REVISO / REVIEW

Virides e Virusides: Relquias do Mundo de RNA

Marcelo Eiras1, Jose Antonio Dars2, Ricardo Flores2 & Elliot W. Kitajima3
1
Centro de Pesquisa e Desenvolvimento de Sanidade Vegetal, Instituto Biolgico, Av. Conselheiro Rodrigues Alves, 1252,
&(36mR3DXOR63%UDVLOHPDLOHLUDV#ELRORJLFRVSJRYEU2Instituto de Biologia Molecular y Celular de
3ODQWDV8QLYHUVLGDG3ROLWpFQLFDGH9DOHQFLD&6,&$YGHORV1DUDQMRV9DOHQFLD(VSDxD3Ncleo de Microscopia
Eletrnica, ESALQ, Universidade de So Paulo, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brazil

(Aceito para a publicao em 10/05/2006)

Autor para correspondncia: Marcelo Eiras

EIRAS, M., DARS, J.A., FLORES, R. & KITAJIMA, E.W. Virides e virusides: relquias do mundo de RNA.
Fitopatologia Brasileira 31:229-246. 2006.

RESUMO
At meados do sculo XX, os vrus eram considerados os representantes mais simples da escala biolgica. A
descoberta dos RNAs satlites e dos virides por volta de 1970 foi surpreendente, pois comprovou-se a existncia de
uma nova classe de molculas auto-replicativas ainda mais simples, denominada agentes sub-virais. H indcios de que os
virides e virusides (que formam uma classe de RNAs satlites), teriam feito parte do Mundo de RNA (que precedeu o
mundo atual baseado no DNA e protenas), podendo ser considerados fsseis moleculares dessa era antiga. A simplicidade
desses agentes sub-virais e o fato de que a molcula de RNA deve interagir diretamente com fatores do hospedeiro para o
desenvolvimento do seu ciclo infeccioso colocam esses patgenos como um modelo para o estudo de processos metablicos
celulares. Nos ltimos anos, tem-se observado um volume grande de publicaes visando elucidar aspectos da interao
viride/hospedeiro, como os mecanismos da patognese, movimento dos virides nas plantas hospedeiras, silenciamento
gnico e atividades das ribozimas. Mudanas recentes ocorridas na taxonomia desses patgenos com a criao de famlias,
JrQHURVHHVSpFLHVDOpPGDGHVFREHUWDGHQRYRVYLUyLGHVWDPEpPWrPVLGRYHULFDGDV$SUHVHQWHUHYLVmRYLVDDWXDOL]DUR
OHLWRUTXDQWRDRVUHFHQWHVDYDQoRVQDVSHVTXLVDVFRPYLUyLGHVSULQFLSDOPHQWHQDWD[RQRPLDORJHQLDHHPYiULRVDVSHFWRV
moleculares da interao viride/hospedeiro. Esto includas tambm algumas caractersticas dos virusides e sua relao
evolutiva com os virides.
Palavras-chave adicionais: Interao patgeno/hospedeiro, silenciamento gnico, evoluo, ribozima, RNA
satlite, patognese, taxonomia, TXDVLVSHFLHV

ABSTRACT
Viroids and virusoids: relics of the RNA world
By the middle of the last century, viruses were considered as the simplest biological entities. The discovery of
satellite RNAs and viroids by 1970 was surprising because it revealed the existence of a novel class of self-replicating
molecules even simpler, named subviral agents. There are evidences that viroids and virusoids (a class of satellite RNAs)
were part of the so-called RNA world (that preceded our present world based on DNA and proteins) and for this reason
they can be considered as molecular fossils of this ancient period. The simplicity of these subviral agents and the fact that
the RNA molecule must interact directly with host factors for completing their infective cycle make these pathogens a
model for the study of cellular processes. In the last years, a large number of publications have widened our knowledge of
the viroid-host interactions, including pathogenesis mechanisms, movement through the host, gene silencing and ribozyme
activity. Recent changes have been introduced in the taxonomy of these pathogens, with the creation of families, genera
and species, and new viroids have also been found. The purpose of this review is to present the reader with these recent
advances in viroid research, mainly on taxonomy, phylogeny and in molecular aspects of the viroid-host interaction. Some
characteristics of virusoids and their evolutionary relationship with viroids are also included.
Additional keywords: plant pathogen interaction, gene silencing, evolution, rybozime, satellite RNA, taxonomy,
TXDVLVSHFLHV

INTRODUO )ORUHV+XOO+DGLGLHWDO7DEOHU
7VDJULV)ORUHVHWDO., 2005a, b) abordando os mais
Mais de 30 anos se passaram desde a descoberta diversos aspectos desses patgenos. No Brasil, Fonseca &
GRV YLUyLGHV FRPR DJHQWHV WRSDWRJrQLFRV 'LHQHU  Boiteux (1997) publicaram uma minuciosa reviso sobre
Desde ento, uma srie de livros, captulos de livro e virides em que relacionaram aspectos da biologia, histria,
UHYLV}HVIRUDPSXEOLFDGRV'LHQHU)ORUHVHWDO., PpWRGRV GH GHWHFomR H SXULFDomR RULJHP VLQWRPDV YLDV

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 229

 M. Eiras HWDO
de transmisso e estratgias de controle. Posteriormente,
porm, pouco se avanou nas pesquisas com virides no
Brasil. Bartolini & Salazar (2003) destacam que os virides
ainda no receberam a ateno devida nos pases da Amrica
do Sul. Ao contrrio, na literatura mundial tem se observado
nos ltimos anos um volume grande de publicaes,
principalmente visando elucidar aspectos da interao
viride/hospedeiro como os mecanismos da replicao,
patognese, movimento, silenciamento gnico e ao de
ribozimas (contidas em alguns deles) LQ YLYR e LQ YLWUR.
&RPDWD[RQRPLDPRGHUQDRVYLUyLGHVVmRFODVVLFDGRVHP
famlias, gneros e espcies, de acordo com caractersticas
biolgicas e moleculares (Flores HWDO., 2005b). Alm disso,
YLUyLGHVWrPVLGRGHVFULWRVHLGHQWLFDGRVHPQRYRVSDtVHVH
regies do Mundo (Singh HWDO., 2003b).
Esta reviso visa atualizar o leitor nestes aspectos.
Esto includas tambm algumas caractersticas dos
virusides, RNAs satlites circulares do tipo viride (YLURLG
OLNH VDWHOOLWH 51$V, VL-satRNAs) que so encapsidados
por um vrus auxiliar. Apresentam algumas caractersticas
comuns aos virides, porm diferem na seqncia, funo HWDO., 2003a). Uma compilao das seqncias de virides
H ELRORJLD 6\PRQV  5DQGOHV  0D\R HW DO., 2000).
Aspectos relacionados origem, evoluo, biologia,
FODVVLFDomR H FDUDFWHUtVWLFDV HP FRPXP DRV YLUyLGHV VmR
tambm apresentados e discutidos.
CLASSIFICAO ATUAL DOS VIRIDES
a similaridade de seqncia de nucleotdeos superior a
90%, consideram-se variantes de um mesmo viride (Flores
HW DO., 2005b). Alm disso, pelo menos uma propriedade
biolgica diferencial deve ser considerada, como crculo
de hospedeiros, modo de transmisso e o fenmeno de
proteo cruzada. Ressalte-se que, das 28 espcies de
virides aceitas pelo Comit Internacional de Taxonomia
de Vrus (ICTV), 25 pertencem famlia 3RVSLYLURLGDH.
Estas apresentam em comum a CCR, estrutura secundria
em forma de bastonete ou quase-bastonete e a ausncia
de estruturas ribozimticas de cabea-de-martelo, alm
de replicarem-se no ncleo seguindo um mecanismo de
crculo rolante assimtrico. Os trs membros da famlia
$YVXQYLURLGDH apresentam como caracterstica principal
os elementos estruturais tpicos das ribozimas cabea-de-
martelo, no possuem CCR e se replicam nos cloroplastos
seguindo um mecanismo de crculo rolante simtrico (Flores
HW DO., 2005b). Recentemente, a espcie (JJSODQW ODWHQW
YLURLG(ELVd) foi proposta como candidata a espcie-tipo de
um novo gnero, (ODYLURLG, da famlia $YVXQYLURLGDH (Fadda
incluindo as variantes e seus respectivos nmeros de acesso
esto disponveis em banco de dados (Pelchat HWDO., 2003).
PROPRIEDADES DOS VIRIDES
Caractersticas gerais
Os virides constituem os menores e mais simples
A taxonomia moderna dos virides (Flores HW
DO., 2005b) divide estes patgenos em duas famlias:
Avsunviroidae, que contempla os virides auto-catalticos,
com dois gneros: $YVXQYLURLG (espcie-tipo $YRFDGR
VXQEORWFK YLURLG, ASBVd) e 3HODPRYLURLG (espcie-tipo
WRSDWyJHQRV FRQKHFLGRV 'LHQHU  FLWD RV YLUyLGHV
como parasitas moleculares no limiar da vida, pois consistem
GH XPD PROpFXOD GH 51$ WD VLPSOHV FLUFXODU FRP IRUWH
estrutura secundria e desprovidos de protenas. Estes
patgenos apresentam genomas com tamanho que varia
3HDFK ODWHQW PRVDLF YLURLG 3/09G H Pospiviroidae,
com os gneros 3RVSLYLURLG (espcie-tipo 3RWDWR VSLQGOH
WXEHU YLURLG, PSTVd), +RVWXYLURLG (espcie-tipo +RS
VWXQW YLURLG, HSVd), &RFDGYLURLG (espcie-tipo &RFRQXW
FDGDQJFDGDQJ YLURLG, CCCVd), $SVFDYLURLG (espcie-
tipo $SSOHVFDUVNLQYLURLG, ASSVd) e &ROHYLURLG (espcie-
tipo &ROHXV EOXPHL YLURLG, CbVd). Os nomes dos gneros
derivam da espcie tipo (3RVSLYLURLG de 3RWDWR VSLndle
WXEHU YLURLG) e o das famlias do gnero-tipo. Os gneros
distinguem-se, na famlia 3RVSLYLURLGDH, de acordo com o
tipo de regio central conservada (central conserved region,
CCR) e a presena de motivos (PRWLIV) denominados
regio terminal conservada (terminal conserved region,
TCR) e forquilha terminal conservada (terminal conserved
hairpin, TCH). Os dois gneros da famlia $YVXQYLURLGDH
distinguem-se em funo da composio de bases, estrutura
HQWUH  H  QXFOHRWtGHRV H QmR FRGLFDP SURWHtQDV
sendo totalmente dependentes da clula hospedeira para
sua replicao (Diener, 1996). A molcula de RNA dos
virides da famlia 3RVSLYLURLGDH apresenta cinco domnios
(Figura 1) denominados: Domnio C TXHFRQWpPD&&5
Domnio P Relacionado patogenicidade e expresso dos
sintomas em alguns virides, alm de conter uma regio
ULFD HP SXULQDV Domnio V Com maior variabilidade
HQWUH YLUyLGHV TXH DSUHVHQWDP HOHYDGD VLPLODULGDGH
Domnios TL (que contm os motivos TCR ou TCH) e
TR Localizados nas extremidades esquerda e direita da
molcula, respectivamente, e provavelmente relacionados
com recombinao e replicao dos virides (Keese &
6\PRQV  6DQR  ,VKLJXUR  6WHJHU  5LHVQHU
2003).
O primeiro viride (3RWDWR VSLQGOH WXEHU YLURLG,
VHFXQGiULD EDVWRQHWH RX UDPLFDGD H PRUIRORJLD GD
estrutura ribozimtica de cabea-de-martelo (KDPPHUKHDG).
Atualmente so aceitas 28 espcies e 8 possveis novos
YLUyLGHVDLQGDQmRFODVVLFDGRVGHQWURGRVJrQHURVFLWDGRV
acima (Tabela 1). Os critrios para a discriminao das
espcies de virides consideram a similaridade de seqncia
menor que 90%, que caracterizam virides distintos. Quando
230
3679GIRLLGHQWLFDGRHFDUDFWHUL]DGRSRU'LHQHU
e seqenciado por Gross HW DO. (1978). Desde ento,
diversos virides tm sido relatados em diversas espcies
de plantas cultivadas, como o viride da exocorte dos citros
(&LWUXVH[RFRUWLVYLURLG, CEVd), do nanismo do crisntemo
(&KU\VDQWKHPXPVWXQWYLURLG, CSVd), do cadang-cadang
do coqueiro (CCCVd), do nanismo do lpulo (HSVd), do
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

