Demografia, dinmica e gentica de populaes

INTRODUO

INTRODUO GERAL
Um dos conceitos fundamentais na Ecologia o conceito de populao. A
populao representa uma entidade conceitual abstrata, sujeita a foras
ecolgicas e evolutivas, e a maneira de defini-la pode influenciar o
entendimento dos processos naturais e seus fundamentos. As primeiras
definies do conceito foram propostas nas dcadas de 40 e 50 e referiam-se
basicamente a qualquer grupo de indivduos da mesma espcie habitando uma
mesma rea. Uma dimenso espacial foi includa na definio por Andrewartha
e Birch (1954, 1984), reconhecendo os fenmenos de heterogeneidade e padro
de manchas (patchiness) nas densidades populacionais. Yablokov (1986)
incluiu as propriedades de auto-reproduo e tempo evolutivo longo,
distinguindo a populao das subpopulaes pelo tempo de existncia, que no
caso de uma sub-populao seria curto. Assim, reconheceu-se tambm a
importncia da extino local e recolonizao. Mais recentemente, uma
populao foi definida por Berryman (1999) como grupo de indivduos da
mesma espcie que coexistem numa rea de tamanho suficiente para permitir
comportamentos normais de disperso e/ou migrao e onde mudanas
populacionais so em grande parte resultados de processos de nascimentos e
mortes. Cabe ressaltar, que esta definio no requer uma rea grande
suficiente para que reproduo e sobrevivncia no sejam comprometidas, o que
permite extines populacionais, caso o ambiente se torne hostil. Desta
maneira, grupos de organismos habitando reas menores podem ser referidos
como populaes locais ou subpopulaes, e grupos ocupando reas maiores,
como metapopulao (Berryman 1999). Entretanto, Freckleton e Watkinson
(2002) sugerem que o padro caracterstico de manchas discretas pode, na

verdade no ser discreto, e sim, contnuo. Os mesmos autores apontam a

metapopulao como conceito em escala regional, na qual a persistncia
regional governada pelos processos de colonizao, extino e recolonizao
das populaes locais nas manchas discretas. A dinmica das metapopulaes
dominada pelos processos regionais. Alm disso, existe um espectro de tipos de
estrutura populacional, onde se reconhece diferentes escalas (regional e local,
no caso) e presena ou ausncia das caractersticas como extino local,
migrao, recolonizao e padro de habitat (Freckleton &Watkinson 2002).
Os parmetros demogrficos de uma populao determinam a sua
dinmica e por isso representam elementos bsicos de seleo natural e foras
micro-evolutivas (Futuyma 1986). Populaes com quantidade substancial de
troca gnica podem ser chamadas de demes e o estudo de suas estatsticas vitais
denominado de demografia. Indivduos coexistentes da mesma espcie
possuem caractersticas como densidade, razo sexual, estrutura etria, taxas de
natalidade e mortalidade, imigrao e emigrao e freqncias gnicas, todos
nicos a uma populao. impossvel determinar essas caractersticas sem
definir uma populao. Adotando-se uma abordagem de populaes aumenta-se
a capacidade de se entender o comportamento dos indivduos (Pianka 2001),
uma vez que o comportamento da populao explicado em termos de
comportamento dos indivduos que a compem.
A Biologia de Populaes estuda populaes num espectro amplo, sendo
uma rea da cincia que requer interdisciplinaridade substancial, pois inclui
conhecimentos das reas como demografia, biogeografia, ecologia de
comunidades, ecologia da paisagem, ecologia de indivduos e gentica de
populaes. Biologia de Populaes concentra-se em nmeros, ou seja, nas

mudanas da abundncia de uma populao e, conseqentemente, na sua

dinmica. Os processos demogrficos que resultam na dinmica populacional
podem ser dependentes ou independentes da densidade (Julliard et al. 1999) e
esto sendo continuamente modificados pelos fatores intrnsecos (originados da
prpria populao) ou extrnsecos populao (atribudos a outras espcies,
mudanas

no

ambiente,

etc.).

Entender

as

variaes

nos

processos

populacionais de uma espcie e suas relaes ecolgicas e evolutivas depende da

anlise dos parmetros populacionais, os quais so, de alguma forma,
relacionados com a estratgia de vida desta populao (Lebreton et al. 1992).
As populaes de organismos podem existir com diferentes graus de
isolamento. S recentemente esta estruturao espacial tem sido considerada
em estudos populacionais (Wright 1984). Pode-se conceber uma hierarquia
onde o nvel mais baixo seria o deme, onde comunidades reprodutivas tm
graus variados de isolamento relativo em relao a outros demes da mesma
espcie. Isso pode levar desde situaes com populaes completamente
isoladas, sem nenhum fluxo gnico, a populaes com completa intergradao,
formando uma populao nica e continuamente distribuda na qual o fluxo
gnico ilimitado.
Assim, dependendo da intensidade do fluxo gnico, teramos um
contnuo de estruturas de populaes que poderamos agrupar em 5 categorias:
(1) demes isolados; (2) populaes isoladas, formadas por subpopulaes; (3)
populaes conectadas, formadas por subpopulaes; (4) populao contnua e
(5) populao panmtica (Wright 1984).
O fluxo gnico e a estrutura espacial das populaes so fatores
fundamentais nos processos de manuteno da integridade das espcies, assim

