ORUHV1DYDUUR TXH DQTXHLDP XP ORRS FHQWUDO FRQVHUYDGR 1D PDLRULD GDV
ribozimas naturais as hlices I e II esto fechadas por dois pequenos
)ORUHV)DGGDHWDO., 2003a), o processamento dos
ORRSV  H  UHVSHFWLYDPHQWH$ HFKD DSRQWD SDUD R SRQWR GH
oligmeros de ambas polaridades aos monmeros lineares DXWRFOLYDJHPGDPROpFXOD1LQGLFDTXDOTXHUQXFOHRWtGHRSRVVtYHO
correspondentes era mediado por ribozimas (RNAs capazes e linhas contnuas e descontnuas correspondem aos pareamentos
de catalisar uma reao na ausncia total de protenas) da :DWVRQ&ULFN H QmRFDQ{QLFRV UHVSHFWLYDPHQWH B. Modelo
classe denominada estruturas de cabea-de-martelo. Este GHULYDGRGHFULVWDORJUDDGHUDLR;GHXPDULER]LPDDUWLFLDORQGH
nome deriva da conformao bidimensional proposta para QRWDVHTXHRVORRSVHHVWmRVLFDPHQWHSUy[LPRV LQWHUDomR
estas ribozimas, que se assemelha dita ferramenta e que representada pelas linhas descontnuas).

234 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

HQYROYLGRV HP PDLRU RX PHQRU HFLrQFLD GH FRUWH j DomR envolvendo hibridizao LQVLWX, propuseram um modelo para
GRS+HDFRQFHQWUDomRGHPDJQpVLR 'DUzV )ORUHV a replicao e transporte do PSTVd no interior do ncleo
para uma reviso ver Flores HWDO., 2005a). da clula: (i) aps a passagem do viride do citoplasma
para o ncleo, ocorre a sntese das molculas de ambas
Interao viride/hospedeiro SRODULGDGHVQRQXFOHRSODVPD LL DVPROpFXODVGHSRODULGDGH
&RPR HIHLWR GD DXVrQFLD GH SURWHtQDV FRGLFDGDV QHJDWLYD FRPSOHPHQWDU  SHUPDQHFHP QR QXFOHRSODVPD
pelos virides, parece evidente que estes aparentemente (iii) as molculas de polaridade positiva so transportadas
simples RNAs devam interagir com protenas celulares VHOHWLYDPHQWH SDUD R QXFOpROR LY  DSyV D FLUFXODUL]DomR
utilizando-as para mediar diferentes passos no seu ciclo as novas molculas (positivas) retornam ao nucleoplasma e
infeccioso (Gozmanova HW DO  4L  'LQJ D  em seguida passam ao citoplasma para serem transportadas
Apesar de haver alguns dados sobre o envolvimento da clula-a-clula. Assim, como j demonstrado para outros
RNA polimerase de plantas hospedeiras na replicao de RNAs (Lewis & Tollervey, 2000), o nuclolo deve ser o stio
membros da famlia 3RVSLYLURLGDH (Mhlbach & Snger, de processamento dos membros da famlia 3RVSLYLURLGDH, os
 )ORUHV  6HPDQFLN  6FKLQGOHU  0KOEDFK quais devem conter motivos para a localizao e transporte
 :DUULORZ  6\PRQV   H GD SDUWLFLSDomR GH para esta organela (Qi & Ding, 2003a).
XPD SURWHtQD GH RHPD QR PRYLPHQWR GH YLUyLGHV GHVWD
IDPtOLD *yPH]  3DOOiV  2ZHQV HW DO., 2001), Movimento na planta
pouco se sabe sobre outras interaes biologicamente Os virides, apesar de seu tamanho mnimo, atuam
relevantes com protenas. Martnez de Alba HW DO. (2003) visando completar seu ciclo infeccioso nas plantas
LGHQWLFDUDPXPDSURWHtQD 9LUS GHWRPDWHLURFDSD]GHVH hospedeiras, que alm da replicao inclui movimento
XQLU HVSHFLFDPHQWH DR 3679G 3DUD PHPEURV GD IDPtOLD intracelular (transporte para o ncleo no caso dos
$YVXQYLURLGDH h somente informaes sobre a natureza da 3RVSLYLURLGDH, e para o cloroplasto para os $YVXQYLURLGDH),
RNA polimerase do cloroplasto que provavelmente catalisa LQWHUFHOXODU FpOXODDFpOXOD HDORQJDGLVWkQFLD YLDRHPD 
a replicao do ASBVd (Navarro HWDO., 2000) e do PLMVd 3DOXNDLWLV:RRHWDO=KDRHWDO=KXHW
(Pelchat HW DO., 2001). Dars & Flores (2002) relataram o DO $RFRQWUiULRGRVYtUXVTXHFRGLFDPVXDVSUySULDV
primeiro caso de uma protena do hospedeiro (no caso o protenas de movimento, os virides devem interagir com
DEDFDWHLUR  VLFDPHQWH DVVRFLDGD DR 51$ YLURLGDO TXH fatores do hospedeiro para que possam ser transportados por
media a clivagem de uma ribozima cabea-de-martelo in toda planta. De acordo com Zhu HWDO. (2001), os virides que
YLWUR e presumivelmente LQYLYR, possivelmente favorecendo se replicam no ncleo devem apresentar as seguintes fases
o processo de replicao do viride (ASBVd). Os autores em seu ciclo infeccioso: (i) importao para o ncleo atravs
sugerem tambm que esta famlia de protenas, envolvidas no GRVSRURVQXFOHDUHVDQWHVGDUHSOLFDomR LL H[SRUWDomRGR
processamento e estabilidade dos transcritos do cloroplasto, Q~FOHRSDUDRFLWRSODVPDDSyVDUHSOLFDomR LLL PRYLPHQWR
esteja relacionada com a preservao da integridade do RNA FpOXODDFpOXODYLDSODVPRGHVPDV LY PRYLPHQWRDORQJD
viroidal, atuando como uma capa protica. Alm disso, GLVWkQFLD VLVWrPLFR YLDRHPD
estas protenas poderiam facilitar o transporte do viride Com relao ao movimento intracelular, Woo HW
para os cloroplastos (Dars & Flores, 2002). DO. (1999), empregando protoplastos permeabilizados,
No que se refere localizao subcelular, experimentos demonstraram que monmeros de PSTVd so transportados
de hibridizao LQ VLWX combinada com microscopia do ncleo para o nuclolo, sendo este transporte mediado
confocal mostraram que membros representativos da SHOD VHTrQFLDGHSHQGHQWH GH HVWUXWXUD HVSHFtFD GD
famlia 3RVSLYLURLGDH acumulam-se no ncleo e alguns molcula de RNA viroidal e independente da interao
GHOHV HVSHFLFDPHQWH QR QXFOpROR +DUGHUV HW DO, 1989). com o citoesqueleto. Qi & Ding (2003b) demonstraram
Isto sugere que deve haver sinais que os dirigem aos que molculas de PSTVd de diferentes polaridades so
ditos compartimentos celulares de forma anloga a alguns transportadas e acumulam-se diferencialmente no ncleo
pequenos RNAs nucleares da clula. Por outro lado, pelo e nuclolo, o que indica que fatores da clula hospedeira
menos dois dos trs membros da famlia $YVXQYLURLGDH, devem estar implicados no reconhecimento de motivos
ASBVd e PLMVd, acumulam-se nos cloroplastos HVSHFtFRVGR51$YLURLGDO
%RQJOLROLHWDO/LPDHWDO%XVVLqUHHWDO, Aps a replicao e transporte intracelular e acmulo
1999), o que ressalta, uma vez mais, as diferenas entre estas nas primeiras clulas, o sucesso da colonizao das plantas
duas famlias. Observou-se tambm no caso do PSTVd que, pelos virides depender da capacidade que estes tenham de
alm da forma circular mais abundante, os RNAs viroidais de se mover clula-a-clula. Este movimento foi estudado, no
polaridade complementar (que atuam como intermedirios caso do PSTVd, mediante microinjees de RNA viroidal
no ciclo replicativo) tambm se localizam no ncleo, o que HP FpOXODV H SURWRSODVWRV GH PHVyOR GH IXPR 1LFRWLDQD
indica que estes virides no s se acumulam como tambm WDEDFXP L.) e tomateiro. Os resultados indicaram que o
se replicam nesta organela. De forma paralela, o ASBVd se viride se move clula-a-clula atravs dos plasmodesmas e
replica e se acumula nos cloroplastos (Flores HWDO., 2000). que este movimento determinado por elementos estruturais
Recentemente, Qi & Ding (2003b), em um elegante trabalho HVSHFtFRVGR51$YLURLGDO 'LQJHWDO, 1997). Alm disso,

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 235


M. Eiras HWDO

XPVRVWLFDGRPRGHORGHWUDQVSRUWHGH51$VFpOXODDFpOXOD mimetizam motivos de RNAs endgenos de plantas, de


