Journal of Vegetation Science 27 (2016) 987–998

Características funcionais de sementes dispersas por

endozoocoria por ungulados da floresta nativa
Melanie Picard, Richard Chevalier, Rachel Barrier, Yves Boscardin e Christophe Baltzinger

Palavras-chave Resumo
Processos de montagem; Endozoocoria; Filtro;

Germinação; Uso de habitat; Plantar-interações com

animais; Dispersão de sementes; Características
Nomenclatura
TAXREF v 7.0 para plantas.
Recebido em 18 de novembro de 2014
Mira: Zoocoria é um processo de dispersão proeminente em uma ampla gama de espécies de
plantas. No entanto, a extensão em que a composição de características de assembléias de
sementes dispersas difere da assembleia regional permanece não testada, assim como a extensão
em que herbívoros nativos simpátricos dispersam características de forma não aleatória.
Localização: Florestas de Lorris e Montargis, centro da França.

Aceito em 16 de março de 2016
Editor Coordenador: Andreas Prinzing
Picard, M. (autor correspondente,
melanie-picard@live.fr ),
Chevalier, R. (richard.chevalier@irstea.fr ),
Barrier, R. (rachel.barrier@irstea.fr ),
Boscardin, Y. (yves.boscardin@irstea.fr ),
Baltzinger, C.
( christophe.baltzinger@irstea.fr )
Irstea, UR EFNO, centre de Nogent-
surVernisson, F-45290, Nogent-sur-Vernisson,
França
Métodos: Comparamos a composição taxonômica e funcional das assembléias de
sementes dispersas por três ungulados selvagens com as características da fl ora
regional em uma paisagem agro-florestal. Recolhemos cervos (Capreolus capreolus),
veado vermelho (Cervus elaphus) e javali (Sus scrofa) fezes em duas florestas, e as
amostras foram submetidas à germinação em condições controladas. Primeiro
examinamos como diferentes vetores influenciam a composição das assembléias de
plantas dispersas, comparando a abundância e a riqueza de espécies das mudas que
emergem das fezes dos três ungulados. Em seguida, comparamos as características
funcionais do reservatório disperso com as da fl ora regional em um espaço funcional
multivariado construído a partir de 20 características relevantes da planta.
Resultados: Um total de 754 mudas e 46 espécies de plantas germinaram de 300 amostras de fezes,
com maior riqueza e abundância de espécies de plantas para fezes de veado. Todos os três
ungulados usam amplamente o habitat florestal, mas a proporção de plantas não-florestais era
maior nas fezes de veado-vermelho e javali selvagem do que no reservatório de espécies regional.
Características como forma e tamanho da semente ou longevidade do banco de sementes afetaram
a probabilidade de dispersão, mas seus efeitos foram ofuscados pelos efeitos do habitat.

Conclusões: A endozoocoria atua como um filtro funcional indireto, filtrando as espécies de

acordo com o habitat de alimentação dos vetores. Isso pode afetar a composição das
comunidades de plantas da floresta, permitindo que plantas de habitats abertos colonizem
áreas florestadas.

presume-se que resulte de adaptações à epizoocoria, incluindo sementes

Introdução
A dispersão de sementes é um processo crítico na dinâmica espacial
da população de plantas (Cain et al. 2000). A troca de indivíduos
entre populações permite o fluxo genético e / ou colonização de
novas áreas adequadas, menor competição intraespecífica e
prevalência de patógenos, e pode resgatar populações da extinção
local (Howe & Smallwood 1982; Cain et al. 2000; García et al. 2007).
Ao espalhar os indivíduos, a dispersão influencia os padrões
espaciais da diversidade das plantas, mas também tem um impacto
nos processos de montagem das espécies e, por meio desses
processos, afeta os padrões de composição da comunidade
(Cousens et al. 2008). Animais são vetores comuns de dispersão de
plantas (Vittoz & Engler 2007). Muitas, mas nem todas as plantas
dispersas por animais têm características morfológicas
em forma de gancho ou eriçada, ou à endozoocoria, com frutos carnais
ou um tegumento de semente resistente, por exemplo (Howe &
Smallwood 1982; Pakeman et al. 2002; Cousens et al.
2008). Na dispersão endozoocórica, porque muitas sementes
herbáceas, particularmente as menores, sem tais adaptações
morfológicas podem ser acidentalmente ingeridas em quantidades
consideráveis por grandes herbívoros à medida que consomem a
folhagem da planta ('folhagem é o fruto'; Janzen 1984), adaptações
que melhoram a resistência da semente a a digestão condiciona sua
eficácia de dispersão (Pakeman et al.
2002). Sementes capazes de germinar após a defecação por
herbívoros demonstraram compartilhar características comuns,
incluindo tamanho pequeno, formato redondo e baixa massa
(Pakeman et al. 2002; Couvreur et al. 2005; Mouissie et al. 2005a).

