M .A NU.

A LDE
FITOPATOLOGIA

'V OLUMEI

PRINCÍPIOS E CONCEITO.S
5ª EDlÇÃO
632 MAN
2310812019
106223
183654!5

LIL[AN AMORIM
JORGE ALBERTO MARQUES REZENDE
ARMANDO BERGAMIN FILHO

.Editores

Deparita[nenrto de .f irtopatologia ,e Ne1rnatnlogía

Escola S1uperior de Agricultura uLuiz ,d e Queiroz"
Universidade de São .Paullo

Aigmnômica Ceres Lt,da.

Ouro Fino - MG
2018
 SUMÁRIO
PARTE !
CONCEITOS BÁSICOS DE FITOPATOLOGIA
1. A HISTÓRJA DA FITOPATOLOGIA
Armando Bergamin Filho e Elliot Watanabe Kitajima
1.1. Introdução 3
l.2. Período místico 4
1.3. Período da predisposição 5
l .4. Período etiológico 5
1.5. Período ecológico 6
1.6. Período atual 7
l.7. A Fitopatologia no Brasil 7
1. 7 .1. Primórdios 7
1. 7.2. A Fitopatologia em São Paulo 9
1.7.3. A Fitopatologia no Rio de Janeiro 10
1.7.4. A Fitopatologia na Bahia 11
1.7.5. A Fitopatologia em Minas Gerais 11
1.7.6. A Fitopatologia em Pernambuco 12
1.7.7. AFitopatologia no Ceará 12
1.7.8. A Fitopatologia na Amazônia 12
1.7.9. A Fitopatologia no Paraná 12
1.7.1 O. A Fitopatologia no Rio Grande do Sul 12
1. 7.11. A Fitopatologia em Brasília 12
1.7 .12. Conclusão 12
1.8. Bibliografia consultada 13
2. IMPORTÂNCIA DAS DOENÇAS DE PLANTAS
Annando Bergamin Filho, Lilian Amorim e
Jorge Alberto Marques Rezende
2. l. Algumas epidemias famosas 15
2.1. 1. Fome, morte e emigração: Irlanda 1845- 1846 15
2.1.2. A catástrofe de Bengala 17
2.1.3. Os ingleses e o chá 17
2.1.4. O fogo de Santo Antônio 18
2.1.5. Cochliobolus heterostrophus (Helminthosporium
maydis) e os hambúrgueres perdidos 18
2.2. Epidemias brasileiras famosas 18
2.2.1. O mosaico da cana-de-açúcar 18
2.2.2. A tristeza dos citros 18
2.2.3. O cancro cítrico 19
2.2.4. O mal do Panamá e a banana Maçã 20
2.2.5. Carvão da cana-de-açúcar: da década de 1940 à
década de 1980 20
2.2.6. O mal das folhas da seringueira 20
2.2.7. A vassoura de bruxa do cacaueiro 21
2.2.8. A ferrugem da soja 22
2.2.9. Huanglongbing em citros 22
2.3. Tipologia dos danos 23
2.3.1. Dano potencial e dano real 23
2.3.2. Dano direto e dano indireto 24
2.3.3. Dano primário e dano secundário 24
2.4. Bibliografia consultada 24
3. CO CElTO DE DOENÇA,
SINTOMATOLOGIA E DIAGNOSE
Jorge Alberto Marques Rezende,
Nelson Sidnei Massola Júnior e Ivan Paulo Bedendo
3. 1. Doenças de plantas 27
3. 1. l. Características básicas das doenças de plantas 27
3.1.2. Causa da doença 28
3.2. Sintomatologia 31
3.3. Diagnose 38
3.3.1. Diagnose de doenças conhecidas 38
3.3.2. Diagnose de doenças desconhecidas 39
3.4. Bibliografia consultada 43
4. CICLO DE RELAÇÕES PATÓGENO-HOSPEDE.ffiO
Lilian Amorim e Sérgio Florentino Pascholati
4.1. Sobrevivência do ínóculo 46
4.1.1. Estruturas especializadas de resistência 46
4.1.2. Atividades saprofíticas 49
4.1.3. Plantas hospedeiras e não hospedeiras 50
4.1.4. Vetores 51
4.2. Disseminação 52
 4.2.1. Liberação 52 7. AMBIENTE E DOENÇA
4.2.2. Dispersão 54 Ivan Paulo Bedendo, Lilian Amorim e Dirceu Mattos-Jr.
4.2.3. Deposição 56
4.3. Infecção 56 7.1. Ação de fatores ambientais sobre o hospedeiro 93
4.3.l. Mecanismos de pré-penetração 57 7.1.1. Umidade 94
4.3.2. Penetração 58 7. l .2. Temperatura 94
4.3.3. Estabelecimento de relações parasitárias 7.1.3. Nutrição 95
estáveis 61 7.1.4. pH do solo 96
4.4. Colonização 61 7.1.5. Luz 96
4.4.l. Distribuição do patógeno no hospedeiro 64 7. I.6. Fatores diversos 97
4.4.2. Duração da colonização 65 7.2. Ação do ambiente sobre o patógeno e sobre 9 ciclo
de relações patógeno-hospedeiro 97
4.5. Reprodução 66
7.2. 1. Umidade 97
4.5.1. Fatores que influenciam a reprodução 66
7.2.2. Temperatura 98
4.5.2. O significado epidemiológico da produção de
inóculo 66 7.2.3. Vento 99
4.6. Bibliografia consultada 68 7.2.4. pH 99
7.2.5. Outros fatores 100
5. EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS 7 .3. Fatores ambientais e controle de doenças 100
7.4. Bibliografia consultada 102
Armando Bergarnin Filha, Lilian Amorim,
Laetitia Willocquet e Serge Sovai)'
PARTE 11
5.1. Epidemiologia, epidemia e endemia 71
5.2. Epidemiologia, Fitopatologia e Biologia 72 AGENTES CAUSAIS
5.3. Epidemias: o monociclo 73
8. FUNGOS FlTOPATOGIÊNICOS
5.4. Epidemias: o policiclo 76
5.5. Modelando a epidemia 77 Nelson Sidnei Mosso/a Júnior
5.5.1. Modelos analógicos 77 8.1. Importância dos fungos para a Fitopatologia 107
5.5.2. Modelos simbólicos e o computador 78 8.2. Características gerais e morfologia cios fungos
5.6. Um terceiro grupo epidemiológico 79 fitopatogêoicos 108
5.6.1. Conceitos básicos revisitados 80 8.2.1. Estruturas assimilativas 108
5.6.2. Modelando diferentes tipos de epidemia 82 8.2.2. Estruturas reprodutivas 109
5. 7. Bibliografia consultada 83 8.3. Classificação dos fungos fitopatogênicos 113
8.4. Principais grupos de fungos fitopatogênicos 113
6. GENÉTICA DA INTERAÇÃO 8.4.1. Reino Protozoa 113
PATÓGENO-HOSPEDEIRO 8.4.2. Reino Chromista 115
Luis Eduardo Aranha Camargo 8.4.3. Reino Fungi l 18
8.5. Bibliografia consultada 140
6.1. Introdução 85
6.2. Resistência de plantas a patógeoos 86 9. BACTÉRIAS FITOPATOGÊNICAS
6.2. 1. Resistência de não-hospedeiro e de hospedeiro 86
Ivan Paulo Bedendo e José Be/asque
6.2.2. Resistência de hospedeiro: qualitativa ou
quantitativa? 86 9.1. O início da Fitobacteriologia 143
6.3. Patogenicidade de microrganismos a plantas 87 9.2. Bactérias como patógenos de plantas 144
6.4. Evolução na interação planta-patógeno: o modelo 9.3. Morfologia, estruturas e organização celular 144
zig-zag 88 9.3.1. Morfologia e dimensões 144
6.5. A teoria gene-a-gene de Flor 88 9.3.2. Estruturas e organização celular 145
6.6. Resistência sístêmica adquirida e resistência sistêmica 9.4. Reprodução, variabilidade genética e crescimento
induzida 90 populacional 148
6.7. Tolerância e escape 91 9.5. Ciclo de relações patógeoo-hospedeiro 149
6.8. Bibliografia consultada 92 9.5.1. Sobrevivência 149
 9.5.2. Disseminação 150 12. FITOMONAS
9.5.3. Infecção 151 Elliot Watanabe Kitajima
9.5.4. Colonização e reprodução 152
12.1. Introdução 191
9.6. Taxonomia 154
12.2. Doenças em plantas associadas a fitomonas 192
9.7. Principais gêneros de fitobactérias no Brasil l 56
12,2.1. Necrose do floema de cafeeiro 192
9.8. Bibliografia consultada 160 12.2.2. " Hartrot" do coqueiro 192
12.2.3. " Marchitez" do dendezeiro 193
10. VÍRUS E VLROIDES 12.2.4. Murcha do gengibre-vennelho 193
Jorge Alberto Marques Rezende e Elliot Watanabe Kitajima 12.2.5. Chochamento das raízes da mandioca 193
12.3. Relações filogenéticas com outros tripanosomatídeos 193
10.1. Introdução 161 12.4. Bibliografia consultada 194
10.2. Origem dos vírus 162
10.3. Características dos vírus e viroides: comp,osição e 13. NEMATOIDES
morfologia 163 Luiz Carlos Camargo Barbosa Ferraz
10.4. Genoma virai 163
13.1. Introdução/posição sistemática 195
10.5. Infecção e replicação 165
13.2. Hábitats e regimes alimentares 195
10.6. Invasão sistêmica 167
13.3. Fonna e tamanho 196
10.7. Sintomas causados por vírus 167 13.4. Cor 196
10.7.1. Efeitos citopatológicos 173 13.5. Regiões do corpo 197
10.8. Transmissão 173 13 .6. Estrutura do corpo 197
10.8.1. Transmissão por material de propagação 13.7. Parede do corpo 197
vegetativa e enxertia 173
13.8. Sistema digestúrio 197
10.8.2. Transmissão mecânica 173 13.9. Sistema respiratório 199
10.8.3. Transmissão por sementes e pólen 174 13.10. Sistema circulatório 199
10.8.4. Transmissão por insetos 175 · 13.11. Sistema excretor-secretor 199
10.8.5. Transmissão por ácaros 177 13 .12. Sistema nervoso 199
10.8.6. Transmissão por organismos habitantes 13. 13. Órgãos sensoriais 199
do solo 178 13.14. Sistema reprodutor 200
l O.9. Nomenclatura e classificação 178 13.15. Reprodução e eventos relacionados 200
10.1 O. Viroses de p lantas no Brasil 179 13.16. Dormência 201
10.11. Bibliografia consultada 180 13.1 7. Principais famílias e gêneros de fitonematoides 201
13.18. Alguns gêneros de importância para o Brasil 201
11. FITOPLASMAS E ESPIROPLASMAS 13.1 9. Métodos de controle 209
13.20. Bibliografia consultada 211
I van Paulo Bedendo

11. 1. Aspectos históricos 181 PARTE IIl

11.2. Taxonomia 182
11.3. Morfologia e ultraestrutura 182
CONTROLE DE DOENÇAS
11.4. Importância como patógenos 182
11 .5. Interação patógeno-bospedeiro 184 14. PRINCÍPIOS GERAIS DE CONTROLE
11.5.1. Transmissão 184 Armando Bergamin Filho e Lilian Amorim
11.5.2. Sintomatologia 184
14.1. Conceitos de controle 215
l 1.6. Diagnose 185
14.2. Os princípios de Wbetzel 216
11.7. Identificação e classificação 186
14.3. Os princípios gerais de controle e o triângulo da doença 216
11.8. Controle 186 14.4. Os princípios de controle e a abordagem epidemiológica
11.9. Espiroplasmas 187 quantitativa 217
11. 10. Bibliografia consultada 190 14.5. Medidas de controle baseadas na evasão 217
14.6. Medidas de controle baseadas na exclusão 219 17. CONTROLE BIOLÓGICO DE
14. 7. Medidas de controle baseadas na erradicação 220 DOENÇAS OE PLANTAS
14.8. Medidas de controle baseadas na regulação 222 Flávio Henrique Vasconcelos de Medeiros, Júlio Carlos
14.9. Medidas de controle baseadas na proteção 223 Pereira da Silva e Sérgio Florentino Pascholati
14.1 O. Medidas de controle baseadas na imunização 225 17. 1. lntrodução 261
14.11. Medidas de controle baseadas na terapia 226 17.2. Conceitos e recomendações do controle biológico 261
14.12. Bibliografia consultada 227 17.3. Microrganismos envolvidos no controle biológico 263
17.3.1. Principais agentes fúngicos envolvidos no
15. CONTROLE GENÉTICO controle biológico 263
luis Eduardo Aranha Camargo 17.3.2. Principais agentes bacterianos envolvidos no
controle biológico 265
15.1. Introdução 229
17.3.3. Outros microrganismos envolvidos no controle
15.2. Caracteristicas genéticas e agronômicas da resistência biológico 265
qualitativa e quantitativa 230
17.4. Mecanismos das interações a~tagônicas 265
15.2.1. Número de genes 230
17.5. Formulações e formas de aplicação do antagonista 267
15.2.2. Durabilidade 230
17.6. Controle biológico de patógenos habitantes do solo
15 .2.J. Especificidade 230 e da espennosfera 268
15.2.4. Resistência vertical e horizontal 23 1
17.7. Controle biológico de patógenos da parte aérea 270
15.2.5. Efeitos da resistência na epidemia 23 1
17.8. Controle biológico de doenças em pós-colheita 271
15.3. Melhoramento para resistência 233
17.9. Controle biológico de doenças em cultivo protegido 271
15.4. Estratégias de utilização de genes de resistência 233
17. 1O. Bibliografia consultada 272
15.4.1. Como explicar este ciclo vicioso? 233
15.4.2. Como quebrar este ciclo vicioso? 234
18. CONTROLES CULTURAL E FÍSICO DE
15.4.3. Erosão da resistência quantitativa: o efeito DOENÇAS DE PLANTAS
Vertifolia 236
Ivan Paulo Bedendo, Nelson Sidnei Mosso/a Júnior e
15.5. Abordagens transgênicas para o controle genético
Li/ian Amorim
de doenças 236
15.6. Bibliografia consultada 238 18.1. Controle cultural 275
18.1. l. Roração de culturas 276
16. CONTROLE QUÍMICO 18. 1.2. Qualidade de sementes, mudes e órgãos de
Geraldo José da Silva Junior e Franklin Behlau propagação vegetativa sadios 276
18.1.3. Realização de " roguing" 277
16. l. Histórico de uso de agrotóxicos no controle de doenças
de plantas 239 18.1.4. Eliminação de plantas voluntárias 278
16.2. Desenvolvimento de agrotóxicos 242 18.1.5. Eliminação de hospedeiros alternativos 278
16.3. Conceito de agrotóxico 242 18.1.6. Eliminação de restos de cultura 278
16.4. Classificação dos agrotóxicos 243 18.1.7. Preparo do solo 278
16.4.1 Quanto à finalidade 243 18.1.8. Incorporação de matéria orgânica ao solo 278
16.4.:L. Quanto ao príncípio geral de controle 249 18.1.9. Época de plantio 279
16.4.3. Quanto à mobilidade na planta 250 18.1.10. Densidade de plantio 279
16.4.4. Quanto ao modo de ação 251 18.1.11. Irrigação e drenagem 279
16.4.5. Quanto à classe toxicológica 251
18.1.12. Nutrição mineral 279
16.5. Formulações de agrotóxicos 252
18.1.13. pH do solo 280
16.6. Resistência dos patógenos aos agrotóxicos 254
18 .1.14. Poda de limpeza 280
16.6.1. Resistência de fungos a fungicidas 254
16.6.2. Resistência de bactérias a bactericidas 256 18.1.15. Barreira física 280
16.6.3. Estratégias antirresistência 257 18.1.16. Superficies repelentes a vetores 281
16.7. Tecnologia de aplicação 257 18 .1.17. Práticas de desinfestação 28 l
16.8. Bibliografia consultada 260 18 .1.18. Semeadura 282
 18.1.19. Plantio na direção contrária ao vento PARTE IV
predominante 282
18.1.20. Cuidados na colheita e na casa de GRUPOS DE DOENÇAS
embalagem 282
21. C LASSIFICAÇÃO DE DOENÇAS
18.2. Controle fisico 282
18.2.1. Refrigeração de produtos armazenados 282 Ivan Paulo Bedendo
18.2.2. Tratamento ténnico de frutas e legumes 283 21. l. Critérios de classificação de doenças de plantas 313
18.2.3. Tratamento térmico de órgãos de propagação 283 21.2. Classificação de doenças segundo os processos
18.2.4. Tratamento térmico do solo por vapor 284 fisiológicos da planta interferidos pelo patógeno 314
18.2.5. Solarização do solo 285 21.3. Bibliografia consultada 315
18.2.6. Eliminação de determinados comprimentos
de onda 286 22. PODRIDÕES DE ÓRGÃOS DE RESERVA
18.2.7. Uso de radiação ultravioleta germicida 286 Ivan Paulo Bedendo
18.2.8. Uso de radiação ionizante 286
22.1. Sintomatología 317
18.2.9. Armazenamento em atmosfera controlada
ou modificada 286 22.2. Etiologia 318
18.3. Bibliografia consultada 287 22.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 318
22.4. Controle 320
22.5. Doenças-tipo 320
19. SISTEMAS DE PREVISÃO E AVISOS
22.6. Bibliografia consultada 32 l
Armando Bergamin Filho e Lilian Amorim

19.1. Introdução 289 23. DAMPING-OFF

19.2. Previsão e simulação 289 Ivan Paulo Bedendo

19.3. Modelos de previsão: conceito, objetivo e 23.1. Sintomatologia 323
necessidade 290
23.2. Etiologia 324
19.4. Características de um modelo de previsão ideal 290
23.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 325
19.5. Classificação de modelos de previsão 291
23.4. Controle 326
19.5.1. Modelos de previsão baseados no inóculo
23.5. Doenças-tipo 326
inicial 291
23.6. Bibliografia consultada 327
19.5.2. Modelos de previsão baseados no inóculo
secundário 293
24. PODRIDÕES DE RAIZ E COLO
19.5.3. Modelos de previsão baseados no inóculo
inicial e no inóculo secundário 294 Ivan Paulo Bedendo
19.S.4. Sistemas integrados de previsão de doenças 295
24.1. Sintomatologia 329
19.6. Exemplos de sistemas de previsão em uso no
24.2. Etiologia 330
Brasil 298
24.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 331
19.7. Bibliografia consultada 300
24.4. Controle 331
24.5. Doenças-tipo 332
20. MANEJO INTEGRADO DE DOENÇAS 24.6. Bibliografia consultada 332
Armando Bergamin Filho e Lifian Amorim
25. MURCHAS VASCULARES
20.1. Introdução 303
Ivan Paulo Bedendo
20.2. Conceitos básicos 304
20.3. Controle ou manejo? 304 25.1. Sintomatologia 333
20.4. Liminar de dano econômico 305 25.2. Etiologia 334
20.5. As duas faces do MIP 306 25.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 335
20.6. MTP e doenças: problemas conceituais 307 25.4. Controle 336
20.7. MlP e Fitopatología: o futuro 308 25.5. Doenças-tipo 337
20.8. Bibliografia consultada 309 25.6. Bibliografia eonsultada 338
 26. MANCHAS FOLIARES 31. GALHAS
Ivan Paulo Bedendo Ivan Paulo Bedendo

26. l. Sintomatologia 339 31.1. Sintomatologia 365

26.2. Etiologia 34 l 31.2. Etiologia 366
26.3. Ciclo da relação patógeno-bospedeiro 341 31.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 366
26.4. Controle 343 31.4. Controle 367
26.5. Doenças-tipo 343 31.5. Doenças-tipo 367
26.6. Bibliografia consultada 344 31 .6. Bibliografia consultada 368

32. VIROSES
27. MÍLDIOS
Jorge Alberto Marques Rezende e Elliot Watanabe Kitajíma
Ivan Paulo Bedendo
32.1. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 369
27. l. Sintomatologia 345
32.2. Controle 370
27 .2. Etiologia 346
32.2.1. Medidas para evitar que o vírus chegue e
27 .3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 346 se instale na cultura 370
27.4. Controle 348 32.2.2. Medidas para controlar ou evitar a chegada
27.5. Doença-tipo 348 dos vetores dentro da cultura 3 71
27.6. Bibliografia consultada 350 32.2.3. Medidas para tomar as plantas resistentes
ao vírus e/ou vetor 372
28.OfDIOS 32.3. Doença-tipo 3 74
32.4. Bibliografia consultada 376
Ivan Paulo Bedendo

28.1. Sintomatologia 351 33. DOENÇAS ABIÓTICAS E INJÚRIAS

28.2. Etiologia 351 Jorge Alberto Marques Rezende e Dirceu Mattos-Jr.
28.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 352 33.1. Introdução 377
28.4. Controle 353 33.2. Fatores ambientais que causam doenças abióticas 378
28.5. Doença-tipo 353 33.2.1. Temperatura 3 78
28.6. Bibliografia consultada 354 33.2.2. Umidade 378
33.2.3. Luz 379
29. FERRUGENS 33.2.4. Deficíência nutricional 379
Ivan Paulo Bedendo 33.3. Fatores químicos que causam doenças abióticas 383
33.3.1. Poluição do ar 383
29.1. Sintomatologia 355
33.3.2. Defensivos 384
29.2. Etiologia 356
33.4. Diagnose de doenças abióticas 385
29.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 357
33.5. Bibliografia consultada 386
29.4. Controle 358
29.5. Doenças-tipo 358
29.6. Bibliografia consultada 360 PARTE V

30.CARVÕES FISIOPATOLOGIA E GENÔMICA DAS

INTERAÇÕES PLANTA-PATÓGENO
Ivan Paulo Bedendo
34. FISIOLOGIA DO PARASITlSMO: COMO OS
30.1. Sintomatologia 361
PATÓGENOS ATACAM AS PLANTAS
30.2. Etiologia 362
Sérgio Florentino Pascholati e Ronaldo José Durigan Dalio
30.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro 363
30.4. Controle 363 34.1. Enzimas 390
30.5. Doença-tipo 363 34.2. Degradação da cutícula 391
30.6. Bibliografia consultada 364 34.2.1. Papel das cutinases na patogenicidade 392
 34.2.2. Suberização 393 36.4.3. Metabolismo de nitrogênio 459
34.3. Degradação dos componentes da parede celular 393 36.5. Altera,ções na transcrição e tradução de genes 459
34.3.1. Lamela média 394 36.6. Alterações na atividade de enzimas 461
34.3.2. Paredes primária e secundária 395 36.7. Alterações na fotossíntese e oa respiração 462
34.3.3. Papel das enzimas degradadoras da parede 36.7 .1 . Respiração e patogénese 462
na patogeoicidade 397 36.7.2. Fotossíntese e patogénese 464
34.4. Degradação de componentes da membrana 36.7.3. Translocação 466
plasmática 399
36.8. Altera,ções hormonais 466
34.5. Fitotoxinas 400
36.8.1. Aux.inas 467
34.5. 1. Fitotoxinas seletivas ao hospedeiro 402
36.8.2. Giberelinas 468
34.5.2. Fitotoxinas não-seletivas ao hospedeiro 405
34.5.3. Fitotoxinas e patogênese 409 36.8.3. Citocininas 469
36.8.4. Etileno 469
34.6. Hormônios 411
34.6.1. Hormônios e patogênese 413 36.8.5. Ácido abscísico 470
34.7. Polissacarídeos extracelulares 414 36.8.6. Distúrbios hormonais e produção de
alimentos 470
34.8. Outros fatores envolvidos na patogenicidade 415
36.9. Bibliografia consultada 470
34.8. 1. Efetores nas interações planta-patógenos 415
34.9. Considerações finais 418
37. GENÔMICAAPLJCADA À FITOPATOLOGIA
34.10. Bibliografia consultada 419
Luis Eduardo Aranha Camargo
3S. FISIOLOGIA DO PARASITISMO: COMO AS
37.l. lntrodução 473
PLANTAS SE DEFE DEM DOS PATÓGENOS
3 7.2. Transc:ritômica vegetal c a identificação de genes de
Sérgio Florentino Pascholati e Ronaldo José Durigan Dalio defesa 473
35.1. Fatores de resistência estruturais 424 3 7.3. Assoei ação entre genes e resistência a patógenos
35.1.1. Fatores de resistência estruturais através do sequenciamento genômico total 476
pré-formados 424 37.4. Genômica de fitopatógenos 477
35.1.2. Fatores de resistência estruturais pós-formados 426 37.5. Caracterização do microbioma vegetal: a microbiómica
35.2. Fatores de resistência bioquímicos 429 e o patobioma 478
35.2.1. Fatores de resistência bioquímicos 37.6. Bibliografia consultada 478
pré-formados 429
35.2.2. Fatores de resistência bioquímicos 38. BIOLOGIA DE POPULA ÇÕES DE
pós-formados 435 FITOPATÓGENOS
35.3. Reação de hipersensibilidade 441
Eduardo Seiti Gomide Mizubuti e Paulo Cezar Ceresini
35.4. Fenómeno da resistência induzida 442
35.5. Especificidade nas interações hospedeiro-patógeno 447 38.1. Introdução 481
35.5.1. Reconhecimento, sinalização e ativação dos 38.2. Variabilidade genética e resiliência das populações
sistemas de defesa 447 de :fitol[latógenos 482
35.6. Considerações finais 449 38.3. Mecanismos evolutivos 482
35.7. Bibliografia consultada 450 38.3.l.. Mutação 482
38.3.2. Recombinação 484
36. ALTERAÇÕES F ISIOLÓGICAS EM
38.3.3. Deriva genética 485
PLANTAS DOENTES
38.3.4. Migração 487
Ronaldo José Durigan Dalio e Sérgio Florentino Pascholati
38.3.5. Seleção 488
36.1. Introdução 453 38.4. Aplicações de estudos de genética de populações
36.2. Alterações na estrutura e na função celular 454 para o manejo de doenças de plantas 489
36.3. Alterações nas relações hídricas 456 38.5. Exemplo de estudo da estrutura genética de
36.4. Alterações nutricionais 459 populações de fitopatógenos 489
36.4.1. Nutrientes inorgânicos 459 38.6. Considerações finais e perspectivas futuras 493
36.4.2. Metabolismo de carboidratos 459 38.7. Bibliografia consultada 495
 PARTE VI
EPIDEMIOLOGIA: ANÁLISES TEMPORAL
E ESPACIAL
39. FENOLOGIA, PATOMETRIA E
QUAL"ITIFICAÇÃO DE DANOS
Lilian Amorim e Armando Bergamin Pilho
39.1. Fenologia 500
39. l. l. Índice de área foliar (IAF) 500
39.2. Patometria 502
39.2.1. Métodos diretos de avaliação de doenças 503
39.2.2. Métodos indiretos de avaliação de doenças 51 O
39.2.3. Metodologia de amostragem para avaliação
de doenças 510
39.3. Quantificação de danos 511
39.3.1. Métodos para a quantificação de danos 512
39.3.2. Modelos para estimar danos 512
39.3.3. Quantificação de danos a partir da área foliar
sadia remanescente na cultura 514
39.3.4. Quantificação de danos "poliéticos" em
culturas perenes 515
34.4. Bibliografia consultada 516
40. ANÁLISE TEMPORAL DE EPIDEMJAS
Armando Bergamin Filho
40. l. Classificação epidemiológica de doença 520
40.1 . 1. Taxas de juros e capital 520
40. l.2. Taxas de infecção e doença 520
40.2. Modelos matemáticos e as curvas de progresso da
doença 522
40.2. 1. Modelo exponencial 522
40.2.2. Modelo logístico 522
40.2.3. Modelo de Gompertz 523
40.2.4. Modelo monomolecular 523
40.2.5. Modelo de Richards 524
40.2.6. Modelo dependente do tempo 524
40.3. Exemplos e aplicações 524
40.3.1. Como escolher o melhor modelo? 524
40.3.2. A importância da escolha do melhor modelo 527
40.3.3. A importância da redução do inóculo inicial 528
40.4. Bibliografia consultada 530
41. ANÁLISE ESPACIAL DE EPIDEMIAS
Bernhard Hau, Li/ian Amorim e Armando Bergamin Filho
4 l .1. Dispersão espacial de epidemias 531
41 .1.1 . Mecanismos de dispersão espacial de
patógenos 531
41.1.2. Modelando a dispersão espacial de doenças 532
41. l.3. Modelando gradientes 532
41 .1.4. Modelando a dinâmica de gradientes 535
41.2. Padrões espaciais de doenças 537
41.2.1. Padrões espaciais ao acaso e agregatlu 538
41.2.2. Padrões espaciais em linhas de plantio 538
41.2.3. Padrões espaciais em parcelas ou campos
experimentais 540
41.2.4. Exemplos de análise espacial aplicada a
epidemias de doenças de plantas 542
41.3. Bibliografia consultada 547
42. MODELOS DE SIMULAÇÃO DE EPIDEMlAS
DE DOENÇAS DE PLANTAS
Serge Savary e Laetitia Willocquet
42.1. Introdução 551
42.2. Análise de sistemas em epidemiologia de doenças
de plantas 552
42.2.1. Análise de sistemas, sistemas e modelos 552
42.2.2. Integração numérica e analítica 553
42.2.3. Simbologia de Forrester e terminologia 553
42.2.4. Dimensões 553
42.2.5. Constantes de tempo e intervalo de
integração 554
42.3. Um modelo epidemiológico para doenças
policíclicas 554
42.3.1. Revisitando alguns conceitos epidemiológicos
sob a perspectiva da análise de sistemas 554
42.3.2. Componentes de um modelo epidemiológico
preliminar 554
42.3.3. Principais equações do modelo 555
42.3.4. Inicializando o modelo 555
42.3.5. Desenho do fluxograma do modelo 556
42.3.6. Verificação do modelo: a primeira simulação 556
42.3.7. Explorando o comportamento do modelo 556
42.3.8. Revisitando hipóteses 558
42.4. Considerações finais 559
42.5. Bibliografia consultada 559
ÍNDICE REMISSIVO 561
 CAPÍTULO
1
A HISTÓRIA DA FITOPATOLOGIA
Armando Bergamin Filho e Elliot Watanabe Kitajima
ÍNDICE
1.1. Introdução.................................................................. 3
1.2. Período Místico .......................................................... 4
1.3. Período da Predisposição .......................................... 5
1.4. Período Etiológico ..................................................... 5
1.5. Período Ecológico ...................................................... 6
1.6. Período Atual ............................................................. 7
1.7. A Fitopatologia no Brasil .......................................... 7
l.7.1. Primórdios ....................................................... 7
1.7.2. A Fitopatologia em São Paulo ......................... 9
l.7.3. A Fitopatologia no Rio de Janeiro ................ 10
1.1.lNTRODUÇÃO
F
itopatologia é uma palavra de origem grega (phyton
= planta, parhos = doença e logos = estudo) e indica
a ciência que estuda as doenças das plantas em todos
os seus aspectos, desde a diagnose e sintomatologia, passando
pela etiologia e epidemiologia, até chegar ao manejo.
Embora a ciência da Fitopatologia seja relativamente nova,
as doenças de plantas são conhecidas há muito tempo. Desde que
o homem passou a viver em sociedade, assentando a base da sua
alimentação nos produtos agrícolas, o problema da escassez de
alimentos. intimamente relacionado com a ocorrência de doen-
ças, teve sempre grande importância e mereceu a atenção de his-
toriadores de várias épocas (ver, por exemplo, Wheizel, 1918)..
As referências mais antigas sobre doenças de plantas são
encontradas em Homero(cercade I .OO0a.C.)eoo Velho Testamento
(cerca de 750 a.C.). Quase sempre são atribuídas a causas místicas
e, via de regra, apresentadas como castigo divino. Galli & Carvalho
( 1978). como exemplo. citam a seguinte passagem: Eu vos feri com
um vento abrasador e com ferrugem a multidão de vossas hortas e
de vossas vinhas. Aos vossos olivais e aos rossosfigueirais comeu
n lagarta; e JJÓS não vo/Jastes para Mim, diz o Senhor (Amós 4:9).
3
1.7.4. A Fitopatologia na Bahia ............................... 11
1.7.5. A Fitopatologia em Minas Gerais ................. 11
l.7.6. A Fitopatologia em Pernambuco .................. 12
l.7.7. A Fitopatologia no Ceará .............................. 12
l.7.8. A Fitopatologia na Amazônia ....................... 12
1.7.9. A Fitopatologia no Paraná............................. 12
l.7.10. A Fitopatologia no Rio Grande do Sul ....... l2
l.7.1 l. A Fitopatologia em Brasüia......................... 12
1.7.12. Conclusão ..................................................... 12
1.8. Bibliografia consultada ............................................ 13
Ainda no Velho Testamento encontram-se muitas outras referên-
cias a doenças, como a ferrugem dos cereais, doenças em videira,
oliveira, figueira e outras plantas que constituíam, naquele tempo,
a base da alimentação do povo (Deuteronômio, 28:22; Gênesis,
41 :22-23; Ageu, 2:7-18; Crônicas li. 6:28).
Tanto quanto os hebreus, os antigos gregos tiveram proble-
mas com doenças de plantas e em tal intensidade que filósofos e
estudiosos a elas dedicaram sua atenção, como fez, por exemplo,
o aluno de Platão e Aristóteles, Teofrasto (cerca de 371-287 a.C.),
que especulou sobre suas origens e meios de cura. Teofrasto foi
o sucessor imediato de Aristóteles no Liceu e é considerado hoje
como o ··pai da Botânica". Ele é autor de dois livros: De histo-
ria planta111m (Uma história de plantas) e De causis plantarum
(Sobre as razões do crescimento vegetal). Estas duas obras fica-
ram conhecidas no ocidente em 1483, quando o Papa Nicolau
V autorizou sua tradução para o latim (Figura 1.1). Antes de
Teofrasto, Homero (cerca de 1000 a.C.) já havia mencionado que
o enxofre podia controlar doenças de plantas e Demócrito (cerca
de 470 a.C.) era de opinião que requeimas podiam ser prevenidas
com o uso da borra que restava da extração do azeite de oliva. No
entanto, os gregos e os hebreus. de um modo geral, atribuíam a
ocorrência das doenças a desfavores dos deuses.
 Manual de Fitopatologia

Os romanos, grandes agricultores em sua época, também fize-

ram observações interessantes sobre doenças, principalmente sobre
a ferrugem do nigo e de outros cereais, as quais eram atribuídas ao
castigo que o deus Robigus e a deusa Robigo infligiam aos homens,
devido às suas más ações. Para aplacá-los, os romanos tinham um
culto - a Robigália - em que se sacrificava a esses deuses, com o
objetivo de obter clemência e proteção (Boxe 1. 1). Plínio e Ovídio
escreveram sobre o tema, o primeiro como agricultor e o segundo
como literato, deixando infonnações precisas sobre o assunto.
Durante a Idade Média, apenas referências esparsas sobre
doenças de plantas rodem ser encontradas. As melhores são devi-
das aos árabes radicados na Espanha moura, onde, no século XII,
lbn-al-Awam, em Sevilha, publicou um catálogo de doenças de
plantas, intitulado Kitab-al-Felahah, onde se descreve com deta-
lhes, e muita imaginação, as doenças das árvores frutíferas e de
algumas plantas herbáceas. Uma compilação de obras fitopatoló-
gicas da era pré-moderna está apresentada na Figura 1.2.
Nos séculos seguintes, à medida que a Botânica e a
Micologia progrediam, aumeutavam as referências às doenças de
plantas, sendo possível encontrar relatos bastante exatos quanto a
sintomas e, até mesmo, quanto a condições do ambiente que favo-
reciam seu desenvolvimento.

Figura 1.1 - Capa de um torno do livro De causis plantarum, de 1.2. PERÍODO MÍSTICO
Teofrasto, traduzido para o inglês e publicado pela Para fins didáticos, pode-se dividir o estudo das doenças
Harvard University Press em 1990. de plamas em vários períodos distintos, de acordo com o enfoque

ANO -800 -400 -O 400 800 1200 1600

' ' 1 1

FRANCÊS
1

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1

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1

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. De Serres

'
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1

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• Geoponica (autoria esconhecida)
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Homero
Teofrasto
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1

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''
ANO -800 -400 -O 400 800 1200 1600

Figura 1.2 - Fontes importantes da época pré-moderna sobre proteção de culturas, de acordo com o ano e o idioma da primeira
publicação.
Fonte: Adaptada de Zadoks (2013).

4
 A História da Fitopatologia
Boxe 1.1 A Robigâlia
Durante mais de 1.700 anos, um casal de deuses,
Robigo (feminino) e Robigus (masculino), foi homena-
geado pelos antigos romanos em cerimônias religiosas
que envolviam o sacrifício de animais de coloração
avermelhada, como cães e vacas. A origem desses rituais
pode ser encontrada na crença, disseminada naquele
tempo, que a ferrugem dos cereais era um castigo
divino, resposta irada dos deuses à morte cruel infligida
pelos homens a uma raposa vermelha, que teria sido, em
tempos imemoriais, queimada viva. A cor vermelha da
ferrugem do trigo é uma constante nos muitos sÍIDbolos
associados à Robigália: vacas e cães vermelhos, raposas,
sacrifícios sangrentos e fogo.
Essas cerimônias, provavelmente, tiveram início
há cerca de 3 .000 anos. O calendário romano continha
três feriados relacionados com a agricultura, todos
dnrante a primavera: a Cereália (12-19 de abril), a
Robigália (25 de abril, aproximadamente quando o trigo
necessitava da proteção dos deuses contra a ferrugem)
e a Florália (28 de abril). Os primeiros calendários
cristãos, que absorveram muitas das tradições pagãs,
incluíam o dia das Rogações, celebrado ao redor do dia
25 de abril, para abençoar as plantações (Schumann,
1991).
dado à relação causa-efeito. Assim, ao pe.ríodo compreendido entre
a mais remota antiguidade e o início do século XIX, pode-se dar o
nome de período místico, porque, na ausência de uma explicação
racional para as doenças de plantas, o homem, em sua ignoriin-
cia, tendia a atribuí-las a causas sobrenaturais (Galli & Carvalho,
1978). Já no final do período místico, alguns botânicos apresenta-
vam descrições minuciosas das doenças, com base na sua sintoma-
tologia. Ao mesmo tempo, alguns micologistas chamavam a aten-
ção para a associação entre planta doente e fungo.
Nessa nova linha de pensamento, M. Tillet, em 1755, con-
siderava a cárie do trigo como sendo causada por um fungo e
Giovani Targioni Tozzetti, em 1767, defendia a idéia de que as
ferrugens e os carvões eram causados por fungos que cresciam
debaixo da epiderme das plantas. E, antes mesmo destes dois pio-
neiros, H.L. DuHamel de Monceau, em 1728, realizava o que
Zadoks & Koster (1976) consideram o primeiro experimento
fitopatológico: a inoculação, com sucesso, de escleródios de
Rhizoctonia violacea em diversas espécies de plantas.
No entanto, durante todo esse período, houve um predomí-
nio acentuado das teorias de geração espontânea e de perpetui-
dade das espéeies, esta proposta por Lineu quando da apresenta-
ção do seu sistema de classificação binomial. Assim, a ocorrên-
cia de fungos em associação com plantas doentes era atribuída
à geração espontânea e as doenças eram apreseniadas com base
na sua sintomatologia e classificadas pelo sistema binomial de
Lineu.
1.3. PERÍODO DA PREDISPOSIÇÃO
Um segundo período na história da Fitopatologia, chamado
de período da predisposição por Galli & Carvalho (1978), ini-
ciou-se no eomeço do século XIX, quando já era evidente a asso-
5
ciação entre fungos e plantas doentes. Em 1807, lsaac-Bénédict
Prévost, na França, publica o seu trabalho Mémoire sur la cause
ímmédiate de la carie ou charbon des biés (Nota sobre a causa
do carvão do trigo) em que mostrava ser um fungo, Tilletia tritici,
o responsável pela doença, confinnando, portanto, as idéias de
Tillet, publicadas em 1755. Embora o trabalho de Prévost tivesse
sido bem aceito, suas teorias não eram ,estendidas para outras
doenças, sendo a cárie do trigo considerada uma exceção, pois,
nos demais casos, os fungos, acrediLava-s,e, apareciam por gera-
ção espontânea.
Dentro desse espírito, o botânico alemão Franz Unger, em
seu livro de 1833, Die Exantheme der Pjlonzen (As lesões das
plantas), apresentou sua teoria pela qual as doenças seriam o
resultado de distúrbios funcionais causados por desordens nutri-
cionais, que predispunham os tecidos da planta a produzirem ftm-
gos, estes considerados excrescências que· cresciam por geração
espontânea. Ainda segundo Unger, sob de,tenninadas condições,
qualquer planta poderia produzir fungos. Essa teoria, embora
falha no concernente aos fungos, já apresenta um mérito inegá-
vel, que é o de relacionar doença com o ambiente, ao lado de uma
associação constante com os fungos. Idéiias semelhantes foram
desenvolvidas, nessa época, por outros botânicos, como Philipo
Ré, de Módena, na Itália. e Franz Julius Ferdinand Mcyen, na
Alemanha.
Essas teorias ganharam numerosos adeptos, principal-
mente entre os micologistas, que passaram a catalogar fungos em
associação com plantas doentes. M.J. Berkeley, na Inglaterra, os
irmãos Tulasne, na França, de Bary, na A!,emanha, e outros, des-
creveram muitos parasitas importantes, como os Uredinales, os
Ustilaginales, os Erysiphales e outros fungos.
As graves consequências sociais e econômicas causadas
na Europa pela ocorrência da requeima da batata nos anos de
1845 e seguintes atraíram o interesse dos muitos botânicos e
micologistas da época. Dentre estes, sobressaiu-se Anton de
Bary que, em 1853 (Figura 1.3), conseguiu provas científi-
cas de que a doença era causada por um fungo, Phytophthora
infestans. Também desvendou o ciclo de. vida de Puccinia gra-
minis e sua alternância entre Berberis e trigo. Sem dúvida, as
idéias de Anton de Bary revolucionaram os conceitos da época
e as s uas teorias foram aceitas pelos mais destacados nomes,
como Julius Kühn, M.J. Berkeley, os im1ãos Tulasne e outros
(Boxe 1.2).
1.4. PERÍODO ETIOLÓGICO
Os trabalhos de Julius Kühn e Anton de Bary deram iní-
cio ao período etiológico. Ao mesmo tempo, desenvolvia-se a
Microbiologia, com Louis Pasteur destruirndo a teoria da geração
espontânea, em 1860, e provando a origem bacteriana de várias
doenças em homens e animais. Robert Koch, em 1881 , estabelece
seu postulado (veja Capítulo 3), possibilitando a detenninação
exata dos patógenos. E, no campo da Biologia, a teoria da evo-
lução de Darwin contrapunha-se à da perpetuidade das espécies,
abrindo novos horizontes.
Ante tantos eventos importantes, a Fitopatologia marca notá-
veis progressos, iniciando-se como ciência. A maior parte das doen-
ças importantes são descritas nesse período, como os oldios, os
míldios, as ferrugens, os carvões, que foram e-studados em detalhe.
Em 1876, o americano T.J. Burril relata a primeira bacteriose sobre
pereira. A. Mayer, em 1886, trabalhando em Wageningen, Holanda,
verifica o caráter infeccioso das viroses e M. W. Beijerinck, em
 Manual de Fitopatologia

Boxe 1.2 O nascimento da Fitopatologia

1

A grande epidemia de requeima da batata, causada

por Phytophthora infestans, que dizimou os campos da
Irlanda e de outros países do norte europeu na metade
do século XIX (veja item 2.1.1 e Boxe 2.1), em virtude
de seu tremendo impacto econômico e social, deu à
fitopatologia a relevância necessária para transformá-la
em uma ciência autônoma. É reconhecido pela maioria
dos historiadores que a ciência da Fitopatologia nasceu
com a publicação, em 1858, do primeiro livro texto Die
Krankheiten der Kulturgewiichse; ihre Ursachen und ihre
Verhütung (Doenças das plantas cultivadas; causas
e controle), de autoria de Julius Kühn (Figura 1.4),
publicado em Berlim. Whetzel (1918), inclusive,
chama Kühn de pai da fitopatologia moderna.

Figura 1.3 - Anton de Bary ( 1831-1888).

1898, é o primeiro a mencionar a expressão contagium vivum

jfuidum, referindo-se ao que posteriormente seria conhecido por
vírus. Ainda neste período, aparecem outros nomes notáveis,
como M.S. Woronin (hérnia das crucíferas), O. Brefeld (etiologia
dos carvões) e H.J.A.R. Hartig (patologia florestal). Igualmente,
data desse período o aparecimento do pri meiro fungicida efi ciente
no controle das doenças das plantas, a calda bordalesa, descoberta
por Millardet, em 1882 (Figura 1.5A).
Após a publicação dos trabalhos de Julius Kühn e Anton
de Bary, os fitopatologistas dedicaram-se a relatar e estudar a
maior parte das doenças, tentando provar sua natureza parasitá-
ria. No final do século passado, os exageros sobre tal tendência
já se faziam evidentes, visto que os fitopatologistas limitavam-se
ao relato de novos parasitas. Foi quando P. Sorauer (Figura 1.58),
em 1874, publicou seu livro, Handbuch der Pjfan::enkrankheiten
(Manual de doenças de plantas), onde se apresentava, lado a lado, Figura 1.4 - Julius Kühn ( 1825-19 10).
as doenças parasitárias e as doenças de causas não parasitárias,
além do reconhecimento da importância dos fatores ambientais.
bem como os estudos correlatos sobre genética e melhoramento.
1.5. PERÍODO ECOLÓGICO Dentro dessa fase, apareceram os primeiros conceitos sobre varia-
Assim, depois de um período em que os fitopatologistas bilidade dos patógenos, com a conceituação de formae speciales,
catalogaram as principais doenças e seus agentes, teve início o raças fisiológicas, variedades, biótipos, etc. (veja definições no
chamado período ecológico (Galli & Carvalho, 1978), no qual se Capítulo 6 - Genética da interação patógeno-hospedeiro). Esses
reconhece a importância vital do meio ambiente na manifestação trabalhos foram sempre conduzidos em função do meio, ficando
da doença. Nesta época, foram conduzidos estudos minuciosos realçado o papel importante desempenhado pelo ambiente, tanto
sobre os mais variados fatores do meio, como climáticos, edáfi- na resistência das pla ntas como na agressividade do patógeno.
cos, nutricionais, sazonais e outros. A temperatura do solo e do ar, Diversos nomes merecem ser destacados durante esse período:
a umidade, a intensidade de luz, a nutrição da planta, a oxigena- R.B. e N.E. Stevens, H.H. Whetzel (Figura 1.5C), L.R. Jones,
ção, o fotoperiodismo e outros fatores foram medidos, analisados J.C. Walker, E.C. Stakman. J.G. Harrar e muitos outros.
e avaliados. As doenças de plantas passaram a ser vistas, então, Também nessa época, graças aos trabalhos de E. Riehm, em
como resultante da interação entre a planta, o meio e o patógeno. 1913, aparecem os fungicidas mercuriais orgânicos para o trata-
Ao mesmo tempo, iniciaram-se as pesquisas sobre resistên- mento de sementes e, mais tarde, em 1934, com W.H. Tisdalle e
cia e predisposição das espécies vegetais aos diferentes patógenos, I. Williams, os fungicidas orgânicos do grupo dos tiocarbamatos.

ó
 A História da Fitopatologia
Figura 1.5 - Fitopatologiostas famosos: (A) Pierre Marie Alexis
Millardet (1838- 1902); (B) Paul Carl Moritz Sorauer
(1838- 1916); (C) Herbert Hice Whetzel (1877-1944);
(D) Ernst Albert Gãumann ( 1893-1963).
1.6. PERÍODO ATUAL
Durante as décadas de 1940 e 1950, muitas pesquisas bási-
cas foram conduzidas sobre a fisiologia de fungos, sobre a fisio-
logia de plantas, sobre o progresso da doença em condições de
campo e, com o progresso da fisiologia, da microbiologia, da bio-
quimica e da bioestatística, fatos foram relacionados e novas teo-
rias foram estabelecidas sobre a interação entre planta e patógeno
e a sua resultante, a doença, tanto em condições controladas como
naturais. Os trabalhos pioneiros de E.A. Gãumann. J.C. Walker,
R.A. Ludwig e outros sobre toxinas, enzimas, cadeia de infecção,
etc., abriram novas perspectivas para a ciência da Fitopatologia.
Ao mesmo tempo, as contribuições advindas do estudo das condi-
ções ecológicas na manifestação da doença eram cada vez meno-
res, indicando claramente a necessidade da formulação de novos
princípios que permitisser~- uma revitalização dos conceitos.
Tal se deu com a publicação, em 1946, do livro Pjlanzliche
lnfektionslehre (traduzido para o inglês, em 1950, é:om o título
Principies o/Plant Jnfection). de autoria de Ernst Albert Gãumann
(Figura 1.50). Neste livro, novas idéias e princípios são apresen-
tados, iniciando duas novas abordagens dentro da fitopatologia,
abordagens que perduram até hoje e coexistem cm harmonia: a
abordagem .fisiológica. na qual as doenças de plantas passam a
ser encaradas com base nas relações fisiológicas, dinàmicas, entre
a planta e o patógeno, e a abordagem epidemiológica, baseada
numa visão holística de como a doença cresce no campo. A abor-
7
dagem epidemiológica foi desenvolvida posteriormente por J.E.
Vanderplank (Figura l .6) em seu livro seminal Plant Diseases:
Epidemies and Control, publicado em 1963. Para maiores deta-
lhes sobre as abordagens fisiológica e epidemiológica dentro da
Fitopatologia atual, consulte as Partes V e VI deste livro.
Figura 1.6 - J. E. Vanderplank ( 1909-1997), o fundador da epide-
miologia.
Nos últimos anos, uma nova tendência vem surgindo em todos
os ramos das ciências biológicas: a biotecnologia. De seu sucesso
e de sua importância para a Fitopatologia só é possível, hoje,
especular. O tempo encarregar-se-á de dizer se um novo período, o
período biotecnológico, teve início na última década do século XX.
1.7. A FITOPATOLOGIA NO BRASIL
l.7.1. Primórdios
Existem três revisões sobre a história da fitopatologia no
Brasil: (i) a de Arsene Puttemans (Boxe 1.3), de 1936, nos anais
da primeira reunião de fitopatologistas no Brasil, realizada no Rio
de Janeiro. O volume que contém os Anais, um fascículo especial
da revista Rodriguésia, do Jardim Botânico do Rio de Janeiro,
foi reeditado pela Sociedade Brasileira de Fitopatologia (SBF),
por iniciativa de Romero Marinho de Moura; (ii) a de Álvaro
Santos Costa, no primeiro volume da Summa Phytopathologica,
em 1975, a primeira revista especializada em fitopatologia no
País, editada pelo Grupo Paulista de Fitopatologia; (iii) a de
Francisco Pereira Cupertino, em 1993, inaugurando a série de
publicações Revisão Anual de Patologia de Plantas. Além des-
sas, de caráter geral, há revisões específicas sobre os estudo das
doenças causadas por vírus (Costa, 1986) e bactérias (Mariano
e Souza, 2016).
Como menciona A.S. Costa, o estudo de enfermidades de
plantas no Brasil foi nos seus primórdios, como pode se notar
abaixo, ligada a cientistas estrangeiros (Alemanha, França, Bélgica,
Itália, Rússia, Estados Unidos) que vieram estudar os principais
problemas em plantas cultivadas da época, tendo sido gradual-
mente sucedidos por fitopatologistas de formação local.
Segundo Puttemans, o primeiro trabalho envolvendo
patógenos de vegetais no Brasil foi desenvolvido pelo alemão
F.M. Draenen, o qual residindo em um engenho de açúcar na
 Manual de Fitopatologia

Boxe 1.3 Arséne Puttemans: fitopatologista e paisagista

Arsene Puttemans, belga naturalizado brasileiro, teve destacada atuação no início dos anos 1900 não só na área
fitopatológica mas também na área paisagística. Nessa última atividade, Puttemans projetou vários p:arques e jardins no
Brasil, com destaque para o parque da ESALQ em Piracicaba (1905) e o jardim do Museu do Ipiranga em São Paulo
(1906) (Figura 1.7 e Figura 1.8).

Figura 1.7 - Projeto de 1905 (acima à esquerda), implantação em 1907 (acima à direira) e estado atual (abaixo) do parque da
ESALQ, Piracicaba, de Arsene Puttemans.

Figura 1.8 - Estado em 1930 (à esquerda) e estado atual (à direita) do jardim do Museu do lpiranga, São Paulo, de Arscne
Puttemans.

Bahia desde 1863, descreveu em 1869 uma bacteriose da cana-
-de-açúcar. Puttemans também cita outros pioneiros da fitopato-
logia no Brasil, como Juan lgnácio Puiggari, um médico italiano
que se radicou em Apiai-SP, em 1877, e A. K.rauss, químico do
Jardim Botânico da Corte d~sde 1876, que desenvolveu na Bahia,
juntamente com Sá Pereira, estudos sobre o "mal vermelho" da
cana-de-açúcar.
O zoólogo francês C. Jobert relatou em 1878 que um nema-
toide (Meloidogyne exigua) seria o causador de uma enfermidade
de cafeeiro no Rio de Janeiro. Estas observações foram confir-
madas posteriormente por Emílio Goeldi em seu relatório de
1886 para o Museu Nacional. Nesse mesmo relatório menciona
que o fungo Ramularia seria o agente causal das "manchas par-
das" do cafeeiro. Goeldi relatou várias entfermidades de videira
em 1888 (míldio, oídio e antracnose), durante sua missão para
verificar a presença da Phylloxera no País; não relatou, contudo,
Cercospora, que foi posterionnente encontrada por Puttemans
em Petrópolis ( 1892) e Piracicaba (1894).

8
 A História da Fitopatologia

1.7.2. A Fitopatologia em São Paulo R.J. Best {Austrália) e G. Benda (EUA), em sua seção. Deve-se
também destacar a importante atuação de Alcides Carvalho,
Em 1888 ocorre a primeira criação de um cargo de fito-
sucessor de Carlos Arnaldo Krug nos trabalhos de melhoramento
patologista no Brasil, na "Secção Phytopathologica" do Instituto do cafeeiro, e que, com clarividência, já selecionava varieda-
Agronômico de Campinas (IAC), instituição criada por D. Pedro des resistentes mesmo antes da chegada da Hemileia vastatrix
II em 1887, que teve como primeiro diretor o austríaco Franz ao Brasil ( 1970). em trabalho conjunto com o Centro de Café, da
W. Dafert. O cargo foi preenchido apenas cm J893 pelo alemão Estação Agronômica Nacional de Portugal, com a participação de
Franz Beneke, que ali permaneceu por poucos meses, período Branquinho d'Oliveira. Mais recentemente, com a mudança orga-
em que fez um levantamento da possível ocorrência da ferrugem nizacional implantada pela Secretaria da Agricultura, o JAC perdeu
do cafeeiro no pais. Beneke, nesse levantamentc,, solicitava que várias de suas estações experimentais, mas a de Cordeirópolis foi
as amostras suspeitas fossem conservadas e remetidas para aná- mantida, tomando-se, hoje, o Centro APTA Citros Sylvio Moreira.
lise em aguardente e não em sacos, demonstrando cuidado para A denominação se deve a um dos principais entusiastas em citri-
evitar eventual dispersão do patógeno. Beneke foi sucedido pelo cultura da instituição e que muito participou da solução do pro-
também alemão Fritz Noack (de 1896 a 1898), que relatou 23 blema da nisteza. Aos trabalhos desenvolvidos por este centro deve
enfermidades de plantas cultivadas. Noack teve dois discípulos, o a citricultura paulista sua vigorosa expansão, o que a ·coloca hoje
fazendeiro José de Campos Novaes e o belga A. Puttemans. Este corno maior exponadora de suco de laranja do mundo.
trabalhava no Horto Botânico da Cantareira e deu continuidade à Em 1893 ocorre o início do curso de fitopatologia na Escola
descrição de enfermidades de plantas iniciada p,:>r Noack. Esses Politécnica de São Paulo, ministrado por Garcia Redondo até
fitopatologistas pioneiros do LAC foram sucedidos por H. Potel 1899 e por Arthur Tirré até 1901, quando o curso foi incorporado
(francês), Gustavo D'Utra. A. Hempel (americano) e Gregório à cadeira de Agricultura Geral. Foi a seguir ministrado por Hubert
Sondar (russo). Sondar. em 1912, fez a prime:ira descrição da Puttemans até 1903 e por seu innão A. Puttemans até 191 O. Este
murcha bacteriana da mandioca. Transferiu-se para a Escola de publica em 1906 a segunda lista de doenças de culturas brasilei-
Agricultura de Piracicaba em 1913. Na década de 1920, Novaes, ras, no Anuário da Escola Politécnica. Lista similar, sobre enfer-
discípulo de Noack, ocupou o cargo de fitopatologista no JAC. midades de plantas cultivadas no sul do País, foi produzida por J.
Em 1933 inicia-se a fase moderna da fitopatologia no !AC, Rick. no Rio Grande do Sul.
quando a área foi reorganizada por Ahmés Pinto Viégas, na Seção Na Escola de Agricultura de Piracicaba, EAP (hoje ESALQ/
de Genética (a seção de fitopatologia havia sido extinta). Recriou USP), fundada em 1901, a fitopatologia fazia parte da cadeira
posteriormente a Seção de Fitopatologia e descreveu numerosas de Botânica, que no início foi dirigida por Germano Vert. Com
espécies e gêneros de fungos, além de publicar índices e dicioná- seu falecimento em 1908, a cadeira foi ocupada pelos professo-
rios na área, hoje clássicos. A seção se expandiu a partir dos anos res Dias Martins, Anhaut-Bcrthet, E. Charroppin, Avema Saccá,
1960, contando com numerosos fitopatologistas jovens. Álvaro A Puttemans e Agesilau A. Bitancourt (que permaneceu no cargo
Santos Costa (Figura 1.9A), um de seus associados desde o ini- por apenas um ano. em 1926, transferindo-se em seguida para o
cio, dedicou-se à virologia vegetal. Nos anos 1950 logrou criar a Instituto Biológico; Figura 1.98). Na década de 1920, a fitopato-
Seção de Virologia, que nos anos 1970 atingiu o ápice. quando logia foi desmembrada da cadeira de Botânica. Foi neste período
chegou a ter 15 pesquisadores. Costa foi,
sem dúvida, o pesquisador mais influente
em virologia vegetal no Brasil, tendo for-
mado urna escola, cujos discípulos se
encontram, ainda hoje, dispersos pelos
centros de fitopatologia do País.
Nos anos 1940 Costa participou ati-
vamente dos estudos sobre a tristeza dos
citros, juntamente com cientistas ameri-
canos (T.J. Grant e W.C. Bennett) e, pos-
terionnente, com a participação de seu
assistente Gerd W. Müller, desenvolveu
o método da premunização de citros com
estirpes fracas do vírus da tristeza (CTV),
que resultou no controle efetivo da doença,
complementando a substituição da laranja
azeda como porta-enxerto. Foi o primeiro
programa dessa natureza aplicada em larga
escala no mundo. Costa criou cm sua seção
uma equipe multidisciplinar (patologia,
vetores, sorologia, bioquímica, melhora-
mento, microscopia eletrônica) dedicada
a viroses de diferentes culturas (batata. !Figura 1.9 - Fitopatologistas brasileiros: (A) Álvaro Santos Costa; (B) Agesilau A.
citros, videira, fruteiras, cana-de-açúcar). Bitancourt; (C) Ferdinando GalLi; (D) Veridiana Victória Rossetti; (E) Karl
Recebeu também importantes especialistas M. Silberschmidt; (F) Mário Menegbini; (G) Charles F. Robbs; (H) Geraldo
estrangeiros, como C. Wetter (Alemanha), Martins Chaves.

9
 Manual de Fitopatologia
que se criou a Estação Experimental de Cana-de-açúcar, anexa à
ESALQ, onde atuou José Vizioli.
A.S. Costa considera um fato altamente significativo para
a fitopatologia da ESALQ a contratação do fitopatologista none-
americano E.E. Honey, da escola do Prof. H.H. Whetzel, da
Cornell Uníversity. Honey reorganizou. juntamente com seu
assistente Ruben Carvalho, a cadeira de Fítopatologia e prepa-
rou apostilas de Fitopatologia e Micologia. Costa é de opinião
que a maioria dos fitopatologistas do Estado de São Paulo e do
País foram influenciados por Honey. Cita como exemplos de
discípulos diretos de Honey, Ahmés P. Viégas, H.P. Krug, A.S.
Costa (!AC), V.D. Silveira (Escola Nacional de Agronomia), J.C.
Manuo (ESALQ), Moisés Kramer e Spencer C. Arruda (Instituto
Biológico). A cadeira de Fitopatologia foi a seguir ocupada
sucessivamente pelos professores Ruben Carvalho e Ferdinando
Galli (figura l.9C). Galli logrou aumentar consideravelmente o
número de docentes do depanamenro e iniciou o primeiro curso
de pós-graduação em Fitopatologia no Brasil, em setembro de
1964. Este curso fonnou um enorme contingente de profissio-
nais que hoje atuam em todo o País, inclusive nucleando novos
grupos de fitopatologia e cursos de pós-graduação na área de
fitossanidade. Na consolidação da pós-graduação de fitopatolo-
gia na ESALQ, a vinda do Prof. C'lyde C. Allison, da Ohio State
University, teve um papel importante. Allison pertenceu à escola
de microbiologia de E.C. Stakman (Universidade de Minnesota)
e foi um dos grandes inccntivadores da organização de uma
sociedade que congregasse fitopatologistas no país, nos moldes
da American Phytoparhologica/ Society. Contribuiu para funda-
ção do Grupo Paulista de Fitopatologia e, a seguir, da Sociedade
Brasileira de Firopatologia, cuja primeira reunião oficial deu-se
na ESALQ, em 1967. Deve-se registrar que a nematologia, ini-
cialmente integrante da cadeira de Zoologia, foi desenvotvida na
ESALQ pelo Prof. Luiz Gonzaga E. Lordello, treinado pelo Prof.
G. Steiner, quando este veio ao Brasil em 1951. Lordello foi o
principal disseminador da nematologia no Pais e a grande parte
dos profissionais dessa área foi por ele influenciado. Hoje a área
de nematologia na ESALQ está integrada à fitopatologia, fazendo
parte do mesmo depa1tamento (Depa1tamento de. Fitopatologia e
Nematologia).
Em 1927 a Comissão para Estudos da Debelação da Praga
Cafeeira, criada para estudar e controlar a broca do cafeeiro, deu
origem ao Instiruto Biológico (18), miciahnente localizado no
Horto da Cantareira. A seção de Fitopatologia teve desenvolvi-
mento significativo após a nomeação de Agesilau A. Bitancourt
(Figura 1.9B), em 1931. Foi ele sem dúvida um dos pilares da fito-
patologia no País e sua imponància teve reconhecimento interna-
cional. Bitancourt descreveu muitas novas enfermidades, tendo-se
dedicado no fim de sua carreira ao estudo do càncer vegetal e
suas relações com os hormônios. R.D. Gonçalves foi um de seus
colaboradores em estudos de enfennidades de hortaliças e frutei-
ras. A citricultura paulista, em fase de expansão, requereu muita
atenção quanto às moléstias, e Bitancourt - com a colaboração
de uma das primeiras mulheres envolvidas em fitopatologia no
Brasil, Veridiana Victória Rossetti (Figura 1.9D) e com a partici-
pação de cientistas do exterior, notadamente H.S. Fawcett e Anna
E. Jenkins - muito contribuiu para seu sucesso. Em 1936, o 18
contratou o virologista alemão Karl M. Silberschmidt (Fig. 1.7E),
que estudou numerosas viroses, tendo formado outro grupo em
virologia vegetal no Brasil. Dedicou-se a vários problemas, como
o da degenerescência da cultura da batata devida a viroses. Um
10
de seus feitos mais importantes foi a demonstração de que a clo-
rose infecciosa das malváceas era transmitida pela mosca branca
Bem/sia tabaci, em colaboração com A. Orlando. Outro colabo-
rador de seu grupo, Mário Meneghini (Figura l .9F), demonstrou
pela primeira vez a transmissão do vírus da tristeza dos citros
pelo pulgão Toxoptera cilricida. Ainda com relação às molêstias
de citros, Bitancourt fez o primeiro relato da leprose no Brasil
nos anos 1930. Em 1963, Musumecci e Rosseni demonstraram
que o ácaro tenuipalpídeo Brevipalpus yorthesi era o vetor deste
vírus no Brasil. Rossetti ainda contribuiu para demonstrar que
a bactêria do xi lema Xylella fastidiosa é o agente causal da clo-
rose variegada dos citros (CVC), contando com a colaboração do
cientista francês do INRNBordeaux, Joseph M. Bové. Em bac-
teriorologia vegetal, J.F. Amaral fez trabalhos pio1ieiros e a área
de nematologia foi implementada por Jair Carvalho, também dis-
cípulo de G. Steiner. Além destes centros, houve uma expansão
muito grande do ensiuo universitário agronômico no Estado de
São Paulo, envolvendo diversos campi da Universidade Estadual
Julio de Mesquista Filho (IJNESP) (Botucatu. Jaboticabal, São
José do Rio Preto e Ilha Solteira), a Universidade Federal de
São Carlos, com o ensino de agronomia no campus de Araras,
além de numerosas faculdades particulares. Merecem destaque
nesse contexto os trabalhos de C. Kurosawa, em Botucatu, e N.
Gimenes Fernandes, em Jaboticabal. Também deve-se mencionar
a Embrapa Meio Ambiente, em Jaguariúna, onde atua também
um grupo de fitopatologia, com preocupações ligadas ao meio
ambiente. Devem ainda ser lembrados o Fuadecitrus, com sede
em Araraquara. que dá apoio aos produtores de citros e conta com
uma unidade eficiente em fitopatologia, e o Centro de Tecnologia
Canavieira, com sede em Piracicaba, que dá apoio aos produtores
de cana-de-açúcar e desenvolve um bem sucedido programa de
melhoramento dessa espécie.
1.7.3. A Fitopatologia no Rio de Janeiro
Arsene Puttemans foi nomeado chefe do laboratório de fito-
patologia no Museu Nacional em 1910, tendo como assistente
Eugênio Rangel. Com a ida de Puttemans à França em 1912, o
laboratório passou a ser dirigido por André Maublanc, que foi subs-
tituído por Rangel em 1914. Foi este que organizou a transferên-
cia deste laboratório inicialmente para o Jardim Botânico e depois
para o Instituto Biológico de Defesa Agrícola, em 1920. Atuaram
ainda nesta unidade Heitor Vinicius da Silveira Grillo (Boxe 1.4)
e Agesilau A. Bitancourt. Nesta instituição criou-se uma seção de
Seleção de Plantas Imunes e Resistentes, para cuja chefia foi con-
vidado A. Puttemans, que voltou ao país e permaneceu no cargo até
1Q25. Além dos acima citados, estiveram atuando na área de fitopa-
tologia dessa instituição Diomedes A. Pacca, Nearch da Silveira e
Azevedo, Rubens Benatar, Josué A. Deslandes, Jefferson Rangel,
Cincinato Gonçalves e Eugênio Bruck. A Seção de Investigação
Fitossanitária do Ministério da Agricultura, em São Bento, na
Baixada Fluminense, foi criado em 1944, onde atuaram Nestor
B. Fagundes, C.H. Reiniger, Rubens Leandro, Jefferson Rangel,
Mário Amaral, Milton S. Vieira e Josué A. Deslandes. Ainda no
Estado do Rio de Janeiro, na Escola Nacional de Agronomia
(ENA), inicialmente localizada em várias partes da cidade do Rio
de Janeiro, e hoje localizada em Seropédica e transformada na
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ), Heitor
V.S. Grillo e Verlande D. Silveira ensinaram ntopatologia. Foram
sucedidos por Charles F. Robbs (Figura 1.90), que se tornou um
consagrado bacteriologista.
 A História da Fitopatologia

Boxe 1.4 O fitopatologista e a poetisa

Heitor Vinicius da Silveira Grillo tev1i destacada atuação nos primórdios da fitopatologia brasileira. Foi professor
catedátrico {1934) da Escola Nacional de Agronomia (ENA, hoje Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro), vice-
presidente do CNPq (1965-1970) e colaborador íntimo dos fundadores do CNPq (Almirante Álvaro Alberto Motta e
Silva) e da CAPES (Anísio Teixeira). Tamlbém foi o organizador da primeira reunião de fitopatologistas brasileiros, no
Rio de Janeiro, em 1936.
Foi casado por 24 anos (1940 a 1964) com a maior poetisa brasileira, Cecília Meireles (Figura 1.10). Manter um
relacionamento duradouro com uma ar1tista que convivia com Manuel Bandeira, Carlos Drummond de Andrade,
Vinicius de Morais, Mário Quintana, entre outros, mostra bem as qualidades intelectuais de Grillo. Cecília Meireles
era considerada a mais bonita moça de seu tempo e foi muito flertada (intelectualmente) por seus colegas poetas, como
mostra este poema de Mário Quintana para Cecília:
Senhora, eu vos amo tanto
Que até por vosso marido
M e dá um certo quebranto...
Heitor Grillo, com sua fleuma habitual, achou graça e também aprovou a resposta de Cecília para Quintana:
O Natal foi diferente
porque o Menino Jesus
disse à senhora de Sant'Ana:
"Vovozinha, eu já não gosto
das canções de antigamente:
cante as do Mário Quintana!"

Figura 1.10 - Heitor Grillo e Cecília Meireles.

1.7.4. A Fitopatologia na Bahia
Fez também parte do corpo docente da ENA em fitopatologia
Arnaldo Medeiros, que se transferiria posteriormente para o Centro
de Pesquisas do Cacau (CEPEC) em ltabuna, BA. Medeiros notabi-
lizou-se por ter feito a primeira constatação da presença da ferrugem
do cafeeiro no Brasil em 1970. Este fato inclusive resultou na trans-
ferência emergencial do 4º Congresso Brasileiro de Fitopatologia,
programado para Itabuna em 1969, para Piracicaba, em 1970.
Pouco depois Medeiros faleceu. Para seu lugar veio o micologista
José Luiz Bezerra, que atuava em Recife na Unive~sidade Federal
de Pernambuco. Deve-se mencionar que a Bahia tem a primazia de
ter tido a primeira escola de Agronomia do País, fundada em 1877.
Ali lecionou o micologista Camillc Torrand de 19132 a 1942, tendo
~ido Augusto Chaves Batista um de seus discípulos.
1.7.5. A Fitopatolugia em Minas Gerais
Na Universidade Federal de Viçosa (UFV), em Minas Gerais,
os primeiros docentes em fitopatologia foram o norte-americano
A.S. Muller e Octavio A. Drummond, que fizeram importantes con-
tribuições para o conhecimento de doenças füngicas. Foram sucedi-
dos por Geraldo M. Chaves (Figura 1.9H), que teve destacada atuação
nas pesquisas sobre a fem1gem do cafeeiro. Ali criou-se uma cadeira
Je Bacteriologia Vegetal, dirigida por José de Alencar. Atualmente
o grupo de fitopatologia da UFV, com seu programa de pós-gradua-
ção, é bastante atuante, com grupos fortes em doenças fúngicas, bac-
terianas, virais e causadas por nematoides, além de epidemiologia.
Ainda em Minas Gerais, a Escola Superior de Agricultura de Lavras
(ESAL), no início uma escola isolada organizada por missionários
norte-americanos, teve como professor de fitopatologia de 1922 a
1942 o norte-americano John H. Wheelock. Hoje conta com um
grupo numeroso de fitopatologistas e mantém um reconhecido pro-
grama de pós-graduação em Fitopatologia. Josué Deslandes, que
fez parte do Instituto Biológico de Defesa Agricola, serviu no sul
de Minas, na antiga IPEAL do Ministério da Agricultura, hoje parte
da EPAMlG. Na Universidade Federal de Uberlândia (UFlJ) a fito-
patologia começou a ser ministrada no Centro de Ciências Agrárias
em 1984 e a pós-graduação teve início em 2000.

li
 Manual de Fitopatologia
1.7.6. A Fitopatologia em Pernambuco
No Estado, de Pernambuco, Chaves Bastista, que dirigiu o
Instituto de Micologia da Universidade Federal de Pernambuco,
tomou-se. um dos mais produtivos micologistas do País. Foi ele
também professor de fitopatologia na Universidade Federal Rural
de Pernambuco (UFRPE) até seu falecimento em 1968. Ainda em
Pernambuco deve ser lembrado o nome do padre Bento J. Pickel,
que fez importa1nte contribuição à micologia, inclusive de pató-
genos de plantas cultivadas. Depois de Chaves Batista, Rome.ro
Marinho de Mouira reorganizou a área de fitopatologia do Setor de
fitossanidade do Depanamento de Agronomia da UFRPE a pan:ir
de 1968, arnplia1ndo o corpo docente e abrindo áreas de pesquisa
em bactérias, fungos, vírus e nematoides, com Maria Menezes,
Rosa L.R. Mariano, Gilvan Pio Ribeiro, entre outros. Retomando
d.e seu doutorado na Universidade da Carolina do Norte, organi-
zou a pós-graduação em Fitossanidade a pan:ir de 1976. Merecem
também menção os trabalhos de Maria de Lourdes Aquino, no
Instituto de Pesquisas Agropecuárias (1.PA), e Albino Vital, no
extinto [PEAN do Ministério da Agricultura. Enfermidades de
fruteiras tropicais, incluindo videira, são estudadas atualmente na
Embrapa Semiárido em Petrolina.
1.7.7.A Fitopatologia no Ceará
Na Universidade Federal do Ceará (UFC), a fitopatologia
é ministrada no Centro de Ciências Agrárias desde os anos 1920
(na ocasião Escola de Agronomia do Ceará). As pesquisas inten-
sificaram-se com Ilo Vasconcelos a partir de 1945, tendo tomado
impulso a partir da década dos 1960 com a inclusão de José Júlio
da Ponte. Formou-se também um núcleo atuante em virologia
vegetal, com J. Albérsio A. Lima, nos anos 1970.
1.7.8. A Fitopatologia na Amazônia ,
No Pará, a fitopatologia foi lecionada na Faculdade de
Ciências Agrárias do Pará (hoje parre da Universidade Federal
do Pará) por Goren (dos EUA) e a seguir por Beato Dantas e
Nady Bastos Genú. Mas a liderança em fitopatologia neste estado
coube desde os anos 1960 a Fernando Carneiro de Albuquerque,
do Instituto Agronômico do Norte, que posteriormente foi incor-
porado ao Centro de Pesquisas Agropecuárias do Trópico Úmjdo
(CPATU) da Ennbrapa (hoje Embrapa Amazônia Oriental). O
grupo de Albuquerque estudou principalmente doenças de cul-
turas regionais, como pimenteira-do-reino, castanheira, dende-
zeiro, etc. Nesse grupo colaborou posteriormente a fitopatologista
Maria de Lourdes R. Duarte. Em Manaus-AM, Luadir Gasparotto
tem lide.rado as pesquisas fitopatológicas em culturas importantes
para a re.gião amazônica (seringueira, guaranazeiro, bananeira,
etc.) na Embrapa Amazônia Ocidental.
1.7.9. A Fitopatologia no Paraná
No Estado do Paraná, as pesquisas em fitopatologia inicia-
ram-se nos anos 1930 e 1940 na Escola Agronômica do Paraná
(hoje Setor de Ciências Agrárias da Unive.rsidade Federal do
Paraná - UFPR);, no Posto de Defesa Sanitária do Ministério da
Agricultura e no Instituto de Biologia Agrícola e Animal (hoje
Instituto de Biologia e Pesquisas Tecnológicas - IBPT). Mário José
Novackí foi professor de fitopatologia, sucedendo ao bacteriolo-
gista Lúcio G. Castro Velloso na UFPR e também pesquisador
do IBPT. Vismar da Costa Neto, que fez doutorado sob orien-
tação de A.S. Costa, sucedeu Novacki. Desde os anos 1980 o
Estado do Paramí conta com uma rede de universidades estaduais
12
que incluem ensino de agronomia em Londrina, Ponta Grossa e
Maringá, cada uma com unidades em fitopatologia voltadas para
o ensino de graduação e., mais recentemente, de pós-graduação.
O Estado do Paraná tem uma unidade. de pesquisa importante,
o Instituto Agronômico do Paraná (IAPAR), com competente
grupo em fitopatologia. As pesquisas sobre. soja estão centra-
das na Embrapa Soja em Londrina, que teve importante papel
na expansão da cultura no País. Seu grupo de fitopatologia tem
contribuído para solucionar os numerosos problemas que surgi-
ram nos últimos anos, como a ferrugem asiática, cercosporiose,
necrose das hastes, etc.
1.7.10. A Fitopatologia no Rio Grande do Sul
No Rio Grande do Sul pode-se citar Maximiliano voo
Perceval, que teve como discípulo J.P. da Costa Neto, ambos
pioneiros no e.nsino e pesquisa em fitopatologia no Estado, na
Universidade Federal do Rio Grande do Sul, que mantém ainda
grupo ativo na área, .incluindo uma atuante pós-graduação. Nessa
universidade, mais recentemente, atuou Valmir Duarte. Na Escola
de Agronomia Eliseu Maciel (boje Universidade Federal de
Pelotas), a segunda mais antiga do País (fundada em 1883), mil.i-
taram na área de fitopatologia Ernesto Ronna e M.A. de Oliveira.
Josué A. Deslandes, que trabalhou em vários centros de pesqui-
sas do Ministério da Agricultura, serviu também no Instituto de
Pesquisas Agropecuárias do Sul (fPEAS). O IPE AS foi absor-
vido pela Embrapa Fruticultura de Clima Temperado, que man-
tém um grupo ativo em fitopatologia voltado à fruticultura. Em
Passo Fundo, onde está atualmente a Embrapa Trigo, Ady Raul da
Silva, com doutorado na Universidade de Minnesota, foi um dos
principais artífices no melhoramento do trigo no País, em especial
na seleção de variedades resistentes à ferrugem. Teve ele como
precursores nestes trabalhos lvar Beckmann e B. Oliveira Paiva,
da Secretaria da Agricultura do Estado. Em Passo Fundo foi fun-
dada posteriormente a Universidade de Passo Fundo, entidade
privada, onde há um grupo bem estruturado em fitopatologia, que
foi liderado por muitos anos por Erlei Melo Reis. Doenç.as de
videira e macieira são estudadas na Embrapa Uva e Vinho, em
Bento Gonçalves.
1.7.11. A Fitopatologia em Brasma
A Universidade de Brasília (UnB), criada juntamente com a
fundação da cidade em I 960, consolidou o ensino de fitopatologia
nos anos 1970, com Annando Takatsu e José C. Dianese. Com a
vinda de três ex-membros da equipe de A.S. Costa do lAC (Elliot
W. Kitajima, Cláudio Costa e Francisco P. Cupertino) e mais
três re.cém-doutores da Universidade da Califomía/Davis, orga-
nizou-se a pós-graduação em fitopatologia a partir de I976. No
Distrito Federal criaram-se três centros de pesquisa da Embrapa
(Hortaliças, Cerrado e Recursos Genéticos) e em todos eles há
núcleos ativos de fitopatologia. Pode-se citar o envolvimento de
Dalmo Giacometti, que trabalhara com enfermidades de citros no
IAC, como diretor técnico, e a vinda de Ady Raul da Silva para o
Centro de Cerrado.
1.7.12. Conclusão
Além dos grupos de fitopatologia acima citados, há atual-
mente em quase todas as unidades da federação vários núcleos
em fitopatologia nas universidades federais, centros da Erobrapa e
órgãos estaduais, na grande maioria fonnado por egressos dos prin-
cipais cursos de pós-graduação do País. Se no início os estudos de
 A História da Fitopatologia

patógenos de plantas foram efetuados em sua grande maioria por Putemans, A. Alguns dados para servir à História da Phytopathologia no
pesquisadores estrangeiros, atualmente a fitopatologia é conduzida Brasil e as primeiras notificações de doenças de vegetais neste paiz.
praticamente apenas por brasileiros, com vários deles tendo tido Annaes da Primeira Reunião de Phyropathologistas do Brasil. (Rio
formação ou especialização no exterior. Contudo, deve-se ressaltar de Janeiro, 2~25/1/1936 ). Rodriguesla 2: 17-36. 1936. (Reedição
que muitas das pesquisas feitas têm sido desenvolvidas em cará- organizada por R.M. Marinho, e publicada pela Sociedade Brasileira
ter cooperativo com importantes centros de fitopatologia do exte- de Fitopatologia. 2006).
nor (EUA, Canadá, Inglaterra, Alemanha, França, Itália, Espanha.
Schumann, G.L. Plant Disuses: Tbeir Biology a nd Social lmpact. St.
Holanda, Japão, Austrália, lndia, Israel, Argentina, México. etc.).
Paul, APS, 1991.
Isto tem permitido à fitopatologia no Brasil acompanhar a evolução
desta ciência, em especial no uso das novas tecnologias para detec- Whetzel, H.H. An Outline of the History of Phytopathology. Phila-
.;:ào e identificação dos patógenos e seu manejo integrado. delphia, Sauders, 1918.
Deve ainda ser ressaltado o fato de o Ministério da Agricultura Zadoks, J.C. Crop Protection in Medieval Agriculture. Studics in Pre-
sempre ter tido preocupação quanto à nonnatização do uso de pes- Modern Organic Agriculture. Leiden, Sidestone Press, 2013.
ticidas e à quarentenagem de material propagativo vegetal, cen•
trada na Secretaria de Defesa Agropecuária, mantendo uma equipe 2.adoks, J.C. & Koster, L.M. A historical survey of botanical epidemio-
.:iue inclui pessoal treinado em fitossanidade para este mister. logy. Asketch ofthe deve!opment of ideas in ecological pbytopatho-
No que se refere à divulgação dos resultados das pesqui• logy. Mededellngen Landbouwhogeschool Wage ningen 76-12,
sas fitopatológicas, no início eram eles publicados em boletins de 1976.
S«retarias de Estado ou do Ministério da Agricultura e depois em
revistaS voltadas à micologia ou de caráter mais generalista (por
e,emplo, os Anais do primeiro congresso de fitopatologia de 1936
foram publicados na revista Rodrig11ésia, publicação do Jardim
Borãnico do Rio de Janeiro). Posteriormente foram utilizadas
revistaS institucionais, como O Biológico e Arquivos do Instituto
Biológico (do instituto Biológico de São Paulo) e Bragantía (do
L-\C). e revistas independentes, como Revista de Agric11/t11ra e
Joma/ de Agronomia. Resumos dos congressos iniciais da SBF
foram publicados como Revista da SBF e, posterionnente, na revista
Fitoparologia, da •Asociacion Latínoamericana de Fitopatologia'.
"'~ primeiras revistas especializadas em fitopatologia no Brasil sur-
giram nos anos 1970, inicialmente a Summa Phyropathologica,
:rn 197 5, editada pelo Grupo Paulista de Fitopatologia, atual-
mente Associação Paulista de Fitopatologia. e a Fitopato/ogía
a,asileíra (hoje Tropical Plant Patho/ogy), em 1976, a revista ofi-
.:ial da Sociedade Brasileira de Fitopatologia. Há ainda a revista
~"l>Cctalizada em nematologia, Nematologia Brasileira, editada
~la Sociedade Brasileira de Nematologia. Podem ser menciona-
í!.lS outras revistas de espectro maior, onde podem ser encontra-
~ publicações envolvendo fitopatologia, como Scientia Agrícola
fSALQ), Anais da Academia Brasileira de Ciências (ABC)
e ?e,;quisa Agropecuária Brasileira (Embrapa). Recentemente
~ !>ido significativa a publicação em periódicos internacionais.
1erece registro o fato de Wilmar C. Luz. da Embrapa Trigo, ter
:nado em 1993 a Revisão Anual de Patologia de Plantas (RAPP),
- ~ editada pela Sociedade Brasileira de Fitopatologia.

1.8. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

Ccca.A.S.HistóriadaFitopatologianoBrasil.SummaPhytopathologic a
1 155-163, 1975.

História da fitovirologia no Brasil. Anais da E.S.A. L11iz d e

.J!>Q. A.S.

Qaeirol: 43: 51-78, 1986.

Cc,croao, F.P. História da Fitopatologia brasileira. RAPP 1: 1-31, 1993.

f. & Carvalho, P.C.T. História da Fitopatología. ln Gallí, F. (ed.).

\ lanual de F'itopatologia. São Paulo, Ceres, v. 1, 1978. p. 9-14.

~ - R.L.R & Souza, E.B. Histórico da bacteriologia de plantas no

Brasil. In: Gama, M.A.S.; Nicoli, A.; Guimarães, L.M.P.; Lopes,
L .P.; Michere ff, S.J. (eds.). Estad o da Arte em Fitobacterioses
Tropicais. Recife, EDUFRPE, 2016. p. 1-41.

13
 CAPÍTULO
2
IMPORTÂNCIA DAS
DOENÇAS DE PLANTAS
Armando Bergamin Filho, Lifian Amorim e Jorge Alberto Marques Rezende
ÍNDICE
2.1. Algumas epidemias famosas ................................... 15
2.1.1. Fome, morte e emigração: Irlanda 1845-1846 ... 15
2.1.2. A catástrofe de Bengala •............................••.. 17
2.1.3. Os ingleses e o chá.........•..•.......•..................•.. 17
2.1.4. O fogo de Santo Antônio ...........................•... 18
2.1.5. Cochliobolus heterostrophus (Helminthosporium
maydis) e os hambúrgueres perdidos............... 18
2.2. Epidemias brasileiras famosas ..........•.................••.. 18
2.2.1. O mosaico da cana-de-açúcar ....•.....•............ 18
2.2.2. A tristeza dos citros ....................................... 18
2.2.3. O cancro cítrico.............................................. 19
2.2.4. O mal do Panamá e a banana Maçã .............. 20
sanidade das plantas cultivadas é de vital impor-
A tância para os mais diversos setores econômicos,
embora poucas pessoas tenbam consciência desse
• Além de fornecer alimento à população, as plantas são tam-
-..:.i fornecedoras de madeira, fibras, medicamentos e bioencrgia. As
.:nças de plantas, responsáveis que são pela redução quantitativa
• ~uahtativa da produção, causam prejuízos econômicos importan-
_, e. ocasionalmente, podem levar a consequências sociais desas-
90535. como se verá nos diversos exemplos relat3dos a seguir.
:.1. ALGUMAS EPIDEMIAS FAMOSAS
2.1.1. Fome, Morte e Emigração: Irlanda 1845-1846
Contam-nos os historiadores que, aproximadamente dois
~ulos após sua introdução, a batata (Sofanum tuberosum) tor-
:i..~u-se a base da alimentação dos habitantes do none da Europa
-lc1di:ntal. Ela desalojou os cereais dessa posição cm virrude de sua
a.ta produtividade, fácil adaptação e alto valor nutritivo. Quanto
mais rural a área, mais a batata pesava na dieta; quanto mais pobre
15
2.2.5. Carvão da cana-de-açúcar: da década de
1940 à década de 1980 ................................... 20
2.2.6. O mal das folhas da seringueira .................... 20
2.2.7. A vassoura de bruxa do cacaueiro................. 21
2.2.8. A ferrugem da soja ......................................... 22
2.2.9. Huanglongbing em citros .............................. 22
2.3. Tipologia dos danos................................................. 23
2.3. 1. Dano potencial e dano real ............................ 23
2.3.2. Dano direto e dano indireto .......................... 24
2.3.3 Dano primário e dano secundário ................. 24
2.4. Bibliografia consultada ............................................ 24
a região, mais batata se comia. Não raro o cardápio nestas casas
simples consistia de sopa de batata no café da manhã, batata cozida
no almoço e batata assada no jantar. Por mais inacreditável que
possa parecer nos dias que correm, a ração diária de um trabalha-
dor irlandês, no início do século XIX. consistia quase que exclusi-
vamente de 4 a 8 kg de batatas frescas! Esse tipo de alimentação.
apesar de enfadonho, dava às pessoas quantidades adequadas de
proteínas, carboidratos e vitaminas. Além disto, poucos problemas
fitossanitários ocorriam na lavoura. a produção era estável de ano
para ano. fato de grande imponância naqueles árduos tempos.
Por volta de junho de 1845, porém, uma nova e destrutiva
doença, hoje conhecida por requeima, causada por Phytophthora
infestam·, foi vista na Bélgica. Duas ou três semanas após, os
mesmos sintomas foram encontrados na vizinha Holanda. A
França veio em seguida. A doença era tão destrutiva que todos os
jornais da época se ocuparam do assunto. O público e os governos
estavam tão alarmados com as consequências que poderiam advir
de tão terrível mal que médicos brigavam com químicos, que por
sua vez brigavam com botânicos, to<los querendo ter a primazia e
 Manual de Fitopatologia
a exclusividade de lutar contra o novo inimigo. Nessa época lon-
gínqua, os fitopatologistas. como bem lembra Bourke ( 1964), não
haviam ainda sido inventados... E nada ilustra melhor a preocu-
pação reinante naquele tempo que a convocação, em 20 de agosto
de 1845, da Société Royale et Centralc d'Agriculture de Paris, em
plenas férias de verão!
Nesse mesmo mês, a doença foi identificada no sul da
Inglaterra. E, a 6 de setembro, uma nota publicada no Dublin
Evening Posr indicava que o patógeno já havia chegado à Irlanda.
Estatísticas da época indicam que a queda de produção, em 1845,
naquele país, chegou a 25%, nada desprezível, mas ainda longe
da catástrofe que se avizinhava.
O final de 1845 e os primeiros meses de 1846 foram gastos
pela comunidade cientifica da época numa polêmica que só tennina-
ria quinze anos depois: seria aquele fungo, invariave\mente associado
às plantas atacadas, a causa ou a consequência da doença? A luta
era desigual: o abade Edouard van den Hecke, o professor Charles
Morren, ambos belgas, o reverendo inglês Berkeley e o cientista
francês Payen defendiam o ponto de vista do fungo ser a causa do
mal. Os demais membros da comunidade científica, no entanto, acre-
ditavam que aquele crescimento cinza, que cobria os tubérculos apo-
dreciàos, não passava àe consequência do problema. E como sempre
ac~ntec~ com as polêmicas, mesmo nos nossos dias, o asl_)eeto den-
tíflco dos argumentos foi sendo paulatinamente substituído por desa-
venças pessoais, mveja, bairrismo e convi~ re\igiosa.
Enquanto isso, na Irlanda de 1846, alheio à discussão, o
patógeno foi visto sobre as plantas de batata dois meses mais
cedo que no ano precedente. Encontrando as plantas mai.s jovens,
tendo mais tempo para se multiplicar e aj udado por um clima
favorável, o patógeno destmiu perto de 80% da produção!
As consequências são ainda hoje inimagináveis: dois milhões
de mortos e um milhão de emigrantes (Boxe 2.1). As taxas de
emigração que variavam entre 50 e 80.000 pessoas ao ano, dupli-
caram em 1847, chegando a 300.000 em 1849 (Figura 2.1) e a
população da Irlanda, que era de 8,3 milhões em 1846, passou
para 5,2 milhões, 30 anos depois.
0-1---.---.---.-,......-..~-,--,---,---,,---,--,---r---.---1
1824 1828 1832 1836 1840 1844, 1848 1852
Anos
F'lpr1 2.1 - Evolução da emigração na Irlanda no periodo de 1825
a 1849 de acordo com dados do jornal "The lllustrayed
London News'' da época.
Fonte: http-J/viewsofthefamine.wordpress.com/.
A descobertl do agente causal da requeima da batata em
1861 é considerada o nascimento da fitopat.ologia. Apesar de acu-
mular 150 anos de esrudos, a requeima da batata é, ainda hoje, uma
16
Boxe 2.1 Corpos sendo comidos por cães
Dois milhões de mortos e um milhão de emi-
grantes! Catástrofe causada por um microscópico
organismo, que ainda hoje ameaça nossas plantações de
batata e tomate. Apesar da enormidade d as cifras, será
que podemos realmente imaginar o que se passou na
Irlanda logo depois de 1846?
William Edward Forster foi uma testemunha
ocular da tragédia irlandesa. Alguns trechos de seu
relato foram reproduzitlos por Klinkowski (1970}:
"Os sobreviventes pareciam esqueletos ambulantes, os
homens estampando a marco lívida da fome, as crianças
chorando de dor, as mulheres, dentro das casas, fracas
demais para se manterem em pé. Chegando à aldeia
de Clifden, soubemos da ocorrência de quatro mortes
acontecidas nos últimos três ou quatro dias. Uma mulher,
que liavia rastejado na noite anterior até o toalete externo
à casa, foi encontrada na manhã seguinte, parcinlmente
devorada pelos cães".
Em toda a Irlanda, naqueles duros anos, poucas
""l>e~õ~~ri'namtr'ãt.á:in.o ~azer, com poucas exceço;;,.
Um obscuro jornal da él)Oca \}ublicou: "A serraria Cork
Patent, situada na King Street, o mnior estabelecimento
da região, está trabalhando a pleno vapor, com 16 a
20 pares de serra simultâneos, de manhã à noite.
durante os últimos seis a oito meses, cortando tabuas
para urnas funerárias".
Em homenagem aos milhões de emigrantes irlan-
deses, foi inaugurado em 1997, às margens do rio Li.ffe ,
em Dublin, o Memorial da Fome (Figura 2.2). Esse
conjunto de esculturas em bron.u representa homens,
mulheres, crianças, e até um cão, exaustos e faminto~
que percorrem as margens do rio, com expressões de
tristeza, desespero e determinação. O Memorial da
Fome é uma das peças de arte pública mais fotografadas
em toda a Irlanda.
Figura 2.2 - Memorial da Fome (The Famine Memoria(),
Dublin, Irlanda.
 Importância das Doenças de Plantas
grave doença de dificil controle. Na década de 1990, a doença pas-
sou a alannar os pro<lutores de batata no mundo, pois o patógeno,
.:iue até então não fonnava estruturas de reprodução sexuada fora
de seu centro de origem, passou a fazê-lo em países da Europa
"" das Américas do Norte e do Sul. A variabilidade das linhagens
'"'eSultantes da reprodução sexuada trouxe desagradãveis surpre-
sas aos produtores de batata, corno resistência a fungicidas sistê-
'Tlicos e maior agressividade. Novas estratégias d,e manejo preci-
;.aram ser delineadas e a doença voltou às mancht:tes dos jornais.
2. 1.l. A Catástrofe de Bengala
Corria o ano de 1942. A guerra atingia seu upogeu na Ásia.
O então vitorioso exército japonês encontrava-se às ponas da
lndia Oriental. Os anos de guerra haviam consumido todo o esto-
.:fUe de alimentos da região. Em Bengala, hoje dividido enLTe Índia
i! Bangladesh, a situação tomava-se desesperadora. Dependentes
do arroz para sua alimentação, tanto quanto os irlandeses de 1846
~pendiam da batata, os habitantes de Bengala viam com ter-
• r ~uas plantações serem dizimadas por um fungo, naquele tempo
~,.mhecido por He/minthosporium oryzae, hoje Cochfiobolus miya-
~anus. O clima de Bengala nesse ano, como aquele da Irlanda de
--n século atrás, mostrava-se chuvoso e encoberto. As variedades
p.<!coces de arroz conseguiram fugir de parte das chuvas e ainda
?f"oduziram um pouco: os danos chegaram a 50%. As tardias, no
entanto, foram atingidas em cheio: danos entre 75 (: 90%.
A fome foi inevitável. Com os japoneses ocupando a vizi-
nha Birmânia, a importação de arroz, que normalmente se fazia,
roi suspensa. Os ingleses, com muitos problemas para alimentar
a si próprios, não puderam ou não quiseram ajuda.r.
O resultado é descrito com emoção e detalbes por Padma-
nabhan (1973): "O autor foi indicado como micologista em
B,mgala quando a fome estava no seu máximo. Quando ele viajou
oara assumir seu novo poslo, em 18 de outubro de 1943, pôde ver
corpos mortos e pessoas morrendo de fome por todo o caminho.
bta horrenda situação, de muitos milhares de homens. mulheres
• crianças morrendo, continuou por todo outubro, novembro e
J.?::embro nas mais importantes cidades de Bengala. principal-
,,,ente Calcutá e Dacca".
Nesse caso também, quando tudo passou, a contagem dos
mortos atingiu dois milhões!
2.1.3. Os Ingleses e o Chá
O café adaptou-se no longínquo Ceilão (hoje Sri Lanka)
Uo bem quanto a batata na Irlanda. A área ocupada com esta
-.Jltura passou de insignificantes 200 hectares ,em 1835 para
quase 200 mil em 1870 (Figura 2.3). Praticamente toda a pro-
auçào, perto de 50 mil toneladas, era exportada para a Inglaterra.
E assim como os irlandeses eram chamados de comedores de
batata, os ingleses, durante os últimos anos do reio ado da Rainha
\íctoria, constituíam-se numa nação de bebedores de café.
Foi nesta época, 1869, que o Dr. Thwaites, diretor do
Jardim Botânico Real de Peradenija, Ceilão, enviou para Londres
.!.lgumas folhas Je cafeeiros, precocemente caídas, que apresenta-
\ am algumas lesões recobertas por um pó amarelo. O reverendo
\I.J. Berkeley, aquele mesmo que ajudara a desve:ndar a origem
füngica da requeima da batata. logo viu que era uma ferrugem
o problema das folhas do cafeeiro e batizou seu agente causal,
apropriadamente, com o nome de Hemileia vastatrix: o mundo
\eria, em poucos anos, quão devastador ele era! (Boxe 2.2).
17
ô
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Figura l.3 - Área plantada de café e chá (A) e produção de café (B)
no Ceilão durante o período de 1835 a 189~.
Fonte: Saccas & Charpentier (1971), Rayner (1972), Horsfall &
Cowling (1978).
Boxe 2.2 Tratamento q111111ico preventivo
A ferrugem do cafeeiro foi muito importante na
vida de um jovem inglês, Harry Marshall Ward. Em
1880, com 25 anos e recém-saído do Christ's College, em
Cambridge, Marshall Ward foi enviado ao Ceilão para
salvar a cafeicultura da ilha. Neste aspecto particular o
jovem cientista não teve sucesso. No entanto, seu trabalho
sobre o ciclo vital da Hemileia vastatrix, publicado
em 1882, constitui-se num clássico da literatura fito-
patológica. Nele, as bases teóricas do que é chamado
"tratamento químico preventivo da folhagem'~ uma
das estratégias de controle mais empregadas nos dias
atuais, foram descritas pela primeira vez (Large, 1962).
Marshall Ward, logo no início de suas investigações,
convenceu-se de que o fungo era pouco vulnerável a
ataques externos: os esporos possuíam paredes espessas,
que os protegiam do meio hostil; suas hifas estavam
sempre no interior da folha do cafeeiro, inatingíveis a
substâncias aplicadas externamente. Mas, vislumbrou
ele, havia um pequeno ponto fraco nesta armadura bem
planejada, um curto período de tempo no qnal uma
parte vitaJ do patógeno podia ser atacada: o momento
exato era justo após a germinação do urediniósporo na
superfície foliar e imediatamente antes da penetração
no interior do tecido. Neste lapso de tempo, o delicado
tubo germinativo ficava exposto às agressões do meio.
Bastaria que uma "substância tóxica já estivesse nas
folhas quando os esporos germinassem", escreveu
Marshall Ward, para que a doença fosse controlada.
Infelizmente para ele e para o C eilâo, esta substância
tóxica ainda não tinha sido descoberta naquele tempo.
Foi só alguns anos mais tarde que Millardet, em 1885,
comunicava aos viticultores de Bordeaux a descoberta
do primeiro fungicida da história: a calda bordalesa.
As outroras viçosas plantações do Ceilão, a partir de 1869,
foram definhando, lentamente a princípio, assustadoramente
alguns anos depois. Em cerca de 20 anos, a produção caiu de
50 mil toneladas para virtualmente zero (Figura 2.3). Dizem os
livros que a falência atingiu 417 plantadores e, com eles, o até
então sólido Banco do Oriente; os milhares de trabalhadores
 Manual de Fitopatologia
indianos que trabalhavam na colheita foram devolvidos à pátria,
com os bolsos vazios; os nativos passaram fome pois, sem café,
como pagar pelo importado arroz?
Enquanto isso, do outro lado do mundo, a preocupação dos
ingleses era encontrar outra bebida, quente e estimulante, que os
ajudassem a suportar seu miserável clima: o chá foi a solução. E o
Ceilão, que no final do ciclo do café só tinha 500 heclares ocupados
com esta cultura.já em 1880 podia ex.ibir nada menos que 140 mil
(Figura 2.3). E os ingleses se transfonnaram, por causa da Hemileia,
de bebedores de café a bebedores de chá. Até nossos dias.
2.1.4. O Fogo de Santo Antônio
Uma estrutura saliente de cor púrpura, semelhante a uma
espora de galo, origina-se quando Claviceps purpurea infecta
sementes de centeio. Esta estrutura, escleródio, é responsável pela
sobrevivência do patógeno entre as safras da cultura. Os franceses
referem-se a ela por "ergot"; os ingleses por "cockspur"; entre nós
é conhecida por esporão. Independentemente do nome, seu inte-
rior contém grandes quantidades de micotoxinas, compostas por
alcaloides de muitos tipos, incluindo LSD. As mícotoxinas são ter-
moestáveis, ou seja, resistentes ao calor e variam em quantidade,
dependendo de uma série de fatores, inclusive a espécie hospe-
deira. Além da cevada, centeio e trigo são suscetíveis ao patógeno.
A ingestão de pão contaminado com estes alcaloides vaso-
constritores produz uma série terrível de sintomas: mulheres grá-
vidas abortam; os dedos dos pés e das mãos foanigam; a tempe-
ratura do corpo sobe a tal ponto que pode causar problemas men-
tais irreversíveis e mesmo a morte; algumas vezes uma gangrena
incontrolável se abate sobre o doente, que vê dedos se despren-
dendo das mãos ou dos pés, pés caindo dos tornozelos e mãos
se separando dos braços; inacreditáveis alucinações, que levam à
morte, não são incomuns. · substituição das variedades suscetíveis por resistentes ao pató-
Epidemias de C. purpurea em centeio eram corriqueiras na
Idade Média. Milhares morreram no vale do Reno em 857 e na
França em 994 e 1089. A doença, em Viena, onde surtos frequen-
tes ocorriam, era conhecida pelo nome latino Sacer ignis, fogo
sagrado. Em 1095, o papa Urbano II delegou à Ordem de Santo
Antônio a tarefa de tratar dos doentes de ergotismo. A partir de
então o nome fogo sagrado foi caindo em desuso, sendo suhsti-
tuido por fogo de Santo Antônio.
A última erupção do fogo de Santo Antônio deu-se na França,
em 1951 , na pequena cidade de Pont-Saiot-Esprit. A imprensa a
ela se referiu como o pão maldito: 300 pessoas adoeceram, cinco
morreram e um número indeterminado enlouqueceu. Atualmente,
a doença pode ser controlada com vasodilatadores e o retomo ao
quadro clínico normal pode variar de uma hora a dois dias.
2.1.5. Cochliobo/us heterostrophus (Helminthosporium
maydis) e os Hambúrgueres Perdidos
Os produtores de sementes de milho híbrido devem, obri-
gatoriamente, efetuar cruzamentos controlados. No princípio, o
controle era conse.guido pelo despendoamento manual da linha-
gem fêmea, operação onerosa que custava uma média de 120 a
450 dólares americanos por hectare. Para economizar o alto custo
desta operação, os produtores passaram a empregar, a partir da
década de 1950, linhagens fêmeas com pólen estéril, característica
esta herdada citoplasmaticamente. No final da década seguinte,
em virtude das grandes vantagens propiciadas por este método,
praticamente todo o milho produzido nos Estados Unidos era ori-
ginário de linhagens com citoplasma macho-estéril.
18
Tudo vinha correndo bem até que, em 1970, uma nova
raça de Cochliobolus heterostrophus (syn. Helminthosporium
maydis), especialmente adaptada para atacar híbridos portado-
res de citoplasma macho-estéril, foi detectada em Belle Glade,
Flórida. Sua disseminação, em direção norte, foi explosiva e
devastadora. Em dois meses o patógeno chegou aos grandes
estados produtores de Iowa e Illinois; quinze dias de pois já era
visto em todos os estados do nordeste americano. No final, 15%
da produção americana foi destruída. Horsfall (1975) drama-
tizou a situação, calculando que a produção perdida (perto de
20 milhões de toneladas), se fornecida ao gado e transformada
em carne, produziria 30 bilhões de "quarter-pound" hambúrgue-
res. E, assim, os americanos finalmente puderam compreender a
extensão do desastre...
2.2. EPIDEMIAS BRASILEIRAS FAMOSAS
2.2.1. O Mosaico da Cana-de-Açúcar
O vírus do mosaico da cana-de-açúcar (Sugarcane mosaic
vinlS - SCMV) foi introduzido no Brasil na década de 1920,
provavelmente através de toletes contaminados trazidos da
Argentina. Naquela época, a totalidade de nossas plantações era
composta de variedades de Saccharum officinarum, a cana nobre,
assim chamada pela excepcional riqueza em açúcar que a carac-
terizava. Outra propriedade das canas nobres era a alta suscetibi-
lidade a diversas doenças, destacando-se o mosaico.
A disseminação do vírus foi rápida, a redução do porte dos
canaviais, marcante. O colapso que seguiu pode ser avaliado pela
redução da produção que ocorreu entre os anos de 1922 e 1925:
1.250 mil sacos de açúcar contra 220 mil; seis milhões de litros de
álcool contra dois milhões. Naquele tempo, felizmente, o álcool
ainda não era utilizado como combustível uos automóveis. A
geno foi a solução de sucesso para o problema.
2.2.2. A Tristeza dos Citros
No final da década de 1930, uma moléstia de causa desco-
nhecida começou a chamar a atenção dos produtores de citros do
Estado de São Paulo. As árvores afetadas tinham seu crescimento
paralisado, produção diminuída, seca generalizada <le galhos e, por
fim, morriam. Moreira (1942), apropriadamente, batizou a doença
com o sugestivo nome de tristeza. Observações da época não dei-
xavam dúvida que os sintomas eram mais severos na combina-
ção laranja azeda (Citros aurantium) enxertada com laranja doce
(C. sinensis). Essa combinação é bastante resistente ã gomose,
doença do colo da planta, causada por Phytophthora, além de
apresentar boas características agronômicas. Não era por acaso,
portanto, que essa conveniente combinação representasse mais de
80% de nossos pomares.
Enquanto os pesquisadores paulistas, especialmente dos
Institutos Biológico e Agronômico, tentavam elucidar a causa da
doença e seu possível controle, a tristeza dizimava a citriculmra
paulista: estima-se que nove milhões de ârvoros, a quase totali-
dade dos pomares existentes, pereceram em pouco mais de 1Oanos.
Foi só depois de Meneghini (1946) demonstrar a natureza virai
(Citrus tristeza virus - CTV) da moléstia que métodos de con-
trole puderam ser encontrados. Dentre eles, o uso de combina-
ções tolerantes, com a substituição de laranja azeda pelo limão-
cravo (Moreira et ai., 1954), abriu caminho para o renascimento
da citricultura no Estado. Ler mais sobre o assunto no Capítulo
32, item 32.2.3.
 Importância das Doenças de Plantas
2.2.3. O Cancro Cítrico
A citricultura paulista, que lentamente vinha se recuperando
do desastre que representou a tristeza, viu-se diante da iminência
de novo colapso em 1957, com a descoberta de focos de cancro
oaico (Xanthomonas citri subsp. citn) na região de Presidente
Prudente. Neste caso, felizmente, a doença e seus possíveis méto-
dos de controle já eram conhecidos.
O cancro cítrico é endêmico no Japão e no sudeste asiático.
~u agente causal havia sido introduzido na Flórida em 1910 e a
,:-radicação foi o método de controle escolhido pelos americanos
·..iquela época (Boxe 2.3). A operação, ao final de 30 longos anos,
um sucesso, tendo a bactéria sido completamente eliminada
~ solo americano. Os custos deste sucesso, porém, não foram
X1ucos: ao final da campanha, 250 mil árvores e três milhões de
-:.idas haviam sido destruídas.
Com base nesses resultados americanos, os técnicos do
·-:,1ituto Biológico optaram pela erradicação da bactéria como
:-a•ssível solução para o problema paulista. Estatísticas de 1957
.i 1Q79 indicam que perto de dois milhões de árvores foram
.:e-.U1Jídas nas regiões de Presidente Prudente, Banru, Marília,
-'L"3çatuba e São José do Rio Preto. Com essa estratégia, a
>:>i!nça manteve--se por duas décadas sob controle em todo o
~,ado. A partir de 1996, porém, com a detecção no Brasil da
..l:'"•a minadora dos citros (Phyllocnistis cürella - Lepdoptera:
.--acillariidae: Phyllocnistinae), houve um dramático ressurgi-
-~nto do cancro cítrico em São Paulo, pois as galerias abertas
X,3 larva aumentam enormemente a eficiência de infecção da
:-a.-iéria, além de aumentar a severidade da doença (Figura 2.4).
f"1'u• 2.4 - Sintomas de cancro cítrico (Xanthomonas citri subsp.
citri) decorrentes de penetração via estômatos (A) e de
penetração via ferimentos ocasinados pela larva mina-
dora (Phy//ocnistis cifrei/a) dos citros (B).
ndito das fotos: Fundecitrus.
19
1
Boxe 2.3 O cancro cítrico de volta à Flórida
À custa de uma vigilância rigorosa, os Estados
Unidos conseguiram manter-se livres do cancro cítrico
por várias décadas. Para ter uma ideia, apenas no
período de 1973 a 1981, as autoridades encarregadas
da vigilância fitossanitária nos portos de entrada
americanos interceptaram o patógeno nada menos
que 4.003 vezes! Esta rigorosa vigilância, no entanto,
não impediu que, em agosto de 1984, a doença fosse
detectada em um viveiro de 23 hectares, no sul do
condado de Polk, Flórida. As inspeções sistemáticas
subsequentes a esta descoberta revelaram, até fevereiro
de 1987, mais 23 viveiros atacados, distribuídos
por nove condados. Estudos sobre o agente causal
indicam tratar-se de uma raça diferente X. citri subsp.
citri, mais especializada no ataque a mudas e pouco
eficiente para infectar plantas adultas. A exemplo do
qne tinha acontecido na década de 1910, a e1Tadicação
foi o método de controle escolhido. Vinte milhões de
mudas foram destruídas na erradicação dessa forma
menos agressiva da bactéria. A raça mais agressiva da
bactéria, conhecida por forma asiática, também foi
reintroduzida na Flórida em 1985 e em 1986, mas graças
aos esforços de erradicação, a doença foi declarada
erradicada em 1994. Bastou um ano para novo surto
acontecer, desta vez na região urbana de Miami, onde
os esforços de erradicação foram muito maiores, porém
sem a mesma eficácia. Tanto a dispersão das árvores
doentes como a resistência da população em aceitar que
árvores de seus quintais fossem arrancadas, impediram
que o inóculo caísse significativamente. Dez anos depois,
a passagem de três furacões pela região de Miami que
subsequentemente cruzaram a península da Flórida
dispersaram a bactéria para as regiões produtoras.
A partir daí, o programa de erradicação do cancro
perdeu força e foi definitivamente abandonado em 2006
(Gottwald & Irey, 2007).
As injúrias provocadas pela praga tomam as folhas mais sus-
cetíveis à infecção: numa folha intacta a concentração mínima
de inóculo para causar infecção é de 104 unidades formado-
ras de colônia por mililitro (ufc/ml), enquanto que com a larva
minadora essa concentração cai para 10 ufc/ml (Christiano et
ai., 2007). Focos da doença, antes concentrados e facilmente
eliminados do pomar, tomaram-se mais dispersos e de difi-
cil erradicação após a larva minadora (Gottwald et ai., 2007).
Como consequência, no final da década ue 1990 a campanha de
erradicação do cancro no Estado de São Paulo intensificou-se,
com novas regras que determinavam a completa erradicação dos
talhões nos quais a incidência da doença fosse ignal ou superior
a 0,5% de árvores sintomáticas. Dessa forma, o cancro cítrico
voltou a n(veis pouco preocupantes. Inexplicavelmente, con-
tudo. a regra do 0,5% foi revogada pelo governo do Estado em
2009 e em 2012, já atingia 1,39% dos talhões de citros, regis-
trando a maior incidência da doença desde seu primeiro relato,
em 1957. A incidência estimada para 2016 jã supera os 9% de
talhões afetados pela doeoça.
 Manual de Fitopatologia
2.2.4. O Mal do Panamá e a Banana Maçã
O mal do Panamá, causado pelo fungo Fusari11m oxyspo-
ntm f. sp. cubense, foi constatado no Brasil, em Piracicaba, em
1930. Naquela época, a maioria dos bananais do Estado de São
Paulo era constituído por variedades do grupo AAB, principal-
mente Maçã, mas também Prata e Ouro. Estas variedades mostra-
ram-se extremamente suscetíveis ao patógeno, a ponto de inviabili-
zar sua exploração econômica a partir do estabelecimento do fungo
na plantação. A exploração dessas variedades tomou-se, assim,
nômade, com os produtores migrando cada vez mais para o oeste.
Um erro fatal, no entanto, acompanhou essa migração: as
mudas utilizadas para formar os novos plantios eram obtidas a
panir de plantas doentes. seja por ignorância do produtor, seja
pelos rizomas contaminados nem sempre exibirem sintomas da
doença. Dessa maneira, as novas plantações já eram estabele-
cidas, desde o princípio. com o patógeno (Boxe 2.4). Hoje em
dia, é praticamente impossível encontrar uma plantação sequer
de banana Maçã no Estado de São Paulo. Aqui, devido ao mal do
Panamá, apenas variedades do grupo Cavendish, como Nanica e
Nanicão, podem ser cultivadas, já que apresentam alta resistên-
cia ao patógeno. O produtor, não podendo cultivar variedades de
melhor aceitação e melhor preço, sofre prejuízos. E ao consumi-
dor resta apenas a saudade. Saudade do perfume suave e do gosto
marcante da delicada banana Maçã.
Boxe 2.4 Fusarium oxysporum f. sp. cubense:
disseminaçao lenta. mas continua
As murchas vasculares, como o mal do Panamá, são
causadas por patógenos de disseminação lenta, em nada
semelhante à explosiva Phytoplithora infestat1s, capaz
de, como visto na Irlanda, causar grandes epidemias tão
logo se estabeleça numa região. Aqui, ao contrário, a
doença cresce lentamente, e vários anos são necessários
para construu uma epidemia. Isto não significa, porém,
que as murchas tenham menor importância qne as
doenças foliares de rápida disseminação. Enquanto
estas podem ser economicamente controladas com
relativa facilidade por meio do uso de fungicidas,
aquelas, depois de estabelecidas, são de difícil manejo.
2.2.5. Carvão da Cana-de-Açúcar: da Década de 1940
à Década de 1980
Os usineiros paulistas foram tomados pelo pânico
quando os característicos chicotes do carvão da cana-de-açúcar
(Sporisorium scitamine11m) foram aqui vistos pela primeira vez,
em 1946, nas ten-as do engenho Tarumã. município de Assis. O
levantamento fitossanitário levado a efeito naquela época também
identificou focos da moléstia nos municípios vizinhos de Cândido
Mota, Palmital e Maracaí. Alguns anos mais tarde, em J951, os
chicotes foram vistos na Usina Monte Alegre, em Piracicaba.
O pânico mostrou-se justificado: algumas das variedades
mais plantadas na época, como POJ36 e POJ213, eram altamente
suscetíveis e, não raro, talhões dessas variedades apresentavam
100% de louceiras doentes. Um enonne esforço de substituição
de variedades foi feito nos anos seguintes, aliado a um maior cui-
dado na produção das mudas. O problema pôde, assim, ser con-
tornado e o carvão deixou de preocupar por várias décadas.
20
Em 1975, a crise do petróleo levou o governo brasileiro a
investir pesadamente, através do PROALCOOL, na produção de
álcool carburante. A área ocupada pela cana-de-açúcar no Estado
de São Paulo aumentou de 760 mil hectares, em 1976. para dois
milhões, dez anos depois. Esta expansão foi feita quase que
exclusivamente com uma única variedade: a argentina NA56-79,
moderadamente suscetível ao carvão, que chegou a ocupar 45%
da área plantada. Adicionalmente, a implantação dos novos cana-
viais, via de regra, não foi feita com mudas produzidas segundo
a boa técnica: viveiros, "roguing", tratamento térmico, tudo foi
esquecido na ânsia de produzir álcool o mais cedo possível.
O resu ltado negativo não se fez por esperar: níveis de infec-
ção de 30 a 40 mil chicotes por hectare eram comuns em várias
regiões do Estado. E mesmo nas usinas de maior tecnologia,
como é o caso da Usina Barra Grande, no município de Lençóis
Paulista, a incidência de carvão chegou a a larmar, aumentando
dez mil vezes de 1981 a 1987 (Figura 2.5).
7000 50
Chicotes
6000
Area com NA56-79 40
5000
--
m
~
(1) 4000 30 ::e
~
.s m
a,
8
2:
(.)
3000
20-<
2000
10
1000
o o
1980 1982 1984 1986 1988 1990
Anos
Figura 2.5 Evolução do carvão da cana-de-açúcar (cm ch icotes por
hectare na variedade NA56--79) na Usina Darra Grande,
São Paulo. e área ocupada pelas variedades NA56-79
e SP70-1143 no Estado de São Paulo (usinas coopera-
das), no período de 1981 a 1989.
Fonte: Cardoso et ai. (1988).
Sensibilizado pelo problema, o governo do Estado, através da
Secretaria de Agricultura e Abastecimento, resolveu agir, Umitando
o plantio da variedade NA56-79 até o máximo de 20% das áreas de
refonna e ex.pansão, por propriedade, de setembro de 1985 até j unho
de 1986. Após esta data o limite ficou estabelecido em 10%.
Após esse crítico período, a epidemia de carvão perdeu o
ímpeto. A variedade NA56-79, moderadamente suscetível, foi
substituída. com rapidez, por outras mais resistentes. É razoável
supor que o carvão, em um futuro próximo, deixará de preocupar
os produtores e passará mais algumas décadas incógnito em nos-
sos canaviais, à espreita de uma nova oportunidade para atacar.
2.2.6. O Mal das Folhas da Seringueira
Brasil e Peru. até o inicio do século XX, eram os únicos
produtores de borracha natural em todo o mundo. A totalidade
desta produção era obtida diretameote da floresta amazônica,
local de origem da seringueira (Hevea brasiliensis), a partir de
árvores que cresciam naturalmente na selva. Ainda em 1912, o
Brasil detinha a posição de maior produtor e ex rortador. Em 1951
já éramos importadores de borracha, mesmo após várias tentati-
vas e programas (PROBOR 1, 11, UI) para aumentar a produção.
 Importância das Doenças de Plantas
quadro persiste nos dias atuais, pois a produção brasileira
:-racha representa apenas 1,4% da produção mundial. Em
_ -4. _ produção nacional foi de 192 mil toneladas e respondeu
..:-~,,madamente 47% do consumo industrial do país. Ores-
dl matéria-prima para suprir nossas necessidades vêm do
principal mente do sudeste asiático (Malásia, Tailândia,
~ 13 e Vietrn!i).
-\ :i, entura da borracha no sudeste asiático começou em
.:iuando o botânico inglês Wickham coletou sementes de
no Pará e enviou-as a Londres. Mudas originárias des-
,-:nffltes foraim, no mesmo ano, remetidas para o Ceilão (Sri
..: Jl de onde se espalharam pelos países vizinhos (Boxe 2.5).
:-. •uco mais de um século depois, aquela região é responsá-
'11ais de 90% da produção mundial de borracha.
~este meio tempo. animados com o sucesso inglês no
Henry Wickham e as sementes de
vea brasiliensis
Sir Henry Wickham levou muito a sério a oferta que
~ u de seu compatriota, Sir Joseph Hooker, o diretor
do Kew Gard,en, de Londres: dez libras esterlinas por
cada. mil seme111tes de seringueira. Em 1876 Sir Wickham
coletou 70.000 sementes de Hevea brasiliensis, na região
do Boim, pert.o de Santarém, Pará, às margens do rio
Tapajós, embalou-as cuidadosamente e remeteu-as
pua o famos ) Jardim Botânico de Sua Majestade. As
-oo libras estedinas que deve ter recebido foram pouco
pdo trabalho que fez: um século depois, as plantas
~endentes destas sementes eram responsáveis por
ma.is de 90% dil produção mundial de borracha! • sobrenatural que pode causar maleficios para a cultura dessa
Retornem,os, porém, ao início de nossa história.
Das 70.000 sementes enviadas, 2397 germinaram. Os
-<-eedlings" pe1rmaneceram em Kew Garden por alguns
meses e, no (nesmo ano de 1876, 1919 deles foram
aped.idos para o Ceilão, colônia britânica na época. No
ano seguinte, 22 "seedlings" foram levados a Cingapura
e. destes, nove foram plantados em Perak, na vizinha
Malásia. Por 1mais incrível que possa parecer, quase
todos os clones comercialmente em uso, hoje, na Malásia
são derivados destas 22 plantas, cujas sementes foram
tio bem escolhidas por Sir Wickham, nas margens do
Tapajós (Allen,, 1984).
O trabalhio de melhoramento conduzido na Ásia,
especialmente no "Rubber Research lnstitute of Ma-
laysia" (RRIM ), em Kuala Lumpur, fazendo intenso
uso de enxertia de gema para produzir clones com
~aracterísticas bem defin.idas, constituiu-se num sucesso
notável: enquaJnto que o material introduzido produzia
anualmente 300-400 kg/ha de borracha, os clones
melhorados pr,oduziam facilmente dez vezes mais.
-SI.deste asiático, os americanos da poderosa Ford Motor Company
:~.:idiram tentar o estabelecimento de plantações de seringueira
Brasil. O local escolhido pani o projeto situava-se 4 1 km ao
R.cl de Santarém, às margens do rio Tapajós, não muito d istante
::i região de Boim, onde Wickham havia coletado sementes algu-
:ru.:; décadas antes. O otimismo quanto ao sucesso do empreen-
21
dimento era tanto que uma nova cidade, orgulhosamente bati-
zada de Fordlándia. foi construida no meío da floresta. As coi-
sas andavam rápidas naqueles tempos pioneiros: 4.000 hectares
já estavam plantados em 1928, em grande parte com material
botânico proveniente da Ásia. E, realmente, as coisas andavam
rápidas, rápidas demais, naqueles tempos pioneiros: o ataque de
Microcyclus u/ei foi tão intenso que Fordlândia e seus seringais
foram definitivamente abandonados em 1934.
Um desbravador como Henry Ford, porém, não ia desistir
de produzir borracha só porque um atrevido fungo sul-americano
ousava derrubar as folhas de suas seringueiras. Um novo projeto
foi iniciado naquele mesmo ano de 1934, em Belterra, alguns qui-
lômetros rio acima. Como material genético foram empregados
os clones asiáticos de mais alta produtividade que se conhecia até
então. Tudo parecia correr bem, 6478 ha já se encontrando plan-
tados em 1942. No ano seguinte, no entanto, M ulei atacou nova-
mente. Ataque tão devastador q ue dois anos mnis tarde o grande
sonho de Belterra também foi abandonado. Henry Ford, que mor-
reria em 1947, realista que era, reconheceu sua derrota, desistindo
de produzir borracha em países mais próximos de suas fábricas.
Ainda hoje a exploração racional de Hevea hrasiliensis na
região amnzônica é uma atividade de alto risco, mais próxima do
fracasso que do sucesso. Os motivos para tal são inúmeros e estão
fora do escopo deste capítulo. Inúmeros são também os motivos
para o sucesso da exploração racional da seringueira no sudeste
asiático. Certamente nenhum deles, porém, é mais importante que
a não ocorrência de M 11/ei naquela região.
2.2.7. A Vassoura de Bruxa do Cacaueiro
A vassoura de bruxa do cacaueiro, cujo nome sugere algo
espécie vegetal, na verdade é o nome de uma doença causada pelo
fungo Basidiomiceto Moniliophthora perniciosa (sin. Crinipellis
perniciosa). O nome da doença deriva dos sintomas in<luzidos
por esse patógeno que deixa os ramos do cacaueiro secos como
uma vassoura velha. Embora a vassoura de bruxa não tenha nada
de sobrenatural, ela é a doença mais destrutiva do cacaueiro.
Essa doença foi dcscobena em 1895, no Suriname, e já tinha
demonsrrado o seu poder devastador ao atingir a Venezuela, onde,
após quatro anos da sua constatação, a produção de cacau foi redu-
zida de 5. 126 toneladas para míseras 119 toneladas. Há evidências
de que essa doença já ocorria no Vale do Amazonas por volta de
1938. No entanto, o efeito devastador sobre a cultura do cacaueiro
no Brasil, mais precisamente no Estado da Bahia, somente foi
sentido no final da década de 1980. Até então o País destacava-se
como o segundo maior produtor mundial de cacau, perdendo ape-
nas para a Costa do Marfim, país situado no continente africano. Os
produtores da Bahia eram responsáveis por 95% da produção bra-
sileira de cacau e 20% da produção mundial. A área plantada com
essa espécie vegetal era de aproximadamente 650 mil hectares.
Mas eis que em 1989 o fungo causador da vassoura
de bruxa foi encontrado pela primeira vez em plantações de
cacaueiro no território baiano. Surgiram então suspeitas e até
denúncias de "terrorismo biológico", porém nada ficou com-
provado. independentemente de o patógeno ter chegado natu-
ralmente ou pelas mãos do homem à maior região produtora de
cacau do Brasil, o estrago foi sentido nos anos subsequentes. Para
piorar a situação, naquela época os produtores baianos já enfren-
tavam uma forte queda no preço do cacau no mercado internacio-
nal, que despencou de 4.000 dólares para apenas 650 dólares a
 Manual de Fitopatologia

tonelada. Esse conjunto de fatores, mas principalmente a doença

vassoura de bruxa, provocou o maior desastre socioeconómico
nas regiões cacaueiras da Bahia. A produção de cacau, que foi de
390 mil toneladas em 1988, caiu para 123 mil toneladas em 2000.
Estimou-se que no período de 15 anos após a constatação da vas-
soura de bruxa os prejuízos podem ter chegado a 10 bilhões de
dólares. Diversos fazendeiros poderosos e ricos, considerados atl!
então os "coronéis do cacau", passaram de milionários a "baga-
neiros"; regionalismo baiano atribuído àqueles que vendem obje.-
tos usados. Das 250 mil pessoas empregadas nas inúmeras fazen-
das de cacau da região, 200 mil ficaram sem trabalho. Associado
ao êxodo rural, diversas cidades tiveram redução significativa da
população. Não bastassem esses danos, há notícias de que outra
vítima foi a Mata Atlântica do sul da Bahia. Para pagar suas dívi-
das, os fazendeiros derrubaram e venderam como madeira milha-
res de árvores da floresta que antes sombreavam os cacaueiros.
Estimou-se em 100 a 150 mil hectares de mata nativa destruída.
Desenvolvimento de clones de cacaueiro resisrentes ao pató-
geno, uso de agentes biológicos e práticas culturais para o manejo da
doença têm contribuído para paulatinamente reerguer a cacauicul-
tura na Bahia. Apesar de todos os esforços o Brasil não voltou à posi-
ção de grande produtor e exportador de cacau dos anos de ouro da
cacauicultura e continua sendo mais um importador desse produto.