foi recentemente proposto por Ding HWDO. (2005). Os autores maneira que so reconhecidos por fatores celulares que
sugerem que motivos distintos de estrutura secundria do facilitam seu movimento (Zhu HWDO., 2002). Neste contexto,
51$ YLURLGDO GHYHP LQWHUDJLU FRP IDWRUHV HVSHFtFRV GR Qi HW DO   LGHQWLFDUDP XP PRWLYR SUHVHQWH QD
hospedeiro e que esta interao deve regular o transporte em molcula do PSTVd que media seu transporte unidirecional
fases distintas do desenvolvimento da planta. GDVFpOXODVGDEDLQKDGRRHPDSDUDRPHVyOR$OpPGLVVR
O movimento clula-a-clula culmina com a chegada os autores demonstraram, com ensaios de hibridizao in
do viride ao sistema vascular, de onde ser distribudo via VLWX, que o transporte regulado por fatores relacionados ao
RHPDSDUDWRGDDSODQWD([SHULPHQWRVFRPRSDWRVVLVWHPD desenvolvimento.
PSTVd/tomateiro revelaram que o viride se transloca via Recentemente, Gmez & Palls (2004), utilizando
RHPD MXQWR FRP RV SURGXWRV GD IRWRVVtQWHVH 3DOXNDLWLV ensaios de imunoprecipitao, demonstraram que uma
1987), seguindo a mesma via da maioria dos vrus de plantas SURWHtQDGHRHPDGHHVSpFLHVGH&XFXUELWD interage com
(Maule HWDO., 2002). Hammond (1994) havia indicado que o HSVd LQYLYR formando um complexo ribonucleoprotico
a estrutura e/ou a estabilidade do domnio TR era essencial (RNP), que deve permitir que o RNA do HSVd possa se
para o movimento do PSTVd clula-a-clula e a longa PRYHU YLD RHPD 2V DXWRUHV WDPEpP FDUDFWHUL]DUDP D
distncia, e Palukaitis (1987) sugeriu que para ambos tipos protena (denominada CsPP2), a qual apresenta um domnio
de movimento os virides deveriam se associar a protenas estrutural com propriedades para ligao a RNA. O seu
da planta hospedeira. Maniataki HW DO. (2003) descreveram possvel envolvimento no transporte de um RNP sugere que
a interao da protena Virp1 de tomateiro com uma regio essa protena atue como uma chaperona (Gmez & Palls,
de 71 nucleotdeos localizada no domnio TR do PSTVd, e 2004). No h dados disponveis sobre o movimento dos
Gozmanova HW DO. (2003) demonstraram a importncia do virides da famlia $YVXQYLURLGDH.
motivo RY (denominado assim por sua composio de
bases), dentro do mesmo domnio TR, na interao com a Silenciamento gnico
protena Virp1 de tomateiro para o movimento sistmico do A ativao de mecanismos de defesa do hospedeiro
PSTVd. Com experimentos de hibridizao LQVLWX, Zhu HW do tipo silenciamento gnico ps-transcricional (PTGS) tem
DO. (2001) demonstraram que o PSTVd, alm de se mover sido relatada para virides (Itaya HWDO3DSDHIWKLPLRX
DORQJDGLVWkQFLDWDPEpPVHUHSOLFDDWLYDPHQWHQRRHPD HWDO0DUWtQH]GH$OEDHWDO., 2002). Em muitos casos,
6XJHULUDPWDPEpPTXHRPRYLPHQWRGR3679GYLDRHPD HVVHVPHFDQLVPRVVmRLQVXFLHQWHVSDUDLPSHGLUDLQGXomR
pode ser governado por parmetros celulares relacionados de efeito patognico (Diener, 1999). O PTGS, mecanismo
ao desenvolvimento. O PSTVd foi detectado em tomateiro e que regula a expresso gnica em eucariontes, resulta em
1LFRWLDQDEHQWKDPLDQD Domin., em clulas do parnquima GHJUDGDomRGH51$VGHWDVLPSOHV VV51$V HpDWLYDGR
RHPiWLFR QR PHVyOR H QD HSLGHUPH QmR WHQGR VLGR SRU 51$V GH WD GXSOD GV51$V  GHULYDGRV HP PXLWRV
detectado nos meristemas apical caulinar e laterais. Nos casos de ssRNAs, que alcanam nveis anormais na clula e
yUJmRVRUDLVIRLGHWHFWDGRVRPHQWHQDVSpWDODVQmRVHQGR servem como molde para a RNA polimerase dependente de
encontrado nas spalas, estames e carpelos. No caule, foi RNA. Esses dsRNAs so subseqentemente processados em
detectado em praticamente todos os tecidos como epiderme, fragmentos de 21 a 25 nucleotdeos, denominados pequenos
FyUWH[RHPDH[LOHPD2VDXWRUHVREVHUYDUDPWDPEpPTXH 51$V LQWHUIHUHQWHV VL51$V  9DQFH  9DXFKHUHW 
o PSTVd tem seu movimento direcionado para as folhas Baulcombe, 2002), que so considerados marcadores desse
jovens (drenos) e no para as folhas fonte (responsveis pela fenmeno por estarem sempre associados a sistemas exibindo
fotossntese) durante o desenvolvimento, sugerindo que o 37*65HFHQWHPHQWHVL51$VKRPyORJRVjVWDVSRVLWLYDH
viride segue o padro de transporte dos fotoassimilados negativa do PSTVd foram detectados em plantas infectadas
(Zhu HW DO., 2001). O movimento sistmico de sinais para por este viride, indicando que o PSTVd induz PTGS (Itaya
mecanismos de silenciamento gnico segue o mesmo HWDO3DSDHIWKLPLRXHWDO., 2001). Martnez de Alba
padro (Voinnet HWDO., 1998). Zhu HWDO. (2002), analisando HW DO. (2002) observaram tambm, para dois virides da
plantas transgnicas transformadas com o PSTVd sob o famlia $YVXQYLURLGDH, a presena de siRNAs indicando
controle do promotor constitutivo 35S do &DXOLRZHU que o PLMVd e o &KU\VDQWKHPXP FKORURWLF PRWWOHYLURLG
PRVDLF YLUXV (CaMV), observaram que o PSTVd capaz (CChMVd) (Navarro & Flores, 1997) so indutores de
GHVHUHSOLFDUHPWRGRVRVyUJmRVRUDLV2IDWRGR3679G 37*6 3RUpP R PHVPR QmR VH YHULFRX SDUD R $6%9G
QmR WHU VLGR GHWHFWDGR HP DOJXQV yUJmRV RUDLV GH SODQWDV que se acumula em nveis elevados no tecido da hospedeira,
no transformadas inoculadas mecanicamente indica que enquanto o PLMVd e o CChMVd apresentam baixas
o movimento de RNAs nos vasos no segue simplesmente concentraes. Esta correlao inversa entre acmulo do
XP X[R GLUHFLRQDGR GD IRQWH SDUD R GUHQR DR FRQWUiULR viride e a presena ou ausncia dos siRNAs consistente
controlado por mecanismos que envolvem a interao com o envolvimento dos ltimos em uma resposta de defesa do
de motivos do RNA viroidal com fatores do hospedeiro. tipo PTGS do hospedeiro que atenuaria o efeito dos virides
Portanto, os virides podem ser considerados como RNAs reduzindo seu ttulo. Markarian HWDO. (2004) demonstraram
exgenos que desenvolveram motivos estruturais que que o ASBVd tambm alvo de PTGS, particularmente em

236 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

reas sintomticas, observando uma correlao direta entre seqncias de nucleotdeos entre as variantes de um viride
a concentrao de siRNAs e do viride. Os mesmos autores (Gross HW DO  6FKQ|O]HU HW DO  9LVYDGHU 
analisaram tambm plantas de *\QXUD infectadas com dois 6LPRQV6NRULFHWDO., 2001). Essas diferenas, porm,
variantes de CEVd, que causam sintomas severos e fracos, e podem resultar em mudanas na estrutura secundria da
YHULFDUDPTXHRVQtYHLVGHDF~PXORGHVL51$VHQmRFRP PROpFXODFRPFRQVHTHQWHLQXrQFLDQDOLJDomRDIDWRUHVGR
o ttulo do viride, esto relacionados com a severidade dos hospedeiro e expresso dos sintomas (Schmitz & Riesner,
sintomas. 1998). Alguns estudos tm demonstrado que elementos
Wang HW DO. (2004) sugerem que o silenciamento QmR FRGLFDQWHV GH JHQRPDV GH 51$ SRGHP FRQWURODU R
de RNA em plantas desempenha importante papel nos desenvolvimento de sintomas via interao entre estruturas
mecanismos de patogenicidade de virides e VL-satRNAs do RNA e fatores do hospedeiro. Porm, parece evidente
e tambm na evoluo de suas estruturas secundrias. De que essas interaes devem ter um papel na patognese e
acordo com esta hiptese, virides e VL-satRNAs causariam ao mesmo tempo promover o sucesso dos virides, vrus e
sintomas pela atuao de seus siRNAs como microRNAs RNAs satlites na colonizao dos tecidos vegetais (Maule HW
(uma classe de pequenos RNAs endgenos implicados DO., 2002). Qi & Ding (2003b) demonstraram que a infeco
na regulao do desenvolvimento em plantas e outros do PSTVd em tomateiro causa restrio na expanso
RUJDQLVPRV  TXH VLOHQFLDULDP P51$V VLRORJLFDPHQWH celular mas no altera diviso e diferenciao, o que leva
importantes do hospedeiro. Em acordo com esta ao encurtamento dos entrens e diminuio do tamanho das
proposio, Denti HWDO. (2004), estudando o silenciamento folhas. Por outro lado, uma srie de evidncias sugere que
no patossistema PSTVd-tomateiro, encontraram siRNAs mecanismos de fosforilao de protenas desempenham um
predominantemente no citoplasma. Por outro lado, os importante papel na patogenicidade dos virides (Hiddinga
YLUyLGHV H 9/VDW51$V SRU QmR FRGLFDUHP SURWHtQDV HW DO., 1988), e neste contexto Hammond & Zhao (2000)
prprias, supressoras de silenciamento, devem garantir sua caracterizaram uma protena quinase de tomateiro que tem
existncia e seu sucesso ao longo da evoluo, utilizando sua transcrio ativada pelo PSTVd. Qi & Ding (2003b),
exclusivamente uma estratgia baseada em sua seqncia analisando o patossistema PSTVd/tomateiro, demonstraram
H HVWUXWXUDVHFXQGiULDRTXHRVWRUQDPVLJQLFDWLYDPHQWH TXH D PRGLFDomR GH XP QXFOHRWtGHR QR ORRS E da
resistentes degradao mediada pelo silenciamento de regio central conservada confere uma condio letal
RNA (Wang HWDO., 2004). aos tomateiros infectados, alm de promover a inibio
do crescimento celular e do desenvolvimento da parte
Patognese area. Os mesmos autores, em estudos prvios, analisaram
Os virides induzem doenas em culturas de substituies nesse mesmo ORRS E, e embora no tenham
importncia econmica de plantas tanto herbceas como ocorrido alteraes na estrutura do RNA, houve aumento
lenhosas. Em alguns casos, seus efeitos podem ser dos nveis de transcrio em at 100 vezes em clulas de
devastadores como sucedeu com o CCCVd que matou mais fumo (Qi & Ding, 2002). Isso indica que o motivo supra
de vinte milhes de coqueiros (&RFRVQXFLIHUD L.) no sudoeste citado do PSTVd deve atuar no processamento, transcrio
asitico. Em outros casos, a infeco transcorre de forma e patogenicidade (Qi & Ding, 2003b). Um papel patognico,
latente, sem sintomas perceptveis no hospedeiro natural, similar ao desempenhado pelo ORRS E do PSTVd, seria
como o caso do CLVd. Alguns virides apresentam crculo desempenhado por um WHWUDORRS QR &&K09G XPD
de hospedeiros restrito, como na famlia $YVXQYLURLGDH, cujo simples mutao no WHWUDORRS pode converter variante
membro tipo, o ASBVd, s infecta abacateiro e cinamomo sintomtica em assintomtica (De la Pea HWDO., 1999, De la
(0HOLDD]HGDUDFK L.) (famlia Lauraceae). Certos membros Pea & Flores, 2002).
da famlia 3RVSLYLURLGDH tambm apresentam poucos Aps a introduo do viride na planta hospedeira,
hospedeiros, como o ASSVd, que infecta apenas macieira o primeiro evento relacionado patognese envolve a
(3\UXVPDOXV L.) e pereira (3\UXVFRPPXQLV L.), e o CCCVd interao entre o RNA viroidal e fatores do hospedeiro de
que infecta palmceas. J o PSTVd, HSVd, CSVd e o CEVd natureza desconhecida. Estudos relacionando seqncias
apresentam amplo crculo de hospedeiros, podendo no caso ou estruturas determinantes de patogenicidade tm sido
do PSTVd infectar mais de 160 espcies em 13 famlias realizados, principalmente com o PSTVd e outros membros
botnicas (Singh HWDO., 2003b). da famlia 3RVSLYLURLGDH, pela facilidade de conduo de
Trabalhos recentes, envolvendo padro de expresso ensaios biolgicos e por possurem hospedeiros herbceos
de genes em hospedeiros infectados, tm sido realizados por (Gross HW DO  6FKQ|O]HU HW DO  9LVYDGHU 
meio de anlise de macroarrays para virides (Itaya HW 6\PRQV  6DQR HW DO  6FKPLW]  5LHVQHU
DO., 2002). Entretanto, mesmo com a utilizao de tcnicas  5HDQZDUDNRUQ  6HPDQFLN  7UDEDOKRV GHVVD
VRVWLFDGDV GH DQiOLVH GH H[SUHVVmR JrQLFD H KLEULGL]DomR natureza para membros da famlia $YVXQYLURLGDH tm
comparativa, difcil associar interaes moleculares com VLGR OLPLWDGRV SHOD GLFXOGDGH GH UHDOL]DomR GH HQVDLRV
expresso de sintomas. A expresso dos sintomas e os nveis biolgicos, pelo limitado nmero de hospedeiros e pelo
de severidade observados em um determinado hospedeiro normalmente longo perodo de tempo aps a inoculao
so, muitas vezes, determinados por diferenas mnimas de necessrio para o aparecimento de sintomas (Semancik &

