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Treemodo de morte e fatores de risco de mortalidade nas florestas amazônicas

Artigo dentro Nature Communications · Setembro de 2020

CITAÇÕES LEITURA

0 533

114 autores, Incluindo:

Adriane Esquivel Muelbert Oliver Lawrence Phillips

Universidade de Birmingham University of Leeds

33 PUBLICAÇÕES 555 CITAÇÕES 537 PUBLICAÇÕES 49.223 CITAÇÕES

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Roel J WBrienen Sophie Fauset

University of Leeds Universidade de Plymouth

201 PUBLICAÇÕES 7.713 CITAÇÕES 49 PUBLICAÇÕES 2.312 CITAÇÕES

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Alguns dos autores desta publicação também estão trabalhando nesses projetos relacionados:

Gestão florestal baseada em ecohidrologia para fornecimento de água, sequestro de carbono e maior resiliência climática. Ver projeto

PRODUCTOS DEL BOSQUE: POTENCIAL SOCIAL, NATURAL Y FINANCIERO. CASOS DE LA AMAZONÍA BOLIVIANAVer projeto

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 ARTIGO
https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 ABRIR

Fatores de risco de mortalidade e mortalidade em

árvores nas florestas amazônicas
Adriane Esquivel-Muelbert et al. #

A capacidade de sequestro de carbono das florestas tropicais é substancialmente afetada pela mortalidade de árvores.

No entanto, as principais causas da morte de árvores tropicais permanecem em grande parte desconhecidas. Aqui,
1234567890 ():,;

apresentamos uma avaliação pan-amazônica de como e por que as árvores morrem, analisando mais de 120.000

árvores representando> 3800 espécies de 189 parcelas florestais RAINFOR de longo prazo. Embora as taxas de

mortalidade de árvores variem muito em toda a Amazônia, em média as árvores têm tanta probabilidade de morrer

em pé quanto são quebradas ou arrancadas-modos de morte com diferentes consequências ecológicas. A taxa de

crescimento em nível de espécie é o único preditor mais importante da morte de árvores na Amazônia, com espécies

de crescimento mais rápido correndo maior risco. Dentro das espécies, no entanto, as árvores de crescimento mais

lento estão em maior risco, enquanto o efeito do tamanho da árvore varia ao longo da bacia. Na região mais seca da

Amazônia, os padrões de distribuição bioclimática em nível de espécie também predizem o risco de morte, sugerindo

que essas florestas estão passando por condições climáticas além de seus limites adaptativos. Esses resultados

fornecem não apenas uma imagem holística pan-amazônica da morte de árvores, mas evidências em larga escala da

importância abrangente do crescimento.-compromisso de sobrevivência na condução da mortalidade de árvores

tropicais.