2.2.8. A Ferrugem da Soja

Em maio de 2001, dois meses após terem sidos constatados
uo Paraguai, sintomas da ferrugem asiática da soja (Phakopsora
pachyrhizi) foram observados em campos de cultivo do Paraná.
As diminutas pústulas do patógeno, que individualmente não cau-
sam espanto, distribuem-se em grande quantidade no limbo foliar
e provocam desfolha nas plantas (Figura 2.6). Essa desfolha, que
muitas vezes ocorre antes de os grãos fonnarem-se completa-
mente, provoca prejuízos significativos à produção. Após a pri-
meira constatação na Região Sul, rapidamente a doença foi obser-
vada nas demais regiões produtoras de soja do País, com veloci-
dade impressionante. O cultivo co11tínuo da soja, graças ao uso
de irrigação nos meses de inverno na região Centro-Oeste, garan-
tindo presença de tecido suscetível durante todo o ano, aliado
à favorabilidade ambiental ao desenvolvimento da doença no
Brasil, forneceram condições ideais ao desenvolvimento de epi-
demias. E que epidemias! Já na safra de 2004/05 focos de ferrugem
foram observados em plantas de apenas 20 dias. Nessas situações a
epidemia não pode ser controlada e a perda é garantida.
Até 2001 , antes da chegada da doença ao Pais, o Brasil era
o oitavo consumidor de fungicidas no mundo. Em 2007, ele já era
o segundo, principalmente devido ao crescimento de aplicações
para o controle da ferrugem da soja. Duas medidas de manejo
vêm atualmente sendo utilizadas pelos produtores, com o intuito
de reduzir a frequência de pulverizações com fungicidas: o vazio
sanitário e o plantio de cultivares precoces. O vazio fitossanitário
é uma medida legislativa que, por meio de instruções normativas,
proíbe o cultivo da soja na entressafra dos diferentes Estados do
País. Essa medida contribui para a redução do inóculo no início
da safra principal e atrasa o início das epidemias. Como conse-
quência, a proteção das plantas pode também ser atrasada. O uso
de cultivares de ciclo precoce visa à redução do tempo de exposi-
ção da cultura ao patógeno e também contribui para a redução do
número de aplicações fungicidas. Variedades resistentes à doença
vem sendo intensamente buscadas e já há algumas sendo incorpo-
radas ao controle da ferrugem da soja.
Figura 2.6 - Sintomas de ferrugem da soja. (A) Pústulas no limbo
foliar e (B) desfolha causada pela doença (à esquerda)
cm comparação a plantas sadias (à direita).
Crédito das fotos: Marco Loebrer.
2.2.9. Huimgloogbing em Citros
A doença denominada huanglongbing, também conhecida
como greening, esteve por décadas restrita aos continentes asiático
e africano, onde sempre foi considerada a mais importante, severa e
devastadora moléstia dos citros. A doença é causada por uma bac-
téria habitante do ftoema - na verdade até agora já foram descritas
três espécies dessa bactéria-, que, uma vez no interior da planta, não
é mais removida. Traia-se, portanto, de uma doença incurável. Os
danos são enormes, com o aparecimento inicial de setores da árvore
amarelados (Figura 2. 7), seguido por um depauperamento genera-
lizado da copa, redução na qualidade dos frutos e na produção da
árvore. A dispersão da doença é garantida por pequenos insetos veto-
res, entre nós Diaphorina citri, de dificil controle. A redução na pro-
dução é rapidamente observada e o controle da doença depende de
uma ação cooperativa entre vários produtores de uma mesma região,
dispostos a erradicar as plantas doentes e a combater a eutrada do
vetor infectivo. Essas medidas de controle devem ser pennanen-
tes e executadas de maneira homogênea em wna região produtora.
Caso um produtor desista do controle. seu pomar passa a ser fonte
de inóculo e de vetor para os vizinhos e o controle da doença nesses
vizinhos toma-se ainda mais difícil, pois exige maior frequência na
erradicação e no controle do vetor. O custo de produção aumentou
significativamente nas propriedades que combatem a doença e mui-
tas não conseguiram manter-se economicamente. Por esse motivo, a

22
 Importância das Doenças de Plantas

2.3. TIPOLOGIA DOS DANOS

figura 2.7 - Amarelecimento setorizado de parte da copa de tangor
Murcott causado por huanglongbing dos citros.
Crédito da foto: Fundecitrus.
substituição de pomares de laranjas por campos de cana-de-açúcar
<!Stâ se tomando cena cada vez mais comum nesse início de século
X."'(J no Estado de São Paulo. A área ocupada por citros passou de
~ 15 mil hectares, no final da década de 1990, para 415 mil hecta-
res. em 2017. No entanto, a alarmante epidemia que se anunciava no
1I11cio do século XX está sob relativo controle nos dias que correm,
especialmente devido ao esforço de técnicos e produtores do Estado
de São Paulo em promover o manejo regional da doença. A incidên-
cia de talhões contaminados permaneceu estabilizada em 16% entre
~015 e 2017, demonstrando efetividade do manejo aqui executado.
O sucesso obtido com o manejo do huanglougbing no Brasil é único
no mundo e tem garantido ao País a primeira posição mundial na
prcxlução de suco de laranja.
Ao contrário do que possa parecer, nem toda doença de
planta é catastrófica. A perda de vidas humanas (itens 2.1. 1 e 2.1.2),
a falência de bancos e produtores (2.1.3). a mudança de costumes
de toda uma nação (2.1.3), as intoxicações que levam à loucura
(2.1.4). as milhões de toneladas de milho perdidas num só ano
(2.1.5), o colapso da agroindústria do açncar (2.2.1 ), o colapso
da citricultura (2.2.2 e 2.2.3), o desaparecimento de variedades
preferidas pelos consumidores (2.2.4), a restrição do plantio de
variedades ecléticas e produtivas (2.2.5), o abandono de cidades
inteiras (2.2.6) são exemplos extremos, reais sem dúvida, mas
de ocorrência esporádica. No dia a dia, os danos causados pelos
patógenos são menos espetaculares. Seus efeitos na vida das pes-
soas e da sociedade, no entanto, são tão diversos e significativos
que uma tipologia geral de danos (Tabela 2.1) faz-se necessária
para permitir uma visão geral do problema.
2.3.1. Dano Potencial e Dano Real
Dano potencial é o dano que pode ocorrer na ausência
de medidas de controle. A partir de 1869, em um período de
20 anos, Hemileia vasratrix destruiu completamente a cafeicul-
tura do Ceilão. Medidas de controle não puderam ser aplicadas
pois, ua época, os fungicidas ainda não eram conhecidos. Zadoks
& Schein ( 1979) chamam de visão retrospectiva esta forma de
avaliar o dano potencial. O contrário, a visão preditiva, tam-
bém pode ser imaginada: o q ue aconteceria com os exuberantes
seringais do sudeste asiático caso Microcyclus ulei fosse introdu-
zido na região? O dano potencial, na visão preditiva, tem grande
importância para os órgãos nacionais e internacionais que cuidam
da quarentena vegetal (Boxe 2.6).
Dano real é o dano que já ocorreu ou que aiuda está ocor-
rendo. Divide-se em dois grupos: dano direto e dano indireto.

Tabela 2.1 - Tipologia dos danos causados por patógenos.

Dano potencial'
Produção (quantidade)
Qualidade
Dano primário1
Custos de controle
Perda de receita pelo plantio de culturas ou variedades menos rentáveis
Dano direto3
Contaminação de sementes, tubérculos, gemas, etc.
Patógenos veiculados pelo solo
Dano secundário6
Enfraquecimento do hospedeiro através de desfolha prematura
Dano reaP
Custos de controle
Produtor
Comunidade rural
Dano iildireto• Consumidor
Estado
Ambiente

Danos que podem ocorrer na ausência de medidas de controle.

- Danos que já ocorreram e que ainda estão ocorrendo.
Danos na quantidade, qualidade e capacidade futura de produção.
Efeitos econômicos e sociais das doenças de plantas além do impacto agronômico imediato.
Danos pré- e pós-colheita devidos às doenças de plantas.
· Danos na capacidade futura de produção.
Fonte: Zadoks & Schein (1979).

23
 Manual de Fitopatologia
Boxe 2.6 Dano potencial e a ameaça da
introdução de patógenos
Quais os patógenos que não ocorrem no Brasil e que
representam as maiores ameaças para as nossas culturas?
O conceito de dano potencial, levando em conta tanto a
visão retrospectiva quanto a visão preditiva, é o melhor
caminho para chegar a uma resposta satisfatória.
Os Estados Unidos da América já definiram, por
ordem de importância, os patógenos que mais ameaçam
sua agricultura (McGregor, 1978). Esta lista serve como
um guia muito útil para todo o pessoal dos serviços
fitossanitários e de quarentena que trabalha nos portos
de entrada americanos. A importância potencial de
cada patógeno é quantificada pela fórmula:
IEE=P •E
onde IEE = impacto econômico esperado, P = proba-
bilidade do patógeno tornar-se estabelecido no país e
E = impacto econômico caso o patógeno real.mente
se estabeleça. O valor de P é função do volume de
importação de material vetor do patógeno (na maioria
dos casos a própria planta hospedeira), do grau de
associação existente entre o patógeno e o material vetor
e da facilidade com que o patógeno se estabelecerá
no país após ter sido introduzido. O valor E é função,
principalmente, d.o valor econômico do h ospedeiro, da
gama ecológica do patógeno como uma porcentagem da
gama ecológica do hospedeiro e dos custos adicionais
de controle.
Para as condições brasileiras, não existe um estudo
tão detalhado. Entretanto, baseando-se em grosseiras
estimativas de alguns dos parâmetros mencionados, como
o valor econômico do hospedeiro, a gama ecológica do
patógeno e os custos do controle, é possível a elaboração
de uma lista de patógenos potencialmente perigosos.
23.2. Dano Direto e Dano Indireto
Danos indiretos compreendem os efeitos económicos e
sociais das doenças de plantas que estão além do impacto agro-
nômico imediato. Ao nível do produtor e da comunidade rural.
por exemplo, danos na produção geralmente levam a perdas eco-
nômicas, que podem levar ao endividamento e, mesmo, ao aban-
dono da atividade produtiva. Na América Central, muitas plan-
tações de banana exploradas por pequenos produtores foram
abandonadas quando Fusarium oxysponim f. sp. cubense (mal do
Panamá - item 2.2.4, Boxe 2.4) tomou-se estabelecido na região.
Zadoks & Schein ( 1979) chamam a atenção para o fato de nem
sempre, nestas condições, a perda econômica ser a mais impor-
tante: há também a perda do capital espiritual, este expresso na
esperança e na crença de que o progresso pode melhorar o padrão
de vida de pessoas e comunidades. A perda do capital espiritual é
extremamente grave quando a comunidade está iniciando a luta
para deixar a pobreza ou a miséria.
Os danos causados por patógenos não afetam somente os
produtores. Consumidores também têm que dividir a conta,
incluindo-se aqui parte dos danos ocorridos no campo, a maio-
ria dos danos ocorridos na cstocagem do produto, no transporte,
no comércio atacadista, no varejista e a totalidade dos danos
24
ocorridos na própria cozinha do consumidor. Frequentemente,
os danos que ocorrem depois que o produto deixou o campo
excedem 10%.
O Estado, com o que arrecada dos contribuintes, arca com
as despesas dos institutos de pesquisa, universidades, serviços
de proteção vegetal e quarentena, entre outras. Menos mensurá-
veis. mas não menos importantes. são os prejuízos causados ao
ambiente pelos pesticidas, assunto que, ultimamente. vem rece-
bendo cada vez maior atenção do público, dos pesquisadores e
das agências governamentais.
Dano direto é o dano que incide na quantidade ou qua-
lidade do produto ou. ainda, na capacidade futura de produção.
Divide-se em dois grupos: dano primário e dano secundário.
2.3.3. Dano Primário e Dano Secundário
Danos primários são os danos pré- e pós-colheita de pro-
dutos vegetais devidos às doenças de p lantas. Eles ocorrem desde
a estocagem das sementes. passando pela germinação, cres-
cimento da planta, colheita, manuseio e estocagem do produto
colhido. A sequência termina, como já mencionado, com o trans-
porte, comércio atacadista, varejista e cozinha do consumidor.
Estes danos podem ser na quantidade ou na qualidade do pro-
duto, fatores que têm imponância variável dependendo do tipo
de produto e do poder de compra dos consumidores. A Figura 2.8
ilustra danos primários de pós-colheita, com redução de quan-
tidade, para diversas culturas. Não se pode esquecer de incluir
neste item os prejuízos representados pelos custos do controle
das doenças e pela necessidade, em algumas situações, do plantio
de culturas ou variedades menos rentáveis.
16 -~ -- -- - - -- -- - - -~
• Pêssego 2003
■ Pêssego 2004
o Nectarine 2003
e Nectarina 2004
e Ameixa 2004
Danos mecanicos Doenças
Figura 2.8 - Incidência média (porcentagem de frotas comercíaliza-
dos) de injúrias e de doenças pós-colheita em rosáceas
tlt: caroço na CEAGESP nas safras de 2003 e 2004.
Fonte: Modificada de Amorim et ai. (2008).
Danos secundários são os danos na capacidade futura de
produção causados pelas doenças. Este gênero de danos é muito
comum quando o patógeno é veiculado pelo solo ou dissemi-
nado por órgãos de propagação vegetativa de seu hospedeiro.
Incluem-se aqui, também, aqueles patógenos que debilitam,
usualmente pela desfolha prematura, seus hospedeiros.
2.4. BIBLlOGRAFlA CONSULTADA
Allen, P.W. Fresh germplasm for natural rubber. Span 27: 7-8, 1984.
Amorim, L.; Martins, M.C.; Lourenço, S.A.; Guticrrc~ A.S.D.; Abreu.
F.M.; Gonçalves, F.P. Stone fruit injuries and damage at the who-
lesale market of São Paulo. Brazil. rostharve~t Blology and
Technology 47: 353-357, 2008.
 CAPÍTULO
3
CONCEITO DE DOENÇA,
SINTOMATOLOGIA E DIAGNOSE
Jorge Alberto Marques Rezende, Nelson Sidnei Masso/a Júnior e Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
3.1. Doenças de plantas .................................................. 27
3.1.1. Características básicas das doenças de plantas.... 27
3.1.2. Causa da doença............................................. 28
3.2. Sintomatologia ......................................................... 31
~ 1. DOENÇAS DE PLANTAS
A
doença é o objeto central da Fitopatologia, um
fenômeno exclusivo dos seres vivos e, como tal,
matéria de estudo da Biologia, a ciência da vida.
E=-e as diferentes especialidades da biologia está a patologia, que
.. L,ciplina através da qual os princípios básicos que caracterizam
- -:.:;.rureza da doença são estudados. A patologia, a exemplo da
~,.1logia, trata do estudo das funções ou processos vitais dos
'iCt'eS vivos, e a diferença entre estas duas disciplinas está no seu
~oque. A fisiologia busca o entendimento dos mecanismos que
.:- = à competência funcional plena dos seres vivos, enquanto
• --=? patologia procura elucidar o que acontece quando os sistemas
.-• ..:.,s não são capazes de manter a competência funcional em sua
- ~rude. A razão da falta desta competência funcional é a doença,
--. conceito deve ser aplicado para todos os seres vivos (plantas,
.s::.:mais e o próprio homem) nos diferentes ramos da patologia
F·wpatologia, Medicina Veterinária e Medicina Humana). Estes
-=ili. por outro lado, desenvolveram-se independentemente como
:::s..:1plinas aplicadas, cada um com suas particularidades práticas.
Estas duas visões, a teórica, básica, científica ou biológica, por
;.:n lado,e a prática, aplicada ou agronômica, por outro, aliadas à
_ mplex.idade dos sistemas vivos, trazem à tona algumas questões
-,...indo se discute o conceito de doença dentro da área vegetal,
-~etindo pontos de vista diferentes, às vezes até conflitantes. Ao
?..Lar definir doença, os fitopatologistas esbarram em algumas
27
3.3. Diagnose ................................................................... 38
3.3 .1. Diagnose de doenças conhecidas .................. 38
3.3.2. Diagnose de doenças desconhecidas ............ 39
3.4. Bibliografia consultada............................................ 43
dificuldades, entre elas como estabelecer os limites entre o que
é normal ou sadio e o que é anormal ou doente; como separar
doença de uma simples injúria tisica ou química; como distinguir
doença de praga ou de outros fatores que afetam negativamente o
desenvolvimento das plantas; como aceitar que fatores do ambiente,
como falta d'água, possam causar doença, etc. Estas questões fazem
da doença de plantas um fenômeno de natureza complexa, que não
tem uma definição precisa, mas que, sem dúvida, apresenta algumas
caracteristicas básicas, essenciais, que serão discutidas a seguir.
3.1.1. Características Básicas das Doenças de Plantas
Ao se consultar a literatura, são encontradas muitas definições
ou afirmativas sobre a natureza das doenças de plantas, entre as quais
algwnas se destacam, em ordem cronológica, como base para dis-
cussão (Boxe 3.1).
Tendo por base as definições do Boxe 3.1, pode-se tirar algu-
mas conclusões ou fazer algumas generalizações sobre a natureza
da doença. Um primeiro ponto a ser levantado é o fato de se poder
destacar algumas características básicas que aparecem naquelas defi-
oições, explícita ou implicitamente, e que retratam aspectos consen-
suais sobre o conceito de doença entre os fitopatologistas. Estas
características básicas enfatizam doença como fenômeno bioló-
gico, representando o ponto de vista científico, teórico, sobre a
mesma. Assim, em primeiro lugar, devemos entender a doença
como uma interferência em processos fisiológicos da planta,
 Manual de Fitopatologia
Boxe 3.1 Evolução cronológica do conceito de
doença de plantas
• "As doenfaS de plantas devem ser atribuídas a
mudanças anormais nos seus processos .fisiológicos;
estas são distúrbios na atividade normal de seus
órgãos" (Kühn, 1858).
• "Doença em planta é atividade .fisiológica injuriosa,
causada pela irritação continua de um fator causal
primário, exibida através de atividade celular
anormal e expressa através de condições patológicas
características chamadas sintomas" (Whetzel, 1935,
citado por Bateman, 1978).
• "Plantas doentes são caracterizadas por mudanças"ª
sua estrutura ou processos .fisiológicos, acarretadas
por ambiente desfavorável ou por algum agente
parasitário" (Walker, 1950).
• "Doença de planta é uma desordem .fisiológica ou
anormalidade estrutural que é deletéria para a planta
ou para alguma de suas partes ou produtos, ou que
reduza seu valor econômiro" (Stakman & Harrar,
1957).
• "Doença não é uma condição ( ...). Condição é um
complexo de sintomas ( ...). Doenfa não é o patógeno
( ...). Doença não é o mesmo que injúria ( ... ). Doença
resulta de irritação contínua e inj úria, de irritação
momentânea (...). Doença é um processo de mau
funcionamento que resulta em algum sofrimento para
a planta" (Horsfall & Diamond, 1959).
• "Doenfa é a alteraçifo injuriosa de um ou mais processos
ordenados de utilização de energia em um sistema 11Jvo,
causado pela contínua irritação promovida por um
f ator causal primário ou fatores" (Bateman, 1978).
• "Doença é o mau funcionamento de células e tecid os do
hospedeiro que resulta da sua contínua irritação por
um agente patogênico ou fator ambiental e que conduz
ao desenvolvimento de sintomas. Doença é uma
condiÇÕQ e,ivolvendo mudanças anormais na forma,
fisiologia, integridade ou comportamento d a planta.
Tais mudanças podem resultar em dano parcial ou
morte da planta ou d e suas partes" (Agrios, 2005).
levando-a ao desempenho anonnal em suas funções vitais, como
na absorção e transporte da água e elementos minerais, na sín-
tese do seu alimento ou na sua utilização. Além disso, fica tam-
bém claro que esta interferência é prejudicial à planta, levando-
-a a uma redução de sua eficiência fisiológica. Esta interferência
pode ser entendida como um desequilíbrio no balanço energético
da planta. Numa planta sadia ou nonnal, que se desenvolve na
plenitude do seu potencial genético, existe um equilíbrio entre os
processos geradores e os processos consumidores de energia; em
uma planta doente este balanço é alterado, ou seja, a utilização
de energia toma-se desordenada, com consequente prejuízo para
a planta. A outra característica da doença que aparece em quase
todas as definições é o seu caráter de processo contínuo, não
momentâneo. Embora esta continuidade seja uma característica
relativa, em função do tempo de d uração do fenômeno, é ela que
28
permite a separação da doença de outros fatores de danos à planta,
que são comumente referidos na literatura pelo nome genérico de
injúria. Uma injúria caracteriza-se pela ação momentânea, pas-
sageira, de um fator fisico-mecânico ou químico sobre a planta
como, por exemplo, a ação de lagartas desfolhadoras. ferimentos
em geral, fogo, queima por produtos tóxicos, etc. A atuação destes
fatores ao nível celular tem uma duração curta, limitada, de fração
de segundo, como a mordida de uma lagarta, a alguns minutos, às
vezes até horas, como a ocorrência de uma geada, levando à des-
truição da célula.
A doença, vista como um fenômeno biológico, tem, pois,
uma conotação ampla, independente dos fatores que a determina,
ou seja, da sua causa, englobando não só as alterações fisiológi-
cas acarretadas por agentes infecciosos, tradicionalmente estudada
pelos fitopatolog1stas, como também por condições desfavorâveis
do ambiente. Assim, as deficiências ou desequilíbrios nutricionais
desencadeados por solos de baixa fertilidade, os distúrbios fisioló-
gicos causados por deficiência hídrica ou excesso de umidade, altas
ou baixas temperaturas, etc., que levam a uma irritação celular
contínua, podem ser enquadrados dentro do conceito biológico de
doença. Da mesma forma, as anomalias fisiológicas provocadas
por insetos e ácaros toxicogênicos podem também ser considera-
das como doença, embora estudadas por outras disciplinas, como
a Entomologia e a Acarologia, respectivamente.
Nesse ponto vale definir os conceitos de doença infoc-
ciosa ou biótica e doença não infecciosa ou abiótica. Quando a
doença é causada por um organismo transmissível de u~a planta
para outra, como os fungos, bactérias, vírus, filoplasmas e nema-
toidcs, a doença é considerada biótica. Por outro lado, as doenças
causadas por fatores desfavoráveis do ambiente e, portanto, não
transmissíveis de planta para planta, são chamadas de doenças a bi-
óticas. As doenças bióticas e a bióticas apresentam particularidades
em relação ao aparecimento e distribuição dos sintomas que são
úteis para separá-las. Ponanto, um Engenheiro Agrônomo deve
conhecer essas particularidades e usá-las para realizar diagnoses
com eficiência. Mais detalhes sobre as diferenças entre doenças
bióticas e abióticas podem ser encontrados no Capítulo 33 desta
obra, que trata das Joenças abíóticas e injúrias.
3. 1.2. Causa da Doença
NocasoJas doenças infecciosas ou bióticas, microrganismos
como fungos, oomicctos, procaüotos (bactérias, fitoplasmas e
espiroplasmas), nematoides, vírus, viroides e alguns protozoários
são os agentes causais caracterizados como patógenos típicos.
Outros organismos, como os insetos e ácaros podem, também,
ser considerados patógenos, quando acarretarem alterações
fisiológicas na planta, características do processo doença, como
no caso das toxemias (Boxe 3.2).
Os agentes causadores de doenças usualmente interagem
com a planta, vivendo dentro ou fora dela, invadindo seus teci-
dos, gerando, então, o processo infeccioso. Deste tipo de intera-
ção adveio o tenno hospedeiro, o qual designa a planta onde o
patógeno se estabelece. O patógeno, por sua vez, ao colonizar a
planta, retira desta os nutrientes para o seu desenvolvimento, o que
o caracteriza, nestas circunstâncias, como um parasita. Portanto,
de um modo geral. os patógenos são parasitas, beneficiando-se de
seu hospedeiro.
Existe, no entanto, um grupo pequeno de microrganismos
(alguns fungos, bactérias e algas) que causam doença, mas
não vivem nos tecidos da planta, isto é, não se comportam
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

5oie 3.2 Doenças associadas à alimentação de insetos e ácaros toxicogênicos (toxemias)

\o estabelecerem relações alimentares com as plantas, alguns tipos de insetos e de ácaros, além de causarem danos físicos
rdaciooados principalmente com a introdução do seu aparato bucal nos tecidos) e de retirarem nutrientes, podem também
agetar substâncias estranhas nos tecidos do vegetal. Tais substâncias, originadas do próprio inseto ou ácaro, são componentes
de suas secreções salivares, como aminoácidos, enzimas, hormônios, etc. Essas substâncias podem produzir efeito deletério
.ao ~m introduzidas na planta, constituindo-se então em produtos tóxicos, não translocáveis ou translocáveis a curta ou a
mga distância. O fenômeno resultante da ação toxirogênica da saliva do inseto ou do ácaro nos tecidos da planta é chamado
par alguns de toxemia ou fitotoxemia.
As toxemias podem ser de ação localizada ou sistêmica. As toxemias localizadas manifestam-se como lesões nos
pontos de alimentação do agente to:xicogênico, Apresentam-se geralmente como manchas doróticas ou necróticas. As
xm:uas sistêmicas são resultantes d.a translocação do princípio ativo e manifestam-se por alterações na coloração das
íolhas (clorose, mosaico d.as nervuras), murcha, redução do crescimento, necrose do floema, etc. As toxemias pod~m ser
ausadas tanto por ácaros como por insetos do tipo cochonilhas, pulgões, moscas brancas (Figura 3.IA), cigarrinhas,
psllideos e percevejos.
Existe também um terceiro tipo de toxemia, as malformações primárias dos tecidos (Figuro 3.1 B), caracterizada
por encrespamento, alterações de clorofila, roseta, superbrotamento, queima foliar marginal, malformações de frutos
~ ~.lhas. Pulgões, cigarrinhas e ácaros são os principais tipos de orgauismos associados às malformações primárias.

A B

F"1111ra 3.J - Prateado da folha da abobrinha de moita cv. Caserta provocado por toiu:mia da m~ca branca Bemisia tabaci (A): malformação
foliar em mamoeiro provocada por toxemia do ácaro branco l'n~vphugo/(ll'3onitmus latus (D).

xamo parasitas. A maioria deles induz doença pela secreção de
substâncias tóxicas que são absorvidas pelas plantas. Alguns
~pios de doenças causadas por estes patógenos não parasitas,
.,..e secretam toxinas, podem ser encontrados na revisão feita por
.i. altz ( 1978). Alguns microrganismos podem causar doença ao
·~erir com as funções normais das plantas, no entanto sem
;,ar-asilá-las, mas crescendo externamente na superftcie de seus
.,rgãos. São os casos de algumas algas que crescem na superficie
i!.!S folhas; dos mixomicetos que desenvolvem o seu plasmó<lio
oo as suas estruturas de reprodução na superficie da planta; e das
.-..miaginas (Boxe 3.3).
Um terceiro tipo de patogenicidade, sem envolvimento de
iwasittsmo, é aquele encontrado na atuação de uma planta sobre
a outra, pela liberação de produtos tóxicos no meio, característica
do fenômeno de alelopatia (Boxe 3.4).
~o caso, portanto, de patógenos não parasitas, tanto os
·ermos hospedeiro, para designar a planta suscetível, como
parasita, para designar o agente causal, não são apropriados. A
-corrência do parasitismo, por outro lado, não significa que a
~lação seja necessariamente danosa para a planta hospedeira,
pois um organismo parasita pode retirar o seu alimento de seu
hospedeiro sem provocar prejuízos. Relações de interdependência
entre os seres vivos são comuns na natureza, como as micorrizas
(Boxe 3.5) e a associação entre as leguminosas e os rizóbios (Boxe
3.6), em que ambos os componentes da associação se beneficiam.
A associação planta-patógeno, numa relação um a um, ou
seja, uma doença-uma causa, caracteriza a visão tradicional da
Fitopatologia sobre a natureza causal das doenças de plantas, fruto
da sucessiva aplicação, na área vegetal, do postulado elaborado
por Robert Koch, em 1876 (ver item 3.3.2). Uma análise das
causas das doenças, coutudo, nem sempre revela uma relação
um patógeno-uma doença. Existem muitas doenças nas quais as
relações causais envolvem mais de um agente ou fator patogênico,
que atuam sequencial ou concomitantemente, podendo estes ser
bióticos (infecciosos) ou abióticos (não infecciosos). No caso da
etiologia sequencial, o patógeno ou fator primário muda a reação
do hospeJeiro ou da planta suscetível, usualmente alterando
sua fisiologia, de tal forma que o patógeno ou fator secundário
possa atacá-la. No caso d~ atuação concomitante, os patógenos
ou fatores causais estabelecem uma relação ecológica próxima e

29
 Manual de Fitopatologia
Boxe 3.3 Fumaginas
As fumaginas consistem no crescimento de
determinados fungos, especialmente do gênero
Capnodium (ascomiceto da ordem Capnodiales), que
apresentam coloração escura, formando um filme ou
uma crosta na superfície das partes aéreas da planta
(Figura 3.2). Estes fungos se desenvolvem às custas de
secreções de insetos, ricas em açúcares e aminoácidos,
que se depositam sobre a planta. Pulgões, cochonilhas
e formas jovens de mosca branca são os principais tipos
de insetos que podem determinar o desenvolvimento
destes fungos, pela liberação abundante de secreções
açucaradas.
Os fungos formadores das fumaginas não são,
portanto, parasitas, podendo ser facilmente destacados
da superfície da planta, como se faz com uma película.
Entretanto, pelo seu crescimento escuro, denso, as
fumaginas podem reduzir consideravelmente a luz
que incide sobre os órgãos clorofilados da planta,
reduzindo a sua capacidade de fotossíntese. O desen-
volvimento da fumagina na superfície das folhas
pode também interferir com as trocas gasosas que se
dão através dos estômatos, acarretando um prejuízo
adicional à planta.
Do ponto de vista econômico, as fumaginas podem
prejudicar a qualidade dos produtos agrícolas, alterando
sua aparência, como no caso dos frutos, ou reduzindo
o valor de certos produtos, como as fibras de algodão,
quando incidem sobre os capulhos aber:tos.
Figura 3.2 - Fumagina em folha de dtros.
Crédito da foto: Fundecitrus.
conjuntamente produzem sintomas que são diferentes daqueles
induzidos por cada um individualmente. O exemplo clássico de
doença em que há atuação sequencial de patógenos é aquele que
envolve como hospedeiro variedades de algodoeiro resistentes à
murcha de Fusarium. Ao scratacado pelo nematoide Meloidogyne
incognita, que atua como patógeno primário ou independente,
causando galhas típicas nas raízes, o algodoeiro fica predisposto à
infecção por Fusarium oxysporum f. sp. vasinfectum, agente causal
da murcha, que atua como patógeno secundário ou dependente.
Exemplos de doenças de causa complexa, envolvendo infecções
30
Boxe 3.4 Alelopatia: patogenicidade sem parasitismo
Num sentido amplo, alelopatia é definida como
qualquer efeito causado, direta ou indiretamente,
por um organismo (doador) sobre outro (receptor),
através da liberação no ambiente de produtos químicos
elaborados pelo doador. De acordo com este conceito,
o efeito poderá ser benéfico ou prejudicial, podendo
ser exercido por uma planta sobre outra, por um
microrganismo sobre outro, por um microrganismo
sobre uma planta ou vice-versa. Já num sentido restrito,
alelopatia é vista, talvez d e forma mais correta, como
efeito prejudicial, direto ou indireto, de uma planta
sobre outra. O efeito é direto caso o produto químico
permaneça inalterado após a liberação pela planta
doadora; o efeito é indireto caso o produto químico seja
alterado na sua composição ou atuação antes de afetar
a planta receptora.
As substâncias alelopáticas são de natureza
química bastante diversa. Em geral, são metabólitos
secundários, não tendo funções bem conhecidas no
metabolismo da planta. Além disso, os compostos
alelopáticos são relativamente não específicos ua sua
ação, podendo afetar diferentes espécies de plantas e
estar envolvidos na defesa das plantas contra o ataque
de microrganismos e insetos, como os compostos
fenólicos, por exemplo. Algumas substâncias alelo-
páticas do grupo dos alcaloides são também tóxicas
a animais superiores. Ácidos fenólicos, coumarinas,
terpenoides, flavonoides, alcaloides, glicosideos, taninos
e quinonas estão entre os mais comuns grupos de
substâncias com características alelopáticas.
Estes produtos entram no ambiente de várias
formas. Compostos aromáticos podem volatilizar-se
das folhas, caules ou flores, constituindo-se, em
parte, no aroma associado a uma determinada
planta. Compostos tóxicos solúveis em água podem
ser lixiviados a partir das raízes ou parte aérea das
plantas. Outros produtos podem ser encontrados
na serapilheira e ser removidos por lixiviação ou ser
formados pela ação de microrganismos que atuam na
decomposição da matéria orgânica vegetal. Uma vez
liberados no amhiente, estes produtos poderão inibir
a germinação das sementes ou inibir o crescimento das
plantas presentes naquele local.
concomitantes por diferentes patógenos, são encontrados mais
comumente entre as viroses, onde dois ou mais vírus podem
interagir sinergisticamente, ou não, para causar a doença.
Outros tipos de doença de etiologia complexa bastante
comuns são aqueles que envolvem a atuação de fatores ambientais
(condições extremas ou sub-ótimas de temperatura, umidade,
luz, nutrição, etc.) como fatores causais primários, no caso
abióticos, e de fungos, que atuam como patógenos secundários,
como Botryosphaeria riblf, Colletotrlchum spp., lasiodlplodia
thcobromae, Valsa (Cytospora) spp.• Diaporthe (J'homopsis) spp.,
Nectria spp., causadores de cancros ou lesões neoróticas em caule
de plantas lenhosas.
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose
Scae l.5 Micorrizas: um caso de parasitismo em seu
mais elevado grau de especialização
De modo generalizado na natureza, as plantas
=-cuiares apresentam-se associadas a certos fungos no
JiC5i ~utema radicular, com os quais estabelecem uma
~ o mtima de interdependência. Nesta associação,
~ d a de micorriza (do grego, mico= fungo e riza
= nJZQJ, o fungo penetra nas raízes finas de absorção,
~ i.uas hifas colonizam a região do córtex,
~...r.ando substâncias sintetizadas pela planta, como
a.."Ei.:....res e aminoácidos, para o seu desenvolvimento.
danificar os tecidos colonizados, o fungo, em
..a?tr~partida, oferece uma série de benefícios à
ta. dentre os quais o favorecimento na absorção
üntrientes do solo, especialmente do fósforo. Além
ri..-ito uutricional, os fungos micorrízicos podem
~ l a r a tolerância das plantas à deficiência hídrica,
Pn<.:er hormônios ou propiciar melhor balanço
~onaJ à planta e protegê-la contra o ataque de
.-:u..,"" fitopatogênicos veiculados pelo solo. Como
;iJo destes efeitos benéficos, o comportamento
a planta micorrizada em relação a uma não
--=:..~zada é superior, sobrevivendo e crescendo
-=i..ll(•r notadamente em áreas adversas.
5cae 3.6 Fixação de nitrogênio por bactérias
\'anas espécies da familia Leguminosae, entre as
a1gumas de grande importância agronômica, •
;a so_ja e o feijoeiro, são infectadas por bactérias
tl}'O bastonete, Gram-negativas, pertencentes ao
Rliizobium. Estas bactérias fonnam nódulos
'RS raizes e, às vezes, no caule, de onde retiram
~utos fotossintetísados para o seu desenvolvimento,
~eodo, em troca, produtos nitrogenados, como
2L:II03cidos e ureídos, através do processo de fixação do
cnio atmosférico (N2 ). Como produtos finais deste
~ ~ dependendo da espécie vegetal, são formados
.amoacidos (asparagina) ou ureídos (alantoína ou
-.::idl> aJantoico), os quais são, em seguida, exportados
aia:. a parte aérea da planta. Com isto, o crescin1ento e
fCUdução de uma planta com rizóbio são superiores
de uma planta sem a bactéria, especialmente em
mm baixos teores de nitrogênio prontamente
~ ru\·el para a planta. É sabido, atualmente, que
...._-i.::ria~ fixadoras de nitrogênio podem associar-se
'ã9bnn a raízes de plantas não leguminosas, como
ri:runeas, por exemplo. Essa associação, em alguns
tem contribuído para a redução da adul?ação
IIID'Ogenada de diversas culturas.
' 'T0.\1ATOLOGIA
~-uomatologia é o estudo dos sintomas de doenças, de
..1t1ltdade na diagnose. Qualquer manifestação das reações
- a um agente nocivo pode sor considerada sintoma.
do patógeno, quando exteriorizadas no tecido
31
doente, recebem o nome genérico de sinal. Deste modo, uma
lesão na folha do cafeeiro, exibindo urediniósporos do fungo
Hemileia vastatrix, é o sintoma da ferrugem do cafeeiro, onde
estão presentes sinais (esporos) do agente causal. Durante o
desenvolvimento de uma doença, diferentes sintomas sucedem-se
em uma determinada sequência. Voltando à ferrugem do cafeeiro,
o primeiro sintoma do ataque de H. vastatrix manifesta-se como
uma pequena mancha amarelada, de 1 a 2 mm de diâmetro,
denominada ''fleck". na face inferior da folha, que corresponde ao
início da colonização dos tecidos do hospedeiro. Gradativamente,
esta mancha aumenta de tamanho, apresentando-se circular, até
atingir I a 2 cm. Neste ponto, a face superior da folha mostra
uma mancha lisa e amarela, à qual corresponde, na face inferior,
uma mancha alaranjada, com uma massa pulverulenta, saliente,
constituída de urediniósporos do fungo. A sequência completa ou
o conjunto de sintomas determinados por uma doença é conhecido
por quadro sintomatológico.
Vários critérios podem ser utilizados para a classificação de
sintomas. De acordo com a localização dos sintomas cm relação ao
patógeno, pode-se separá-los em dois grupos: sintomas primários,
resultantes da ação direta do palógcrm nos órgãos que exibem os
sintomas, e sintomas secundários ou reflexos, exibidos pela planta
em órgãos distantes do local de ação do patógeno. Uma mancha
foliar é exemplo do primeiro tipo e uma murcha provocada por um
patógcno radicular ou vascular é exemplo do segundo.
Doenças podem provocar sintomas que alteram o hábito de
crescimento da planta como, por exemplo, superbrotamcnto ou
nanismo. Em contmposição a estes tipos de sintomas, algumas
doenças provocam sintomas lesionais, os quais não interferem com
o hábito de crescimento, ma<; alguns órgãos são particulanncntc
danihcados. Manchas necróticas são exemplos de sintomas lesionais.
Um dos critérios mais utili:tados na classificação de sintomas
é a alteração na estrutura e/ou nos processos afetados. Ao nível
celular (sintomas histológicos), as alterações podem expressar-se
como granulose do citoplasma, plasmólise, vacuolose, etc.
/\Iterações na fisiologia do hospedeiro (sintomas fisiológicos)
podem ser verilicadas pelo aumento da respiração, aumento
da transpiração, interferência nos processos de síntese, etc.
Alterações exteriorizadas ao nível de órgão são classificadas
dentro de sintomas morfológicos. Neste capitulo, dar-se-á ênfase
à classificação dos sintomas visíveis externamente, tomando-se
como critério as alterações morfológicas da planta doente.
Por siutoma morfológico entende-se qualquer alteração
visível na forma ou anatomia dos órgãos da planta decorrente
da ação de um patógeno. Depeudendo do tipo de modificação
exibida pelo órgão afetado, os sintomas morfológicos podem ser
classificados como neeróticos ou plásticos.
Os sintomas necróticos são caracterizados pela degeneração
do protoplasma, seguida de morte de células, tecidos e órgãos.
Alguns patossistemas exibem, em seu quadro sintomatológico,
alguns sintomas que precedem à necrose, como amarelecimento,
encharcamento e murcha. A seguir uma descrição dos sintomas
necróticos ou que antecedem à necrose.
• Amarelecimento este simoma é causado pela destruição
da clorofila ou de cloroplastos. É mais comum nas folhas,
sendo observado em muitas doenças, com intensidade
variada, desde leve descoloração do verde nonnal até
amarelo brilhante. Como exemplo, na Figura 3.3 observa-se
um nítido halo amarelado ao redor das manchas causadas
por Xanthomonas citri subsp. citri em folhas de citros.
 Manual de Fitopatologia
Figura 3.3 - Halo amarelo em folha ele Citros sp. com cancro
cítrico.
• Encharcamcnto - também conhecido por anasarca, é
identificado pelo aspecto translúcido do tecido encharcado
devido à liberação de água das células para os espaços
intercelulares. É a primeira manifestação de muitas doenças
que apresentam sintomas necróticos, especialmente
daquelas provocadas por bactérias (Figura 3.4).
Figura 3.4 - Encharcamento causado por Xanthomonas cam-
pestris pv. passifloroe em maracujazeiro.
Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.
• Murcha - pode ser definida como o estado flácido das
folhas ou brotos, devido à falta Je água, geralmente
causada por distúrbios nos tecidos vascular e/ou radicular.
As células das folhas e de outros órgãos aéreos perdem
a turgescência, resultando em definhamento do tecido
ou órgão. A murcha pode ser permanente, resultando na
monc dos órgãos afetados (fogo bacteriano das pomáceas
causada por Envinia amylovora, por exemplo), ou
temporária, com plantas murchas nos períodos quentes
do dia, mas recuperando a turgidez durante a noite
(hérnia das crucíferas). A murcha é, ainda, o sintoma
especifico de algumas doenças causadas por patógcnos
vasculares, como Fusarium, Verticillium e Ralstonia (sin.
Pseudomonas)solanacean,m e P. corrugata (figura 3.5).
• Cancro - é o sintoma caracterizado por lesões necróticas,
deprimidas, mais frequentes nos tecidos corticais de caules,
raízes e tubérculos. Eventualmente, este tipo de sintoma
é observado em folhas e frutos. Como exemplo, pode-se
mencionar o cancro cítrico, causado por Xanthomonas
32
cifri subsp. citri (sin. X citri subsp. citri) (Figuras 3.3 e
3.6). O cancro pode se manifestar tanto em plantas perenes,
qu,anto em anuais (cancro bacteriano do tomateiro).
Figura 3.S - Murcha cm tomateiro incitada por Pseudomona5
corrogata.
Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.
Fig111ra 3.6 - Cancro cítrico (Xanthomonus cilri subsp. citri).
Cré!llito da foto: Liliane D. Teixeira.
• Crestamento- este sintoma, também denominado requeima,
refere-se à necrose repentina que ocorre em órgãos aéreos
(folhas, flores e brotações). Normalmente a necrose se
inicia pelos bordos, podendo progredir por toda a extensão
dos órgão atacados. Como exemplo, pode-se citar o
crestamento de folhas da batata ou do tomateiro, causado
por Phytophthora infestans ou a pinta preta do tomateiro,
causada por Alternaria solani (Figura 3.7).
• "Damping-ofP' - este sintoma é caracterizado pelo
tombamento de plântulas, resultado da podridão de
tecidos tenros da base do caulículo (damping-off de pós-
emcrgência) (Figura 3.8). Se a podridão ocorrer antes da
emergência da planta, diz-se que houve "damping-ofr'
de pré-emergência. Patógenos habitantes do solo como
R.hizoctonia, Pythium e Phytophthora são agentes causais
de ''damping•off', que resulta na redução do estande de
semeadura.
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

• Estria - também conhecida por listra, é uma lesão

alongada, estreita, paralela à nervura das folhas de
gramíneas. Um exemplo típico deste sintoma é observado
na doença conhecida por estria vermelha da cana-de-
açúcar (Acidovorax avenaesubsp. avenae). Outro exemplo
é o míldio pulverulento do sorgo vassoura causado por
Peronosclerospora sorghi (Figura 3.1 O).

Figura 3.7 - Pinta preta (Alternaria solani) em folha de tomateiro.

Crédito da foto: C. A. Lopes.

Figura 3.1 O- Estria ou faixa clorótica em sorgo vassoura

(Peronosclero:,pora sorghi).
Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.

• Gomose - a exsudação de goma (substâncias viscosas)

a partir das lesões é um sintoma de ocorrência frequente
em certas espécies frutíferas, como o abacaxizeiro, o
pessegueiro e os citros, quando afetadas por patógenos
que colonizam o córtex ou o lenho. Também ocorre em
eucalipto infoctado com Botryosphaeria ribis (Figura 3.11).
f"igura 3.8 - Tombamento e podridão de estacas de eucalipto
(Rhizoclonia solani).
Crédjto da foto: Liliane D. Teixeira.

• Escaldadura -é o sintoma caracterizado por mudança na

coloração da snperficie de órgãos aéreos, principalmente
folhas. Sen aspecto visual lembra o órgão escaldado
por água fervente. A escaldadura da cana-de-açúcar
tXanthomona.1· albilineans) é exemplo de doença com
este tipo de sintoma (Figura 3.9).

Figura 3.11 - Exsudação de goma em eucalipto causada por

Botryosphaeria ribis.
Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.

• Mancha - a morte de tecidos foliares, que se tornam secos

Figura 3.9 - Escaldadura em cana-de-açúcar.
e pardos, é um sintoma muito comum em doenças de
plantas (Figura 3.12). A forma das manchas foliares varia
com o tipo de palógeno envolvido, podendo ser circular,
com pronunciadas zonas concêntricas, angular, delimitada
pelos feixes vasculares (mancha angular do feijoeiro
causada por Phaeoisariopsis griseola, Figura 3.13), ou
irregular (mancha de Exserohilum turcicum em milho.).
Embora as manchas sejam mais comuns em folhas, podem
estar também presentes em 'flores, frutos, vagens (Figura
3.14) ou ramos.

33
 Manual de Fitopatologia

Figura 3.15 - Mumifü:ação em fruto de pêssego com podridão

parda.
Figura 3.12 Manchas necróticas de origem abiótica em folhas
Crédito da foto: Louise L. May-dc-Mío
de batateira.
Crédito da foto: Liliane D. Teixeirn.

Figura 3.16 Ccrcosporiose (Cercospora betic,vla) em beterraba.

Crédito da foto: Silvia A. Lourenço.
Figura 3.13 - Mancha angular do leijoeiro causada por
Phaeoisariopsis griseula.
• Podridão este sintoma aparece quando o tecido necro-
sado encontra-se em fase adiantada de desintegração.
Dependendo do aspecto da podridão, pode-se especificar
o sintoma como podridão mole (Figura 3.17), podridão
dura, podridão negra, podridão branca, etc.

Figura 3.14 - Maocha em vagem de feijoeiro causada por

Colletotrichum lindemuthianum.

• Morte dos ponteiros - a mone progressiva de ponteiros

e ramos jovens de árvores aparece em algumas doenças,
como da mela de plantas cítricas, atacadas por espécies
do gênero Phytophthora e do declínio da ameixeira,
provocado por Xylellafastidiosa.
• Mumificaç.ão- este sintomaocorre nas fases finais de certas
doenças de frutos. Frutos apodrecidos secam rapidamente,
com consequente enrugamento e escurecimento, formando
uma massa dura, conhecida como múmia. Mumificação
é comum em pêssego com podridão parda (Monilinia Figura 3.17 - Podridão mole da baLata (Pectobacterium caroto-
frncticola - Figura 3.15). vorum subsp. carotovorum).
• Perfuração - é caracterizada pela queda de tecidos necro- Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.
sados cm folhas, provocada pela formação de uma camada
de abscisão ao redor das manchas foliares, resultando em • Pústula - é o sintoma típico das f.:rrugens, identificado
perfurações. Sintomas de perfuração podem ser observados por pequena mancha necrótica (geralmente menor que
nos casos da cercosporiose em beterraba (Cercospora 1 cm), com elevação da epiderme, que se rompe por força
beticola) (Figura 3.16) e do chumbinho em pessegueiro da produção e exposição de esporos do fungo (Figura
(Wi/sonomyces carpophilus, sin. Stigmina carpophilo). 3.18).

34
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

Figura 3.18 •- Pústula de ferrugem em folha de milho.

Seca - o secamento e morte de órgãos da planta é seme•

lhante ao crestamento, diferenciando-se dele por se
processar mais lentamente. Pode atingir, por vezes, toda Figura 3.20 - Clorose foliar cm ramos <le c inamomo. Planta
a parre aérea das plantas. É o caso da seca da mangueira sadia à esquerda.
(Ceratocystisfimhriata) e da doença holandesa do olmo Crédito da foto: V. Duarte.
(Ophioslo.rna ulmi, sin. Ceratocyslis ulmi). Seca também
ocorre em cafeeiro no estádio final do distúrbio da seca
de pontein::is e mancha aureolada (Pseudomonas .syringae
pv. garcae) (Figura 3. 19).

Figura 3.21 Enfezamento em milho causado por fitoplasma,

Figura 3.19 -- Seca - Estádio final de cafeeiro afct.ado pelo com planta sadia à esquerda.
distúrbio seca de ponteiros e mancha aureolada
(Pseudomonas syringae pv. garcae).
• Mosaico - é o sintoma cm que áreas cloróticas aparecem
Crédito da foto: Liliane D. TeLxeira. intercaladas com áreas sadias (verde nonnal) nos órgãos
Os sintomas plásticos são caracterizados por anomalias que clorofilados (Figura 3.22). É sintoma típico de algumas
levam a alterações visíveis na forma ou no conteúdo de tecidos viroses. como o mosaico da cana-de-açúcar.
doentes. A descriçil.o de alguns sintomas plásticos é feita a seguir.
• Albinismo, é a falta congênita da produção de clorofila.
O sintoma é geralmente observado como variegações
brancas nas folhas, que em cenos casos pode tomar toda
a lâmina foliar.
• Clorose - é a denominação do sintoma de esmaecimento
do verde em órgãos clorofilados (Figura 3.20). O sintoma
é também decorrente da falta de clorofila, mas os órgãos
não ficam brancos, como no albinismo. Quando a clorose
é intercalada com áreas verdes nonnais, o sintoma é
conhecido por mosaico.
• Estiolame1nto - é um sintoma complexo, que embora seja
classificado como hipoplástico, pela falta de produção
de clorofila, envolve hiperplasia de células, com alon- Figura 3.22 - Mosaico em fumo causado por TMV.
gamento do caule.
• Enfezamento - também conhecido por nanismo. refore-se • Roseta - caracteriza-se pelo encurtamento dos cntrenós,
à redução no tamanho da planta toda ou de seus órgãos. brotos ou ramos, resultando no agrupamento de folhas em
Pode ser observado em plantas portadoras de certos vírus rosetas. Pode ocorrer, por exemplo, cm plantas de abacaxi
e fitoplasmas (enfezamento do milho, por exemplo) r:
iníectadas por Fusarium moniliforme (sin. subglutinans
(Figura 3.21 ). f.sp. ananas) e em pessegueiro infectado por fitoplasma.

35
 Manual de Fitopatologia

Avermelhamento - caracteriza-se pelo aparecimento (Figura 3.25). Constitui-se no sintoma típico de certas
de coloração avermelhada, observada principalmente doenças, como galha de raízes de cafeeiro (Meloidogyne
nas folhas. É um tipo de sintoma comum induzido por incognita) (Fignra 3.26) e galha da coroa de rosáceas
fitoplasma, como nos casos de enfezamento do milho e (Agrobacterium tumefaciens).
das brássicas.
• Filodia - corresponde ao desenvolvimento de folhas
onde deveriam se desenvolver órgãos florais, especial-
mente pétalas e sépalas. São sintomas típicos de doenças
associadas aos fitoplasmas. Um caso comum é a ocor-
rência de filodia em vinca.
• Virescência - é a presença de clorofila em órgãos não
clorofilados, como as pétalas. Também é um sintoma
induzido por fitoplasmas. São exemplos a pétala verde
do morangueiro e da hortência.
• Bronzeamento - é a mudança da cor da epiderme, a
qual desenvolve a coloração bronzeada (cor de cobre
ou escurecida), devido à ação de patógcnos. Plantas de
tomateiro in fectadas pelo vírus do vira-eabeça mostram Figura 3.24 - Encarquilbarnento em folhas de pessegueiro infec-
este sintoma, no estádio inicial da doença (Figura 3.23). tadas por Taphrina deformans.
Crédito da foto : Marise C. Martins.

Figura 3.23 - Bronzeamento em folhas de tomateiro causada

pelo vírus do vira-cabeça. Figura 3.25 Galha aérea em tomateiro (Agmbacterium t11me-
Crédito da foto: Alice K. Inoue-Nagata. fat:iens).
Crédito da foto: Liliane D. Teixeira.
• Calo cicatricial - caracteriza-se pela hiperplasia de células
da planta cm tomo de uma lesão. É uma reação da planta
na tentativa de cicatrizar uma "ferida".
• Enação - é o desenvolvimento de protuberâncias, simi-
lares a folhas rudimentares, sobre as nervuras da folha.
decorrente da infecção por alguns vlrus (Figura 10.31).
Este tenno pode t.ambém ser aplicado ao desenvolvimento
anormal de tecidos a partir da superficie de ramos.
• Encarquilhamcnto - também conhecido por encrespa-
mento, representa urna deformação de órgãos da planta,
resul1.ado do crescimento (hiperplasia e/ou hipertrofia)
exagerado de células, localizado em uma parte apenas do
tecido. É o sintoma típico da crespeira do pessegueiro,
causada por Taphrina deformans (Figura 3.24).Plant.as
Figura3.26-Galhasnasraízesemalfuce(Me/oidogyneincognita).
infectadas com vírus também podem exibir encarquilha-
Crédito da foto: Lilione D. Teixeira.
mento nas folhas.
• Epinastia - é a curvatura para baixo da folha, parte dela, • Superbrotamcnto - representa a ramificação excessiva do
ou do ramo, decorrente da rápida expansão da superficie caule, ramos (Figura 3.27) ou brotações florais. Algumas
superior desses órgãos. vezes, os órgãos afetados adquirem fonnato semelhante
• FasciaçAo - é o est.ado achatado, muito ramificado e unido ao de uma vassoura e o sintoma é, então, denominado
de órgãos da planta. É observado na coroa em leque do vassoura-de-bruxa. Um exemplo clássico é a vassoura-
abacaxi 'Smoolh Cayenne'. de-bruxa do cacau~iro causada por Moniliophthora
• Galha - é o desenvolvimento anormal de tecidos de plantas perniciosa e de várias doenças associadas aos fitoplasmas
resultante da hipertrofia e/ou hiperplasia de suas células tanto em plantas herbáceas como lenhosas.

36
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

Figuru 3.29 - Estruturas reprodutivas de Monilia fructicola na

superfície de pêssego com podridão parda.

figura 3.27 - Superbrotamento em mandioca causado por

fitoplasma.

• ,·errugose é o crescimento excessivo de tecidos cpi-

dénnicos e corticais, geralmente modificados pela ruptura
~ suberificação das paredes celulares. Caracteriza-se
por lesões salientes e ásperas em frutos (Figura 3.28),
tubérculos e folhas. Como exemplo típico pode-se citar a
,errugose dos citros (Elsinoefawcett1).

Figura 3.JO - Estruturas reprodutivas de Col/etutrichum gloeosporioides

na superfície de goiaba com antracnose.
Crédito d11 foto: Ana Raquel Soares.

Em algumas doenças, como nos carvões, os sinais

confundem-se com os sintomas. No carvão da cana-de-açúcar, por
exemplo, o chicote (Figura 3.31 ), reconhecido como o "sintoma"
típico da doença, nada mais é do que o conjunto de estruturas
reprodutivas do fungo Sporisorium sc:itamineum (sin. Ustilago
scitaminea) associadas a uma estrutura da planta resultante da
alteração da gema apical ou de gemas laterais.

r~ra 3.28 Verrugose em tangerina pookan (Elsinoejàwcelli).

Crid.ito da foto: Lilíane D. Teixeira.

sinais são representados por estruturas do patógeno

~ ao sintoma (Figuras 3.29 e 3.30) ou por produtos
cão hospedciro-patógeno, geralmente associados ao
ót>eote. Para fins de diagnóstico, os sinais podem superar
~ em confiabilidade. Além de estruturas patogênicas
= virais, células de procariotos, estruturas füngicas
mk":élio, esporos, corpos de frutificação, etc.), ex.sudações
, emanados das lesões podem ser considerados como
A podridão mole de legumes causada por Pectobacterium
~ide ser facilmente diagnosticada pelo odor fétido do
do..mte. Já a doença podridão abacaxi (Thielaviopsis
em toletes de cana-de-açúcar pode ser identificada
chetro de abacaxi que exala do tecido colonizado. Figura 3.31 - Carvão da cana-de-açúcar.

37
 Manual de Fitopatologia
3.3. DIAGNOSE
A diagnose se refere à identificação de uma doença
e do seu agente causal, com base nos sintomas e sinais. A
constatação de uma possível doença na plantação geralmente é
feita pelo próprio produtor, técnico ou fitopatologista, por meio
dos sintomas exibidos pelas plantas afetadas, pois representam
um desvio do que nonnalmente é esperado para aquela espécie
vegetal ou cultura. Análise preliminar feita no próprio campo on
em material recebido para estudo em uma Clínica Fitopatológica
deve inicialmente reconhecer a natureza da doença, isto é, se ela
é causada por agente biótico ou abiónco. Este reconhecimento
não deve ser confundido com diagnose on identificai;ão do agente
causal da doença. No entanto, esta etapn preliminar é fundamental
para nortear os procedimentos posteriores que visam à coTTeta
identificação do agenh: causal da doença, atn1vés de consultas
em livros, escolha de técnicas apropriados de isolamento e
transmissão, análises sorológicas, moleculares, etc.
A correta diagnose e o conhecimento da epidemiologia da
doença são pré-requisitos indispensáveis para definir medidas
pera o seu manejo. Considerando-se as duas fonnas de controle
mais empregadas atualmente, o controle genético e o controle
químico, é fãcil justificar que uma diagnose incorreta pode levar
à adoção de me<lidas de controle completamente ineficientes.
Por exemplo, os fungicidas modernos, com ingredientes ativos
cada vez mais específicos, atuam de forma diferente em cada
espécie füngica. Enquanto controlam eficazmente uma espécie,
podem ser completamente ineficientes para outra, mesmo que
sejam espécies pertencentes ao mesmo gênero. Assim também
ocorre com os genes de resistência de efeito maior, os chamados
genes de resistência vertical. Um determinado cultivar resistente
a uma espécie de patógtmo pode ser suscetívd. a outra. Poi:tanto,
diagnose e controle estão intimamente relacionados. pois a
diagnose determina o controle.
3.3.1. Diagnose de Doenças Conhecidas
Quando uma planta exibe sintomas e sinais suspeitos de
infecção por agente biótico, o primeiro passo é confrontar os
sintomas observados com aqueles relatados na literatura. Se a
doença for conhecida, os sintomas e os sinais presentes na planta
doente deverão coincidir com aqueles descritos na literanira. Como
referências são usadas diversos tipos de publicações incluindo Iivros-
texto, compêndios, manuais e guias de campo. Este procedimento é,
geralmente, suficiente para Lima diagnose conclusiva.
Nos casos de infecções por fungos. o procedimento para iden-
tificação é, na maioria das vezes. simples. Fungos geralmente pro-
duzem estruturas reprodutivas (esporos, corpos de frutificação) na
superficie dos órgãos atacados. O exame ao microscópio estereoscó-
pico (lupa) seguido da coleta dessas estruturas e posterior observação
em microscópio de IU7~ frequentemente permite a identificação do
fungo e sua associação com os sintomas. Quando as estruturas fún-
gicas não estão facilmente visíveis, pode-se colocar o material vege-
tal doente em câmara úmida por cerca de 24 h. Jsso normalmente
estimulará a produção das cstn1turas reprodutivas can1cterísticas do
fungo. Nos casos de fungos necrotróficos. é possível ainda proceder
ao isolamento do agente em meio de cultura. com sua posterior iden-
tificação por métodos culturais. morfológicos ou moleculares.
Suspeitando-se de infecção bacteriana pode-se lançar mão
da chamada 'corrida bacteriana·, de preparações que pem1itam
a visualiLação da bactéria ao microscópio de llU ou mesmo do
isolamento em meio de cultura. /\ identificação da bactéria poderá
38
ser nccessana para complementar a diagnose e. neste caso,
pode-se fazer uso de métodos culturais, bioquímicos, sorológicos
e moleculares.
Caso a suspeita de que o agente causal seja um molicnte,
embora seja um procarioto como as bactérias, os procedimentos
são um pouco diferentes. Tratando-se de fitoplasmas, que não são
cultiváveis em meios de cultura, a demonstração da sua ocorrência
em plantas sintomáticas pode ser feita por meio do uso de micros-
copia eletrônica de transmissão (M ET) ou da técnica molecular de
reação cm cadeia da polimerase ("Polymcrase Chain Reaction -
PCR"). Ambas são bastante úteis para a detecção de fitoplasmas,
no entanto, a técnica de PCR vem sendo empregada de forma roti-
neira para esta finalidade. A presença de sintomas característicos
na planta doente e a detecção de füoplusmas nos seus tecidos têm
sido suficientes para confirmar a diagnose de doenças associadas a
esses agentes fitopatogênicos. No entanto. quando há interesi,e em
se identificar o fitopla1>ma detectado. é necessário que se aplique a
técnica <le polimorfismo no comprimento de fragmentos de restn-
ção (''Resrriction Fragmcnt Lcnght Polymorphism RFLP") ou o
sequenciamento de nucleotídeos da região do genoma correspon-
dente ao 16S rDN/\. Para o caso de espiruplasmas. apesar de serem
cultiváveis em meios de cultura, a sua detecção nos tecidos vege-
tais segue procedimentos idênticos àqueles adotados para os fito•
plasmas, ou seja uso de microscopia eletrônico. e de técnicas mole-
cu lares. embora a microscopia de luz ( campo escuro ou contraste
de fase) possa também ser utilizada pura detecção do patógeno.
A diagnose de doenças cnusadai; por vírus e viroides
também inicia-se pela observai;ão dos sintomas, que são distintos
daqueles causados por fungos e bactérias. Caso não seja possível
a i<lentillcaçào da doença com base apenas nos sintomas, a
diagnose e identificação do vírus é feita por meio dos seguintes
procedimentos: a) teste de transmissão do vírus para espécies
hospedeiras e/ou indicadoras por meio d.: transmissão mecânica
ou por enxertia, ou até usando-~e o vetor do vírus quando
conhecido (inseto. ácaro, nematoide, fungo); b) exame do material
vegetal ao MET para observar a morfologia das paitícL1la!> virais e
os tipos de inclusões citoplasmáticas. A!> part!culas virais podem
ser visualizadas em extratos ou cortes ultra-finos de tecidos
infectados, enquanto as inclusões somente são vistas no MET em
cones ultra-finos de tecidos. Outro procedimento relativamente
simples e de grand~ valor na idcntíficação de partículas de vírus
específicos em suspensão é aquele que combina a especificidade
dos testes sorológicos com a possibilidade de visualizar o antígeno
(panícula), irai no MET. Diversas técnicas podem ser empregadas
com essa finalidade, sendo a mais simples denominada micros-
copia eletrônica imuno-e:.pecifica; e) testes sorológicos podem
ser empregados para os casos em que há antissoros específicos
disponíveis. O teste sorológico mais comum é o de ELISA
("Enzyme-Linke<l lmmunosorbent Assay") nas suas diferentes
variações (Figura 3.32). Outros testes que empregam a sorologia,
como dupla difusão em ágar, "westem hlot", "dot blot", etc também
podem ser úteis e d) outra ferramenta útil é a diagnose molecular,
baseada na detecção e/ou caracteriwção do ácido nucleico virai.
Existem várias técnicas moleculares para diagnose de litoviroses,
dentre elas a hibridização de ácidos nudeicos com as variações de
dor h/111, Southern blor e Northern blot e as técnicas de PCR, para
vírus de DN/\ e RT (Reverse Transcription) - PCR para vírus de
RNA. Há, aín<la, a possibilidade de usar a PCR em tempo real,
também denoniinaua PCR quantitativa (qPCR/RT-qPCR), na quaJ
a molécula de DN A é amplificada e quantificada ao mesmo tempo.
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose
l.J1 - Placa de ELISA onde ocorre a reaçã,o antigeno-
anticorpo. As cavidades em amarelo indicam reação
positiva, cuja avaliação é fe.ita quantificando-se a
absorbância em espectrofotometo (leitor ele ELISA).
ferente da PCR e RT-PCR, nas quais a amplificação do
.....:: leíco virai ocorre em um tem1ociclador, com alternância
~ru:ras. essa amplificação também pode ser ali;ançada sob
:.ar;;if, 1SOt.:rmica, portanto sem a necessidade do termociclador,
"3e".... da técnica denominada "Loop-mediated isolthe1111al
oo - LAMP". O fragmento amplificado pode ser
· a olho nu, dir.:tamente no microtul:lo onde ocorreu a
-~ão. \ ia análise da turbidez ou por meio da fluorescência
~ F 1gura 3.33). A técnica de LAMP, além de menor custo,
.;--,._!ai de amplificação 10-J 00 vezes superior à PCR. O
~ ·cação é de 45-60 min a 60-65 ºC. Essa técnica também
.,ui na detecção de fungos e bactérias. Atualmente há
~ 1 0 ponátil e kit para a reação que permitem aplicar a
a .r L. \\1P para a diagnose da doença no campo,.
~ J.33 - Oetecção do begomovirus Tomaro severe .rugose vírus
(ToSRV) através do LAMP. Os primeiros dois tubos
representam amostras de mosca branca e tomateiro
infectados e os três últimos os respectivos controles
negativos (inseto, tomateiro e água).
....a. .. foto: T. Mituti.
• os sintomas exibidos pela plantas são indicativos de
- por nematoides, a identificação destes agentes pode ser
- base em características morfológicas que podem ser
pelo exame dos e,emplares em microscópio de luz (até
•.!"ZQ de aumento). É a chamada ideotificaçàio descritiva
lC3.. que é composta de três etapas: a extração dos nematoides
.m::ios!ras. a obtenção de preparações microscópicas e o
das preparações em microscópio. Muitas vezes, porém,
:,O."SSJ\ el a ide.ntificação dessa maneira. Por exemplo, para a
._.::i.o específica dos nematoides das galhas (Me/oidogyne
que são os mais importantes filonematoidcs do ponto
_ econômico. frequentemente é necessário o uso de
,..-e,,,e de isoenzirnas. Atualmente, as técnicas moleculares
-.1,an Jà estão sendo empregadas com essa finalidade.
39
Entretanto, em algumas ocasiões, os processos até agora
descritos não permitem a diagnose segura. Um exemplo típico é o
caso de uma doença nova, ainda não descrita na literatura. Nesta
situação, as etapas do Postulado de Koch devem ser realizadas
para que se possa estabelecer a relação causal entre uma doença
e um determinado agente. A aplicação do Postulado de Koch
encontra-se descrita a seguir. Porém, existem ainda algumas
outras situações nas quais não é possível uma diagnose conclusiva,
mesmo em se tratando de doença já descrita, como por exemplo,
quando os sinais não estão evidentes ou quando os sintomas não
coJTespondem exatamente aqueles descritos na 1iteratura. Nesses
casos, não é necessário realizar todas as etapas do postulado
para se chegar à diagnose. Quando se suspeita de agente biótico
necrotrófico, basta proceder ao isolamento do patógeno em meio
de cultura, para posterior identificação. Eventualmente, pode-se
também realiL:ar inoculações no hospedeiro sadio com o intuito
de reproduzir os sintomas. Os procedimentos para isolamento
e inoculação de patógenos fúngicos estão descritos juntamente
com o Postulado de Koch. No entanto, se o isolamento do
agente causal não é possível (por exemplo, vírus). poue-se ainda
recorrer aos exames complementares que pennitem a diagnose
segura, como os testes sorológicos e moleculares, comentados
anteri onnente.
No caso de nova doença há ainda a possibilidade de
identificação através do "Ncxt gcneration sequencing" (NGS)
ou "deep sequencing" que é uma técnica ele sequenciamento de
DNA que tem revolucionado os estudos genômicos. Por meio
dessa tecnologia, o genoma completo de um organismo pode ser
sequenciado em apenas um dia. Há várias plataformas de NGS que
utilizam diferentes técnicas de sequenciamento, embora todas elas
executem sequenciamento de milhões de pequenos fragmentos
de DNA em paralelo. Posteriormente, análises de bioinformát.ica
agrupam esses fragmentos por meio do mapeamento com um
genoma referência. Há, portanto, numerosas possibilidades de
uso do NGS, entre as quais a diagnose de doenças de plantas,
sejam elas conhecidas ou desconhecidas. Entre as vantagens dessa
tecnologia estão: a) aplicável para fungos. procariotos (bactérias e
molicutes), vírns e viroides, pois todos contêm RNA e /ou DNA;
b) apl icávcl para agentes patogênicos, bem como para antagonistas
ou outros microrganismos associados à planta; e) aplicável
para organismos cultiváveis e não cultiváveis (biotróficos); e
d) pcnnite a identificação de patógenos inesperados, completamente
novos. A principal desvantagem dessa tecnologia é a necessidade
de infraestrutura computacional adequada e profissionais especia-
lizados para analisar e interpretar corretamente o conjunto dos
resultados.
Para os procedimentos de diagnose de doenças abióticas
consultar o Capítulo 33 - Doenças abióticas e injúrias, desta obra.
3.3.2. Diagnose de Doenças Desconhecidas
O item anterior tratou da diagnose de doenças já descritas
na literatura. Como se deve proceder, no entanto, quando
nenhuma evidência de doença conhecida é encontrada no material
analisado? Ou, ainda, como foram diagnosticadas as doenças
quando aporeceram pela primeira vez, no passado'?
O estabelecimento da relação causal entre uma doença e um
microrganismo só pode ser confinnado após o cumprimento de
uma série de etapas, que compõem o "postulado de Koch", Este
postulado, descrito pelo médico alemão Roben Koch, em 1881 ,
para o carbúnculo, causado pelo Baciflus anthracis, foi adaptado
 Manual de Fitopatologia

à Fitopatologia e é, até hoje, utilizado como

60%
método clássico de diagnose de doenças de doente
plantas. Assim é enunciado o postulado
de Koch:
• Associação constante patógeno-
hospedeiro - o suspeito patógeno
deve estar presente em todas as rí ~
plantas de uma mesma espécie Folha com slntom■• e Oealnfeela9io Deainfeela9io
retirada de amo■ tra auperfioial em ê.loool auperllclal am hlpoolorlto
que apresentam o mesmo tipo de
sintoma. Em outras palavras, um
determinado sintoma deve estar
constantemente associado a um
suspeito patógeno, sempre que a
doença for observada.
• Isolamento do patógeno - o orga-
nismo associado ao sintoma deve
ser isolado da planta doente, mul-
tiplicado axenicamente e ter suas
características descritas.
Pl1aqueamento em Micélio emergente Repicagem para novo meio de Cultura pura
Inoculação do patógeno e repro- égar-4gua do tecido vegetal cultura rico cm nutrientes do fungo
dução dos sintomas - O suspeito
patógeno, obtido em cultura pura,
deve ser inoculado em plancas sadias
da mesma espécie e variedade e pro- Fi1gura 3.34 - Isolamento de fungo a partir de tecido foliar.
vocar o mesmo sintoma observado
nas plantas inicialmente doentes.
• Reisolamento do patógeno - O
microrganismo deve ser reisolado
das plantas submetidas à inocula- 5W,
~----'Sedie
ção experimental e suas caracterís-
ticas devem ser as mesmas observa-
das na segunda etapa do postulado.
Somente se todas as citadas etapas Planbl com olntomot" Oe ■ lnfealaçlo Dealn"'8taçlo

•
forem cumpridas, o organismo isolado pode retirada e amoatras auper11clel em •tcool auperflclal em hlpoclorlto

ser coDsi<lerado como o agente patogênico,

responsável pelo sintoma observado. No
em:anto, para o isolamento e a inoculação
o
do agente causal são necessárias técnicas
específicas de laboratório, descritas a seguir.

3.3.2.l. Isolamento de agentes

fitopatogênicos
Uma planta doente possui uma
microflora composta pelo parasita primário
(agente causal da doença) e de organismos Su11pentlo do tecido Plaqueamento na Ap6a 24,..48h, replcagem de col6nlas Cultura pura
1.:reeehll macerado forma de nacu 1,olada9 para novo melo de cultura da bec~N
epifiticos, algumas vezes até saprofiticos.
Para isolar agentes patogênicos em cultura
pura, como fungos e bactérias, é neces-
sário separá-lo da microflora epífita/sapró- Figura 3.35 - Isolamento de bactéria a partir de tecido foliar.
fita, através de técnicas qne favoreçam seu
desenvolvimento, em detrimento do cresci-
mento dos outros. Diversas etapas devem ser cum1Pridas durante o Os fragmentos foliares da região limítrofe do tecido doente
isolamento de nm agente patogênico (Figura 3.34 e Figura 3.35). deve, então, sofrer uma desin íestação superficial, a fim de eliminar,
No caso de patógenos foliares, pequenos fragmentos de tecido da ou pelo menos reduzir consideravelmente, os saprófitas presentes.
região limítrofe entre a área lesionada e a área sadia devem ser Um dos métodos mais utilizados na desinfestação superficial de
retirados da planta doente. Nesta área o patógeno se encontra em tecidos de plantas é a imersão dos fragmentos selecionados em
maior atividade, enquanto na área necrótica, localizada no cen- uma solução de álcool etílico a 70% durante 30 segundos a um
tro das lesões, normalmente são encontradas altas populações de minuto, seguida da imersão em hipoclorito de sódio a 0,5% por
organismos saprofiticos, os quais não são desejávds. dois a três minutos. Para amostras provenientes de tecidos rígidos

40
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

(raízes ou frutos), pode-se aumentar a concentração do agente
desinfestante, o tempo de exposição, ou ambos.
Após a desinfestação superficial, os fragmentos devem
ser Lransferidos, em condições assépticas, para um meio de
cultura pobre em nutrientes (Boxe 3.7). Nessa situação, apenas o
organismo que está no interior dos tecidos deve crescer, favorecido
pelos nutrientes fornecidos pelo tecido vegetal do próprio hos-
pedeiro. Após 24-48 horas de incubação, pequenas porções
retiradas dos bordos das colônias füngicas ou bacterianas que se
desenvolveram no meio pobre devem ser transferidas para um
meio rico em nutrientes. A transferência dos microrganismos de
um meio de cultura para outro é designada, em Fitopatologia, pelo
termo repicagem. Em meio nutritivo adequado e sob condições de
mcubação (temperatura e luz) favoráveis, o microrganismo isolado
deverá desenvolver colônias puras. Para patógenos vasculares,
utiliza-se urna variação do procedimento acima descrito. Nesse
caso, corta-se um pedaço da haste da planta afetada, faz-se a
imersão em álcool etílico e realiza-se uma flambagem rápida da
superficie vegetal. Em seguida, com uma lâmina afiada e flambada,
:emove-se parte da casca e, com essa mesma lâmina, fragmentos
devem ser retirados do lenho. Esses fragmentos devem ser
submetidos a uma solução de hipoclorito de sódio a 0,5% por 2 a
3 minutos e transferidos para meio de cultura apropriado.
Uma variação no método de isolamento, conhecido por
isolamento direto, compreende o isolamento de agentes patogênicos
a partir das suas eslruturas que estão colonizando os tecidos do
hospedeiro. AJguns fungos produzem estruturas de reprodução
(esporos ou corpos de frutificação) na superficie do hospedeiro, mais
precisamente sobre a área lesionada. Quando estas estruturas estão
presentes em grande quantidade, pode-se proceder ao isolamento
por meio da coleta das mesmas (sob microscópio estereoscópico),
seguida de transferência direta para o meio de cultura
Nem todos os agentes fitopatogênicos são capazes de crescer
em meio de cultura. Muitos parasitas biotróficos, como os fungos
causadores de oídios, míldios, ferrugens e carvões, além dos vírus,
viroidcs e fitoplasmas se desenvolvem somente em células vivas
dos hospedeiros. Assim, a manutenção, o isolamento e a obtenção
de inóculo desses agentes fitopatogênicos são limitados aos seus
hospeueiros específicos, os quais devem ser mantidos em locais
adequados, como casas de vegetação e tclados.
3.3.2.2. Inoculação de microrganismos fitopotogênicos
A inocula~ão envolve técnicas em que patógeno e
hospedeiro são colocados em contato, soh condições favoráveis à
infecção e ao desenvolvimento da doença.

Boxe 3.7 Meios de cultura para microrganismos

Denomina-se m eio de cultura um preparado nutritivo que pemtite o c rescimento de microrganism os. O s meios
podem ser solidificados ou líqnidos de acordo com a adição de ágar on não. Alguns meios são inteiramente sintéticos,
preparados com quantidades conhecidas de produtos quúnicos be m d efinidos, e usualmente b astante específicos para
certos patógenos. Os m eios de c ultura mais utilizados, no entanto, são semi-sinté ticos, pois contêm na s ua composição
fonte natural de carbono, com o um açúca r o u am ido. Para o cultivo de fungos fitopatogênicos, utiliza-se, com frequência, o
meio d e batata-dextrose-ágar (BDA), e nquanto que, para b actérias, usa-se o meio denominado caldo nutritivo, composto
de extrato de carne e p eptona. Exis tl!m numerosos protocolos para p reparo de meios de cultura para mic rorga nismos,
todos eles devendo ser esterilizados antes de seu uso (Figura 3.36). O meio de cultura pobre em nutrientes, utilizado
logo após a desinfestação superficial do material doente, referido no texto, é o ágar-água, constiruído a penas des tes dois
componentes.

Peaagem dos componentioa Dllulçioem Eatiorilluç ilo Meio vertido em

do melo de cultura 6gua destilada em autoclave placa de Petrl

Figura 3.36- Preparo de meio de cultura.

41
 Manual de Fitopatologia
Para fungos e bactérias de parte aérea, a inoculação é feita
pela pulverização de uma suspensão de esporos ou células bacte-
rianas na superficie da planta. Logo após a inoculação. as plantas
devem ser submetidas a uma câmara úmida por, pelo menos, 24
horas, período necessário para que ocorra a genninação dos espo-
ros e a penetração das estruturas fúngicas e das células bacterianas
no hospedeiro. Em condições naturais, a câmara úmida é represen-
tada por períodos em que as plantas permanecem com água livre
sobre as folhas. Isto ocorre pela irrigação por aspersão. ocorrên-
cia de períodos chuvosos e, principalmente, deposição de orvalho.
Para bactérias e fungos que penetram no hospedeiro através de
abe1t uras naturais, é recomendável que as plontas sejam mantidas
sob câmara úmida e em cond ições de escuro por 12 horas, antes <la
inoculação, para garantia da abertura dos estômatos.
Quando o fungo é um parasita de raízes. recomenda-se cul-
tivá-lo previamente em substrato que permita sua incorporação
ao solo no momento da inoculação. Nonnalmente são utilizados
diversos tipos de grãos como substn1to, como por exemplo, trigo
ou sorgo. Nesse caso. a inoculação consiste cm incorporar ao solo
detenninada quantidade desses grãos colonizados que receberá a
muda a ser inoculada. Recomenda-se que o solo utilizado seja pre-
viamente esterilizado para evitar a presença de microrganismos
indesejáveis.
No caso dos fungos e bactérias vasculares, o procedimento
mais utilizado é a imersão das raízes da planta a ser inoculada
numa suspensão <le esporos ou de células bacterianas, preparada
e'~~•
Planta infectada Folhas jovens Folhas doentes e
com vírus doentes solução tampão
~~ .D,dM
e Gaze
~~ . Lavar folhas
Inoculadas com água
looculo,folha,c~
e Pincel
Figure 3.37 - Inoculação mecânica de vírus de planta.
42
a partir da cnltura pura desses agentes. A eficiência da inocula-
ção rode ser melhorada se ferimentos forem provocados artificial-
mente nas raízes, por meio de corte parcial das radicelas, seguida
da imersão em suspensão de inóculo.
Na inoculação de vírus. as células da planta hospedeira
devem sofrer ferimentos para que as partículas virais sejam
inseridas em seu interior. Para o caso de vírus transmitidos por
insetos, a inoculação é realizalla via ferimentos provocados pelo
próprio vetor, durante sua alimentação na p lanta. Na inoculação
mecânica experimental, a suspensão virai, pre parada a pa11ir de
um exlralo de plantas doentes, é aplicada sobre a superfície do
hospedeiro. lsso é feito na presença de um abrasivo (normalmente
carbureto de silício), que tem por função provocar microferimentos
no tecido vegetal, garantindo a entrada das partículas virais nas
células da planta. Não há necessidade de câmara úmida nesse
caso (Figura 3.37).
3.3.2.3. Técnicas moleculares pnro diagnose de doen-
ças de plantas
Os rece ntes avanços da biologia molecular e da biotecnologia
estão sendo aplicados no desenvolvimento de métodos sensíveis.
específicos e rápidos para a detecção de patógcnos vegetais. As
principais técnicas de biologia molecular, utilizadas na diagnose,
são <le natureza imunológica, ou estão relacionadas à hibridi/.ação
e amplificação de ácidos nucleicos. Aqui serao leitos breves
comentários sobre as aplicações práticas destas técnicas.
Soluç~o
tampao
Macerar folhas Polvilhar abrasivo nas
na solução tampão folhas de planta-teste
Transferir planta-teste
para cese-de•vegetação
 Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose

Os imunoensaios estão sendo usados rotineiramente na
~çào de patóg,enos em material propagativo de plantas cultiva-
~ ;ll!le~ vegetativas e sementes), pelos serviços de quarentenas,
= i'.""1-~gramas de produção de sementes certificadas e em diver-
Clmicas Fitopatológicas. O teste ELISA, apesar de superado
~ibilidade pelas sondas de DNA, mostra-se ainda muito útil
= 3 diagnose ele doenças de plantas. "Kits" de ELISA para a
-:""o de diversos vírus, bactérias e fungos encontram-se dis-
e1,, no mercado.
s._,ndas de DNA já foram desenvolvidas para a detecção
- fungos. bactérias e vírus, porém seu uso ainda está restrito à
Os testes de: PCR e RT-PCR, já comentados anteriormente,
~,ucas moleculares bastante utilizadas nos processos de
~ de doenças em plantas. A finalidade é a detecção do
~ RNA do patógeno presente nos tecidos do hospedeiro.
~ é submetida à extração de ácidos nucleicos por meio
X{)(.(Xo)os diversos e, em seguida, uma alíquota deste material
.Li.z.ada em reaições de amplificação, utilizando-se iniciadores
=:-,,,:afi..:os. Quando o resultado é positivo, o ácido nucleico
1111,üfü·ado diversas vezes pode ser visualizado como uma bauda
- an gd de eletroforese. Este pode ser ainda sequenciado para
- - 1dentifica1ção e caracterização do patógeno. Deve-se
""r'J amda das técnicas de LAMP e NOS para a diagnose das
~ Je plantas.
3.3.2.4. Microscopia eletrônica e diagnose de doenças
de plantas
Pelo seu _grande poder de resolução, o microscópio
B'Í'meo de transmissão é útil para a detecção de patógenos não
- -dos pelo microscópio de luz, como é o caso dos vírns e dos
~ :.os fastidiiosos. No caso de suspeita de viroses, por meio
-::.1.p:m gerad:a pelo microscópio eletrônico de tran-smissão é
e \ erificar se as células do hospedeiro estão parasitadas
l"'.IS. É pos:sívcl, inclusive, inferir sobre a identidade do
baseando-se em sua morfologia e na presença e forma. de
~~IC'-:' -:dularcs (Figuras 10.1 e 10.32). Do mesmo modo,
--""'!"";:-_;:..1.-Jo-se o microscópio eletrônico de transmissão, é possível
~ procariotos fastidiosos, como os fitoplasmas (Figura
~ c-:,p1roplasmas (Figura 11 .6) no lúmen dos vasos de floema
::---r.m doentes. Apesar de úteis na diagnose, no entanto, as
_, empregadas cm microscopia eletrônica são laboriosas.
oradas e caras, além de exigirem mão-de-obra extremamente
~ a a d a . Por esses motivos, sua utilização em operações
~ de diaginose não é viável. Seu uso geralmente é restrito
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43
 CAPÍTULO

4
CICLO DE RELAÇÕES
PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Lilian Amorim e Sérgio Florentino Pascholati

ÍNDICE

-4..1. Sobrevivência do inóculo ........................................ 46 4.3.2. Penetração ....................................................... 58

-l. l. l. Estruturas especializadas de resistência ....... 46
4.1.2. Atividades saprofiticas................................... 49
-l. 1.3. Plantas hospedeiras e não hospedeiras......... 50
-1.l.4. Vetores ............................................................ 51
-42. Disseminação ..........................................................,52
-l.2.1. Liberação ........................................................ 52
-1.2.2. Dispersão ........................................................ 54
4.2.3. Deposição ....................................................... 56
i l Infecção ...................................................................... 56
-t.3.1. Mecanismos de pré-penetração .................... 57
4.3.3. Estabelecimento de relações parasitárias
estáveis ............................................................. 61
4.4. Colonização................................................................. 61
4.4.1. Distribuição do patógeno no hospedeiro ..... 64
4.4.2. Duração da colonização ................................ 65
4.5. Reprodução ................................................................ 66
4.5.l. Fatores que influenciam a reprodução ......... 66
4.5.2. O significado epidemiológico da produção
de inóculo ....................................................... 66
4.6. Bibliografia consultada ................................................ 68

O
ciclo de relações patógeno-hospedeiro, também
designado ciclo de infecção, monociclo ou ciclo
de doença, representa o conjunto de eventos que se
por uma geração do patógeno, durante o desenvolvimento
~~ças infecciosas. Para a maioria das doenças, este ciclo
=---:. .... 1) é constituído de cinco processos básicos: sobrevivên-
do~eminação, infecção, colonização e reprodução. A repe-
-c...:es.siva do monociclo, ou de parte dele, com o desenvolvi-
.1e várias gerações do patógeno, durante um ciclo da cultura,
=ia epidemia, ou policiclo (veja Capítulo 5). A depender da
~ do inóculo, o ciclo de relações patógeno-hospedeiro pode
Cc"l-Ominado ciclo primário ou ciclo secundário. O inóculo
~ origem ao ciclo primário é externo ao campo e/ou estação SOBREVIVÊNCIA
• :!\O e responsável pela introdução da doença em um deter-
-::..: campo e estação. Porém, o ciclo primário não se limita
1 ::c-.xluzir o patógeno na cultura, podendo também contribuir
~ desenvolvimento da doença, caso haja contínuo influxo de
ID.:-'-' externo ao campo de cultivo. O inóculo que dá origem Figura 4.t - Ciclo das relações patógcno-hospcdeiro.

45
 Manual de Fitopatologia
aos ciclos secundários é, necessariamente, produzido no próprio
campo durante a estação de cultivo e, de modo geral, é o prin-
cipal responsável pelo desenvolvimento de epidemias de doen-
ças policíclicas (Boxe 4.1 ). A diferença entre os ciclos primário e
secundário é bastante importante para a orientação de medidas de
manejo. Quando a origem do inóculo primário é conhecida, prá-
ticas de manejo capazes de eliminá-lo podem ser suficientes para
evitar a ocorrência da doen1,a no campo. No entanto, na maioria
das vezes, não é possível determinar com precisão a fonte do inó-
culo primário e, nesse caso, o controle no campo de cultivo deve
ser realizado predominantemente com a adoção de táticas de pro-
teção e imunização.
Boxe 4.1 Algumas definições importantes
Inóculo: é o conjunto de estruturas do patógeno
capazes de causar infecção. Estão consideradas nesta
definição tanto as estruturas reprodutivas como as
estruturas vegetativas do patógeno que podem infectar
o hospedeiro.
Fonte de inóculo: representa o locaJ onde o inóculo
é produzido, ou o local onde ele se encontra, antes da
infecção.
lnóculo primário: é o inóculo responsável pelo ciclo
primário das relações patógeno-hospedeiro, produzido
externamente ao campo e/ou à estação de cultivo.
Inóculo secundário: é o inóculo responsável pelos
ciclos secundários da doença, produzido no campo
durante o ciclo da cultura.
O início da doença em um campo é marcado pelo apare-
cimento da primeiro lesão em uma planta hospedeira. Embora o
aparecimento desta primeira lesão seja resultante do contato entre
patógeno e hospedeiro, é necessário que o patógeno, antes disso,
tenha sido produzido em algum lugar para, em seguida. ser trans-
portado até a planta sadia. Deste modo, o primeiro processo do
ciclo primário corresponde à sobrevivência do inóculo em um
determinado local, usualmente designado como fonte de inóculo.
A sobrevivência do inóculo poderia também ser considerada
como a última fase de um ciclo de relações patógeno-hospedeiro,
já que ela só ocorre no final do ciclo da culrura, que coincíde com
sua eliminação, no caso de plantas anuais. De qualquer modo, o
início do ciclo primário depende de~te inóculo residual e é por
esta razão que a sobrevivência é, aqui, considerada a primeira
fase do ciclo. Propágulos produzidos na fonte de inóculo devem
atingir a cultura sadia para que a infecção ocorra. Isso se dá atra-
vés de mecanismos de remoção, dispersão e deposição do inó-
culo, que constituem o processo de disseminação. Após a depo-
sição do inóculo sobre tecido sadio e suscetível, e sob ambiente
favorável, inic.ia-se o proc.esso de infecção. Em doenças fúngi-
cas e bacterianas, o início da infecção ocorre antes da penetração
do patógeno no hospedeiro, com a germinação de esporos e a
multiplicação de bactérias, e seu fim é marcado pelo estabeleci-
mento de relações parasitárias estáveis (Gaumann, 1950). Para
doenças viróticas, o início da infecção co.incidc com a deposi-
ção do vírus no interior da planta hospedeira, processo em geral
realizado por vetores. Uma vez estabelecido na planta, o pató-
geno passa a distribuir-se pelo tecido hospedeiro, no processo
46
denominado colonização. É durante a colonização que ocorrem
alterações em diversos processos fisiológicos da planta, que se
exteriorizam na forma de sintomas. Finalmente, após a coloniza-
ção do hospedeiro, ou algumas vezes, concomitante a ela, novos
indivíduos são gerados para garantir a perpetuação da espécie. A
multiplicação de um patógeno no período que antecede sua disse-
minação corresponde à fase denominada reprodução. Estmturas
propagativas do patógeno, produzidas na reprodução, serão dis-
seminadas, alcançarão novo sítio de infecção onde irão penetrar,
e, a partir daí, colonizar o hospedeiro e se reproduzir. Havendo
ambiente favorável e tecido hospedeiro disponível, vários ciclos
infecciosos serão produzidos sucessivamente. Todos estes novos
ciclos infecciosos, gerados após a "primeira lesão" e com inóculo
originado no próprio campo e estação de cultivo, fazem parte do
ciclo secundário das relações patógeno-hospedeiro.
A sobrevivência e a disseminação são processos indepen-
dentes ou pouco dependentes do hospedeiro, razão pela qual, esses
processos estão representados externamente a ele na Figura 4.1.
Infecção, colonização e reprodução, por sua vez, aparecem na
Figura 4.1 dentro do retângulo que representa a planta hospedeira,
pois é lá que o patógeno se encontra durante estes processos. O
ciclo primário, representado por setas localizadas na parte externa
da figura, faz alusão ao inóculo externo. Já o ciclo secundário,
representado internamente, é fonnado de ciclos de infecção recor-
rentes, produzidos várias vezes durante todo o desenvolvimento da
planta hospedeira. O final do ciclo secundáiio coincide, frequente-
mente, com o final do tecido hospedeiro (morte das plantas anuais
e queda de folhas nas plantas perenes decíduas). Nesta situação, a
rota normalmente seguida pelo patógeno, partindo da reprodução
em direção à disseminação, é desviada, rumo à fase sobrevivência.
4.1. SOBREVIVÊNCIA DO INÓCULO
A sobrevivência do inóculo é a fase que garante a perpe-
tuação do patógeno quando ele se depara com situações adver-
sas, tais como ausência do hospedeiro e/ou condições climáti-
cas desfavoráveis. Patógenos de culturas anuais, onde as plantas
morrem ao final do ciclo, e mesmo de culturas perenes decíduas,
onde folhas e frutos caem no invemo, são obrigados a suportar
prolongados períodos de tempo na ausência de tecido suscetível.
Para tanto, estes agentes desenvolveram uma grande variedade
de estratégias de sobrevivência, as quais podem ser agrupadas em
quatro grandes categorias: estruturas especializadas de resis-
tência, atividades saprofiticas, plantas hospedeiras e não hos-
pedeiras e vetores.
4.1.1. Estruturas Especializadas de Resistência
Fungos, oomicetos e nematoides apresentam estmruras
especializadas de resistência, a maioria das quais é composta por
suas formas reprodutivas (Figura 4.2). Teliósporos. ascocarpos.
oósporos. escleródios e clamidósporos são exemplos destas estru-
turas de resistência em fungos e oomicetos. Embora elas tenham
formas e origens distintas, exercem, muitas vezes, a mesma fun-
ção, promovendo a sobrevivência do patógeno em condições des-
favoráveis ao seu desenvolvimento. A maioria das bactérias fito-
patogênicas não prodüz estruturas de resislência, exceção teita
a Bacillus e Closrrídium, causadores de podridões, que formam
endósporos.
Tcliósporos de fungos dos gêneros Tilletia, Ustílago e
Sporisoriwn (Figura 4.3 ), causa<lores de doenças conhecidas
como cáries e carvões, são capazes de sobreviver durante vários
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospede1ro
Figura 4.2 - Estrururas reprodutivas de fungos e de oomicetos que
auxiliam na sobrevivência do inóculo: (A) pseudotécio
de Venturia; (B) cleistotécio de Erysiphe: (C) oósporo
de Pythium: (D) teliósporo de 1'11ccinia.
anos no solo, sem perder sua viabilidade. Paro o agente causal do
carvão da cana-de-açúcar, o fungo Sporisoriwn scitamineum, por
exemplo, os teliósporos funcionam como estruturas de sobrevi-
vência, resistindo a condições de baixa umidade. Num ambiente
complexo como o solo, estes tcliósporos são capazes de man-
ter a viabilidade por até um ano. Considerando que na reforma
de canaviais o ~ríodo de tempo em que a cultura está ausente
(entre a retirada de soqueiras velhas e o plantio de colmos novos)
não ultrapassa nove meses, os tcliósporos no solo representam
o inóculo primário da doença a cada novo ciclo de cana-planta.
Longevidade ainda maior é apresentada por téliósporos de Tilletio
indica, causador do carvão não sistêmico <lo trigo, capaz <le ptr-
manecer viável por pelo menos três anos no solo na au.-;ênciu do
hospedeiro. Obviamente, a longevidade destas estruturas. pode
variar de acordo com o tipo de solo. sendo influenciada por fato-
res como teor de matéria orgânica, temperatura e teor de umidade.
Além dos agentes causais dos carvões, os teliósporos funcionam
como estruturas de sobrtvivência tamhém para os agentes cau-
sais das ferrugens (Figura 4.3 ). Neste último caso, entretanto. os
teliósporos não apenas resistem a condições adversas como tam-
hém. na maioria das vezes, passam por um período de dormência,
entre sua fo_rmação e sua germinação (Boxe 4.2). Estes telióspo-
ros permanecem, assim, obrigatoriamente, inativos durante perío-
dos de tempo que variam de alguns dias (Pucciniu heterospora)
até vârios meses (Puccinia graminis f. sp. tritici). A dormência
dos tdiósporos das ferrugens é uma característica constitutiva
devido à presença de auto-inibidores de germinação no esporo:
A germmação destes teliósporos requer quebra de dormência que
pode ser obtida com choques té1micos ou exposição prolongada a
condiçôes que normalmente seriam adversas ao patógcno.
Os corpos de frutificação de certos ascomicctos também
podem aruar como estruturas de sobrevivência do patógeno. O
fungo 1'i!nturia inaequalis, agente causal da sarna da macieira.
por ..:xemplo, inicia a formação de corpos de fruttficação unica-
mente após a queda das folhas infectadas, que ocorre no outono.
Este processo prolonga-se durante todo o inverno e, mais do que
isto. dtpende dele, com a manutenção de temperaturns baixas,
para ,er completado. Na primavera, os ascósporos formados nes-
tes corpos de frutificação sofrem um processo gradativo de ama-
durec1mcnto e liberação. /\ sobrevivência do patógeno no período
de imemo é, assim, garantida em folhas mortas, com a formação
47
Boxe 4.2 Dormência em estruturas especializadas de
resistência
Os termos dormência, dormência constitutiva e
dormência exógena forum definidos por Sussman &
Douthít (1973) como:
Dormência - "Qualquer período de repouso ou
interrupção reversível do desenvolvimento fenotfpico de
um organismo".
Dormência constitutiva - "Uma condição na qual o
desenvolvimento é retardado devido a uma característica
própria do estádio dormente, tal como uma barreira a
penetração de nutrientes, um bloqueio metabólico, ou a
produção de um auto-inibidor. liste estádio é impôsto logo
após a formação do esporo.»
Dormência exógena - "Uma condifôo na qual o
desenvolvimento é retardado devido a condições físicas ou
químicas desfavoráveis do ambiente."
A dormência constitutiva envolve restrições
endógcn~ estruturais e ou metabólicas que não são
vencidas simplesmente com o suprimento de condições
desejáveis ao crescimento do patógcno. De modo geral,
a quebra da dormência constitutiva requer a ação
conjunta de vários fatores. O estimulo do ambiente
para a quebra deste tipo de dormência reúne fatores
normaJmente não requeridos pela fase vegetativa do
fungo. A dormência exógena, por sua ve-L, apenas
impede a germinação de esporos quando as condi~ões
de ambiente não são favoráveis. Para a qutbra da
dormência aógena basta, em príncípio, um retorno
à condição que permita o desenvolvimento vegetativo
do fungo. Embora dormência constitutiva e dormência
exógena representem fenômenos de origem distinta, eles
podem vir associados em um mesmo organismo, como
em oósporos de Pythiurn ultimum (Ayers & Lumsden,
1975) e em escleródios de Stromatina cepivora (Coley-
Smith ct aL, 1987). Para detalhes sobre dormências
constitutiva e exógena, consulte Griffin (1994).
Figura 4.J Estruturas de sobrevivência de agentes causais de carvões
e de ferrugens: teliósporos de Sporisorium (à esquerda)
e de Pu<"<'inia (à direita). A barra à esquerda representa
10 micrômeu-os e à direita, 50 micrômetros.
Crédito das fotos: Silvia A. Lourenço.
 Manual de Fitopatologia
de pseudotécios que representam, aqui, as estruturas especializa-
das de resistência. Vale ressaltar o fato de que não há desenvol-
vimento saprofitico do patógcno, mas sim uma estrutura especia-
lizada de resistência que se fonna nas folhas em decomposição.
A estratégia de sobrevivência do fungo V. inaequalis é observada
para a maioria dos ascomicetos de culturas perenes de regiões
temperadas. A projeção dos ascósporos ocorre de maneira con-
centrada no início da primavera, coincidindo com o lançamento
de folhas novas. Mecanismo semelhante ocorre no agente causal
da mancha preta dos citros (Phy/losticta citricarpa). A liberação
de ascósporos <lesse patógeoo, por sua vez, prolonga-se da prima-
vera ao verão, coincidindo com a presença de frutos suscetíveis
nas árvores cítricas (Figura 4.4).
200
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~ Crédito das fotos: Leila C. L. Ferraz e Liliane D. Teixeird.
e
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160
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Cl.: 80
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~ 40
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o 100 200 300
Tempo (dias após a primeira colefa)
Figura 4.4 - Liberação diária de ascósporos de Phyllostíc,ta cirric-arpa
em um pomar de laranja da região sul do Estado de São
Paulo. A primeira coleta foi feita cm O1/03/2000.
Fonte: Marcel B. Spósito, dados não publjcados.
Oósporos de pat6genos dos gêneros Pythium e Phytophthora
são estruturas de resistência capa7.es de sobreviver a altas e baixas
temperaturas e a condições de baixa umidade. Estes esporos apre-
sentam uma parede celular bastante espessa que lhes confere esta
resistência. De modo geral, os oósporos passam por um período de
dormência antes da germinação, permanecendo no solo por perío-
dos de tempo relativamente prolongados. antes de germinar e
dar início a novas infecções. A presença de inibidores endógenos
ue genninaçâo, pres.:ntes na própria parede do oósporo, parece
explicar a dormência constitutiva destas estruturas. Embora os
oósporos não representem a única forma de sobrevivência dos
oomicetos, eles são as estruturas mais importantes na manutenção
do inóculo no solo, a longo prnzo.
Muitos dos patógenos veiculados pelo solo desenvolve-
ram uma estrutura especializada de resistência bastante eficiente
para sobreviver a condições adversas do ambiente. Trata-se
do cscleródio, que, como o próprio nome indica, é uma estru-
tura dura, formada de agregados compactos de hifas somáticas.
Esta estrutura, de formato esférico ou irregular (Figura 4.5),
está presente em diferentes gêntiros de fungos tilopatogêoi-
cos, como Sclerotium, Sclerotinia, Mucrophomina, Vertic:illi11m,
Rhizoctonia, Botryli.v e outros. Em muitos deles, como nas espé-
cies Macrophomina ph"seolina e Verticillíum dahliae, os cscle-
Figura 4.5- Escleródios (e) de fungos fitopatogêoicos; escleródios
de Sc/em1inia sclerotiorum com germinação carpogê-
nica (à esquerda) e cscleródios de Sclerotium ro{fsii (à
direita) formados em meio de cultura.
ródios apresentam tamanho diminuto, sendo 1ltlnominados micro-
escleródios. Outras vezes, estas estruturas são conspícuas, com
alguns milímetros de diâmetro, como é o ca:So dos escleródios de
Sc/erotium roljçii e Stmm1.1tina cepivora, podendo alcançnr até
5 cm na espécie Sclerotinia sclerotiorum. A longevidade dos
esclcródios no solo vnria em função do patógeno e do ambiente
ao qual ele está exposto (Tabela 4.1). Em geral, condições de alta
umidade reduzem a longevidade dos escleródios de vários meses
para algumas semanas. Assim, o controle de doenças causadas
400
por S. rolfsii e V. duhliae, por exemplo, pe>dc ser obtido com o
alagamento dos solos infestados, durante a entressafra. Embora
existam algumas tixceçõcs, a regra geral diz que os escleródios
são estruturas <le resistência capazes de sobreviver por vârios
meses em condições de baixa umidade de, solo. A germinação
dos cscleródios pode ocorrer com a emissão do hifas (miceliogê•
nica), com a formação de esporos {esporog;anica) ou com a for-
mação de corpos de frutificação (carpogênica). Estes diferentes
modelos de gem1inação encontram-se ilustrados na Figura 4.6.
Germinação com emissão do hifas pode ser encontrada nas espé-
cies Macrophomina phaseolina, Rhizoc:tonia solani, Stromatina
cepivora e Sclerotinia gl1.1dioli. Germinação do tipo csporogênica
ocorre em Botrytis convoluta, B. tulipae e Verticíllium dah/iae,
enquanto que a do tipo carpogênica ocorre em C/aviceps purp11-
rea e Sc:lerotinia sclerotiorum. Algumas vezes, a genninaçâo dos
escleródios é induzida pela presença de exs1L1datos do hospedeíro.
Assim, o processo genninativo de esclcródios de Stromatina
cepivora, agente causal da podridão branca do alho e da cebola,
depende necessariamente da presença de exsudatos destas plan-
tas para ser iniciado. Com isso, além de sobreviver a condições
adversas do ambiente, o fungo só germina na presença do hospe-
deiro, o que lhe garante maior sucesso na infecção. Para outras
espécies, os escleródios podem genninar de maneira sucessiva,
o que representa um aumento de sua capacidade de sobn:vivên-
cia. Isto ocorre para Rhizoctonia solam·, Boi•rytis cinerea, Botrytis
convoluta, Claviceps purpurea e Sclerotinia sclerotiorum.
Outra estrntura especializada de resistência presente em
muitos fungos fitopatogênicos é o clamidósporo (figura 4.6). Este
esporo é constituído de uma única célula com citoplasma conden-
sado, devido ao acúmulo de reservas nutritivas, e espessa parede
celular. De formato esférico ou oblongo, os damidósporos são for-
mados nas hifas de maneira intercalar ou tenninal. Ocasionalmente
eles podem ter origem cm conídios ou ascósporos. Para certas
48
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro

~L ~ .4.1 - Longevidade de escleródios mantidos no solo de alguns fungos füopatogênicos.