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Traços de plantas dispersas por endozoocoria
Thompson et al. (1993) demonstraram que essas sementes também
possuem bancos de sementes persistentes, o que poderia explicar suas
maiores taxas de sobrevivência.
Estudos sobre uma variedade de herbívoros domésticos e selvagens
estabeleceram uma grande variedade de espécies de plantas dispersas
através da endozoocoria (Pakeman et al. 2002; Mouissie et al. 2005a, b;
Eycott et al. 2007; Jaroszewicz et al. 2013). Além disso, os herbívoros
desencadeiam a 'dispersão dirigida', pois transferem espécies de plantas
entre habitats semelhantes correspondentes aos seus locais de
alimentação (Wenny 2001; D'hondt et al. 2012; Rico et al. 2014). Uma vez
que suas áreas de vida são maiores do que as de mamíferos menores e
espécies domesticadas limitadas pelo confinamento humano, os
ungulados selvagens potencialmente dispersam sementes por longas
distâncias e em habitats variados em paisagens em mosaico. Assim,
grandes ungulados selvagens podem não apenas ligar populações
distantes de plantas, mas também promover a colonização de novas
áreas; esses ungulados são, portanto, adequados como modelos para
avaliar os efeitos da zoocoria na distribuição das plantas. Além disso,
como a probabilidade de dispersão das plantas difere dependendo das
características das sementes, os ungulados selvagens podem filtrar as
comunidades de plantas de acordo com suas preferências alimentares e
padrões de uso do habitat dentro de suas áreas de vida.
A maioria dos estudos existentes sobre as consequências da
endozoocoria em nível de comunidade não comparou a assembléia
dispersa com a composição da fl ora regional (Cosyns et al. 2005;
Mouissie et al. 2005a, b; Jaroszewicz et al. 2013), mesmo que a
piscina de espécies dispersas é necessariamente uma subamostra
do pool regional. Em situações em que os animais se alimentam
aleatoriamente, pode-se presumir que as espécies de plantas mais
comuns no pool regional seriam consumidas e dispersas com mais
frequência por vetores animais. Por outro lado, se os animais
expressam preferências dietéticas e / ou se alimentam em habitats
específicos, eles não devem consumir plantas ao acaso, e as
espécies de plantas dispersas não seriam necessariamente as mais
comuns no reservatório regional. No entanto, todas as sementes
consumidas não têm capacidade de sobreviver à ingestão e
germinar após a defecação. Por isso, o pool disperso refletiria as
preferências alimentares e / ou de habitat dos vetores, bem como a
capacidade de germinação das sementes. Ungulados selvagens
geralmente dispersam sementes pequenas e redondas, que não têm
adaptações morfológicas particulares (ou seja, polpa ou apêndices;
Pakeman et al. 2002; Heinken et al. 2002). No entanto, a extensão
em que a proeminência das características morfológicas da semente
reflete sua abundância na assembléia regional permanece não
testada, assim como se os herbívoros dispersam as características
aleatoriamente ou não. Além disso, embora estudos recentes
tenham sugerido que as combinações de características explicam a
sobrevivência das sementes após a defecação (Couvreur et al. 2005;
D'hondt & Hoffmann 2011), os estudos que comparam espécies
dispersas e não dispersas consideram cada atributo da planta
separadamente. Em um mosaico de floresta de coníferas de planície,
Eycott et al.
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M. Picard et al.
frutos cárneos, nozes, asas ou plumas) no material fecal do que na
sua área de estudo (25 vs 39%). Em contraste, Heinken et al.
(2002), que estudaram a zoocoria por veados, javalis, lebre e marta
em uma floresta decídua, descobriram que a proporção de
sementes leves sem adaptações morfológicas à zoocoria era maior
nas fezes de mamíferos selvagens do que na fl ora regional. As
espécies de plantas não florestais também foram significativamente
mais dispersas.
Neste estudo, avaliamos se os ungulados da floresta atuam como
um filtro biótico para plantas dispersas por endozoocoria. Em duas
florestas cercadas por uma paisagem de mosaico agro-florestal no
centro da França, coletamos amostras de fezes de três ungulados
selvagens: o veado (Capreolus capreolus), um navegador ruminante
herbívoro; veado vermelho (Cervus elaphus), um alimentador misto
de ruminante herbívoro intermediário; e javali (Sus scrofa), um
fermentador de intestino grosso onívoro-frugívoro (Hofmann 1989;
Clauss et al. 2008). Primeiro comparamos a abundância e a riqueza
de espécies das mudas dispersas pelos três ungulados para avaliar
sua contribuição relativa à composição das assembléias de plantas
dispersas. Em seguida, comparamos as assembléias de espécies de
plantas dispersas por cada uma das três espécies animais ao
conjunto regional de espécies de plantas em um espaço funcional
multivariado construído a partir de características ecológicas
conhecidas por afetar a propensão à dispersão. Testamos
especificamente as seguintes hipóteses: (1) devido às suas
diferentes estratégias de alimentação, os três ungulados selvagens
deveriam dispersar diferentes quantidades de sementes e riqueza
de espécies de plantas. Nossa hipótese é que o veado-vermelho,
como um alimentador misto com um regime alimentar mais amplo,
dispersaria mais sementes e espécies do que o cervo mais seletivo
(Eycott et al. 2007; Jaroszewicz et al. 2013). Também levantamos a
hipótese de que o javali dispersaria menos sementes e espécies de
plantas do que as duas espécies de ruminantes (Heinken et al. 2002;
Schmidt et al. 2004; Jaroszewicz et al. 2013). (2) A abundância de
espécies nas fezes deve refletir as preferências alimentares dos
animais ao invés da abundância de espécies de plantas na área de
estudo. (3) As características ecológicas das plantas relevantes para
a dispersão devem distinguir as espécies dispersas das espécies nas
assembleias regionais. Assumimos que o pool disperso de espécies
seria tendencioso para sementes pequenas e redondas, e que essas
espécies também teriam um banco de sementes persistente.
Também esperávamos que os dois herbívoros dispersassem
preferencialmente as espécies herbáceas, com arbustos além do
veado,
Métodos
Área de estudo
Conduzimos nosso estudo em duas florestas no centro da
França, as florestas Lorris (14 500 ha) e Montargis (4100 ha),
separadas uma da outra por aproximadamente 25 km de
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M. Picard et al.
mosaico agrícola composto por lavouras, pastagens, aldeias e
pequenas matas (Fig. 1a). Essas duas florestas são manejadas
por meio de derrubada rotativa. Eles são dominados por
Quercus petraea (45 e 50% de cobertura em Lorris e Montargis,
respectivamente) e Pinus sylvestris (39 e 20% de cobertura,
respectivamente); cada um deles inclui aproximadamente 5% de
habitats abertos. Eles diferem na composição do solo e da
vegetação. Lorris é dominado por árvores coníferas (Pinus sylvestris,
Pinus nigra), enquanto Montargis é principalmente caducifólia (
Quercus petraea, Fagus sylvatica, Carpinus betulus). Lorris inclui
vários tanques de diferentes tamanhos e o solo é mais ácido (pH
<4,5) do que em Montargis. O veado e o javali estão presentes em
ambas as florestas (respectivamente, cerca de cinco e dez animais
mortos por km2 em 2009-2010 em Lorris, cinco e dois em Montargis;
dados não publicados da federação de caça Loiret), enquanto o
veado vermelho está presente apenas
(uma)
(b)
Fig. 1. (a) Mapa do distrito regional onde as duas áreas de estudo estão localizadas, mostrando as florestas de Lorris e Montargis e os municípios circundantes
considerados para o pool regional de espécies de plantas (14 para Lorris, 13 para Montargis), e (b) localização e número de amostras de fezes coletadas por floresta e
espécie animal.
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Traços de plantas dispersas por endozoocoria
em Lorris (cerca de dois animais mortos por km² durante a mesma
temporada de caça, imediatamente antes da coleta de fezes).
Coleta e tratamento de fezes
Coletamos fezes de três espécies de ungulados nas duas
florestas de maio de 2010 a dezembro de 2012. Cada amostra
de fezes correspondeu a um evento de defecação. Coletamos
fezes a cada quinze dias em 84 transectos de duas faixas9 100
m (44 em Lorris, 40 em Montargis). Colocamos os transectos de
forma a estratificar o esforço de busca e refletir a diversidade
de estande idade (jovem, intermediário ou velho), estrutura
(regular, talhadia) e composição (Quercus
spp., Pinus spp.) de ambas as florestas (Fig. 1b). Nós apenas
coletamos fezes frescas e removemos a camada mais baixa
para evitar a contaminação por sementes da semente do solo
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Traços de plantas dispersas por endozoocoria
Banco. Registramos a data de coleta de cada amostra de fezes,
secamos as amostras aos 20-25 °C por 2 dias, depois pesado e
armazenado em 5 °C até o final da coleção de campos. Obtivemos
um total de 844 amostras de fezes. No entanto, por algum mês-
pares de estandes, não encontramos fezes. Além disso, fezes de
javali foram freqüentemente encontradas nos mesmos transectos
de mês a mês, geralmente nas povoações mais jovens. Decidimos
selecionar um número igual de fezes por espécie animal, por mês e
por floresta; a fim de atender ao espaço disponível disponível em
nossa estufa. Finalmente usamos 300 amostras de fezes: 180 de
Lorris e 120 de Montargis; 60 para cada espécie animal (cinco
amostras9 12 meses). Essas 300 fezes foram selecionadas
aleatoriamente de modo a refletir a maior diversidade do mês-pares
de estandes. A fim de classificar as sementes contidas nas fezes,
lavamos cada amostra através de 2 mm e 200-eum peneiras para
remover grandes componentes (fragmentos de fibra) e reter as
menores sementes esperadas (Juncus espécies, de acordo com
levantamentos de vegetação local). Em seguida, divulgamos o
conteúdo do 200-eum peneira em bandejas contendo um 3-Camada
de 5 mm de espessura de composto de envasamento esterilizado,
conforme recomendado para análises de banco de sementes (Ter
Heerdt et al. 1996). Mantivemos as bandejas de amostra em uma
estufa sob condições úmidas e deixamos as temperaturas na estufa
variar com a temperatura externa. Nós apenas aquecemos a estufa
à noite no inverno para evitar temperaturas negativas, mantendo 5°
C. As temperaturas médias foram 15 °C no inverno e 25 °C no verão,
35 °C foram alcançados durante duas semanas muito quentes. A fim
de controlar a contaminação da chuva de sementes na estufa,
também colocamos dez bandejas de controle contendo composto de
envasamento puro esterilizado sem conteúdo fecal peneirado
próximo às bandejas de amostra.
Estimativa do teor de sementes viáveis
Por mais de 1 ano, registramos regularmente todas as mudas das
bandejas assim que eram grandes o suficiente para serem identificadas e,
em seguida, as removíamos para evitar a competição. Após cada sessão
de identificação, mexíamos o composto da bandeja. Identificamos mudas
em nível de espécie sempre que possível; infelizmente, 4% morreram
antes que qualquer identificação fosse possível; 36% só puderam ser
identificados até o nível de gênero, 32% dos quais (ou seja, 12% do pool
geral de mudas) foram
Juncus spp. que morreram antes de crescer o suficiente para
permitir a identificação em nível de espécie. Excluímos as seis
espécies que também surgiram nos controles e foram consideradas
contaminações:Conyza canadensis, Epilobium tetragonum, Populus
alba, Salix spp., Senecio vulgaris e Oxalis spp.
Fl ora regional
Definimos a fl ora regional como a fl ora hospedada em todos
os territórios municipais vizinhos, se incluídos em
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M. Picard et al.
pelo menos uma parte da floresta de estudo, e seus habitats não
florestais vizinhos, até 2 km da borda da floresta mais próxima (Fig.
1a). Compilamos grupos regionais separados de espécies para as
duas florestas a partir de inventários de espécies de plantas em nível
municipal (dados disponíveis online, do Conservatório Botânico
Nacional Bassin Parisien: http://cbnbp.mnhn.fr/ cbnbp /, acessado
em junho de 2014). Calculamos a frequência de ocorrência de
espécies separadamente para cada floresta como o número relativo
de municípios nos quais uma espécie estava presente.
Consideramos apenas espermatófitos, espécies herbáceas e
lenhosas.
Todas as espécies de plantas registradas nas amostras de fezes
foram listadas na fl ora regional. A diversidade vegetal local foi
maior em Lorris (818 espécies, para uma área de superfície
correspondente de 39 941 ha) do que em Montargis (672 espécies,
para 22 929 ha).
Matriz de traço
Compilamos 20 atributos de planta conhecidos por estarem
associados à dispersão endozoocórica (Tabela 1) do LEDA
Traitbase (Kleyer et al. 2008), o banco de dados Eco fl ora (Fitter
& Peat 1994) e o Base fl or (Julve 1998). Também recuperamos o
índice de longevidade do banco de sementes (SLI) de Thompson
et al. (1997). Calculamos a forma da semente (variação nas
dimensões: Vs) seguindo Bekker et al. (1998):
Vs ¼ Pðxeu xº2 =3, com x1 = comprimento / comprimento, x2 = largura/
comprimento e x3 = altura / comprimento. Dureza do tegumento da semente e
teor de nutrientes nas folhas, geralmente associados à resistência da semente a
digestão e atratividade da folhagem da planta (Janzen 1984; D'hondt &
Hoffmann 2011), estavam disponíveis para <11% das espécies presentes
na fl ora regional; portanto, não incluímos essas características em nosso
estudo. No total, 19% das características estavam faltando alguma forma
de dados (ao considerar cada espécie-par de características), então
completamos os dados por meio de pesquisas complementares em
diferentes fontes da literatura cinzenta. Uma vez que as análises
multivariadas (veja abaixo) não toleram a emissão de dados,
preenchemos os 7% restantes dos dados ausentes com o valor médio
(para características contínuas) ou o valor modal (para características
categóricas).
Análises de dados
Testamos as diferenças na abundância de mudas e riqueza de
espécies entre as espécies animais, ao mesmo tempo em que
consideramos possíveis variações fenológicas e florestais nos pools
de sementes. Devido ao alto nível de inflação zero em nossas
variáveis de resposta (abundância de mudas e riqueza de espécies
de plantas), construímos modelos de obstáculo (Potts & Elith 2006)
com espécies animais, amostrando mês e floresta como covariáveis
no componente de Poisson truncado e sem covariável em o
componente binomial. Incluímos o peso transformado em log de
cada amostra de fezes como um deslocamento para garantir
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 M. Picard et al.