#
Uma lista de autores e seus affiliations aparece no final do artigo.

COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications 1

ARTIGO
T
ciclo, e nada mais do que a Amazônia, que armazena
150-200
florestas Pg de carbono
tropicais 1 e é responsável
são componentes-chave dopor ~ 12%global
carbono do ter-
sumidouro de carbono restrial2,3. A mortalidade, ao invés da produtividade,
controla a distribuição espacial do armazenamento de carbono em toda a Bacia4
e impacta fortemente a variação na capacidade de sumidouro de carbono ao
longo do tempo2. Apesar do grande signifiCento da morte de árvores para este
ecossistema, a contribuição de diferentes mecanismos para a mortalidade de
árvores em toda a Amazônia permanece obscura. De forma mais geral, a falta de
compreensão dos fatores de risco por trás da mortalidade de árvores tropicais
limita nossa capacidade de representar este processo de forma realista em
modelos do sistema terrestre, dificultando projeções robustas do ciclo do
carbono em cenários climáticos futuros5,6.
A mortalidade das árvores decorre da interação das características da espécie
e da árvore com o meio ambiente, resultando em falha fisiológica ou danos
estruturais que levam à morte.7,8. A falha fisiológica pode ser causada por
senescência, perda de vigor fisiológica relacionada ao estresse (ou seja,
competição leve, estresse por umidade, ataque de patógenos)9 ou pelo
comprometimento do transporte aquático como consequência de falha
hidráulica10,11. Árvores que morrem de causas relacionadas à fisiologia tendem a
morrer em pé. A falha estrutural acontece como consequência de tempestades e
quedas de árvores, levando à quebra do tronco ou desenraizamento12. No
entanto, a morte da árvore pode envolver a interação de vários processos. Por
exemplo, o estresse fisiológico de longo prazo pode tornar as árvores mais
vulneráveis a finalmente morrer de falha estrutural8. No entanto, as
observações diretas dos processos e condições exatos que causam a morte da
árvore são extremamente raras (mas consulte as refs. 13,14), tornar as
informações de parcelas padronizadas de monitoramento florestal de longo
prazo o principal meio de que dispomos para derivar padrões geográficos em
grande escala e diferenciar entre os fatores potenciais de mortalidade de
árvores. Em tramas, o modo de morte inferido (em pé vs. quebrado ou
desenraizado) pode ser usado para fornecer a base para a compreensão das
causas da morte.
Esperamos que os padrões espaciais das causas de morte estejam
relacionados às variações regionais do clima.15, estrutura e dinâmica
da floresta4,12 presente em toda a Amazônia. Estudos anteriores
mostram falha estrutural em dominar os eventos de mortalidade na
fértil região oeste, onde as árvores adotam uma estratégia mais
aquisitiva, investindo mais no crescimento e menos na estrutura da
madeira.12. Em toda a Bacia Amazônica, há um forte gradiente de
sazonalidade de precipitação, variando de condições extremamente
úmidas com alta precipitação durante todo o ano no noroeste a um
clima marcadamente sazonal com uma estação seca prolongada (até
7 meses) no sul15. Espera-se que a morte por falha fisiológica seja
maior em regiões mais secas e onde a proporção de árvores mortas
em pé é maior.
Atributos de árvores individuais, como tamanho, devem serfluente a
probabilidade de mortalidade de árvores e forneça inferências quanto à causa
da morte. Por exemplo, a mortalidade por falha hidráulica, observada durante
eventos de seca extrema, demonstrou afetar desproporcionalmente árvores
maiores10,16-18. Árvores mais altas com copas grandes também têm maior
probabilidade de serem atingidas por raios19. A competição leve, por outro lado,
deve matar principalmente árvores pequenas, uma vez que estas tendem a
experimentar baixa disponibilidade de luz e, portanto, estar mais perto de seu
ponto de compensação de luz, onde podem lutar para fix carbono suficiente
para manter as funções básicas7,20. Condições de estresse, como falta de luz ou
água, podem levar à redução da taxa de crescimento do caule e, por fim, à morte
da árvore9,21,22. Assim, a taxa relativa de crescimento do diâmetro do caule de
um indivíduo nos permite inferir se uma árvore morreu de estresse fisiológico.
Embora o tamanho da árvore tenha mostrado prever a morte da árvore23,24,
estudos recentes têm enfatizado a importância da taxa de crescimento individual
como fator de risco de mortalidade19. No entanto, o combinado emfluência do
tamanho da árvore e crescimento na mortalidade só foi avaliada para alguns
locais nos trópicos9, dificultando os esforços para compreender sua importância
geral como preditores de morte de árvores.
2 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications
COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3
O exercício forense necessário para avaliar as causas da mortalidade de
árvores é particularmente complexo em florestas amazônicas extremamente
diversificadas, que abrigam ca. 15.000 espécies de árvores25,26. Espera-se que
eles variem muito em suas taxas de mortalidade de base e tolerância a
diferentes causas potenciais de morte19,24. Espera-se que a taxa de mortalidade
de uma determinada espécie seja prevista por sua taxa média de crescimento, re
flectando uma troca de história de vida entre crescimento e sobrevivência19,27.
Táxons de crescimento rápido tendem a ter baixo investimento na estrutura da
madeira, sendo mais suscetíveis a danos mecânicos, o que leva a ciclos de vida
mais curtos.28. Enquanto isso, táxons com taxas de crescimento mais baixas
tendem a investir mais em defesa e estrutura, têm alta densidade de madeira e
espera-se que tenham taxas de mortalidade mais baixas29. Apesar das
expectativas teóricas, fortes evidências para esse trade-off só foram encontradas
para mudas e árvores juvenis que experimentam um espectro maior de
condições de luz24,28,30 mas não para árvores adultas24,28. No entanto, a relação
entre crescimento e sobrevivência só foi realmente avaliada em locais únicos e
nunca em grandes áreas geográficas. A tolerância ao estresse hídrico também
varia muito entre as espécies, com a resistência à seca sendo um importante
impulsionador da diversidade e distribuição das espécies de árvores amazônicas
31,32 e espera-se ainda que emflinfluenciar a probabilidade de morte da árvore32,
33.
Aqui, analisamos> 30 anos de registros de 189 parcelas florestais de
longo prazo da rede RAINFOR, incluindo 124.571 árvores (≥10 cm de
diâmetro na altura do peito) e 23.683 mortes de árvores distribuídas pela
Amazônia para fornecer uma avaliação espacial em escala de bioma do
modo de morte de árvores. Usando uma abordagem de risco proporcional
de Cox, analisamos o risco de morte relacionado às características da
árvore individual (tamanho e crescimento antes da morte) e características
das espécies (taxa média de crescimento da espécie, diâmetro máximo do
caule, densidade da madeira e tolerância à seca-representado por água-de-
biogeográficaficit affiliação (WDA)31), fornecendo a avaliação mais
abrangente dos fatores de risco de mortalidade de árvores em toda a Terra'
s maior domínio de floresta tropical. Nossas análises mostram afluência do
trade-off crescimento-sobrevivência dentro das árvores adultas defining
padrões de mortalidade de árvores em grande escala e destacando a
variação espacial dos fatores de risco de mortalidade em toda a bacia
amazônica.
Resultados
Taxas de mortalidade de árvores e modo de morte na Amazônia. As
taxas de mortalidade variam significativamentefiem toda a Amazônia
(Fig. 1), sendo consistentemente maior no Oeste (2,2% ao ano-1 [95%
confiintervalos de distância (ICs) 2.0-2,3% ano-1]) e regiões Sul (2,8% ao
ano-1 [2,4-3,4% ano-1]) do que no muito menos dinâmico Norte (1,3%
ao ano-1 [1,2-1,4% ano-1]) e regiões Centro-Leste (1,4% ao ano-1 [1,2-
1,6% ano-1]). Na escala pan-amazônica, as árvores encontradas
quebradas ou arrancadas, com probabilidade de morrer em
consequência de falha estrutural do caule ou raízes (muitas vezes
causada por vendavais), representaram 51,2% (48-54%) de todas as
mortes de árvores na Amazônia. Esta proporção é indistinguível
daquela de árvores mortas em pé (48,4% [45-52%]) em toda a bacia,
apesar dos mecanismos muito diferentes envolvidos.
Como esperado, onde as taxas de mortalidade eram mais altas, as taxas
absolutas de morte quebrada / desenraizada e morte em pé também
tendiam a ser mais altas (Fig. 2, Apêndice S1). No entanto, não observamos
uma ligação consistente entre os padrões regionais nas taxas de
mortalidade e a importância relativa dos diferentes modos de morte (Figs.1
e 2) A proporção de árvores encontradas quebradas / arrancadas ou em pé
após a morte diferia entre a região altamente dinâmica do Oeste, onde a
maioria das árvores morrem quebradas / arrancadas (55%, [51-59%]), e
Centro-Leste da Amazônia, onde as taxas de mortalidade são baixas e as
árvores quebradas / arrancadas representaram apenas 39% (28-50%) da
morte da árvore. No entanto, nas florestas mais dinâmicas do sul da
Amazônia, as árvores quebradas / arrancadas contribuíram com apenas
44% (37-52%) de morte de árvores. No Norte menos dinâmico
COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3
Fig. 1 Taxas de mortalidade de árvores e modo de morte na Amazônia e planícies adjacentes
série temporal disponível para cada parcela (% ano-1). Os gráficos de pizza mostram a proporção de árvores mortas encontradas em pé (sombreamento mais escuro) e quebradas / arrancadas
(sombreamento mais claro). Cores diferentes representam as quatro regiões geológicas: Norte (verde), Centro-Leste (vermelho), Oeste (amarelo) e Sul (azul). As taxas de mortalidade por parcela
foram calculadas como o valor médio em todos os censos ponderados pelo comprimento do intervalo do censo.
região, a proporção de quebrados / desenraizados (49%, [41-
57%]) e morte em pé (51%, [42-59%]) eram equivalentes e não
diferiam signifivisivelmente da região sul muito mais
dinâmica.
Fatores emflrisco de morte da árvore. O risco de mortalidade de árvores em toda a
Amazônia depende tanto das características da árvore individual, quanto de suas
características em nível de espécie (Tabela 1) Modelos que explicam a morte de árvores
com variáveis de nível de árvore e características de espécies tiveram um desempenho
melhor do que modelos com qualquer um dos grupos de fatores de risco isoladamente
(Tabela1) Mas a condição de árvore e espécie não é igual: modelos com apenas traços
de espécie (ΔAIC = 497) prediz a mortalidade melhor do que modelos contendo apenas
atributos de nível de árvore (ΔAIC =
3283) (Tabela 1)
A taxa média de crescimento da espécie foi o melhor preditor de morte
da árvore, sendo responsável pelo maior indivíduo χ2 em todas as regiões
e sendo o único fator de risco cuja remoção do modelo completo resultou
na maior ΔAIC (1734) (Tabelas 1 e 2) Em todas as regiões, as espécies de
crescimento rápido correm maior risco. Todos os preditores, exceto WDA,
foram considerados fatores de risco importantes na análise pan-
amazônica, com espécies menores e de madeira leve tendo maiores taxas
de mortalidade (Tabela2 e a Fig. 3c-e).
Ao considerar os preditores de nível de árvore, as taxas de crescimento
relativo foram significantesfifator de risco de risco para árvores amazônicas (Fig.
3 e mesa 2), melhorando muito o desempenho dos modelos de mortalidade (Δ
AIC = 260 quando o crescimento em nível de árvore foi excluído do modelo
completo, Tabela 1) O tamanho da árvore também foi um fator de risco
importante para a morte da árvore; no entanto, foi menos do que a taxa de
crescimento (ΔAIC = 226, Tabela 1)
Embora os fatores de risco associados à mortalidade sejam geralmente
consistentes entre as diferentes regiões amazônicas, observamos
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ARTIGO
0 500 1000 1500 km
Quebrado
desenraizado
De pé
Mortalidade do caule (% ano-1)
0,4 2 10
florestas. Os círculos mostram a taxa média de mortalidade em todo o
alguma variação espacial no coefficientes associados a especific riscos (Fig.
3 e mesa 2) Por exemplo, no sul da Amazônia, a mais seca de todas as
regiões, a tolerância das espécies à seca foi um importante preditor de
mortalidade de árvores.fiespécies associadas estando em maior risco (Fig. 3
f). Na Amazônia Centro-Oriental, a única região onde a morte em pé foi
mais prevalente do que a morte quebrada / arrancada (Apêndice S1 e Fig.2
), o risco associado à taxa de crescimento relativo em nível de árvore foi
maior do que em qualquer outra região (Fig. 3b e mesa 2) Na Amazônia
Ocidental e Meridional, árvores menores estavam em maior risco de
mortalidade, enquanto na Amazônia Centro-Oriental, árvores maiores
estavam em maior risco (Fig.3a e mesa 2) Repetimos nossa análise de risco
pan-amazônica independentemente para árvores que morreram em pé e
para aquelas que morreram arrancadas / quebradas. Novamente, como
para o modelo geral, os atributos das espécies foram mais importantes do
que os fatores de nível de árvore para ambos os modos de morte (Tabela
S4). No entanto, encontramos diferenças na importância relativa de especifi
c fatores de risco para diferentes modos de morte (Tabelas S4 e S5), com
árvores de crescimento mais lento tendendo a correr maior risco de morte
em pé do que de serem quebradas / arrancadas (Figura S2 e Tabela S5).
Discussão
Nós fornecemos a avaliação mais abrangente e geograficamente distribuída da
mortalidade de árvores neotropicais já tentada. Estudos anteriores sobre o
modo de morte de árvores nas florestas amazônicas foram altamente
localizados na natureza (por exemplo, refs.13,34,35) ou restrito a um pequeno
número de parcelas (por exemplo, ref. 12) Mostramos que danos estruturais
catastróficos são provavelmente uma causa comum de mortalidade em toda a
Amazônia, com 51,2% (SE = 48-54%) das árvores mortas encontradas quebradas
ou arrancadas. Foi sugerido que a proporção de árvores que morrem por falha
estrutural deve ser
3
ARTIGO COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3

uma b
6
80 De pé Quebrado / desenraizado
uma
5
c uma

Taxas de mortalidade do caule% (ano-1)

ab uma
60 ab

Modo de morte (%)

4 b b
b
b
40
3
uma
uma
2 20

Tudo

Tudo
0

Norte

Norte
Oeste

Oeste
CE

CE
0

Sul

Sul
Norte Centro-Leste Oeste Sul

c d

3 3
Taxas de mortalidade do caule (% ano-1)

uma c
b ac
2 2

ac
uma

1 uma 1 uma

0 0

Norte Centro-Leste Oeste Sul Nordeste-Centro-Oeste Sul

Fig. 2 Taxas de mortalidade de árvores na Amazônia. umaTaxas de mortalidade do caule por região. b Proporções médias e 95% confiintervalos de distância (barras de erro) de árvores mortas
encontradas em pé ou quebradas / desenraizadas (cores desbotadas). c Taxas de mortalidade de caules para árvores que morreram em pé. d Taxas de mortalidade de caules para árvores que
morreram quebradas ou arrancadas. Cores diferentes representam as quatro regiões geológicas da Amazônia: Norte (verde), Centro-Leste (vermelho), Oeste (amarelo) e Sul (azul). As taxas de
mortalidade por parcela foram calculadas como o valor médio por parcela em todos os censos ponderados pelo comprimento do intervalo do censo. Dentroa, c e d, os boxplots mostram a
mediana, 25º e 75º quantis e os bigodes representam 5º e 95º quantis ou taxas de mortalidade nos gráficos. Cartas emuma-d mostrar os resultados do post hoc Tukey'Testes s comparando as
proporções e taxas entre as diferentes regiões. Observe que emb as comparações são independentes para árvores mortas em pé e quebradas / desenraizadas. A proporção emb e as taxas de
mortalidade em CD foram calculados com base em 125 parcelas onde pelo menos 50% das árvores mortas e em
pelo menos 5 árvores tiveram seu modo de morte registrado.

