EFEITO DA POLINIZAÇÃO NA PRODUÇÃO DE SEMENTES DE GIRASSOL

(Helianthus annuus) EM UMA ÁREA DE SEMIÁRIDO BRASILEIRO

RESUMO
ABSTRACT
1 INTRODUÇÃO

A polinização mediada por animais desempenha papel fundamental na reprodução

das plantas em todos os ecossistemas terrestres do planeta (KLIEN et al 2007). Na agricultura
estima-se que 75% das plantas cultivadas sejam polinizadas por animais, sendo as abelhas os
polinizadores mais frequentes tanto e em ambientes de florestas quanto em áreas agrícolas
(KLIEN et al 2007), que promovem também o aumento a produtividade e a qualidade dos
produtos de futas, sementes e bagas (SLAA et al. 2006) que são utilizados pelos demais
organismos nos diversos ecossistemas terrestres.
A ocorrência da polinização induz a produção de vários hormônios vegetais. Esses
hormônios conferem aos frutos melhorias como diminuição de malformações, maior peso e
vida útil mais longa, agregando maior valor de mercado e diminuição do desperdício na
produção de frutos, sementes e bagas (KLATT et al. 2013). Desta forma até mesmo cultivares
que são autopolinizadas apresentam ganhos de produtividade na presença de polinizadores
(GIANINI et al. 2015).
Apesar disso o valor da polinização e outros serviços ecossistêmicos ainda são
subestimados ou até mesmo desconsiderados em políticas internacionais. Os benefícios que a
polinização propicia são em grande parte desconhecidos em várias espécies vegetais e, em
particular, o efeito potencial sobre parâmetros comercialmente importantes a qualidade geral
dos frutos ainda não são totalmente exploradas (KLATT et al. 2013).
Conhecer as dimensões da importância dos polinizadores é necessário para
potencializar a produtividade dos cultivares agrícolas nas mais diversas regiões. Algumas
plantas apresentam alta dependência de um determinado polinizador para a produção (KLEIN
et al. 2007) como o caso do girassol (Helianthus annuus L) que depende exclusivamente das
abelhas para a polinização (McGREGOR, 1976).
Evidencias sugerem que o girassol tenha sido domesticado por povos indígenas
localizados no México, que os cultivava para alimentação (LENTZ et al. 2008). Essa espécie é
uma planta anual pertencente à família Asteraceae, caracterizadas por possuírem flores
dispostas em capítulos com até 30 centímetros de diâmetro. Cada capítulo possui uma média
de 1000 a 4000 flores individuais, que levam entre 5 a 10 dias para abrir a partir da periferia e
avançando em direção ao centro (MCGREGOR, 1976).
A cultura do girassol destaca-se a nível mundial como a quinta oleaginosa em
produção de matéria prima, ficando atrás somente das culturas de soja, canola, algodão e
amendoim (FONTE). Quarta oleaginosa em produção de farelo depois da soja, canola e
algodão e terceira em produção mundial de óleo, depois da soja e canola (FONTE). Os países
com maiores produções de girassol são a Rússia, Ucrânia, Argentina e China. O Brasil é
apenas o 27º país em produção de girassol (USDA, 2018), sendo os principais estados
produtores Mato Grosso, Goiás e Minas Gerais com mais de 90% da produção nacional
(CONAB, 2018).
A produção de girassol é utilizada principalmente na alimentação humana devido
à produção de um óleo de excelente qualidade. As sementes de girassol também são utilizadas
para alimentação humana e outros animais (GAZZOLA et al. 2012). Pode ser utilizado como
fonte de tratamento de diferentes doenças (DWIVEDI; SHARMA, 2014) e como matéria
prima para produção de biocombustíveis (NUNES JÚNIOR et al. 2017).
O girassol é uma cultura que apresenta várias características agronômicas que a
torna importante alternativa para o Brasil, entre elas, resistência à seca, frio e calor, baixa
necessidade de água, ciclo curto e a possibilidade de ser cultivadas em consorcio com várias
culturas bem como no intervalo de outros cultivos (LEITE et al. 2005). Por essas
características o cultivo de girassol tem sido apontado como alternativa de plantio para o
semiárido brasileiro, podendo ser utilizada em áreas desmatadas e degradadas do semiárido, o
que pode representar um grande ganho ambiental para esta região. Desta forma essa planta
pode contribuir para a agricultura como uma alternativa agrícola bem como espécie
importante em programas de recuperação em áreas degradadas da região.
Mediante expoto o nosso estudo teve os seguintes objetivos:
(a) identificar os visitantes florais da cultura do girassol e qual a janela térmica de
cada espécie de visitantes;
(b) Conhecer influência dos visitantes florais na produção de sementes girassol.

