A cabeça nua do ibis careca do Norte (Geronticus eremita) cumpre uma Função

termorreguladora

Resumo:

Introdução: os pigmentos escuros proporcionam aos animais vários benefícios adaptativos,

como a proteção contra raios ultravioleta (UV) e abrasão mecânica, mas também pode impor
várias restrições como uma alta absorvência de energia solar. Animais endotérmicos, com
temperaturas corporais relativamente constantes e altas, podem ser especialmente propensos
a limitações termorreguladoras se forem coloridos e habitando ambientes quentes. Espera-se,
portanto, que as adaptações evoluíram especificamente devido a essas limitações. A pele da
cabeça desnuda e altamente vascularizada pode ter evoluído em pássaros com plumagem
escura de regiões geográficas quentes devido a favorecer a dissipação de calor. Usando o Ibis
careca do norte (Geronticus eremita) como espécie modelo, medimos a temperatura da
superfície (Tsurf) da cabeça, a ​conta e o corpo emplumado preto de 11 aves ao longo da
temperatura ambiente (Ta) variando de 21 a 42,5 ° C empregando imagens térmicas.

Resultados: Enquanto Tsurf da conta e o corpo emplumado estava apenas um pouco acima de
Ta, a cabeça Tsurf era consideravelmente Maior em até 12 ° C. Valores estimados de perda de
calor seguiram variações semelhantes. Nós também descobrimos que a cor vermelha intensa
da cabeça dos ibis aumentou com a cabeça Tsurf, sugerindo que as aves são capazes de
controlar o fluxo sanguíneo e a função termorreguladora da cabeça.

Conclusões: esses achados são consistentes com a hipótese de que a pele nua evoluiu em aves
pigmentadas escuras habitando ambientes quentes devido à sua capacidade de dissipar o
calor.

Palavras-chave: pele nua, estresse térmico, ibis careca do norte, pigmentação, imagem
térmica, radiadores térmicos

INTRODUÇÃO

Animais endotérmicos (aves e mamíferos) possuem capacidade de uso do calor produzido pelo
metabolismo para manter um Temperatura interna relativamente constante e favorável E
evita a dependência ambiental completa. Isto, por sua vez, favoreceu a evolução de uma
diversidade de adaptações que ajudam a manter a homeostase de temperatura quando a
temperatura do ambiente difere muito a partir de limites metabolicamente aceitáveis ​[1].
Essas adaptações representam uma integração fenotípica entre traços [2], e não apenas
evoluem em resposta às Condições ambientais as quais as espécies estão expostas, mas
também em resposta à existência de certas características intrínsecos das espécies que
evoluíram por razões diferentes da termorregulação e que constituem restrições à homeostase
de temperatura.

Um dos traços das espécies que afetam a homeostase de temperatura é pigmentação,

particularmente aquela associada a cores pretas e castanhas escuras tipicamente conferidas
por Melaninas [3]. Isso ocorre porque as cores dos animais mais escuros têm uma maior
capacidade de absorção de radiação solar e, em seguida, Alcançar mais ganho de calor [4]. A lei
da Kirchhoff de radiação térmica indica que a emissividade é igual à absortividade no equilíbrio
termodinâmico, o que significa que os animais mais escuros também emitem mais radiação, o
que ocorre principalmente na região espectral infravermelho (IR). A vantagem ecológica deste
fenômeno é bem conhecida em répteis, onde é denominado melanismo térmico e permite que
espécies ou morfos de cores mais escuras ocupem habitats mais frios [5]. Em contrapartida, a
capacidade das endotérmicas para manter temperaturas corporais relativamente altas e
constantes os torna menos dependentes de traços que favorecem o ganho de calor para
ocupar habitats legais do que os ectodérmicos terrestres, como evidenciado pela quase total
ausência deste último nas regiões mais frias da Terra [ 6]. Assim, uma característica que
confere um aumento extra do calor, como uma coloração escura, pode até representar uma
restrição termorreguladora para uma endotermia de quem vive em um ambiente quente. Na
verdade, alguns pesquisadores consideram que a endotermia pode ser uma restrição e não
apenas uma adaptação, embora haja pouco conhecimento sobre a sensibilidade térmica do
desempenho em endotérmicos ([2, 7], ver no entanto [8, 9]). Como conseqüência, a influência
da pigmentação no comportamento termorregulador dos endotérmicos e suas implicações
ecológicas e evolutivas são mal compreendidas e representam um campo subexplorado.