Tabela 1 Comparação entre diferentes modelos de risco proporcional de Cox que prevêem árvore mortalidade em florestas amazônicas.

Coef ao nível da árvoreficientes Coef em nível de espécieficientes ΔAIC Descrição do modelo

Rel. crescimento +D + D2 Máx. D +crescimento médio + WD + WDA 0 Modelo completo

Rel. crescimento +D + D2 máx. D +crescimento médio + WD Max D + 0,4 Excluindo WDA

Rel. crescimento +D crescimento médio + WD + WDA máx. D + 132 Relação linear com tamanho
Rel. crescimento +D + D2 crescimento médio + WDA máx. D + 139 Excluindo WD
Rel. crescimento crescimento médio + WD + WDA máx. D + 226 Excluindo o tamanho do caule

D + D2 crescimento médio + WD + WDA máx. D + 260 Excluindo crescimento relativo do caule

crescimento médio + WD + WDA 497 apenas fatores de risco em nível de espécie
Rel. crescimento +D + D2 Crescimento médio + WD + WDA 1330 Excluindo tamanho máximo de espécies
Rel. crescimento +D + D2 Máx. D +WD + WDA 1734 Excluindo crescimento médio de espécies
Crescimento médio 2652 Crescimento médio de espécies apenas
Rel. crescimento +D + D2 3283 Fatores de risco em nível de árvore apenas
Rel. crescimento 3591 crescimento relativo
3646 Modelo nulo

Os modelos variam de acordo com os fatores de risco considerados, incluindo características de nível de árvore: tamanho, representado pelo diâmetro da árvore (D) e taxas de crescimento do diâmetro relativo do caule (crescimento
rel.) e características das espécies: tamanho máximo do diâmetro do caule (máx. D), taxa média de crescimento do diâmetro do caule (crescimento médio), densidade da madeira (WD) e tolerância à seca representada como água-deficit
affiliação33 (WDA). A importância de cada fator de risco é representada pela comparação de modelos com base na diferença em Akaike'Critério de Informação (ΔAIC). O modelo com o menor AIC é aquele que contém a melhor
combinação de variáveis e é usado como referência para comparação de modelos. Os modelos são considerados diferentes quandoΔAIC é> 2. O modelo completo foi o melhor modelo após comparação usando ostepAIC Função R.

4 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications

COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 ARTIGO

relacionado às taxas gerais de mortalidade12,36. Nós fiHá poucas evidências

para tal relação: enquanto a proporção de árvores morrendo quebradas /

modelo usando dados de toda a Amazônia (toda a Amazônia) e para modelos que descrevem a mortalidade de árvores em cada uma das quatro regiões geológicas da Amazônia. Os fatores de risco incluem características do (crescimento rel.); e
arrancadas domina nas florestas dinâmicas da Amazônia Ocidental, em
ambas as regiões mais dinâmicas da Amazônia-o sul-e o mínimo-o norte-
-1 × 10-4 (1 × 10-4)

-2 × 10-4 (3 × 10-4)

-9 × 10-4 (2 × 10-4)

-1 × 10-5 (1 × 10-4)
quebrado / desenraizado e morte em pé estavam em proporções

1 × 10-3 (3 × 10-4)
semelhantes entre si (Fig. 1) Esses resultados demonstram, portanto, que a

características de espécie: tamanho máximo do diâmetro do caule (máx.D), taxa média de crescimento do diâmetro do caule (crescimento médio), densidade da madeira (WD) e tolerância à seca representada como água-
variação espacial nas taxas de mortalidade não pode ser explicada
simplesmente com base em uma taxa fisiológica (em pé), que é
WDA

0,3

23 incrementada por um risco espacialmente variável de mortalidade por

16
2

0
falha estrutural, como proposto anteriormente.36. Em vez disso, nossos
resultados sugerem que a competição e outros fatores de falha fisiológica
também mostram uma grande variação espacial.
Descobrimos que as estratégias de história de vida das espécies são
-0,52 (0,08)

mais importantes do que as características das árvores individuais para

-0,7 (0,06)

-0,5 (0,2)

-0,8 (0,1)

-0,9 (0,2)

prever a mortalidade de árvores na Amazônia (Tabelas 1 e 2), consistente

141
WD

com estudos locais anteriores19. Em particular, mostramos que grande

45

41

21
9

parte da variação nas taxas de risco é explicada pelas taxas médias de

crescimento das espécies (Tabela 1) Este resultado fornece um forte
suporte empírico para a hipótese de compensação entre crescimento e
Crescimento médio

longevidade entre as espécies tropicais.29, mostrando que essa troca

deficit affiliação33 (WDA). Em negrito estão o coefficientes que significamfidiferentemente de zero considerando α =0,05. Número de árvores incluídas na análise (n) e número de árvores mortas (d) são mostrados para cada região.
0,22 (0,006)
0,2 (0,005)

também é difundida em árvores adultas e consistente em florestas com

0,2 (0,02)

0,3 (0,01)

0,2 (0,01)

composição de espécies distintas e sob diferentes características climáticas

2126

1154
188

668

205

e edáficas36.
O crescimento de árvores individuais foi um preditor fundamental de
mortalidade em todas as regiões amazônicas, indicando que as árvores
frequentemente passam por um período de crescimento lento antes da morte
(Tabelas 1 e 2) Apesar da importância geral do crescimento de árvores em toda a
Bacia, o fator de risco associado a ele é maior na Amazônia Centro-Oriental,
-0,002 (0,0001)

-0,001 (0,0002)

-0,003 (0,0001)

-0,002 (0,0001)

-0,002 (0,0002)

onde a maioria das árvores mortas são encontradas em pé (Figs.1

e 3) Curiosamente, o crescimento individual foi um importante preditor de
Máx. D

1190

mortalidade para árvores que morreram quebradas ou arrancadas, bem

500

511

145
64

como aquelas que morreram em pé (Tabela S5), sugerindo que algum grau
o melhor modelo de risco proporcional de Cox para mortalidade de árvores na Amazônia.

de falha fisiológica pode aumentar a suscetibilidade dessas árvores a

serem quebradas ou arrancadas ( Tabela S5 e Figura S2).
Os estudos observacionais costumam focar no tamanho da árvore como
Rel. crescimento

um preditor de morte16,17,23,24. Aqui, embora o fator de risco linear e em

-0,08 (0,01)

-0,02 (0,02)

-0,05 (0,01)

-0,08 (0,01)
-0,2 (0,01)

forma de U relacionado ao tamanho da árvore fosse significativofiPara o

modelo no nível da Bacia, o efeito do tamanho não foi consistente nas
233

289

54

31

diferentes regiões. A diminuição do risco de mortalidade com o tamanho

1

na Amazônia Ocidental e Meridional (Fig.3a e mesa 2) pode ser entendido

em termos do domínio de quebrado / desenraizado como um modo de
morte. Quando uma árvore é quebrada ou arrancada, é provável que mate
8,6 (2,4)

20 (1,4)

várias árvores menores, resultando em maior risco para árvores menores.

26 (2)

10 (2)

16 (3)
216

199

Além dessa morte colateral, na região sul, mais seca, a competição

D2

13

21

25

subterrânea por água também pode contribuir para a morte maior de

árvores menores. O efeito oposto é observado na Amazônia Centro-
Coefficientes e erros padrão, entre colchetes, e χ2 para cada fator de risco mostrado para as árvores: tamanho,

Oriental, onde a morte quebrada / arrancada é rara e árvores maiores

correm maior risco (Tabela2)
-2,5 (3)
-28 (3)

-32 (2)

-18 (4)
8 (3)

Apesar das evidências de eventos agudos generalizados ocasionais de

101

166

representado pelo diâmetro da árvore (D) e taxas de crescimento do diâmetro relativo do caule
0,6

26
D

grande mortalidade induzida por seca14,37-39, nossos resultados sugerem

que a seca é um signifinão posso causar a morte de árvores apenas nas
franjas secas ao sul da bacia15 onde espécies de água-deficit affiliação teve
um significadofipapel importante na previsão da mortalidade (Fig. 3
Coef (SE)
Coef (SE)

Coef (SE)

Coef (SE)

Coef (SE)

e mesa 2) Isso é um tanto surpreendente, já que se espera que essas

florestas sejam relativamente adaptadas a condições de seca quando
χ2

χ2

χ2

χ2

χ2

comparadas a outras florestas amazônicas. Esse resultado pode ser o

resultado de espécies adaptadas à seca com maior expectativa de
vida em comparação com as vulneráveis à seca. No entanto, este não
Tabela 2 Parâmetros de

(n =45.432; d = 10.603) Sul

parece ser o caso em nossos dados, poisfinão há relação entre as

(n = 11,6431; d = 21.272)

Amazônia Centro-Leste

taxas de crescimento das espécies e sua seca apósfiliação para o sul

(n = 17.585; d = 2307)

(n = 14.133; d = 2285)
(n = 39.281; d =6077)
Amazônia Ocidental
Norte da Amazônia

da Amazônia (R2 = 0,0001, P valor = 0,1). Assim, a mortalidade seletiva

das espécies mais vulneráveis indica que essas comunidades já estão
Toda amazonia

da Amazônia

passando por extremos climáticos que vão além das condições às

quais essas espécies estão adaptadas.40,41. Surpreendentemente, as
espécies tolerantes à seca estavam em maior risco de morte na
Amazônia Centro-Oriental. Nós interpretamos isso como um potencial

