See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.

net/publication/255671409

FORMIGAS DE SERAPILHEIRA NA RESERVA BIOLÓGICA DO TINGUÁ, ESTADO

DO RIO DE JANEIRO, BRASIL (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)

Article · January 2005

CITATIONS READS

4 296

3 authors, including:

Jarbas M Queiroz
Federal Rural University of Rio de Janeiro
64 PUBLICATIONS   268 CITATIONS   

SEE PROFILE

Some of the authors of this publication are also working on these related projects:

Community Ecology View project

The Ecology of Ant Assemblages View project

All content following this page was uploaded by Jarbas M Queiroz on 23 September 2014.

The user has requested enhancement of the downloaded file.

VEIGA-FERREIRA, S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M. 49

FORMIGAS DE SERAPILHEIRA NA RESERVA BIOLÓGICA DO

TINGUÁ, ESTADO DO RIO DE JANEIRO, BRASIL
(HYMENOPTERA: FORMICIDAE)

SERGIO VEIGA-FERREIRA1
ANTONIO JOSÉ MAYHÉ-NUNES2
JARBAS MARÇAL QUEIROZ3

1. Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal. Instituto de Biologia. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro.
Rodovia BR 465, Km 7, 23890-000 Seropédica, RJ, Brasil. Bolsista da FAPERJ;
2. Professor Adjunto IB, UFRuralRJ. Bolsista do CNPq;
3. Professor Adunto Dept. Ciências Ambientais IF UFRuralRJ.

RESUMO: VEIGA-FERREIRA, S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M. Formigas de serapilheira na

Reserva Biológica do Tinguá, Estado do Rio de Janeiro, Brasil (Hymenoptera: Formicidae). Revista
Universidade Rural: Série Ciências da Vida, Seropédica, RJ: EDUR, v. 25, n.1, p. 49-54, jan.-jun.,
2005. Este trabalho é o primeiro inventário das formigas de serapilheira da Mata Atlântica do Estado do Rio
de Janeiro. Foram realizadas duas amostragens, durante o verão e o inverno de 2002, com extratores de
Winkler para capturar formigas de 100 parcelas de 1 m2 de serapilheira. Os 12.296 indivíduos coletados,
estão distribuídos em 114 espécies. O total de espécies observado nas duas estações representou 79,6%
do estimado pelo método Chao2 e 89,5% pelo Bootstrap, respectivamente, a menor e a maior estimativa de
riqueza entre as análises estatísticas utilizadas. A riqueza de formigas por amostra foi significativamente
maior no verão do que no inverno (Teste t, P < 0,001). O número médio de espécies por amostra e riqueza
de espécies em Tinguá ajustou-se muito bem ao padrão descrito para formigas de serapilheira na região
Neotropical.
Palavras-chave: diversidade, distribuição de abundância, floresta tropical, método Winkler.

ABSTRACT: VEIGA-FERREIRA, S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M. Litter ants from Reserva
Biológica do Tinguá, Rio de Janeiro State, Brazil (Hymenoptera: Formicidae). Revista Universidade
Rural: Série Ciências da Vida, Seropédica, RJ: EDUR, v. 25, n.1, p. 49-54, jan.-jun., 2005. This is the
first inventory of leaf litter ants from Atlantic forest in the Rio de Janeiro State. Samples were taken in the
summer and winter 2002, using Winkler sacks to capture ants from 100 plots of 1 m2 leaf litter. The total of
12296 specimens were collected; ants were distributed in 114 species. The total number of species observed
in both seasons represented 79.6% and 89.5% of the estimated richness by the methods Chao2 and
Bootstrap, respectively. The ant richness per sample was significantly greater in summer than in the winter
(T test, P < 0.001). The mean richness of ants per sample in Tinguá fitted very well the Neotropical pattern of
leaf litter ant richness.
Key Words: diversity, abundance distribution, tropical rain forest, W inkler sacks method.