Apenas alguns estudos até agora têm investigado possíveis dificuldades que os animais
endotérmicos de cor escura devem enfrentar para alcançar a homeostase de temperatura e
como afetam suas interações ecológicas. Foi relatado que os leões africanos machos de
mancha escura (Panthera leo) adquirem temperaturas de superfície maiores (Tsurf) do que
machos mais claros [10]. Hochscheid et al. [11] descobriram que a temperatura nos gannets de
Cape juvenil (Morus capensis), que apresentam plumagem preta, é significativamente maior na
superfície de plumagem dorsal e no corpo interno do que nos adultos, que apresentam
plumagem branca, quando expostos a altas temperaturas ambiente (Ta). Isso faz com que os
juvenis Cape gannets passem mais tempo a se minimizar por resfriamento evaporativo do que
os adultos, e como esse comportamento produz perda de água, o volume total de água
disponível se torna limitado aos juvenis, o que pode ter conseqüências negativas para sua
sobrevivência nos ambientes quentes que habitam [11 ]. Resultados semelhantes foram
encontrados para o springbok (Antidorcas marsupialis), um antílope de tamanho médio que
habita áreas quentes da África Austral e que apresenta três formas de cor da pelagem de
diferentes escuros [12]. A temperatura máxima do corpo exibida pelas mola-pretas é maior
que a das molas brancas e brancas claras, que reduziram o grau de atividade diurna dos
animais negros durante o período mais quente (verão) em comparação com os morphs mais
claras [12]. Há também algumas evidências de animais domésticos que a pigmentação escura
reduz a tolerância ao estresse por calor, como em cabras com casaco preto [13]. Alguns
estudos sugeriram que a variação na velocidade do vento e em certos comportamentos, como
a pino-ceção, torna a associação entre pigmentação e ganho de calor mais complicada do que
a descrita acima [14, 15], mas dado que esses estudos foram realizados em peles de museu em
vez de animais vivos, não é possível determinar em que medida essas conclusões são realistas.

A coloração da pelagem escura também pode ser uma vantagem porque pode reduzir os
custos metabólicos da homeotermia durante os períodos de frio, como sugerido pelo fato de
que as molas pretas gastam menos tempo de alimentação do que as formas mais claras
durante o inverno [12]. A pele preta de ursos polares (Ursus maritimus) sob a sua pelagem
branco é um outro exemplo de pigmentação escura sendo adaptável para endotérmicos em
ambientes frios ou períodos de frio[16], bem como o ganho de calor alcançada por manchas de
penas preto em quebra-ossos (Gypaetus barbatus ) que habitam habitats frios [17] e por
bandas de pelagem escuras em dunnarts de basking (Sminthopsis crassicaudata) [18]. Incluso
foi sugerido que o aquecimento do clima pode estar diminuindo a proporção do castanho
escuro da ovelha Soay (Ovis aries) [19]. No entanto, os estudos anteriores citados acima
fornecem evidências, embora escassas, de pigmentação escura, tendo evoluído devido a
diferentes benefícios adaptativos (proteção contra radiação UV, danos mecânicos ou bactérias
degradadoras de penas e sinalização visual para conspecies ou para outras espécies; Veja [20]
para uma revisão), constitui uma restrição para homeotermia em ambientes quentes.