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 237


M. Eiras HWDO

6]\FKRZVNL  $PEUyV HW DO  0DOWDQR HW DO., alteraes que afetam a parede celular e a membrana
'HOD3HxDHWDO 2XWURIDWRUTXHGLFXOWDRV plasmtica em plantas infectadas com o CEVd, e
estudos de aspectos ligados patogenicidade do PLMVd malformaes dos cloroplastos em plantas infectadas pelo
a elevada variabilidade deste viride (Ambrs HWDO., 1998). ASBVd. Isto ocorre provavelmente em conseqncia da
J o CChMVd, quando inoculado em plantas de crisntemo, localizao do ASBVd nesta organela. Em tecidos com sintomas
exibe sintomas entre 8 e 10 dias (Navarro & Flores, 1997). induzidos pelo CEVd tem-se detectado o acmulo de uma srie
Alm disso, a ocorrncia de estirpes severas e latentes de protenas denominadas PR (SDWKRJHQHVLV UHODWHG), que
GHVWHYLUyLGHSHUPLWLXDLGHQWLFDomRYLDPXWDJrQHVHVtWLR incluem enzimas hidrolticas do tipo proteases, glucanases e
GLULJLGD GH PRWLYRV HVSHFtFRV SRVVLELOLWDQGR HVWXGRV quitinases, ou de xido-reduo como peroxidases, alm de
experimentais de proteo cruzada e de evoluo destes PRGLFDo}HVQRVQtYHLVGHFHUWRVKRUP{QLRVFRPRRHWLOHQR
patgenos LQYLYR (De la Pea & Flores, 2002). possvel que estas alteraes formem parte da cadeia de
A construo de quimeras contendo seqncias transduo do sinal que conecta o efeito patognico primrio
derivadas de variantes de um simples viride (Gra HWDO., com os sintomas macroscpicos. Desconhece-se, contudo,
9LVYDGHU 6\PRQV GHYLUyLGHVUHODFLRQDGRV o fator da clula hospedeira que interage inicialmente com
(Sano HWDO., 1992) e de virides de diferentes gneros (Sano & o RNA viroidal, determinando o efeito patognico primrio
,VKLJXUR WHPSRVVLELOLWDGRYHULFDUTXHDSDWRJrQHVH (Semancik, 2003).
controlada por determinantes distribudos em uma ou mais
regies da molcula. Mutaes de ponto na regio central VIRUSIDES: PEQUENOS RNAs SATLITES
conservada podem alterar o crculo de hospedeiros e a CIRCULARES
HFLrQFLDGHUHSOLFDomRGR3679G :DVVHQHJJHUHWDO
Zhu HW DO., 2002). Em membros da famlia 3RVSLYLURLGDH, Os satlites so agentes sub-virais que, diferentemente
PXWDo}HV WrP VLGR DVVRFLDGDV D GRPtQLRV HVSHFtFRV GRV YLUyLGHV QmR VH UHSOLFDP GH IRUPD DXW{QRPD D VXD
similares para o PSTVd e CEVd, com importantes efeitos replicao depende da co-infeco de uma clula hospedeira
QDSDWRJHQLFLGDGH 9LVYDGHU 6\PRQV6DQRHWDO., com um vrus auxiliar. Os cidos nuclicos dos satlites
1992). Mutaes que geram alteraes na conformao de caracterizam-se por seqncias que so substancialmente
regies associadas patogenicidade e presumivelmente nas distintas das de seus vrus auxiliares e de seus hospedeiros
interaes RNA-protena tm sido relatadas para alguns e nisto se diferenciam dos RNAs defectivos interferentes
virides (Owens HWDO6FKPLW] 5LHVQHU 2 (DI) e dos RNAs defectivos, derivados em sua totalidade
motivo da estrutura secundria RY localizado no domnio do genoma do vrus auxiliar (Rubino HW DO., 2003).
TR do PSTVd tambm parece determinar o crculo de Entretanto, os cidos nuclicos de satlites e do vrus
hospedeiros (Gozmanova HWDO., 2003). Owens HWDO. (2003), auxiliar correspondente podem compartilhar seqncias
ao compararem as propriedades estruturais das quimeras FXUWDV QRUPDOPHQWH QDV H[WUHPLGDGHV GD PROpFXOD XP
3679G&/9G FRQVWUXtGDV DUWLFLDOPHQWH  VXJHULUDP TXH UHSOLFRQ quimrico com seqncias que provm de um RNA
interaes entre nucleotdeos no domnio de patogenicidade satlite (satRNA) e de seu vrus auxiliar foi descrito por
e no ORRS do domnio terminal direito (TR) desempenham Simon & Howell (1986). A presena de um satlite tambm
papel crtico na replicao e movimento do CLVd. Alm pode afetar o nvel de acmulo do vrus auxiliar. Por todas
disso, resultados de bioensaios indicaram que mudanas na as caractersticas anteriores, considera-se os satlites como
poro direita do domnio de patogenicidade tiveram efeito parasitas moleculares de seus vrus auxiliares.
acentuado na infectividade do CLVd. Normalmente, a relao vrus auxiliar/satlite
Para o CChMVd, conforme j comentado, uma p HVSHFtFD XPD YH] TXH D UHSOLFDomR GH XP VDWpOLWH
alterao no WHWUDORRS GD FRQIRUPDomR UDPLFDGD IRL particular s mantida por uma espcie de vrus ou
implicada como determinante da patogenicidade (De la Pea por um grupo de espcies relacionadas. Porm, no h
)ORUHV 0DOWDQRHWDO. (2003), analisando variantes correlao entre a taxonomia dos satlites e a de seus
de PLMVd em pessegueiros com sintomas de forte clorose vrus auxiliares, sendo que um determinado vrus pode
nas folhas, talos e frutos conhecidos como SHDFKFDOLFR, ter satlites taxonomicamente distintos. Isto sugere que
estabeleceram uma relao causal entre esses sintomas e uma o satelitismo evoluiu independentemente uma srie de
insero de 12 a 13 nucleotdeos na molcula do RNA viroidal. vezes (Vogt & Jackson, 1999). A epidemiologia dos satlites
Este caso difere do comumente observado para virides, est condicionada por caractersticas do vrus auxiliar (Vogt
em que substituies ou inseres/delees de um pequeno & Jackson, 1999). Diferentemente, a disseminao dos
nmero de nucleotdeos esto associadas com patogenicidade. virides, por no dependerem de um vrus auxiliar e por
A associao dos sintomas causados pelas variantes de PLMVd no apresentarem envolvimento com vetores, efetuada
em pessegueiro e por variantes de ASBVd em abacateiro, pelas prticas agrcolas (Diener, 2001). Do mesmo modo, o
virides com propriedades biolgicas e estruturais distintas, controle das doenas associadas aos satlites semelhante
indica que efeitos fenotpicos similares podem ser causados por ao das causadas pelo vrus auxiliar.
GLIHUHQWHVLQWHUDo}HVPROHFXODUHV 0DOWDQRHWDO., 2003). Os satlites no formam uma unidade taxonmica,
Em nvel citolgico, tm sido observadas diversas j que constituem um grupo muito mais heterogneo que os

238 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

YLUyLGHV+iVDWpOLWHVTXHFRGLFDPHH[SUHVVDPSURWHtQDV em sua replicao e transmisso por um vrus auxiliar.


LQYLYRHVDWpOLWHVTXHVmRiFLGRVQXFOpLFRVQmRFRGLFDQWHV Em alguns casos (p.ex., os VL-satRNAs do
4XDQGR D SURWHtQD FRGLFDGD SHOR VDWpOLWH p HVWUXWXUDO 7REDFFR ULQJVSRW YtUXV, TRSV, e do %DUOH\ \HOORZ GZDUI
este referido como vrus satlites, e encontrado como YtUXV, BYDV), o VL-satRNA atenua os sintomas do vrus
componente nucleoprotico diferenciado nas preparaes auxiliar e reduz seu acmulo. Nos outros (p.ex., VTMoV)
SXULFDGDVGRYtUXVDX[LOLDU2VVDWpOLWHVTXHQmRFRGLFDP os VL-satRNAs agravam consideravelmente os sintomas
protenas estruturais so denominados cidos nuclicos do vrus auxiliar (Rubino HW DO., 2003). Os VL-satRNAs
satlites. Os vrus ou cidos nuclicos satlites no so compem-se de 220 a 457 nt. Em tecidos infectados so
necessrios para a multiplicao dos vrus auxiliares, porm encontrados em suas formas circular e linear, mas o vrus
foram descritas molculas de RNA com caractersticas de auxiliar encapsida preferencialmente as formas lineares
satlite que no so necessrias para que o vrus auxiliar (3ROHURYLUXV e 1HSRYLUXV) ou circulares (6REHPRYLUXV). Os
infecte em condies experimentais, mas que podem ser VL-satRNAs no tm atividade de RNA mensageiro, ainda que
necessrias para que complete seu ciclo em condies alguns possuam ORFs potenciais. Todos os VL-satRNAs dos
naturais. Tambm foram descritos agentes sub-virais do sobemovrus e dos polerovrus, caracterizados at o momento
tipo satlite que dependem de um vrus auxiliar para serem que apresentam domnios com atividade de ribozima, so do
HQFDSVLGDGRVPDVQmRSDUDVXDUHSOLFDomR 6\PRQV tipo cabea-de-martelo e aparecem, em sua maioria, nas cadeias
+XOO5XELQRHWDO., 2003). de polaridade positiva: RNAs satlites do 6RODQXPQRGLRUXP
O termo satlite foi cunhado por Kassanis (1962) para PRWWOH YLUXV (SNMoV), do 6XEWHUUDQHDQ FORYHU PRWWOH YLUXV
denominar as partculas de 17 nm de dimetro associadas (SCMoV), do VTMoV e do 5LFH\HOORZPRWWOHYLUXV (RYMV).
com o 7REDFFR QHFURVLV YLUXV (TNV) e dependentes deste No caso dos RNAs satlites do /XFHUQHWUDQVLHQWVWUHDNYLUXV
para acumular-se. A partir da, o termo satlite se estendeu (LTSV, 6REHPRYLUXV) e do BYDV (3ROHURYLUXV) as ribozimas
para incluir cidos nuclicos satlites. A maioria dos satlites so encontradas em ambas polaridades. Os VL-satRNAs dos
GHVFULWRVVmR51$VGHWDVLPSOHVTXHVHDVVRFLDPDYtUXVGH nepovrus (7REDFFR ULQJVSRW YtUXV, TRSV, &KLFRU\ \HOORZ
51$PDVWDPEpPH[LVWHPVDWpOLWHVGH'1$GHWDVLPSOHV PRWWOH YtUXV, CYMV e $UDELV PRVDLF YtUXV, ArMV) tm
H51$GHWDGXSOD$OpPGRVVDWpOLWHVTXHVHDVVRFLDPD ribozimas com estrutura de cabea-de-martelo na cadeia
vrus de plantas, h tambm os associados a vrus de insetos, positiva e estrutura em forquilha (KDLUSLQ) na cadeia negativa
de protozorios e de fungos (Mayo HWDO., 2000). Os satlites (Mayo HWDO5XELQRHWDO., 2003).
tm sido considerados modelos apropriados para o estudo A replicao dos VL-satRNAs ocorre por meio de
de aspectos fundamentais na virologia, como os processos um mecanismo de crculo rolante conforme descrito para os
de replicao, encapsidao, patognese, recombinao e virides (e por isto so tambm chamados de satRNAs do
variabilidade gentica. As relaes, geralmente complexas, tipo viride). Para alguns foi demonstrada a auto-clivagem
entre satlites e vrus auxiliar suscitam questes interessantes das cadeias multimricas lineares mediada por ribozimas
de biologia evolutiva sobre os satlites (Collmer & Howell, para gerar as formas monomricas. As ribozimas que
9RJW -DFNVRQ $SHVDUGRVDYDQoRVUHFHQWHV apresentam estrutura de cabea-de-martelo promovem auto-
da biologia molecular, o conhecimento ainda escasso clivagem do RNA, enquanto que as que possuem estrutura
em questes fundamentais tais como: (i) de que maneira a do tipo forquilha catalisam tanto a clivagem como a ligao
maquinaria de replicao do vrus auxiliar replica os satlites? do RNA (Buzayan HWDO3URG\HWDO)RUVWHU 
(ii) como os satlites alteram o acmulo e a patognese do Symons, 1987). Deve-se destacar que, pelo menos para um RNA
vrus auxiliar? (iii) qual a origem dos satlites e como eles com estas caractersticas, foi encontrada uma contrapartida de
LQXHQFLDPDVSRSXODo}HVGRYtUXVDX[LOLDU" DNA, formando um elemento do tipo retroviride (Dars
Os VL-satRNAs, tambm denominados virusides, & Flores, 1995). Vera HW DO. (2000) obtiveram evidncias
so subdivididos em: (i) membros dependentes de um vrus do possvel envolvimento de uma transcriptase reversa do
auxiliar do gnero 6REHPRYLUXV, os quais so encapsidados &DUQDWLRQHWFKULQJYLUXV (CERV) na origem desse retroviride.
FRPR PROpFXODV FLUFXODUHV FRP IRUWH HVWUXWXUD VHFXQGiULD Em animais tambm foram relatados RNAs similares aos
(ii) membros dependentes de um vrus auxiliar dos gneros virides. O RNA do +HSDWLWLVGHOWDYLUXV (HDV) depende para
1HSRYLUXV e 3ROHURYLUXV, os quais so encapsidados na forma sua encapsidao do +HSDWLWLV % YLUXV (HBV), e apresenta
linear (Mayo HWDO5XELQRHWDO., 2003). Juntamente caractersticas estruturais e mecanismo de replicao comuns
com os virides, os virusides so os menores agentes aos virides e VL-satRNAs, como molcula circular com forte
infecciosos conhecidos. Apresentam caractersticas fsicas HVWUXWXUDVHFXQGiULDHULER]LPDVHVSHFtFDVSUHVHQWHVQDVGXDV
de virides, porm diferem na seqncia, funo e biologia SRODULGDGHV 7D\ORU+DUULV (OGHU 
(Symons & Randles, 1999). Foram primeiramente relatados
como satlites do 9HOYHW WREDFFR PRWWOH YLUXV (VTMoV). ORIGEM E EVOLUO DOS VIRIDES E
Posteriormente, demonstrou-se que um isolado de VTMoV VIRUSIDES: UMA VIAGEM AO MUNDO DE RNA
livre de satlite poderia encapsidar o PSTVd (Francki HWDO.,
1986), o que sugere a possibilidade de virides serem RNAs Diener (1996) aponta os virides como os patgenos
satlites que escaparam, e que inicialmente eram auxiliados que apresentam os processos evolucionrios mais dinmicos