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ARTIGO COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3

uma b
Norte
1,4 Centro-Leste 1,4
ocidental
Sulista
All Amaz

Perigo relativo
1.0 1.0

Tronco
Diâmetro Diâmetro2

0,6 0,6

100 200 300 400 0 1 2 3 4 5

Diâmetro (mm) Crescimento relativo (% ano-1)

c d

1,4 1,4
Perigo relativo

1.0 1.0

0,6 0,6

200 400 600 1 2 3 4 5 6

Espécies
Máx. D (milímetros) Taxa média de crescimento (mm ano-1)

e f
1,4 1,4
Perigo relativo

1.0 1.0

0,6 0,6

0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 - 400 - 300 - 200 - 100

Densidade da madeira (g cm-3) WDA (mm ano-1)

Fig. 3 Fatores de risco de morte de árvores amazônicas. Saídas do modelo proporcional de Cox para os fatores de risco associados às características de nível de árvore: uma
tamanho do diâmetro do caule e b taxas de crescimento relativo do tronco; e para características de espécies:c tamanho máximo do diâmetro da haste (máx. D), d taxa média de
crescimento do diâmetro do caule, e densidade da madeira e f tolerância à seca representada como água-deficit affiliação, WDA. Os valores de WDA foram obtidos de um estudo
anterior, calculados como a média do máximo cumulativo de água-de.ficit (mmano-1) onde a espécie ocorreu ponderada por sua abundância33. Valores mais negativos indicam que
as espécies ocorrem em condições mais secas, e tiveram maior sobrevivência em experimentos de seca34. As inserções mostram o coefficientes e respectivos 95% confiintervalos
de distância para cada variável em cada região. Linhas pretas mostram os modelos para toda a bacia e cores diferentes representam as quatro regiões geológicas amazônicas:
Norte (verde), Centro-Leste (vermelho), Oeste (amarelo) e Sul (azul). A área sombreada representa o erro padrão para cada coeficientefieficiente e
linhas pontilhadas representam não signififatores de risco de risco. Observe que, para visualização de cada fins, restringimos o fiaté o 95º quantil da distribuição de
variável.

conseqüência de um trade-off entre flresistência à alimentação e à seca. A
mortalidade aqui foi anteriormente relacionada a anomalias do clima
úmido14 e esta região sofreu flinundação causada pela extrema estação
chuvosa de 1989, conhecida por ter aumentado as taxas de mortalidade de
árvores de determinadas espécies42.
Nossos resultados também têm implicações importantes para a modelagem da
dinâmica da floresta tropical. A captura total da dinâmica das florestas tropicais em
modelos de vegetação, incluindo aqueles em modelos do Sistema Terra, exigirá o
cálculo explícito da demografia das árvores, juntamente com as descrições funcionais
das plantas que incluem estratégias de longevidade das árvores.
Juntos, os traços da espécie e os preditores de nível de árvore identified
aqui pode fornecer uma base empírica robusta para simular a mortalidade
de árvores na Amazônia. As relações empíricas encontradas aqui podem
ser incorporadas diretamente em modelos de vegetação estruturada de
tamanho com base no indivíduo, como feito por Fauset et al.43. A ligação
entre a probabilidade de mortalidade e o crescimento relativo individual
também pode ser prontamente incorporada aos modelos de vegetação
baseados em coortes de tamanho, que estão se tornando cada vez mais
difundidos6, substituindo abordagens teóricas amplamente aplicadas, que
são difíceis de parametrizar na prática44. No entanto, mesmo