Dada essa limitação, espera-se que aves e mamíferos que exibam coloração escura e habitação
de ambientes quentes evoluíram estratégias adaptativas (além de respostas comportamentais,
como permanecer em lugares protegidos ou na sombra) para contrariar o superaquecimento e
facilitar o desempenho fisiológico dentro dos limites de tolerância térmica. Embora uma
diversidade de adaptações a altas temperaturas tenha sido descrita para homeotérmicos [1],
aqueles que evoluíram especificamente por causa da restrição térmica imposta pela
pigmentação escura são praticamente desconhecidos. Sugeriu-se que os esquilos de raposa
(Sciurus niger) da morfo preto tenham cabelos mais finos do que os de morfo mais clara para
facilitar o fluxo de ar para o resfriamento evaporativo [21]. Além dessa sugestão específica,
Negro et al. [22] realizaram um estudo comparativo de aves que levaram a uma hipótese geral:
áreas de pele nua e altamente vascularizada que facilitam a circulação da superfície do sangue
e a dissipação de calor evoluíram em espécies escuras e grandes que habitam ambientes
quentes. Entre as espécies consideradas no estudo de Negro et al. [22], existem várias ratites
grandes, como o avestruz (Struthio camellus), que é de fato o maior de todas as aves vivas, a
maioria das espécies de abutres no Novo Mundo (condores E aliados) e o Velho Mundo (todas
as espécies de Gyps, por exemplo) e as duas de perus selvagens [(Meleagris gallopavo) e (M.
ocellata)]. Isso confirmou o estudo anterior de Buchholz [23], que ao reassumir artificialmente
a cabeça pelada de perus selvagens obteve alguma evidência de que esta estrutura funciona
na dissipação de calor, embora ele não tenha relacionado a pigmentação escura de pássaros.
Estes manchas de pele nua mudam rapidamente de cor pálida a vermelha intensa em resposta
a variações na quantidade de circulação sanguínea superficial [22], potencialmente atuando
como radiadores térmicos vasculares controláveis ​semelhantes à grande conta de algumas
espécies de aves [24, 25] . Não foram obtidas evidências empíricas dos benefícios térmicos das
áreas de pele nua vascularizada em aves escuras expostas a altas temperaturas.

Nosso objetivo aqui é testar a hipótese acima mencionada no íbis careca do norte (Geronticus
eremita), um pássaro de tamanho médio que habita áreas tórridas ao redor do mar
Mediterrâneo [26]. Seu corpo é inteiramente coberto por plumagem preta, exceto a cabeça,
que apresenta a pele vermelha desnuda (Fig. 1a). A intensidade da vermelhidão da cabeça
muda rapidamente em aves adultas (pers. Obs.), Sugerindo que serve de radiador térmico para
evitar o superaquecimento. O clima da região mediterrânea caracteriza-se por fortes
flutuações sazonais de temperatura, com verões muito quentes e invernos temperados [27], o
que pode favorecer especialmente o valor adaptativo dos dispositivos termorreguladores dada
a maior necessidade de dissipar o calor em períodos específicos. Usamos a termografia IR
acoplada a uma lente de zoom de longo alcance para comparar as variações no Tsurf da
cabeça, ​conta e corpo emplumado de ibis careca do Norte que vivem em semi-cativeiro em
uma ampla gama de Ta. Para testar se a pele da cabeça desnuda dos ibis carecas do Norte
funciona como um radiador térmico, seguimos um procedimento semelhante ao usado para
determinar a funcionalidade termorreguladora de outros traços morfológicos de aves, como a
conta do toco toucan (Ramphastos toco) [24] , Ou seja, analisando o padrão de mudança de
temperatura e perda de calor em uma variedade de Ta.

Metodologia
Área de estudo e os animais

O estudo foi conduzido durante 10 dias em julho de 2014 no Zoobotanico Jerez (Jerez de la
Frontera, Espanha), onde cerca de 50 ibis do sexo masculino do Norte adultos são mantidos
em um grande aviário ao ar livre (14 x 16 x 7 m) que permite que as aves vivam em Um regime
de semi-cativeiro. Julho é o período do ano com as temperaturas mais altas em nossa área de
estudo, que está dentro da faixa de distribuição natural do ibis careca do norte [26]. O aviário
continha uma grande parede de rocha artificial no fundo, e o restante era uma grande área
plana com vegetação dispersa, locais de pousada e lagoas de água. As medições do Tsurf de
pássaros foram tomadas a uma distância de 18 m da parede, quando as aves estavam
aproximadamente à mesma distância da câmera de imagem térmica (veja abaixo). Os anéis de
PVC numerados permitiram a identificação individual de aves com o uso de binóculos (Fig. 1a).