como nos processos de especiao (Templeton 1981). A determinao da

estrutura espacial metapopulacional apresenta problemas empricos variados.
Por exemplo, estudos com marcao e recaptura feitos em vrias estaes de
coleta numa dada regio podem no determinar como as populaes esto
estruturadas regionalmente. Esta dificuldade revelada quando nota-se que,
nos livros texto de Ecologia mais antigos, este tipo de problema nem ao menos
apresentado. A necessidade que comeou a ser sentida de se considerar as
escalas nos estudos ecolgicos (Wiens 1989) levou demanda por novas
metodologias. A utilizao de marcadores moleculares permite uma abordagem
diferente das tradicionais, pois a avaliao do fluxo gnico entre as populaes
amostradas permite que se possa entender a estruturao espacial destas.
A Mata Atlntica, o bioma abordado neste estudo, foi afetada pelo
desmatamento como conseqncia da ao antrpica, deixando hoje 7% da rea
original da mata em forma de fragmentos cada vez menores e mais isolados
(SOS Mata Atlntica et al 2006). A maioria dos organismos que habita o resto
deste bioma encontra-se subdividida em diferentes graus de isolamento, desde
populaes contnuas, metapopulaes ou demes completamente isolados. No
entanto, h poucos estudos sobre a estrutura populacional dos organismos deste
bioma, particularmente sobre populaes de mamferos.
Para se entender os sistemas dinmicos de populaes de pequenos
mamferos, estudos de logo prazo so de importncia fundamental (e.g.
Forchhammer et al. 1998). Estudos demogrficos tambm necessitam de um
nmero razovel de indivduos amostrados (Cooch & White 2004), o que
influenciou na escolha do marsupial didelfdeo Didelphis aurita Wied-Neuwied
1826 para este estudo. A alta abundncia da espcie nas reas de estudo e o

manuseio relativamente fcil dos indivduos para coleta de material biolgico

tambm so fatores relevantes para estudos genticos, permitindo a realizao
de um estudo amplo da Biologia de D. aurita, incluindo demografia, dinmica e
gentica populacional.
At o presente, foram realizados vrios estudos de longo prazo sobre
sistemas dinmicos das populaes de roedores (e.g. Fryxell et al. 1998, Lima et
al. 1999, Meritt et al. 2001, Murua et al. 2003a, Murua et al. 2003b, Lima et
al. 2006). Porm, estudos semelhantes com outras ordens de mamferos so
escassos (Lima et al. 2001b, Jonzen et al. 2005). Trabalhos focados na
demografia de pequenos mamferos da Mata Atlntica restringem-se a Brito &
Fernandez (2000). Poucos estudos sobre pequenos mamferos brasileiros
tratam de algum aspecto demogrfico (e.g. Quental et al. 2001, El Jundi &
Freitas 2004, Figueiredo & Fernandez 2004), e apenas um deles apresenta uma
anlise do conjunto de parmetros bionmicos por tbuas de vida (Gentile et al.
2003). A dinmica de populaes do D. aurita tem sido estudada em vrios
aspectos (e.g. Fonseca & Kierulff 1989, Cerqueira et al. 1993, Bergallo 1994,
Gentile et al. 2000, Gentile et al. 2004), porm poucos deles foram baseados
numa srie de dados maior que dois anos (Cerqueira et al. 1993, Gentile et al.
2000, Gentile et al. 2003). Estudos de gentica de populaes de mamferos
brasileiros no so poucos, por exemplo, com espcies das famlias Canidae
(Tchaicka et al. 2007 e Salim et al. 2007), da famlia Delphinidae (Cunha &
Watts 2007, Scholl dados no publicados), (Catanhede et al. 2005), Otariidae
(Oliveira et al. 2007), Cervidae (Gonzlez et al. 1998) e Atelidae (Ascunce et al.
2007). A maioria dos estudos de gentica populacional de pequenos mamferos
trata de roedores (e.g. Almeida et al. 2005, Cunha 2005, Miranda et al. 2007,

Mora et al. 2006, Fernndez-Stolz et al. 2007, Marinho & De Freitas 2006,
Maroja et al. 2003) e poucos de marsupiais (e.g. Dias 2007, Gentile 2000,
Schneider et al. 2003).