Importante destacar melhor a necessidade de abelhas para a produção – o que pode ser feito para aumentar a visita por
abelhas?
METODOLOGIA
Localização do experimento
As observações em campo foram realizadas na Fazendo Experimental Rafael
Fernandes, localizada na comunidade de Alagoinha (5º03’37”S; 37º23’50”W e altitude de
72m), pertencente à Universidade Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA), localizado no
município de Mossoró – RN. Segundo a classificação de Köppen, o clima da região é BSw’h'
(Clima Muito Quente e Semiárido, tipo "estepe”).

Métodos e procedimentos de coleta de dados

A primeira parte dos experimentos foi desenvolvida na fazenda nos meses de maio
a julho de 2017. Para verificar a influência dos polinizadores sobre a produção de sementes
foram escolhidos aleatoriamente 10 indivíduos, destes cinco tiveram suas inflorescências
ensacadas em pré-antese para não haver polinização realizada por polinizadores (tratamento).
Os outros cinco indivíduos podiam ser visitados livremente (contole).
A determinação dos visitantes florais do girassol foi realizada através de
observação em campo no período de 5h às 17h, em dois dias totalizando 20 horas de
observação. Os visitantes florais foram registrados através de observações diretas, fotografias
e gravação de pequenos vídeos. Alguns espécimes dos insetos visitantes foram coletados,
secos em estufa, fixados com alfinetes entomológicos, identificados, etiquetados conforme
data, local e hora da coleta. Os dados climáticos foram coletados na miniestação
meteorológica presente na Fazenda Experimental Rafael Fernandes. Os dados podem ser
acessados no endereço eletrônico do Grupo ASA (Abelhas Semiárido).

Análise dos dados (mais detalhes)

A quantidade de visitas observadas nas inflorescências de girassol foi apresentada
em porcentagem, esta foi utilizada para a produção das janelas térmicas para ambas as
espécies de visitantes florais. Foi calculada a distribuição Gaussiana das visitas florais em
relação à temperatura para cada espécie de abelha e uma One Way Anova para determinar se
houve difereça com relação às temperaturas em que havia as visitas de cada espécie. Foi
calculado o coeficiente de correlação de Spearman entre quantidade de visitas e a temperatura
no horário de cada visita para determinar se há correlação entre temperatura e quantidade de
visitas. Para avaliar o efeito da polinização sobre a produção de sementes do girassol todas as
inflorescências foram contadas e pesadas e comparadas entre os indivíduos ensacados e não
ensacados através de Testes T com 5% de probabilidade. Todas as análises e gráficos foram
realizadas nos programas SigmaPlot 12.5 e R 3.4.4.

RESULTADOS
As observações foram realizadas totalizando 20 horas de observação, em cada
local (girassóis e parcela). Foram encontrados dois visitantes florais nas matrizes de girassol.
O visitante com a maior quantidade de visita foi a Apis mellifera com total de 80 (75,5%)
visitas iniciando as 05h 00min às 10h 00min da manhã. Nos horários de 12h 00min e 14h
00min não foram observados nenhuma visita, sendo estas retomadas nos horário de 16h00min
e 17h00min. A espécie Trigona spinipes visitou 26 vezes cada inflorescência ao longo do
período de observação. Essas visitas foram realizadas no período de 05h00min as 08h00min
horas, não havendo visitas em outros períodos do dia.
Nas parcelas no entorno dos girassóis foram encontrados duas plantas que
apresentaram visitas nos dias do experimento: Waltheria americana L. (Malvaceae) e
Chaetocalyx scandens (L.) Urb. (Fabaceae - Papilionoideae) conhecidas popularmente como
malva-branca e rama amarela, respectivamente. Ambas de ocorrência natural para o semiárido
brasileiro. Nas parcelas foi observado praticamente o mesmo padrão das visitas observadas no
girassol. Nas parcelas foram à presença de três espécies de abelhas visitando as plantas no
entorno: Apis mellifera, Trigona spinipes, e Centris sp.