Obtivemos imagens térmicas de 11 diferentes aves, tentando cobrir uma variedade de Ta o

maior possível para cada ave. A gama final de Ta considerando todas as medidas foram de
21-42,5 ° C (40 valores de temperatura em intervalos de 0,5 ° C, exceto os saltos entre 29 e 30 °
C e 40,5- 42 ° C), ao longo dos quais foram obtidas 173 imagens térmicas (dados resumidos no
arquivo adicional 1: Tabela S1). As elevadas temperaturas de verão na área de estudo
tornaram impossível a obtenção de imagens térmicas em Ta inferior a 21 ° C, embora o
período de medição tenha sido prolongado durante todo o ciclo diurno todos os dias do
estudo. Ta foi gravado para o 0.5 ° C mais próximo com um termômetro de mão digital ao lado
da câmera de imagem térmica sempre que uma imagem térmica foi obtida. Além da cabeça, as
medidas de Tsurf foram tomadas na área do corpo emplumado de aves para fins comparativos,
uma vez que esta área mantém a pele isolada do contato direto com o ar e, portanto, deve
exibir uma interação térmica com o ambiente diferente da pele da cabeça nua. Também
medimos a temperatura ​da conta​, como a cor vermelha (Fig. 1a) sugere que ela também pode
atuar como um radiador térmico como documentado em outras espécies [24, 25, 28]. A
maioria das medidas foram tomadas quando as aves estavam em áreas sombreadas, mas em
alguns casos, só podíamos tomar medidas de aves diretamente expostas à luz solar (todas as
medidas a 37-42,5 ° C, as temperaturas ambiente foram sempre obtidas de aves diretamente
expostas à luz solar), mas a informação sobre a exposição à sombra / sol foi controlada nas
análises (ver Análises estatísticas abaixo).

Além disso, quantificamos a intensidade da cor vermelha exibida pela cabeça das aves sempre
que uma medida térmica foi obtida. Para este objetivo, seguimos uma abordagem simples
consistindo em categorizar a intensidade da cor da cabeça dos pássaros com uma escala de 1 a
3, aumentando com a intensidade de vermelhidão como percebido pelo observador com o uso
de binóculos. Esta categorização da cor da cabeça foi feita pela DP sem saber os objetivos do
estudo.

Imagem térmica

Utilizamos uma lente de zoom de 131 mm (FLIR Systems, Wilsonville, Oregon) acoplada a uma
câmera de imagem térmica FLIR SC660 (FLIR Systems), que forneceu imagens com uma
resolução de 640 × 480 pixels. A câmera foi montada em um tripé, sempre operando com
proteção contra exposição ao sol. Todas as imagens foram tiradas nas vistas laterais dos
pássaros (Fig. 1b). As imagens foram analisadas com o software FLIR Tools (FLIR Systems),
selecionando manualmente a área coberta pela conta, a cabeça e o corpo emplumado e
obtendo a temperatura média nas áreas selecionadas. A área da cabeça foi delimitada pelo
traçado de uma linha reta da base da garganta (ou seja, o ponto de inflexão na intersecção
entre a garganta e a cabeça; Fig. 1b) perpendicular ao eixo vertical do pescoço e outra linha
reta da base da mandíbula inferior para a base da mandíbula superior. As pernas não foram
consideradas no estudo.