Demografia
Tbuas de vida
Os

estudos

demogrficos

tm

grande

importncia

tanto

para

compreender fatores determinantes da ecologia das populaes quanto para

traar estratgias para sua conservao e manejo (Schwartz et al. 1998). Eles
permitem tambm testar a existncia de relaes de ganho e perda (trade-offs)
entre parmetros bionmicos ou de "histria de vida", como por exemplo, entre
sobrevivncia e fecundidade (Stearns 1992). Estudar tais mecanismos decisivo
para se compreender a histria de vida das espcies, sua ecologia e persistncia
de suas populaes.
Dentro de uma populao, todos os tipos de fenmenos biolgicos variam
com a idade dos indivduos de maneira ordenada e dentro de certos limites. Por
exemplo, a reproduo dos mamferos comea sempre na puberdade e a taxa da
reproduo raramente constante. Similarmente, a probabilidade de
sobrevivncia de um momento para outro uma funo da idade do organismo
e das condies ambientais. Deste modo, uma abordagem idade-especfica um
requisito essencial para que se possa entender vrios aspectos da biologia
populacional.

Entender processos como recrutamento e fecundidade apenas o

primeiro passo dos estudos demogrficos (Julliard et al. 1999). Para isso, o uso
das tbuas de vida se tornou uma ferramenta importante para se estudar a
demografia das populaes (Caswell 2001). Atravs de tbuas de vida possvel
caracterizar as propriedades idade-especficas de sobrevivncia, mortalidade,
fecundidade e valor reprodutivo, o que as tornou uma das tcnicas mais teis
(e.g. Mueller et al. 2004), porm pouco utilizadas em estudos demogrficos.
Para se obter as probabilidades de sobrevivncia e mortalidade das populaes
so necessrias apenas informaes de captura e recaptura de fmeas, tendo
como premissa bsica que todas as fmeas possam ser fecundadas pelos machos
e representem a base de dados para o estudo da demografia (Stearns 1992).
Existem duas abordagens diferentes de amostragem populacional: (1)
abordagem de segmento, para examinar todos os indivduos que morreram em
um dado momento e (2) acompanhamento de uma coorte de indivduos que
entram na populao dentro de um intervalo de tempo at o momento que
todos os animais da coorte morrem. As tbuas de vida, construdas a partir
destas duas formas de abordagem, so chamadas respectivamente de vertical e
horizontal (Pianka 2001).
Tbuas de vida permitem testar relaes entre os parmetros
demogrficos (Emlen 1970, Zamutto 1987). Em mamferos, algumas relaes
entre parmetros demogrficos de tbuas de vida foram determinadas como,
por exemplo, correlaes negativas entre sobrevida e taxa de fecundidade ou
entre taxa de mortalidade e valor reprodutivo residual. Correlaes positivas
tambm foram encontradas entre os seguintes pares de variveis: valor
reprodutivo e valor reprodutivo residual; taxa de fecundidade e valor

reprodutivo; e sobrevida de fmeas reprodutivamente ativas com valor

reprodutivo residual (Millar & Zamutto 1983, Zamutto 1987).

Anlise de sensibilidade
O ciclo de vida uma unidade fundamental na descrio de um
organismo.

Campos

da

cincia

como

Ecologia,

Gentica,

Evoluo,

Desenvolvimento e Psicologia convergem para o mesmo ponto - o estudo de

ciclos da vida. Os modelos populacionais de matrizes fornecem uma ligao
entre o indivduo e a populao e so construdos a partir de uma descrio
simples de ciclo de vida. Os animais nascem, crescem, amadurecem, se
reproduzem e morrem, e o risco de cada um desses eventos depende do
ambiente e dos traos de cada indivduo determinados pelos respectivos
fentipos (Caswell 2001). Esses riscos determinam as taxas de nascimento,
crescimento, fecundidade e mortalidade.
A conexo entre demografia e evoluo vem do conceito de que o ciclo de
vida faz parte do fentipo (Caswell 2001). Para se obter uma ligao entre
dinmicas demogrficas e evolutivas do sistema estudado, os mtodos de
projeo atravs de matrizes tm mostrado grande potencial (van Tienderen
2000). O pioneiro para expor esta ligao foi Lande (1986). Ele defende a idia
de que modelos de caracteres quantitativos, ou seja, polignicos, so melhores
para se analisar a evoluo das Histrias de Vida do que mtodos de otimizao
estticos, i.e. modelos baseados em um ou dois loci.
O modelo de projeo da estrutura populacional atravs de matrizes
descreve as mudanas na demografia da populao pela equao nt+1 = Ant,