6 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications

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modelos sem uma estrutura de coorte completa ainda podem se beneficiar
fisubstancialmente das relações identified aqui (Tabela 1) Essas
implementações em modelos também irão beneficiarfit de mais trabalho
para ligar essas equações às variáveis ambientais.
Em resumo, mostramos que os fatores de risco relacionados à morte de árvores
variam nas diferentes regiões amazônicas. As características das espécies previram a
morte das árvores melhor do que as características no nível das árvores, indicando que
as mudanças na composição das espécies nessas florestas33
tendem a alterar suas taxas de mortalidade de base. O clima também
contribui para a variação espacial do risco, com vulnerabilidade das
espécies à seca signifipredizendo a morte nas franjas secas da Amazônia.
Assim, as florestas nos limites do bioma estão potencialmente
experimentando condições climáticas além daquelas às quais estão
otimamente adaptadas. O trabalho futuro deve se concentrar na análise
temporal dos fatores de risco mostrados aqui para obter insights sobre os
fatores potenciais do aumento da mortalidade de árvores documentados
nas florestas amazônicas2. Juntos, nossos resultados mudam a
compreensão atual dos padrões macroecológicos de morte de árvores nos
trópicos e podem ajudar a prever a dinâmica futura da maior floresta
tropical da Terra.
Métodos
Dados de inventário florestal. Nós investigamos a mortalidade de árvores em 189 parcelas de inventário
florestal de longo prazo em toda a bacia amazônica como parte do RAINFOR45 rede, acessada através do
repositório ForestPlots.net46,47. Todas as parcelas analisadas estão localizadas em terras baixas
(<1000m.asl), terra firme, floresta intacta e foram monitorados regularmente-não incluímos nas análises
parcelas em que a diferença entre os intervalos censitários fosse> 10 anos. Parcelas menores que 0,5 ha
foram excluídas, ou então unidas quando separadas por <1 km. O intervalo médio do censo é de 2,8 anos
(IC de 95% = 2,7, 2,9) e o tamanho médio da parcela é de 1,23 ha (IC de 95% = 1,1, 1,37) com uma área
total de 331,05 ha.
O monitoramento do gráfico seguiu um protocolo padrão48 para os quais os detalhes
completos podem ser encontrados em outro lugar2. Em suma, todas as árvores e palmeiras que
têm um diâmetro de caule a 1,3 m (ou acima de contrafortes) de ≥10 cm são medidos,
marcados e identificadosfied, quando possível, ao nível de espécie. Em cada censo, quando a
parcela é revisitada, as árvores vivas são medidas, os novos recrutas que atingem o diâmetro
do caule≥10 cm são marcados e medidos, e anotações são feitas sobre as árvores mortas. Cipós
e indivíduos arborescentes não lenhosos das famílias Strelitziaceae e Cyatheaceae foram
excluídos dessas análises.
Taxas de mortalidade. As taxas de mortalidade em nível de parcela foram calculadas para 189 parcelas
como as taxas de mortalidade médias em todos os censos, ponderadas pela extensão do intervalo do
censo entre dois censos consecutivos. Taxas de mortalidade de árvores em% ano-1 para cada censo
foram calculados como49
! Dt0Þ =T
1
Nt1 T rel: growth ¼ ðDt1
m¼ 1 ´ 100; ð1º
Nt0
Onde Nt1 é o número de indivíduos que sobreviveram ao intervalo do censo, Nt0 o
número inicial de indivíduos e T o intervalo de tempo entre dois centros consecutivos
suses. Para fornecer uma melhor compreensão das causas espaciais da mortalidade, as taxas
de mortalidade também foram calculadas para quatro regiões amazônicas (Norte, Centro-
Leste, Oeste e Sul da Amazônia) que diferem fortemente na idade geológica e substrato do solo
50. As taxas de mortalidade para as diferentes regiões foram comparadas usando post hoc Tukey
's teste aplicando a função TukeyHSD do pacote R Estatísticas51.
As taxas de mortalidade em nível de bacia e região foram estimadas como a média inicializada e IC
de 95% das taxas de mortalidade ponderadas pela área da parcela calculada a partir de 10.000 médias
ponderadas de valores reamostrados aleatoriamente da parcela-taxas de mortalidade de nível em todas
as parcelas.
As árvores mortas foram diagnosticadas como tendo morrido em pé ou não (quebradas ou
arrancadas) seguindo um protocolo padronizado para avaliar o modo de morte com base na
análise da árvore quando ela é encontrada morta12,48. Essas informações nos permitiram avaliar
a proporção de árvores nos diferentes modos de morte e calcular as taxas de mortalidade para
cada um deles. Essas taxas foram calculadas usando a Eq.1, mas neste
caso Nt1 é o número de indivíduos que não morreram em pé ou quebrados /
desenraizados. Esta análise incluiu 125 parcelas onde o modo de morte foi registrado
seguindo um protocolo padronizado48 para pelo menos 50% das árvores mortas e pelo menos 5
indivíduos. Isso representa um total de 16.599 árvores mortas avaliadas quanto ao modo de morte.
Dependendo da duração do intervalo do censo, as árvores que morrem em pé podem se
quebrar. Embora o protocolo permita que as árvores que se encontram quebradas sejam
classificadasfieditado como tendo morrido de pé se houver indicações de que foi esse o caso12,
48, a proporção de árvores em pé vs. árvores quebradas pode depender da duração do intervalo
do censo. Para corrigir esse viés potencial, consideramos a extensão do intervalo do censo ao
calcular a proporção de árvores dentro desses dois modos de grupos de morte (em pé e
quebrada / arrancada). Primeiro, testamos ofluência do intervalo do censo nessas proporções
por fitting modelos lineares onde a proporção de nível de parcela de árvores mortas em um
desses grupos (em pé e quebradas / arrancadas)
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ARTIGO
(Pmod) é um função do gráfico de comprimento médio do intervalo do em todos os censos em um
censo dado (CIL):
Pmod ¼ β0 º β1CIL º ε: ð2º
Esta abordagem nos permitiu determinar que a proporção de mortos quebrados /
desenraizados trees aumenta 4% ao ano-1 (R2 = 0,12, p valor <0,01). Na Eq.2 nós centramos
o CIL para ter uma média de zero e usou a interceptação do modelo (β0) como a proporção
corrigida de árvores que morreram em pé ou quebradas / arrancadasd.Aqui β0
representa a proporção de um certo modo de morte no CIL médio em todos os
gráficos.
Posteriormente, estimamos as proporções de cada modo de morte para as
diferentes regiões geológicas, considerando o efeito da extensão do intervalo do censo.
incluindo-o como uma covariável em um modelo de modo de morte contra a região:
Pmod ¼ β0 º β1CIL º β2região º ε: ð3º
Na Eq. 3 estimamos as proporções regionais de cada modo de morte para ser
estimado enquanto estatisticamente controlando para o efeito da duração do intervalo do
censo. Testamos as diferenças nas proporções de árvores encontradas em pé vs. aquelas
encontradas quebradas / arrancadas dentro e entre as diferentes regiões amazônicas,
comparando os ICs de 95% em torno das médias regionais da Eq.3, usando a função
vigaristafint do pacote R Estatísticas51. Além disso, aplicamos um post hoc Tukey's
teste comparando a diferença no modo de morte nas regiões amazônicas usando a
função glht do pacote R multcomp52.
Traços de espécies e informações em nível de árvore. Traços de espécies (densidade da
madeira, tamanho máximo, crescimento médio e clima affiliação) foram obtidas a partir de
estudos anteriores. Dados de densidade da madeira (em g cm-3) foram obtidos usando estudos
anteriores de medições em diferentes áreas da Amazônia53. WDA (em mm) foi derivado em um
estudo anterior usando abundâncias relativas em 513 parcelas de inventário distribuídas ao
longo de uma grandefigradiente cit na região neotrópica ocidental31. O WDA mostrou ser uma
métrica importante de vulnerabilidade à seca, prevendo com sucesso a mortalidade induzida
pela seca em vários experimentos de seca em diferentes florestas neotropicais32. Crescimento
médio (em mm ano-1) foi obtido de Coelho de Souza et al.29 e o tamanho máximo do diâmetro
do caule (em mm) foi estimado por Coelho de Souza et al.29 e Esquivel-Muelbert et al.33, esses
estudos anteriores foram baseados em um grande número de parcelas de inventário
distribuídas pela Amazônia. O tamanho máximo representa o 95º quantil da distribuição de
tamanho e taxas de crescimento em todos os indivíduos de uma determinada espécie29,33. Nos
casos em que faltavam características ao nível da espécie para as espécies, foi utilizado o valor
médio da característica do género. Se a informação do gênero estava faltando, usamos o valor
médio do traço da família. Para aquelas árvores pertencentes a famílias que não tinham
informações sobre o traço, atribuímos o valor médio do traço de todos os indivíduos da parcela
(cf. refs.29,54,55) Dados de tamanho máximo em nível de espécie, gênero e família estavam
ausentes em 14%, 6% e 3% dos caules, respectivamente. Para as taxas médias de crescimento
em nível de espécie, gênero e família, faltava informação para 16%, 7% e 3% dos caules (Tabela
S2).
As características da árvore individual considerada foram o seu tamanho (diâmetro, D)
e taxa de crescimento relativo (crescimento rel.), calculado como
; ð4º
Dt0
Onde T é o intervalo de tempo entre o antepenúltimo (t0) e o penúltimo
Censo (t1) quando a árvore foi observada em nossos dados. Dt0 e Dt1 são o diâmetro do
antepenúltimo e penúltimo censo, respectivamente. Palms (Arecaceae)
foram excluídos das principais análises de sobrevivência por não apresentarem crescimento
horizontal. Árvores com taxa de crescimento relativo mais negativa do que-5 anos-1 (75 no total,
0,06% do número total de hastes) foram excluídos das análises, uma vez que tal crescimento
negativo da haste não é biologicamente possível e pode ser um erro de medição.
O tamanho foi obtido a partir do penúltimo censo em que a árvore foi registrada
(Dt0). Estudos anteriores indicam uma relação em forma de U entre diâmetro e
mortalidade23,24. Testamos esta relação em forma de U incluindo diâmetro (D) dentro
nossos modelos como uma função polinomial:
fTamanho ¼ β1D þ ðβ2D2º: ð5º
Abordagem analítica. Realizamos análises de sobrevivência para identificar o risco de morte
relacionado a diferentes características de espécies e a condição de árvores individuais. Usamos
o modelo de risco proporcional de Cox, que estima afluência dos fatores de risco na resposta
tempo até o evento. Este modelo difere da regressão logística, pois considera o tempo até o
evento (aqui, o tempo até a morte) ocorrer para cada árvore individual56. Nossos modelos
incluíram fatores de risco que descrevem as características da árvore (taxa de crescimento
relativo e tamanho da árvore) e características da espécie (ou seja, taxa média de crescimento,
diâmetro máximo, densidade da madeira e seca affiliação):
hðtÞ ¼ h0ðtº ´ expðX0β º zbº; ð6º
Onde h0 é a mortalidade de linha de base, t é a hora de a mortalidade acontecer, X é um
vetor de fatores de risco (x1, x2…), β é um vetor do coeficiente correspondenteficientes, z é o efeito
aleatório, ou seja, plot e b seu coeficiente correspondenteficient. Nós consideramos
traçar como um efeito aleatório (z), como as árvores estão aninhadas em parcelas e este fator nos permite
7
ARTIGO
para levar em conta as características do enredo, por exemplo. número de censos, condições
edáficas e climáticas.
Nossa compilação de características em nível de espécie e árvore resultou em sete
preditores potenciais para nossas análises. Para verificar a potencial colinearidade entre essas
variáveis (Figura S1), calculamos a variância emflfator de ação (VIF) para o modelo, incluindo
todas as variáveis (Tabela S3) usando a função vif do pacote R rms57. Como nenhuma das
variáveis preditivas iniciais mostra VIF alto58 (ou seja,> 10) todos foram mantidos em nossas
análises.
Para selecionar a combinação de variáveis que melhor previu a mortalidade,
realizamos uma seleção progressiva e regressiva do modelo completo com os fatores
de risco descritos acima. Usamos a funçãostepAIC do pacote R MASSA59
selecionando para o modelo que minimiza o Akaike's critério de informação (AIC)60,61.
Finalmente, a importância dos fatores de risco individuais na descrição da mortalidade foi
testada comparando o AIC de modelos com estruturas diferentes e comparando o χ2
associados a cada fator de risco.
Para entender como as causas da mortalidade variam na Amazônia, a análise de
sobrevivência descrita acima foi repetida para cada uma das quatro regiões geológicas
da Amazônia: Norte, Centro-Leste, Oeste e Sul. O melhor modelo selecionado para toda
a bacia foi aplicado em cada uma das regiões permitindo a comparação dos fatores de
risco entre elas.
Para realizar a análise de sobrevivência, usamos dados de 158 parcelas que foram
monitoradas três ou mais vezes. Isso incluiu informações de 116.431 árvores, das quais 21.272
morreram durante o período de monitoramento. Esta análise foi repetida para árvores que
morreram em pé e caíram (ou seja, quebradas e arrancadas) separadamente para
68.593 árvores e 11.980 mortes (3639 em pé, 5409 caídas e 2.932 com modo de morte não
identificadofied) dentro das 116 parcelas onde esta informação estava disponível e seguiram os
critérios aqui descritos e na Dados de inventário florestal seção (os resultados são
apresentados no Apêndice S3). Todas as análises foram realizadas usando o software R versão
3.5.251. O pacote R sobrevivência foi usado para todas as análises de sobrevivência62.
Resumo do relatório. Mais informações sobre o desenho da pesquisa estão disponíveis no Nature
Research Reporting Summary vinculado a este artigo.
Disponibilidade de dados
Os dados de origem subjacentes às análises no texto principal estão disponíveis em https: // www.
forestplots.net/en/publications#data. Os dados de origem são fornecidos com este documento.
Disponibilidade de código
Os códigos e instruções para realizar as análises e gerar o fias figuras mostradas no texto principal estão
disponíveis em https://github.com/AEMuelbert/AmazonTreeMortality. idiota; https://doi.org/10.5281/
zenodo.3979106. Os dados para as análises estão disponíveis como um pacote de dados ForestPlots.net
emhttps://doi.org/10.5521/forestplots.net/2020_6. Os dados de origem são fornecidos com este
documento.
Recebido: 5 de novembro de 2019; Aceito: 9 de setembro de 2020;
Referências
1 Feldpausch, TR et al. Altura da árvore integrada nas estimativas de biomassa da floresta
pantropical.Biogeociências 9, 3381-3403 (2012).
2 Brienen, RJW et al. Declínio de longo prazo do sumidouro de carbono na Amazônia.Natureza
519, 344-348 (2015).
3 Le Quéré, C. et al. Orçamento Global de Carbono 2017.Earth Syst. Sci. Dados10,
405-448 (2018).
4 Johnson, MO et al. Variação nas taxas de mortalidade do caule determina padrões de
biomassa acima do solo em florestas amazônicas: implicações para modelos de vegetação
globais dinâmicos.Glob. Change Biol.https://doi.org/10.1111/gcb.13315, 3996-3401 (2016).
5 Amigo, AD et al. O tempo de residência do carbono domina a incerteza nas
respostas da vegetação terrestre ao clima futuro e ao CO2 atmosférico.Proc. Natl
Acad. Sci. EUA111, 3280-3285 (2014).
6 Fisher, RA et al. Demografia da vegetação em modelos do sistema terrestre: uma revisão
do progresso e prioridades.Glob. Change Biol.24, 35-54 (2018).
7 McDowell, N. et al. Drivers e mecanismos de mortalidade de árvores em florestas tropicais
úmidas.New Phytol. 219, 851-869 (2018).
8 Franklin, JF, Shugart, HH & Harmon, ME A morte da árvore como um processo
ecológico. Biociências 37, 550-556 (1987).
9 Chao, KJ et al. O crescimento e a densidade da madeira predizem a mortalidade de árvores nas
florestas amazônicas.J. Ecol. 96, 281-292 (2008).
10 Rowland, L. et al. A morte por seca em florestas tropicais é desencadeada pela
hidráulica, não pela fome de carbono.Natureza 528, 119-122 (2015). McDowell, NG
11 Mecanismos vinculando seca, hidráulica, metabolismo do carbono e mortalidade
da vegetação.Plant Physiol. 155, 1051-1059 (2011).
8 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications
COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3
12. Chao, KJ, Phillips, OL, Monteagudo, A., Torres-Lezama, A. & Martinez, R.
V. Como as árvores morrem? Modo de morte no norte da Amazônia.J. Veg. Sci.20,
260-268 (2009).
13. Fontes, CG, Chambers, JQ & Higuchi, N. Revelando as causas e distribuição
temporal da mortalidade de árvores na Amazônia Central. Ecol. Manag.
424, 177-183 (2018).
14. Aleixo, I. et al. Mortalidade de árvores na floresta amazônica causada por características
climáticas e funcionais.Nat. Clim. Mudar9, 384-388 (2019).
15. Sombroek, W. Padrões espaciais e temporais de chuva na Amazônia-
consequências para o planejamento da ocupação agrícola e a proteção de
florestas primárias. Ambio 30, 388-396 (2001).
16. Bennett, AC, McDowell, NG, Allen, CD e Anderson-Teixeira, KJ Árvores maiores
sofrem mais durante a seca nas florestas em todo o mundo. Nat. Plantas1,
15139 (2015).
17. Phillips, OL et al. Relações seca-mortalidade para florestas tropicais.N.
Phytol. 187, 631-646 (2010).
18. Liu, H. et al. As características hidráulicas são coordenadas com a altura máxima da planta
em escala global.Sci. Adv.5, eaav1332 (2019).
19. Gora, EM et al. Um modelo mecanístico de risco de raios com suporte empírico
para árvores florestais.J. Ecol. https://doi.org/10.1111/1365-2745.13404
(2020).
20. Camac, JS et al. Divisão da mortalidade em riscos dependentes e independentes do
crescimento em 203 espécies de árvores tropicais.Proc. Natl Acad. Sci. EUA
https://doi.org/10.1073/pnas.1721040115 (2018).
21. Cailleret, M. et al. Uma síntese dos padrões de crescimento radial que precedem a
mortalidade das árvores.Glob. Change Biol.23, 1675-1690 (2017).
22. Wyckoff, PH & Clark, JS A relação entre crescimento e mortalidade para sete
espécies de árvores co-ocorrentes no sul das Montanhas Apalaches. J. Ecol.
90, 604-615 (2002).
23. Lines, ER, Coomes, DA & Purves, DW Influências da estrutura da floresta, clima e
composição de espécies na mortalidade de árvores no leste dos Estados Unidos.
PLoS ONE 5, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0013212 (2010).
24. Iida, Y. et al. Ligando características funcionais e taxas demográficas em uma comunidade
de árvores subtropicais: a importância da dependência do tamanho.J. Ecol. 102, 641-650
(2014).
25. ter Steege, H. et al. Hiperdominância na árvore amazônicaflora. Ciência 342,
325 (2013).
26. ter Steege, H. et al. Estimativas de riqueza com correção tendenciosa para a árvore amazônica
flora. Sci. Rep.10, 10130 (2020).
27. Reich, PB O mundo todo 'Rápido-lento' espectro da economia vegetal: um
manifesto de traits. J. Ecol. 102, 275-301 (2014).
28. Wright, SJ et al. Traços funcionais e o crescimento-compensação de mortalidade em
árvores tropicais. Ecologia 91, 3664-3674 (2010).
29. Coelho de Souza, F. et al. Herança evolutiva emfluencia a ecologia de árvores
na Amazônia. Proc. R. Soc. Ser. B283, https://doi.org/10.1098/rspb.2016.1587
(2016).
30. Zhu, Y. et al. A sobrevivência dependente da densidade varia com a estratégia de história de
vida da espécie em uma floresta tropical.Ecol. Lett.21, 506-515 (2018).
31. Esquivel-Muelbert, A. et al. A seca sazonal limita as espécies de árvores na região
Neotropical.Ecografia 40, 618-629 (2017).
32. Esquivel-Muelbert, A. et al. Distribuições biogeográficas de árvores neotropicaisflectam suas
tolerâncias à seca medidas diretamente. Sci. Rep.7, 8334 (2017).
33. Esquivel-Muelbert, A. et al. Resposta composicional das florestas amazônicas às
mudanças climáticas.Glob. Change Biol.25, 39-56 (2019).
34. de Toledo, JJ, Magnusson, WE, Castilho, CV & Nascimento, HEM Modo de
morte de árvores na Amazônia Central: efeitos do solo e da topografia na
mortalidade de árvores associadas a tempestades. Ecol. Manag.263, 253-261
(2012).
35. Gale, N. & Barfod, AS Canopy tree mode of death in a Western Equatorian
rain forest. J. Trop. Ecol.15, 415-436 (1999).
36. Quesada, CA et al. As variações em toda a bacia na estrutura e função da floresta amazônica
são mediadas tanto pelos solos quanto pelo clima.Biogeociências 9, 2203-2246
(2012).
37. Feldpausch, TR et al. Resposta da floresta amazônica a repetidas secas.Glob.
Biogeochem. Ciclo30, 964-982 (2016).
38. Saatchi, S. et al. Efeitos persistentes de uma seca severa no dossel da floresta
amazônica.Proc. Natl Acad. Sci. EUA110, 565-570 (2013).
39. Phillips, OL et al. Sensibilidade à seca da floresta amazônica.Ciência 323,
1344-1347 (2009).
40. Anderegg, WRL, Anderegg, LDL, Kerr, KL & Trugman, AT A mortalidade generalizada de
árvores induzida pela seca em bordas de áreas secas indica que o estresse climático
excede as espécies' mecanismos de compensação. Glob. Change Biol.
00, 1-10 (2019).
41. Tiwari, R. et al. Ef quântico fotossintéticofiA ciência nas árvores do sudeste da
Amazônia pode já ter sido afetada pelas mudanças climáticas. Plant Cell
Environ. https://doi.org/10.1111/pce.13770 (2020).
42. Nelson, BW Alteração generalizada de comunidades de árvores em florestas
amazônicas não perturbadas. Biotropica 37, 158-159 (2005).
COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 ARTIGO