Tabela 1. Atributos e traços ecológicos usados em nossas análises.

Atributo ou Traço Efeito esperado na endozoocoria Categorias ou Span (Unidade) Fonte

Traços da planta

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Classe de planta Ruminantes navegadores se alimentam preferencialmente de dicotiledôneas, e pastadores de monocotiledôneas Monocot, dicot Fl or de base

(Hofmann 1989)

Forma de vida preferencial de As plantas e seus vetores devem estar em contato Floresta, peri-floresta, não-floresta, higrófila * Fl or de base

habitat vegetal Um proxy para fenologia vegetal e acessibilidade de sementes para animais Chamaefita, geófita, helófita, hemicriptófita, hidrófita, Eco fl ora, Base fl or
fanerófita, terófita
Vida útil Semestral, vernal, estival, decídua, perene, arbusto, subarbusto, Fl or de base

bulbo, rizoma, tubérculo, estolão, ereto, roseta, tufo 2 (sombra)-

Valor Indicador L Ellenberg
Valor do indicador N Ellenberg
Produção de Sementes
Altura de liberação de sementes
Requisito de luz; um proxy para a abertura do habitat 9 (claro) Eco fl ora, Base fl or, Tela
Botânica1
Plantas com alto teor de nutrientes são mais atraentes para herbívoros (Janzen 1984) 1 (oligotrofia)-9 (eutrofia) Eco fl ora, Base fl or, Tela
Botânica
Se maior, aumenta a probabilidade de contato com um animal 1-10, 10-100, 100-1000, 1000-10.000,> 10.000 (planta LEDA, Eco fl ora
número de sementes 1)
Dá uma ideia de acessibilidade de sementes para animais 0,003-55 m LEDA