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 239


M. Eiras HWDO

entre os sistemas biolgicos conhecidos. A presena de RNAs do tipo viride, e em particular seu pequeno tamanho
estruturas peridicas com repeties de nucleotdeos, o e alto contedo de G+C, teriam permitido superar a baixa
tamanho reduzido do genoma e a atividade auto-cataltica GHOLGDGH GH FySLD GRV VLVWHPDV UHSOLFDWLYRV SULPLWLYRV H
caracterizam os virides como molculas muito antigas por outro lado, sua estrutura circular teria dispensado os
que podem ser considerados fsseis vivos (Diener, 1989, sinais de incio e trmino da replicao. Porm, o argumento
2001). H outras hipteses sobre a possvel origem dos que mais refora esta hiptese a presena nos virides
virides. A primeira delas sugere que os virides poderiam da famlia $YVXQYLURLGDH e em todos os VL-satRNAs de
ter se originado a partir de elementos genticos transponveis ribozimas estruturalmente muito simples que poderiam ter
ou de retrovrus, pois h certas semelhanas de seqncia catalisado a replicao durante as etapas iniciais da evoluo
entre a CCR de alguns virides e os extremos de uma GD YLGD QD 7HUUD 'LHQHU  /DQGZHEHU HW DO., 1998).
regio polipurnica que tambm est presente em retrovrus Posteriormente, os virides teriam adquirido dependncia
(Kiefer HW DO., 1983). Numa segunda hiptese, os virides de uma clula hospedeira (e os VL-satRNAs, de um vrus
seriam introns fugitivos, pois foram observadas certas auxiliar), convertendo-se assim em parasitas intracelulares.
semelhanas de seqncia entre virides e introns do grupo A atividade ribozimtica presente em alguns RNAs do tipo
I. Alm disso, virides e introns do grupo I tm tamanhos viride seria um vestgio de seu passado evolutivo (Diener,
similares e alguns deles so capazes de auto-processamento (OHQDHWDO, 1991, 2001).
FOLYDJHP H FLUFXODUL]DomR  +DGLGL  &HFK   H tambm fortes evidncias que sustentam a
Entretanto, anlises mais detalhadas demonstraram que hiptese de que cloroplastos so organelas que evoluram de
o mecanismo auto-cataltico muito diferente em ambos FLDQREDFWpULDVSRUVLPELRVH 0DUJXOLV0DUWLQ 
os casos e, alm disso, apesar de repetidos esforos no sugerindo que estes procariontes de vida livre poderiam
foi encontrada em virides uma contrapartida de DNA ter hospedado virides, principalmente os ancestrais da
homlogo como ocorre com os introns. famlia $YVXQYLURLGDH, anteriormente colonizao das
Comparaes entre seqncias de nucleotdeos de plantas superiores. Isso implica que os membros da famlia
virides e RNAs satlites indicam que estes constituem $YVXQYLURLGDH sejam os virides mais antigos (Lima HW
XP JUXSR PRQROpWLFR DSUHVHQWDQGR FRPR DQFHVWUDLV RV DO  )ORUHV HW DO   $QiOLVHV ORJHQpWLFDV VmR
virides auto-catalticos (Elena HW DO., 1991) (Figura 3). consistentes com essas suposies e tambm sugerem que
Outros resultados sugerem uma origem quimrica do RNA virides possam estar presentes atualmente em cianobactrias
do HDV, a partir de um RNA do tipo viride que capturou um (Elena HWDO)ORUHVHWDO., 2000).
51$PHQVDJHLURFRGLFDQGRXPDSURWHtQDTXHIDYRUHFHULD A anlise detalhada das seqncias dos virides
sua replicao (Brazas & Ganem, 1996). A descoberta da mostra que alguns deles parecem ter surgido como quimeras
atividade cataltica em alguns RNAs viroidais reforou a idia resultantes da recombinao de duas ou mais seqncias
de que previamente ao mundo celular atual, baseado em DNA parentais co-infetando a mesma hospedeira (Keese &
e protenas, existiu provavelmente um Mundo de RNA em Symons, 1985). Portanto, a histria evolutiva dos virides
que tanto as macromolculas que armazenavam como as que pode ter sido moldada por fenmenos de recombinao
expressavam a informao gentica eram de RNA (Gilbert, similares aos que tm sido descritos para vrus. O exemplo
1986). Os virides e os VL-satRNAs poderiam ser relquias mais representativo de recombinao entre virides o caso
evolutivas dessa era antiga (Diener, 1989). A estrutura dos do CLVd, que formado por um mosaico de seqncias

FIG. 3 UYRUH ORJHQpWLFD REWLGD SHOR DOLQKDPHQWR GDV VHTrQFLDV GH 51$V GH YLUyLGHV 9/VDW51$V H R GRPtQLR
viroidal do RNA do +HSDWLWLVGHOWDYLUXV +'9 $GLVWULEXLomRLQGLFDXPDRULJHPPRQROpWLFDSDUDHVWHVDJHQWHVVXE
virais, sendo os membros da famlia $YVXQYLURLGDH os provveis ancestrais tanto dos 3RVSLYLURLGDH ( esquerda) como dos
VDWpOLWHV jGLUHLWD 0RGLFDGRGH(OHQDHWDO. (1991). Ver texto para maiores detalhes.