43. Fauset, S. et al. A modelagem baseada em indivíduos das florestas amazônicas sugere que o clima 1), TROBIT (NE / D005590 / 1) e BIO-RED (NE / N012542 / 1), um Conselho Europeu de Pesquisa
controla a produtividade enquanto as características controlam a demografia.Frente. Earth Sci.7, (ERC) conceder T-FORCES (291585), a Fundação Gordon e Betty Moore (# 1656), a União
https://doi.org/10.3389/feart.2019.00083 (2019). Européia's Sétimo Programa-Quadro (282664, AMAZALERT) e a Royal Society (CH160091). Este é
44. McDowell, NG et al. A interdependência dos mecanismos subjacentes à mortalidade da o artigo nº 47 do Instituto de Pesquisa Florestal de Birmingham (BIFoR). AE-M. obrigado grupo
vegetação causada pelo clima.Trends Ecol. Evol.26, 523-532 (2011). de redação feminina do LES. Dados de RAINFOR e outras redes tropicais são armazenados e
45. Malhi, Y. et al. Uma rede internacional de monitoramento da estrutura, composição com curadoria de ForestPlots.net, uma iniciativa colaborativa de infraestrutura cibernética
e dinâmica das florestas amazônicas (RAINFOR).J. Veg. Sci.13, desenvolvida na Universidade de Leeds que reúne registros de enredo permanentes e seus
439-450 (2002). cientistas contribuintes de todo o mundo's florestas tropicais. Todos os órgãos listados acima
46. Lopez-Gonzalez, G., Lewis, SL, Burkitt, M., Baker, TR & Phillips, OL financiaram o desenvolvimento do ForestPlots.net e a curadoria dos dados aqui analisados.
Banco de dados ForestPlots.net. http://www.forestplots.net/ (2009). Este trabalho é resultado do projeto de pesquisa nº 8 aprovado pelo ForestPlots.net.
47. Lopez-Gonzalez, G., Lewis, SL, Burkitt, M. & Phillips, OL ForestPlots.net: um aplicativo da web
e ferramenta de pesquisa para gerenciar e analisar dados de parcelas de florestas
tropicais. J. Veg. Sci.22, 610-613 (2011).
48. Phillips, O. et al. Manual de campo RAINFOR para estabelecimento e remensuração
Contribuições do autor
AE-M. e DG desenhou o estudo com contribuições de OLP, RJWB, SF e
de parcelas Disponível em: http://www.rainfor.org/upload/ManualsEnglish/
MJPSAE-M. realizou as análises com entradas de DG, OLP, RJWB, SF,
RAINFOR_field_manual_version_2016.pdf (2016).
MJPS, JH-.D. e HLAE-M. escreveu umfiprimeiro rascunho com contribuições do DG,
49. Kohyama, TS, Kohyama, TI & Sheil, D. Definição e estimativa de taxas vitais de
MJPS, TAMP, SF e OLPOLP, RJWB, SF, MJPS, TRB, K.-JC, TRF,
censos repetidos: escolhas, comparações e correções de enviesamento com foco
NH, YM, BM, BHMJ, AM-M., LP, MS, EVT, EAD, JdAP, EA, PAL,
em árvores. Methods Ecol. Evol.https://doi.org/10.1111/2041210X.12929 (2017).
AA, LEOCA., AA-M., E.Arets, LA, GAAC, MB, CB, PBC, JB, LB, DB, FB,
RJWB, F.Brown, BB, JLC, WC, VCM, JC, J.Comiskey, FCV, ALdC, NDC,
50. Feldpausch, TR et al. Alometria altura-diâmetro de árvores de floresta tropical.
ADF, AD, TE, GFL, ICGV, RH, EHC, IH-C., EJ-R., TK, SL, WL, SLL,
Biogeociências 8, 1081-1106 (2011).
TL, PM, CM, P.Morandi, DN, AJNL, PNV, EAdO, NPC, G.Prado, J.Pipoly,
51. R. Uma linguagem e ambiente para computação estatística. http://
MP-C., MCP-M., NP, AP, CQ, HR-A., SMdAR, MR-M., ZRC, LRB, AR,
www.Rproject.org/ (Viena, Áustria, 2018).
RS, JS, JSE, NS, J.Singh, CS, J.Stroop, VS, JT, HtS, JT, RT, MT, AT-L.,
52. Hothorn, T., Bretz, F. & Westfall, P. Inferência simultânea em modelos
Led LVG, GvdH, PvdM, PvdH, RVM, SAV, JVC, VV, RZ e PZ fiexpedições de campo para coleta de
paramétricos gerais. Biométrico J. 50, 346-363 (2008).
dados. OLP, JL e YM conceberam a rede de parcelas florestais RAINFOR; DG, EG e TRB
53. Zanne, AE et al. Dados de: Towards a Worldwide Wood Economics
contribuíram para o seu desenvolvimento. OLP, RJWB, TRF,
Spectrum (Dryad Data Repository, 2009).
TRB, AM-M., LEOCA, EAD, BM, BHMJ, NH, EVT, JC, EG e YM coordenaram a coleta de dados com
54. Fauset, S. et al. Hiperdominância na ciclagem de carbono da floresta amazônica.
a ajuda de muitos co-autores. OLP, TRB, SLL e
Nat. Comum.6, https://doi.org/10.1038/ncomms7857 (2015).
GL-G. concebeu o ForestPlots.net, e MJPS, AL, J.Peacock, GP, KLLML, DG e EG ajudaram a
55. Flores, O. & Coomes, DA Estimando a densidade da madeira de espécies para avaliações de
desenvolvê-lo. Todos os autores leram e aprovaram o manuscrito (com importantes insights
estoque de carbono. Methods Ecol. Evol.2, 214-220 (2011).
fornecidos por OLP, LP, HtS, TE, WC, SMdAR, EG, EAdO,
56. Collett, D. Modelando Dados de Sobrevivência em Pesquisa Médica 3 edn (CRC Press,
PM, MJPS, DB, GvdH e PZ).
2015).
57. Frank EH Jr. rms: Estratégias de modelagem de regressão. v. 5.1-4 (2015).
58. O'brien, RM Um cuidado com relação às regras gerais para a variação emfl Interesses competitivos
fatores de ação. Qual. Quant.41, 673-690 (2007). Os autores declaram não haver interesses conflitantes.
59. Venables, WN & Ripley, BD Estatísticas Aplicadas Modernas com S 4ª edição
(Springer, 2002).
60. Burnham, KP & Anderson, DR Seleção de modelo e inferência de multimodelo: uma Informação adicional
abordagem prática teórica da informação (Springer, Nova York, 2002). Informação suplementar está disponível para este artigo em https://doi.org/10.1038/