A B

Figura 1. Quantidade total de visitas observadas no estudo distribuído nos horários em que foram observadas.
(A) Quantidades de visitas em Helianthus annuus (B) Quantidades de visitas nas plantas no entorno da
plantação de Helianthus annuus.
Apis mellifera Trigona spinipes

As plantas de girassol foram visitadas por duas espécies de abelhas, mas elas
apresentaram difereças com relação aos períodos e em consequência à temperatura das visitas.
Em ambas as espécies apresentaram poucas visitas em baixas e em altas temperaturas. Ambas
as espécies apresentaram pico da quantidade de visitas próximas às temperaturas médias
(aprox. 28° C). Houve diferença estatística (P = 0,001) com relação à temperatura em que as
visitas de ambas as espécies ocorreram. Para A. mellifera a temperatura de pico foi de 27,1°C
(R = 0,6568; Rsqs = 0,4314) com 90% das visitas ocorrendo entre 25°C e 32°C. Para T.
spinipes o pico de visitas ocorreu 25° C (R = 0,9873; Rsqr = 0,9748) e a maioria das visitas
ocorrendo entre 24°C e 26°C (FIG. 2). O coeficiente de correlação de Spearman demosnstrou
que à medida que a temperatura aumenta há a diminuição na quantidade de visitas tanto de A.
mellifera (rs = - 0,627; p = 0,003) e T. spinipes (Rs = - 0,812; p > 0,001).

A B

Figura 2. Janela térmica de visitas em Helianthus annuus. As barras representam à quantidade de visitas em
relação à temperatura. A linha sólida indica o respectivo Modelo Gaussiano de Pico. Boxplot Horizontal
indica a temperatura mediana (linha dentro da caixa) e a temperatura faixas nas quais 50% (caixa), 80%
(bigodes) ou 90% das forrageiras (outliers). (A) Apis mellifera; (B) Trigona spinipes (B)

Com relação à produtividade, os indivíduos apresentaram média de sementes por

inflorescências de 793,8 e 918,2 para os dois tratamentos (ensacadas e controle,
respectivamente), não diferindo estatisticamente em relação à quantidade de sementes
produzidas (p = 0.243). O peso total das sementes para cada tratamento foi de 163,32 para
inflorescências ensacadas e de 239,09 para o controle, Houve diferença estatística para os
pesos das sementes dos dois tratamentos (p = 0.0264). O peso de mil sementes foi de 41,140g
e 52,079g para tratamento e controle, respectivamente (Figura 3).
 A B

DISCUSSÃO

Figura 3. Diferenças observadas nas sementes de Helianthus annuus na ausência (P1) e presença (P2) de
visitantes florais. (A) Boxplot mostrando a quantidade total de sementes produzidas pelos indivíduos e (B)
peso (grmas) das sementes dos indivíduos.