240 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

provenientes do PSTVd, TPMVd, HSVd e TASVd satRNAs poderiam derivar de molculas auto-replicativas
(Hammond HWDO., 1989). Esta natureza quimrica em nvel anteriores ao mundo celular baseado no DNA e que teriam
estrutural manifesta-se tambm em suas propriedades passado a depender, para sua replicao, de um hospedeiro
biolgicas, pois o CLVd compartilha a gama de hospedeiros (os virides) ou de um vrus auxiliar (VL-satRNAs). Esta
de dois de seus parentais presumveis, o PSTVd e o HSVd hiptese ligaria os VL-satRNAs e virides em um processo
(Hammond, 2003). evolutivo no qual teria ocorrido perda de autonomia
H outra fonte de variabilidade gentica que merece replicativa (Rubino HWDO., 2003).
destaque. H algum tempo sabe-se que os genomas de RNA
so capazes de variar e evoluir muito mais rapidamente que CONSIDERAES FINAIS:
os de DNA (Joyce, 1989). A diferena principal entre ambos PERSPECTIVAS FUTURAS PARA MOLCULAS
os sistemas reside na existncia de tamanhos populacionais DO PASSADO
PXLWRJUDQGHVQRVJHQRPDVGH51$HHPEDL[DGHOLGDGH
de replicao em comparao com os de DNA. Isto se deve At meados do sculo XX, os vrus eram considerados
ausncia de uma atividade corretora de erros nas polimerases os representantes mais simples da escala biolgica (Hull,
de RNA, assim como de mecanismos ps-replicativos 2002). A descoberta dos satlites e dos virides (Kassanis
de reparao que operam em sistemas baseados no DNA. 'LHQHU IRLVXUSUHHQGHQWHSRLVDSDUWLUGHHQWmR
2 UHVXOWDGR QDO p TXH RV YtUXV GH 51$ H RV YLUyLGHV VH se comprovou a existncia de uma nova classe de parasitas
propagam em seus hospedeiros como um conjunto de intracelulares ainda mais simples, denominados agentes sub-
seqncias estreitamente relacionadas, mas no idnticas, virais, que inspiraram diferentes linhas de pesquisa, visando
que formam o que se denomina uma quase-espcie viral sua caracterizao e entendimento. Atualmente, os virides
ou viroidal (Domingo & Holland, 1994). Esta estrutura em e os VL-satRNAs so considerados o nvel mais baixo da
TXDVHHVSpFLHXWXDQWHQRHVSDoRHQRWHPSRFRQIHUHDRV escala biolgica e com origem evolutiva independente dos
vrus de RNA e aos virides sua grande plasticidade e, como vrus (Elena HWDO., 1991, 2001). A simplicidade dos virides
conseqncia, a capacidade de evadir de presses evolutivas e dos VL-satRNAs, e o fato de que a molcula de RNA
adversas. Deve-se ressaltar, contudo, que esta plasticidade deve interagir diretamente com componentes celulares do
WHP UHVWULo}HV TXH LPSHGHP D [DomR GH PXWDo}HV HP hospedeiro para o desenvolvimento do seu ciclo infeccioso,
regies da molcula determinantes de algumas funes- sugerem esses agentes como modelos interessantes para o
chave. o caso dos nucleotdeos que formam o ncleo estudo dos processos biolgicos e moleculares envolvendo
central das estruturas em cabea-de-martelo, onde no se DVSHFWRV GD LQWHUDomR SDWyJHQRKRVSHGHLUR 'LHQHU 
observa variabilidade (Ambrs HW DO  )ORUHV HW DO., Rubino HWDO., 2003). Avanos nos estudos dos mecanismos
2001). da interao viride/hospedeiro devero auxiliar no
Os satlites constituem grupo altamente heterogneo, entendimento dos processos de regulao da expresso
e por no haver correlao entre sua taxonomia e a de gnica mediados por RNAs e permitir o desenvolvimento de
seus vrus auxiliares, provavelmente apresentam origens PRWLYRVDUWLFLDLVGH51$FRPRIHUUDPHQWDVPROHFXODUHV
distintas. Uma origem comum para as ribozimas cabea-de- SDUD R HVWXGR GH SURFHVVRV ELROyJLFRV HVSHFtFRV 4L 
martelo e KDLUSLQ foi recentemente proposta por Harris & Ding, 2003b).
Elder (2000). Elena HWDO. (2001) sugerem que as ribozimas Ainda escasso o conhecimento dos mecanismos
do tipo cabea-de-martelo possam ser o elo evolucionrio envolvidos nas diversas interaes dos virides e VL-satRNAs
de ligao entre virides e VL-satRNAs, que teriam origem com fatores do hospedeiro, apesar dos avanos obtidos nos
ORJHQpWLFDFRPXP6HTrQFLDVGRWLSRFDEHoDGHPDUWHOR ltimos anos. A compreenso de como RNAs patognicos
no ativas foram recentemente relatadas para variantes do TXH QmR FRGLFDP SURWHtQDV SUySULDV GHVHQYROYHUDP D
HSVd, membro da famlia 3RVSLYLURLGDH, cujos membros capacidade de completar seu ciclo infeccioso nas plantas
carecem de ribozimas (Amari HWDO., 2001). Virides e VL- hospedeiras, os mecanismos moleculares das interaes
satRNAs contm seqncias e estruturas na molcula que RNA-RNA e RNA-protena, a ativao e represso de
atuam como sinais necessrios na interao com fatores processos que regulam a expresso gnica, a regulao
e enzimas da clula hospedeira e, conseqentemente, da expresso de sintomas e o recrutamento de fatores da
requeridas para completar seu ciclo infeccioso. Alguns clula para a replicao e movimento na planta apresentam
GHVWHVVLQDLVWrPVLGRLGHQWLFDGRVHPYLUyLGHVFRPRRVtWLR questionamentos para pesquisas futuras.
de incio da transcrio e possveis seqncias promotoras Outras aplicaes para molculas de RNA e
para o ASBVd (Navarro & Flores, 2000). Para o PSTVd motivos como ribozimas cabea-de-martelo tm sido
os dados, at hoje obtidos, so contraditrios (Tabler & intensamente estudadas. Nas ltimas dcadas, diversas
Tsagris, 2004). Pouco se conhece sobre sinais presentes nas empresas farmacuticas tm investido no desenvolvimento
molculas de VL-satRNAs. Contudo, possveis sinais de GH ULER]LPDV DUWLFLDLV SDUD XWLOL]DomR HP WUDQV visando
reconhecimento devem estar presentes, considerando que o controle de vrus humanos como o da +HSDWLWLV & YLUXV
os vrus auxiliares sustentam grande nmero desses satlites (HCV) e o +XPDQLPPXQRGHFLHQF\YLUXV (HIV) (Persidis,
(Sehgal HWDO., 1993). Conforme mencionado, virides e VL- 1997). Outras aplicaes para as ribozimas em estudos de

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 241


M. Eiras HWDO

evoluo LQ YLWUR (Tsang & Joyce, 1996), no controle de methods for pests in plant germplasm introduced into Brazil for
research purposes. EPPO Bulletin 25:411-417. 1995.
virides via plantas transgnicas (Yang HW DO., 1997) e em
estudos de interao de molculas de RNA com fatores do BAULCOMBE, D.C. RNA silencing. Current Biology 12:R82-R84.
hospedeiro (Dars & Flores, 2002) foram recentemente 2002.
relatadas, e provavelmente continuaro sendo alvo de BAUMSTARK, T., SCHRDER, A.R.W. & RIESNER, D. Viroid
estudos e discusses sobre o potencial biotecnolgico das processing: switch from cleavage to ligation is driven by a change
ribozimas, abrindo um futuro promissor para o uso destas from a tetraloop to a loop E conformation. EMBO Journal 16:599-
molculas do passado. 610. 1997.
Com origens distintas e incertas e com relaes BONFIGLIOLI, R.G., McFADDEN, G.I. & SYMONS, R.H. In
evolutivas pouco conhecidas, os agentes sub-virais VLWX hybridization localizes avocado sunblotch viroid on chloroplast
apresentam um contnuo de relaes complexas com outros thylakoid membranes and coconut cadang cadang viroid in the
agentes patognicos e com suas plantas hospedeiras, que nucleus. The Plant Journal 6:99-103. 1994.
tornam o seu estudo intrigante e ao mesmo tempo fascinante. BRANCH, A.D. & ROBERTSON, H.D. A replication cycle for
Nos ltimos 30 anos, desde a descoberta dos RNAs auto- viroids and other small infectious RNAs. Science 223:450-454.
catliticos, houve uma profunda reviravolta no pensamento 1984.
evolutivo, pois acreditava-se que essa propriedade fosse BRANCH, A.D., BENENFELD, B.J. & ROBERTSON, H.D.
exclusiva das protenas. Assim, juntamente com outras Evidence for a single rolling circle in the replication of potato
evidncias, postulou-se a existncia de um mundo baseado spindle tuber viroid. Proceedings of the National Academy of
exclusivamente em molculas de RNA. Sciences of the USA 85:9128-9132. 1988.
Apesar de talvez serem relquias de um passado BRAZAS, R. & GANEM, D. A cellular homolog of hepatitis delta
longnquo, os virides parecem ter emergido como patgenos antigen: implications for viral replication and evolution. Science
somente no sculo XX, e provavelmente causaram doenas 275:90-94. 1996.
pela sua introduo acidental em plantas cultivadas a partir BUSSIERE, F., LEHOUX, J., THOMPSON, D.A.,
de plantas selvagens (Diener, 1996). Uma possibilidade SKIZECZKOWSKI, L.J. & PERREAULT, J. Subcellular
que complementaria a anterior postula que os problemas localization and rolling circle replication of peach latent mosaic
causados por virides se deram principalmente quando viroid: hallmarks of group A viroids. Journal of Virology 73:6353-
6360. 1999.
a agricultura se tornou mais intensiva e quando plantas
sensveis a estes patgenos foram introduzidas em regies BUZAYAN, J.M., GERLACH, W.L. & BRUENING, G.
JHRJUiFDVQDVTXDLVMiKDYLDSODQWDVFXOWLYDGDVWROHUDQWHV Nonenzymatic cleavage and ligation of RNAs complementary to a
aos virides, tendo estes saltado, via prticas agrcolas, plant virus satellite RNA. Nature 323:349-353. 1986.
para as plantas suscetveis (Diener, 1979). CECH, T.R. Self-splicing of group I introns. Annual Review of
Biochemistry 59:543-568. 1990.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS COLLMER, C.W. & HOWELL, S.H. Role of satellite RNA in the
expression of symptoms caused by plant viruses. Annual Review of
Phytopathology 30:419-442. 1992.
AMARI, K., GMEZ, G., MYRTA, A., DI TERLIZZI, B. & '$56 -$  )/25(6 5 ,GHQWLFDWLRQ RI D UHWURYLURLGOLNH
PALLS, V. The molecular characterization of 16 new sequence element from plants. Proceedings of the National Academy of
variants of Hop stunt viroid reveals the existence of invariable Sciences of the USA 92:6856-6860. 1995.
regions and a conserved hammerhead-like structure on the viroid
molecule. Journal of General Virology 82:953-962. 2001. DARS, J.A. & FLORES, R. A chloroplast protein binds a viroid
RNA in vivo and facilitates its hammerhead-mediated self-cleavage.
AMBRS, S. & FLORES, R. In vitro and in vivo self-cleavage of EMBO Journal 21:749-759. 2002.
a viroid RNA with a mutation in the hammerhead catalytic pocket.
Nucleic Acids Research 26:1877-1883. 1998. DARS, J.A. & FLORES, R. $UDELGRSVLV WKDOLDQD has the
enzymatic machinery for replicating representative viroid species
AMBRS, S., HERNNDEZ, C., DESVIGNES, J.C. & FLORES, of the family Pospiviroidae. Proceedings of the National Academy
R. Genomic structure of three phenotypically different isolates of Sciences of the USA 101:6792-6797. 2004.
of peach latent mosaic viroid: implications of the existence of
constraints limiting the heterogeneity of viroid quasi-species. DARS, J.A., MARCOS, J.F., HERNNDEZ, C. & FLORES, R.
Journal of Virology 72:7397-7406. 1998. Replication of avocado sunblotch viroid: Evidence for a symmetric
pathway with two rolling circles and hammerhead ribozyme
BARBOSA, C.J., COELHO, Y.S. & SANTOS FILHO, H.P. Pomar processing. Proceedings of the National Academy of Sciences of
de limeira cida Tahiti, clone quebra galho, severamente afetado the USA 91:12813-12817. 1994.
pela exocorte na Bahia. Fitopatologia Brasileira 25:348. 2000.
(Resumo) DE LA PEA, M. & FLORES, R. Chrysanthemum chlorotic
mottle viroid RNA: dissection of the pathogenicity determinant and
BARTOLINI, I. & SALAZAR, L.F. Viroids in South America. In: FRPSDUDWLYHWQHVVRIV\PSWRPDWLFDQGQRQV\PSWRPDWLFYDULDQWV
Hadidi, A., Flores, R., Randles, J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. Journal of Molecular Biology 321:411-421. 2002.
Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003. pp. 265-267.
DE LA PEA, M., GAGO, S. & FLORES, R. Peripheral regions of
BATISTA, M.F., MARINHO, V.L. & FONSECA, M.E.N. Detection natural hammerhead ribozymes grately increase their self-cleavage