onde o vetor n representa nmero de organismos num certo estgio (ou idade) e
as entradas da matriz A, aij, representam as taxas de transio em um intervalo
de tempo. Estas taxas de transio dependem dos componentes da aptido,
taxas vitais, como sobrevivncia e fecundidade. Os componentes da aptido
podem depender de caractersticas como ocorrncia da reproduo em relao
ao tempo e caractersticas morfolgicas e comportamentais, que fazem parte de
transio entre os estgios (van Tienderen, 2000). Cada entrada da matriz A
tem em si um efeito positivo sobre a taxa de crescimento populacional, . O que
quantifica esse impacto so as sensibilidades e elasticidades: as sensibilidades
quantificam o impacto das mudanas pequenas nos componentes aij (da matriz
A) em e as elasticidades quantificam o aumento proporcional de com o
aumento proporcional do carter em questo, permitindo a comparao entre
os caracteres. A taxa de crescimento populacional equivalente aptido da
populao, porm no sob quaisquer circunstncias (McGraw & Caswell 1996,
Grant & Benton 2000).

Estimativas populacionais e o ndice de Informao de Akaike

Ao se estimar parmetros populacionais utilizando-se a tcnica de
captura-marcao-recaptura importante pensar nos modelos a serem usados e
nos pressupostos de cada modelo para a populao estudada. Primeiramente,
deve ser determinado se uma populao ser considerada fechada (i.e.
desconsidera-se recrutamento e mortalidade) ou aberta. Em seguida, devem ser
discutidas as variaes nas probabilidades de captura. Cooch & White (2004)
desenvolveram um programa chamado MARK capaz de, a partir dos dados de
marcao e recaptura, escolher um modelo entre vrios previamente criados

com base em uma hiptese sobre padres de captura. O observador considera o

modelo que melhor se ajusta ao padro de captura observado. A escolha do
modelo baseia-se no ndice de Informao de Akaike (AIC, Akaike Information
Index) (Akaike 1973). A maximizao do ajuste, sem considerar a complexidade
dos modelos, pode requerer modelos com mais parmetros, o que,
eventualmente,

negaria

princpio

epistemolgico

da

parcimnia.

Conseqentemente, isto pode resultar em estimativas de parmetros imprecisas

representando assim uma tcnica de baixa qualidade para seleo de modelos
(Johnson & Omland 2004). O AIC baseia-se no nmero de parmetros e no
logaritmo maximizado da verossimilhana mxima dos modelos. Foi definido
por Akaike em 1973 (apud Anderson et al. 1994) e representa um equilbrio
entre o ajuste do modelo e a preciso. Quanto maior for o nmero de
parmetros de um modelo, menor ser o logaritmo da verossimilhana e melhor
o ajuste deste. No entanto, o nmero elevado de parmetros implica em uma
estimativa imprecisa de parmetros individuais. A escolha do modelo que
melhor resume dados de captura sempre aquela que demonstra o menor valor
de AIC. O AIC calculado utilizando-se a seguinte equao:
AIC = -2 ln(L) + 2K ,
onde o ln(L) o logaritmo natural da verossimilhana e o K nmero de
parmetros do modelo, ou seja, um fator de correo da tendenciosidade do
ndice. Hurvich & Tsai (1989) (apud Anderson et al. 1994) descreveram o AICc
como correo de tendenciosidade de segunda ordem (para amostras onde n
for baixo em relao ao K), onde
AICc =AIC + [2(K+1)(K+2)]/[n-K-2],

com n = tamanho da amostra (Anderson et al. 1994). Supondo-se que a

estatstica 2 mensure o ajuste do modelo aos dados, o valor esperado desta
estatstica ser igual ao nmero de graus de liberdade (2 = g.l.) se o modelo se
ajustar aos dados perfeitamente. Deste modo, podemos estimar a falta do ajuste
do modelo aos nossos dados dividindo 2 pelos graus de liberdade:

chat = 2/g.l.
Quando o chat for igual a um (1), o modelo se ajusta perfeitamente aos dados.
Quando o valor de chat for diferente de um, isto indicar falta de ajuste do
modelo, por exemplo, quando o valor de

chat

for maior que um, super-

disperso (overdispersion) dos dados indicada (Cooch & White 2004).

Quando isto ocorre, preciso ajustar o modelo e considerar o valor de

chat

modificado. O AICc nestes casos transformado em QAICc (quas-likelihood

adjust AIC):
QAICc = [-2log(L())/chat] + 2K + 2K(K+1)/(n-K-1).

Quanto mais o

chat

se distanciar do valor de um, o QAICc tende a preferir

modelos com menos parmetros (Cooch & White 2004).

Dinmica populacional
O objetivo principal dos estudos de dinmica populacional responder a
pergunta: Por que as populaes animais flutuam? (Royama 1992). So

inmeros os fatores que podem afetar as flutuaes populacionais; entretanto,

eles podem ser agrupados em duas categorias fundamentais.