Cálculo da perda de calor

Na sequência de estudos anteriores sobre Tsurf de pássaros [24, 29], a perda de calor foi
calculada como a soma da troca de calor radiativa (Qr) e da troca de calor convectiva (Qc) para
cada região do corpo, utilizando as seguintes equações:

Onde ε é a emissividade combinada do pássaro e do meio ambiente (assumido como sendo

0,97), σ é a constante Stephan- Boltzman, A é a área superficial da região do corpo e hc é a
transferência de calor convectivo da região do corpo. Para o cálculo da área das três regiões do
corpo consideradas, assumiu-se que a conta era um cilindro e a cabeça e o corpo emplumado
eram esferas [29], usando um comprimento de conta de 13,18 cm correspondente ao
comprimento médio relatado por Siegfried [30] para diferentes populações do íbis careca do
norte e diâmetros de cabeça e corpo de 10 cm e 75 cm, respectivamente (informação obtida
de um espécime morto conservado no Zoobotânico Jerez).

hc foi calculado com a seguinte equação:

Onde D é a altura da região do corpo (do espécime ibis, estimamos que era 1,31 cm para a
conta), k é a condutividade térmica do ar (k = 0,0241 + 7,5907e- 6Ta) e Nu é o número de
Nusselt, Dado pela seguinte equação:

Onde c e n são constantes (0.615 e 0.466, respectivamente) e Re é dado por:

Onde V é a velocidade do ar (assumido como sendo 1 m · s-1, como se não o tivéssemos

medido, o vento estava praticamente ausente durante o período de estudo), D é a altura da
região do corpo e υ é a viscosidade cinemática do ar (Υ = - 1.088e - 5 + 8.85e - 8Ta).
Análise estatística

Os modelos mistos lineares gerais (GLMM) foram utilizados para testar as associações entre a
cor da cabeça e a temperatura, onde a categoria de vermelhidão foi a variável de resposta, a
temperatura da cabeça foi coadjuvada e a identidade do pássaro como fator aleatório (usando
o método Satterthwaite para calcular graus de liberdade no software SAS ). Um procedimento
semelhante foi seguido para testar as diferenças no Tsurf médio e os diferenciais médios de
temperatura (Tsurf-Ta) entre as regiões do corpo, adicionando a região do corpo como um
fator fixo e usando testes Tukey post hoc quando as diferenças foram significativas. Para
investigar a variação no Tsurf das diferentes regiões do corpo, traçamos Tsurf-Ta contra Ta, e
esta variação foi analisada por meio de ANOVA de medidas repetidas, onde o intervalo Ta (em
incrementos de 1 ° C) foi um fator dentro dos indivíduos. Testes post hoc Tukey Desqual N HSD
foram conduzidos para identificar diferenças significativas nos valores de Tsurf-Ta entre os
intervalos Ta. Todas as análises foram realizadas com todos os dados reunidos e excluindo os
dados obtidos de aves diretamente expostas à luz solar. Meios ± erros padrão (se) são
mostrados.

Resultados

Relação entre a cor da cabeça e a temperatura

Considerando todas as medidas realizadas nos 11 ibis, a categoria de vermelhidão da cabeça

foi significativamente e positivamente relacionada com o Tsurf da cabeça (b = 0,029, F1,141 =
4,83, P = 0,029; identidade do pássaro: P = 0,032; Fig. 2). Esta associação tornou-se mais forte
quando as medidas tomadas em aves diretamente expostas à luz solar foram excluídas da
análise (b = 0,027, F1,118 = 7,16, P = 0,009, identidade do pássaro: P = 0,059). Assim, a cor da
pele da cabeça dos ibis carecas do Norte reflete variação em sua temperatura.