TABELA 1 &ODVVLFDomRGRVYLUyLGHVHPIDPtOLDVJrQHURVHHVSpFLHVHRVUHVSHFWLYRVDFU{QLPRVGHDFRUGRFRP
o Comit Internacional de Taxonomia de Vrus (ICTV) (FloresHWDO., 2005b). As espcies-tipo de cada gnero esto
sublinhadas

      

   
   
 

     
 

   
  
     
  
  
   
  
 
    
   
 
 
 
    
 
     
  

   
   
  
   
  
   
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1
Gnero e espcie-tipo candidatos dentro da famlia $YVXQYLURLGDH (Fadda HWDO., 2003a).

mosaico latente do pessegueiro (PLMVd), entre outros. dos virides est representada na Tabela 2, incluindo os
1R %UDVLO Mi IRUDP LGHQWLFDGRV H FDUDFWHUL]DGRV virides que j foram detectados no Brasil, tanto ocorrendo
o CSVd, o CEVd e o CbVd, ocorrendo naturalmente naturalmente como interceptados no sistema de quarentena
em plantas de crisntemo ('HQGUDQWKHPD JUDQGLRUXP
Ramat.) S. Kitamura, &LWUXV VS. e Coleus [6ROHQRVWHPRQ
VFXWHOODULRLGHV (L.) Codd] respectivamente, alm do +RS
ODWHQW YLURLG (HLVd) e do PSTVd, ambos detectados em
material isolado em quarentena (Batista HWDO)RQVHFD
HWDO., 1990, 1993). Barbosa HWDO. (2000) e Rodrigues HWDO.
(1999) detectaram o CEVd em pomares de lima Tahiti
(&LWUXVDXUDQWLIROLD Swingle) na Bahia e virides associados
a exocorte em laranjeiras (&LWUXVVLQHQVLV Osbeck) no Estado
de Sergipe, respectivamente. Targon HWDO. (2003) detectaram
por meio de sondas no-radioativas o CEVd, o &LWUXVYLURLG
II (CVd-II) (variante do HSVd) e o &LWUXVYLURLG,,,(CVd-III)
em pomares de citros no Estado de So Paulo. CEVd e HSVd
tambm foram detectados em videiras (9LWLV YLQLIHUD L.)
provenientes do Rio Grande do Sul por meio de eletroforese
em gel de poliacrilamida e hibridizao dot-blot (Fonseca
(Singh HWDOD%DUWROLQL 6DOD]DU
Os sintomas induzidos pelos virides nas plantas
KRVSHGHLUDVVmRVHPHOKDQWHVDRVLQGX]LGRVSHORVWRYtUXVR
TXHGLFXOWDRGLDJQyVWLFR'HIDWRSDUDXPDVpULHGHGRHQoDV
inicialmente consideradas de etiologia viral, comprovou-se
posteriormente que o agente causal era um viride e no
vrus. Os sintomas foliares incluem malformaes, epinastia,
rugosidade e manchas necrticas e/ou clorticas. Causam
no caule de plantas lenhosas o encurtamento dos entrens,
descoloraes, caneluras e necrose. Finalmente, nos frutos
e rgos de reserva causam deformaes, descoloraes e
necrose (Hadidi HW DO., 2003). Plantas de citros infectadas
com um complexo de virides exibiram sintomas similares a
exocorte na ausncia do CEVd, o que evidencia a importncia
da caracterizao prvia do(s) patgeno(s) implicado(s) no
desenvolvimento da doena (Ito HWDO., 2002).
 .XKQ  H UHFHQWHPHQWH LGHQWLFDGRV YLD 573&5 Como no caso dos vrus, o estudo dos virides
e seqenciados (Eiras HWDO., 2004). A distribuio mundial progrediu intensamente, quando foram descobertos

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 231

 M. Eiras HWDO

FIG. 1 A. Estrutura do PSTVd, membro tipo da famlia 3RVSLYLURLGDH, apresentando os cinco domnios denominados: Domnio C que
FRQWpP D 5HJLmR &HQWUDO &RQVHUYDGD &&5 FHQWUDO FRQVHUYHG UHJLRQ GHOLPLWDGD SRU HVWUHODV QHVWH GRPtQLR WDPEpP VH GHVWDFD D
presena do ORRSE, elemento de estrutura terciria caracterizado em PSTVd que apresenta homologia com rRNA 5S de eucariontes.
Nas caixas negras, esto representados os nucleotdeos das seqncias invertidas responsveis pela formao do grampo (hairpin ,
'RPtQLR3UHODFLRQDGRjSDWRJHQLFLGDGH'RPtQLR9RQGHVHORFDOL]DDPDLRUYDULDELOLGDGHHQWUHYLUyLGHVTXHDSUHVHQWDPHOHYDGD
VLPLODULGDGH'RPtQLRV7/H75ORFDOL]DGRVQDVH[WUHPLGDGHVHVTXHUGDHGLUHLWDGDPROpFXODUHVSHFWLYDPHQWH(VWmRLQGLFDGDVWDPEpP
as seqncias TCH (terminal conserved hairpin), presente nos gneros +RVWXYLURLG e &RFDGYLURLG e TCR (terminal conserved region),
presente em 3RVSLYLURLG, $SVFDYLURLG e em dois membros do gnero &ROHYLURLG. B. Estrutura secundria do ASBVd, membro tipo da famlia
$YVXQYLURLGDHDSUHVHQWDQGRFRQIRUPDoDRGHTXDVHEDVWRQHWHC.(VWUXWXUDVHFXQGiULDUDPLFDGDGR3/09GHVSpFLHWLSRGRJrQHUR
3HODPRYLURLG, famlia $YVXQYLURLGDH. Nas estruturas secundrias do ASBVd e PLMVd destacam-se em caixas os resduos conservados
na maioria das ribozimas cabea-de-martelo descritas na natureza (caixas cheias e vazias para as polaridades positiva e negativa,
UHVSHFWLYDPHQWH$VEDQGHLUDVGHOLPLWDPDUHJLmRGDHVWUXWXUDGDVULER]LPDVGHFDEHoDGHPDUWHORHDVHFKDVDSRQWDPSDUDRVVtWLRVGH
auto-corte das molculas. As linhas descontnuas correspondem interao do tipo kissing-loop.

hospedeiros herbceos, a exemplo do tomateiro (/\FRSHUVLFRQ
HVFXOHQWXP Mill.) para o PSTVd e de *\QXUD DXUDQWLDFD
DC. para o CEVd, que so fceis de cultivar, desenvolvem
VLQWRPDVHVSHFtFRVHPSRXFRWHPSRHSURSLFLDPHOHYDGD
concentrao do patgeno. Contudo, nem sempre tm sido
encontrados tais hospedeiros experimentais, e possvel
A via principal de difuso de alguns virides,
sobretudo aqueles que afetam plantas lenhosas de interesse
econmico, tem sido o intercmbio internacional de
material propagativo infectado. Os virides so facilmente
transmitidos mecanicamente, podendo raramente ser
transmitidos por plen (PSTVd) e por sementes (PSTVd,
que no existam para alguns virides, com os quais no h
alternativa seno trabalhar com o hospedeiro natural, ainda
que seja uma planta lenhosa. Em alguns patossistemas
naturais, como o abacateiro (3HUVHD DPHULFDQD Mill.)
ASBVd, o viride pode se acumular em nveis elevados, o
que permite empreg-lo em estudos de replicao (Flores HW
DO., 2000).
232
&E9G$6%9GH&69G$WUDQVPLVVmRHFLHQWHGHYLUyLGHV
por afdeos somente foi relatada para o 7RPDWR SODQWD
PDFKR YLURLG (TPMVd). Os virides tambm podem ser
transmitidos por instrumentos de poda (Hadidi HWDO., 1997).
Replicao
Os virides se propagam nas plantas hospedeiras
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

TABELA 2 $QRVGHGHVFREHUWDHDWXDOGLVWULEXLomRJHRJUiFDPXQGLDOGRVYLUyLGHV1


   
 
 
 
 

   


  
 

 
 
 


 
  
 
 