242 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

activity. EMBO Journal 22:5561-5570. 2003. DURAN-VILA, N. Eggplant latent viroid (ELVd): candidate type
DE LA PEA, M., NAVARRO, B. & FLORES, R. Mapping the species for a new genus within family $YVXQYLURLGDH (hammerhead
molecular determinant of pathogenicity in a hammerhead viroid: viroids). Journal of Virology 77:6528-6532. 2003a.
a tetraloop within the in vivo branched RNA conformation. FADDA, Z., DARS, J.A., FLORES, R. & DURAN-VILA, N.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA ,GHQWLFDWLRQ LQ HJJSODQW RI D YDULDQW RI FLWUXV H[RFRUWLV YLURLG
96:9960-9965. 1999. (CEVd) with a 96 nucleotide duplication in the right terminal
DENTI, M.A., BOUTLA, A., TSAGRIS, M. & TABLER, M. Short region of the rod-like secondary structure. Virus Research 97:145-
LQWHUIHULQJ51$VVSHFLFIRUSRWDWRVSLQGOHWXEHUYLURLGDUHIRXQG 149. 2003b.
in the cytoplasm but not in the nucleus. The Plant Journal 37:762- )/25(6 5 $ QDNHG SODQWVSHFLF 51$ WHQIROG VPDOOHU WKDQ
769. 2004. the smallest known viral RNA:the viroid. Comptes Rendus de
DIENER, T.O. Potato spindle tuber virus: A plant virus with 1Academie des Sciences de la vie, Paris, Life Sciences 324:1-10.
properties of a free nucleic acid. III. Subcellular location of PSTVd- 2001.
RNA and the question of wether virions exit in extracts or in situ. FLORES, R. & SEMANCIK, J.S. Properties of a cell-free system
Virology 43:75-89. 1971. for synthesis of citrus exocortis viroid. Proceedings of the National
DIENER, T.O. Viroids and Viroid diseases. New York. John Wiley Academy of Sciences of the USA 79:6285-6288. 1982.
& Sons. 1979. FLORES, R., DARS, J.A. & HERNNDEZ, C. The $YVXQYLURLGDH
DIENER, T.O. Circular RNAs:Relics of precellular evolution? family:viroids containing hammerhead ribozymes. Advances in
Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA Virus Research 55:271-323. 2000.
86:9370-9374. 1989. FLORES, R., HERNNDEZ, C., DE LA PEA, M., VERA, A. &
DIENER, T.O. The frontier of life: the viroids and viroid-like DARS, J.A. Hammerhead ribozyme structure and function in plant
satellite RNAs. In: Maramorosch, K. (Ed.) Viroids and Satellites: RNA replication. Methods in Enzymology 341:540-552. 2001.
Molecular Parasites at the Frontier of Life. London. CRC Press. FLORES, R., HERNANDEZ, C., MARTNEZ DE ALBA, A.E.,
1991. pp. 1-20. DARS, J.A. & DI SERIO, F. Viroids and viroid-host interactions.
DIENER, T.O. Origin and evolution of viroids and viroid-like Annual Review of Phytopathology 43:117-139. 2005a.
satellite RNAs. Virus Genes 11:119-131. 1996. FLORES, R., RANDLES, J.W., OWENS, R.A., BAR-JOSEPH,
DIENER, T.O. Viroids and the nature of viroid disease. Archives of M. & DIENER, T.O. Viroidae. In: Fauquet, C.M., Mayo, M.A.,
Virology 15 (Suppl.):203-220. 1999. Maniloff, J., Desselberger U. & Ball, A.L. (Eds.) Virus Taxonomy,
Eighth Report of the International Committee on Taxonomy of
DIENER, T.O. The viroid: biological oddity or evolutionary fossil? Viruses. London. Elsevier Academic Press. 2005b.
Advances in Virus Research 57:137-184. 2001.
FONSECA, M.E.N. & BOITEUX, L.S. Virides: minsculos
',1*%,7$<$$ =+21* ;9LURLGWUDIFNLQJDVPDOO51$ RNAs parasitas de plantas vasculares dotados de caractersticas e
makes a big move. Current Opinion in Plant Biology 8:1-7. 2005. estruturas nicas. Reviso Anual de Patologia de Plantas 5:387-
DING, B., KWON, M.O., HAMMOND, R. & OWENS, R. Cell-to- 425. 1997.
cell movement of potato spindle tuber viroid. Plant Journal 12:931- FONSECA, M.E.N., BOITEUX, L.S., SINGH, R.P. & KITAJIMA,
936. 1997. E.W. A viroid from Coleus species in Brazil. Plant Disease 74:80. 1990.
DINGLEY, A.J., STEGER, G., ESTERS, B., RIESNER, D. & FONSECA, M.E.N., MARINHO, V.L.A., NAGATA, T. &
GRZESIEK, S. Structural characterization of the 69 nucleotide KITAJIMA, E.W. Hop latent viroid in hop germ plasm introduced
potato spindle tuber viroid left-terminal domain by NMR and into Brazil from the United States. Plant Disease 77:952. 1993.
thermodynamic analysis. Journal of Molecular Biology 334:751-
767. 2003. FONSECA, M.E.N. & KUHN, G. Natural infection of grapevine by
&LWUXVH[RFRUWLVYLURLG and +RSVWXQWYLURLG in Brazil. Fitopatologia
DOMINGO, E. & HOLLAND, J.J. Mutation rates and rapid Brasileira 19:285-286. 1994. (Resumo)
evolution of RNA viruses. In: Morse, S.S. (Ed.) Evolutionary
Biology of Viruses. New York. Raven Press. 1994. pp. 171-180. FORSTER, A.C. & SYMONS, R.H. Self-cleavage of plus and
minus RNAs of a virusoid and a structural model for the active
EIRAS, M., TARGON, M.L.P.N., FAJARDO, T.V.M., FLORES, site. Cell 49:211. 1987.
R. & KITAJIMA, E.W. RT-PCR detection and sequencing of &LWUXV
H[RFRUWLV YLURLG and +RS VWXQW YLURLG isolates from grapevine in FRANCKI, R.I.B., ZAITLIN, M. & PALUKAITIS, P. ,Q YLYR
Brazil. Virus: Reviews and Research 9:245-246. 2004. (Abstract) encapsulation of potato spindle tuber viroid by velvet tobacco
mottle virus particles. Virology 155:469-473. 1986.
ELENA, S.F., DOPAZO, J., FLORES, R., DIENER, T.O. &
MOYA, A. Phylogeny of viroids, viroid-like satellite RNAs and GILBERT, W. The RNA world. Nature 319:618. 1986.
viroid-like domain of hepatitis delta virus RNA. Proceedings of the *0(= *  3$//6 9 ,GHQWLFDWLRQ RI DQ LQ YLWUR
National Academy of Sciences of the USA 88:5631-5634. 1991. ribonucleoprotein complex between a viroid RNA and a phloem
ELENA, S.F., DOPAZO, J., DE LA PEA, M., FLORES, R., protein from cucumber plants. Molecular Plant-Microbe
DIENER, T.O. & MOYA, A. Phylogenetic analysis of viroid and Interactions 14:910-913. 2001.
viroid-like satellite RNAs from plants:a reassessment. Journal of GMEZ, G. & PALLS, V. A long-distance translocable phloem
Molecular Evolution 53:155-159. 2001. protein from cucumber forms a ribonucleoprotein complex LQYLYR with
FADDA, Z., DARS, J.A., FAGOAGA, C., FLORES, R. & +RSVWXQWYLURLG RNA. Journal of Virology 78:10104-10110. 2004.

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 243


M. Eiras HWDO

GRA, A., CANDRESSE, T. & ZAGRSKI, W. Use of HIDDINGA, H.J., CRUM, C.J. & ROTH, D.A. Viroid-induced
intramolecular chimeras to map molecular determinants of phosphorylation of a host protein related to a dsRNA-dependent
symptom severity of potato spindle tuber viroid (PSTVd). Archives protein kinase. Science 241:451-453. 1988.
of Virology 141:2045-2055. 1996. HULL, R. Matthews Plant Virology. New York. Academic Press.
GOZMANOVA, M., DENTI, M.A., MINKOV, I.N., TSAGRIS, 2002.
M. & TABLER, M. Characterization of the RNA motif responsible HUTCHINS, C.J., KEESE, P., VISVADER, J.E., RATHJEN, P.D.,
IRU WKH VSHFLF LQWHUDFWLRQ RI SRWDWR VSLQGOH WXEHU YLURLG 51$ MCINNES, J.L. & SYMONS, R.H. Comparison of multimeric
(PSTVd) and the tomato protein Virp1. Nucleic Acids Research plus and minus forms of viroids and virusoids. Plant Molecular
31:5534-5543. 2003. Biology 4:293-304. 1985.
GRILL, L.K. & SEMANCIK, J.S. RNA sequences complementary HUTCHINS, C.J., RATHJEN, P.D., FORSTER, A.C. & SYMONS,
to citrus exocortis viroid in nucleic acid preparations from infected R.H. Self-cleavage of plus and minus RNA transcripts of avocado
*\QXUD DXUDQWLDFD. Proceedings of the National Academy of sunblotch viroid. Nucleic Acids Research 14:3627. 1986.
Sciences of the USA 75:896-900. 1978.
ITAYA, A., FOLIMOV, A., MATSUDA, Y., NELSON, R.S. &
GROSS, H.J., DOMDEY, H., LOSSOW, C., JANK, P., RABA, DING, B. Potato spindle tuber viroid as inducer of RNA silencing
M., ALBERTY, H. & SNGER, H.L. Nucleotide sequence and in infected tomato. Molecular Plant-Microbe Interaction 14:1332-
secondary structural of potato spindle tuber viroid. Nature 273:203- 1334. 2001.
208. 1978.
ITAYA, A., MATSUDA, Y., GONZALES, R.A., NELSON,
GROSS, H.J., LIEBL, U., ALBERTY, H., KRUPP, G., DOMDEY, R.S. & DING, B. Potato spindle tuber viroid strains of different
H., RAMM, K. & SNGER, H.L. A severe and a mild potato pathogenicity induces and suppresses expression of common
spindle tuber viroid isolate differ in three nucleotide exchanges and unique genes in infected tomato. Molecular Plant-Microbe
only. Bioscience Reports 1:235-241. 1981. Interaction 15:990-999. 2002.
HADIDI, A. Relationship of viroids and certain other plant ITO, T., IEKI, H., OZAKI, K., IWANAMI, T., NAKAHARA, K.,
pathogenic nucleic acids to group I and II introns. Plant Molecular HATAYA, T., ITO, T., ISAKA, M. & KANO, T. Multiple citrus
Biology 7:129-142. 1986. viroids in citrus from Japan and their ability to produce exocortis-
HADIDI, A., FLORES, R., RANDLES, J.W. & SEMANCIK, J.S. like symptoms in citron. Phytopathology 92:542-547. 2002.
Viroids. Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003. JOYCE, G.F. RNA evolution and the origins of life. Nature
HADIDI, A., GIUNCHEDI, L., SHAMLOUL, A.M., POGGI- 338:217-224. 1989.
POLLINI, C. & AMER, M.A. Occurrence of 3HDFKODWHQWPRVDLF KASSANIS, B. Properties and behavior of a virus depending for its
YLURLG in stone fruits and its transmission with contaminated blades. multiplication on another. Journal General Microbiology 27:477-
Plant Disease 81:154-158. 1997. 488. 1962.
HAMMOND, R.W. Agrobacterium-mediated inoculation of PSTVd KEESE, P. & SYMONS, R.H. Domains in viroids: evidence of
cDNAs onto tomato reveals the biological effect of apparently intermolecular RNA rearrangements and their contribution to
lethal mutations. Virology 201:36-45. 1994. viroid evolution. Proceedings of the National Academy of Sciences
HAMMOND, R.W. &ROXPQHDODWHQWYLURLG. In: Hadidi, A., Flores, of the USA 82:4582. 1985.
R., Randles, J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. Collingwood. KHOVOROVA, A., LESCOUTE, A., WESTHOF, E. &
CSIRO Publishing, Australia. 2003. pp. 265-267. JAYASENA, S.D. Sequence elements outside the hammerhead
HAMMOND, R.W. & ZHAO, Y. Characterization of a tomato ribozyme catalytic core enable intracellular activity. Nature
protein kinase gene induced by infection by Potato spindle tuber Structural Biology 10:708-712. 2003.
viroid. Molecular Plant-Microbe Interaction 13:903-910. 2000. KIEFER, M.C., OWENS, R.A. & DIENER, T.O. Structural
HAMMOND, R.W., SMITH, D.R. & DIENER, T.O. Nucleotide similarities between viroids and transposable genetic elements.
sequence and proposed secondary structure of Columnea latent Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA
viroid: a natural mosaic of viroid sequences. Nucleic Acids 80:6234-6238. 1983.
Research 17:10083-10094. 1989. LANDWEBER, L.F., SIMON, P.J. & WAGNER, T.A. Ribozyme
HARDERS, J., LUCAKS, N., ROBERT-NICOUD, M., JOVIN, engineer and early evolution. Bioscience 48:2-103. 1998.
J.M. & RIESNER, D. Imaging of viroids in the nuclei of tomato LEWIS, J.D. & TOLLERVEY, D. Like attracts like: Getting RNA
leaf tissue by in situ hybridization and confocal laser scanning processing together in the nucleous. Science 288:1385-1389. 2000.
microscopy. EMBO Journal 8:3941-3949. 1989.
LIMA, M.I., FONSECA, M.E.N., FLORES, R. & KITAJIMA,
HARRIS, R.J. & ELDER, D. Ribozyme relationships: the E.W. Detection of avocado sunblotch viroid in chloroplasts of
hammerhead, hepatitis delta and hairpin ribozymes have a common avocado leaves by in situ hybridization. Archives of Virology
origin. Journal of Molecular Evolution 51:182-184. 2000. 138:385-390. 1994.
HASELOFF, J., MOHAMED N.A. & SYMONS, R.H. Viroid RNAs /,8 <  6<0216 5+ 6SHFLF 51$ VHOIFOHDYDJH LQ
of cadang-cadang disease of coconuts. Nature 229:316-321. 1982. coconut cadang-cadang viroid: potential for a role in rolling circle
HERNNDEZ, C. & FLORES, R. Plus and minus RNAs of peach replication. RNA 4:418-429. 1998.
latent mosaic viroid self-cleave LQYLWURvia hammerhead structures. MALFITANO, M., DI SERIO, F., COVELLI, L., RAGOZZINO,
Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA A., HERNNDEZ, C. & FLORES, R. 3HDFKODWHQWPRVDLFYLURLG
89:3711-3715. 1992. variants inducing peach calico (extreme chlorosis) contain a