Funi.:o l'l'río<lo de sohn:,·h ência l{l' Íl·rência

Botrytis cinerea 8 meses Nair & Nadtotchei (1987)

Bot1)'tis tulipae 15 meses Coley-Smith & Cooke ( 1971)
CT'.41\"iCeps microcephala 1-8 meses Coley-Smith & Cookc (1971)
Clariceps purpurea l ano Tenberg ( 1999)
G lêtorrichum coccodes 8 anos Dillard & Cobb ( 1998)
bc.-.,phomina phaseolina ao menos 2 anos Short et ai. ( 1980)
Phoma koo/unga 18 meses Khani et ai. (2016)
Rhi=octonia solani vôrios anos Cubeta & Vilgalys ( 1997)
Rhi.::octonia tuliparum 10 anos Coley-Smith et ai. ( 1979)
Sderotinia minar 1 ano Pattcrson & Grogan ( 1985)
S. , ;,rotinia sclerolion.m1 1 ano (à superftcie) Brustolin et ai. (2016)
3-5 onos Adams & Ayrcs (1979); éosié et ai. (2012)
Sdervtinia trifolion,m 7 anos Coley-Smith & Cooke (1971)
S.derotium delphinii 2 anos Colcy-Smith & Cooke ( 1971)
Sclerotium rolfsii 15 meses Marcuu;o & Schullcr (20 14)
Stromotina cepivora 10 anos Coley-Smith & Cookc (1971)
lerticillium dahliae vários anos Isaac (1967)
·,micillium a/bo-atrum 14 anos Wilhelm (1955)

caso as condições de ambiente lhes sejam desfavoráveis. Já para

espécies dos gêneros Hetetvdera e Globodera, é o próprio corpo
das mmeas repleto de ovos que, encistado, representa a principal
estrutura de resistência. No caso de Dirylenchus dipsaci, o nema-

- --
. ,Q:
_..:_:.~ =- _-
.
- ~l~
_ _ . 4.6 - Tipos de genninnção de escleróúios (A) e fonnação de
clamidósporos {B).
i=soe::: es de Fusarium, os clamidósporos representam a principal
..x?ni de sobrevivência do fungo no solo. Enquanto hi fase coní-
.::i- -,. .:leste fungo sofrem lise em consequência da ação de micror-
p:=..;:nos do solo, os clamidósporos sobrevivem, permanecendo
...._-.tnles por longos períodos de tempo na ausência do hospe-
A sobrevivência de nematoides, na ausência do hospe-
- é garantida em detenninadas fases do ciclo de· vida des-
5anismos. Não existe propriamente uma estrutu1-a especia-
_._ de resistência, mas uma adaptação de certas fas,es do ciclo
,da que pennite aos nematoides resistir a condições advcr-
do meio. A sobrevivência de espécies do ganero Meluidogyne
..:sstm. garantida pelos ovos que podem apresentar dormência
toide <la cebola e do alho, são as larvas de quarto estádio as prin-
cipais fonnas de sobrevivência da espécie.
Além das estruturas previamente mencionadas, existem
casos cm que conídios, apressórios, ascósporos, esporângios e
ri:lOmorfos aparecem como fonnas tle sobrevivência do inóculo.
A grande variabilidade de fungos fitopatogênicos reflete-se, tam-
bém, na grande variação de suas estruturas de resistência. Porém,
mais importante que a variação nas fonnas é a variabilidade no
tempo de sobrevivência de cada estrutura na ausência do hospe-
deiro. Infonnações deste tipo são valiosas, não apenas do ponto
de vista acadêmico mas, sobretudo, do ponto de vista prático,
com implicações diretas no controle de doenças. Quanto maior
a longevidade de uma estmtura na ausência de seu hospedeiro,
maior o período de rotação de cultura necessário para o controle
do patógeno. Estudos de longo prazo sobre o efeito da rotação de
culturas no controle de patógenos veiculados pelo solo são unâni-
mes no efeito benéfico dessa prática de manejo, que além de redu-
zir a incidência de doenças, também contribui para o aumento na
produção das culruras. No entanto, a rotação de culrlJras, isolada-
mente, não é capaz de erradicar patógenos polífagos habitantes
do solo, e frequentemente, medidas adicionais devem ser toma-
das para o controle eficiente das doenças por eles causadas. De
modo geral, a rotação de culturas mostra maior eficiência no con-
trole de patógenos foliares que sobrevivem cm restos culturais do
que no controle de pat6genos radiculares que sobrevivem graças
a estruturas de resistência.
4.1.2. Atividades Saprofíticas
Em contraste com o sobrevivência passiva representada
pelas estruturas especializadas de resistência, muitos microrga-
nismos podem sobreviver na ausência de seu hospedeiro com

49
 Manual de Fitopatologia
metabolismo ativo. Alguns são capazes de colonizar restos de
cultura e outros, menos frequentes, conseguem sobreviver com a
utilização de nutrientes da solução do solo. Há numerosos relatos
de patógenos capazes de sobreviver sobre restos culturais, den•
tre os quais estão patógenos causadores de podridões de órgãos
de reserva (Rhizopus, Pectobacterium), de podridões radicula-
res (Pythium, Phytophthora, Fusarium, Rhizoctonia), de mur•
chas vasculares (Fusarium, Verticil/ium) e de manchas foliares
(Alternaria, Cercospora, Xanthomonas, Pseudomonas). A capa-
cidade de sobrevivência destes organismos depende do ambiente
ao qual estão expostos e de sua habilidade competitiva na ausên•
eia do hospedeiro. A longevidade do inóculo varia, portanto, cm
função destes fatores, de poucos meses até vários anos. Práticas
conservacionisias de solo, como o plantio direto sobre a palha,
têm o inconveniente de manter a fonte de inóculo <los patógenos
que sobrevivem em restos culturais no próprio campo. Para evitar
danos causados por esses patógenos, o plantio direto deve estar
sempre associado à rotação de culturas. Assim, durante o cultivo
de uma determinada espécie, a palha da espécie aoteriom1ente
cultivada, com inóculo residual, irá sendo deteriorada até pratica-
mente desaparecer (para detalhes veja Capítulo 18).
O solo é um importante substrato parn bactérias. A bactéria
Ralstonia solanacearum, que infecta ao redor de 200 espécies de
plantas, tem elevada capacidade de sobrevivência no solo. Uma
vez instalada em uma região, esta bactéria toma-se um "resi-
dente pennanente'' do solo, ameaçando a implantação de nume-
rosas culturas. O mesmo ocorre coro Agrobac/erium tumefaciens,
agente causal da galha da coroa em diversas espécies de plantas
cultivadas. Em geral, o número de bactérias no solo é proporcio-
nal aos nutrientes que nele estão disponíveis. A nutrição parece
ser o principal fator limitante na reprodução destes organismos.
Certas regiões do solo como, por exemplo, a rizosfera de plantas
hospedeiras ou não hospedeiras favorece a atividade bacteriana.
Os gêneros Pseudomonas, Xanlhomonas e Agrobacterium são os
mais frequentemente encontrados neste ambiente. O desenvolvi•
mento populacional não apenas de bactérias, mas de microrganis•
mos em geral, é muito maior na rizosfera do que em solo adja•
cente a ela. Deste modo, a distribuição de microrganismos fito•
patogênicos vivendo às custas de nutrientes da solução do solo
também é heterogênea, concentrando.se preforencialmente na
região da rizosfera das plantas. Embora a microbiologia da rizos•
fera venha ganhando atenção de vários pesquisadores, ainda exis-
tem muitos pontos que pennanecem obscuros, principalmente cm
relação à capacidade saprofitica de fitopatógenos. As interações
biológicas neste ambiente, além das variações químicas e Cisicas
que ocorrem no tempo e no espaço, dificultam a quantificação e o
esclarecimento de fenômenos ligados à sobrevivência saprofitica
dos patógenos no solo.
4.1.3. Plantas Hospedeiras e Não Hospedeiras
Muitos agentes fitopatogênicos, notadamente aqueles conhe-
cidos como parasitas obrigatórios, não conseguem .sobreviver na
ausência de seu hospedeiro. Eles dependem do hospedeiro vivo para
completar seu ciclo evolutivo e sua sobrevivência está associada à
presença de plantas doentes. Nesta situação encontram-se os fun-
gos causadores de ferrugens, oídios e míldios, algumas bactérias,
como as que causam o Huanglongbing dos citros, além de vírus,
fitoplasmas, espiroplasmas e viroídes. Patógenos causadores de
ferrugens, de modo geral, sobrevivem na forma de teliósporos dor-
mentes. É assim, na forma de pústulas teliais presentes·em restos
50
culturais de trigo, que Puccinia graminis f. sp. trifiei sobrevive à
ausência do hospedeiro no inverno rigoroso do Norte dos E.U.A.
e da Europa. Na primavera, teliósporos sofrem meiose, produ·
zindo os basidiósporos, em sincronia com a brotação de Berberis
vu/garis, o hospedeiro alternado no qual o patógeno completa seu
ciclo sexual. Ferrugens de plantas de regiões tropicais sobrevi•
vem frequentemente na fonna uredinial associada ao hospedeiro
principal. A sobrevivência de Hemileia vastatrix, agente causal
da ferrugem do cafeeiro, é garantida por pústulas urediniais pre-
sentes nas folhas do hospedeiro. O mesmo ocorre para Puccinia
melanocephala e P. kuehnií, patógenos <la cana•de•açúcar. Nestas
duas culturas tropicais, o tecido suscetível encontra•se disponível
durante todo o ano, não havendo, portanto, descúntinui<la<le no
ciclo do hospedeiro. Mesmo em hospedeiros anuais, a sobrevi·
vência na forma de urediniósporos é comum cm ferrugens tro•
picais. Para ess:is ferrugens, a sobrevivência se dá nas próprias
plantas doentes remanescentes de plantios antc.riores, conhecidas
como plantas voluntárias ou tigueras (Figura 4.7). A eliminação
das plantas voluntárias é, nesse caso, importante medida de con.
trole (para detalhes veja Capítulo 18).
Figura 4.7 Plamas voluntárias de soja em lavoura de milho.
Crédito da foto: Wanderlei D. Guerra.
A doença huanglongbiog (llLB), também conhecida como
greening, é a mais importante bacteriose dos eitros e depende Jo
hospedeiro vivo para seu desenvolvimento e sobrevivência. Os
agentes causais da doença são bactérias transmitidas pelo psilí-
deo Diaphorina citri, que invadem os elementos do floema, onde
permanecem durante todo o ciclo da cultura. Além dos citros,
essas bactérias também colonizam murta (Murraya paniculata),
espécie ornamental muito Lltilizada no Estado de São Paulo. A
interferência na fase de sobrevivência dessas bactérias, por meio
da eliminação do inóculo inicial, é fundamental para o controle
da doença. Assim, a errndicação dos citros e da murta infectados
são as medidas de manejo preconizadas. Em Bebedouro, SP, a
lei 42 19 de 19/ 10/2010 (Boxe 4.3), dispõe sobre a erradicação
da murta naquele município, em razão dos riscos da manutenção
dessa espécie à citricultura. Muito embora essa medida de con·
trole contribua para a redução da sobrevivência das bactérias cau•
sadoras da do~nça, o manejo do HLB não dispensa controle do
vetor e eliminação de plantas de citros sintomáticas.
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
~ .t...3 Erradicação de planta hospedeira como
medida de controle de huanglongbing
" l"t'Cornendação de controle do huanglongbi.ng
E.sudo de São Paulo baseia-se em duas medidas
ptwapai.s: eliminação do inseto vetor (Diaphorina citri)
~ "-ão de plantas de citros doentes. A erradicação
.urt.a.. onde o agente causal do lmanglongbing
f em pode sobreviver, é recomendada em municípios
~ a citriculturaé a principal atividade econômica.
Bebedouro, SP, a erradicação da murta é mandatória
o da lei 4219, promulgada pela prefeitura
~ em 19 de outubro de 2010. O texto da lei 4219
aaa tt:rrod-uzido abaixo.
J•. Ficam proibidos, no município de Bebedouro,
o cultivo e a manutenção da planta Murraya
• Lata, popularmente conhecida como murta ou
..,.....;...:fE-cl1eiro.
ft. 2'"• •-u plantas referidas no parágrafo anterior
, ser obrigatoriamente erradicadas, podendo ser
~ por plantas de outras espécies.
~ 3°. Fica o município de Bebedouro autorizado
- r e proceder à eliminação e à substituição das
0~1eto da presente lei
"'º· O proprietário, arrendatário ou ocupante a
!1t11lo do imóvel em que se encontre a planta
•1rnn.n paniculata fica obrigado a eliminá-la às suas
•ião cabendo qualquer tipo de indenização.
wagrafo único. O descumprimento das disposições
s:.25 al1 caput deste artigo sujeitará o infrator à pena
...:.. ..i ser arbitrada pelo Poder Executivo através de
:ip,t:~tka.
- 5 • O Poder Executivo poderá promover, através do
menta Municipal de Agricultura, Abastecimento
• Ambiente, projetos de conscientização de toda
:;..;.1ção e especialmente dos agricultores, sobre os
i.pre~entados pela planta Murraya paniculata à
.....--:.rn local. orientando-os na sua erradicação.
'r. 6•. As despesas decorrentes da execução desta lei
.....:._ por conta de dotações orçamentárias próprias,
c--..2das 110 orçamento vigente, suplementadas, se
'S:i..~O
7°. Esta lei entrará em vigor na data de sua
~,fo. revogadas as disposições em contrário.
\.luito embora todas as medidas destinadas a
~ a ~obrevivêJtcia da bactéria causadora do HLB
importantes, o efeito prático da eliminação
murta no controle da doença ainda não está
~vado.
p,antas doentes também representam a mais importante
.:e ;.('\brevivência de vírus, viroides e fitoplasmas. A maio-
J"US fitopatogênicos possui uma ampla gama de hospe-
i;n.:,mndo plantas cultivadas e plantas daninhas. Deste
..ibre, ivência do vínis na ausência do "hospedeiro eco-
~orre frequentemente sobre outro hospedeiro vivo. O
51
vírus do mosaico do pepino (Cucumber mosaic: viros), por exem-
plo, infecta não apenas plantas de pepino, mas também outras
cucurbitáceas como abóbora e melão, além de plantas ornamen-
tais e plantas daninhas. A sobrevivênciu deste vírus ocorre em
qualquer um destes hospedeiros. Também para aqueles organis-
mos cuja gama de hospedeiros é mais restrita, como é o caso dos
vírus dos citros, por exemplo, a principal fonna de sobrevivência
é a manutenção do patógeno em plantas doentes.
Embora, de modo geral, o tecido de plantas perenes nos tró-
picos não sofra grandes flutuações sazonais, não se deve concluir
que os patógenos destas plantas tenham tecido suscetfvel sempre
à disposição. Laranjeiras doces, por exemplo, são hospedeiras de
espécies dos complexos Colletotrichum acutatum e C. gloeospo-
rioides. mas o único órgão suscetível a este patógeno é à flor. Na
ausência de tecido suscetível, o patógeno deve lançar mão de suas
estratégias de sobrevivência. As espécies de Col/etotrichum cau-
sadoras da podridão floral dos citros tí:m hábito epifitico e podem
sobreviver tanto na superficie de folhas de citros como de espé-
cies daninhas. A sobrevivência cpifttica sobre plantas daninhas
assintomáticas é companilhada pelos agentes causais da antrac-
nose da oliveira e do morangueiro.
As sementes de plantas cultivadas podem ahrigar patóge-
nos no seu interior ou carregá-los cm sua superílcie, contriboindo
para sua sobrevivência. A sin1ação clássica de sobrevivência na
semente é representada pelos carvões sistêmicos de cercais, entre
os quais pode-se citar o carvão do trigo, causado por Usti/ago
trifiei. O patógeno sobrevive de uma estação para outra no inte-
rior da semente do hospedeiro. O micélio do fungo, localizado
no embrião, pennanece inativo enquanto a semente não gennina.
A atividade parasitária e o desenvolvimento do micélio só se ini-
ciam quando da gemiina<,:ão da semente infectada. Esta forma de
sobrevivência assegura ao patógeno infecção bem sucedida no
hosp.:deiro. sobre o qual ele se encontra. As sementes do hospe-
deiro protegem o patógcno, de certa maneira, das adversidades
do ambiente externo, garantindo sua sobrevivência. Nematoides,
sobretudo os parasitas de órgãos aéreos, também podem perma-
necer viáveis por períodos prolongados em sementes de plantas
hospedeiras. Dois exemplos merecem menção: Aphelencoldes
besseyi, agente causal da ponta branca do arroz, que subsiste cm
grãos por mais de oito anos, e Anguina trifiei, o nematoide do
grão do trigo, que pode permanecer ern aoidrobiosc nas galhas
das s,:m.:ntes de trigo por trinta e cinco anos.
4.1.4. Vetores
Vetores transportam patógenos durante o ciclo do. cultura
hospedeira, auxiliando sua disseminação. Em alguns casos, na
ausência do hospedeiro, estes vetores retêm os patógenos cm seu
organismo, contribuindo para sua sobrevivência. Os vírus rcprc
sentam o principal grupo fitopatogênico que utiliza vetores cm
sua estratégia de sobrevivência, embora algumas bactérias e fito-
plasmas também possam se beneficiar desses agentes nessa fase
do ciclo. Os principais vetores envolvidos na sobrevivência dos
vírus incluem insetos, ácaros, fungos e protozoários. As relações
estabelecidas entre os vírus e seus insetos vetores podem ser clas-
sificadas cm função do tempo de permanência das partículas virais
no corpo do vetor, sendo divididas em relações persistentes, semi-
persistentes e não persistentes. No primeiro caso, as partículas
de vírus. uma vez no corpo do inseto, ali permanecem por períodos
prolongados de tempo. podendo manter-se assim por toda a vida
do inseto. A sobrevivência do inóculo em vetores é particularmente
 Manual de Fitopatologia
importante nesse tipo de relação (Figurn 4.8). Quando os vetores não
são capazes de reter as particulas virais por período de tempo pro-
longado (relação do tipo não persistente) eles não podem ser enqua-
drados como formas de sobrevivência do inóculo, restando-lhes ape-
nas o papel de agentes de disseminação. Para mais detalhes sobre
relações vírus-vetor, consulte o Capírulo 10.
Figura 4.8 - Mosca branca (Bemisia tabací), vctora de geminivirus,
com os quais mantem relação persistente circulativa.
Crédito da foto: Paulo Ayres.
Protozoários também podem auxiliar na sobrevivência de
vírus. Notadamente dois gêneros de protozoários habitantes do
solo têm mostrado esta capacidade: Polymyxa e Spongospora.
Estes organismos funcionam como vetores de vírus e contribuem
para sua sobrevivência na ausência do hospede.iro. Eles adquirem
os vírus quando colonizam raízes de plantas .infectadas e. as par-
tículas virais penetram o vetor, pennanecendo em .seus esporos
de resistência após a morte do hospedeiro. Quando estes esporos
germinam, os vírus são transmitidos por zoósporos até novas raí-
zes. O período de sobrevivência do vírus, neste caso, é o mesmo
dos esporos de resistência de. seu vetor. Mecanismo semelhante
de sobrevivência ocorre para o lettuce big vein vinis transmitido
pelo fungo Olpidium brassicae.
4.2. DISSEMíNAÇÃO
A disseminação é o processo responsável pelo incremento
da doença num campo de cultivo tanto em escala temporal
quanto espacial. Disseminação envolve três subproeessos (Hirst
& Scheín, 1965): liberação, dispersão e deposição do patógeno
(Figura 4.9); liberação é definida como a remoção do patógeno
do local onde foi produzido; dispersão corresponde ao trans-
porte do patógeno a partir da liberação até sua deposição; depo-
sição, por sua vez, implica no assentamento do patógeno sobre
uma determinada superftcie. Todos os patógenos produzem um
grande número de propágulos, justamente porque muitos se per-
dem antes de chegar ao hospedeiro. Assim, dependendo da super-
ficie onde se deposite, a disseminação de patóge·nos pode ser ou
não ser bem sucedida. Nem todos os patógenos apresentam um
processo típico de disseminação, com três fases (liberação, dis-
persão e deposição) bem definidas. Algumas vezes, uma delas
pode estar ausente como, por exemplo, no caso dos vírus dissemi-
nados através de enxertia, onde o homem funciona como agente
de disseminação. Nesta situação, o processo resume-se, simples-
mente, no transporte do patógeno, já que não existe liberação nem
deposição propriamente ditas. O tenno disseminação é, aliás,
52
r:~~o
Transporte
, Deposição
Figura 4.9 - Disseminação de patógeno foliar.
pouco empregado para viroses e doenças causadas por filoplas-
mas. O termo utilizado para indicar o conjunto dos processos de
liberação, dispersão e Jeposição destes agentes fitopatogênicos é
transmissão. Para a grande maioria dos patógenos, no entanto,
cada fase da disseminação pode ser bem caracterizada, através
dos diversos mecanismos descritos a seguir.
4.2.1. Liberação
A liberação do patógeno é um processo particularmente
importante para esporos de fungos transportados pelo ar. A super-
ficie das plantas, onde os esporos são produzidos, é recoberta por
uma camada estacionária de ar de espessura micrornétrica. Logo
acima dela há outra, de alguns milímetros de espessura, onde o ar
movimenta-se paralelamente à superficie, sem turbulência. Estas
duas camadas funcionam como forças adesivas que dificultam a
liberação dos esporos (Figura 4.1 O). O deslocamento de esporos
através destas camadas requer energia, que pode ser fornecida
pelo próprio patógeno (mecanismo de liberação ativa) ou por
forças mecânicas externas (mecanismo de liberação passiva).
A liberação ativa de esporos é aquela em que o próprio
microrganismo fornece a energía necessária para se desprender da
superficie em que foi produzido. Um exemplo típico desse tipo de
D
Figura 4.10 Estratégias utilizadas por fungos para vencer acamada
estacionária do ar. Liberação por gravidade cm Gano-
demia (A), ejeção em Sclemtinia (B) e exposição à
área de turbulência em Dreschlera (C) e Oidium (D).
A área delimitada pelas setas vem1elhas representa a
camada estacionária do ar. Setas pretas simbolizam a
direção da liberação dos esporos.
Fonte: Adaptada de Lucas (1998).
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
..1oeraçào é a ejeção de ascósporos em Venturia inaequalis, agente
ca.isal da sarna da macieira. Os ascos maduros do fungo, quando
Mi contato com a água, distendem-se, de modo que sua extremi-
.a.:!e superior se alinhe ao ostíolo do pseudotécio. Os oito ascós-
x rns de um mesmo asco são então projetados à atmosfera, um
...; ·,s o outro. O mecanismo de ejeção parece ser promovido por
.:..:erenças de pressão osmótica entre o protoplasma do asco e o
- ~teúdo do vacúolo onde se encontram os ascósporos. Com a eje-
_:. . os ascósporos deixam o interior do pseudotécio, sendo lança-
: "ao ar a alguns milimetros de altura (Figura 4.11 ). Outro exem-
;i!o de liberação ativa de esporos ocorre. em patógenos da Ordem
:,='"Onosporales. Nesses patógenos, a liberação dos zoósporos
·.:~rre às expensas de energia própria. Ainda no interior de espo-
"'l.."'.g1os ou vesículas, os zoósporos apresentam vigorosa movimen-
.__..io. suficiente para impulsioná-los para fora dos esporângios, via
, o lo. ou para romper a parede das vesículas (Figura 4.12). Uma
,:-.:. liberados, os zoósporos se deslocam graças ao movimento fia-
~- ..r. sendo dispersos também de forma ativa.
e,
,._, ,_-:_®
~ Ascõsporo
~
~
Aaceacom Ascósporoa liberados
ueósporos maduros
f"rgura 4.11 - Liberação de ascósporos do fungo Venturia inaequalis
pelo mecanismo de ejeção.
A liberação passiva de esporos agrupa um grande número de
-:ecanismos diferentes, envolvendo sempre uma ação mecânica
='-!ema, frequentemente exercida pelo vento ou pela chuva. Entre
, mecanismos mais frequentemente encontrados destacam-se a
... ~ração por impacto, por vento e por respingos de água.
figura 4.12 - Liberação de zoósporos de Pythium míddletonii.
(A) movimentação do protoplasto pela estrutura
tubular; (B) formação de vesícula; (C) migração do
protoplasto para a vesícula; (D) formação de zoós-
poros; (E) liberação de zoósporos.
fonte: lngold ( 1971 ) .
53
Liberação por impacto~ Esporos podem ser removidos
de uma superfície caso esta se movimente com vibrações bruscas
causadas pelo impacto de uma força mecà:nica que pode vir de
maquinários, animais, vento ou chuva. O vento representa uma
das principais forças mecânicas externas capazes de liberar esporos
de fungos. O impacto do vento sobre as plantas, provocando sua
movimentação, funciona como um eficiente agente de liberação
de esporos. Muitos conídios, urediniósporos., teliósporos e mesmo
esporângios são liberados desta forma (Figura 4.13 ). Esporos são
ainda liberados do hospedeiro quando este for atingido por gotas
de chuva. A vibração das folhas atingidas pela chuva causa a libe-
ração do patógeno. A água propriamente dita não funciona, neste
caso, como agente de liberação. É seu impaçto sobre a superfície
a causa da remoção dos esporos .
vento -
Figura 4.13 - Dispersão de teliósporos de Ustilago nuda, agente
causal do carvão da cevada, pdo vento. O diagrama
representa um campo de cevadla com inflorescências
infectadas projetadas acima do nível das inflorescên-
cias sadias, uma estratégia que favorece a dissemina-
ção do patógeno.
Fonte: Ingold (1971).
Liberação pelo vento - A liberação pelo vento é comum
em fungos pulvcrulentos. Em uma grande :gama de fungos ana-
mórficos, os esporos são produzidos sobre ,esporóforos elevados
e eretos, que atravessam parte das camada:s estacionárias de ar.
Nesta situação, estes esporos têm maiores chances de ser atin-
gidos por rajadas de vento que rompem temporariamente estas
camadas. Embora a velocidade média dos ventos no interior de
uma plantação represente apenas uma fração da velocidade média
observada acima das plantas, rajadas muito rápidas silo bastante
frequentes ao nível das folhas. As barreiras impostas à libera-
ção dos esporos, representadas pelas camadas estacionárias de
ar, são, deste modo, temporariamente removidas pelo vento, que
promove ao mesmo tempo a liberação e o transporte do patógeno.
Liberação por respingos - Além de :sua força de impacto,
a água de ehuva pode efetivamente liberar esporos produzidos na
superfície das plantas ou do solo através de respingos. Ao atin-
gir um estruma ou um exsudato bacteriano-, uma gota de chuva
pode se subdividir em numerosas pequenas: gotículas, cada uma
delas carregada de propágulos (Figura 4.14). De modo geral, estes
respingos apresentam dimensões que ultrapassam uma centena
de micrômetros, sendo pesados demais para serem dispersos pelo
ar. Nestas condições, eles são projetados, p,e!a força do impacto,

Gota de
Chuva
ê ,,
Respingos oom' ',,
propâgulos ,
1 1
I
,,
,
,
..,.__ \
\ 1
'
/ ~
GoCa~êgua
~,
.... 1
Frutlflcaçilo
do palDgeno
conte.- prop(lljulos
1 Ramo aadlo 1
Figura 4.14 - Liberação de esporos por respingos de chuva.
Fonte: lngold ( 1971 ).
a alguns centímetros a partir da fonte. Respingos menores que
20 micrômetros podem, entretanto, permanecer na atmosfera e
serem dispersos pelo ar. Outra possibilidade de liberação por respin-
gos de chuva ocorre quando pequenas gotas movem-se em dire-
ção horizontal, "capturando" esporos e transponando-os durante
sua movimentação. A liberação por respingos é particularmente
importante para propágulos retidos em superficies mucilagino-
sas. Esta mucilagem, composta de açúcares e proteínas, serve para
proteger esporos e bactérias da dessecação. Na presença de água,
entretanto, ela é dissolvida, deixando livre a suspensão de propá-
gulos na superficie do hospedeiro. Patógenos que produzem este
tipo de substância mucilaginosa, como muitas bactérias e os fun-
gos dos gêneros Colletotrichum e Sphace/oma, têm nos respingos
de chuva seu principal agente de Liberação.
4.2.2 Dispersão
Entre a liberação e sua deposição no hospedeiro, o inóculo
pode atravessar cun.as ou longas distâncias. Os m:matoides, deter-
minadas bactérias e patógenos providos de zoósporos, movimen-
tam-se ativamente a cut1as distâncias. Do ponto de vista epidemio-
lógico, a dispersão ativa é de importância limitada. Na verdade,
este mecanismo está muito mais relacionado à pré-penetração
destes organismos do que à sua disseminação. Assim, apesar de
possuírem um mecanismo de movimentação ativa, a maioria des-
tes patógenos é também transportada de maneira passiva. Mesmo
possuindo flagelos, bactérias fitopatogênicas são dispersas com
eficiência pelo homem. pelo transporte de sementes ou plantas
infectadas ou, ainda, pelas correntes de água. Os oematoides tam-
bém são dispersos a longas distâncias através do transporte de
plantas infectadas. A maioria dos propágulos de fitopatógenos é
transportada passivamente através de agentes de disseminação ou
agentes de dispersão. Entre os mais importantes encontram-se o
ar, a água, o homem e os insetos.
Esporos de fungos, após serem liberados, atingem distân-
cias de 1 mm a l cm a contar da superficie do hospedeiro, per-
manecendo confinados neste espaço. A maioria será depositada
Manual de Fitopatologia
muito perto da fonte de inóculo. Apenas uma pequena fração será
transportada na presença de vento ou graças a pequenos redemoi-
nhos, frequentes na chamada camada de turbulência da atmos-
fera. Correntes de convecção também podem transportar estes
propágulos, projetando-os a camadas mais elevadas. Nesse caso,
a quantidade de inóculo será ainda menor. A turbulência é respon-
sável pelo transp01te a curtas distâncias, carregando esporos den-
1 Ramo doente 1
tro do campo ou para campos vizinhos, enquanto que correntes de
convecção são responsáveis pelo movimento a longas distâncias
(Figura 4.15).
~
E
\~
o ~e-moção por chuva
o
o
.... 1 a 1.000 km
"'
o11)
Plantas
r
suscetíveis ,,. '
Figura 4.15 - Dispersão de patógenos pelo ar: a maior parte do
inóculo é dispersa a curta distância da fonte e uma
pequena fração pode atingir camadas convectivas e
ser transportada a longa distância a partir da fonte de
inóculo. Os esporos são depositados por chuva ou por
sedimentação. No lransporte a longa distância, pane
dos esporos não sobrevive por ação de raios UV.
O movimento de esporos a longas distâncias, da ordem de
c~ntenas de quilômetros, através do ar, é um fenômeno impor-
tante na dispersão de apenas alguns patógenos. Os casos mais
conhecidos são relatados para os agentes causais das ferrugens
do trigo e da soja na América do Norte. A tlisseminação a lon-
gas distâncias é feita por Ventos fortes na camada convcctiva
da atmosfera. Para alcançar esta camada, os esporos dependem,
principalmente, da presença de correntes de convecção locali-
zadas. Quando em altitude, o retomo dos esporos à superficie
ocorre, preferencialmente, através de chuvas. Sistemas de previ-
são da dispersão a longas distâncias de Phakopsora pachyrhizi,
agente causal da ferrugem asiática da soja, que combinam mode-
los climáticos e modelos de dispersão de partículas, são capazes
de indicar em que estado americano a doença deve ocorrer a cada
ano. A aerobiologia de fungos fitopatogênicos vem sendo estu-
dada desde o início do século XX, mas ganhou força recente-
mente, em razão de avanços tecnológicos (Boxe 4.4).
A água é um importante agente de dispersão de propágu-
los de fungos e bactérias a curtas distâncias. Espécies fitopatogê-
nícas tipicamente dispersas pela água compreendem organismos
cujos propágulos são envolvidos por mucilagem, a qual impede
a dispersão dos esporos pelo ar. A dispersão pela chuva ocorre,
54
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
~aH 4.4 Os drones e a coleta de esporos dispersos
pelo ar
Os primeiros trabalhos sobre a aerobiologia de
ÍII.Dgo~ patogênicos foram realizados com aviões, na
aada de 1920 (Stakman et ai., 1923). Os resultados
.a.tidos sugeriam que a dispersão de patógenos a
IDaga distância poderia ser feita através de camadas
a11n·ectivas da atmosfera. Apesar de inovador, o custo
deste tipo Je estudo era muito elevado, razão pela
~ pouca informação foi colhida nas décadas que
acederam essa publicação seminal. Essa situação
'l"fl1'I mudando graps à popularização dos veículos
acnos autônomos não tripulados, também conhecidos
a>mo drones (Figura 4.16). Esses equipamentos são
de facil manuseio e muito mais baratos do que os
..-iões usados no século XX. Os veículos autônomos
aio tripulados se destacam em relação aos demais
coktores de esporos (armadilhas caça esporos) por
p,am.itir amostragem de esporos em maior volume
ck ar por unidade de tempo e em altitudes elevada~,
mdq,endentemente da presença de vento.
flpira 4.16 Veiculo autônomo nào tripulado utilizado para coleta
de esporos fi'.mgico~ dispersos por correntes de vento.
rt-dito da foto: David G. Schmale Ili.
-::ir:n.:ipalmente, através de r-!spingos fonnados pelo impacto das
..,..3., sobre uma determinada superficie. Nesta situação, propá-
p;os atingidos pela chuva são liberados e imediataml!nte disper-
~ a curtas distâncias (Figura 4.14 ). Experimentos conduzidos em
.. "Jdições controladas mostram que a distância méx1ma percor-
r--.:1.1 por respingos varia de acordo com a intensidade da chuva e
• d1:nensão da gota. No entanto, na ausência de vento, a distância
-..a.,1ma de dispersão situa-se ao redor de 1.5 m a partir da fonte.
:\!mi disso, o número de gotas depositadas diminui bruscamente
medida que a distância a partir da fonte aumenta. Mesmo chuvas
_ ,mpanhadas de \,ento não levam os patógenos a longas distãn-
55
cias a partir do toco. Turbulência causada por ventos de até 20 m/s
levou propágulos de Xamhomonas ci11•1 subsp. citri (agente cau-
sal do cancro cítrico) a até 2,0 m acima da fonte: de inóculo, mas
a maioria alcançou apenas 1,20 m. Dessa fonna quando a chuva
é a principal via de dispersão patogênica, a distribuição de plan-
tas doentes é agregada, formando focos relativa11u.:nte compactos.
Por outro lado, fenômenos como tomados e fumcões, pouco fre-
quentes no Brasil. mas muito frequentes na América Central. na
América do Norte e na Asia contribuem significativamente parn a
dispersão de fitopatógcnos a lo ngas distâncias. A disseminação do
cancro c1trico na flonda, E.V.A.. cm 200-l atingiu del'enas J c qui-
lômetros a partir da fonte de inóculo e st:guiu a rota dos furacões
que atravessaram o estado naquele ano. Nesse rncsmo ano, atri-
buiu-se ao furacllo "Ivan" a introdução de Phakop.wra pachyrhi:i
(agente causal da ferrugem da soja) nos E.U.A.
O homt:m dissemina todos os tipos de patógeno, de: dife-
rentes maneiras, tanto a curta quanto n longa distância. Ele po<lt:
ser considerado um agente de disseminação, já que tntcrfere cm
todas as fase. do processo (liberação. transporte e deposição)
e não apenas na dispersão do inóculo. Dentro ele um campo. a
manipulação alternada de plantas infectadas e pia ntas sadial> pode
prO\OCar a disseminação de palógenos. A transmissão do vírus Jo
mosaico do fumo. por exemplo. é feita durante tratos culturais roti-
neiro!., pelas ferramentas ou pelas próprias mãos dos trabalhado-
rc:s. Da mesma maneira, a disseminação da bactéria Leifsunia xyli
subsp. xyli. agente causal do raquitismo das soque iras da cuna-de-
açúcar. ocorre principalmente no momento do conte da cana. Suco
de colmos infectados. contendo talos bacterianos, pode ser levado
no podão dt: co11c até touceirns sadias, transmitindo o patógeno.
Também na opernção de enxenia, na cultura dos citros, bactérias
habitantes dos tecidos vasculares, vírus e viroides podem ser dis-
~eminados com a garfagcm de borbulhas inlectaclas sobre porta-
enxertos sadios, ou vice-versa. originando mudas doentes. Adis-
senunação a longas distâncias ocorre quando o homem transporta
matenal propagativo infectado (sementes, bulbos, tubérculos,
rizomas, mudas) ou solo contaminado de uma região para outra.
Hã numerosos exemplos dessa fonna de disseminação em dife-
rentes c ulturas.
Jnsctos funcionam como eficientes agentes de: dispersão para
uma série de patógenos. incluindo-se fungos, bactérias. vinis, fito-
plasmas e nematoides (Figura 4.17). Sua importJncia é maior na
transmissão dos vírus, tanto pelo número de doen\:as quanto pela
importância econômica destas Joenças (veja CapiLulo 10). A exem-
plo do homem, os insetos atuam na remoção, transporte e deposi-
ção de patógenos, agindo como agentes de disseminação. Dentre as
bactérias transm1t1das por msetos, c,tam-sc as espécies causadoras
do huanglongbing (Ca. Libcrihuctcr asiaticus e Ca. Liberibacter
americanus) transmitidas pelo psilideo Diaphorina citrl e o
agente c:iusal da clorose variegada dos ciLros (Xyldlafasfldiosa)
transmitido por várias espécies de cigarrinhas. Nos dois casos, os
insclos são responsãveis pela remoção, pdo transporte e pela
deposição dos talos bacterianos no interior da planta. l lá inse-
tos que: disseminam bactérias externamente ao corpo. Esse é o
caso de Erwima amylovora, agente causal do fogo bacteriano
da macieira e da pereira, que é disseminada por insetos polini-
zadores.
Outros agentes de disseminação como ácaros, protozoános
e fungos, capazes de dispersar vírus, ou roedores, aigentes de dis-
persão de fungos. são mencionados na literatura. mas sua impor-
tância está restrita a um ~ueno grupo de patógenos
 Manual de Fitopatologia
Figura 4.17 - Insetos vetores de agentes patogênicos: (A e B) cigar-
rinhas vetoras de fitoplasmas; (C) psilídeo vetor de
bactéria; (D) pulgão vetor ele vírus.
Crédito das fotos: Paulo Ayres.
4.2.3. Deposição
A deposição é um processo típico de propágulos transpor-
tados através do ar. Propágulos são depositados quando alcançam
um substrato qualquer como solo, plantas hospedeiras ou plan-
tas não hospedeiras. Os mecanismos de deposição de propágulos
incluem: sedimentação, impacto, turbulência e deposição pela
chuva. A sedimentação ocorre em condições de ar calmo, onde
o propágulo é depositado sob influência da gravidade. Na naru-
reza, deposição por sedimentação ocorre Ünicamentc êm noites
de ar calmo, na ausência de turbulência convectiva ou friccionai.
A deposição por impacto ocorre quando o propágu lo transportado
pelo ar em movimento encontra um obstáculo sobre o qual fica
depositado. Propãgulos transportados pelo ar turbulento podem
ser depositados em superficies diversas, tanto na face superior
como na face inferior das folhas. A deposição por turbulência
pode ser bem quantificada em condições artificiais, onde ventos
de velocidades variáveis são simulados em aparelhos constnii-
dos especificamente para esta finalidade. Na natureza, este tipo de
deposição é muito frequente. Propágulos de patógenos podem ser
capturados por gotas de chuva de duas maneiras. Eles podem se
constituir em núcleos de condensação de gotas, quando carrega-
dos eletricamente, ou podem, simplesmente, ser capturados pelas
gotas que caem. O efeito de chuvas fortes na "limpeza" do ar é
notável. Muitos propãgulos são carregados desta forma e deposi-
tados sobre o solo. A deposição sobre hospedeiros pode ocorrer
diretamente por gotas que tocam a superfície das plantas ou indi-
retamente, através de respingos que redistribuem os propáguJos
inicialmente depositados.
4.3. INFECÇÃO
Infecção é definida como o processo que tem início na pré-
penetração e termina com o estabelecimento de relações parasitá-
rias estáveis entre patógeno e hospedeiro. Esta definição, embora
adotada por muitos autores, não é, infelizmente, consenso dentro
da fitopatologia. O termo infecção aparece com diferentes senti-
dos em muitos textos (Boxe 4.5), fato prejudicial ao desenvolvi-
mento da fitopatologia como ciência.
56
Boxe 4.5 As várias definições do termo infecção
A ambiguidade do termo infecção traz muita
confusão na interpretação de alguns textos. Para
Butt & Royle (1980} "infecção é um termo básico em
fitopatologia, que virtualmente resume a ciência da doença.
Assim, parece surpreendente que patologistas estejam
divididos em seu conceito de infecção!".
De fato, três significados diferentes têm sido
atribuídos ao termo infecção (Figura 4. 18}. O primeiro
deles, adotado neste livro, caracteri:z.a infecção como o
processo que tem início na pré-penetração e termina
com o estabelecimento de relações parasitárias es táveis
eutre patógeno e hospedeiro. Gaumann (1950), Hirst
& Schein (1965), Butt & Roylc (1980), Lucas (1998),
Schumann & D~cy (2006) estão entre os que adotam
esta definição para infecção.
O segundo significado do termo infecção, empre-
gado por Roberts & Boothroyd (1972} e Gonzalez
(1976), indica o estabelecimento de relações parasi-
tárias como o início do processo. Neste caso, a infecção
prolonga-se até o aparecimento dos sintomas. O que
estes autores consideram como infecção é referido
neste Manual por colonização.
O terceiro e mais amplo significado de infecção é
dado por Strobe) & Mathre ( 1970) e Agrios ( 1988; 1997)
que englobam no mesmo termo os processos de infecção
e colonização. Para aqueles autores, infecção vai desde a
entrada do patógeno no hospedeiro até o aparecimento
dos sintomas. Na última edição de seu livro, Agrios
(2005) separa infecção de invasão e colonização, mas
lhe equipara apenas ao estabelecimento de relações
parasitárias estáveis.
Pré-penetração Penetraçao Relações Colonização
para sitarlas
estáveis
- '
INFECÇiO -,
INFICÇIO
....., ,'
INFICÇIO
~
,'
'
Figura 4.18 - Definições de infecção de acordo com diversos
autores. O conceito de infeção limitado aos subproc~ssos de
pré-penetração, penetração e estabelecimento de relações pa-
rasitárias estáveis, como adotado nesta obra é também utiliza-
do por Gaumann ( 1950), Hirst & Schcin ( 1965), Butt & Royle
( 1980). Lucas ( 1998) e Schumann & D' Arcy (2006). Conside-
ram infecção todos os sub-processos, desde pré-penetração até
colonização, Strobel & Mathre ( 1970) e Agrios ( 1988; 19Q7).
Denominam infecção o processo de colonização Roberts &
Boothroyd ( 1972), Gonzali:z ( 1976) e Trigiano et ai. (2004).
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
A infecção representa o início da patogênese. É na infecção
que patógeno e hospedeiro entram em contato, o patógeno lan-
çando mão de suas armas de ataque (veja Capítulo 34), e o hospe-
detro. de seus mecanismos de defesa (veja Capítulo 35).
4.3.1. Mecanisnoos de pré-penetração
Os fenômenos m:ais comuns na pré-penetração são o movi-
=cnto direcionado do patógeno em relação ao hospedeiro, fre-
.::;i..çntemente observado em patógenos veiculados pelo solo, e
.:rescimento do pató,geno na superfície do hospedeiro, algu-
= \·ezes com a produção de estruturas especializadas como os
.zt>rcssórios e os hifopódios.
Tatismo - O movimento de zoósporos, bactérias e nematoi-
Jes. fitopatogênicos na s:olução do solo não ocorre de maneira alea-
.::na. De modo geral, este movimento é orientado em direção às
~es das plantas, graç:as à liberação de exsudatos por estas últi-
-:i:2S Zoósporos de algumas espécies de Pythium e Phytophthora
521) literalmente atraídos pelas raízes, numa resposta típica de
:z!:ISrno positivo (Boxe 4.6). Este fenômeno é facilmente observado
~do raízes de plantas são imersas em suspensão de zoósporos
~ ?hy tophthora. Nesta situação, a distribuição destes esporos na
i.JSP,!nsâo muda rapidamente, observando-se um acúmulo mas-
destas estruturas ao redor das raízes. Este acúmulo é mais fre-
quente na zona de alongamento e ao redor de ferimentos, onde há
-...:•.)r concentração de exsudatos. Em espécies capazes de infec-
- .; pane aérea, a atraç:ão de zoósporos em direção aos estômatos
---em foi observada. Já em 1929, estudando o comportamento de
:-sy0ros de Plasmopara vitícola em gotas d'água depositadas na
.._-.crficie de folhas de videira, Arens (citado por Hickman & Ho,
~ • descreveu a movimentação orientada destas estruturas. Ao
~:--1rem sobre estômatos, os zoósporos de Plasmopara vitícola
~em. exibindo frequentes mudanças de direção no seu movi-.
- :--io até encistar (Figura 4.19). Além do acúmulo de zoósporos
- - , tados ao redor dos estômatos, a genninação também ocorre de
-e ra orientada, com. a emissão de rubos germinativos em dire-
;il.· a ..-:àmara subestomática (Figura 4 .19).
O tatismo já foi comprovado experimentalmente em bac-
~ :!.S fitopatogênicas lilabitantes do solo, corno Agrobacterium
~laciens, e de pan.e aérea, como Erwinia amylovora. Ficou
ckoonstrado que compostos fenólicos eliminados por raízes feri-
- ,áQ mais atrativos a Agrobacterium tumefaciens do que exsu-
~ , Je raízes intactas,. o que é bastante vantajoso para essas bac-
?"...:s que só penetram a planta através de ferimentos. A presença
...t:. -=4 gelos funcionais é bastante importante nesta fase do ciclo
:'3Ctérias habitantes do solo, já que são eles os responsáveis
3" ;:Ja movimentação. Diferentemente de bactérias saprofiticas
~e aérea, como Erwinia herbicola, que respondem ao estí-
de muitas substâncias químicas, bactérias fitopatogênicas,
E. amylovora, só reagem a determinadas substâncias pro-
1:ls no sítio de ínfocção do hospedeiro. E. amylovora possui
.......::::xeceptores específicos que a habilitam a movimentar-se
~ , onadamente ao sítio de infecção, antes da penetração.
Em nematoides, quimiotatismo positivo tem sido consta-
em larvas de segundo estádio de várias espécies do gênero
c..dogyne. Para estas larvas, a sobrevivência no solo é limi-
por suas reservas nutricionais. Como os maiores gastos de
~ ;is ocorrem dura1ote a movimentação no solo, a habiJidade
- grar em direção às raízes aumenta as chances de sobrevivên-
- '"'Íecção das larvas. Para responder a estímulos químicos, as
:rn , de segundo estádio de Meloidogyne possuem órgãos sen-
57
Boxe 4.6 Tropismo, tatismo e infecção
Tropismo e tatismo dizem respeito a respostas
positivas ou negativas de um organismo, ou parte
dele, a uma fonte que prodnz determinado estímulo
(Wynn & Staples, 1979}. Tropismo aplica-se a cresci-
mento direcionado enquanto tatismo aplica-se a movi-
mentação direcionada. Assim, a orientação de um tubo
germinativo ou de uma hifa em direção ao estômato,
por exemplo, é um tipo de tropismo. Já a movimentação
de zoósporos no solo em direção a raízes é um tipo de
tatismo. O estímulo que produz estes tipos de resposta
pode ter origens diversas. As mais frequentes para
microrganismos são substâncias químicas (quimio-
tropismo ou quimiotatismo), cargas elétricas (eletro-
tropismo ou eletrotatismo), topografia de uma
superfície (tigmotropismo), água (hidrotropismo ou
hidrotatismo) e luz (fototropismo ou fototatismo).
Na infecção, sobretudo na fase de pré-penetra1rão,
a ocorrência de quimiotatismo é comum, embora não
exclusiva, cm propágulos flagelados. Em teliósporos
de Sporisorium scitamineum (agente causal do carvão
da cana-de-açúcar), por exemplo, o citoesqueleto
contrai-se e distende-se em resposta a glicoproteínas
produzidas pela cana-de-açúcar. Ao longo do tempo,
em meio líquido, esse movimento pode levar a uma
curta movírnentação dessas estruturas em direção à
maior concentração dessas proteínas.
B
Figura 4.19 - Movimento orientado de zoósporos de Plasmopara
vitícola cm direção ao estômato, em gotas d' água
depositadas sobre folhas de videira (A) e germinação
orientada de zoósporos encistados (B).
Fonte: Arens, 1929, citado por Hickman & Ho (1966).
soriais cefálicos bem desenvolvidos, considerados quimiorecep-
tores. É através destes órgãos que estas larvas "percebem" u gra-
diente de compostos orgânicos e inorgânicos que se forma a partir
das raízes e são atraídas em sua direção (Hussey, 1985).
Adesão - Esporos de patógenos foliares, após serem depo-
sitados na supedicie do hospedeiro, devem ali se fixar, pois se
confrontados a um ambiente hostil, com chuva e vento, podem ser
deslocados da corte de infecção. A adesão de estruturas à super-
fície do hospedeiro é um fenômeno muito comum, essencial para
o processo infeccioso de muit.as espécies de fungos e de bactérias.
 Manual de Fitopatologia

A adesão pode ser passiva ou ativa e envolve secreção de substân-

cias capazes de alterar a superfície do hospedeiro. Adesão passiva
ocorre com conídios de Magnaporthe grisea que contêm muci-
lagem adesiva em sua extremidade mais afilada. A adesão desse
patógeno ao hospedeiro dá-se pela liberação dessa substância pré-
fonnada sem gasto energético. Por outro lado, em Colletotrichum
graminicola, a adesão ocorre às expensas de energia do patógeno,
graças à produção e liberação de glicoproteínas fonnadas após a
deposição dos conídios. Além de ancorar o patógeno à superficie,
a adesão é necessária ao reconhecimento entre patógeno e hospe-
deiro, dando início a uma complexa cascata de sinalizações neces-
sárias à infecção. A composição das substâncias adesivas é de nan1-
reza heterogênea, embora a presença de glicoproteínas insolúveis Figura 4.20 - Oenninação de conldios de Colletotriclmm acutah1111
em água seja comum em vários fungos fitopalogênicos. com formação de apressório (à esquerda)"e evidências
Para iniciar a germinação, a maioria dos esporos füngicos de adesão do apressório à superficic du hospedeiro (à
necessita de condições favoráveis de ambiente, tais cumo água direita).
livre e requerimentos específicos de temperatura e luz. Em uma Crédito <las fotos: Sylvia Raquel Gumes Moracs.
situação ideal, os esporos absorvem água, genninam e emitem sua
primeira hifa, denominada tubo germinativo ou, especificamente de estrutura está presente em patógenos da ordem Meliolales e
para teliósporos, promicélio. Toda a fom1ação do tubo gemlinativo Lcm caráter taxonômi(:o em espécies do gênero Gaeumannomyces.
ocorre pela migração do protoplasto do esporo pan1 essas estrutu- Trata-se de uma esrruturd uni ou bicelular, produzida nas extremi-
ras. Muitas vezes, substâncias adesivas são também lançadas ao dades de bifas ou de tubos germinativos, de formato globoso ou
longo do tubo germinativo, fixando-o à supcrficie do hospedeiro. lobulado, que adere à superílcie do hospedeiro antes da penetração.
Tropismo - Para muitos fuagos, o crescimento do tubo ger-
minativo não ocorre de maneira aleatória sobre a superficie do hos- 4.3.2. Penetração
pedeiro. Notadamente nas espécies que penetram através de estô- Patógenos penetram seus hospedeiros através de três vias
matos, o alongamento do tubo germinativo dá-se de forma direcio- principais: diretamente pela superficic da planta, através de aber-
nada, em função de características químicas ou fisieas da superficie turas naturais ou através de ferimentos (Figura 4.21). Bactérias,
do hospedeiro. Muitos dos fungos causadores de ferrugem costu- desprovidas que são de qualquer estrurura especializada de pene-
mam apresentar tigmotropisrno positivo em relação ao estômato, tração, são incapazes de penetrar diretamente seu hospedeiro. Vúus.
ou seja, o tubo germinativo cresce orientado pela topografia da viroides e titoplasmas também só conseguem ter acesso ao hospe-
supcrficie do hospedeiro. Nos cereais, o tubo genninativo cresce deiro atrdvés de ferimentos feitos por seus veton.--s ou, cm alguns
em sentido perpendicular ao das nervuras da folha, aumentando, casos, pelo próprio homem. fungos e nematoides são mais versá-
assim, a probabilidade de encontrar um estômato, seu sítio de teis, podendo penetrar o hospedeiro por diferentes vias.
infecção. Este Lipo de comportamento aumenta a chance de infec-
ção do patógcno, pois é durante a genninaçào, externa ao hospe- Direta Abertura natural Ferimento
deiro, que ele se encontra mais vulnerável. Embora esporos sejam
estruturas resistentes, o mesmo não se pode dizer do rubo germi-
nativo, uma estruturn muito delicada, sujeita à dessecação. Quanto A
menor o período de exposição do fungo às intempéries climáticas,
maior a possibilidade de uma infecção bem sucedida.
Após a formação do tubo germinativo, segue-se, em mui-
tos fungos, a fonnação do apressório (do latim opprimere. pres-
sionar), estrutura especializada que promove melhor adesão do B
patógeno à superficie do hospedeiro e facilita sua penetração. O
apressório é uma estrutura nonnalmente formada pelo intumesci-
mento de uma hifa ou do tubo genninativo, capaz de aderi r firme-
mente ao hospedeiro (Figura 4.20). Em várias espécies de fungos
fitopatogênicos, o aprcssório diferencia-se das demais células da
hifa por melanização e engrossamento da parede celular. Essas
e
modificações na parede do apressório servem para estabelecer e
manter alta concentração interna de solutos. a qual cria alta pres-
são hidrostática e auxilia na penetração. A penetração se dá por
um primórdio de hifa, fonnado pela parte do apressório em con- D
tato com seu hospedeiro, denominado peg de penetração. O papel
do apressório é essencial para fungos que penetram diretamente
através da cutícula do hospedeiro, constituindo--se em um ponto
de sustentação do patógeno na parte externa da folha. Outra estru- Figura 4.21 - Principais vias de penetração para fungos e oomicctos
tura capaz de dar sustentação ao patógeno na superficie do hos- (A), bactérias (B), vírus (C) e nematoides (D).
pedeiro, preparando-o para a penetração, é o hifopódio. Este tipo Fonte: AJaptada de Agrios (2005).

58
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro

Penetração direta - Ingressar no hospedeiro através da

,4><:rficie intacta significa vencer suas barreiras naturais repre-
..:::!Jdas pela cutícula e epiderme, na parte aérea, e pela peri-
ane. em raízes e ramos lenhosos. A epiderme dos órgãos aéreos
'-"' plantas é geralmente protegida pela cutícula, que consiste
- ,3mente de cutina impregnada com cera, frequentemente cutinase CUTÍCULA
~ tiena por placas cerosas, e que serve como bamúra prote-
.:ontra microrganismos. A cutícula é o primeiro obstáculo a Figura 4.22 Representação esquemática da indução do gene da
;;e::- ,eocido pelo patógeno. Para conseguir penetrar d1iretamente
cutinasc cm um esporo fúngico por monômeros de
;i,ell ,uticula, os fungos fixam-se finnemente à supcrfíc:ic do hos- cutina liberados <la cutícula da planta.
~1ro. através do apressório, e lançam ao seu interior o peg de Fonte: AdapL'lda de Kolattukudy ( 1985).
~tração. De diâmetro menor que o tubo germinativo, npeg de
;,c-""rração perfura a cutícula do hospedeiro, indo recuperar suas
penetrução de órgãos protegidos por paredes suheri1.adas perma-
-e:i:;õcs originais apenas após o ingresso na planta. ./\ penetra-
nece obscuro. Outro exemplo é dado por Âl'millaria mellea, um
..., direta foi durante muito tempo considerada como<> resultado
dos fungos mais comuns de solos de Aoresta. O ingresso deste
forças mecânicas exercidas pelo patógeno sobre o superfície
fungo na planta dá-se graças a seus riwmorfos, capazes de pene-
:L !lospedeiro. Esta teoria teve como base experimental o tra-
trar diretamente as raízes corticosas.
'.1111:...'lv dássico de Brown & Harvey (1927, citado por Emmett &
~r:,. 1975} que mostrou que Botrytis cinerea era capaz de Pe netração através de aberturas naturais - Plantas apre•
i=er forças mecânicas em uma lâmina de ouro. Em função sentam aberturas naturais em vários de seus órgãos. Estas abertu-
1: me<odos químicos mais sofisticados, a técnicas de microsco-
ras naturais são a principal via de acesso de muitos fungos, parti-
a eletrônica e de transformação de microrganismos, tem ficado cularmente os causadores <las ferrugens, e de bactérias fltoputogê-
:uômte a ação química do patógeno, em adição à ação mecâ- nicas, para as quais representam o principal alvo de penetração no
::.a.. sobre a superlicie do hospedeiro durante a penetração direta. hospedeiro. Estômatos e hidatódios nas folhas, estigmas e nectá-
fungos conseguem degradar enzirnaticamente a cutícula rios nas flores e lenticelas cm órgãos subcrificados são as princi-
pais aberturas utilizadas pelos agentes patogênicos (Figura 4.23).
da produção de cutioases, que algumas vews, ~ fator
e na patogenicidade (ver Capítulo 34). Isso foi demonstrado
fdotrichum gloeosporioides, causador da antracnose de
:-.. \1utantes de C. gloeosporioides deficientes cm cutinasc
patogênicos quando depositados sobre a superfície íeri<la
~ões, mas a doença não ocorria quando os isol:ados eram
.. ~ Jdos sobre a superfície intacta dos frutos. A patog;enicidade,
t.1tantcs podia, no entanto, ser restaurada através do fome- est6ma1os h1dalóõ10s neclàrios
, de cutinase exógena (Dickman & Patil, 198 6). Vários
1

, trabalhos suportam a importância das cutinases nn pene-

direta de plantas por fungos. As pequenas quantidades
.:minases secretadas pelos esporos fúngícos na superfície do
~deiro degradam parcialmente a cutícula, liberando monô-
e-::!S de cutina. Esses monômeros de cutina ativam a transcrição
- ~ da cutinase no patógeno, que passa a excretá-la em maior
.z::tidade. facilitando a penetração Esse mecanismo prossegue
~ a quantidade de monômeros reduza ou a té que carboidra-
CLJ1~ facilmente assimiláveis estejam presentes no meio, ini-
- expressão de genes relacionados à produção de culinase,
mecanismo de realimentação (feedback) (Figura 4.22). Em
-~ - fungos, como Magnaporthe grisea, causador dla brusone
:1..·rnz. alem da degradação da cutícula, as cutinases estão
\1das na indução da formação do apressório. Por outro
em certas interações patógeno-hospedeiro, corn,o é o caso
,:r!torrichum /agenarium-pepino, as cutinases aparentam
~nos imponantcs do que a força mecânica para a peneLra-
d..~s hospedeiros (veja Capitulo 34). . penetração seja considerada passiva. recentes estudos mostram
Em raízes, a penetração direta é observada quase ,que exclu-
;anente nos pelos radiculares e nas células da região ide alonga-
s::::: das raízes, desprovidas de suberina, que tem função seme-
:.a=.:.e a cutina nos órgãos subterrâneos. Apenas alguns fungos
JICIC(!'1lJ11 as paredes celulares suberizadas, porém m1uito vaga-
~ n t e . Alguns patógenos, como Fusari11m so/ani f. sp. pisi,
.:zun subcrina como fonte de carbono e produzem enzimas
.es de degradá-la. No entanto, o papel dessas enzimas na
Figura 4.13 - Penetração de fungos e bactérias atrn.vés das aberturas
naturais do hospedeiro.
Fonte: Adaptada de Agrios ( 1988).
Estômatos - A densidade de estômatos em uma foUia varia
de 100 a 600/mm 2• Suas dimensões são também variáveis em fun-
ção da planta. No milho, a dimensão do orifício dos estômatos é
de aproximadamente 4 x 26 µm. muito maior, portanto, que um
talo bacteriano de espécies fitopatogênicas, cujo tamanho varia
entre 0,5-1,5 x J-6 ~tm. Bactérias presentes na superfície foliar,
quando envolvidas em um filme d'água, ingressam facilmente na
r,lanla. através do estômato aberto. Muito embon1 essa forma de
que há interação entre a planta e as bactérias fitopatogênicas,
desde sua deposição sobre a supcrficic foliar até o estabeleci-
mento de relações parasitárias estáveis (Boxe 4. 7). A penetração
através de estômatos é comum em bactérias causadoras de man-
chas e cancros de órgãos aéreos, representadas por espécies dos
gêneros Xantlromontis e Pseudomonas. Estômatos são, também, a
principal via de penetração de alguns fungos fitopatogênicos. De
maneira similar à penetração direta na superficie do hospedeiro,

59
 Manual de Fitopatologia
Boxe 4.7 Penetração de bactérias através dos
estômatos
O ingresso de bacté rias em plantas é um ponto
c rítico da in fecção. Até pouco tempo atrás, os
estô matos e ram con sid erados aberturas passivas à
entrada bacteriana. Atualme nte, sabe-se que aJgumas
plantas como A rabidopsis e alface reagem à presença de
bacté rias na superfície foliar fechando seus estômatos.
Essa reação dá à planta imunidade à infecção d e uma
série de bacté rias que chega à superfície foliar. Uma
importante estratégia desenvolvida por bactérias
fitopato gênicas par a vencer a reação de imunidade é a
produção d e fatores específicos de virulência, capazes
d e provocar a reabertura estomá tica. Assim, quando
Pseudomonas syringae é pulveriz.ada sobre folhas de
Arabidopsis, os estô matos imediatamente se fech a m,
assim permanece ndo p or duas horas. Três horas
após a inoculação, no e nta nto, os es tômatos voltam
a abrir-se, possivelmente graças a fatores especificos
d e virulên cia, p ermitindo o ingresso bacteria no.
Essa reação não ocorre quand o Escherichia coli é
pulver iz.ada na superfície foliar. Nesse caso, ta nto
em Arabidopsis qua nto em alface, o fechamento
dos estôma tos p ermanece por mais tempo. Plantas
testemunhas, inoculadas exclusivamente com água,
por s ua vez, n ão ap resentam fechamento estomático.
representantes dos gêneros P11ccinia, Uromyces e Hemileia, entre
outros causadores de ferrugens, penetram o hospedeiro formando
um apressório sobre as células-guarda do estômato e emitindo um
peg de penetração para a câmara subestomática.
Ridatódios - São pequenos orificios presentes na região do
bordo foliar por onde extravasam Buidos de gutação. Embora estas
estruturas não tenham sido suficientemente estudadas como sítio de
penetração de patógenos, sua anatomia sugere ser ali um ambiente
ideal para a penetração de bactérias. Sob o poro do hidatódio,
existe uma fina camada de células parenquimatosas entremeadas
por uma rede de espaços intercelulares por onde se espalha o fluido
do xilema, localizado logo abaixo. Sob condições ambientais favo-
ráveis, que ocorrem no inicio da manhã, os hidatódios exsudam
uma copiosa quantidade de fluido de gutação. Essas gotas podem
tomar-se contaminadas com bactérias epifíticas e, quando parte do
líquido retoma para a cavidade do hidatódio, as bactérias ingres-
sam no xilema. Xa,uhomonas campestris pv. campestris, agente
causal da podridão negra das crucíferas invade folhas via hidató-
dios, causando sintomas típicos no bordo foliar (Figura 4.24).
Nectários e estigmas - Estas aberturas florais apresen-
tam-se como porta de entrada de bactérias e fungos fitopatogê-
nicos. O fungo Usti/ago trifiei, agente causal do carvão do trigo,
é um exemplo clássico de penetração pelo estigma. Teliósporos
depositados na flor de trigo dão origem a basidiósporos, os quais
germinam, produzindo hifas haploides. Hifas dicarióticas fonna-
das pela fusão de pares haploides são as estruturas infectivas que
migram pelo estilete em direçfo ao ovário, aonde irão se alojar. O
micélio invade parte do embrião e permanece dormente at.: a ger-
minação daquela semente infectada. Muitas bactérias podem tam-
bém penetrar em botões florais através do estigma, como Erwinia
amylovora, e dos nectários, causando geralmente a mone da flor.
60
Figura 4.24 Sintomas de podridão negra das crudferas em partes
do bordo foliar de repolho, decorrentes da penetração
da bactéria via hidatódios.
Crédito do fnto: Liliane D. Teixeira.
Lenticelas - Lenticelas estão presentes em frutos, ramos e
tubérculos. Estas verdadeiras rupturas da epiderme apresentam-se,
no mais das vezes, recobenas por uma camada de suberina. Apenas
em órgãos jovens a lenticela apresenta-se como uma fissura da epi-
denne. Em tubérculos de batata. ocasionalmente, algumas células
do próprio hospedeiro iniciam um processo de divisão e romyem a
camada suberificada. fonnando então um pseudo-ferimento. Ê nesta
situação que a lenticela toma-se uma via de penetração de patóge-
nos na pl11nta. De modo geral, a maioria dos patógenos que pene-
tram por lenticelas pode também penetrar através de ferimentos.
Penetração por fe rimentos - Bactérias, vírus, viroides,
fitoplasmas, nematoides e grande parte dos fungos podem pene-
trar seus hospedeiros através de ferimentos. A origem, o local e
o tamanho destes ferimentos são bastante diversos. Picadas de
prova de pulgões, causando diminutos orifícios nas folhas, são
suficientes para provocar a infecção de vírus cm um hospe-
deiro. Por outro lado, o ingresso de Ophiostoma ulmi cm plan-
tas de olmo ocorre por verdadeiras galerias abertas nos troncos e
ramos das árvores por seu vetor, as brocas dos gêneros Scolytus
e Hylurgopinus. A abrasão em folhas de feijoeiro, provocada por
partículas de solo dispersas pelo vento, pode ser suficiente para
causar epidemias de Xonthomonas axonopodis pv. phaseo/i, bac-
téria causadora do crestamento bacteriano. O vento pode, ainda,
causar danos em plantas providas de espinhos. Algumas espécies
de Citrus são particularmente atacadas por Xonthomonas cilri
subsp. cilri em razão de apresentarem grande quantidade de feri-
mentos no limbo foliar, provocados por seus próprios espinhos,
sob a ação do vento forte (Figura 4.25A). Ferimentos provoca-
dos pela larva minadora dos citros, também constituem-se em
importante porta de ingresso para essa bactéria (Figura 4.258).
No sistema radicular, a emissão de raízes secundárias provoca
pequenas rachaduras na raiz primária que podem ser utilizadas
por bactérias e fungos habitantes do solo como via de acesso ao
hospedeiro. O homem é ainda um importante agente causador de
ferimentos. Certas práticas culturais, como a poda e a desbrota,
provocam ferimentos nas plantas. Estas práticas tomam-se. algu-
mas vezes, verdadeiras aliadas dos patógenos. A desbrota e o des-
ponte manual, utilizados na cultura do tomate cstaqueado, são, por
exemplo, a principal causa do aumento da incidência do cancro
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
F1$!ura . 1.25 - Sintomas de cancro cítrico (Xanthomonas citri subsp. citn) cm folhas de
laranjeira, decorrentes da infecção bacteriana cm ferimentos provocados por
espinhos (A) e pela larva minadora dos citros (B).
Crédito das fotos: José Belasquc Jr.
-~enano (Clavibacter michiganensis subsp. michiganensis) em
-.a cultura. Criando as portas de entrada da bactéria na planta, e
- mesmo disseminando esta bactéria entre plantas, este tipo de
· ca cultural pode levar toda a cultura ao desastre.
4.3.3. Estabelecimento de Relações Parasitárias Estáveis
O final do processo infeccioso é caracterizado pelo estabe-
'l:Clmento de relações parasitárias estáveis entre o patógeno e seu
'IIC'Spedeiro. Tem início, nesta fase, o parasitismo propriamente
com a retirada de nutrientes da planta pelo agente patogê-
Este ponto marca a transição entre infecção e colonizaçílo.
-\ delimitação exata entre o final do estabelecimento de rela-
~'$ parasitárias estáveis e o início da colonização não é tarefa•
'\Ião se pode saber com precisão, por exemplo, em que
1.ento um patógcno encerra o processo infeccioso e inicia a
·Z.Jção. Deve-se ter em mente, contudo, que infecção só pode
~nsiderada bem sucedida após a instalação definitiva do pató-
na planta. A simples penetração do patógeno não é suficiente
-:i ~ar.tntir a infecção, pois as atividades subsequentes, que ocor-
oi: mterior da plan!a hospedeira, podem impedir o esiabcleci-
~ do agente patogênico. Entre a penetração e a colonização,
~=~º e hospedeiro interagem. Se nesta interação o patógeno são celular ser completada; parede secundária, locali2ada inter-
bc-ieficiado, a infecção pode ser considerada bem sucedida. Por
.:do. se o hospedeiro conseguir impedir a ação patogênica, a
~..--ão poderá não se completar. Algumas formas de resistência
,redeiro interferem justamente no estabelecimento do pató-
p!:J T\J planta, impedindo que a doença se desenvolva.
\lecanismos de resistência - Os mecanismos de resis-
. também denominados de fatores de resistência, podem
-.:::::::- parte da constituição das plantas (mecanismos pré-fonna-
L ;-..issivos ou constitutivos) ou podem ser fonnados após o
-=:;:rl-ecimento do patógeno pela planta (mecanismos pós-for-
'- ativos ou induzíveis). Os mecanismos de resistência de
...1.... ;.er uma dessas categorias podem ser de natureza cstrutu-
bioquímica. Dentre os mecanismos estruturais pré-for-
__. citam-se a elevada cerosidade da cutícula, a presença
i::-~~mas na superficie foliar e a maior espessura da parede
~ de algumas variedades de plantas. Esses fatores de resis-
..._ isolada ou conjuntamente, contribuem para a defesa da
..::iD contra o ingresso do patógeno. Um exemplo interessante
~ mecanismos estruturais pré--fonnados atuam como fatores
61
de resistência ocorre na variedade de cana-
de-açúcar SP 70-1143, resistente ao car-
vão (Sporisorium scitamineum - Boxe
4.8). Dois exemplos clássicos de meca-
nismos bioquímicos pré-formados são:
(i) o catecol e o ácido protocatecoico,
presentes em escamas externas de bul-
bos coloridos de cebola, que os protegem
da infecção de Colletotrichum circinans,
e (ii) a a-tomatina, alcaloide presente em
tomates que os protegem do ataque de
Co,·ticium rolfsii. Em ambos os casos, a
pn:sença dessas substâncias no hospedeiro
impede a infecção patogênica. A formação
de papilas entre a membrana plasmática e
a parede cdular e a lignificação da parede
celular no sítio de infecção são exemplos
de mecanismos de defesa estrutural pós-
formados. A produção de fitoalexinas, em
diferentes espécies vegetais, é exemplo de mecanismo de defesa
bioquímico pós-formado. Todos esses mec~nismos estão deta-
lhadamente descritos no Capítulo 35 desta obra.
4.4. COLONIZAÇÃO
A colonização é a expressão da fase parasítica do agente
patogênico, representada pela retirada de nutrientes do hospedeiro.
É nessa fase que o patógeno utiliza todo seu arsenal químico, para
crescer, ocupar novos espaços e se reproduzir. Durante a penetra-
ção e a colonização, fitopatógcnos repetidamente encontram e atru-
vcssam as paredes celulares dos hospedeiros. A maioria dos .fito-
patógenos pode produzir uma variedade de enzimas, norrnalm~nte
ex.tracelulares, que atuam na degradação dos componentes da
parede celular. Geralmente, essas enzimas são induzíveis, estáveis
e presentes em tecido hospedeiro infectado. As paredes celulares
são estruturas complexas e dinâmicas, circundando o protoplasto,
externamente à membrana plasmática. De maneira geral, são divi-
didas em três regiões estruturais: lamela média, que compreende a
região entre as paredes de células vizinhas; parede primária, loca-
lizada entre a membrana plasmática e a lamela média, formada,
somente em células em ativo processo de cn:scimento, após a divi-
namente à parede primária, formada após o término da expansão
celular. A degradação dos componentes da parede celular é foita
por uma série de enzimas: pcctinases ou enzimas pectolíticas, que
degradam substâncias pécticas presentes na lamela média e celu-
lascs, hemicelulases e ligninases, que aruam na celulose, hemice-
lulose e lignina, respectivamente, presentes nas paredes primária e
secundária das células vegetais. Além das enzimas, as toxinas e os
honnônios produzidos por fungos e bactérias silo particulanncntc
importantes na colonização e no desenvolvimento de sintomas, Lais
quais clorose, necrose e murcha. Os efctorcs, por sua vez, também
produzidos durante a colonização, têm papel fundamental na inatí-
vação de mecanismos de delesa da planta (veja Capítulo 34).
Em função das relações nutricionais estabelecidas com o
hospedeiro, pode-se classificar o patógeno, que neste contexto tam-
bém é um parasita, em três grupos (Lullrell, 1974; Parbery, 1996):
biotróficos, nos quais as fontes de nutrientes são os tecidos vivos
de seu hospedeiro; oeerotróficos, nos quais as fontes de nutrientes
são tecidos mortos; hemibiotrólicos, que iniciam a infecção como
biotróficos, mas colonizam o hospedeiro como necrotróficos.
 Manual de Fitopatologia
Boxe 4.8 Resistência de gemas de cana-de-açúcar
à infecção de Sporisorium scitamineum
(Ustilago scitaminea)
A variedade de cana-de-açúcar SP 70-1143, sempre
foi resistente ao carvão nos campos de cultivo. No
entanto, quando artificialmente inoculada, por meio
da deposição do inóculo sobre ferimentos realizados
nas gemas, seu comportamento é semelhante ao de
variedades muito suscetíveis. A diferença de com-
portamento da planta quando submetida à infecção
natural ou à inoculação artificial, nesse caso, é devida
aos mecanismos de resistência presentes nas gemas da
planta, todos eles estruturais pré-formados (Gloria et
ai., 1995). SP 70-1143 tem mais escamas (5,5 escamas
por gema) do que variedades suscetíveis, como NA
56-79 (4,4 escamas por gema); mostra dois tipos de
tricomas, contra apenas um nas suscetíveis; e sua
densidade é muito maior (média de 317 tricomas por
mm1) do que aquela das variedades suscetíveis (média
de 250 tricomas por mm2 ). Além disso, as paredes
celulares das escamas mais externas são muito mais
grossas e suberificadas nessa variedade do que nas
suscetíveis. Como a penetração do patóge110 ocorre
no meristema, esse conjunto de estruturas que protege
o tecido meristemático confere resistência à variedade
SP 70- 1143. O ferimento ocasionado pela inoculação
artificial coloca o patógeno diretamente sobre o
meristema apical e toma esses mecanismos inoperantes.
t por isso que e a variedade passa a se comportar como
suscetível quando inoculada por ferimento.
Patógenos biotróticos - Fazem parte do grupo dos pató-
genos biotróficos todos os vírus, viroides e fitoplasmas, algu-
mns bactérias, fungos causadores de ferrugens, carvões, oídios e
oomicetos causadores de míldios. Por se alimentar de tecido vivo,
ao invadir o hospedeiro, estes patógenos dewm causar o menor
dano possível. Na maior parte Jas vezes, eles entram em contato
íntimo com a célula hospedeira, retirando dela seu alimento sem.
no entanto, destruí-la.
Vírus e viroides não se a limentam, no verdadeiro sentido
do tenno, de seu hospedeiro. A colonização por estas simples
estruturas resume-se a dois processos: indução da célula hospe-
deira para replicar a partícula virai e disseminação de novas par-
tículas virais dentro do hospedeiro. Uma célula infectada produ7
um grande número de partículas virais que migram para células
vizinhas, através de plasmodesmas. Estas novas ct:lulas infecta-
das são, então, transfom1adas em novas fontes de réplicas dos
vírus. Ao atingir os vasos do flocma, as partículas virais são rapi-
damente translocadas para células da rai;, e, em seguida ao meris-
tema apical. O sítio de replicação, no interior da célula hosr,e-
dcira, é variável em função do vírus envolvido. Membrana cito-
plasmática, mitocôndria, clornplasto, ribossomo, nucléolo e o
próprio núcleo já foram relatados como sítios de replicação virai.
Na célula infectada, estas organelas são desviadas de suas fun-
ções originais passando a "trabalhar" para a r,artícula virai.
Fungos e oomicetos de comportamento biotrófico compre-
endem as espécies causadoras de ferrugens, carvões. oídios e mil-
62
dios. Durante a colonização, estes patógenos. exceção feita aos
fungos causadores de carvões, extraem seu alimento de células
vivas com o auxílio de estruturas especializadas, denominadas
haustórios. Na emissão dos haustórios ao interior das células do
hospedeiro ocorre a dissolução da parede celular, seguida da inva-
ginação da membrana celular. Desta fonna, o haustório não rompe
a membrana celular do hospedeiro. que causaria a morte da célula.
mas invade seu interior aderido a esta membrana (Figura 4.26).
A membrana da célula hospedeira ao redor do haustório sofre
importante!> modificações no fonnato. no composição e em sua
função, a ponto de uma denominação especial ter sido para ela
criada: mcmbrnna extra huustório. Entre a membrana extr.1 haus-
tórío e a parede celular do patógeno há uma matriz extra haustório
por onde trafegam moléculas produzidas pelos dois organismo~.
Os hauslórios são estruturas especializadas não apenas eru reti-
rar nutrientes das células hospedeiras, nws também em produ;,ir
e transponar cfetores para essas células. Caso sejam reconheci-
dos pelo hospedeiro, os cfetores disparam urna cascata de even-
tos de defesa que culminam na paralisação da infecção. Por outro
lado, nas interações compatíveis, os cfetores manipulam o meta-
bolismo da célula hospedeira e impedem a atuação dos sistemas
de defesa (veja Capítulo 34). À medida que o patógeno se desen-
volve, observa-se o crescimento da bifa nos espaços intercelula-
res e a emissão de novos haustórios para células ainda não colo-
nizadas. Este processo prolonga-se até a formação das estruturas
reprodutivas dos fungos, externamente à planta.
Eepaço inmrcelular
Membrana
··•~·xtra-hllu• torlal
Membrana do
◄ ·•·· ···hauatório
•• Parede Cio
hauatórlo
Matriz '
extra-hlluetorlal
t
Parede da c.iui. Membrana plasmáUca Cltopln ma
da plantai da planta
Figura 4.26 - Representação diagramática de um haustório no inte-
rior da célula hospcdeir.i.. O citoplasma da hospedeira
realçado em Cin7.a e malrix extra-baustório, cm arul.
Oomicetos causadores de míldios podem estabelecer uma
rehu,:ão equilibrada com seu hospedeiro, mesmo na prescnç11
de abundante esporulação. Esporângios de Plasmopara viticola
(míldio da videira} são frequentemente produzidos sobre tecido
foliar verde, aparentemente sadio. O exame citológico desses
tecidos mostra acentuado desenvolvimento intercelular de hífas
e grande número de haustório~. Nesta fase. a maioria das células
colonizadas permanece viável e apenas parte do tecido do hospe-
deiro apresenta leve necrose. Nos fungos causadores de oídios,
especificamente no gênero Uidium, todo o processo de coloniza-
ção ocorre externamente ao hospedeiro. O micélio do patógeno
desenvolve-se na superficie das folhas, emitindo os haustórios
unicamente para células da epidenne da planta (Figura 4.27). Já
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro
8 e
r~ 4.27 - Representação diagramática, cronológica, dos proces-
sos de infecção (A), colonização (13) e reprodução (C)
de Oidium.
- illak: \fodíficada de Agrios ( 1988).
;,s canões, não há nenhuma estrutura especializada na reti-
'lC:: ::: nutrientes das células do hospedeiro. E o próprio micélio,
-=- .A.1 muacclular, que se encarrega da nutrição do patógcno.
Dependentes que são de tecido vivo, fungos e oomice-
:-mi,,itas biotróficos colonizam porções limitadas do hospe-
- ;iara rapidamente produzir suas estruturas reprodutivas.
-=..,ecer por muito tempo retirando nutrientes das células
:vspedeiro, sem se reproduzir, pode ser desvantajoso para
------40 ou oomiceto, pois cedo ou tarde as células parasitadas
~ e,aurir. A produção de esporos cm curto espaço de tempo
:an que aumentem as chances de novas infecções em partes
:e:.- ;:.lo parasitadas do hospedeiro.
Patógeoos hemibiotró6cos - Comportamento tipicamente
DC::::·1otrófico tem sido observado em fungos do gênero Co f/e-
~ trum. como C. lindemuthianum, agente causal da antrac-
:'6C do feijoeiro, C. graminicola, responsável pela antracnose
;_;;a. do milho, e C. gloeosporioides, que causa a arytracnose da
::-.aba. Esses patógenos ingressam a planta como biotróficos,
-.:.::.:l0 seus nutrientes da célula hospedeira por meio de uma
-=--::.ra especializada, semelhante ao haustório, denominada
..,_ Após o estabelecimento das relações parasitárias
- eis. o patógeno produz hifas secundárias, que passam a
- _zar as células adjacentes à infectada de forma necrotró-
"3tógenos mutantes que desenvolvem apenas a fase bio-
_.,_ não são capazes de induzir sintomas nas plantas, nem
..,,..:,<luzir determinadas enzimas, como pectinases. Nesses
~enos_ a bast genética responsável pela fase biotrófica
~ daquela responsável pela fase necrotrófica (Dufresne et
_:!000).
Patõgenos necrotr óficos - Esses parasitas matam o hos-
... antes de invadi-lo. Por não precisar manter contato
o hospedeiro vivo, fungos e bactérias necrotróficos cvi-
-s problemas ocasionados pela reação <lo hos pedeiro à
__c;.,..io e à colonização. O desenvolvimento destes patógc-
: a invasão dos tecidos da planta ocorrem sempre pela ati-
:;.;..:x saprofitica, com retirada de nutrientes de células mor-
Organismos com este comportamento caracterizam-se por
~entar importaute atividade enzimática e mesmo ·toxico-
- ~o processo de patogênese dos necrotróficos, quanti-
, ~xpressivas de enzimas extrncelulares são liberadas de
a causar a maceração de tecidos localizados dentro do
.:e ação do organismo. A bactéria Pecrobacterium atro-
< um (Erwinia carotovora subsp. atroseptica), ao coloni-
::.i!Jerculos de batata, estabelece-se iuicialmente nos espa-
... t<!rcelulares do parênquima. Após atingir elevado nível
_,l.cional, a bactéria passa a produzir enzimas pectolíticas
63
que provocam dissolução da lamela média e da parede celular
e desorganização do citoplasma, após ruptura da membrana
celular. As peetinases produzidas por P. atrosepiricum são enzi-
mas comuns aos patógcnos necrotróticos, que desempenham
papel primário na maceração de tecidos, típica das podridões
moles de frutos e vegetais. Essas enzimas são produzidas ape-
nas quando a população bacteriana atinge determinado quorum,
o que faz com que a planta seja n:pentínamente agredida por
uma quantidade cn:.:imática elevada e praticam,ente não tenha
chances de sobrevivência. A percepção do quor1Um bacteriano,
denominado ''quorum scnsing" em inglês é uma estratégia
comum a várias bactérias fitopatogênicas (Boxe 4.9).
Boxe 4.9 "Quorum sensing" em bact
fitopatogénicas
A percepção da densidade da população bacteriana,
denominada "quorum sensing" cm inglês é um
mecanismo de comunicação entre células !bacterianas
segundo o qual determinadas característi,cas só são
expressas quando a densidade populacional é elevada.
Isso permite que as bactérias ajam de forma c,oordenada,
beneficiando cada individuo e aumentandos1uaschances
de sobrevivência. Mecanismos de quor~1m sensing
envolvem troca de moléculas de baixa mass~1molecular
entre bactérias, que funcionam como sin alizadoras
da p opulação bacteriana. Quando o acúmulo desses
sinais atinge um detcrm.inado limiar, ele 1passa a ser
recon hecido por toda a popuJação, que res1ponde com
a ativação de determinados genes. Esse mec:anismo foi
identificado na regulação de genes de adaptabilidade
epifítica em Ralstonia solanncenrum, na produção
d e an tibióticos por E. carotovora, na expressão de
fatores de patogenicidade em Xanthomonas campestris
e na produção de exoenzimas em E. .carotovora,
X. campestris e R. solanacearum (Bodman eit al., 2003).
Fuogos do gênero Sc:lerotinia colonizam partes suculentas
de plantas atuando também como patógeno tipic:amente necro-
trófico (Figura 4.28). A libenição de enzimas durante a invasão
do m icélio na planta ocasiona o colapso celular e a desintegração
de tecidos, redundando em podridões aquosas 110,s órgãos afeta-
dos. Outro exemplo de patógeno necrotrófico pode ser dado pelos
fungos causadores de podridões pós-colheita, cujos principais
representantes são espécies dos gtlnt:ms Penici/lium, Aspergillus
e Rhizopus.
A
Figura 4.28 - Colonização dos tecidos do hospedeifl:> por um fungo
nec.-rot.rúfico (A = fase inicial, íl - fase avançada).
 Manual de Fitopatologia

4.4.1. Distribuição do Patógeno no Hospedeiro

A
Parasitas oecrotróficos são organismos de alta agressivi-
dade, já que produzem enzimas e toxinas danosas ao vegetal,
mas não apresentam nenhum me.canisrno mais evoluído de para-
sitismo. Não há especificidade por um hospedeiro particular, nem
por um tecido particular dentro do hospedeiro. Estes parasitas não
seguem nenhuma via específica de colonização. Eles crescem a
partir do sítio de infecção, não se importando com a diferenciação
histológica do hospedeiro, invadindo-o de forma irregular. Sua
distribuição na planta ocorre somente após a morte dos tecidos,
ao redor do ponto de infecção.
Parasitas mais evoluídos (hemibiotrólicos e biotróficos)
apresentam, por sua vez, vias específicas de distribuição dentro do
hospedeiro. Os vírus e viroides, por exemplo, iniciam sua distri-
buição célula a célula, até atingir tecidos vasculares. O transporte
pelos vasos do floema e do xilema faz com que estas partículas
alcancem tecidos jovens, distantes do ponto de infocção, onde B
nova distribuição célula a célula ocorre. A este tipo de distribuição,
obtida graças ao transporte dos patógeoos pelos vasos condutores
de seiva, dá-se o nome de distribuição sistêmica ou colonizaçilo
sistêmica. Distribuição sistêmica ocorre na maioria das fitoviroses
(veja Capítulo 10) e garante a presença desses organismos cm pra-
ticamente todas as partes da planta. Fitoplasmas e espiroplasmas
também distribuem-se sistemicamente, através do ·floema. Estes
organismos são depositados por seus vetores diretamente nos vasos
do floema e, ainda mais rapidamente que os vírus, atingem locais
distantes do ponto de infecção (Figura 4.29). No entanto, sua dis-
tribuição pela planta não é uniforme, como no caso dos vírus (para
mais detalhes veja Capítulo 11). Os sintomas decorrentes da infec-
ção sistêmica são usualmente plásticos e se expressam em toda a
planta (Figura 4.30). Outro exemplo de patógcno que coloniza
a planta de forma sistêmica, pelos vasos do floema, é a bacté- Figura 4.30 - Sintomas plásticos decorrentes de colonização sistê-
ria causadora do huanglongbing dos citros. Todas as espécies de mica. (A) Mosaico (Senna mosaic vírus) do fodegoso
Candidatus Liberibacter associadas ao huanglongbing mostram (esquerda), sadio (direita) e (B) enfezamento pálido
mecanismos similares de colonização. do milho causado por Spiroplasma kunkelii.
Crédito das fotos: Liliane D. Teixeira (A) e Paulo Ayres (8).

bactérias dos gêneros Xylella (X. fastidiosa), Ralstonia (R. sola-

nacearom) e leifsonia (l. xyli subsp. xyh) são alguns exemplos

•
2
,.
Figura 4.29 - Represenl.llção diagramática da lranslocaçào (veloci-
dade e direção) de fitoplasma em planta hospedeira.
Fonte: Modifica<la de Wei et ai. (2004).
Também são transportados pelos vasos muitos fungos e bac-
térias. No entanto, estes organismos, em sua maioria, utilizam quase
que com exclusividade o xilema como via de transporte. Fungos dos
gêneros Fusarium (F oxysporom) e Verticillium (V, albo-atrum) e
de palógenos que se distribuem pelo xilema de plantas.
Em contraposição à distribuição sistêmica, grande número
Je parasitas vegetais apresenta distribuição restrita às células ou
tecidos adjacentes ao ponto de penetração. Este tipo de distribui-
ção denomina-se distribuição localizada, ou ainda, colonização
localizada. Fungos causadores de ferrugens, por exemplo, colo-
nizam número reduzido de células ao redor da câmara subesto-
mática por onde penetraram. Rapidamente, eles produzem uma
pequena pústula na superficie do hospedeiro, onde são fonnadas
as cstrumras de reprodução. Outros há que são ainda mais res-
tritos. Spilocaea pomi, agente causal da sarna da macieira, colo-
niza, na sua fast1 parasitária, apenas parte da epiderme de folhas
e frutos, estabelecendo-se entre a cutícula e a epiderme daque-
les órgãos. Embora os sintomas sejam bastante evidentes, a inva-
são em si é restrita à região subcuticular (Figura 4.31 ). Algumas
bactérias causadoras de manchas angulares também apresentam
colonização do tipo localizada. Nestes casos, os feixes vasculares
parecem impedir a movimentação lateral da bactéria pelos espa-
ços intercelulares do mesófilo foliar. Os sintomas externos apa-
recem como manchas bem delimitadas pelas nervuras da folha,
justificando o nome genérico de mancha angular.

64
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro

a dentro de um mesmo patossistema. Estas diferenças estão rela-

cionadas à variedade da espécie hospedeira e à rnça do patógeno
envol vído (Boxe 4. 10), além de condições de ambiente, como
temperatura (Figura 4.32).

500
í"cua 4.31 - Representação diagramática, cronol6gica, <los proces- 'ui'
sos de infecção (A), colonização (B) e reprodução (B) e
o
de Spilocaea pomi, agente causal da sarna da macieira. é 400
Q)
'E
Q) 300
-1.4.2. Duração da Coloniz11ção i
A duração da colonização, ou seja, do processo que tem iní- o
'O
n,:, estabelecimento de relações parasitárias estáveis e termina o 200
i:
- a reprodução do patógeno, é difícil de ser quantificada, em Q)

.:c....".7ência de não ser possível medir com pn:cisão o momento

a..
100
~ue relações parasitárias estáveis são estabelecidas. Para a 8 12 16 20 24 28
z--~maçào do período de parasitismo de um organismo, uti- Temperatura (C}
~ o período de latência, definido como o período de tempo
Jie-~~~do entre a inoculação (contato entre patógeno e hospe- Figura 4.32 - Efeito da temperatura no período latente do fungo
- e o aparecimento de estruturas reprodutivas do patógcno. Uromyces appendiculatus em folhas de feijoeiro.
~'10 de latência corresponde ao tempo utilizado pelo pató- Fonte: Bacchi (1994).
!l=JC □os processos de infecção e colonização.
O período de latência é bastante variável entre diferentes O período latente de um organismo é muito utilizado em
-::a:. -, stemas. Ele pode ser muito curto em alguns casos (4 dias trabalhos epidemiológicos. Em doenças de juros compostos (veja
-..:-::. :, ~; rophthora infestans cm batata) e bastante prolongado em Capítulo 5), o período latente é um dos componentes da resistên-
-= " ~3 meses para Sporisorium scitamineum (=Ustilago seita- cia das plantas que mais influencia a velocidade de crescimento
~ em cana-de-açúcar e 4 anos para Eutypa armeniacae em da epidemia. Este período representa, em termos epidemiológi-
GJe<~eira]. Além da variação apresentada entre grupos de pató- cos, o tempo de geração da espécie patogênica. Quanto maior
o período de latência pode mostrar enormes diferenças o tempo decorrido entre a inoculação e a reprodução, menor o

Boxe 4.10 Período latente: um componente da resistência do hospedeiro

O período latente de um patógeno pode estar relacionado à resistência do hospedeiro. Quando em condições
Uloráveis de ambiente e sob pressão de raças agressivas do patógeno, diferentes variedades de uma espécie vegetal
podem ser classificadas em diferentes níveis de resistência, de acordo com a duração da latência do patógeno em
questão. Latência maior indica maior resistência da planta à colonização. Como consequência, menor número de
.:1dos do patógeno serão produzidos sobre aquela variedade particular e menor deverá ser a quantidade de doença
final da cultura. Experimentos utilizando latência para a determinação da resistência devem, no entanto, ser
.:riteriosos, já que este compone.nte monocíclico é muito variável em função do ambiente. Além de permanecer em
unbiente controlado, as plantas a serem comparadas devem estar no mesmo estádio de desenvolvimento. A idade da
iolha, por exemplo, pode influenciar a latência. A Tabela 4.2, reproduzida de Parlevliet (1979), mostra as variações do
rcnodo latente observadas em folhas de diferentes idades em quatro variedades de cevada. Embora em plantas jovens
folha 1) a diferença entre variedades seja pequena, o mesmo não acontece em plantas adultas (folha bandeira). A
resistência à colonização varia, portanto, de acordo com o tipo e com a idade da folha infectada.

Tabela 4,2 - Períodos latentes observados em quatro variedades de cevada inoculadas com o agente causal da forrugcm da folha
(Puccinia hordei), em vários estádios, relativos ao período latente observado na variedade L94 no estádio de plântula.

Folha númt·ro
<11/tfrar
I ,f í '1-im·em 'J- 1·ellw
L94 100 106 113 11 7 \09
Volla 104 113 122 142 135
Julia 110 125 141 182 166
Vada 123 140 157 233 201
r1N1te: Parlevliet (1979).

65
 Manual de Fitopatologia
número de gerações produzido por ciclo do hospedeiro. O racio-
cínio inverso é também válido. Quanto mais curta for a latência,
maior será o número de gerações do patógeno por ciclo do hospe-
deiro e maior a velocidade da epidemia. Para um patossistema em
particular, o período latente sumariza, na verdade, o comporta-
mento do patógeno em interação com o hospedeiro e o ambiente.
Curto período de latência significa hospedeiro suscetível, pató-
geno agressivo e ambiente favorável. Períodos latentes prolonga-
dos indicam hospedeiros resistentes e/ou patógenos menos agres-
sivos e/ou ambiente desfavorável.
É importante comentar ainda que o tenno latência pode
assumir, fora do contexto epidemiológico, significados diferentes.
Dois termos merecem menção: infecção latente e vírus latente.
Por infec.ção latente entende-se a ocorrência de uma infecção sem
o aparecimento de sintomas. Fungos do gênero Collelolrichum,
causadores das antracnoses, costumam provocar infecções laten-
tes em frutos de várias espécies vegetais. Estes fungos penetram
os frutos ainda verdes, onde pennanecem inativos at~ seu amadu-
recimento. Assim, frutos aparentando completa sanidade, quando
venles, podem vir a apresentar grande quantidade de lesões por
ocasião do amadurecimento. A colonização ocorre nos frutos
maduros, embora a infecção tenha ocorrido muito antes. Para evi-
tar confusão com o termo epidemiológico, infecção quie.,centc
tem sido o vocábulo utilizado nessa situação.
O termo vírus latente é aplicado a situações cm que a
colonização pelo vírus não causa sintomas externos evidentes.
Quando se diz que os vírus do morangueiro são vírus latentes
isto significa que, nas variedades comerciais cultivadas, não silo
observados sintomas em plantas eontaminadas por um vírus
em particular. Os sintomas de uma virose específica potlem
se expressar, no entanto, em algumas variedades silvestres de
morango, denominadas, nesta situação, de variedades indicado-
ras de vírus. Vírus latentes ocorrem não apenas na cultura <lo
morangueiro, mas também em muitas outras. como macieira,
videira, pessegueiro, etc.
4.5. REPRODUÇÃO
A produção do inóculo, na fase 'reprodução' do ciclo das
relações patógeno-hospedeiro, pode ocorrer tanto no interior
quanto na superflcie do hospedeiro. Vírus, viroides e molicutes
reproduzem-se ou, mais precisamente, replicam-se, apenas oo
interior do hospedeiro (Figura 4.33). Para a disseminação do inó-
culo, estes microrganismos necessitam auxílio externo, n:presen-
tado por vetores ou pelo próprio homem. Alguns fungos e bactérias
também comportam-se desta maneira. O fungo Ophiostomu ulmi
(doença holandesa do olmo) e a bactéria Leifsonia xyli subsp. xyli
(raquitismo das soqueiras da cana-de-açúcar) são dois exemplos
de microrganismos que se reproduzem exclusivamente no interior
do hospe<leiro. Assim, a disseminação destes patógenos depende
de insetos do gênero Scolytus e do homem, respectivamente. Para
outros, ainda, como os patógenos vasculares do gênero Fusarium,
os esporos produzidos no interior do hospedeiro são liberados ape-
nas após a morte e desintcgrõção dos tecidos da planta. Estes espo-
ros permanecem em restos culturais no solo, local que representa a
fonte de inóculo para o ciclo seguinte da cultura.
A grande maioria das bactérias e dos fungos fitopatogênicos,
entretanto, reproduz-se na superflcie do hospedeiro (Figura 4.34
e Figura 4.35). Esta posição estratégica ocupada pelo patógeno
favorece a disseminação do inóculo, que é transportado, na maior
parte das vezes, pela água ou pelo vento.
66
Figura 4.3.3 - Reprodução de cspiroplasma no interior dos vasos do
0oema. Mícrografia eletrônica de varredura do espiro-
plasma causador do enfez.amento pálido do milho nos
vasos do flocma de folh11 sintomática. Os corpúsculos
helicoidais ocorrem em grande quantidaJe junto ao
crivo do vaso do tloema (A). Detalhe dos corpúsculos,
mostrando claramente sua forn1a helicoidal (B).
Crédito das rotos: Elliot W. Kitajima.
4.5.1. Fatores que Influenciam a Reprodução
A formação de estruturas reprodutivas em fungos fitopa-
togênicos ircqucr uma série de condições de ambiente especifi-
cas. Para uma determinada espécie fúngica, a gama de condi-
ções ambientais requerida para a esporulação é frequentemente
mais restrita que aquela requerida para a infecção (Cohen &
Rotem, 1988). Em muitos casos, um maior período de inolha-
mcnto foliar é necessário para a esporulação <lo que para a infec-
ção (Tabela 4.3). Em outros, ao contrário, como nas espécies
do gênero Oidium, o molhamento foliar chega a inibir comple-
tamente a esporulação. Em geral, a esporulação dos oídios só
ocorre coni a umidade relativa abaixo do ponto de saturação. No
entanto, podem existir diferenças quanto à preferência por baixa,
alta ou nivcis intermediários de umidade relativa entre as dife-
rentes espécies deste gênero de fungo.
Além da umidade relativa e do molhamento foliar, outras
variáveis ambientais, como temperatura, luz e estatlo nutricionul
do bospedc:iro, podem exercer influência na produção de esporos.
Em parasitas biotróficos, a esporulação está associada a condi-
ções fovorávc:is ao hospedeiro. Neste caso, a esporulação é maior
quando condições favoráveis à fotossíntese (fotoperíodos pro-
longados, intensidade luminosa elevada, amplo espectro de luz)
ocorrem no período de colonização (Cohen & Rotem, 1970). A
esporulação de muitos necmtróficos, por outro lado, está confi-
nada às lesl:íes neerótícas. Este comportamento tem sido associado,
cm alguns casos, ao baixo teor de açúcar dos tecidos necrosados
(Boxe 4.11 ).
4.5.2:. O significado Epidemiológico da Produção de
lnóculo
A produção de ínóculo é bastante variável para cada espé-
cie patogê11ica particular, mas estudos detalhados sobre produ-
ção de inóculo e seu significado epidemiológico, têm sido con-
duzidos apenas para fungos que esporulam na superficie do hos-
pedeiro. Dois padrões de t!Sporulação têm sido constatados em
 Ciclo de Relações Patógeno-Hospedeiro

Reprodução de fungos necrotróficos. (Á) acérvulos

Figura 4.35
de Col/elotrichum sp. cm banana, (D) picnidios exsu-
dando cirros de Phy/losticta citricarpa nu superficie
<lc laranja.
Crédito das fotos: Silv ia A. Lourenço.
D

Boxe 4.11 Teor de açúcar dos tecidos do

hospedeiro versus parasitismo
'

A relação existente entre o teor de açúcar dos

tt2ura 4.34 - Repirodução de fungos biotróficos na superficie foliar. tecidos do hospedeiro e o parasitismo vem sendo pes-
(A) Phakopsora euvitis em videira-Niagara Rosada, quisada desde o início do século XX. Yarwood (1934)
(B) detalhes das pústulas de P. euvitis, (C) oídio em demonstrou que doenças diferentes respondem dife-
cenoura causado por Oidiopsis laurica, (D) detalhes rentemente ao conteúdo de açúcar do hospedeiro.
das 1~struturas reprodutivas de O. raurica. Trabalhando com discos de folhas depositados sobre
Crédito das fotos: Antonio F. Nogueira e Silvia A. Lourenço. soluções com diferentes concentrações de sacarose,
aquele autor constatou que a suscetibilidade das
folhas a Uromyces appendiculatus e Erysiphe polygot1i
Tabela 4.3 - Períodos mínimos de molhamento foliar (horas) neces- (parasitas biotróficos) aumentava com a elevação
sários para a infecção e a esporulação em diversos pa-
do teor de sacarose da solução. Por outro lado, nas
tossist:emas.
mesmas condições, as folhas eram mais resistentes a
llnras ele molhamcnto Stemphylium sarcit1aeforme e Colletotriclium trlfolii
ncccss:írias para (parasitas hemibiotróficos). Atualmente, sabe-se
lnfec~ão fapornla~ão haver uma relação positiva entre o alto teor de a,;:úcar
e a suscetibilidade a alguns parasitas biotróficos e
Phytophthora infestans - batata 3 7 uma relação inversa quando são considerados os
Phytophthora cactorum - morango 2 3 necrotróficos. Este tipo de informação tem sido
Pseudoperonospora cubensis - pepino 2 6-9 importante não apenas para meU1or caracterizar
Cochlíobolus heterostrophus - milho 4 12 o parasitismo dos diferentes grupos de patógeuos,
mas também para explicar a mudança na reação de
Peronospora pisi - ervilha 3 12
suscetibilidade de plantas com o avanço da idade. Os
Stemphylium lycopersici - tomate 12 16 efeitos ontogenéticos na resistência do hospedeiro
~ltemaria solani - batata 8 16 podem, em parte, ser explicados pela variação do
teor de açúcar nos tecidos da planta durante seu
Foote: Cohen & Rotem (1988). desenvolvimento (Vanderplank, 1984). Além de
doenças fúngicas, o teor de açúcar no tecido das plantas
:iatógenos foliares. O primeiro deles, exibido por patógenos de pode influenciar ainda viroses, bacterioses e nematoses
:-egiões quentes ,(clima tropical e subtropical), caracteriza-se (Silva et al., 2008).
por apresentar cu:rva de produção diária de esporos com vários
picos de máxima esporulação distribuídos por todo o período
.n.feccioso. Este g;rupo inclui os fungos Phakopsora pachyrhizi,

67
 Manual de Fitopatologia
Puccinia arachidis, Puccinia psidii e Uromyces appendiculatus,
agentes causais das ferrugens da soja, do amendoim, do eucalipto
e do feijoeiro, respectivamente. O segundo padrão de esporula-
ção, apresentado por patógenos de clima temperado, mostra ape-
nas um pico de esporulação, situado no início do período infec-
cioso. São exemplos deste padrão os fungos Puccinia hordei,
P. recondita e Erysiphe graminis, agentes causais da ferrugem
da cevada, da ferrugem da folha do trigo e do oídio do trigo, res-
pectivamente. A consequência epidemiológica da existência Jestcs
dois padrões de esporulação pode ser avaliada através da taxa
aparente de infecção (veja Capítulo 40). Bergamin Filho et ai.
(1986) mostraram, em um modelo de simulação, que a taxa apa-
rente de infecção, mantendo-se as outras variáveis constantes, é
consideravelmente mais elevada para o padrão de um só pico de
esporulação do que para o padrão intermitente de csporulnção.
Patógenos com padrão de esporulação de um só pico, por con-
centrarem a produção de seus esporos no início de seu período
infeccioso, as outras variáveis pcnnanccendo iguais, podem cau-
sar epidemias consideravelmente mais explosivas do que aque-
les com picos intermitentes, com consequente produção de um
número maior de lesões e esporos. R haveria uma eÃplicnção
razoável para isto? Sobrevivência parece ser a palavra chave.
Puccinia graminis f. sp. tritici, por exemplo, causa epidemias
explosivas porque, sendo explosiva, sua capacidade de sobrevi-
vência aumenta. Não se pode esquecer que ela tem longos meses
de inverno a vencer e que suas chances de sucesso são propor-
cionais ao número de esporos produzidos durante a estação de
cultivo. Além disso, há pouco risco de o patógeno enfrentar uma
condição adversa durante o pico de esporulação, já que nas regi-
ões temperadas, durante a estação de cultivo, as condições de
clima são mais estáveis e mais favoráveis à infecção e à csporula-
ção do que nas regiões tropicais.
Nos trópicos, o quadro é diferente. Uromyces appendi-
culatus, agente causal da ferrugem do feijoeiro, por exemplo,
não precisa ser explosivo porque sua chance de sobrevivência
no inverno não é proporcional ao número de esporos produzi-
dos na estação de cultivo. Primeiro, porque em muitos locais as
estações de cultivo se sobrepõem e segundo, porque, cm mui-
tos anos. inverno rigoroso não há. AJém disso, considerando-se
o fator climático, o fato <le esporular o máximo num só dia em
regiões tropicais, com a falta de orvalho e a temperatura elevada
demais sendo a regra, seria colocar em risco a própria sobrevi-
vência. Assim, Uromyces appendiculallls esporula por um perí-
odo de tempo prolongado, produzindo intermitentemente quanti-
dade de esporos suficientes para garantir a dispersão da doença.
4.6. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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68
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 CAPÍTULO

5
EPIDEMIOLOGIA DE
DOENÇAS DE PLANTAS
Armando Bergamín Filho, Lilian Amorim, Laetitia Willocquet e Serge Savary

ÍNDICE

5.l. Epidemiologia, epidemia e endemia ....................... 71 5.5. l. Modelos analógicos........................................ 77

5.2. Epidemiologia, Fitopatologia e Biologia ................ 72
5.3. Epidemias: o monociclo .......................................... 73
5.4. Epidemias: o policiclo.............................................. 76
55. Modelando a epidemia .................................:·········· ?7
5.5.2. Modelos simbólicos e o computador ............ 78
5.6. Um terceiro grupo epidemiológico......................... 79
5.6.l. Conceitos básicos revisitados ........................ 80
5.6.2. Modelando diferentes tipos de epidemia ..... 82
5.7. Bibliografia consultada ............................................ 83

:-.1. EPlDEM IOLOGl A, EPIDEMIA E ENDEMIA

homem

M
uitas são as definições de epidemiologia que
aparecem na literatura. Nenhuma é tão simples hospedeiro
quanto à de Vanderplank ( 1963), para quem epi-
arnuologia é apenas "a ciência da doença em populações", e
a:nhuma é tão completa quanto à de Kranz (1974), para quem a
~iologia é "o estudo de populações de patógenos em popu-
a;õe,- de hospe.deiros e da doença resultante desta interação, sob
• llf(tuencia do ambiente e a interferência humana". Uma terceira
r71çào de epidemiologia de importância histórica é aquela pro-
-. :-.::i por Zadoks e Schein ( 1979): "epidemiologia é o estudo de
ambiente ambiente
ações de patógenos e de hospedeiros que leva a algo novo:
.-:iença. Esta pode ser considerado como uma rerceira classe
a pnpulaçào: a populaçã., de lesões ou de indivíduos doentes".
Todas enfatii.am ser a epidemiologia uma ciência de populações. A B
As populações impo11antes, para a epidemiologia, são aque-
~ hospedeiro, de um lado, e do patógeno, do outro. O con- Figura 5.1 - Representação da população do patógeno interagindo
.l.'.. de~tas duas populações leva a uma terceira, a população de com a população do hospedeiro, sob a influência do
~ ou de indivld uos doentes. O ambiente interfere no desen- ambiente (A - patossistema selvagem) e interferência
, unento das três populações, muitas vezes diferencialmente humana (B • patossistema agrícola). Desta interação
em contrapartida, as três populações também influenciam o resultará a população de lesões (doença), representada
.11IJb1ente, especialmente o microclima (Figura 5.1 A). Final- pela supcrficic do triângulo (A) ou superlicie da base
~te. o homem, cada vez mais, interage com todos os fatores do tetraedro (B).
;:[!\ ol, idos e, não raro, sofre os efeitos do rápido crescimento Fonte: Adaptada de Zadoks & Schein ( 1979).

71
 Manual de Fitopatologia
da populaç:ão de lesões (Figura 5.18). A população de lesões
(doença), ao contrário das outras duas populações, do ambiente e
do homem,, não tem existência autônoma, fato bem representado
na Figura$. l (Bergamin Filho & Amorim, 1996).
Epidemiologia, assim definida, é essencialmente uma ciên-
cia de campo. Ensaios de laboratório podem ser considerados
como estudlos epidemiológicos somente se forem conduzidos com
o objetivo de explicar o que acontece no campo. O uso do objetivo
da pesquisai como critério para caracterizar um trabalho como epi-
demiológico certamente trará alguma confusão. Deve-se lembrar,
porém, que: mesmo a taxonomia, tão remota da epidemiologia, é
necessária para o estudo da doença em condições naturais.
O princípio básico por trás da epidemiologia é que a quan-
tidade de d,oença no campo é determinada pelo balanço entre dois
processos opostos: infecção e remoção (Figura 5.2). De um lado,
novas infecções ocorrem, lesões aparecem, tornam-se infecciosas e,
mais tarde, possibilitam o aparecimento de novas lesõe.s. Do outro
lado, tecido infeccioso é removido quando as lesõe.s enve.lhecem
e não mais formam esporos. Quando a infecção for mais intensa
que a remoção, a intensidade da doença crescerá. Quando a remo-
ção for ma:is intensa que a infecção, a intensidade da doença dei-
xará de aunnentar e poderá, inclusive, diminuir, caso o hospedeiro,
por exempl.o, lance novo tecido sadio. O ponto impunante é que,
independerntemente da doença estar aumentando ou diminuindo, os
dois processos opostos - infecção e remoção - ocorrem concomi-
tantemente.. A epidemiologia engloba esses dois processos, sendo
apenas um detalhe o fato da quantidade de doença aumentar, dimi-
nuir ou penmanecer inalterada em função do tempo.
endemia
~
li 1
Figura 5.2 - Infecção (int), remoção (rem), epidemia e endemia.
Os tennos epidemia e endemia estão relacionados com o
balanço dos processos antagônicos infecção e remoção (Figura 5.2).
O primeiro• deles, epidemia, refere-se a um aumento da doença
numa população de plantas em intensidade e/on extensão, isto é,
um aumenlto na incidência-severidade e/ou um aumento na área
geográfica ocupada pela doença. Os tem1os epidemia explosiva e
epidemia tardívaga (Figura 5.3), segundo Giiurnann ( l 950), são
usados cas,o o aumento em intensidade seja rápido ou lento, res-
pectivamente. Este mesmo autor deu o nome de epidemia pro-
gressiva àquelas epidemias que se caracterizam por um aumento
em extensiio e pandemia àquelas epidemias progressivas que
ocupam uma área extremamente grande, de tamanho quase con-
tinental. Ajpesar da definição de epidemia considerar somente o
aumento da intensidade da doença, a epidemiologia - ciência das
epidemias - estuda não somente doenças que aumentam como
doenças que diminuem, seja em intensidade, seja em extensão. Já
o termo enidemia (Figura 5.3), além de ter uma conotação geo-
gráfica, sendo sinônimo de doença sempre presente numa deter-
minada área e caracterizar-se por não estar em expansão, também
implica num balanço próximo de neutro entre os processos de
infecção e remoção (Figura 5.2) qnando se considera um período
72
epidemia explosíva
llj. epidemia tardfvaga epidemia poliética
e
cu · lica
o
"C
RI
"C
cu
"C
RI
"C
·;;;
e
~
e
1
2
3
Ciclos da cultura 4
Figura 5.3 - Representação esquemática dos diferentes tipos de epide-
mia e endemia.
de tempo relativamente longo. Este balanço neutro significa coe-
xistência entre hospedeiro e patógeno, e reflete a constante pre-
sença de ambos numa área, fato que se constitui na essência da
definição de doença endêmica.
Apesar dessas diferenças, epidemia não é o oposto de ende-
mia. Não existe uma doença completamente endêmica de um
lado e uma doença complewmente epidêmica do outro. Endemia
e epidemia misturam-se e exibem uma variação contínua entre os
extremos. Assim, urna doença endêmica, ou seja, constantemente
presente nnma região e em equilíbrio com seu hospedeiro, pode,
por fatores diversos, como uma modificação momentânea do
microclima, tornar-se epidêmica e vir a afetar muitos indivíduos,
com grande intensidade, numa deterrninada área e num deter-
minado tempo. Este fenômeno é referido como sendo um surto
epidêmico de uma doença normalmente endêmica e, caso ocorra
periodicamente, é chamado de epidemia cíclica (Figura 5.3).
O termo mais recente, epidemia poliética (Figura 5.3),
aplica-se àquelas epidemias cujos inóculos iniciais acumulam-se
de ano para ano. Numerosos exemplos ocorrem com doenças de
hospedeiros perenes ou com patógenos veiculados pelo solo.
5.2. EPIDEMIOLOGIA, FITOPATOLOGIA E BIOLOGIA
Qual a posição da epidemiologia dentro do contexto das
ciências biológicas? Uma das abordagens apropriadas para res-
ponder a esta pergunta é a idéia de níveis d.e organização (Figura
5.4). A epidemiologia, como já discutido no item anterior, é
uma ciência que opera ao nível de população, especificamente
as populações do patógeno e do hospedeiro. O contato dessas
populações leva ao aparecimento de uma terceira: a população
de lesões ou de indivíduos doentes. Um exemplo de estudo nesse
nível de organização é a quantificação periódica da severidade de
doença num determinado campo, seja para comparar níveis de
resistência entre variedades, seja para avaliar a eficiência de dife-
rentes fungicidas, por exemplo.
Entretanto, a epidemiologia não trata somente de popu-
lações: para conhecer com detalhe o que acontece nesse nível,
é necessário descer um degrau e estudar o comportamento dos
indivíduos. O número de esporos produzidos por lesão, numa
determinada variedade e numa determinada temperatura, é um
exemplo de estudo ao nível de indivíduo que ajuda a compreensão
 Epidemiologia de Doenças de Plantas
Ecosfera
Biosfera
Ecossistema
Comunidade
População EPIDEMIOLOGIA
Individuo
órgão
Tecido
Célula
Organela
Molécula
i"clin 5.4 - Hierarquia dos níveis de organização em biologia e a
área de interesse maior da epidemiologia.
oc- falos que acontecem ao nível de população. Mesmo informa-
..;t,e,.. obtidas ao nível de órgão ou tecido podem, ainda que mais
7:3.-nente. contribuir para que se tenha uma visão holística do
;pe acontece no campo. A determinação de diferentes graus de
li:liectibilidade exibidos por diferentes tipos ou idades de folha de
c i mesmo hospedeiro é um bom exemplo.
A-lgumas vezes, ao contrário, para se ter uma visão clara
_ '113 epidemia, é conveniente subir um nível e estudar aspcc-
.:., comunidade, para entender o comportamento de um deter-
->-10 sistema patógeno-hospcdeiro. O aumento ou diminuição
~ ~a detenninada doença, por exemplo, pode ser função de
= :as populações interagindo numa área, como populações de
;:;.":rentes insetos, de diferentes plantas daninhas ou, inclusive,
;i: .:-.mos patógenos.
Em conclusão, a epidemiologia, que em essência é uma
:;,:n-:-ia de populações, não prescinde de estudos realizados nos
- _ , de organização superiores e inferiores. Estudos epidemio-
~~.:os deveriam, inclusive, enfatizar o nível de comunidade e
~ .->bar, também, aspectos poliéticos, isto é, o desenvolvimento
z eoidcmias de ano para ano. Pode-se dizer que a epiuemiolo-
- e uma ciência que está no cruzamento da fitopatologia, que é
,... ,c,almente prática, voltada para a resolução de problemas,
ülCl a ecologia, esta uma ciência essencialmente teórica. voltada
mm a eonceitos e princípios (Figura 5.5).
O início da epidemiologia como ciência ocorreu em 1963,
_ - a publicação do livro "Plant Diseases: Epidemies and Con-
,. . de autoria de J.E. Vanderplank. Antes disso, merecem ser
~os os trabalhos de Gaumann (1950), Large (1952) e do pró-
:..- \'anderplank (1960). Mas foi o livro de 1963 que, verdadeira-
-..eue. modificou a maneira de analisar epidemias de doenças de
:as. Somente após onze anos publicou-se uma nova obra sobre
_,,unto (Kranz, 1974) que, absorvendo o tratamento holístico de
Jerplank, deu novo impulso e abriu novos horizontes para essa
~eia. A partir daí, com a estrada já pavimentada e os novos con-
.:::iws assimilados, os livros se multiplicaram. O próprio Vander-
,ia.~ continuou a escrever~ a ampliar suas teorias (Tabela 5.1 ).
.(J_ EPIDEMIAS: O MONOCl CLO
Didaticamente, pode-se considerar a doença como a inte-
n,.--ão de uma única planta com uma única unidade infcctiva do
xogeno. O resultado final dessa interação será o aparecimento
73
tD
n
2.
0
O'Q
;r
Figura 5,5 - A epidemiologia no cruzamento da fitopatologia com a
ecologia.
Fonte: Modificada de Zadoks & Schein ( 1980).
da lesão, sintoma típico da doença hipotética cm estudo. Todos os
eventos que ocorrem desde o primeiro contato entre o patógeno e
o hospedeiro até a morte da lesão constituem o ciclo de infecção. O
processo monociclico, que se completa dcnlTo do lapso de tempo
de um único ciclo de infecção, é o assunto deste item. O processo
policiclico, que envolve vários ciclos superpostos de infecção,
será o assunto do próximo item.
Não existem regras consistentes pare definir os elemen-
tos de um ciclo de infecção; aqueles que são ou não incluídos
dependem, principalmente, da visão conceituai que o pesquisa-
dor tem do sistema em estudo e de seus objetivos e, em menor
grau, da disponibilidade ou da dificuldade de obtenção de dados.
Considere-se, como exemplo, o caso de uma ferrugem: esporos são
produzidos em pústulas, levados pelo vento e podem ser deposita-
dos sobre o hospedeiro, onde germinarão, penetrarão, colonizarão
e formarão novas lesões, com mais esporos (Figura 5.6A). Esta é
uma visão bastante simplificada do ciclo de infecção. A Figura
S.6B já apresenta um quadro mais detalhista, com ênfase nas
diversas etapas de formação do apressório e do "peg" de pene-
tração, etapas estas ignoradas no exemplo anterior. Finalmente, a
Figura 5.7 apresenta uma visão geral, quase completa, de todo o
ciclo, mostrando que cada elemento constitui-se num elo de uma
corrente maior, corrente que se confunde com o próprio ciclo de
infecção.
Até aqui, o ciclo de infeeção tem sido caracterizado ape-
nas por meio de seus elementos. Doença, porém, envolve proces-
sos; processos, por sua vez, envolvem taxas de mudança; taxas
de mudança envolvem tempo. A inclusão do fator tempo no ciclo
de infecção permite a definição de diversos períodos de inte-
resse epidemiológico: período de incubação, período latente e
período infeccioso (Figura 5.8). Período de incubação pode ser
definido como o período de tempo decorrido entre a deposição do
patógeno na superficie do hospedeiro e o aparecimento dos pri-
meiros sintomas; período latente, como período de tempo decor-
rido entre a deposição do patógeno na supcdicie do hospedeiro
e o aparecimento dos primeiros sinais (estruturas reprodutivas);
período infeccioso representa o período de tempo em qutl uma
lesão permanece produzindo estruturas reprodutivas. A duração
cios dois últimos períodos tem granue imponância no desenvol-
vimento de epidemias, já que influenciam sua velocidade e/ou
duração.
 Manual de Fitopatologia

Tabela 5.J - O desenvolvimento da epidemiologia quantificado pelo número de livros publicados de 1963 a 2017.
\110 ,\utnr Título

• 1963 Vanderplank Plant diseases: epidemies and eontrol

• 1968 Vanderplank Disease resistance in plants

• 1974 Kranz Epidemies ofplant diseases. Mathematiea/ analysis and modeling

• 1975 Vanderplank Principies ofplant infectíon

• 1976 Robinson Plant pathosystems

• 1977 Day The genetic bosis ofepidemies in agriculture

• 1978 Horsfall & Cowling Plan1 disease on advanced treotise. How dísease develops in popululiuns

Scott & Bainbridge Plant díseose epidemio/ogy

Vanderplank Genetic and molecular basis ofp/ont pathngenesis

• 1979 Zadok.s & Schein Epideminlogy and plont disease management

• 1980 Palti & Kranz Comparutive epídemiology. A too/for better disease munagement

• 1982 Fry Principies ofp/ant diseuse munagement

Vandcrplank Host-pathogen inleractions in plant dísease

• 1983 Nagarajan P/ant disease epiderniu/ogy

Plumb & Thresh Plant vims epiderníology

• 1984 Vanderplank Diseose resistance in plants

• 1985 Gilligan Mathematica/ mode/ling ofcrop disease

Epiderniologische Sirnulatoren ais Instrumente der Systemunalyse mit besonderer
llau
• Berücksich~igung eines Madells des Gerstenmehltaus
• 1986 Leonnrd & Fry Plant diseuse epidemiology. Population dynamlcs and munagement

McLean et ai. Plant virus epiJemics

• 1987 Robinson Hnst management in crop pathosystems

Teng Cmp /oss assessment and pest management

• 1988 Kranz & Rotem Experimental techniques in plant disease epidemiology

• 1989 Jeger Spatíol components ofplant disease epidemies

Leonard & Fry Plant disease epidemiology. Genetics, resistance and management

Rabbinge et ai. Sirnulotion and systems management in crop protection

• 1990 Campbell & Madden lntroduction to plant disease epidemiology

Kranz Epidemies ofplanl diseases. Mathematica/ analysis and mode/ing

• 1991 Rapilly l 'épidémiologle en pathologie végétale. Mycoses aériennes

• 1994 Campbell & Benson Epidemio/ogy and management ofroot diseases

• 1996 Bergamin & Amorim Doenças de plantas tropicais: epidemiologia e controle econômico

• 1998 Jones TJ,é epidemiology ofplant diseases

• 2003 Kranz Comparative epidemiology ofplant diseases

• 2004 Vale et ai. Epidemiologia aplicada ao manejo de doenças de plantas

• 2007 Madden et ai. The study nfphmt disease epidemies

• 2014 Zambolirn et ai. O Essencial da Fitopatologia: Epidemiologia de doenças de plantas

74
 Epidem io/ogía de Doenças de Plantas

1 8

!I

A B

_ .. r-3 5.6 - Diferentes representações de um ciclo de infecção. (A) ciclo de infecção de urna ferrugem: 1. formação de esporos; 2. liberação; 3.
germinação; 4. penetração; 5. coloni7.ação. (B) fases do ciclo de infecção de P11cci11ia: O. uredini6sporo não germinado; 1. início
do processo germinativo; 2. urediniósporo gem1inado (tubo germinativo maior que o menor diâmetro do esporo); 3. formação
do aprcssório; 4. aprcssório fonnado; 5. fom1ação do peg de penetração; 6. peg de penetração formado; 7. veslcula subestomatal
formada; 8. fonnação de hifa a partir da V!~sícula; 9. colônia estabelecida e em crescimento; 1O. vista geral da penetração através
Jo estômato.
~= t A) Tcng & Zadoks (1980), (B) Zadoks & Schcin (1979).

,g • Dispersão
"" • Deposição
.5! tJ
.
I
,Q
u ::s Germinação 0
e: u 10
~
~
.s .• Tubo germinativo u ""
~ Apressário ~
-t .s
.g .g • Penetração
·ºe: • Colonização
·ºe:~ ~
Q, Formação da lesão
Q,
0
"' .• Esporulação
Maturação dos esporos
·~e • Liberação
,5
.g
·ºe:
~
Q,
• Morte da lesão

~ S.7 - Os cios do ciclo de infecçao de uma ferrugem.

hmr: Kranz (1974). Figura S.8 - Diagrama do ciclo de infecção de uma fe~rugem.

75
 Manual de Fitopatolog;.a
5.4. EPIDEMIAS: O POLICICLO
Ciclo de infecção, como discutido no item anterior, é um
processo recorrente, capaz de se repetir inúmeras vezes. A epi-
demia, ou o policiclo, por sua vez, constitui-se na superposição
de ciclos de infecção, dando origem ao que Gãumaoo ( 1950)
chamou de cadeia de infecção (Figura 5.9). Cadeia de infecção
caracteriza-se, portanto, pela ocorrência de diversos ciclos de
infecção do patógeno durante um único ciclo de cultivo do hos-
pedeiro. Doenças que exibem esta caractcristica foram chamadas
por Vanderplank (1 963) de doenças de juros compostos. Nesse
grupo, plantas infectadas no início de seu ciclo servirão de fonte
de inóculo do patógeno para posteriores infecções no mesmo
ciclo. Nem todas as doenças, porém, comportam-se assim. Con-
sidere, como exemplo, as murchas vasculares causadas por Fusa-
rium oxyspon1m e Verticillium spp. ou as podridões causadas por
Sc/erotinia sclerotiorom. Nesses casos, o patógeno só completa
um ciclo de infecção durante o ciclo de cultivo do hospedeiro,
de tal modo que plantas infectadas no inicio do ciclo da cultura
não servirão de fonte de inóculo para infecções futuras dentro
do mesmo ciclo. A este grnpo, Vandcrplank ( 1963) deu o nome
de doenças de juros simples. Quanto à cadeia de infecção típica
destas doenças, o nome paradoxal de cadeia de um só elo pode
ser empregado.
...,.e
41
o
"CI
li
"CI
o pela equação 5.2 tem a forma típica de um J (Figura 5. 1OA) e é
""...
õ
Q.
2 A velocidade com que a doença aumenta nas curvas de pro-
a.
esporulação
/
colonização
monociclo dispersão
\
penetração
J
deposição
/
germinação
Figura 5.9 - Representação do ciclo de infecção (monociclo) e da
cadeia de infecção (policiclo).
Um exemplo de doença de juros compostos é a ferrugem do
feijoeiro, cujo agente causal (Uromyces appendiculatus), em con-
dições favoráveis, pode produzir uma geração a cada 12 dias. O
crescimento da doença, nesse caso, assemelha-se ao crescimento
de capital aplicado em um investimento que renda juros compos-
tos, onde os juros ganhos rendem novos juros. Nas doenças de
juros compostos, plantas doentes produzem inóculo para gerar
76
novas plantas doentes durante o ciclo da cultura. Um exemplo
de doença de juros simples é a murcha do tomateiro, causada por
Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici, que coloniza o interior do
xilema das plantas infectadas. O inóculo está confinado ao inte-
rior da planta e ali permanece até a morte e início de decomposi-
ção dos tecidos do hospedeiro. Os esporos produzidos no interior
da planta serão expostos apenas ao final do ciclo da cultura, nos
restos culturais em decomposição. Dessa forma, nas doenças de
juros simples, as plantas doentes não produzem inóculo capaz de
gerar outras plantas doentes no mesmo ciclo da cultura. O cres-
cimento da doença em um ciclo do hospedeiro assemelha-se ao
crescimento de capital aplicado em um investimento que renda a
juros simples, ou seja, os juros ganhos não rendem novos juros.
O aumento do número de plantas doentes durante o ciclo da cul-
tura ocorre pela gradativa infecção de raízes que vão ao encontro
do inóculo original, neste caso clamidósporos, previamente exis-
tente no solo.
A velocidade com que a doença aumenta nas curvas de pro-
gresso de doenças de juros compostos é proporcional à própria
quantidade de doença em cada instante. Assim, se uma lesão der
origem a l O lesões, 1O lesões darão origem a 100. 1OU a l.000,
1.000 a 10.000 e assim por diante. Este tipo de crescimento é
expresso matematicamente através da equação diferencial
dy / dt = ,y (5.1)
onde dy/dt é a velocidade de aumento da doença,y, a quantidade de
doença e r. a taxa de infecção. A integração de 5. 1 leva a
y =y0 exp(rt) (5.2)
onde y 0 é a quantidaJe de doença no tempo t0• A curva descrita
conhecida como curva exponencial.
gresso de doenças de juros simples, por sua vez, é proporcional
ao inóculo original previamente existente. A quantidade de plan-
tas doentes (y) depende da frequência de infecções bem sucedidas
a partir do inóculo original presente no solo. Esse tipo de cresci-
mento é expresso matematicamente através da equação diferencial
dy I dt -= QR (5.3)
onde Q é a quantidade de inóculo previamente existente e R., a
taxa de infecção. O produto QR representa o número de infecções
bem sucedidas. Tanto Q quanto R são considerados constantes. A
integração de 5.3 resulta em
(5.4)
onde y0 é a quantidade de doença no tempo /0 • A curva descrita
pela equação 5.4 é uma linha reta (Figura 5.IOA).
Os modelos exponencial (equação 5.2, Figura 5.10A) e
linear (equação 5.4, Figura 5.1 OA) mostram certa discrepância com
as curvas de progresso das doenças observadas no campo. Quando
a quantidaJe de doença é baixa, os modelos ficam próximos da rea-
lidade, mas à medida que a quantidade de doença aumenta a dife-
renço entre realidade e modelo se acentua. Os modelos exponencial
e linear assumem que a quantidade de doença pode crescer até o
infinito. No entanto, nenhum processo biológico comporta-se desta
maneira, pois o crescimento dos seres vivos é limitado, entre outras
causas, pela indisponibilidade de nutrientes. De maneira seme-
lhante, as doenças de plantas não podem crescer infinitamente
 Epidemiologia de Doenças de Plantas
e de 5.8 produz
10 20 30 40
Tempo
!...li - Cunas de crescimento: (A) crescimento exponencial
circulo cheio) e linear (círculo vazio) da quantidade de
doença; (B) crescimento logístico (círculo cheio) e mo-
,..,molecular (círculo vazio) da quantidade de doença.
Diferenças entre modelos: (C) diferenças entre os mo-
delos e,cponcncial (círculo cheio) e logístico (círculo
\-azÍo); (D) diferenças entre os modelos linear (círculo
cheio) e monomolecular (círculo vazio).
~--c1do do hospedeiro é finito. Para corrigir os mode-
• ai e linear pode-se adicionar um fator na equa-
c _.-:,ai capaz de redu.lir a velocidade de c rescimento
proporcionalmente à diminuição da oferta de tecido
~"l.3Çào 5. 1 (juros compostos) pode, assim, ser nlte-
dJ·1dt -=- ry(.1 - y)
representa a quantidade de tecido sadio (y é sempre
em proporção de doença). A integração de 5.5 produz
- <l - y)) = ln(y/( 1 - y 0)) + rt
b ~quência, o valor da taxar (chamada de tax a apa•
* illíecçio por Vanderplank, 1963) é calculado por
= 1l(ln(y /( 1 - y))- ln(y/ {l - yJ))
- - descrita pela equação 5.6 tem a forma de S (Figura
• - -hecida pelo nome de curva logística e pode ser line-
--,·":lrmando-se a quantidade de doença (y) na ordenada
- r ~ ( 1 - y)). O valor de ln(y /( 1 y)) é conhecido pelo
~to de y. O modelo logístico apresenta valores simi-
celo exponencial para baixas quantidades de doença
-........--ieme 5% ou 0,05 de proporção de doença). As diferen-
- c-.'i."ntes à medida que y aproxima-se de 1 (Figura 5.1OC).
mesmo raciocínio, a equação 5.3 (juros simples) pode
c:-...::.l para
dy I dt = QR(J -y)
onde(] - y) repre:.ent.a a quantidade de tecido sadio. A integração
ln ( 1 /(1 -y)) = ln(l /(1 y 0)) + QRt (5.9)
O produto QR (quantidade de inóculo inicial e taxa de
infecção) é calculado por
QR = (1 /t)(ln(l /(1 - y))- ln(l /(1 - y 0))) (5.10)
A curva descrita pela equação 5.9 (Figura 5.10B) é conhe-
cida pelo nome de: curva monomolccular e pode ser linearizada
transformando-se a quantidade de doença (y) na ordenoda gráfica
por ln ( 1 /( 1 - y)) .. O valor ln ( 1 /( 1 - y)) é conhecido pelo nome
de monito de y. Aqui também, para baixos valores de y (até apro-
ximadamente 5% ou 0,05), os modelos linear e monomolecular
confundem-se. As di rerenças, porém, acentuam-se à medida que
y aproxima-se de 1 (Figura 5.10D).
Para maiores detalhes sobre curvas de progresso da doença
que fazem uso do cálculo diferencial, veja o Capítulo 40.
5.5. MODELAN DO A EPIDEMIA
50
5.5.1. Mod1elos Analógicos
Modelos são representações simplificadas de um sistema.
Quanto simplificar e como simplificar dependem, dentre outros
fatores, do objetivo que s,= espera alcançar com o moddo. Na cons-
trução do modelo somente são considerados aqueles elementos
essenciais para qu1: o objetivo sej a alcançado, ignorando-se aque-
les secundários. O objetivo deste item é didático. Espera-se ape-
nas compreender o funcionamento de uma epidemia. Em outras
palavras, espera-s,~ desvendar os mecanismos, caminhos e pro-
cessos que levam ao aparecimento, multiplicação e crescimento
de lesões (ou de plantas doentes). Nesse contexto, a quantifica-
ção das muitas relações complexas existentes entre, por exem-
plo, os elementos do ciclo de infecção e fatores climáticos podem
ser ignorados. Ind() mais além, muitos dos próprios elementos do
ciclo de infecção podem também ser ignorados. Afinal, o objetivo
é compreender corno funciona a epidemia e não prever com exa-
tidão como ela vai se comportar num dado ambiente. Objetivos
simples permitem o emprego de modelos simples.
(5.5)
Examine a Figura 5.11 , originalmente proposta por Fegies
(1985). O conceilC> de s ítio de inf~ção é importante para enten-
der o modelo proposto. A população do hospedeiro está repre-
sentada por um grande, mas finito, número de sítios de infccçl!o,
(5.6) todos com o mesmo tamanho. A dimensão física de um sitio de
infecção coincide, para algumas doenças, com a área da lesão
causada pelo patógeno considerado no modelo. A caixa que con-
tém os sítios s adio1s na Figura 5.11 representa, antes do iníc io da
(5.7) epidemia, toda a população do hospedeiro. A epidemia tem iní-
cio com a deposiç.il.o de um esporo de fora do sistema sobre um
sítio sadio. Com a infecção que advém desse primeiro contato
patógeno-hospedeiro (pode-se ignorar oe~1e contexto a maioria
dos elementos do ciclo de inl~cção), o sítio que era sadio toma-se
doente ou, mais precisamente, latente. Os eventos que ocorrem
durante a colonização, aparecimento de sintomas, etc., também
são ignorados no modelo. A próxima etapa importante ocorre
depois de completado o período latente (quatro dias no modelo).
Note que durante t!sses quatro dias a epidemia não progrediu. A
quantidade de sítios doentes (latentes, no caso) manteve-se cons-
tante em um. No quinto dia, porém, o sítio doente deixa de ser
(5.8) latente e passa a ser infeccioso, permanecendo como tal, segundo
77
 Manual de Fitopatologia
sítios sadios
sítios infecciosos
via horária de infecção
Figura S.ll - M0tdelo conceituai analógico de uma epidemia. A
população do hospedeiro, antes do início da epidemia,
está representada por um número finito de sítios de
iofücção contidos na caixa de sítios sadios. A epidemia
tem início com a infecção causada por um esporo ex-
temo ao sistema. Cada compartimento dentro de sítios
lat<!ntes e infecciosos representa um dia. Para detalhes,
ver· texto.
Fonte: Fegies (1985).
o modelo, por mais quatro dias. Durante esse periodo. definido
como período iiníeccioso, o sítio, diariamente, produz esporos.
Grande parte deles é perdida durante as várias etapas compre-
endidas entre su:a produção e novas infecções. A torneira siniada
logo abaixo dos sítios infecciosos representa essa perda. Alguns
poucos, porém, seguem pela tubulação e vão causar novas infec-
ções. Para o prosseguimento do exemplo, suponha que apenas
dois esporos por dia de período infeccioso serão capazes de pas-
sar pela torneira de esporos perdidos e seguir pela via horária,
causando novas infecções. Assim, a situação no quinto dia da
epidemia mostra um sitio infeccioso no primeiro dia do período
infeccioso e dois sítios que acabam <le ser infectados e encon-
tram-se no primeiro dia latente. No sexto dia vamos encontrar um
sítio infeccioso no segundo dia, dois sítios latentes no segundo
dia e dois sítioi; latentes no primeiro dia, estes originados dos
dois novos esporos efetivos que puderam avançar pela via horá-
ria de infecção. No sétimo dia, ainda continuamos com apenas
um sítio infeccioso, agora no terceiro e penúltimo dia do período
infeccioso, e dois sítios latentes em cada um dos três primeiros
dias do período latente. A situação muda pouco no oitavo dia:
o único sitio inlfeccioso produz seus últimos dois· esporos efeti-
vos e os quatro compartimentos do período latente contêm, cada
um, dois sítios latentes. O nono dia traz mudanças importantes:
nosso primeiro sítio doente deixa de contribuir para o cresci-
mento da epide11nia. Ao completar seu quano dia infeccioso, ele
cai no último compartimento, o companimento que acumula os
sítios removidllts da epidemia. Nem por isso, porém, o processo
vai parar: novoi; sítios infecciosos, vindos do quarto dia latente,
encarregam-se de produzir mais esporos.
78
Este rápido exercício (veja também Boxes 5.1 e 5.2), base-
ado no simples modelo analógico de Fegies, já permíte algumas
generalizações úteis. Primeiro, os computadores são ferramentas
de grande valia em simulação, embora não contribuam decisi-
vamente na elaboração do modelo conceituai, tarefa exclusiva
do pesquisador. Segundo, é intuitivo perceber a importância de
alguns parâmetros no desenvolvimento da epidemia. Considere
o período latente. Como comportar-se-ia uma variedade do hos-
pedeiro que, por ser mais resistente, tivesse seu período Intente
aumentado de 4 para 8 dias? A quantificação deste efeito, e dos
efeitos de alterações em todos os outros parâmetros que gover-
nam a epidemia, pode ser facilmente calculada. Terceiro, a curva
de progresso da epidemia (número de sítios doentes em função do
tempo) tem leis próprias que controlam seu crescimento. Essas
leis, frutos da própria estrutura <la epidemia, não são alteradas no
essencial, mesmo que o valor dos parâmetros se altere, de doença
para doença. Quarto, uma epidemia compona sempre quatro tipos
de tecido (sítio): aquele que foi infectado mas ainda não pro-
duz esporos (tecido latente), aquele que está produzindo espo-
ros (tecido infeccioso), aquele que já produziu esporos (tecido
removido) e aquele que ainda não foi infectado (tecido sadio). A
soma dos 1rês primeiros representa o tecido doente da epidemia.
5.5.2. Modelos Simbólicos e o Computador
Com base no modelo analógico da Figura 5.11, é possível
construir um modelo simbólico matemático, este mais apropriado
para expressar, sem ambiguidade, as propriedades fundamentais
de sistemas complexos (Boxe 5.2).
O modelo de Carnargo & Bergamin Filho ( J 988) (Tabela 5.3)
será usado para, resumidamente, demonstrar o poder dos modelos
simbólicos matemáticos. Os resultados obtidos com as diversas
simulações feitas são altamente reveladores a respeito do modus
operandi de uma epidemia. Um período latente (p) de quatro dias
e um período infeccioso (i) de um dia produ:Gem uma curva de
severidade de doença (aqui ddinida como a soma dos sítios laten-
tes, infecciosos e removidos) cm escada, onde cada degrau repre-
senta um múltiplo do número de esporos efetivos diários (Rc).
Como i = I, sítios infecciosos estão presentes somente um dia a
cada quatro e a curva de removidos segue à de severidade, defa-
sada no tempo (Figura 5. 13A). A situação muda bastante com i = 2
(Figura 5. 138) e a curva de severidade transforma-se, de rígidos
degraus, em suaves ondulações, que gradualmente vão desapare-
cendo com o tempo, em virtude da sobreposição de sítios infec-
ciosos. Digno de nota é que, neste caso, somente três períodos
com sítios infecciosos inexistentes podem ser encontrados. Dife-
rentes valores de p (Figura 5. l 3C) e de Rc (Figura 5.13D) alteram
a velocidade com que a epidemia se desenvolve, o primeiro com
peso maior que o segundo. Ao contrário do que o senso comum
poderia supor, valores crescentes de i, após um certo limite, não
influenciam a velocidade de crescimento da epidemia (Boxe 5.3).
A Figura 5. l 3E mostra que valores de i superiores a quatro pra-
ticamente não têm efeito sobre a cinética epidêmica. O padrão
de esporulação durante o período infeccioso, por outro lado, tem
influência no de-Senvolvimento da epidemia. Neste contexto, a
esporulação concentrada no inicio do período infeccioso acar-
reta uma epidemia de maior velocidade de crescimento (Figura
5.13F).
Modelos matemáticos, como os descritos neste item. sem-
pre fornecem um resultado preciso. Seria, porém, este resultado
preciso um bom resultado? Zadoks & Schein ( 1979) diferenciam
 Epidemiologia de Doenças de Plantas

3Dae 5.1 Antes da chegada do computador... Boxe 5.2 Agora que o computador chegou ...