críptico, raramente era encontrado (PARR

INTRODUÇÃO
Durante muito tempo o emprego de
armadilhas de solo do tipo pitfall foi uma
das técnicas mais utilizadas para a captura
de formigas em inventários faunísticos,
com eficiência comprovada em vários
trabalhos (ROMERO & JAFFÉ, 1989).
Entretanto, a utilização dos extratores de
W inkler para a coleta da f auna de
serapilheira mostrou-se mais eficiente para
capturar um grupo de formigas que, por seu
minúsculo tamanho e comportamento
& CHOWN, 2001). Uma limitação desta
técnica é que nos períodos secos as
formigas de serapilheira movem seus
ninhos para maiores profundidades no solo
ou passam a forragear preferencialmente
sobre a vegetação, o que pode influenciar
o poder de captura das espécies
(BESTELMEYER et al., 2000). Em geral,
toda técnica possui suas limitações e a
combinação de algumas delas é
recomendada para se obter um retrato mais
f idedigno da comunidade estudada

Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
50
(DELABIE et al., 2000a; LONGINO et al.,
2002).
Nos últimos anos tem havido um
aumento considerável de trabalhos
enfocando comunidades de formigas (e.g.
AGOSTI et al., 2000). Recentemente foi
concluído um amplo projeto sobre a
diversidade de formigas em um gradiente
latitudinal da mata atlântica
(www.biota.fapesp.br), concentrado em
florestas do tipo ombrófila densa, cobrindo
uma extensão latitudinal entre os estados
de Santa Catarina e Paraíba; o presente
trabalho é parte integrante deste esforço.
Atualmente, apesar da mata atlântica
ter sua cobertura original bastante reduzida,
o Estado do Rio de Janeiro possui uma
proporção elevada desses remanescentes
florestais (17%), se comparado com a de
outros estados brasileiros (ROCHA et al.,
2003). Neste trabalho apresentamos os
resultados do inventário das formigas de
serapilheira na ReBio Tinguá, situada na
região serrana central do Estado do Rio de
Janeiro. Esta é a primeira contribuição para
o estudo das formigas nos remanescentes
florestais do Rio de Janeiro e servirá como
referência para pesquisas envolvendo esses
organismos em outras áreas do Domínio
Mata Atlântica.
MATERIAL E MÉTODOS
As coletas de formigas de serapilheira
foram realizadas em fevereiro e agosto de
2002, em Floresta Ombrófila Densa
Submontana na ReBio Tinguá. Esta
unidade de conservação possui uma área
aproximada de 26.000 ha e o local da
amostragem é conhecido como Barrelão
(22°34’28'’S 43°24’57'’W), tendo altitude
próxima aos 400 m. O clima da micro-
região enquadra-se no tipo Am, tropical
úmido, pela classificação de Köpen, com
meses mais quentes entre dezembro-
março (em torno de 30°C) e os mais frios
de maio a julho (entre 23 e 25°C); a média
anual das máximas situa-se em 28°C e das
Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
Formigas de serapilheira...
mínimas em 16°C. A v ariação da
precipitação anual está na faixa de 2.000
a 2.500mm, sendo que 45% deste total
ocorre entre os meses de dezembro e
fevereiro (IBAMA, 1996).
Para a captura das formigas foi utilizada
a técnica do extrator de W inkler
(BESTELMEYER et al., 2000). Foram
peneiradas 100 parcelas de 1 m 2 de
serapilheira, 50 em cada estação, ao longo
de um transecto com 1.200 m de
comprimento, marcado com 25 pontos
espaçados por 50 m. De cada ponto foram
esticadas duas linhas perpendiculares de
25 m, uma para o lado esquerdo e outra
para o direito do transecto, demarcando-
se as parcelas de serapilheira nas suas
extremidades. O peneirado de cada parcela
foi indiv idualizado e submetido aos
extratores de Winkler por 48 h.
Exemplares de cada espécie foram
montados em via seca e depositados na
Coleção Entomológica Costa Lima (CECL)
do Instituto de Biologia da UFRRJ. Os
gêneros foram identificados com base na
chave de BOLTON (1994).
Na análise dos dados foi utilizado o
programa ESTIMATESÒ (COWELL, 2000)
para calcular a riqueza estimada de
espécies por dif erentes métodos
estatísticos não-paramétricos. Para a
comparação dos valores médios de riqueza
entre as estações utilizou-se o teste
estatístico paramétrico de Student (t). A
distribuição de abundância das espécies
foi testada pelo teste não-paramétrico