Tsurf de regiões do corpo do pássaro

O Tsurf máximo que foi estimado para o corpo de pássaros emplumados preto, variou de 21,8
a 45,5 ° C, enquanto o Tsurf da cabeça nua variou de 25,7 a 42,9 ° C e o da conta de 23,0 a 42,5
° C. O Tsurf máximo foi atingido em um Ta de 35 ° C nas três regiões do corpo. No entanto, o
maior valor médio de Tsurf obtido foi para a cabeça (média ± se: 36,2 ± 0,3 ° C), que foi
significativamente maior (F2,506 = 24,17, P <0,0001; identidade do pássaro: P = 0,066) do que
a conta média Tsurf (32,8 ± 0,4 ° C; teste post hoc: P <0,0001) e o corpo médio em penas Tsurf
(34,0 ± 0,4 ° C; P <0,0001). A média de Tsurf-Ta também foi significativamente maior na cabeça
desnuda (intervalo: -1,4-12,0 ° C, média: 6,7 ± 0,2 ° C; F2,505 = 79,00, P <0,0001; identidade do
pássaro: P = 0,043; Fig. 3a) do que na conta (intervalo: -6.4- 8.9 ° C, média: 3.3 ± 0.2 ° C, P
<0.0001, Fig. 3b) e no corpo emplumado (intervalo: -2.6-10.5 ° C, significa: 4.5 ± 0,2 ° C; P
<0,0001; Fig. 3c).

Variação de pássaro Tsurf com Ta

Tsurf - Ta da cabeça desnuda variou significativamente ao longo da gama de Ta (F20,40 =

16,01, P <0,0001; Fig. 3a), que permaneceu marginalmente não significante quando as
medidas obtidas de aves diretamente expostas à luz solar foram excluídas (F14, 28 = 2,04, P =
0,053). Tsurf da cabeça foi consideravelmente maior do que Ta até um limite tão alto quanto
Ta 35 ° C, acima do qual Tsurf-Ta caiu para cerca de zero. Isto foi confirmado pelos resultados
dos testes post hoc que comparam o Tsurf - Ta médio em diferentes intervalos Ta com o Tsurf -
Ta médio na janela mais alta de Ta (37-42 ° C, Fig. 3a).

Tsurf - Ta da conta também variou significativamente ao longo da faixa de Ta (F20,40 = 6,36, P

<0,0001), mas menos marcante do que na cabeça, e o pássaro Tsurf foi apenas um pouco
acima de Ta (Fig. 3b). De fato, essa variação não foi mais significativa quando as medidas da
exposição direta à luz solar foram excluídas (F14,28 = 1,41, P = 0,212). Os testes pós-hoc
revelaram que os valores de conta Tsurf-Ta diferiram apenas do Tsurf-Ta médio no intervalo
37-42 ° C de Ta em alguns valores de Ta (Fig. 3b).

Por fim, os resultados para o corpo emplumado preto mostraram que Tsurf-Ta nesta região do
corpo flutuava significativamente ao longo da faixa de Ta (F20,40 = 4,37, P <0,0001), mesmo
quando as medidas da exposição direta à luz solar foram excluídas (F14,28 = 4,33, P <0,001).
Isso ocorre porque, embora a plumagem preta dos ibis careca do Norte tenha alcançado alto
Tsurf e fosse consideravelmente mais quente do que o ambiente em Ta médio (cerca de 32 °
C), Tsurf-Ta permaneceu relativamente constante ao longo da maior parte do alcance de Ta
(Fig. 3c ). De fato, Tsurf - Ta da plumagem preta não diferiu em qualquer intervalo de Ta do
valor médio na janela de 37-42 ° C.

Perda de calor

Como o Tsurf da cabeça e a conta exibiram flutuações significativas com Ta (especialmente a

cabeça, veja acima), exploramos a variação na perda de calor estimada para cabeça e conta ao
longo da faixa de Ta (Fig. 4). Os ibis calvos do Norte perderam consideráveis quantidades de
calor através da cabeça não manchada, com um valor máximo de 7.1 W (Fig. 4a).
Conseqüentemente, com os resultados dos valores de Tsurf - Ta, os valores de perda de calor
permaneceram altos até um limite de Ta 35 ° C, onde a perda de calor caiu para zero (Fig. 4a).
Resultados similares foram obtidos quando a perda de calor foi expressa como porcentagem
da perda de calor total (ou seja, perda de calor somada de conta, cabeça e corpo emplumado),
pois a perda de calor na cabeça representou 25,7% no máximo, mas foi quase zero acima de 35
° C de Ta ( Fig. 4b). Em contraste, a perda de calor através da conta flutuou em torno de zero
ao longo de toda a gama de Ta (Fig. 4c, d).