Com um pouco de método, não é difícil simular
ac.a epidemia. São necessários apenas lápis, papel
:: acencão. Voltemos ao exemplo da Figura 5.11. As
~ são claras: período latente = 4 dias, período
·~doso = 4 dias, esporos efetivos = 2 por dia de
?tllodo infeccioso. Considere também que a infecção
~ l>ltios sadios ocorre no mesmo dia em que os esporos
wc, produzidos. Faça a simulação para 20 dias e não
~ preocupe com a quantidade de sítios sadios: há um
~ero suficiente deles. A epidemia tem início com a
-•«cão de um sítio no dia 1. Confira seus resultados
os apresentados na Tabela 5.2. A Figura 5.12
2o1~tra graficamente o progresso da epidemia gerada
!"do modelo através da evolução do número de sítios
ectados nas escalas linear e logarítmica.
·200
Tendo por base o modelo analógico (Figura 5.11)
descrito anteriormente, desenvolveu-se um modelo
simbólico matemático, cujo "output" é semelhante
àquele da Tabela 5.2 (ver Boxe 5.1 - "Antes da
chegada do computador..?'}. São "inputs" do modelo
os seguintes parâmetros: a) dias de simulação (N);
b) período latente (PL); c) período infeccioso (IN);
d) quantidade de tecido disponível ou número de
sítios sadios (H); e) produção de esporos efetivos no
dia (C(M)). Utilizando-se os valores de N = 20, PI,=
4, IN = 4, H = l 000000 e C(M) = 2, que são os mesmos
considerados no Boxe 5.1, chega-se a resultados
idênticos aos da Tabela 5.2, para o número de sítios
latentt:s, infocciosos, removidos e infectados totais
(Tabela 5.3). Note que tanto cá como Já, a infecção de
sítios sadios ocorre no mesmo dia em que os esporos
são produzidos. Muitas das simulações mostradas
8 neste capítulo podem ser feitas utilizando-se este

"'
• JOO
--+- dados nlo transformados
---- Logaritmo nenurel dos dados
7 e:
6
- simples modelo de uma epidemia (Camargo & Berga·
min Filho, 1988).
300 o"'
- 5 "'O
-
=
600 4
lll
....ás 16,---------
:e 400 3 .!:
2~
200 (/)
1
--H~. ..,.~~R:'.'.'!!".~-----.-- - + 0
4 8 12 16 20
Tempo (dias)

__
, s , , -.,..- - - - - - - - - ,
,--IIJ:ara 5.12 - Representação gráfica do aumento de sítios in-
fectados (latentes + infecciosos+ removidos)
em função de tempo. Note que a curva sem
--~
---e-- ~16

transformação (círculos cheios) tem a forma de

J (exponencial) e a curva logarítmica (quadra-
dos cheios), após uma oscilação inicial, tende
à linearização.

-+- Rc-1011.111
;;s,,.. de simuladores para demonstrar princípios gerais e o uso de -a- Ac=1A.161'
~ores para prever acuradamente o desenvolvimento de epi- ---+-~1111110
--- 11<"266.266
.c=-., no mundo real. Para o primeiro caso, sim, os simuladores
:me produzem bons resultados; para o segundo caso, no
pode-se dizer que ainda falta percorrer um longo cami-
a,: que os resultados precisos que o computador fornece pos-
- :;er- considerados bons resultados.
2 & 6 8 W H U ■ ■ ~ o 2 • 6 1 W H u ■ ■ ~

.: l \l TERCEIRO GRUPO EPIDEMIOLÓGICO Tempo (d,as)

A epidemiologia de doenças de plantas considera, como
.e-e-sentado neste capítulo, dois tipos de padrão epidemioló-
' primeiro envolve ciclos recorrentes de infecção como o
- da epidemia e o segundo euvolve uma fonte de ioóculo
gJ,ema seu progresso. Esses padrões têm servido de mol-
-=i .. ~nceitual para ambos, a teoria e a prática, inclusive no que
re;'ere ao manejo de doenças. No entanto, como reconhecido
"JCC.~rnente, um terceiro padrão, mais complexo, existe, o qual
lll!lbtna. simultaneamente, os ciclos recorrentes de infecção com
Figura 5.13 - "Output" do modelo de Camargo & Bergamin Filho
( 1988) para diferentes valores de parâmetros epide-
miológicos. (A) p = 4 dias, i = 1 dia e Rc = 16/dia. (B)
p = 4, i = 2 e Rc = J 6. (C) efeito da variação de p para
i = 4 eRc = 16. (D) efeito da variação de Rc parap = 4
e i = 4. (E) efeito da variação dei para p = 4 e Rc = 16.
(F) efeito da variação do números de esporos viáveis
por dia de período infeccioso (Rc tob:11 = 16 para todos
os casos) para p = 4 e i = 6. Para detalhes, ver texto.

79
 Manual de Fitopatologia

Tabela 5.2 - Número diário de sítios infectados (latentes, infecciosos, removidos e totais) considerando: período latente = 4 dias; período
infeccioso = 4 dias; esporos efetivos = 2 por dia de período infeccioso; tempo de simulação = 20 dias; a infecção de sítios sadios
ocorre no mesmo dia em que os esporos são produzidos; a epidemia tem início com a infecção de um sítio no dia 1 (para detalhes,
ver texto).
. Sítio, lall'lltl:', (dia,) Total Sítio, infcccio,o, (di:") Total Sítio, rotai
D1:1,
I" 2" J" ~" lalt•ntl' 1.. 2" -'º ~" inft·t·cio,o rl'mo, ido, dot•nll'

l o o o o o o o o o
2 o 1 o o o o o o o o
3 o o 1 o o o o o o o
4 o o o 1 o o o o o o
5 2 o o o 2 o o o 1 o 3
6 2 2 o o 4 o o o 1 o 5
7 2 2 2 o 6 o o 1 o o 7
8 2 2 2 2 8 o o o l o 9
9 4 2 2 2 10 2 o o o 2 13
10 8 4 2 2 16 2 2 o o 4 21
11 12 8 4 2 26 2 2 2 o 6 1 33
12 16 12 8 4 40 2 2 2 2 8 1 49
13 20 16 12 8 56 4 2 2 2 10 3 69
14 32 20 16 12 80 8 4 2 2 16 5 101
15 52 32 20 16 120 12 8 4 2 26 7 153
16 80 52 32 20 184 16 12 8 4 40 9 233
17 122 80 52 32 276 20 16 12 8 56 13 345
18 160 112 80 52 404 32 20 16 12 80 21 505
19 240 160 112 80 592 52 32 20 16 120 33 673
20 368 240 160 112 880 80 52 32 20 184 49 1.113

A dificuldade de manejar esse tipo intermediário de padrão

Boxe 5.3 Períodos infecciosos de longa duração:
desperdício ou necessidade?
Zadoks (1971) foi o primeiro a chamar atenção
para um fato aparentemente surpreendente: após um
certo limite, períodos infecciosos mais longos em nada
contribuem para aumentar a velocidade da epidemia.
O modelo de Carnargo & Bergamin Filho (Tabela 5,3)
também leva à mesma conclusão (Figura 5.13E). Em
vista disso, como explicar que muitos fungos apresentam
períodos infecciosos superiores a várias dezenas de dias?
Puccinia recondita, por exemplo, chega a 70. Sobrevivência
é a palavra chave. Com um período infeccioso curto, o
patógeno corre o risco de desaparecer, caso condições
climáticas desfavoráveis à infecção perdurem por um
tempo igual ou superior a (i + p). Modelos de simulação
podem, como se vê, em segundos, capturar alguns dos
segredos que governam a natureza.
o contínuo influxo de inóculo a partir de uma fonte. Embora esse
terceiro padrão não tenha sido ainda elucidado em detalhe, sabe-
-se que se aplica a numerosas epidemias de doenças de plantas.
Em virtude do caráter dual do inóculo neste caso - a partir de
uma fonte e produto de infecções recorrentes - doenças associa-
das ao terceiro padrão, referidas como doenças policíclicas com
disseminação primária contínua podem ser muito dificeis de
controlar (Bergamin Filho et ai., 2016; Boxe 5.4).
é devida, em primeiro lugar, na dificuldade de determinar a impor-
tância relativa dos dois tipos de fonte de inóculo que governam
a epidemia. A simulação de epidemias (ver capitulo 42) é uma
abordagem poderosa para elucidar esse problema. Neste item,
vamos mostrar que resultados diferentes são esperados depen-
dendo da imponôncia relativa das duas fontes de inóculo.
S.6.1. Conceitos Básicos Revisitados
Epidemias de doenças de plantas são tradicionalmente
classificadas ern dois grupos dependendo da fonte de inóculo que
encontra o bospedeiro no curso do progresso da doença (itens 5.3
e 5.4). No primeiro grupo, o inóculo que causa infecção é pro-
duzido durante a epidemia por indivíduos que foram infectados
previamente durante o ciclo de crescimento do hospedeiro. Epi-
demias deste grupo são policícUcas em estrutura, e doenças que
as causam são cbamadas de policíclicas ou de juros compostos.
No segundo grupo, o inóculo que causa infecção não é produzido
por indivíduos que foram previamente infectados durante a epi-
demia na estação de crescimento considerada., mas por inóculo
gerado em outras fontes: no solo, em bospedeiros secundários ou
cm plantas da mesma cultura em outro campo. Epidemias deste
grupo são monocíclicas em estrutura, e do,mças que as causam
são chamadas de monocíclicas ou de juros simples.
Para ambos os grupos, o inóculo que inicia a epidemia é
chamado de inóculo primário e a infecção por ele causada é
chamada de infecção primária. Esse processo é chamado de
disseminação primária. Por outro lado, inóculo secundário e

80
 Epidemiologia de Doenças de Plantas
ube-b 5.3 • "Output" para os dias 1 a 6 e 20 de acordo com o
modelo de simulação proposto por Camargo & Ber-
gamin Filho (l 988). Valores dos parâmetros utiliza-
dos: N = 20, PL = 4, JN = 4, H = \ .000.000 e C(M)
= 2 (compare com os resultados da Tabela 5.2).
Dl.\= 1
rn TOO LATENTE I O OO
Ih IDO INFECCIOSO O O O O
Rf\fOVIDO = O TOTAL DOENTE = 1 DISPONÍVEL .. 999999
DL-\ 2
.ICIDO LATENTE O I O O
-:-0:-IDO INFECCIOSO O O O O
Rí\lOVIDO = O TOTAL DOENTE = 1 DISPONÍVEL= 999999
DI.A=3
ITl..100 LATENTE O O I O
""!... IDO INFECCIOSO O O O O
ilE.\fOVIDO = O TOTAL DOENTE= 1 DISPONÍVEL= 999999
DU. 4
iEC.IOO LATENTE O O O 1
-r:E...100 INFECCIOSO O O O O
'.Kf.\fOVIDO =O TOTAL DOENTE = 1 DISPONÍVEL= 999999
DL.\- 5
TI:( :DO LATENTE 2 O O O
":":E, DO INFECCIOSO 1 O O O
R.E\fOVTDO = O TOTAL DOENTE = 3 DISPONÍVEL - 999997
DI.I\ 6
il..LIDO LATENTE 2 2 O O
:! '- IDO INFECCIOSO O I O O
Rl:\10VIDO = O TOTAL DOENTE= 5 DISPONÍVEL - 999995
:::M..-\ = 20
"1:'- IDO LATENTE 368 240 160 112
-t.l IDO INFECCIOSO 80 52 32 20
RE.\1OVID0 = 49TOTALOOENTE= 1113 DISPONÍVEL= 998887
.•:'l secundária somente ocorrem no grupo das doenças poli-
·ª" O lnóculo secundário resulta de infecções primárias ou
~ a s que ocorrem durante a epidemia. Infecções secundá-
~ '1gmam-se do inóculo secundário. Esse processo é chamado
• üseminação secundária. Como mencionado por Madden et
&. : i0-). o processo de infecção primária que inicia urna epide-
:a::.i, ruhciclica é análogo ao processo que ocorre numa epidemia
'l:IIXIOC1cl1ca e, assím, pode-se considerar uma epidemia monocí-
.a como consistindo apenas de infecções primárias.
Livros-texto de fitopatologia em geral consideram que o
epidemiológico do inóculo primário é introduzir o pató-
~ em áreas nas quais ele está ausente; o subsequente desenvol-
..ci.:mo da epidemia é governado pela disseminação secundária.
'11esma visão é predominante no campo da modelagem de
~ i a s ; assim, a epidemia geralmente começa com a intro-
mstantãnea e arbitrária de poucas lesões ou plantas doen-
~oculo primário) no tempo t==O(Vanderplank, 1963; Zadoks,
- Zadoks & Schein, 1979; Bergamin Filho & Amorim, 1996;
:::~J..-kn et ai., 2007). O argumento para assim proceder é que,
1empo suficiente, a infecção secundária toma os eventos
81
Boxe 5.4 Manejo do terceiro grupo opido1
o exemplo do Huanglongbing d
(HLB)
O Huanglongbing dos citros é uma típ ica doença
do terceiro grupo epidemiológico: seu pro,gresso no
tempo é função tanto do inóculo prim ário quanto da
quantidade existente de doença em cada momento
(item 5.6.2). Ao contrário das doen ças p·olicíclicas
usuais (as manchas foliares em geral, por exemplo),
d oenças do terceiro grupo não são contro'ladas com
m edidas tomadas apenas na propriedade co111siderada,
m as requerem a cooperação de todos os produtores d e
uma determinada região, ou seja, requer em o manejo
regional, como proposto por Bassanezi et .al. (2013).
A adoção dessa estratégia de contro le p1:>r grande
número de produtores no Brasil tem produzido b ons
resultados: a incidência do HLB em n osso:s pom ares
es tá em tomo de 17% (estável entre 2015-201 7),
consid er avelmente menor que os >80% relatados
na Flórida cm 2016. Esse sucesso foi re,conhecid o
pelo próprio USDA (Departamento de Agricultu ra
dos Estados Unidos) já cm 2013, ao conced er um
"Certificate of Appreciation" a Renato B. Jllassanezi,
do Fundecitrus, pelo trabalho realizado (Fi~►ura 5.14).
Flg11ra 5. 1-& - "Ccrtificatc of Apprcciation" conc:cdido pelo
USDA (Departamento de Agricultura dos Es-
tados Unidos), cm Orlando-FL (2013), ao pes-
quisador do Fundecitrus Renato B. Bassanezi (à
di reita) em reconhecimento ao trabalho desen-
volvido para o manejo regional do huanglong-
bing dos citros. Também foi agraciado na mes-
ma ocasião o pesquisador Joseph M. Bové pela
elucidação da etiologia da mesma d,oença.
iniciais negligenciáveis. Nessa visão, a disseminação primária é
relegada ao papel subserviente de apenas manter o inóculo de
uma estação <le crescimento para outra (Gilligan, 1994).
Como discutido por Madden et ai. (2007), entretanto, ''( ...)
pode não ser realista cm alguns casos assumir um começo instantâ-
neo da epidemia. É comum. a propósito, que as infecções primárias
ocorram por um extenso periodo, possivelmente ao mesmo tempo
 Manual de Fitopatologia

em que ocorrem as novas infecções secundárias de indivíduo para
indivíduo." Uma abordagem teórica para epidemias nas quajs adis-
semmação primária ocorre por longos períodos de tempo foi pro-
posta por Brassett e Gilligan (1988), Gilligan e KJeczkowsk.i ( 1997),
Gilligan (2002) e Madden et ai. (2007). Curvas de progresso da
doença nesse caso são menos características quando comparadas
com curvas de progresso para doenças estritamente monocíclicas
ou policíclicas, mas seguem usnalmente uma dinâmica monomole-
cular (GilUgan 2002; Madden et al. 2007; Savary, 2014).
5.6.2. Modelando Diferentes Tipos de Epidemia
Modelagem epidemiológica é um grande e diverso campo
de investigação. Uma primeira abordagem é considerar a taxa de
aumento da doença como função somente do inóculo primário
e da quantidade de tecido sadio disponível num dado momento.
Isso corresponde a um aumento m o nom olecular da doença
(Figura 5.1 SA). Sob essa hipótese, a taxa (primária) de aumento
da doença RPI é proporcional a uma taxa relativa de aumento da
doença RRPI e à fração de indivíduos sadios:
RPI = RRPl*P*(l-(Ndis/(Ndis+Nhealthy))) (5.11)
Note que essa equação trata da taxa de aumento de indiví-
duos doentes, ou seja, árvores doentes, plantas ou sítios individu-
ais de uma planta.
Um aumento monomolccular da doença (equação 5.11)
assume que o inóculo primário P é o "motor" do crescimento da
doença. Rodando um modelo de simulação baseado na equação
5.11 produz uma típica "curva J invertida", como descrito por
Vanderplank ( 1963).
Outra abordagem (Figura S.15B) é considerar a taxa de
aumento da doença como função da quantidade de doença já pre-
sente (Ndis [Nhost]) e da fração de tecido ainda sadio:
RSI = RRSl*Ndis*( 1-(Ndis/(Ndis+Nhealthy))) (5.12)
Nesse caso, o resultado é um crescimento logístico e o
"motor" do progresso da doença não é um valor inicial fixo (P)
como na equação 5.11 , mas uma quantidade variável (crescente)
de doença, Ndis. O modelo de simulação baseado na equação
5. 12 produz uma típica "curva S", como descrito por Vandcrplank
{1963).
Em mnitos casos, entretanto, pode-se assumir que ambos
os "motores" da epidemia - o inóculo prirnário P e a quantidade
existente de doença Ndis têm um papel a desempenhar. Assim,
podemos considerar as equações 5. 11 e 5.12 simultaneamente, o
que nos dá duas taxas de infecção: uma tax.a primária de infecção
{RPI, equação 5.11 ), associada ao inóculoi primário, e uma taxa
secundária de infecção (RSl, equação 5.12), associada à quanti-
dade atual de doença em cada momento.
Brassett e Gilligan ( l 9RR) propus1mun a hipótese dual
para os inóculos primário e secundário numa mesma estrutura de
modelo, que está representada na Figura S.15.C. Essa estmtura cm
geral pode ser usada para explorar o comp,ortamento epiderruoló-

o
A
?. e
~
~
Nhtlllhy Ndis

I RPI

)
Nhealthy Ndis
RRPt 1

Nheallhy Nd,s

lJ
B RRSI
AASI

Figura 5.15- Diagramas de modelos de simulnção. (A) epidemia monomolecular (monocíclica): a taxa de aumento da doença (RPI) é pro-
porciooal à taxa relativa de infecção primária (RRPI) e à quantidade de inóculo primário (P; veja equação 5.11); (B) epidemia
logística (policlclica): a taxa de aumento da doença (RSJ) é proporcional à taxa relativa de infecção secundária (RRSI) e à
quantidade atual de doença (Ndis; veja equação 5.12); (C) modelo combinado com infecções primária e secundária ocorrendo
simultaneamente. Nhealthy refere-se à quantidade de tecido sadio disponível para a infecção.

82
 Epidemiologia de Doenças de Plantas

~~ de qualquer doença que se caracterize por um papel impor-
ta::xe do
inóculo primário, em adição ao in6culo secundáirio.
A estrutura do modelo da Figura 5. 15C corresponde a um
".3~elo muito flexível. Quando ambos RRPI e RRSI sfio simila-
. Figura 5. 16, curva a), o progresso da doença é inicialmente
muito rápido. Com valores decrescentes de RRPI em relação a
RRSI (Figura 5.16, curvas b e d), o aumento inicial da doença é
reduzido, e a curva se assemelha mais a uma sigmoide. Quando
RRPI é aumentada em relação a RRSI (Figura 5.16, curvas c e
e), a curva de progresso se aproxima da função monomolecular.

10000

8000
•
-~'.
~~
\i .
",,~.,-
/ ,,,.
/d
:,a:c•=

,,,,,
.......... ~ ..........
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6000

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' • '-,@
\''.f'' · d
--- . . - .. - .
2000
.........
o
a ~ ',~, ...
1
....,_ __
o 20 40 l50 80 100

ripra 5.16- Simulação numérica de um modelo misto (Figura 5.15C) com infecção dual (inóculo primário e quantidade atual acwnulada
de doença); azul: indivíduos sadios; vermelho: indivíduos doentes; (a) RRPI = 0,2 e RRSl = 0,2; (b) RRPl = O, 1 e RRSI = 0,2;
(c) RRPI = 0,2 e RRSI = 0,1; (d) RRPI = 0,0'.2. e RRSI = 0,2: (e) RRPI - 0,2 e RRSI xc = 0,02. Ordenada~: número de indivíduos;
abscissa: tempo.

~.- BTBLIOGRAFlACONSULTADA
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83
 CAPÍTULO
6
GENÉTICA DA INTERAÇÃO
PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Luis Eduardo Aranha Camargo
ÍNDICE
6.1. Introdução ................................................................ 85
6.1. Resistência de plantas a patógenos........................... 86
6.2.1. Resistência de não-hospedeiro e de
hospedeiro.................................................... 86
6.2.2. Resistência de hospedeiro: qualitativa ou
quantitativa? ................................................. 86
6-3. Patogenicidade de microrganismos a plantas ........ 87
fYTRODUÇÃO
conhecimento de que a res1stênc1a a patógenos
º
é uma característica hcrcditnria data de mais
de 110 anos. Foi R.H. BifTen, em 190S, quem
rn relatou o modo de herança da resistência a Puccinia
~ rmis, causadora da fcnugem amarela em trigo. O autor
ameou que a progênie F2 resultante do cruzamento entre uma
llllllagem resistente e outra suscetível segregava na proporção
3 plantas resistentes para uma suscetível, exatamente como
pela primeira lei de Mendel que explica casos de carac-
~ governadas por apenas um gene dominante.
Anos mais tarde. H.H. Flor publicou uma série de artigos a
;a-;.:- Je 1942 onde analisou a segregação da resistência em linho
f=igo .\fefampsora fini. Diferente de Biffen, no entanto, Flor
e- ·, longe e, além de estudar o hospedeiro. estudou também o
- ~º- chegando à conclusão que uma parte da variação obser-
- ~ resistência entre plantas de uma espécie vegetal se deve
:-;;u..-ões no patógeno. Outra pane. como discutido oo Capitulo 7,
e a condições ambientais. Os trabalhos de Flor foram resu-
:akb em uma teoria, discutida em mais detalhes adiante, conhe-
.:.a .:orno Teoria Gene-a-Gene.
85
6.4. Evolução na interação planta-patógeno:
o modelo zig-zag ...................................................... 88
6.5. A teoria gene-a-gene de Flor ................................... 88
6.6. Resistência sistêmica adquirida e resistência
sistêmica induzida ................................................... 90
6.7. Tolerância e escape .................................................. 91
6.8. Bibliografia consultada ............................................ 92
Com isto em mente, nota-se que o conceito de triângulo
da doença, visto no Capítulo S - Epidemiologia de Doenças de
Plantas. é. na verdade. mais complexo. Lá, vimos que a doença
resulta da interação entre hospedeiro, patógeno e ambiente. Na
verdade, levando em conta que tanto patógeuos como hospedei-
ros variam geneticamente, então a doença resulta da interclção
entre genótipos do hospedeiro com genótipos do patógeno, tudo
isto controlado por variações ambientais. Uma implicação prática
disto surge de pronto: quando se avalia a resistência, é neces-
sário conhecer o nível e a distribuição da variabilidade genética
do patógeno. Parece simples dito desta maneira, mas este conhe-
cimento, que muitas vezes não está disponível para dado patos-
sistema, é o que garante o sucesso ou fracasso de um programa de
melhoramento. Basta tomar como exemplo a epidemia de Bipo-
laris (Helminthosporium) maydis em milho discutida no Capí-
tulo 2 - Importância das doenças de plantas; o desconhecimeoto
das bases genéticas da capacidade do fungo em causar doença foi
determinante para o desastre.
Desd.: os trabalhos de Flor e especialmente nos duas últi-
mas décadas, u, anços significativos levaram a um melhor enten-
dimento de como os patógenos atacam as plantas e como estas se
defendem e o objetivo deste capítulo é apresentar um panorama
geral deste assunto.
 Manual de Fitopatologia
6.2. RESISTÊNC IA DE PLANTAS A PATÓGENOS
6.2.1. Resistência de Não-hospedeiro e de Hospedeiro
Em Fitopatologia, o ditado "na natureza, doença é a e.;cce-
ção e não a regra" explica-se pelo fato de existir um grande
número de fitop111ógenoc; na nature1:a, mas apenas urna peque-
níssima fração ser capaz de causar doença em uma dada espé-
cie. De fato, se considerarmos a estimativa que aponta para
a existência de 1.000.000 de espécies de fitoparasitas (vírus
excluídos) e, por exemplo, consultarmos qualquer capítulo do
segundo volume deste Manual referente a doenças das plantas
cultivadas, notaremos que deste grande número de parasitas,
apenas uma mínima fração ataca determinada cultura a ponto de
causar danos. A razão disto é que as plantas possuem resistên-
cia à vasta maioria dos microrganismos. Em fitopatologia, este
termo é referido como imunidade e os mecanismos que garan-
tem esta condição são denominados de mecanismos de resistên-
cia de não-hospedeiro. Como se pode inferir, estes mecanis-
mos caracterizam-se por serem efetivos contra vários microrga-
nismos, incluídos ai até os não patógenos. São conservados do
ponto de vista evolutivo e incluem mecanismos estruturais, como
espessura da cutícula e controle do movimento dos estômatos, que
podem servir como barreiras tisicas aos microrganismos, e meca-
nismos bioquímicos, como a produção <le compostos antimicrobia-
nos, como saponinas e compostos fenólicos. O Capítulo 35 trata
cm maior profundidade dos vários mecanismos de defesa das
plantas.
Se por um lado resistência é a regra, como explicar o fato
de que plantas ficam doentes? Obviamente, um pequeno número
de microrganismos desenvolveu mecanismos <le contra-ataque
que permitem "quebrar" a resistência de não-hospedeiro e assim
se tornaram fitopatógcnos. A vantagem em se tomar um'fitopató-
geno está no fato de, do ponto de vista nutricional, a pla nta repre-
sentar um oásis para microrganismos, onde se encontram nutrien-
tes (sais minerais, açúcares e aminoácidos) e um abrigo contra
os rigores da natureza (variações cm temperatura e umidade, por
exemplo) e também contra outros microrganismos. Assim, do
ponto de vista adaptativo, desenvolver mecanismos que possibili-
tam ocupar este nicho é vantajoso.
Como dito, a evolução de um microrganismo em um
patógeno exige o desenvolvimento de mecanismos capazes de
"quebrar'' a resistência de não-hospedeiro. Assim, se por um lado
as plantas possuem vários mecanismos de resistência, de igual
modo os agora fitopatógenos possuem vários mecanismos de
ataque (Capítulo 34), o que é a essência da Teoria de Flor mencio-
nada adiante, ou seja, em nível gênico, genes de resistência do
hospedeiro são desafiados por genes de patogenicidade do pató-
geno e vice-versa. No caso de barreiras tisicas que dificultam a
entrada do organismo como cutícula e estômato, por exemplo,
patógenos podem vencê-las secretando enzimas que as degradam
(cutinases) ou ainda toxinas (como a coronatina) que afetam os
estômatos, deixando-os abertos para que o patógeno possa pene-
trar. Cutinases são produzidas por várias espécies fúngicas, como
Fusarium solaní, Magnaporthe grisea e Bohytis cinerea. Já a
coronatina foi descrita originalmente como uma toxina produzida
por Pseudomonas syringae responsável pelo amarelecimento
das folhas. Mais recentemente, no entanto, descobriu-se que esta
toxina, quando secretada pela bactéria no estômato, impede seu
fechamento, pennitindo a entrada de um grande número de bacté-
rias que, a partir daí, colonizam a planta.
86
No caso de compostos tóxicos como as saponinas, alguns
patógenos produzem enzimas que os degradam, destox ificando
o nicho vegetal ocupado pelo microrganismo, possibilitando a
colonização do tecido. Saponinas são compostos produzidos em
grande quantidade por várias espécies vegetais (o nome da família
botânica Sapindaceae deriva do fato de suas espécies produzirem
saponinas em abundância) que protegem a planta pnmanamente
contra herbívoros, já que possuem gosto amargo. No entanto,
saponinas também são tóxicas para alguns fungos, como Gaeu-
mannomyces graminis, que infecta gramíneas. Este fungo ataca
as raízes do trigo (a doença se chama mal-do-pé), mas não atoca
aveia, pois trigo não produz uma saponina antifúngica denomi-
nada avenacina, mas a aveia sim. Mas esta não é uma verdade que
se aplica a todos os indivíduos da espécie, pois existem variantes
de G. graminis que são capazes de atacar tanto o trigo como a
aveia, sendo denominados de G. graminis var. avenae. Eles dife-
rem dos indivíduos que só atacam trigo (G. graminis var. trifiei),
pois produzem a avenacinase, uma en1ima capaz de modificar a
estrutura molecular <la avenacina produzida nas raízes da aveia,
tomando-a menos tóxica.
Em s uma, uma vez q ue uma espécie de microrganismo
consegue vencer as barreiras de resistência não-hospedeiro. ela
se torna um patógeno <le Jetenninada espécie vegetal, que, por
sua vez, agora se toma hospedeira do patógcno, Porém, se inocu-
larmos plantas geneticamente distintas de uma mesma espécie
hospedeira com um patógeno observaremos variação entre plan-
tas com relação â intensidade dos sintomas. Por exemplo, nota-
remos plantas onde os sintomas estão completamente ausentes,
cm outras notaremos ainda pequenas pontuações de teciuo morto
(necrose) ou lesões pequenas circundadas por um halo amare-
lecido (clorótico), mas onde o patógeno não se reproduz bem,
e finalmente encontraremos plantas severamente atacadas com
lesões maiores e abundante reprodução do patógeno que, após
certo tempo, acabam matanJo o tecido. Concluímos, portanto,
que plantas de uma espécie hospedeira resistem aos patógenos
cm maior ou menor grau. Esta resistência é chamada de resistên-
cia de hospedeiro e seu nível depende da constituição genética
do indivíduo.
6.2.2. Resistência de Hospedeiro: Qualitativa ou
Quantitativa?
Quando cruzamos uma planta resistente com uma suscetí-
vel e avaliamos a resistência de iodivíduos da progênie resultante
do cruzamento, notamos um de dois tipos de resistência: qualita-
tiva ou quantitativa. No primeiro caso, não se notam plantas com
graus intennediários de resistência, isto é, ou elas não apresentam
sintoma ou apresentam apenas lesões necróticas bem pequenas,
ou elas mostram sintomas bem desenvolviJos. É a resistência
conhecida como a do "tudo ou nada", onde a planta sem sintomas
é chamada de resistente e a com sintomas, de suscetível. Devido
ao seu caráter discreto e de fácil reconhecimento, este tipo de
resistência é chamado de resistência qualitativa. Já no segundo
caso, nota-se uma distribuição contínua de graus de resistência
entre as plantas da progênie, indo de plantas altamente resistentes
até alramente suscetíveis. É a chamada resistência quantit11tlva,
pois para diferenciar uma planta da outra em termos de sua resis-
tência ao patógeno, é preciso quantificar os sintomas que cada
uma apresenta. Neste espectro, serão encontradas plantas alta-
mente resistentes, mcdionamentt resistente~ e pouco resistentes,
as quais chamamos de suscetíveis. Aqui llca claro que as delini-
 Genética da Interação Patógeno-Hospedeiro
do que é uma planta resistente ou suscetível são relativas
-~~.pois representam um espectro de respostas dentro de uma
- escala. Cabe ao fitopatologista definir um grau de resis-
- ~ - -.:iue seja útil, ou seja, capaz de reduzir os níveis de doença
;ampo em um nível satisfatório. Ainda no caso deste tipo
~1stência, para distinguirmos uma planta resistente de uma
· el na prática fica clara a necessidade de medir o grau de
-.xnas apresentados por elas. A medição de sintomas de doen-
;a. por sua vez, não é trivial, existindo até uma especialização da
a,pa.1ologia no assunto: a patometria (Capítulo 39).
Resistência qualitativa e quantitativa representam siste-
,k defesa diferentes? Embora ainda não tenhamos uma
ll8ea dara, a resposta parece ser não; estes tipos de resistência
..-,pressões de um mesmo sistema só que em estádios dife-
.-s I Boxe 6.1 ). O reconhecimento, quando ocorre durante os
-emos iniciais do estabelecimento das relações patógeno-
~eiro (durante a infecção), é um evento rápido que ativa
-~..s.imente a defesa da planta como resultado da ativação de
r =, genes por fatores de transcrição, semelhante a um evento
::is cadeia. Por outro lado, quando o reconhecimento ocorre após
~ecção. a ativação da defesa da planta ocorre do mesmo modo,
~ .:e maneira menos intensa. Segundo este modelo, genes que.
'.!<!rem resistência qualitativa seriam aqueles que reconhc-
mi s1 patógeno nos momentos iniciais da infecção, pois se a
mta perceber o patógeno e reagir intensamente neste momento,
-;:irecçào não se completará e o resultado será a ausência de
-_ 'llas (efeito tudo ou nada, qualitativo). Estes genes de reco-
..r.e-.:1mento são bem conhecidos e são denominados de genes
ou ainda no termo mais técnico como "pattcrn recognition
ft'Cq)tors - PRR". Por outro lado, se a planta não perceber o pató-
a tempo de evitar a infecção, então o patógeno iniciará a
,:,nização e, neste caso, a cadeia de eventos que leva a ativa-
- do sistema de defesa da planta também sení ativada só que
tardiamente e por mecanismos ainda pouco esclarecidos.
.:manto, mesmo esta ativação tardia ainda pode controlar o
~-geno, só que agora em maior ou menor grau, dependendo
~"nstituição alélica da planta em seus vários genes de defesa
~">S efeitos somados se traduziriam em maior ou menor quan-
.abde de doença (efeito quantitativo). Assim, uma vez vencida a
es .:,,~ncia qualitativa conferida pelos genes R, a planta ainda tem
-.:curso da resistênçia quantitativa para atenuar o ataque.
- PATOGENICIDADE DE MICRORGANISMOS A
PLANTAS
Para um patógeno atacar uma hospedeira ele deve vencer
.... _ sistema de defesa e conhecemos pelo menus duas maneiras
-= ;.; quais isto pode acontecer: o patógeno se "disfarça" para
- :.ir ser reconhecido pela planta ou ele "sabota" seu sistema
6t: defesa. No Boxe 6.1, vimos que plantas reconhecem padrões
"., <culares microbianos (MAMPS/PAMPS) e que este reco-
~imento é o evento chave que ativa o sistema de defesa (veja
1,C;Jbém Boxe 6.2). Desta forma, uma primeira estratégia,. a do
.: ,farce", seria alterar este padrão, de modo a evitar o reconhe-
'7ento. A segunda estratégia seria o patógeno secretar compos-
que alterem a fisiologia da planta de modo a favorecê-la
&ixe 6.2). Numa definição ampla, estes compostos são deno-
" ados de efetores e são discutidos em maior profundidade no
-1mulo 34. A busca por efetores hoje é um tópico muito explo-
Ddo. pois conhecer quem são e como atuam podem fornecer
abordagens muito interessantes ao controle de doenças.
87
Boxe 6.1 Como as plantas percebem os patógenos?
Um dos tópicos mais interessantes no estudo das
interações entre plantas e patógenos diz respeito aos
mecanismos pelos quais as plantas reconhecem um
patógeno através dos genes R. Existem dois mecanis-
mos bem conhecidos (Figura 6.1): ou a planta reco-
nhece uma molécula do patógeno (denominada de
PAMP - ''pathogen associated molecular pattern" ou
MAMP - "microbe associated molecular pattern") ou
reconhece a alteração em uma de suas próprias molécu-
las que ocorre em consequência do ataque do patógeno.
O primeiro modelo é semelhante a um modelo chave-.
fechadura, onde a molécula do patógeno (chave) se
encaixa. no receptor da planta (fechadura) e, havendo
o encaixe, o sistema de defesa da planta é acionado.
Curiosamente, este modelo também ocorre em mamífe-
ros e em insetos seguindo a mesma lógica, havendo até
semelhanças na estrutura e funcionamento das chaves
e das fechaduras. Um exemplo de MAMP é a tlagclina,
proteína evolutivamente conservada do flagelo bacte-
riano (Boxe 6.2). Um exemplo do segundo modelo seria
o reconhecimento, por parte da planta, de oligômeros
de pect:ina liberados pela degradação de sua parede
celular em consequência do ataque de bactérias pecti-
nolíticas como Pectobacterium curotovora. Este meca-
nismo seria igual a um sistema de vigilância interna
(por isto denominado modelo "guarda''), onde os genes
R monitoram sinais bioquímicos gerados ou alterados
quando o patógeno ataca a planta. Como aqui o que é
- reconhecido não é um MAMP e sim uma molécula do
próprio hospedeiro, esta é denominada de MIMP
"microbe-induced molecular pattern".
SIDali,,a,, )
Celulá'r
~
Figura 6.1 - O sistema de ativação do sistema de defesa das plantas
envolve moléculas receptoras (pathogen recognition
receptors - PRR) codificadas por genes R que reconhe-
cem diretamente moléculas dos microrganismos invaso-
res (microbe associated molecular patterns - MAMP ou
pathogen associated molecular pa11erns - PAMP), como
a fiagelina, ou ainda moléculas resultantes das alterações
fisiológicas e estrnturais (triângulos) induzidas por estes
(microhe-induced molecular paltern - MlMP). O reco-
nhecimento resulta na ativação de respostas de defesa
mediada por intensa sinalização celular.
 Manual de Fitopatologia
Boxe 6.2 Padrões moleculares microbianos e
moléculas efetoras
Como exemplos de PAMPS reconhecidos por
genes R temos, no caso de bactérias, a flagelina, os lipo-
polissacarídeos (lipoglicanos) e o fator de elongação-
Tu. Flagelina é uma proteína helicoidal indispensável
para a montagem do flagelo bacteriano. Já os lipogli-
canos são grandes m oléculas que fazem parte da estru-
tura da membrana celular externa presente em bacté-
rias Gram-negativas. Por fim, o fator de elongação-Tu
é uma molécula envolvida. no processo de tradução de
proteínas. No caso de fungos, exemplos de padrões
molecnlares são a quitina e os heptaglucosídeos, que
são componentes da parede celular. Já moléculas
efetoras, em seu conceito mais abrangente, são molé-
culas secretadas e direcionadas para vários comparti-
mentos da planta que alteram a estrutura ou função
da célula de modo a favorecer a infecção. Muitos efeto-
res são prodntos dos genes avr, discutidos em 6.5.
Como exemplo, temos os efetores de Pseudomonas
syringae codificados pelos genes avrRpml e avrB que
modulam negativamente a expressão do gene RIN4 de
Arabidopsis, envolvido na ativação do sistema de defesa
da planta, assim favorecendo a bactéria. Já em fungos,
existem pelo menos dois tipos de efetores: aqueles que
bloqueiam a secreção de moléculas antimicrobianas
produzidas pelo hospedeiro, como as enzimas glucanase
e quitinase voltadas para a degradação da parede celu-
lar fúngica, ou ainda aqueles que não suprimem a secre-
ção, mas d~ativam estas moléculas após sua produção.
Como exemplos deste tipo, temos o produto do gene
avr4 de Cladosporium fulvum, que inibe a produção de
quitinase em tomate e também de uma extensa família
de inibidores de proteases em Phytopl1tl1ora infestam
que inibem a ação de enzimas que degradam proteínas
no apoplasto da planta. O conceito amplo de efetores
aqui apresentado também inclui moléculas que alteram
o comportamento da planta, como é o caso da coro-
natina mencionada anteriormente que inibe o fecha-
mento dos estômatos facilitando a entrada de bactérias.
É importante esclarecer que estas estratégias de ataque não
são induzidas pelo hospedeiro, mas sim que são preexistentes
na natureza, criadas através da mutação, e posterionnente sele-
cionadas como resultado de urna pressão de seleção exercida
pelo genótipo do hospedeiro. É muito importante entender estes
mecanismos de coevolução patógeno x hospedeiro, pois ele tem
implicações práticas. lmagiue urna vasta área cultivada com uma
única cultivar possuidora de um único gene R. Esta condição de
homogeneidade genética gera uma grande pressão de seleção na
população do patógeno, que por sua vez resulta no aumento da
frequência de indivíduos que ou não são reconhecidos pelo gene
R ou conseguem sabotá-los; como resultado, tem-se o temível
fenômeno da "quebra da resistência". Em alguns patossistemas,
como no caso das ferrugens dos cereais, a quebra da resistência
é quase uma constante e para mitigar seus efeitos é necessário o
emprego de algumas estratégias de manejo genético, como discu-
tido no Capitulo 15 que trata do controle genético de doenças.
88
Uma vez vencidas as barreiras iniciais impostas pelo hospe-
deiro, o patógeno agora poderá iniciar o pro,cesso de colo nização.
Para tal, lança mão de vários mecanismos (Capitulo 34). A colo-
nização poderá se dar em maior ou menor grau, dependendo da
interação entre estes mecanismos e os mecanismos de defesa da
planta. Em última instância, o resultado desta batalha dependerá
da constituição genética tanto do patógeno como do hospedeiro
nos vários genes que participam desta intrincada interação.
6.4. EVOLUÇÃO NA INTERAÇÃO PlLANTA-
PATÓGENO: O MODELO ZIG-ZAG
O modelo "7.ig-7.ag" proposto por Jones & Dangl (2006) é hoje
um dos modelos centrais que tenta resumir o mecanismo evolutivo
das interações planta-patógeno e pode ser ilustrado com uma figura
simples, ma~ de grande significado (Figura 6.2'.). Segundo o modelo,
quando um microrganismo entra em contato com uma planta e tenta
infectá-la, ele encontra wna primeira barreira que corresponde aos
mecanismos de resistência de não-hospedeiro. Há o reconhecimento
de PAMPS e consequente ativação do sistema de defesa, que resulta
em um nível efetivo de resistência (denomínaóa de "PAMP triggered
immunity" - PTI). Patógenos conseguem vencer esta barreira de duas
fonnas: evitando o reconhecimento de seu PAMP através da muta-
ção ou secretando efctores que minam o sistema de defesa ("ejfector
triggeredsusceptibility" - EIS). Neste caso, nium primeiro momento
a resistência é quebrada, resultando em suscetibilidade, mas genóti-
pos que apresentam genes R que reconhecem 1:stes efetorcs tomando
o patógeno avirulento (avr), são seledonados e a resistência é resta-
belecida ("ejfector triggered immunity'' - ETI ). No entanto, um novo
ciclo se inicia, pois a pressão de seleção agora atuará na população
do pat6geno de modo a selecionar aqudes ge1nótipos que produzam
molécula.~ eíeton1s que não siio reconhecidas pelo hospedeiro, resul-
tando em nova quebra de resistência (ETS). O ciclo se perpetua deste
modo, de maneira análoga a uma "corrida armamentista".
Alta PTI ETS ETI ETS ETI
:X
~
CII
-o Efetores
Q)
"O
CII Avr-R Avr-R
"O
·;;;
•
e:
.l!!
.E --- - ~ ----'\ ·--------- ~
Luniar de
ReSistênaa
Baixa
•o!••PAMPS Efetiva
Figura 6.2 - O modelo zig-zag de coevoluçãc, patógeno-hospedeiro
explica a quebra da resistência. P.ara detalhes, ver texto.
Fonte: Modificada de Jones & Dangl (2006).
6.5. A TEORIA GENE-A-GENE DE FLOR
A Teoria Gene-a-Gene de Flor mencionada anteriormente
foi proposta na metade do século passado e, por muito tempo, foi
de grande importância na fitopatologia, poi,s serviu de base para
a elaboração Je modelos teóricos que propunham interpretar em
nível molecular as interações entre patógenos e seus hospeclciros.
 Genética da Interação Patógeno-Hospedeiro

Por isto, até hoje a teoria é ponto referencial, muito embora venha
sendo cada vez menos usada como modelo aos que se iniciam
nesta área. O objetivo desta seção é o de mostrar que a teoria está
na base do modelo "zig-zag".
Em uma extensa série de experimentos iniciados em 1942
com o patossistema linho-Melampsora lini, Flor postulou a exis-
tência de uma relação um-a-um entre genes de alaque e de defesa,
respectivamente no patógeno e no hospedeiro. Para chegar a esta
conclusão, partiu de um procedimento experimental simples,
embora trabalhoso. Primeiro, o autor levou em conla que isolados
de l:1elampsora lini, um fungo pertencente ao grupo das ferrugens,
vanam com relação à capacidade de causar doença em cultivares
de linho, a ponto de um isolado causar doença em uma cultivar,
mas não em outra. Quando isto acontece, dizemos que os isolados
pertencem a raças distintas (Boxe 6.3). Flor então realizou c =-
mentos entre raças do patógeno e entre cultivares de linho e anali-
sou a segregação dos tipos de reações conforme Tabelas 6.1 e 6.2.
As raças 22 e 24 apresentam reações diferenciais nas cultivares
Ottawa e Bombay, pois a primeira causa doença em Ottawa (dize-
mos que é virulenta em Ottawa), mas não em Bombay (dizemos
que é avirulenta em Bombay) e vice-versa no caso da roça 24.
Mais de 100 indivíduos resullantes do cruzamento entre eslas raças
foram inoculados em Ott.awa e a proporção entre isolados virulen-
tos e a virulentos ficou muito próxima de 1:3, que é aquela esperada
no caso da segregação monogênica segundo as Leis de. Mendel.
Concluiu-se, portanto, que a virulência da raça 22 a Ottawa é
~ontrolada por um único gene. De igual forma, outra centena de
isolados resultantes do cruzamento foi inoculada em Bombay, com
resultados semelhantes que levaram à conclusão que a virulência da
raça 24 a Bombay também é controlada por um único gene (Tabela
6.1 ). Em seguida, Flor partiu para a análise genética da resistên-
cia do hospedeiro. Plantas de Bombay e Ottawa foram cruzadas
e a progênie F2 foi inoculada tanto com a raça 22 como com a
24. No primeiro caso, foram encontradas 153 plantas resistentes e
41 suscetíveis, uma proporção não estatisticamente diferente de
3:1. O mesmo ocorreu. para a raça 24, para a qual 142 indivíduos
mostraram-se resistentes e 52 suscetíveis (Tabela 6.2). Concluiu-se,
portanto, que a resistência de Ottawa e Bombay respectivamente às
raças 22 e 24 também é controlada por um único gene. Ou seja, se
Estágios de variação em fitopatógenos:
terminologia
O termo raça definido no texto é usado para
design · variantes de uma espécie fitopatogênica que
causam doença em algumas cultivares de wna espé-
cie de hospedeiro, mas não em outras. Em virologia,
o termo equivalente é "estirpe'~ Em qualquer caso, os
termos se referem a especificidade em nível intraespe-
cífico. P,or exemplo, temos que a raça. 1 de Podospha-
era xanthii, agente causal de oídio do meloeiro, é viru-
lenta na1, cultivares Hale 's Best Jumbo e Védrantais, mas
avirulenta em Edisto47 e PMR45. A especificidade, no
entanto, pode se dar também em nível interespecífico
e, neste caso, usamos os termos forma specialis (abre-
viatura: f. sp.; plural: Jormae speciales) em fungos ou
patovar (abreviatura: pv.) em bactérias. Como exem-
plo, temos Blumeria graminis, wn fungo biotró:fico que
causa o(dío em gramíneas. Dentro da espécie, nota-
mos variantes que são patogênicas somente ao trigo,
mas não a aveia. cevada ou centeio. Assim, estas varian•
tes são a,grupadas cm B. graminis f. sp. tritíci. Também
há as variantes específicas para aveia, agrupadas em
B. graml:nís f. sp. avenae, e assim por diante. Um exem-
plo em bactérias seria Psew:lomonas syringae pv. pisi,
patogêniica a ervilha e P. syringae pv. syringae, pato-
gênicas a feijoeiro e ameixeira. Além de apresentar
patovare~, a especificidade tanto de B. graminis como
de P. syringae vai além, e engloba também variação
em raças. Assim, por exemplo, alguns indivíduos de
B. gramlnis f. sp. tritici só causam doen~a em determina-
das cultivares de trigo, como no caso de P. xanthii.
Tabela 6.1 -- Reações de virulência(+) e de avirulência (·) das raças
22 e 24 de /1,1/. lini e frequências observadas e esperadas
(1 :3) de indivíduos F2 virulentos e avirulentos nas cul-
tivares Ottawa e Bombay.

■
no patógeno a herança da virulência foi monogênica, pelo lado do Frcqu&ncia ele incli\ icluos F2
Ra\·a
hospedeiro a herança da resistência também o foi. Neste exem- --- uhsrn ada rsprr aú.1
plo, Flor se deparou com um caso de herança monogênica, mas em 22 2-1 . - -- - - - ----
\ rrulrnto, :1\ irukntns , i,·::n ir
outros cruzamentos, o número de genes envolvidos foi diferente.
Não obstante, em todos os casos o número de genes de resistência Ottawa + 32 101 33: 100
de uma cultivar a uma dada raça correspondeu ao mesmo número Ilombay + 28 105 33:100
de genes de virulência da raça à cultivar em questão. Flor concluiu,
portanto, que há uma relação um-a-um entre genes de resistência Fonte: Flor (1946).
do hospedeiro e de virulência no patógeno, resultando no enun-
ciado original de sua Teoria, segundo a qual cada gene de resis- Tabela 6.2 -- Reações de resistência (R) e de suscetibilidade (S) das
tência no hospedeiro encontra um gene complementar no pató- cultivares Ottawa e Bombay e frequências observadas
geno que lhe confere capacidade em causar doença. e esperadas (3:1) de indivíduos F2 resistentes e suscetí-
A teoria foi proposta na metade do século passado e a veis às raças 22 e 24 de M. lini.
formulação de uma explicação de suas bases moleculares teve . Frct111ílncia ele i11dh íduns F2
que aguardar vários anos (Figura 6.3). Hoje, podemos dizer de e u 1lnar
nb,cr, ada rsprr:rda
uma maneira simplificada que os genes de Flor correspondem ,1\\a Bomba, - - -- - -- - -
aos genes R envo.lvidos na fase de reconhecimento do patógeno . re,istentes suscctÍ\ eis rcs:susc.
e os do patógeno aos genes que codificam PAMPS ou efetores. 22 s R 153 41 145,5:48.S
Segundo a denominação de Flor, os genes do patógeno são deno-
minados de genes de avirulência, ou Avr, uma terminologia cm
24 R s 142 52 145,5:48,5

uso até hoje (Boxe 6.4). Fonte: Flor (1947).

89
 Manual de Fitopatologia

Hoipcdclro Hospcdciro
Patógeoo
,,;,~
- ===::::,-...

Avr
1!11
/)
l~ Resistfoda

\l~~=.;:::;
R avr
G r

Hospedeiro Hospedeiro

~a
Patógeno Patôgeao

avr R Avr
·G r
Figura 6.J - Segundo a interpretação em nível molecular da Teoria de Flor, produtos dos genes R reconhecem produtos de genes Avr (PAMPS/
MAMPS, efetores) e o resultado é urrua reação de resistência. Em casos onde não há genes R nemAvr correspondentes (na figura
representado pelas letras minúsculas r e avr) Lambém não hã reconhecimento e o resultado é uma reação de suscetibilidade. Há
ainda casos em que o patógeno possui o gene Avr mas o hospedeiro não possui o gene R e vice-versa, ou seja, o paLógeno não
apresenta o gene Avr mas o hospedeiro apresenta o gene R correspondente; neste casos, como não há reconhecimento o resultado
também será de suscetibilidade.

exemplo, inoculou folhas da porção baixa de plantas de tabaco

Boxe 6.4 Genes de avirulência em um atógeno?
Uma confusão frequente se refere a.o termo "gene
de avirulência" usado por Flor. Afinal, q[ual a vanta-
gem para um patógeno em apresentar um gene de
avirulência quando o correto seria apre:sentar genes
de virulência? É simplesmente uma ques1tão de ponto
de vista; os genes do patógeno que interngem com os
do hospedeiro codificam, na verdade, moléculas efeto-
ras que promovem a virulência, mas somente quando
na ausência do gene R correspondente. Quando na
presença do gene R, ao contrário, são reconhecidos
por este e o resultado é sua incapacidacle de causar
doença, ou avirulência. Esta última situação é a que
foi utilizada para a denominação desta claisse de genes.
Embora se aplique satisfatoriamente a cas:os de resistência
mediada por genes R contra patógenos biotrólkos, há exceções
à teoria como é o caso da resistência de Arabidopsis thaliana a
Pseudomonas syringae, onde um gene R, o R'PMI, reconhece
dois genes da bactéria, denominados avrB e avrRpm 1, fugindo
do modelo gene-a-gene. Não obstante estas exceções, a teoria
se.rviu de base para os modelos de interação chave-fechadura e
guarda, com reflexos no desenvolvimento de métodos de controle
de doenças através da resistência genética (Capítulo 15).
6.6. RESISTÊNCIA SISTÊMICAADQUIHIDA E
RESISTÊNCIA SISTÊMICA INDUZIDA
Na metade do século passado, vários pesquisadores se
dedicaram ao estudo de um fenômeno curioso. Ross ( 1961 ), por
com o vírus do mosaico do tabaco (TMV) e notou lesões locais
típicas causadas pelo vírus, como era de se esperar. No entanto,
ao inocular uma segunda vez a mesma planta, só que em sua
porção mais alta, percebeu que as lesões foram hem menores que
as produzidas na primeira inoculação. Os resultados sugeriam
que a primeira inoculação tinha induzido um mecanismo de resis-
tência na planta com reflexos na segunda inoculação. Além disto,
este mecanismo deveria ser sistémico por ter se manifestado em
um local da planta diferente daquele inicialmente inoculado. O
fenômeno passou então a ser chamado de resistência sistêmica
induzida, também conhecida pela abreviação SAR, do inglês
systemie acquired resistance. Estudos posteriores mostraram
que, além do caráter sistêmico, a SAR tem um efeito duradouro,
podendo persistir por semanas ou mesmo até ser transmitido para
a geração futura. Além disto, seu efeito é inespecífico, ou seja, a
inoculação com um patógeno pode proteger não somente contra
ele mesmo, mas também contra outros patógenos. Hoje, sabemos
que a SAR pode ser induzida por vários estímulos e não só apenas
por patógenos. Parece ser uma resposta generalizada da planta a
qualquer agente de estresse, até mesmo a um agente de natureza
a biótica.
A indução da SAR é mediada por uma de duas vias honno-
nais das plantas: a via do ácido salicílico (Boxe 6.5) ou a via do
ácido jasmônico e etileno (Figura 6.4). Alguns autores usam o
termo SAR no caso da primeira via e o termo induced systemtic
resistance (ISR) no segundo, mas ambas são resistências induzi-
das. A ativação de uma ou outra via depende do agente indutor e
a relação entre a natureza do agente indutor e a via induzida ainda
é motivo de estudos. Grosso modo, a primeira via é induzida por
agentes biotróficos, ao passo que a segunda é induzida por agen-
tes necrotróficos ou que causam danos celulares intensos, como é
o caso dos danos causados por insetos mastigadores. No entanto,

90
 Genética da Interação Patógeno-Hospedeiro
Boxe 6.5 Ácido salicilico em plantas
Você provavelmente conhece o ácido salicílico
quando vai à farmácia comprar a aspirina (que é ácido
acetilsalicílico, uma forma mais estável) e pode ter
ficado surpreso ao saber que este composto é produ-
zido por plantas. De fato, a origem deste fármaco
baseia-se no conhecimento antigo do uso da casca da
ar,·ore Salix (salgueiro) para o tratamento de dores e
febres. Hipócrates, considerado como o pai da medi-
dna e que viveu na Grécia por volta de 400 a.C., já
prescrevia a casca desta árvore como medicamento,
mas foi somente em 1897, na Alemanha, que o ácido
acetilsalicilico foi desenvolvido para uso terapêutico.
Hoje a ideia de que "uma aspiriua resolve qualquer
problema" se deve ao amplo uso desta droga para o
.:ombate não apenas de dores e febres, mas também
para combater riscos de doenças cardiovasculares.
Reslsttocla Slslêmlca
Induzida RSI)
PllOgenos blolr6llcoc llln1lentos Rlzot>ect6rlas (PGPR)
PltOgenos blalr«tcos avtrulent05 Insetos
llloi>atõgenos Pat6genos neadrõflcos
Qlzobactêrles
Figura 6.4 - A SAR pode ser induzida tanto por fatores bióticos
como abióticos. A natureza destes fatores indutores
determina a ativação da SAR predominantemente por
uma de duas vias hormonais: a do ácido salicílico ou a
do ácido jasmônico/etilcno.
~ta é uma grosseira generalização, uma vez que bactérias que
, 1,em associadas ao sistema radicular das plantas (rizobacté-
~as) e que não causam necrose de tecidos induzem a via do ãcido
lSmômico/etileno e não a do ácido salicílico. Estas vias. por sua
,ez, ativam uma série de genes que de uma maneira ou outra
e,,t.ào envolvidos com as respostas de resistência. Várias respostas
.Jo comuns às respostas que ocorrem em genótipos com resistên-
. 1a qualitativa ou quantitativa. Neste caso, portanto. a SAR, origi-
nalmente vista como um mecanismo independente de resistên-
91
eia, hoje é vista mais como uma resposta integrada da resistência
de plantas a patógenos, seja esta qualitativa ou quantitativa. Em
outras palavras, a SAR corresponde a um olhar diferente da mani-
festação da resistênci3> que leva em consideração o tempo (após
a inoculação) e o espaço (em relação ao local da inoculação) da
resposta da plauta.
Por todas estas características (sistemicidade, durabilidade
e inespecificidade) a SAR desperta muito interesse no que diz
respeito ao controle de doenças. A ideia é a de achar uma fom1a
de ativá-la que não envolva inocular um patógeno (por motivos
óbvios), de modo a deixar a planta em ''estado de a lerta", com um
nível alto de resistência antes de um ataque. Estudos mais apro-
fi.indat.los levados a efeito nas t.luas últimas décadas contribuí-
ram sobremaneira para o desenvolvimento desta ideia. Surgiu dai
uma nova classe de produtos quúnicos que já conta com produ-
tos comerciais. Entre estes ternos os de natureza inorgânica como
os fosfitos e fosfatos, os de origem orgânico-sintéticos, como o
ácido beta aminobutírico (BABA), o benzothiadiazole ou aciben-
zolar S-metil (BTI 1) c o probenazole (benzisothiazole) e os de
origem natural, como quitina, quitosana, harpina (proteína produ-
zida pela bactéria fitopatogênica Envinia amylovora) e as estro-
bilurinas (uma classe de compostos produzida por li.tngos basi-
diomicetos que também possui ação antimicrobiana direta). O
grande apelo deste gênero de produtos é que eles não são tóxicos
ao ambiente, por atuarem diretamente na planta e não na micro-
biota (exceto as cstrobilurinas). Para maiores detalhes da SAR,
consulte o Capítulo 35.
6.7. TOLERÂNCIA E ESCAPE
Plantas suscetíveis apresentam níveis mais e levados de
sintomas que as resistentes. Em adição a isto, também apresen-
tam redução em produtividade em função do nível de ataque do
patógeno, como mostra a Figurn 6.5, que relaciona níveis de
sintomas em plantas individuais no eixo das abscissas (x) com
as respectivas reduções em produção no eixo das ordenadas (y).
Nota-se uma clara relação entre níveis de sintomas e produtivi-
dade: quanto maior os níveis de sintomas, maiores as reduções.
No entanto, na figur.i notamos plantas que fogem a este compor-
tamento, ilustradas pelas planlas I e 2. pois embora apresentem
níveis elevados de doença, não sustentam níveis elevados de redu-
ção em produção. Dizemos que estas plantas são tolerantes em
relação às outras que sustentam níveis semelhantes de sintomas,
como por exemplo, as plantas 1O, 15, 16, etc. Assim, tolerância é
definida como a capacidade inerente ou adquirida de uma planta
em suponar a doença sem consequências significativas em sua
produção. Note que uma planta tolerante não é resistente, pois
não possui a habilidade de prevenir o estabelecimento e restringir
a colonização do patógeno. Na aparência, uma planta tolerante
não se distingue de uma suscetível. Para fazermos a distinção, é
necessário comparar suas produções.
A natureza fisiológica da tolerância não é bem conhecida,
mas sabe-se, no entanto, que em vários casos está sob controle
genético. Os mecanismos de tolerância estão associados a pecu-
liaridades fisiológicas não diretamente ligadas às respostas ao
ataque de patógeno, ao contrário dos mecanismos de resistên-
cia. Assim, uma planta pode tolerar o ataque de um patógeno
foliar por compensar a perda de área fotossintetizantc com uma
melhor capacidade de reenfolha derivada de um crescimento
mais vigoroso. O mesmo mecanismo compensatório se aplica
a doença de raízes.
 Manual de Fitopatologia

.....
~
30 Bittel, P. & Robatzek, S. Microbe-associated molecular pauems (MAMPS)
~ 021 on on probe plant immunity. Current Opinion in Plant Biology 10:
$e,.1bllidado
,i 01',l
335-341, 2007.

f..
0.
015116

08
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1""
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Flor, H. H. lnheritance ofreaction to rost in flax. Journal of Agricultu-
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Se\/arkfadedaOoença Emerging conccpts in efl'ector biology of plant-associated organisms.
Molecular Plaot Microbe Tnteractions 22: l 15-122. ·2009.
Figura 6.5 - Genótipos tolerantes podem ser identificados por apre- Poland, J.A.; Ualint-Kuni, P.J.; Wisser, R.J.; Pratt, R.C.; Nelson, RJ.
sentarem baixa redução na produção mesmo susten- Shadcs of gray: the world of quantitative disease resistancc. Trends
r.ando altas severidades de doença, como os indivíduos
in Plant Science doí: l 0.1016/j.tplants.2008. 10.006, 2008.
1, 2 e 4 da figura.
Fonte: Modificada de Schafer (1971). Jones, J.D.G. & Daogl. J.L. The piam irnmune system. Nature 444:
323-329, 2006.
Ross, A.F. Systemic aequired resistance induced by localized virus infec-
A utilização de tolerância como mecanismo de controle tions in plants. Virology 14: 340-358, 1961.
de doenças tem a séria limitação de não afetar a reprodução do Schafer, J. F. Tolcrance to plant disease. Annual Review of Phytopa-
patógeno, permitindo o aumento do inóculo no campo. Assim, tbology 9: 235-252, 1971.
para patógenos de fácil disseminação, os locais onde cultivares Senthil-Kumar, M. & Mysore, K.S. Nonhost resistance agaíru;t bacterial
tolerantes são cultivadas tomam-se verdadeiros reservatórios pathogens: retrospectives and prospccts. Annual Review of Phyto-
de inóculo, que pode ser disseminado para cultivas vizinhos e pathology 51: 407-427, 2013.
comprometer a sanidade destes. Não obstante, há casos muito
bem-sucedidos de uso de tolerância em nosso país, como é o caso
do controle da tristeza dos citros, que se deu através da utilização
de combinações de copas com porta-enxertos tolerantes, como o
limão cravo (veja capítulo sobre doenças dos•citros no segundo
volume deste manual).
Segundo o conceito do triângulo da doença, para que esta
se desenvolva é necessária a coincidência de um hospedeiro
suscetível com um patógeno agressivo. A suscetihilidade e a
patogenicidade são governadas tanto pelo potencial genético das
partes como pelas suas condições fisiológicas, moduladas pelo
ambiente. Assim, a coincidência de condições críticas tanto ao
hospedeiro como ao patógeno é o fator que governa a magnitude
da doença. Algumas cultivares vegetais apresentam característi-
cas fisiológicas que resultam em um descompasso nesta coinci-
dência e conseguem, desta maneira, reduzir o impacto da doença.
É como se a planta "escapasse" do patógeno, daí o termo escape.
Algumas cultivares precoces de trigo, por exemplo, sustentam
menor quantidade de ferrugem em áreas onde a doença ocorre
tardiamente no ciclo da cultura. Outro exemplo é o caso de culti-
vares de cevada cujas 'flores não se abrem e, desta forma, não
são infectadas por esporos de Ustilago nuda f. sp. hordei, agente
causal do carvão, que coloniza os estigmas e ovário. A rigor,
não se trata de resistência do ponto de vista conceituai, pois
estas plantas são suscetíveis se inoculadas artificialmente mas
para efeito prático elas se comportam como resistentes. Assim,
alguns autores consideram o escape como um mecanismo de
resistência.

6.8. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

Bent, A. & Mackey, D. Elicitors, Effectors, and R genes: the new paradigm
and a lifetime supply or qaestions. Annual Review of Phytopatho~
logy45: 17.1-17.38, 2007.

92
 CAPÍTULO
7
AMBIENTE E DOENÇA
Ivan Paulo Bedendo, Lilian Amorim e Dirceu Mattos-Jr.
ÍNDICE
7. l. Ação de fatores ambientais sobre o hospedeiro ..... 93
7.1.1. Umidade ......................................................... 94
7.1.2. Temperatura ................................................... 94
7.1.3. Nutrição.......................................................... 95
7.1.4. pH do solo ...................................................... 96
7.1.5. Luz ..............................................................•... 96
7.1.6. Fatores diversos.............................................. 97
7.2. A<rão do ambiente sobre o patógeno e sobre o
ciclo de relações patógeno-hospedeico ................... 97
aparecimento e o desenvolvimento de uma doença
º
são resultantes da interação entre planta suscetível,
agente patogênico e ambiente favorável. Desses
três componentes, apenas o ambiente apre.senta alterações fre-
quentes e importantes no decorrer do ciclo de uma cultura, pois
a suscetibilidade do hospedeiro e a virulência/agressividade da
população patogênica pouco se alteram nesse curto período de
tempo. É o ambiente, ponanto, que modula o desenvolvimento
das epidemias, podendo, inclusive, impedir sua ocorrência mesmo
quando hospedeiros suscetíveis e patógenos virulentos estão
presentes. Doenças altamente destrutivas podem passar desper-
cebidas, sob condições desfavoráveis de ambiente.
O papel dos fatores do ambiente sobre a ocorrência de
doenças tem sido notado há mais de 2.000 anos. Theophrastus
(370-286 a.C.) já observava que os cereais plantados em locais
mais altos estavam menos sujeitos ao ataque de patógeoos do que
aqueles cultivados em terras baixas. No século 18 e na primeira
metade do século 19, fatores como nutrição, umidade do solo e do
ar, vento e outros passaram a ser considerados quando se estuda-
vam doenças economicamente importantes. Na segunda metade
do século 19, embora predominasse o enfoque sobre os agentes
causais de doenças, alguns estudiosos, como o alemão Sorauer,
destacaram o papel do ambiente sobre a instalação e o progresso
93
7 .2. l. Umidade ......................................................... 97
7 .2.2. Temperatura ................................................... 98
7.2.3. Vento ............................................................... 99
7 .2.4. pH ................................................................... 99
7.2.5. Outros fatores............................................... 100
7.3. Fatores ambientais e controle de doenças ............ 100
7.4. Bibliografia consultada .......................................... 102
de doenças. A partir do século 20, emergiram conceitos como o da
predisposição de plantas a doenças devido a causas ambientais.
O conceito de predisposição baseia-se na alteração da susce-
tibilidade do hospedeiro, resultante da atuação de fatores externos.
Assim, a predisposição é caracterizada por uma condição de maior
ou menor suscetibilidade da planta ao patógeno, detenninada por
fatores não genéticos, que atuam antes ou durante os processos de
infecção e colonização.
Os fatores do ambiente podem determinar o grau de predis-
posição do hospedeiro, influenciando desde o estabelecimento da
doença numa cultura até o desencadeamento da epidemia. Por
outro lado, estes fatores também podem ter efeito direto ou indi-
reto sobre o patógeno, favorecendo ou desfavorecendo sua sobre-
vivência e desenvolvimento, tanto no hospedeiro como fora dele.
Finalmente, a interação patógeno-hospcdeiro pode sofrer ação
das condições ambientais, as quais podem detenninar maior ou
menor grau de severidade da doença.
7.1. AÇÃO DE FATORES AMBIENTAIS SOBRE O
HOSPEDEIRO
O desenvolvimento e a produção de uma espécie vegetal
dependem do seu genótipo e do ambie.nte. Fatores associados ao
clima (umidade, temperatura, luz e vento), 11 atmosfera (poluen-
 Manual de Fitopatologi.a

tes), ao solo (matéria orgânica, potencial redox, pH, nutrientes e

elementos tóxicos) e ao cultivo (transplante, poda e agrotóxicos) Boxe 7.1 Clorose variegada dos ci ros (CVC) é mais
podem ser responsáveis pela predisposição de plantas ao ataque severa em plantas sob d ficiência hídrica
de patógenos. Como consequência, o desenvolvimento vegeta- '

tivo e a produção destas plantas podem ser prejudicados, mesmo Em experimento conduzido p,or nove anos em
que o potencial genético para estes caracteres seja elevado. Bebedouro, na região Norte do Esta do de São Paulo,
árvores de laranjeira 'Natal' enxertadas em limoeiro
7.1.1. Umidade 'Cravo' que receberam irrigação para compensar a
A água do solo é a fonna de umidade mais atuante na pre- falta de chuvas em parte do inver1110 apresentaram
disposição de plantas ao ataque de agentes patogênicos. A dura- menor incidência de ramos sintoináticos e menor
ção e a intensidade do estresse hídrico, seja ele devido ao excesso quantidade de frutos com sintomas da CVC (Figura
ou à deficiência de água, podem ter efeito direto sobre a predis- 7.1 ). As diferenças na produção das plantas irrigadas
posição do hospedeiro. em comparação às não irrigadas foram significativas
O excesso de água e a inundação do solo diminuem a dispo- em praticamente todas as safras em que o experimento
nibilidade de oxigênio para as raízes, comprometendo seu desen- foi conduzido, demonstrando que parle dos danos
volvimento e, consequentemente, sua capacidade de absorção de provocados pela CVC pode ser e-vitada com bom
água e nutrientes. Como resultado, a planta pode tomar-se mais manejo hídrico das plantas.
suscetível ao ataque de patógenos. Podridões radiculares causa-
das por Pythium, Phytophrhora, Rhizoc/onia e Sclerotium, em
diversas espécies vegetais, são mais severas em solos encharca- 250 ■ Sem irrigação 2412 A
Com irrigação
dos, em parte devido à maior predisposição do hospedeiro a estes
patógenos. As podridões de raízes e ramos tenros, provocadas por 200
Pectobacterium, e as murchas, causadas por Ralstonia, também
150
são mais severas em solo com excesso de umidade. A água cm
excesso pode detenninar, ainda, algumas mudanças estruturais 100
nas folhas, como a redução da espessura da cutícula e imper-
feições no arranjo das células do tecido paliçádico, tomando as 50 40,5 42
folhas mais sensíveis à penetração de patógcnos. 20,1
A deficiência hídrica moderada, assim como a severa o
(seca), provoca alteração na disponibilidade de água e nutrientes Incidência de ramos Nº de frutos c/
para a planta, resultando em diferentes graus de subdesenvol- c/CVC sinto mas de CVC
vimento. Se o desenvolvimento do patógerio não for alterado,
basta que a planta apresente menor crescimento para que os
sintomas se expressem de forma mais intensa. Essa é uma das
hipóteses para explicar o aumento da severidade dos sintomas
de diversas doenças em plantas estressadas. Outra hipótese que
explicaria a predisposição a doenças de plantas com deficicncia
hídrica refere-se à redução significativa na produção de protclnas
em plantas estressadas, inclusive daquelas relacionadas à defesa
como quitinases e glucanases.
As podridões radicularcs de algodoeiro, feijoeiro, soja e
sorgo causadas por Macrophomina phaseolina, por exemplo,
manifestam-se de maneira severa somente quando o solo apre-
senta baixa umidade, em razão de alteração na resistência interna
das plantas. Períodos de seca comuns no inverno da região norte
do Estado de São Paulo são também responsáveis pela maior
severidade da clorose variegada dos citros, causada por Xyle/la
fastidiosa, em árvores de laranja doce (Boxe 7.1 ).

7.1.2. Temperatura
A ocorrência de temperaturas excessivamente altas ou
baixas durante o peóodo que antecede a infecção pode alterar
a suscetibilidade de plantas a doenças. Plantas de café, citros
e essências florestais que sofrem a ação de geadas mostram-se
suscetíveis mesmo a pntógenos secundários como Alternaria,
Botrytis, Phoma e outros. Em condições experimentais, plan-
tas submetidas a estresses de frio e calor podem tomar-se mais
suscetíveis ao patógeno. Assim, plantas de soja tomam-se mais
suscetíveis a vários agentes patogi:nicos quando seus hipocótilos
são aquecidos, anteriormente à inoculação, por um período de
Figura 7.1 - lncidência (% de ramos com sintomas) e número
de frutos com sintomas de CVC (0 < 50 mm) em
plantas de laranjeira 'Natal' enxertadas em limo-
eiro ' Cravo' inoculadas com Xylella fastidiosa
1O meses após o plantio (março 1999). (A)
Resultados representam a média por planta das
safras 2006 a 2008 (Mod1fio:ado de Gonçalvci. Cl
ai., 2014). (B) Redução de, tamanho dos frutos
em decorrência da clorose variegada dos citros.
Crédito da foto: Henrique Santos.

94
 Ambiente e Doença
30 minutos a 47 ºC. O aquecimento suprime ou reduz a forma-
ção de fitoalexinas e causa (i) diminuição da fotossíntese e con-
sequente redução da produção de carboidratos, (ii) aumento da
sinalização mediada principalmente por etileno e ãcido abscisico,
(iii) ativação de enzimas hidrolíticas e produção de espécies reati-
vas de oxigênio (EROs) que afetam a estabilidade de membranas
entre outros, favorecendo a atividade de patógenos.
A alteração da suscetibilidade em função da temperatura
pode ser atribuída a vãrias causas, como redução na fonnação de
compostos fenólicos pela planta e bloqueio de mecanismos estru-
turais que dificultam a colonização do tecido vegetal pelo pató-
geno. No entanto, de modo geral, o aumento da suscetibilidade
tem sido atribuído ao desenvolvimento debilitai.lo do hospedeiro
e consequente favorecimento à aruação do patógeno.
O frio, empregado na conservação de produtos vegetais, é
altamente eficiente na prevenção da maioria das doenças de pós-
colheita. No entanto, para detenninados produtos, a deterioração
provocada por certos patógcnos ocorre mais rapidamente nos
produtos conservados logo após sua retirada da câmara fria, do
que nos produtos armazenados à temperatura ambiente. Em pane,
essa rápida deterioração pode ser explicada pelo maior acúmulo
de umidade nas embalagens que sofrem alterações bruscas de
temperatura. Assim, constatou-se que no mercado atacadista de
São Paulo, houve maior podridão de pêssegos nas embalagens
plásticas fechadas e mantidas por parte do tempo sob refrigera-
ção, do que nas embalagens abertas. A ação do frio sobre semen-
tes recém-germinadas aparentemente reduz o vigor das plântu\as,
tomando-as mais suscetíveis ao ataque de patógenos. A influên-
cia do frio sobre o vigor da planta pode também expressar-se de
modo contrário, como nos casos cm que a baixa temperatura é
mais favorãvel ao desenvolvimento do hospedeiro que Jo paló-
geno, permitindo a recuperação da planta doente.
A temperatura pode ser responsável também por diferenças
na reação de cultivares a um determinado patógeno. Assim, uma
variedade pode exibir reação de resistência a um palógeno, sob
determinada temperatura, e mostrar-se suscetível a este mesmo
patógeno, em temperatura diferente.
7.1.3. N utriçílo
Os efeitos dos nutrientes minerais sobre o desenvolvimento
e a produção das plantas são explicados em tennos do papel
fisiológico que esses elementos desempenham primariamente
no metabolismo. Contudo, o estado nutricional também pode
se constituir num fator de predisposição das plantas RO ataque
de patógenos, uma vez que a nutrição pode determinar efeitos
secundários, induzindo mudanças nos estádios de crescimento, na
morfologia e na anatomia ou na composição química da planta, o
que pode aumentar ou diminuir a resistência ou a tolerância das
plantas a patógenos.
Quando os elementos minerais requeridos pelo vegetal são
fornecidos de fonna adequada, a planta normalmente apresenta
maior capacidade de reação à doença. No entanto, o suprimento
destes elementos em excesso ou deficiência pode tomar as plan-
tas predispostas à ação de agentes causais de do.:nças, não só por
afetar diretamente seu crescimento e composição, mas também,
indiretamente, a atividade microbiana no solo e na ri:.::osfera. O
desbalanço nutricional ocasionado tanto pelos macro como pelos
micronutrientes pode contribuir para uma mudança na suscetibi-
lidade do hospedeiro, pelo fato de influenciar o vigor e as reações
de defesa da planta. Ao aumentar o vigor das plantas de fonna
95
des1quilibrada, verifica-se a diluição da concentração de outros
nutrientes no tecido vegetal, se a absorção pelas raizes permane-
cer constant.:. Também. verifica-se maior densidade de folhas no
dossel, o que pode, ainda que indiretamente, contribuir para alte-
rações no microclima no dossel das plantas. Todos os casos resul-
tarão em modificações na dinâmica do progresso das doenças.
O nitrogênio (N) é um elemento chave na produção agrí-
cola por influenciar diretamente o crescimento vegetativo e
reprodutivo das culturas. Também tem importante papel na ocor-
rência de doenças. não só em função de uma aplicação dese-
quilibrada (excesso ou deficiência), mas também pela forma
utilizada (amoniacal ou nítrica). No entanto, o efeito do N no
desenvolvimento de doenças é altamente específico e variável de
um sistema para outro. De acordo com Hoffiand et at: (2000) a
suscetibilidade a um patógcno é resultado ela interação entre doii.
fatores: (i) o valor da planta como fonte de nutrientes e energia
para o patógeno e (ii) a presença de componentes de defesa que
previnem a infecção e/ou coloninção. Esses fatores são dile-
rentementc afetados pela disponibilidade de N e variações no
balanço desses dois fatores em diferentes patossistemas explicam
as variações na severidade da doenç,t em decorrência de maior ou
menor disponibilidade cl.: N. Com o aumento do suprimento de N
e então do vigor, a planta aumenta a taxa de crescimento de modo
que durante o estádio Je crescimento vegetativo, a proporção de
tecido jovem versus maduro aumenta, com o tecido jovem sendo
mnis suscetível a infecções. Isto toma maior relevância quando
a planta não é suprida adequadamente com outros nutrientes,
como o cãlcio (Ca) ou o silício (Si) (Marsehncr, 2012), O uso
de elevadas dosi:s de N toma plantas de arro~ mais predispostas
à brusone e plantas de trigo, à ferrugem e ao oidio, aumentando
também a suscetibilidade de plantas de fumo à queima bacte-
riana causada por l-'se11domo11as rabaci. No entanto, excesso de
N reduz a infecção de Sclerotium ro/jsll em beterrnba e aumenta
a resistência do tomateiro à murcha provocada por Fusorium. A
deficiência de N, por sua vez, provoca subdesenvolvimento das
plantas. !ornando-as menos vigorosas. Além uisso, deficiências
de N podem comprometer o metabolismo das plantas, reduzindo
seu potencial de produção proteica, inclusive de proteínas rela-
cionadas à defesa contra infecção (proteínas RP), lignina e óxido
nítrico (NO), importante sinali7ador na resposta imune das plan-
tas. Reduções na produção de pernxidasc e quitinase foram
observadas em plantas de Amhidopsis tratadas com Bion(A e
submetidas à deficiência de N. comparativamente às plantas
sem deficiência deste nutriente (Dietrich ct ai., 2004). A forma
de N utilizada pode determinar maior ou menor s.:veridade da
doença, dependendo da relação patógcno-hospedeiro. Assim,
para algumas doenças, como podridões das raízes e murchas
causadas por Fusarium, ..damping-off" e podridão do colo cau-
sada por Sclerotium rolfsii, a forma amoniacal do N pode pro-
vocar um aumento de severidade. Para outras, como a sarna da
batata, provocada por Srreptomyces scabies, e a podridão do pé
do trigo, causada por Caeuma1111omyces graminis, a maior s~ve•
rídade está vinculada ao N aplicado na forma de nitrato. Além
disto. existe relação entre a fonna de N e o pH do solo, dadas as
transfonnações do elemento que direta ou indiretamente acidi-
ficam ou alcali11i7.,am o meio. Doenças favorecidas por N amo-
niacal mostram-se mais severas cm solos de pH ácido, enquanto
a severidade daquelas favorecidas por N na forma de nitrato é
maior em solos de pH neutro a alcalino. condições em que cada
espécie predomina no solo.
 Manual de Fitopatologia
O fósforo pode influenciar positiva ou negativamente a
severidade da doença, em função do hospedeiro e do patógeno
envolvidos. Nos casos em que o uso <lo fósforo propicia maior
resistência, sua ação pode ser atribuída tanto à melhoria do
balanço nutricional na planta, aumentando seu vigor, como ao
aumento da velocidade na maturação dos tecidos, encurtando o
período de maior suscetibilidade <lo hospedeiro, além de acele-
rar a indução <la resistência. Outro aspecto positivo atribuído ao
fósforo é o efeito sobre a parede celular e lamela média <lo córtex
radicular em citros, que constitui um fator de tolerância da planta
a estresses causados pelo excesso de metais que afetam as raízes
(Zambrosi et ai., 2013), o que poderia se estender a maior tolerân-
cia das plantas às doenças. Fósforo aplicado a raízes de plantas de
pepino aumentou sua resistência contra o oídio (Sphaerothecafuli-
ginea), indicando um mecanismo de defesa associado à nutrição.
A aplicação foliar de sais fos fatados induz resistência local
ou sistêmica em vários hospedeiros contra diversos patógcnos.
O fósforo, em altas doses, parece aumentar a suscetibilidade de
plantas de fumo e pepino aos respectivos vírus causaJores de
mosaico e a suscetibilidade de cebola ao míldio. Por outro lado,
o excesso deste elemento aumenta a resistência de beterraba a
Phoma, de fumo a Pseudomonas. de tomateiro a Fuwrium e de
trigo a Gaeumannomyces. Também, a aplicação foliar de fosfito
(fonna reduzida do fosfato) é utilizada para o controle de vários
patógenos (Gómez-Merioo et ai., 2015), principalmente oomi-
cetos dos gêneros Peronospora, Plasmopara, Phylophthora e
Pythium, em culturas hortícolas como batata, tomate e pimenta,
gramíneas forrageiras e fruteiras perenes como abacate e citros.
Contudo, estudos recentes demostraram que as plantas não
podem usar fosfito como fonte de fósforo para melhoria do estado
nutricional (Zambrosi et ai., 2011 ).
O potássio, de uma maneira geral, exerce efeito desfavorá-
vel às doenças. O emprego de nutrição balanceada em potássio
tem se constituído num fator que confere resistência a estresses
abióticos (geada) e bióticos. Como exemplo deste último, pode-se
citar o cancro da haste da soja. causado por Diaporrhe phoseolo-
n4rn em regiões de cerrado, o qual não se manifesta ou aparece
de modo leve em plantas adubadas com potássio; cm contraste,
plantas nào adubadas deseIJvolvem a doença de forma severa.
Adubação potássica também contribui para redução da podridão
do colmo em arroz causada por Sclerotium o,yzae. O potássio,
provavelmente, tem uma atuação direta, dificultando o estabele-
cimento e desenvolvimento do patógeno no hospedeiro, além de
atuar indiretamente, promovendo a cicatrização de ferimentos e
dificultando a penetração de agentes patogênicos. Outro aspecto
importante é que, sob deficiência de potássio, o transporte e a
assimilação d.e metabólitos são prejudicados na planta, o que
causa acúmulo de compostos orgânicos de baixo peso molecular
que podem servir corno fontes de nutrientes facilmente disponí-
veis para os patógenos.
O cálcio (Ca), destacadamente aumenta a resistência das
plantas às doenças por modificar características anatômicas que
favorecem a formação de uma barreira fisica natural imposta
pelo hospedeiro a agentes patogênicos. Isto se deve ao fato deste
nutriente ser essencial para a estabilidade da parede celular e da
membrana e, consequentemente, dos tecidos (White & Broadley,
2003). Fungos e bactérias invadem os tecidos das plantas produ-
zindo enzimas pectolíticas, como a poligalacturonasc, que dis-
solve a lamela média. A atividade da poligalacturonase é inibida
por Ca. Plantas de tomate infectadas com FzLyarium oxysponm1
96
apresentam baixa concentrnção de Ca. No caso de frutos, o Ca
influencia textura, firmeza e maturação por reduzir a produção de
etileno e C02 • Como consequéncia, a vida de prateleira é aumen-
tada e a incidl!ncia de doenças pós-colheita, como exemplo, em
goiabas, redu.zida. Adicionalmente, este nutriente atua como
sinalízador de mecanismos de defesa ligados diretamente a varia-
ções dos níveis de Canas células ou indiretamente à formação Jo
complexo Ca-calmodulina, que modula processos fisiológicos de
resposta das plantas a estresses bióticos.
Quanto aos micronutrientes, vários exemplos podem ilus-
trar sua influê:ncia sobre a predisposição das plantas a doenças.
Dentre esses, destaca-se o papel que exercem para reduzir a ação
das EROs, como defesa da planta a estresses bióticos e abióticos
(Sewclam et ai., 2016). Híbridos de Poncirus trifoliata tolerantes
a Candidah,s Liberibacter asiaticus mostram maior atividade do
sistema antioxidante. o que sugere. de certa forma, que alguns
genótipos podem superar os efeitos deletérios ocasionados pelo
estresse oxidativo associado à infecção por essas bactérias. Ade-
mais, o cobre .aumenta a lignificação do tecido e reduz a ocorrência
de podridão causada por Ganodem1a boninense em dendezeiro. O
ferro, quando aplica<lo ao solo, pode reduzir a ocorrência da mur-
cha de Verticillium em plantas de amendoim e de manga. O zinco,
por sua vez, pode aumentar a severidade de ferrugem cm trigo.
O efeito de nutrientes sobre doenças não permite generali-
zações, sendo necessário considerar isoladamente cada combina-
ção patógeno-hospedeiro. No entanto, é consenso que a nutrição
mineral deve levar em conta um balanço aJequado dos elementos
para que as plantas possam expressar seu vigor e sua capacidade
de reação aos patógenos. Além disto, o conhecimento dos efeitos dos
diferentes elementos minerais sobre o estabelecimento e desen-
volvimento <le um patógeno pode ser importante para o controle
da doença. Neste caso, definição Je melhores práticas de manejo
das adubaçõ1:s poderá contribuir para minimizar os impactos
adversos que vários problemas fitossanitários causam oprodução
agrícola.
7.1.4. pH do solo
A acidc:z ou a alcalinidade do solo parecem estar mais rela-
cionadas com o patógeno do que com o hospedeiro. No entanto,
em solos ácidos, observa-se diminuição do vigor da planta, decor-
rente do menor crescimento do sistema radicular e da menor
absorção de áigua e nutrientes. A planta mal desenvolvida toma-se
mais predisposta a doenças. A acidez do solo favorece, por exem-
plo, a ocorrência de murcha de Fusorium em tomateiro.
7.1.S. ILuz
A luz pode alterar a suscetibilidade de plantas a patóge-
nos. Muitas plantas tornam-se mais suscetíveis quando submeti-
das a baixa intcnsida<le luminosa. É devido a esta característica
que em muitos experimentos, envolvendo principalmente viro-
ses, é prática comum submeter plantas a regimes de escuro,
durante detE:rminado período de tempo, antes da inoculação.
Este artifício é muito utilizado para garantir a infecção do
vírus da necrose do fumo em plantas hospedeiras. Tal prática é
também utilizada para aumentar n predisposição de plantas de
tomate em rielação ao ataque de Fusorium. Em condições natu-
rais, no entanto, é questionável se a variação na qualidade e na
quantidade da luz é suficiente para tomá-la um importante fator
de predispos:ição.
 Ambiente e Doença
7.1.6. Fatores Diversos
Fatores de natureza diversa podem contribuir para aumen-
tar ou diminuir a resistência das plantas. O vento, por exemplo,
pode interferir na infecção tanto por promover a secagem da água
na superficie da planta como por provocar ferimentos, em razão
do atrito entre as diferentes partes vegetais ou mesmo pela abra-
são causada por partículas de solo.
Agrotóxicos podem causar alterações na fisiologia da
planta, promovendo aumento ou diminuição na sua suscetibili-
dade. O uso do herbicida 2,4-D pode aumentar a suscetibilidade
de trigo ao ataque de fungos dos gêntros Clavíceps e Puccinia.
No caso da podridão do colo causada por Phytophthora, cm
várias espécies vegetais, alguns herbicidas, por outro lado, pro-
vocam redução na severidade Ja doenc;a.
Substâncias químicas classificadas como poluidoras da
atmosfera também podem atuar na predisposiçiio de plantas a
doenças. Estas substâncias, como o dióxido de enxofre e ácido
fluorídrico, podem prejudicar o desenvolvimento normal das
~Jantas, aumentando sua suscetibilidade a agent•~s patogênicos.
Arvores expostas ao dióxido de enxofre tornam-se mais suscetí-
veis ao ataque de Armil/aria mel/ea e de outros agentes fúngicos
causadores de podridão.
Práticas culturais como o desfolhamento e o transplante
(Boxe 7.2) também podem promover estresse na planta e, dessa
forma, contribuir para sua predisposição ao ataque de patógenos.
A desfolha compromete as reservas nutricionais da planta, dimi-
nuindo o conteúdo de amido em vários órgãos vegetais e aumen-
tando sua suscetibilidade. Isto ocorre com o trevo forragciro
(Trifolium pratense) que. devido aos cortes !requentes, passa a
ser atacado por diferentes espécies de Fusarium, consideradas
patógenos fracos para este hospedeiro.
Boxe 7.2 Transplante e doenças de mud
O transplan te d e m udas é uma prática comum em
várias esp écies frutíferas, ornamenta is, o lericolas e
florestais. O estresse pr ovocad o durante o tran splante
e o estabelecim e.n to de plan tas pode pred[ispô-las ao
ataque de p atógenos (Schoeneweiss, 1975). Operações
de poda de ramos e d e raízes, executadas no m om ento
do transplante, expõem tecidos internos d a planta ao
1
m eio, facilitando a i n fecção. Mudas de 5,orbus spp.,
mesm o quando inoculadas com Botryosphaeria dothi-
dea, por exemplo, não ap resen tam cancro, ai men os que
sejam submetidas a transplante com poda do sistema
radicular. A perda de vigor e os ferimentos provoca-
dos pela poda pod em ser responsáveis p elo "choque de
transplante': uma terminologia adotada p ara d esignar
o estresse associad o ao transplante d e mudas.
7.2. AÇÃO DO AMBIENTE SOBRE O PATÓGENO E
SOBRE O CICLO DE RELAÇÕES PAlrÓGENO-
HOSPEDEIRO
Fatores do meio ambíente estão relacíonados à distribuição
e à intensidade das doenças em detenninadas áreas. A distribui-
ção geográfica dos patógenos é, em pane, determinada por sua
capacidade de adaptação ãs condições de ambiente. Assim, um
patógeno capaz de se desenvolver sob uma larga gama de eon-
97
<lições ambientais tem distribuição mais ampla, enquanto que
aquele menos tolerante às variações do ambiente apresenta distri-
buição geográfica mais restrita. A ação do ambiente é exercida de
diferentes formas, podendo interferir nos diferentes subprocessos
<lo cíclo de relações patógeno-hospedeiro. Além desta interferên-
cia direta, o ambiente poderá atuar indiretamente, por exemplo,
alterando populações ou atividades microbianas que ocorrem na
rizosfera ou na filos fera e que possam ter uma relação sinergística
ou antagônica em relação a um agente patogênico.
7.2.1. Umidade
A água tem papel relevante sobre os diferentes agentes
infecciosos que atacam tanto a parte aérea como o sistema radi-
cular da planta. Na forma de chuva, orvalho ou irrigação, a água
altera a umidade do ar e do solo, contribuindo ou prejudicando as
atividades de fungos, bactérias e nematoidcs.
Na ausência do hospedeiro, a umidade do solo exerce ação
direta sobre a sobrevivência do patógeno. O excesso de água, nu
forma de encharcamento, pode promover a eliminação de espé-
cies patogênicas, provavelmente devido ao desenvolvimento de
um ambiente anaeróbico. Por outro lado, a baixa umidade do solo
pode causar o dessecamento das estruturas <lo patógeno, dími-
nuindo sua população ou provocando seu desaparecimento. O
controle de doenças ca!L';adas por patógenos veiculados pelo solo
ou por patógenos que sobrevivem em restos culturais pode ser
realizado com a eliminação do inóculo, promovida por meio de
m~clidas como inundação ou aração e gradagem. A inundação cria
condições de anaerobiose, enquanto as operações de aração e gra-
dagem promovem a exposição do inóculo ao sol e o secamcnto do
solo, ambas desfavorecendo a sobrevivência do patógeno.
A disseminação de propágulos pode ocorrer com o auxílio
da água, principalmente através de respingos e aerossóis, parn
patógcnos de parte aérea, e água de superficie ou enxurraua, para
patógenos veiculados pelo solo. Os respingos provocados pela
água da chuva, ou irrigação por aspersão, podem dispersar o inó-
eulo tanto dentro de uma mesma planta como para plantas vizi-
nhas. Conídios de Septorio presentes na palhada de cevada podem
ser dispersos, ho1izontalmente, até 90 cm devido ao impacto cau-
sado por respingos da água de chuva. Os respingos são respon-
sáveis não só pela dissemínação como também pela liberação de
estruturas fúngicas e bacterianas produ.,:idas em matrizes rnucila-
ginosas. Neste caso, a água dilni a substância mucilaginosa que
prende os propágulos e promove sua dispersão. Gotículas de água
de chuva ou de irrigação por aspersão, componentes de aerossóis,
podem, se associadas a vento forte, disseminar propágulos pato-
gênicos a longas distâncias (Boxe 7.3). A enxurrada, origínária de
chuva ou de írrigação por sulco, pode distribuir o patógeno a par-
tir da fonte de inóculo, representada por plantas doentes ou maté-
ria orgânica. Patógenos veiculados pelo solo, comumente levados
por água de superficie. podem se distribuir ao longo de sulcos
de plantio, disseminando-se para plantas localízadas na mesma
linha. A ocorrência de umidade excessiva no solo constitui-se
numa condição altamente favorável a patógeoos que possuem
estruturas capazes de movimentar-se na água, como é o caso dos
zoósporos. O eneharcamento decorrente de irrigação excessiva
ou de solos mal drenados cria uma condição propícia a estas
estruturas, principalmente cm áreas de viveiro de mudas, onue a
densídade de plantas i muito alta. Nestas condições, a severidade
das doenças causadas por l'ythium e Phytophtlwra aumenta com
o aumento da umidade do solo.
 Manual de Fitopatologia
Boxe 7.3 Dispersão do agente causal do cancro
cítrico por aerossóis torna-se eficiente
com a presença da larva minadora
O cancro cítrico, causado por Xanthomonas citri
subsp. d tri, é wna das mais graves doenças dos citros.
O controle recomendado em regiões em que o pató·
geno não se tornou endêmico é a erradicação de plan-
tas doentes e aplicação de fungicidas cúpricos para
proteger as plantas contra novas infecções . A disper-
são da bactéria dá-se por meio de respingos de chuva
e aerossóis, associados ou não ao vento. Em ambos os
casos, o padrão espacial da doença é altamente agre-
gado. Em São Paulo, a partir de 1997, detectou-se um
acentuado aumento no número de focos da doença,
concomitantemente a uma importante mudança em
seu padrão espacial, que mostrou em 53% dos talhões
avaliados, padrão moderadamente agregado e em
26% deles, pad.rão ao acaso. A mudança na distribui-
ção espacial da doença foi atribuída à ação da larva
minadora dos citros (Phyllocnistis citrel/a) detectada
em São Paulo em 1996. Os ferimentos provocados
por esse inseto aumentam significativamente os sítios
de infecção na folha tornando-a altamente suscetível
aos propágulos dispersos em aerossóis (Figura 7.2),
ainda que poucas células bacterianas sejam ali carre-
gadas. Assim, a eficiência dos aerossóis na dispersão
da doença a longas distâncias aumentou sobrema-
neira quando as plantas do talhão estavam feridas pela
minadora, permitindo a rápida penetração da bactéria
depositada pelos aerossóis sobre as folhas. Com dis-
persão eficiente a longas distâncias, as plantas doent~
deixaram de mostrar padrão agregado, passando a exi-
bir padrão casualizado no talllão. A eficiência da erra-
dicação de plantas dentro de um raio de 30 m ao redor
da planta foco, como acontecia até 1997, deixou de ser
eficaz e uma nova regra de erradicação mais drástica
precisou ser adotada. Mais detalhes sobre a influência
de P. citrel/a na severidade do cancro cítrico e no padrão
espacial de plantas doentes podem ser encontrados em
Cbristiano et ai. (2007) e Gottwald et al. (2007).
Figura 7.2 - Laranjeira doce (Citrus sinensis) com sintomas
de cancro cítrico (Xanthomanas citri subsp. citri)
em elevada severidade, devido à infe<:ção através
de galerias da larva minadora dos citros (Plrylloc-
nistis citrella) pela bactéria (ao centro e à direita).
98
A água é fator vila! para a germinação de esporos e pene-
tração de patógenos fúngicos e bacterianos no hospedeiro. Em
particular, a :igua na forma de orvalho tem grande relevância
no processo de infecção. Esporos da grande maioria dos fungos
patogênicos rc~querem água livre durante algumas horas na super-
ficie do hosp,edeiro para germinação e consequente penetração.
De modo geral, a incidência e a severidade das doenças estão
diretamente relacionadas à quantidade e à duração do periodo de
orvalho (Figuras 7.3 e 7.4). O aumento da intensidade da doença
acompanha o período do molhamento até um determinado limile,
a partir do qual a quantidade máxima de doença é atingida e
deixa de ser il!lfluenciada por períodos adicionais de molhamento.
A intensidad,~ da mancha de Alternaria do girassol, por exem-
plo, cresce com períodos crescentes de molhamento no intcI:aJo
entre 4 e 20 horas. Períodos inferiores a 4 horas são insuficien-
tes para que .a infecção ocorra e períodos mais prolongados que
20 horas, praticamente não alteram a intensidade da doença
(Figura 7.3). Urediniósporos de Melampsora medusae, por sua
vez, conscg1uem penetrar o hospedeiro, mesmo com apenas
3 horas de molhamento e a quantidade de pústulas é crescente até
24 horas de rnolhamcnto (Figura 7.4). Conídios <le fungos causa-
dores dos oídios contrariam a regra, pois germinam com alta umi-
dade do ar (próximo da saturação), porém na ausência de lâmina
de água na superflcie foliar. Associada à ausência de chu vas, que
removem os esporos <las folhas, a ausência de lâmina de água na
superficie foliar é uma das razões pelas quais os oídios ocorrem
com elevada incidência cm cultivos protegidos (Figura 7.5).
A gemílinação de estruturas <le patógenos veiculados pelo
solo, de modo geral, também é favorecida por condições de alta
umidade e, por consequl!neia, a severidade das doenças causadas
por eles eslá diretamente assocíada com o nível de umidade do
solo. Bactérias fito-patogênicas são beneficiadas pela presença de
água sobre a, folha, pois essa condição favorece os processos de
penetração e de colonização dos tecidos do hospedeiro.
A reprodução do patógeno pode sofrer inAuência tanto da
umidade atmosférica como da umidade do solo. Variações do teor
de água do ar, associadas às oscilações de temperatura, podem
determinar a duração <lo período de esporulação de um patógeno.
O fungo Pyricularia grisea, por exemplo, oilo forma conídios
quando a umidade relativa está abaixo de 93 %. A pllrtir_dai, a
espomlação é diretamente proporcional ao aumento da umidade.
7.2.2. Temperatura
O efeito da temperatura sobre as atividades do patógeno é,
de modo geral, menos marcante que aquele exercido pela umi-
dade. A maioria dos patógenos, particularmente aqueles presen-
tes nas regiões tropicais e subtropicais, é capaz de crescer numa
ampla faixa, de temperatura. Portanto, nestas regiões, a tem~e-
ratura raramente atua como fator limitante. Temperaturas muito
altas podem, no entanto, provocar o dessecamento de células bac-
terianas e de estruturas fúngicas presentes na fonte de inóculo.
Algumas práticas de controle, como o revolvimento do so:o _e a
solarização, por exemplo, fundamentam-se nesta caractenstJca,
promovendo a exposição do patógeno a altas temperaturas, ~om
o objeti vo ele reduzir a quantidade de inóculo. Em áreas de chma
temperado, as temperaturas baixas do período de: inverno levam
à paralisaçfio das atividades do patógeno ou mesmo causam sua
morte.
A temperalura inAuencia a velocidade de genninação de
eonídios, formação de apressórios, penetração e coloni.l8ção de
 Ambiente e Doença

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Duração do molhamento foliar (h)

,rgura 7.3 - Densidade relativa de lesões (A) e severidade(% da área foliar com sintomas, B) de Alternaria helianthi cm girassol, em função
da duração do período de molhamento foliar. Clrculos pretos representam o resultado de um ensaío e círculos brancos, de sua
rcpctíção. Linhas correspondem à função logística ajustada ao~ Ja<los (Leite & Amorim, 2002). (C) Imagem de sintomas da
doença.
Cridito da foto: Regina M.V.B.C. Leite.

..--..pécies dos complexos Colletotrichum gloeosporioides e de entre 15 e 30 ''C. Da mesma maneira, severidade e esporulação
ucutatum, que causam antracnose na goiaba e podridão floral de Mefamp.wm, medusae, agente causal da ferrugem tla folha no
:.-os citros. A germinação de conídios de espécies do complexo álamo são altamente influenciadas pela temperatura. Nesse caso,
..- gloeosporioides é superior àquela de C. acutatum nas mesmas a produção de esporos nas pústulas aumenta significativamente
.ondições de ambiente (Soares et ai., 2008, Lima et ai., 2011 ). A com o aumento <la temperatura, no intervalo entre 8 e I K''C, dimi-
-tensidade e a velocidade do progresso da antracnose em goiabas nuindo, em temperaturas mais altas (Figura 7.8).
-mbém são bastante influenciadas pela temperatura, índependen-
emcnte da espécie do agente causal. O período de latência dos 7.2.3. Vento
dois patógcnos é similar, variando entre 9 e 13 dias, respectiva- O vento tem papel relevante na disseminação de agentes
'Tiente, em frutos incubados a 30 e 15 °C. Nesse me~mo intervalo patogênicos. Diversos tipos de cstmturas lü.ngicas e células bac-
Je temperatura, a severidade da antracnose varia pouco para os terianas podem ser transportados diretamente pelo vento, tanto a
jois patógenos, fom1ando lesões de 2 a 4 centímetros de diâme- curtas como a longas distâneias, dependendo da resistência des-
:m (Figura 7.6). tes propágulos à dessecação. Aspectos relacionados à turbulên-
Diferentemente da antracnose, a severidade da mancha de cia do ar e às intensidade e direção do vento podem influenciar a
\hernaria em girassol exibe enorme variação em função <la tem- liberação, o transporte e a deposição do inóculo. Esta influência
:,eratura de incubação das plantas (Figura 7.7). Tanto o número torna-se mais acenruada quan<lo o vento passa a atuar cm associa-
de lesões como seu tamanho aumentam significativamente ção com água de chuva. A curtas distâncias, a turbulência do ar
carrega o inóculo produzido numa planta doente
80 -r-- - - - - - - - - - - - - - , pa.ra plantas situadas na sua proximidade (veja
O A
CII Figura 4.15 no Capítulo 4 desta obra). A longas
~ 60 distâncias, as correntes aéreas são responsáveis
~ pelo transporte <lentro de uma região ou mesmo
C>
pela disseminação intercontinental de inóculo.
! 40 Assim, urediniósporos da ferrugem do colmo do
ü
e
trigo são carregados de uma cultura para outra
~
O"
20
desde o México até o Canadá, seguindo a direção
~
11. dos ventos predominantes. O vento é considerado
o provável introdutor da ferrugem d.o cafeeiro, a
6 12 18 partir da África, no território brasileiro.
Período de molhamento (horas)
7.2.4. pR
figura 7.4 - Frequência de infecção (porcentagem média de pústulas forrna<las e1n
folhas jovens em relação à quantidade máxima observaJa em uma amos- A acidez do solo, em muítos casos, parece
tra após 25 horas de molhamento) de Mefampsora medusae em fünção da afetar diretamente o patógeno, embora possa ter
duração do molhamento em folhas de álamo no clone Latorre (A). Barras efeito também sobre o hospedeiro. Este fator do
representam o desvio padrão da média e linha, o modelo monoroolecular ambiente pode promover alteração na sobrevi-
ajustado aos dados (May-de-Mio & Amorim, 2002). (8) Folha de álamo vência, genninaçào, penetração e reprodução de
com sintomas de ferrugem na face abaxial. patógeoos veiculados pelo solo, determinando a
Crédito da foto: Louíse L. May-<le-Mío. ocorrência e a severi<lade de doenças. Agentes

99
 Manual de Fitopatologia

7.2.5. Outros Fatores

Fatores diversos como luz, teor de matéria orgânica do
solo, concentração de dióxido de carbono, disponibilidade de
oxigênio e ação de herbicidas podem ter influência sobre os dife-
rentes processos do ciclo das relações patógeno-hospedeiro. A luz
pode inibir ou estimular a produção de conídios. A produção de
conidióforos de Drechslera teres, por exemplo, é estimulada pela
luz de comprimento de onda variável de 310-355 nm e inibida
na faixa de 355-495 nm. A matéria orgânica pode servir como
substrato para o patógeno, favorecendo seu desenvolvimento ou
propiciando o aumento da microflora a ele antagônica. A insufi.
ciência ou falta de oxigênio é prejudicial às atividades nonnais
desempenhadas por fungos e bactérias presentes no solo. Os her•
bicidas podem atuar diretamente sobre o patógenó, favorecendo
ou prejudicando seu crescimento e reprodução, enquanto a ação
sobre outras populações microbianas reflete-se, de modo indireto,
sobre o agente patogênico. A importância destes fatores depende
da intensidade de ocorrência de cada um, da associação com
outros fatores ambientais, bem como do patógeno considerado.

7.3. Ji'ATOR.ES AMBIENTAIS E CONTROLE DE

Figura 7.5 - Sintomas de oídio em folíolos de tomateiro cultivado
em estufa.
patogênicos de natureza fúngica são, de modo geral, favoreci -
dos em solos de pH ácido, enquanto aqueles bacterianos causam
maiores danos quando o pH atinge valores próximos à neutra-
lidade ou ligeira alcalinidade. A bactéria Streptomyces scabies,
praticamente, não causa sarna na batata em solos que apresentam
pH abaixo de 5,2. A doença manifesta-se de modo mais severo,
no entanto, à medida que o pH aumenta de 5,0 a 8,0. Por outro
lado, Plasmodiophora brassicae não germina em condições de
alcalinidade e, por esta razão, a doença conhecida por hérnia
das cmcífcras é assinalada com maior frequência em locais de
solos ácidos.
UOENÇAS
Algumas práticas relacionadas à instalação e à condução do
cultura podem ser adotadas com a finalidade de criar condições
de ambiente que desfavoreçam o patógeno ou favoreçam o hos•
pedeiro, com o objetivo de impedir o aparecimento de doenças ou
de mantê.Ias em baixos níveis.
A escolha de solos com boa capacidade de drenagem evita o
acúmulo de água que pode beneficiar o patógeno e ser prejudicia l
ao hospedeiro. Por outro lado, a irrigação adequada pennite uni
crescimento vigoroso da planta, tornando-a menos predisposta ao
ataque de agentes patogênicos. A adoção de espaçamento e densi•
dadc apropriados à cultura evita a formação de microclima favo-
rável a doenças, pois promove boas condições de arejamento e
luminosidade; com isto, aumenta-se a disponibilidade de nutrie.n-

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Temperatura ( ºC)

Figura 7.6- Diâmetro das lesões (cm) causadas por Colletotrichum gloeosporioides (A e C) e C. acutarum (B e D) em goiabas 'Pedro Sato',
sob diferentes temperaturas e períodos de molhamento (6 horas -A e B; 24 horas - C e D), 14 dias após a inoculação. Círculos
pretos representam dados do primeiro experimento e brancos representam dados do segundo experimento (Modificado de Soares-
Colletti & Lourenço, 2014). À direita, imagens de goiabas com lesões de antracnose.
C rédito das fotos: Sílvia A. Lourenço.

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 Ambiente e Doença

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Temperatura (ºC)

Figura 7.7 - Densidade de lesões (A) e severidade (% da área foliar ocupada por sintomas), (8) da mancha de Alternaria (Alternaria helianthí)
do girassol em plantas inoculadas e incubadas a diferentes temperaturas. Símbolos diferentes reforem-se a diferentes repetições
do experimento e linha, ao modelo beta ajustado aos dados.
Fonte: Leite & Amorim (2002).

tes, água e luz para as plantas e, ao mesmo tempo, o patógeno não
encontra condições ótimas para suas atividades, especialmente
com relação à umidade. O emprego de adubação balanceada em
macro e micronutrientes também é uma forma de diminuir apre-
disposição do hospedeiro; em particular, o excesso de nitrogênio,
principalmente associado à carência de outros nutrientes deve ser
evitado por estimular o aparecimento anormal de tecidos jovens,
mais suscetíveis a patógenos biotróficos (Dordas, 2008). Ferti-
lizantes que contenham silício também têm promissora ação no
controle de determinadas doenças de plantas (Boxe 7.4).
A correção de acidez do solo pode contribuir para absorção
de nutrientes pela planta tanto pelo aumento da· disponibilidade
de nutrientes como o fósforo, como pela redução da atividade do
alumínio tóxico às plantas, tomando-a mais vigorosa e, portanto,
menos suscetível ao ataque de patógenos. A permanência de fai-
xas de mata natural em grandes áreas de cultivo é desejável, na
medida em que podem atuar como quebra-vento, dificultando a
disseminação de patógenos. A combinação dos efeitos da tem-
peratura e de períodos de molhamento na infecção serve, muitas
vezes, para orientar ações de controle, particulam1ente para a
tomada de decisão sobre a aplicação ou não de fungicidas. Sis-
temas de previsão de doenças já consagrados, como a Tabela de
M ills, utilizada para o controle da sarna da macieira (veja Capí-
tulo 19 desta nhra) baseia-se na probabilidade de infecção de
Venturia inaequalis cm determinada combinação temperatura x
horas de molhamento, para recomendar ou não a aplicação de
fungicidas sistêmicos, destinada ao controle curativo da infec-
ção. Se o sistema indicar que não há probabilidade de infecção,
a aplicação de fungicidas pode ser retardada. Com isso é possí-
vel aplicar esses agrotó,dcos apenas nas condições favoráveis ao
estabelecimento da doença.

A
1200

o
1(1)
o,
til 800
• I
I
...o
:i
o..
(/)
w 400 o =-=

o
•
o
8 12 16 · 20 24 28
Temperatura (ºC)

Figura 7.8 - Esp<)rulaçiio (número de urediniósporos por cm1 de folha de álamo recoberta por lesões) de púsmlas de Melampsora medusae em
folhas <le álamo 'Latorre' em fwição da temperatura de incubação das plantas (A). Pontos representam médias de dois experimentos,
barras, o erro padrão das médias e linha o m<)delo beta ajustado aos dados ( May-de-Mio, 2001). ( B) Micrografia eletrônica de
varredura de pústula de M medusae em folhas de álamo •Latorre' .
Crédito da foto: Louise L. May-de-Mio.