 
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2
Detectado em material quarentenrio.
como populaes de seqncias de RNAs similares mas
no idnticas (quase-espcie,TXDVLVSHFLHV), derivadas de
mutaes devido ausncia de mecanismos de correo nas
RNA polimerases (Diener, 1996). Certos domnios presentes
nas molculas de RNA dos virides so responsveis pela
LQWHUDomR GLUHWD FRP IDWRUHV GR KRVSHGHLUR H LQXHQFLDP
a replicao (Baumstark HW DO  6FKU|GHU  5LHVQHU
2002). Alm disso, a estrutura secundria em determinados
domnios pode ser fundamental tanto para o sucesso na
replicao como na proteo contra ao de RNAses
celulares (Dingley HWDO., 2003). A replicao dos virides,
ao contrrio do que os primeiros experimentos sugeriam,
se d exclusivamente por meio de intermedirios de RNA
(Grill & Semancik, 1978). Pela estrutura circular dos
virides, sugeriu-se que poderiam seguir em sua replicao
o modelo do crculo rolante proposto anteriormente para a
replicao de alguns vrus. O RNA circular infeccioso mais
abundante, ao qual se atribui arbitrariamente a polaridade
(+), reconhecido por uma RNA polimerase celular
transcreve repetidamente o molde circular dando origem a
oligmeros lineares (-), que so processados em tamanhos
unitrios e fechados por uma RNAse e uma RNA ligase,
respectivamente. O RNA monomrico circular (-) inicia
ento a segunda metade do ciclo que simtrica primeira,
razo da denominao simtrica a esta variante do modelo
do crculo rolante.
Na variante alternativa, a assimtrica, os oligmeros
lineares (-) servem diretamente de molde de transcrio
para a sntese de oligmeros lineares (+), que so clivados
H OLJDGRV SDUD JHUDU R SURGXWR QDO R 51$ PRQRPpULFR
circular (+). Assim, este modelo prediz a existncia de
intermedirios oligomricos, de uma ou ambas polaridades.
$LGHQWLFDomRGH51$VGHVWDFODVVHHPWHFLGRVLQIHFWDGRV
por vrios virides uma prova a favor deste modelo
(Branch & Robertson, 1984). Os dados disponveis indicam
que membros da famlia 3RVSLYLURLGDH seguem a variante
assimtrica (Hutchins HW DO  %UDQFK HW DO., 1988),
enquanto que os da famlia $YVXQYLURLGDH a simtrica
DWLYDGD PDV QmR FRGLFDGD SHOR JHQRPD YLURLGDO TXH (Dars HWDO)ORUHVHWDO 2005b). O mecanismo de

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 233

 M. Eiras HWDO
replicao pode gerar duplicaes em regies da molcula de
RNA, as quais sao responsveis pelo aumento do tamanho
das molculas de determinados virides conforme tem sido
observado para o CCCVd (Haseloff HWDO., 1982) e o CEVd
(Semancik HWDO)DGGDHWDO., 2003b). As interaes
com fatores do hospedeiro e a presso de seleo determinar
o sucesso ou no dessas molculas maiores (Fadda HW DO.,
2003b). Dars & Flores (2004), estudando a interao de
virides em plantas transgnicas de $UDELGRSVLV WKDOLDQD
L. transformadas com construes dimricas de cDNAs
de CEVd, HSVd, CCCVd, ASSVd e ASBVd, mostraram
que esta planta, apesar de no ser hospedeira de virides,
apresenta o aparato enzimtico necessrio para a replicao
de virides representativos da famlia 3RVSLYLURLGDH. Os
autores sugerem que os fatores limitantes para que um
viride colonize plantas de $UDELGRSVLVVHMDPDGHFLrQFLD
constituda por um ncleo central de 11 nucleotdeos
FRQVHUYDGRV DQTXHDGRV SRU WUrV UDPRV GH QXFOHRWtGHRV
no conservados que formam duplas hlices. Estudos
HQYROYHQGR FULVWDORJUDD GH UDLR ; 6FRWW HW DO 1995)
demonstraram que a conformao tridimensional das
estruturas em cabea-de-martelo mais prxima do tipo J,
com a hlice III formando a base, e a I e II, os dois ramos
superiores (Figura 2). Existem provas slidas de que estas
ribozimas so operativas no s LQYLWUR, mas tambm LQYLYR
(Flores HWDO2000). Alm disto, as ribozimas manipuladas
convenientemente tm se mostrado poderosas ferramentas
ELRWHFQROyJLFDV SDUD GHJUDGDomR GH 51$V HVSHFtFRV HP
plantas transgnicas e outros sistemas (Yang HW DO., 1997).
A presena das ribozimas em alguns virides tem tambm
importantes implicaes evolutivas. Alm dos virides,
estas ribozimas tm sido descritas em outros pequenos
no movimento ou a baixa taxa de replicao. RNAs (Prody HW DO  'LHQHU  6\PRQV 
Dispe-se tambm de dados sobre outras duas Recentemente, Khovorova HWDO. (2003) e De la Pea HWDO.
atividades enzimticas requeridas na replicao dos virides.  GHPRQVWUDUDP TXH PRGLFDo}HV QD SHULIHULD GDV
Experimentos de inibio com Damanitina sugerem que no estruturas de cabea-de-martelo promovem uma reduo
PSTVd e outros virides relacionados a RNA polimerase de 100 vezes na capacidade de auto-clivagem da ribozima.
LPSOLFDGD p D ,, QXFOHDU 0KOEDFK  6lQJHU  Esses dados indicam que regies externas ao ncleo central
)ORUHV  6HPDQFLN  6FKLQGOHU  0KOEDFK  da cabea-de-martelo desempenham papel chave na catlise
Experimentos paralelos com tagetitoxina sugerem no caso do e sugerem a existncia de interaes entre estas regies
ASBVd a participao de uma RNA polimerase cloroplstica perifricas. Outros trabalhos tm sido realizados visando
FRGLFDGDQRQ~FOHR1DYDUUR )ORUHV(PDPERV jFRPSUHHQVmRGRVDVSHFWRVTXHLQXHQFLDPDHFLrQFLDH
os casos trata-se de RNA polimerases que em condies ao das ribozimas do tipo cabea-de-martelo, tanto naturais
VLROyJLFDV QRUPDLV DWXDP VREUH PROGHV GH '1$ H TXH FRPR DUWLFLDLV jV SRVVtYHLV LQWHUDo}HV FRP SURWHtQDV
os virides so capazes de subverter em benefcio prprio. GR KRVSHGHLUR jV VHTrQFLDV HVSHFtFDV GH QXFOHRWtGHRV
Quanto atividade da RNA ligase, h poucas informaes
disponveis, mas provavelmente se trata de enzimas
distintas, nuclear e cloroplstica nos virides das famlias
3RVSLYLURLGDH e $YVXQYLURLGDH, respectivamente (Flores HW A B
DO., 2005a). Liu & Symons (1998) descreveram transcritos
de CCCVd (membro da famlia 3RVSLYLURLGDH) capazes de
auto-clivagem LQYLWUR, com o motivo de corte posicionado
em uma estrutura conservada em todos os membros desta
famlia, sugerindo que estes virides podem tambm se auto-
clivar por um ou mais novos tipos de ribozimas distintas das
do tipo cabea-de-martelo.

Ribozimas: RNAs auto-catalticos

Inicialmente, acreditava-se que as trs atividades
enzimticas requeridas eram provenientes da clula
hospedeira, pois j havia indicaes de que os virides
FDUHFLDP GH FDSDFLGDGH FRGLFDQWH )RL VXUSUHHQGHQWH
descobrir que no ASBVd (Hutchins HW DO  )RUVWHU
& Symons, 1987), e mais tarde em trs outras espcies da
famlia $YVXQYLURLGDH+HUQiQGH] )ORUHV1DYDUUR
)ORUHV)DGGDHWDO., 2003a), o processamento dos
oligmeros de ambas polaridades aos monmeros lineares
correspondentes era mediado por ribozimas (RNAs capazes
de catalisar uma reao na ausncia total de protenas) da
classe denominada estruturas de cabea-de-martelo. Este
nome deriva da conformao bidimensional proposta para
estas ribozimas, que se assemelha dita ferramenta e que
FIG. 2 A. Estrutura secundria consenso da ribozima do tipo
cabea-de-martelo, onde se destacam os onze nucleotdeos
conservados presentes na maioria dessas ribozimas encontradas na
natureza. Esta estrutura est formada por trs hlices (I, II e III)
TXH DQTXHLDP XP ORRS FHQWUDO FRQVHUYDGR 1D PDLRULD GDV
ribozimas naturais as hlices I e II esto fechadas por dois pequenos
ORRSV  H  UHVSHFWLYDPHQWH$ HFKD DSRQWD SDUD R SRQWR GH
DXWRFOLYDJHPGDPROpFXOD1LQGLFDTXDOTXHUQXFOHRWtGHRSRVVtYHO
e linhas contnuas e descontnuas correspondem aos pareamentos
:DWVRQ&ULFN H QmRFDQ{QLFRV UHVSHFWLYDPHQWH B. Modelo
GHULYDGRGHFULVWDORJUDDGHUDLR;GHXPDULER]LPDDUWLFLDORQGH
QRWDVHTXHRVORRSVHHVWmRVLFDPHQWHSUy[LPRVLQWHUDomR
representada pelas linhas descontnuas).