Kolmogorov -Smirnov, com opção
padronizada de Lilliefors.
RESULTADOS
Nas duas expedições de coleta foi
capturado um total de 12.296 indivíduos,
sendo 8.059 no verão e 4.237 no inverno,
distribuídos em 114 espécies de formigas.
O total de espécies observado nas duas
estações representou 79,6% do estimado
pelo método Chao2 e 89,5% pelo método
VEIGA-FERREIRA, S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M.
Bootstrap, respectivamente, a menor e a
maior estimativa de riqueza entre todos os
métodos utilizados pelo programa
estatístico. Dessas espécies, 96 foram
encontradas no verão e 86 no inverno,
sendo 28 exclusivas do verão, 18 do inverno
e 68 espécies foram coletadas em ambas
estações (Tab. I). De um total de 44 gêneros
encontrados, 40 foram coletados no verão
e 37 no inverno; 6 gêneros exclusivos do
verão, quatro do inverno e 34 comuns às
duas estações.
O maior número de espécies coletado
no verão pertence à subfamília Myrmicinae
(57 spp), o mesmo acontecendo no inverno,
quando essa subfamília foi representada por
51 spp.
A riqueza de formigas por amostra variou
consideravelmente, ficando entre 8 e 25 no
verão e entre 6 e 23 no inverno (média de
14,4 ± 0,3). O número médio de espécies
por amostra foi significativamente maior nas
amostras de verão do que nas de inverno
(Teste t, t = 4,03; P < 0,001). No verão a
maioria das amostras situou-se acima do
limite de 15 spp/m2, enquanto no inverno
ficaram abaixo deste limite.
A distribuição de abundância das
espécies de formigas revelou que 25%
foram únicas (ocorreram em apenas uma
das 100 amostras), sendo estatisticamente
diferente de uma distribuição normal. A
grande maioria das espécies (88 spp.) pode
ser considerada rara (ocorrência em até
10% das amostras). Doze espécies
estavam presentes com freqüência maior
que 50%, em pelo menos uma das duas
estações. Solenopsis sp1 (94%),
Cyphomyrmex sp1(84%), Strumigenys sp1
(74%), Pheidole sp1 (71%)e Wasmannia
sp3 (64%) foram as cinco espécies mais
comuns encontradas nas amostras
(pocentagem entre parênteses referem-se
à média entre verão e inverno).
DISCUSSÃO
As diferenças no número de indivíduos
e densidade de espécies entre as coletas
Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
51
realizadas em Fevereiro e Agosto em Tinguá
sugerem a existência de um ou mais
f atores sazonais inf luenciando as
populações de formigas. As formigas são
consideradas organismos termofílicos
dev ido à preponderância do f ator
temperatura sobre sua atividade (KASPARI,
2000). No entanto, em ambientes tropicais,
as maiores v ariações sazonais de
precipitação podem ter efeito destacado
sobre as populações (DOBZHANSKI,
1950). Em Tinguá, segundo a classificação
climática de Köppen, a estação seca é
apenas moderada. Apesar da reduzida
precipitação no mês mais seco, o total de
chuvas mantém os solos excessivamente
úmidos (IBAMA, 1996). Já a temperatura
experimenta uma maior variação, de cerca
de 120 C , entre a média das máximas e a
média das mínimas, o que pode significar
uma importância maior desse fator para
explicar as diferenças observadas.
Houve maior abundância e riqueza de
formigas na coleta de Fevereiro, mas
algumas espécies foram exclusivamente
coletadas nas amostras de Agosto,
sugerindo a existência de um mecanismo
mais complexo para explicar a
sazonalidade das populações de formigas
em Tinguá. Freqüentemente, as espécies
menos tolerantes às condições do inverno
podem migrar para camadas mais
profundas do solo ou para a vegetação,
resultando em uma menor abundância e
riqueza de f ormigas nas amostras
coletadas nesta estação do ano
(BESTELMEYER et al., 2000). Por outro
lado, a diminuição da atividade destas
espécies na serapilheira abre espaço para
que outras, mais tolerantes, possam
explorar os recursos tornando-se mais
abundantes nesta época e podendo ser
detectadas pelo método de coleta
empregado (KASPARI, 2000).
O número médio de espécies de
formigas nas amostras em Tinguá foi quase
duas vezes maior do que o encontrado em
outra região de mata atlântica por DELABIE
et al. (2000a). Apesar de terem coletado
52 Formigas de serapilheira...