+/-

+/Populao

+/-

+/Populao

Fator
exgeno

Fator
endgeno

Figura 1: Sistemas dinmicos: acima sistemas de primeira ordem; um fator exgeno afetando
positiva ou negativamente a populao; a populao se auto-afeta; ou ambos. Em baixo, sistema
de segunda ordem com circuito de retroalimentao entre a populao e o fator endgeno
(podendo os efeitos serem tanto positivos, quanto negativos). A dependncia da densidade pode
fazer parte do sistema ou no (adaptado apud Berryman 1999).

Fatores independentes da densidade (exgenos ou extrnsecos a uma

populao) afetam sempre uma proporo da populao sem que a prpria
densidade populacional tenha alguma relevncia (Pianka 2001) (Figura 1).
Quando um parmetro populacional

influencia na densidade da mesma

populao, seja diretamente ou por meio de outro fator, ocorre uma dinmica
endgena e de efeitos denso-dependentes.

Os efeitos dos dois tipos de fatores podem ser tanto positivos para a
populao, como negativos. O sistema pode ser unidimensional, onde apenas a
populao sofre os efeitos dos fatores extrnsecos ou intrnsecos, bidimensional,
onde ambos, a populao e o fator extrnseco sofrem efeitos da relao, ou mais
complexo. Quando um sistema tem dois ou mais fatores interligados, fala-se de
circuitos de retroalimentao (feedback loops), cujos sinais (+ ou -) tm efeitos
importantes na estabilidade do sistema (Berryman 1999). O sinal do sistema
inteiro corresponde ao produto de todos os efeitos, ou seja, num sistema onde
um fator influencia negativamente a populao, enquanto a populao tem
efeitos positivos no fator, o sistema tem sinal negativo e chamado de sistema
de retroalimentao negativa. A dimenso ou a ordem do sistema dinmico
depende do nmero de componentes envolvidos. Um sistema dinmico pode ser
chamado de estvel quando suas variveis, aps uma perturbao, retornam ao
estado original. A trajetria dinmica tende a oscilar em volta do ponto de
equilbrio e, mesmo com variaes no ambiente, no se afasta o bastante para
sair do equilbrio estvel. Num sistema homeosttico ou regulado, sempre existe
um ponto de equilbrio, porm, este equilbrio pode jamais ser observado, caso o
sistema esteja sujeito perturbao exgena contnua (Berryman 1999). A
retroalimentao negativa uma condio necessria para que um sistema seja
estvel, entretanto, ela no suficiente. O tempo que as influncias entre as
variveis necessitam para que o efeito seja sentido pela populao tem grande
importncia para a dinmica. Os sistemas de segunda ordem, por exemplo, so
caracterizados pelo tempo necessrio para o fator influenciar a populao mais
o tempo necessrio para a mudana ocorrida na populao causar efeitos no
fator (numa cadeia alimentar com dois componentes). Este tempo se chama
defasagem (time lag). Os atrasos nas respostas ecolgicas introduzem condutas

oscilatrias na dinmica. Quanto maior for a dimenso do sistema, em geral,

maior ser a defasagem, pois mais tempo ser necessrio para que todas as
variveis possam ser afetadas pelo(s) efeito(s) intrnseco inicial.
Um sistema dinmico pode ser instvel se um fator exgeno causa o
afastamento do ponto de equilbrio ou estado original. Uma retroalimentao
positiva de primeira ordem resulta num crescimento populacional exponencial,
saindo do ponto de equilbrio dinmico. Retroalimentao positiva pode ser a
base de espiral de inflao, de exploso populacional, de extino e
eventualmente, de evoluo (Berryman 1999).
Dinmicas exgenas, por outro lado, incluem as foras extrnsecas a uma
populao e influenciam tambm nos processos endgenos. Separam-se os
efeitos exgenos em efeitos que causam mudanas na estabilidade do sistema
processos que foram; e efeitos que no afetam a estabilidade, mas apenas
deslocam as variveis processos perturbantes (Lima 2006). Os efeitos
climticos so fatores exgenos, que podem ser distintos em trs categorias,
dependendo da forma em que afetam a taxa de crescimento populacional: (1)
efeitos verticais, (2) efeitos laterais e (3) efeitos no lineares (Royama 1992).
Um efeito climtico vertical age diretamente sob a taxa de crescimento. No caso
de condies climticas desfavorveis a curva da taxa de crescimento desloca-se
para baixo e, em caso de condies favorveis, desloca-se para cima (Lima
2006). Quando o clima age sob um fator limitante para a populao, falamos de
efeitos laterais. Se o efeito for desfavorvel, o tamanho populacional no
equilbrio diminui sem que o valor da taxa de crescimento populacional seja
modificado. Efeitos no lineares modificam a tendncia da curva da taxa de
crescimento, ou seja, as condies climticas afetam a taxa de crescimento