234 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006

 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA

HQYROYLGRV HP PDLRU RX PHQRU HFLrQFLD GH FRUWH j DomR envolvendo hibridizao LQVLWX, propuseram um modelo para
GRS+HDFRQFHQWUDomRGHPDJQpVLR'DUzV )ORUHV a replicao e transporte do PSTVd no interior do ncleo
para uma reviso ver Flores HWDO., 2005a). da clula: (i) aps a passagem do viride do citoplasma
para o ncleo, ocorre a sntese das molculas de ambas
Interao viride/hospedeiro SRODULGDGHVQRQXFOHRSODVPDLLDVPROpFXODVGHSRODULGDGH
&RPR HIHLWR GD DXVrQFLD GH SURWHtQDV FRGLFDGDV QHJDWLYD FRPSOHPHQWDU SHUPDQHFHP QR QXFOHRSODVPD
pelos virides, parece evidente que estes aparentemente (iii) as molculas de polaridade positiva so transportadas
simples RNAs devam interagir com protenas celulares VHOHWLYDPHQWH SDUD R QXFOpROR LY DSyV D FLUFXODUL]DomR
utilizando-as para mediar diferentes passos no seu ciclo as novas molculas (positivas) retornam ao nucleoplasma e
infeccioso (Gozmanova HW DO  4L  'LQJ D
Apesar de haver alguns dados sobre o envolvimento da
RNA polimerase de plantas hospedeiras na replicao de
membros da famlia 3RVSLYLURLGDH (Mhlbach & Snger,
 )ORUHV  6HPDQFLN  6FKLQGOHU  0KOEDFK
em seguida passam ao citoplasma para serem transportadas
clula-a-clula. Assim, como j demonstrado para outros
RNAs (Lewis & Tollervey, 2000), o nuclolo deve ser o stio
de processamento dos membros da famlia 3RVSLYLURLGDH, os
quais devem conter motivos para a localizao e transporte
 :DUULORZ  6\PRQV  H GD SDUWLFLSDomR GH
XPD SURWHtQD GH RHPD QR PRYLPHQWR GH YLUyLGHV GHVWD
IDPtOLD *yPH]  3DOOiV  2ZHQV HW DO., 2001),
pouco se sabe sobre outras interaes biologicamente
relevantes com protenas. Martnez de Alba HW DO. (2003)
para esta organela (Qi & Ding, 2003a).
Movimento na planta
Os virides, apesar de seu tamanho mnimo, atuam
visando completar seu ciclo infeccioso nas plantas
LGHQWLFDUDPXPDSURWHtQD9LUSGHWRPDWHLURFDSD]GHVH hospedeiras, que alm da replicao inclui movimento
XQLU HVSHFLFDPHQWH DR 3679G 3DUD PHPEURV GD IDPtOLD intracelular (transporte para o ncleo no caso dos
$YVXQYLURLGDH h somente informaes sobre a natureza da 3RVSLYLURLGDH, e para o cloroplasto para os $YVXQYLURLGDH),
RNA polimerase do cloroplasto que provavelmente catalisa LQWHUFHOXODUFpOXODDFpOXODHDORQJDGLVWkQFLDYLDRHPD
a replicao do ASBVd (Navarro HWDO., 2000) e do PLMVd 3DOXNDLWLV:RRHWDO=KDRHWDO=KXHW
(Pelchat HW DO., 2001). Dars & Flores (2002) relataram o DO$RFRQWUiULRGRVYtUXVTXHFRGLFDPVXDVSUySULDV
primeiro caso de uma protena do hospedeiro (no caso o protenas de movimento, os virides devem interagir com
DEDFDWHLUR VLFDPHQWH DVVRFLDGD DR 51$ YLURLGDO TXH fatores do hospedeiro para que possam ser transportados por
media a clivagem de uma ribozima cabea-de-martelo in toda planta. De acordo com Zhu HWDO. (2001), os virides que
YLWUR e presumivelmente LQYLYR, possivelmente favorecendo se replicam no ncleo devem apresentar as seguintes fases
o processo de replicao do viride (ASBVd). Os autores em seu ciclo infeccioso: (i) importao para o ncleo atravs
sugerem tambm que esta famlia de protenas, envolvidas no GRVSRURVQXFOHDUHVDQWHVGDUHSOLFDomRLLH[SRUWDomRGR
processamento e estabilidade dos transcritos do cloroplasto, Q~FOHRSDUDRFLWRSODVPDDSyVDUHSOLFDomRLLLPRYLPHQWR
esteja relacionada com a preservao da integridade do RNA FpOXODDFpOXODYLDSODVPRGHVPDVLYPRYLPHQWRDORQJD
viroidal, atuando como uma capa protica. Alm disso,
estas protenas poderiam facilitar o transporte do viride
para os cloroplastos (Dars & Flores, 2002).
No que se refere localizao subcelular, experimentos
de hibridizao LQ VLWX combinada com microscopia
confocal mostraram que membros representativos da
famlia 3RVSLYLURLGDH acumulam-se no ncleo e alguns
GHOHV HVSHFLFDPHQWH QR QXFOpROR +DUGHUV HW DO, 1989).
Isto sugere que deve haver sinais que os dirigem aos
ditos compartimentos celulares de forma anloga a alguns
pequenos RNAs nucleares da clula. Por outro lado, pelo
menos dois dos trs membros da famlia $YVXQYLURLGDH,
ASBVd e PLMVd, acumulam-se nos cloroplastos
%RQJOLROLHWDO/LPDHWDO%XVVLqUHHWDO,
1999), o que ressalta, uma vez mais, as diferenas entre estas
duas famlias. Observou-se tambm no caso do PSTVd que,
alm da forma circular mais abundante, os RNAs viroidais de
polaridade complementar (que atuam como intermedirios
no ciclo replicativo) tambm se localizam no ncleo, o que
indica que estes virides no s se acumulam como tambm
se replicam nesta organela. De forma paralela, o ASBVd se
replica e se acumula nos cloroplastos (Flores HWDO., 2000).
Recentemente, Qi & Ding (2003b), em um elegante trabalho
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
GLVWkQFLDVLVWrPLFRYLDRHPD
Com relao ao movimento intracelular, Woo HW
DO. (1999), empregando protoplastos permeabilizados,
demonstraram que monmeros de PSTVd so transportados
do ncleo para o nuclolo, sendo este transporte mediado
SHOD VHTrQFLDGHSHQGHQWH GH HVWUXWXUD HVSHFtFD GD
molcula de RNA viroidal e independente da interao
com o citoesqueleto. Qi & Ding (2003b) demonstraram
que molculas de PSTVd de diferentes polaridades so
transportadas e acumulam-se diferencialmente no ncleo
e nuclolo, o que indica que fatores da clula hospedeira
devem estar implicados no reconhecimento de motivos
HVSHFtFRVGR51$YLURLGDO
Aps a replicao e transporte intracelular e acmulo
nas primeiras clulas, o sucesso da colonizao das plantas
pelos virides depender da capacidade que estes tenham de
se mover clula-a-clula. Este movimento foi estudado, no
caso do PSTVd, mediante microinjees de RNA viroidal
HP FpOXODV H SURWRSODVWRV GH PHVyOR GH IXPR 1LFRWLDQD
WDEDFXP L.) e tomateiro. Os resultados indicaram que o
viride se move clula-a-clula atravs dos plasmodesmas e
que este movimento determinado por elementos estruturais
HVSHFtFRVGR51$YLURLGDO'LQJHWDO, 1997). Alm disso,
235
 M. Eiras HWDO

XPVRVWLFDGRPRGHORGHWUDQVSRUWHGH51$VFpOXODDFpOXOD mimetizam motivos de RNAs endgenos de plantas, de