244 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

characteristic insertion that is responsible for this symptomatology. distance intra-plant transport route. Virology 158:239-241. 1987.
Virology 313:492-501. 2003. PAPAEFTHIMIOU, I., HAMILTON, A.J., DENTI, M.A.,
MANIATAKI, E., MARTNEZ DE ALBA, A.E., SGESSER, R., BAULCOMBE, D.C., TSAGRIS, M. & TABLER, M. Replicating
TABLER, M. & TSAGRIS, M. Viroid RNA systemic spread may potato spindle tuber viroid is accompanied by short RNA fragments
depend on the interaction of a 71-nucleotide bulged hairpin with that are characteristic of post-transcriptional gene silencing. Nucleic
the host protein Virp1. RNA 9:346-354. 2003. Acids Research 29:2395-2400. 2001.
MARGULIS, L. Symbiosis in Cell Evolution. 2nd ed. New York. PELCHAT, M., CT, F. & PERREAULT, J.P. Study of the
W.H. Freeman and Co. 1993. polymerization step of the rolling circle replication of peach latent
MARKARIAN, N., LI, H.W., DING, S.W. & SEMANCIK, J.S. mosaic viroid. Archives of Virology 146:1753-1763. 2001.
RNA silencing as related to viroid induced symptom expression. PELCHAT, M., ROCHELEAU, L., PERREAULT, J. &
Archives of Virology 149:397-406. 2004. PERREAULT, J.P. Subviral RNA: a database of the smallest known
0$57,1:$EULH\DUJXHGFDVHWKDWPLWRFKRQGULDDQGSODVWLGV auto-replicable RNA species. Nucleic Acids Research 31:444-445.
are descendants of endosymbionts, but that the nuclear compartment 2003.
is not. Proceedings Royal Society London 266:1387-1395. 1999. PERSIDIS, A. Ribozyme therapeutics. Nature Biotechnology
MARTNEZ DE ALBA, A.E., FLORES, R. & HERNNDEZ, 15:921-922. 1997.
C. Two chloroplastic viroids induce the accumulation of small PRODY, G.A., BAKOS, J.T., BUZAYAN, J.M., SCHNEIDER,
RNAs associated with posttranscriptional gene silencing. Journal I.R. & BRUENING, G. Autolytic processing of dimeric plant virus
of Virology 76:13094-13096. 2002. satellite RNA. Science 231:1577-1580. 1986.
MARTNEZ DE ALBA, A.E., SGESSER, R., TABLER, M. & QI, Y. & DING, B. Replication of potato spindle tuber viroid in
TSAGRIS, M. A bromodomain-containing protein from tomato cultured cells of tobacco and 1LFRWLDQD EHQWKDPLDQD: the role
ELQGVVSHFLFDOO\SRWDWRVSLQGOHWXEHUYLURLG51$LQYLWUR and in RI VSHFLF QXFOHRWLGHV LQ GHWHUPLQLQJ UHSOLFDWLRQ OHYHOV IRU KRVW
YLYR. Journal of Virology 77:9685-9694. 2003. adaptation. Virology 302:445-456. 2002.
MAULE, A., LEH, V. & LEDERER, C. The dialogue between QI, Y. & DING, B. Differential subnuclear localization of RNA
viruses and hosts in compatible interactions. Current Opinion in strands of opposite polarity derived from an autonomously
Plant Biology 5:279-386. 2002. replicating viroid. The Plant Cell 15:2566-2577. 2003a.
MAYO, M.A., FRITSCH, C., LEIBOWITZ, M.J., PALUKAITIS, QI, Y. & DING, B. Inhibition of cell growth and shoot development
P., SCHOLTHOF, K.B.G., SIMONS, A.E. & TALIANSKY, M. E\DVSHFLFQXFOHRWLGHVHTXHQFHLQDQRQFRGLQJYLURLG51$7KH
Subviral Agents, Satellites. In: Van Regenmortel, M.H.V., Fauquet, Plant Cell 15:1360-1374. 2003b.
C.M., Bishop, D.H.L., Carstens, E.B., Estes, M.K., Lemon, S.M., QI, Y., PELISSIER, T., ITAYA, A., HUNT, E., WASSENEGGER,
Maniloff, J., Mayo, M.A., Mcgeoch, D.J., Pringle, C.R. & Wickner, M. & DING, B. Direct role of a viroid RNA motif in mediating
R.B. (Eds.) Virus Taxonomy, Seventh Report of the International GLUHFWLRQDO51$WUDIFNLQJDFURVVDVSHFLFFHOOXODUERXQGDU\7KH
Committee on Taxonomy of Viruses. San Diego CA. Academic Plant Cell 16:1741-1752. 2004.
Press. 2000. pp. 1025-1032.
REANWARAKORN, K. & SEMANCIK, J.S. Regulation of
MHLBACH, H.P. & SNGER, H.L. Viroid replication is pathogenicity in hop stunt viroid-related group II citrus viroids.
LQKLELWHGE\DPDQLWLQ1DWXUH Journal of General Virology 79:3163-3171. 1998.
NAVARRO, B. & FLORES, R. Chrysanthemum chlorotic mottle RODRIGUES, M.I.S., BARBOSA, C.J., SANTOS FILHO, H.P.,
viroid: unusual structural properties of a subgroup of self-cleaving VILARINHOS, A.D. & MEISSNER FILHO, P.E. Caracterizao
viroids with hammerhead ribozymes. Proceedings of the National biolgica e molecular de virides associados a exocorte de citros.
Academy of Sciences of the USA 94:11262-11267. 1997. Fitopatologia Brasileira 24:528-533. 1999.
NAVARRO, B. & FLORES, R. Characterization of the initiation RUBINO, L., DI SERIO, F. & MARTELLI, G.P. Viroid-Like Satellite
sites of both polarity strands of a viroid RNA reveals a motif RNAs. In: Hadidi, A., Flores, R., Randles, J.W. & Semancik, J.S.
conserved in sequence and structural. EMBO Journal 19:2662- (Eds.) Viroids. Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003. pp.
2670. 2000. 76-84.
NAVARRO, B., VERA, A. & FLORES, R. A chloroplastic RNA SANO, T., CANDRESSE, T., HAMMOND, R.W., DIENER, T.O.
polymerase resistant to tagetitoxin is involved in replication of  2:(16 5$ ,GHQWLFDWLRQ RI PXOWLSOH VWUXFWXUDO GRPDLQV
avocado sunblotch viroid. Virology 268:218-225. 2000. regulating viroid pathogenicity. Proceedings of the National
OWENS, R.A., STEGER, G., HU, Y., FELS, A., HAMMOND, R.W. Academy of Sciences of the USA 89:10104-10108. 1992.
& RIESNER, D. RNA structural features responsible for potato spindle SANO, T. & ISHIGURO, A. Viability and pathogenicity of
tuber viroid pathogenicity. Virology 222:144-158. 1996. intersubgroup viroid chimeras suggest possible involvement of the
OWENS, R.A., BLACKBURN, M. & DING, B. Possible terminal right region in replication. Virology 240:238-244. 1998.
involvement of phloem protein 2 in long-distance viroid movement. SCHINDLER, I.M. & MHLBACH, H.P. Involvement of nuclear
Molecular Plant-Microbe Interactions 14:905-909. 2001. DNA-dependent RNA polymerases in potato spindle tuber viroid
OWENS, R.A., SANO, T., FELDSTEIN, P.A., HU, Y. & STEGER, replication: a reevaluation. Plant Science 84:221-229. 1992.
* ,GHQWLFDWLRQ RI D QRYHO VWUXFWXUDO LQWHUDFWLRQ LQ &ROXPQHD SCHMITZ, A. & RIESNER, D. Correlation between bending of
ODWHQWYLURLG. Virology 313:604-614. 2003. the VM region and pathogenicity of different potato spindle tuber
PALUKAITIS, P. Potato spindle tuber viroid: Investigation of long- viroid strains. RNA 4:1295-1303. 1998.