61. Burnham, KP, Anderson, DR & Huyvaert, KP AIC modelo de seleção e inferência s41467020-18996-3.

multimodelo em ecologia comportamental: alguns antecedentes, observações e

comparações. Behav. Ecol. Sociobiol.65, 23-35 (2011). Correspondência e os pedidos de materiais devem ser dirigidos à AE-M.

62. Terry, MT Um Pacote para Análise de Sobrevivência em S v. 2.38 (Springer, Nova York,
2015). Informação de revisão por pares Nature Communications agradece David Ackerly e o (s) outro (s) revisor
(es) anônimo (s) por sua contribuição para a revisão por pares deste trabalho.

Reimpressões e informações de permissão está disponível em http://www.nature.com/reprints

Reconhecimentos
Este manuscrito é o resultado de esforços ao longo de três décadas de centenas de Editor'nota s A Springer Nature permanece neutra em relação às reivindicações jurisdicionais em mapas
pesquisadores em toda a Amazônia, bem como do apoio sustentado de comunidades rurais e publicados e relatórios institucionaisfiligações.
instituições amazônicas e suas agências de financiamento que tornam a rede RAINFOR
possível. Agradecemos as seguintes pessoas em particular por sua contribuição para o
monitoramento de longo prazo das florestas da América do Sul: Alwyn Gentry, Sandra Patiño, Acesso livre Este artigo está licenciado sob uma Licença Internacional
Samuel Almeida, Miguel Alexiades, Olaf Banki, Desmo Betian, Vincent Bezard, Ezequiel Chavez,
Creative Commons Atribuição 4.0, que permite o uso, compartilhamento,
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adaptação, distribuição e reprodução em qualquer meio ou formato, desde que você dê o
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autorais. Para ver uma cópia desta licença, visitehttp://creativecommons.org/
47 do Instituto de Pesquisa Florestal de Birmingham. TRF, LEOCA e OLP foram apoiados por
licenças / por / 4.0 /.
NERC NE / N011570 / 1. O apoio para RAINFOR veio do Natural Environment Research Council
(NERC) Urgency Grants e NERC Consortium Grants AMAZONICA (NE / F005806 /

© O (s) Autor (es) 2020

COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications 9

ARTIGO COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3

4,
Adriane Esquivel-Muelbert 1,2,3✉, Oliver L. Phillips 2, Roel JW Brienen 2, Sophie Fauset Martin JP
Sullivan 2,5, Timothy R. Baker2, Kuo-Jung Chao6, Ted R. Feldpausch 7, Emanuel Niro Higuchi8, Gloor2,
Jeanne Houwing-Duistermaat 9, Jon Lloyd 10, Haiyan Liu9, Yadvinder Malhi Beatriz Marimon12, Ben 11,
14,
Hur Marimon Junior12, Abel Monteagudo-Mendoza13, Lourens Poorter
Marcos Silveira 15, Emilio Vilanova Torre16,17, Esteban Alvarez Dávila 18,19, Jhon del Aguila Pasquel20,
Everton Almeida 21, Patricia Alvarez Loayza22, Ana andrade 23, Luiz EOC Aragão24,
Alejandro Araujo-Murakami25, Eric Arets 26, Luzmila Arroyo27, Gerardo A. Aymard C.20, Michel Baisie28,
Christopher Baraloto29, Plínio Barbosa Camargo30, Jorcely Barroso31, Lilian Blanc32, Damien Bonal28,
35,
Frans Bongers 14, René Boot33, Foster Brown34, Benoit Burban28, José Luís Camargo23, Wendeson Castro
Victor Chama Moscoso13, Jerome Chave 36, James Comiskey 37, Fernando Cornejo Valverde38,
Antonio Lola da Costa39, Nallaret Davila Cardozo20, Anthony Di Fiore 40, Aurélie Dourdain28, Terry Erwin41,
Gerardo Flores Llampazo42, Ima Célia Guimarães Vieira43, Rafael Herrera 44,45,
47,
Eurídice Honorio Coronado 20, Isau Huamantupa-Chuquimaco 46, Eliana Jimenez-Rojas
2,50,
Timothy Killeen48, Susan Laurance 49, William Laurance 49, Aurora Levesley2, Simon L. Lewis
Karina Liana Lisboa Melgaço Ladvocat2, Gabriela Lopez-Gonzalez2, Thomas Lovejoy 51, Patrick Meir52,53,
Casimiro Mendoza54, Paulo Morandi 12, David Neill 55, Adriano José Nogueira Lima8, Percy Nuñez Vargas56,
Edmar Almeida de Oliveira 12, Nadir Pallqui Camacho 2,56, Guido Pardo57, Julie Peacock2,
Marielos Peña-Claros14, Maria Cristina Peñuela-Mora58, Georgia Pickavance2, John Pipoly59, Nigel Pitman60,
Adriana Prieto61, Thomas AM Pugh 1,3, Carlos Quesada8, Hirma Ramirez-Angulo62,
Simone Matias de Almeida Reis 11,12, Maxime Rejou-Machain 28, Zorayda Restrepo Correa63,
Lily Rodriguez Bayona64, Agustín Rudas61, Rafael Salomão43,65, Julio Serrano16, Javier Silva Espejo56,66,
Natalino silva65, James Singh67, Clement Stahl28, Juliana Stropp68, Varun Swamy69, Joey Talbot70,
Hans ter Steege 71,72, John Terborgh73, Raquel Thomas74, Marisol Toledo25, Armando Torres-Lezama75,
Luis Valenzuela Gamarra13, Geertje van der Heijden 76, Peter van der Meer77, Peter van der Hout78,
Rodolfo Vasquez Martinez13, Simone Aparecida Vieira 79, Jeanneth Villalobos Cayo80, Vincent Vos 57,
Roderick Zagt81, Pieter Zuidema 14 e David Galbraith 2