101
 Manual de Fitopatologia
Boxe 7.4 O silício no controle de doenças de plantas
Os efeitos dos fertilizantes silicatados no cres-
cimento e na produtividade das plantas já são bem
conhecidos, mas é na área de redução de estresses bió-
ticos e abióticos que o silício mostra seu verdadeiro
potencial (Keeping & Reynolds, 2009; Debona et al.,
2017). Dentre os agentes abióticos que podem ter seu
efeito amenizado pelo uso do silício destacam-se a
falta de água, geadas e salinidade do solo. Os estresses
bióticos contra os quais o silício tem comprovada ação
incluem patógenos e artrópodes herbívoros. Plantas
acumuladoras de silício têm mostrado menor inten-
sidade de doenças causadas por patógenos diversos,
quando recebem esse elemento. De modo geral, o
efeito do silício é evidenciado apenas quando as plan-
tas estão sob alguma forma de estresse, mas há exce-
ções, como o arroz, no qual o silício pude participar
do metabolismo da planta, afetando a regulação de
genes mesmo na ausência de estresse. É na cultura do
arroz, aliás, que os efeitos no controle de doenças foi
originalmente evidenciado de forma bastante pronun-
ciada. A redução na quantidade de doença, expressa
por menores incidência e severidade e maior período
de incubação, em plantas que absorvem silício foi atri-
buída a diferentes fenômenos como mudança estrutu-
ral das células, com aumento na rigidez da cutícula, e
maior e mais rápida transcrição dos genes de defesa
da planta, com maior atividade de enzimas de defesa.
Já foi demonstrado que a aplicação de fertilizantes
sílicatados contribui para o controle da brusone do
arroz e dos oídios do trigo, da aveia, da cevada e do
meloeiro, entre outros (Figura 7.9). A aduba·ção com
silício deve ser, portanto, parte integrante do manejo
dessas doenças.
Figura 7.9 - Efeito do silício na severidade do oídio do
meloeiro. Planta tratada à direita.
Crédito da foto: Leandro J. Dallagnol.
102
7.4. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 Parte II

AGENTES CAUSAIS
 CAPÍTULO
8
FUNGOS FITOPATOGÊNICOS
Nelson Sidnei Massa/a Júnior
ÍNDICE
8.1. Importância dos fungos para a Fitopatologia ...... 107
8.2. Características gerais e morfologia dos fungos
fitopatogênicos........................................................ 108
8.2. 1. Estruturas assimilativas ............................... 108
8.2.2. Estruturas reprodutivas ............................... 109
8.3. Classificação d os fun gos füopatogênicos ............. 113
3.1. lMPORTÂNCIA DOS FUNGOS PARA A
FITOPATOLOGIA
O
s fungos estão entre os mais importantes agentes
causais de doenças em plantas. Talvez as frases
que mais bem expressam a importância dos
fungos para a Fitopatologia tenham sido escritas por George
\" Agrios, em sua última edição do Plant Pathology: "Existem
riais de 10.000 espécies de fungos que podem causar doenças
m1 plantas. Todas as plantas são atacadas por alguns tipos de
Ít111gos e cada fungo parasita pode atacar um ou mais tipos de
p(ontas" (Agrios, 2005).
Uma noção mais exata da importância dos fungos para a
Fnopatologia é facilmente revelada por um simples levantamento
..mo aos mais importantes periódicos científicos da área.
ai levantamento mostrará que mais da metade dos trabalhos
• ,iblicados envolvem algum aspecto relacionado aos fungos.
F~sa constatação revela que a maior parte dos fitopatologistas
~lica, parcial ou integralmente, tempo em pesquisas que visam
:-::uer à tona mais conhecimentos sobre esses organismos.
:alcule a magnitude dos recursos que a sociedade investe nesse
o-forço. Esse simples exercício é mais que suficiente para ilustrar
li .rnportância dos fungos para a Fitopatologia.
No entanto, se o leitor ainda não estiver satisfeito com as
mplicações do raciocínio acima. podem-se, ainda, mencionar as
107
8.4. Principais grupos de fungos fitopatogênicos ....... 113
8.4.1. Reino Protozoa .............................................. 113
8.4.2. Rein o Chromista ........................................... 115
8.4.3. Reino Pungi.. ................................................. I 18
8.5. Bibliografia consultada .......................................... 140
constantes epidemias de doenças causadas por fungos, com todas
as consequências delas decorrentes (veja o Capítulo 2 desta obra).
Neste contexto, não se pode deixar de comentar sobre a epidemia
de requeima da batata na Irlanda, em 1845 e 1846. Esse episódio,
além das consequências de proporções catastróficas, reveste-se de
importância histórica por estar relacionado com o nascimento da
Fitopatologia (Boxe 8.1). Não menos catastrófica foi a epidemia
de mancha parda do arroz, causada por Helminthosporium
oryzae, na região de Bengala, em 1943. Dependentes do arroz
para sua alimentação, os habitantes locais viram suas lavouras
serem dizimadas pelo fungo. Naquela época, a Segunda Guerra
mundial estava no auge e aquela região estava ilhada pelo exército
japonês. Assim, o exército aliado viu-se impossibilitado de prestar
socorro às vítimas. O saldo dessa tragédia, milhões de mortos por
inanição, é relembrado até os dias atuais em filmes e quadros de
pintores famosos .
Assim como a requeima da batata e a mancha parda do
arroz. diversas outras epidemias de doenças fúngicas penneiam
a história da humanidade. Entre elas, citam-se a ferrugem do
cafeeiro (Hemiíeia vastatríx) no Ceilão, hoje Sri Lanka (1870 -
1890); o fogo de Santo Antônio (Claviceps purpurea) na França,
em vários períodos da história. No Brasil exemplos também não
faltam: o mal-das-folhas da seringueira (Microcyc/us ulei) e
o carvão da cana-de-açúcar (Sporisorium scitamineum), na
primeira metade Jo século passado. Mais recentemente, com
 Manual de Fitopatologia
Boxe 8.1 Phytophthora, o embrião da Fitopatologia
A Fitopatologia, como ciência autônoma, teve seu
início relacionado à epidemia de requeima da batata,
na Irlanda, em 1845 e 1846, episódio que causou a
morte, por inanição, de um milhão de irlandeses e a
emigração de outros dois milhões. Naquela ocasião,
existia urna controvérsia entre os estudiosos a respeito
da origem da doença. Alguns acreditavam que
aquele crescimento cinzento sobre os tubérculos era a
causa da doença; outros, que era a consequência. Vale
lembrar que, naquela época, as ideias acerca da teoria
da abiogênese ainda tinham bastante força no campo
da microbiologia, apesar de serem fervorosamente
combatidas por alguns cientistas. Essa teoria cairia
por terra, definitivamente, somente entre 1860-
1870, após os experimentos de Louis Pasteur. Nessa
atmosfera de controvérsias, a polêmica sobre a causa
da doença da batata foi esclarecida somente em 1853,
quando Anton de Bary, médico, botânico e micologista
alemão conseguiu provar, de maneira científica, que
um fungo era o agente causal da doença. De Bary
deu-lhe o nome de P/,ytophthora infestans, que, em
grego, significa algo parecido com "infestante que
destrói plantas'~ Este foi o primeiro agente causal
de doenças em plantas descrito de acordo com os
rigores científicos. Ironicamente, apesar da enorme
importância dos fungos para a Fitopatologia, essa
ciência teve sua origem estreitamente ligada a um
organismo que, nos dias atuais, não é considerado
um fungo verdadeiro. Ironicamente também, . este
"fungo" continua causando severas epidemias de
requeima em batata e tomate, alheio aos mais de
150 anos que o separam da sua descoberta e aos
avanços obtidos no controle de doenças de plantas
desde então.
frequêncil!l somos assolados por epidemias fúngicas nas mais
diversas culturas, como a vassoura-de-bruxa do cacaueiro
(Moniliophthora perniciosa), a sigatoka negra da bananeira
(Mycosphaere/la.fijiensis), a pinta preta dos citros (Phyllosticta
citricarpa), o cancro da haste da soja (Diaporthe phaseolon,m
f. sp. meridionalis), a temível ferrugem asiática (Phakopsora
pachyrhizi), também em soja, a ferrugem alaranjada (Puccinia
kuehnil) em cana-de-açúcar. Felizmente, essas epidemias não
atingem as proporções catastróficas observadas anteriormente
na requeima da batata e na mancha parda do arroz, porém, os
seus saldos não são desprezíveis. Frequentemente provocam
prejuízos de bilhões de reais, além de outros bilhões gastos
na tentativa de combatê-las. Somam-se a esses prejuízos, o
abandono de variedades produtivas, que, muitas vezes, levaram
anos e empregaram muitos recursos para ser desenvolvidas, o
abandono de áreas cultiváveis pela contaminação do solo, a
falência de agricultores, desemprego, etc. Acrescentam-se aos
aspectos citados acima a redução na qualidade do alimento
produzido pela contaminação por produtos químicos, aplicados
para combater as doenças, ou pelas micotoxinas produzidas por
alguns fungos.
108
8.2. CARACTERÍSTICAS GERAIS E MORFOLOGIA
DOS FUNGOS FITOPATOGtNICOS
Os fungos fitopatogênicos constituem um grupo nume-
roso de organismos, bastante diversificado morfológica e filoge-
neticamente. Apesar de heterogêneo, este grupo reúne algumas
características básicas que permitem distingui-los de ourros seres
vivos. Estas características são:
• talo eucariótico - os fungos apresentam membrana nuclear
envolvendo o material genético da célula, fato que os
distingue das bactérias.
• heterotrofismo - o heterotrofismo separa os fungos das
plantas que, ao contrário destes, possuem clorofila e
sintetizam seu próprio alimento. Todos os fungos, sejam
eles saprófitas, parasitas ou simbiontes, requerem carbono
orgânico na sua nutrição, como os animais.
• absorção de nutrientes - água e nutrientes minerais ou
orgânicos são absorvidos pelos fungos a partir do substrato
onde crescem. A absorção é feita através da parede celular
das hjfas, as quais constituem o talo assimilativo da
maioria dos fungos fitopatogênicos (item 8.2. l ).
• formaçil.o de esporos - salvo raras exceções, os fungos
caracterizam-se por produzir esporos (item 8.2.2), os
quais são suas unidades reprodutivas, com forma e
tamanho definidos, que funcionam corno seus propágulos.
A seguir serão apresentadas características morfológicas
gerais para a maioria dos fungos fitopatogênicos. Alguns detalhes
morfológicos, específicos de determinados fungos ou grupos de
fungos, serão apresentados no item 8.4.
O talo (corpo) do fungo é constítuído de dois tipos básicos
de estrutura: as assimilativas (ou somáticas) e as reprodutivas.
Como os próprios nomes dessas estruturas sugerem, as primeiras
são responsáveis pela assimilação de nutrientes do hospedeiro e,
portanto, pela colonização. As estruturas reprodutivas, por sua
vez, são responsáveis por produzir os propáguJos durante a fase
de reprodução. Esses propágulos desempenham, também, papéis
primordiais durante as fases de disseminação e infecção.
8.2.l. Estruturas assimilativas
A maioria dos fungos fitopatogênicos possui talo micelial.
Esse tipo de talo é composto de filamentos tubulares, as hifas,
que desempenham importantes funções no desenvolvimento
do fungo. Por meio destas, o fungo coloniza o seu substrato,
absorvendo água e nutrientes. Muitas vezes essa absorção é
facilitada pelo emprego de enzimas hidrolíticas extracelularcs
(veja Capítulo 34 desta obra).
A parede da hifa é composta por um componente micro-
fibrilar (ou esqueletal) imerso numa matriz amorfa. O compo-
nente microfibrilar, responsável pela rigidez, é composto por
~-glucanas e quitina na maioria dos fungos ou por P-glucanas e
celulose nos oomicetos, enquanto a matriz amorfa é constituída
por polissacarídeos solúveis (ci-glucanas e glicoproteínas).
O crescimento da hifa dá-se pelas suas exrremidades.
Crescimento intercalar. comum em tecidos de plantas, é raro
em fungos e parece estar limitado às hifas envolvidos em elevar
estruturas reprodutivas para dispersão pelo ar. Embora o
crescimento apical das hifas seja conhecido há muito tempo,
esse fenômeno ainda oão é totalmente esclarecido. Uma questão
básica permanece sem resposta definitiva: como é possível e
parede celular possuir rigidez suficiente para manter a forma da
 Fungos Fitopatogênicos
hifa e, ao mesmo tempo, elasticidade adequada para suportar
rápido crescimento a picai? Nesse contexto todos os micologistas
compartilham a ideia de que o crescimento da hifa é um processo
extremamente elaborado. De acordo com Alexopoulos et ai.
( 1996), há atualme:nte duas hipóteses que tentam explicar esse
crescimento apical: o steady-state (ou hipótese de Wessels) e a
rigidez permanente (ou hipótese de Bartnick..i-Garcia). A primeira
considera que o ápice da hifa seria permanentemente viscoelástico
e expansível. VesícuJas contendo componentes da matriz amorfa e
polímeros do componente microfibrilar, em estado não cristalino,
seriam constantemente depositadas no ápice. À medida que o
ápice alonga-se, esses polímeros cristalizar-se-iam nas laterais da
hifa, conferindo-lhe rigidez. Por outro lado, a hipótese da rigidez
permanente defendi: que o ápice da hifa seria pennanentemente
rígido. Dois tipos de vesículas seriam constantemente depositados
no ápice. O primeiio tipo, contendo matriz amorfa e enzimas
líticas seria respons.ável por romper o componente microfibrilar
pré-existente, conforindo flacidez momentânea e permitindo
expansão. O segundo tipo de vesícula, desta vez com unidades de
mic:rofibrilas, seria responsável por restaurar e devolver a rigidez
à parede. Assim, s,~gundo essa última hipótese, o crescimento
apical da hifa serfo resultado do pennanente e delicado balanço
entre lise e síntese do componente microfibrilar.
Entre os fungos fitopatogênicos há dois tipos de hifas,
as septadas (ou apo cíticas) e as não septadas (ou cenocíticas)
f Figura 8. J). Os septos são projeções internas da parede celular,
que dividem a hifa em compartimentos ou células que contêm
um, dois ou vários núcleos. Porém, os septos não são totalmente
fechados. Contêm perfurações, vistas somente por meio de
microscopia eletrônica, que permitem a continuidade do citoplasma
e da membrana ce.lular (plasmalema) ao longo da hifa. Estas
perfurações variam ,~m número, tamanho e forma, dependendo do
grupo taxonômico do fungo.
A • Rizomorfo - agregado de hifas, formando uma estrutura
Sep11oa
Figura 8.1 - Tipos de hifas encontrados entre os fungos fitopatogê-
nicos: (A) hifas não septadas ou cenociticas; (8) hifas
septadas ou apocíticas.
As hifas pod,em sofrer modificações na sua morfologia,
formando estruturas: especializadas. Entre os fungos parasitas de
plantas, as seguinte estruturas podem ser encontradas:
• Haustório - estrutura dilatada ou ramificada (digitada),
especializada na absorção de nutrientes a partir do
citoplasma da célula do hospedeiro, no interior da qual se
desen vol ve( Figura8.2). Durantesua formação, o haustório
invagina a membrana plasmática da célula hospedeira
sem rompê-la. Essa membrana., agora intimamente aderid.a
à parede do haustório, passa a ser chamada membrana
extra-haustorial e possui propriedades bem diferentes
daquelas da membrana plasmática original, como, por
exemplo, sua penneabilidade.
109
• Rizoide - estrutura parecida com raiz de planta, ramificada,
filamentosa, anucleada e com paredes grossas. Atua
na fixação do fungo no hospedeiro e na absorção de
nutrientes (Figura 8.2).
• Apressório - estrutura achatada., formada pela dilatação
do tubo germinativo ou da hifa, que se adere firmemente
à superfície do hospedeiro para facilitar a penetração do
fungo ou a emissão de baustório (Figura 8.2).
Tub o a•rmlnat:tvo
I
Hauo'6rlo ~na
. -.....r1.,
Figura 8.2 - Estruturas especializadas fonnadas por modificações
na morfologia d.as hifas: (A) apressório e haustórío; (8)
rizoides.
• As hifas, por outro lado, podem também se agregar, resul-
tando em diferentes tipos de estruturas, com diferentes
funções, como:
• Esclcródio - massa de hifas de consistência firme, esférica
ou com formato irregular, que desempenha importante
papel na sobrevivência de fungos veiculados pelo solo
(Figura 8.3).
• Estroma - massa de hi fas, com ou sem tecido do hospedeiro
ou substrato, muitas vezes semelhante ao escleródio na
sua forma, diferindo deste na sua função, que é de abrigar
ou dar origem às estruturas reprodutivas (Figura 8.3).
semelhante a uma raiz de planta. É constituído de uma
camada externa de células pequenas, escuras, achatadas,
e uma parte interna de células bialinas e alongadas
(Figura 8.3). Tem importantes funções na sobrevivência
e disseminação do fungo, bem como na penetração de
alguns hospedeiros arbóreos.
• Corpos de frutificação - fonnação de diferentes tipos
de pletênquimas (pseudo-tecidos) para constituição das
estruturas reprodutivas macroscópicas dos basidiomicetos
(cogumelos, orelhas-de-pau, etc.), dos ascomicetos (trufas,
moreias, apotécios, etc.) e dos corpos de frutificação micros-
cópicos em geral (ascomas e conidiomas).
8.2.2. Estruturas reprodutivas
A estrutura básica de reprodução dos fungos é o esporo. O
esporo é um propágulo especializado, microscópico, que contém
uma ou mais células. É, usualmente, um elemento de dispersão do
fungo, capaz de gerar um novo i11divíduo. O esporo pode também
ter papel na sobrevivência do fungo, como os clarnidósporos,
oósporos e: zigósporos.
 Manual de Fitopatologia

A e

P eritécios

7\A/b
F G

H
~
Figura 8.3 - Estruturas formadas pelo agrcgamento de hifas: (A) escleródio; (B) corte transversal do esclcródio; (C) cortes longitudinal de
rizomorfo; (D) detalhe de corte longitudinal de rizomorfo, mostrando os diferentes tipos de agregamento de hifas; (E) estroma;
(F-H) cortes longitudinais de estroinas.

As características morfológicas do ·esporo. como o seu

tamanho, forma, coloração, septação, ornamentação da parede, etc.,
r~ -===-
& ~

'
variam substancialmente entre os fungos (Figura 8.4), tomando
essas estruturas importantes do ponto de vista taxonômico.

•
Muitos fungos possuem dois tipos de ciclo de vida conhe-
cidos, o assexuado e o sexuado. No ciclo assexuado, também
conhecido como fase anamórfica, os esporos são produzidos por
mitose e, portanto, possuem baixíssima variabilidade genética.
~
"t) ~ Q
Representam praticamente clones do indivíduo que os produziu.
O ciclo sexuado, ou fase teleomórfica, por sua vez, caracteriza-se
por produzir esporos por meiose. Os esporos sexuados apresentam
duas características importantes: maior variabilidade genética
e resistência a condições ambientais desfavoráveis. O processo
de meiose não origina clones, mas descendentes com diferenças
genéticas entre si. Este fato, aliado às características que con-
ferem resistência, como paredes mais espessas e muitas vezes
Figura 8.4 - Estruturas reprodutivas: esporos com diferentes caracte-
pigmentadas, acúmulo de substâncias de reserva, dormência,
rísticas morfológicas.
corpos de frutificação rígidos e escuros, tomam o ciclo sexuado
uma fase importante para garantir a sobrevivência do fungo. Dessa
forma, o fungo consegue atravessar o período desfavorável ao seu vez iniciado novo ciclo da doença, com hospedeiro disponível e
desenvolvimento, como por exemplo, a ausêncra do hospedeiro e condições ambientais favoráveis, o fungo não necessita mais das
invernos rigorosos. De modo geral, essa fase é produzida apenas estruturas de sobrevivência e da variabilidade genética. Assim
uma vez por ano. Quando as condições ambientais favoráveis são sendo, inicia, por meio de mitoses sucessivas, a produção de
restabelecidas, essa população sobrevivente é capaz de iniciar clones desse genótipo que obteve êxito nessa nova condição.
nova fase de crescimento. Pensando em sistemas agrícolas nos Está iniciado o ciclo assexuado, caracterizado pela produção
quais é frequente a troca do cultivar ou variedade da cultura ano massa! de esporos mitóticos. Geralmente é essa fase do cielo que
após ano, a alta variabilidade genética dos esporos sexuados é fator causa as epidemias e provoca danos. Dessa forma, na maioria
fundamental para o sucesso do fungo, garantindo que parte dessa das vezes que nos deparamos com um fungo causando doença
população consiga atacar esse novo genótipo do hospedeiro. Uma em planta, é a fase assexuada que iremos encontrar. Além disso,

IIO
 Fungos Fitopatogênicos

;;f'J regiões de clima tropical e subtropical, onde não existem

-:· ernos rigorosos e as condições ambientais são favoráveis
- agricultura praticamente o ano todo, os fungos que causam
.:.._--.:nças em plantas muitas vezes persistem entre as estações de
ct.ltivo somente na sua fase assexuada. Por esses motivos, em
-.:sso país essa é a fase mais importante e são as suas estruturas
.,..e encontramos com maior frequência. No final desse capítulo
encontram-se representações esquemáticas das fases assexuadas
dos principais fungos fitopatogênicos.

8.2.2.1. Esporos sexuais Figura 8.5 - Estruturas de resistência diploides: (A) oósporos; (B)
Esporos sexuais são aqueles que resultam de um processo de zigósporos: (C) esporângios de repouso.
pbsmogamia, seguido de cariogamia e meiose. A plasmogamia
• nsiste na união de citoplasma, quando núcleos haploides (N),
!ffieticamente compatíveis, procedentes ou não de talos diferentes
Jnginários de esporos diferentes) pareiam-se. A plasmogamia
;,ode ocorrer após a união de hifas (somatogamia) ou de órgãos
;iierenciados, especializados e multinucleados (gametàngios), ou
&UJda após a fertilização de uma hifa receptiva por um gameta
"::laSculino imóvel (espermácia). Após a plasmogamia, o füngo
adquire a condição dicariótica (N+N), com dois núcleos haploides
-.::eados dentro de uma mesma célula. A fase dicariótica
.:icariofase) tem duração variável, dependendo do tipo de fungo
!D\ olvido. É curta nos oomicetos e zigomicetos, duradoura nos
»:,.1diomicetos e de duração intermediária nos ascomicetos. Por
.e10 da cariogamia, que vem em seguida, os núcleos pareados
Figura 8.6 Espoiros sexuais haploides (meiósporos).
:-7dem-se, formando o zigoto (2N). A diplofase varia também
= duração, dependendo do fungo. Na diplofase podem surgir
esporos de resistência, com parede espessa, como o oósporo dos O cleistotécio é uma estrutura globosa, completamente
,AJ(Jlicetos, o zigósporo dos zigornicetos e os esporân~ios de fechada, cuja patrede, caso esteja madura, rompe-se ou se
rq,ouso dos blastocladiomicetos e quitridiomicetos (Figura 8.5). decompõe para a liberação dos ascósporos. O peritécio contém
Outros tipos de esporos sexuais resultam tipicamente da, uma abertura ( ostfolo) na sua parte apical, por onde os ascósporos
meiose (meiósporos), sendo, pois, haploides: os ascósporos e os são liberados. O apotécio é um corpo de frutificação aberto, em que
').l>idiósporos (Figura 8.6). Os ascósporos fom1am-se endoge- o himênio (carnadla de ascos) fica exposto, ocorrendo a liberação
-:.::..-neote, dentro de uma estrutura em forma de saco, o asco forçada e simultânea dos ascósporos. O ascostroma é uma
,. asco= saco), geralmente em número de oito por asco. Os matriz estromátic.a contendo cavidades (!óculos), onde os ascos
IIIE1d1ósporos. por outro lado, são formados exogenamente, sl:io fom1ados. Urn ascostroma uníloculado, que se assemelha a
.-nhém a partir de estrutura especializada, o basídio (L. t-iasidíum urn pcritécio, recebe o nome de pseudotécio (ver Figura 8.34).
= :iequeno pedestal), geralmente em número de quatro por basídio. O pseudotécio, entretanto, difere do peritécio porque durante
~ósporos e basidiósporos são geralmente produzidos em sua formação, primeiro é produzido o estroma e, em seguida,
- ,rpos de frutificação, os ascomas ou ascocarpos e basidiomas forma-se o [óculo, único em seu interior, por deliquescência das
J basídiocarpos; respectivamente, que se apresentam em dife- hifas internas.
""::Otes fonnatos. Entre os ascomas, os tipos básicos são: cleisto- Os basidiornas são, em geral, estruturas macroscópicas,
1ttio. peritécio, apotécio e ascostroma (Figura 8.7). muitas delas atingindo grandes dimensões (Figura 8.8 A e B).

A B D

rigura 8. 7 - Tipos de ascomas: (A) cleistotécio; (B) apotécio; (C) peritécio; (D) ascostroma.

111
 Manual de Fitopatologia

clamidósporo. que tem como função principal a sobrevivência

Figura 8.8 - Estruturas reprodutivas sexuadas dos basidiomicetos:
(A) basidioma jovem; (B) basidioma maduro; (C) repro-
dução sexuda das fomJgens.
Alguns basidiomicetos, no entanto, como os agentes causais das
ferrugens e dos carvões, não produzem os basidiósporos a partir de
corpos de frutificação mas, sim, a partir de esporos especializados,
os teliósporos. Estes são inicialmente dicarióticos, sofrendo
cariogamia e meiose ao germinarem. A germinação do tdiósporo
dá origem a um curto tubo germinativo, com crescimento
detenuinado, chamado de promicélio. O promicélio funciona
como basídio, a partir do qual os basidiósporos são formados
(Figura 8.8 C).
8.2.:Z.:Z. Esporos assexuais
do fungo no solo, é fonnado através da modificação de uma ou
mais células da hifa, que tem ou têm a sua parede espessada,
através do desenvolvimento de uma parede secundária interna
(Figura 8.9 D).
No caso dos conídios, sua formação, ou conidiogênese,
pode ser do tipo tálica ou blástica (Webster, 2007) (Fig. 8.1 O).
Na conidiogênese tálica, o conídio surge a partir de uma célula
pré-existente no talo do fungo. Em outras palavras, o septo
que separa o conídio do resto do talo já existia antes de sua
diferenciação. Artrósporos são conídios de origem tálica formados
em cadeias, que se desarticulam facilmente. Um bom exemplo
de fungo fitopatogênico que exibe esse tipo de conidiogênese é
Geotrichum, causador de podridões azedas em pós-colheita. A
maioria dos fungos fitopatogênicos, no entanto, produz conídios
de maneira blástica. Nesse tipo de conidiogênese, o conidio
cresce a partir de um primórdio, ou seja, o septo que o separa do
resto do talo forma-se após a sua diferenciação. A conidiogênese
blástica apresenta dois sub-tipos básicos, a holoblástica e a
enteroblástica. As células conidiógenas possuem paredes com-
postas por duas camadas, uma interna e outra externa. Quando
ambas as camadas estão envolvidas na formação do conídio, a
coni<liogênese é do tipo holoblástica. Exemplos típicos de fungos
com conidiogêncsc holoblástica são Stemphylium, Clado.1pori11m
e Oidium. Quando somente a camada interna da parede da
célula conidiógena, ou quando uma terceira e nova camada
contribui para a formação do conídio, a conidiogênese é do tipo
enteroblástica. Se a camada interna é forçada para fora através de
um estreito poro na camada externa, a conidiogênese é do tipo
enteroblástica tétrica e o conídio é chamado de poroconídio.
Exserohilum, Drechslera e Bipolaris são exemplos de fungos com
esse tipo de con.idiogênese. Por outro lado, quando oconídio fonna-se
a partir de uma célula conidiógena que apresenta uma extremidade
aberta, a fiálidc, a conidiogênese é dita enteroblástica fialídica.
Nesse caso, o conídio é chamado de fialoconídio. Esse último tipo

Os esporos assexuais ou mitósporos resultam

de simples divisões mitóticas, que podem ocorrer nas Eaporãnglo
diferentes fases do ciclo de vida do fungo, ou seja, ✓
na haplofase, dicariofase ou diplofase. Os esporos
Aplanóaporoa
assexuais podem ser de diferentes tipos: zoósporos,
aplanósporos, conídios, urediniósporos, artrós-
poros e clamidósporos.
Os zoósporos são esporos com motilidade
própria, dotados de flagelos, formados endogena-
mente dentro de uma estrutura especializada,
o esporângio ou zoosporângio, por meio de
clivagem do citoplasma (Figura 8.9 A). Os apla-
nósporos são também produzidos dentro de
esporângios, mas são imóveis (Figura 8.9 B). Os
conídios são também imóveis, sendo formados
a partir de células conidiógenas encontradas
em hifas modificadas, chamadas conidióforos;
livremente ou em corpos de frutificação (pienldios
ou acérvulos) (Figura 8. 9 C). Urediniósporos
são esporos binucleados produzidos nos soros
D
urediniais das ferrugens. Em algumas espécies
de fungos a bifa pode se fragmentar, separando e
suas células constituintes, que se comportarão
como esporos. Este tipo de esporo recebe o nome Figura 8.9 - Esporos assexuais (mitósporos): (A) zoósporos; (8) aplanósporos; (C}
de artrósporo ou talocooídio. Finalmente, o conídios; (D) clamidósporos.

112
 Fungos Fitopatogênicos
o definitivamente no processo de classificação dos fungos. Eles ainda
e
A
o-- E
figura 8. 10 - Tipos de conidiogêneses encontradas nos fungos
fitopatogênicos: (AJ tálíca; (B-E) blástica; (B) holo-
blástica; (C) enteroblástica tétrica; (D) enteroblástica
fialídica; (E) enteroblãstica anclídica.
de conidiogênese é bastante importante entre os fitopatógenos.
Penicillium, Aspergi/lus, Fusarium. Chalara, Thielaviopsis são
exemplos de fungos que produzem fialoconídios. Um tipo menos
frequente entre os fungos é a conidiogênese cnterohlástica
aoelídica, na qual cada novo conídio produzido deixa um colarete
ou anel) na camada externa da parede da célula conidiógena.
Fusicladium (Sin. Spi/ocaea) é um gênero que exibe esse tipo de
conidiogênese.
8.3. C LASSIF ICAÇÃO DOS FUNGOS
FJTOPATOGÊNICOS
O grupo de organismos denominado genericamente de
-fungos" é bastante diversificado filogencticamente e possui
representantes em três Reinos dos seres viv,os: Protozoa,
Chromista e Fungi (Alexopopulos et ai., 1996}. Dentre estes
organismos, os fungos verdadeiros se encontram somente no
Reino Fungi. Nos Reinos Protozoa e Chromista., que abrigam.
respectivamente, protozoários e algumas algas {diatomáceas,
marrons, douradas e amarelo-esverdeadas), algmns organismos,
por possuírem morfologia e modo de vida semelhantes aos fungos,
,ão estudados juntamente com os fungos verdadeiros.
Como já mencionado, os fungos apresentam enorme variação
morfológica. Assim, a classificação dos fungos foi, por muito
tempo, tradicionalmente baseada em critérios ,::xclusivamente
morfológicos. Quanto maior a similaridade morfológica. mais
próximos acreditava-se que eram os fungos. Essa é a razão pela
qual muitos fungos possuem nomes diferentes para suas fases
anamórficas e teleomórficas. Para um mesmo indivíduo, essas duas
fases apresentam, frequentemente, tal disparidade morfológica que
e,ou os micologistas, no passado, a classificá-los co,mo organismos
diferentes. Entretanto, as últimas edições do fntern.ational Code of
Bolanical Nomenclature, obra que rege nomenclatura dos fungos,
1êm mostrado clara tendência em unificar os nomes de ambas as
fases, desde que comprovadamente pertençam à mesma <!Spécie.
Nesses casos, o nome mais antigo é adotado come, o nome oficial
da espécie, independentemente da fase (sexuada ou assexuada)
descrita.
Felizmente o panorama atual está mudando no que se
refere à correta classificação dos fungos. O desenvolvimento de
ferramentas mais sensíveis e independentes da morfologia, como
as modernas técnicas moleculares, tem auxiliado sobremaneira
nessa dificil tarefa. Em diversas ocasiões, ta1is ferramentas
mostramm que fungos morfologicamente bastarnte semelhantes
ll3
eram filogeneticamente distantes e vice-versa. Porém, isso não
significa que os critérios morfológicos devem ser abandonados
são bastante úteis em muitos casos e é necessário que continuem
em uso. Para muitos grupos de fungos, os critérios morfológicos
ainda constituem a principal ferramenta na classificação. Para
aqueles casos onde estes critérios são duvidosos, o que se observa
é que a classificação tem sido, adicionalmente, amparada por
ferramentas moleculares.
A seguir, serão apresentadas características dos principais
grupos de fungos fitopatogênicos, baseando-se na classificação da
10" edição do Dictionary ofthe Fungi, de 2008 (Kirk et ai., 2008),
referido aqui simplesmente como dicionário. Essa obra reflete
as decisões tomadas pelo Comitê para F ungos durante o XVII
Congresso Internacional de Botânica, realizado em Viena, Áustria,
e publicadas no lnternational Code of Bmanical Nomenclature,
de 2005. Apesar de relativamente antiga, essa edição de 2008 do
dicionáno é a mais recente disponível no rnomento da revisão
deste capítulo e a classificação nela encontrada é válida, até que
nova edição seja lançada. Saliente-se que, apesar de o XVIII
Congresso Internacional de Botânica ler sido realizado em 2011
(Melboume, Austrália), as alterações referentes à classificação
dos fungos ainda não resultaram em nova edição do Dicionário.
Ent~lanto, pelos artigos científicos publicatlos recentemente e
listados no final deste capítulo, sabe-se que a classificação sofrerá
profundas alterações, desde os níveis hierárquicos mais elevados
até o nível de espécie. Parte destas alterações pode ser consultada
on-line em bancos de dados, tais quais Index f'ungorum (www.
indexfungorum.org) e Mycobank (www.mycobank.org). Essas
alterações refletem a mudança de abordagem na classificação de
fungos, que está passando de morfológica para filogenética.
8.4. PRINCIPA IS G RUPOS DE FUNGOS
FITO PATOGÊNICOS
8.4.1. Re ino Pro tozoa
Classe Myxogustriu
Os organismos da classe Myxvgas1ria, no passado conhe-
cidos como mixomicetos, não são nonnalmente organismos
fitopatogênicos. uma vez que se desenvolvem apenas na supcrficie
de resíduos vegetais (fragmentos de caule e folhas mortas caídos
no chão), em ambientes úmidos, engolfando bactérias e outros
microrganismos através do seu talo, o plasmódio, que consiste cm
uma massa protoplasmática multinucleada, sem parede celular e
com movimento ameboide. Eventualmente, no entanto, podem
crescer sobre a superflcíe de plantas vivas, de pequeno porte,
rasteiras, corno em gramados, sob condições de alta umidade,
ou após prolongado período chuvoso. Nestas circunstâncias,
o organismo utiliza-se da planta como seu suporte, onde seu
plasmódio e, posteriormente, suas estruturas de reprodução desen-
volvem-se, recobrindo-a, sem, porém, parasitá-la. Podem, no
entanto, cobrir significativamente a superficie fotossintetizante
da planta, além de interferir com as trocas gasosas e, assim,
ocasionar um processo patológico.
Os organismos dessa classe que, nesLas circunstâncias, podem
causar doença em plantas são enconlrados na ordem Physarida
(antiga Physarales}, principalmente os gêneros Fulígo e Physarum
e na ordem Slemonitida (antiga Stemonitales), com o gênero
Brefeldia. Após desenvolverem seu talo plasmodial sobre a
planta, caracterizado por um crescimento viscoso, branco-creme ,
 Manual de Fitopatología
ou amarelo, estes organismos reproduzem-se, transformando
o plasmódio em etálios ou esporângios, onde internamente os
esporos são formados. Estes constituem uma massa pulverulenta.
sendo disseminados pelo vento, após o rompimento da parede
do corpo de frutificação. Encontrando substrato e condições de
temperatura e umidade favoráveis, os esporos têm a sua parede
aberta, por uma fenda ou poro, por onde sai uma mixoameba ou
uma célula nadadora, dotada de dois flagelos, o mixoflagelado.
Aparentemente é possível a conversão de mixoamebas em mixo-
flagelados e vice-versa, em função da disponibilidade de água
livre sobre o substrato. As mixoamebas ou os mixoflagelados
combinam-se aos pares e fundem-se, sofrendo plasmogamia.
Após a cariogamia, inicia-se o desenvolvimento da massa plas-
modial, com multiplicação dos núcleos diploides, através de
sucessivas divisões mitóticas. Em condições desfavoráveis (baixa
umidade, temperatura inadequada e/ou exaustão de alimento), o
mixomiceto completa o seu c iclo, produzindo novos esporos, que
antes de ficarem maduros, sofrem meiose, tomando-se haploides
(Figura 8.11). Às vezes, dependendo das condições ambientais,
o plasmódio transforma-se, reversivelmcntc, em estruturas de
sobrevivência.
Classe Phytomyxeo
Esta classe era referida, no passado, como Plasmodio-
phoromycetes. Este grupo inclui organismos tipicamente fitopa-
togênicos, parasitas obrigatórios, envolvendo três gêneros de
importância: Plasmodiophora (hérnia das crucíferas), Polymy:ca
(doenças de raiz em gramíneas e cereais) e Spongo:,pora (sarna
pulverulenta da batata). Os dois últimos gêneros são também
importantes por serem agentes transmissores de vírus fitopato-
gênicos.
l:aporo
Eaporãnglo
Jovem
Eape>Rngio
emwmação
Estrutu ra de sobrevivência
Figura 8.11 - Classe Myxogastria: ciclo de vida típico.
114
Como exemplo ilustrativo deste grupo, tem-se Plasmo-
diophora brassicae, agente causal d a hérnia das crucíferas. Esta
doença é muito comum em todo o mundo, afetando plantas como
o repolho e a couve-flor, cujas raízes infectadas pelo patógeno
tomam-se malformadas e hipertrofiadas.
Embora sendo um parasita obrigatório, P. brassicae sobrevive
no solo na forma de esporos de repouso, haploides. Estes são liberados
da planta quando as raízes morrem e entram em decomposição
(Figura 8.12). Cada esporo, sob condições favoráveis de ambiente
e na presença de raízes do hospedeiro, genuína, dando origem a um
zoósporo biflagelado, chamado zoósporo primário. Este zoósporo,
após movimentar-se no filme de água do solo, entra em contato com
um pelo absorvente da raiz e encista-se, perdendo os flagelos. A
penetraçãodá-se diretamente através da parede celular do hospedeiro,
com a penetração de uma estrutura ameboide para dentro da célula
da planta. Pequenos plasmódios rnultinucleados são então formados
no pelo, os chamados plasmódios primários, que vão dar origem a
zoosporângios arredondados, de parede fina, que preenchem a célula
do hospedeiro. Zoósporos secundários, uninucleados, em número de
quatro a oito por esporângio, são em seguida formados e liberados
no solo. Estes roósporos pareiam-se conforme sua compatibilidade
genética, sofrendo plasmogamia e tomando-se binucleados.
Infecções secundárias nas rdíi.es são originadas por estes l06sporos,
onde se forma o plasmódio secundário, inicialmente binucleado
e, posteriormente, multinucleado. Como rcsullado da infecção,
ocorrem hipertrofia e hiperplasia das células do hospedeiro, com
o surgimento dos sintomas típicos da doença. Ao parar de crescer,
o plasmódio secundário transforma-se numa massa de esporos de
repouso, após cariogamia e meiose. Estes são liberados no solo, após
a morte da raiz, completando-se, assim, o ciclo.
•
~
• Gcrmlnaçlo •
• do eaporo ••
-♦ -
~ ~€;
~ ......... Mlxoflageladoa
••
Mixoamebaa
 Fungos Fitopatogénicos

'
..
~.....
~• E,.•ru•••• Zoosporingio
Pêlo radicular
infectado

lY( -~u•=•••"°
~
~
\ \~ósporos
.. .

~
Zoó•poro

f)
o •
_}
Germinação

Esporo
0 ~

··~
'ª' 1t···/
~
da raiz
Oeslntegraçiio •
da célula Hipertrofia e
hlpe1rplasia daa
Plasmódlo células ,do hoa·p edelro
multlnucleado

Figura 8.12 - Classe Phytomyxeu: ciclo de Plasmodi'ophora brassicae.

8.4.2. Reino Chromista
Classe Oomycetes
Os oomicetos são organismos peculiares, que apresentam
algumas características diferentes dos fungos verdadeiros. Entre
elas, destacam-se:
• Parede celular constituída principalmente de p-glucanas,
mas também contém celulose e o aminoácido hidroxi-
prolina. Quitina é ausente nos oomicetos.
• Síntese de lisina pela via do ácido diaminopimélico (mesma
via das plantas).
• O ergosterol não é um esterol importante na membrana
plasmática dos oomicetos. Alguns autores consideram
que o ergosterol é ausente nesses organismos.
• As laminarinas (P-1 ,3 glucanas solúveis em água) cons-
tituem o principal composto de reserva.
• As cristas mitocondriais são tubulares, semelhantes às das
plantas.
• O sistema de Golgi apresenta cisternas múltiplas, também
semelhante ao das plantas.
• Centríolos estão presentes e desempenham importante papel
como organizador das estruturas celulares durante a divisão
celular e também na formação dos flagelos dos zoósporos.
• Vacúolos finge,print estão presentes no citoplasma.
Estes vacúolos apresentam, em seu interior, material
eletrondenso em arranjo paracristalino lamelar, dando
uma configuração semelhante a uma digital humana,
donde: vem seu nome. Há evidências de que esses vacúolos
estão relacionados com acúmulo das larninari.nas, já
menciionadas.
Como se pode ver, os oomicetos apresentam várias carac-
terísticas bioquímicas e ultraestruturais que os assemelham às plantas
e algas. Essas características, também amparadas por abordagem
filogenética baseadaemregiões conservadas de seu genoma, suportam
a classificação dos oomicetos no reino Chromista, juniamente com
algumas algas.. Baseados nisso, diversos pesquisadores defendem
a ideia de que os oomicetos e tais algas possuem, evolutivamente,
um ancestral em comum. Assim, consideram que os oomicetos,
durante o processo evolutivo, perderam a capacidade autotrófica e,
consequentemente, passaram a necessitar de uma fonte já elaborada
de carbono, tomando-se saprófitas ou parasitas.
O talo assimilativo dos oomicetos é micelial, bem desen-
volvido, diploide, com hifas asseptadas. O talo diploíde é outra
característica que os distingue dos fungos verdadeiros, normal-
mente haploides.
Os oomicetos produzem, por meio da sua reprodução assexual,
zoósporos biflagelados, tendo um flagelo do tipo chicote, mais curto
e voltado para trás, e outro do tipo "tinsel", mais longo e voltado
para frente (Figura 8.9 A). Os zoósporos são formados dentro ou
a partir de esporângios, por meio de clivagem citoplasmática. Os
esporângios variam na forma, conforme os gêneros e espécies
de oomicetos envolvidos. Podem ser pouco diferenciados da
hifa vegetativa, como na ordem Saprolegniales, filamentosos
ou globosos, no gênero Pythium, e papilados, limoniformes, no
gênero Phytophthora (Figura 8.13).

115
 Manual de Fitopatologia
Figura 8.13 - Classe Oomycetes. Estruturas reprodutivas assexuais:
(A) esporângio de Pythium; (B) esporângio de Pythium
com vesícula; (C) esporângios de Phytophthora:
(D) esporângios de Aphanomyces (Sapmlegniales).
Durante a reprodução sexual, fomrnm-se os gametângios,
cbamados de oogônio (gametângio feminino) e anterídio (game-
tângio masculino), por meio de meiose gametangial, ou seja,
os núcleos diploidcs sofrem meiose durante a formação dos
gametângios, tomando-se haploides. A plasmogamia ocorre pelo
contato entre os gametãngios, com passagem dos núcleos do
anterideo para o interior do oogônio, por meio do tubo de íertilização.
Em seguida, os núcleos de ambos os gametângios pareiam-se e
ocorre cariogamia, resultando na formação do oósporo, esporo de
repouso diploide, de parede espessa (Figura R. 14)_
Tubo de
fertil~.:çiio
06sporos
.... .....
Figura 8.14 - Classe Oomycetes: estruturas reprodutivas sexuais.
Diferentes tipos de doença, algumas de grande importância
econômica, são causadas por representantes dos oomicetos
pertencentes às ordens Saprolegniales, Albuginales, Pythiales e
Peronosporales. Na ordem Saprolegniales, apenas um gênero,
Aphanomyces, tem certa importância, ao causar podridão de raízes
em várias plantas anuais, particularmente ervilha, beterraba, nabo
e alfafa.
Ordem Albuginales, família Alhuginaceae
A família Albuginaceae contém apenas o gênero Albugo,
agente causal das ferrugens brancas, que ocorrem comumente em
algumas plantas hortícolas, sem, no entanto, acarretar prejuízos
sérios. Este tipo de doença é caracterizado pela fonnação de pústulas
esbranquiçadas na superfície das folbas e caule, correspondentes
à massa de esporângios catenulados produzidos logo abaixo da
epiderme, a partir de esporangióforos curtos, agrupados com-
pactamente (Figura 8.15). Após o rompimento da epidem1e, os
esporângios são disseminados pelo vento ou água, germinando
116
Esportlnglos ···
Esponmglófüroa ... ·
Figura 8.15- Classe Oomycetes: estruturas reprodutivas assexuadas
de Albugo.
em seguida, para dar origem a zoósporos infectivos. Oósporos
desenvolvem-:se, posteriormente, no interior dos tecidos do hospe-
deiro, para p,ossibilitar a sobrevivência do patógeno. A/bugo,
assim como oi; agentes de míldios, é um parasita obrigatório.
Ordem Pythiales, família Pythiaceae
Na ordem Pythiales, família Pylhiaceae, encontram-se repre-
sentantes do gôncro Pyrhium. Recentes estudos que utiliwram ferra-
mentas moleculares demonstraram que o gênero Pythium pc1icncc,
na verdade, à ordem Peronospora/es, assim como Phytophthora.
Desse modo, uma nova edição do Dicionário poderá trazer essa
alteração na ta;~onomia Jesse gênero.
Na família Pythiaceae, os csporangióforos (hifas especiali-
zadas formad,oras dos esporângios) não são diferenciados das
hifas assimilativas e têm crescimento indete.nninado, ou seja, o
esporangióforo pode ter seu crescimento reiniciado após a produção
do esporângio.
O gênero Pyrhium é amplamente distríbuído no mundo todo,
como um típico habitante do solo. Ataca partes subterrâneas das
plantas ou partes destas que se desenvolvem próximas ao solo,
causando dife:rentes tipos de doenças: podridão de sementes,
"damping-otf" de pré e pós-emergência, podridão de raízes e
podridão mo!€: de órgãos suculentos. Na ausência do hospedeiro,
sobrevive sap,rofiticamente em restos culturais ou permanece
dormente no solo, por meio de seus oósporos. Em condições
favoráveis de ambiente, e na presença do hospedeiro, o oósporo
gennina, produzindo um tubo genninativo. Em condições de
temperatura elevada (25 ºC a 28 ºC), o tubo genninativo se desen-
volve como micélio. Em temperaturas mais baixas, no entanto, o
tubo germinativo cessa seu crescimento e origina uma vesícula em
sua extremida,de, para onde migra todo o protoplasto do oósporo,
originando, em seguida, os zoósporos (Figura 8.16). O tubo
germinativo po::>de infectar a planta ao estabelecer contato com ela,
após penetraçiio direta através da superficie do órgão suscetível. O
micélio, por siua vez, pode dar origem a esporângios, que podem
ser de dois tip,os morfológicos básicos: globosos ou filamentosos.
Os zoósporos :se diferenciarão no interior de vesículas, produzidas
na ponta de tubos de descarga originados nos esporângios. Os
zoósporos, ao serem liberados, com o rompimento da vesícula,
nadam em direção ao hospedeiro, atraídos por seus exsudatos.
Perdem os flagelos em contato com a superficie da planta,
encistam-se e germinam, penetrando, logo em seguida, diretamente
 Fungos Fitopatogênicos

~poro

-
C lato

, , n l l D n d lo
Oogêinl
Oósporo

Hifaa no hoapedclro

Figura 8.16 - Classe Oomycefes: ciclo de P.vrhium sp.

oos tecidos da planta. As hifas colonizam a planta secretando Outra di lercnça morfológica entre Pythium e Phytophthora está
enzimas que destroem os seus tecidos, provocando os diferentes nos esporangióforos. Enquanto no gênero Pythium essas estruturas
mtomas típicos da doença. À medida que a colonização avança, não se diferenciam das hifas assimilativas, em Phytophlhora, os
~rorângios começam a ser produzidos e novos zoósporos são esporangióforos ramificam-se simpodialmcnte, porém, ainda têm
berados, fechando-se o ciclo assexual. O ciclo sexual ocorre crescimento indetenninado (Figura 8.17 A).
~ •m a produção de oósporos, cujo papel principal é assegurar a
!IObrevivência do patógeno do solo. A diplofase nos oomicctos
°'--Orre no talo vegetativo e a meiose nos gamctângios (oogônio e
mter{dio), determin_a ndo um ciclo vital de haplofase curta.
Ordem Peronospora/es, famflia Peronosporaceae
Na ordem Peronosporales, família Peronosporaceae, estão
a:nportantes patógenos da classe Oomyeetes, como o gênero
Phyrophthora e os agentes causais dos míldios.
e
O gênero Phytophthora, por meio de suas várias espécies,
:a..isa uma variedade de doenças bastante grande. atacando
-umeral> plantas em todas as regiões do mW1do. É agente causal
t "damping-off'', podridões de raiz em plantas jovens e adultas,
mdusive árvores, podridões de tubérculo, necrose em órgãos da
;,cme aérea das plantas. incluindo-se podridões de colo, cancros
e podridões de fruto em plantas anuais e arbóreas, e queima
-" folhagem e ramos jovens em culturas anuais (estas últimas
wnbém conhecidas como "requeimas").
O ciclo vital das espécies de Phytophthora segue, em linhas
;..:r:iis, aquele apresentado pelas espécies de Py1hium. A diferença Figura 8.17 - Classe Oomycetes: estruturas reprodutivas assexuadas
'1.S1ca entre os dois gêneros está na fonnação dos zoósporos: no da familia Peronosporaceae. Esporangióforos e espo-
~nero Pythium os zoósporos são diferenciados na vesícula do ràngios: (A) Phytophthora; (B) Basidiophora; (C)
csporàngio e no gênero Phytophthora eles são diferenciados Sc/erospora; (D) Plasmopara; (E) Peronospora; (F)
.:.retamente no interior dos esporângios, de onde são liberados. 8n?mia.

117
 Manual de Fitopatologia
Ainda neste grupo são encontrados os importantes patógenos
causadores das doenças conhecidas como míldios. São vários os
gêneros de patógenos envolvidos, todos parasitas biotróficos
e produtores de haustórios intracelularl!s nos seus hospedeiros.
Destacam-se os gêneros Bremia, Peronospora,Ps,eudoperonospora,
Peronosclerospora, Plasmopara, Sclerophthora, Basidiophora e
Sclerospora. Estes gêneros podem ser diferenciados com base
na morfologia d0s seus esporangióforos, que., ao contrário da
família Pythiaceae e do gênero Phytophthora, têm crescimento
determinado e forma bem definida, ramificando-se dl! maneira
distinta para cada gênero (Figura 8. l 7B-F). Os esporângios,
nesse caso, são sempre formados nos ápices das ramificações dos
esporangióforos.
Outra característica dl!sta família é a germinação diferencial
dos esporângios. Via de regra. em temperaturas mais baixas e na
presença de água livre, os esporângios dão origem aos zoósporos.
Quando as temperaturas eslào mais altas, germinam produzindo
um tubo germinativo. Entretanto, essas diferem;as no padrão de
germinação também estão associadas ao gêne·ro do oomiceto.
Os esporângios são facilmente destacados do esporangióforo.
podendo ser disseminados pelo vento I! respingos de chuva.
Atuam, assim, como esporos, sendo comum e enoneamente cha-
mados de conídios.
Um dos reprcseniantes mais comuns e importantes da famílía
Peronosporaceae é o oomiceto Plasnwpara vitícola, agente causal
do míldio da videira. Sua sobrcvivênciadá-sc por meio dos oúsporos
cm folhas, frutos e ramos mortos. Pode, tam bém, sobreviver na
forma micelial, cm tecidos vivos do hospedeiro. Os oósporos, eom
a decomposição dos tecidos do hospcdt:iro, são liberados durante
o inverno. Após terem sido disseminados pelo vento ou água até
a superfície do hospedeiro, os oósporos gennínam, produzindo
esporângios e zoósporos. A penetração dá-se, após encístamt:nto
e germínação dos zoósporos, através dos estônnatos das folhas
(ver Figura 4. 19, no Capitulo 4). No parênquima, o oomiccto
desenvolve um micélio intercelular, que emite haustórios
globosos para o interior das células do hospede.iro. Por meio da
reprodução assexual, esporangióforos são emitidos para fora elo
hospedeiro através dos estômatos, produzindo esporângios que
vão ser disseminados pelo vento ou pela água. Estes, novamente
na superficic suscetível do hospedeiro e na pn~sença de água,
liberam zoósporos, que darão origem às infecções secundárias.
No final da estação de crescimento, o oomiceto produz oósporos
a partir da fertilização do oogônio pelo anterídio, os quais serIIo
responsáveis pela sobrevivência do patógeno durante o inverno.
Assim como Phytophthora infestans está relacionada ao
nascimento da Fitopatologia, Plasmopara vitícola está relacionada
à descoberta Jo controle químico de doenças de plantas (Boxe 8.2).
8.4.3. Reino Fungi
O Reino Fungi abriga os fungos verdadeiros, que apre-
sentam as características abaixo:
• Parede celular constituída de f3-glucanas e quitina.
• Síntese de lisina pela via do ácido alfa-arninoadípico.
• O ergosterol é o esterol mais comum na membrana plas-
mática.
• Glicogênio é o principal composto de reserva.
• As cristas mitocondriais são achatadas.
• O sistema de Golgi apresenta cisterna única.
118
Boxe 8.2 Millardet e os ladrões de uvas
No século 19 as videiras da França eram constan-
temente assoladas por epidemias de míldio, cujo
agente, Plasmopara vitícola, havia sido introduzido na
Europa po r meio de material trazido das Américas. As
videiras europeias não possuíam qualquer resistência
e, na França, a indústria do vinho estava ameaçada por
essa doença. O professor de botânica e micologista
Pierre Marie Alexis Millardet, da Universidade de
Bordeaux na França, era um estudioso dessa doença.
Em uma das suas expedições ao campo, Millardet
notou que as videiras próximas à estrada não apre-
sentavam rru1dio, enquanto que as mais internas
estavam afetadas. Após questionar os proprietários do
vinhedo, Millardet descobriu que era prática comum,
entre aqueles produtores, pulverizar as videiras pró-
ximas à estrada co m uma calda formada pela mistura
de sulfato de cobre e cal, com a finalidade de evitar
que os cachos fossem furtados por transeuntes. Além
do aspecto visual desagradável, aquela calda conferia
gosto amargo às uvas, prevenindo contra o ataque
desses visitantes indesejados. Aquele episódio levou
Millardet a investigar mais detalhadamente o efeito
da mistura no controle do míldio, culminando com
uma publicação no ano de 1885, na qual Millardet
recomendava a mistura, batizada como calda borda-
lesa (em homenagem à região de Bordeaux), no
combate ao míldio da videira. Foi dessa maneira, de
certa forma acidental, que nasceu o primeiro fungicida
para controle de doenças de plantas.
• Centríolos cslão presentes somente nos fungos flagelados
(Divisões Blastocladiomycota e Chytridiomycora). Todos
os demais íungos vcrJadeiros não têm centríolos. Nesses
últimos, estruturas conhecidas como corpos polares dos
fusos desempenham papel semelhante ao dos centriolos
durante a divisão celular.
• Vacúolosfingerprint .Jusentcs.
Filos 8/ustodadimnycota e Chytridio111yct1ta
Esses dois Filos compunham a Filo Chyiridiomycota na
íf' edição do dicionário, de 2001 (Kirk et ai., 2001 ). Entretanto,
estudos conduzidos em 2006 (James et ai., 2006), envolvendo
sequenciamento de nucleotídeos do DNA ribossomal, revelaram que
o grupo era heterogêneo e propuseram separação nesses dois Filos,
separação essa adoiada pela IO" edição do dicionário. Constituem
um grupo pequeno de fwigos, com pouca importância fitopalológica.
Os representantes desses Filos podem ser considerados
fungos inferiores e são os únicos fungos verdadeiros que se
reproduzem por meio de zoósporos. Os zoósporos, nesse caso.
são uniflagelados, com um flagelo do tipo chicote, posicionado
posteriormente. São patógenos veiculados pelo solo, que atacam
as raízes ou outros órgãos subterrâneos e, eventualmente, a
parte aérea das plantas. Caracterizam-se por apresentar talo
assimilativo simples, sem micélio bem desenvolvido. O talo pode
se transformar, na sua totalidade, em estrutura reprodutiva (talo
 Fungos Fitopatogênicos
lliolocárpico} ou apresentar um sistema assimilativo rizoidal (talo
~ucárpico). Conforme o número de estruturas (esporângios} que
rontém, o talo pode ser monocêotrico ou policêntrico. Ainda,
.e o talo se encontrar inteiramente no interior das células do
bospedeiro. é chamado de endobiótico. Talo epibiótico produz as
csmnuras reprodutivas na superficie do hospedeiro (Figura 8.18).
e sua divisão em dois filos, M11coromycota e Zoopagomycota.
Figura 8.18- Filo<:> Blastocladiomycota e Chytridiomycota. Diferentes
tipos de talo: (A-8) holocárpico monocêntrico endohió-
rico; (C) holocárpico monocêntrico cpibiótico; (D) eucár-
pico policêntrico.
No Filo Blastocladiomycota, ordem Blastocladiales, ençon-
L-Jmos Physoderma maydis, agente causal da mancha parda do
milho. Esse fungo sobrevive no solo ou tecido inlectado por
meio de esporângios de repouso, dotados de parede espessa. que
cm condições favoráveis, na presença de água. libera zoósporos
naploides. Estes zoósporos movimentam-se na água que recobre
.! superfície suscetível do hospedeiro (tecido jovem das bainhas
foliares), onde perdem o flagelo e genninam, produzindo um
,zomicélio inFectivo. Este penetra e desenvolve-se na epiderme
e tecido parenquimatoso da planta, onde produzirá novos espo-
ràngios. Zoósporos secundários pro<lu~i<los em esporângios de
;:,arede fina podem também ocorrer. Os esporângios de repouso
:,arecem ser originários de reprodução sexual, provenientes da
"'lasmogarnia entre zoósporos harloides e uniílagelados, que
•uncionam como gametas móveis (planogametas). O zigoto (2N)
(lnginado é biflagelado, tendo capacidade infectiva após encis-
iamento. A meiose deve ocorrer no esporângio de repouso. antes
cta liberação dos zoósporos.
ProgemoUnglo
Gametângioa
Figura 8.19 - Filo Zygomycota. Reprodução sexual: sequência de evenlOs para a formação do zigosporângio.
119
Outro representante da ordem Blastocladiales é o Physo-
derma alfa.fae, agente causal de galha da coroa em alfafa. Esse
fungo era conhecido, em passado recente, como Urophlyctis alfcifae
e, na últíma edição do dicionário, foi reclassificado como P. alfafae.
No Filo Chytridiomycota, ordem Chytridiales, encontramos
os gêneros Synchytrium e O/pidium. Synchytrium endobiuticum
é o agente causal da verrugose preta da batata, doença que, às
vezes, assume importância econômica. O/pidium brassicae é
vetor de diversos vírus de plantas. Essa espécie ataca comumente
as raízes do repolho. hospedeiro que lhe rendeu o nome. mas é
capaz de infectar ampla variedade de plantas.
Filo Zygomycota
O Filo Zygomycota apresenta esporos imóveis, os apla-
nósporos, fonnados por clivagem citoplasmática ao interior de
esporângios e disseminados passivamente pelo vento. A reprodução
st:xual nesta classe é caracterizada pela formação do zigosporângio,
contendo, cm seu interior, um zigósporo, esporo de repouso
<liploide, de parede espessa, resultante da conjugação ou fusão de
dois gametângios morfologicamente similares (Figura 8.19). Seu
talo assimilativo é micelial, haploide, bem desenvolvido e a.sseptado.
Um estudo filogenético publicado em 2016 (Spatafora et ai.,
2016) revelou que o filo Zygomycota não é monofilético e propõe
Novos subfilos, classes e ordem, também são propostos, alterando
significativamente a taxonomia desse grupo de fungos. Desse
modo, à exemplo do que já foi comentado para o gênero Pythi11m,
a nova edição do dicionário deverá trazer profundas mudanças na
classificação do fi lo Zygomycota.
Ordem Mucorales, familia Mucoruceae
Na Ordem Mucora/es, família Mucoraceae, estão os
gêneros titopatogênicos Rhizopus e Mucor. São parasitas fracos,
além <le saprófitas habitantes de solo muito comuns. Ocorrem
também em frutos. alimentos e outros materiais em decomposição.
R. srolonifer (Figura 8.20A) causa podridão mole em frutos e
outros órgãos de reserva carnosos da planta, nas fases de pós-
colheita, durante o armazcnamt:nlo, lr,msporte e comercialização
dest~s produtos. Este fungo produz zigósporos durante seu ciclo
sexual, os quais estão envolvidos na s ua sobrevivência. É, no
entanto, atrav1::s do ciclo assexual que este fungo mantém-se
continuamente na natureza. Os esporongiósporos, facilmente
disseminados pelo ar, podem se depositar na superficie dos
frutos ou outros órgãos de reserva, onde germinam e penetram
através de ferimentos. Penetração direta também já foi descrita
para R. sto/onifer em pêssego e nectarina (Baggio et al 2016). O
micélio, que é haploide, desenvolve-se no interior do hospedeiro,
secretando enzimas pectinolíticas e celulolíticas, o que acarreta a
ZJgooporlnglo
Jovem
!
ZJgoapÓrlnglo
 Manual de Fitopatologia
Aplan6sporoa
.•.•. E~poringlo (opérculo) que se abre quando o asco amadurece,
Eaporangíoloa ···•·••·
·•.·•.
B
Figura 8.20 - Filo Zygomycota. Reprodução assexuada: (A) Rhizopus; (B) Coanephora.
desintegração dos tecidos e a podridão mole. Novos esporângios
são logo fonnados externamente a partir de esporangióforos,
tendo na sua base rizoides imersos no hospedeiro. A partir dos
rizoides, desenvolvem-se hifas aéreas, os estolõcs, que ao tocarem
o substrato formam novos rizoides e esporangióforos. A produção
de novos esporangiósporos completa o ciclo assexual.
Ordem Mucorales, família Coanephoraceae
A outra família que possui um representante fitopatogênico
na ordem Mucorales é Coanephoraceae, que abriga a espécie
Coanephora cucurbitarum. Esse fungo ataca as partes florais em
senescência de várias plantas, e, a partir destas invade os tecidos
carnosos do fruto, causando podridão mole. Esta podridão é
particularmente severa na abobrinha. Na reprodução ass~xuada,
C. cucurbitarum produz esporangiósporos fusifonncs, com paredes
estriadas, pigmentados e com apêndices aculiformes polares.
Esses esporangiósporos são produzidos em esporângios típicos
ou em esporangíolos, esporângios pequenos, que contêm de
dois a cinco csporangiósporos (Figura 8.20B). Esporangíolos e
esporângios são fonnados em esporangióforos distintos.
Filo Ascomycota
Os ascomicetos constituem o grupo mais numeroso de
fungos, com mais de 60 mil espécies descritas. Ocorrem nos
mais variados hábitats, exercendo saprofitismo ou parasitismo,
causando diversos tipos de doença em plantas. Sua característica
básica é a formação, após a meiose, de esporos sexuais, os
ascósporos, dentro de uma estmtura em forma de saco, o asco.
Esses ascos podem ser produzidos livremente, como no caso de
Taphrina defonnar:s (Fig. 8.21), ou no interior de ascomas, como
visto anterionnente (item 8.2.2.1 e Figura 8. 7). A estrutura do asco
também apresenta detalhes morfológicos importantes. Os ascos
podem ser cilíndricos, clavados ou globosos (Figura 8.22A-C),
dependendo da espécie que os produziu. Há djferenças também
no número e persistência das paredes celulares, ou túnicas. Os
ascos que possuem uma única parede fina e delicada, que se
desintegra à medida que o asco vai amadurecendo, são chamados
de prototunicados (Figura 8.22D). Nesse caso, os ascos são
expelidos para fora do ascoma passivamente, através do ostíolo, ou
através da ruptura ou decomposição da parede do ascoma. Todos
os demais tipos de ascos possuem duas túnicas. Quando essas
túnicas são firmemente aderidas, dando a impressão que se trata
120
de uma única, o asco é dito unitunicado (Figura
8.22E-H). Quando as paredes são distinguíveis
e separadas, o asco é bitunicado (Figura 8.221).
Os ascos unitunicados, por sua vez, podem
apresentar na sua extremidade uma tampa
para a liberação forçada dos ascósporos (ascos
operculados) (Figura 8.22E). Ascos operculados
são geralmente encontrados em ascomas do tipo
apotécio. Os ascos inoperculados, ao invés
do opérculo, podem apresentar fenda (Figura
8.22F), poro (Figura 8.22E) ou um anel apical
elástico (Figura 8.22 H) para liberação dos
ascósporos. Nos ascos que possuem o anel
apical, essa estrurnra funciona como uma válvula
ou esfíncter, sofrendo prolapso para permitir a
passagem dos ascósporos durante a sua liheração
forçada. Ascos inoperculados são encontrados
cm ascomas do tipo peritécio e 11potécio. Em
alguns ascos bitunicados, a parede externa
(cxotúnica) é delgada e rígida, enquanto a interna (endotúnica)
é espessa e elástica. Quando o asco amadurece, a endotúnica
expande repentinamente em direção à abertura do ascoma e
rompe a exotúnica, para descarga forçada dos ascósporos através
de uma abertura na parte apical da endotúnica (Figura 8.221).
Os ascos que apresentam essa característica são chamados
fissitunicados. Esse tipo de descarga forçada, encontrada em
alguns ascomicetos, é conhecido pelo termo em Inglês jack-in-
the-box. Os ascos bitunicados são encontrados em ascomas do
tipo ascostroma e, eventualmente, cm cleistotécios da ordem
Erysiphales. Porém, esses últimos não apresentam o mecanismo
Juck-in-the-box de descarga.
~ B r o t a m e n t o de
~ eacóaporoa
Figura 8.21 - Filo Ascomycota, ordem Taphrinales: estruturas do
fungo Taphrina deformans.
O conjunto de células férteis presentes nos ascocarpos
(e também nos basidiocarpos) é chamado de himênio. Nos
ascocarpos, às vezes, também se encontram algumas hifas estéreis,
com funções variadas. Ao conjunto dessas células estéreis dá-se
o nome de hamatécio. Entre essas células estão as par1Hiscs e
perífises. Paráfises são filamentos curtos de hifas, geralmente
não ramificadas, septadas ou não, que se originam da base do
 Fungos Filopatogênicos
•
D ~
e espermácia, que é uni1.-elular, minúscula, incapaz de gem,inar, mas
e no entanto, não fonnam órgãos sexuais. Neste caso, a plasmogamia
flgura 8.22 - Filo Ascomycota. Morfologia dos ascos: (A) cilindrico;
(B) clavado; lC) globoso; (D) prototunicado; (E)
unitunicado operculado; (F) unitunicado com fenda;
(G) unitunicad.o com poro: (H) unitunicã.do com anel
apical; (l) bitunicado fissitunicado.
""5Cocarpo e se situam entre os ascos. São responsáveis por separar
~ ascos entre si e facilitam a liberação dos ascósporos. Perífises
:.unbém são filamentos curtos de hifas. porém, situadas no canal
,1iolar dos peritécios. Estão relacionadas com o direcionamento
dos ascos no ostiolo no momento da liberação dos ascósporos.
O talo assimilativo dos ascomicetos fitopatogênicos é predo-
minantemente micelial. O micélio é septado. bem desenvolvido,
com septos perfurados por um poro simples. Frequentemente são
encontradas próximas aos poros estruturas conhecidas como corpos
de Woronin. Essas estruturas são compostas por matriz proteica
cristalina e podem ser esféricas, hexagonais ou retangulares.
~credita-se que sua função seja bloquear o poro, separando
oorções velhas ou danificadas das hifas do resto do micélio
Figura 8.23).
A ocorrência de uma dicariofase mais ou menos prolongada
oo ~u ciclo vital é outra característica dos ascomicetos, não
encontrada nos fungos vistos anterionnente. A dicariofase ocorre
oas hifas ascógenas, durante a formação dos corpos de frutificação,
ao ciclo sexual do fungo (Figura 8.24).
O ciclo sexual inicia-se com a plasmogamia. que pode
~,correr de diferentes modos. Comumente, os ascomicetos fonnam
.!rgãos sexuais (gametângios) diferenciados. O feminino, chamado
.iscogônio, é uma célula mullinucleada, que frequentemente forma
•utra célula tenninal receptiva, o tricógino, através do qual é feita
a passagem do protoplasma proveniente do gametângio masculino,
121
..
.....
Corpoa de Woronln
Figura 8.23 Corpos de Worcmin presentes nas células dos asconpcetos.
o antcrídio. Às vezes a estntn1ra masculina resume-se a uma
que tem a função de fertilizar o órgão feminino. Muitos ascomicetos,
dá-se pela fusão de hifas somáticas compatíveis (somatogamia). As
hifas ascógenas, derivadas do ascogôn.io fertilizado, são dicarióticas
e desenvolvem-s.:, recurvando-se na sua extremidade para formar o
"crozier", onde dois septos são formados. A penúltima célula, com
um par de núcleos haploides compatíveis, transforma-se na célula-
mãe ou inicial do asco. A célula tenninal, por sua vez, funde-se
com a hifa ascógena, abaixo da penúltima célula. A partir do ponto
de fusão, ocorre novo crescimento da hifa ascógena, formando
novo ''crozícr" na sua extremidade, repetindo os eventos e levando
à fonnação sucessiva de um conjunto de ascos. Na célula inicial
do asco ocorre a cariogamia, seguida de meiose, dando origem a
quatro núcleos haploides. O asco é, então, diferenciado, dentro do
qual os núcleos haploides sofrem uma divisão mitótica para fonnar
oito ascósporos (Alexopoulos et ai., 1996).
Após a sua liberação. os ascósporos serão disseminados por
diversos agentes, podendo depositar-se na supcrflcic suscetível
Jo hospedeiro, onde genninarn e penetram. Apó:s a colonização
do hospedeiro, o fungo normalmente reproduz-se asscxualmente,
produzindo os conídios, que serão responsáveis pelo desenvolvi-
mento dos ciclos secundários da doença. O ciclo sexual ocorre,
geralmente, após sucessivos ciclos assexuais, quando as condições
amhicntais tomam-se desfavoráveis paro o fungo,. o qual deverá
sobreviver às custas dos seus ascomas e ascósporos.
A classificação dos ascornic.:tos foi, por muito tempo,
baseada em morfologia de suas estruturas de reprodução sexual.
No entanto. essa classificação vem sendo revista à luz das técnicas
moleculares e está sofrendo muitas alterações.
O tamanho desse grupo toma dificil a tarefo de descrever e
relacionar todas as variações morfológicas encontradas e, conse-
quentemente, de determinar quais características ,devem ser enfa-
tizadas, em adição aos dados moleculares. no processo de clas-
sificação desses fungos. Em muitos casos, os dados morfológicos
e moleculares são congruentes, porém, em muitos outros, a inte-
gração eotre esses dados tem se mostrado impraticável.
Três subfilos (Pezizomycotina, Saccharomycotina e Taphri-
nomycotina) são aceitos, entretanto, muitas familias não estão
conectadas à ordens ou classes especificas dentro desses subfilos.
Além disso, existem mais de 3.200 gêneros que não podem ser
confiavelmente relacionados a nenhuma família (Kirk et ai., 2008).
Percebe-se. pelo exposto, que a classificação dlos ascomicetos
ainda é um capitulo não encerrado na micologia1. Pesquisadores
 Manual de Fitopatologia
Trlcóglno
,,,.
A B
Clllula-màe
do asco
Figure 8.24 - Filo Ascomycu/a. Sequên1:ia de eventos para formação de a~cos e ascósporos: (A) anlerí<lio e ascogônio sofrem plasmogamia;
(Bl ascogônio fenilizado origina hifas ascógenas, dicariótkas; (C) formação do "cro.lier"; (D) cariogamia na penúltima célula
da hifa ascógena e formação da célula mãe do asco; (E) as1:o jovem inicia o desenvolvimento; (F) meiose; (G) mitose.
do mundo todo estão empenhando esforços na tentativa de
conectar, principalmente por meio de técnicas moleculares, cada
ascomíceto ao seu respectivo taxa. Esses esforços certamente
estarão refletidos na 11• edição do dicionário, que deverá trazer
uma classificação mais bem elaborada para esse importante grupo
de fungos.
Apesar da problemática referente à classificação, acima
descrita, a 1O" edição do dicionário registra 68 ordens para os
ascomicetos, das quais, serão aqui consideradas somente 18 por
apresentarem importância fitopatológica. Durante a descrição dos
fungos dessas ordens e familias, por diversas vezes, serão feitas
referências à sua morfologia, como tipo de asco ou de ascocarpo,
porém, vale à pena enfatizar que essas características não podem
ser generalizadas <! tomadas como marcas morfológicas típicas
para todo o grupo. Já foi dito anterionnente que morfologia e
filogenia, em muitos casos, nem sempre caminham na mesma
direção.
Ordem Taphrinales
A ordem Taphrinales abriga a família Taphrínaceae, um
grupo de fitopatógenos parasitas obrigatórios que causa doenças
importantes em algumas rosáceas, como pêssego e amêndoas.
O micélio é composto por hifas septadas que podem crescer
intercelular ou subcuticularmente nas células do hospedeiro.
Taphrina deformans, por exemplo, agente causal da crespeira do
pessegueiro, ataca as folhas, defon-nando-as e causando desfolha
do hospedeiro (Figura 8.21 ). Este grupo apresenta algumas
características que o distingue dos demais ascomicetos: a) as
hifas assimilativas são dicarióticas, enquanto que. nos demais
ascomicetos miceliais, a dicariofase ocorre somente nas hifas
ascógenas. durante a formação do ascoma; b) uma camada de
122
Hlfa
ascógena
Ascog&nfo
Asco Asco
após a pós
mltoae
✓
F G
ascos é produzida na superlicie da folha do hospedeiro, sem
fom1ar um ascoma; e} os ascósporos brotam e mulliplicam-se
dentro ou fora do asco. Essa última característica é responsável
pelo crescimento leveduriformc desse fungo em meio de cultura,
apesar de ser considerado parasita obrigatório.
Ordem Eurotiales
A maior família nessa ordem é a Trichocomaceae, que abriga
os gêneros Emerice/la, Eumtium. Eupenicillium e Tularomyces.
Os dois primeiros correspondem, em suas fases anamórficas, a
fungos do gêaero Aspergilfus (Figura 8.46), enquanto as duas
últimas correspondem a Penicil/ium (Figura 8.47), dois fungos
conidiais saprófitas muito comuns, agentes dos mofos ou bolores,
que ocorrem em diferentes substratos. São patógenos fracos
que atacam órgãos de reserva, como sementes e frutos. Ambos
podem produzir micotoxinas em sementes. Penicillium é o agente
causal dos bolores azul ou verde dos citros. podridões de fruto
muito comuns na fase de pós-colheita. O aseoma nesta ordem é
cleistotecial, com os ascos soltos na sua cavidade, sem formar
himênio. Os ascos são globosos e sua parede se decompõe quando
os ascósporos amadurecem (Figura 8.25).
Ordem M icroascales
Esta ordem contém o gênero Ceratocystis, importante
agente causal de murchas vasculares, cancros e seca de ramos
em árvores. Seus ascósporos e conídios da fase assexuada são
disseminados por coleópteros que fazem galerias no tronco e nos
ramos das árvores. No Brasil, ocorrem algumas doenças causadas
por este gênero, como a seca da figueira, seca da mangueira,
muito comum em todas as regiões do país, e o cancro da Gmelina
arborea. que praticamente inviabilizou o cultivo desta árvore no
 Fungos Fitopatogênicos
B
@.
. 1
flpra 8.25- Filo Ascomycota, ordem Eurotia/es. Ascoma cleistotecial.
amie do pais. Os ascornas do fungo são do tipo peritécio, não
~ s nos tecidos do hospedeiro, com rostro (pescoço) longo,
am&.endo um ostlolo na sua extremidade, por onde são exsudados
...,.:õsporos. Estes formam uma gota mucilaginosa sustentada
c1m conjunto de pequenas hifas (setas) presentes na região
<Jloar (Figura R.26). Os ascos, do tipo prototunicados, são
ilillriboidos ao acaso na cavidade do ascoma, tendo as suas paredes
:6.•h idas ao amadurcc1erem, para a liberação dos ascósporos.
~ • 8.26 Filo Ascomycota, ordem Microascales. Peritécio de
Ceratocysti's.
A fase anamórfica de Ceratocysiis corresponde a Thiela-
', Figura 8.48), que produz dois tiposdeconídios. O primeiro
e produzido em fiálides com longos colaretes e o outro,
... ·1 chamado de aleurioconídio, é produzido diretamente
lufa. Este último, com paredes espessas e pigmentadas, está
~nado à sobrevivência no solo e, por esse motivo, tem sido
..: por alguns como clamidósporo. Thielaviopsis paradoxa
~ t e causal da podridão abacaxi da cana-de-açúcar, doença
: pro,oca podridão negra dos toletes plantados, com emissão
~,r característico de abacaxi. Thie/aviopsis basicola, por sua
e. ,ausa a podridão negra em raízes de alface.
Ordem Ophiostomatales
'\essa ordem encontramos o gênero Ophiostoma, muito
~.bante morfologicamente, em sua fase sexuada, a Cera-
1~. no entanto, em sua fase anamórfica, produz o gênero
':Jli.,n (Graphium) (Figura 8.49), com conidióforos agrupados
s.nema. Ophiostoma ulmi e Ophiosloma novo-ulmi são espécies
,...rnsam a seca do olmo.
123
Ordem Xy/ariale.~
A ordem Xylariales apresenta dois gêneros de fungos com
cerra importância litopatológica: Hypoxylon e Rosellinia. Estes
fungos são predominantemente saprófitas, porém, em deter-
minadas situações atuam como parasitas fracos. Hypoxylon é
agente causal de cancros em árvores e Rosellinia causa podridões
de raízes em árvores ou ataca tubérculos de batata. Rosellinia
ocorre mais comumente em áreas recém-desmatadas ou em solos
ricos em matéria orgânica. Esses fungos fonnam peritécios típicos,
ostiolados, de rarede escura, dura e quebradiça (carbonáceos).
No caso de Rosellinia. os peritéeios são solitários ou agrupados
em pequeno número, sobre um subiculo (camada micclial) que
se desenvolve na superficie do substrato (Figura 8.27 A-C), No
gênero JJypoxylon, os peritécios são fom1ados no interior de
um cstroma bem desenvolvido, geralmente achatado, escuro,
fonnando crostas sobre o substrato (Figura 8.27D). Os ascos
siio cilíndricos e alinham-se na cavidade do peritécio, formando
wn himênio (Figura 8.27E). Apresentam, fre4uentementc, um
anel apical, que tem ou não reação amiloide (coloração azul)
quando tratado com iodo. A reação amiloide do aparato apical
do asco é uma característica taxonômica utiliLada para auxílíar
a identificação desses gêneros. Os ascósporos são unicelulares,
escuros, com uma fenda germinativa tjpica (Figura 8.27F).
Porlt6olo
Oot/olo
A B e
ó
D
- E
F
1,, H
Figura 8.17 - Filo Ascomycota, ordem Xylariales. (A-C) Rosellinia;
(D-E) Hypoxylon; (F) ascósporos com fenda germi-
uativa; (G) estromas de Xylaria; (H) corte tnmsversal
de estroina de Xylaria.
O gênero Xylaria, típico dessa ordem. é saprófita em madeira
e pode ser facilmente distinguido de Hypoxylon e Rosellinia, por
produzir os peritécios em estroma ereto, clavado ou ramificado
(Figura 8.27G-H).
Na família Amphisphaeriaceae dessa ordem existem
vários gêneros, notadamentc Pestalosphaeria, cujos anamorfos
pertencem aos gêneros Peslalotia (Figura 8.50) e Pestalotiopsis,
rarasitas fracos, causadores de manchas em folhas e ftutos de
diversos hospedeiros.
 Manual de Fitopatologia

Ordem Hypocreales
Os ascomicetos da ordem Hypocrea/es geralmente produzem
ascomas do tipo peritécio, rostrados ou não, usualmente de coloração Por1i.cloa

viva, alaranjada ou avennelhada. com textura carnosa ou cerosa,

frequentemente agrupados sobre ou imersos em um estroma.
Os representantes fitopatogênicos dessa ordem agrupam-se nas
famílias Necrriaceae e Clavicipitaceae.
Na família Nectriaceae estão reunidas as fases teleomórficas
de alguns fungos de grande importância fitopatológica, os
quais, entretanto, ocorrem mais frequentemente na sua fase
anamórfica (assexual). É o caso dos gêneros Haematonectria.
Nectria, Giherella e Ca/onectria. Haematonectria haematococct.1
D
corresponde, em sua fase assexuada, a Fusarium solani (Figura
8.51 ), agente de podridões de rah:es em muitas culturas. O gênero
Nectria cinnabarina, por outro lado, pode ser agente causal de Figura 8.28 - Filo Ascomycota, ordem Hypocrea/es, familia Clavici-
cancros e "diebacks" em árvores, tendo o gênero Tubercularia pitaceae. (A-D) "ergot" do centeio causado por Cla-
(Figura 8.52) como o seu anamorfo. Giberella, por sua vez, viceps p111p11n:a; (A) csclcródios na espiga; (8) csclc-
corresponde, em sua fase anamórfica, aos gêneros de Fusariwn ródio originando estromas; (C} corte longitudianl do
causadores de murchas vasculares (complexo Fusariwn estroma; ( D) asco e ascósporos.
oxysporum) e deterioração de sementes, além de algumas
espécies produtoras de micotoxinas em grãos annazenados Ordem Diaport/111/es
(Fusarium verticillioides, Fusarium graminearum) (Figura 8.51 ).
Outro gênero importante da família Nectriaceae é C,à/onectria. A ordem Diaporthale.1· é caracterizada por apresentar,
fase teleomórfica de Cylindrocladium (Figura 8.53), patógeno geralmente, ascoma do tipo peritécio, rosu-ado, imerso em estrema,
particularmente importante em espécies florestais, como agente e ascos com um anel apical não amiloide, que aparece ao
causal de "damping-oíl", podridões de raízes, podridões de microscópio ótico como dois corpos refrativos. Os ascos soll.am-sc
estacas e manchas foliares. na cavidade do ascoma e dcliquesccm-sc após a maturação dos
ascósporos. Esta ordem apresenta alguns gêneros de imponância
Na familia Clavicipiluceae, aparece o gênero Claviceps,
cuja espécie C. purpurea ataca os órgãos reprodutivos do centeio. fitopatológica, entre eles Diaponhe, Cryphonectria, Endothia e
Valsa.
No lugar de alguns grãos da espiga, este fungo forma uma estrutura
bastante peculiar, o "ergot", que na realidade é um escleródio O gênero Diaporlhe (Figura 8.29A) tem como fase ana-
de coloração púrpura. O '"ergot" apresenta alta concentração de mórfica o gênero Phomopsis (Figura 8.55), que se caracteriza
alcaloides que, se consumidos pelo homem ou pelo gado, podem por produzir picnídios com dois tipos de conídios, um ovoide
causar o ergotismo, doença também conhecida pelo nome de fogo (alfa) e outro filíforme (beta), ambos híalinos e unicelulares.
de Santo Antônio (ver Capítulo 2. item 2. 1.4). Os escleródios, por
Em soja, há duas espécies importantes: Diaporthe phaseolorum
var. sojae é agente causal da seca da haste e da vagem. enquanto
outro lado, são os responsáveis pela sobrevivência do fungo no
solo. Em condições favorávei~ genninam, por meio de estromas
pe<licelados, típicos da família (Figura 8.28), reiniciando o ciclo
da doença. Estes estromas apresentam a porção distal dilatada,
mais ou menos esférica, dentro da qual desenvolvem-se os
peritécíos. Os ascos são longos, sem aparato apical, mas com
espessamento da parede nas suas extremidades. Os ascósporos
são filiformes, os quais se fragmentam após a s ua liberação.
Conídios são produzidos em massa após a infecção dos ovários
e d isseminados por meio de insetos, para dar sequência ao ciclo ,. B
assexual, infectando novos órgãos florais.
A ordem Hipocreales possuí. ainda as famílias Hypocreaceae
e Cordycipitaceae, importantes por conterem agentes de controle
biológico. Na família Hypocreaceae, encontra-se o gênero
Hypocrea, fase teleomórfica de Trichoderma, fungo habitante do
solo muito comum, que exerce antagonismo a vários filopatógenos,
por meio de parasitismo, competição e/ou antibiose. Em Cordy-
cipitaceae, por sua vez, está o gênero Cordyceps, parasita de
insetos. Este último gênero, durante sua reprodução sexuada, produz
estromas semelhantes aos de Claviceps, com peritécios em seu D
interior e também com ascos cilíndricos e ascôsporos filifonnes.
O gênero anamorfo Myrothecium ( Figura 8.54) também Figura 8.29 - Filo Ascomycota, ordem Diaporthales. Peritécios e ascos
pertence a esta ordem, baseando-se em análises moleculares. No de (A) Diaporthe; (B) Cryphonectria; (C) f:ndothia;
entanto, o seu teleomorfo é inceno. (D) Valsa.

124
 Fungos Fitopatogênicos

p>i,iseolorum f sp. meridionalis causa o cancro da haste.

- citros, a esp~cie D. citri causa a melanose e a podridão
~cular.
Cryphonectria, Endothia e Valsa (Figuras 8.298-D) são
~ associados a cancros em espécies arbóreas, especialmente
.:> ~nero Eucalyptus, em várias partes do mundo.
'-iessa ordem encontra-se, também, o gênero Stenocarpe/la
.;-...ra 8.56), cujos representantes S. maydis e S. macrospora,
Jg,mtes causais de mancha foliar e podridões do colmo e
espiga em milho. Esse gênero corresponde à fase assexuada
um representante da ordem Diaporthales, cujo teleomorfo é
-~eno.
O rdem Phyllachorales Eacleródlo
Este grupo apresenta pcritécios de parede fina, imersos B
reciclo do hospedeiro e agrupados sob placa estromática,
= - mente negra, achatada, denominada clípeo (Figura 8.30). Os Figura 8.31 Filo A.s-comycota, ordem llelotiales. (A) escleródio e
, ~ão persistentes, mantendo sua parede após a Liberação dos apotécios de Sc/emtinia; (B) asco e par.lfise.
,._ ,poros, com o ápice contendo um anel estreito, não amiloide.

hastes, llores e frutos, causam.lo o mofo cinzento. Corresponde,

em sua fase anamórfica, a Botrytls (figura 8.58). Diploc:arpon,
Clfpeo Cl/peo por meio <la espécie D. roseae, é outro representante bastante
comum da ordem Helotiales, causando a pinta preta nas folhas
da roseira. Ocorre, mais comumente, em sua fase anamórfica

•
Marssonina (Figura 8.59).

a e
reara 8.J0 Filo Ascomycota, ordem Phyllochoralcs. (A) Clípeo
sobre tecido do hospedeiro; (8) corte longitudinal de
pcritécio; (C) asco e paráfises.
-:--;esta ordem aparecem dois gêneros de inten:sse fitopa-
.ogico: Phyllachora e Apiosphaeria. Phyllachora é encontrado
niumente em associação com manchas foliares em diversas
·....ntas, causando doenças conhecidas como crostat negra ou
~cha de asfalto. Esse gênero também causa a lixa do coqueiro.
,:,,pJiaeria é o agente causal da crosta marrom <lo ipê, doença
_ 10 comum no Brasil, principalmente no ipê-amarelo (Tabebuia
•·-''-r,1tifolia).
O rdem Helotiales
Os fungos da ordem Helotiales produzem escleródios bem
~nvolvidos, estruturas que garantem a sua sobrevivência
crr: períodos desfavoráveis. Ao germinarem, esses f:scleródios
--;-,nam apotécios pedicelados. típicos da ordem, que produzem
"""'----os inoperculados, geralmente com anéis apicais amiloides.
.Js ascósporos são projetados e disseminados pelo vento,
Ordem Rhytismatales
Esta ordem contém os gêneros Lophodermium e Rhytisma.
Lophodem1i11m é um parasita fraco que ataca aciculas de Pim,s.
causando manchas e, eventualmente, queima. Também atua
como sapróntll em acículas mortas por outras causas. É fungo de
ocorrência muito comum no sul e sudeste do Bmsil. Rhytisma é
agente causal da doença conhecida como mancha de asfalto cm
plátano.
Seus ascomas, carncteristieos da ordem, são apotécios
modificados. Desenvolvem-se imersos no tecido do hospedeiro,
sendo recobertos por um estroma escuro, que se rompe por meio
de uma fenda longitudinal, expondo o himênio (Figuro 8.32). No
caso de Rhytisma, são produzidos vários apotécios agrupados
cm um mesmo estroma, geralmente achatado e circular, que se
rompem de maneira mais ou menos radial. Os ascósporos, em
ambos os gêneros, são filiformes e tipicamente envolvidos por
uma bainha mucilaginosa.

& •
::>l(IStituindo-se no inóculo primário da doença.
Quatro géneros de patógenos são encontrados nesta ordem:
S...erotinia, Moniliniu. Botryotinia e Diplocarpon. Causam dife-
~ies tipos de doença, ocorrendo principalmente na fase ana-
- rfica. Sclerotinia(Figura 8.31) ataca diversos órgãos suculentos A B C o
..,_,, plantas em geral, principalmente hortaliças e culturas anuais.
:: -~ gênero não produz esporos no ciclo assexual. Monil'inia causa Figura 8.32 - Filo Ascomycota, ordem Rhytismata/cs. (A) corte longi-
• "'Odridão parda de frutos, especialmente do pessegut:iro, e sua tudinal de apotécio de lophodermium; (B) apotécíos
-~ assexuada corresponde a Moni/ia (Figura 8.57). Botryotinia de Rhytisma; (C) asco e paráfises; (D) ascósporo com
- <le atacar toda a parte aérea das plantas, principalmente folhas, bai.nha mucilaginosa.

125
 Manual de Fitopatologia
Ordem Capnodiales
A ordem Capnodiales constitui grupo bastante numeroso e
diversificado de fungos, iucluindo vários agentes fitopatogênicos,
predominantemente causadores de doenças foliares. A principal
família de importância fitopatológica nessa ordem é Mycosphae-
rellaceae. Mycosphaerella, o principal gênero da família, possui
enorme importância fitopatológica, causando doe nças bastante
destrutivas, como a mancha foliar do morangueiro (M .fi·agariae),
mal-de-Sigatoka (M. musico/a) e Sigatoka negra (M .fiJiensis) em
bananeira, entre outras. Porém, esse gênero ocorre mais comumente
em sua fase anamórfica, envolvendo espécies pertentencentes aos
gêneros Cercospora (Figura 8.60), Cercosporefla (Figura 8.61 ),
Cerco.1poridium (Figura 8.62), Paracercospora, Pseudocercospora
(Figura 8.63), Pa.1·salora, Ovu/aria, Ramularia (Figura 8.64), Aspe-
risporium (Figura 8.65) e Septoria (Figura 8.66). /\inda, tmlre os
patógenos da família Mycosphaerellaceae, destaca-se, no Brasil,
Microcyclus ulei, agente causal do mal-das-folhas da seringueira.
Outra família com relativa importância nessa ordem é Davi-
diellaceae, cttio representante Davidiella, C-Omumente· encontrado cm
sua fase assexuada, Cladosporium (Figura 8.67), ,causa manchas
em folhas, flores e frutos de diversas plantas.
Além disso, nessa ordem encontramos a farnílía Capnodiaceae,
que abriga o gênem Capnodium, agente das fumaginas. Esse fungo
não parasita as plantas atacadas, apenas cresce em sua supcrficic
às custas de excrementos açucarados de insetos sugadores,
como pulgões e cochonilhas. No entanto, ao recobrir os órgãos
vegetais, pode interferir nas trocas gasosas e na fotossíntese, além
de conferir aspecto depreciativo aos frutos comercializados.
Uma característica morfológica frequente da ordem Capno-
diales é a formação de ascos bitunicados em lócullos (cavidades)
formados em um tecido estromático pré-fonnado; o ascostroma. O
ascostroma pode ser uni ou pluriloculado. Os ascos são-dispostos
em geral na base do !óculo, formando fascículos ou camadas
basais. Sua forma varia de globosa a cilíndrica ou clavada. O
ápice dos ascos é simples, nunca tendo reação amiloide. Hifas
septadas podem se desenvolver no interior do !óculo, a partir
do ápice da cavidade, ligando-se à sua base e entremeando-se
entre os ascos. Estas hifas são chamadas pseudoparáfiscs, que
se assemelham às paráfises de outros ascomicetos, encontradas
em ascomas do tipo peritécio e apotécio. As par·áfises diferem
das pseudoparáfises por terem as suas extremidades superiores
livres.
Ordem Botryo~phaeriales
A ordem Botryosphaeriales comporta os gêneros Botry os-
phaeria e Guignardia. Esses gêneros, em suas fases anamórficas,
correspondem, respectivamente a Lasiodiplodia (Figura 8.68)
e Phyllosticta ( Figura 8.69). Lasiodiplodia theoibivmae é um
importante fitopatógeno, causador de podridões em frutos e
secas de ramos em diversas culturas. Phyllosticta citricarpa é
agente causal da pinta preta dos citros, doença limitante para a
citricultura.
Essa ordem, a exemplo de Capnodiales, também produz ascos
bituoicados no interior de ascostromas.
Ordem Myriangiules
Nessa ordem encontramos o gênero Elsinoe, típico agente
causal de verrugoses em várias plantas, entre elas, citros e
amendoim, porém, a espécie Elsinoe ampelina. c:ausa a doença
126
conhecida como antracnose da videira. Nos citros, duas espécies
estão associadas à verrugose em nosso país, E. fawcettii e
E. australis. Em sua fase assexuada, esse gêuero corresponde a
Sphaceloma (Figura 8.70).
Elsinoe produz estromas com vários [óculos, no interior
dos quais são produzidos os ascos bitunicados (Figura 8.33). Os
ascósporos são envoltos em camada mucilaginosa que facilita sua
aderência no hospedeiro.
8 _. . .
Ascósporos
J
Figura 8.33 - Filo Ascomycota, ordem Myriangiafes. Ascostroma
de Elsinoe.
Ordem P/eosporales
Os representantes da ordem Pleosporales geralmente
produzem ascostromas uniloculados e opcrculados, semelhantes
a peritécios, denominados pseudotécios. Os ascos são usual-
mente cilíndricos ou clavados, bitunicados, tipicamente fissitu-
nicados, com descarga dos ascósporos do tipo jack-in-the-bax.
Os ascósporns são hialinos ou marrons, septados, às vezes muri-
formes ( com septos em mais de um plano), frequentemente com
uma bainha mucilaginosa.
Essa ordem é bastante numerosa e diversificada, reunindo
muitos fitopatógenos importantes. A seguir são apresentados os
principais representantes fitopatogênicos dessa ordem, seguidos
pelo seu anamorfo (quando houver) entre parênteses: Venturia
(Figura 8.34A) (Spilocaea - Figura 8.71), Phaeosphaeria,
Cochliobolus (Figura 8.34B) (He/minthosporium, Bipolaris -
Figura 8.72, Drechslera - Figura 8. 73, Curvu/aria - Figura 8.74),
Co,Jmesporasca (Cm y nespora - Figura 8.75), Pyrenophora
(Figura 8.34C) (Drechslera - Figura 8.73), Pleospora (Figura
8.340) (Stemphylium - Figura 8.76), Lewia (Alternaria - Figura
8. 77), Leptosphaerulina (Figura 8.34E), Leptosphaeria (figura
8.34F) e Didymella (Figura 8.34G) (Phoma - Figura 8.78,
Ascochyta - Figura 8.79).
Ordem Triclwsphaeria/es
A ordem Trichasphaeriales é pequena e possui pouca
importância fitopatológica. O gênero Khuskia, cujo anamorfo
é Nigrospora (Figura 8.80), pertence a essa família. Nigros-
pora encontra-se amplamente distribuído uo solo e em restos
de plantas. Assume certa importância fitopatológica quando está
associado a grãos e sementes armazenados, porém, é um parasita
fraco.
 Fungos Fitopatogênicos

e
~ '1
e D

'
8

f"rgura 8.34 Filo Ascomycota, ordem Pleosporales. Pseudotécios, ascos e ascósporos de: (A) Venturio; (B) Cochliobolus; (C) {>yrenophora;
(D) Pleospora; (E) Leptosphaerulino; (F) Leptosphaeria; (G) Didymella.

Ordem Erysipha/es
A ordem Erysiphales constitui o grupo de fungos parasilAS
«>ngatórios causadores das doenças conhecidas como oídios.
Estes fungos infectam os tecidos clorofilados das plantas, como
f,..,ihas e frutos, desenvolvendo um micélio, na maioria das vezes,
-..Jpcrficial, que retira os nutrientes do hospedeiro. por meio de
-:.mstórios formados no interior J as células da epiderme (Figura
!.35A).
A fase teleomórfica dos fungos da ordem Erysiphales é
.J.racterizada pela produção de ascomas esféricos, do tipo cleis-
nécio, na superficie do hospedeiro (Figura 8.35B). Os cleis-
iülécios amadurecem lentamente durante o outono e inverno,
·berando os ascósporos na próxima primavera, parc1 dar início a
QO\O ciclo primário da doença. Na superficie dos ascomas desen-
0lvern-se apêndices filamentosos t(picos. Segundo Kendrick
2001 ), a morfologia destes apêndices e o número de ascos por
_-coma constituem um bom critério para a diferenciação dos
~~eros que ocorrem nesta ordem (Quadro 8.1 e Figura 8.35C). A
~ração dos ascósporos dá-se por meio do rompimento da parede
_, cleistotécio, que expõe os ascos. Estes, por sua vez, expelem os
_...;:ósporos através de uma fenda no seu ápice.
Os gêneros Erysiphe, Uncinula, Microsphaera, Podosphaera
e Sphaerotheco produzem, em suas fà.ses anamórficas, conidios
~ cadeia, de fonna basipetal (conídio mais jovem na base),
correspondentes ao gênero Oidium (Figura 8.81). Tais conídios são
unicelulares, hialinos, ovoides a cilíndricos, produzidos a partir
de conidióforos curtos e não ramificados, derivados do micélio
superficial. Estes conídios são os responsáveis pelo desenvol-
vimento dos sucessivos ciclos secundários do patógeno, ao serem
disseminados pelo vento e depositarem-se sobre novos tecidos
suscetíveis do hospedeiro. O gênero Phyllactinia, cuja fase
anamórfica é Ovulariopsis (Figura 8.82), coloniza a superftcic
do hospedeiro, porém, parte do micélio também invade o mesó-
filo através dos estômatos. Os conidios são formados a partir
de conidióforos longos, não ramificados, que emergem do
micélio superficial. Esses conídios são grandes, geralmente cla-
vados e solitários, raramente formando cadeia. leveillula, que
corresponde ao anamorfo Oidiopsi.1· (Figura 8.83), coloniza
principalmente o mesófilo dos órgãos pardsitados e seus coni•
dióforos, longos, ramificados ou não, emergem através dos
estômatos e produzem dois tipos de conídios. O conídio primário,
lanceolado e com ponta no ápice, é o primeiro a ser produzido no
conidióforo, diferindo bastante do conídio subsequente, o cooidio
secundário, com forma que varia de elipsoide a cilíndrica, com
ápice sem ponta.
Ordem Glomerellales
A ordem Glomerellales tem duas famílias com importância
fitopatológica, Glomerellaceae e Pfectospherellaceae. A familia

Quadro 8.1. Classificação dos gêneros teleomórficos dos Erysiphales em função dos apêndices e do número de ascos encontrados oos ascomas.

T.1po I1l' • 1·1n•

apl'III no a,roma , •
lJTn1·1,,·1111111· • • •
·1,•·001·1 \lai, de 11111 :1,cu 11m· a,ruma
.S.pêndices como hifas assimilativas Sphaerotheca Erysiphe
-\pêndices com terminações ramificadas dicotomicamente Podosphoera Microsphaero
Apêndices com terminações em gancho Uncinula
Apêndices em formato de agulha, com bulbo na base Phylloctinía

127
 Manual de Fitopatologia
~
A sas e delgadas. Os ascos são unitunicados,
I.Jnclnlll• Púdo~,,,,_ra/111Jarosph•t1r•
Figura 8.35 - Filo Ascomycota. Algumas estruturas encontradas na ordem Erysiphales:
(A) haustórios; (B} asco e cleistotécío; (C) diferentes tipos de apêndices dos
cleistotécios.
G/omerellaceae é representada pelo gênero Glomendla, que
produz ascocarpos do tipo peritécio, parcial ou completamente
imersos nos tecidos do hospedeiro, sem estroma, com rostro
geralmente curto e tipicamente forrado internamente com perífiscs.
Os ascos são unitunicados, cilíndricos a levemente clavados e
os ascósporos unicelulares, hialinos, elipsoides. retos ou ligeira-
mente curvos (Figura 8.36)_ Em sua fase anamórfica, Gfomerella
corresponde aos fungos do gênero Colletotrichum (Figura 8.84),
agentes causais de doenças conhecidas como. antrncnose~ em
mais de uma centena de hospedeiros.
B e D tomose de hifas vegetativas (somatogamia); e) produção de corpos
Figura 8.36- FiloAscomycola, família Glomerellaceae. (A) peritécio;
(B) asco; (C) parãfises; (D) ascósporo.
A familia Plectosphaerellaceae possui representantes
cujos anamorfos correspondem ao gênero Verticillium (Figura
8.85), imponante agente causal de murchas vasculares em muitas
plantas. Esse gênero é polifilétíco e sua classificação tem sido
revista à luz de técnicas moleculares. No Brasil, estão presentes
as espécies V. albo-atrum e V. dahliae. Apesar de não possuírem
teleomorfos conhecidos, essas espécies foram incluídas entre
os ascomicetos porque análises moleculares revelaram que
pertencem à família Plectosphaerellaceae_
128
Ordem Magnaportltales
Nessa ordem encontra-se a família
Magnaporthaceae, com dois gêneros de im-
portância fitopatológica, Magnaporthe e
Gaeumannomyces. Ambos produzem peri-
técios ostiolados, não estromáticos, tipi-
camente rostrados e com perífises espar-
com anel apical refrativo e não amiloide,
mais espesso no ápice em Magnaporthe que
em Gaeumannomyces. Os ascósporos de
Magnaporthe possuem, geralmente, três sep-
tos e são fusiformcs, curvados e hialinos. No
gênero Gaeumannomyces, os ascósporos são
multiscptados, filifonnes e hialinos (Figura
8.37).
PfrTll•Cflni11 Magnapor/he grisea é agente causal
de brusone em arroz e trigo, ocorrendo mais
comumente em sua fase anamórfica, Pyri-
,11/aria (Figura 8.86). Gaeumannomyces
graminis var. tritici causa a doença mal-do-pé
do trigo.
A
Figura 8.37 - Filo Ascomycota, fumilia Magnaporrhaceae. Peritécios,
ascos e ascósporos de: (A) Magnaporthe; (8) Gaeu•
marmomyces.
Filo Basidiotnycota
Assim como os ascomicctos, os basidiomicetos compõem
um grande grupo de fungos que apresenta uma fase dicariótica
(dicariofase) em seu ciclo vital. Além desta característica, os
basidiomicetos têm em comum com os ascomicetos: a) presença
Je quitina na parede celular; b) hifas regularmente septadas;
e) presença de poro central nos septos; d) potencial para anas-
de frutificação complexos e frequentemente macroscópicos;
() mecanismo de lançamento forçado dos esporos sexuais (meiós-
poros) na atmosfera.
Estas características indicam que basidiomicetos e ascomi-
cetos evoluíram a partir de um ancestral comum. Existem, por
outro lado, vários aspectos que distinguem estes fungos entre si:
a) a parede das hi fas dos ascomicetos apresenta apenas duas camadas
e a dos basidiomicetos é muhiestratificada; b) o septo das hifas
dos ascomicetos apresenta apenas um poro central simples. com
exceção das leveduras, que têm vários poros. Nos basidiomicetos,
o poro em geral é complexo (doliporo) (Figura 8.38A) e não
permite a passagem do núcleo, ou é um pouco mais simples, no
caso das ferrugens; e) nos basidiomicetos. após a anastomose
 Fungos FilopatogênicoJ.·
A B
Figura 8.38 - Filo Basidiomycota. Estruturas encontradas nas hifus:
(A) doliporo; (D) fonnaçõo do grampo de conexão.
de hifas monocarióticas do micélio primário, estabelece-se uma
dicariofase prolongada, que dura meses on até anos, constituindo
o micélio secundário. Nos ascomicetos, a <licariofase fica
restrita às hifas ascógenas, que se formam a partir do ascogônio,
dentro do ascoma. Os basidiomicetos apresentam um terceiro
tipo de micélio, o micélio terciário, que compõe os tecidos dos
corpos de frutificação. Este micélio também é dicariótico; d) as
hifas dicarióticas de muitos basidiomicetos podem apresentar
grampos de conexiío (Figura 8.38B) na altura dos septos.
Essas estruturas são responsáveis por restabelecer a condição
dicariótica durante a divisão celular nas hifas, uma vez que o
doliporo não permite a passagem do núcleo. Nos ascomicetos,
as estruturas correspondentes aos grampos de conexão, os
..croziers", ocorrem exclusivamente nas hifas ascógenas; e) os
meiósporos dos ascomicctos (ascósporos) fonnam-se dentro dos
ascos, enquanto que aqueles dos basidiomicetos (basidiósporos)
:.ão fonnados do lado de fora dos hasídios (Figura 8.39),
onde ocorre a cariogamia e, subsequentemente, a meiose. Os
basidiósporos geralmente formam-se a partir de projeções do
basídio, os cstcrigmas.
........•
Buídloa jO\lens B■aídloa m■ duroa
Figura 8.39 - Filo Basidiomycota: estágios de desenvolvimento do
basídio e basidiósporos.
Do ponto de vista fitopatológico, os basidiomicetos impor-
tantes estão distribuídos nas classes Agaricomycetes, Puccinio-
mycetes, Ustilaginomycetes e Exobasidiomycetes.
129
C lasse Agaricomycetes
Os fungos fitopatogénicos da classe Agaricomycetes produ-
zem coll)os ,de frutificação macroscópicos, bem desenvolvidos,
como os cogumelos e as orelhas-de-pau. Os basidiósporos são
produzidos em basídios não septados (holo basídio) (figura 8.39),
geralmente em número de quatro por basídio, e são projetados
ativamente (balistósporos).
O micélio dos basidiocarpos (micélio terciário) pode ser
composto por três tipos de hifa: hifas gerador as, dotadas de
paredes finas, féneis, responsáveis pela formação dus basídios.
hifas do esqueleto, de parede grossa, estéreis. não ramificadas
e hüas de liigação, também com parede grossa, estéreis, mas
ramificadas. Quando os três tipos de hifa estão presentes, o
basidiocarpo apresenta estrutura tr imítica . Se o ba'sidiocarpo
é composto somente de hifas gerncloras, este é de construção
monomítica. Quando somente dois tipos de hifas ocorrem (hifa~
geradoras e hi fas do esquelclo ou hifas de ligação), o basidiocarpo
é de construção dimítico.
Nessa dasse há representantes fitopatogénicos nas ordens
Polypora/es, Corticiales, Agaricales e Cantharellales.
Ordem Polyporales
Nessa ordem encontra-se o gênero Ganoderma (Figura
8.40A), de ocorrência muito comum em árvores de áreas urbanas,
sujeitas a diferentes tipos de estresse fisiológico e de ferimentos.
Nesse gênero, o basidiocarpo é perene, de consistência lenhosa e
o himênio (camada fértil de basídios) é localizado na superfície
interna de tubos que se comunicam com o exterior, na parte
inferior do basidiocall)O (Figura 8.40B).
A B
Figura 8.40-· Filo Basidiomycota, ordem Polypora/es (A e Il) e
Coniciales (C): (A) basidiocarpos de Ganoderma; (B)
corte transversal de parte do basidiocarpo, mostrando
os tubos e a disposição do himênio; (C) basidiocarpo
ressupinado de Erythricium.
Ordem Corticiales
A ordE:m Corticiales contém o gênero Erythricium, cuja
espécie E. salmonicolor (sin. PhanerochaeJe salmonicolor. Corti-
cium salmonicolor) parasita plantas. Em áreas tropicais úmidas,
essa espécie causa a rubclose ou doença rosada em várias culm-
 Manual de Fitopatologia
ras, como o chá, seringueira, citros e eucalipto. Nesse gênero, o
basidiocarpo é achatado (ressupinado), com o himênio na super-
ftcie superior (Figura 8.40C).
Ordem Agaricales
Nessa ordem encontramos fungos que produzem basi-
diocarpos carnosos, efêmeros. O basidiocarpo dos Agaricales,
chamado vulgarmente de cogumelo, apresenta uma estipe,
central, ligada a um píleo, no topo (Figura 8.88). O himênio fica
na parte inferior do píleo, recobrindo a superficie de lâminas ou
lamelas, radialmente dispostas. Os basidiósporos, do tipo balis-
tósporos, são projetados no espaço entre duas lamelas. ganhando
a atmosfera, sendo, assim, disseminados.
Durante o desenvolvimento do basidiocarpo, uma membrana,
chamada ,,éu universal, que o envolve complel.amente, pode
deixar vestígios, na fo1ma de uma bainha na base da estipe, a
volva, ou escamas na superfície do pílco, características de alguns
gêneros deAgaricales. Um véu parcial uu interno, ligando a estipe
à extremidade do pílco, pode também permanecer no basidiocarpo
adulto na fonna de um anel ou ânulo envolvendo a estipe, ou na
forma de cortina, formada por filamentos ligando o píleo à estipe
(Figura 8.8A-B).
Na ordem Agaricales encontramos os gêneros Armillaria
e Moniliophthora, com importância fitopatológíca. Armillaria
causa podridão de raízes em árvores, especialmente Pinus, e
Moniliophthora perniciosa (sin. Crinipellis perniciosa) é o agente
causal da vassoura-de-bruxa do cacaueiro.
Ordem Cantharellales
Rhizoctonia solani, importante patógeno veiculado pelo
solo, causador de "damping-otr·, podridões de raízes e, às vezes,
de queima de folhagens, constitui-se na fase an:amórfic'a de
Thanatephorus Cllcumeris, representante da ordem Cantharellales.
Assim como Erythricium salmonicolor, forma basidiocarpos
ressupinados sobre o hospedeiro, em regiões úmidas e quentes.
Comumente, no entanto, este fungo ocorre exclusivamente na
fonna micelial, não produzindo esporos e sobrevivendo no solo
por meio da formação de escleródios.
Classe Pucciniomycetes
Na classe Pucciniomycetes o basídio desenvolve-se a partir
da germinação do teliósporo, esporo <liploide de parede espessa,
que sofre meiose ao formar o mbo germinativo, de crescimento
determinado e, neste caso, denominado de promicélio. O promicélio
é septado e dividido transversalmente em quatro células haploides,
que dão origem aos basidiósporos (Figura 8.8C). Não há formação
de basidiocarpo.
Os representantes fitopatogênicos dessa classe estão reunidos
na ordem Pucciniales.
Ordem Pucciniales
Esta ordem engloba os fungos causadores de ferrugens.
Mais de 160 gêneros e 7.000 espécies são relatados, afetando
grande número de plantas. São patógenos altamente específicos
quanto aos hospedeiros, em nível de família, gênero ou espécie
de planta. São parasitas evoluídos, produzindo baustórios
intracelularmente, a partir do micélio intercelular, que não
apresenta grampos de conexão. São parasitas obrigatórios,
entretanto, culturas axênicas já foram obtidas para algumas
poucas espécies.
130
Apesar de não fonnarem basidiocarpo, os fungos da ordem
Pucciniales, ao contrário dos demais basidiomicelos, produzem
órgãos sexuais, as espermácias e as hifas receptivas, que atuam
como órgãos masculinos e femininos, respectivamente. O ciclo
de um Pucciniales, por outro lado, em geral é complexo, podendo
compreender até cinco estádios diferentes e frequentemente
envolvendo dois hospedeiros, no caso das ferrugens heteroécias.
Quando todo o ciclo vital ocorre em apenas um hospedeiro, a
ferrugem é chamada autoécia. As ferrugens que apresentam as
cinco fases no seu ciclo vital são chamadas macrocíclicas. Estas
cinco fases estão descritas a seguir.
• Fase O- Fase espermogonial: nesta fase ocorre a fonnação
de espermogônios na superficie do hospedeirp. os quais
produzem llifas receptivas e espennácias (Figura 8.41 A).
As espennácias, que são monocarióticas e haploides (N),
são disseminadas por insetos, entrando em contato com
hifas receptivas geneticamente compatíveis, produzidas
em outros espermogônios. Ocorre, énlão, a fertilização
(plasmugamia). iniciando-se a dicariofase (N+N) (Figura
8.4 \B).
• Fase 1 - Fase ecial: o mícélio dica.riótico produzido a
partir <la fase O, após a colonização do hospedeiro, dá
origem aos écios, onde são produzidos os cciósporos,
também dicarióticos (Figura 8.41 C). Estes, com o rom-
pimento ela epidenne do hospedeiro, são liberados e
disseminados pelo vento. Ao entrar em contato com tecido
suscetível do mesmo hospedeiro (ferrugens autoécias) ou
de outro hospedeiro (ferrugens heteroécias) originam
novas infecções.
• l•'ase 11 - Fase urcdinial: após a infecção pelos eciós-
poros, são fonnados os uredínios, produtores dos uredi-
nióspo ros (ou Ltredósporos), esporos dicarióticos, unice-
lulares, com pouca variaçâ(l morfológica, que são dis-
seminados pelo vento para dar origem a novas infecções
no hospedeiro em que foram produzidos (Figura 8.410).
Os urediniósporos são os únicos esporos das ferrugens que
são repetitivos, ou seja, a infecção por um urediniósporo
dá origem a novos urediniósporos. Vários ciclos urediniais
podem ocorrer, dependendo ela.<; condições ambientes
e da existência de tecido disponível do hospedeiro para
infecção. Os urediniósporos, a exemplo dos eciósporos,
formam massas pulverulentas, de coloração amarelo-
alaranjada a marrom, de aspecto ferruginoso, típicas da
ordem Pucciniales.
• Fase UI - Fase teUal: esta fa<ie, caracterizada pela pro-
dução de télios e teliósporos (Figura 8.41 E), ocorre
geralmente quando as condições tomam-se desfavo-
ráveis para o fungo. Os teliósporos, inicialmente dica-
rióticos, sofrem cariogamia, tomando-se diploidcs (2N).
Têm parede espessa e escura, servindo de estrutura de
repouso ou sobrevivência das ferrugens. Ao contrário
dos urediniósporos, os teliósporos apresentam bastante
variação morfológica e têm bastante valor taxonômico
(Figura 8.42). Os teliósporos não são infectivos. Em
condições favoráveis, eles genuinam e produzem o pro-
micél io, que dará origem à fase basidial. A meiose ocorre
em algum momento durante a germinação do teliósporo,
originando 4 núcleos haploides que darão origem aos
basidiósporos.
 Fungos Fitopatogênicos
A das ferrugens heteroécias, o hospedeiro no qual
8
e urediniósporos (Fuse TI), os quais constituem a fase
E
o Classe Ustila,:inomycetes
F1gura 8.41 Filo Basidiomycota, ordem Pucciniales. Ciclo de uma ferrugem
macrocíclica: (A) fase O - espermogonial; (B) fertilização de bifa
receptiva por espermácia; (C) fase 1 - ecial; (D) füsc 11 - urcdinial;
(E) fase Ili - telial; (F) fase IV - basidiaL
Pucdnia IJ,r,pyxis
~ PilflOlaria
Plngmidium RMV"""'ia
Figura 8.42 - Filo Basidiomycora, ordem Pucciniales. Alguns exemplos
de variações morfológicas encontradas nos teliósporos.
• Fase IV - Fase basidial: o ciclo do fungo completa-se
com a produção dos basidiósporos (também chamados
de esporídios), após a genninação dos teliósporos
(Figura 8.41 F). Os basidiósporos são projetados na
atmosfera e darão origem a novas infecções ao encontrar
tecido suscetível do hospedeiro, por meio do micélio
primário, haploide e monocariótico. produzido a partir
131
da germinação dos basidiósporos. Os basidiósporos
infectam o mesmo hospedeiro (ferrugens autoécias)
ou hospedeiro diferente (ferrugens heteroécias)
daquele onde os teliósporos foram produzidos.
A fase Ili (telial) é vista como a fase sexual ou
teleomórfica das ferrugens. Desta forma, no caso
esta fase se desenvolve é chamado de hospedeiro
primário. O hospedeiro secundário (ou alter-
nado) é aq uele em que a outra parte do ciclo se
desenvolve (Fases O e I).
O modelo de ferrugem heteroécia mais
utilizado para ílustrnr o de.senvolvimenlo do seu
ciclo vital é o da ferrugem do trigo, causada por
Puccinia graminis f. sp. trifiei, cujo hospedeiro
primário é o trigo e o hospedeiro secundário é uma
planta selvagem do gênero Berheris. No Brasil,
onde o Berberis não ocorre, a ferrugem do trigo
mantém-se através da atuação exclusiva dos
repetitiva do ciclo das ferrugens, responsável pelo
desenvolvimento das epidemias.
A classe Ustilaginomycetes compreende os
hasidiomicetos causadores das doenças conhecidas
como carvões. Possui mais de 1.000 espécies. distri-
buídas em pouco mais de 60 gêneros. A ordem mais
importante é Ustilaginales.
Ordem Ustila,:ina/es
Essa ordem concentra a maioria dos agentes causais
Jos carvões, com 49 gêneros e 850 espécies. Os gêneros mais
importantes são Ustilago e Sporisorium. À semdhança dos
Pucciniules, são parasitas de plantas vasculares, produzindo basi-
diósporos a partir da germinação dos tcliósporos. As diferenças
entre as duas ord,ms, no entanto, sã{> numerosas: a) nas ferrugens,
os tcliósporos são produzidos tenninalmenle noi. soros teliais
(télios) e nos carvões estes são intercalares, produzidos como
clamidósporos, por fragmentação das hitàs, em massas escuras,
no lugar de órgãos do hospedeiro (ovário, antern. etc.); b) nas
ferrugens. fonnam-se quatro basidiósporos por célula do
teliósporo, os quais são projetados a partir de esterigmas. Nos
carvões, o número de basidiósporos. nesse caso mais conhecidos
como esporidios, é variável e estes não são lançados a partir de
esterigmas, por este motivo, denominados estatismósporos; e) as
ferrugens produzem órgãos sexuais (espennogônios) e os caivões.
não. A plasmogamia nos carvões ocorre pela fusão de células
compatíveis, não especializadas; d) as ferrugens, frequentemente,
requerem dois hospedeiros e os carvões, nunca; e) as ferrugens,
em geral. causam infecções localizadas no hospedeiro e os
carvões causam, geralmente, infecções sistêmicas; t) as ferrugens
têm gama maior de hospedeiros (pteridófitas. gimnospennas
e angiospcm1as) do que os carvões, os quais se restringem às
angiospermas; g) ao contrário das ferrugens, os fungos causadores
de carvões produzem, em meio de cultura, um crescimento
leveduriforme, unicelular, graças ao brotamento dos csporídios.
Os fungos causadores de ferrugem dificilmente crescem em meio
de cultura e, quando o fazem, seu crescimento é micelial.
 Manual de Fitopatologia
Um estudo recente (Marques et al., 2017) demonstrou
que, para Sporisorium scitamineum, agente causal do carvão da
cana-de-açúcar, além da formação tática intercalar clássica, os
teliósporos podem, também, serem formados apicalmente na
hifa esporogênica. Nesse caso, apenas a célula apical da hifa se
destaca, deixando uma cicatriz na hifa esporogênica, semelhante
ao colarete da conidiogênese enteroblástica anelídica.
O teliósporo dos carvões equivale ao das ferrugens. Após
a cariogamia e durante a germinação, sofre meiose e produz um
promicélio com três septos transversais. A partir de cada célula
deste promicélio brota um ou mais esporídios (Figura 8.43). Após a
fom1ação dos esporídios, a plasmogamia ocorre de fom1a bastante
variável, dependendo <la espécie de fungo. Em espécies homotálicas,
que se reproduzem sexualmente a partir de um simples indivíduo
originado de um esporo, pode ocorrer íusão entre esporídios de
um mesmo basídio, fusão de um esporidio com uma célula do
basídio, fusão entre duas células do mesmo basídio, sem ocorrer a
produção de esporidios, ou ainda, fusão entre tubos germinativos
de esporídios recém-germinados. Muitos carvões, no entanto, são
heterotálicos. Neste caso, as fusões devem ocorrer entre elementos
provenientes de teliósporos diferentes, compatíveis.
B
8 surgem esporídios primários, estreitos e levemente curvados, cm
Figura 8.43 Fílo Basidiomyco/a, ordem Ustílaginales. (A) germi-
nação de teliósporo e fom1ação <los esporídios; {B)
brotação <los esporí<lios; (C) fusão dos tubos gem1i-
nativos e fonnação de hifa binucleada do micélio
secundário.
No caso de Ustilago may dis, agente causal do carvão do
milho, após a germinação de dois esporídios compatíveis, há a
fusão de seus tubos germinativos (Figura 8.43C), originando um
micélio dicariótico, infectivo, na superficie do hospedeiro. Este
penetra diretamente através dos pistilos florais, atinge o ovário
e desenvolve-se inter e depois intracelularmente, determinando
a hipertrofia e a hiperplasia dos tecidos do hospedeiro. Surgem,
então, as galhas, defonnando a espiga, dentro das quais o
micélio dicariótico fragmenta-se, formando os teliósporos, que
recebem também a denominação de clamidósporos. Estes, por
s ua vez, formarão uma massa escura, pulvemlenta, envolta por
uma membrana composta por células do hospedeiro. Com o
amadurecimento da galha, esta membrana rompe-se, liberando os
teliósporos. Alguns, ao serem disseminados pelo vento, podem,
132
ao serem depositados em tecidos jovens do hospedeiro, causar
novas infe,cções. Outros pem1anecerão nos restos de cultura, onde
terão condições de sobre.viver por vários anos.
Clas:se Exoba~·idiomycetes
Os representantes fitopatogênicos dessa classe são os
agentes de doenças denominadas cáries e se concentram na
ordem Tilf,etiales.
Ordem Tilletiales
Essa ordem possui uma única família, a Tilletiaceae, com
6 gêneros e: pouco mais de 180 espécies. Desses gêneros, destaca-se
Tilletia, tanto em número de espécies quanto em importância. É,
portanto, um pequeno grupo defüopatógenos que, no passado, por
semelhanças morfológicas e em seus ciclos vitais, era considerado
próximo c.ilos agentes causais dos carvões. Entretanto, após o
advento das técnicas de sequenciamento de regiões conservadas
do DNA dos fungos, esse grupo foi reclassificado e incluído em
classe distiinta dos agentes de carvões.
Os fungos dessa ordem também produzem teliósporos,
corn morfologia e função semelhantes aos Jos carvões. Após a
cariogamia e meiose, urna ou duas mitoses ocorrem, originando
oito ou 16 núcleos haploides. A gem1inação do teliósporo dá
origem a um promicélio geralmente asseptado, de cujo ápice
quantida<l~: correspondente ao número de núcleos do promicélio.
Os esporídios primários conjugam-se aos pares, por meio de
curtos rubos de conjugação, conferindo ao conjunto um fonnato
de "H" (Figura 8.44). O núcleo de um dos esporídios migra para
o outro, que se toma binucleado e desenvolve um único esterigma
lale.ralménte. A partir desse esterigma, origina-se um csporídio
secun<lário,, hinucleado e infectivo, que é projetado ativamente,
como os hasidiósporos das ferrugens.
Figura 8.44- FiioBasidiomy cota, ordem Ti!letiales. (A) germinação
de teliósporo e formação de esporídios primários; (B)
conjugação de esporídios primários; (C) formação de
esporídío secundário a partir de esporídíos primários
conjugados.
O caso do gênero Sc/erotium
O gfoero Sclerotium consiste em grupo polifüétíco e sua
classificaçífo tem sido revista. Tamanha é a discrepância filogenética
dentro dess.e grupo que, para se ter uma ideia mais precisa, algwnas
espécies, à luz dos conhecimentos atuais, são classificadas entre os
 Fungos Fítopatogénicos
ascomicetos e outras entre os basidiomicetos (Xu et ai., 2010). Por
exemplo, Sclerotium rolfsii, hoje reclassificado como A thelia ro/fsii,
agente de "damping-off" e podridões de raízes em muitas plantas,
é um basidiomiceto da classe Agaricomycetes, ordem Atheliales.
Por outro lado, Sclerotium cepivorum, agente da podridão branca
em alho e cebola e hoje reclassificado como Stromatinia cepivora,
é um ascomiceto da ordem Helotiales, família Sclerotiniaceae,
posicionado, portanto, ao lado de Sc/erotinia. Muitas outras espé-
cies foram reclassificadas e um grande número permanece ainda
sem classificação. Por esse motivo, optou-se. aqui, por abordar esse
grupo sem vinculá-lo a um laxa conhecido.
A característica morfológica comum entre todas as
espécies, e motivo pelo qual eram agrupadas juntas, é a
ausência de reprodução por esporos, assim como no gênero
Rhizoctonia. Também a exemplo desse gênero, os fungos desse
grupo pruduzem escleródios esféricos como estruturas de
sobrevivência no solo.
Fungos Anamórficos
Os fungos anamórficos. também chamados de fungos
IIllperfeitos ou fungos mitospóricos, ou m.:smo deuteromicetos,
no passado, constituem um grupo taxonomicamentc artificial,
em que a reprodução sexual é ausente ou ocorre raramente.
Estes fungos são, então, caracterizados pela produção de
conídios (mitósporos) form ados a partir de células eoni-
d1ógenas, contidas ou não em estruturas espcciali7adas
conidiomas), ou por fragmentação do talo micelial. Entre os
fungos anamórficos em que a fase teleomórfica é conhecida, a
grande maioria é enquadrada dentro dos ascomicetos e alguns
poucos entre os basidiomicetos. É bem provável, pois, que os
fungos classificados como fungos anamórficos sejam, em suu
maioria, ascomicetos que perderam a capacidade de reprodução
sexual ou que não tiveram ainda a sua fase teleomórfica
descoberta. Deste modo, do ponto de vista filogenético, os
fungos anamórficos não devem ser tratados como um grupo à
parte, mas, sim, como a fase assexual (anamórfica) dos grupos
naturais de fungos, caracterizados pela sua reprodução sexual
fase telcomórfica). Grande parte dos fungos fitopatogênicos
possui sua fase teleomórfica entre os ascomicetus e é nesse
grupo que eles devem ser referidos filogeneticamente. Do ponto
de vista prático, no entanto, os anamorfos são classificados à
parte, o que resulta, frequentemente, em dupla nomenclatura
para um mesmo fungo, quando as duas fases são encontradas e
relacionadas, como já comentado anteriormente.
A classificação dos fungos anamórficos é, portanto, com-
pletamente artificial. Dessa maneira, essa classificação não leva a
taxas verdadeiros e, por esse motivo, os grupos aqui apresentados
serão grafados em português e não serão latinizados, além de
serem seguidos pelo sufixo "forma". Essa classificação é baseada,
em grande parte, na morfologia do conidioma, dos conidíóforos
e dos conídios.
Aqueles cujos conidióforos são individuais ou agregados,
mas nunca produzidos dentro de um conidioma, pertencem à
classe-forma dos Hifomicctos. Por outro lado, existem os fungos
anamórficos colocados na classe-folllla Celomicetos, cujos conídios
são fonnados no interior de conidiomas (acérvulos ou picnídios).
~o caso dos acérvulos (Figura 8.45D), as hífas agregam-se nos
tecidos da planta sob a cutícula ou epidenne, produzindo uma massa
achatada de conidióforos ou células conidiógenas, características da
ordem-forma Melanconiales. A pressão dos conídios produzidos.
133
e
A B
E
Figura 8.45 Estruturas reprodutivas da fase assexuatla: (A) conidió-
loros solitários; (D) conidióforos agrupados em sínema;
(C) condióforos agrupados em esporodóquio; (D) acér-
vulo: (E) picnidio.
frequentemente embebidos numa matriz mucilaginosa, rompe a
cutícula do hospedeiro. p,:nnítindo a sua liberação. Os picnidios
(Figura 8.45E) sào estruturas mais fechadas que os acérvulos,
contendo apenas uma abertura na sua parede, chamada ostiolo. através
da qual os conidios são liberados. Estas estruturas caracterizam a
ordem-fonna Sleropsidales.
Entre os hifomicetos, os conidióforos são gernlmcntc soli-
tários (Figura 8.45A), mas às vezes formam agregados em feixe,
chamados sinemit ou corêmío (Figurn 8.45B). ou massas em
forma de almofada, chamadas esporodóquios (Figura 8.45C).
De acordo com a agregação dos conidióforos, os hifomicetos são
classificados nas ordens-forma Hifomicetales (sem agregação),
Stilbellales (agregação em sincma) e Tuberculariales (agregação
em csporodóquio).
Alguns autores consideram, ainda, uma terceira classe-
forma, os Agonomicetos. São fungos que não produzem esporos
durante seu ciclo de vida, porém, podem produzir esckródios
como estruturas de resistência. Alguns agonomicetos
importantes do ponto de vista fitopatológico são Rhizoctonia e
Sclerotium.
Os conídios, por sua vez, além de sua coloração, devem
ser observados quanto à forma e scptação, podendo ser de vários
tipos: amerósporos (unicelulares), didimósporos (uniseptados),
fragrnósporos (com dois ou mais septos transversais). dictiós-
poros (septos em mais de um plano), helicósporos (recurvados ou
espiralados). estaurósporos (com projeções radiais) e escolecós-
poros (filiformes).
Outro aspecto importante que também é considerado na
classificação dos fungos anamórficos é a conidiogênese. Os dife-
rentes tipos de conidiogênese e suas características já foram
apresentados no item 8.2.2.2.
A seguir serão apresentadas as estruturas reprodutivas assexua-
das dos fungos anamórficos mais comumente encontrados cau-
sando doenças em plantas, agrupados segundo a classificação de
sua fase teleomórfica.
 Manual de Fitopatologia

Ordem Eurotiales Ordem Ophiostomatales

Conídlos

Conldl6foro
·····•··

Figura 8.46 -Aspergillus (teleomorfo - Emericel/a, Eurotium). Figura 8.49- Pesotum (Sin. Graphium) (lelcomorfo = Ophiosloma).

Ordem Xylariales

......
'•
Conldiól'oro
..

Figura 8.50 - Pestalotia (tclcomorfo = divel'sos gêneros da família

Figura 8.47 -Penicillium (teleomorfo == Eupenicillium, Talaromyces).
Amphisphaeriaceae).

Ordem Microascales Ordem Hyp"creales

Macroconldloa Micrc,oon ídlo•

Fl6Hde

-
Figura 8.48 -Thielaviopsis (teleomorfo = Ceratocystis). Figura 8.51 - Fusarium (teleomorfo = Haematonectria, Giberella).

134
 Fungos Fitopatogênicos

Ordem Diaporthales

Conídlos alfa Conídloa bota

•..•···o. Ot'
o~
Confdloa

flgura 8.52 - Tuberr:ularia (teleomorfo = Nectria).