DISCUSSÃO
Os visitantes florais observados neste estudo foram às abelhas Apis mellifera e
Trigona spinipes, sendo a primeira responsável por mais de 75% das visitas observadas tantos
nas inflorescências de girassol quanto nas plantas em seu entorno. Destacando que o entorno
observado das espécies de girassol não era formado por floresta nativa, mas era sim por uma
área de plantio que não apresentava plantações no período do estudo. Seu entorno apresentava
plantas e ervas e arbustos de ocorrência natural.
Em sua maioria as plantas de girassol apresentam reprodução alógama
apresentando várias características que dificultam a autofertilização como, por exemplo, a
presença de protandria, onde a parte masculina da flor amadurece antes dos femininos para se
reproduzir é necessário que haja fecundação cruzada, sendo as abelhas os principais agentes
de polinização do girassol (MCGREGOR, 1976).
A diversidade de polinizadores no girassol compreende na sua grande maioria da
família Apidae. Os principais gêneros de polinizadores são Apis e Trigona, responsável por
até 90% de todas as visitas (PISANTY et al. 2013; GREENLEAF; KREMEN, 2006). Outros
gêneros de abelhas que são visitantes florais do girassol são: Bombus, Cephalotrigona,
Geotrigona, Melipona, Paratrigona, Tetragonisca, Euglossa, Exomalopsis, Centris,
Epicharis, Melissodes, Paratetrapedia, Ceratina e Xylocopa (MORGADO et al. 2002).
 Muitos desses gêneros acima citados apresentam espécies nativas e/ou de
ocorrência natural para o semiárido brasileiro e desta forma importantes para polinização. As
características de suas inflorecenciais são bastante atrativas para as abelhas o que possibilita a
interação de abelhas nativas e não nativas (GREENLEAF; KREMEN, 2006). O fato de Apis
mellifera visitar juntamente com espécies nativas podem contribuir para aumentar diversidade
de espécies polinizadoras possibilitando interações comportamentais entre as abelhas nativas e
A. mellifera e aumentando a eficiência de polinização do girassol (GREENLEAF; KREMEN
2006).
Devido a suas caracteriticas agrícolas o cultivo de girassol vem sendo vem
apontado como alternativa para a agricultura no semiárido brasileiro (LIRA et al. 2011) e
compreender a dinâmica dessas interções é importante para consolidação desse cultivo no
semiárido. Um dos pontos fundamentais para ser levado em consideração no plantio de
girassol é a composição florística do seu entorno. Isso favorece a interação entre a Apis,
principal polinizador, com as demais abelhas que visitam as plantas no entorno e desta
forma aumentam a eficiência da polinização (GREENLEAF; KREMEN 2006). A
proximidade dos cultivos com o habitat natural promove o aumento da diversidade e riqueza
de abelhas e outros polinizadores que acabam polinizando também as plantas do cultivo
(KEVAN et al. 1997; MORANDIN; KREMEN, 2013).
As duas espécies de abelhas que visitaram as inflorescências de girassol tiveram
suas visitas determinadas pela temperatura. Em uma temperatura “ótima” para a visitação
(27,1°C para A. mellifera e 25°C para T. spinipes) apresentaram o máximo de visitas (Fig. 1).
Nos horários com maiores temperaturas (12h: 00min e 14h: 00min) não houve visitas. Estas
retornaram depois das 16h; 00min. A diminuição da quantidade de visitas com o aumento da
temperatura é normal em abelhas do semiárido, pois a temperatura é um dos principais fatores
que determinam o voo e consequentemente o forrageio das abelhas (MICHENER, 2000) e
para as espécies nativas brasileiras a temperatura é o principal determinate na atividade de voo
(PIERROT; SCHLINDWEIN 2003; CARVALHO-ZILSE et al. 2007; OLIVEIRA et al.
2012).
A. mellifera normalmente forrageia no inicio da manhã e no final da tarde
(SCHAFFER 1979), ocorrendo principalmente numa temperatura de até os 35°C (COOPER;
SCHAFFER 1985) padrão observado também no presente estudo. Em temperaturas mais altas
as visitas ocorrem para coleta de água ou néctar diluído para termorregulação das colônias
(PISANTY et al. 2013). A temperatura máxima em que foram registradas visitas no girassol
foi de 32°C (FIG. 2), aprsentando também maior amplitude térmica de visitas, entre 23°C e
32°C, enquanto que para T. spinipes foi de 23°C a 28°C. As duas espécies de abelhas tiveram
seu pico de visitação, durante o inicio da manhã, com uma pequena diferença entre A.
mellifera e T. spinipes. As visitas de T. spinipes ocorreram logo nas primeiras horas da manhã
e o pico de visitas ocorreu antes do de A. mellifera.
Essa diferença no forrageio pode ser devido à morfologia das abelhas e da flor,
comportamento de forrageamento na planta e a coleta de recursos diferentes (SAHLI;
CONNER 2007), embora as duas espécies de abelhas coletassem o néctar com recurso. Essa
diferença nas visitas pode se dar por meio da competição entre essas duas espécies, uma vez
que Trigona pode farragear durante o final da manhã com temperaturas mais altas que as que
foram encontradas nesse estudo. Esse aumento na quantidade de Apis mellifera pode está
acarretando a diminuição de T. spinipes. A alta densidade de A. mellifera pode afetar
negativamente a atividade de polinizadores nativos nas culturas de girassol em ambientes
semiáridos (PISANTY et al. 2013).
Os visitantes florais foram importantes para a produtividade de sementes nas
plantas analisadas. As plantas que tiveram livre acesso aos polinizadores embora não havendo
diferença entre a quantidade de sementes produzidas, apresentou maior peso com relação às
flores que não houve a presença dos polinizadores. Demonstrando a importância da presença
de polinizadores na produção de sementes de girassol uma vez que em sua presença a
produção o peso das sementes aumentaram em 21,32%. Nas estimativas propostas Klein et al
2007 propuseram que o aumento na produção de girassol quando na ausência de polinizadores
diminui para valores de 10 a 40% do total da safra. Segundo a Companhia Nacional de
Abastecimento (CONAB) as estimativas para a produção de sementes de girassol na safra de
2017/18 será de 98,2 mil toneladas. Presumindo que as plantações de girassol tiveram acesso
a presença dos polinizadores e usando a mesma redução na produção de semetes encontado
nessa pesquisa, as abelhas foram responsáveis por quase 21 mil toneladas de sementes de
girassol.
Conforme a morfologia das flores individuais a autopolinização pode ocorrer nos
indivíduos de girassol, mas sementes de flores não fecundadas apresentam tamanho e peso
menores (MCGRGOR 1976). Esse fenômeno pode explicar porque não houve diferença
estatística entre a quantidade de sementes entre os dois tratamentos, mesmo na ausência dos
polinizadores, pois houve quantidades semelhantes entre o número de sementes produzidas
nos dois tratamentos. Na presença de abelhas a produção de sementes girassol aumenta
também em indivíduos que apresentam aumento de produção de sementes (DeGRANDI-
HOFFMAN; CHAMBERS, 2006).
6 CONCLUSÃO
As inflorescências de girassol apresentaram dois visitantes florais que visitaram as
flores de girassol pela manhã. Essas espécies apresentaram pico de visitação em uma
temperatura diferente entre elas. Os visitantes florais foram muito importantes para a
produção de sementes de girassol visto que o peso das sementes foi significativamente maior
nos indivíduos que apresentaram visitantes florais.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
CARVALHO-ZILZE, G. PORTO, E. L.; SILVA, C. G. N.; PINTO, M. F. C. Atividade de
voo de operárias de Melipona seminigra (Hymenoptera: Apidae) em um sistema
agroflorestal da Amazônia. Bioscience Journal, v. 23, n. 01,p. 94-99, 2007.