Discussão
Nossos resultados mostram que a temperatura da pele nua da cabeça dos ibis careca do Norte
é consideravelmente maior do que seu ambiente em Ta médio e alto. A diferença de
temperatura entre a cabeça e o ambiente atingiu 12 ° C, representando assim uma diferença
maior do que a reportada para a conta do toco toucan (~ 10 ° C), que é considerada uma das
maiores janelas térmicas animais [24] . A temperatura da conta e o corpo emplumado preto,
em contraste, não diferiram muito de Ta na maior parte da gama de Ta considerada aqui. A
plumagem preta dos pássaros, no entanto, atingiu os maiores valores de Tsurf (45,5 ° C).
Assim, esses achados sugerem que os ibis careca do Norte usam a pele nua de suas cabeças
para termorregular, portanto consistente com a hipótese de Negro et al. [22] de que a
pigmentação da plumagem preta favoreceu a evolução das estruturas de cabeça não cobertas
que ajudam a dissipar o calor em aves que habitam ambientes quentes.

Os exames histológicos realizados por Negro et al. [22] na pele de cabeça nua de diferentes
espécies de aves pigmentadas pretas mostrou que essas estruturas apresentam uma alta
densidade de vasos sanguíneos periféricos em comparação com a pele circundante coberta
por penas, o que indica que esta é uma adaptação morfológica que evoluiu especificamente
por sua capacidade de dissipar o calor em espécies restritas pelo alto Tsurf atingido por suas
regiões de corpo escuro. Para o nosso conhecimento, nossas descobertas são a primeira
evidência empírica da funcionalidade de um traço adaptativo que provavelmente está
evoluindo devido às restrições térmicas impostas pela pigmentação escura. A este respeito, é
digno de menção que, enquanto nossas medidas de Tsurf-Ta para a cabeça do ibis careca do
Norte foram maiores que as reportadas para a conta dos tucanos (ver acima), a proporção da
perda de calor total representada pelo “chefe” de ibis é muito inferior ao máximo reportado
para a conta de tucanos (400%; [24]). Embora vários fatores impeçam uma comparação direta
entre esses estudos, acreditamos que a proporção relativa baixa (em relação à conta dos
tucanos) da perda de calor total obtida para a cabeça de ibis pode estar relacionada às altas
temperaturas atingidas pela superfície de plumagem preta, O que fez com que essa região do
corpo representasse a maior parte da perda de calor. Nosso estudo foi conduzido ao ar livre
com aves vivendo em regime de semi-cativeiro, enquanto o estudo de Tattersall et al. [24] em
tucanos foi realizado em câmaras ambientais que não ultrapassaram os 35 ° C. Assim, é
possível que a plumagem dos ibis careca do Norte representasse uma proporção tão alta de
perda de calor total devido à facilidade com que a plumagem de cor escura absorve a radiação
solar nos altos valores de Ta em nosso estudo.

Como esperado, o desempenho do radiador térmico teve alguns limites, já que Tsurf-Ta e
perda de calor da cabeça de pássaros flutuaram em torno de zero além de um Ta de 35 ° C. De
fato, o Tsurf de cabeça máxima foi obtido a 35 ° C de Ta, sugerindo que a funcionalidade do
dispositivo térmico de cabeça estava saturada a este valor e não era útil em Ta muito alta. De
fato, espera-se que a quantidade de sangue que possa circular através dos vasos da pele da
cabeça é limitada e a cabeça é deixada à inércia térmica quando este limite é alcançado [1]. O
alto Ta alcançado em nossa área de estudo nos permitiu determinar o limite superior para o
desempenho da pele de cabeça nua dos ibis careca do Norte a 35 ° C, que constituem um dos
poucos exemplos relatados para um radiador térmico animal. Curiosamente, um estudo
recente que relatou evidência de uma função termorreguladora da conta de hornbills
considerando uma ampla gama de Ta (15-45 ° C) também encontrou uma diminuição na
diferença de temperatura da conta acima de um Ta em torno de 35 ° C [25] . Estudos futuros
devem considerar a possibilidade de que Ta em torno de 35 ° C represente uma restrição
térmica generalizada para os pássaros.