populacional atravs dos processos de retroalimentao envolvidos (por

exemplo, competio).
Os debates sobre quais foras predominam na determinao das
mudanas na abundncia de uma espcie at o presente momento representam
um ponto de desencontro entre os eclogos (Lima et al. 2006). O sculo XX foi
marcado basicamente por dois conceitos que so fundamentais neste campo da
cincia: o primeiro defendendo fatores endgenos como sendo responsveis
pela dinmica populacional (Nicholson 1933), e o segundo, ressaltando fatores
exgenos como fatores reguladores da dinmica populacional (Andrewartha &
Birch 1954). Determinar a estrutura populacional e os fatores que regulam seu
tamanho ainda representam desafios para os eclogos (e.g. Berryman 1999).
Contudo, novas teorias surgiram recentemente, baseadas em estudos empricos
que juntaram os dois conceitos contraditrios e advogam um sinergismo entre
fatores denso-dependentes (endgenos) e denso-independentes (exgenos)
(Murdoch 1994, Turchin 1995, Leirs et al. 1997, Grenfell et al. 1998, Lima et al
2001a, Lima et al 2001b, Lima et al. 2002).

Estudos de gentica de populaes

Conhecer os parmetros demogrficos das populaes naturais tais como
tamanho populacional, estruturao das populaes, taxas de crescimento e de
migrao, assim como as foras evolutivas atuantes (presso seletiva, taxas de
mutao e deriva), permite inferir sobre a histria evolutiva das espcies. A
maioria das espcies encontra-se subdividida em subpopulaes com diferentes
graus de isolamento e esta subdiviso tem grande importncia para as

mudanas evolutivas (Wright 1929 apud Wright 1977). Sewall Wright foi o
primeiro a propor que populaes semi-isoladas apresentariam o melhor
cenrio para ocorrncia das mudanas evolutivas, uma vez que facilitam a
fixao e a expanso de novas variedades allicas. Entretanto, a maneira como
as ligaes entre subpopulaes, ou seja, a migrao influencia a evoluo das
espcies no clara e tem sido bastante discutida (revisto em Slatkin 1985).
Uma das foras atuando sobre as subpopulaes o fluxo gnico que, ocorrendo
em freqncia alta, acaba homogeneizando as freqncias allicas locais, e desta
maneira pode ser vista como uma fora restritiva diferenciao e especiao.
Porm, quando presente em baixas freqncias, o fluxo gnico pode representar
uma fora criativa, permitindo que novas combinaes de genes de alto valor
adaptativo possam ser fixadas com mais facilidade nas populaes semiisoladas. Tais idias esto incorporadas na teoria do equilbrio instvel (shifting
balance theory proposta por Wright, 1929 e 1932 apud Wright 1977). As
combinaes de genes de alto valor adaptativo podem ser espalhadas para as
outras populaes por migrao ou recolonizao aps eventos de extines
locais, levando assim a espcie a uma mudana de pico adaptativo. No entanto,
a importncia do fluxo gnico, depende das outras foras evolutivas que
tambm estejam atuando.
A estimativa do fluxo gnico, ou seja, migrao de indivduos de uma
(sub)populao para outra de importncia decisiva nos estudos populacionais.
Os mtodos que permitem as estimativas dos parmetros populacionais, tais
como migrao, foram denominados por Slatkin (1985) como indiretos, que
representam uma abordagem alternativa s tcnicas menos recentes baseadas
na observao direta das populaes (e.g. mtodos de marcao-recaptura). A

utilizao de estimativas indiretas dos parmetros populacionais como a anlise

da distribuio de variabilidade gentica obtida a partir das freqncias allicas
(ou caractersticas fenotpicas ou variantes cromossmicas), ganhou maior
ateno com desenvolvimento da gentica molecular. Depois do surgimento da
tecnologia da amplificao de fragmentos especficos do ADN (cido
desoxirribonucleico) utilizando-se a tcnica de Reao em Cadeia da Polimerase
-

PCR

(Polimerase

chain

reaction),

os

mtodos

evoluram

para

seqenciamento direto de fragmentos de ADN nuclear e mitocondrial (Sanger

1977). At o comeo dos anos 80, o mtodo mais usado para responder as
perguntas sobre variao gentica entre as espcies ou dentro de uma espcie foi
o mtodo de digesto de ADN com endonucleases de restrio (Kocher et al.
1989). A presena ou ausncia de um stio de restrio revela pouco sobre o tipo
de substituio nucleotdica ocorrida. Estudos que utilizaram as anlises de
restrio em mtDNA (ADN mitocondrial) de mamferos evolutivamente
prximos, foram os primeiros a mostrar que estes genomas tm taxa de
substituio evolutiva mais alta do que os genomas nucleares. Contudo, foi
apenas com a tcnica do seqenciamento que se descobriu que esta acelerao
deve-se ao aumento no nmero de transies em relao ao nmero de
transverses.