CONAB. Companhia Nacional de Abastecimento. Acompanhamento da safra brasileira:

grãos - SAFRA 2017/18- N.4 - Quarto levantamento | JANEIRO 2018. Brasília: Conab, 2018.

COOPER, P. D.; SCHAFFER, W. M.; BUCHMANN, S. L. Temperature regulation of

honeybees (Apis mellifera) foraging in the Sonoran Desert. J. exp. Biol. 114, 1-15. 1985.

DeGRANDI-HOFFMAN, G.; CHAMBERS, M. Effects of honey bee (Hymenoptera: Apidae)

foraging on seed set in self-fertile sunflowers (Helianthus annuus L.). Environmental
Entomology 35:1103-1108. 2006.

DWIVEDI, A; SHARMA, G. N. A Review on Heliotropism Plant: Helianthus annuus L. The

Journal of Phytopharmacology 2014; 3(2): 149-155. 2014.

GAZZOLA, A.; FERREIRA JUNIOR, C. T. G.; CUNHA, D. A.; BORTOLINE, E.; PAIAO,
G. D.; PRIMIANO, E. V.; PESTANA, J.; D'ANDRÉA, M.S.C.; OLIVEIRA, M.S. A
cultura do girassol. Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz" Departamento de
Produção Vegetal,. 2012. 69p.

GIANNINI, T. C.; CORDEIRO, G. D.; FREITAS, B. M.; SARAIVA, A. M.; IMPERATRIZ-

FONSECA, V. L. The dependence of crops for pollinators and the economic value of
pollination in Brazil. Journal of Economic Entomology, v.108, p.849-857, 2015.

GREENLEAF, S.A.; KREMEN, C. Wild bees enhance honey bees' pollination of hybrid
sunflower. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 103, 13 890–13 895. 2006.

KEVAN, P. G.; GRECO, C. R.; BELAOUSSOFF, S. Log-normality of biodiversity and

abundance in diagnosis and measuring of ecosystemic health: pesticide stress on
pollinators on blueberry heaths. Journal of Applied Ecology, 34, 1122-1136. 1997.

KLATT, B. K., A. HOLZSCHUH, C. WESTPHAL, Y. CLOUGH, I. SMIT, E. PAWELZIK,

AND T. TSCHARNTKE. Bee pollination improves crop quality, shelf life and commercial
value. Proc. R. Soc. 281: 1–8. 2013.