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Características da Semente

Sem apêndices Bem disperso por endozoocoria (Janzen 1984) Sim não LEDA, Eco fl ora, Digital
Apêndices alongados Favorece a epizoocoria Sim não Atlas de Sementes da
Ganchos Favorece a epizoocoria Sim não Holanda2 (Cappers et al.
Apêndices planos Favorece a anemocoria Sim não 2006)
Estruturas de balão Favorece a hidrocoria Sim não
Polpa Favorece a endozoocoria por frugívoros Sim não
Elaiossomas Favorece a mirmecocoria Sim não
Mucilagem Substância pegajosa que favorece a epizoocoria Sim não
Comprimento Sementes pequenas germinam melhor (Pakeman et al. 0,29-58,75 mm LEDA
Massa 2002) Sementes leves germinam melhor (Couvreur et al. 0,01-4753 mg LEDA
Forma (Vs) 2005) Sementes redondas germinam melhor (Janzen 1984) 0,0 (esférico)-0,2 (em forma de disco ou agulha) 0 Bekker et al. (1998)
Índice de longevidade do banco de sementes (SLI) Sementes de banco de sementes persistentes germinam melhor (Pakeman et al. 2002) a1 Thompson et al. (1997)

Traços categóricos: classe de planta, preferência de habitat de planta (* com uma categoria separada para espécies higrófilas, que dependem principalmente de condições microclimáticas e edáficas locais altamente específicas), forma de vida da planta, expectativa de

vida e produção de sementes. Características contínuas: valores indicadores de L e N, comprimento, massa, forma, altura de liberação e índice de longevidade do banco de sementes. Traços binários: Morfologia da semente (presença de apêndices, apêndices

alongados ou planos, ganchos, estruturas de balão, polpa, elaiossomas e mucilagem).

1http://www.tela-botanica.org/site:accueil; acessado em: junho de 2014.
2http://seeds.eldoc.ub.rug.nl/?pLanguage=en; data de acesso: junho de 2014.
Traços de plantas dispersas por endozoocoria

991
Traços de plantas dispersas por endozoocoria M. Picard et al.

Mesa 2. Resumo da assembleia de espécies dispersas.

Espécies de plantas Veado-vermelho Javali selvagem Roe Deer Total

Tamanho da Amostra 60 120 (60 + 60) 120 (60 + 60) 300

Número total de mudas dispersas 416 276 62 754
Número total de espécies dispersas 34 24 10 46
Chao2 Estimador do número total de 63 14 40 11 13 25 72 22
espécies dispersas (SD)
Número total de gêneros dispersos 25 20 9 34
Número total de famílias dispersas 16 14 7 19
cinco espécies de plantas, em termos Juncus spp. Juncus spp./Juncus effusus Calluna vulgaris
de frequência nas fezes: Calluna vulgaris Digitaria sanguinalis Juncus spp.
Plantagomajor Álbum Chenopodium Digitaria sanguinalis
Poa annua Urtica dioica Urtica dioica / Kickxia
Agrostis capillaris elatine / Agrostis
capilares
Abundância de Mudas / Fezes (SD) 7,05 20,12 2,34 11,82 0,51 1,92
Riqueza Específica / Fezes (DP) Peso 1,56 1,78 0,66 1.04 0,25 0,50
Médio das Fezes (DP) Densidade 21,7 10,6 g 22,9 18,2 g 7,4 4,4 g
Média de Mudas g 1 ( SD) Densidade 0,30 0,60 0,13 0,62 0,09 0,24
média das espécies g 1 ( SD) 0,08 0,09 0,05 0,09 0,06 0,15

que as variações relacionadas ao tamanho da amostra nas variáveis de
resposta foram levadas em consideração. Usamos modelos de obstáculos
semelhantes para verificar se a data de coleta das fezes influencia a
riqueza de espécies. Também construímos curvas de acumulação de
espécies com base no estimador Chao2 para verificar se a composição de
nossas amostras de sementes refletia a riqueza real de espécies
encontrada nas duas florestas (Chao, 1987).
Em seguida, comparamos a composição taxonômica e funcional do pool de espécies dispersas com a
da fl ora regional. Primeiro, usamos as correlações de classificação de Spearman para testar se a
frequência de ocorrência das espécies em nossas amostras de fezes estava correlacionada à frequência de
ocorrência das espécies na fl ora regional. Para este teste, usamos todas as espécies de plantas do pool
regional, incluindo as espécies de plantas ausentes nas fezes (frequência de ocorrência nas fezes = 0). Em
seguida, para testar as diferenças entre a composição funcional do pool de espécies dispersas e da fl ora
floresta-espécies de animais par), e com eixos representando
1,59 o SD das coordenadas das espécies em cada componente
principal. Em seguida, testamos as diferenças entre as
características funcionais do tanque transportado por cada
espécie animal (corço, veado ou javali) e o tanque regional. Para
isso, usamos uma MANOVA para comparar as coordenadas das
espécies de plantas de cada um dos três pools dispersos com as
coordenadas de todas as espécies do pool regional. Todas as
análises estatísticas foram realizadas usando o software R 3.1 (R
Foundation for Statistical Computing, Viena, AT) e as bibliotecas
pscl, fossil e ade4 (Dray & Dufour 2007; Zeileis et al. 2008;
Vavrek 2011).

regional, usamos uma análise multivariada de Hill e Smith, equivalente à análise de componentes Resultados

principais, que permite que dados categóricos e contínuos sejam usados simultaneamente (Hill & Smith
Resultados qualitativos
1976). O espaço funcional multivariado foi construído a partir de 20 características de plantas relevantes

para a dispersão de sementes endozoocóricas (ver Tabela 1). Calculamos espaços multivariados separados
para ambas as florestas, uma vez que não podemos presumir que as duas assembleias regionais de
plantas sejam semelhantes. Usamos a frequência de ocorrência das espécies na fl ora regional como o
peso da linha e retemos os dois primeiros componentes das análises, que responderam por 19,6% e 19,4%
da variância total para Lorris e Montargis, respectivamente. Desenhamos elipses em torno dos centróides
de cada piscina dispersa (por veado, veado e javali), com pontos ponderados pela frequência de ocorrência
das espécies nas fezes (para cada Usamos a frequência de ocorrência das espécies na fl ora regional como
o peso da linha e retemos os dois primeiros componentes das análises, que responderam por 19,6% e
19,4% da variância total para Lorris e Montargis, respectivamente. Traçamos elipses em torno dos
centróides de cada piscina dispersa (por veado, veado e javali), com pontos ponderados pela frequência de
ocorrência das espécies nas fezes (para cada Usamos a frequência de ocorrência das espécies na fl ora
regional como o peso da linha e retemos os dois primeiros componentes das análises, que responderam
por 19,6% e 19,4% da variância total para Lorris e Montargis, respectivamente. Traçamos elipses em torno
dos centróides de cada piscina dispersa (por veado, veado e javali), com pontos ponderados pela
frequência de ocorrência das espécies nas fezes (para cada
Um total de 754 mudas de 46 espécies de plantas germinaram
das 300 amostras de fezes coletadas, após exclusão de
contaminações e mudas não identificadas (Apêndice S1). Dois
táxons dominaram o pool disperso em termos de número de
mudas:Juncus spp. (260 mudas) ePortulaca oleracea
(160 mudas). Nós observamosJuncus spp. em 12,7% de todas as
fezes, enquantoP. oleracea foi registrado apenas em 1%. 48% das
espécies ocorreram apenas em uma única amostra de fezes, e 32%
das espécies em germinação produziram apenas uma muda,
enquanto nenhuma semente germinou em 63% das fezes.
O veado-vermelho dispersou mais espécies de plantas e mais
mudas do que o javali ou o veado (Tabela 2). Veado-vermelho,
javali e veado, respectivamente, dispersos
17, dez e uma espécies de plantas exclusivamente, enquanto
cinco espécies foram compartilhadas por estes três ungulados:
Agrostis capillaris, Calluna vulgaris, Juncus spp., Luzula spp. e