foi recentemente proposto por Ding HWDO. (2005). Os autores maneira que so reconhecidos por fatores celulares que
sugerem que motivos distintos de estrutura secundria do facilitam seu movimento (Zhu HWDO., 2002). Neste contexto,
51$ YLURLGDO GHYHP LQWHUDJLU FRP IDWRUHV HVSHFtFRV GR
hospedeiro e que esta interao deve regular o transporte em
fases distintas do desenvolvimento da planta.
O movimento clula-a-clula culmina com a chegada
do viride ao sistema vascular, de onde ser distribudo via
RHPDSDUDWRGDDSODQWD([SHULPHQWRVFRPRSDWRVVLVWHPD
PSTVd/tomateiro revelaram que o viride se transloca via
RHPD MXQWR FRP RV SURGXWRV GD IRWRVVtQWHVH 3DOXNDLWLV
1987), seguindo a mesma via da maioria dos vrus de plantas
(Maule HWDO., 2002). Hammond (1994) havia indicado que
a estrutura e/ou a estabilidade do domnio TR era essencial
para o movimento do PSTVd clula-a-clula e a longa
distncia, e Palukaitis (1987) sugeriu que para ambos tipos
de movimento os virides deveriam se associar a protenas
da planta hospedeira. Maniataki HW DO. (2003) descreveram
a interao da protena Virp1 de tomateiro com uma regio
de 71 nucleotdeos localizada no domnio TR do PSTVd, e
Gozmanova HW DO. (2003) demonstraram a importncia do
motivo RY (denominado assim por sua composio de
bases), dentro do mesmo domnio TR, na interao com a
protena Virp1 de tomateiro para o movimento sistmico do
PSTVd. Com experimentos de hibridizao LQVLWX, Zhu HW
DO. (2001) demonstraram que o PSTVd, alm de se mover
DORQJDGLVWkQFLDWDPEpPVHUHSOLFDDWLYDPHQWHQRRHPD
6XJHULUDPWDPEpPTXHRPRYLPHQWRGR3679GYLDRHPD
pode ser governado por parmetros celulares relacionados
ao desenvolvimento. O PSTVd foi detectado em tomateiro e
Qi HW DO  LGHQWLFDUDP XP PRWLYR SUHVHQWH QD
molcula do PSTVd que media seu transporte unidirecional
GDVFpOXODVGDEDLQKDGRRHPDSDUDRPHVyOR$OpPGLVVR
os autores demonstraram, com ensaios de hibridizao in
VLWX, que o transporte regulado por fatores relacionados ao
desenvolvimento.
Recentemente, Gmez & Palls (2004), utilizando
ensaios de imunoprecipitao, demonstraram que uma
SURWHtQDGHRHPDGHHVSpFLHVGH&XFXUELWD interage com
o HSVd LQYLYR formando um complexo ribonucleoprotico
(RNP), que deve permitir que o RNA do HSVd possa se
PRYHU YLD RHPD 2V DXWRUHV WDPEpP FDUDFWHUL]DUDP D
protena (denominada CsPP2), a qual apresenta um domnio
estrutural com propriedades para ligao a RNA. O seu
possvel envolvimento no transporte de um RNP sugere que
essa protena atue como uma chaperona (Gmez & Palls,
2004). No h dados disponveis sobre o movimento dos
virides da famlia $YVXQYLURLGDH.
Silenciamento gnico
A ativao de mecanismos de defesa do hospedeiro
do tipo silenciamento gnico ps-transcricional (PTGS) tem
sido relatada para virides (Itaya HWDO3DSDHIWKLPLRX
HWDO0DUWtQH]GH$OEDHWDO., 2002). Em muitos casos,
HVVHVPHFDQLVPRVVmRLQVXFLHQWHVSDUDLPSHGLUDLQGXomR
de efeito patognico (Diener, 1999). O PTGS, mecanismo
que regula a expresso gnica em eucariontes, resulta em
1LFRWLDQDEHQWKDPLDQD Domin., em clulas do parnquima GHJUDGDomRGH51$VGHWDVLPSOHVVV51$VHpDWLYDGR
RHPiWLFR QR PHVyOR H QD HSLGHUPH QmR WHQGR VLGR
detectado nos meristemas apical caulinar e laterais. Nos
yUJmRVRUDLVIRLGHWHFWDGRVRPHQWHQDVSpWDODVQmRVHQGR
encontrado nas spalas, estames e carpelos. No caule, foi
detectado em praticamente todos os tecidos como epiderme,
SRU 51$V GH WD GXSOD GV51$V GHULYDGRV HP PXLWRV
casos de ssRNAs, que alcanam nveis anormais na clula e
servem como molde para a RNA polimerase dependente de
RNA. Esses dsRNAs so subseqentemente processados em
fragmentos de 21 a 25 nucleotdeos, denominados pequenos
FyUWH[RHPDH[LOHPD2VDXWRUHVREVHUYDUDPWDPEpPTXH
o PSTVd tem seu movimento direcionado para as folhas
jovens (drenos) e no para as folhas fonte (responsveis pela
fotossntese) durante o desenvolvimento, sugerindo que o
viride segue o padro de transporte dos fotoassimilados
(Zhu HW DO., 2001). O movimento sistmico de sinais para
mecanismos de silenciamento gnico segue o mesmo
padro (Voinnet HWDO., 1998). Zhu HWDO. (2002), analisando
plantas transgnicas transformadas com o PSTVd sob o
controle do promotor constitutivo 35S do &DXOLRZHU
PRVDLF YLUXV (CaMV), observaram que o PSTVd capaz
GHVHUHSOLFDUHPWRGRVRVyUJmRVRUDLV2IDWRGR3679G
QmR WHU VLGR GHWHFWDGR HP DOJXQV yUJmRV RUDLV GH SODQWDV
no transformadas inoculadas mecanicamente indica que
o movimento de RNAs nos vasos no segue simplesmente
XP X[R GLUHFLRQDGR GD IRQWH SDUD R GUHQR DR FRQWUiULR
controlado por mecanismos que envolvem a interao
de motivos do RNA viroidal com fatores do hospedeiro.
Portanto, os virides podem ser considerados como RNAs
exgenos que desenvolveram motivos estruturais que
236
51$V LQWHUIHUHQWHV VL51$V 9DQFH  9DXFKHUHW 
Baulcombe, 2002), que so considerados marcadores desse
fenmeno por estarem sempre associados a sistemas exibindo
37*65HFHQWHPHQWHVL51$VKRPyORJRVjVWDVSRVLWLYDH
negativa do PSTVd foram detectados em plantas infectadas
por este viride, indicando que o PSTVd induz PTGS (Itaya
HWDO3DSDHIWKLPLRXHWDO., 2001). Martnez de Alba
HW DO. (2002) observaram tambm, para dois virides da
famlia $YVXQYLURLGDH, a presena de siRNAs indicando
que o PLMVd e o &KU\VDQWKHPXP FKORURWLF PRWWOHYLURLG
(CChMVd) (Navarro & Flores, 1997) so indutores de
37*6 3RUpP R PHVPR QmR VH YHULFRX SDUD R $6%9G
que se acumula em nveis elevados no tecido da hospedeira,
enquanto o PLMVd e o CChMVd apresentam baixas
concentraes. Esta correlao inversa entre acmulo do
viride e a presena ou ausncia dos siRNAs consistente
com o envolvimento dos ltimos em uma resposta de defesa do
tipo PTGS do hospedeiro que atenuaria o efeito dos virides
reduzindo seu ttulo. Markarian HWDO. (2004) demonstraram
que o ASBVd tambm alvo de PTGS, particularmente em
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA
reas sintomticas, observando uma correlao direta entre
a concentrao de siRNAs e do viride. Os mesmos autores
analisaram tambm plantas de *\QXUD infectadas com dois
variantes de CEVd, que causam sintomas severos e fracos, e
YHULFDUDPTXHRVQtYHLVGHDF~PXORGHVL51$VHQmRFRP
o ttulo do viride, esto relacionados com a severidade dos
sintomas.
Wang HW DO. (2004) sugerem que o silenciamento
de RNA em plantas desempenha importante papel nos
mecanismos de patogenicidade de virides e VL-satRNAs
e tambm na evoluo de suas estruturas secundrias. De
acordo com esta hiptese, virides e VL-satRNAs causariam
sintomas pela atuao de seus siRNAs como microRNAs
(uma classe de pequenos RNAs endgenos implicados
na regulao do desenvolvimento em plantas e outros
seqncias de nucleotdeos entre as variantes de um viride
(Gross HW DO  6FKQ|O]HU HW DO  9LVYDGHU 
6LPRQV6NRULFHWDO., 2001). Essas diferenas, porm,
podem resultar em mudanas na estrutura secundria da
PROpFXODFRPFRQVHTHQWHLQXrQFLDQDOLJDomRDIDWRUHVGR
hospedeiro e expresso dos sintomas (Schmitz & Riesner,
1998). Alguns estudos tm demonstrado que elementos
QmR FRGLFDQWHV GH JHQRPDV GH 51$ SRGHP FRQWURODU R
desenvolvimento de sintomas via interao entre estruturas
do RNA e fatores do hospedeiro. Porm, parece evidente
que essas interaes devem ter um papel na patognese e
ao mesmo tempo promover o sucesso dos virides, vrus e
RNAs satlites na colonizao dos tecidos vegetais (Maule HW
DO., 2002). Qi & Ding (2003b) demonstraram que a infeco
do PSTVd em tomateiro causa restrio na expanso
RUJDQLVPRV TXH VLOHQFLDULDP P51$V VLRORJLFDPHQWH
importantes do hospedeiro. Em acordo com esta
proposio, Denti HWDO. (2004), estudando o silenciamento
no patossistema PSTVd-tomateiro, encontraram siRNAs
predominantemente no citoplasma. Por outro lado, os
YLUyLGHV H 9/VDW51$V SRU QmR FRGLFDUHP SURWHtQDV
prprias, supressoras de silenciamento, devem garantir sua
existncia e seu sucesso ao longo da evoluo, utilizando
exclusivamente uma estratgia baseada em sua seqncia
H HVWUXWXUDVHFXQGiULDRTXHRVWRUQDPVLJQLFDWLYDPHQWH
resistentes degradao mediada pelo silenciamento de
RNA (Wang HWDO., 2004).
Patognese
Os virides induzem doenas em culturas de
importncia econmica de plantas tanto herbceas como
lenhosas. Em alguns casos, seus efeitos podem ser
devastadores como sucedeu com o CCCVd que matou mais
de vinte milhes de coqueiros (&RFRVQXFLIHUD L.) no sudoeste
asitico. Em outros casos, a infeco transcorre de forma
latente, sem sintomas perceptveis no hospedeiro natural,
como o caso do CLVd. Alguns virides apresentam crculo
de hospedeiros restrito, como na famlia $YVXQYLURLGDH, cujo
membro tipo, o ASBVd, s infecta abacateiro e cinamomo
(0HOLDD]HGDUDFK L.) (famlia Lauraceae). Certos membros
da famlia 3RVSLYLURLGDH tambm apresentam poucos
hospedeiros, como o ASSVd, que infecta apenas macieira
(3\UXVPDOXV L.) e pereira (3\UXVFRPPXQLV L.), e o CCCVd
que infecta palmceas. J o PSTVd, HSVd, CSVd e o CEVd
apresentam amplo crculo de hospedeiros, podendo no caso
do PSTVd infectar mais de 160 espcies em 13 famlias
botnicas (Singh HWDO., 2003b).
Trabalhos recentes, envolvendo padro de expresso
de genes em hospedeiros infectados, tm sido realizados por
meio de anlise de macroarrays para virides (Itaya HW
celular mas no altera diviso e diferenciao, o que leva
ao encurtamento dos entrens e diminuio do tamanho das
folhas. Por outro lado, uma srie de evidncias sugere que
mecanismos de fosforilao de protenas desempenham um
importante papel na patogenicidade dos virides (Hiddinga
HW DO., 1988), e neste contexto Hammond & Zhao (2000)
caracterizaram uma protena quinase de tomateiro que tem
sua transcrio ativada pelo PSTVd. Qi & Ding (2003b),
analisando o patossistema PSTVd/tomateiro, demonstraram
TXH D PRGLFDomR GH XP QXFOHRWtGHR QR ORRS E da
regio central conservada confere uma condio letal
aos tomateiros infectados, alm de promover a inibio
do crescimento celular e do desenvolvimento da parte
area. Os mesmos autores, em estudos prvios, analisaram
substituies nesse mesmo ORRS E, e embora no tenham
ocorrido alteraes na estrutura do RNA, houve aumento
dos nveis de transcrio em at 100 vezes em clulas de
fumo (Qi & Ding, 2002). Isso indica que o motivo supra
citado do PSTVd deve atuar no processamento, transcrio
e patogenicidade (Qi & Ding, 2003b). Um papel patognico,
similar ao desempenhado pelo ORRS E do PSTVd, seria
desempenhado por um WHWUDORRS QR &&K09G XPD
simples mutao no WHWUDORRS pode converter variante
sintomtica em assintomtica (De la Pea HWDO., 1999, De la
Pea & Flores, 2002).
Aps a introduo do viride na planta hospedeira,
o primeiro evento relacionado patognese envolve a
interao entre o RNA viroidal e fatores do hospedeiro de
natureza desconhecida. Estudos relacionando seqncias
ou estruturas determinantes de patogenicidade tm sido
realizados, principalmente com o PSTVd e outros membros
da famlia 3RVSLYLURLGDH, pela facilidade de conduo de
ensaios biolgicos e por possurem hospedeiros herbceos
(Gross HW DO  6FKQ|O]HU HW DO  9LVYDGHU 
6\PRQV  6DQR HW DO  6FKPLW]  5LHVQHU
DO., 2002). Entretanto, mesmo com a utilizao de tcnicas  5HDQZDUDNRUQ  6HPDQFLN 7UDEDOKRV GHVVD
VRVWLFDGDV GH DQiOLVH GH H[SUHVVmR JrQLFD H KLEULGL]DomR natureza para membros da famlia $YVXQYLURLGDH tm
comparativa, difcil associar interaes moleculares com VLGR OLPLWDGRV SHOD GLFXOGDGH GH UHDOL]DomR GH HQVDLRV
expresso de sintomas. A expresso dos sintomas e os nveis biolgicos, pelo limitado nmero de hospedeiros e pelo
de severidade observados em um determinado hospedeiro normalmente longo perodo de tempo aps a inoculao
so, muitas vezes, determinados por diferenas mnimas de necessrio para o aparecimento de sintomas (Semancik &

Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006 237

 M. Eiras HWDO

6]\FKRZVNL  $PEUyV HW DO  0DOWDQR HW DO., alteraes que afetam a parede celular e a membrana
'HOD3HxDHWDO2XWURIDWRUTXHGLFXOWDRV
estudos de aspectos ligados patogenicidade do PLMVd
a elevada variabilidade deste viride (Ambrs HWDO., 1998).
J o CChMVd, quando inoculado em plantas de crisntemo,
exibe sintomas entre 8 e 10 dias (Navarro & Flores, 1997).
Alm disso, a ocorrncia de estirpes severas e latentes
GHVWHYLUyLGHSHUPLWLXDLGHQWLFDomRYLDPXWDJrQHVHVtWLR
GLULJLGD GH PRWLYRV HVSHFtFRV SRVVLELOLWDQGR HVWXGRV
experimentais de proteo cruzada e de evoluo destes
patgenos LQYLYR (De la Pea & Flores, 2002).
A construo de quimeras contendo seqncias
derivadas de variantes de um simples viride (Gra HWDO.,
plasmtica em plantas infectadas com o CEVd, e
malformaes dos cloroplastos em plantas infectadas pelo
ASBVd. Isto ocorre provavelmente em conseqncia da
localizao do ASBVd nesta organela. Em tecidos com sintomas
induzidos pelo CEVd tem-se detectado o acmulo de uma srie
de protenas denominadas PR (SDWKRJHQHVLV UHODWHG), que
incluem enzimas hidrolticas do tipo proteases, glucanases e
quitinases, ou de xido-reduo como peroxidases, alm de
PRGLFDo}HVQRVQtYHLVGHFHUWRVKRUP{QLRVFRPRRHWLOHQR
possvel que estas alteraes formem parte da cadeia de
transduo do sinal que conecta o efeito patognico primrio
com os sintomas macroscpicos. Desconhece-se, contudo,
9LVYDGHU 6\PRQVGHYLUyLGHVUHODFLRQDGRV o fator da clula hospedeira que interage inicialmente com
(Sano HWDO., 1992) e de virides de diferentes gneros (Sano & o RNA viroidal, determinando o efeito patognico primrio
,VKLJXURWHPSRVVLELOLWDGRYHULFDUTXHDSDWRJrQHVH
controlada por determinantes distribudos em uma ou mais
regies da molcula. Mutaes de ponto na regio central
conservada podem alterar o crculo de hospedeiros e a
HFLrQFLDGHUHSOLFDomRGR3679G:DVVHQHJJHUHWDO
Zhu HW DO., 2002). Em membros da famlia 3RVSLYLURLGDH,
PXWDo}HV WrP VLGR DVVRFLDGDV D GRPtQLRV HVSHFtFRV
similares para o PSTVd e CEVd, com importantes efeitos
QDSDWRJHQLFLGDGH9LVYDGHU 6\PRQV6DQRHWDO.,
1992). Mutaes que geram alteraes na conformao de
regies associadas patogenicidade e presumivelmente nas
interaes RNA-protena tm sido relatadas para alguns
(Semancik, 2003).
VIRUSIDES: PEQUENOS RNAs SATLITES
CIRCULARES
Os satlites so agentes sub-virais que, diferentemente
GRV YLUyLGHV QmR VH UHSOLFDP GH IRUPD DXW{QRPD D VXD
replicao depende da co-infeco de uma clula hospedeira
com um vrus auxiliar. Os cidos nuclicos dos satlites
caracterizam-se por seqncias que so substancialmente
distintas das de seus vrus auxiliares e de seus hospedeiros
e nisto se diferenciam dos RNAs defectivos interferentes
virides (Owens HWDO6FKPLW] 5LHVQHU2
motivo da estrutura secundria RY localizado no domnio
TR do PSTVd tambm parece determinar o crculo de
hospedeiros (Gozmanova HWDO., 2003). Owens HWDO. (2003),
ao compararem as propriedades estruturais das quimeras
(DI) e dos RNAs defectivos, derivados em sua totalidade
do genoma do vrus auxiliar (Rubino HW DO., 2003).
Entretanto, os cidos nuclicos de satlites e do vrus
auxiliar correspondente podem compartilhar seqncias
FXUWDV QRUPDOPHQWH QDV H[WUHPLGDGHV GD PROpFXOD XP
3679G&/9G FRQVWUXtGDV DUWLFLDOPHQWH VXJHULUDP TXH
interaes entre nucleotdeos no domnio de patogenicidade
e no ORRS do domnio terminal direito (TR) desempenham
papel crtico na replicao e movimento do CLVd. Alm
disso, resultados de bioensaios indicaram que mudanas na
poro direita do domnio de patogenicidade tiveram efeito
acentuado na infectividade do CLVd.
Para o CChMVd, conforme j comentado, uma
alterao no WHWUDORRS GD FRQIRUPDomR UDPLFDGD IRL
implicada como determinante da patogenicidade (De la Pea
UHSOLFRQ quimrico com seqncias que provm de um RNA
satlite (satRNA) e de seu vrus auxiliar foi descrito por
Simon & Howell (1986). A presena de um satlite tambm
pode afetar o nvel de acmulo do vrus auxiliar. Por todas
as caractersticas anteriores, considera-se os satlites como
parasitas moleculares de seus vrus auxiliares.
Normalmente, a relao vrus auxiliar/satlite
p HVSHFtFD XPD YH] TXH D UHSOLFDomR GH XP VDWpOLWH
particular s mantida por uma espcie de vrus ou
por um grupo de espcies relacionadas. Porm, no h
)ORUHV0DOWDQRHWDO. (2003), analisando variantes
de PLMVd em pessegueiros com sintomas de forte clorose
nas folhas, talos e frutos conhecidos como SHDFKFDOLFR,
estabeleceram uma relao causal entre esses sintomas e uma
insero de 12 a 13 nucleotdeos na molcula do RNA viroidal.
Este caso difere do comumente observado para virides,
em que substituies ou inseres/delees de um pequeno
nmero de nucleotdeos esto associadas com patogenicidade.
A associao dos sintomas causados pelas variantes de PLMVd
em pessegueiro e por variantes de ASBVd em abacateiro,
virides com propriedades biolgicas e estruturais distintas,
indica que efeitos fenotpicos similares podem ser causados por
GLIHUHQWHVLQWHUDo}HVPROHFXODUHV0DOWDQRHWDO., 2003).
Em nvel citolgico, tm sido observadas diversas
238
correlao entre a taxonomia dos satlites e a de seus
vrus auxiliares, sendo que um determinado vrus pode
ter satlites taxonomicamente distintos. Isto sugere que
o satelitismo evoluiu independentemente uma srie de
vezes (Vogt & Jackson, 1999). A epidemiologia dos satlites
est condicionada por caractersticas do vrus auxiliar (Vogt
& Jackson, 1999). Diferentemente, a disseminao dos
virides, por no dependerem de um vrus auxiliar e por
no apresentarem envolvimento com vetores, efetuada
pelas prticas agrcolas (Diener, 2001). Do mesmo modo, o
controle das doenas associadas aos satlites semelhante
ao das causadas pelo vrus auxiliar.
Os satlites no formam uma unidade taxonmica,
j que constituem um grupo muito mais heterogneo que os
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA
YLUyLGHV+iVDWpOLWHVTXHFRGLFDPHH[SUHVVDPSURWHtQDV
LQYLYRHVDWpOLWHVTXHVmRiFLGRVQXFOpLFRVQmRFRGLFDQWHV
4XDQGR D SURWHtQD FRGLFDGD SHOR VDWpOLWH p HVWUXWXUDO
este referido como vrus satlites, e encontrado como
componente nucleoprotico diferenciado nas preparaes
SXULFDGDVGRYtUXVDX[LOLDU2VVDWpOLWHVTXHQmRFRGLFDP
protenas estruturais so denominados cidos nuclicos
satlites. Os vrus ou cidos nuclicos satlites no so compem-se de 220 a 457 nt. Em tecidos infectados so
necessrios para a multiplicao dos vrus auxiliares, porm
foram descritas molculas de RNA com caractersticas de
satlite que no so necessrias para que o vrus auxiliar
infecte em condies experimentais, mas que podem ser
necessrias para que complete seu ciclo em condies
naturais. Tambm foram descritos agentes sub-virais do
tipo satlite que dependem de um vrus auxiliar para serem
HQFDSVLGDGRVPDVQmRSDUDVXDUHSOLFDomR6\PRQV
+XOO5XELQRHWDO., 2003).
O termo satlite foi cunhado por Kassanis (1962) para
denominar as partculas de 17 nm de dimetro associadas
com o 7REDFFR QHFURVLV YLUXV (TNV) e dependentes deste
para acumular-se. A partir da, o termo satlite se estendeu
para incluir cidos nuclicos satlites. A maioria dos satlites
GHVFULWRVVmR51$VGHWDVLPSOHVTXHVHDVVRFLDPDYtUXVGH
51$PDVWDPEpPH[LVWHPVDWpOLWHVGH'1$GHWDVLPSOHV
H51$GHWDGXSOD$OpPGRVVDWpOLWHVTXHVHDVVRFLDPD
vrus de plantas, h tambm os associados a vrus de insetos,
de protozorios e de fungos (Mayo HWDO., 2000). Os satlites
tm sido considerados modelos apropriados para o estudo
de aspectos fundamentais na virologia, como os processos
de replicao, encapsidao, patognese, recombinao e virides (e por isto so tambm chamados de satRNAs do
variabilidade gentica. As relaes, geralmente complexas,
entre satlites e vrus auxiliar suscitam questes interessantes
de biologia evolutiva sobre os satlites (Collmer & Howell,
em sua replicao e transmisso por um vrus auxiliar.
Em alguns casos (p.ex., os VL-satRNAs do
7REDFFR ULQJVSRW YtUXV, TRSV, e do %DUOH\ \HOORZ GZDUI
YtUXV, BYDV), o VL-satRNA atenua os sintomas do vrus
auxiliar e reduz seu acmulo. Nos outros (p.ex., VTMoV)
os VL-satRNAs agravam consideravelmente os sintomas
do vrus auxiliar (Rubino HW DO., 2003). Os VL-satRNAs