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 245


M. Eiras HWDO

SCHNLZER, M., HAAS, B., RAMM, K., HOFMANN, H. & citros atravs de hibridizao de impresses de tecidos. Summa
SNGER, H.L. Correlation between structure and pathogenicity Phytopathologica 29:60. 2003. (Resumo)
of potato spindle tuber viroid. EMBO Journal 4:2181-2190. 1985. TAYLOR, J.M. Hepatitis delta virus. Intervirology 42:173-178. 1999.
SCHRDER, A.R.W. & RIESNER, D. Detection and analysis of TSANG, J. & JOYCE, G.F. In vitro evolution of randomized
hairpin II, an essential metastable structural element in viroid replication ribozymes. Methods in Enzymology 267:410-426. 1996.
intermediates. Nucleic Acids Research 30:3349-3359. 2002.
VANCE, V. & VAUCHERET, H. RNA silencing in plant-defense
SCOTT, W.G. FINCH, J.T. & KLUG, A. The crystal structure of a and counterdefense. Science 292:2277-2280. 2001.
all-RNA hammerhead ribozyme: a proposed mechanism for RNA
catalysis cleavage. Cell 81:991-1002. 1995. VERA, A., DARS, J.A., FLORES, R. & HERNNDEZ, C. The
DNA of a plant retroviroid-like element is fused to different sites in
SEHGAL, O.P., SINHA, R.C., GALLATLY, D.L., IVANOV, I. & the genome of a plant pararetrovirus and shows multiple forms with
ABOUHAIDAR, M.G. Replication and encapsidation of the viroid- sequence deletions. Journal of Virology 74:10390-10400. 2000.
like satellite RNA of Lucerne transient streak virus are supported in
divergent hosts by cocksfoot mottle virus and turnip rosette virus. VISVADER, J.E. & SYMONS, R.H. Replication of in vitro
Journal of General Virology 74:785-788. 1993. constructed viroid mutants: location of the pathogenicity-
modulating domain of citrus exocortis viroid. EMBO Journal
SEMANCIK, J.S. Pathogenesis. In: Hadidi, A., Flores, R., Randles, 5:2051-2055. 1986.
J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. Collingwood. CSIRO Publishing,
Australia. 2003. pp. 61-66. VOGT, P.K. & JACKSON, A.O. Satellites and defective viral
RNAs. Berlin. Springer. 1999.
SEMANCIK, J.S. & SZYCHOWSKI, J.A. Avocado sunblotch
disease: a persistent viroid infection in which variants are associated VOINNET, O., VAIN, P., ANGELL, S. & BAULCOMBE, D.C.
with differential symptoms. Journal of General Virology 75:1543- 6\VWHPLFVSUHDGRIVHTXHQFHVSHFLFWUDQVJHQH51$GHJUDGDWLRQLQ
1549. 1994. plants is inhibited by localized introduction of ectopic promoterless
DNA. Cell 95:177-187. 1998.
SEMANCIK, J.S., SZYCHOWSKI, J.A., RAKOWSKI, A.G. &
SYMONS, R.H. A stable 463 nucleotide variant of citrus exocortis WANG, M.B., BIAN, X.Y., WU, L.M., LIU, L.X., SMITH,
viroid produced by terminal repeats. Journal of General Virology N.A., ISENEGGER, D., WU, R.M., MASUTA, C., VANCE,
75:727-732. 1994. V., WATSON, J.M., REZAIAN, A., DENNIS, E.S. &
WATERHOUSE, P.M. On the role of RNA silencing in the
SIMON, A.E. & HOWELL, S. The virulent satellite RNA of turnip pathogenicity and evolution of viroids and viral satellites.
crinkle virus has a major domain homologous to the 3 end of the Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA
helper virus genome. EMBO Journal 5:3423-3428. 1986. 101:3275-3280. 2004.
SINGH, R.P., READY, K.F.M. & HADIDI, A. Viroids in North WARRILOW, D. & SYMONS, R.H. Citrus exocortis viroid RNA
America and global distribution of viroid diseases. In: Hadidi, is associated with the largest subunit of RNA polymerase II in
A., Flores, R., Randles, J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. tomato LQYLYR. Archives of Virology 144:2367-2375. 1999.
Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003a. pp. 255-264.
WASSENEGGER, M., SPIEKER, R.L., THALMEIR, S., GAST, F.
SINGH, R.P., READY, K.F.M. & NIE, X. Biology. In: Hadidi, U., RIEDEL, L. & SNGER, H.L. A single nucleotide substitution
A., Flores, R., Randles, J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. converts potato spindle tuber viroid from noninfectious to an
Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003b. pp. 30-48. infectious RNA for 1LFRWLDQD WDEDFXP. Virology 226:191-197.
SKORIC, D., CONERLY, M., SZYCHOWSKI, J.A. & 1996.
6(0$1&,. -6 &(9GLQGXFHG V\PSWRP PRGLFDWLRQ DV D WOO, Y., ITAYA, A., OWENS, R.A., TANG, L., HAMMONS,
UHVSRQVHWRDKRVWVSHFLFWHPSHUDWXUHVHQVLWLYHUHDFWLRQ9LURORJ\ R.W., CHOU, H.C., LAI, M.M.C. & DING, B. Characterization of
280:115-123. 2001. nuclear import of potato spindle tuber viroid RNA in permeabilized
STEGER, G. & RIESNER, D. Molecular characteristics. In: Hadidi, protoplasts. The Plant Journal 17:627-635. 1999.
A., Flores, R., Randles, J.W. & Semancik, J.S. (Eds.) Viroids. YANG, X., YIE, Y., ZHU, F., KANG, L., WANG, X. & TIEN, P.
Collingwood. CSIRO Publishing, Australia. 2003. pp. 15-29. Ribozyme-mediated high resistance against potato spindle tuber
SYMONS, R.H. Plant pathogenic RNAs and RNA catalysis. viroid in transgenic potatoes. Proceedings of the National Academy
Nucleic Acids Research 20:2683-2689. 1997. of Sciences of the USA 94:4861-4865. 1997.
SYMONS, R.H. & RANDLES, J.W. Encapsidated circular viroid- ZHAO, Y., OWENS, R.A. & HAMMOND, R.W. Use of a vector
like satellite RNAs (virusoids) of plants. In: Vogt, P.K. & Jackson, based on Potato virus X in a whole plant assay to demonstrate
A.O. (Eds.) Satellites and Defective RNAs. Berlin. Springer. 1999. nuclear targeting of potato spindle tuber viroid. Journal of General
pp. 81-75. Virology 82:1491-1497. 2001.
TABLER, M. & TSAGRIS, M. Viroids:petite RNA pathogens with ZHU, Y., GREEN, L., WOO, Y., OWENS, R.A. & DING, B.
distinguished talents. Trends in Plant Science 9:339-348. 2004. Cellular basis of potato spindle tuber viroid systemic movement.
TARGON, M.L.P.N., MULLER, G.W., CARVALHO, S.A., DE Virology 279:69-77. 2001.
SOUZA, J.M. & MACHADO, M.A. Deteco de virides em ZHU, Y., QI, Y., XUN, Y., OWENS, R.A. & DING, B. Movement

5109

246 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006


ERRATA
Por um erro na composio da revista, as letras A, B e C da Figura 1 do Artigo EIRAS, M., DARS, J.A., FLORES, R. &
KITAJIMA, E.W. Virides e virusides: relquias do mundo do RNA. Fitopatologia Brasileira 31:229-246. 2006. do
Volume 31(3) no foram reproduzidas. Segue, abaixo, a Figura 1 correta.

TL P C V TR
100 A
1 20 120
40 60 80 140 160
A
C G A AA G G A A A
G A U U C GA CU A A A A A A C G A G C A U A A AC C AC UA CC C U
C G A A C U A A CU GU G GU U C C GG U U A C A CC U C C U C G AC A AG AG A A GA A GG C GG C U C GG GG G C U U CA G U C C C C GG G C U GGA GC G A C GGC A A AGG GGU G G GG A GU G C C A G C GG C C G A GGA G A U UC C C G GAA A A G GGU U
U
C C U U G G U U G A C G C C A A G G U C C C G AU UU G U G G GA CG GG GC CU U G U UC A A U CUA U U U U U CG C C G A GC C C U CG A A G U C A G G GG C CC G GC U U C G C U G U C G U U UC C C C C GC U C C C C A C G G A C G C C C G C U CC U U U G UG GGC C UU U U C C CA U
C AA A A U A C CG CA GC CC UU C U C
U G U U A A C
U U
C C CA
359 320 300 280 240 220 180
340 200
A 260
UG GGG A G
C N U U
UC C C C
CN G NGGUUCC GG Loop E
TCH TCR A A
G C
GG CUG
U
U CC G GC
A A C
A U U
G C A
U
A
U

B
A
1 U
C 80
G 120
A 40
U
A
U 20 60 100
G A A
C A A C U U U A U
A U U
U A U U U G C G G U U C U U G A A G U U A
A G U G A GG AU A G A U U A A A C U U U G U G A C C A G G U C U U U C C G A C U U U C C C U G A G G AC G UG A G A G A G G A G U C G G G U G A A C U A
U A C U U C U A U C U C A U U U G G A A C G C U G G U C C A G A A G G G U A G A A A G G G A C U U C U G C A C U U U C U C U U C U G C U C A C U U GA A
A A A
U C C C U A A A C U C U A G C U A A U
A A U G U U U A
G 200 A A A
C 220 180 140
U 160
A U
240
U U
U C U
U G
U A
C. C
G. G A
A.
G . U

C
A C C G . U
C C C
A 100 U. C
G C U U.
A U U A. G C
.A C . G U. A
A U . C . U 120
80 C G C .
G .C C
.
G
A
.U G
A G . C.
A .C C G
. U C. A
.U G G. G A
60 G C G A
A . A C
G . U
U A
20 40
C A U A
U A 140
A C G
G C A G
1 G A G U U U C G U C C A U U U C A G G A C U C U C A G U G G C U U A G C C A G A C UU C
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . ..
U A C C U C G C
U C A A A G C A G G U A G A G U C C U G A G A G U C A C C G A A U C G G U C U G AG . . . . . . A
U A U C A U A U G G A G U A
C
C U U A
320 300 A
G
U A
A .G
280 G . . G
C
G . U C .
U. . C
C G C . U
C
C . A . G
U. . C C G
A . U . G G 160
A U. G 260 C G C
A . A 240 . A
G A U U . C U
U G G . G
U U U U C C U U C
. . . . . . . . . U
G U C
C C A G G G G G G A G
G .
U . G
C
C A .
C G 200 C . G
C A .
A A U U . A
.
U G U . A
.
U A G . C
A . U G . C
G . C
U . A
G . C
U .
A
U . A G
C . G G G C G
180
A U
A A
C
A
C
220 G
G
A
U G C C

FIG. 1 A. Estrutura do PSTVd, membro tipo da famlia Pospiviroidae, apresentando os cinco domnios denominados: Domnio C que
contm a Regio Central Conservada (CCR, central conserved region), delimitada por estrelas; neste domnio tambm se destaca a
presena do loop E, elemento de estrutura terciria caracterizado em PSTVd que apresenta homologia com rRNA 5S de eucariontes.
Nas caixas negras, esto representados os nucleotdeos das seqncias invertidas responsveis pela formao do grampo (hairpin) I;
Domnio P relacionado patogenicidade; Domnio V onde se localiza a maior variabilidade entre virides que apresentam elevada
similaridade; Domnios TL e TR localizados nas extremidades esquerda e direita da molcula, respectivamente. Esto indicadas tambm
as seqncias TCH (terminal conserved hairpin), presente nos gneros Hostuviroid e Cocadviroid e TCR (terminal conserved region),
presente em Pospiviroid, Apscaviroid e em dois membros do gnero Coleviroid. B. Estrutura secundria do ASBVd, membro tipo da famlia
Avsunviroidae, apresentando conformaao de (quase) bastonete; C. Estrutura secundria ramificada do PLMVd, espcie tipo do gnero
Pelamoviroid, famlia Avsunviroidae. Nas estruturas secundrias do ASBVd e PLMVd destacam-se em caixas os resduos conservados
na maioria das ribozimas cabea-de-martelo descritas na natureza (caixas cheias e vazias para as polaridades positiva e negativa,
respectivamente). As bandeiras delimitam a regio da estrutura das ribozimas de cabea-de-martelo e as flechas apontam para os stios de
auto-corte das molculas. As linhas descontnuas correspondem interao do tipo kissing-loop.
O arquivo disponvel sofreu correes conforme ERRATA publicada no Volume 31 Nmero 4 da revista.