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992 Doi: 10.1111 / jvs.12418 © 2016 International Association for Vegetation Science
M. Picard et al.
P. oleracea (Apêndice S1). Quatro dessas espécies tiveram uma
frequência de ocorrência> 50% em ambas as florestas, com
P. oleracea em 36%.
Abundância de mudas e riqueza de espécies de plantas
O veado vermelho dispersou mais sementes do que o veado
(diferença entre ovas e o veado vermelho = 0,49 0,17 (DP),
z = 2,89, P < 0,01) ou javali (diferença entre veado vermelho e
javali = 0,53 0,10, z = 5,56, P < 0,01).
O desvio explicado foi de 27,8%. As fezes de javali também
exibiram menor riqueza de espécies do que as fezes de veado
(diferença entre veado e javali = 0,82 0,24,
z = 3,42, P < 0,001). A riqueza não diferiu significativamente
entre ovas e veados vermelhos (0,66 0,52,z = 1,26,
P = 0,21); no entanto, isso pode ser devido à baixa quantidade de
dados não nulos combinados com a alta variabilidade na riqueza de
espécies dispersas pelo veado. Nosso modelo explicou
17,8% do desvio na riqueza de espécies. Como consequência da fenologia
das plantas, tanto a abundância de mudas quanto a riqueza de espécies
foram correlacionadas com o tempo. A abundância de mudas foi maior de
julho a dezembro (P = 0,03 em julho,
P < 0,001 de agosto a dezembro), enquanto a riqueza de
espécies foi maior em julho (P = 0,04), e tendeu a ser maior
entre setembro e outubro (P = 0,08 e 0,06 respectivamente;
Apêndice S2). Não houve correlação entre a frequência de
ocorrência das espécies nas fezes e na fl ora regional (q = 0,05 e
0,02 para Lorris e Montargis, respectivamente). As curvas de
riqueza de espécies cumulativas (Fig. 2) mostraram que um
número de espécies raramente dispersas pode não ter
Figura 2. Número cumulativo de espécies de plantas dispersas por cada espécie animal, com aumento cumulativo do peso das fezes (veado vermelho: 1302 g, corço: 444 g, javali:
1374 g) em Lorris (esquerda) e Montargis (direita). As linhas sólidas correspondem às estimativas Chao2 de riqueza de espécies, e as linhas pontilhadas são os intervalos de confiança
de 95%.
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Traços de plantas dispersas por endozoocoria
foram registrados em nosso estudo, mas não sugerem que essa
amostragem incompleta afetou os resultados de nossas análises
(ver também Tabela 2). A estimativa da riqueza de espécies mostrou
que o javali dispersou um maior número de espécies do que o veado.
Traços funcionais
Os padrões funcionais descritos foram consistentes de uma
floresta para a outra. O primeiro eixo da análise multivariada de
Hill e Smith separou as espécies de acordo com sua preferência
de habitat, desde espécies florestais (fanerófitas com frutos,
altura de liberação de sementes alta e sementes pesadas
grandes) até espécies não florestais (espécies heliófilas com
bancos de sementes persistentes; Figs 3 e 4). O segundo eixo
diferenciava as espécies de acordo com a morfologia de suas
sementes.- com monocotiledôneas perenes e espécies com
poucas sementes com adaptações morfológicas (apêndices
alongados ou planos, ganchos, estruturas em balão) para
valores negativos; e arbustos e espécies anuais com sementes
redondas sem apêndices para valores positivos (Figs 3 e 4, e
veja as coordenadas de todas as características no Apêndice S3).
A MANOVA revelou que as piscinas dispersas por veados e
javalis diferiam da piscina regional no primeiro eixo (Lorris:P =
0,01 para veado vermelho, P = 0,03 para javalis; Montargis:P =
0,02 para javalis), mas não no segundo eixo (Lorris: P = 0,5 para
veado vermelho, P = 0,6 para javalis; Montargis:P = 0,5 para
javalis). A piscina dispersa por corças não diferiu da piscina
regional (Lorris:P = 0,2 para os eixos 1 e 2; Montargis:P = 0,4
993
Traços de plantas dispersas por endozoocoria M. Picard et al.

Fig. 3. Correlações entre 20 atributos da planta (ver Tabela 1 para descrição) ao longo dos dois primeiros componentes das análises de Hill e Smith em Lorris
(esquerda) e Montargis (direita). As inserções mostram a variação explicada por cada componente. Para melhor legibilidade, apresentamos apenas os atributos da
planta com coordenadas> 0,5.

Fig. 4. Distribuição das espécies de plantas na vegetação regional ao longo dos dois primeiros componentes das análises de Hill e Smith baseadas em 20 atributos de
plantas (ver Fig. 3). O centróide da piscina regional está localizado na intersecção dos dois eixos. As elipses estão centradas nos centróides das espécies vegetais
dispersas por cada uma das espécies animais: veado, veado e javali em Lorris (à esquerda), veado e javali em Montargis (à direita). Os eixos das elipses representam
1,59 o DP das coordenadas da espécie em cada componente. As caixas cinza lembram os complexos funcionais dos atributos da planta, aplicáveis tanto a
Lorris e Montargis.

para o eixo 1, P = 0,8 para o eixo 2). Na verdade, enquanto a fl espécies não florestais (à direita do primeiro eixo) e cobriram
ora regional foi espalhada ao longo dos dois componentes de uma ampla gama de características morfológicas ao longo do
Hill e Smith, o conjunto disperso foi dominado por segundo componente (Fig. 4).