1Escola de Geografia, Ciências Terrestres e Ambientais, Universidade de Birmingham, Birmingham, Reino Unido. 2Escola de Geografia da Universidade de Leeds, Leeds, Reino
Unido. 3Instituto de Pesquisa Florestal de Birmingham, Universidade de Birmingham, Birmingham, Reino Unido. 4Escola de Geografia, Ciências da Terra e Ambientais,
Universidade de Plymouth, Plymouth, Reino Unido. 5Departamento de Ciências Naturais, Manchester Metropolitan University, Manchester, Reino Unido.
6Programa de Mestrado Internacional em Agricultura, Universidade Nacional de Chung Hsing, Taichung, Taiwan. 7Geografia, Faculdade de Ciências da
Vida e Ambientais, Universidade de Exeter, Exeter, Reino Unido. 8Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. 9Escola de Matemática da
Universidade de Leeds, Leeds, Reino Unido. 10Faculdade de Ciências Naturais, Departamento de Vida, Imperial College London Sciences, Londres, Reino
Unido. 11Instituto de Mudança Ambiental, Escola de Geografia e Meio Ambiente, Universidade de Oxford, Oxford, Reino Unido. 12UNEMAT - Universidade
do Estado de Mato Grosso PPGEcologia e Conservação, Campus de Nova Xavantina, Nova Xavantina, MT, Brasil. 13Jardín Botánico de Missouri, Oxapampa,
Peru. 14Grupo de Ecologia Florestal e Manejo Florestal, Universidade e Pesquisa de Wageningen, Wageningen, Holanda. 15Centro de Ciências Biológicas e
da Natureza, Universidade Federal do Acre, Rio Branco, AC, Brasil. 16Instituto de Investigaciones para el Desarrollo Forestal (INDEFOR), Universidad de Los
Andes, Mérida, Venezuela. 17Universidade da Califórnia, Berkeley, CA, EUA. 18Escuela de Ciencias Agropecuarias y Ambientales, Universidad Nacional
Abierta ya Distancia, Boyacá, Colômbia. 19Fundación ConVida, Medellín, Colômbia. 20Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana, Iquitos, Peru. 21
Instituto de Biodiversidade e Florestas, Universidade Federal do Oeste do Pará, Santarém, Brasil. 22Center for Tropical Conservation, Nicholas School of
the Environment, University in Durham, Durham, NC, EUA. 23Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
Florestais, Manaus, AM, Brasil. 24Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE), São José dos Campos, SP, Brasil. 25Museu de História Natural Noel
Kempff Mercado, Universidad Autónoma Gabriel Rene Moreno, Santa Cruz de la Sierra, Bolívia. 26Wageningen Environmental Research, Wageningen
University and Research, Wageningen, Holanda. 27Dirección de la Carrera de Biología, Universidad Autónoma Gabriel René Moreno, Santa Cruz de la
Sierra, Bolívia. 28INRAE, UMR EcoFoG, CNRS, Cirad, AgroParisTech, Université des Antilles, Université de Guyane, Kourou, França. 29Departamento de
Ciências Biológicas, Centro Internacional de Botânica Tropical, Florida International University, Miami, FL, EUA. 30Centro de Energia Nuclear na
Agricultura, Universidade de São Paulo, Piracicaba, Brasil. 31Universidade Federal do Acre, Campus Floresta, Cruzeiro do Sul, Brasil. 32UR Forest &
Societies, CIRAD, Montpellier, França. 33Departamento de Biologia, Utrecht, Holanda. 34Woods Hole Research Center, Falmouth, MA, EUA. 35Laboratório de
Botânica e Ecologia Vegetal, Universidade Federal do Acre, Rio Branco, AC, Brasil. 36Laboratoire Evolution et Diversite Biologique, CNRS, Toulouse, França.
37Programa de Inventário e Monitoramento, Serviço Nacional de Parques, Fort Collins, CO, EUA. 38Proyecto Castaña, Madre de Dios, Peru. 39Instituto de

Geociências, Faculdade de Meteorologia, Universidade Federal do Pará, Belém, Brasil. 40Departamento de Antropologia e Laboratório de Evolução e
Ecologia Molecular de Primatas, Universidade do Texas, Austin, TX, EUA. 41Museu Nacional de História Natural, Instituto Smithsonian, Washington, DC,
EUA. 42Universidad Nacional Jorge Basadre de

10 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | (2020) 11: 5515 | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 | www.nature.com/naturecommunications

COMUNICAÇÕES DA NATUREZA | https://doi.org/10.1038/s41467-020-18996-3 ARTIGO

Grohmann, Tacna, Peru. 43Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Brasil. 44Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC), Caracas, Venezuela. 45
IIAMA, Universitat Politécnica de València, València, Espanha. 46Universidade Nacional de San Antonio Abad del Cusco, Cusco, Peru.
47Instituto Amazónico de Investigaciones Imani, Universidad Nacional de Colombia Sede Amazonia, Leticia, Colômbia. 48Agteca, Santa Cruz, Bolívia. 49

Faculdade de Ciências e Engenharia, Universidade James Cook, Cairns, QLD, Austrália. 50Departamento de Geografia, University College London, London,
UK. 51Ciência e Política Ambiental, George Mason University, Fairfax, VA, EUA. 52Escola de Pesquisa de Biologia, Universidade Nacional da Austrália,
Canberra, ACT, Austrália. 53Escola de Geociências, Universidade de Edimburgo, Edimburgo, Reino Unido. 54Escuela de Ciencias Forestales, Unidad
Académica del Trópico, Universidad Mayor de San Simón, Cochabamba, Bolívia. 55Facultad de Ingeniería Ambiental, Universidad Estatal Amazónica, Puyo,
Equador. 56Universidade Nacional de San Antonio Abad del Cusco, Cusco, Peru. 57Universidad Autónoma del Beni José Ballivián, Trinidad, Bolívia. 58
Universidad Regional Amazónica Ikiam, Ikiam, Equador. 59Recreação dos parques do condado de Broward, Oakland Park, Flórida, EUA. 60Keller Science
Action Center, Field Museum, Chicago, IL, EUA. 61Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colômbia.
62Instituto de Pesquisa para o Desenvolvimento Florestal (INDEFOR), Universidad de los Andes, Mérida, Venezuela. 63Socioecosistemas y Cambio

Climatico, Fundacion Con Vida, Medellín, Colômbia. 64Centro de Conservacion, Investigacion y Manejo de Areas Naturales, CIMA Cordillera Azul, Lima,
Peru. 65Universidade Federal Rural da Amazônia, Belém (RS) Brasil. 66Departamento de Biología, Universidad de La Serena, La Serena, Chile.
67 Comissão Florestal da Guiana, Georgetown, Guiana. 68Universidade Federal de Alagoas, Maceió, Brasil. 69Institute for Conservation Research, Escondido, CA, EUA. 70
Instituto de Estudos de Transporte, Universidade de Leeds, Leeds, Reino Unido. 71Biodiversity Dynamics, Naturalis Biodiversity Center, Leiden, Holanda. 72Ecologia de
Sistemas, Universidade Livre, De Boelelaan 1087, Amsterdã, Holanda. 73Departamento de Biologia, Universidade da Flórida, Gainesville, FL, EUA. 74Centro
Internacional Iwokrama para Conservação e Desenvolvimento da Floresta Tropical, Georgetown, Guiana. 75Universidad de los Andes, Mérida, Venezuela. 76Escola de
Geografia da Universidade de Nottingham, Nottingham, Reino Unido. 77Van Hall Larenstein University of Applied
Ciências, Leeuwarden, Holanda. 78Van der Hoult Forestry Consulting, Leeuwarden, Holanda. 79Núcleo de Estudos e Pesquisas Ambientais -
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brasil. 80Herbario del Sur de Bolivia, Universidade de San Francisco Xavier de Chuquisaca,
Sucre, Bolívia. 81Tropenbos International, Wageningen, Holanda. ✉o email: adriane.esquivel@gmail.com

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