Nesta fase, não podemos determinar se a pele de cabeça nua dos ibis careca do Norte
funciona como um radiador térmico que é controlável por aves ou se uma resposta fisiológica
que aumenta de forma linear o índice de fluxo sanguíneo nesta estrutura com aumento de Ta
até um limite de cerca de 35 ° C. Nossa limitação para responder a esta pergunta é
indubitavelmente dada pela nossa incapacidade de obter medidas térmicas em Ta abaixo de
21 ° C, impedindo-nos de investigar o comportamento térmico da cabeça nua de pássaros a
baixas temperaturas. No entanto, descobrimos que a intensidade de vermelhidão da pele de
cabeça nua dos ibis do norte, medida usando uma simples categorização de três valores,
aumentou com a cabeça Tsurf. Os abutres de face encarada (Aegypius tracheliotos), que
apresentam uma plumagem marrom-escura e uma pele de cabeça nua, aparentemente têm a
capacidade de mudar rápida e voluntariamente a intensidade de cor vermelha de suas cabeças
nuas e usá-lo como sinal em competições sociais [31]. Não investigamos a função de
sinalização potencial da coloração da pele vermelha no Ibis careca, mas isso certamente é uma
possibilidade, porque essas aves freqüentemente usam suas cabeças em exibições de
movimentos ritualizados durante concursos com conspecífices (pers. Obs.). À medida que Tsurf
da cabeça de ibis careca do Norte muda com a intensidade da cor da cabeça, é provável que
essas aves possam controlar a temperatura de suas cabeças em resposta a variações em Ta.
Esta possibilidade deve ser investigada.

Conclusão
Em conclusão, nosso estudo fornece a primeira evidência de que a pele de cabeça nua que
evoluiu em aves pigmentadas escuras que habitam ambientes quentes [22] funciona como um
radiador térmico em pelo menos uma espécie com essas características, o ibis careca do norte.
Nossas descobertas são consistentes com a hipótese de que a pigmentação escura representa
uma restrição térmica para os animais de endotermia que vivem em regiões quentes devido à
habilidade das estruturas tegumentares escuras de absorver a radiação solar, e como resposta
altamente vascularizada, a pele da cabeça nua evoluiu como uma adaptação morfológica
devido à sua capacidade de dissipar o calor. As implicações ecológicas e evolutivas de possuir
tegumento pigmentado escuro também devem ser investigadas em aves e mamíferos em
relação às restrições térmicas impostas por tal pigmentação em ambientes quentes. Estes
estudos devem considerar possíveis consequências fisiológicas de animais escuros expostos ao
estresse por calor. Embora os valores mais altos de Tsurf não sejam necessariamente
associados a temperaturas corporais internas mais elevadas, como relatado em camelos
árabes preto e branco (Camelus dromedarius) [32], a manutenção da homeostase de
temperatura, apesar da maior temperatura da superfície, pode constituir um custo fisiológico
para os animais escuros. Estudos sobre ovelhas e cabras domésticas pretas sugerem a
existência de consequências fisiológicas derivadas do estresse por calor [13, 33]. Essas
conseqüências fisiológicas seriam responsáveis ​por quaisquer efeitos sobre a condição física e,
de fato, os leões machos de cor escura, que sofrem temperaturas mais elevadas do que os
leões mais claros, também mostram esperma anormal e baixa ingestão de alimentos durante
períodos quentes [10]. Sirkiä et al. [34] observaram que o sucesso de criação de papamoscas
masculinas pretas (Ficedula hypoleuca) foi mais alto quando Ta era baixo durante o período de
postura de ovos, o que não foi observado em machos mais claros (castanhos). Embora seja
desconhecido se esses resultados foram devidos à restrição termorreguladora de ser preto
durante os períodos de calor, ele exemplifica como seria útil considerar este fenômeno em
estudos sobre a ecologia e evolução da pigmentação de animais, incluindo humanos.