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994 Doi: 10.1111 / jvs.12418 © 2016 International Association for Vegetation Science
M. Picard et al.
Discussão
Nossos resultados mostram que a riqueza de espécies e abundância
de sementes dispersas por endozoocoria variam entre os três
vetores ungulados estudados, e diferem tanto na composição
taxonômica quanto funcional daquela da endozoocoria regional. A
dispersão mediada por ungulados poderia, portanto, atuar como um
filtro de assembléias de plantas e, assim, afetar os padrões
florísticos regionais e locais. Em particular, nossos resultados
sugerem que os ungulados podem favorecer a intrusão de plantas
não florestais em áreas florestadas.
Abundância de mudas e riqueza de espécies
As diferenças entre os três ungulados em termos de sementes e espécies
dispersas são consistentes com suas preferências alimentares. Como
hipotetizamos, mais mudas e espécies germinaram de veado vermelho do
que de fezes de veado. Nossos resultados demonstram amplamente que,
como um alimentador misto de corpo grande, o veado-vermelho
consome uma gama mais ampla de espécies de plantas do que o veado-
rei de corpo menor e mais seletivo (Hofmann 1989). O veado é conhecido
por se alimentar preferencialmente de folhas e botões ao invés de
sementes e frutos (Schmidt et al. 2004); isso pode explicar por que
dispersou tão poucas espécies em nosso estudo. Descobrimos que o javali
dispersou maiores quantidades de sementes com maior riqueza de
espécies do que o veado, sugerindo que a dieta do javali em nossa área
de estudo envolve alta ingestão de sementes, e provavelmente apenas
pequenas quantidades de rizomas, raízes ou insetos (Heinken et al.
2002).
Levando em consideração o peso médio das fezes e as taxas
diárias de defecação (M. Picard, dados não publicados), o javali
dispersou mais espécies por dia do que o veado (três espécies vs
duas espécies), enquanto o veado vermelho dispersou a maioria
(oito espécies d 1). Nossos resultados, portanto, sugerem que o javali
poderia ter um papel maior na dispersão de sementes do que se
pensava anteriormente (Schmidt et al. 2004; Jaroszewicz et al.
2013), e que o veado-vermelho fornece a maior contribuição em
termos de sementes e espécies dispersas. Dependendo da
abundância relativa das três espécies de vetores, as plantas que
correspondem às preferências alimentares do vetor mais
abundante devem ser dispersas em números maiores.
Surpreendentemente, não encontramos mudas de plantas que
são consumidas por herbívoros da floresta (Molinia caerulea, Holcus
lanatus, Dactylis glomerata, Glechoma hederacea e
Betula pendula) em nossas amostras de fezes, embora essas
plantas estivessem entre as mais abundantes em nosso
reservatório regional. Além disso, sementes de macieira (Malus
sylvestris) e aqueles de plantas cultivadas, incluindo milho e
trigo (Zea mays, Triticum aestivum), foram observados nas fezes
de javalis durante a peneiração, mas nunca germinaram. Essas
ausências, e a falta de germinação em 63% das fezes, podem
ser porque as sementes maiores foram danificadas durante
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Traços de plantas dispersas por endozoocoria
o processo de peneiramento ou porque nosso projeto experimental
não atendeu às condições de germinação para algumas espécies
(quebra de dormência; Cosyns & Hoffmann 2005). A última
explicação parece especialmente relevante para espécies frutíferas
de carne. Na verdade, em todas as amostras de fezes dos três
ungulados, registramos apenas duas espécies com bagas de carne (
Rubus Fruticosus e Solanum nigrum). Arbustos frutíferos carnais
freqüentemente apresentam sementes com dormência fisiológica
ou morfológica (Heinken et al. 2002); tais espécies podem, portanto,
ter falhado em germinar em nossas condições experimentais. A
pequena quantidade de plantas frutíferas de carne geralmente
encontradas nas fezes dos herbívoros também sugere que essas
espécies sobrevivem melhor à dispersão endozoocórica por
frugívoros especializados como pássaros ou mustelídeos do que por
grandes ungulados (Heinken et al. 2002; Couvreur et al. 2005). Os
custos associados à endozoocoria por grandes ungulados podem
ser muito altos para plantas com frutos carnais, porque suas
sementes tipicamente grandes são danificadas durante a
mastigação e seu trânsito através do trato digestivo dos ungulados,
em parte devido a um tempo de retenção mais longo do que em
pássaros ou mustelídeos.
Frequência de ocorrência de espécies nas fezes e na fl
ora regional
As espécies de plantas mais frequentemente dispersas pelas três
espécies animais estiveram presentes na assembleia regional com
uma frequência de ocorrência> 50% (exceto para duas espécies
dispersas apenas por veados: Digitaria sanguinalis e Kickxia elatina).
Espécies de plantas abundantes em habitats alimentares têm maior
probabilidade de serem consumidas e, por meio de um efeito de
amostragem, de serem efetivamente dispersas. No entanto, as
frequências de ocorrência de espécies nas fezes e nas áreas de
estudo não foram correlacionadas, mostrando que muitas espécies
abundantes regionalmente não estão dispersas por ungulados
selvagens, o que é consistente com as preferências alimentares.
Todas as espécies de plantas dispersas em nosso estudo foram
anteriormente encontradas dispersas por veados, veados, javalis,
gamos ou veados-de-cauda-branca (excetoKickxia elatine) em uma
floresta primitiva (Jaroszewicz et al. 2013), um mosaico de floresta de
coníferas (Eycott et al. 2007), um montículo mediterrâneo (Malo &
Suarez 1995) e em paisagens agro-florestais europeias e norte-
americanas (Heinken et al. 2002 ; Myers et al. 2004; Schmidt et al.
2004; Von Oheimb et al. 2005). As plantas dispersas em nossas duas
áreas de estudo foram semelhantes às espécies encontradas nos
estudos mencionados acima, independentemente do pool de
espécies. Isso confirma que a composição das assembléias dispersas
através da endozoocoria é impulsionada pelas preferências de
alimentação do vetor, e não pela abundância de espécies de plantas,
mesmo quando os vetores são alimentadores relativamente
generalistas, como para os três ungulados que estudamos. Além
disso, uma grande proporção das espécies dispersas, incluindo as
regionalmente comuns, emergiu de uma amostra de fezes
995
Traços de plantas dispersas por endozoocoria
apenas, o que parece sugerir que a dieta do vetor e o comportamento
alimentar - não é ocorrência de planta - probabilidade de dispersão de
impulso. Para concluir, os ungulados selvagens podem ter um efeito de
filtragem na composição de conjuntos de plantas dispersas por meio de
suas preferências alimentares, independentemente da composição do
pool regional de espécies.
Habitat e características das espécies dispersas
O pool de espécies dispersas foi uma amostra não aleatória da
fl ora regional e foi dominado por espécies não florestais. Isso
pode refletir a preferência dos ungulados selvagens para