Con!~ios

; .
..
..
Vesícula

♦
Figura 8.55 - Phomopsis (teleomorfo = Diaporthe).

... Conidióforo

Conidloa

Figura 8.56 - Stenocarpella (telcomorfo = incerto).

J"11CUr• 8.53 - Cylindrocladium (teleomorfo = Calonectria).

Ordem Helotiales

F11U-n 8.54 - Myrothecium {teleomorfo = incerto). Figura 8.57 - Monilia (teleomorfo = Monilinia).

135
 Manual de Fitopatologia

Figura 8.58 - Botrylis (tcleomorfo = B01,yo1i11ia). Figura 8.61 - Cercosporel/a (teleomorfo "" Mycosphaerella).

Figura 8.S9 - Marssonina (teleomorfo = Diplocarpon).

Ordem Capnodiales

Figura 8.6:Z - Cercosporidium (lclcomorfo - Mycolphuerel/u).

Figura 8.60- Cercospora (teleomorfo = Mycosphaerello). Figura 8.63 - Pseudocercospora (teleomorfo = Mycosphaere/la).

136
 Fungos Fitopatogênicos

Figura 8.64 - Ramularia (teleomorfo = Mycosphaerella).

Figura 8.67 - Cladosporium (teleomorfo = Davidiella).

•e " Ordem B otryospllaeriales

e& oo

Figura 8.68 - Lasiodiplodia (tclcomorfo ~ Botryosphaería).

Fagura 8.65 - Asperisporium (teleomorfo = Mycosphaerel/aceae).

Figura 8.66- Septoria (telcomorfo - Mycosphoerella). Figura 8.69 - Phy/losticta (teleomorfo = Guignurdia).

137
 Manual de Fitopatologia

Ordem Myriangiales

Figura 8.70 - Sphaceloma (tclcomorfo =Elsinoi!).

Figura 8.73 - Drechslera (tclcomorfo = Cochliobol11S).

Ordem Pleosporales

Figura 8.74 - Curvuluria (tclcomorfo = Cochliobolus).

Figura 8.71 - Spi/ocaea (sín. Fusicladium) (teleomorfo = Venturia).

Figura 8.72 - Bipo/aris (teleomorfo = Cochlioboills). Figura 8.75 - Coryne.spora (tcleomorfo = Corynesporasca).

138
 Fungos Fitopatogénicos

F"11ur11 8.76 - Stemphylium (teleomorfo = Pleospora). Figura 8,79 -Aschochyta (tclcomorfo = Didymellu).

Ordem Tric:hospl,oerioles

Figura 8.80 - Nigrospora (tclcomorfo = Khuslâa).

Figura 8.77 -A/remaria (teleomorfo =Lewio). Ordem Erysipha/es

Figura 8.81 - Oidium (teleomorfo =E1ysiphe. Uncinula, Micm.~phaera,

Figura 8.78 - Phomu (telcomorfo = Didymello). Podosphaera. Sphuerotheca).

139
 Manual de Fitopatologia

Conídlos

•·••Conidios

Conidiõforo
......•···
◄•· ... Conldlóforoa

FiKura 8.82 - Ovulariopsis (Leleomorfo = Phy/lacti11ia).

Figura 8.85- Verticillium (teleomorfo = incerto).

Ordem Mag11apnrthales

Conld16foro

Figura 8.83 - Oidiopsis (teleomorfo = Levei/lula).

Ordem Glomuel/ales

Figura 8.86 - Pyricularia (teleomorfo = Magnapnrthe).

8.5. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

Agrios, G.N. Plant Patbology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic
Press, 2005.
Alexopoulos, C.J.; Mims, C.W.; Blackwell, M. Jntroductory Mycology.
4"'. ed., New York, Wiley, 1996.
Baggio,J.S.; Gonçalves, F.P.; Lourenço, S.A.; Tanaka, f.A.O.; Pascholati,
S.F.; Amorim, L. Direct penetration of Rhizopus stolonifer into stone
fruits causing rbizopus rot. Plant Padlology 65: 633-642, 2016.
Crous, P.W.; Hawksworth, D.L.; Winb..field. M.J. Jdentifying and naming
plant-pathogenic fungi: past, present, and futurc. Annual Rcview of
Figura 8.84 - Col/etotrichum (teleomorfo = Glomerella). Phytopathology 53: 247-267, 2015.

140
 CAPÍTULO
9
BACTÉRIAS FITOPATOGÊNICAS
Ivan Paulo Bedendo e José Belasque
ÍNDICE
9.1. O inicio da Fitobacteriologia ................................ 143
9.2. Bactérias como patógenos de plantas ................... 144
9.3. Morfologia, estruturas e organização celular ....... 144
9.3.1. Morfologia e dimensões .............................. 144
9.3.2. Estruturas e organização celular ................. l 45
9.4. Reprodução, variabilidade genética e crescimento
populacion al........................................................... 148
9.5. Ciclo de relações patógeno-hospedeiro ................ 149
fll. l. O INÍCIO DA FITOBACT ERTOLOGIA
nterionnente à descoberta dos próprios microrga-
A nismos, já existiam relatos de doenças cm plantas em
documentos históricos feitos há milhares de anos. No
cmanto, apenas com o advento de técnicas microscópicas (oi possível
ainheccr e comprovar a relação existente entre microrganismos e
b'nças. O primeiro aparelho que possibilitou a visualização de
microrganismos foi um microscópio muito simples, com apenas uma
nte e sem luz artificial, desenvolvido por Antonie van Leeuwenhoek
1632-1723). Foi van Leeuwenboek quem fez as primeiras
...strações de células bacterianas e por esse feito é reconhecido
~mo o "Pai da Bacteriologia'' (Figura 9.1 A). Os conhecimentos
obre os seres microscópicos foram amplamente expandidos
hde então e a microbiologia foi estabelecida como ciência em
iNados de 1800, principalmente com base nos trabalhos de Louis
~teur ( 1822-1895). Naquele período, interessava especialmente
rcsquisa as bactériar. patogênicas ao homem e aos animais e
pande impulso nesta área de conhecimento foi alcançado graças
.1 proposição e aplicação dos passos formulados pelo médico
lloben Koch ( 1843-191 O), os quais ficaram conhecidos como
osrulado de Koch.
Foi nessa mesma época, especificamente em 1878, que
7homas Jonathan Burrill descreveu uma bactéria como agente
143
9.5.1. Sobrevivência ............................................... 149
9.5.2. Disseminação ............................................... 150
9.5.3. Infecção ........................................................ 151
9.5.4. Colonização e reprodução ........................... 152
9.6. Taxono1nia.............................................................. 154
9.7. Principais gêneros de fitohactérias no Brasil ....... 156
9.8. Bibliografia consultada .......................................... 160
causal d~ uma doença em pereira. conhecida como qllcima (jire
biiglu). Apesar de estar certo na sua proposi~:ão, 13urril ainda n!l.o
conhecia as técnicas de cultivo asséptico, em dest:nvolvimento
naquela época por Koch na Alemanha. e dessa maneira não
foi possível comprovar que uma bactéria em de fato o agente
causal dessa doença que afetava pereiras nos Estados Unidos.
A associação entre essa bactéria e a queima em pereira foi
definitivamente estabelecida sete anos depois. em 1885. por Joseph
C. Arthur, empregando a técnica de cultura pura desenvolvida
pelos europeus. Inúmeros estudos associando bactérias e doenças
em plantas foram realizados a partir de então, mas a comunidade
científica na época, principalmente na Europa. relutava em aceitar
que bactérias fossem os agentes causais de doenças em plantas.
Predominava o conceito que as bactérias identificadas estavam
presentes nos tecidos infectados, mas as doenças tinham outras
causas ainda desconhecidas. Foi Erwin F. Smith quem apresentou
várias evidências e resultados experimentais, dele próprio e de
outros pesquisadores, e estabeleceu, no final do século XIX,
as bases para o surgimento da Fitobacteriologia. Por esse fato
e também por ter descrito muitas doenças de plantas causadas
por bactérias Erwin F. Smith e reconhecido como o "Pai da
Fitobacteriologia" (Figura 9.1 B).
 Manual de Fitopatologia
Figura 9.1 - Personagens históricos importantes: (A) Antonio: van Leeuwenhoek, criador do
primeiro microscópio; (B) Erwin F. Smith. o "pai" da Fitobacteriologia.
Fonte: Imagem dC1s arquivos do projeto Gutemberg, de domínio público (A) e imagem de do-
mínio público (B).
9.2. BACTÉRIAS COMO PATÓGENOS DE PLANTAS
Em termos evolutivos. :is bactérias surgiram mais de 2
bilhões de anos antes das plantas. Ponanto, as plantas superiores
sempre se desenvolveram num ambiente previamente colonizado
por estes microrganismos. A c~xistência entre as diversas
espécies botânicas e as bactérias permitiu qut: surgissem inte-
rações sem beneficios (neutra.lismo e amensalismo) ou com
beneticios para um ou ambos os lados (comcnsalisnio. parasitismo
e mutualismo). Qualquer planta. em qualquer ambiente natural,
está em contato com milhões de bactérias. Na maioria das vezes
tanto a bactéria quanto a planta apenas coexistem no mesmo local.
sem benefícios mútuos. Essas bactérias podem estar presentes na
supcrficie das partes aéreas das plantas (filosfera) ou na supcrficie
das raízes (riwsfera). Muitas dessas bactérias são saprófitas. ou
seja. possuem a habilidade de colonizar diferentes substratos
orgânicos e inorgânicos. No entanto, para algumas bactérias pode
ser vantajoso colonizar detenninadas partes dos vegetais, tanto
externa quonto internamente. Colonizando determinados nichos.
as bactérias podem ser mais competitivas, sobrevivendo mais
facilmente a fatores adversos como raios ultravioleta, dessecação,
falta de nutrientes e competição com outros microrganismos.
Dessa forn1a, ao longo de milhares de anos de evolução, surgiram
bactérias que se adaptaram e passaram a colonizar determinadas
espécies vegetais e, mais especificamente, partes desses
vegetais, como folhas, frutos e raízes. Nesse tipo de interação,
as bact1:rias são beneficiadas por colonizar as partes das plantas.
sem malefícios para essas últimas. As bactérias que colonizam as
plantas externamente. sem prejudicâ-las, são epifiticas e as que
colonizam as plantas internamente são endofiticas.
f-lá outras interações entre plantas e bactérias que
envolvem a troca de nutrientes, hormônios ou fatores de
crescimento. com beneficios mútuos. Nesses casos as bactérias
podem colonizar as plantas externamente (ectosimbiontes) ou
internamente (endosimbiontes). Essas são interações íntimas, com
especificidade entre a bactéria e o tecido vegetal colonizado, ou seja, eucarióticas. Geralmente possuem três formas cdulares básicas -
detenninadas espécies de bactc:rias colonizam um tecido específico
144
de uma ou poucas es'Pécies botânicas.
Um exemplo desse tipo de interação é
a colonização de raízes de leguminosas
por bactérias das famí I ias Rhizobiaceae
e Bradyrhizobiacea. Entretanto, outras
bactérias desenvolve·ram interações
também íntimas com as plantas, mas
com maleficios para as últimas. Nesse
caso específico temos as bactérias
fitopatogênicas, as qu.ais, ao longo do
tempo, desenvolveram a habilidade de
se nutrir a partir dos te,;idos das plantas,
parasitando-os. Nessa interação, a sobre-
vivência da bactéria no ambiente é
grandemente favorecida, aumentando
assim sua competitividade frente aos
demais microrganismos. Muitas vezes
a habilidade de se nutrir às custas dos
tecidos vegetais foi adquirida pelas
bactérias após a aquisi1;ão de sequências
de DNA exógeno, oui seja, de outras
bactérias por transferência genética Esse
mecanismo é um dos grandes respon-
sáveis pela diversidade de bactérias
patogêricas e também pelo surgimento de novas associações planta-
bactéria, ou seja, novas doenças. Entretanto, apesar da cnonne
diversidade bac."teriana existente nos diferentes ambientes terrestres,
foram pouc:is as espécies de bactérias que. ao longo da evolução,
desenvolveram mecanismos para colonizar os tecidos vegetais,
tomando-se patógcnos. Assim, pode-se considerar como exceção
as espécies bacterianas capa7.es de induzir doenças cm plantas
superiores. Como descrito por Kado em seu livro Pfanl Bacteriology,
"a transição da vida saprofitica para associações mais especializadas
com planta<; hospedeiras é um sofisticado mecanismo microbiano
par.1 í11gir <la constante competição com outros Illlicrorganismos no
solo e na superficic das plantas" (Kado, 20 l O).
O ambiente interno das plantas colonizado pelas haclérias
compreende, principalmente, os espaços inten;e]ulares. Outros
tipos de tecidos colonizados. mas apenas por algumas espécies
hacterianas, são os vasos condutores (floema e xilema). No interior
das plantas a bactéria é protegida de fatores adversos que ocorrem
na superfície vegetal. os quais comprometem a s1ua sobrevivência.
Em contrapartida, este ambiente interno é pobre elll1 nutrientes, pois
esses se encontram no citoplusma das células do hospedeiro, não
disJ>')níveis diretamente para o microrganismo. Assim, dur~nte a
evolução. as espécies fitopatogênieas dcsenvolvc-ram mceamsmos
capazes de desorganizar a estrutura das células vegetais, promo-
vendo a liberação de nutrientes e fatores de crescimento para serem
utilizados no seu metabolismo. Os mecanismos ele patogenicidade
utilizados pelas bactérias no parasitismo de seus hospedeiros e os
mecanismos de defesa utilizados pelas plantas estão descritos nos
Capítulos 34 e 35 desta obra.
9.3. MORFOLOGIA, ESTRUTURAS E ORGANIZAÇÃO
CELULAR
9.3.1. Morfologia e Dimensões
As bactérias são organismos procaríot,os, unicelulares,
estruturalmente mais simples em comparação com as células
esférica (ou cocos), bastonete (ou bacilos) e esp,iral (Figura 9.2).
 Bactérias Fitopatogênicas
•
Célula Isolada A B
Oíplococos Olplobacilos
••••
Estreptococos Estreptobacilos
Tétnde
•
Estafilococos
Sarclna
Hcura 9.2 - Esquema de grupamentos característicos produzidos por células bacterianas esféricas ou cocos (A) e cilíndricas ou bacilos (8 ).
Representação de células bacterianas isoladas mostrando fonna tipicamente espiralada ou espirilos (C). Modelos de inserção de
flagelos em células do tipo bacilos (D).
g,=nero Streptomyces, que abriga representantes fitopatogênicos,
... .J111a exceção, apresentando crescimento micelial e fonnação de
:sporos aéreos em cadeias. Outra exceção é o grupo dos procariotos
Enl parede celular - fitoplasmas e espiroplasmas. Filoplasmas são
W>Jmórflcos, ou seja, podem adquirir diferentes formas. Já os
=,::uoplasmas apresentam fonna espiralada, ou seja, helicoidal e
-=...:\J\e] (também denominada espiroqueta). Fitoplasmas e espi-
~1asmas são te ma do Capítulo l l.
As bactérias ntopatogênicas, na sua maioria, apresentam
.;: .tias bacilifonnes curtas. com 1,0 a 5,0 µm de comprimento
- J.5 a 1,0 µm de largura. O tamanho da célula pode variar em
::...r-.;ão de alguns fatores, entre eles a composição do meio onde
.. :-actéria é cultivada, a idade da colônia e a temperatura de
r,.:Jbação usada para o desenvolvimento da cultura bacteriana.
::::::. razão da· reduzida dimensão, as células somente podem
observadas com o auxílio tle microscópios. No caso do
- .:roscópio de luz, a visualização exige, normalmente, o
~t-.!lecimento de contraste entre a célula e o meio onde ela
encontra. Este contraste é obtido por meio de corantes
,c-~priados ou pelo uso de recursos do próprio microscópio,
- "Do campo escuro e contraste de fase.
9.3.2. Estruturas e Organização Celular
Uma das técnicas mais utilizadas em microbiologia é o
~oda de coloração de Gram. Esse método foi desenvolvido em
.._..._. pelo bacteriologista Hans Christian Gram e permite dividir
bactérias em dois grupos: Oram-positivas e Gram-negativas.
&, bactérias reagem de modo distinto após a coloração de Gram
._ r diferirem quanto à composição e à estrutura de suas paredes
~ clares. Para fins didáticos, descreveremos a parede celular das
'9ctérias e suas diferenças em Oram-positivas e Oram-negativas.
,.eguida os diversos componentes da célula bacteriana,
d1zados externamente à parede celular (flagelo, fimbrias
pelos e cápsula) e, finalmente, os componentes localizados
145
e
Vlbrlão
Esplrllo
Esplroqueta
D
internamente à parede celular (membrana plasmática, citoplasma,
cromossomo, grânulos ou inclusões, rnesossomos, ribossomos e
plasmídeo). A representação esquemática de uma célula bacteriana
com seus diversos componentes está ilustrada na Figura 9.3.
9.3.2.1. Parede celular
É uma estrutura complexa, rígida, responsável pela forma
da célula, por protegê-la do ambiente ex.t.:mo e também envolvida
nos processos de crescimento e divisão celular. A parede celular
circunda toda a célula bacteriana, externamente à membrana
citoplasmática. Por sua relativa rigidez, a parede celular protege
a membrana plasmática e o conteúdo celular interno, evitando o
extravasamento do citoplasma ou o rompimento da célula quando
a pressão interna é maior que a pressão externa. O componente
responsável pela rigidez da parede é um pollmcro denominado
pepti<.leoglicano (ou mureína). A parede celular é estruturada em
camadas, com espessura de 10 a 15 nm em Gram-negativas e
20 a 80 nm em Gram-positivas. A maior espessura da parede
celular nas bactérias Gram-positivas deve-se às suas várias
camadas de peptidioglicano, formando uma estrutura mais espessa
e rígida em comparação às Oram-negativas (Figura 9.4). A maioria
dos procariotos possui parede celular. Embora as células de alguns
eucariotos tenham parede celular, como vegetais e fungos, nesses
o rganismos ela é estruturalmente mais simples e menos ríg1da do
que nos procariotos.
Além de camadas sobrepostas de peptideoglicano, as
Gram-positivas apresentam em sua parede celular ácidos tcíeoi-
cos e polissacarideos, com funções no crescimento celular, na
especificidade antigênica e na patogenicidade. Apesar de menos
rígida, a parede celular das Oram-negativas é bioquimicamente
mais complexa. Nessas células, externamente à camada de
peptideoglicano, há uma membrana plasmática, denominada
 Manual de Fitopatologia

Cromossomo Ribossornos

Grânulo Plasmfdio

· • • • Citoplasma

ãpsula

Pareda
ce.l ular

citoplasmétlca

pari~rico
Ragelo

Figura 9.J - Representação esquemático de uma célula bactl!rianil.

membrana externa. Essa membrana consiste de uma camada
dupla de fosfolipídíos, lipopolissacarídeos ( LPS) e vários
tipos de proteínas envolvidos, por ex.emplo, no transporte de
nutrientes e solutos hidrofil icos, na retenção de antibióticos e
outras substâncias tóxicas, na interação com o hospedeiro e na
patogenicidade. A eslrutura da membrana externa é similar u da
membrana citoplasmática (<ll!scrita no item 9.3.2.3). A camada de
peptideoglicano está ligada a lipoproteínas da membrana externa e
localiza-se numa matriz de polipcptídcos, sacarídeos, proteínas de
transporte e enzimas de degradação (como celulases e pectinases),
denominada pçriplasma ou espaço pcríplasrnátíco. Dessa fom,a,
externamente à membrana citoplasmática das Oram-negativas, há
duas camadas: o periplasma e a membrana externa.
9.3.2.2. Estruturas externas à parede celular
Flagelo. O flagelo tem a função de mover a bactéria.
A maioria das bactérias fitopatogênicas possuí flagelos. Essa
estrutura é composta por três partes: corpo basal, gancho e
filamento. O corpo basal das bactérias Oram-positivas contém um
par Je anéis aderido à membrana plasmática. Nas Gram-m:gaLivas
há dois pares de anéis: um presente na membrana plasmática
e outro na parede celular. O principal constituinte <los llagelos
bacterianos é a proteína flagelina. O guncho está localizado
extemamenk à parede celular e é o ponto de ligação do COTJlO basal
com o filamento. Esse último é uma longa estrutura que apresenta
movimento de rotação nos sentidos horário e anti-horário. A

Porina ' Lipopolissacarideo

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Q. Q.

Membrana plasmática Membrana plasmática

m Camada fosfolipídica ' Proteína e Peptídeoglicano Lipoproteína

Figura 9.4- Digrama ilustrativo dos componentes da parede celular, membrana citoplasmática e membraua externa de bactéria Gram-negativa
(à esquerda) e Gram-positiva (à direita).

146
 Bactérias Fitopatogênicas
mo\'imentação do filamento ocorre devido à rotação do gancho.
·\ssim. o filamento do flagelo atua como um motor de barco,
-empurrando" a bactéria num meio aquoso. É dessa maneira
-fui! ocorre a movimentação ativa das bactérias por curtíssimas
dtstàncias. O estímulo direcional da célula bacteriana depende
j.:- fatores ambientais atraentes ou repelentes. A movimentação
~-elular recebe o nome de "taxia" e diferentes termos definem
.:iue fator ambiental está atuando na rnovimentaçiio bacteriana,
:-.:>mo exemplos quimiotaxia (compostos químicos), aerotaxia
O"\tgênio), fototaxia (luz), osmotaxia (potencial osmótico).
Quando o estímulo é favorável, a bactéria se aproxima da fonte
.,e estímulo e qnando desfavorável. a célula se· afasta dele.
-ti rotação do gancho ocorre por uma força próton motiva e o
--entido de rotação é determinado por uma cascata de fosforilação
de proteínas de sinali1,açào localizadas na parede celular e no
.. ,:oplasma. Essas proteínas atuam como receptoras do gradiente
:,rracelular atraente ou repelente e governam i1 movimentação
~elular ativando a rotação horária e anti-horária do gancho.
O flagelo não é visto nas observações rotineiras da célula
':)J.cteriana conduzidas em microscópio de luz. Sua visuali1.ação
reqner o nso de coloração específica do filamento para aumentar
~~as dimensões, ou o emprego de microscopia eletrômca. A
r-resença de flagelos, hem como seu número e posição na célula
<nem como caracteres utilizados na classificação de bactérias.
.\tríquias são bactérias sem flagelos e, portanto. incapazes de se
7uvimentar ativamente. monotriquias contém apenas um flagelo
polar. Iofotríquias contém um conjunto de flagc:fos polart:s e
r><ntriquias contém flagelos radialmente distribuíd,:,s ao redor ela
,dula (Figura 9.2).
Ffmbrias ou pelos. Estes filamentos são mais curtos e finos
• Je os flagelos. além de mais numerosos. São visu.aliLados apenas
.c)nt auxílio de microscópio eletrônico. As fimbrias localizam-se
- , redor da célula bacteriana e são constituídas por urna proteína
.:hamada fimbrina ou pilina. A produção de fimb1ia.s é favorecida
em colônias que se desenvolvem sob alta disponibilidade de
, ,ígênio, nonnalmente na superficie de meios de cultura. A
:unção desta estrutura está relacionada com a adesão da célula
bacteriana a diversas superfícies, ao processo de transferência
~nêtica por conjugação e à adsorção de bacteriófag,os à superficie
.b célula. Assim, para as bactérias fitopatogênic:~s as fímbrias
_:uam no início da associação do patógeno com o hospedeiro,
~ ~laborando para a adesão <las c!!lulas bacterianas ao tecido do
hospedeiro, ou na origem de variantes genéticos fom1ados pela
~uisição de genes ou sequências de DNA por conjugação. Nesse
~limo caso. a timbria envolvida é denominada de pelo sexual
e 3S células precisam ser compatíveis entre si, na qual uma é
doadora do material genético e outra é receptora. Em bactérias
Gram-positivas a conjugação pode ocorrer sern o auxílio de pelo
s,exual.
Cápsula. A cápsula, também denominada glicocálice ou
polissacarídeos extracelulares ( EPS, do termo exopo,I issacarídeos),
e representada por uma camada viscosa que r,ecobre toda a
.uperficie externa da célula bacteriana. Esse envoltório é formado
principalmente por polissacarídcos excretados pela célula e
protegem contra dessecaçào, antibiose, fagocitose. além de
.;u_-.:iliar na adesão à superficie e na interação corn o hospedeiro.
-ti cápsula está presente em muitas bactérias litopatogênicas.
=lmo Xan1homonas campestris, Clavibacter mlchiganensis e
P,e11domonas spp.
147
9.3.2.3. Estruturas internas à parede celular
Membrana plasmática. A membrana plasmática é a
primeira estrutura interna à parede celular e está em contato com
o citoplasma. Essa membrana é uma matriz fluida formada por
uma camada fosfolipídica dupla com 50 a 70% de sua massa
seca composta por proteínas e 20 a 30% de lipídios. A membrana
plasmática é uma estrutura presente em toda célula procariótica,
portanto essencial à vida celular. Suas principais funções são: a)
atuar como barreira seletiva, permitindo a entrada de nutrientes,
água e solutos hidrofilicos, mas impedindo a entrada de
substâncias tóxicas e de grandes molécnlas; b) proteger a célula,
impedindo o extravasamento de grande parte do citoplasma; e
e) ancorar diversas proteínas, entre elas as envolvidas na força
próton motiva necessária para a geração de ATP. ou seja. para
a produção de energia celular. A membrana plasmática possuí
muitas proteínas e enzimas, as quais atuam nos processos citados
acima e tamb.:m na respiração celular, na ancor:igcm e rotação
flagelar. na produção e transporte ativo de moléculas e na divisão
celular. O tenno envdopc celular é comumente empregado cm
bacteriologia e designa o conjunto formado pela membrana
plasmática c a parede ct:lular.
Citoplasm11. O citoplasma contém ribossomos, enzimas,
material genético celular, grânulos de reserva, substratos
inorgânicos e mctabólitos produzidos pela célula. O citoplasma
é constituído predominantemente por água, onde ficam cm sus-
pensão os diversos compostos orgânicos como carboidratos,
aminoácidos, proteínas, lipídios e os elementos inorgânicos
necessários para a síntese de novas moléculas. É no citoplasma
que ocorre a síntese de proteínas, processo realizado pdos
ribossomos. Os ribossomos são macromoléculas granulares
compostas por ácido nuclcico (R.NA) e proteínas, estando o
primeiro crn maior proporção (60% vs. 40%). Os ribossomos de
procariotos possuem um coeficiente <le sedimentação de 70S e essa
macromolécula é formada por duas subunidades, uma subunidade
menor (30S) e outra maior (SOS). A subunidade 30S é composta
por 21 proteínas e uma molécula de RNA 16S. A subuni<l.adt:
maior contém 34 proteínas e duas moléculas de RNA (23S e 5S).
Os ribossomos encontram-se dispersos no citoplasma, mas ~tão
em maior número prollimos do cromossomo, fi.1m1ando estruturas
denominada~ "polissomos". Nos polissomos há muitos ribossomos
realizando a síntese de proteínas a partir das moléculas de mRNA
transcritas a partir do material genético (DNA). Os ribossomos
são o sítio de ação de muitos antibióticos, que atuam inibindo
a síntese proteica, como, por exemplo, aqudt:s pertencentes aos
grupos das tetraciclinas, estrcptomicinas e neomicinas.
Cromossomo. Como característica dos procariotos, o
material genético não se encontra envolvido por uma membrana
plasmática. permanecendo. portanto, em contato direto com os
demais componentes do citoplasma. Basicamente o material
genético de ntobactérias é formado por um único cromossomo
circular, densamente condensado, de fita dupla de DNA com
um tamanho entre 900 e 5.500 pares de quilobases (kb) de
nucleotídeos. Diferentemente dos eucariotos, a molécula de DNA
<los procariotos é basicamente fom1ada ror éxons, com poucos
íntrons. e cada gene contém geralmente 1.000 pares d~ bases.
Assim, bactérias 6topatogênicas contém entre 1.000 e 5.000 genes.
Como o processo de divisão celular é praticamente contínuo
na célula, o cromossomo geralmente localiza-se próximo da
membrana plasmática_ no local de início da divisão celular. Além
do cromossomo circular, muitas bactérias contem moléculas de
 Bactérias Fitopatogênicas
mo, imen1ação do filamento ocorre devido à rotação do gancho.
\$s1m. o filamento do flagelo atua como am motor de barco,
·empurrando" a bactéria num meio aquoso. É dessa maneira
.x: ocorre a movimentação ativa das bactérias por curtíssimas
.. ,tãncias. O estímulo direcional da célula bacteriana depende
fatores ambientais atraentes ou repelentes. A movimentação
;~lutar recebe o nome de "taxia" e diferentes termos definem
;:_e fator ambiental está atuanJo na movimentação bacteriana.
t~ exemplos quimiotaxia (compostos químicos), aerotaxia
,1gênio). fototaxia (luz). osmotaxia (potencial osmótico).
• ..i:mdo o estímulo é favorável, a bactéria se aproxima da fonte
. estimulo e quando desfavorável, a célula se afasta dele.
-. rotação do gancho ocorre por uma força próton motiva e o
.cT1tido de rotação é determinado por uma cascata de fosforilação
R proteínas de sinalização localizadas na parede celular e no
:n,,plasma. Essas proteínas atuam como receptoras do gradiente
~m1celular atraente ou repelente e governam a movimentação
~.ular ativando a rotação horária e anti-horária do gancho.
, flagelo não é visto nas observaçõe~ rotineiras da célula
.:a.:teriana conduzidas em microscópio de luz. Sua visualiaçào
~ucr o uso de coloração especifica do filamento para aumentar
, dimensões, ou o emprego de microscopia eletrônie11. A
:-r.-,;ença de flagelos, bem como seu número e posição na célula
..-..em como caracteres utihzados na classificação de bactérias.
\tnquias são bactérias sem flagelos e, portanto. incapazes de se
ao, imentar ativamente, monotríquias contém apenas um flagelo
~lar. lofotríquias contém um conjunto de flagelos polar.:s e
~-ntríquias contém flagelos radialmentc distribuídos ao redor da
.:1:1Ula (Figura 9.2).
Fímbrias ou pelos. Estes filameutos são mais cu1tos e finos
_,. os flagelos, além de mais numerosos. São visualizados apcfií!S
'11 auxílio de microscópio eletrônico. As fimbrias localizam-se
redor da célula bacteriana e são constituídas por uma proteína
dwnada íimbrina ou pilina. A produção de fimbrias é favorecida
mi colônias que se desenvolvem sob alta disponibilidade de
,,génio, normalmente na superfície de meios de cultura. A
- :n1,:ãn desta estrunira está relacionada com a adesão da célula
bict<!liana a diversas superficies, ao processo de transferência
~etica por conjugação e à adsorção de bactcriófagos à superlicie
.ta célula. Assi~. para as bactérias fitopatogênicas as fimbrias
_am no inicio da associação do patógeno com o hospedeiro,
... 1aborando para a adesão das células bacterianas ao tecido do
llu.~deiro, ou na origem de variantes genéticos formados pela
&11.11sição de genes ou sequências de DNA por conjugação. Nesse
unimo caso, a fimbria envolvida é denominada de pelo sexual
3.S células precisam ser compatíveis entre si, na qual uma é
:o.idora do material genético e outra é receptora. Em bactérias
&ara-positivas a conjugação pode ocorrer sem o auxílio de pelo
waual.
Cápsula. A cápsula. também denominada glicocálice ou
-.:ihssacarideos extracelulares ( EPS, do termo exopol issacarídeos),
• representada por uma camada viscosa que recobre toda a
..iperficie externa da célula bacteriana. Esse envoltório é formado
:rnncipalmente por polissacarídeos excretados pela célula e
orotegem contra dessecação, antibiose, fagocitose, além de
a..1.\lliar na adesão à superficie e na interação com o hospedeiro.
'\ .::ápsula está presente em muitas bactérias fitopatogênicas,
- "TlO Xanthomonas campestris, Clavibacter michiganensis e
eudomonas spp.
147
9.3.2.3. Estruturas inte rnas à parede celular
Membrana plasmãtica. A membrana plasmática é a
primeira estrutura interna à parede celular e está em contat0 com
o citoplasma. Essa membrana é uma matriz fluida formada por
uma camada fosfolipídica dupla com 50 a 70% de sua massa
seca composta por proteínas e 20 a 30% de lipíJios. A membrana
plasmática é uma estrutura presente em toda célula procariótica,
portanto essencial à vida celular. Suas principais funções são: a)
atuar como barreira seletiva, pemlitindo a entrada de nutrientes,
água e solutos hidrofilicos, mas impedindo a entrada de
substâncias tóxicas e de grandes moléculas; b) proteger a célula,
impedindo o extravasamento de grande parte do citoplasma; e
e) ancorar diversas proteínas. entre elas as envolvidas ~a força
próton motiva necessária para a geração de ATP, ou seja. para
a produção de energia cdular. A membrana plasmática possui
muitas proteínas e enzimas, as quais atuam nos processos citados
acima e também na respiração celular. na ancoragem e rotação
flagelar, na produção e transporte ativo de moléculas e na divisão
celular. O termo envelope celular é comumenle empregado em
bacteriologia e designa o conjunto formado pela membrana
plasmática e a parede celular.
Citoplasma. O citoplasma contém ribossomos, enzimas,
material genético celular, grânulos de reserva. substratos
inorgâuicos e mctabólitos prmlu1idos pela célula. O citoplasma
é constilllído predominantemente por água, onde ficam cm sus-
pensão os diversos compostos orgânicos como carboidratos.
aminoácidos, protdnas, lipídios e os elementos inorgânicos
necessários para a síntese de novas moléculas. É no citoplasma
que ocorre a síntese de proteínas, processo reali7ado pelos
ribossomos. Os ribossomos são macromoléculas granulares
compostas por ácido nucleico (RNA) e protefnas. estando o
primeiro em maior proporção (60% vs. 40%). Os ribossomos de
procariotos possuem um coeficientcdesedimcmação de 70S e essa
macromolécula é formada por duas subunidades, uma subunidade
menor (30S) e outra maior (50S). A subunidade 30S é composta
por 21 proteínas e uma molécula de RNA 16S. A subunidade
maior contém 34 proteínas e duas moléculas de RNA (23S e 5S).
Os ribossomos encontram-se dispersos no citoplasma, mas estão
em maior número próximos do cromossomo, formando estrutura!;
denominadas "polissomos". Nos polissomos há muitos ribossomos
realizando a síntese de proteínas a partir das moléculas de mRNA
transcritas a pan:ir do material genético (DN/\). Os ribossomos
são o sítio de ação de muitos antibióticos. que atuam inibindo
a síntese proteica, como, por exemplo, aqueles pertencentes aos
grupos das tetraciclinas, estreptomicinas e neomicinas.
C ro mossomo. Como característica dos procariotos, o
material genético não se encontra envolvido por uma membrana
plasmática, permanecendo, portanto, em contato direto com os
demais componentes do citoplasma. Basicamente o material
genético de fitobactérias é formado por um único cromossomo
circular, densamente condensado, de fita dupla de DNA com
um titmanho entre 900 e 5.500 pares de quilobases (kb) de
nucleotídeos. Diferentemente dos eucariotos, a molécula de DNA
dos procariotos é basicamente fonnada por éxons, com poucos
íntrons, e cada gene contém geralmente 1.000 pares de bases.
Assim, bactérias fitopatogênicas contém entre 1.000 e 5.000 genes.
Como o processo de divisão celular é praticamente continuo
na célula, o cromossomo geralmente localiza-se próximo da
membrana plasmática, no local de início da divisão celular. Além
do cromossomo circular, muitas bactérias contêm moléculas de
 Manual de Fitopatologia
fita dupla de DNA, circulares, mas de tamanho bem inferior ao
de um cromossomo, denominadas plasmídeos. Os plasrnídeos
contêm material genético celular, mas encontram-se fisicamente
separados do cromossomo, geralmente com 4 a 200 kb. Apesar
de serem comuns em bactérias, os plasmídeos geralmente não
carregam determinantes genéticos vitais para a célula e seus genes,
muitas vezes, são relacionados a determinantes sexuais envolvidos
na conjugação, na produção de agentes promotores de antibiose,
na resistência a compostos químicos, resistência a fagos, entre
outros. Os plasmídeos podem ser auto replicativos ou dependerem
do cromossomo para serem replicados. Também podem ser
transmissíveis para outras bactérias, nesse caso denominados
conjugativos, ou não transmissíveis (não conjugativos). A
transferência de um plasmídeo de uma bactéria para outra ocorre
pelo processo denominado conjugação. citado no item 9.4.
Inclusões ou grânulos. Estas estruturas são representadas
por depósitos de material de reserva que se acumulam no
citoplasma e servem como fontes de nutrientes e energia para a
célula. Esses grânulos podem conter enxofre. glicogênio, amido,
polifosfato ou poli-~-hidroxibutirato (PHB). Nas bactérias
fitopatogênicas a presença de PHB já foi assinalada cm algumas
espécies do gênero Pseudomonas. Essas inclusões podem ocorrer
em grande quantidade cm células bacterianas cujas colônias se
desenvolveram cm meios com alta relação carbono/nitrogênio.
Mesossomos. Compreendem extensões da membrana
plasmática que se desenvolvem no citoplasma, formando um
complexo que auxilia na respiração celular, na divisão celular.
na formação de septo divisional, na esporulação e na secreção
de enzimas hidroliticas. Dactérias dos gêneros Clavibacter,
Streptomyces e Bacillus podem contermesossomos. A maioria das
espécies de Bacillus não é fitopatogênica. O gênero é de comum
ocorrência em diversos ambientes, inclusive podendo facilmente
ser encontrada em material propagativo vegetal. São bactérias
Gram-positivas formadoras de endósporos. Essas estruturas
são células dormentes formadas sob condições adversas, como
falta de nutrientes, água ou temperaturas extremas e permitem
a sobrevivência bacteriana nessas condições. Os cndósporos
possuem a característica de resistirem a tratamentos químicos
e tisicos, mantendo sua integridade por muitos meses ou anos.
Quando sob condições do ambiente e nutricionais favoráveis.
o endóspor-0 sai da dormência, dando origem a uma nova
célula. Assim, os endósporos são estruturas de sobrevivência e
não de reprodução, portanto diferentes dos esporos aéreos de
Streptomyces e da maioria dos fungos. Fitobactérias não formam
endósporos e outro gênero com comum ocorrência dessa estrutura
é Clostridium.
9.4. REPRODUÇÃO, VARIABILIDADE GENÉTICA E
CRESCIMENTO POPULACIONAL
A reprodução bacteriana ocorre por um processo assexuado
conhecido por fissão binária ou cissiparidade, no qual uma célula
mãe dá origem a duas células filhas. Resumidamente a fissão
binária se processa numa sequência de etapas compreendendo
o aumento do volume celular resultante da formação de novos
componentes; a replicação do material genético bacteriano; a
interiorização da membrana citoplasmática e da parede celular,
formando um septo que separa o conteúdo citoplasmático em dois;
e finalmente a separação das novas células. Consequentemente, a
variabilidade genética, essencial para a adaptação e evolução dos
seres vivos, ocorre nos procariotos pelos processos de mutação
148
e transferênc:ia genética. Apesar da inexistência de divisões
mitóticas na reprodução de procariotos, esses microrganismos
apresentam uma alta variabilidade genética. muito maior que
a observada nos eucariotos. Essa alta variabilidade deve-se
a diferentes fatores, como por exemplo o elevado número de
gerações por unidade de tempo e aos processos de mutação e
transferi:ncia genética. Somente após o uso rotineiro de métodos
moleculares. que pennitiram a comparação de sequências de
DNA de procariotos, foi possível rerceber quão frequentes são as
mutações e principalmente a transferência genética em bactérias.
A replicação do DNA na célula mãe e sua passagem para duas
células filhas é um processo denominado transferência vertical
de genes. No entanto, sequências de DNA de diferentes origens
podem ser incorporadas por células bacterianas e passa_rem a fazer
parte do seu genoma. A esse processo se denomina transferência
horizontal (ou transferência lateral) de genes.
As mutações envolvem a substituição, inserção ou deleção
de nucleotídeos na sequência de DNA, podendo resultar em
alterações na sequência de aminoácidos, com efeitos neutros.
positivos ou negativos para a célula. Essas alterações podem
ser espontâneas ou induzidas por agentes químicos ou físicos.
As mutações espontâneas geralmente ocorrem em procariotos
uma vc7. a cada 109 replicações na sequência de nucleotídeos.
Historicamente, a variabilidade genética em procarioLos foi
considerada como resultado dos processos de mutação e de
recombinação. A recombinação é o processo de transferência de
uma sequênciH Je DNA que é incorporada ao genoma da célula
r~ceptora. Geralmente, como apresentado em muitos livro~ texto
de Microbiologia ou Genética, os mecanismos geradores da
recombinação em procariotos são conjugação, transformação e
transdução. Muitas vezes os termos recombinação e transferência
genética são tratados como sinônimos. No entanto, nas últimas
décadas, o sequenciamento c a comparação dos genomas de
procariotos revelaram que a transferência genética entre bactérias
pode estar associada também com elementos genéticos móveis,
como sequências de inserção e transposons. Os mecanismos
de recombiinação e aqueles envolvendo elementos genéticos
móveis revc:laram-se muito mais frequentes do que antcrionnente
imaginado e são capazes de promover rearranjos num mesmo
cromossomo bacteriano. entre bactc!Tias taxonomicamente próxi-
mas ou até mesmo entre microrganismos pertencentes a taxa
(singular táxon) distantes (como Classe, Filo ou mesmo Domínio).
No presente texto consideraremos como transferência
horizontal de genes os três mecanismos conhecidos de recom-
binação (conjugação, transfonnação e transdução) e também os
gerados por elementos genéticos móveis. Além dos rearranjos
na molécula de DNA, promovidos pela transposição dessas
sequências. há elementos transponíveis que carregam genes,
como por e,xemplo, genes relacionados à resistência a elementos
tóxicos ou patogenicidade. A conjugação envolve a transferência
de um plasrnídeo ou de parte de um cromossomo de uma
célula doadora para uma célula receptora, ambas sexualmente
compatíveis para a Lroca de material genético. Em bactérias
Gram-negativas, a doadora possui o pelo sexual e é denominada
r. enquanto a célula receptora é denominada F-. A integração da
sequência genética em seu genoma transforma a céluln F" em F-.
A sequência de DNA, plasmidial ou cromossômica, é transferida
entre as células através de um poro transmembrana. Esse poro é
formado após o contato físico de seus envelopes celulares, contato
esse dependente do pelo sexual. Como já citado, cm bactérias
 Bactérias Fitopatogênicas
Oram-positivas a conjugação pode ocorrer sem o auxílio do pelo
sexual. A transfom1ação é a integração de um fragmento livre de
DNA, presente no meio em que se encontra a célula receptora,
após a passagem desse fragmento através do envelope celular e sua
incorporação ao genoma. Por último. transdução é a transferência,
promovida por bacteriófagos, de pequenas sequências de DNA
entre bactérias. Inicialmente, a célula bacteriana doadora é infectada
pelo bacteriófago, o qual pode incorporar ao seu genoma uma
pequena sequência de DNA da bactéria. Quando este bacteriófago
infecta novas células, a sequência nucleotídica da célula bacteriana
anteriormente infectada pode ser integrada ao genoma da nova
célula hospedeira, ocorrendo assim a transferência genética.
A reprodução das células procarióticas. como citado, ocorre
quando uma célula dá origem a outras duas. O crescimento
populacional bacteriano pode ser representado matematicamente
por N= 2°, onde "N'" é o número total de células de uma população
e ·'o" é o número de gerações. A curva de crescimento de uma
população bacteriana, expressa em número de indivlduos em
relação ao tempo, apresenta quatro fases distintas (Figura 9.5).
A fase inicial é denominada "lag", na qual a população inicial
pennanece com um mesmo número de células durante um
determinado intervalo de tempo. Nessa fase as células estão
cm plena atividade, sintetizando os componentes celulares
que permitirão sua reprodução na nova condição ambiental. A
segunda fase é denominada "log", pois ocorre o crescimento
logaritmo (ou exponencial) do número de células da população.
'lessa fase o processo de formação de duas novas células
a panir de uma célula inicial é muito frequente e a taxa de
-:rescimento populacional é máxima. A terceira fase é conhecida
por "estacionária" e se caracteriza pela população bacteriana
permanecer novamente com o mesmo número de células, ou seja,
a taxa de crescimento populacional é praticamclltc zero. Nov.as
células são fonnadas, mas numa taxa similar à da monalic.Jade,
resultando na manutenção do número de células na população.
Isso ocorre em razão da menor disponibilidade de nutrientes do
meio ou do acúmulo de metabólicos tóxicos produzidos pelas
células. A última fase é conhecida como "de mone" ou declínio,
na qual a população é redu;,ida em ra7..àO da maior taxa de
monalidade em comparação à do surgimento de novas células.
Esse desbalanço é provocado pela escassez de nutrientes ou pela
excessiva quantic.Jade de produtos tóxicos no meio.
@)
0 bactérias agentes causais da mancha bacteriana em tomateiro
Tanpo (h)
Figura 9.5 - Curva padrão de crescimento de uma população bacte-
riana: (1) fase lag; (II) fase log; ( III) fase estacionária:
(IV) fase de declínio.
149
Experime:ntalmente é possível determinar o período de
tempo necessário para a reprodução bacteriana, ou seja, quanto
tempo uma célula necessita para se dividir em outras duas. Esse
periodo r denominado tempo de geração e representa o tempo
necessário para que uma população bactenana dobre de tamanho.
O tempo de geração pode variar desde alguns minutos até várias
horas ou, mesmo, dias ou semanas. Dentre os fatores que têm
influência sobrn sua duração podem ser citados a própria espécie
bacteriana, a di$ponibilidadc de nutrientes do meio e alguns fatores
do ambiente co,rno temperatura, pH e oxigênio. A determinação
do tempo de geração é realizada quando a população se encontra
na fase "log".
9.5. CICLO DlE RELAÇÕES PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Nesse ,tem serao apresentados os aspectos mais comuns
relacionados à ocorrência de fitobaetérias no ambiente e suas
interações com hospedeiros. Detalhes do ciclo de relações patógeno-
hospedeiro para patógenos em gemi estão no Capítulo 4, e aqui
abordaremos a!:pcctos específicos de bactérias. O conhecimento
do ciclo é essencial parn a fonnulaçào e aplicação adequadas de
medidas de controle de doenças em plantas, principalmente no
caso de fitobacterioses.
9.5.1. SobreYivência
As bactérias fitopatogenicas podem sobreviver na presença
ou na ausência do hospedeiro vivo. As bactérias sobreviventes
em associação com a planta viva podem aruar como patógenos
ou como r.:sic.Jentes; por outro lado, a sobrevivência na ausência
de hospedeiro •ávo requer que a bactéria exerça sua habilidade
saprofitica.
Como pató~cnos. Uma das formas mais comuns de
sobrevivência de fitobactérias é em hospedeiros doentes. As
bactérias podem ser encontradas nas lesões resultantes da
colonização dos tecidos vegetais, ou tam~m em plantas doentes
assintomáticas ou cm vetores, como os insetos. No caso de plantas
hospedeiras. a sobrevivência pode ocorrer na espécie cultivada, de
interesse econômico, ou naquelas pertencentes a outras espécies
botânicas que s,~ constituem cm hospedeiros alternativos, com ou
sem valor econômico, como outras culturas agrícolas ou plantas
daninhas (invas:oras), presentes no interior ou nas proximidades
da cultura. D<~ssa forma, plantas doentes, constituídas por
plantas do hospedeiro principal ou alternativo. pennanecem
como reservatório do patógeno para a disseminação e a infecção
da cultura na próxima estação de cultivo. Essa é a forma de
sobrevivência, como exemplo. das bactérias agentes causais
de muitas doenças em culturas perenes, como u cancro cítrico
(causado por Xcmthomonas citri subsp. citri), a clorose variegada
dos citros, ou CVC, (causada por Xyle/la .fastidiosa), o cancro
da videira (Xanthomonas campestris pv. viticola) e a mancha
angular da mantgueira (X campestris pv. mang/feraindicae). As
(Xanthomonas vesicatoria. X. euvesicataria, X perjorans e
X gardneri) podem sobreviver não apenas t:tn tomateiro como
também em outras solanáceas, como berinjela, pimentão e batata,
plantas essas que atuam como hospedeiros alternativos para a
disseminação para futuros campos de tomateiro na mesma área
ou áreas próximas.
Partes ou ,órgãos infectados do hospedeiro, qne se constituem
em material propagativo, também são formas importantes para a
sobrevivêncic1 de fitobactérias. O plantio c.Je materiais infectados
 Manual de Fitopatología
como, por exemplo, sementes, estacas, tubérculos. bulbos e
rizomas, ou o emprego de borbulhas para enxertia, podem ser
responsáveis pela introdução ou manutenção de patógenos nas
áreas cultivadas. Como exemplos dessa forma de sobrevivência
têm-se o agente causal da manchH aquoso em meloeiros e
melancia (Acidovorax citrulli), que pode. ser disseminado por
sementes infectadas e Ralstonia solanacearum e P.ectobacferium
carotovorum, as quais sobrevivem em tubérculos, bulbos ou
rizomas.
Insetos vetores (Figura 9.6), como cigarrinhtas de xílema,
responsáveis pela transmissão da clorose variegaida dos cítros
(X fastidiosa), cigarrínhas de floema, como Dalbulus maidis,
transmissoras de fitoplasmas e espiroplasmas em milho, ou o
henúptero psilídeo (Diaphorina citri), responsável pela transmissão
das bactérias associadas ao huanglongbing (1-lLB, grccning) dos
citros ('Candidatus Liberibacter asiaticus' e ·ca. Liberibacter
americanus'), são, juntamente com as plantas doente:s, hospedeiros
de fitobactérias, os quais permitem sua sobrevivência por dias,
semanas e até meses. Nesses casos citados, as bactérias possuem
urna relação íntima com seus vetores e a transmissão para novas
plantas ocorre durante a alimentação dos adultos em seus tecidos
vasculares. As bactérias multiplicam-se no interior dos vetores e
nesses casos os indivíduos são também denominados ''infectados"
ou "doentes", assim como as plantas hospedeiras.
Figura 9,6- lnselos vetores de bactérias: (A) cigarrinhas e (B) psilídeo.
Crédito das fotos: Paulo Ayres.
Como residentes. Na condição de residente:s, as bactérias
são capazes de sobreviver epifiticamente no hospedleiro e também
em plantas não hospedeiras. Os residentes podem s,er encontrados
na parte aérea ou subterrânea das plantas. O füoplano é um local
eomumente ocupado pelas bactérias, onde se desenvolvem
como epifiticas na superficie de folhas e frutos, se: concentrando
principalmente em áreas nas quais há maior dlisponibilidade
de nutrientes e água. A gemosfera compreende a região da
gema, local que também pode abrigar bactérias e favorecer sua
multiplicação pela presença de água livre e nutriente:s. A população
do patógeno acompanha o desenvolvimento das gem_as, passando
dessas estruturas para os novos órgãos vegetais, sobretudo
brotações jovens. A rizosfera de hospedeiros e nfio hospedeiros
de bactérias fitopatogênicas fornece condições parai a raanutenção
e desenvolvimento de muitas populações bacterianas. O estímulo
é decorrente da exsudação natural de compostos pelas raízes, os
quais sõ.o utilizados como nutrientes pelas bactérias.
Em parágrafos anteriores citamos a sobrevivência de
fitobactérias em tecidos doentes, como restos de cultura,
150
plantas hospedeiras, material propagativo e também em vetores.
Naqueles casos nos referimos à sobrevivência em plantas,
vetores e tecidos hospedeiros doentes. No entanto, fitobactérias
podem também sobreviver em plantas, insetos, restos culturais,
sementes e outros materiais propagativos como residentes,
infestando esses indivíduos e suas partes como epifüicas. Essa
fonna de sobrevivência ocorre sem que os materiais ou plantas/
vetores estejam infectados, e as bactérias estão presentes nas
suas superficies. Experimentalmente é possível determinar a
sobrevivência de fitobactérias como residentes, mas determinar
qual a importância epidemiológica, prática, dessa fonna de
sobrevivência na ocorrência de novos Slirtos da doença é
bastante dificil. No entanto, a sobrevivência de fitobactérias
como residentes merece atenção para doenças quarentenárias, na
produção/uso de material propagativo e no comércio de produtos
agrícolas para áreas livres do patógeno.
Como saprófitas. Outra forma de sobrevivência cm
tecidos doentes é em restos de cultura que permanecem na
área após podas, desbrotas ou colheita. Esses tecidos doentes
em muito favorecem, e consequentemente prolongam, a
sobrevivência de fitohactérias na área de cultivo. Bactérias como
R. solanacearum, P. carvtovonim e A. citrulli, mas também outras
como as Xanthomonas agentes causais da mancha bacteriana cm
tomateiro, o agente causal da podridão negra em bníssicas (X
campestris pv. campestris) e várias espécies e
patovares de Pseudomonas muitas vezes ocorrem
de forra.a epidêmica em áreas de cullivo corno
consequência da manutenção de restos culturais
doentes. Estudos experimentais com diferentes
fitob11ctérias demonstraram a sobrevivência do
patógcno como resultante do tempo nectlssário
para a decomposição completa dos resíduos
vegetais, evidenciando assim o importante papel
dos restos de cultura na manutenção de populações
bacterianas.
A sobrevivência de bactérias patogênicas
por meio de saprofitismo pode ocorrer também
diretamente no solo, sem a presença de restos de
cultivo, ou em materiais inertes (equipamentos,
utensílios, material de colheita etc.). Algu1m1s
bactérias fitopatogênicas são habitantes naturais
do solo, como Ralstonia e Agrobacterium, e suas populaçôes
se mantêm no ambiente edáfico por longos períodos de tempo.
No entanto, a maioria das espécies fitopatogênicas têm reduzida
capacidade para sobreviver no solo e suas populações tendem a
diminuir na ausência de hospedeiros vivos ou restos culturais, cm
decorrência da competição com a microflora. Mais curta ainda
é a sobrevivência de fitobactérias em materiais inertes, como
plástico, metal, tecido, borracha, dentre outros, principalmente
quando esses pennanecem sem água livre em sua superficie.
9.5.2. Disseminação
As bactérias presentes oa superfície dos tecidos vegetais
infectados ou infestados precisam ser transportadas para
novos tecidos sadios para iniciar um novo ciclo de infecção.
Diferentemente do que ocorre com fungos, o vento, isoladamente,
não tem importância na disseminação das células bacterianas. É
a água que promove a exsudação das bactérias, a partir das lesões
presentes em tecidos doentes ou infestados, e a dispersão para
novos tecidos. Assim, a água é o principal veículo responsável pela
 Bactérias Fitopatogênicas
disseminação desses patógenos, além de materiais propagativos e
etores, quando existentes.
Água. Seja resultante de chuvas, orvalho ou irrigação, a
.agua promove o molhamcnto da área lesionada pela bactéria
~ pennite que células presentes nos tecidos doentes sejam
beradas. Respingos de chuva ou irrigação disseminam o
rurógeno na própria planta, para plantas vizinhas e também
.1.:.astam células bacterianas da parte aérea para o solo. As
t•Jtas de chuva também podem levar as bactérias presentes na
o;:uperficie do solo para as partes baixas da planta. colocando-as
mi contato com seu hospedeiro. A dispersão por aerossóis (gotas
:<é água de rnicrômetros de diâmetro), geradas por chuvas,
mgação e pulverização, pode ocorrer alé alguns quilômetros
de distância, embora o número de bactérias cmTegadas nessas
1rncropartículas seja muito reduzido e, portanto, menos eficaz em
~rar novas lesões. Por outro lado, chuvas com ventos são mnito
.'.llS importantes e frequentes na disseminação de bactérias a
nga distância. É dessa forma que fitnbactérias agentes .:ausais
...1( manchas e cancros em folhas, ramos e fmtos são comuinentc
.&sseminadas para áreas de cultivo próximas.
A água é essencial não apenas para liberação e transporte
-" células bacterianas, mas também para a permanência do
rntogeno na superficie dos tecidos sadios em tempo o suficiente
-_ra que ocorra a infecção pelo patógeno. Na ausência de água
:1He, a sobrevivência das bactérias é muito curta. Dessa forma,
- necessidade de um período mínimo de molhamento, formado
por um filme de água na superficie do hospedeiro, para que ocorra
• penetração das células nos tecidos recém atingidos.
As diferentes formas de irrigação têm papel na disseminação
..: bactérias. Respingos originários de irrigação por aspersão
ü.7cionam como os respingos de chuva, liberando e dispersando
~-.:lulas bacterianas dentro da própria planta doente e pãra_planias
- .\.im11S. Além disso, a aspersão também dá origem aos aerossóis,
..... orecendo a dispersão de bactérias a distâncias mais longas. Em
&:-'0rrência disso, a intensidade da irrigação e o tipo de irrigação
.:_...,, em ser considerados quando do emprego de medidas para o
~ ~lrole de doenças de etiologia bacteriana. A ÜTigação feita
_.,'filo água de superficie nos sulcos de plantio pode servir como
~ículo do inócu)o bacteriano no solo, disseminando-o de uma área
JDLaminada para outra ainda livre do patógeno. Nesse sentido,
stemas de irrigação por gotejo ou micro aspersão são menos
-oortantes na disseminação de fitobactérias quando comparados
..t."l1 aspersão ou irrigação por sulcos.
Agentes diversos. Os órgãos de propagação como sementes,
~as. estacas, bulbos, rizomas e tubérculos são agentes importantes
1-1 disseminação a curtas e longas distâncias, veiculando as células
• bactérias aderidas à sua superficie ou colonizando seus tecidos. O
•Jt~nso transpo11e desses materiais de propagação, ,mtre. regiões e
p1.1ses. tem contribuído para uma ampla distribuição de bactérias
de outros agentes füopr,. ,, gênicos pelo mundo, favorecendo a
'(ltrodução de patógenos exóticos responsáveis por relevantes
~das na produção agrícola. Foi por material propagativo que
-:u11as das bacterioses atualmente pre.sentes no Brasil foram
-croduzidas. Isso oco1Teu, como exemplo, no caso do cancro
.:-u-ico e, supostamente, no caso do huanglongbing, doenças
-nportantes na cultura dos citros, e também para o cancro da
deira. introduzida anos atrás em Petrolina, Pernambuco, e
!!t...~teriormente para outras regiões do País. O movimento de
...,Jterial vegetal promovido pelo homem, seja resultante do
....:mércio de produtos agrícolas ou no transpone de material
151
propagativo, assume papel relevante na disseminação das bactérias
fitopatogênicas tanto a longas distâncias como lo.:almente.0
homem também promove a disseminação de fitobactérias pode
ocorrer quando da execução de práticas culturais. As operações
de desbrota, cone, enxertia, poda. colheita, pulverização, uso de
máquinas, entre muitas outras operações, executadas em qnalquer
cultura agrícola, são responsáveis pela dispersão de bactérias
capazes de provocar distintas doenças em diversos hospedeiros .
A disseminação por práticas culturais é mais eficaz quando da
presença de água livre na superffoie das plantas doentes. Outra
fonna comum de disseminação é por partículas de solo contendo
bactérias como R. solanacearum, A. citrulli e P camrovorum.
Ressalta-se, portanto, que a dispersão de fitobactérias tanto em
nível local, quanto regional e continental é de responsabilidade
frequente do homem e o entendimento de como sobrevivem e são
disseminadas as fltobactérias é essencial para maior .:ti.ciência na
prevenção e no controle dessas doenças.
Outros agentes de disseminação são os vetores, princi-
palmente insetos. Todos os eventos necessários para a dissemi-
nação (liberação, transporte e deposição) podem ser realizados
por vetores, tanto de fonna acidental quanto em interações mais
específicas. Quando um inseto, um ácaro ou mesmos animais entram
em contato com uma planta, as células bacterianas exsudadas pelo
tecido doente podem aderir nas di rerentes partes do Ct)rpo dei es e
serem transportadas para outras plantas. No entanto, é nas relações
específicas entre bactérias e insetos vetores que a disseminação
se dá de forma frequente e essencial para determinadas
fitobactcrioses. Nesse caso, durante o processo de alimentação
no xi lema ou no floema de plantas doentes, o vetor tanto adquire
como transmite a bactéria para novas plantas. Diferentemc:nte de
alguns vírus, que podem ser transmitidos por picadas de prova,
a transmissão de bactérias por velore.s. geralmente, envolve
relações específicas entre inseto vetor-patógcno, ocorrendo
um tempo mínimo necessário de alimentação do inseto para a
aquisição do patógeno na planta doente (de vários minutos até
horas) e adicionalmente um tempo, denominado de latência, para
que ocorra a circulação, ou multiplicação em casos específicos,
da bactéria no interior do vetor. Somente após a latência é que
os vetores são capazes de transmitir a bactéria para novas plantas.
Exemplos desse tipo de interação específica são a disseminação
(transmissão) de litoplasmas e espiroplasmas por cigarrinbas
de lloema, de Xy/ella jàstidiosu por cigarrinhas de xilema e de
'Ca. Liberibacter asiaticus' e 'Ca. Liberibactcr amcricanus' pelo
hemíptero Diaphorina citri (Figura 9.4).
9.5.3. lnfecçílo
As bactérias ganham o interior do hospedeiro por ferimentos
e aberturas naturais, presentes na parte aérea ou subterrânea
das plantas. Diferentemente dos fungos e nematoides, esses
patógenos não têm a capacidade de penetrar diretamente através
da cutícula e da epiderme, barreiras que mantém o isolamento
entre o ambiente interno e externo das plantas.
Ferimentos. Macro e micro ferimentos são provocados
por diversos fatores, destacando-se o atrito natural entre as
partes vegetais, a abrasão provocada por partículas carregadas
pelo vento, a ação de insetos, ácaros e nematoides, o uso de
práticas culturais como poda, enxenia e desbrota, o contato com
implementos utilizados na cultura, e a própria emissão de raízes
secundárias e outros tecidos novos, os quais rompem a superfície
provocando minúsculas fendas que favorecem a entrada de
 Manual de Fitopatologia
patógenos. Os insetos, além de abrirem portas de entrada para
a penetração de bactérias que ocorrem na superficie das plantas,
introduzem células bacterianas diretamente nos vasos condutores,
quando atuam como vetores. Essa é uma das principais formas de
transmissão de bactérias habitantes dos vasos condutores, como
citado anterionnente. A enxertia é outra forma importante para
transmissão de fitobactérias que colonizam esses vasos e especial
atenção deve ser dada para se impedir a formação de material
propagativo doente.
Aberturas naturais. As aberturas naturais são representadas
principalmente pelos estômatos, hidatódios, lenticelas, nectários
e estigmas, os quais estabelecem a comunicação entre os tecidos
internos da planta com o meio exterior. Os estômatos são
considerados os locais mais comuns de penetração das bactérias,
em comparação com os outros tipos de aberturas naturais
(Figura 9.7). Essas estruturas ocorrem em grande número na
superficie foliar, principalmente na face abaxial. com uma
média estimada entre 100-600 unidades por milímetro quadrado,
considerando a maioria das espécies esrudadas. As bactérias
presentes cm filmes de água na superfície das plantas podem
migrar diretamente para o interior dessas aberturas, atingindo
assim o mesófilo foliar. A movimentação de bactérias que
possuem flagelos pode favorecer sua penetração via aberturas.
Aspectos relacionados à superficie vegetal, como frequência
e configuração dos estômatos, densidade de pelos ou tricomas,
camada cerosa, demre outros, influenciam na maior ou menor
quantidade de bactérias que penetram os tecidos. Há casos cm
que a resistência da planta a uma doença de etiologia bacteriana
pode estar condicionada ao número ou à morfologia de abe11Uras
naturais. Tecidos foliares com mais tricomas, ou muito cerosos,
podem dificultar a fonnaçâo de um filme de água na superfície,
reduzindo assim as chances de infecções por bactérias da
parte aérea. Os hidatódios são estruturas ieme\hantes ·a poros,
correspondentes a terminações dos vasos de xilema, encontrados
nos bordos foliares. São bem maiores que os estômatos e por
eles ocorre o processo de gutação, pelo qual a planta elimina o
excesso de água na fonna de gotas nos bordos das folhas. Essas
gotas podem se tornar veículos de emrada de bactérias e é dessa
maneira que usualmente o agente causal da podridão negra
das brássicas (X. campeslris pv. campestris) peneira em seus
hospedeiros.
Figura 9.7 -Xanlhomonas citri subsp. cilri próximas a estômato em
folha de Citrus sinensis. Barra= 1Omicrômetros.
Crédito da foto: Flávia C.F. Vieira.
152
Lenticelas são estruturas derivadas dos estômatos que
estão presentes na camada pcridénnica. São constituídas por um
conjunto de células organizadas frouxamente que desempenham
papel nas trocas gasosas reali;:adas entre a planta e o meio. A
periderme é encontrada ern alguns órgãos subterrâneos, como nos
tubérculos, sendo também um componente da casca de caules de
plantas lenhosas. As lenticelas localizadas em órgãos subterrâneos
são usualmente a porta de entrac.Ja de bactérias fitopatogênicas
que habitam ou sobrevivem no solo, como R. solanacearom,
P. carotovorum e Streptamyces spp. Os órgãos florais são
também locais utilizados pelas bactérias para atingirem o interior
dos seus hospedeiros. Mais especificamente, os nectários são
apontados como as estruturas mais importantes para a penetração
de bactérias em órgãos florais. Nesse caso, os talos bacterianos
presentes externamente aos estigmas são earrcgados pela água
até a superfície dos oectários, onde penetram. Bactérias que se
desenvolvem na superfície de estigmas também podem penetrar
nessa estrutura (foral e atingir os embriões, resultando na
fonnaçào de sementes contaminadas.
9.5.4. Colonização e Reprodução
Após penetrarem seus hospedeiros, tem início a colonização
dos tecidos das plantas, elapa essa na qual as bactérias passarão
a nutrir-se às custas do hospedeiro. A colonização envolve a
multiplicação e o movimento da bactéria a partir do ponto de
penetração. À medida que a bactéria absorve nutrientes e se
multiplica, ocorre a colonização dos tecidos adjacentes.
De um modo geral e didático, podemos dividir em dois
os locais internos coloni.:ac.los pelas bactérias quando cm seus
hospedeiros: a) os espaços intercelulares; e b) os vasos condutores
(xilcma ou flocma). Qualquer tecido, para ser coloni1.ado pelas
fitohactérias, precisa conter água livre. Com exceção do flocma,
os demais espaços colonizados por fitobactérias são pobres em
nutrientes e esses microrganismos adquiriram, ao logo de seus
processos evolutivos, mecanismos capazes de extrair nutrientes
do interior das células do hospedeiro. Esses mecanismos
envolvem, sobretudo, a produção de enzimas, hormônios e toxinas
que alteram a penneabilidade ou degradam a parede celular e a
membrana plasmática vegetal. Essa ação promovida pelas células
bacterianas resulta na liberação dos constituintes presentes no
citoplasma vegetal, os quais são absorvidos diretamente pelas
bactérias ou degradados em moléculas menores para dai serem
utilizados para sua nutrição. En.:imas, honnônios e toxinas das
fitobact~rias são produzidos no citoplasma ou na parede celular
desses microrganismos, e liberados no espaço intercelular,
em contato com o exterior das células vegetais, ou até mesmo
diretamente no citoplasma dessas células, por mecanismos
diversos, denominados conjuntamente de sistemas de secreção.
Os sistemas de secreção bacterianos possuem funções diversas
e uma delas é na patogenicidade desses organismos. Os mesmos
são divididos em diferentes classes de acordo com as proteínas
envolvidas, a fonna de liberação de produtos celulares, as
bactérias em que ocorrem, dentre outros. Há sistemas de
secreção até hoje identificados exclusivamente em bactérias
Oram-positivas (denominados SecA2, Sortase, lnjectsomo e
Tipo VII), em Gram-positivas e Oram-negativas (Sec e Tal) e
exclusivamente em Oram-negativas (numerados de Tipo I a Tipo
VI). Desses sistemas de secreção aqueles reconhecidamente
envolvidos na patogenicidade de fitobactérias são os Tipo I, II.
111 e IV. Como exemplos, o sistema Tipo l está presente em várias
 Bactérias Fitopatogênicas
citobactérias, o Tipo II em Pseudomonas, Ralstoni'a e Dickeya,
, Tipo lll é essencial na patogenicidade de Xanthomonas e o
Tipo IV é o sistema envolvido na transferência de T-DNA por
~grobacterium. Geralmente fitobactérias possuem mais de um
npo desses sistemas, os qnais são essenciais não apenas para
patogenicidade, mas para a secreção de proteínas e enzimas com
diferentes funções.
Na colonjzação do xilema (Figura 9.8) e do floema (Figura
-l 9) as fitobactérias utilizam água e nutrientes presentes nesses
, asos. Os vasos do xilema, apesar de mais pobres em nutrientes,
são colonizados pela maioria das bactérias vascularns causadoras
de doenças, enquanto os vasos de floema, mais ricos em termos
nutricionais, oferecem condições favoráveis a um grupo mais
,mitado e específico de bactérias. A colonização pode ocorrer
oelo d.:senvolvimento de colônias que formam agregados
<t se estabelecem na parede interna dos vasos, chegando
.i provocar a obstmção total ou parcial do lúmen e, como
consequência, o bloqueio do transporte de seiva. Enquanto
os siskmas de secreção estão presentes, e são essenciais, em
"Jctérias que colonizam o espaço intercelular de várias plantas,
a análise de genomas completos de pat6genos vasculares, como
·ca. Liberibacter asiaticus', habitante do flocma e associado à
doença huanglongbing dos citros, e Leijsonia xyh subsp. xyli,
nabitante do xilema e agente do raquitismo das soq ueiras cm cana-
de-açúcar, revelaram que esses sistemas de secreç:ão estão em
menor número, são menos conservados ou iocomple1.os. Do ponto
de vista evolutivo pode ser que bactérias fastidiosas, presentes
em vasos nutricionalmente mais ricos (no caso do floema), ou
Jependentes de insetos vetores, ou ainda colonizadoras de vasos
com uma reduzida microbiota, sejam menos dependentes de
sistemas de secreção para adquirir nutrientes de seus hospedeiros.
\las essas são ainda hipóteses e novos estudos trad'ío luz à e~a
:j"Uestão.
F'"tgura 9.8 - Micrografias eletrônicas da região vascu1lar de folhas
de plantas infectadas por Xylella. (A) Micrografia ele--
Irônica de transmissão de secção de folha de ameixeira
com sintomas de escaldadura coletada na Argentina.
Os vasos do xilema acham-se invadidos pela bactéria
X. fastidiosa. (B) Micrografia eletrônica de varredu-
ra fraturada da região vascular de folha de laranjeira
com sintomas de clorose variegada. Veem-se bac1érias
X. fastidiosa colonizando vasos do xilema1.
Crédito das fotos: Elliot W. Kitajima.
153
Figura 9.9 - lmagens da bactéria Candida1us Libcribaclcr. (A) Mi-
crografia eletrônica de transmissão do vaso do Aoema
de folha ele lara1tjeira com sintomus de huanglongbing.
(B) Micrografia eletrônica de varredura da região vas-
cular de folha de vinca (Catharanthus roseus) experi-
mentalmente inoculada com Candidatus Libcribactcr.
Bactérias ocupam o lúmen do vaso do Aoema.
Crédito das fotos: Elliot W. Kitajima.
O processo de colonização, além do crescimento popu-
lacional bacteriano, caracteriza-se também pelo movimento das
células para tecidos adjacentes ou para locais mais distantes
do ponto inicial de infecção. Para explicar esse processo são
considerados três mecanismos: a) a movimentação ativa da
célula bacteriana; b) a expansão da massa bacteriana. resultante
do crescimento populacional; e e) o transponc das bactérias via
vasos condutores. No primeiro caso, a bactéria, impulsionada
pelos flagelos, se movimentaria nos espaços intercelulares do
tecido vegetal, utilizando, o meio líquido que envolve as células
do parênquima. O segundo mecanismo atribui a colonização
dos espaços intercelulares ao aumento exponencial da massa
bacteriana. constituída por novas células do patógeno formadas
num meio rico em nutrientes resultante da degradação celular
vegetal e da liberação de seus conteúdos internos. O movimento
da bactéria através dos vasos ocorre de maneira passiva, no qual
as células das colônias presentes no interior dos vasos seriam
arrastadas pelo fluxo de seiva existente tanto no xilema como no
floema. Esses três mecanismos explicam a colooização sistêmica
ou localizada observada para diferentes fitobacterioses. De
natureza sistémica, temos as fitobactérias habitantes de tecidos
vasculares. Por outro lado, há doenças em que a colonização em
parte é sistémica, mas limitada a poucos centímetros. Esse é o
caso de pat6genos que colonizam o rnesófilo foliar, mas também
penetram os vasos do xilema, como nos casos de X campestris
em brássicas e X vitícola em videira. Para essas doenças os
sintomas foliares caracterizam-se corno manchas em forma de "V"
(para podridão negra em brássicas) on como nervuras escurecidas
(para o cancro bacteriano da videira). Há ainda as colonizações
exclusivamente localizadas, comuns para a maioria das fito bactérias
causadores de manchas e cancros em parte aérea ( Curtobacterium,
muitas Xanthomonas, Pseudomonas, algumas Envinia).
Cabe ressaltar o caso defitobactérias que colonizam diferentes
partes do hospedeiro, podendo incitar sintomas localizados ou
sistêmicos. Como exemplos temos R. solanacearum, A. citn1lli e
 Manual de Fitopatologi.a
P. camtovorum, fitobactérias bastante agressivas, que se carac-
terizam por penetmr seus hospedeiros por diferentes tecidos
(raízes. colo, ramos, folhas ou frutos) e produzir enzimas e toxinas
degradadoras da parede celular, da membrana plasmática e da
lamela média. Essas hactérias também se caracterizam por infecwr
diferentes hospedeiros e são capazes de sobreviver saprofiticamente
por longos período de tempo. Essas c:iracterísticas, ausentes em
muitas das fitobactérias, ocorrem nesses patógenos em razão dos
vários sistemas de secreção e de enzimas extracelulares empregados
por eles, habilitando-os para sobreviver em uma diversidade de
condições e colonizar diferentes tecidos e plantas.
9.6. TAXONOMIA
A taxonomia abrange os aspectos relacionados à classifi-
cação, identificação e nomenclatura dos seres vivos. Para parte
dos eucariotos, a taxonomia tem como base a caracteri1.ação
morfológica, datação e comparação de fósseis. No entanto, isso
não é possível para procariotos. Nilo há '•fósseis" que possam ser
coletados de qualquer microrganismo, seja dos que morreram
há poucos minutos ou dos que viveram há milhões de anos.
Como consequência, a dassificaçào dos procariotos restringe-se
à comparação de suas características genotipicas e fenotípicas.
Enquanto a identificação e a classificação de microrganismos
eucariotos, como fungos e nematoides, é facilitada pelo estudo de
suas características morfológicas, essas características pouco são
úteis na caracterização dos procariotos se aplicadas isoladamente.
Com o avanço dos estudos e da facilidade na comparação de
sequências de ácidos nuclcicos (DNA e RN A), foi possível coruparar
Tabela 9.1 - Informações m:cessárias para a caracterização e descrição dii novas espécies de bactérias.
Característica lnformaçiie, ohrigatória,
Morfologia e tamanho
Motilidade
Visualização de estrururas internas e c1.tcrnas
Morfologia celular
Fonnação de agregação celular
Dift:renciação cdular
Ultraestrutura
Morfologia das colônias Aspecto das células em suspensão e das colônias
Coloração Reação de Oram
Proporção de bases G+C
Constituintes celulares
Materiais de reserva
Temperaturas cardinais
Amplitude de pi l e pH ótimo
Metabolismo energético
Fisiologia
Reação a oxigênio
Lista de aceptores de e létrons
Fontes de carbono, nitrogênio e enxofre
Ecologia Habitat natural
Fonte: Adaptada de Trüper & Schleifer (2006).
154
todos os seres vivos e estabelecer uma base de classificação comum
para eles. Foi Carl Woese que ainda na década de 1970 propôs a
divisão dos seres vivos em três Domínios: Archaea, Bacteria e
Eukarya. Os procariotos estão nos Domínios Bacteria e Archaea
e os eucariotos no Domínio Eukarya. Essa classificação é feita
comparando-se a sequência de nucleotídeos Jo gene 16S rRNA
dos procariotos (l 8S rRNA em eucariotos). O rRNA compõe os
ribossomos, os quais são as macromoléculas responsáveis pela
síntese de proteínas em todos os seres vivos. As características
que levaram o rRNA a ser utilizado como um marcador evolutivo
para o estudo da taxonomia e evolução dos seres vivos foram:
estar presente e ser funcional em todos seres vivos; ser bastante
conservado, sofrendo poucas modificações ao longo do tempo: seu
pequeno tamanho (menos que 2Kb), pennitindo assim comparações
rápidas, fáceis, com baixo custo; e a manutenção de bancos de
dados on fine de sequências de nucleotídeos de praticamente todos
seres vivos. Os trabalhos pioneiros de Carl Woese e seu grupo
resultaram numa nova classificação dos seres vivos, que suplantou
a antiga divisão em cinco Reinos.
No entanto, a comparação das sequências <le nucleotídeos
do rRNA pennitc a divisão dos seres vivos em taxa que vão
de Domínio ató no má.'<imo Gênero ou Espécie. Estudos entre
exemplares pertencenLes à mesma espécie ou abaixo dela,
corno subespécie, patovar, biovar. etc., exigem o emprego de
outnis técnicas complementares. Atualmente. a taxonomia de
procariotos, denominada taxonomia polifásica, exige o emprego
de diversas técnicas, tanto genotípicas quanto fenotípicus
(Tabela 9.1). No entanto, temos o desenvolvimento constante
Ontrn, informaçõc, (dc,rj:í, ci\)
Coloração
Arranjo de flagelos
Esporos, cápsula~. apêndices e envoltórios
Ciclo de vida
Ultraestrutum do flagelo, envelope e parede celular
Cor da suspeusão (espectro de absorção) e das colônias
Motilidade das colônias
Fom1ação de micélio
Coloração do flagelo, esporos e ácido-álcool
Homologia de ácidos nucleicos e sequ~ncia do rRNA
Pigmentos celulares
Parede celular e constituintes da membrana
EnLimas típicas
Requerimentos osmóucos, de sais e vilamínicos
Produtos metabólicos típicos (ácidos, pigmentos,
antihióticos, toxinas e antígenos)
Patogenicidade, gama de hospedeiros
Formação de antígenos
Sorologia
Suscetibilidade a bacteriófagos
Simbioses
 Bactérias Fitopatogénicas
de novas análises e técnicas laboratoriais. as quais de tempos
cm tempos são im;o'l)oradas na classificação de procariotos. A
1.;1:..onomia caracte riza-se por estudos comparativos. Classificar
Jm organismo significa estabelecer suas características cm
, omparação com outros. Quando somamos a isso as várias
,~nicas utilizadas na caracterização de bactérias e a existência
ae dezenas de milhares de bactérias conhecidas, e suas variantes,
li1:mos uma taxonomia em constante mudança. Por isso os nomes
~ bactérias, fitopatogênicas ou não, foram sendo alterados ao
,:,ng.o das últimas décadas. Essas mudanças continuarão a ser
1euas e podemos a.penas esperar novas regras de classificação e
O\OS nomes. No entanto. nem todos os nomes e as classificações
:,ropostos por diforentes bacteriologistas em todo mundo são
alidas. As reclassificações e alterações de nomes de fitobactérias
Je\em ser aprovadi:,s por comitês de taxonomia e nomenclatura e
de tempos em tempos são publicadas listas com os nomes válidos
e demais alteraçõe:s (Boxe 9.1). Cabe-nos, portanto. o esforço
cm saber quais nomes são válidos, quais não são, e empregar
c><clusivamente os nomes válidos, exigindo-se seu emprego.
As bactérias são classificadas de ac.,-ordo com a nomenclatura
t->mom1al (gênero e c:piteto indicativo da espécie). Algumas bactérias
~o classificadas também em subespécie ou ainda outras
d~nominações. Esses níveis são infra-subespccíficos, ou seja.
MO utilizados para diferenciar indivíduos ou grupos da mesma
(',pécie bacteriana. Subespécie é uma classificação utilinda para
..-: fercnciar grupos que penencem a uma mesma espécie, mas são
icilmentc diferenciados com base em algumas características
nlizadas na definição de espécies (rRNA, gama de hospedeiros,
10rfologia, etc.). No entanto, essas diferenças não são numa
:-,agnitude que permita a divisão dos mesmos cm espécies
:"tintas. A denominação de patovar foi introduzida em 1980 para
J diferenciação de fitobactérias não distinguívei-s na época por
étodos laboratoriais, mas que possuíam gama de hospedeiros
.!1fercntes. Assim, patovar significa ''variante patogênico". Com
desenvolvimento de novas técnicas, os patovares passaram a ser
"Jc.:1lmentc distinguíveis, e muitas bactérias antes denominadas
~\•mo patovares o deixaram de ser nas últimas décadas. Os
,;éncros Pseudomonas e Xanthomonas, embora ainda com vários
patovarcs, sofreram reclassificações e passaram a conter espécies
.illtes cl:issificadas por patovarcs, novas espécies ou mesmo
,ubespécies. Raça çorresponde a outro variante patogênico, mas
-efcrc-se à comparação ue isola.dos de uma mesma espécie d,;
1tobactéria quanto à capacidade em colonizar variedades ou
;enótipos de uma determinada espécie botânica. É o caso da
'XlCtéria Xanthomonas axonopodis pv. vitians, que apresenta
tipos capa:res Je mfectar algumas variedades de alface, mas
utras não. A gama de variedades colonizadas e não colonízadas
& termina a raça de cada variante da espécie da fitobactéria. Biovar
• definido em relação às caracteristicas bioquímicas ou fisiológicas
.ipresentadas pela bactéria, avaliadas em testes apropriados para
~t:i finalidade e bem definidos na literatura. A classificação dentro
:;a categoria lisotipo é feita com base na lise das células.bacterianas
,ausada ror bacteriófagos. No caso de sorotipo, a distinção de
-.Jctérias é fundamentada nas reações com anticorpos específicos.
... ma denominação mais recente e bastante utilizada é genomovar
também chamada "espécie genômica", do inglês genomospecies).
,~olados de uma mesma espécie genômica compartilham simi-
3fidade genômica (hibridização DNA-DNA, por exemplo).
mas são distinguív,:is por características outras, fenotípicas, não
pemlitindo assim que componham uma única espécie ou que
155
Boxe 9.1 A nomenclatura de fitobactérias -
uma constante de alterações
Sem dúvidas, esse é um dos desafios que os
fitopatologistas e demais profissionais encontram
quando pretendem citar ou descrever a etiologia
de fitobacterioses. Para uma mesma fitobactéria
há diversos nomes. Com razão, nos perguntamos
continuamente - Qual nome é correto? Qual devo
usar? A taxonomia de procariotos está em constante
mudança. Uma das vertentes da taxonomia recomenda
que a nomenclatura e alterações em nomes de
procariotos já conhecidos, ou novas descrições, devem
seguir as regras do International Code ofNomenclat11re
o/ Prokaryotes e, para os patovares de fitobactérias,
adjcionalmente as regras do International Stm1dards
for Naming Patlaovars. O primeiro código é regido
pelo lnternational Committee on the Systematics of
Prokaryotes e o segundo, pelo Committee on the Taxo-
11omy o/ Plant Pathogenic Bacteria. As regras para
taxonomia de bactérias são regidas por esses códigos
e as propostas avaliadas pelos respectivos comitês. No
entanto, os diferentes pesquisadores em todo mundo
continuamente publicam descrições de novos tipos
bacterianos ou sugerem alkrações na nomenclatura
de tipos conhecidos em diversas fontes (artigos,
revistas, livros, manuais, inkrnct). Toda alteração
de nome ou uova descrição, para ser váJida, deve
ser publicada exclusivamente na revista cientifica
lnlernational Journal of Systematic and Evolutionary
Mícrobiology e seguir as regras da taxonomia polifásica
vigentes (Tabela 9.1). As propostas são avaliadas pelos
comitês e, quando aprovadas, os nomes propostos
são considerados válidos e publicados nas Validatiorr
Lists. Nomes apresentados nas Validation Lists apenas
indicam que os nomes propostos seguem as regras
de nomendatura, mas não necessariamente que a
classificação ou reclassificação foi correta e deve
passar a ser adotada por todos. Essas e muitas outras
publicações e o desconhecimento do propósito das
Validatio11 Lists resultam em enorme confusão para
todos profissionais. Por isso, para trazer um pouco de
luz nesse cenário incerto e nebuloso, são publicadas,
periodicamente, as Approved Lists of Bacteria/ Names
(atualmenle Approved Lists), contendo os nomes
válidos das fitobactérias. Essas listas podem ser
acessadas em diferentes fontes, como, por exemplo,
no endereço eletrônico da International Society for
Plant Patliology, no site http://www.bacterio.net/. A
primeira lista foi publicada em 1980 e a última em
2014, e trazem os nomes e sinonímias válidos para
as fitobactérias desde o início da fitobacteriologia até
2012. Mnitas bactérias possuem mais de um nome
válido e cada profissional pode adotar, segundo
seus critérios, o nome que julgar mais adequado.
Em muito facilitaria a comunicação entre nós
fitopatologistas se voltássemos :1 redigir sempre o
nome da espécie seguido do nome do classificador,
hábito que perdemos ao longo dos anos.
 Manual de Fitopatologia
sejam separados em espécies distintas. Portanto, esse termo define
populações similares genotípicamente, como pertencentes à mesma
espécie. mas distinguíveis por outros métodos da taxonomia
polifásica, suficientes para separá-las em espécies.
O desenvolvimento de técnicas moleculares tem permitido
a adoção de critérios relacionados ao genoma bacteriano para
identificar e distinguir bactérias. Assim, novos arranjos classifi-
catórios têm sido propostos e adotados nos últimos anos, em
detrimento do uso de biotipos, serotipos, lisotipos etc. Algumas
dessas análises estão apresentadas na Figura 9.1 O. Além de serem
úteis para taxonomia, essas técnicas podem ser empregadas para
caracterização de fitobactérias em estudos que envolvem, por
exemplo, a diversidade genética ou a detecção específica desses
microrganismos. Exemplos de técnicas atualmente utilizadas tanto
na classificação de bactérias quanto em estudos de diversidade
e detecção são rep-PCR, sequenciamento de DNA (total ou
parcial) e a comparação de sequências de housekeeping genes.
Esses últimos são genes que codificam para funções básicas do
metabolismo celular e a análise conjunta de sequências dt: alguns
desses genes (4 a 8 por exemplo) pem1ite uma acurada, sensível
e reprodutível comparação de grupos de isolados de uma mesma
espécie de bactéria ou de espécies filogeneticamentc próximas.
•
E
e.,
E ..,e
.f 1:1
Polimorflsfflo P« mmp,tmento de fnen,entos de
~ (RFlJI, PFGE)
AmpllflcaçAo DNA (ARP. rei>-PCR)
HibridlzaçJo DNA-ONA
"G..c
tDNA-PCR
Perlll de kldos . - S (!',\ME)
Estrvtun d4I pareck celular
fenotlplpm (API, Biol«., ..)
Sequencia-.to de rRNA
Sondas de DNA
Sequendamento de DNA
Análise ,nuhJloa,s (4 ;, 8 llouwJoNping .,._,
Figura 9. 1O- Resolução raxonômica de algumas das principais téc-
nicas utilizadas na caracterização de bactérias. RFLP
(Restriction Fragment Length Polymorphism), PFGE
(Pulsed-Field Gel Electrophoresis), AFLP (Amplified
Fragment Length Polymorphism), rep-PCR (amplifi-
cação de sequências REP, ERJC e BOX).
Fonte: Adaptada de Coenye et ai. (2005) e Vandamme et ai. (1996).
9.7. PRINCIPAIS GÊNEROS DE FITOBACTÉRIAS NO
BRASIL
Todas as fitobactérias pertencem exclusivamente ao
Domínio Bacteria. Os gêneros das principais fitobactérias
que oconem no Brasil estão listauos na Tabela 9.2 e descritos
nos próximos parágrafos. Nesse item apresentamos apenas os
principais gêneros, considerando as principais doenças de etio-
logia bacteriana que ocorrem em culturas agrícolas de expressão
econômica no País. Iniciamos com as fitobactérias Oram-positivas
156
(Actinobactérias) e a seguir apresentamos as Gram-negativas
(Proteobactérias). O Filo Tenericutes, no qual estão os procariotos
fitopatogênicos sem parede celular, é tema do Capítulo 11 e não
será aqui abordado.
Gênero Streptomyces. Compreende bactérias que fonnam
estruturas vegetativas ramificadas e esporos reprodutivos. Essas
estruturas se assemelham àquelas produzidas pelos fungos, porém
suas dimensões são menores. O diâmetro desses filamentos varia
de 0,5-2,0 µm e se fragmentam, dando origem a uma cadeia de
esporos, com fonnato de barril, medindo 0,8-1 ,7 x 0,5-0,8 µm.
As colônias silo geralmente brancas, porém pigmentos podem
ser produzidos ao redor da colônia, dependendo do meio. Essas
bactérias têm características saprofiticas, que pennitem sua
sobrevivência no solo, sob condições de pH neutro ou levemente
alcalino. O gênero S1rcptomyces possui centenas de espécies e
nove delas já foram descritas como patogênicas à cultura da batata.
Essas fitobactérias provocam a doença conhecida como sarna
da batata, cujos sintomas são necroses cm órgãos subterrâneos.
No Brnsil a espécie mais frequente é Stroplomyce.1· scahiei (sin.
S. scabies).
Gênero Clavibucter. Compreende bactérias pleomórficas,
com tamanhos de 0,4-0.75 x 0,8-2,5 µm, sem flagelos e aeróbias
obrigatórias. As bactérias desse gênero pertencium anteriormente
ao gênero Co1)'nebac1eríum (assim como Curtobacrerium),
por isso eram chamadas de bactérias "corineformes". mas essa
denominação não deve ser mais utilizada. Apenas a espécie
Clavihacter michiganensis subsp. michiganensls, ag,mte causal
do cancro bacteriano em tomateiro ocorre no Brasil. A principal
via de disseminaçllo dessa bactéria é por sementes.
Genero C11rtobacterium. São bactérias de tamanhos entre
0,3-0.6 x 0,5-3,0 µm, com colônias amarelas ou alaranjadas e
aeróbias obrigatórias. A única espécie identificada no Brasil é
C.jlaccum.fasciens pv.jlaccumfasciens, agente causal da murcha
de Cunobactcrium em feijoeiro e também um patógeno ocasional
em soja, incitando a doença mancha marrom. Em feijoeiro o
patógeno coloniza os vasos do xilcma e a principal via de <lissemi-
naçào é por sementes.
Gênero Leifso11iu. A proposta desse gênero foi feita em
1999 e compreende bactérias exigentes quanto às condições de
crescimento (fastidiosas). O único fitopatógeoo de ocorrência no
Brasil é leifsonia xyli subsp. xyli (sin. Clavibacter xyli subsp.
xyli). Em condições naturais de infecção ocorre em cana-de-
açúcar e sua disseminação é feita por meio dos instrumentos de
colheita. A introdução em novas áreas de cultivo dá-se por mudas
infectadas, o que em muito limita a propagação da doença. No
entanto, apesar dessa aparente facilida<le no controle da doença,
ao menos 10% das áreas de produção da cultura no Centro-Sul J o
Brasil foram identificadas com o patógeno nos anos 2012 e 2013
(Urashima et ai., 2017).
Gênero Agrobacterium. As células se apresentam na
fonna de bastonetes com dimensões de 0,6-1,0 x 1,5-3,0 µm. São
móveis, possuindo número variável de flagelos, normalmente de
1 a 4, os quais têm inserção peritriquia. São bactérias aeróbias
e produzem grande quantidade de exopolissacarídeos quando
em meios ricos em carboidratos. As colônias são lisas, (imosas
e não são pigmentadas. As espécies são habi1antes naturais
do solo e as patogênicas podem causar doença em uma ampla
gama de hospedeiros de relevância econômica, destacando-se
as rosáseas. Os sintomas exibidos por plantas infectadas pela
 Bactérias Fitopatogênicas
'Mela 9.2 - Principais gêneros de fitobactérias de ocorrência comum no Brasil organizados em taxa•.
Aclinomycerales
Actinobacteria Actinobacteria
Micrococcales
Alphaproteobacteria Rhizobiales
Betaproteubacteria Burkholderiales
B.!•·tcria
Proteobacteriu
Enterobucteriales
Gammap101eobacteria
Pse11domonadales
Xanthomonadales
Tenericutes Mollicutes
'-ão são apresentados todos os taxa relacionados às fitobactérias listadas.
~ espécies de fitoplasmas são divididas em grupos (numerados de I a X:XXIV) de acordo com as sequências de nucltmtideos do rRNA,
etores, plantas hospedeiras e diversidade genética determinada com sondas de DNA e restrição enzimática.
- ~cie A. tumefaciens, a mais importante desse gênero. são
..:-..1imente reconhecidos pelo aparecimento de galhas nas raízes e
região do colo. Essas tumefações são resultantes da hiperplasia
~ - pertrofi.a das células vegetais, distúrbios esses induzidos pelo
-..; 1geno. Outro sintoma característico, conhecido por raiz em
..-.-.eleira, é causado pela espécie A. rhizogenes.
Gênero 'Candidatus Liberibacter'. Por se tratar de
'T:>cariotos não cultiváveis, não podem ser extensivamente
:acterizados; ~rtanto, suas classificações permanecem inde-
h"..1das. Para abrigá-los taxonomicamente foi criada a categoria
- , isional denominada Candidatus. Apenas o termo Candidatus
• redigido em itálico (e não a espécie) e toua a designação para
e5pécie deve ser colocada entre aspas ou apóstrofes. Dessa
.'\"ma, as bactérias associadas ao huanglongbing dos citros no
i:kasil são 'Candidatus Liberibacter asiaticus' e 'Ca. Liberibacter
americanus '. Diz-se que são bactérias associadas à doença, mas não
_.,e são seus agentes causais. Por não terem sido ainda cultivadas
.u,enicamente. o postulado de Koch não pode ser finalizado. As
espécies de 'Ca. Liberibacter' presentes no Brasil caracterizam-se
- .,.. bactérias Gram-negativas, habitantes do floema e transmitidas
:\.'r enxertia ou pelo inseto vetor Diaphorina citri (Hemiptera:
_ , iidae). Seus hospedeiros são membros da família rutácea, como
.b plantas cítricas e a ornamental Murraya sp. (murta ou falsa
muna). O tipo asiático do huaoglongbing (HLB) é o encontrado
:e--, maior predominância em São Paulo e o único presente em
,tras regiões cítricas nas Américas do Sul, Central e Norte. Outra
.:.--pécie importante de 'Ca. Liberibacter', mas felizmente ainda
~.-10 detectada no País, é 'Ca. Liberibacter solanacearum', agente
-:ausal da doença denominada zebra chip em batata e também em
157
Streptomycetaceae Streptomyces
Clavihacte1·
Microhacteriacea Currobacterium
Leifwnia
Agrobacterium
Rhizobiaceae 'Candidatus Liberibacter asiaticus•
·cundidatus Lihcribacter amcricanus'
Burkholdena
Burkholderiaceae
Ralstonu,1
Comamonadaceae Acidovorax
Dickeya
En,•inia
Entembacteriaceae
Pantoea
Pectobacterium
Pseudomonadaceae Pseudomonas
Xanthomonas
Xanthomonadaceal!
Xyle/la
'Ca11didat11s Phytoplasma spp. •b
cenoura. Esse patógeno já foi detectado no Méx.ico, nos Estados
Unidos, na Guatemala, em Honduras, cm algLms países da Europa
e na Nova Zelândia e constitui-se em séria ameaça à produção
dessas culturas caso venha a ser introduzido no Brasil.
Gênero 811rkllolderia. Compreende algumas das bactérias
anteriormente denominadas como Pseudomonas. Caracterizam-se
por serem aeróbicas, bacilifom1cs, com tamanhos entre 0,5-1,0
x 1,5-4,0 µm e móveis por um ou vários Ragelos polares. Não
apresentam fiuorescência e algumas espécies habitam o solo por
longo periodo de tt:mpo. No Brasil, a principal espécie é B. cepacia,
agente causal da podridão bacteriana da escama em cebola.
Gênero Rolstonia. Constitui-se em outro gênero com
algumas bactérias anteriormente denominadas Pseudomonas.
Compreende bactérias aeróbicas, habitantes de diversos ambientes
e patógenos de animais (inclusive o homem) ou plantas. Quando
móveis, possuem flagelo polar, não fluorescentes, células do
tipo bastonete, com dimensões de 0,5-0,7 x J,5-2,S µm. Dentre
as espécies fitopatogênicas destaca-se Ralstonia solanacearum
(sin. Pseudomonas solanacearum), uma bactéria com ampla
distribuição geográfica e grande diversidade de hospedeiros.
Alguns desses hospedeiros são culturas agrícolas de elevada
expressão econômica (solanáceas e bananeira, por exemplo) e os
danos decorrentes da doença podem ser expressivos. Essa bactéria
se caracteriza como um frequente habitante do solo, dada sua
capacidade saprofüica. Como patógeno, penetra seus hospedeiros
pelo sistema radicular (ou pelo colo das plantas), distribuindo-se
em seguida de forma sistêmica pelo xilema, provocando murchas.
R. sulanacearwn .apresenta grupos de isolados distintos quanto
 Manual de Fitopatowgia
às caractensticas fenotípicas, genotípicas e de hospedeiros. e
por essa razão geralmente emprega-se o tenno "complexo de
espécies'' (species complex) para essa bactéria. Uma classificação
muito utilizada para essa espécie é a divisão em filotípos,
sequevares, biovares e raças. Os filotipos r, li e III compreendem
isolados da Ásia, América e África. respectivamente, e o tipo IV
de isolados da Indonésia, Japão. Austrália e Filipinas. Em 2014
Safni et al. propuseram a reclassificação desse complexo de
espécies em R. solanacearum (compreendendo apenas o filotipo
Il). R. syzygii (filotipo [V) e R. pseudosolanacearum (filotipos I e
III). Isolados do filotipo l são patogênicos ao tomateiro e algumas
outras solanáceas, enquanto o filotipo 11 à hatateira, tomateiro,
outras solanáceas, eucalipto e bananeira. O filotipo li é dividido
em dois grupos (llA e ITB). Os isolados patogênicos às solanáceas
incitam a doença denominada murcha, murchadeira ou murcha de
Ralstonia. A raça 2 de R. solunacearum (pertencente ao filotipo
TTB) é o agente causal do moko da bananeira. A caracterização
de uma coleção de 301 isolados brasileiros de vários hospedeiros
demonstrou a ocorrência apenas dos filotipos 1e li (Santiago el ai.,
2017). Desses isolados, 16% pertenciam ao filotipo 1(tomateiro e
outras solanáccas), 37% ao filollpo IIA (solanáceas e eucalipto) e
47% ao 1TB (solanáceas, eucalipto e bananeira).
Gênero Acidovort1x. Compreende bactérias aeróbicas.
bastonetes retos ou levemente curvos, com dimensões <le 0,2-1,2
x 0,8-5,0 µm. A maioria dessas bactérias apresenta um flagelo
polar e colônias não pigmentadas. As espécies füopatogênicas
desse gênero eram classificadas como Psaudomonas. No
Brasil ocorrem as espécies Acidovorax avenae (sin. A. avenae
subsp. avenae), agente causal da estria vennelha cm cana-de-
açúcar, A. citrulli (sin. A. avenae subsp. citrulli), agente causal
da mancha bacteriana cm meloeiro e melancia, e A. anthw·ii e
A. cottleytJ (sin. A. avenue subsp. cattleya). que provocam
manchas bacterianas cm ornamentais. São bactérias com grande
capacidade de sobrevivência no solo (saprófitas) e são importantes
em cucurbitáceas e ornamentais. Em cucurbitáceas a disseminação
ocorre também por sementes.
Gênero Dickeyo. Esse gênero foi proposto ern 2005 e
compreende a reclassificação dos biovares de Erwinia chry-
santhemi em espécies de Dickeya. Baciliformes, com 0,5-1,U
x 1,0-3,0 µm, g.:rnlmente com flagelos peritríquios e aeróbicas
facultativas. Silo pectinoliticas, ou seja, incitam as denominadas
podridões moles, e também podem provocar murchas. As
espécies que ocorrem no Brasil são D. chrysanthemi, patógeno
de ornamentais e solanáceas. e D. zeae, agente da podridão bacte-
riana do colmo em milho.
Gêneros Envinia e Pectobacterimn. Representantes do
gênero Erwi11ia foram reclassificados por diferentes grupos de
pesquisa nas últimas décadas. Essas bactérias são hacilos curtos,
de 0,5-1 ,O x 1,0-3,0 µm. móveis por flagelos peritríquios e
aeróbicas facultativas. Historicamente, as espécies de Erwinia
são divididas em dois grupos: pectinolitico e não pectinolítico. A
atividade pectinolítica caracteriza-se pela produção·de pectinases.
enzimas extracelulares que digerem a lamela média dos órgãos
colonizados e provocam a desorganização dos tecidos vegetais,
resultando numa podridão mole ou aquosa. Os representantes
do grupo pectinolítico, também chamado "carotovora'' (uma
referência a E. carotovorum), provocam podridões moles em
frutos e hortaliças. Os representantes do grupo não pectinolítico.
também chamado "amylovora" (referência a E. amylovora),
causam doenças diversas em hospedeiros lenhosos ou herbáceos,
158
induzindo mais comumente sintomas do tipo queima, manchas
foliares ou cancros. Em 1998, 1-lauben et ai. propuseram a
divisão dos representantes fitopatogênicos desse gênero em
Erwinia, Pectobacterium e Brenneria. Segundo essa proposta,
os representantes pectinoliticos pertencem exclusivamente
ao gênero Pectobacterium e os demais aos gêneros Erwinia e
Bren11eria. A bacteriose da goiaheira, doença até hoje encontrada
apenas no Brasil, é provocada por E. psidii. Por outro lado.
em várias culturas agrícolas no Brasil, por exemplo, batateira,
tomateiro. outras solanáceas, cenoura. beterraba, alface, alho,
cehola, mandioca, omatuentais. foi identificada P carotovon,m
(sin. E. carotovon11n). Na reclassificação de Haubcn et ai. ( l 998),
foram propostas algumas subespécies de P. curotovonan, dentre
elas: atrosepticum (causadora de canela preta em batateira),
betavasculontm (causadora de necroses vasculares cm beterr.i.ba),
odoriferum (patogênica à chicória) e carotovomm (causadora de
podridõcs em diferentes hospedeiros). Todas essas subespécie~
podem estar associadas às descrições de En1•i11iu cw·otovorum
no Brasil, além de outras citadas por diversos autores (exemplo
P. camlovorum subsp. hmsiliensis), mas a identificação específica
delas exige técnicas moleculares ainda não empregadas como
rotina no País.
Gênero Pse11do111011us. Essas bactérias se carnclerizam
por apresentar u forma de bastonetes retos ou levemente curvos,
com dimensões de 0,5-1,0 x 1,5-5,0 µm. Silo acróhicas e se
locomovem pela presença de um ou vnrios flagtilos polares. A
principal característica dos representantes do gênero Pseudomonas
é a produção de pigmentos fluorescentes em determinados
meios de cultura. Algumas espécies não fluorescentes anlcrior-
mentc classificadas dentro deste gênero passaram a fazer
parte dos gêneros Acidovorax, BurkholderitJ e Ralstunia. As
Pseudomonas são conhecidas como patógenos de plantas desde
os primórdios Ja Fitopatologia, sendo a espécie P. syringae
considerada a mais importante sob o ponto de vista econômico.
Os sintomas expressos por plantas doentes silo bastante
diversificados, em l'unção da espécie causadora de doença, e
se manilestam na fonna de crestamento ou queima de folhas e
flores, manchas foliares, cancros de ramos. podridõcs e galhas.
Nesse gênero há deLcnas de espécies e patovares e várias são as
culturas hospedeinis dessas fitobact&ias. Quando a denominação
''palovar" foi cri11da, esse gênero passou a aprcscnmr de:.:enas
de patovares. Para uma únit--a espécie, P. syringae, existiam
57 patovares. Assim como R. solanaceamm e outras e~pécics de
fitobactérias, os vários representantes de P. syrmgae compõem um
"complexo de espécies" e mudanças vêm ocorrendo na clas-
sificação desse gênero. As principais espécies que ocorrem no
Brasil são P. brassicacea111111 (brássicas). P cichorii (alface,
brássicas, ornamentais e tomateiro), P. viridifiava (tomateiro) e
P. syringae pv. lucl11yma11s (pepino), pv. tabaci (tabaco), pv.
tomato (tomateiro) e pv. syringae (tomateiro}.
Gê11ero Xanthomonu.~. Mais de uma centena de bactérias
agentes de doenças de plantas estão reunidas nesse gênero, o que
o toma de grande interesse para a Fitopatologia. Individualmente,
as células se apresentam como bastonetes retos. de tamanhos
compreendidos na gama de 0,4-0.6 x 0,8-2,0 µm. São móveis com
um único flagelo polar e aeróbicas obrigatórias. As colônias são,
geralmente, brilhantes, viscosas, de bordos lisos, reconhecidas
pela presença da coloração amarela intensa, resultante da
produção de pigmentos conhecidos por xanthomonadinas. Apesar
de caracteristicos para a maioria das Xanthomonas. nem lodos
 Bactériru Fitopatogênicru
representantes deste gênero fonnam pigmentos amarelos e,
:i.este caso, colônias brancas podem ser observadas. O aspecto
Ltamente mucoide das colônias se deve à produção abundante de
-..11erial capsular, a partir do qual é obtida a goma xantana, muito
.-nlizada industrialmente. A diversidade de hospedeiros é ampla
~ compreende espécies de expressão econômica significativa
:-.;.'a a agricultura. O sintoma mais comumente obse.rvado é do
t:;>O manchas isoladas, porém estas manchas podem coalescer,
::irovocando a queima e queda de folhas. Lesões também ocorrem
em frutos e ramos. Em alguns hospedeiros, o patógeno colonjza
",ilema, causando descoloração vascular e induzindo à murcha
-1 parte aérea. Assim como para Pseudomonas, esse gênero
..:m:!sentava muitos patovares que gradualmente passaram a
~resentar espécies ou subespécies nas últimas décadas. No
~tanto. novas reclassificações deverão ocorrer pelas vanlagens
:.ecorrentes dos atuais métodos moleculares, principalmente o
,cquenciamento de genomas inteiros. Algumas das principais
~cíes e patovares de Xanthomonas que ocorrem no País estão
mresentados na Tabela 9.3.
Gênero Xylella. Esse gênero compreende bactérias fas-
:.diosas e limitadas ao xilcma. Sua primeira detecção foi no
---i1cio da década de 1970 em plantas de videira que apresentavam
--na séria doença denominada "mal de Pierce" na Califórnia.
bactéria é caracterizada como bastonete, com parede celular
:"'lfllgada, cujas dimensões são de 0,25-0,35 x 0,9-3,5 µm,
:--tritamente aeróbica, não apresenta motilidade e não produz
Tabela 9.J - Principais espécies e patovarcs de Xanthomonas e seus hospedeiros no Brasil•.
Xanthomonas alhilineans
pv. diejfenbachiae
pv. malvacearum
Xanthomonos axonopodis pv. manihotis
pv. pass{fforae
pv. virians
pv. betae
pv. compeslris
Xonthomonos campestris
pv. carotae
pv. phareo/i
pv. vitico/a
Xanthomonas citri subsp. citri
Xanihomonas euvesicalorio
Xanthomonos .frogoriae
Xanthomonos fuscons subsp. fuscons
Xanthamonas gardneri
Xonthomonas perforans
Xanthomonas vesicatoria
· São apresentadas apenas algumas das principais espécies/subespécies e hospedeiros.
159
pigmentos coloridos. As colônias são diminulas e se desenvolvem
mwto lentamente em meios específicos nutricionalment.e ricos.
No Brasil a bactéria infecta citros, cafeeiro e ameixeira japonesa.
Na culrura dos citros X fastidiosa causa a doença conhecida por
clorose variegada, descrita pela primeira vez no final da década
de 1980, em áreas do norte e nordeste paulista e na região sul
de Minas Gerais. Em cafeeiro, a doença é. chamada de atrofia de
ramos ou queima de folhas e foi identificada em meados dos anos
1990 no Estado de São Paulo. Em ameixeira japonesa, a bactéria
é agente causal da escaldadura, doença muito importante para a
cultura, considerada como responsável pelo declínio dos pomares
instalados na Região Sul do território brasileiro, desde a década de
1970. O patógeno é transmitido por cigarrinhas que se ali!"enlam
no xilema. Os sintomas exibidos por planlas doentes de citros
incluem lesões salientes preseutes em folhas, ramos e frutos; em
cafeeiro, os sintomas se expressam por encurtamento e seca de
ramos, queima e queda de folhas. Quando essas doenças ocorrem
com alta intensidade, a planta pode entrar em declínio. Em 2004
Schaad et ai. propuseram a divisão da espécie em subespécies e
atualmente temos a seguinte classificação: X fastidioso subsp.
fastidiosa (patógeoo da videira, alfafa, amendoeira e outras
espécies arbóreas) e X fastidiosa subsp. multiplex (patógeoo de
pessegueiro, amendoeira, citros e outras espécies arbóreas). A
proposta desses autores de uma terceira subespécie (X fastidioso
subsp. pouca), como agente da clorose variegada dos citros, não
foi aceita e esse oome científico não deve ser adotado.
Ornamentais
Algodoeiro
Mandioca
Maracujazciro
Alface
Beterraba
Brássicas
Cenoura
Feijoeiro
Videira
Citros
Tomateiro
Morangueiro
Feijoeiro
Tomateiro
 CAPÍTULO
10
VÍRUS E VIROIDES
Jorge Alberto Marques Rezende e Ellíot Watanabe Kitajima
ÍNDICE
10. l. Introdução............................................................ 161
10.2. Origem dos vírus .................................................. 162
1O.J. Características dos vírus e viroides: composição
e morfologia ......................................................... 163
10.4. Genoma virai........................................................ 163
10.5. Infecção e replicação ........................................... 165
10.6. Invasão sistêmica ................................................. 167
10.7. Sintomas causados por vírus ...............: ............... 167
1O. 7 .1. Efeitos dtopatológicos............................. 173
10.8. Transmissão ......................................................... I 73
1. I-'TRODUÇÃO
T
odos os seres vivos vertebrados e invertebrados,
bem como os fungos, as algas as bactérias e as
plantas podem ser infectados por vírus que são
ICOproteínas, parasitas moleculares. Recentemente se verificou
caso de parasitismo de um vírus por outro. Os viroides, de
...asmuição ainda mais simples, pequenos fragmentos de RNA,
- capa proteica. no entanto, até o momento foram encontrados
-=ktando somente as plantas. Curiosamente, a Virologia, como
1mt1a. teve inicio com um vírus de planta. o do mosaico do fumo
~·cu musaic vírus - TMV), em fins do século 19. quando se
-enfie-ou que o agente infeccioso era capaz de passar por filtros
retinham bactérias, sendo, ponanto, significativamente meno-
qye estas (Boxe l 0.1 ). Mesmo antes da descobena do vírus
mosaico do fumo, já se conheciam relatos de doenças de
:sc:'..l:. que hoje se sabe serem de etiologia virai. Uma das mais
~ referências apareceu em um poema de origem Japonesa,
mo de 752, que mencionava um amarelecimento nas folhas de
'-'atorium. Atualmente, acredita-se que aquela anomalia é a que
ltdiama amarelecimento das nervuras, causado pelo Tubacco leaf
• nrvs, que é uma espécie do gênero Begomovirus, transmitido
161
10.8.1. Transmissão por material de propagação
vegetativa e enxertia ................................ 173
10.8.2. Transmissão mecânica ............................ 173
l 0.8.3. Transmissão por sementes e pólen ......... 174
l 0.8.4. Transmissão por insetos .......................... 175
10.8.5. Transmissão por ácaros ........................... 177
I 0.8.6. Transmissão por organismos habitantes
do solo ...................................................... 178
10.9. Nomenclatura e classificação ............................. 178
10.1 O. Viroses de plantas no Brasil .............................. 179
10.11. Bibliografia consultada ...................................... 180
pelo aleyrodídeo (mosca branca) Bemisia tabaci. Também é de
etiologia virai a variegação das flores da tulipa. Esta anomalia
ocasionou uma hiperinflação nos preços das plantas, com bulbos
sendo negociados por quantias exorbitantes de dinheiro ou de
mercadorias durante a "'tulipomania" na Holanda, no período de
1600 a 1630. Somente em 1926 foi identificado o potyvirus Tulip
breaking vinis como sendo o agente causal da doença que resulta
em alterações nas cores das flores dessa ornamental.
A lista mais recente de espécies de vírus, divlllgada em 2016
pelo "Intemational Committee on Taxonomy ofViruses" (JCTV),
relata a existência de 4.404 espécies, enquanto várias outras estão
sendo caracterizadas e aguardando sua inclusão na listagem do
ICTV. Esse número é bastante expressivo, visto que no primeiro
relatório do ICTV de 1971 foram listadas apenas 290 espécies de
vírus. Entre as mais de 4.000 espécies, aproximadamente 1.369
são capazes de infectar e causar doenças em piantas. Um dado
vírus pode estar restrito a uma única espécie vege1.al, ou infectar
uma ou mais dezenas de espécies. Da mesma forma, uma espécie
vegetal pode ser infectada por um ou mais vírus diferentes, não
sendo incomum a infecção múltipla. No entanto. não se conhece
qualquer virus de planta que seja capaz de infectar o homem e
 Manual de Fitopatologia
Boxe 10.1 Primórdios da Virologia
Os primeiros trabalhos que levaram à descoberta
dos vírus tiveram início na Holanda, em I 879, quando
um químico de origem alemã, Adolf Eduard Mayer,
foi incumbido de investigar uma importante anomalia
em plantas de fumo, a qual ele denominou mosaico
do fumo. Após vários estudos, Mayer concluiu que
a anomalia não era causada por microrganismo ou
por desequilJbrio nutricional. Verificou também que
o fluído extraído de plantas doentes contaminava
plantas sadias, quando injetado no tecido vegetal por
meio de agulhas de vidro. Face aos resultados obtidos,
especulou ele que a anomalia estaria associada a
uma possível "enzima solúvel contagiosa", mas acres-
centou que não havia qualquer analogia com tal
hipótese no campo da ciência. Nessa mesma época,
Martinus Willem Beijerinck, professor de botânica
da "Wageuingen School'~ Holanda, por influência do
professor Mayer, familiarizou-se com o problema das
plantas de fumo. No entanto, somente em 1895, após
tornar-se professor de microbiologia da Universidade
Técnica em Delft, Holanda, ele fez vários experimentos
para tentar elucidar o problema. Em um deles, o
professor Beijerinck constatou que o agente incitante
do mosaico em fumo passava por filtro de porcelana,
desenvolvido por Chamberland em 1884, que retinha
células bacterianas. Esse e outros resultados leva-
ram-no a çoncluir que o agente çausal do mosaico
do fumo era um "contagium vivum fluidum", diferente
dos microrganismos conhecidos. Quando Beijerinck
publicou esses resultados em 1898, segundo alguns
autores, ele não tinha conhecimento de que resultados
semelhantes haviam sido publicados na Rússia, em
1892, por Dimitry I. Ivanowsky. Apesar das disputas
geradas por esses fatos, Beijerinck é considerado o pai
da Virologia. Estudos sobre o TMV proporcionaram
também um prêmio Nobel de química a W. Stanley em
1936 quando logrou purificar o vírus e cristalizá-lo
pela primeira vez. Os trabalhos mais relevantes reali-
zados com o TMV e que marcaram épocas foram reu-
nidos em uma publicação de Scholthof, Shaw e Zaitlin,
de 1998, dedicada à comemoração do primeiro cente-
nário da Virologia.
outros animais vertebrados e vice-versa. Deve-se mencionar
que há vários casos de vírus de plantas que se multiplicam no
artrópode (inseto, ácaro) vetor.
Do ponto de vista agronômico cllamam a atenção
principalmente os vírus que causam doenças nas espécies vegetais
que são exploradas economicamente pelo homem, nas quais
provocam danos na produção. Esses danos em muitos casos podem
acarretar prejuízos sociais e econômicos de diferentes proporções
para a sociedade como um todo. Exemplos há vários, como o do
vírus do mosaico da cana-de-açúcar (Sugarcane mosaic virus -
SCMV), que foi introduzido nos canaviais brasileiros na década
de 1920 e provocou uma drástica redução nas produções de açncar
e de álcool, devido à alta susceptibilidade das variedades de cana-
162
de-açúcar cultivadas na época. Também há o exemplo do vírus da
tristeza dos citros (Citrus tristeza vims - CTV), que na década
de 1930 dizimou cerca de nove milhões de laranjeiras doces
enxertadas sobre laranjeira azeda. Na década de 1970, os pomares
de mamoeiro no Estado de São Paulo, até então o maior produtor
de mamão no Brasil, foram vagarosamente dizimados pelo vírus
do mosaico (Papaya ringspol virus type P - PRSV-P). A cultura
do maracujá tem seu rendimento seriamente comprometido
pelo endurecimento dos frutos, causado por um isolado do vírus
do mosaico do caupi transmitido por afídeos (Cowpea aphid-
borne mosaic vinis - CABMV), para o qual ainda não se dispõe
de medidas pennanentes de controle. A cultura do tomateiro é
perseguida p,or diversos vírus como tospovirus, begomovírus,
crinivírus e potyvírus que têm causado sérios prejuízos à sua
produtividade. Na atualidade pode-se destacar o vírus da leprose
dos citros (Citrus leprosis viros - cytoplasmic type - CiLV-C), que
além dos danos causados na produção, onera substancialmente a
citricultura com gastos da ordem de 60 milhões de dólares por
ano somente para o controle do ácaro vetor Brevipalpus yorthesi.
Não há relatos até o momento de danos provocados pelos poucos
viroides registrados infectando plantas no Brasil.
10.2. ORIGEM DOS VÍRUS
É muito dificil, senão impossível, estabelecer com alguma
precisão o período da origem dos vírus. Pode-se apenas espe-
cular. Em p,rimeiro lugar, porque não existem fósseis desses
patógenos. Depois, os sintomas de algumas doenças que hoje
são reconbeddas como de natureza virai, podem ser encontrados
descritos em alguns tratados eia história da humanidade que
não tem maiis do que alguns milhares de anos. Finalmente, para
qualquer estudo comparativo que se queira fazer, os isolados
de vlrus disponíveis em coleções não possuem muito mais que
100 anos de idade. Mesmo assim, com os avanços das técnicas
moleculares, especialmente nas úJtimas duas décadas, as análises
de relacionamento das sequências de aminoácidos das proteínas
virais e celulares, com as sequências de nucleotídcos dos genes
que as codificam, fornecem evidências genéticas suficientes para
afirmar que a relação entre os vírus e seus hospedeiros é tão antiga
quanto a origem dos próprios hospedeiros.
Há três teorias para explicar a origem dos vírus: a) a teoria
da origem regressiva propõe que os vírus são íonnas degeneradas
de procariotos parasitas intracelulares; b) a teoria de que os vírus
se originar~tm de componentes das células (ácido ribonucleico
- RNA e/ou ácido desoxirribonucleico - DNA) que adquiriram
a habilidade de replicação independente e a partir de então
também evoluíram de fonna independente. Essa t.::oria é bastante
interessante, pois ela pode explicar a origem de todos os vírus.
Os vírus de DNA podem ter-se originado de plasmídeos ou trans-
posons. Os retrovírus de retrotransposons, enquanto os vírus de
RNA podenn ter sua origem em RNAs mensageiros (mRNAs) que
passaram a se auto-replicar; c) a teoria de que.os vírus se originaram
e evoluíram a partir de moléculas primitivas que possuíam a
habilidade de auto-replicação. Essa teoria baseia-se na hipótese
de que os primeiros polímeros pré-bióticos são as moléculas de
RNA com propriedades enzimáticas e que formavam o chamado
"mundo do RNA". As duas primeiras teorias assumem que os
vírus se originaram após o desenvolvimento dos seus hospedeiros,
enquanto a terceira considera que os vírus cu-evoluíram com as
células desde os primórdios da vida.
 Vírus e Viroides
10.J. CARACTERÍSTICAS DOS VÍRUS E VIROIDES:
COMPOSIÇÃO E MORFOLOGIA
Os víms são agentes infecciosos, sub-microscópicos, filtrá-
- s e não celulares. Não possuem metabolismo próprio que
X"!'rnita reproduzirem-se de fonna independente. São parasitas
"r!gatórios e utilizam os sistemas de síntese de ácido nucleico
de proteínas da célula hospedeira para sua replicação. Fora
_,.s células do hospedeiro os vírus são inertes. Por todas essas
...:.r.:icterísticas pode-se afinnar que os vírus constituem patógenos
--!otante simples e únicos, completamente diferentes de outros
:nrógenos uni- ou pluricelulares, tais como fungos, bactérias e
e..'Tiatoides.
A partícula virai, que é a unidade infecciosa, é constituída
p;r uma ou mais moléculas de RNAou DNA, que podem ser de fita
-::r.ples ou dupla. O ácido nucleico, que representa o genoma do
-J.S. é protegido por uma ou mais moléculas proteicas, referidas
.simo proteínas capsidiais, as quais são codificadas pelo genoma
_-ai. A partícula virar ainda pode estar envolta por um envelope
"?Oproteico. Há vírus cujos genomas não codificam a proteína
...1psidial. São os casos dos vírus dos gêneros Endornavil71s e
. lflbravirus. O ácido nucleico dos endomavirus, que é constituído
-.o- uma molécula de RNA de fita dupla, é protegido por vesículas
IC'l1das no interior do citoplasma celular. Para os umbravirus há
~s possibilidades: em infocção isolada o ácido nucleico parece
.:....-ar protegido por um envelope constituído por lipídeos da
;ropria célula. enquanto em infecção mista, especialmente com
~ do gênero Luteovirus, se apropriam das proteínas capsidiais
âste para a proteção do ácido nucleico.
Os vírus cujos genomas são constituídos por uma única
-.:-Iécula de ácido nucleico são denominados monopanidos.
. ..1.mdo o genoma virai está dividido em duas ou mais molé-
.!l.;:15 de ácido nucleico, eles podem ser multiparticulados ou
-,rnipartidos. São multiparticulados quando os diferentes frag-
o=ntos do genoma são encapsidados separadamente pelas
-::-~mas proteínas capsidiais, formando partículas distintas. O
Lls do mosaico do pepino ( Cucumber mosaic vírus - CMV),
:-..~r exemplo, possui partículas isométricas de aproximadamente
>' nanômetros em diâmetro. O genoma é constituído por três
- .:-leculas diferentes de RNA de. fita simples senso positivo,
~.:--a.psuladas separadamente pelas mesmas proteínas capsidiais.
- outro lado, os vírus da família Reoviridae, que infectam
- ..:lntas, possuem partículas isométricas de 65 a 70 nanômetros
-:r: diâmetro, cujos genomas consistem de 10 a 12 moléculas
....e RNA de fita dupla protegidas por uma única capa proteica.
::::i. todos os vírus com genoma dividido, todas as moléculas de
i.:·do nucleico devem estar presentes para infecção e posterior
~envolvimento da doença na planta.
Há ainda moléculas de RNA e de DNA que isoladamente
· " causam infecção, porém, quando associadas com um vírus,
..::-ominado auxiliar, se replicam na célula vegetal podendo
~rerferir na replicação do vírus auxiliar e/ou na expressão dos
nomas induzidos por este na planta infectada. Pbde-se dizer
...e são unidades sub-virais que não codificam enzimas para a
:,ropria replicação, funcionando como uma espécie de "parasita
-.:-lecular". Nessa categoria têm-se os vírus satélites e os RNAs
: os DNAs satélites. Há até o momento quatro vírus satélites
aes..,itos e que constimem os menores vírus conhecidos. O ácido
~deico do vírus satélite codifica apenas a proteína capsidial. No
~o dos RNAs e DNAs satélites, os respectivos ácidos oucleico
-2.:t protegidos pela capa proteica dos vírus auxiliares. Além das
163
caracteristicas acima descritas, esses agentes sub-virais apresentam
as seguintes c:aracterísticas em comum: o ácido nucleico não é parte
do vírus auxiliar; tem muito pouco ou nenhuma similaridade na
sequência de nucleotídeos e a replicação é inteiramente dependente
do vírus auxiliar. A presença do satélite pode exacerbar ou atenuar
os sintomas da doença causada pelo vírus envolvido na associação.
Todos ,os vírus de vegetais conhecidos caem essencialmente
em três tipos morfológicos: de simetria helicoidal (vírus alongados
rígidos [Figura 10.la] ou alongados flexuosos [Figura 10.lbl),
icosaedral (vírus arredondados ou isométricos [Figura 10.1 c])
e baciliformes complexas. Alguns vírus helicoidais envoltos
por membrru11as (envelopes) adquirem uma morfologia esférica
(Figura I 0. ldl,e) ou em fonna de bala-de-revólver (Figura 10.1 t).
Nessas categorias estão respectivamente os vírus causadores
de doenças do tipo vira-cabeça, da família Bunyaviridae, gênero
Orthotospovirus, da família Rhabdoviridae. gêneros Cyto-, Nucleo-
e Dichorhabdovirus e do gênero Cilevirus, do vírus da leprose dos
citros, tipo ciitoplasmático (Cirn,s leprosis vírus - cytoplasmic type
- CiLV-C).
As partículas virais são medidas em nanômetro (um nanô-
mctro = 1 nm = 10-9 metros). O tamanho dos vírus varia de cerca
de 20 nm a ,80 nm de diâmetro para os isométricos, 12-20 nm
em diâmetro, e 65-2.200 nm em comprimento, para aqueles
helicoidais. O vírus da tristeza dos citros (Citrus tristeza vírus -
CTV) é um cios maiores vírus de planta conhecidos com morfo-
logia helicoidal. As partículas dos vírus baciliformes possuem 18
a 130 nm de diâmetro e 100 a 430 nm de comprimento, como
é o caso dos vírus da família Rhabdoviridae. Há ainda vírus
com partículas isométricas geminadas, medindo 22 a 38 nm em
diâmetro cada uma, da familia Geminiviridae (Figura IO.J g).
Devido às suas dimensões sub-microscópicas, os vírus somente
são visualizados com o microscópio eletrônico de transmissão
(MET). O tamanho e a morfologia das partículas são úteis parn
sua detecção, identificação I:! classificação.
Os viroides foram descobertos em 1967 por T. O. Díener
e W. B. Raymer nos E.U.A. O primeiro viroide descrito foi o
causador do tubérculo afilado da batata (Potato spindle tuber
viroid - PSTVd). Até o momento são reconhecidas pelo fCTV
32 espécies dle viroides causando doenças de plantas. Ainda não
são conhecidas doenças de animais e do homem causadas por
esse tipo de agente parasitário. São considerados os menores
agentes infecciosos que causam doenças em plantas. Os viroides
são constituídos por uma única molécula de RNA, de fita simples,
com 250 a 400 nucleotídeos, circular, desprovida de capa proteica
e sem capaciidade de codificar proteínas. A molécula de RNA
possui grandes exte-nsões de pareamento de bases que contribuem
para a sua e:stabilidade, devido à ausência de capa proteica.
Alguns viroides como o do "sun blotch" do abacate (Avocado
sunblotch virvid - ASBVd} têm propriedades catalíticas, como
ribozimas, e têm sido considerados como fósseis moleculares,
sobreviventes do "mundo do RNA". Da mesma forma que os
vírus, os viroides são parasitas obrigatórios, portanto dependem
do metabolisllUo celular da hospedeira para replicação. Para sua
replicação, viroides utilizam-se das polimerases de RNA celular,
do núcleo ou do cloroplasto.
10.4. GENOMA VIRAL
Os avanços obtidos nas últimas décadas no sequenciamento
de ácidos nudeico de centenas de vírus têm permitido elucidar
as organizaç,ões dos genomas virais bem com as diferentes
 Manual de Fitopatologia

~-14

...- ;/
·~
' ).
1

Figura 10.1 - (A) Partículas em fonnade bastonetes rigidos do vírus do anel do pimentão (Pepper ringsporvirus- PRSV), do gênero Tobmvirus, transmi-
tido por nematoides Trichodoridae. A partícula é formada pelo arranjo helicoidal das proteínas capsidiais, resultando na presença de um
canal axial, claramente visível, onde está o acido nucleico; (8) Partículas de perfil circular de aproximadamente 80 nm de diâmetro de um
dos vírus (Tomato spottedwilt virus - TSWV) que causam síndromes conhecidas como vira-cabeça em várias culturas, em uma preparação
purificada; (C) Partículas alongadas e flexuosas do vírus do mosaico do nabo (Turnip mosaic virus- TuMV) em uma preparação purificada;
(D) Partículas do Tomato spotted wilt viros (TSWV) em célula foliar de tomateiro com sintomas de vira-cabeça. As partículas de
perfil circular ocorrem isoladamente ·ou em ,grupo's em cavidades do retículo endoplasmático. A massa densa nas proximidades
representa um acúmulo de nucleocapsídeo do vírus que não completou a maturação pela aquisição da membrana envoltóría:
(E) Partículas isométricas de 25-30 nm em diâmetro do vírus da necrose do fumo (Tobacco necrosis virus - TNV) em uma
preparação purificada. Várias partículas aparentam ser vazias, sem o RNA; (F) Partículas do vírus do mosaico dourado do
feijoeiro (Beangolden mosaic vírus - BGMV) em uma preparação purificada. Elas são geminadas, o que resultou no nome da família
Geminiviridae. BGMV é a espécie tipo do gênero Begomovirus, nesta família; (G) Preparação "leaf dip" de folha de maracujazei-
ro com sintomas de clareamento de nervuras mostrando partículas do provável rhabdovirus causador dos sintomas, o vírus do
enfezamento do maracujazeiro (Passionfruit vein clearing virus - PFVCV), em fonna de bala-de-revólver. As partículas alonga-
das junto às do rhabdovirus são do vírus do endurecimento dos frutos (Cowpea aphid-borne mosaic vírus - CAMV), um potyvirus,
que estava co-infeclando esta planta.

maneiras de expressão dos genes. Resumidamente, o genoma
virai compreende regiões que codificam proteínas estruturais
(proteína capsidial) e não estruturais (replicase, transcriptase
reversa, protease, etc.) que estão envolvidas no processo infeccioso,
movimento de curta e longa distância na planta, transmissão por
vetores, etc. Há ainda regiões não codificadoras de proteínas que
controlam a replicação e a expressão do genoma. Os menores
vírus de plantas, os vírus satélites, possuem apenas um gene no seu
genoma, que codifica a proteína capsidial. Já os maiores vírus de
plantas, representados por membros das famílias Closteroviridae
e Reoviridae, possuem de 10 a 12 genes.
Os vírüs de plantas utilizam várias estratégias para a tradução
dos diferentes genes do genoma. Dois exemplos serão utilizados
para ilustrar essa diversidade.
Gênero Potyvims: trata-se do segundo gênero de vírus de
plantas com maior número de espécies conhecidas. O genoma é
constituído poruma molécula de RN Ade fita simples senso positivo,
com aproximadamente 9.700 nucleotídeos. Possui uma única fase
aberta para leitura ("Open reading frame - ORF") que codifica
uma poliproteina com aproximadamente 3.000 aminoácidos
(350 kDa). Esta é clivada por três diferentes proteases codificadas
pelo genoma virai, dando origem a 11 diferentes proteínas. O
tenninal 5' da molécula de RNA é protegido pela proteína VPg
("vírus protein genome-linked"), codificada pelo genoma virai.
Após essa proteína há uma pequena porção não traduzida do
genoma. O terminal 3' também possui uma região nllo traduzida e
uma cauda poli-A (20 a 160 adeninas). A organização do genoma
de um potyvirus (Tobacco etch vírus - TEV), indicando as dife-
rentes proteínas e os locais de clivagem, está na Figura 10.2.
Gênero Tobamovirus: A espécie tipo desse gênero é o vírus
do mosaico do fumo (Tobacco mosaic vírus - TMV) que foi o
primeiro vírus de planta descrito e está intimamente associado
com o início da ciência da Virologia. Também foi o primeiro vírus
de planta a ter o genoma completamente sequenciado em 1982.
O TMV é constituído por uma única molécula de RNA, de fita
simples e senso positivo. O terminal 5' da molécula de RNA é

164
 Vírus e Vzroides

ORF

:::~0
,. 1)
9.496 11t A(n)3'0H

■
52K 71K 211{ 27K 58K 30K
P1 HG-Pro P3 ? CI ? VPg Protease Repbcase CP
Nla Nlb

,~ura 10.2 - Organ.i.zação do genoma de lllJ) representante do gênero Potyvírus. A linha cheia representa a molécula de RNA de fita simples
senso positivo. O retângulo embaixo representa a poli-proteína com os diferentes produtos após clivagem. P1: proteína com
atividade proteolítica; HC-Pro: proteína com atividades de auxiliar na transmissão por afideos e proteolítica; P3: proteina envolvida
na replicação virai e, aparentemente na determinação da gma de hospedeiros e desenvolvimento dos sintomas; PIPO: "pretty
intere.sting potyvirus ORF", essencial no movimento intercelular do vírus; CI: proteína da inclusão cilíndrica citoplasmática;
VPg "vira! protcin genomc-linked", múltiplas funções, essencial nas etapas de replicação virai; Nla: proteína com atividade
proteolítica; Nlb: RNA polimcrase, ambas (Nla e Nlb) também formam as inclusões nucleares e CP: proteína capsidial, também
envolvida no movimento do vírus na planta e na transmissão por vetores.