encontrados em suas formas circular e linear, mas o vrus
auxiliar encapsida preferencialmente as formas lineares
(3ROHURYLUXV e 1HSRYLUXV) ou circulares (6REHPRYLUXV). Os
VL-satRNAs no tm atividade de RNA mensageiro, ainda que
alguns possuam ORFs potenciais. Todos os VL-satRNAs dos
sobemovrus e dos polerovrus, caracterizados at o momento
que apresentam domnios com atividade de ribozima, so do
tipo cabea-de-martelo e aparecem, em sua maioria, nas cadeias
de polaridade positiva: RNAs satlites do 6RODQXPQRGLRUXP
PRWWOH YLUXV (SNMoV), do 6XEWHUUDQHDQ FORYHU PRWWOH YLUXV
(SCMoV), do VTMoV e do 5LFH\HOORZPRWWOHYLUXV (RYMV).
No caso dos RNAs satlites do /XFHUQHWUDQVLHQWVWUHDNYLUXV
(LTSV, 6REHPRYLUXV) e do BYDV (3ROHURYLUXV) as ribozimas
so encontradas em ambas polaridades. Os VL-satRNAs dos
nepovrus (7REDFFR ULQJVSRW YtUXV, TRSV, &KLFRU\ \HOORZ
PRWWOH YtUXV, CYMV e $UDELV PRVDLF YtUXV, ArMV) tm
ribozimas com estrutura de cabea-de-martelo na cadeia
positiva e estrutura em forquilha (KDLUSLQ) na cadeia negativa
(Mayo HWDO5XELQRHWDO., 2003).
A replicao dos VL-satRNAs ocorre por meio de
um mecanismo de crculo rolante conforme descrito para os
tipo viride). Para alguns foi demonstrada a auto-clivagem
das cadeias multimricas lineares mediada por ribozimas
para gerar as formas monomricas. As ribozimas que
9RJW -DFNVRQ$SHVDUGRVDYDQoRVUHFHQWHV
da biologia molecular, o conhecimento ainda escasso
em questes fundamentais tais como: (i) de que maneira a
maquinaria de replicao do vrus auxiliar replica os satlites?
(ii) como os satlites alteram o acmulo e a patognese do
vrus auxiliar? (iii) qual a origem dos satlites e como eles
LQXHQFLDPDVSRSXODo}HVGRYtUXVDX[LOLDU"
Os VL-satRNAs, tambm denominados virusides,
so subdivididos em: (i) membros dependentes de um vrus
auxiliar do gnero 6REHPRYLUXV, os quais so encapsidados
FRPR PROpFXODV FLUFXODUHV FRP IRUWH HVWUXWXUD VHFXQGiULD
(ii) membros dependentes de um vrus auxiliar dos gneros
1HSRYLUXV e 3ROHURYLUXV, os quais so encapsidados na forma
linear (Mayo HWDO5XELQRHWDO., 2003). Juntamente
com os virides, os virusides so os menores agentes
infecciosos conhecidos. Apresentam caractersticas fsicas
apresentam estrutura de cabea-de-martelo promovem auto-
clivagem do RNA, enquanto que as que possuem estrutura
do tipo forquilha catalisam tanto a clivagem como a ligao
do RNA (Buzayan HWDO3URG\HWDO)RUVWHU 
Symons, 1987). Deve-se destacar que, pelo menos para um RNA
com estas caractersticas, foi encontrada uma contrapartida de
DNA, formando um elemento do tipo retroviride (Dars
& Flores, 1995). Vera HW DO. (2000) obtiveram evidncias
do possvel envolvimento de uma transcriptase reversa do
&DUQDWLRQHWFKULQJYLUXV (CERV) na origem desse retroviride.
Em animais tambm foram relatados RNAs similares aos
virides. O RNA do +HSDWLWLVGHOWDYLUXV (HDV) depende para
sua encapsidao do +HSDWLWLV % YLUXV (HBV), e apresenta
caractersticas estruturais e mecanismo de replicao comuns
aos virides e VL-satRNAs, como molcula circular com forte
HVWUXWXUDVHFXQGiULDHULER]LPDVHVSHFtFDVSUHVHQWHVQDVGXDV
de virides, porm diferem na seqncia, funo e biologia
(Symons & Randles, 1999). Foram primeiramente relatados
como satlites do 9HOYHW WREDFFR PRWWOH YLUXV (VTMoV).
Posteriormente, demonstrou-se que um isolado de VTMoV
livre de satlite poderia encapsidar o PSTVd (Francki HWDO.,
1986), o que sugere a possibilidade de virides serem RNAs
satlites que escaparam, e que inicialmente eram auxiliados
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
SRODULGDGHV7D\ORU+DUULV (OGHU
ORIGEM E EVOLUO DOS VIRIDES E
VIRUSIDES: UMA VIAGEM AO MUNDO DE RNA
Diener (1996) aponta os virides como os patgenos
que apresentam os processos evolucionrios mais dinmicos
239
 M. Eiras HWDO
entre os sistemas biolgicos conhecidos. A presena de
estruturas peridicas com repeties de nucleotdeos, o
tamanho reduzido do genoma e a atividade auto-cataltica
caracterizam os virides como molculas muito antigas
que podem ser considerados fsseis vivos (Diener, 1989,
2001). H outras hipteses sobre a possvel origem dos
virides. A primeira delas sugere que os virides poderiam
ter se originado a partir de elementos genticos transponveis
ou de retrovrus, pois h certas semelhanas de seqncia
entre a CCR de alguns virides e os extremos de uma
regio polipurnica que tambm est presente em retrovrus
(Kiefer HW DO., 1983). Numa segunda hiptese, os virides
seriam introns fugitivos, pois foram observadas certas
semelhanas de seqncia entre virides e introns do grupo
I. Alm disso, virides e introns do grupo I tm tamanhos
similares e alguns deles so capazes de auto-processamento
RNAs do tipo viride, e em particular seu pequeno tamanho
e alto contedo de G+C, teriam permitido superar a baixa
GHOLGDGH GH FySLD GRV VLVWHPDV UHSOLFDWLYRV SULPLWLYRV H
por outro lado, sua estrutura circular teria dispensado os
sinais de incio e trmino da replicao. Porm, o argumento
que mais refora esta hiptese a presena nos virides
da famlia $YVXQYLURLGDH e em todos os VL-satRNAs de
ribozimas estruturalmente muito simples que poderiam ter
catalisado a replicao durante as etapas iniciais da evoluo
GD YLGD QD 7HUUD 'LHQHU  /DQGZHEHU HW DO., 1998).
Posteriormente, os virides teriam adquirido dependncia
de uma clula hospedeira (e os VL-satRNAs, de um vrus
auxiliar), convertendo-se assim em parasitas intracelulares.
A atividade ribozimtica presente em alguns RNAs do tipo
viride seria um vestgio de seu passado evolutivo (Diener,
(OHQDHWDO, 1991, 2001).
FOLYDJHP H FLUFXODUL]DomR +DGLGL  &HFK  H tambm fortes evidncias que sustentam a
Entretanto, anlises mais detalhadas demonstraram que hiptese de que cloroplastos so organelas que evoluram de
o mecanismo auto-cataltico muito diferente em ambos
os casos e, alm disso, apesar de repetidos esforos no
foi encontrada em virides uma contrapartida de DNA
homlogo como ocorre com os introns.
Comparaes entre seqncias de nucleotdeos de
virides e RNAs satlites indicam que estes constituem
FLDQREDFWpULDVSRUVLPELRVH0DUJXOLV0DUWLQ
sugerindo que estes procariontes de vida livre poderiam
ter hospedado virides, principalmente os ancestrais da
famlia $YVXQYLURLGDH, anteriormente colonizao das
plantas superiores. Isso implica que os membros da famlia
$YVXQYLURLGDH sejam os virides mais antigos (Lima HW
XP JUXSR PRQROpWLFR DSUHVHQWDQGR FRPR DQFHVWUDLV RV
virides auto-catalticos (Elena HW DO., 1991) (Figura 3).
Outros resultados sugerem uma origem quimrica do RNA
do HDV, a partir de um RNA do tipo viride que capturou um
51$PHQVDJHLURFRGLFDQGRXPDSURWHtQDTXHIDYRUHFHULD
sua replicao (Brazas & Ganem, 1996). A descoberta da
atividade cataltica em alguns RNAs viroidais reforou a idia
de que previamente ao mundo celular atual, baseado em DNA
e protenas, existiu provavelmente um Mundo de RNA em
que tanto as macromolculas que armazenavam como as que
expressavam a informao gentica eram de RNA (Gilbert,
1986). Os virides e os VL-satRNAs poderiam ser relquias
evolutivas dessa era antiga (Diener, 1989). A estrutura dos
FIG. 3 UYRUH ORJHQpWLFD REWLGD SHOR DOLQKDPHQWR GDV VHTrQFLDV GH 51$V GH YLUyLGHV 9/VDW51$V H R GRPtQLR
DO  )ORUHV HW DO  $QiOLVHV ORJHQpWLFDV VmR
consistentes com essas suposies e tambm sugerem que
virides possam estar presentes atualmente em cianobactrias
(Elena HWDO)ORUHVHWDO., 2000).
A anlise detalhada das seqncias dos virides
mostra que alguns deles parecem ter surgido como quimeras
resultantes da recombinao de duas ou mais seqncias
parentais co-infetando a mesma hospedeira (Keese &
Symons, 1985). Portanto, a histria evolutiva dos virides
pode ter sido moldada por fenmenos de recombinao
similares aos que tm sido descritos para vrus. O exemplo
mais representativo de recombinao entre virides o caso
do CLVd, que formado por um mosaico de seqncias
viroidal do RNA do +HSDWLWLVGHOWDYLUXV+'9$GLVWULEXLomRLQGLFDXPDRULJHPPRQROpWLFDSDUDHVWHVDJHQWHVVXE
virais, sendo os membros da famlia $YVXQYLURLGDH os provveis ancestrais tanto dos 3RVSLYLURLGDH ( esquerda) como dos
VDWpOLWHVjGLUHLWD0RGLFDGRGH(OHQDHWDO. (1991). Ver texto para maiores detalhes.