alimentação em áreas abertas, pelo menos para veados e javalis
(Hemami et al. 2005). Isso também pode significar que as
sementes de espécies florestais (geralmente árvores e arbustos)
são menos resistentes ao trânsito intestinal do que as espécies
de campo aberto. Na verdade, Heinken et al. (2002) sugeriram
que as sementes das árvores são muito grandes para
sobreviver ao processo de mastigação e trânsito intestinal, e
são produzidas em números muito baixos para uma alta
probabilidade de ingestão. Como os cervos costumam se
alimentar de arbustos, isso poderia explicar por que
encontramos apenas algumas mudas germinadas de suas fezes
e por que o reservatório funcional disperso pelos cervos diferia
dos das outras duas espécies. Além disso, em nosso espaço de
características funcionais, as assembléias dispersas
corresponderam a sementes pequenas e leves com alto índice
de longevidade do banco de sementes. Conforme sugerido por
Thompson et al. (1993), a sobrevivência no banco de sementes
provavelmente requer adaptações semelhantes àquelas
necessárias para sobreviver ao trânsito pelo trato digestivo. No
entanto, a presença de apêndices, elaiosomes ou mucilagem foi
semelhante nos pools de espécies regionais e dispersas,
sugerindo que essas estruturas morfológicas afetam apenas
ligeiramente a probabilidade de serem dispersas internamente
por meio de ungulados. Couvreur et al. (2005) também
descobriram que a endozoocoria estava associada a uma ampla
gama de características funcionais da planta em burros,
sugerindo que diferenças funcionais baixas dos pools regionais
de espécies podem ser uma característica geral de assembléias
de sementes dispersas. Entre as características que podem
distinguir plantas dispersas de não dispersas,
Implicações para endozoocoria
Embora se pense que a zoocoria é o principal modo de dispersão em
áreas florestais (Heinken et al. 2002), as espécies florestais
raramente são dispersas por ungulados (Schmidt et al. 2004; Von
Oheimb et al. 2005), provavelmente porque outros vetores como
como pássaros ou mustelídeos predominam (Heinken et al.
996
M. Picard et al.
2002; Couvreur et al. 2005). A escassez de espécies florestais em
assembléias de sementes dispersas por ungulados também pode
contribuir para a capacidade limitada de colonização de muitas espécies
florestais antigas (Hermy et al. 1999; Panter & Dolman 2012). Como as
espécies herbáceas não florestais dominam o pool de espécies dispersas,
e a maioria dos ungulados selvagens forrageia em habitat aberto e
dormem, ruminam ou abrigam-se na floresta (Kuijper et al. 2009), as
sementes são mais propensas a serem dispersas de áreas abertas para
áreas florestadas , entrando assim no banco de sementes do solo da
floresta (Van Calster et al. 2008). As plantas dispersas em nosso estudo
tinham um alto índice de longevidade do banco de sementes e podem ser
capazes de germinar quando surgem condições adequadas, mesmo
muito tempo após a defecação. Eles podem, portanto, colonizar lacunas
dentro da floresta, como bordas de estradas florestais ou lacunas de
queda de árvores (Naaf & Wulf 2007).
Conclusão
Nós mostramos que a composição das assembléias dispersas
através da endozoocoria é impulsionada pelas preferências de
habitat para alimentação de vetores mais do que por características
de sementes. Portanto, suspeitamos que a composição do pool de
espécies dispersas é afetada principalmente pelos vetores mais
abundantes. A dispersão endozoocórica pode atuar como um filtro
ecológico indireto, não associado ao nicho da planta como em um
filtro ecológico clássico (Keddy 1992), mas sim com uma planta-
interação animal. Nossos resultados reforçam a necessidade de
estimar melhor o efeito da planta.-relações de animais em padrões
de assembléia de comunidades de plantas em paisagens
heterogêneas.
Reconhecimentos
Esta pesquisa foi apoiada financeiramente com co-
financiamento de 3 anos do Region Centre e da Irstea, e pelo
Ministério da Ecologia da França (DEB 2012-2014; projeto
DIPLO). Agradecemos a Daphne Virfollet, Laurence Bourdin,
Celine Boh ^ ême e Lo€ıc Cotel que participou da amostragem
de campo. Agradecemos também a Vincent Bourlon e Pascal
Croizet (Irstea) pelos conselhos sobre as condições da estufa.
Remy Dupre (MNHN, CBNBP, DREAL Centre), Jordane Cordier
(DREAL Centre, CBNBP), Myriam Ouy e Marie-Agnes Loiseau
(Chambre d'Agriculture du Loiret) ajudaram a identificar as
mudas. Andreas Prinzing, Maurice Hoffmann e um revisor
anônimo ajudaram a melhorar muito a primeira versão deste
manuscrito. Agradecemos também a Victoria Moore por revisar
o manuscrito em inglês. CB formulou a ideia. MP realizou o
experimento, coletou os dados, realizou as análises e redigiu o
manuscrito. RC identificou as mudas. RB e YB participaram da
amostragem de campo, e RB também prestou assistência
laboratorial. MP, CB e RC contribuíram significativamente para a
redação.
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Doi: 10.1111 / jvs.12418 © 2016 International Association for Vegetation Science
M. Picard et al.
Referências
Bekker, RM, Bakker, JP, Grandin, U., Kalamees, R., Milberg,
P., Poschlod, P., Thompson, K. & Willems, JH 1998. Tamanho da
semente, forma e distribuição vertical no solo: indicadores de
longevidade da semente. Ecologia Funcional 12: 834-842.
Cain, ML, Milligan, BG & Strand, AE 2000. Longa distância
dispersão de sementes em populações de plantas. American Journal of
Botany 87: 1217-1227.
Cappers, RTJ, Bekker, RM & Jans, JEA 2006. Semente digital
atlas da Holanda. Barkhuis, Eelde, NL.
Chao, A. 1987. Estimando o tamanho da população para captura-recap-
dados de segurança com captação desigual. Biometria 43: 783-791.
Clauss, M., Nijboer, J., Loermans, JHM, Roth, T., Van der Kui-
len, J. & Beynen, AC 2008. Estudos comparativos de digestão em suids
selvagens em RotterdamZoo. Zoo Biology 27: 305-319.
Cosyns, E. & Hoffmann, M. 2005. Semente germinável de estrume de cavalo
conteúdo em relação à abundância de espécies vegetais, composição da
dieta e características das sementes. Ecologia Básica e Aplicada 6: 11-
24
Cosyns, E., Claerbout, S., Lamoot, I. & Hoffmann, M. 2005.
Dispersão de sementes endozoocóricas por bovinos e equinos em uma
paisagem espacialmente heterogênea. Ecologia Vegetal 178: 149-162
Cousens, R., Dytham, C. & Law, R. 2008. Dispersão em plantas: um pop-
perspectiva de ulation. Oxford University Press, Oxford, Reino Unido.
Couvreur, M., Cosyns, E., Hermy, M. & Hoffmann, M. 2005.
Complementaridade da epi- e endozoocoria de sementes de
plantas por burros soltos. Ecografia 28: 37-48
D'hondt, B. & Hoffmann, M. 2011. Uma reavaliação do papel de
características simples da semente na mortalidade após a ingestão de herbívoros.
Biologia Vegetal 13 (Suplemento 1): 118-124
D'hondt, B., D'hondt, S., Bonte, D., Brys, R. & Hoffmann, M.
2012. Uma simulação baseada em dados de endozoocoria por
ungulados ilustra a dispersão direcionada. Modelagem Ecológica 230:
114-122
Dray, S. & Dufour, A. 2007. O pacote ade4: implementação