:TOtegido por uma •~strutura do tipo "cap" (m 7GpppGp), seguida 10.5. LNFECÇÃO E REPLICAÇÃO
..,,:-r aproximadamente 70 nucleotídeos não traduzidos. O RNA Conforme mencionado anterionnentc os vírus são inativos
-:ral possui aproximadamente 6.395 nucleotídeos, com quatro quando estão fora da célula da hospedeira. Nilo tendo motilidade,
)RFs, que são traduzidas em quatro proteínas. Duas proteínas não possuem mecanismos próprios para ultrapas.sar a ngida barreira
· estruturais são sinteti1.adas diretamente do RNA genômico da parede celular. Portanto, o processo de eut:rada do virus na planta,
,uai): 126 kDa e 183 kDa, sendo a segunda produzida a partir para dar início ao processo de infecção, ocorre principalmente por
:.: um processo de leitura contínua ("read-through"). As outras meio de ferimentos provocados por ação mecânica (por exemplo:
~ proteínas (30 kDa e 17 kDa) são sintetizadas a partir de duas abrasão, instrumentos de corte, etc.) ou durante a alimentação dos
-noléculas sub-genômicas de RNA. Para proteger uma molécula de vetores. Alguns vírus, como o do mosaico do fumo são capazes de
ll.'-A do TMV são necessárias aproximadamente 2.130 unidades "sobreviver" por longo tempo como contaminantes do solo, das
-2 proteína capsidial. as quais são formadas por 1S8 aminoácidos mãos, de fexrdIJlentas e oportunamente penetrar em uma planta sadia
.:ada uma. Essas unidades se agrupam fomiando uma estrutura por meio de ferimentos acidenlais. Isso se d~ve principalmente pelos
-.ogada e rígida de aproximadamente 300 nanômetros de fatos de ser um vírus que ocorre em alta concentração e bastanlt:
"'fflprimento por 15 nanômetros de diâmetro, pesando 38 milhões estável fora do hospedeiro, podendo inclusive manter-se infeccioso
~ Dalton. A organização do genoma do TMV e as proteínas em fumo após o processamento industrial
:-odi.ficadas estão na Figura 10.3. Uma vez no interior da célula hospedeira o
ácido nucleico viraJ deve ser liberado da capa proteica
ORF1 ORF2 (desnudamento, descapsidação) para direcionar o
maquinário celular para a sintese de novas moléculas
6.395nt
5 cap - - - - • • - - - - - - - - - - - - - - - - - - 3,_ OH de ácido nucleico e de proteínas, entre as quais a
proteína capsidial, para fiualmente constituir novas
1128K partícuJas virais. Considerando-se um vírus de RNAde
fita simples, senso positivo, o processo de replicação
resume-se basicamente nas seguintes etapas: a) o vírus
183K
ORF3 é introduzido na célula e logo em seguida o RNA é
_ _ _ _.-.i_ _ _ 3'-0H
sgRNA 5•cap liberado da capa proteica; b) o RNA associa-se com
os ribossomos da hospedeira, ocorre a tradução,
30K
que dá origem a RNA polirnerase e outras proteínas;
ORF4 e) a RNA polimerase transcreve a fita positiva de
sgRNA s•cap - - - -3'-0H RNA em diversas fitas complementares de RNA
(senso negativo); d) as fitas de RNA senso negativo
são utilizadas pela polimerase virai para a síntese
f'112ura 10.3 - Organização do genoma do TMV, espécie tipo do gênero Tobamovin1s. de novas fitas positivas (RNA virai); e) grande
As linhas cheias representam a molécula de RNA genômico de fita quantidade de unidades de proteínas capsidiais é
simple:; senso positivo e as duas moléculas de RNA sub-genômicos produzida; i) unidades de proteínas capsidiais e fitas
(sgRNA). Os retângulos representam as diferentes proteínas: duas positivas de RNA se unem para formarem novas
componentes da RNA polimcrase (126 kDa e 183 kDa); a proteína partículas de vírus. Na Figura 10.4 encontra-se um
associada ao movimento de célula para célula (30 kDa) e a proteína diagrama ilustrando a replicação de um vírus de RNA
capsidial (17 kDa). de fita simples, senso positivo.

165
 Manual de Fitopatologia
I replicação do vírus na célula). Essa proteína ativa a tradução da
1 Ribossomos o RNApolimerase (replicase)
• Proteinll5 caps idiais ..__, RNA
Figura 10.4-Diagrama da replicação de um vírus de RNA, fita sim-
ples, senso positivo. (l) e (2) A partícula vira.1 é intro-
duzida na célula e logo em seguida o RN A é liberado
da capa proteica; (3) O RNA associa-se com os ribos-
somos da hospedeira, ocorre a tradução, quedá origem
a RNA polímerase (replicase); (4-) A RNA polimerase
transcreve a fita positiva em diversas fitas de RNA
negativas (complementares); (5) Essas fitas negativas
são utilizadas pela polimerase para a síntese de fitas
positivas (RNA virai); (6) São produzidas unidades de
proteínas capsidiais; (7) Unidades de proteínas capsi-
diais e fitas positivas de RNA se unem para formarem
partículas de vírus; (8) Algumas partículas do vírus
migram para a célula vizinha através do plasmodesrna.
Fonte: Extraída de Matthews ( 1992).
Estratégias distintas são utilizadas nos processos de repli-
cação de vírus com outros tipos de ácidos nucleicos. Os vírus
cujos ácidos nucleicos são constituídos por RNA de fita simples
senso negativo e RNA de fita dupla não são infecciosos. ORNA
dos primeiros, urna vez no interior da célula hospedeira, deve ser
inicialmente transcrito em RNA complementar (senso positivo)
para dar continuidade ao processo infeccioso e causar doença.
Essa transcrição inicial é efetuada pela enzima denominada
transcriptase (polimerase de RNA dependente de R,NA) que é
carregada com o vírus no interior da capa proteica, juntamente
com o material genético. As moléculas complementares de RNA
(senso positivo) servirão para a síntese de novas fitas virais (senso
negativo) e de proteínas, entre as quais a proteína capsidial, para
finalmente fonnarem novas paitículas. A transcrição inicial do
ácido nucleico dos vírus de RNA de fita dupla também é efetuada
pela transcriptase carregada com o vírus ou por enzimas da planta
hospedeira.
166
Os gemiinivirus possuem ácido oucleico do tipo DNA de fita
simples circular. Após introdução no citoplasma e descapsidação,
o DNA é levado ao núcleo onde se replica utilizando polimerase
de DNA I nudear, por meio de um processo denominado círculo
rolante ("rolling circle") e que envolve duas etapas: conversão
do DNA de füa simples em DNA de fita dupla e produção de
DNA de fita simples (DNA virai) a partir da forma duplicada. A
fita nega!J.va do DNA de fita dupla serve de molde para a síntese
do DNA virall, que é produzida continuamente através do círculo
rolante. Durante esse processo o DNA é cortado em pontos especí-
ficos e as extremidades são ligadas originando o DNA circular
que será encapsulado para formar a partícula virai.
Para os vírus de DNA de fita dupla, como é o caso do vírus
do mosaico da couve-Aor (Caulif{ower mosaic virns - CaMV), o
ácido nucleico entra no núcleo da célula e se associa a histonas
do hospedeiro para fonnar uma espécie de "minicromossomo".
A transcrição deste minicromossomo, que é efetuada pela poli-
merase do hospedeiro, dá origem a duas moléculas de RNA, de
diferentes tannanhos, que migram para o interior do citoplasma
onde ocorre a segunda etapa da replicação. A molécula menor
de RNA é traduzida pelos ribossornos e dá origem a uma grande
quantidade de, uma proteína que constituirá o viroplasma (local de
molécula mai,or de RN A para a síntese das demais proteínas, entre
as quais a trauscriptase reversa e a proteína capsidial. A molécula
maior é usada como molde para a síntese da primeira fita de DNA
(DNA senso m~gativo) por meio da transcriptase reversa. Finalmente
é sintetizada a1 fita de DNA complementar para formar moléculas
de fita dupla que serão encapsuladas em novas partículas virais.
Deve-s(: chamar atenção aos vírns cujos genomas são do
tipo ambisense, isto é, parte tem senso positivo (isto é, pode atuar
como m.RNA) e parte, negativo. É o caso dos vírus dos gêneros
Orthotospovirus e Tenuivirus. Os primeiros possuem genoma
constituído de três moléculas de RNA: uma (L), maior, senso
negativo, e duas, média (M) e pequena (S), ambisenses. Este tipo
de organização pennite fazer um controle temporal da expressão
dos genes.
O local da célula vegetal onde são sintetizados os ácidos
nucleicos e as proteínas virais e a posterior montagem de novas
partículas variam de acordo com o gênero e a família viral. Podem
ocorrer no citoplasma, no núcleo ou em ambos.
No caso de vírus de plantas providos de membrana envoltória
(Orthotospovirus, cito- e nucleorhabdovírus, dichorhavírus,
cilevírus), esta membrana é de origem celular, adquirida durante
o processo de morfogênese, na qual são inseridas glicoproteínas
codificadas pelo genoma destes vírus. Estas glicoproteínas
são importantes para serem reconhecidas pelos receptores das
células dos v,etores, permitindo sua intemalização nos tecidos
do vetor, etapa essencial para sua transmissão. No caso dos
Orlhorospovirus, a membrana teria origem no aparelho de Oolgi,
enquanto nos demais vírus, a membrana se originaria do retículo
endoplasmátic:o ou do invólucro nuclear.
Os viroidcs, por sua vez, não possuem em seu genoma fase
aberta de leiturn para a síntese de qualquer proteína. A replicação
pode ocorrer no interior do núcleo ou do cloroplasto, dependendo do
viroide. Membros da famíiia Pospiviroidea, a qual pertence o viroide
do afilamento do tubérculo da batata, replicam-se no núcleo, através
do processo de círculo rolante assimétrico. Já os membros da família
Avsunviroidea têm o cloroplasto como local de replicação, que se dá
por meio do pnocesso de círculo rolante simétrico.
 Vírus e Viroides
10.6. INVASÃO SISTÊMICA
Para invadirem a planta sistemicamente os vírus podem
~r transportados através de dois tipos de movimento. Um movi-
-nento a curta distância, de célula a célula. que se dá logo após
;., processo de infecção, abordado anteriormente, e que ocorre
através dos plasmodesmas, que são canais de comunicação entre
as células. Este transporte de material infeccioso célula a célula
pode ser feito na forma de ácido nucleico, geralmente protegido
por uma proteína (''complexo de replicação"), ou como partículas
.:ompletas (Figura 10.5). Proteínas de movimento, codificadas
pelo genoma virai ou a própria capa proteica estão envolvidas
,esse processo. A proteína de 30 kDa do TMV, por exemplo.
:t'm a função de proteger o RNA durante a transferência de uma
.:-elula para outra pelo plasmodesma, sem o envolvimento da
:iroteíua capsidial. Essa e outras proteínas J e movimento além
Je protegerem o ácido nucleico, têm a função de aumentar a
1berrura do plasmodesma para que moléculas maiores, como os
\ írus. possam ser transportadas através dele. A maioria dos vírus
Jt'mora de dois a cinco dias para ser transportado da folha onde
foi inoculado e alcançar os vasos do flocma. Ao atingir os vasos
rondutorcs do fl oema ocorre o movimento à longa distância,
que é mais rápido que o anterior e responsável pela distribuição
s1stêmica do vírus na planta. Nesse caso há estreita relação entre o
movimento sistêmico do vírus e a distribuição dos fotossintetatos,
nos vasos do floema (Boxe 10.2). Em alguns poucos casos
também movem através dos vasos do xilema. Deve-se lembrar
que alguns vírus ficam localizados nos pontos de infecção, onde
eeralmente causam lesões, sem. todavia, invadirem as plantas
~1stemicamente. Esse é o caso do vírus da leprose dos citros c
outros vírus transmitidos por ácaros Brevipalpus spp.
..
f
i: ' l l
l 9 _' t
Ir ~ Ili'.
..
'
....
'M - •
Figura 10.5 - Secção da parede celular de folha de dália infectada
pelo vírus do mosaico da dália (Dahlia mosaic 11ints ·
DaMV}, um caulimovirus. Nota-se uma alteração do
calibre do lúmen do plasmodesma, induzida pela pro-
teína de movimento do vírus, permitindo a passagem
de partículas virais de uma célula a outra para disse-
minar a infecção.
l0.7. SI TOMAS C AUSADOS POR VÍRUS
As plantas infectadas por vírus podem ser inicialmente
~lassificadas em sintomáticas e assintomáticas. embora a segunda
categoria seja menos frequente. No segundo caso as doenças são
167
Boxe 10.2 Movimento sistémico dos vírus
Desde os primórdios da virologia vegetal havia
evidências experimentais de que o movimento dos
vírus nas plantas envolve duas etapas; uma mais lenta,
de célula para célula e que ocorre através dos plasmo-
desmai, combinada com outra mais rápida que se dá
através dos vasos do floema. Foi o trabalho clássico de
Geoffrey Samuel, publicado em 1934, que corroborou
essa rota de movimento de maneira bastante precisa,
usando plantas de tomate e o TMV: Primeiramente o
vírus foi inoculado em apenas uma folha de diversas
plantas jovens. Essas plantas foram então dissecadas em
inúmeros fragmentos, em diferentes intervalos de tempo
após a inoculação. Extratos desses fragmentos foram
então inoculados mecanicamente em folhas de Nícotiana
glutínosu, que apresentam rea1rão de hipersens!bilida_de
ao TMV e exibem lesões locais nos pontos de uúecçao.
Os resultados obtidos permitiram ao autor elaborar
um diagrama do movimento do TMV em plantas
de fumo (Figura 10.6) que pode ser assim resumido:
a) nos primeiros 3 dias após a inoculação o vírus foi
detectado apenas na folha iuoculada; b) após esse
período ele tempo o vírus foi transportado rapid~men~e
para o sistema radicuJar das plantas; e) um dia mais
tarde, com a mesma rapidez, ele foi levado para o pon-
teiro das plantas; d) depois de atingir a região apical
dos tomateiros o vírus invadiu sucessivamente as folhas
maduras nos sentidos do topo para baixo e da base para
cima, até invadir toda a planta. Por meio de experimentos
complementares o autor demonstrou que em plantas
muito jovens a invasão completa pelo vírus ocorreu em
poucos dias; em plantas de meia idade demorou três
semanas; e naquelas que já estavam produzindo frutos o
tempo foi de aproximadamente dois meses.
3doas
5 dias
10dlas 18dias 25dias
figurá 10.6 - Diagrama mostrando a invasão _sisLêmica d~ vírus
do mosaico do fumo em tomateiro. A folha inocu-
lada está indicada com wna seta Os tecidos siste-
inicamente infectados estão com coloração verde.
Fonte: Extraída de Matthews, 1991. adaptada de Samuel (1934).
 Manual de Fitopatologia

caracterizadas por infecções latentes. A situação mais comum,

no entanto, é que a maioria das plantas infectadas por vírus ou
viroides exterioriza a doença por meio dos sintomas. Esses podem
primeiramente ser classificados em locais e sistêrnicos. Sintomas
locais são aqueles que ocorrem ao redor do ponto de infecção, isto
é o local de entrada do víms na planta, que se dá principalmente
por meio de ferimentos provocados pela alimentação dos vetores
ou por operações culturais executadas pelo homem. Essas lesões
locais são resultantes da resposta de hipersensibilidade das
células e que em condições de campo, na maioria das vezes,
passam despercebidas. Há, todavia casos de vírus que causam
sintomas localizados na hospedeira em condições de campo e
que acarretam danos significativos na produção. Nessa categoria
estão os vírus da leprose dos citros (Figura l 0.7) e o da pinta
verde do maracujazeiro (Figura 10.8). Em ambos os casos os víms
ficam localizados nas células ao redor dos pontos de infecção,
cuja inoculação é feita pelo vetor, ácaros do gênero Brevipalpus. Figura 10.8 - Pinta verde em frutos de maracujá.
Como o número de lesões geralmente é grande, fica fácil iden-
tificá-las. A constatação de lesões locais é muito mais comum
nos trabalhos de transmissão mecânica experimental de diversos
vírus de plantas. Chenopodium amaranticolor e C. quinoa, por
exemplo, reagem com lesões locais nas folhas inoculadas com
inúmeros vírus. As lesões resultantes de transmissão mecânica
experimental podem ser amarelas ou cloróticas, necróticas,
anelares, etc. (Figura 10.9). Nesses casos têm valor na diagnose
e também são úteis para a obtenção de isolados mono lesionais
para trabalhos posteriores de caracterização biológica, sorológica
e molecular do vírus.

Figura 10.9 - Lesões locais necróticas em fumo causadas por TMV.

Figura 10.7 - Lesões localizadas de leprose em folhas de laranja

doce.
A maioria dos vírus, no entanto, invade as plantas sistemí-
camente e causa uma variedade enorme de sintomas, que envol-
vem alterações no desenvolvimento das plantas, nas folhas, flores,
frutos, afetando a forma, o tamanho, a coloração, etc. Além de
ter o desenvolvimento afetado, a produção das plantas também
pode ser afetada qualitativa e/ou quantitativamente. Os principais
sintomas sistêmicos induzidos por vírus em plantas são:
Murcha. É um estado flácido das folhas ou brotos. Aparece
muito raramente no caso de fitoviroses. Plantas de abobrinha de
moita cv. Caserta, quando infectadas no estádio cotiledonar com o
vírus do mosaico amarelo (Zucchini ye/low mosaic virus - ZYMV)
exibem murcha da primeira folha verdadeira (Figura 10.1 O).
Figura to.to - Murcha em abobrinha de moita induzida pelo vírus
do mosaico amarelo.
Necrose. Alguns vírus quando invadem a planta sistemi-
camente podem provocar o aparecimento de necrose sistêrnica,
que geralmente está associada com a degeneração dos vasos do
floema. Essa necrose sistêmica pode ocorrer em algumas folhas,
como as provocadas pelo vírus da necrose branca do fumo
(Tobacco streak vírus - TSV) em plantas de fumo (Figura 10. l l ),
ou na haste, como aquelas causadas pelo vírus da necrose da haste
da soja (Cowpea mild mottle vinis - CpMMV) e do crisântemo
(Chrisanthemum stem necrosis virus - CSNV). Outros tipos de

168
 Vírus e Viroides
Figura 10.11 - Necrose sistémica em fumo causada pelo virus da
necrose branca.
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
necrose sistêmica são: necrose do broto da soja causada pelo TSV
Figura 10.12), necrose em flores de orquídeas causada pelo vírus
do mosaico do Cymbidiwn (Cymbidium mosaic virus - CyMV)
e ou mancha anelar do Odomoglossum (Odontoglossum ringspot
rirus - ORSV). necrose em tubérculos de batata localizada exter-
namente (Palato vín1s Y - PyyNTh) ou internam1mte (Tohacco
raltle vín,s TRV). Quando a necrose atinge a planta toda e
induz a sua morte ela é chamada letal. como a caus.ada pelo vírus
do amarelo letal do mamoeiro (Papaya lethal yelk,wing vírus -
PLYV){Figura 10.13).
Figura 10.12 - Necrose do broto da soja(esquerda) vs sadia (direita).
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
169 •
Figura 10.13 - Amareio letal do mamoeiro Solo.
Clareamento das nervuras. Esse tipo de sintomas é
provocado pela maioria dos vírus no processo inicial de invasão
sistêmica da hospedeira. Muitas vezes é um sintoma transitório,
transformando-se posteriormente cm mosaico das nervuras,
riscas ou mesmo desaparecendo (Figura 10.14).
Figura 10.14 - Clarearnento das neivuras cm maracujazeiro.
Mosaicos. Os sintomas provocados por vírus que caem na
categoria dos mosaicos são os mais frequentemente encontrados
nas plantas afetadas. Os diferentes tipos de mosaico representam
combinações de áreas verde-claras, verde-amareladas, amarelas,
verde-escuras e verde-normais, com disposições variadas. Se
essa variegação é difusa, recebe o nome de mosqueado. Os
mosaicos podem receber adjetivos indicativos de sua aparência,
localização, época de ocorrência, etc. Há o mosaico comum que
aparece frequentemente em uma cultura ou região (Figura 10.15),
o mosaico amarelo, o mosaico em faixa , que se caracteriza
pelo aparecimento de áreas verde-escuras ao longo das nervuras
(Figura 10.16), o mosaico dourado (Figura I O. I 7), o mosaico das
nervuras, que se caracteriza pela coloração amarela das nervuras
(Figura 10.18) o mosaico angular (Figura 10.19), o mosaico em
 Manual de Fitopatologia
Figura 10.15 - Mosaico em abobrinha de moita.
Figura 10.16 - Mosaico em faixa em feijoeiro.
Crédito da ro·to: Alvaro Santos Costa.
Figura 10.17 - Mosaico dourado em feijoeiro.
170
Figura 10.18 - Mosaico das nervuras em fumo.
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
Figura 10.19 - Mosaico angular em feijoeiro Jalo.
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
desenho, etc. No caso das gramíneas, cujas nervuras das folhas
são paralelas, os mosaicos são qualificados como mosaico em
faixa ou mosaico estriado (Figura 10.20).
Anéis. Sintomas na forma de anéis ou manchas anelares
podem aparecer em folhas, como as causadas pelo vírus do vira
cabeça do tomateiro em pimentão ou em frutos, como é o caso do
vírus do mosaico do mamoeiro (Figura 10.21 ).
A infecção com vírus também pode alterar a morfologia
da planta inteira, resultando em enfezamento ou nanismo
(Figura 10.22), ou de seus órgãos. Quando as folhas são afetadas
têm-se os sintomas de enrolamento, malformação, afilamento,
rugosidade, bolhas e epinastia (Figuras 10.23-25). As flores
também podem ter o tamanho alterado (Figura 10.26) e os frutos
ficam menores e deformados (Figura 10.27). A coloração de ílores
(Figura 10.26), frutos e sementes (Figura 10.28) provenientes
 Vírus e Viroides

Figura 10.23 - Enrolamento da folha da batata.

Figura 10.20 Mosaico estriado em milho. Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
Crédito da foto: Álvaro'Santos Costa.

Figura 10.24 Malformação, rugosidades e bolhas em folhas de fei-

joeiro causadas pc:lo vírus do mosaico do fumo.
figura 10.21 - Anéis oleosos nos frutos de mamão. Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.

figura 10.22- Nanismo em algodoeiro (centro e direita) causado Figura 10.25 - Afilamento da folha do mamoeiro provocada pelo
pelo vírus do mosaico RB (sadia esquerda). vírus do mosaico (direita), sadio (esquerda).
Crédito d a foto: ÁlYaro Santos Costa.

171
 Manual de Fitopatologia

de plantas infectadas com vírus também pode se:r modificada.

Malformações do tipo caneluras ("stem grooving") (Figura
10.29) e perfurações (''stem pitting") (Figura 10.30) também
podem ser observadas no tronco e ramos, sob a casca, de algumas
árvores frutíferas infectadas por vírus. O vírus dia sorose dos
citros causa uma descamação intensa da casca do tronco.

Figura 10.29 - Caneluras em videira (stem grooving) causadas por

vírus (KSGV) e controle sadio (direita).
Crédito da foto: Hugo Kuniyuki.

Figura 10.26 -Alterações em flores de fumo infectad:as com o TMV

(par à esquerda), sadias (par à direita).
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.

Figura 10.30- Perfurações (stem pitting) cm videira causadas por

vírus (RSPaV) (centro e esquerda) e sadia (direita).
Crédito da foto: Hugo Kuniyukí.

Há ainda casos em que a infecção promove. um super desen-

Figura 10.27 -:- Deformação de fruto de abóbora provocada pelos
vírus do mosaico comum e amarelo.
volvimento, resultando em sintomas do tipo intumescimento de
haste, espessamento foliar, onde as folhas ficam rígidas e que-
bradiças, enações, que é o desenvolvimento de protuberâncias
semelhantes a rudimentos foliares que se desenvolvem principal-
mente sobre as nervuras (Figura 10.31 ).

Figura 10.28 - Mancha café em sementes de soja causada pelo vírus

do mosaico da soja. Figura 10.31 - Enações em folha de pepino causada pelo vírus da
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa. clorose letal (Zuchini lethal chorosis virus).

172
 Vírus e Viroides
Há também sintomas que são secundários como o da den-
• encia de zinco em folhas de laranjeiras enxertadas sobre laranja
-"!.!<la atacadas pelo vírus da tristeza (Citrus tristeza virus-CTV).
-. afecção ocasiona a obstrução dos vasos liberianos no ponto de
mxertia, resultando na degeneração do sistema radicular. Na fase
11:1eial desse processo há interferência na absorção de nutrientes,
-~-ltando nos sintomas de deficiência.
Os viroides infectam dicotiledôneas e monocotiledôneas e
ã1 há qualquer característica nos sintomas que os diferenciem
: vírus. Podem induzir sintomas de enfezamento, nanismo,
....._""1ueado, malformação foliar, clorose, necrose, etc.
10.7.1. Efeitos citopatológicos
Acompanhando os sintomas externos há os interuos, que
.â.J representados por alterações na morfologia das células bem
:X:OJO nos seus constituintes, mas que somente são visualizados
..:: microscópio de luz, ou em maiores detalhes, em microscópio
~ffiôníco de transmissão. Os sintomas externos exibidos pelas
- .3.Gias infectadas por vírus representam, portanto, a somatória
---s efeitos da infecção em nível celular e tissular. Assim, as áreas
- ,,("óticas nas folhas resultam de alterações ou degradação dos
.. xoplastos, enquanto as necróticas, da morte celular. Amare-
<:>. mento generalizado e declínio das plantas infectadas são
;iroouzidos por vírus que infectam o floema, reduzindo o fluxo de
ixossintetatos, degradação dos cloroplastos e acúmulo de amido
:.?.; folhas, degeneração do sistema radicular e má absorção dos
-....'tientes. Desfolhações podem ser induzidas cm folhas infoc•
...ows como resultado da ativação de mecanismos de defesa da
~.:.nta (abscisão) para evitar a disseminação do vírus na plunta,
~ que resulta em redução na produção.
Sendo o vírus um parasita celular, sua presença pode cau-
..i:- uma série de alterações em grau variado, dependendo da
rnbinação vírus/hospedeira. Tais alterações podem ser prati-
~'Tlente imperceptíveis, salvo a presença de partículas virais nos
....._,,)s de infecção latente até a morte ou necrose da célula. As
_';êraçôes que se notam nas células infectadas podem ser consi-
..er:idas sob três aspectos: morfologia geral das células, altera-
:,e,:, nas organe.Jas celulares e aparecimento de estruturas ine-
~rentes em células sadias (inclusões). No caso da morfologia
~ I das célul_a s, podem ocorrer aumento das dimensões das
.:-e-ulas (hipertrofia), multiplicação anormal das células (hiper-
..:.;ia), deformações, plasmólise (contração do conteúdo celular)
: !lecrose. Do ponto de vista de alterações nas organelas celula-
= podem-se citar: a) núcleo: degradação da cromatina, aumento
~ \Olume, invaginações acentuadas, adensamento; b) mitocôn-
.:::--.a. hipertrofia, adensamento, agregação; c) cloroplasta: degra-
.!.:.."ào do sistema lamelar, deformações, adensamento, agrega-
~ - dissolução, acúmulo de grãos de amido, presença de mate-
r:a. cristalino (proteína, fitoferritina, material fibrilar); d) aparelho
• Golgi: hipertrofia; e) retículo endoplasmático: granulações e
.....:,..agregação; t) vacúolo: presença de granulações e vesículas;
= .ttoplasma: aumento do volume e acúmulo de ve.sículas. Quanto
..:s ,nclusões, elas podem constituir-se de agregado de partículas
n1s e/ou materiais de outra narureza, gerado pela própria célula
.... codificado pelo genoma virai (Figura 10.32A). Tais inclusões
Y<lem representar sítios de replicação e/ou acúmulo de proteínas
• ~ificadas pelo vírus e neste caso tem sido referido como viro-
píaSma. As partículas virais nem sempre são facilmente identifi-
.adas em secções celulares. Vírus alongados, víru.s isométricos
ie maiores dimensões (50-70 nm em diâmetro) (Figura l0.32C)
173
e os providos de membrana ( orthotospovirus, rhabdovírus, cileví-
rus) (Figura 10.32D) são mais fáceis de serem visualizados, indi-
vidualmente ou foru1ando agregados. Vírus isométricos de até
30 nm de diâmetro são diffoeis de serem distinguidos caso estejam
dispersos no citoplasma ou no núcleo, mas podem ser identifica-
dos quando formam agregados (Figura 10.328). Vírus providos
de membranas sempre ocorrem no lúmen do retículo endoplas-
mático e eín secções favoráveis podem-se notar fases da morfo-
gênese conhecidas como brotação ("budding") na membrana do
retículo endoplasmático ou invólucro nuclear (Figura 10.32D).
No caso dos orthotospovírus, a fonnação da particula está associada
a membranas do aparelho de Golgi. Os viroplasrnas podem ocorrer
no núcleo ou no citoplasma (Figura 10.32E), dependendo do vírus.
Partículas virais têm sido também detectadas nos tecidos· do vetor
(insetos, fungos, ácaros), revelando estar apenas circulando ou
também replicando (Figura 10.32F).
L0.8. TRANSMJSSÃO
A maioria dos vírus e os viroides são perpetuados na natu-
reza atrnvés da transmissão de planta para planta. Essa transmissão
ocorre por intermédio de material de propagação vegetativa,
forimentos naturais ou provocados por atividades culturais exe-
cutadas pelo homem (transmissão mecânica), união de tecidos
por meio de enxertia, sementes, pólen e, principalmente pela ação
de vetores tais como insetos, ácaros, ncmatoidcs, protozoários e
fungos. Os viroides não possuem vetores.
10.8. 1. Transmissão por Material de Propagação
Vegetativa e Enxertia
Muitas espécies vegetais cultivadas pelo hornêm são
propagadas vegetativamente, por meio de bulbos, tubérculos,
rizomas ou estacas. Qualquer material de propagação vegetativa
que provier de planta infectada certamente dará origem a plantas
infectadas. É o caso, por exemplo, de tubérculos de batata colhidos
de plantas infectadas corno vírus do enrolamento das folhas (Potato
leafroll virus - PLRV) ou com o viroide causador do tubérculo
afilado (Potato spindle tuber viroide - PSTVd), este ainda não
constatado no Brasil. Essa transmissão, ou mais precisamente.
perpetuação de vírus e viroides acarreta a degenerescência da batata
semente.
A enxertia, dos mais variados tipos, é uma prática horticultura!
altamente eficiente para a transmissão de vírus e viroides e de
grande valor experimental. Na natureza é muito pouco provável
que a união de tecidos entre plantas vizinhas, principalmente.
envolvendo o sistema radicular, atue na transmissão de vírus
e viroides. Nos casos em que não é possível o uso da enxertia
para transmissão experimental desses patógenos, por tratar-se de
espécies vegetais taxonornicamente distantes, a transmissão pode
ser feita por meio da planta aclorofilada, parasita Cuscuta spp.
(família Convo/vulaceae), que estabelece uma ponte vascular
entre as plantas. Inúmeros vírus e outros patógenos vasculares, já
foram transmitidos dessa maneira. É bom lembrar que nesse tipo de
transmissão experimental a Cuscuta spp. deve ser primeiramente
estabelecida na planta infectada, para depois ser colocada em
contato com as diferentes espécies de plantas-teste.
l0.8.2. Transmissão Mecânica
A transmissão mecânica de vírus de planta para planta
pode ocorrer naturalmente por meio do atrito entre folhas e
ramos, provocado pela ação do vento, ou entre raízes de plantas
 Manual de Fitopatologia
Figura 10.32 - Micrografias eletrônicas de transmissão de secções de tecidos infec-
tados por diferentes vírus de plantas. (A) Secção transversal de inclu-
sões cilíndricas em configuração de "catavento", típicas da infecção
por potyvirus em tecido de aboboreira infetada pelo vírus do mosaico
(Papaya ringspot vims type W - PRSV-W). (B) Detalhe do núcleo
de célula do parênquima do floema de feijoeiro infetado pelo vírus do
mosaico dourado do feijoeiro (Bean golden mosaic virus - BGMV).
Nota-se o nucléolo (Nu) ao lado de um agregado de partículas
virais (V) como demonstrado pela marcação específica (grãos de ouro
coloidal) com anticorpo contra o vírus em um ensaio de imunolocali-
zação. (C) Agregado cristalino de partículas do vírus do nanismo do
capim Pangola (?angola stunt virus- PaSV), gênero Fijivirus, em célu-
la do parênquima do floema. (D) Grupo de partículas do nucleorhabdo-
virus latente de Melilotus (Meli/otus latent vírus - MeLV) (v) na cavi-
dade perinuclear. Nota-se processo de morfogênese por brotação (setas)
pelo qual componente interno do vírus (t) envolve-se com a membrana
interna (im) do núcleo. (E) Inclusão citoplasmática (l) electron-densa
e vacuolada em célula do parênquima foliar de laranjeira Pêra infec-
tada pelo vírus da leprose dos citros, tipo citoplasmático (CiLV-C).
(F) Presumíveis partículas (seta) do vírus da mancha clorótica de
Cferodendrum (Clerodendrum chlorotic spot virus - ClCSV) alinhada
na periferia do núcleo de uma célula do complexo de glândulas proso-
mais do ácaro vetor Brevipalpus yothersi. Neste caso, hâ evidências de
que este vírus se replicaria no ácaro vetor.
174
vizinhas. Embora possível, a probabilidade de
ocorrência desses tipos de transmissões é ra.ra
na natureza, portanto, sem valor epidemiológico.
Já os ferimentos provocados pelo homem em
operações culturais tais como transplante, desbrota,
amarração de condução, etc., executadas com as
mãos ou com instrumentos de corte, oferecem
maior eficiência na transmissão mecânica de vírus.
Ela ocorre principalmente para vírus que estão em
alta concentração no tecido da hospedeira e que
apresentam grande estabilidade, como é o caso,
por exemplo, do TMV e do vírus X da batata
(Potato virus X - PVX). Vírus de orquídeas, como
os da mancha anelar do Odontoglossum (Odonto-
glossum ringspot virus - ORSV) c do mosaico do
Cymbidium (Cy mbidium mosaic vinis - CyMV)
também são facilmente transmitidos por instru-
mentos de corte utilizados em operações culturais.
Além das características apontadas acima, os vírus
transmitidos dessa maneira no geral não possuem
vetores.
Experimentalmente, a transmissão mecânica
é indispensável para estudos de vírus que causam
doenças em plantas, para a identificação da gama
de hospedeiros do vírus, testes de infoctividade e
diagnose. Nesses casos, o tecido vegetal infectado,
geralmente folha, é inicialmente triturado na pre-
sença de um tampão para preservar o víros. O
extrato obtido é então aplicado por fricção na
superficie das folhas das plantas-teste, previamente
polvilhadas com um ahrasivo. O ahrasivo mais
comum é o carbureto de silício (carborundum). Este
irá provocar micro ferimentos por onde as panículas
virais serão introduzidas nos tecidos foliares.
Deve-se lembrar que há numerosos vírus que não
são transmitidos dessa maneira.
10.8.3. Transmissão por Sementes e
Pólen
Embora seja comum dizer que muitos vírus
de plantas podem ser transmitidos por sementes
verdadeiras, em realidade o que ocorre é muito
mais perpetuação do que transmissão. Há dois tipos
de transmissão por sementes: externamente, como
contaminantes e a mais comum, na qual o vírus se
aloja nos tecidos do embrião. A primeira, menos
frequente, está geralmente associada a vírus que
apresentam alta estabilidade in vitro, como o TMV
e outros membros do gênero Tobamovin., s. Os vírus
que contaminam externamente as sementes podem
ser inativados expondo-as ao ar aquecido (70-76 "C)
durante 1-3 dias ou mergulhando-as em solução de
fosfato tri-sódio 10%, por 30 minutos. No segundo
tipo d.e transmissão o vírus pode permanecer no
interior da semente por meses ou até anos e a única
maneira de controle é por meio da colheita de
sementes de plantas snbidnmente sadias.
Aproximadamente um quarto dos vírus de
plantas conhecidos é transmitido por sementes de
pelo menos uma espécíe vegetal por ele infectada.
 Vírus e Viroides
-\ porcentagem de transmissão, todavia, é extremamente variável,
~'liendo em alguns casos alcançar 100%. Os fatores que afetam a
proporção de sementes infectadas incluem a espécie e/ou estirpe
. vírus, a espécie vegetal infectada, a idade em que a planta
infectada, a localização da semente na planta, a idade da
-:--:iente e a resistência genética da planta à invasão do vírus no
~ido embrionário. Fatores ambientais tais como temperatura e
.a::::udade da semente também podem influir na taxa de transmissão
.i:> \ ÍfUS.
Do ponto de vista epidemiológico a transmissão de vírus
=-:r sementes é muito importante, pois pode, em um primeiro
- )menta, ser a principal via de introdução do vírus em área,
-cg1ào ou país ainda indene. Isso pode ocorrer na movimentação
~1onal e internacional de sementes para plantios ou no inter-
~ bio de coleções de germoplasmas para programas de melho-
-miento genético. O plantio de sementes infectadas, por sua
ez. dará origem a focos primários de inóculo logo no início do
. ... -0 da cultura. Existindo outro tipo de transmissão do vírus,
:rncipalmente vetores, ele poderá ser rapidamente disseminado
::- -r toda a plantação e provocar danos econômicos na produção.
~im. o controle de qualidade das sementes pelas empresas
produtoras é de extrema imponância para reduzir este tipo de risco.
Há vírus que também podem ser transmitidos pelo pólen,
!::lMra a importância desse mecanismo de disseminação de
_"'JS não esteja bem dimensionada. Dois mecanismos são pro-
~tos para a transmissão por pólen: infecção do embrião durante
"útilização e infecção direta da planta mãe. A infecção direta
planta pode ocorrer, por exemplo, através de qualquer
....,. «:esso de abrasão do pólen infectado que cai sobre uma folha.
figura 10.33 - Alguns vetores de vírus de plantas: (A) afideo Aphis gossypii, (B) mosca branca Bemisia tahaci MEAM 1, (C) cigarrinha
Peregrinus maidis, (D) tripes Franklíniella zucchini e (E) ácaro Brevipalpu$ yothersi.
réditos das fotos: Paulo Ayres (A e C), Tatiana Mituti (B) e Yiviaoa M. Camelo García (D).
175
Já foi demonstrado experimentalmente que Thrips tabaci pode
intermediar a transmissão do vírus da necrose branca do fumo
(Tobacco streak vim~ - TSY). Grãos de pólen infectados são
carregados pelos tripes que, durante o processo de alimentação
provocam ferimentos nas folhas por onde ocorre a infecção.
Abelhas e outros organismos polinizadores também podem estar
envolvidas na trnnsmissão de vírus quando transportam pólen
infectado para flo,res de plantas sadias.
10.8.4. Transmissão por Insetos
Os artrópodes constituem o maior e mais importante grupo
de vetores de vírus de plantas. A maioria dos artrópodes vetores
pertence à classe ,dos Insetos (principalmente membros das 9rdens
Homoptera, Coleoptera e Thysanoptera) e classe Arachnida. Entre
os insetos estão ,os afideos (pulgões), cochonilhas, aleyrodídeos
(comumente chamados por moscas brancas), cigarrinhas, coleóp-
teros e tripes (Figura 10.33 A-D). Os principais tipos de relaçõt's
vírus-vetores (artrópodes) estão resumidos na Tabela 10. 1 e foram
derivados de estudos realizados com vírus transmitidos por insetos.
Pode•se di:zcr que a transmissão de vírns de forma não
pt'rsistente é a mais comum e envolve principalmente os nfideos.
Estes, ao efetuamm a "picada de prova" nas células da epiderme
de uma planta doente, com o objetivo de identificar a hospedeira
como apropriada para colonização, são capazes de adquirir o
vírus em poucos segundos de alimentação. Da mesma forma, ao
se alimentarem e1m outra planta, nesse caso sadia, são capazes de
transmiti-lo também durante prova alimentar de alguns segundos.
A tr.msmissão po,de ocorrer logo após a aquisição do vírus, pois
não há período ele latência. Um afideo virulífcro perde o vírus
 Manual de Fitopatologia

Tabela 10.1 - Diferenças entre os principais lipos de relações vírus-vetor (artrópodes).

ripo, 1k n•laçiir, , iru,-, ctor

Carnch•ri,1 ica, l'l•rsistenlr

'\:io l>l'r,istt·nll' Scmi-pt•rsistcntc Cirrul:ilh a Prnpai,:ath a

Transmissão mecânica + maioria - (alguns+)

Local de aquisição parênquima parênquima/Roema floema floema
Local de inoculação parênquima parênquima/floema floema floema
Tempo para aquisição segundos minutos minutos/horas horas
Tempo para inoculação segundos minutos/horas minutos/horas horas
Periodo de latência horas/dias horas/dias
Perde vírus na ecdise + +
Vírus na hemolinfa + +
Replicação no vetor +
Retenção do vírus no vetor minutos/horas horas/alguns dias dias/semanas toda vida
Especificidade do vetor baixa média alta alta

após provar em duas ou três plantas consecutivas, necessitando
se alimentar em outra planta doente para readquiri-lo. Também
perde o vlrus durante a ecdise. Para que um vlrus seja transmitido
por afideos de forma não persistente não é necessário que o
inseto colonize a planta. Dessa forma, um único vírus pode ser
transmitido de maneira não persistente por diversas espécies de
afideos. É o caso, por exemplo, do virus do mosaico do mamoeiro
(Papaya ringspol vinis - type P, PRSV-P) que é transmitido por
mais de 20 espécies de afideos, sendo que até hoje não se conhece
nenhuma espécie capaz de colonizar essa planta. Há variação,
todavia, na eficiência de cada espécie de afldeo na transmissão
desse vírus. Nesse tipo de relação vírus-vetor o vírus fica aderido
à cutícula que recobre internamente o canal alimentar no estilete
do afideo e geralmente, uma proteína codificada pelo vírus é
requerida para esta adesão.
A relação vírus-vetor do tipo semi-persistente envolve
insetos dos grupos dos afideos, aleyrodídeos (mosca branca) e
cigarrinhas. Um exemplo é o vírus da tristeza dos citros que é
transmitido de forma semi-persistente pelo pulgão preto dos
citros (Toxoptera citricida). Nesse caso a relação do virus com o
vetor é mais íntima. O vetor coloniza a espécie infectada com o
vírus e a aquisição deste pelo inseto é feita durante alimentação
mais prolongada, principalmente nos vasos do floema. O vírus
fica retido na faringe, não se replica no inseto e pode ser logo em
seguida transmitido para urna planta sadia, pois também não há
período de latência. Como a retenção do vírus no vetor é mais
longa que o tipo não persistente, o inseto tem capacidade de
transmiti-lo para um maior número de plantas sem necessidade
de readquiri-lo em outra planta doente. Aqui também o vírus é
perdido durante a ecdise do inseto. Nesse tipo de relação vírus-
vetor há certa especificidade com a espécie do vetor.
A outra modalidade é a chamada persistente, na qual o vírus
é adquirido pelo vetor durante período prolongado de alimentação
nos vasos do floema, circula em seu organismo, multiplicando-se
ou não em seus tecidos, atinge as glândulas salivares, e daí é
injetado na planta sadia no ato da alimentação. Após a aquisição
do vírus pelo vetor há sempre uru período de latência, antes que
este seja capaz de transmiti-lo para uma planta sadia. Quando o
vírus apenas circula pelo corpo do inseto, sem multiplicar-se, a
relação vírus-vetor é denominada persistente-circulativa. Entre
os vírus cuja relação é do tipo persistente circulativa estão os
luteovírus [ex: vírus do enrolamento das folhas da batata (Poraro
laofmll vírus- PLRV)] transmitidos por afídeos e os begomovfrus
[ex: vírus do mosaico dourado do feijoeiro (Bean golden mosoic
virus - BGMV)] transmitidos pelo aleyrodídeo Bemisia rabaci
biótipo B. Os vírus nesses casos silo transmitidos pelo inseto por
um longo período, porém a eficiência de transmissão Jiminui com
o tempo, à medida que a concentração do vírus vai se reduzindo.
No outro caso, quando o vírus se replica no corpo do inseto, a
relação é denominada persistente propagati va. É o caso do vírus
do vira-cabeça do tomateiro (Toma/o spotted wilt vinis - TSWV)
transmitido por tripes do gênero Frankliniel/a. Aqui a transmissão
do vírus ocorre por vários dias ou semanas após o vetor se tomar
virulífero e mantém-se pelo resto da vida do inseto. Neste tipo
de transmissão, a aquisição do vírus é feita pelas formas jovens
(larvas e ninfas), ocorrendo a transmissão pelos adultos. Há uma
alta especificidade do vetor nas relações persistentes circulativa
e propagativa.
Há ainda casos (raros) em que o vírus é transmitido para
a progênie do vetor, chamada transmissão transovariana. Nesse
tipo de transmissão o vírus pode ser transmitido para diversas
gerações do inseto sem que este tenha que se alimentar em uma
planta doente para readquiri-lo. Como exemplo tem-se o vírus do
nanismo do arroz (Rice dwa,fvírus- RDV) e seu vetor, a cigarrinha
Nephorettix cincticeps. Esse parece ter sido o primeiro vírus onde
a transmissão por inseto foi demonstrada experimentalmente
(Boxe 10.3). Fica claro que o vírus se multiplica no vetor e este
pode transmiti-lo durante toda a vida, por várias gerações, para
um grande número de plantas sadias.
Alguns vírus de plantas podem ser transmitidos por algumas
espécies de coleópteros das famílias Chrysomelidae, Coccinellidae,
Curculionidae e Meloidae. O vírus do mosaico severo do caupi

176
 Vírus e Viroides
Boxe 10.3 Transmissão de vírus por insetos
A primeira demonstração da transmissão de
um vírus por inseto foi feita no Japão, no final do
século 19, antes mesmo dos trabalhos clássicos de
Mayer (1886), Ivanowsky (1892} e Beijerinck (1898),
da descoberta do TMV. Foi um produtor de arroz
daquele país, chamado Hashimoto, que em 1883
associou a doença do nanismo do arroz ("rice dwarf
disease") com a abundância de cigarrinhas no campo.
Em 1893 esse mesmo agricultor confinou cigarrinhas
em plantas de arroz e descobriu a relação entre os
insetos e a indução do nanismo nas plantas, fato esse
confirmado experimentalmente dois anos mais tarde
por ele mesmo. Estudos posteriores indicaram que
Hashimoto provavelmente trabalhou com a cigarrinha
Inazuma dorsalis, · que ficou reconhecido como o
primeiro inseto que " induziu" nma doença de vírus em
planta. Foi ainda no Japão, em 1910, que o investigador
Hirotato Ando, do Departamento de Agronomia da
Faculdade de Agricultura, Universidade de Tóquio,
criou Nephotettix cíncticeps em plantas doentes de
arroz e constatou que a segunda e terceira gerações
do inseto causaram infecções quando colocadas em
plantas sadias. Porém, foram os trabalhos do Professor
de Botânica Teikichi Fukushi, da Faculdade de
Agricultora, Universidade de Hoklcaido, publicados
em 1933, 1939 e 1940 que revelaram os detalhes da
interação do Rice dwarf virus (RDV) com J>!. cincticeps.
Ele demonstrou a multiplicação do vírus no inseto e
a transmissão transovariana, Estabeleceu ainda os
tempos mínimos de alimentação do inseto para aqui-
sição e transmissão e o período de latência do vírus.
Na mesma época, no continente africano, o Dr. Harold
H. Store.y, no Instituto Je Pesquisa Agrícola da África
do Leste em Arnani, África do Sul, constatou que entre
as cigarrinhas Cicadulina mbila havia uma raça capaz
de transmitir o vírus da risca do milho (Maize streak
virus - MSV) e outra não. Identificou que a habilidade
de transmissão era governada por um par de genes
ligados ao sexo do macho. Através de experimentos
com micro injeções, cuja técnica foi engenhosamente
inventada pelo autor, para transferir fluidos de uma
cigarrinha para outra, concluiu que a diferença entre
essas raças residia na permeabilidade da parede do
intestino do inseto. Nos insetos não transmissores, o
vírus não era capaz de transpor a parede do intestino,
entrar na hemolinfa, para então atingir a glândula
salivar e permitir a transmissão para a planta durante
a alimentação do inseto. As contribuições desses pio•
neiros nos estudos de transmissão de vírus por insetos
podem ser encontradas na integra na coleção "Phyto-
pathologicaJ Classics~ intitulada "Viruses in vectors:
transovarial passage and retention': publicada pela
American Phytopathological Society, USA, 1986.
177
(Cowpea severe mosaic vírus - CPSMV) é transmitido por espé-
cies de chrysomelidae, desracando-se Cerotoma arcuata. Já o
vírus do mosaico da abóbora (Squash mosaic virus - SqMV) é
transmitido por Diabrotica bivittula, D. speciosa e Epi/achma
cacica. O processo de aquisição do vírus pelos besouros é rápido
e a retenção pode variar de alguns dias a semanas ou meses,
dependendo da espécie de inseto. Não há evidências de período
de latência e de multiplicação do v[rus nos insetos. A transmissão
ocorre durante o processo de alimentação por meio de fluidos
regurgitados pelo inseto.
Há ainda vírus de plantas transmitidos por cochooilhas
(Coccoidea e Pseudococcoidea). Devido à baixa mobilidade desses
insetos, a eficiência de disseminação do vírus é bem menor do que
com os grupos de vetores abordados anterionnente. Um vírus de
grande importância econômica no continente africano rransmitido
por cochonilhas é o causador do intumescimento da haste do
cacaueiro (Cocoa swollen shoat viras - CSSV), qne não ocorre
no Brasil. No país há relato do vírus da murcha do abacaxizeiro
(Pineapp/e mealybug wilt associated vírus - PMWaV), família
Closteroviridae, gênero Ampelovirus, que é transmitido pela
cochonilha Dysmicoccus brevipes.
10.8.S. Tnmsmissi1o por Ácaros
Entre os ácaros vetores de vírus de plantas estão espécies
das famílias Eriophyidae e Tenuipalpidae. Pouco se conhece
sobre os mecanismos tle transmissão de vírus por esses
artrópodes. Sabe-se que para o vírus do mosaico estriado do trigo
(Wheat streak mosaic vírus - WSMV), transmitido por Aceria
(tulipae) toschiella, a aquisição e a transmissão podem ocorrer
após 15 minutos de alimentação na planta. A retenção do vírus
no ácaro varia de l a IS dias. Menos ainda é conhecido para os
vírus transmitidos por ácaros do gênero Brevipalpus, da família
Tenuipalpidae, como os vírus da leprose dos citros (Citrus
leprosis virus - CiLV-C) e da pinta verde do maracujazeiro
(Passion fruit green spot virus - PFGSV), transmitidos por
B. yorrhesi (Figura 10.33E), conhecidos como tipo citoplasmático.
Dados recentes sugerem que para o CiLV-C a relação vírus/vector
seria do tipo persistente circulativa, enquanto que para o outro
grupo de virus transmitido por estes mesmos ácaros, referido
como nuclear, como o Orchidjfeck vírus (OFV), mancha clorótica
do Clerodendrum (Clerodendn,m chlorotic spot virus - CICSV)
e mancha anular do cafeeiro (Coffee ringspot virus - CoRSV)
há indícios de replicação destes vírus nos tecidos do ácaro vetor
Brevipalpus, sugerindo relação do tipo persistente propagativa.
Para os vírus de planta transmitidos por ácaros Brevipa/pus
(VTB) há algumas informações recentes sobre suas relações
com o ácaro vetor. De cerca de 200 espécies conhecidas de
Brevipalpus (família Tenuipalpidae) apenas três eram tidas como
vetoras, (B. californicus, B. obovatus e B. phoenicis). Recentes
alterações na taxonomia de uma delas, B. phoenicis sensu loto,
indicam que atuam como vetoras B. yothersi. B. papayensis além
de 8. phoenicis sensu stricto. Há dois tipos distintos de VTB: o
citoplasmático, do gênero Cilevirus, como os vírus da leprose C
dos citros ( Citn,s lepros is vírus C - CiLV-C), vírus da pinta verde
do maracujá (Passion fruit green spot vírus - PFGSV), leprose do
ligustro (Ligustrum leprosis vírus - LigLV) e o tipo nuclear, do
gênero Dochorhavirus (família Rhabdoviridae) representado pelo
vírus da mancha da orquídea (Orchidfleck vírus - OFV) e mais os
vírus da mancha anular do café (Co.ffee ringspot viros - CoRSV),
mancha clorótica do Clerodendrum (Clerodendrum chlorotic
 Manual de Fitopatologia
spot virus - CICSV) e leprose dos citros N (Citrus leprosis vírus
N - CiLV-N). As evidências existentes indicam que os VTB-C
seriam transmitidos de maneira persistente circulativa, enquanto
os VTB-N replicariam no ácaro vetor. e portanto a relação seria
do tipo persistente circulativa propagativa.
10.8.6. Transmissão por Organismos Habitantes do Solo
Os vetores de vírus que habitam o solo são nematoides, fungos
e protozoários (anteriormente identificados como fungos). Os
nematoides que transmitem vírus pertencem à ordem Do,ylaimida,
famílias Trichodoridae (espécies dos gêneros Trichodorus e Para-
trichodorus) e longidoridae (espécies dos gêneros Lo11gidor1.1s,
Xiphinema e Paralongidorus). Os vírus transmitidos por tricho-
doridae pertencem ao gênero Tobravirus, enquanto aqueles trans-
mitidos por longidoridae pertencem ao gênero Nepovirus. A
relação vírus-vetor nesses casos é semelhante à relação do tipo
semi-persistente envolvendo artrópodes.
As espécies de protozoários vetores de vfrus pertencem
à classe Phytomyxea (Plasmodiophoromycete.t) e aos gêneros
Polymyxa e Spongospora. Fungos vetores de virus pertencem
ao Filo Chytridiomycota (espécies do gênero O/pidium). Esses
organismos são parasitos de raízes e produzem esporos assexuais
móveis denominados zoósporos, que estão diretamente envolvidos
no processo de transmissão dos vírus. O tipo de relação vírus-vetor é
baseado na maneira como o vírus é adquirido pelo microrganismo
e na sua localização no interior dos esporos de resistência. No
primeiro tipo, o vírus é adquirido por adsorção no zoósporo fora
do tecido vegetal. Essa adsorção ocorre no solo, após as partículas
virais e os zoósporos serem liberados do sistema radicular
infectado decomposto. Depois de adsorvido externamente no
zoósporo, o vírus é transferido para o seu interior durante a fase
de encistamento. A tnmsmíssão depende da habiridade de o vírus
aderir aos zoósporos e é altamente especifica. Esse modo de
transmissão também é denominado transmissão in vitro ou não
persistente. No segundo tipo o vírus é adquirido pelos zoósporos
e esporos de resistência no interior da planta infetada. Não há
evidência da multiplicação do vírus no vetor. A disseminação do
vírus ocorre com a liberação de novos zoósporos virulíferos. A
relação vírus-vetor é altamente especifica e ele pode permanecer
infectivo no interior dos esporos de resistência por vários anos.
Esse modo de transmissão também é denominado transmissão
in vivo ou persistente. Os vírus transmitidos por protozoários
pertencem ao gênero Furovirus, enquanto que os transmitidos por
fungos pertencem à família Tombusviridae.
Alguns casos de transmissão de vírus no solo podem não
envolver qualquer um desses organismos e ser meramente um
processo de transmissão mecânica.
10.9. NOMENCLATURA E CLASSIFICAÇÃO
Desde o início da ciência da Virologia os virologistas têm
procurado os sistemas mais adequados para a nomenclatura
e a classificação dos vírus. Quanto a nomenclatura, há várias
décadas tem s ido bem aceito que o nome do vírus é composto
pelo nome da planta onde ele foi encontrado pela primeira vez,
mais o tipo de sintoma que ele induz nessa hospedeira, ou seja,
o nome vulgar da doença, em muitos casos, denominação dada
pelos produtores. Por exemplo, o vírus do mosaico do fumo
foi descrito pela primeira vez em plantas de fwno (Nicoliana
tabacum) causando sintomas de mosaico. O mesmo vale para os
vírus do mosaico do feijoeiro, do mosaico da alface, da tristeza
178
dos citros (neste caso, pelo aspecto depauperado que a planta
infectada exibe), etc. Já o estabelecimento de uma classificação
taxonômica universal, que inclua os vírus que infectam todos os
seres vivos, tem sido uma tarefa mais di fiei! e que vem sendo
executada pelo International Committee on Taxonomy ofViruses
OCTV), criado em Moscou em 1966, durante o rx Congresso
Internacional de Microbiologia. No sétimo relatório .do ICTV,
publicado-em 2000, pela primeira vez formalizou-se o conceito
de espécie para vírus, que foi assim definida "a virus species
is a polythetic c/ass of vin,ses rhat constitute a replicating
lineage and occupy a particular ecological niche". Isto é, os
membros de uma classe virai são coletivamente definidoi; por
um conjunto consensuul de propriedades, tais como morfologia
das particulas, tipo de ácido nucleico, organização do genoma,
fonna de replicação, propriedades sorológicas e biológicas, e ntre
outras. Assim sendo, todos os membros dessa classe possuem
várias propriedades em comum, porém uma única propriedade
não precisa necessariamente estar presente em todos os membros.
Portanto, não existe um único critério para identificar a espécie
do vírus. Para cada gênero há uma lista de propriedades que
indicarão se dois vírus são estirpes de uma espécie ou diferentes
espécies. No Quadro lU. l são apresentados os critérios para
identificação de espécies de dois gêneros de vírus.
Quadro JO.J - Critérios para demarcação de espécies diferentes de
vírus dos gêneros l'ntyvirus e Orthotospovirus (nnte-
riormcntc gênero Tospovirus).
Gênero Potyvirus: espécie tipo PotalO vírus Y - PVY
1. Genoma
- Identidade da sequência de aminoácidos da proteína
capsidial < 80%,
- Identidade da sequência de nucleotidcos do genoma
completo < 76%,
- Diferentes sítios de clivagem oa poliproteína.
2. Gama de hospedeiros naturais
- Gama de espécies de plantas hospedeiras pode estar
relacionada com a espécie do vírus, porém nem sempre
ajuda na identificação. Pode ser útil para delimitar estirpes.
3. Patogenicidade e citopatologia
- Diferença na morfologia das inclusões citoplasmáticas.
- Ausência de proteção (cross protection),
- Transmissão ou não pela semente,
- Reação diferencial de alguma espécie vegetal pode ser útil.
4. Modo de transmissão
- Vetor primário diferente. Espécie do vetor niio é usada
na identificação da .:spécie do vírus.
5. Propriedades antígênicas
- Diferenças sorológicas.
Gênero Orthotospovirus: espécie tipo Tom010 spotted wUr
virus-TSWV
Especificidade do vetor.
Gama de espécies de plantllS hospedeiras.
Relação sorológica da proteína N.
Sequência de aminoácidos do proteína N < 90%.
Fonte: King et ai. (2012).
 Vírus e Viroides

Nesse sétimo relatório estabeleceu-se também que o nome ssRNA (+)

comum do vírus na língua inglesa é considerado o nome cientifico
da espécie, numa analogia aos nomes científicos de seres vivos,
desde que a espécie virai seja reconhecida pelo ICTV. Assim,
no caso do vírus do mosaico do fumo a espécie é designada por
Tobacco mosaic vírus, cujo acrônímo é TMV. Todas as espécies
de vírus reconhecidas pelo ICTV são formalmente escritas em
talico, com a primeira letra da primeira palavra em maiúscula. O
-nesmo critério é usado na nomenclatura dos viroides, exceto que
,a formação do acrônimo acrescenta-se Vd no final. Por exemplo,
o acrõnimo do viroíde do tubérculo a.filado da batata (Porato 4
spindle ruber viroid) é PSTVd.
Jymovlrlda•
No relatório do LCVT de 2016, publicado on Iine {bttps://
ialk.ictvonlíne.org/), estão listadas 1369 espécies reconhecidas de
\ irus de plantas. A maioria dessas espécies está distribuída em
117 gêneros, espalhados em 23 famílias. Entre aquelas espécies,
-B ainda nllo estão estabelecidas em gêneros. No Brasil foram
dl'tectadas cerca de 200 'espécies de vírus reconhecidas pelo
ICTV e outras tantas, ainda aguardando sua inclusão na listagem.
Há ainda numerosos vírus aguardando melhor caracterização
Virr,av/rld• •
Furovfrus

- 1
Bl!nyvlrus

-➔
Secovlrldae

5-quivfn,s

• ...
Pomovlros
para serem incluídos em gêneros já conhecidos ou eventualmente W.lkavlrus
se criarem novos gêneros para os comportarem. A Figura 10.34 1 Tobrav,rus
ilustra as famílias e gêneros de vírus de plantas, com as respectivas
morfologias das partículas e os tipos de ácidos nucleícos. Os
\ troides estão classificados em oito gêneros, distribuídos em nuav1rus Luteovlrldae Ourmlav/n,s

••• • -
AJfamov,rui;
Bromovin,s Polemovirus
duas famílias. Há 32 espécies reconhecidas. No Brasil !oram llarvíros Cucumov/n,s Sobl!moviros
Oleav/n,s 1/drvtn,s
detectados até o momento cinco viroides que causam a exocorte Tombusvlrld••

e a xiloporose dos cítros, o nanismo do crisântemo, o Hop stunt

. 1roid em videira e em citros, e um viroide na ornamenta I Coleus.
Umbravlrus
.\té o momento, nenhuma das doenças causadas por viroides no
Brasil é de importância econômica. ../VVVVV\
Para se referir aos vírus de plantas cm publicações formais
;-m português sugere-se a recomendação fe.ita por A.S. Costa: na
primeira citação, referir ao nome do vírus em português (exceto ssl)NA dsDNA(RT)
quando a tradução do nome do vírus para o nosso idioma gere NanovJridN Caullmovlrid••
termos de difícil entendimento, por exemplo. T<Jmato bushy stunr Bo°'1VIN$ 6 f}«fk:ulas
NilnOv1ruJ: 8 paroculas
1·inis - TBSV. Plum pox virus - PPV), seguido entre parênteses
o nome do vírus em inglês e sua sigla. O nome em inglês deve
estar em itálíco quando é oficialmente reconhecido pelo ICTV.
Exemplos: vírus do mosaico severo do caupi (Cowpea severe
ssRNA(-)/(+/-)
,.,osaic vinis - CPSMV). vírus da faixa das nervuras do moran-
gueiro (StrawbenJ' vein banding vims- SVBV), etc.
..
8unya v/rldH Emarav;rus OphlovlrldH

Õb~ Õb~
Tenu/vin,s

10.10. VlROSES DE PLA TAS NO BRASIL

As dimensões continentais do país e a variabilidade da
~~
v~savlrus
,egetação (floresta tropical, cerrado, agreste nordestino, região
costeira, áreas subtropicais, etc.) e do clima do Brasil favorecem
a presença de um enorme contingente de vírus e seus respectivos
, etores. O clima em geral ameno e a existência constante de
. egetação oferecem oportunidades para a perpetuação dos vírus dsRNA
e a proliferação dos vetores. Some-se a isto as culturas de base p.,t1tiv/rnge Reovlrld•• ssRNA(RT)
Jenética homogênea em largas extensões e a irresponsabilidade na S«Jor.ovirinae

mro<lução de material vegetativo (sementes e partes vegetativas) ~ ovl rldae

,
Meta vlrldae

,em passarem por serviço de quarentena. Tudo isso faz com que
aos numerosos vírus nativos somem-se levas de vírus exógenos.
Isto se reflete na lista cada vez crescente de vírus presentes no
pais. Assim não é de se surpreender que já tenham sido registn1Jos
no Brasil um número significativo dos vírus de plantas até agora
~ o Spinareovlrinaa

Figura 10.34 - Principais familias c gêneros de vírus de plantas.

•

descritos no mundo. Fonte: Montoyd et ai. (2016); reproduzido com penníssão dos autores.

179
 MimuaI de Fitopatologia
Segue-se uma pequena listagem de doenças de vírus de
plantas consideradas de importância econômica no Brasil, em
adição àquelas já abordadas na introdução desse capítulo. Deve-se
levar em conta que o valor de um dado vírus para uma cultura
pode ser temporário, pois as medidas de controle alteram as
pressões de seleção e não é raro o caso de uma virose importante
desaparecer, dada a eficiência das medidas de controle utilizadas
(melhoramento genético da espécie vegetal, controle do vetor,
métodos culturais, etc.), podendo ser logo a seguir substituída
por outra, até então de importância marginal. Inversamente, vírus
tidos como sem importância atualmente podem causar perdas
significativas no futuro.
Necrose da haste da soja, causada por um isolado do vírus do
mosqueado do caupi (Cowpeo mild mottle virus - CMMoV) trans-
mitido por aleyrodídeo. Causa perdas à cultura nos anos recentes.
Mosaico dourado do feijoeiro, que nos anos 1970 destruiu
quase toda produção do País, obrigando o maior produtor de
feijão do mundo a importá-lo. Hoje o uso de variedades tolerantes
e zoneamento mantêm a virose sob controle.
Mosaico severo do caupi causado pelo Cawpea seve~ mosoic
virus - CPSMV causou perdas consideráveis na produção. Hoje se
acha contornado pelo uso de cultivares resistentes.
Tomateiro e pimentão: viroses como vira-cabeça
(Orthotospovirus), mosaico Y (Pototo virus Y - PYY), diversos
begomovírus têm sido responsáveis por perdas sazonais nestas
culturas.
Batata: o vírus do enrolamento das folhas (Pototo leofroll
virus - PLRV) obrigou o País a manter importação permanente
de batata-semente livres de vírus. Recentemente a introdução de
uma variante necrótica do PVY tem causado perdas.
Um complexo de potyvirus, carlavirus e ~lexyvfrus foi
responsável por reduções na qualidade e quantidade da produção
de alho.
Algodoeiro: até recentemente não havia problemas sérios,
mas a rápida expansão da cultura no Centro-Oeste, com plantio
de variedades importadas, sem resistência, resultou em perdas
importantes causadas por isolados do vírus do mosaico das
nervuras, um putativo polerovírus. Cultivares resistentes mantêm
a virose sob controle.
180
10.11. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Patbology. Elsevier Academic Press, New York, 2005.
Bos, L. Plant Viruses, Unique and Intriguing Pathogens. Backhuys
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One hundred years of contributions to virology. Saint Paul, APS
Press, 1999.
Semancilc, J.S. Viroids and Viroid-Jike Pathogens. Florida, CRC Press,
1987.
 CAPÍTULO
11
FITOPLASMAS E ESPIROPLASMAS
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
11.l. Aspectos históricos .............................................. 181
11.2. Taxonomia ............................................................ 182
l 1.3. Morfologia e ultraestrutura................................. 182
11.4. Importância como patógenos ............................. 182
11.5. Interação patógeno-hospedeiro .......................... 184
11.5.1. Transmissão.............................................. 184
1.1. ASPECTOS HISTÓRICOS
A
históría dos micoplasmas tem início com uma
doença de bovinos. a pleuropneumonia, conhecida
desde os anos 1700. Apesar do conhecimento da
<nça, seu agente etiológico foi estudado somente a partir 1898,
...:-do denominado de Mycoplasma mycuiúes subsp. mycoides.
~ anos seguimes, outras espécies de vida livre e patogênicas
nm identificadas dentro do gmpo dos micoplasmas, como os
~entes de várias doenças de caprinos, ovinos, suínos e aves,
~ de patógenos do homem. como, por exemplo, o agente de
ana pneumonia atípica.
Em plantas, esses organismos foram descritos apenas na
-:.e-gunda metade do século 20. Várias doenças de plantas, conhecidas
pelo nome genérico de "amarelos" ("yellows'·), foram relatadas
e;de os primeiros anos de 1900. A primeira doença deste tipo foi
~ :nada em 1902, com o nome de "Aster yellows". O gênero Aster
,'"T'!ence à família Asteraceae, apresentando uma variedade muito
pnde de espécies ornamentais. Em razão dos sintomas exibidos
cie .l!> plantas doentes serem similares às viroses, inicialmente,
""amarelos" foram atribuídos aos vírus. Os "amarelos•· eram
:~1hmitidos por enxertia e por meio de insetos vetores, o que
..::,.tenta\a a hipótese de que a doença era de etiologia virai. Além
~1->. não eram cultivados em meio Je cultura artificial e passa,am
rlltros bacterianos. No entanto, era intrigante a ausência ou a
... ,a frequência com que as partículas virais eram encontradas nos
-" ,dos de plantas doentes. Assim, por longo tempo, a etiologia dos
-1'1arelos" permaneceu indefinida.
181
11.5.2. Sintomatologia ......................................... 184
11.6. Diagnose............................................................... 185
11.7. Identificação e classificação ................................. 186
11.8. Controle................................................................ 186
11.9. Espiroplasmas ...................................................... 187
11.10. Bibliografia consultada ...................................... 190
Em 1967, pesquisadores examinaram, ao microscópio ele-
trônico de transmissão. preparações ultrafi nas de tecidos originários
de plantas de amora. batata, quiri e rainha-margarida portadoras
e não portadoras de "amarelos". No interior dos vasos de floema
das plantas sintomáticas foram visualizados consistentemente
corpúsculos celulares pleomórficos, oblongos e arredondados,
porém estas estruturas estavam ausentes nos vasos das plantas
assintomáticas. Com base na semelhança morfológica, estes
corpúsculos foram prontamente relacionados aos micoplasmas, os
quais já haviam sido enconlrados nos animais e no homem. Estes
resultados levaram à suspeita de que microrganismos similares aos
micoplasrnas estavam relacionados a estas doenças de plantas. Em
seguida à observação microscópica, plantas doentes foram tratadas
com antibiótico à base de tetraciclina, que promoveu a remissão
dos sintomas e a eliminação temporária dos microrganismos ante-
rionnente visualizados nos tecidos vegetais. As constatações
microscópicas e biológicas forneceram fortes evidências para a
proposição de que os micoplasmas estavam associados às doenças
do tipo ··amarelos". Para diferenciar os micoplasmas já conhecidos
nos animais e no homem daqueles agora encontrados nas plantas.
estes últimos foram designados de organismos semelhantes aos
micoplasmas ("Mycoplasroa-like organisms"), grafados como
MLOs.
A descoberta dos MLOs revelou a existência de mais um
grupo de fitopatógenos e as diversas doenças conhecidas como
··amarelos" passaram a ser revisadas, visando demonstrnr a sua
associação com estes procariotos. Em pouco tempo, centenas
 Manual de Fitopatologia

de doenças em diversas partes do mundo foram associadas

aos MLOs. Na década de 1990, os MLOs passaram a ser
denominados fitoplasmas pelo Subcomitê de Taxonomia de
Mollicutes, pertencente ao Comüê Internacional de Sistemática
Bacteriológica. Fitoplasma é um tenuo trivial que, apesar de
aceito e consagrado pela comunidade científica internacional,
não corresponde a um táxon. Atualmente, os fitoplasmas são
reconhecidos como importantes agentes de doenças que ocorrem
em grande diversidade de espécies botânicas cultivadas, daninhas
e silvestres distribuídas no mundo todo.

11.2. TAXONOMIA
Os fitoplasmas são classificados dentro do Domínio Bacteria,
filo Tcnericutes, Classe Mollicutes, Ordem Acholeplasmatales,
Família Acholeplasmataceae e Gênero 'Candidatus Phytoplasma' .
A nomenclatura binomial latina ao nível de gênero e
espécie, a qual é aceit_a para os seres vivos, não se aplica aos
fitoplasmas. A denominação de espécie requer a descrição das
características fenotípicas do microrganismo quando isolado em
cultura pura e os fitoplasmas não atendem a este requisito por
serem muito fastidiosos. Por esta razão. a categoria Candida111s
tem sido estabelecida no sistema provisório de classificação
desses organismos, sem.lo arbitrariamente definida com base na
análise das sequências de bases nucleotídicas do gene16S rRNA.
A designação de Candidatus ao nível de espécie é considerada,
portanto, como uma unidade taxonômica temporária.
Inicialmente, logo após sua descoberta, a identificação e
classificação dos fitoplasmas foram baseadas em características
biológicas como tipo de sintoma, gama de hospedeiros vegetais
e especificidade na transmissão por vetores. No entanto, com
o progresso dos estudos foi verificado que estes critérios não Figura 11.1 - Corpúsculos pleomórficos de fitoplasma no lúmen de
eram adequados. pois ocorriam sobreposições entre .as carac- floema de hibisco {A) e berinjela (8).
terísticas, não permitindo uma distinção clara entre os diversos Crédito das fotos: Nelson S. Massola Junior.
fitoplasmas.
A aplicação das modernas técnicas moleculares permitiu distinguem das células das demais bactérias fitopatogênicas por
ampliar o conhecimento sobre a diversidade genética exístellle serem bem menores, com tamanho variável de 200 a 800 nm.
entre os fitoplasmas, o que resultou no enfoque molecular para O cromossomo também é muito pequeno, estando limitado entre
a identificação e classificação destes procariotos. As variações 680 e 1.600 kb. Os fitoplasmas, juntamente com outros membros
encontradas nas sequências de nucleotídeos presentes em genes da classe Mollicutes, são considerados corno os limiares dos
conservados como l 6S rRNA, tufou Sec têm fornecido evidências organismos celulares, devido à reduzida dimensão e simplicidade
para o estabelecimento de distinção entre os fitoplasmas. O gene estrutural de suas células. Em tennos evolutivos, os fitoplasmas
16S rRNA tem sido o mais utilizado para a classificação e a são descendentes de bactérias que apresentam parede celular,
aplicação das técnicas de PCR-RFLP e/ou de sequenciamento sendo filogenetícamente relacionados com bactérias Gram-posi-
têm permitido detenninar relações genéticas entre os diversos tivas pertencentes aos gêneros Bacillus e Closrridium. Em razão
fitoplasmas e separá-los em grupos e subgrupos. Os grupos são da redução do genoma, diversas rotas metabólicas foram perdidas
representados por algarismos romanos e os subgrupos, por letras. e, por consequência. os compostos necessários para seu desen-
Para cada grupo, um determinado fitoplasma é designado como volvimento passaram a ser obtidos de plantas e insetos por meio
referência ou padrão. de parasitismo.
A reprodução de fitoplasmas em meio de cultura ainda
11.3. MORFOLOGIA E ULTRAESTRUTURA não se mostrou viável e o deseovolvimento destes procariotos
Os fitoplasmas são procaríotos, sem parede celular, sendo está restrito a ambientes isotônicos como floema e hemolinfa. A
a célula circundada somente por uma membrana plasmática. fissão celular parece ser o processo mais comum de reprodução,
A ansência de parede confere um alto grau de pkomorfismo à entretanto, o brotamento ou gemulação também têm sido frequen-
célula e quando visualizados no interior do ffoema os fitoplasmas temente observados nos corpúsculos encontrados nos tecidos dos
se apresentam como corpúsculos arredondados, elípticos, cla- hospedeiros.
vados ou alongados (figura 11 .1). Ao microscópio eletrônico.
o citoplasma apresenta aspecto granular, sendo os diminutos 11.4. JMPORTÂNCIA COMO PATÓGENOS
grânulos correspondentes aos ribossomos. A célula apresenta Os primeiros relatos de doenças do tipo "amarelos" Jatam
uma área central onde são encontradas estruturas filamentosas do início dos anos de 1900. Desde aquela época. várias doenças
representando o material genético. As células dos fitoplasmas se deste grupo foram descritas e sua importância econômica tem sido

182
 Fitoplasmas e Espiroplasmas

-~ nhecida em diversas espec1es cultivadas, compreendendo

Boxe 11 .1 A associação de fitoplasma com a síndrome
• .i-ius alimentícias, florestais e ornamentais. Algumas doenças
do amarelecimento foliar da cana-de-açúcar
· •maram famosas por provocarem danos expressivos, tendo
consideradas, inclusive, como fatores limitantes para a sobre-
6ic1a e produção destas diversas espécies. Como exern- A síndrome do amarelecimento foliar da cana-de-
açúcar (Figura 11.2), também conhecida por "ama-
dássicos de doenças economicamente importantes podem
relinho': é considerada uma das mais importantes para
.::- .:itados o amarelecimento letal do coqueiro, o enfezamento
a cultu.ta. O primeiro relato da doença no Brasil foi
=elho do milho, o amarelecimento ou declínio do cinamomo
feito em 1989, mas começou a se expressar como um
superbrotamento da batata, que provocam impacto em países
problema sério a partir do início da década de 1990. No
_ .\mérica Central e do Sul; o superbrotamento do quiri. o
Estado de São Paulo, cultivos comerciais conduzidos
~ismo amarelo do arroz e o superbrotamento da batata-doce com a variedade SP71-6163 apresentaram perdas de
~asáveis por reduzir severamente a produção destas culturas até 50% na produção. A doença já era conhecida em
~ di, ersas regiões da Ásia; o superbrotamento do citros no outros países, porém não havia um consenso sobre
rente Médio; os amarelos da videira e o superbrotamento da a natureza do agente causal, tanto no Brasil como no
tmata-doce na Austrália, causando prejuízos relevantes; o super- exterior. Alguns trabalhos atribuíam a ocorrência da
sucamento do olmo, os amarelos do pessegueiro e da ameixeira, doença a fatores abióticos relacionados às condições
a ifavescência dourada e os amarelos da videira, o declínio da de solo e clima, enquanto outros demonstravam a
~ira e a proliferação de ramos em macieira. que causam perdas associação da doença com agentes bióticos envolvendo
gruficativas na Europa e América do Norte. vírus e fitoplasmas. Em pesquisas conduzidas com
No Brasil, algumas doenças associadas aos fitoplasmas material coletado no Brasil, na década de 1990 e nos
::i.:-recem destaque como o enfezamento do milho. que se tornou anos seguintes, foi revelado que um vírus estava consis-
..,.. '-lema sério a partir da dicada de 1980, com a introdução tentemente associado à síndrome. Pesquisas reali1.adas
plantio de safrioha; o enfezamento do repolho, couve-flor e posteriormente, contudo, evidenciaram que um fito-
':'tOColis, que tem ocorrido com altas incidências, provocando o plasma também estava presente em plantas sintomáticas
-1.111dono do cultivo destas brássicas em tradicionais áreas de naturalmente infectadas. A variedade SP71-6163 chegou
:-..inuo; a síndrome do amarelecimento foliar da cana-de-açúcar, a ocupar 525.000 ha de área plantada com cana-de-
~..ociada a um complexo formado por um vírus e um litoplasma, a açúcar no Estado de São Paulo e por ser altamente
"!-~ai trouxe prejuízos significatívos em passado recente e continua suscetível à síndrome do amarelecimento foliar foi
1erecendo riscos à cultura (Boxe 11 . l ); o superbrotamenlo da gradativamente sendo substituída por yaricdades
-:..indioca, que está disseminado de fonna generalizada no país, mais resistentes. No entanto, a preocupação com a
:-r1ncipalmente na região nordeste onde provoca perdas rel.e- doença tem se mantido ao longo do tempo, tanto que
.!.!ltes no rendimento da cultura; o superbrotamento do maracu- os programas de melhoramento genético e o serviço
de "roguing" em viveiros têm se mantido alertas em
ueiro, que tem produzido surtos frequentes em dívcrsas regiões
relação ao possível ressurgimento do problema. A
....-odutoras; o declínio do cinamomo, que causa morte de um
síndrome do amardecimento foliar é reconhecida
~nde mímero de árvores utilizadas em projetos urbanísticos,
como uma doença de etiologia complexa que envolve
, ira-cabeça do mamoeiro, presente em plantios comerciais
patógenos distintos, ou seja, um vírus e um fitoplasma.
e que tem sido objeto de preocupação constante por parte dos
Hoje a doença é endêmica no Estado de São Paulo e
Nodutores, sendo controlado pela erradicação de plantas doentes;
potencialmente importante para a cultura, ta1tto que
,uperbrotamento do hibisco, que tem chamado a atenção por reduções de 30% na produção foram constatadas em
oi!\ ar ao declínio e morte as plantas utilizadas para ornamentação
parcelas com plantas doentes em relação a parcelas
mi logradouros públicos. Além destes destaques, outras doenças
com plantas assintomáticas.
.btl sido registradas em plantas cultivadas como citros, videira,
--:iorangueiro, chuchuzeiro, pimenteira, aboboreira, tomateiro,
"'-'rinjela, crotalária, primavera, begônia e plantas daninhas ou
, estres. entre elas caruru, buva, picão-preto, serralha, erva-de-
.,to, juá-de-capote, assa-peixe, melão-de-São Caetano.
A maior ou menor importância das doenças associadas
...:,s fitoplasmas está relacionada com diversas variáveis como
grau ele resistênciii ou tolerànciii do hospedeiro. o nível de
~,?ressividade do patógeno. a intensidade de ocorrência e a efi-
~1enc1a de vetores e as condições de ambiente. Por esta razão,
:11,gumas doenças provocam danos de proporções alarmantes,
enquanto outras causam perdas não relevante~. Além disto, de
!cordo com as variáveis ciladas, a importância de uma deter-
11nada doença pode estar restrita a uma região ou se estender,
abrangendo grandes áreas. Os fitoplasmas são encontrados cm Figura 11.l - Sintomas tle síndrome do amarelecimento foliar
"ú<los os locais onde se pratica a agriculmra comercial e estão da cana-de-açúcar.
. mplamente distribuídos nas áreas de clima tropical, subtropical
.: temperado.

183
 Manual de Fitopatologia
11.5. INTERAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
O ciclo da relação hospedeiro-patógeno, para fins didáticos,
pode ser dividido em etapas, as quais envolvem a sobrevivência e
disseminação do agente de doença, sua penetração e colonização
dos tecidos do hospedeiro, e, finalmente, a reprodução das
estruturas do patógeno que reiniciarão um novo ciclo.
Por serem parasitas biotróficos ou obrigatórios, a sobre-
vivência de fitoplasmas somente é viável em hospedeiros vivos.
Nas plantas, os fitoplasmas habitam os vasos de floema e podem
sobreviver no hospedeiro principal, representado pelas plantas da
cultura de interesse, e em hospedeiros alternativos, representados
por espécies cultivadas. daninhas ou silvestres. Nos insetos, os
fitoplasmas podem ser encontrados na hemolinfa e em diversas
partes do corpo, como sistema digestivo, tecido muscular e glân-
dula salivar.
A disseminação natural se processa através de insetos veto-
res, destacando-se aqi1eles do grupo das cigarrinhas e algumas
espécies de psilídeos. O transporte de material propagativo do
hospedeiro como estacas, tubérculos, bulbos e gemas, estas usa-
das para a produção de mudas, é um dos mais eficientes meios de
disseminação de fitoplasmas. Neste caso, o homem tem um papel
relevante e as facilidades atuais de transporte favorecem a distri-
buição dos fitoplasmas a curuls e longas distâncias. As sementes
são raramente referidas como meio de disseminação, porém exis-
tem relatos de alguns fitoplasmas veiculados por estes órgãos de
propagação.
A colonização tem inicio com a introdução do patógcno
na planta, feita por um vetor, enquanto a multiplicação do
fitoplasma se processa simultaneamente, resultando no aumento
da concentração das suas estruturas nos tecidos do hospedeiro.
Em condições naturais, o vetor insere o patógeno diretamente nos
vasos de floema, onde o fitoplasma passa a se multiplicar e a
se translocar para outras panes da planta (veja Figura 4.29 no
Capítulo 4). Embora a infecção seja sistêmica, pois o fitoplasma
é conduzido juntamente com a seiva de floema, nem sempre a
sua distribuição na planta é uniforme. Como consequência, os
sintomas podem se manifestar em determinada parte do hospedeiro,
enquanto a outra parte se apresenta assintomática. Além disto, a
concentração do fitoplasma nos diferentes tecidos vegetais pode
ser variável, depemlendo do órgão da planta e das fases do ciclo
vital do hospedeiro.
Os mecanismos de patogenicidade envolvidos na relação
planta-fitoplasmas ainda são pouco conhecidos. porém com base
nos tipos de sintomas exibidos pelos hospedeiros existem fortes
evidências da ocorrência de distúrbios hormonais. Assim, os
sintomas mais frequentemente observados em plantas infectadas.
tais como enfezamento e superbrotamento de ramos são creditados
às alterações no balanço de hormônios.
11.5.1. Transmissão
As ciganinhas, principalmente as espécies pertenceutes à
família Cicadellidae, são as principais responsáveis pela trans-
missão de fitoplasmas nas condições naturais. Além deste tipo
de inseto, algumas espécies de psilídeos também transmitem
estes agentes de doença. A relação entre vetor e litoplasmas é
do tipo persistente, na qual o patógeno, uma vez adquirido pelo
vetor, passa a ser transmitido durante toda a vida do inseto. O
vetor adquire o patógeno ao sugar a seiva do vaso de floema de
uma planta infectada e o transmite quando busca seu alimento
184
no floema de planta sadia. A transmissão envolve as etapas de
aquisição, período de alimentação do inseto na planta doente
necessário para a aquisição do patógeno; incubação, período
de tempo compreendido entre a aquisição e a transmissão do
patógeno pelo inseto; e inoculação, período de alimentação do
inseto na planta sadia necessário à introdução do patógeno em
seu floema.
Exr.,erimentalmente, para fins de pesquisa, os fitoplasmas
têm sido transmitidos por vetores infectivos, por meio de enxer-
tia e por plantas parasitas pertencentes ao gênero Cuscuta.
Quando se conhece a espécie vetara de nm determinado fitoplasma,
uma população infectiva do inseto pode ser criada, a panir da
alimentação dos indivíduos em plantaS portadoras deste fitoplasma
de interesse. Uma vez adquirido o fitoplasma, os insetos podem
ser transferidos para plantas sadias para que ocorra a transmissão.
O emprego de enxertia visa colocar tecidos coletados de plantas
infectadas em contato com tecidos de plantas sadias, de tal forma
que, através da união dos vasos de floema, o fitoplasma passe
do hospedeiro doente para o sadio. Plantas de várias espécies
do gênero Cuscuta, que retiram nutrientes do floema da planta
parasitada, podem transmitir fitoplasmas quando seus filamentos
são estabelecidos em planta fonte do patógeno e posteriormente
em hospedeiro sadio. A cuscuta desempenha o papel de uma ponte
biológica. permitindo a transferência do fitoplasma da planta
doente para a planta sadia.
11.5.2. Sintomatologia
Os sintomas induzidos por fitoplasmas são bastante variá-
veis. Na maioria das vezes, as plantas doentes não exibem um
sintoma isolado, mas um conjunto de sintomas. Alguns dos
sintomas que se expressam com maior frequência são: clorose,
supcrbrotamento de ramos e eufezamento ou nanismo da planta
(Figuras L1.3 a L1.5). No entanto, outros. como a filodia e a
virescência, são quase que exclusivamente induzidos por fito-
plasmas.
A clorose é um dos sintomas mais comuns, sendo mani-
festada nas folhas pela menor intensidade da cor verde normal.
Esta alteração pode variar de leve a muito intensa, a ponto de
tomar o órgão amarelado. O termo "amarelos", empregado para
designar as doenças causadas por fitoplasmas, resulta justamente
da presença frequente de clorose nas plantas portadoras destes
patógenos. O superbrotamento de pequenos ramos se origina pelo
estímulo no desenvolvimento de gemas incitado pelo füoplasma e
caracteriza o sintoma conhecido por vassoura-de-bruxa. O enfe-
zamento ou nanismo se expressa pela redução no tamanho de
ramos, colmos, folhas, flores, inflorescências, frutos e do dossel
da planta. O avermelhamento dos bordos ou da lâmina foliar
também é um sintoma que pode levar à suspeita da presença de
fitoplasmas na planta. O declínio, presente com maior frequência
em plantas lenhosas, é caracterizado pelo definhamento gradual
da planta, normalmente seguido de mone. O escurecimento dos
vasos de floema pode evidenciar a ocorrência de fitoplasmas,
sendo a descoloração inicialmente amarelada, porém tomando-se
negra com o desenvolvimento da doença; em seções transversais
de hastes este sintoma pode ser observado como um anel
escurecido. A virescência é identificada pela presença da cor
verde em órgãos originalmente não clorofilados, especialmente
as pétalas. A filodia se manifesta pt:lo desenvolvimento de folhas
em lugar de órgãos florais, aparecendo, geralmente, folhas onde
deveriam se desenvolver as pétalas.
 Fitoplasmas e Espiroplasmas
J"",eura 11.3 - Subdesenvolvimento causado por fitoplasma em plan-
tas de vinca. Planta sadia à esquerda.
n~ura 11.4 - Superbrotamento em planta de Solidago sp.
Crédito da foto: Elliot W. Kit.ajima.
n~ura 11.5 - Clorose em árvore de cinamomo (Me/ia azedarach).
Crédito da foto: Elliot W. Kitajima.
185
Assim como para outros patógenos, os sintomas são
as evidências que levam à suspeita de infecção da planta por
fitoplasmas e, por esta razão, são usados na diagnose dessas
doenças. No entanto, não são raros os casos de infecção latente,
nos quais as plantas portadoras de fitoplasmas se apresentam
assintomáticas. Hospedeiros alternativos tolerantes têm papel
importante na epidemiologia da doença, pois podem atuar como
reservatóri~ para patógenos e fonte de inóculo para as plantas
da cultura.
11.6. DIAGNOSE
A diagnose tem por objetivo a identificação da doença
presente num hospedeiro. Assim como para as demais doenças,
o reconhecimento de doenças associadas aos fitoplasmas ·é feito
com base na sintomatologia expressa pela planta suspeita de
infecção e na detecção deste patógeno nos tecidos do hospedeiro.
A diagnose baseada nos sintomas deve ser confirmada pela
detecção consistente do fitoplasma, pois os sintomas decorrentes
da infecção por este agente podem ser similares àqueles causados
por agentes de natureza biótica e abiótica, especialmente vírus,
desequilíbrios nutricionais e efeito de herbicidas.
O aparecimento de sintomas chama, inicialmente, a atenção
do observador, levando à suspeita de infecção da planta pelo
patógeno. O conhecimento prévio dos típos de sintomas mais
comumente associados aos fitoplasmas pode contribuir para o
sucesso da diagnose. O passo seguinte é encontrar na líteratura se
esta anomalia foi anteriormente relatada e comparar os sintomas
presentes na planta suspeita com aqueles descrítos para esta
espécie vegetal. Como referências são usadas diversas biblio-
grafias, como livros, compêndios e manuais ou guias de campo.
Se os sintomas forem similares, busca-se demonstrar a associação
entre fitoplasmas e a doença, através da detecção do patógeno na
planta.
A presença de fitoplasmas pode ser evidenciada pela
detecção direta através da observação de cortes ultrafinos de tecidos
vegetais em microscópio eletrônico de transmissão ou de forma
indírcta via aplicação da técnica molecular de reação em cadeia
da polimerase (PCR), pois o isolamento destes microrganismos é
praticamente inviável. Para doenças já descritas, a comprovação
da associação constante entre plantas sintomáticas e a ocorrência
de fitoplasmas nos seus tecidos tem sido considerada como
suficiente para demonstrar que uma determinada doença está
sendo causada por aquele agente patogênico.
A detecção direta consiste na observação de corpúsculos
pleomórficos, oblongos ou arredondados, de diâmetro variável
entre 200-800 nm, correspondentes às células de fitoplasmas que
se desenvolvem no interior do floema. Alguns fatores podem
dificultar ou mesmo limitar a detecção de fitoplasmas através de
microscopia eletrônica, como a falta de uniformidade na distri-
buição dos fitoplasmas no hospedeiro, o pequeno tamanho das
amostras vegetais usadas nas preparações u!trafinas e a baixa
concentração destes agentes nos tecidos vegetais. Na diagnose
rotineira, a metodologia molecular tem sido mais comum por ser
mais prática, sensível e rápida. O desenvolvimento de "primers"
específicos para a detecção de fitoplasmas e o aperfeiçoamento ela
técnica de PCR aumentou a eficiência deste método para confümar
a diagnose baseada nos sintomas. Os procedimentos compreendem
a extração do DNA total da planta suspeita de infecção e seu uso
nas reações de PCR, visando amplificar um determinado fragmento
genômico alvo do fitoplasma. Geralmente, o fragmento visado é o
 Manual de Fitopatologia
gene 16S rRNA ou um fragmento compreendido pelo 16S rRNA
e parte da região espaçadora localizada entre este gene e o 23S
rRNA. Apesar da alia sensibilidade do método de PCR, a presença
de substâncias in.ibidoras da amplificação presentes nos tecidos
vegetais pode comprometer a eficiência do método para fins de
detecção.
Quando a doença ainda não foi relatada. além da associação
constante, outras evidências devem ser cons,ideradas para
demonstrar que o fitoplasma está associado àquela doença. O
postulado de Koch não pode ser plenamente satisfeito, pois o
isolamento e re-isolamento de fitoplasmas para meio de cultura
são impraticáveis. No entanto, a patogenicidade dlos fitoplasmas
pode ser demonstrada através de algumas evidênc:ias como: pre-
sença constante de fitoplasmas nos tecidos da planta doente e sua
ausência na planta sadia; planta sadia sabmetida a uma população
de vetor infectivo se toma doente; enxertia de parte de planta
doente em planta sadia resulta em planta doente; a aplicação de
antibiótico em planta çloente promove a remissão de sintomas e,
ao mesmo tempo, a eliminação temporária do füoplasma.
11.7. IDENTIFICAÇÃO E CLASSIFICAÇÃO
A identificação molecular é o fundamento para a classi-
ficação dos fitoplasmas. Atualmente, o esquema mais aceito para
a classificação é aquele que organiza os distintos fitoplasrnas em
grupos e subgrupos, pois estes microrganismos nã.o obedecem às
exigências para sua classificação ao nível de gêneiro e espécie. A
identificação permite também a obtenção de infonnações rela-
cionadas à epidemiologia da doença, evidenciando se a planta é
portadora de um único ou de distintos fitoplasma.s, revelando a
distribuição e frequência de ocorrência de detenninados fitoplas-
mas, determinando a gama de hospedeiros altematiivos e, mesmo,
possibilitando estudos sobre a interação patógc1t10-hospedeiro-
vetor. Além disto, a identificação molecular pennite conhecer a
diversidade genética e estabelecer relações filogenéticas entre fito-
plasmas.
A identificação é feita principalmente com base na sequência
de nucleotídeos do gene 16S rRNA, sendo conduzida através da
análise de RFLP (Restrietion Fragment Length Polymorfism) e
do sequenciamento deste fragmento genômico. A aplicação de
PCR com o emprego de primers específicos para determinados
grupos de fitoplasmas é de uso mais restrito, porém útil em
alguns casos. A análise de RFLP envolve a digestão enzimática
dos fragmentos genômicos correspondentes ao l 6S rRNA pela
atuação das endonucleases ou enzimas de restriçà.o. A clivagem
do fragmento genômico em determinados ponLos da sequência
nucleotídica, característicos para cada tipo de enzima de
restrição, gera distintos fragmentos menores. Estes fragmentos
são separados por eletroforese em uma matriz de poliacrilamida,
originando conjuntos de bandas conhecidos como padrões de
restrição ou perfis elctroforéticos, os quais são típicos para cada
uma das endonucleases. Quando estes padrões ou perfis são
analisados em conjunto e comparados com aquieles relatados
para outros fitoplasmas é possível classificar o fitoplasma em
estudo em algum dos grupos ou subgrupos estabelecidos. Para
cada um dos grupos existentes foi detenninado ,um fitoplasma
como representante típico, o qual serve como referência para o
grupo. Quando os padrões revelados pelo füoplasma analisado
são distintos daqueles previamente estabelecidos, este fitoplasma
pode ser indicado como um representante de um novo grupo ou
subgrupo.
186
As bases nucleotídicas componentes do gene 16S rRNA
podem ser reveladas pelo uso da técnica conhecida por sequen•
cíamento. Atualmente, com o desenvolvimento de metodologias
apropriadas e de equipamentos eficientes, o sequenciamento de
bases se tomou um procedimento rotineiro e de grande utilidade
no estudo dos fitoplasmas. Uma vez determinada a sequência
nucleotídica do fitoplasma em estudo, esta pode ser usada tanto
para an~ses filogenéticas como para análises virtuais de RFLP.
conduzidas com o emprego de programas especiais para compu-
tadores. Estas análises pennitem relacionar o grau de similaridade
genética existente entre o .fitoplasma identificado e os demais
fitoplasmas conhecidos, cujas sequências nucleotídicas se encon-
tram depositadas nos chamados bancos de genes. Além do estabe-
lecimento do grau de similaridade genética entre 6toplasmas, ambas
as análises podem contribuir para a classificação de fitoplasmas
em grupos e subgrupos.
Apesar do esquema da classificação em grupos ser simples.
confiável e prático, existe uma proposta para que os fitop\asmas
sejam classificados ao nível taxonômico de gênero e espécie. Os
critérios utilizados oficialmente para classificar um microrganismo
ao nível de espécie requerem a sua caracterização morfológica e
fisiológica em culmra pura. No entanto, pelo fato do cultivo dos
fitoplasmas ainda ser praticamente inviável, um sistema provisório
de classificação tem sido adotado, no qual o táxon correspondente
à espécie permanece na condição de "Candidatus".
11.8. CONTROLE
Medidas preventivas visando impedir a entrada do
patógeno em áreas de planLio têm um papel importante no
controle de doenças associadas aos fitoplasmas. Em um nível
mais amplo, os serviços de inspeção de material vegetal poderão
contribuir para impedir a introdução de um fitoplasma ainda não
existente no pais ou numa região. De fonna mais restrita, estas
medidas preventivas poderão ser exercidas com maior rigor ao
nível de propriedade agrícola. através do uso de material vegetal
sadio. É recomendável o uso de tubérculos e bulbos livres do
patógeno, evitando a ocorrência de plantas doentes que poderão
se originar destes órgãos de reprodução vegetativa. As mudas
também deverão ter boa qualidade fitossanitária, pois quando
infectadas poderão ser responsáveis pela instalação da doença já
na implantação de um pomar. Como as mudas são geralmente
produzidas por enxertia. é importante que o pona-enxerto e o
enxerto sejam provenientes de matrizes sadias. As sementes
praticamente não transmitem fitoplasmas, no entanto as mudas
obtidas a panir de sementes devem ser produzidas em ambientes
protegidos de insetos, pois as plantas infectadas nos primeiros
estádios de desenvolvimento poderão expressar sintomas somente
após o seu estabelecimento no campo.
O plantio de variedades resistentes ou tolerantes, quando
disponíveis, é a medida de controle mais eficiente, visando mini-
mizar os danos causados pelas doenças associadas aos fitoplas-
mas. A identificação de genes que condicionam resistência a
este Lipo de do.:nça e a sua introdução cm espécies de interesse
econômico têm sido pouco ex.pioradas, o que tem dificultado a
obtenção de variedades geneticameme melhoradas. Em alguns
casos específicos, no entanto, programas de melhoramento logra-
ram sucesso na seleção de genótipos com grau desejável de resis-
tência ou de tolerância.
Uma vez que a doença tenha sido constatada no campo,
é recomendável a erradicação das plantas doentes, quando essa
 Fitoplasmas e Espiroplasmas

:-;;.:1ca for viável. Em cultivos extensivos de espécies anuais
erradicação é impraticável, porém para pequenas culturas e
'lira espécies perenes, a identificação e eliminação de plantas
":!1omáticas podem contribuir para evitar a disseminação da
.l..,cnça na área. Inspeções periódicas e cuidadosas de pomares
:-:>dem reduzir drasticamente os danos causados pela doença.
E._qa prática pode ser dirigida também para espécies silvestres
daninhas presentes no interior da cultura ou nas suas
"".:>x1midades, impedindo que elas favoreçam a sobrevivência do
Jlll!Ógeno e venham a atuar como fonte de inóculo.
A proteção química do hospedeiro contra o ataque do
:'\!!Dgeoo ou a recuperação da planta doente pode ser exercida
"' uso de antibiótico do grupo das tetraciclinas. Esta medida de
- arrole, porém, apresenta sérias restrições relacionadas à eficiência
- controle, ao custo do tratamento, aos riscos que pode trazer à
~-de humana e ao desequilíbrio que pode provocar no ambiente.
-:,,~r estas razões, a aplicação de antibiótico visando o controle
• doenças causadas por fitoplasmas não tem sido recomendável,
-u prática, para a maioria das culturas. Especificamente para
a.gumas espécies perenes, ornamentais ou frutíferas, o tratamento
-.wmico com tetraciclina pode promover o controle temporário
à: doenças associadas aos fitoplasmas. Nestes casos, um orifício
e aberto e o antibiótico é injetado, sob pressão, no tronco das
.,. ores; no entanto, como o seu efeito não é duradouro, o produto
~ erá ser aplicado periodicamente para manter a boa condição
~ ;,midade da planta.
Os espiroplasmas são descritos como procariotos, sem parede
celular e de forma espiralada (Figura 11.6). São microrganismos
c.Jassificados dentro do Domínio Bacteria, Filo Tenericutes, Classe
Mo!licutes, Ordem Entornoplasmatales, Família Spiroplasmataceae
e Gênero Spiroplasma. Os filamentos helicoidais são variáveis
de 2-5 µm de comprimento por O, 15-0,20 µm de diâmetro. A
célula apresenta membrana trilaminar e citoplasma contendo grâ-
nulos e filamentos, os quais são interpretados como estruturas
representativas de ribossomos e material genético de DNA
densamente compactado, respectivamente. A fonna helicoidal é
uma característica intrigante que não tem explicação científica
conclusiva, uma vez que a parede celular é responsável pela fonna
das células e estes procaríotos não possuem esta estrutura. O
desenvolvimento em meio de cultura exige a presença de colesterol
e as colônias são diminutas e de crescimento lento, apresentando
aspecto granular e bordo difuso ou centro escuro e bordo claro,
assemelhadas a um ovo frito. As típicas células espiraladas, quando
observadas ao microscópio de luz com campo escuro, exibem um
intenso movimento de flexão ao longo do filamento helicoidal, um
movimento de rotação em relação ao eixo deste filamento e um
movimento adicional de translação, quando em meio semi-sólido
ou meio líquido de alta viscosidade. No entanto, ressalta-se que
além das células helicoidais descritas, estruturas celulares de formas
diversas podem surgir durante as diferentes fases da reprodução .

A aplicação de inseticidas visando o controle de insetos

• -ores pode ser recomendada, desde que s~ja economicamente
..a\el. O tratamento poderá fornecer melhores resultados se for
E3lizado nos primeiros estádios de desenvolvimento das plantas,
:x :s quanto mais precocemente ocorrer a infecçãq, maiores ,
.:rào os danos causados pela doença. Além disto, a aplicação. do
..... duto no início de desenvolvimento da cultura poderá ser mais
e:ic1ente por promover a redução da população inicial de insetos,
1'Sllltando ua diminuição da disseminação do patógeno entre as
- 1ntas.

11.9. ESPIROPLASMAS
Logo após a descoberta dos fitoplasmas, plantas de milho
~ rtadoras de urna doença conhecida como enfezamento foram
~inadas na tentativa de demonstrar sua associação com estes
:r.x:ariotos recém encontrados em plantas. O enfezamento do
11!.!Iho já era couhecido desde a década de 1940, sendo atribuído
- duas estirpes de um mesmo vírus. Acreditava-se que uma das
:snrpes causasse o enfezamento vennelho e que a outra fosse
.:igente do enfezamento pálido. Em 1968, foi relatado que um
"ioplasma estava associado ao enfezamento vermelho, com base
~ estudos conduzidos ao microscópio eletrônico. No entanto,
início dos anos setenta, a observação de extratos vegetais
-:i microscópio de luz com contraste de fase revelou que um
grocarioto de morfologia helicoidal estava consistentemente pre-
§o!'[Jte em plantas de milho que apreseutavam enfezamento pálido.
l!::ucialmente, a suspeita pairou sobre bactérias espiraladas, porém Figura 11,6 - Espiroplasma em flocma de plantas de milho.
lMservações feitas ao microscópio eletrônico de transmissão Crédito das fotos: Nelson S. Massola Jr. e El!iot W. Kitajima.
mosrraram que estes procariotos eram estruturalmente semelhantes
~.;; fitoplasmas. Como a característica helicoidal era marcante, Nas plantas, os espiroplasmas podem atuar como patógenos,
n:ceberam a denominação de espiroplasmas. Contrariamente aos quando colonizam tecidos internos, ou como epífitas, quando se
itoplasmas, os espiroplasmas foram descobertos primeiramente em desenvolvem na superficie de órgãos vegetais, especialmente
Nntas e posteriormente em animais invertebrados e vertebrados. flores. As espécies fitopatogênicas são habitantes de floema e

187
 Manual de Fitopatologia
podem se distribuir de forma sistêmica por toda a planta. insetos
também podem servir de hospedeiros e as cigarrinhas são os
vetores mais importantes para a sobrevivência e disseminação dos
espiroplasmas nas condições naturais. O inseto, ao se alimentar em
uma planta doente, pode adquirir o patógeno, o qual se multiplica
no corpo do vetor e passa a ser transmitido durante toda a vida
deste seu hospedeiro. O estabelecimento da relação propagativa-
circulativa entre o vetor e o procarioto pode resultar em danos
para o inseto, como redução na sua longevidade e fecundidade.
Nas plantaS, estes agentes de doença incitam os sintomas típicos
de "amarelos", ca.racterizados por clorose; superbrotamento de
ramos: enfezamento ou nanismo, provocando redução no tamanho
de ramos, folhas, flores e frutos; declínio e morte. O patógeno pode
provocar desenvolvimento lento da planta, florescimento fora de
época normal, baixa produtividade, esterilidade de órgãos florais,
queda prematura e defonnação de frutos. Os mecanismos envolvidos
na patogênese ainda são pouco conhecidos, havendo evidências de
desequilíbrios hormonais na planta e a produção de substâncias
tóxicas pelo patógeno. A gama de espécies botânicas hospedeiras é
relativamente restrita, compreendendo poucas brássicas e algumas
leguminosas e gramíneas. Em termos agronômicos, duas espécies
de espiroplasmas são reconhecidas como agentes de doenças de
importância econômica: Spiroplasma kunkelii e Spiroplasma citri.
A espécie S. kunkelii causa o enfezamento pálido do milho, uma
doença amplamente distribuída no continente americano e S. cítri é
o agente do 'stubbom' dos citros, de ocorrência no território norte
americano e em alguns países da região mediterrânea.
Espiroplasmas, diferentemente dos fitoplasmas, podem
ser cultivados em meio de cultura. Por serem organismos fasti-
diosos, são muito exigentes quanto à composição do meio, osmo-
laridade, concentração hidrogeniônica e aos fatores do ambiente,
especialmente temperatura. Meios para créscimento destes
procariotos são complexos, estando entre seus componentes
colesterol, ácidos graxos, protemas e fosfolipídios ajustados
quantitativa e qualitativamente. Um fator essencial é a pressão
osmótica do meio, pois a osmolaridade encontrada pelo patógeno
no interior dos vasos de floema deve ser reproduzida in vitro.
A variação do pH e a capacidade tampão também têm papel
fundamental para o desenvolvimento destes microrganismos,
sendo ideal um pH em tomo de 7,4. Temperaturas de incubação
na faixa de 30-32ºC têm se mostrado ótimas para a produção de
colônias de espiroplasmas isolados de diversas plantas. Quando
os fatores do meio de cultura ou do ambiente se afastam destas
condições ideais, o desenvolvimento da cultura é desfavorecido
e surgem alterações diversas, como mudanças na morfologia
celular, aparecimento de estruturas atípicas, além de redução no
número, fonna e tamanho das colônias.
Em razão do cultivo em meio de cultura, é possível cumprir
os postulados de Koch, demonstrando a patogenicidade dos espi-
roplasmas. A transmissão experimental através de enxertia e insetos
vetores forneceu subsídios para aumentar os conhecimentos sobre
estes patógenos, especialmente para as culturas dos citros e do
milho. A diagnose baseada na sintomatologia exibida por plantas
suspeitas de infecção tem sido confirmada pela detecção destes
procariotos nos tecidos vegetais. Para isto, antissoros foram desen-
volvidos e testes sorológicos foram aplicados desde a descoberta
destes agentes de doença. Mais recentemente, com o progresso
das técnicas moleculares, 'primers' foram desenvolvidos especi-
ficamente para a detecção tanto do espiroplasma do milho corno
dos citros. Além do uso destas técnicas, a microscopia eletrônica
188
de transmiss:!o e a microscopia de luz com contraste de fase ou
campo escun:i tém se mostrado apropriadas para fins de diagnose.
quando se traia de evidenciar a presença deste patógeno em tecidos
de plantas sintomáticas. A importância dos espiroplasmas como
patógenos de plantas está na dependência da sua disseminação
por vetores ou por órgãos de propagação vegetativa da planta.
No caso do c:nfezamento do milho, a cigarrinha Dalbulus maidis
(Figura~ l. 7) é a principal espécie vetora, sendo muito eficiente
na dispersão e transmissão de S. kunke/ii. Para os citros, algumas
espécies de cigarrinhas têm sido relatadas corno vetaras de S.
citri, porém a transmissão do agente por enxertia também tem
papel releva1nte. Para o controle do enfezamento do rojlbo tem
sido recome111dado o uso de genótipos resistentes ou tolerantes.
a eliminação de fontes de inóculo representadas por plantas
que pennan1!cem no campo após a colheita e a aplicação de
inseticidas q uando técnica e economicamente viáveis. Para o
·stubbom' recomenda-se o emprego de mudas sadias produzidas
a partir de material propagativo livre do patógeno, a erradicação
de plantas doentes da cultura e substituição por mudas novas e o
uso de plant.as armadilhas para os vetores como bordadura para
a cultura.
Figura 11.7 -- Da/bu/us maidis, vetor de Spiroplasmo kzmkelli.
Crédito da foto: Paulo Ayres.
Os espiroplasmas ainda são pouco conhecidos como pató-
genos de plantas. No Brasil, as pesquisas têm focal-izado exclu-
sivamente a ,espécie S. kunkelii por fazer pane de um complexo de
patógenos enivolvidos com doenças da cultura do milho. Neste caso.
o espiroplasma, agente do enfezamento pálido, é transmitido pelo
mesmo vetor do fitoplasma, agente do enfezamento vermelho, e de
um vírus, agente da doença conhecida como risca ou 'rayado fino'.
O enfezamento pálido e o enfezamento vermelho foram descritos
no estado de: São Paulo na década de 1970, como sendo doenças
de pouca ex1pressão. No entHnto. a panir da década de 1980, com
a introdução da prática de safrinha, ambas as doenç-as ganharam
importância, causando danos significativos para a cultura, chegando
a se constituir em fator limitante para a produção em determinadas
áreas (Boxe 11.2). Embora alguns estudos tenham revelado o
papel individualizado de cada patógeno, as doenças resultantes da
ação conjunta de espiroplasma e fitoplasma têm merecido maior
atenção, pois são as responsáveis pela redução do rendimento dos
milharais. Para reduzir as perdas, programas de melhoramento
genético têm sido desenvolvidos por instituições de pesquisa
públicas e piivadas, no sentido de oferecer genótipos com maiores
níveis de resistência ou tolerânéia aos patógenos envolvidos com
 Fitoplasmas e Espirop/asmas

1 Boxe 11.2 Os enfezamentos do milho causados por fitoplasmas e espiroplasmas

O enfezamento vermelho associado a um fitoplasma e o enfezamento pálido causado por um espiroplasma,

íuntos constituem um complexo que ocupa uma posição de destaque entre as doenças de relevância econômica para
a cultura do milho. No Brasil, ambas as doenças foram relatadas pela primeira vez em 1970, no Estado de São Paulo.
É interessante ressaltar que neste primeiro relato foi enfatizado que as doenças ocorriam com baixa incidência, sendo
inexpressivas para a cultura e que se manifestavam, sobretudo, quando o plantio era feito tardiamente, fora da época
normal de cultivo.
Os sintomas do enfezamento vermelho se iniciam pelo amarelecimento das margens e do ápice das folhas, seguido
pelo avermelhamento destas áreas e, às vezes, de toda a lâmina foliar (Figura 11.8). O enfezamento pálido se expressa
pelo aparecimento de áreas deficientes em clorofila na lâmina foliar, as quais se tornam mais extensas à medida que
novas folhas são emitidas pela planta (Figura 11.9). É frequente ambas as formas de enfezamento provocarem redução
leve ou severa no porte da planta, afinamento de colmo, proliferação de espigas mal formadas e florescimento precoce.
Os patógenos são disseminados na cultura pela cigarrinha do milho, conhecida como Dalbulus maidis, a qual tem um
papel fundamental na ocorrência de epidemias por ser um vetor bastante ativo e eficiente.
Os enfezamentos passaram a ocorrer com grande intensidade a partir de meados da década de 1980 com a
introdução da prática conhecida como "safrinha", na qual o milho é plantado após a colheita da soja. Nesta época, as
condições de ambiente favorecem o aumento da população da cigarrinha, resultando em maiores níveis de incidência
das doenças. A partir da explosão desta doença como problema sério, os plantios realizados nos períodos convencionais
também passaram a ser afetados. Índices de incidência da ordem de 65 a 100% para o enfezamento vermelho e de 16 a
23% para o enfezamento pálido foram registrados em campos comerciais, provocando reduções drásticas ou mesmo
anulando a produção. O plantio de milho em áreas irrigadas por pivô central também contribui para ocorrência da
doença em altas proporções, pois a existência de plantas durante o ano todo no campo fornece permanentemente
inóculo para os novos plantios e, ao mesmo tempo, hospedeiros para a sobrevivência e multiplicação da cigarrinha
Yetora. Em razão das perdas, a doença pode se constituir em fator limitante da produção, em função da região e da área
de plantio, dos híbridos escolhidos, e da época de instalação da cultura. Desde que as doenças passaram a se manifestar
como um sério problema, genótipos resistentes e/ou tolerantes têm sido produzidos e selecionados, pois esta é a mais
adequada medida para o controle dos enfezamentos do milho, em plantios de larga escala.