um número muito maior de amostras (500) amostradas com a técnica de retirada da

do que o que foi coletado em Tinguá (100), serapilheira. LONGINO et al. (2002)
a área coberta por eles foi cerca de sete obtiveram uma distribuição lognormal das
vezes menor. Além disso, eles coletaram espécies de formigas de La Selva (Costa
as formigas em área de mata atlântica com Rica), pois utilizaram diferentes técnicas
plantio de cacau (cabruca). Comparando- de amostragem. Eles sugerem que é muito
se os resultados obtidos aqui com o padrão pouco provável a existência de um grande
descrito por WARD (2000) para formigas número de espécies raras de formigas em
de serapilheira na região Neotropical, vemos La Selva. Sobre a mata atlântica, este
que as amostras em Tinguá ajustam-se estudo não permite concluir sobre a
muito bem. Embora a média de formigas abundância e raridade das espécies de
por amostra que ele encontrou (27 spp) seja formigas, pois foi utilizada apenas uma
maior do que em Tinguá (15 spp), este técnica de coleta. Já a análise dos dados
último número está dentro do esperado para de DELABIE et al. (2000b) revelam uma
as localidades em torno da latitude 20° S. distribuição normal. Apesar dos autores
Em relação à composição, os quatro terem utilizado apenas uma técnica, eles
gêneros mais comuns encontrados em fizeram uma amostragem cinco vezes
Tinguá estão entre os cinco mais comuns maior do que a realizada em Tinguá.
para amostras de serapilheira na região Portanto, espera-se que com o aumento
Neotropical (WARD, 2000). do número de amostras de serapilheira em
Um fato que chama a atenção é a Tinguá a proporção de espécies únicas
raridade das espécies de Acromyrmex e diminua.
ausência de registro de Atta nas amostras
em Tinguá. Durante as coletas foram
observadas várias trilhas de forrageamento
dessas formigas cortadeiras no chão da
floresta, corroborando as observações
sobre a abundância desses insetos em
v ários ecossistemas neotropicais
(FOWLER, 1983). Talvez isto possa ser
explicado por outro tipo de limitação da
técnica de amostragem, pois estas
formigas são muito ativas e provavelmente
escapem da área de 1m2, demarcada na
serapilheira, durante a peneiração
(BESTLEMEYER, 2000). Outro caso ainda
a ser esclarecido é a raridade de
Paratrechina nas amostras em Tinguá, já
que o gênero está entre os mais comuns
em amostras de serapilheira na região
Neotropical (WARD, 2000).
As limitações das técnicas de coleta
empregadas na maioria dos trabalhos,
inclusive aqui, pode ajudar a explicar o
grande número de espécies nas
categorias de baixa abundância (LONGINO
et al., 2002). Esse deve ser claramente o
caso de espécies de Acromyrmex e Atta,
citado acima, que são pobremente

Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
VEIGA-FERREIRA, S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M. 53

Tabela 1. Lista das espécies de formigas coletadas em 100 parcelas de 1m² de serapilheira, submetidas ao
extrator de Winkler por 48 horas (ReBio Tinguá, Nova Iguaçu, RJ, 2002).