o diagrama de dualidade para ecologistas. Journal of Statistical
Software 22: 1-20
Eycott, AE, Watkinson, AR, Hemami, M.-R. & Dolman, PM
2007. A dispersão de plantas vasculares em um mosaico de floresta por
uma guilda de mamíferos herbívoros. Oecologia 154: 107-118
Fitter, AH & Peat, HJ 1994. The ecológico fl ora database. Jour-
nal de ecologia 82: 415-425.
Garcıa, C., Jordano, P. & Godoy, JA 2007. Pólen contemporâneo
e dispersão de sementes em um Prunus mahaleb população:
padrões em distância e direção. Ecologia Molecular 16: 1947-1955.
Heinken, T., Hanspach, H., Raudnitschka, D. & Schaumann, F.
2002. Dispersal of vascular plants por quatro espécies de mamíferos
selvagens em uma floresta decídua na Alemanha. Phytocoenologia
32: 627-643.
Hemami, M.-R., Watkinson, AR & Dolman, PM 2005. Popula-
densidades de ção e associações de habitat de muntjac introduzido
Muntiacus Reevesi e corço nativo Capreolus capreolus em uma
floresta de pinheiros de várzea. Ecologia e manejo florestal 215:
224-238.
Journal of Vegetation Science
Doi: 10.1111 / jvs.12418© 2016 International Association for Vegetation Science
Traços de plantas dispersas por endozoocoria
Hermy, M., Honnay, O., Firbank, L., Grashof-Bokdam, C. &
Lawesson, JE 1999. Uma comparação ecológica entre as antigas
e outras espécies de plantas florestais da Europa e as
implicações para a conservação florestal. Conservação Biológica
91: 9-22
Hill, MO & Smith, AJE 1976. Análise de componentes principais de
dados taxonômicos com caracteres discretos de vários estados. Taxon
25: 249-255
Hofmann, RR 1989. Evolutionary steps of ecophysiological
adaptação e diversificação de ruminantes: uma visão
comparativa de seu sistema digestivo. Oecologia 78: 443-
457.
Howe, H. & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal.
Revisão Anual de Ecologia e Sistemática 13: 201-228.
Janzen, DH 1984. Dispersão de pequenas sementes por grandes herbívoros:
folhagem é o fruto. O naturalista americano 123: 338-353.
Jaroszewicz, B., Piroz_nikow, E. & Sondej, I. 2013. Endozoochory
pela guilda dos ungulados na floresta primitiva da Europa.
Ecologia Florestal e Manejo 305: 21-28
Julve, Ph. 1998. Base fl or. Index botanique, écologique et chron-
ologique de la fl ore de France. http://perso.wanadoo.fr/
philippe.julve / catminat.htm (acessado em janeiro de 2013) Keddy, PA
1992. Regras de montagem e resposta: dois objetivos para
ecologia de comunidade preditiva. Journal of Vegetation Science 3:
157-164
Kleyer, M., Bekker, RM, Knevel, IC, Bakker, JP, Thompson,
K., Sonnenschein, M., Poschlod, P., Van Groenendael, JM, Klimes,
L., (...) & Peco, B. 2008. The LEDA Traitbase: um banco de dados
de traços de história de vida do Noroeste Europeu fl ora.
Journal of Ecology 96: 1266-1274.
Kuijper, DPJ, Cromsigt, JPGM, Churski, M., Adam, B.,
Jezdrzejewska, B. e Jezdrzejewski, W. 2009. Os ungulados se alimentam
preferencialmente em clareiras florestais em regiões temperadas europeias.
Husa? Ecologia e manejo florestal 258: 1528-1535.
Malo, JE & Suarez, F. 1995. Mamíferos herbívoros como semente
dispersores em um montículo mediterrâneo. Oecologia 104: 246-
255
Mouissie, AM, Van Der Veen, CEJ, Veen, GF (ciska) e Van
Diggelen, R. 2005a. Correlatos ecológicos da sobrevivência de
sementes após ingestão por gamo.Ecologia Funcional 19: 284-
290
Mouissie, AM, Vos, P., Verhagen, HMC & Bakker, JP 2005b.
Endozoocoria por grandes herbívoros de vida livre: correlatos
ecológicos e perspectivas para restauração. Ecologia Básica e
Aplicada 6: 547-558.
Myers, JA, Vellend, M., Gardescu, S. & Marks, PL 2004. Seed
dispersão por cervos de cauda branca: implicações para a dispersão
de longa distância, invasão e migração de plantas no leste da
América do Norte. Oecologia 139: 35-44
Naaf, T. & Wulf, M. 2007. Effects of gap size, light and herbivory
na vegetação de camada de erva em clareiras de floresta de faias europeias.
Ecologia Florestal e Manejo 244: 141-149.
Pakeman, RJ, Digneffe, G. & Small, JL 2002. Ecological corre-
lates de endozoocoria por herbívoros. Ecologia Funcional 16: 296
-304.
997
Traços de plantas dispersas por endozoocoria
Panter, CJ & Dolman, PM 2012. Mamíferos herbívoros como
vetores potenciais de dispersão de sementes em fragmentos florestais antigos.
Biologia da Vida Selvagem 18: 292-303.
Potts, JM & Elith, J. 2006. Comparing species abundance mod-
els. Modelagem Ecológica 199: 153-163
Rico, Y., Holderegger, R., Boehmer, HJ & Wagner, HH 2014.
A dispersão direcionada por pastoreio rotacional oferece suporte à
conectividade genética da paisagem em uma planta de pastagem calcária.
Ecologia Molecular 23: 832-842.
Schmidt, M., Sommer, K., Kriebitzsch, W.-U., Ellenberg, H. &
von Oheimb, G. 2004. Dispersal of vascular plants by game
in norte da Alemanha. Parte I: veado (Capreolus capreolus)
e javali (Sus scrofa). European Journal of Forest Research
123: 167-176
Ter Heerdt, GNJ, Verweij, GL, Bekker, RM & Bakker, JP
1996. Um método aprimorado para análise de banco de sementes:
emergência de mudas após a remoção do solo por peneiramento. Ecologia
Funcional 10: 144-151
Thompson, K., Band, SR & Hodgson, JG 1993. Tamanho da semente e
a forma prediz a persistência no solo. Ecologia Funcional 7: 236.
Thompson, K., Bakker, JP & Bekker, RM 1997. A semente do solo
Bancos do Noroeste da Europa: metodologia, densidade e longevidade.
Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido.
Van Calster, H., Chevalier, R., van Wyngene, B., Archaux, F.,
Verheyen, K. & Hermy, M. 2008. Dinâmica do banco de sementes
de longo prazo em uma floresta temperada sob conversão de
talhadia com padrões para alto manejo florestal. Ciência
Aplicada à Vegetação 11: 251-260
998
M. Picard et al.
Vavrek, MJ 2011. fóssil: Palaeoecological and paleogeographi-
ferramentas de análise cal. Palaeontologia Electronica 14: 1T.
Vittoz, P. & Engler, R. 2007. Distâncias de dispersão de sementes: uma tipologia
com base nos modos de dispersão e características das plantas. Botanica Helvetica
117: 109-124
Von Oheimb, G., Schmidt, M., Kriebitzsch, W.-U. & Ellenberg,
H. 2005. Dispersal of vascular plants by game in norte da Alemanha.
Parte II: veado vermelho (Cervus elaphus). European Journal of Forest
Research124: 55-65
Wenny, DG 2001. Vantagens da dispersão de sementes: uma reavaliação
de dispersão dirigida. Pesquisa de Ecologia Evolutiva 3: 51-74
Zeileis, A., Kleiber, C. & Jackman, S. 2008. Modelos de regressão para
dados de contagem inR. Journal of Statistical Software 27: 1-25
Informações de Apoio
Informações adicionais de suporte podem ser encontradas na
versão online deste artigo:
Apêndice S1. Lista de espécies de plantas que germinaram
das amostras de fezes.
Apêndice S2. Variabilidade mensal e diferença entre as
duas florestas para abundância de mudas e riqueza de espécies.
Apêndice S3. Coordenadas de atributos da planta nos
primeiros dois componentes das análises de Hill e Smith.
Journal of Vegetation Science
Doi: 10.1111 / jvs.12418 © 2016 International Association for Vegetation Science