Genoma mitocondrial
O ADN mitocondrial tornou-se uma ferramenta importante nos estudos
de gentica populacional e evoluo devido a algumas caractersticas decisivas.
O mtDNA uma molcula circular fechada, cujo contedo e arranjo gnico
parecem ser conservados para um grande nmero de txons (Freeland 2005).
Encontrado em forma de banda dupla, ele codifica 2 ARN ribossmicos (rRNA),

22-23 ARN transportadores (tRNA) e 10-13 protenas. O mtDNA contm

contm uma regio controladora com stios para replicao e incio da
transcrio. Essa molcula envolvida primariamente na respirao celular, j
que as protenas codificadas por ela se referem s subunidades de enzimas do
transporte de eltrons ou sntese de ATP (Moritz et al. 1987). Na maioria dos
animais, o mtDNA herdado maternalmente, ou seja, passa das mes para a
prole. Porm, j foram observados casos de herana paterna em vrias espcies,
como ratos (Gyllensten et al. 1991), aves (Kvist et al. 2003) e humanos
(Schwartz & Vissing 2002).
Os genomas das organelas so muito menores do que os genomas
nucleares. Por exemplo, o mtDNA animal representa aproximadamente
1/10000 do menor genoma nuclear. Por outro lado, uma nica clula contm
inmeras mitocndrias, o que facilita o isolamento do ADN no caso de tecido
degradado, ou em pouca quantidade para a extrao. O arranjo gnico
conservado possibilita o uso de iniciadores universais para uma vasta variedade
de vertebrados e invertebrados (Kocher et al. 1989). Apesar de o arranjo gnico
ser conservado, o mtDNA apresenta altas taxas de mutao. A taxa de
substituies sinnimas no mtDNA dos mamferos foi estimada em 5,7 x 10-8
substituies por stio por ano (Brown et al. 1982), o que aproximadamente 10
vezes mais do que a taxa mdia de substituies sinnimas nos genes nucleares
codificadores de protenas (Freeland 2005). As propriedades metablicas das
mitocndrias representam ambientes altamente mutagnicos para o seu
desprotegido ADN (Rand 2001).
Outra caracterstica relevante do mtDNA a falta de recombinao,
conseqncia de a prole possuir o genoma mitocondrial idntico ao da me, a
menos que ocorra uma mutao. Logo, as linhagens individuais podem ser

seguidas no tempo e espao sem muito esforo. Alm disso, o mtDNA, na

grande maioria dos casos, ausente de ntrons, famlias de ADN repetitivos,
pseudogenes ou outras seqncias no codificadoras (Avise 2004).
Por ser haplide e herdado de maneira uniparental, o mtDNA representa
efetivamente do tamanho populacional do genoma nuclear diplide, o que
implica sua relativa sensibilidade a eventos demogrficos, como o efeito gargalo
(bottleneck effect). O efeito gargalo conseqncia de uma drstica diminuio
do tamanho populacional devido a algum evento catastrfico. Mesmo com uma
rpida recuperao da populao aps uma catstrofe, relativamente poucos
hapltipos mitocondriais vo permanecer nela, em comparao aos gentipos
nucleares (Freeland 2005).
A maioria dos indivduos homoplsmica, o que significa ter uma nica
seqncia de mtDNA predominante em todas as clulas, salvo excees (e.g.
Moritz et al. 1987). Apesar de a homoplasmia caracterstica das seqncias ser
um fenmeno crucial para as aplicaes genealgicas do mtDNA, seus
mecanismos so pouco conhecidos (Avise 2004).
O Citocromo b uma das protenas mais conhecidas entre as que
compem o complexo III do sistema de fosforilao oxidativa de mitocndrias e
codificado pelo prprio genoma mitocondrial (Hatefi 1985). Fosforilao
oxidativa a culminao do metabolismo que gera energia em organismos
aerbicos. Todos os passos de oxidao de carboidratos, gorduras e aminocidos
convergem a este passo final da respirao celular, no qual o ATP sintetizado
atravs da energia de oxidao. O Citocromo b contm dois centros redox, o Q0
e Q1, envolvidos no transporte de eltrons, alm de uma regio atravessando a
membrana interna da mitocndria (Irwin et al. 1991) (Figura 2).