KLEIN, A.M.; VAISSIÈRE, B.E.; CANE, J.H.; STEFFAN-DEWENTER, I.;

CUNNINGHAM, S.A.; KREMER, C.; TSCHARNTKE, T. Importance of pollinators in
changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B-Biological
Sciences, v.274, p.303-313, 2007.

LEITE, R. M. B. C; BRIGHENTI, A. M; CASTRO, C. Girassol no Brasil. Londrina, PR:

Embrapa Soja, 2005. 603 p.

LENTZ, D. L; POHL, M. D; ALVARADO, J. L; TARIGHAT, S; BYE, R. Sunflower

(Helianthus annuus L.) as a pre-Columbian domesticate in Mexico. Proc Natl Acad Sci
USA 105:6232–6237. 2008.
LIRA, M.A.; CARVALHO, H.W.L. de; CHAGAS, M.C.M. das; BRISTOT, G.; DANTAS,
J.A.; LIMA, J.M.P. de. Avaliação das potencialidades da cultura do girassol, como
alternativa de cultivo no semiárido nordestino. Natal: EMPARN. (EMPARN.
Documentos, 40). 2011.

McGREGOR, S.E., 1976. Insect pollination of cultivated crop plants. Agriculture

Handbook. United States Department of Agriculture, Washington DC.

MICHENER, C.D. The bees of the world. Baltimore: The Johns Hopkins University Press,
2000.

MORANDIN, L.A.; KREMEN, C. Hedgerow restoration promotes pollinator populations and

exports native bees to adjacent fields. Ecol. Appl. v.23, p.829–839 2013.

MORGADO, L. N.; CARVALHO, C. F.; SOUZA, B.; SANTANA, M. P. Fauna de abelhas

(Hymenoptera: Apoidea) nas flores de girassol Helianthus annuus L., em Lavras, MG.
Revista Ciência Agrotecnologia, v. 26, n 06, p.1167-1177, 2002.

NUNES JUNIOR, F.H.; FREITAS, V.S.; MESQUITA, R.O.; BRAGA, B.B.; BARBOSA,
R.M.; MARTINS, K.; GONDIM, F.A. Effects of supplement with sanitary landfill leachate
in gas exchange of sunflower (Helianthus annuus L.) seedlings under drought stress.
Environmental Science and Pollution Research, v. 24, n. 30, p. 24002-24010, 2017.

OLIVEIRA, F. L.; DIAS, V. H. P.; COSTA, E. M.; FILGUEIRA, M. A.; SOBRINHO, J. E.

Influência das variações climáticas na atividade de vôo das abelhas jandairas Melipona
subnitida Ducke (Meliponinae). Ciênc Agron 23:598–603. 2012.

PIERROT, L. M.; SCHLINDWEIN, C. Variation in daily flight activity and foraging patterns
in colonies of uruçu – Melipona scutellaris Latreille (Apidae, Meliponini). Revista
Brasileira de Zoologia, 20 (4): 565–571. 2003.

PISANTY, G, KLEIN A. M, MANDELIK, Y. Do wild bees complement honeybee

pollination of confection sunflowers in Israel? Apidologie 45(2):235–247. 2013.

SAHLI, H. F.; CONNER, J. K. Visitation, effectiveness, and efficiency of 15 genera of

visitors to wild radish, Raphanus raphanistrum (Brassicaceae). Am. J. Bot. 94, 203–209.
2007.

SCHAFFER, W. M.; JENSEN, D. B.; HOBBS, D. E.; GUREVITCH, J. TODD, J. R.;

SCHAFFER, M. V. Competition, foraging energetics, and the cost of sociality in three
species of bees. Ecology 60:976–987. 1979.

SLAA, E.J.; SÁNCHEZ-CHAVES, L.A.; MALAGODI-BRAGA, K.S.; HOFSTEDE F.E.

Stingless bees in applied pollination: practice and perspectives. Apidologie, v.37, p.293-
315, 2006.

UNITED STATES DEPARTMENT OF AGRICULTURE (USDA). Foreign Agricultural

Service/USDA. World Agricultural Production. July, 2018. Washington: USDA, 2018
Disponível em: <https://apps.fas.usda.gov/psdonline/circulars/production.pdf> Acesso em:
17/07/18.