240 Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006

 Virides e virusides: relquias do mundo de RNA
provenientes do PSTVd, TPMVd, HSVd e TASVd
(Hammond HWDO., 1989). Esta natureza quimrica em nvel
estrutural manifesta-se tambm em suas propriedades
biolgicas, pois o CLVd compartilha a gama de hospedeiros
de dois de seus parentais presumveis, o PSTVd e o HSVd
(Hammond, 2003).
H outra fonte de variabilidade gentica que merece
destaque. H algum tempo sabe-se que os genomas de RNA
so capazes de variar e evoluir muito mais rapidamente que
os de DNA (Joyce, 1989). A diferena principal entre ambos
os sistemas reside na existncia de tamanhos populacionais
PXLWRJUDQGHVQRVJHQRPDVGH51$HHPEDL[DGHOLGDGH
de replicao em comparao com os de DNA. Isto se deve
ausncia de uma atividade corretora de erros nas polimerases
de RNA, assim como de mecanismos ps-replicativos
satRNAs poderiam derivar de molculas auto-replicativas
anteriores ao mundo celular baseado no DNA e que teriam
passado a depender, para sua replicao, de um hospedeiro
(os virides) ou de um vrus auxiliar (VL-satRNAs). Esta
hiptese ligaria os VL-satRNAs e virides em um processo
evolutivo no qual teria ocorrido perda de autonomia
replicativa (Rubino HWDO., 2003).
CONSIDERAES FINAIS:
PERSPECTIVAS FUTURAS PARA MOLCULAS
DO PASSADO
At meados do sculo XX, os vrus eram considerados
os representantes mais simples da escala biolgica (Hull,
2002). A descoberta dos satlites e dos virides (Kassanis
de reparao que operam em sistemas baseados no DNA.
2 UHVXOWDGR QDO p TXH RV YtUXV GH 51$ H RV YLUyLGHV VH
propagam em seus hospedeiros como um conjunto de
seqncias estreitamente relacionadas, mas no idnticas,
que formam o que se denomina uma quase-espcie viral
ou viroidal (Domingo & Holland, 1994). Esta estrutura em
TXDVHHVSpFLHXWXDQWHQRHVSDoRHQRWHPSRFRQIHUHDRV
vrus de RNA e aos virides sua grande plasticidade e, como
conseqncia, a capacidade de evadir de presses evolutivas
adversas. Deve-se ressaltar, contudo, que esta plasticidade
WHP UHVWULo}HV TXH LPSHGHP D [DomR GH PXWDo}HV HP
regies da molcula determinantes de algumas funes-
chave. o caso dos nucleotdeos que formam o ncleo
central das estruturas em cabea-de-martelo, onde no se
observa variabilidade (Ambrs HW DO  )ORUHV HW DO.,
2001).
Os satlites constituem grupo altamente heterogneo,
e por no haver correlao entre sua taxonomia e a de
seus vrus auxiliares, provavelmente apresentam origens
distintas. Uma origem comum para as ribozimas cabea-de-
martelo e KDLUSLQ foi recentemente proposta por Harris &
Elder (2000). Elena HWDO. (2001) sugerem que as ribozimas
do tipo cabea-de-martelo possam ser o elo evolucionrio
de ligao entre virides e VL-satRNAs, que teriam origem
ORJHQpWLFDFRPXP6HTrQFLDVGRWLSRFDEHoDGHPDUWHOR
no ativas foram recentemente relatadas para variantes do
HSVd, membro da famlia 3RVSLYLURLGDH, cujos membros
carecem de ribozimas (Amari HWDO., 2001). Virides e VL-
satRNAs contm seqncias e estruturas na molcula que
atuam como sinais necessrios na interao com fatores
e enzimas da clula hospedeira e, conseqentemente,
requeridas para completar seu ciclo infeccioso. Alguns
GHVWHVVLQDLVWrPVLGRLGHQWLFDGRVHPYLUyLGHVFRPRRVtWLR
de incio da transcrio e possveis seqncias promotoras
para o ASBVd (Navarro & Flores, 2000). Para o PSTVd
os dados, at hoje obtidos, so contraditrios (Tabler &
Tsagris, 2004). Pouco se conhece sobre sinais presentes nas
molculas de VL-satRNAs. Contudo, possveis sinais de
reconhecimento devem estar presentes, considerando que
os vrus auxiliares sustentam grande nmero desses satlites
(Sehgal HWDO., 1993). Conforme mencionado, virides e VL-
Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
'LHQHUIRLVXUSUHHQGHQWHSRLVDSDUWLUGHHQWmR
se comprovou a existncia de uma nova classe de parasitas
intracelulares ainda mais simples, denominados agentes sub-
virais, que inspiraram diferentes linhas de pesquisa, visando
sua caracterizao e entendimento. Atualmente, os virides
e os VL-satRNAs so considerados o nvel mais baixo da
escala biolgica e com origem evolutiva independente dos
vrus (Elena HWDO., 1991, 2001). A simplicidade dos virides
e dos VL-satRNAs, e o fato de que a molcula de RNA
deve interagir diretamente com componentes celulares do
hospedeiro para o desenvolvimento do seu ciclo infeccioso,
sugerem esses agentes como modelos interessantes para o
estudo dos processos biolgicos e moleculares envolvendo
DVSHFWRV GD LQWHUDomR SDWyJHQRKRVSHGHLUR 'LHQHU 
Rubino HWDO., 2003). Avanos nos estudos dos mecanismos
da interao viride/hospedeiro devero auxiliar no
entendimento dos processos de regulao da expresso
gnica mediados por RNAs e permitir o desenvolvimento de
PRWLYRVDUWLFLDLVGH51$FRPRIHUUDPHQWDVPROHFXODUHV
SDUD R HVWXGR GH SURFHVVRV ELROyJLFRV HVSHFtFRV 4L 
Ding, 2003b).
Ainda escasso o conhecimento dos mecanismos
envolvidos nas diversas interaes dos virides e VL-satRNAs
com fatores do hospedeiro, apesar dos avanos obtidos nos
ltimos anos. A compreenso de como RNAs patognicos
TXH QmR FRGLFDP SURWHtQDV SUySULDV GHVHQYROYHUDP D
capacidade de completar seu ciclo infeccioso nas plantas
hospedeiras, os mecanismos moleculares das interaes
RNA-RNA e RNA-protena, a ativao e represso de
processos que regulam a expresso gnica, a regulao
da expresso de sintomas e o recrutamento de fatores da
clula para a replicao e movimento na planta apresentam
questionamentos para pesquisas futuras.
Outras aplicaes para molculas de RNA e
motivos como ribozimas cabea-de-martelo tm sido
intensamente estudadas. Nas ltimas dcadas, diversas
empresas farmacuticas tm investido no desenvolvimento
GH ULER]LPDV DUWLFLDLV SDUD XWLOL]DomR HP WUDQV visando
o controle de vrus humanos como o da +HSDWLWLV & YLUXV
(HCV) e o +XPDQLPPXQRGHFLHQF\YLUXV (HIV) (Persidis,
1997). Outras aplicaes para as ribozimas em estudos de
241
 M. Eiras HWDO
evoluo LQ YLWUR (Tsang & Joyce, 1996), no controle de
virides via plantas transgnicas (Yang HW DO., 1997) e em
estudos de interao de molculas de RNA com fatores do
hospedeiro (Dars & Flores, 2002) foram recentemente
relatadas, e provavelmente continuaro sendo alvo de
estudos e discusses sobre o potencial biotecnolgico das
ribozimas, abrindo um futuro promissor para o uso destas
molculas do passado.
Com origens distintas e incertas e com relaes
evolutivas pouco conhecidas, os agentes sub-virais
apresentam um contnuo de relaes complexas com outros
agentes patognicos e com suas plantas hospedeiras, que
tornam o seu estudo intrigante e ao mesmo tempo fascinante.
Nos ltimos 30 anos, desde a descoberta dos RNAs auto-
catliticos, houve uma profunda reviravolta no pensamento
evolutivo, pois acreditava-se que essa propriedade fosse
exclusiva das protenas. Assim, juntamente com outras
evidncias, postulou-se a existncia de um mundo baseado
exclusivamente em molculas de RNA.
Apesar de talvez serem relquias de um passado
longnquo, os virides parecem ter emergido como patgenos
somente no sculo XX, e provavelmente causaram doenas
pela sua introduo acidental em plantas cultivadas a partir
de plantas selvagens (Diener, 1996). Uma possibilidade
que complementaria a anterior postula que os problemas
causados por virides se deram principalmente quando
a agricultura se tornou mais intensiva e quando plantas
sensveis a estes patgenos foram introduzidas em regies
JHRJUiFDVQDVTXDLVMiKDYLDSODQWDVFXOWLYDGDVWROHUDQWHV
aos virides, tendo estes saltado, via prticas agrcolas,
para as plantas suscetveis (Diener, 1979).
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Fitopatol. Bras. 31(3), maio - jun 2006
 ERRATA
Por um erro na composio da revista, as letras A, B e C da Figura 1 do Artigo EIRAS, M., DARS, J.A., FLORES, R. &
KITAJIMA, E.W. Virides e virusides: relquias do mundo do RNA. Fitopatologia Brasileira 31:229-246. 2006. do
Volume 31(3) no foram reproduzidas. Segue, abaixo, a Figura 1 correta.

TL P C V TR
100 A
1 20 120
40 60 80 140 160
A
C G A AA G G A A A
G A U U C GA CU A A A A A A C G A G C A U A A AC C AC UA CC C U
C G A A C U A A CU GU G GU U C C GG U U A C A CC U C C U C G AC A AG AG A A GA A GG C GG C U C GG GG G C U U CA G U C C C C GG G C U GGA GC G A C GGC A A AGG GGU G G GG A GU G C C A G C GG C C G A GGA G A U UC C C G GAA A A G GGU U
U
C C U U G G U U G A C G C C A A G G U C C C G AU UU G U G G GA CG GG GC CU U G U UC A A U CUA U U U U U CG C C G A GC C C U CG A A G U C A G G GG C CC G GC U U C G C U G U C G U U UC C C C C GC U C C C C A C G G A C G C C C G C U CC U U U G UG GGC C UU U U C C CA U
C AA A A U A C CG CA GC CC UU C U C
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340 200
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240
U U
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280 G . . G
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C
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U. . C C G
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A . A 240 . A
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U G G . G
U U U U C C U U C
. . . . . . . . . U
G U C
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G .
U . G
C
C A .
C G 200 C . G
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A A U U . A
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.
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A . U G . C
G . C
U . A
G . C
U .
A
U . A G
C . G G G C G
180
A U
A A
C
A
C
220 G
G
A
U G C C

FIG. 1 A. Estrutura do PSTVd, membro tipo da famlia Pospiviroidae, apresentando os cinco domnios denominados: Domnio C que
contm a Regio Central Conservada (CCR, central conserved region), delimitada por estrelas; neste domnio tambm se destaca a
presena do loop E, elemento de estrutura terciria caracterizado em PSTVd que apresenta homologia com rRNA 5S de eucariontes.
Nas caixas negras, esto representados os nucleotdeos das seqncias invertidas responsveis pela formao do grampo (hairpin) I;
Domnio P relacionado patogenicidade; Domnio V onde se localiza a maior variabilidade entre virides que apresentam elevada
similaridade; Domnios TL e TR localizados nas extremidades esquerda e direita da molcula, respectivamente. Esto indicadas tambm
as seqncias TCH (terminal conserved hairpin), presente nos gneros Hostuviroid e Cocadviroid e TCR (terminal conserved region),
presente em Pospiviroid, Apscaviroid e em dois membros do gnero Coleviroid. B. Estrutura secundria do ASBVd, membro tipo da famlia
Avsunviroidae, apresentando conformaao de (quase) bastonete; C. Estrutura secundria ramificada do PLMVd, espcie tipo do gnero
Pelamoviroid, famlia Avsunviroidae. Nas estruturas secundrias do ASBVd e PLMVd destacam-se em caixas os resduos conservados
na maioria das ribozimas cabea-de-martelo descritas na natureza (caixas cheias e vazias para as polaridades positiva e negativa,
respectivamente). As bandeiras delimitam a regio da estrutura das ribozimas de cabea-de-martelo e as flechas apontam para os stios de
auto-corte das molculas. As linhas descontnuas correspondem interao do tipo kissing-loop.
O arquivo disponvel sofreu correes conforme ERRATA publicada no Volume 31 Nmero 4 da revista.