O gene que codifica o Citocromo b um dos genes freqentemente

usados para Filogeografia (tanto no nvel intra-especfico, quanto nos nveis
maiores), filogenia e gentica populacional. No estudo de Irwin et al. (1991) foi
demonstrado que em variados taxa de mamferos 51,1% dos stios de
aminocidos foram invariveis, 16,0% mudaram uma vez (entre os txons
estudados) e 24,9% dos stios mudaram pelo menos duas vezes. Estes stios
variantes se encontram ao longo da protena (Figura 2). A maior parte das
variaes na primeira posio dos cdons acontece nos domnios transmembranais, ao passo que as variaes na terceira posio dos cdons ocorrem
ao longo da protena inteira (Irwin et al. 1991).

Figura 2: Estrutura de aminocidos que compe o gene Citocromo b. A protena composta

pelas trs partes fundamentais: a parte transmembranal e os dois centros de redox Q0 e Q1. A
membrana corresponde membrana interna de uma mitocndria, sendo a regio superior da
figura a parte externa e a regio inferior a interna. Os crculos brancos correspondem aos stios
hipervariados entre vrios taxa de mamferos (Irwin et al. 1991).

A mutao de uma nica base no gene do Citocromo b pode resultar, por

exemplo, na perda total de viso em humanos aps a puberdade, uma vez que o

Citocromo b faz parte do sistema respiratrio celular que, no caso da mutao,

no consegue sustentar o metabolismo dos neurnios pticos (Nelson & Cox
2000). Ao contrrio do que se acreditava no comeo do uso do mtDNA para
estudos evolutivos, foi identificada a evoluo no-neutral do mtDNA que
implica uma seleo no nvel de indivduo (Rand 2001). As informaes
inferidas a partir do mtDNA so especialmente apreciadas nos estudos de
estrutura gentica populacional, disperso e zoogeografia histrica (Avise et al.
1987). A partir do seqenciamento de parte do mtDNA consegue-se inferir
caractersticas de uma estrutura populacional.

Espcie estudada Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826)

Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826) ocorre na faixa litoral do Brasil
desde o Norte da Argentina at o Nordeste do Brasil (Cerqueira 1985, Cerqueira
& Lemos 2000, Cerqueira & Tribe 2007). Possui hbitos predominantemente
terrestres, mas pode ocasionalmente usar os estratos arbreos (Cerqueira et al.
1990, Cunha & Vieira 2002). Esta espcie ocorre em todas as formaes vegetais
da Mata Atlntica, como tambm em reas alteradas pelo homem, tanto
urbanas quanto rurais, sendo considerada uma espcie habitat-generalista e
freqentemente dominante em comunidades de pequenos mamferos (Fonseca
& Robinson 1990, Leite et al. 1996, Gentile & Fernandez 1999, Vieira &
Monteiro-Filho 2003). Didelphis pode agir tanto como competidor como
predador dos pequenos mamferos (Cordero & Nicolas 1987; Fonseca &
Robinson 1990).
Os estudos feitos tambm no Estado do Rio de Janeiro mostram que a
freqncia maior de movimento dos indivduos de D. aurita na faixa de 0 a
20m e 61% dos movimentos esto dentro de 60m (Gentile et al. 1995),
entretanto, a rea de estudo no caso foi de 4 ha e os valores poderiam ter sido
subestimados. J outro estudo relata a distncia de movimento de maior
freqncia de 100 a 200m (Pires et al. 2002). Os gambs so considerados
insetvoro-onvoros (Cceres & Monteiro-Filho 2001) e a dieta deles composta
por itens variados, incluindo invertebrados, carnia (Cordero & Nicolas, 1987),
pequenos vertebrados e frutos (Vieira & Izar 1999), porm, o principal item da
dieta da espcie D. aurita so os artrpodes de solo (Santori et al. 1996), que se
encontram no folhio. Um estudo anterior realizado na mesma localidade por
Gentile et al. (2004) mostrou forte correlao entre a produo de folhio e a

dinmica populacional do gamb. Atramentowicz (1986), Cerqueira (1988), e

Rademaker & Cerqueira (2006) tambm relacionaram a reproduo de
Didelphis com a disponibilidade de recursos (insetos e frutos). Estes, por sua
vez, se relacionam com a precipitao (Lee & Cockburn 1985). Deste modo, a
estratgia reprodutiva do gamb permite que o final da poca reprodutiva,
quando ocorrem os desmames e picos de recrutamento, coincida com a poca de
maior abundncia de recursos, que o final da estao chuvosa.
As fmeas apresentam bolsa definida com at 13 tetas. O tempo de
gestao de 13 dias e o desmame ocorre, em mdia, em 100 dias (Gentile,
2000). O incio da estao reprodutiva desencadeado pela variao do
fotoperodo (Gentile et al. 2000; Rademaker, 2001; Rademaker & Cerqueira;
2006). A espcie mostra dimorfismo sexual, sendo os machos maiores que as
fmeas (Emmons 1999). As fmeas apresentam deslocamentos menores que os
machos, sendo as fmeas mais residentes e os machos mais nmades (Loretto &
Vieira 2005).