VERÃO (96 spp) VERÃO/INVERNO (114 spp) INVERNO (86 spp)

Acromyrmex sp1 Acanthoponera sp1 Octostruma sp1 Acromyrmex sp3
Brachymyrmex sp2 Acromyrmex sp2 Octostruma sp2 Acromyrmex sp4
Brachymyrmex sp3 Acropyga sp1 Odontomachus sp1 Apterostigma sp4
Ectatomma sp2 Amblyopone sp1 Pachycondyla sp1 Brachymyrmex sp4
Gnamptogenys sp1 Amblyopone sp2 Pachycondyla sp2 Brachymyrmex sp5
Gnamptogenys sp2 Anochetus sp1 Pachycondyla sp4 *Centromyrmex sp1
*Heteroponera sp1 Anochetus sp2 Pachycondyla sp5 *Cerapachys sp1
Hypoponera sp4 Apterostigma sp1 Pheidole sp1 Cyphomyrmex sp3
*Leptothorax sp1 Apterostigma sp2 Pheidole sp2 Hypoponera sp6
Megalomyrmex sp1 Apterostigma sp3 Pheidole sp3 Leptogenys sp2
Megalomyrmex sp3 Basiceros sp1 Pheidole sp5 Megalomyrmex sp5
Megalomyrmex sp4 Brachymyrmex sp1 Pheidole sp6 Megalomyrmex sp6
*Monomorium sp1 Camponotus sp1 Pheidole sp10 *Myrmicocrypta sp1
*Mycetarotes sp1 Carebara sp1 Pheidole sp12 *Oxypoecus sp1
*Nomamyrmex sp1 Crematogaster sp1 Procryptocerus sp1 Pachycondyla sp6
Odontomachus sp2 Cyphomyrmex sp1 Pyramica sp1 Pheidole sp13
Pachycondyla sp3 Cyphomyrmex sp2 Pyramica sp2 Pheidole sp14
*Paratrechina sp1 Discothyrea sp1 Rogeria sp2 Trachymyrmex sp4
Pheidole sp4 Discothyrea sp2 Rogeria sp3
Pheidole sp7 Ectatomma sp1 Rogeria sp4
Pheidole sp8 Gnamptogenys sp3 Sericomyrmex sp1
Pheidole sp9 Gnamptogenys sp4 Sericomyrmex sp2
Pheidole sp11 Gnamptogenys sp5 Sericomyrmex sp3
Pyramica sp3 Gnamptogenys sp6 Solenopsis sp1
Rogeria sp1 Gnamptogenys sp7 Solenopsis sp2
Solenopsis sp3 Hylomyrma sp1 Solenopsis sp4
Trachymyrmex sp3 Hypoponera sp1 Solenopsis sp5
Wasmannia sp2 Hypoponera sp2 Solenopsis sp6
Hypoponera sp3 Strumigenys sp1
Hypoponera sp5 Thaumatomyrmex sp1
Lachnomyrmex sp1 Trachymyrmex sp1
Leptogenys sp1 Trachymyrmex sp2
Linepithema sp1 Wasmannia sp1
Megalomyrmex sp2 Wasmannia sp3
Exclusivas: 28 spp Comuns: 68 spp Exclusivas: 18 spp
(*) gêneros exclusivos de cada estação do ano.

Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
 54
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AGOSTI, D.; J.D. MAJER; L. ALONSO &
T. SCHULTZ. Ants: standard methods for
measuring and monitoring biodiversity.
Washington, Smithsonian Institution, 2000,
280p.
BESTELMEYER, B.T.; D. AGOSTI; L.E.
ALONSO; C.R.F. BRANDÃO; W.L.
BROW N Jr; J.H.C. DELABIE & R.
SILVESTRE. Field techniques for the study
of ground-dwelling ants: an overview,
description, and evaluation, p. 122-144. In:
D. AGOSTI; J.D. MAJER; L. ALONSO & T.
SCHULTZ (eds). Ants: standard methods
for measuring and monitoring biodiversity.
Washington, Smithsonian Institution, 2000,
280p.
BOLTON, B. Identification Guide to the Ant
Genera of the World. Harvard University
Press, London, 1994, 222p.
COW ELL, R.K. EstimateS: statistical
estimations of species richness and shared
species from samples. Version 6.0b1.
User’s guide and application published at:
http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates,
2000.
DELABIE, J.H.C.; D. AGOSTI & I.C.
NASCIMENTO. Litter ant communities of
the brazilian atlantic rain forest region, p 1-
15 In: D AGOSTI; J.D. MAJER; L. ALONSO
& T SCHULTZ. Sampling ground-dwelling
ants: case studies f rom the worlds’
rainforest. Curtin University School of
Environmental Biology Bulletin No. 18,
Perth, Australia, 2000a, 75p.
DELABIE, J.H.C.; B.L. FISHER; J.D.
MAJER & I.W. WRIGHT. Sampling effort
and choice of methods, p. 145-154. In: D.
AGOSTI; J.D. MAJER; L. ALONSO & T.
SCHULTZ (eds). Ants: standard methods
for measuring and monitoring biodiversity.
W ashington, Smithsonian Institution,
2000b, 280p.
Rev. Univ. Rural, Sér. Ci. Vida. Seropédica, RJ, EDUR, v. 25, n. 1, Jan.-Jun., p.49-54, 2005.
View publication stats
Formigas de serapilheira...
DOBZHANSKI, T. Evolution in the tropics.
American Scientist, v. 38, p. 209-221, 1950.
FOWLER, H. G. Latitudinal gradients and
diversity of the leaf-cutting ants (Atta and
Acromyrmex) (Hymenoptera: Formicidae).
Rev. Biol. Trop. v. 31, n. 2, p. 213-216,
1983.
IBAMA. Plano de ação emergencial.
Reserva Biológica do Tinguá. Diretoria de
Ecossistemas. Dept. de Unidades de
Conservação. Brasília, 1996, 114p.
KASPARI, M. A Primer on Ant Ecology, p
9-24. In: D. AGOSTI; J.D. MAJER; L.
ALONSO & T. SCHULTZ (eds). Ants:
standard methods for measuring and
monitoring biodiversity. Washington,
Smithsonian Institution, 2000, 280p.
LONGINO, J.T.; J. CODDINGTON & R.K.
COLWELL. The ant fauna of a tropical rain
forest: estimating species richness three
different ways. Ecology, v. 83, p. 689-702,
2002.
PARR, C. L. & S.L. CHOWN. Inventory
and bioindicator sampling: testing pitfall and
Winkler methods with ants in South African
savanna. Journal of Insect Conservation,
v. 5, p. 27-36, 2001.
ROCHA, C.F.D.; H.G. BERGALLO; M.A.S.
ALVES & M.A. VANSLUYS. Biodiversidade
nos grandes remanescentes florestais do
Estado do Rio de Janeiro e nas restingas
da Mata Atlântica. RIMA editora, São
Carlos, 2003 134p.
ROMERO, H & JAFFE, K. 1989. A
comparison of methods for sampling ants
(Hymenoptera: Formicidae) in savannas.
Biotropica, v. 21, n. 4, p. 348-352, 1989.
WARD, P. 2000. Broad-scale Patterns of
Diversity in leaf litter ant communities. p.
99-121. In: D. AGOSTI; J.D. MAJER; L.
ALONSO & T. SCHULTZ (eds). Ants:
standard methods for measuring and
monitoring biodiversity. Washington,
Smithsonian Institution, 2000, 280p.