Figura 11.9 - Enfezamento pálido causado por Spimplasma

kunkelli cm milho.

Figura 11.8 - Sintomas do enfezamento vennelho em milho.

Crédito da foto: Paulo Ayres.

189
 Manual de Fitopatologia
os enfezamentos. Embora relatados somente em milho, não se
descarta a possibilidade da ocorrência de espiroplasmas em outras
culturas, especialmente honaliças. Com o progresso das pesquisas
para as doenças associadas aos Mollicutes. novidades poderão
surgir em relação a este intrigante patógeno de planta.
11.10. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 CAPÍTULO
12
FITOMONAS
Elliot Watanabe Kitajima
ÍNDICE
12.1. Introdução............................................................ 19 1
12.2. Doenças em plantas associadas a fitomonas ...... 192
12.2.1. Necrose do floema de cafeeiro ................ 192
12.2.2. "Hartrot" do coqueiro.........................•.... 192
12.2.3. "Marchitez" do dendezeiro ...................... 193
2.1. INTRODUÇÃO
E
mbora raramente lembrado. há um pequeno grupo
de protozoários flagelados tripanosomatídeos, refe-
ridos como Phytomonas, associado a certas enfer-
r JJdes de plantas. A descoberta de fitomonas infetando plantas
... rreu em 1909 quando Lafont detectou sua presença em vasos
ui: cíferos da erva-de-santa-luzia (Euphorhia pilu/ifera L.), nas
~.15 Maurício, designando-o de Lepto111011as davidi. Observações
"'.l'lilares foram feitas por Donovan, na Índia. tendo sugerido que
:,:~ flagelado de planta fosse designado de Phy1omonas. Desde
e::-!.io, flagelados encontrados em plantas são referidos como tal
\ánas espécies foram descritas. tais como P leptovasorum,
[rançai, P. tirucalli. P staheli, P. tortuosa. Há também refe-
~.:ias a flagelados dos gêneros Leptomonas e Herpetomonas
i:nrnntrados em plantas. Um deles, isolado de tomate, origi-
1almente descrito como Lepromonas serpens por Gibbs (1957)
Sc::ia um Phytomonas, como demonstrado por Jankevicius e~ ai.
989). Mas como muitos insetos sugadores podem estar natu-
, mente infetados por flagelados de outros gêneros, não se pode
,duir a possibilidade de que eles sejam introduzidos nas plan-
_,, no ato da alimentação destes insetos. (amargo ( 1999) lista, em
ua revisão. 12 espécies de Phytomonas, 2 de Herpetomonas, 1 de
nritidia e I de Trypanosoma descritas em plantas.
Phylomona.1· tem sido encontrado em plantas laticíferas
não, através de exames ao microscópio de luz de extratos do
ex, do floema ou de lesões em flores e frutos. São de visuali-
zação relativamente fácil ao microscópio de luz, sendo füsifor-
191
12.2.4. Murcha do gengibre-vermelho ............... 193
12.2.5. Chochamento das raízes da mandioca ... 193
12.3. Relações filogenéticas com outros
tripanosomatídeos ....................,.......................... 193
12.4. Bibliografia consultada ........................................ 194
roes, medindo 10-20 µm x 1-2 µm com um flagelo na pane ante-
rior de aproximadamente IO µm de comprimento (Figuras 12.1 B
e 12.28). Diversas espécies vegetais pertencentes a diferentes
famílias botânicas podem hospedar esses organismos (Camargo,
1999). Fitomonas habitantes de vasos laticíferos já foram
encontrados e.m: Euphorbiaceae (58 espécies), A~cleph1d,1çeae
(28 espécies), Apocynaceae (7 espécies), Moraceae (8 e.s.pécies),
Sapotaceae ( 1 espécie) e Cecropiaceae (2 espécies). Fitomomas Inabi-
tantes de floema foram relatados em: Amaranthaceae (1 espécie),
Euphorbiaceae (1 espécie). Leguminosae ( l espécie), Palm'a<:t:"ae
( 1O espécies), Rubiaceae (2 espécies), Zingiberaceae (l espé-
cie). Fitomonas associados a frutos ocorrem em: Anacanliaceae
(1 espécie), Anonaceae (1 espécie), Bixaceae (1 espécie},
Leguminosae (3 espécies). Mirtaceae (1 espécie), Moraceae
(3 espécies), O:rnlidaceae ( 1 espécie), PC1ssifloraceae (\ espécie.),,
Poaceae ( 1 espécie), Punicaceae (2 espécies). Rosaceae (2 espé-
cies), R111aceae (4 espécies), Solanaceae (13 espécies). Vitaceae
( 1 espécie). Fitomonas foram relatados em flores de apenas duas
espécies: Cucurbituceae (1 espécie) e Euphorbiaceae (1 espécie).
Embora em geral as infecções por fitomonas sejam assintomáfi-
cas. há alguns casos de sua presença associada a enfermidades
em cafeeiro. palmáceas. mandioca e gengibre. Têm sido ~ambérn
encontrados em manchas resultantes de picadas de perccvej;os,
sem se tomarem sistêmicos, em frutos de tomateiro, vagens de.
leguminosas e sementes de gramíneas, não havendo, contudo,
evidências de que possam estar causando algum dano adicional-
mente àquele da picada do inseto.
 Manual de Fitopatologia
Na natureza, a disseminação dar-se-ia através de perceve-
jos das famílias Pentatomidae, Lygaeidae e Coreidae. Como já
mencionado acima, muitos destes e outros insetos podem estar
naturalmente infetados por outros tripanosomatídeos e assim é
provável que fitomonas tenham sido originalmente Aagelados que
infetavam os insetos e passaram a parasitar algumas plantas nas
quais eles se alimentavam. A distribuição geográfica de fitamo-
nas é ampla, tendo sido descritos em vários países da Europa e
África, na Índia, na Austrália. nas ilhas do Pacífico, nas ilhas do
Caribe e em todo continente americano. No Brasil estes flagela-
dos foram detectados em floema de palmáceas nos Estados do
Amazonas, Bahia e Mato Grosso, em vasos laticíferos de man-
dioca nos Estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo e associa-
dos a manchas causadas por percevejos em frutos de tomateiro,
vagens de leguminosas (feijoeiro e soja) e sementes de milho no
Estado do Paraná.
Nos casos em que a infecção por fitomomas resulta em sin-
tomas externos, não se acham esclarecidos os mecanismos de sua
patogénese. Fitomo~as que invadem floema, causando anoma-
lias na sua formação ou bloqueio dos vasos certamente estariam
interferindo no fluxo dos fotossintetatos e consequente clorose
das folhas e degradação dos órgãos florais. Plantas infetadas por
fitomonas localizados em laticíferos são usualmente assintomáti-
cas. No caso da mandioca. em que a infecção pelo flagelado pre-
judica o desenvolvimento das raízes, não se conhecem ainda os
processos bioquímicos/moleculares que resultam nesta anomalia.
Deve-se salientar que em nenhum dos casos houve a demonstra-
ção inequívoca de que os fitomonas são, de fato, agentes etioló-
gicos destas doenças resultando da invasão do floema ou do lati-
cífero. Embora muitos deles tenham sido cultivados in vitro não
se logrou infetar as plantas hospedeiras, causar sintomas e delas
reisolá-los. Contudo, evidências epidemiológicas e de transmis-
são experimental por enxertia dão suporte à hipótese de que os
fitomonas seriam os agentes causadores daquelas enfermidades.
Como a invasão de plantas por fitomonas e outros flagela-
dos em sua maioria não resulta em sintomas externos, a detecção
dos flagelados é geralmente feita por microscopia de luz, pela
análise de extratos do floema ou do látex. Em alguns casos como
no "hartrot" do coqueiro (Figura 12.1 A) e no chochamento das
raízes da mandioca (Figura 12.2A), os Phytomonas foram ini-
cialmente detectados por exames ao microscópio eletrônico de
transmissão. Para flagelados de raiz acha-se descrito um pro-
tocolo de PCR baseado em um fragmento de 800 pb do gene
ribosomal de r cruzi que pennite sua detecção molecular.
Identificação mais precisa requer a cultura do flagelado in vitro
e métodos moleculares.
12.2. DOENÇAS EM PLANTAS ASSOCIADAS A
FITOMONAS
São os seguintes os casos de enfermidades com certa reper-
cussão econômica em plantas cultivadas:
12.2.l. Necrose do Floema de Cafeeiro
No início do século 20 houve o relato de uma nova enfer-
midade em plantios de cafeeiros da espécie Coffea liberica,
no Suriname. Ela poderia se manifestar numa fonna aguda, na
qual a planta murchava e morria em menos de dois meses, ou na
forma crônica, caracterizada por clorose lenta e queda intensa de
folhas, seguida de morte dentro de um ano. Estudos anatômicos
detalhados de Stahel indicaram que a enfermidade era devida à
192
Figura 12.J - (A) Coqueiro exibindo sintomas de "hartrot" em plan-
tios de Una, BA; (B) Micrografia de luz de secção
iransversal de raiz de dendezeiro, mostrando a presença
de fitomonas (seta) nos vasos do floema; (C) Microgra-
fia eletrônica de varredura de secção longitudinal de
vaso do floema Ja nervura de folha de palmeira afeta-
da pelo ..hartrot" .
Fonte e crédito das fotos: (A) Sgrillo et ai. (2005); (B) J.L. Bezerra;
(C) M. Attias.
proliferação de vasos do tloema e necrose do tloema das raízes.
Assim, a enfermidade ficou conhecida como necrose do floema.
Estas pesquisas também resultaram na descoberta da presença de
flagelados nos vasos do floema, os quais foram designados de
P leptovasorum. Experimentalmente logrou-se a transmissão do
flagelado por enxertia de raiz, tanto de C. liberica para C. libe-
rica, como também para outras espécies de Cojfea ( C. arabica,
C. robusta, C. excelsa), mas desconhece-se ainda seu vetor. Além
de Suriname, a necrose do floema foi detectada em E! Salvador,
na Guiana, na Colômbia e no Brasil.
12.2.2. "Hartrot" do Coqueiro
Esta enfermidade do coqueiro (Cocos nucifero), também
referida por amarelecimento letal, era conhecida desde o início do
século XX no Suriname, havendo relatos de destruição de deze-
nas de milhares de plantas. Afeta principalmente plantas adultas.
com bronzeamento progressivo das folhas mais velhas para as
folhas novas e quebra do pecíolo (Figura 12.1 A).
A inflorescência exibe manchas, escurecendo a seguir, e os
frutos tomam-se opacos e pardos, apodrecendo e caindo. As raí-
zes degeneram e o palmito apodrece produzindo odor desagra-
dável. A etiologia permaneceu obscura por longo tempo até que
em 1976, Partbasarathy e colaboradores dctcct.aram fitomonas nos
vasos do floema, ao examinarem secções de plantas enfermas ao
microscópio eletrônico de transmissão. Sua presença acha-se regis-
trada na Colômbia. no Equador e em Trinidade-Tobago. No Brasil
há registros na Bahia e Mato Grosso. O flagelado, invasor dos vasos
do floema de todas as partes da planta (Figura 12. l B,C), associado
à anomalia é Phytomonas staheli, sendo sua concentração propor-
cional à severidade da doença. Este flagelado foi também detec-
tado em palmeira real (Roystonea regia) na Bahia. Acredita-se que
 Fitomonas

.1 disseminação deste flagelado dar-se-ia através

_,: percevejos pentatomídeos dos gêneros lincus
- Jchlerus. Neste caso, além da erradicação das
.antas afetadas, controle químico dos perceve-
os tem tido efeitos positivos na redução da inci-
:kncia da doença.
12.2.3. "Marchitez" do Dendezeiro
Foi relatada pela primeira vez na Colômbia
(";I1 dendezeiro (Elaies guineensis) em 1963, e
...:ba-se disseminado no norte da América do Sul
Peru, Equador e Brasil). A enfennidade está
aSOCÍada à invasão dos vasos do floema por P.
11aheli. A sintomatologia é essencialmente simí-
1.'!f à do "hartrot", embora nem sempre o apodre-
..Lmento do topo se manifeste.

12.2.4. Murcha d~ Gengibre-Vermelho

Há um relato de murcha em gengibre-ver-
~eJho (Alpinia purpurata) na ilha de Granada,
'lO Caribe, associada à invasão dos vasos do fio-
ema por um fitomonas.

12.2.S. Chocbamento das Raízes da

Mandioca
A região norte do Estado do Espírito Santo
e importante produtora de mandioca, princi- Figura 12.2 - (A) Raízes definhadas de mandioca (seta fina) afetadas pelo "chochamento",
;.3lmente para geração de farinha. Em fins dos
.mos 1970 houve perdas consideráveis por uma
.:-<1ndição conhecida localmente como "chocha-
meoto" das raízes, particularmente na variedade
·_-nha. Plantas afetadas produziam raízes raquí-
:..:as (Figura 12.2 A) sem valor comercial e na
:-.me aérea, ocasional clorosc foliar. Sua causa
:.ão pode ser prontamente detenninada, mas
Jurante averiguação de possível etiologia virai
=-u fitoplasmática, verificou-se por microscopia
e etrônica de transmissão a presença de proto-
zoário flagelado no lúmen dos mbos laticíferos (Figura 12.2C).
i'.:>..ames de secções dos vasos laticíferos de plantas afetadas ao
microscópio eletrônico de varredura mostram grupos de fitomo-
Das, emergindo do vaso seccionado, fonnando um verdadeiro
ouquê (Figura 12.20). Individualmente os fitomonas, como
:imitos tripanosomatídeos, são fusiformes, de conformação
,elicoidal, com o flagelo em uma das extremidades (Figura
l~.2E). Os flagelados puderam ser transmitidos por enxertia
de ramos para mandiocas sadias. Estes flagelados foram facil-
t1ente detectados em esfregaços do látex de plantas afetadas,
.:oradas com Giemsa ou por contraste de fase (Figura 12.2B),
gerando uma metodologia simples e rápida para identificação
de plantas afetadas. Utilizando este processo, plantas infetadas
foram eliminadas e a doença acha-se praticamente erradicada.
E provável que exista um inseto vetor, possivelmente perce-
\ ejos, mas a principal via de disseminação teria resultado de
utilização de manivas de plantas infetadas para o plantio em
uma fase de rápida expansão da cultura, sem o devido cuidado
na seleção das matrizes. Este fitomonas isolado de mandioca
.-:om ''chochamento" pode ser cultivado in vitro, mas experi-
"TJentos tentando sua inoculação em plantas de mandioca não
nveram sucesso. Trata-se provavelmente do mesmo fitomonas
associado à infecção pelo Phytomonas /rançai e raízes normais (seta gros-
sa), provenientes de plantio comercial em Unhares, ES. (B) Micrografia
de luz, em contraste de fase, mostrando células flageladas e fusiformcs de
P. françai no extrato do látex de planta com "chochamento". (C) Micro-
• grafia eletrônica de transmissão exibindo secção longitudinal do P. /ran-
çai (seta) no lúmen de um laticifcro foliar de mandioca afetada. F- flagelo;
K- cinetoplasto; Lc- lümcn do laticífero; N- núcleo; PC- parede celular.
(D) Micrografia eletrônica de varredura de um laticífcro foliar fraturado,
expondC\ um grupo de fitomonas, formando um buquê. (E) Imagem de um
füomonas, mostrando sua estrutura helicoidal. F. flagelo.
descrito por Aragão no Instituto Oswaldo Cruz nos anos 1920,
que o designou de Phytomonas /rançai embora não houvesse
ele associado sua presença à condição patológica da planta
infetada.
12.3. RELAÇÕES FILOGENÉTICAS COM OUTROS
TRIPA~OSOMATÍDEOS
Nos anos recentes houve considerável avanço uo conhe-
cimento sobre o genoma de Phytomonas e suas relações filoge-
néticas com outros tripanosomatídeos (Figura 12.3), bem como
em seu metabolismo (ver Jaskowska ct ai., 2015). Genomas de
Phytomonas ( ca. 18 M) se mostraram significativamente menores
do que de Leishmania e Trypanosoma (> 30 Mb) e evolucionaria-
mente mais próximos a Leishmania que Trypanosoma. Do ponto
de vista metabólico Phytomonas que invadem floema e la ticífe-
ros apresentam maquinaria enzimática para utilização de carboi-
dratos. Por outro lado, apenas os que infectam floema prod uzem
invertase para degradar sacarose, coerente com o alto teor deste
açúcar nos vasos crivados.

193
 Manual de Fitopatologia

Free /iv;ng marine

Boda saltans
non-parasitic
'o Phytomo ias EM1 (latex) 1Extracellufar and
Phytomonas serpens (fru,t) intraceflular parasites
10
1.0
- - - Phytomonas HART1 (phloem1 of plants
Le,shmania braziliensis
Leishmama tarentolae
Leishmania mexicana tntracellutar parasites
10
Lelshman/a major ofammals
10 1O
shmanfa donovani
fshmanfa mfantum
soma cruz,
10
- - - Trypanosoma grayi
Trypanosoma vívax
Extracellular parasites
. - - - - Trypanosoma brocei of animais
0.1 1.0
- - - - Trypanosoma congofense

Figura 12.3 - Árvore filogenética baseada na sequência da protelna TnTrypDB, incluindo além de Phytomonas, os lripanosomatídeos Leishmania
e Trypanosoma. A barra de calibração indica número de mutações por sítio.
Fonte: Jaskowska 1:t ai. (2015); reproduzido com pennissão dos autores.

12.4. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Pathology, 5"ed. San Diego, Elsevier-Academic
Press. 2005
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34: 527-538, 2005.

194
 CAPÍTULO
13
NEMATOIDES
Luiz Carlos Camargo Barbosa Ferraz
ÍNDICE
13.1. Introdução/posição sistemática .......................... 195
13.2. Hábitats e regimes alimentares ........................... 195
13.3. Forma e tamanho ................................................. 196
13.4. Cor ........................................................................ 196
13.5. Regiões do corpo.................................................. 197
13.6. Estrutura do corpo............................................... 197
13.7. Parede do corpo ................................................... 197
13.8. Sistema digestório ................................................. 197
13.9. Sistema respiratório ............................................'. 199
13.10. Sistema circulatório ........................................... 199
13.1. INTRODUÇÃO/POSIÇÃO SISTEMÁTICA
O
s nematoides $ão vermes subcilíndricos, no
geral de corpo filiforme e tamanho microscó-
pico, capazes de causar danos apreciáveis tanto
- animais de interesse zootécnico como principalmente a plan-
~ cultivadas de grande importância econômica. Não devem
~r confundidos com os platielmintos, vermes de corpo acha-
::.io do filo Platyhelminthes, que inclui algumas formas de vida
--Te bem conhecidas, como as planárias, e outras parasitas de
.HUmais, inclusive do homem, como as tênias (Taenia solium,
- çaginata) e o agente causal da esquistossomose (Schistosoma
••,:msoni).
A posi.ç ão sistemática dos nematoides entre os animais meta-
.roários com simetria bilateral variou ao longo do tempo. Segundo
.1. .::orrente de classificação mais antiga e tradicional, baseada prin-
• paimente nas análises da morfologia externa e da organização
-:ema dos seres vivos, os nematoides filiavam-se ao ramo cha-
:::;iado Pseudocoelomata, por apresentar pseudoceloma, ou seja,
...:\·idade do corpo não totalmente delimitada pela mesoderme.
Outra visão, posterior, das relações filogenéticas entre os metazoá-
ros foi produzida com base na análise de dados biomoleculares e,
195
13. l l. Sistema excretor-secretor .................................. 199
13.12. Sistema nervoso ................................................. 199
13.13. Órgãossensoriais ............................................... 199
13.14. Sistema reprodutor ............................................ 200
13.15. Reprodução e eventos relacionados.................. 200
13.16. Dormência.......................................................... 201
13.17. Principais familias e gêneros de fitonematoídes .... 201
13.18. Alguns gêneros de importância para o Brasil .... 201
13.19. Métodos de controle .......................................... 209
13.20. Bibliografia consultada ...................................... 211
segundo tal proposta, os animais que passam por ecdises durante o
crescimento, com destaque aos artrópodes e nematoides, deveriam
ficar reunidos em um único grupo chamado Ecdysozoa.
Indiferente a tais discrepâncias, neste texto, será aceito que os
nernatoides pertencem a um filo próprio, Nematoda (ou Nemata),
compreendendo duas classes, Chromadorea e Enoplea (De Ley &
Blaxter, 2002). A grande maioria das formas parasitas de plan-
tas, de interesse agronômico, referidas corno fitonematoides, está
incluída na classe Chromadorea, nas superfamílias Tylenchoidea,
Criconematoidea e Aphelenchoidea (Tabela 13 .1 ). Em Enoplea,
nas famílias Longidoridae e Trichodoridae, também há formas
que parasitam plantas, embora em número bem mais reduzido
(Decraemer & Hunt, 2006); algumas delas, pertencentes aos gêne-
ros longidorus, Trichodon,s e Xiphinema, além dos danos diretos
causados, podem atuar, ainda, como transmissoras de vírus.
13.2. HÁBITATS E REGIMES ALIMENTARES
Os nematoides são organismos encontrados em pratica-
mente todos os ambientes do planeta, desde que neles haja teor
mínimo de umidade para lhes assegurar a sobrevivência. A maio-
ria é de vida livre, alimentando-se de bactérias (bacteriófagos),
 Manual de Fitopatologia

Tabela 13.1 - Principais familias e gêneros da subordem Tylenchina

(Classe Chromadorea Cnglis, 1983; Ordem Rhabditicla
Chitwood, 1933; Subordem Tylenchina Thorne, 1949)
nos quais se incluem os nematoides de maior importân-
cia à agricultura em todo o mundo.

Classe Chromadorea
Ordem Rbabditida
Subordem Tylenchina
Superfamíli:1 l"amília Cêrwro

Dolicbodoridae Dolichodorus
Belonolaimus Figura 13.l - Formas do corpo em fêmeas: filifonne (usual) em Pra-
Hoplolaimidae Helicotylenchus rylenchus (A), de pera (B) em Meloidogyne1 de limão
Heterodero (C) em Heterodera ou de rim (D) em Rotylenchulus.
Globodera Crédito: W. F. Mai & H. H. Lyon e Westem Australia Department of
Tyleachoidea Scutellonema Agriculture and Food.
Rotylenchulus
· Mcloidogynidae Meloidogyne 8-D). Por vezes, tais mudanças na fonna podem ser v istas já nos
Pratylenchidae Pratylench11s estádios imaturos, como nos juvenis (J2 parasita, JJ e J4 ) - salsi-
Radopholus choides - de Meloidogyne. Por sua vez, os machos são sempre
Nacobbus esguios, filiformes.
Criconematidae Criconemoides O aumento exagerado do diâmetro do corpo caracteriza os
Criconematoidea Hemieycliophoro nematoides sedentários, isto é, que perdem a locomoção após estabe-
Tylenchulidae 1ylenclrulus lecer o parasitismo na planta hospedeira. Os que conservam a fonna
esbelta ao longo de todo o ciclo de vida são sempre migradores.
Sphaerularioidea Anguinidae Ditylenchus
Na maioria das espécies, o dimorfismo sexual não é bem
Aphelenchoidea Aphclenchoididae Aphelenchoides evidente, embora as fêmeas no geral sejam maiores que os
Bursaphelenchus machos. Quando ocorrem, os machos diferenciam-se das fêmeas
por características sexuais secundárias. Por exemplo, em machos,
Fonte: Decraemer & Hunt (2006).
a musculatura copulatória bem desenvolvida pode tornar a região
caudal fortemente recurvada pelo lado ventral. Os espículos, ane-
fungos (micófagos), protozoários (protozoófagos), algas (algí-
xos do sistema reprodutor masculino, muitas vezes são bem visí-
voros), anelídeos oligoquctas (oligoquetófagos) ou nematoides
veis ao exame microscópico, permitindo então pronta identifica•
(nematófagos). Alguns são parasitas de plantas superiores (fitopa-
ção do exemplar macho. Também, machos têm cloaca, enquanto,
rasitas), predominantemente de seus ócgãos subterrâneos (raízes,
nas fêmeas, as aberturas do sistema reprodutor (vulva) e do sis-
rizomas, tubérculos, bulbos e fruto hipógeo), embora existam uns
tema digestório (ânus) são separadas.
poucos que se especializaram no parasitismo de órgãos aéreos
(caules, folhas, flores, frutos e sementes). Outros são parasitas de O tamanho, nos nematoides, é extremamente variável,
animais (zooparasitas), seja d e invertebrados, seja de vertebra- com o comprimento podendo variar de 0,2 mm a mais de 8 m. A
grande maioria é microscópica. As formas de vida livre no solo
dos. Enfim, os nematoides vivem de outros organismos vivos. Os
e as fitoparasitas geralmente têm 1a J mm de comprimento e 20
hábitats ocupados por eles são mais variados que os de qualquer
a 50 µm de diâmetro, sendo que as menores medem 0,15 mm
outro grupo de roetazoários, salvo os artrópodes.
de comprimento e as maiores chegam a atingir 1 cm de compri-
Na sequência, serllo tratados aspectos gerais relativos à
mento ou mais. Nematoides marinhos podem ser ainda maiores.
morfologia e à biologia dos nematoides, enfatizando-se, eviden-
Os nematoides zooparasitas podem variar de alguns milímetros
temente, aqueles pertinentes às fonnas fitoparasitas.
até vários centimetros de comprimento; entre eles, são fonnas
13.3. FORMA E TAMANHO "gigantes", por exemplo, a lombriga intestinal humana, Ascaris
lumbricoides, cujas femeas atingem 30 cm de comprimento e
Os nematoides são ocganismos tubulares alongados, isto é. o 8 mm de diâmetro, o venne dos rins do cão, Dioctophyme rena/e,
corpo é de seção u:ansversal circular, de diâmetro praticamente cons- com I m de comprimento e l cm de diâmetro e o nematoide da pla-
tante ao longo do comprimento, afiland<rse de maneira gradual na centa da baleia de espennacete, Placentonemo gigantissimum, a maior
extremidade anterior e variável na extremidade posterior. Tal confor- espécie conhecida até o momento, com mais de 8 m de comprimento.
mação é dita filifonne ou vermiforme (Figura 13.1 A). O nome des-
ses vennes deriva do grego nema, nematis, que significa fio. A forma 13.4. COR
roliça e alongada do corpo é adequada ao movimento de locomo• Os nematoides parasitas de plantas geralmente são inco-
ção, geralmente serpeotiforme, por ondulação dorsoveotral. lores e transparentes. Devido a tal transparência, nos espécimes
Em certos gêneros de fitonematoides, todavia, os corpos das em efetivo parasitismo sobre plantas, o conteúdo granuloso (mor-
fêmeas podem ter a largura notavelmente aumentada para possi- mente constituído por reservas lipídicas) de tonalidade escura do
bilitar a produção de número muito elevado de ovos, resultando intestino, o mais longo órgão do sistema digestório, ocupando
então fonnas aberrantes de pêra (Meloidogyne, Globodera), de cerca de 2/3 de todo o comprimento corporal, mostra-se de fácil
limão (Heterodera), de rim (Rotylenchulus) e outras (Figura 13.1 visualização (Figura 13.1 A).

196
 Nematoides
13.5. REGIÕES no CORPO
O corpo do nematoide não se apresenta dividido em par-
:es bem distintas, isto é, aão se reconhecem áreas identificáveis
~orno cabeça, pescoço, tronco e cauda. Apesar disso, com certa
:requência, três regiões costumam ser arbitrariamente definidas
sentido antero-posterior do corpo: esofagian.a, compreen-
:.!ndo a cavidade bncal e o esôfago; intermediária, contendo o
:r:testino e as estruturas reprodntivas; e caudal. .Externamente.
cão é possível diferenciar tais regiões, exceto a caudal, mui-
:is vezes bastante atenuada. Por outro lado, qu:ase sempre é
;,:,ssível distinguir claramente o lado ventral do ,corpo, que se
.:.racteriza pela presença das aberturas naturais do nematoide, a
.!0er, poro excretor-secretor, ânus e, nas fêmeas, vulva. A extre-
~ dade anterior, onde a boca se abre tenninalmente e se agru-
i)aIII diferentes tipos de órgãos sensoriais, é comumente cha-
mada região labial, havendo quem se refira a ela como "cabeça"
" ..região cefálica", o que, a nosso ver, se afigura. inadequado.
13.6. ESTRUTURA DO CORPO
O corpo dos nematoides segue um plano estruitural que pode
;.e descrito como o de um tubo dentro de outro. O tubo externo
:: a parede do corpo e o interno é o sistema digestório. Entre eles,
.cca uma cavidade geral denominada pseudoceloma, que contém
duido pseudocelômico, com grandes células channadas pseudo-
-~:omócitos, membranas e tecido fibroso. Tal líquido tem compo-
:ão complexa, banha todos os órgãos internos e, s:endo mantido
b forte pressão, constitui verdadeiro esqueleto hidrnstático, mos-
::-ando-se muito importante para a movimentação do nematoide.
13.7. PAREDE DO CORPO
É fonnada, de fora para dentro, pela cutícula, epidenne e
7Jusculatura somática.
13.7.1. Cutícula
É uma estrutura incolor, transparente, flexível., de composi-
.:.ão predominantemente proteica. Deve ser considerada parte inte-
~te da epiderme, diferenciada em sua porção mais externa. É,
assim, uma estrutura viva, metabolicamente ativa, que pode cres-
.xr. Compõe-se de várias camadas, nomeadas, de foira para dentro,
epicutícula, exocutícula, mesocutícula e endocutícula.
A cutícula pode ser lisa ou mostrar estrias transversais,
.lmitando-se estas, no geral, apenas à epicutícula e parte da exo-
cutícula. Quando profundas e visíveis até ao micro:scópio óptico,
como na família Criconematidae, resulta anelação externa evi-
=-~nte no corpo (Figura 13.2 A). A estriação transversal repre-
.enta mais que simples ornamentação, permitindo as flexões
.:orsoventrais do corpo e o movimento ondulatóirio caracterís-
tico da maioria dos nematoides. Também ocorrem expansões lon-
~tudinais da cutícula, chamadas asas, a exemplo da.s asas caudais
= bolsa de cópula), estruturas relacionadas ao processo de acasala-
""'<!nto e exclusivas dos machos de certos gêneros (Figura 13.2 8).
Mais que um revestimento, a cutícula tem fünção de exo-
~-:,queleto flexível e de barreira protetora entre o me:io interno dos
-ematoides e os elementos nocivos do ambiente.
O desenvolvimento dos nematoides, do ovo até a fase
:edulta, é caracterizado por uma sucessão de trocas de cutícula, ou
ccdises. Durante cada ecdise, uma nova cutícula é secretada sob a
,elha", já existente, que é substituída, bem como os revestimen-
tos ou forros de todos os órgãos de origem ectodénnica, como da
.-:avidade bucal (inclusive do estilete típico dos fitonematoides),
do reto e, nas fêmeas, da vagina.
197
Figura 13.2 - Cutícula: (A) estriação tmnsversal marcaut.e em Cri-
conematidae (nematoides "anelados"); (D) asas caudais
(= bolsa de cópula) em machos.
13.7.2. Epiderme
Essa camada, antes denominada hipoderme, é formada por
células que mantêm nma parte do citoplasma sobre a muscula-
tura somática e aprofundam a outra (que contém o núcleo) no
corpo, entre as células musculares, ao longo das linhas laterais,
dorsal e ventral. Secreções produzidas em sua parte superficial
dão origem à cutícula, que, na verdade, lhe é região diferenciada.
As porções aprofundadas formam as cordas epidérmicas laterais
(n = 2), dorsal e ventral (Figura 13.3 A); as laterais são as mais
desenvol·vidas, contendo condutos tubulares do sistema excretor-
secretor e ramificações do sistema nervoso; esias últimas ocorrem
também no interior das cordas epidénnicas dorsal e ventral.
13.7.3. Musculatura Somática
É formada de grandes células fusiformes, orientadas lon-
gi·tudinalmente e dispostas em camada única sob a epiderme e
entre as cordas epidérmicas, formando quatro campos muscula-
res (Figura 13.3 A). As células musculares são constituídas de
uma parte contrátil e outra não contrátil, que contém o núcleo e
dá origem aos chamados 'braços de músculo'; estas estruturas
funcionam como expansões que partem das células musculares e
vão ligá-las ao ramo nervoso contido na corda epidérmica mais
próxima (dorsal ou ventral), condição essa incomum entre os ani-
mais e quase exclusiva dos nematoides (Figura 13.3 B).
13.8. SISTEMA DIGESTÓRIO
O sistema digestório é essencialmente um tubo que se
estende da abennra oral, na extremidade anterior, ao ânus, subter-
minal e de localização ventral. É constituído de três regiões: esto-
modeo, mesêntero e proctodeo. O estomodeo começa na abertura
oral e compreende a cavidade bucal, ou estorna, e o esôfago (=
faringe). Os tecidos e as estruturas nesses órgãos originam-se da
ectoderme e mesodenne. O mesêntero, ou intestino, é formado
a partir da endoderme. O proctodeo, ou reto, parte final afilada
do intestino, tal como o estomodeo, resulta de invaginação da
ectoderme ocorrida durante a embriogênese. Ambos, estomodeo
e proctodeo, podem ser reconhecidos por seus forros cuticulares.
13.8.t. Região Labial e Cavidade Bucal
A abertura oral localiza-se na extremidade anterior e é rodeada
por lábios, frequentemente em número de seis, sendo dois sub-
dorsais, dois laterais e dois subventrais. Nos nematoides parasitas
 Manual de Fitopatologia

.lftlO
-• Cord~ep,ôors:.il

Figura 13.3 - Parede do corpo de Ascaris /umhricoidcs: (A) esquema da organiz.ação gc:r.11; (B) detalhe da musculatura somática e dos braços de
músculo (setas).
Crédito: Nernatoda/Soilcrawleis.com e J. Houseman, Univcrsity ofOtawa.

de plantas, como regra, a região labial mostra-se achatada e indi-

visa, por fusão completa dos lábios.
A cavidade bucal, situada entre a abertura oral e o esôfago,
apresenta considerável variação na fonna e reflete o regime alimen-
tar do nematoide. A boca pode ser annada de estruturas imóveis ou
móveis, tais como dentes e estilete. Nematoidcs predadores, como os
do gênero Mononchus e afins, apresentam bocas amplas, globosas,
annadas com dentes e/ou dentículos (Figura 13.4 8). Nematoides
bacteriófagos, como Rhabdilis e afins, têm cavidáde bucal cilín-
drica ou cônica, com paredes lisas (Figura 13.4 A).
Aos profissionais da carreira agronômica interessam espe-
cialmente os nematoides providos de estiletes bucais. pois, entre
eles, estão as fonnas parasitas de plantas. Há dois tipos principais
de estilete, o odontoestilete e o estomatoestilete.
O odontoestilete, assim chamado por derivar de um dente.
é estrutura canaliculada, com a extremidade anterior conada em Figura 13.4 - Variações na forma da cavidade bucal: (A) bacteriófago;
bisei no lado dorsal. Além de formas predadoras e micófagas, (B) predador; (C) fitoparasita típico (estomatoestilete);
pode ocorrer em uns poucos gêneros de fitonematoides, como (D-E) fitoparasitas (odontocstilete/onquioestilete).
longidorus e Xiphinema, onde é longo e reto (Figura 13.4 D), ou
Trichodor11s e Paratrichodarus, nos quais é curto, recurvado (há
autores que o chamam onquioestilete) e não canaliculado, mas No tipo tilencoide, presente na grande maioria das espé-
maciço (Figura 13.4 E). De outra parte, o estomatoestilete con- cies de interesse agronômico, incluídas na classe Chromadorea,
siste de três partes, sendo uma anterior cônica (ponta ou cone), reconhecem-se as regiões: a) procorpo; b) metacarpo ou bulbo
uma mediana cilíndrica (haste) e uma porção basal, formada por mediano; c) istmo; e d) bulbo posterior, de ocorrência facultativa,
três dilatações, no geral arredondadas, denominadas bulbos ou com fonna aproximada de garrafa (Figura 13.5 A) ou de lobo
nódulos (Figura 13.5 C). É percorrido por fino canal, com menos sobreposto ao início do intestino. O canal do esôfago é trirra-
de 1 µm de diâmetro, que atua como filtro de bactérias. É carac- diado. pelo menos uas partes dotadas de forte musculatura radial,
terístico dos nematoides parasitas de plantas. embora em gêneros como no bulbo mediano. A região glandular é formada por três
como Ditylencl111s e Aphelenchoides, muitas espécies possam ter glândulas unicelulares, uma dorsal e duas subveotrais. A glândula
a micofagia como hábito alimentar alternativo. dorsal tem um fino canal que se abre na luz do esôfago. ao nível
do procorpo (= bifurcação, na Figura 13.5 A), no geral próximo
13.8.2. Esôfago da base do estilete.
O esôfago (= faringe), situado após a cavidade bucal é No esôfago afelencoide, ocorrente principalmente nos
órgão complexo, formado por tecido muscular. glandular, epite- nematoides parasitas de órgãos aéreos das plantas, também incluí-
lial e nervoso. Existem três tipos fundamentais de esôfago entre dos na classe Chromadorea, reconhece-se sempre o procorpo e o
os nematoides portadores de estilete, denominados tilencoide, bulbo mediano, este muito evidente, mas o istmo pode ser redu-
afelencoide e dorilaimoide (Figura 13.5). zido ou ausente. Aqui, o conduto da glândula dorsal se abre na luz

198
 Nematoides
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(La.a.)
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r-~ura 13.5 - Tipos de esôfago em ncmatoides parasitas: (A) tilen-
coide; (B-C) dorilaimoide.
nidito: W. F. Mai & H. H. Lyon.
de esôfago ao nível do bulbo mediano, e não do procorpo, como
:::1(\tipo tilcncoide.
No esôfago dorilaimoide, típico dos fitonematoides porta-
. ..;tes de odontoestilete, filiados a classe Enoplea. há duas panes
~ mdricas: uma anterior, de menor diâmetro, e outra basal, mais
~ª- que contém as glândulas esofagianas (Figura 13.5 B, C).
13.8.3. Intestino/Reto
Ao esôfago segue-se o mesêntero, ou intestino, um longo tubo
~ parede fonnada por camada única de células epiteliais de origem
mdodénnica. Na maior parte dos nematoides, o conteúdo intestinal
Jesloca-se em direção à região posterior do órgão devido à ingestão
.ic mais alimento e à própria movimentação do espécime.
O proctodeo, ou reto, é a parte ectodérmica posterior do
.anal alimentar. É tubo simples, algo achatado, constituind() a
-egiào final do intestino e ligação deste com o ânus. Glândulas
:-aa,s podem estar presentes, em número variável conforme as
e.pécies. Em Meloidogyne, o mais importante gênero de fitone-
-atoides do mundo, o produto das glândulas relais serve para
proteger e manter agregados os ovos fonnados pelas temeas.
Nos nematoides especializados no parasitismo de plantas,
....,me uma pré-digestão do alimento, extra-oral, sendo, portanto,
resnita a atividade digestiva no intestino; assim, tais nematoides
quase não defecam e o reto é muito delicado. de difícil observação.
13.9. SISTEMA RESPIRATÓRIO
Não há órgãos respiratórios nos nematoides. Trocas gaso-
sas ocorrem por difusão, através da cutícula.
13.10. SISTEMA CIRCULATÓR10
Não são conhecidos órgãos pertinentes ao sistema circula-
. :,rio em nematoides.
13.11. SISTEMA EXCRETOR-SECRETOR
O sistema excretor-secretor, quando presente, caracteri-
ni-se por não apresentar células-flamas. Nos fitonematoides, con-
>IS{e geralmente de um ou dois longos tubos, cegos nas extremida-
Jes. embutidos nas cordas epidérmicas laterais e anteriormente inter-
Jgados por meio de um duto transversal; deste, parte canal que vai
199
se abrir na superficie do corpo pelo seu lado ventral através do poro
excretor, quase sempre à altura do final do esôfago (Figura 13.6). Os
condutos tubulares citados promovem a remoção de resíduos tóxi-
cos circulantes no pseudoceloma. Há espécies, como 1ylenchulus
semipenetrans, importante parasita de plantas cít1icas, em que o sis-
tema é bem diferente. Constitui-se de uma glândula, muito desenvol-
vida nas remeas, ,que se presta principalmente à•produção de secre-
ção destinadir a manter agregados os ovos formados por elas; nesse
caso, o poro excretor situa-se perto da vulva, em posição atípica
(Figura 13.6). Em função de a atividade secretora prevalecer
sobre a excretora nesta e em outras espécies, o sistema, ames cha-
mado excretor, tem sido atualmente denominado excretor-secretor.
-
Figura JJ.6 - Sistc:ma excretor-secretor: (A) poro excretor (seta) cm
Pra~y/enchus, 110 final do esôfago pelo lado ventral, e
(B) «!m Tylenrhulus semipenerrans, em posição atípi-
ca, próximo à vulva.
Crédito: W. F. Mai & J 1. II. Lyon e A. d~ Grii;se.
13.12. SISTEMA NERVOSO
Em nematoides, há um sistema nervoso central, um sistema
nervoso periférico e um sistema nervoso entérico ou simpático. O
sistema nervoso central consiste de: 1) centro nervoso bem desen-
volvido chamado anel nervoso central, de dificil visualização e
situado geralmente ao redor do istmo esofagiano, quando este
existe; 2) nervos longitudinais, que partem do anel nervoso cen-
tral, dirigindo-se para as duas extremidades do corpo; e 3) centro
nervoso posterior, na região anal, interligado com o anel nervoso
central pelos nervos longitudinais. O sistema nervoso periférico é
constituído por tenninações nervosas que penetram certas partes
da camada cuticular, formando um complexo tipo de rede, à qual
se conectam órgãos, sensoriais localizados principalmente sobre a
superfície do corpo (papilas e/ou setas). O sistema nervoso enté-
rico é representado por gânglios e nervos próprios do tubo diges-
tório, atuando princ:ipalmente sobre o processo da alimentação.
13.13. ÓRGÃOS SENSORIAIS
Diversos tipos de órgãos sensoriais são encontrados em
nematoides parasitas de plantas, sendo considerados anexos do
sistema nervoso. São servidos por nervos que partem do anel
nervoso central ou, em alguns casos, do centro nervoso poste-
rior, destacando-se as papilas labiais, os anfidios e o hemizoní-
dio, localizados anterionnente no corpo, e os fasmídios, situados
geralmente na cauda ou próximo dela (Figura 13.7). Atuam, com
frequência, como receptores químicos e/ou táteis, embora alguns
tenham fnnção ince11a.
 Manual de Fitopatologia
Figura 13.7 -Alguns órgãos sensoriais: (A) papilas labíais (setas bran-
cas) e abertura dos anfídios (setas negras); (B) fasmídio
caudal (seta branca bem evidente), tipo escutelo.
Crédito: Society ofNematologísts e N. Vovlas.
13.14. SISTEMA REPRODUTOR
Os nematoides usualmente apresentam os sexos separados
e os órgãos reprodutore;s da fêmea e do macho, no geral, são de
formato tubular.
13.14.1. Sistema Reprodutor Feminino
É fonnado de um ou dois ramos genitais tubulares de ori-
gem mesodérmica, composto(s) de ovário, oviduto e útero. O(s)
ramo(s) genital(is) se conecta(m) a uma vagina única, de origem
ectodérn1ica, que se abre para o exterior pela vulva, em forma
de fenda, na linha mediana ventral. Os ramos genitais podem ser
opostos ou estarem alinhados paralelamente, ua mesma direção
(Figura 13.8 A-C); por vezes, um dos ramos genitais se atrofia
e fica reduzido apenas a um rudimento do útero, sendo chamado
saco uterino (Figura 13.8 D). O ovário é um tubo cego, em cujo
interior dá-se a oogênese. Apresenta uma zona germioativa, rela-
tivamente curta e de rápida divisão celular, e uma zona de cres-
cimento das células reprodutoras femininas. O bviduto é tubo
estreito que une o ovário ao útero. A região contígua ao útero (ou,
eventualmente, ao ovário) pode se converter em espennateca, na
qual ficam armazenados os espermatozoides introduzidos pelo
macho durante a cópula (Figura 13.8 B, E, F). A vagina é sempre
reconhecida pelo seu forro cuticular.
8 . - jados ua cloaca; quando movimentados por músculos especiali-
~'11c:::;::::::::::JStiJJl.,-=m--~J,10•
.:X:
- zados, podem ser exteriorizados e introduzidos na vagina para
D '"'
~ + H + 1.1· I· ( ·
Figura 13.8 - Sistema reprodutor feminino: (A, B, D) ramos geni-
tais opostos e (C) paralelos, sendo espennateca (spm)
e saco uterino (sut); (E) zonas genninativa (1) e de
crescimento (2) do ovário e (F) ovário (3), oviduto (4),
espermateca (5) e útero (6) em Meloidogyne.
Crédito: A. Maggenti e L. C. Ferraz.
Os ovos são geralmente de tamanho semelhante nos dife-
rentes tipos de nematoides, independentemente das dimensões
dos adultos, medindo de 50 a 100 µm de comprimento por 20 a
50 µm de largura.
Costumam-se reconhecer três camadas na casca dos ovos
de fitonematoides. A mais externa é muito fina (30 nm, em
200
Meloidogyne), não sendo percebida ao microscópio óptico; há
autores que a chamam de vitelínica. Abaixo desta, há a camada
quitioosa, única estrutura de nematoide que contém quitina. Sob
esta, está a camada lipídica, à qual é atribuída a notável resistên-
cia que os ovos, de muitas espécies apresentam frente a condições
ambientes desfavoráveis. Proteínas estão presentes na composi-
ção química de. todas as camadas.
13.Í4.2. Sistema Reprodutor Masculino
Compõe--se basicamente de testículo, vaso deferente e
canal ejaculador, que se abre ventralmente no reto, formando a
cloaca. Entre o testículo e o vaso deferente pode estar presente
a vesícula seminal. Como órgãos auxiliares de cópula, têm-se os
espículos, as papilas genitais e, com menos frequência. as asas
caudais (Figura 13.9).
Figura 13.9- Organização geral do sistema reprodutor masculino.
Crédito: Adaptada de Studyblue/J. Cook University e American Phy-
topathological Society.
Pode haver um ou dois testículos, designando-se os machos
monórquios e diórquios, respectivamente. Estruturalmente, os testí-
culos são bastante semelhantes aos ovários. Os espermatozoides dos
nematoides não apresentam flagelo, tendo movimento ameboide.
Os espículos, quase sempre dois, são órgãos de cópula
robustos, mais ou menos arqueados, que, em repouso, ficam alo-
dilatá-la e facilitar a transferência dos espermatozoides. Por sua
vez, as asas caudais(= bolsa de cópula), antes citadas, destinam-se
a manter os parceiros em posição adequada durante o ato sexual.
13.15. REPRODUÇÃO E EVENTOS RELACIONADOS
Em sua grande maioria, as espécies de fitonematoides têm
fêmeas e machos e reproduzem-se por anfunixia (reprodução cru-
zada). Em algumas, todavia, os machos são inexistentes ou muito
raros e a reprodução baseia-se apenas nas íemeas. Tal ocorre, então,
por partenogênese, que pode ser meiótica. ou mitótica; essas moda-
lidade.s podem ser observadas, por exemplo, em várias importantes
espécies dos gêneros Meloídogyne e Pratylenchus. Hennafroditismo
em fitonematoides parece raro e alguns casos relatados na literatura
nematológica 11equerem adequada corroboração.
A maioria dos nernatoides é ovípara, isto é, o desenvol-
vimento embrionário dá-se após a oviposição, fora do corpo da
iemea. Também há nematoides ovovivíparos, em que os ovos,
ainda oo útero, já contêm juvenis completamente formados.
 Nematoides
O número de ovos produzidos por femea varia muito entre
, diversos grupos de oematoides. Certas fonnas zooparasitas cos-
~am ter grande produção de ovos, como a lombriga humana
-•.:aris lumbricoides, que coloca até 200.000 ovos/dia. Nos nema-
:01des parasitas de plantas, o número de ovos por fêmea não é
.:..to. No gênero Meloidogyne, a média é de 400; em Pratylenchus,
".1dopholus e Rotylenchulus, oscila entre 60 e 100.
Do ovo do nematoide, eclode uma forma imatura de pequeno
~ne. mas já com as características do adulto, faltando-lhe apenas os
,gàos reprodutores. Ao longo do tempo, tal forma tem sido inade-
.;-.iadamente chamada de larva, sendo preferível o nome juvenil. O
.:rescimento do espécime durante o ciclo biológico é possível devido
• ocorrência de quatro (raramente, três) trocas de cutícula (= ecdi-
,~ l. sendo os períodos entre duas trocas seguidas denominados está-
- os juvenis. Com a quarta ecdisc, termina o quano estádio juvenil e
nematoide passa para a fase adulta (Figura 13.1 O).
J"'igura 13.1 O- Ciclo de vida ( da esquerda para a direita): ovo, juvenis
J, a J4 e fêmea de Helicorylenchus.
Crédito: A. M. Golden.
O nematoide pode requerer um estimulo externo para nascer;
~a sua falta, sobrevive durante tempo variável (semanas, meses e
1t~ alguns anos) dentro da casca do ovo. Os estímulos podem ser
<!presentados por variações na temperatura e/ou umidade. H:í espé-
•1es mais exigentes que requerem, obrigatoriamente, a presença no
solo de substâncias químicas emanadas a partir das raízes de suas
~ antas hospedeiras para estimular a eclosão.
13.16. DORMÊNCIA
Muitos nematoides, notadamente os habitantes do solo e os
;:masitas de plantas, podem ingressar em estado temporário de
:ompleta inatividade. no qual o metabolismo se mantém muito
"aixo, permitindo-lhes a sobrevivência por longo tempo sob con-
dições adversas, como falta de água (anidrobiose), falta de oxigê-
:no (anoxibiose) ou exposição a temperaturas muito baixas (crio-
':'1ose ). É a chamada dormência e, graças a ela, certos nematoides
.onseguem sobreviver onde há, anualmente, período prolongado
de seca ou frio.
Os mais notáveis exemplos de dormência, em panicular de
nidrobiose, estão entre os nematoides parasitas de órgãos aéreos
je plantas. Na literatura oematológica, há relato de que espécimes
je Anguina trifiei reviveram após período de dormência superior
a 30 anos, quando grãos de trigo por eles infectados - presentes
<'m plantas mantidas em herbários - foram imersas em água!
13. 17. PRINCIPAIS FAMÍLIAS E GÊNEROS DE
FITONEMATOIDES
Encontram-se nematoides parasitas de plantas nas duas clas-
s.!S do filo
Nematoda, Chromadorea e Enoplea. Segundo a classifi-
~ção aqui adotada (Decraemer & Hunt, 2006), os grupos de maior
relevância econômica estão filiados à classe Chromadorea, subor-
dem Tylenchina (Tabela 13.1 ), na qual se incluem fonnas portado-
ras de estomatoestilete e de esôfago tilencoide.
201
Os membros de Tylenchina parasitam principalmente raí-
zes, mas também outros órgãos subterrâneos das plantas hos-
pedeiras. Compreendem-se aqui as superfamílias Tylenchoidea,
Criconematoidea e Spbaerularioidea, com muitas espécies impor-
tantes, que serão tratadas mais detalhadamente na sequência. Na
superfamília Aphelencboidea, estão também formas portadoras
de estomatoestilete, porém mais delicado, associado a esôfago
afelencoide; são geralmente parasitas de órgãos da parte aérea
das plantas, destacando-se, entre as espécies mais conhecidas,
Aphelenchoides besseyi, causadora da "ponta branca do arroz",
Bursaphelenchus xylophilus, o agente causal da "murcha dos
pinheiros" e B . cocophilus, responsável pelo "anel vennelho das
palmáceas".
Na classe Enoplea, estão os poucos fitonematoides que pos•
suem odontoestiletc associado a esôfago dorilaimoide, atuando
como típicos parasitas do sistema radicular. Como destacado antes,
algumas espécies dos gêneros Longidorus e Xiphinema, da famí-
lia Longidoridae, bem como de Trichodon,s e Paratrichodorus, da
família Trichodoridae, apresentam especial interesse pelo fato de
poderem atuar como vetores de vírus, além de causar danos diretos
às plantas hospedeiras. O número de formas fitoparasitas de Enoplea
é muito menor que o de Chomadorea (Ferraz & Brown, 2016).
13.18. ALGUNS GÊNEROS DE IMPORTÂNCIA PARA
OBRASJL
Serao ora apreciados, de fonna objetiva, alguns dos gêne-
ros e/ou espécies filiados a subordem Tylenchina, de larga ocor-
rência no Brasil, causadores de danos em diferentes culturas de
grande interesse econômico.
13.18.1. Gênero Meloidogy11c Goeldi, 1887
Este importantíssimo gênero compreende os chamados
"nematoides de galhas" ou, em inglês, root-lmot nematodes.
Está incluído na família Meloidogynidae, segundo Decraemer
& Hunt (2006), mas há autores que o colocam na subfamllia
Meloidogyninae, da família Hoplolaimidae (De Ley & Blaxter,
2004; Hunt & Handoo, 2009).
Não obstante sejam conhecidos relatos de plantas com sinto-
mas de parasitismo por nematoides desse grupo na Europa desde
1855, o gênero foi criado apenas em 1887, no Brasil, com a des-
crição da espécie-tipo, Meloidogyne exígua Goeldi (Boxe 13.1 ).
Um total de 96 espécies tida~ como válidas era conhecido
até 2009 (Jlunt & Handoo, 2009), das quais quatro são considera-
das as mais importantes, pela ampla distribuição geográfica e alto
grau de polifagia, a saber: M anmaria (Neal) Chitwood, M incog-
nita (Kofoid & White) Chitwood, Mjavanica (Treub) Chitwood
e M hapla Chitwood. Além delas, várias outras, nativas ou
não, foram assinaladas no Brasil, como 1vl exígua, já citada,
M cojfeicola Lordello & Zamith, M enterolobii Yang & Eisenback,
M. ethiopica Whitehead, M. graminicola Golden & Birchfield e
M paranaensis Carneiro, Carneiro, Abrantes, Santos & Almeida.
• Ciclo de vida/re.l ação parasita-hospedeiro
De corpo globoso e região anterior formando "pescoço", a
remea de Meloidogyne deposita todos os ovos em um único local
da raiz, originando típico aglomerado ou massa. Os ovos man-
têm-se unidos devido à presença de substância aderente secretada
pelas glândulas retais da fêmea, que flui através do ânus durante
o período de oviposiçào. As massas são formadas em meio ao
parênquima cortical (internas) ou sobre a snperficie das raízes
(externas), podendo conter mais de 400 ovos.
 Manual de Fitopatologia
Boxe 13.1 U a triste primazia para o Brasil
Em 1877, durante visita de estudos pelo Brasil,
C. Jobert procurou identificar a causa do dedinio de
muitos cafezais, da então chamada Província do Rio
de Janeiro. As observações realizadas . durante sua
permanência no País foram publicadas no ano seguinte
sob o título "Sur une maladie du caféier au Brésil"
(C.R. Acad. Se. Paris 87: 941-943). O autor referiu-se
brevemente, na ocasião, ao encontro de engrossamentos
atípicos nas raízes de cafeeiros doentes examinados,
alguns do tamanho de uma pequena ervilha. Observou
também a preHença de ovos associados a essas más
formações, dos quais minúsculos vermes eclodiam,
escapando para o solo.
Anos d,epoils, a convite do Governo Imperial, veio
ao Brasil o zoólogo europeu Emilio A. Goeldi, que
iniciou atividadles junto ao Museu Nacional no Rio de
Janeiro a partilr de 1885. Dentre as pesquisas por ele
conduzidas, Go,eldi conseguiu concluir a missão iniciada
por Jobert. Desiincumbin-se, aliás,. muito bem da tarefa,
desenvolvendo minucioso estudo e sumariando suas
descobertas em extenso relatório técnico (Arch. Museu
Nacional 8: 7-123) que foi distribuído na forma de
separatas já em1 1887, mas só publicado formalmente
anos depois, em 1892. A causa do problema, segundo ele,
era um nematoide microscópico, parasita de raízes, ao
qual descreveu adequadamente e chamou Meloidogyne
exigua. Estava, :assim, criado o gênero que ainda hoje é
tido como o ma1is daninho e importante para as plantas
cultivadas em l:odo o mundo. Triste primazia para os.-
brasileiros.
No interior dos ovos, há juvenis do 1º estádio (J 1), que ali
sofrem a primeira ,~cdise, originando juvenis do 2º estádio (J2),
de corpo filifonne (Figura 13. 11 A-C). São estes, chamados J,
pré-parasitas, que ~clodem e, abandonando os ovos, passam ã
.,,,..E
migrar no solo à procura de raízes de um hospedeiro favorável,
constituindo o estádio infectante.
H recendo os machos apenas sob condições ambientes especiais. As
(~)
Figura 13.11 - Desenvolvimento em Meloidogyne: (A) ovo, (B) ovo
conte,ndo J,; (C) J, pré-parasita; (D) J, parasita; (E)
fêmea ünati1ra; (F) macho no invólucro êuticular do J4 ;
{G) macho e (H) fêmea sexualmente madura.
Crédito: G. Steíner e W. F. Mai & H. H. Lyon.
Penetrando em radicela de planta suscetível, o J, pré-parasita
migra através do parênquima cortical e posiciona a região anterior
do corpo no entorno do cilindro vascular, ao nível da endoderme
ou do perieíclo. Ali estabelece o parasitismo, incitando, mediante
202
injeção de secreções esofagianas lançadas através do estomatoes-
tilete, a formação de um grupo de células ditas nutridoras, locali-
zadas ao redor de sua extremidade anterior. Essas células modifi-
cadas - hipertrofiadas, com citoplasma denso e núcleos/nucléolos
muito evidentes - serão essenciais à nutrição e ao desenvolvimento
subsequente do nematoide (Figura 13 .12), constituindo sítio de ali-
mentação usualmente referido como cenócito.
Figura 13.12 - Meloidogyne incognifa em raiz de eucalipto: corte
histológico, vendo-se (n) o término anterior da fêmea
e (cg) células nutridores incitadas por ela, fonnado-
ras do cenócito.
Com a indução do cenócito e início do fitoparasitismo, o J, fica
mais robusto, com fonna aproximada de salsicha (Figura 13.lÍ D),
perdendo a capacidade de se movimentar. Em outras palavras, ele
se toma sedentário. Embora ainda esteja no 2º estádio, passa agora
a receber a denominação de J2 parasita. Tendo atíngido o máximo
crescimento, o J2 parasita sofre a segunda ecdise, advindo o J3, que,
logo em seguida, dá origem ao\. Tanto o J3 como o J4 são despro-
vidos de estilete bucal e têm os esôfagos parcialmente degenera-
dos, sendo incapazes de se alimentar. Como as ecdises sucedem-se
rapidamente, é comum observar o juvenil J4 retendo ainda os jnvó-
lucros cuticulares dos estádios anteriores.
Finalmente, ocorre a quarta e última ecdise, formando-se os
adultos, fêmeas e/ou machos, já com o estomatoestilete e o esô-
fago regenerados. Nas principais espécies, como M incogníta e
M javanica, de reprodução por partenogênese mitótica obrigató-
ria, as populações são constituídas basicamente por femeas, apa-
fêmeas sexualmente maduras são globosas e providas de típico
"pescoço" (Figura 13 .11 G); no geral, têm coloração esbranqui-
çada. São visíveis a olho nu quando retiradas do interior de raízes
parasitadas, o que é incomum entre fitonematoídes.
Os machos, quando presentes, têm ·corpo esbelto, filifonne,
bem alongado, com um só testículo e cauda desprovida de bolsa-de-
cópula (Figura 13.11 F). Resultam de complexa metamorfose dos J4
masculinos (Figura 13.11 E) e, aparentemente, nã.o são fitoparasitas,
embora tal aspecto seja controverso. Sob condição de estresse nutri-
cional, como quando ocorre uma superpopulação na raiz atacada,
juvenis femininos muitas vezes sofrem processo de reversão sexual
e acabam por dar formação a espécimes machos, atípicos, reconheci-
dos por apresentarem dois testículos, e não apenas um.
A duração do ciclo biológico é muito influenciada por
fatores como temperatnra, umidade e planta hospedeira, entre
outros. De modo geral, completa-se em 3 a 4 semanas. Para
M arenaria, M incognita e M. javanica, a faixa ideal de tempe-
ratura é de 25 a 30 ºC, enquanto para M hapla vai de 15 a 25 ºC.
 Nematoides

• Identificação de espécies
A identificação da(s) espécie(s) de Meloidogyne ocor-
-mte(s) em uma dada área é item fundamental ao planejamento
controle ou manejo integrado, em especial quando este
r-dui indicação de uso de variedades resistentes e/ou rotação-
,..i.:essào de culturas. Isso se deve ao fato de que cada espécie
ja: gênero possui lista própria de plantas hospedeiras, ou seja,
?n,u de polifagia distinto dos apresentados pelas outras espécies.
\.ssim, saber que a espécie ocorrente em uma determinada área é
f mcognita, e não M javaníca, implica em diferenças com rela-
.-:io às possíveis culturas a serem empregadas em esquema de
•: tação, ou na escolha da cultivar a ser plantada no local.
Em todo o mundo, desde os anos 1950, o método mais utili-
zado na identificação das espécies de Meloidogyne nos laboratórios
~matológicos foi o exame da configuração perineal das fêmeas,
~.le se tornou clássico para tal finalidade. Nos últimos 25 anos,
rem. métodos bioquímicos e principalmente técnicas biomolecu-
_res passaram a ser usados para tal identificação, provendo grande
-=didade e, com frequência, bem maior precisão que o método tra-
. .:10nal. Sumários descritivos de tais métodos estão disponíveis
"lJ literatura nematológica (Carneiro et ai., 2016; lnomoto, 2016;
\tachado et al., 2010; Roberts er al., 2016). Hoje, tern-se conside- Figura 13.13- Mcloidoginoscs/sintomas diretos: (A, C, G) galhas;
· (A) escassez de radicclas; (B) ilescolamento cortical;
rado que a integração dos métodos clássico e molecular constitui
(C. D) digitamento; (E) ·'pipocas" e (F) rachaduras.
J estratégia ideal à identificação dos nematoides de galhas, combi-
Crédito d11S fotos: C. Averre,A. L Boss, L. C. Fenu e L. G. E. Lordello_
lldlldo-se os atributos de ambos (Oliveira et ai., 2011 ).
• Sintomatologia tacando-se com facilidade a casca do resto da raiz. Pressionadas
As Meloidoginoses, nematoscs devidas a nematoides de entre as mãos, raízes atacadas praticamente se esfarelam. É típico
,;-,lhas, caracterizam-se por sintomas diretos, ou seja, observados de cafeeiros parasitados por M coffeicola (Figura 13.13 B) e goia-
_s próprios órgãos vegetais parasitados (no geral, subterrâneos), e beiras por M enlerolobii.
-diretos ou reflexos, verificados na parte aérea das plantas. Digitamento ou ra{zes digitada.~ : comum cm cenoura, que,
Sintomas diretos além de galhas nas raízes finas, laterais, apresenta bifurcações e
outras anomalias, reduzindo-se muito o valor comercial do produto
Galhas: constituem o mais conhecido e frequente sintoma (Figura 13.13 C-D).
direto. São engrossamentos, de diâmetro variável, quase sempre
Rac/ruduras: ocorrem, com certa frequência, em certas cul-
~resentes nas raízes infectadas por Meloidogyne (Figura 13.13
turas, como batata-doce e beterraba forrageira, sob intenso ataque
\.C.G). Resultam de biperplasia e hipertrofia celular no cilindro
(Figura 13.13 F).
a,,cular e, mais marcantemente; no parênquima cortical, ao redor
_, corpo do nematoide em desenvolvimento. São formadas pela Sintomas reflexos
,rópria planta, como reação a toxinas introduzidas pelos nematoi- Tamanho desig11al de plantas/ ocorrê11cia tle "rebo/eirus";
_;:s. Embora muito comuns nas plantas atacadas, não constiincm a distribuição tipicamente irregular dos litoncmatoides nas cultu-
,mtoma obrigatório, não ocorrendo em certas interações, como a ras atacadas no geral causa desunifonnidade no crescimento das
d.: .\t/. cojfeicola e cafeeiro arábico, por exemplo. Em alguns tipos plantas e aparecimento de áreas localizadas, de maior ou menor
de plantas, como poáceas (milho, arroz), costumam ser pequenas extensão, denominadas manchas ou "reboleiras" (Figura 13. 14),
e de dificil visualização a olho nu. Galhas incitadas cm tubér- em que se concentram plantas de tamanho reduzido, depaupera-
.:-ulos. comuns em batata, costumam ser denominadas ·'pipocas" das. Tal condição - ocorrência de "reboleiras" - predomina nas
Figura 13.13 E). Não há de se confundir células nutridoras com Meloidoginoses, excetuando-se os casos de cultivos perenes já
galhas. Estas não são essenciais ao desenvolvimento e à reprodu- formados a partir de mudas infectadas, quando então o ataque no
.ão das espécies de Meloidogyne, mas aquelas, sim! Vale desta- campo pode se mostrar generalizado.
car que galhas radiculares também podem ser causadas por outros "Fome de minerais": designação dada ao quadro de defi-
ritonematoides (Hemicyc/iophora, Nacobbus, Xiphínema), por ciências nutricionais exibido por plantas cujos sistemas radicula-
insetos, por bactérias e por outros organismos, mas através de res parasitados por Meloidogyne atuam precariamente, não con-
mecanismos diferentes daquele aqui descrito para Meloidogyne. seguindo aproveitar nutrientes mesmo que disponibilizados pelo
Red11ção 110 volume do sistema rudic:11/ar: o mais das agricultor. Adubações corretivas no solo, em cobertura, não cos-
ezes, além de numerosas galhas, plantas sob alta infestação tumam dar bons resultados, mas aplicações foliares podem ate-
"°r Meloidogy ne exibem sistemas radiculares bem pobres, com nuar o sintof!!a, parcial e temporariamente.
e~cassas radicelas, mostrando-se pouco eficientes na absorção e Murcftamento: o desequilíbrio entre a tomada e a perda de
10 transporte de água e dos nutrientes do solo (Figura 13. 13 A). água em plantas muito atacadas muitas vezes pode levar as fo lhas
Descolamento cortical ou descorticamento: <! a condição em a murchar nas horas mais quentes do dia. É sintoma observado
que boa parte do córtex fica completamente desorganizada; des- mais em plantações de fumo_(Figura 13.14) e berinjela.

203
 Manual de Fitopatologia
Figura 13.J 4 - Meloidoginoses/sintomas reflexos (da esquerda para
a direita): "reboleira" em canavial e murchamento em
plantação de fumo.
Crédito das fotos: W. R. T. Novaretti e G. 8. Lucas.
Desfolha: queda abundante e rápida de folhas, principal-
mente na estação mais· seca do ano, costuma estar relacionada
a parasitismo intenso por Meloidogyne. Cafezais atacados por
M incognita ou M paranaensis frequentemente ficam "envaretados".
Mudanças em características varietais: em certas cultu-
ras, sob intenso parasitismo por Meloidogyne, plantas de certas
variedades podem mostrar alterações evidentes em algumas d.e
suas características agronômicas quando comparadas a sadias.
Em cana-de-açúcar, por exemplo, observa-se menor perfilha-
mento e/ou redução no comprimento dos intemódios.
Diminuição na produção: redução gradativa na produtivi-
dade ao longo de safras sucessivas pode ser indicativa e levar à sus-
peição de ocorrência de nematoides de galhas na lavoura. Todavia,
tais reduções podem variar com o tipo de reação da cultura hospe-
deira. Milho e aboboreira costumam ser mais tolerantes aos danos
causados, sofrendo apenas perdas pequenas ou m~deradas mes'mo
sob altas infestações; variedades suscetíveis de feijão e cenoura,
por outro lado, quase nada produzem quando parasitadas.
Aspecto fundamental a se ressaltar é que os sintomas des-
critos, diretos e reflexos, não são específicos de nematoides de
galhas, podendo também ter outras causas. Aliás, isso vale tam-
bém para os demais gêneros de fitonematoides! Em vista disso,
a diagnose de Meloidoginoses deve necessariamente passar pela
verificação do _agente causal (= nematoide) em órgãos subterrâ-
neos (mui eventualmente, aéreos) das plantas sob suspeita de ata-
que e/ou no solo da lavoura e não se basear jamais apenas na
observação dos sintomas visíveis! Para tanto, amostras de partes
de plantas possivelmente infectadas e/ou de solo devem ser cole-
tadas e enviadas a laboratório especializado para tal verificação.
13.18.2. Gênero Pratylenchus filipjev, 1936
Considerado o segundo gênero em importância para o
Brasil, reúne os chamados "neroatoides das lesões radiculares",
ou root-lesion nematodes, em inglês.
Pelo menos uma dezena de espécies já teve ocorrência
assinalada no Brasil, sendo P. brachyurus (Godfrey) Filipjev &
S. Stekhoven, P. co.ffeae (Zimrnermann) Filipjev & S. Stekhoven
e P zeae Graham as de ocorrência mais comum. São endopara-
sitas migradores, incluídos na família Pratylenchidae (Gonzaga
et ai., 2016).
• Ciclo de vida/relação parasita-hospedeiro
Todos os estádios juvenis e os adultos são filiformes, movi-
mentando-se intensamente. As fêmeas depositam seus ovos isola-
204
damente, no solo ou no interior de raízes parasitadas. Deles eclo-
dem J?s que, como os demais estádios e as formas adultas, estarão
prontÕs a iniciar o parasitismo. A infecção, no geral, restringe-se
ao parênquima cortical, que fica bastante desorganizado devido à
destruição de numerosas células durante a constante migração dos
espécimes (ação mecânica). Antes e durante a alimentação (ação
espoliativa), observa-se injeção de secreções esofagianas no inte-
rior das células (ação tóxica), as quais degeneram e acabam mor-
rendo pouco tempo depois que o nematoide se retira do local. Nas
radicelas atacadas, em decorrência exclusiva do parasitismo pelo
nematoide, resultam lesões necróticas de tonalidade pardo-averme-
lhada; posteriormente, é comum ocorrer invasão por fungos e/ou
bactérias (oportunistas ou fitopatogênicos), que acabam colonizando
tais tecidos e expandindo a área necrosada, que fica enegrecida.
Os juvenis vão se desenvolvendo e, após a quarta ecdise,
formam-se os adultos. Há espécies, de reprodução anfimítica, em
que os machos são nonnais, abundantes, como P coffeae. Porém,
são raros ou desconhecidos em espécies como P brachyums e
P. zeae, que se reproduzem panenogeneticamente. A duração do
ciclo varia com as espécies e em função de fatores do ambiente
(temperatura, umidade), oscilando de três (mais comum nos paí-
ses da zona tropical, como o Brasil) até seis semanas.
Nas culturas anuais sob plantio convencional, costumam
migrar para o solo a partir do início da colheita, podendo sobrevi-
ver e persistir durante a entressafra nas raízes de plantas daninhas
hospedeiras ou em restos vegetais não arrancados (Figura 13.15).
Figura 13.15-Ciclo de vida de Prarylenchus: (A) ovos; (8-D) J, a
J4 ; (E) macho; (F) femea; e (G) migração de juvenis+
adultos e oviposição no córrex radicular.
Crédito: J. Román.
• Sintomatologia
Vários dos sintomas diretos e reflexos observados nas
Pratilencoses assemelham-se muito ou coincidem com os já des-
critos para as Meloidoginoses. Vale reiterar que esses sintomas
não são específicos, ou seja, provocados unicamente portais fito-
nematoides, podendo ter outras causas.
Sintomas diretos
Não há formação de galhas! Os sistemas radiculares parasi-
tados mostram-se pouco volumosos e rasos. Nas raízes atacadas,
observa~se típica alternância entre áreas com lesões necróticas
de tonalidade mais escura e outras claras, aparentemente sadias
(Figura 13.16 C). Além das raízes, em especial as mais finas,
podem causar também danos a tubérculos e outros órgãos subter-
râneos, como relatado para batata e mandioquinha-salsa.
 Nematoides
Figura 13.16- Pratilencoses/sintomas: (A) desunifomtidade na altura
das plantas cm milharal; (B) diferença de crescimento
entre fileira de cana-de-açúcar tratad11.com nematicida (à
direita) e atacada por P. zeoe (à esquerda); e (C) típicas
lesões necróticas causadas nas raízes de cana.
Crédito das fotos: D. C. Nonon e L. L. Dinardo-Miramla.
Sintomas reflexos
As reboleiras são características nas Pratilencoses de certos
cultivas, como da cana-de-açúcar e do milho, onde a desnnifonni-
dade entre as plantas confere à cultura, em vista geral, o aspecto
de montanha-russa (Figura 13.16 A). Nessas culturas, a redu9ão
no crescimento devida ao fitoparasitismo por P. brachyurus e/ou
P zeae pode ser marcante e levar a quebra significativa na pro-
dução (Figura 13.16 8). Nos últimos 20 anos, nas plantações de
soja sob cultivo no Sistema de Plantio Direto da região Centro-
Oeste, P. brachyurus tornou-se também um dos mais importantes
problemas fitossanitários (ver Boxe 13.3).
Certos cultivas perenes, como o cafeeiro e o pessegueiro,
instalados em áreas altamente infestadas por P. hrachyurus, no
geral não se desenvolvem bem. Em Santa Catarina e no Rio
Grande do Sul; macieiras e outras frutíferas temperadas têm c res-
cimento limitado em áreas onde certas espécies do gênero ocor-
rem em altas populações.
Em relação à lista de hospedeiros, resumidamente, tem-se
que: P. brachyun,s é polífago e pode causar danos em milho, cana-
de-açúcar, soja, feijão, amendoim e outras culturas, incluindo-se
olerícolas, ornamentais e essências florestais; P. zeae tem sido encon-
trado parasitando apenas algumas poáceas e fumo; e P. co.ffeae reduz.
principalmente, a produção de café, embora possa multiplicar-se
nas raízes de bananeira, de citros e de diversas ornamentais. Nos
últimos anos, uma espécie nativa, P. Jaehni Inserra et ai., para-
sita de citros, tem causado enfezamento, desfolha e até morte de
plantas em pomares de diferentes regiões produtoras do estado
de São Paulo.
13. 18.3. Gênero Rodopholus T horoe, 1949
Também pertencente à família Pratylenchidae. compreende
ao redor de 30 espécies, a grande maioria originária da região aus-
traliana. A mais importante, destacadamente, é Radopholus similis
(Cobb) Thome, o conhecido "nematoide cavernícola'', ou bur-
205
rowing nematode (Duncan & Moens, 2006). Essa espécie tem
ampla distribuição geográfica e representa um dos problemas
sanitários mais sérios para a cnltura da banana em todo o mundo,
tendo sido escolhida, por este motivo, para aqui ilustrar o gênero.
• C iclo de vide/relação parasita-hospedeiro
Como as espécies de Prarylenchus (Fignra 13.15), o nema-
toide cav~mícola apresenta os estàdios juvenis e os adultos de
corpo filiforrne, móveis, atuando como endoparasitas migrado-
res. Todas as fonnas, exceto os machos. que não são fitoparasi-
tas, podem iniciar o ataque nas raízes on no rizoma da bananeira.
As fêmeas depositam os ovos isoladamente ou em peque-
nos grupos, em total aproximado de 50 a 70, no córtex das raí-
zes parasitadas ou no solo. Dos ovos, eclodem 12s que, alimen-
tando-se e sofrendo as três ecdises subsequentes, originam
os adnltos, machos e fêmeas. O dimorfismo sexual é evidente:
fêmeas possuem forte estomatoestilete, esôfago completo e são
fitoparasitas, ao passo que machos têm estilete muito pequeno
e delicado, associado a esôfago parcialmente degenerado, não
sendo capazes de se alimentar nas raízes. A reprodução dá-se por
an:fimixia. O ciclo biológico, no caso da fêmea, se completa em
três a qnatro semanas; machos se formam em período mais curto,
ao redor de sete a dez dias.
O tipo de parasitismo também assemelha-se mnito ao
descrito para Pratylenchus. Os espécimes de R. similis pene-
tram e abandonam sucessivamente as raízes da bananeira, des-
truindo grande número de células do córtex durante a movi-
mentação. Além desses danos mecânicos, através da injeção
de secreções esofagianas tóxicas desorganizam também as
células sobre as quais se alimentam, causando-lhes a morte
em curto espaço de tempo. As lesões necróticas primariamente
causadas pelo nematoide exibem típica coloração pardo-
-avermelhada, que se modifica para tonalidades mais escuras
à medida que microrganismos do solo. em especial fungos.
invadem e colonizam tais tecidos.
• Sintomatologia
Sintomas diretos
Em exame superficial, raízes de bananeira parasitadas mos-
tram característica alternância de áreas necrosadas e aparentemente
sadias. Cortes longitudinais ou transversais dessas raízes revelam
lesões profundas devidas exclus1vamentc ao nematoide. abran-
gendo todo o córtex, mas raramente atingindo o cilindro vascular
(Figura 13.17). Todavia, quando o dano envolve a ação conjunta
de outros organismos, a desorganização alcança também o parên-
quima vascular e os tecidos ficam totalmente enegrecidos.
Nos rizomas, o nematoide concentra-se na região perifé-
rica, onde as raízes são emitidas, resultando áreas necrosadas
rasas (1 a 2 cm de profundidade) de extensão variável.
Sintomas reflexos
Em bananais bem atacados, observa-se tombamento de
muitas plantas pela ação de ventos ou devido ao peso dos cachos
eventualmente formados (Fignra 13.17). Essa queda, típica, é
precedida de elevação do pseudocaule e decorre de o sistema
radicular, destruído em sua maior pane, mostrar-se incapaz de
suportar a volumosa parte aérea da planta. Por vezes, verifica-se
também forte redução no crescimento e os cachos, precocemente
formados, mostram-se pequenos, sem valor comercial.
O nematoide cavernícola acha-se amplamente dissemi-
nado nas áreas produtoras brasileiras, devendo-se tal dispersão
 Manual de Fitopatologia
Figura 13.17 - Nematoide cacvenícola (Radopholus similis) em bana-
neira: (da esquerda para a direita) raízes seccionadas
longitudinalmente evidenciando características áreas
necrosadas e tombamento típico de áreas atacadas.
Crédito "das fotos: American Pbytopathological Society e J. M. Risêde.
à comercialização indiscriminada de mudas infectadas entre os
bananicultores no passado, a exemplo do que ocorreu em vários
outros países.
No Brasil, além' da bananeira, R. similis tem se revelado
muito patogênico a diversas anonáceas, conduzindo à morte tanto
plantas jovens como adultas, já em produção. É encontrado espo-
radicamente também na rizosfera do milho, do café e de outras
plantas cultivadas, sem se dispor de maiores subsídios sobre a
extensão dos danos possivelmente causados. Tem motivado pro-
blemas eventuais à exportação de certas ornamentais muito sus-
cetíveis (marantas e outras) para a Europa, pois esses países, ao
lado de Israel e do Japão, mantêm rigorosos serviços de quaren-
tena para prevenir a introdução do parasita.
Ao estabe[e,cer doenças complexas, em combinação com
outros microrganismos fitopatogên icos, torna-se ainda mais
daninho, podendo dizimar extensas áreas produtivas em pou-
cos anos, como aconteceu no passado com a cultura da pim,enta
(Boxe 13.2).
Boxe 13.2 Fim de sonho em Bangka
A ilha de Bangka, na Indonésia, era grande
produtora de pimenta no início do século XX. Apesar
da área disponível restrita, chegou a ter 22 milhões
de "pés" · em uma determinada época. Um "pé"
constituía-se de poste de concreto ou de madeira,
mantido no campo, ao redor do qual cresciam duas
plantas entrelaçadas. A partir da década de 1930,
começaram a manifestar-se sintomas de declínio em
algumas áreas de produção ou "jardins'~ como eram
chamados. O mal, que ficou conhecido como "doença
amarela'~ alastrou-se com rapidez.
Em 1950, comprovou-se a patogenicidade do
nematoide cavernícola para a pimenteira em Bangka.
Em 1953, apenas dois milhões de "pés" restavam na
ilha, agora uma economia arruinada pela súbita
inviabilização de sna principal fonte de divisas. Ao
que tudo indica, a "doença amarela" resultava de
ação combinada do nematoide cavernícola e outro(s)
agente(s) fitopatogênico(s) que não chegaram a ser
devidamente identificado(s}; mal capaz de dizimar
milhares de pimenteiras e de acabar, em poucos anos,
com o sonho longamente acalentado por um povo.
206
13.18.4. Gênero Heterodera Schmidt, 1871
Incluído na família 1-loplolaimidae, o gênero compre-
ende os chamados "nematoides de cistos". Não obstante cons-
titua grupo de reconhecida importância agronômica em todo o
mundo há mais de um século, pouco interesse despertou no Brasil
até 1992, quando se verificaram os primeiros registros da espé-
cie Heterodera glycines lchinohe parasitando soja em áreas pro-
dutoras do Centro-Oeste e Sudeste. Até então, sabia-se apenas
da ocorrência de H. fiei Kirjanova atacando figueira em alguns
pomares de São Paulo e do Rio Grande do Sul, sem maiores pro-
blemas. Cumpre ressaltar que também são referidos como nema-
toides de cistos os membros do gênero Globodera Skarbilovich,
com duas espécies importantes à Agricultura (G. rostochiensis;
G. pallida), mas ainda não assinaladas no Brasil. ·
Outras espécies importantes de Heterodera são H. schachtii
Schmidt, parasita de beterraba açucareira e de cruciferas em geral,
e H, avenae Wollenweber, parasita de trigo e várias outras poáceas;
não há relatos de ocorrência delas no Brasil até o momento.
Pelo impacto causado na sojicultura nacional, H. glycines,
o nematoide de cisto da soja (NCS), será empregada para ilustrar
o gênero.
• Ciclo de vida/relação parasita-hospedeiro
Dos ovos de Heterodera, eclodem J2s filiformes e móveis,
constituindo o estádio infectante. Diferem dos J,s de Meloidogyne
por possuírem corpo mais longo e avantajado, estilete mais robusto
e cauda de diferente conformação.
Penetrando raízes de planta hospedeira, migram até o cilin-
dro vascular e ali incitam células nutridoras, de natureza sincicial.
Estabelecendo o parasitismo e intensificando a alimentação, o juve-
nil fixa-se de modo definitivo àquele local. São, portanto, considera-
dos endoparasitas sedentários, a exemplo dos nematoides de galhas.
À medida que vão se nutrindo, os J2s tomam-se mais robus-
tos, com aspecto salsichoide. Sofrem mais duas ecdises, passando
pelos estádios J, e )4 • Essas duas formas juvenis distinguem-se
das correspondentes do gênero Meloidogyne por serem providas
de estomatoestilete e terem esôfago normal.
Durante o créscimento dos juvenis, o nematoide vai gradati-
vamente forçando o rompimento do córtex e da epiderme da radi-
cela parasitada, expondo cada vez mais a parte posterior do corpo.
Isso é facilitado pelo fato de que estes parasitas, ao contrário de
Meloidogyne, não causam galhas nas raízes, exceto em raríssimos
casos. Com a reaUzação da quarta e última ecdise, formam-se as
femeas. O formato do corpo lembra o de um limão, de.vido ao fato
de a área onde se localiza a vulva situar-se sobre uma elevação
de aspecto cônico, referida como "cone vulvar''. Quando comple-
tamente desenvolvidas, as fêmeas ficam com quase todo o corpo
exposto fora das raízes, mantendo-se presas a estas apenas pela
região esofagiana ou "pescoço" (Figura 13.18 D).
Logo que formadas, as fêmeas são de tonalidade branca
ou amarelada, mas depois podem adquirir tonalidade castanho-
escura, amarronzada. Ocorre que, em várias espécies, inclusive
H. glycines, as fêmeas retêm a grande maioria dos ovos no inte-
rior de seus dois úteros, sendo apenas peque.na parte deles liberada
para fora do corpo, em meio a uma secreção de aspecto gelatinoso.
Tal retenção causa compressão progressivamente maior dos órgãos
internos e acaba provocando a morte das íemeas. Esses cadáveres
de femeas, repletos de ovos (400-450, em média), são denomina•
dos cistos. Podem ser encontrados ainda presos às raízes atacadas,
enquanto as plantas hospedeiras vegetam no campo, ou dispersos
 Nematoides
,olo. após a remoção delas por práticas culturais. Os cistos têm
oração pardo-escura e a parede do corpo muito resistente, com
..,'.'<:cto de "couro", oferecendo eficiente proteção aos ovos contra
m1gos naturais e frente a estresses edafoclimáticos.
No interior dos cistos, os ovos podem pem,anecer viáveis por
· · anos ou mais, o que dificulta sobremaneira o controle por rota-
,._:;.-, ou sucessão de culturas. Juvenis recém-eclodidos escapam dos
.. ,1os através de restrita área ao redor da vulva chamada "fenestra",
~ parede muito fin~ que rompem com cena facilidade.
Os machos formam-se por processo semelhante ao obser-
;11.)o em Meloidogyne, que envolve ocorrência de metamorfose
estádio J ~- Como o modo de reprodução amplamente predomí-
':.?Jlte no gênero é a anfimixia, os machos são sexualmente ftm-
,,onais. Inclusive, é usual observar-se sucessivas fertilizações de
-na determinada fêmea por diversos machos, o que pennite con-
,wir que os ovos encontrados no interior do cisto fom,ado irão
cu eclosão a J,s que terão uma única mãe, mas vários possíveis
pais. Em outras palavras,'a diversidade genética entre os descen-
ó.:ntes é grande em Heterodera, ao contrário do que foi visto para
ccruis espécies partenogenéticas de Meloidogyne.
O ciclo de vida em Heterodera completa-se, normalmente,
cm um mês ou pouco menos. A temperatura e a umidade do solo
:.em clara influência na duração. No caso de H g(vcines, na faixa
.:lc :!I a 23 ºC, completou-se em 21 a 24 dias, porém desenvolvi-
-,mto mais rápido pode acontecer no intervalo entre 28 e 31 ºC.
:> nanto, é possível a ocorrência de três a seis gerações por ciclo
egetativo da soja, dependendo da cultivar. O círculo de hospc-
• eiros do NCS inclui princípalmente fabáceas (= leguminosas),
,.:im destaq ue para a soja. Também são parasitados praticamente
i...-..dos os tipos de feijão, a ervilha, algumas plantas ornamentais e
~1, ersas invasoras.
Por serem muito resistentes, os cistos favorecem bastante
1 dispersão do nematoide, podendo ser transportados a curtas,
-:.k!días ou longas distâncias. São agentes conhecidos de dis-
~minaçào: ventos~ enxurradas; água de irrigação; maquinaria
agricol~ veículos em geral; animais (aves migratórias); e princi-
palmente, o solo aderido a sementes.
• Sintomatologia (sintomas diretos e reflexos)
Nas lavouras atacadas, observam-se muitas plantas de porte
~<luzido, clorótitas, agmpadas em manchas o u ·'reboleiras'' de
formato usualmente ovalado (Figura 13.18 A-C). Tal quadro sin-
1,:m1atológico tem sido referido como "nanismo amarelo". Não
-corre fonnação de galhas radiculares! A nodulação bacteriana
e geralmente diminuída e a produção final de grãos pode sofrer
grande redução (Asmus & Ferraz, 2003).
O exame de plantas mal crescidas, no campo, com auxílio
~e lente de aumento, após cinco a seis semanas da semeadura, no
;eraljá possibilita a verificação de fêmeas do nematoide (de colo-
-ação branca) parasitando as raízes (Figura 13.18 D).
O assinalamento inicial do NCS no Brasil durante a safra
l991 -92 e a subsequente confirmação do elevado potencial de
danos da espécie causou enorme preocupação entre os sojicultores
e autoridades governamentais, haja vista a impon ância da cultura
.:orno fonte de divisas no âmbito do Agronegócio. Inúmeras pes-
quisas foram conduzidas sob condições controladas e no campo
durante o período 1993-1997, desse esforço coletivo resultando
o lançamento das primeiras cultivares nacionais com moderada
a a lta resistência a algumas raças do NCS e a disponibilização
de subsídios sobre as reações de muitas culturas anuais frente ao
207
A li
Figura 13.18- Nematoide de cisto da soja (Heterodera glycines). sin-
tomas reflexos: (A·B) ''reboleiras"; (C) "nanismo am-
arelo"; (D) fêmeas sexualmente maduras parasitando
raízes, visíveis a olho nu.
Crédito das fotos: H. D. Campos.
parasitismo pela espécie, o que possibilitou o estabelecimento de
adequadas c:stratégias de manejo nas áreas produtoras atacadas.
No entanto, tal busca acelerada por opções de controle do NCS,
embora relativamente bem sucedida, acabou ensejando que outra
espécie de fitonematoíde, até então de pouca expressão, acabasse
se tomanJo sério problema para a sojicultura (Boxe 13.3).
13.18.5. Gênero Roly lenclwlus Linford & Oliveira,
1940
Filiado à família Hoplolaimidae, congrega cerca de uma
dezena de espécies, das quais apenas uma assinalada no Brasil,
Rotylenchulus reniformis Linford & Oliveirn. Chamada de "ncma•
Boxe 13.3 Sai Heterodera, entra Pratylenchus
Os muitos estudos realizados em meados da d écada
de 1990 a respeito do círculo de hospede iros das raças
do NCS ocorrentes no BrasiJ evidenciaram que milho,
milheto e sorgo incluíam -se entre as culturas altame nte
desfavoráveis ao parasita. Sendo plantas muito inte-
ressantes para cultivo logo após a soja (cultura de
verão) no Sistema de Plantio Direto, como "safrinhas
d e inve rno': tais gramíneas se tornaram a partir d e
en tão opções preferen ciais ao produtor para ocupação
das áreas atacad as p elo NCS.
Fato ao qual n ão se atentou d evidamente na ocasião
foi o de que n essas áreas também estava p resente a espécie
Pratylenchus bracl,y urus, em nfveis populacionais tidos
como baixos. O plantio regular de milho, m.ilheto ou
sorgo, ano após ano, conforme preconizado na época,
provocou progressivo e m arcante aumento em tais
níveis, pois se tra tam de ó timas plantas hospedeiras
d essa esp écie, com a consequência d e que, à medida que
a relevância do NCS foi se atenuando, a importância
de P. brachy urus se to rno u cada vez mais evidente. Sai
Heterodera, entra Pratylenchus.
 Nematoides

no solo, após a remoção delas por práticas culturais. Os cistos têm A a

coloração pardo-escura e a parede do corpo muito resistente, com
aspecto de "couro'·, oferecendo eficiente proteção aos ovos contra
inimigos naturais e frente a estresses edafoclimáticos.
No interior dos cistos, os ovos podem permanecer viáveis por
oito anos ou mais, o que dificulta sobremaneira o controle por rota-
ção ou sucessão de culturas. Juvenis recém-eclodidos escapam dos
cistos através de restrita área ao redor da vulva chamada "fenestra",
com parede muito fina, que rompem com certa facilidade.
Os machos formam-se por processo semelhante ao obser-
vado em lvfeloidogyne, que envolve ocorrência de metamorfose
no estádio J4 • Como o modo de reprodução amplamente predomi-
nante no gênero é a anfimixia, os machos são sexualmente fim-
cionais. Inclusive, é usual observar-se sucessivas fenilizações de
uma determinada femea por diversos machos. o que permite con-
cluir que os ovos encontrados no interior do cisto formado irão
dar eclosão n J,s que terão uma única mãe. mas vários possíveis Figura 13.18 - Nematoide de cislo da soja (Heterodera glycines), sin-
tomas reflexos: (A-8) ..rcbolciras"; (C) "nanismo am-
pais. Em outras palavras. a diversidade genética entre os descen-
arelo"; (D) rameas sexualmente maduras parasitando
dentes é grande em Heterodera, ao contrário do que foi visto para
raízes, visíveis a olho nu.
certas espécies parteaogenéticas de Meloídogyne.
Crédito das fotos: H. D. Campos.
O ciclo de vida em / letemdera completa-se, normalmente,
em um mês ou pouco menos. A temperatura e a umidade do solo
têm clara influência na duração. No caso de H. g(vcines, na faixa parasitismo pela espécie, o que possibilitou o estabelecimento de
de 21 a 23 ºC, completou-se em 21 a 24 dias, porém desenvolvi- adequadas estratégias de manejo nas áreas produtoras atacadas.
mento mais rápido pode acontecer no intervalo entre 28 e 3 1 ºC. No entanto, tal busca acelerada por opções de controle do NCS,
Portanto, é possível a ocorrência de três a seis gerações por ciclo embora relativamente bem sucedida, acabou ensejando que outra
vegetativo da soja, dependendo da cultivar. O círculo de hospe- espécie de fitonematoide, até então de pouca expressão, acabasse
deiros do NCS inclui principalmente fabáceas (= leguminosas), se tomando sério problema para a sojicultura (Boxe 13.3).
com destaque para a soja. Também são parasitados praticamente
todos os tipos de feijão, a ervilha, algumas plantas ornamentais e 13.18.5. Gênero Rotyle11clmlu.~ Linford & Oliveira,
diversas invasoras. 1940
Por serem muito resistentes, os cistos favorecem bastante Filiado à família Hoplolaimidae, congrega cerca de uma
a dispersão do nematoide, podendo ser transportados a curtas, dezena de espécies, das quais apenas uma assinalada ao Brasil,
médias ou longas distâncias. São agentes conhecidos de dis- Rotylenchulm reniformis Linford & Oliveira. Chamada de "nema-
seminação: ventos; enxurradas; água de irrigação; maquinaria
agrícola; veículos em geral; animais (aves migratórias); e princi-
palmente, o solo aderido a sementes. Boxe 13.3 Sai Heterodera , entra Pratylenchus

• Sintomatologia (sintomas diretos e reflexos)

Nas lavouras atacadas, observam-se muitas plantas de porte
reduzido, cloróticas, agrupadas em manchas ou "reboleiras" de
formato usualmente ovalado (Figura 13. 18 A-C). Tal quadro sin-
tomatológico tem sido referido como "nanismo amarelo". Não
ocorre formação de galhas radiculares! A nodulação bacteriana
é geralmente diminuída e a produção final de grãos pode sofrer
grande redução (Asmus & Ferraz, 2003).
O exame de plantas mal crescidas, no campo, com auxílio
de lente de aumento. após cinco a seis semanas da semeadura, no
geral já possibilita a verificação de fêmeas do nematoide (de colo-
ração branca) parasitando as raízes (Figura 13. l 8 D).
Ó assinalamento inicial do NCS no Brasil durante a safra
1991-92 e o subsequente confirrnoção do elevado potencial de
danos da espécie causou enonne preocupação entre os sojicultores
e autoridades governamentais, haja vista a importância da cultura
como fonte de divisas no âmbito do Agronegócio. Inúmeras pes-
quisas foram conduzidas sob condições controladas e no campo
durante o período 1993-1997, desse esforço coletivo resultando
o lançamento das primeiras cultivares nacionais com moderada
a alta resistência a algumas raças do NCS e a disponibilização
de subsídios sobre as reações de muitas culturas anuais frente ao
Os muitos estudos realizados em meados da década
de 1990 a respeito do círculo de hospedeiros das raças
do NCS ocorrentes no BrasU evidenciaram que milho,
milheto e sorgo incluíam-se entre as culturas altamente
desfavoráveis ao parasita. Sendo plantas muito inte-
ressantes para cultivo logo após a soja (cultura de
verão) uo Sistema de Plantio Direto, como "safrinhas
de inverno': tais gramíneas se tornaram a partir de
então opções preferenciais ao produtor para ocupação
das áreas atacadas pelo NCS.
Fato ao qual não se atentou devidamente na ocasião
foi o de que nessas áreas também estava presente a espécie
Pratylenchus brachyurus, em níveis populacionais tidos
como baixos. O plantio regulor de milho, milhcto ou
sorgo, ano após ano, conforme preconizado na época,
provocou progressivo e marcante aumento em tais
níveis, pois se tratam. de ótimas plantas hospedeiras
dessa espécie, com a consequência de que, à medida que
a relevância do NCS foi se atenuando, a importância
de P. brachyurus se tornou cada vez mais evidente. Sai
Het.erodera, entra Pratylenchus.

207
 Manual de Fitopatologia
toide reniforme", ou reniform nematode, é a de maior interesse do
grupo, causando danos severos e perdas apreciáveis em diversas
culturas (algodão, abacaxi, café, soja, feijão e outras) e diferentes
regiões geográficas.
No Brasil, a cultura do algodão é, sem dúvida, a que sofre
maiores prejuízos, com reduções de produção de até 60%. Altas
infestações, antes restritas a lavouras do interior paulista, são hoje
comuns principalmente em algodoais da região Centro-Oeste
(Starr et ai., 2005). O nematoide também tem sido assinalado
em plantios de banana, melão, maracujá e mamona, embora não
se disponha de subsídios sobre os danos e perdas eventualmente
causados nessas culturas.
• Ciclo de vida/relação parasita-hospedeiro
As fêmeas do nematoide reniformc são semiendoparasi-
tas sedentárias, originando massas de ovos (60 a 80, por massa)
sobre a superficie das radicelas da planta hospedeira.
Após a eclosão, os juvenis masculinos permanecem no
solo sem se alimentar; até originarem os machos, filifonnes e
não fitoparasi tas. Os juvenis femininos também se desenvolvem
no solo, sem se alimentar, transformando-se em íemeas sexual-
mente imaturas, ainda filiformes. Nesse estádio (:; fêmea ima-
tura), considerado infectante, migram à procura das raízes de
planta hospedeira, penetrando-as parcialmente de modo a man-
ter cerca de metade do corpo fora delas. Na região do periciclo,
no entorno do cilindro vascular, incitam a formação de algu-
mas células nutridoras, ligeiramente hipertrofiadas, e passam a
obter alimento a partir delas, tornando-se sedentárias. Seus cor-
pos avolumam-se gradualmente e, ao alcançarem a maturidade
sexual, a porção que ficou fora da raiz adquire coofonnaçílo
semelhante à de um rim, donde adveio a denominação vulgar da
espécie (Figura 13.19 A-8).
Figura 13.19-Nematoide renifolll1e (Rotylenchulus reniformis)
em algodoeiro: (A-8) fêmeas maduras parasitando
raízes; (C) "reboleiras"; (D) folhas cloróticas, com
sintoma "carijó".
Crédito dll!i fotos: Society ofNematologisls, G. L. Asmus e L. C. Ferraz.
Como mencionado para o nematoide de cisto da soja,
vários machos do nematoide reniforme são normalmente obser-
vados copulando cada íemea madura, o que indica ser a anfimi-
xia o tipo de reprodução normal da espécie. A duração do ciclo
é de 17 a 23 dias em raízes de algodoeiro, podendo chegar a
30 dias em outras plantas hospedeiras.
208
• Sintomatologia
Sintomas diretos
Não há formação de galhas. Os sistemas radiculares ata-
cados mostram-se mais pobres e rasos. Em radicelas parasitadas
de tonalidade clara, como as de tomate, soja e maracujá, pode-se
observar a prnsença de típica camada de solo aderente às massas
de ovos externas formadas pelas fêmeas; em algodão, isto tam-
bém é p~sivd, embora não tão fácil.
Sintom as reflexos
Nos algodoais atacados, as "reboleirus" crescem a cada ano
em número e tamanho; to<lavia, em certas lavouras, o ataque mos-
tra-se praticamente unifom1e, dificultando ao produtor a percep-
ção dos sintomas (Starr et ai., 2005). Além do porte ·reduzido,
as plantas pan!sitadas no geral exibem clorose intemerval conhe-
cida como "carijó", que costuma aparecer a partir de 45-50 dias
da germinação e persiste até os 80-100 dias do ciclo vegetativo
(Figura 13.19 C-D). Verificam-se perdas tanto no peso dos capu-
lhos como em certas características qualitativas das fibras (Ferraz
& Brown, 2016).
Embora esporádicos, são conhecidos relatos de "rebolei-
rns" devidas ao nematoide rcni forme em áreas produtoras de
maracujá e, principalmente, de soja no Brasil. De outra parte, em
bananais, mesmo sob altas populações, praticamente não se per-
cebem sintomas.
13.18.6.. Gênero Tylenchulus Cobb, 1913
Filia-se à família Tylenchulidae, compreendendo pou-
cas espécies, tmtre as quais T semipenetrans Cobb, o conhecido
"ncmatoiJe dos citros", ou citms nematode. Essa espécie é a mais
importante em todo o mundo, causando, anualmente, perdas esti-
madas em 8 a 12% da produção total (Cohn, 1972).
Assinalada no Brasil há pelo menos 80 anos, encontra-se hoje
muito dissemina.da, acreditando-se ocorrer em todos os estados pro-
dutores. Como o nematoide cavernícola, não é nativo do Brasil,
tendo sido introduzido, ao que tudo indica, através de mudas con-
taminadas importadas no início do século passado.
• C iclo de vida/relação parasita-hospedeiro
As fem<:as são semiendoparasitas sedentárias, follDando
massas de ovos sempre externamente às radicelas atacadas. Cada
massa contém de 60 a 80 ovos. Deles eclodem J2 masculinos (ao
redor de 25% do total) e femininos (aproximadamente 75%), de
corpo filiformc. Os J2s masculinos passam pelas ecdises restantes
no solo e em apenas uma semana originam os machos, filiformes
e não fitoparasítas.
Os J 2s fomininos buscam radicelas cítricas e as penetram
parcialmente, localizaudo a região anterior do corpo ao nível do
córtex mais pmfundo. Ali estabelecem o parasitismo, incitando a
formação de pequenos conglomerados de células nutridoras, não
hipertrofiadas :neste caso (Figura 13.20 A). À proporção que se
alimentam e SE: desenvolvem até íemeas adultas, vão se tomando
mais robustas, tanto no ·•pescoço" anterior, que fica embutido na
raiz, como espc~ialmente na parte posterior do corpo, que perma-
nece fora dela e apresenta-se obesa, aberrante (Figura 13.20 C).
Quando advém a morte do nematoide, as células nutridoras desor-
ganizam-se e uma lesão necrótica resulta no local, cuja extensão
pode aumentar pela ação de microrganismos do solo. O ciclo de
vida completa-se em 6 a 8 semanas. em média, periodo bem mais
longo que o mencionado para a maioria dos fitonematoides tratados
no itens anteriores (Duncan, 2005).
 Nematoides
Figura 13.20 - O nematoide dos citros (Ty/enchulus semipenerrans):
(A) tecido nutridor (seta) incitado nu cónex radicu-
lar; (B) fêmeas com massas de ovos cobertas por solo
aderente (setas); (C) fêmeas parasitando raiz; e (D)
fileira tratada com nematicida (à esquerda) e não trata-
da (à direita) em pomar com "decllnio lento".
Crédito das fotos: TNRA/França e S. D. van Gundy.
• Sintomatologia
Sintomas diretos
O ataque limita-se às raízes finas, ou radicelas, com quarro a
cinco semanas de idade, que, sob intenso pamsitismo, exibem tona-
lidade mais escura que as nonnais, sadias. Discreto sítio de alimen-
tação é induzido no córtex, em sua região intermediária, com poucas
células nutridoras (Figura 13.20 A). Não há formação de galhas.
A presença de fina camada de solo aderente à superficie
das radicelas em vários pontos, que não se desprende mesmo sob
água corrente, constitui indicativo útil da provável presença de
T. semipenetrans no pomar (Figura 13.20 B). Representa a película
de argila que fica aderida à substância gelatinosa produzida pelas
fêmeas ao formar suas massas de ovos externamente às raízes,
sendo mais evidente nos pomares formados em locais com solo
de coloração vermelho-escura.
Sintomas reflexos
Nas d~cadas de 1960 a 1980. os citricultores brasileiros
adquiriam e utilizavam, com alguma frequência, mudas alta-
mente infectadas por T. semipenetrans para formar novos poma-
res. Nesses casos, já nos primeiros anos, sintomas reflexos agu-
dos - enfezamento, clorose e aumento na juvenilidade - podiam
ser observados nas plantas. Eram sintomas evidentes, que cha-
mavam a atenção, devidos às altas populações do nematoide em
plantas bem novas. A partir de meados da década de l 990, com o
estabelecimento de normas rigorosas para a produção de mudas
cítricas no estado de São Paulo e em vários outros, que incluíam
a proibição do comércio de mudas infectadas pelo nematoide dos
citros, tal tipo de ocorrência se tornou bastante ocasional.
Uma segunda situação, mais frequente hoje em dia, tem sido
a de pomares formados a partir de mudas sadias, mas plantadas em
locais que já foram antes cultivados com cirros e nos quais per-
sistiu infestação baixa ou residual por T semipenetrans. Como o
209
nível populacional inicial é baixo, o nematoide, no geral só come-
çará a causar danos após oito a dez anos (ou mais até), condição
referida como "declínio lento dos citros" [lembrar que essa espécie
tem ciclo de vida mais longo e a femea dá formação a menos de
uma centena de ovos]. Em tal situação, os sintomas ocorrentes no
pomar. como menor número de brotações e, principalmente, menor
tamanho dos frutos, são dificeis de serem percebidos.
Umll fonna utilizada no passado para evidenciar a presença
do nematoide em pomar atacado e os danos - pouco aparentes -
causados às plantas consistiu no tratamento de algumas fileiras
com nematicida químico durante alguns anos, mantendo-se fileiras
vizinhas sem qualquer tratamento. N o gemi, após três a quatro anos
de tal prática demonstrativa, a diferença no vigor das plantas trata-
das e, em especial, no número e no tamanho dos .frutos por elas pro-
duzidos em relação aos das plantas não tratadais tornava-se visual
(Figura 13.20 D). Trabalho experimental conduzido nos Estados
Unidos durante a década de 1980 (Engle & Scoggan, 1991) com
esse objetivo específico tem sido usado para ilustrar tal situação.
É importante lembrar que os problemas sempre se iniciam
por mudas atacadas, pois o nematoide não é nativo do Brasil e
parasita umas poucas plantas além das cítricas (videira, caqui-
zeiro e oliveira). Portanto, a sanidade do poinar estará pratica-
mente assegurada se apenas mudas sadias forem plantadas em
áreas nunca antes cultivadas com cirros.
13.19. MÉTODOS DE CONTROLE
Ao contrário de épocas passadas, nas quais o controle de
fitonematoidcs era feito comumente empregando-se um único
método, ou apenas uma técnica, hoje em dia tem sido priorizada
a utilização combinada de várias medidas visando tal fim: é o
chamado manejo integrado de nematoides. Na verdade, apenas
umas poucas técnicas, incluídas em três méuodos básicos, têm
sido mais usadas nos dias atuais, a saber: controle varietal (plan-
tio de variedades/cultivares resistentes ou tolerantes); controle
cultural (rotação, ou sucessão, de culturas); e controle mediante
aplicações de produtos - biológicos ou quimicos - com ação
nematicida. É claro que, eventualmente, outras medidas, como
solarização do solo, plantio de culturas armadilhas ou antagonis-
tas, alqueive, etc., de emprego mais pontual, 1também podem ser
incorporadas aos esquemas de manejo.
Aspecto essencial ao sucesso na implantação de programa
de controle reside na correta identificação prévia da(s) espécie(s)
ocorrente(s) na área de produção sob ataque. Tal subsídio será
sempre muito importante na elaboração do e~:quema de manejo,
pois se mostra detenninante à escolha tanto das culturas adequa-
das a serem plantadas no local, no caso de se definir pelo emprego
do controle por rotação, quanto na seleção de cultivares resisten-
tes, se o controle varietal for cogitado como unna das ferramentas.
No Brasil, já se dispõe de cultivares (porta-enxertos nos
casos de culturas perenes) com moderada a allta resistência (café,
cana de açúcar, cenoura, soja, tomate etc.) a várias espécies de
fitonematoides, monnente de hábito sedentário, como algumas
do gênero Meloidogyne e ao nematoide de cis:to Heterodera gly-
cines. Em relação à rotação/sucessão, técnica hoje mais usada na
sojicultura sob Plantio Direto da região CentJro-Oeste, há várias
indicações na literatura nacional sobre cultura.s favoráveis e des-
favoráveis à reprodução e ao desenvolvimento das principais
espécies parasir.as da cultura (Tabelas 13.2 e 13.3).
Quanto à utilização de produtos com ação nematicida,
atualmente há pelo menos dois bionematicidas registrados no
 Manual de Fitopatologia

Tabela 13.Z - Culturas recomendadas para roiação com soja em Plantio Direto: "Sim" significa que diminui a população do nematoide e ''Não'·
que a aumenta. Células vazias significam falta de informação conclusiva para as interações. Os asteriscos (*) simbolizam espécies de
crotalárias.
:'\cmatoidc,
Culturas 1/eterodera .lle/11idogy11e ,\ leloitlof.1.l'IU' Rotrle11clt11/1" Pmt1·/em·lt11.,
g(rdne., jt11•t111icll i11cog11it11 rê11ijim11i, hrcicltyurn.,
Algodoeiro NÃ~ NÃO NÃO
\1ilho SIM NÃO SIM ••
Sorgo forrng.ciro SIM SIM NÃO
Cana-de-açúcar SIM NÃO NÃO SIM 1'.ÃO
Amendoim SIM SIM SIM NÃO
Feijoeiro NÃO NÃO ÃO NÃO NÃO
Caupi SIM NÃO NÃO
Mandioca SIM NÃO NÃO NÃO NÃO
Arro7 SIM NÃO NÃO NÃO
C. spectahilis SIM SIM SIM SIM SIM
C. hr<',·//lom SIM SIM SIM SIM SIM
e. jtt/1('('(/ SIM SIM NÃO
ivlucunas SIM S™ NÃO
Guandu NÃO
Fonte: M. M. lnomoto, G. L. Asmus e R. A. Silva.

Tabela. 13.3 - Culturas para sucessão ("safi'inhas de inverno") da soja no Plantio Direto. "Sim" significa que reduz a população do nematoide e
"Não" que a aumenta. Células vazias significam falta de informação conclusiva para as interações.

:'\cmatoidc,
Cu li ums //e/erodem ,\/eloidox_r11e M eloi,logy11e R111rle11d111/11, l'ratrle11d111.,
g(rcine., jt11·1111i('(J i11cognitt1 rê11ijim11i, l>rtt~·h_r11ru.,
:Vlilheto SIM NÃO SIM
Braquiárias SIM SIM SIM SIM NÃO
Sorgo forrageiro SIM SIM NÃO
Pé-de-galinha SIM NÃO NÃO SIM
Naho forragciro SIM NÃO NÃO SIM
Girassol SIM NÃO NÃO SIM
\'lilho SIM NÃO SIM NÃO
Sorgo granili:ro S[M NÃO SIM NÃO
Algodão SIM SIM NÃO NÃO NÃO

Fonte: M. M. lnomoto, G. L. Asmus e R. A. Silva.

mercado nacional, formulados à base de fungos nematófagos, a
saber: Purpureocillium li/acinum (= Paecilomyces lilacinus) e
Pochonia chlamydosporia. Embora mais indicados ao controle
de nematoides de galhas, podem ser úteis também, sob condições
adequadas, ao manejo de outros fitonematoides. Diversos outros
produtos biológicos estão sendo ora avaliados para fins de regis-
tro objetivando uso futuro no controle de fitooematoides aqui no
Brasil.
Também há vários nematicidas químicos disponíveis no
mercado brasileiro, com registro de uso em algumas culturas e
visando ao controle de nematoides de galhas e de outros gêneros.
Tais produtos já foram bastante utilizados no Brasil cm décadas
passadas, em particular nas culturas de café e cana de açúcar.
Para cada interação fitonematoide-cultura considerada, deverá
se proceder à análise tlus métodos de controle mais adequados dis-
poníveis. Quando apenas uma espécie de fitonematoide tida como
"problema" está presente na área em qucstiio, tal tarefa pode até ser
menos dificil, mas sempre envolve certo grau de complexidade. Se
duas ou mais espécies ocorrerem simultaneamente, com certeza o
planejamento do manejo integrado irá exigir bem mais cuidados do
produtor rural e dos técnicos fitossanitaristas.

210
 Nematoides
Dada a abrangência do assunto, para mais detalhes a respeito.
sugere-se a leitura dos livros " Manual de Fitopatologia: volume 2 -
Doenças das Plantas Cultivadas (Amorim et ai., 2016)" e "Manejo
~ustentável de Fitonematoides" (Ferraz et al. 2010). Neles, cons-
tam recomendações de manejo integrado de fitonernatoides para
diversas culturas de interesse econômico no Brasil.
13.20. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Amorim, L.; Rezende, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo, L.EA.
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211
 Nematoides
Dada a abrangência do assunto, para mais detalhes a respeito,
sugere-se a leitura dos livros "Manual de Fitopatologia: volume 2 -
Doenças das Plantas Cultivadas (Amorim et ai., 2016)" e "Manejo
Sustentável de Fitonematoides" (Ferraz et ai. 2010). Neles, cons-
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 Parte III

CONTROLE DE DOENÇAS
 CAPÍTULO
14
PRINCÍPIOS GERAIS DE CONTROLE
Armando Bergamin Filho e Lilian Amorim
ÍNDICE
14.1. Conceitos de controle .......................................... 215
l-1.2. Os princípios de Whetzel ..................................... 216
J 4.3. Os princípios gerais de controle e o triângulo
da doença.............................................................. 216
14.4. Os princípios de controle e a abordagem
epidemiológica quantitativa................................ 217
14.5. Medidas de controle baseadas na evasão ............ 217
. .
14.6. Medidas de controle baseadas na exclusão......... 219
controle de doenças de plantas é o mais importante
O objetivo prático da Fitopatologia. Sem controle,
doenças de plantas podem ocasionar enormes
~- ~;zos, de consequências sociais muitas vezes catastróficas,
o aconteceu no passado. Não tão dramática mas ainda de
a alannante, doenças de plant.aS continuam cobrando pesado
:--~to do homem, na forma de prejuízos na exploração agrícola
numerosas espécies vegetais de interesse econômico. Estima-
que mais de 30% da produção agrícola mundial são perdidos
JL...ilmente por problemas fitossanitários. Esse panorama, num
..io cm constante expansão demográfica e diminuição das
~ agricultáveis, não pode ser menosprezado. Urge aprimorar
• conhecimentos que, pennitindo diminuir tais danos. aumentem
• eficiência produtiva.
A eficiência produtiva tem sido a meta insistentemente pro-
'H'ada pelo homem, da qual decorrem, paradoxalmente, muitos
àh a,uais problemas fitopatológicos. Variedades de plantas eonti-
-..idamente selecionadas para atender às exigências de produção,
~reio e consumo aliam, muitas vezes, grande vulnerabilidade
~ agentes fitopatogênicos. Técnicas culturais, como densidade de
pmmo, monocultura baseada em uniformidade genética intrapopu-
:Ja:.<mal, adubação, mecanização, irrigação, etc., necessárias para
pr.intir alta produtividade, frequentemente favorecem a ocorrên-
215
14.7. Medidas de controle baseadas na erradicação ... 220
14.8. Medidas de controle baseadas na regulação....... 222
14.9. Medidas de controle baseadas na proteção ........ 223
14. IO. Medidas de controle baseadas na imunização..... 225
14.11. Medidas de controle baseadas na terapia ......... 226
14.12. Bibliografia consultada ...................................... 227
eia de doenças. Contudo, nem essas variedades, nem essas ativida-
des podem ser drasticamente modificadas sem risco de diminuir a
eficiência produtiva. Esta é a ra7.ào pela qual o controle de doenças
assume importância fundamental dentro da agricultura moderna.
Inserido no amplo contexto da produtividade, o controle
de doenças de plantas nilo pode ser abordado isoladamente, ma<;
integrado a to<los os outros fatores que compõem a equação da
produção: clima, variedade, adubação, tratos culturais, plantas
daninhas e pragas, entre outros. Na equação da produtividade,
cujos fatores de produção constituem as variáveis independentes,
também se aplica a lei do mínimo ou de Liebig, segundo a qual
o máximo de produção depende do fator de crescimento que se
encontra à disposição da planta em menor quantidade, pois cada
variável pode agir como fator limitante. Daí a necessidade de se
procurar a otimização de todos, dentro do manejo racional da cul-
tura. Gastos no controle de doenças, mesmo de importância limi-
tante, não se justificam caso outros fatores de produção, também
limitantes, não forem controlados (Figura 14.1).
14.1. CONCEITOS DE CONTROLE
Surgida no final do século XIX da urgente necessidade
prática de prevenir doenças catastróficas, como a requeima da
batata, a fenugem do cafeeiro e o míldio da videira, a Fitopatolo-
 Manual de Fitopatologia
Figura 14.1 - Representação da lei do mínimo adaptada aos fatores
de produção. A falta de controle de doença impede o
aumento da colheita.
gia, desde seus primórdios, preocupou-se em enfatizar a conota-
ção econômica do controle. Assim, o controle foi definido como
"prevenção dos prej uízos de uma doença " (Whetzel et ai., 1925),
sendo admitido em graus variáveis (parcial, lucrativo, completo,
absoluto, etc.) mas "aceito como válido, para fins práticos,
somente quando lucrativo " (Whetzel, 1929). Este ponto de vista
é aceito e compartilhado generalizadamente pelos fitopatologis-
tas. Fawcetti & Lee {1926), por exemplo, já naquela época, â:fir-
mavam que "na prevenção e no tratamento de doenças devem ser
sempre considerados a eficiência dos métodos e o custo dos trata-
mentos, sendo óbvio que os métodos empregados devem custar
menos que os prejuízos ocasionados". Na mesma linha, Zadoks
& Schein ( 1979) são de opinião que tanto a falta como o excesso
de medidas de controle igualmente trazem prejuízo aos agricul-
tores. Entretanto, o controle de doenças de plantas só passou a
ser racionalmente cogitado a partir dos conhecimentos gerados
pelo desenvolvimento da Fitopatologia como ciência biológica.
Subentende, portanto, uma concepção biológica, podendo, nesse
sentido, ser definido como "redução na incidência ou severidade
da doença " (National Research Council, 1968). Essa conotaç~o
biológica é de fundamental importância, pois dificilmente doen-
ças podem ser controladas com eficiência sem o conhecimento
adequado de sua etiologia, das condições climáticas e cultu-
rais que as favorecem e das características do ciclo das relações
patógeno-hospedeiro, além da eficiência dos métodos de con-
trole disponíveis.
As conceituações econômica e biológica estão íntimamente
relacionadas, pois a prevenção da doença leva à diminuição dos
danos (reduções na quantidade e/ou qualidade da produção) e,
eventualmente, das perdas (reduções do retomo financeiro por
unidade de área cultivada) (veja Capítulo 39 desta obra). Em
vista disso e pelo fato do dano ser uma função epidemiológica,
embora doenças possam ser controladas em hospedeiros indivi-
duais - como em certas árvores e plantas ornamentais de grande
valor-, o controle de doenças de plantas é um problema essen-
cialmente populacional.
216
14.2. OS PRINCÍPIOS DE WHETZEL
Whetzel et ai. ( 1925) e Whetzel (1929), num esforço de
sistematização dos métodos de controle até então conhecidos.
agrupou-os em quatro princípios biológicos gerais: exclusão -
prevenção da entrada de um patógeno numa área ainda não infes-
tada; erradicaçii.u - eliminação do patógeno de uma área em que
já foi introduzido; proteção - interposição de uma barreira prote-
tora entre-as partes suscetíveis da planta e o inóculo do patógeno.
antes de ocorrer a deposição; imunização - desenvolvimento de
plantas resistentes ou imunes ou, ainda, desenvolvimento, por
meios naturais ou artificiais, de uma população de plantas imunes
ou altamente resistentes, em uma área infestada com o patógeno.
Com o tempo, a esses princípios foi acrescentado o da terapia.
que visa restabelecer a sanidade de uma planta já infeétada pelo
patógeno.
Esses cinco princípios, conhecidos como princípios de
Whetzel, foram enunciados como passos sequenciais lógicos no
controle de doenças de plantas, levando em consideração o ciclo
das relações patógeno-hospedeiro (considera, ponanto, somente
doenças bióticas infecciosas) em uma detenninada área geo-
gráfica. Assim, a exclusão interfere na fase de disseminação, a
erradicação, na de sobrevivência, a proteção, na subfase depo-
sição do inóculo e pré-penetração, a imunização, na iofocção e
colonização e a terapia, na fase pós-infecção (Figura 14.2).
ERRADICAÇÃO
SOBREVIVÊNCIA
CICLO PRIMAR/O
Figura 14.2 - Fases do ciclo das relações patógeno-hospedeiro onde
atuam os princípios de controle de Whetzel.
14.3. OS PRINCÍPIOS GERAIS DE CONTROLE E O
TRIÂNGULO DA DOENÇA
Os princípios de Whetzel, abordando os problemas de con-
trole numa visão bidimensional do ciclo das relaçi'les patógeno-
hospedeíro, não poderiam abranger adequadamente todas as
medidas de controle. A ação do homem sobre o patógeno (exclu-
são e erradicação) e sobre o hospedeiro {proteção, imunização
e terapia) estava bem clara. Entretanto, o fator ambiente, um
dos vértices do triângulo da doença, fora deixado de lado. Em
vista disto, Marchionatto (1949) sugere que medidas de controle
baseadas em modificações do ambiente obedecem ao prineípio
da regulação. De fato, modificações de umidade, temperatura e
luminosidade do ambiente, da reação e propriedades do solo e
da composição do ar, não se encaixam adequadamente dentro do
 Princípios Gerais de Controle
orincípio de proteção, onde usualmente são colocadas, em livros
sextos de Fitopatologia, co mo os de Walker (1957) e Stakman &
Harrar (1957).
Outras medidas de controle, também não satisfatoriamente
iJUStáveis aos princípios de Whetzel, são aqnelas referentes à
:-:,colha de área geográfica, local e época de plantio, profundidade
:e semeadura, precocidade das variedades. etc. Tais medidas são
:rualmente agrupadas no princípio de evasão. que pode ser enun-
~1ado como a prevenção da doença pelo plantio ern épocas ou
ireas quando ou onde o inócnlo é ineficiente, raro ou ausente. A
t\ asão baseia-se, portanto, em táticas de fuga dirigidas contra o
p.1tógeno e/ou contra o ambiente favorável ao desenvolvimento
.:la doença.
A regulação e a evasão tomam os princípios de controle
mais abrangentes, incluindo doenças abióticas dentro de seus
"lbjetivos, permitindo uma visão mais global da natureza da doença
processo resultante da interaçao de três fatores: planta, patógeno
e ambiente) e mclhor;rndo a compreensão de que qualquer alte-
'"3Çâo nos componentes do triâugulo da doença, isoladamente ou
cm conjunto, modifica o seu livre curso. A Figura 14.3 mostra. no
triângulo da doença, onde atuam os princípios de controle.
evasão
regulação
patógeno hospedeiro
evasão terapia
exclusão proteção
erradicação imunização
Figura 14.3 - Indicação da atuação dos princípios gerais de controle
nos componentes do triângulo da doença (hospedeiro,
patógeno e ambiente).
14.4. OS PRINCÍPIOS DE CONTROLE EA
ABORDAGEM EPIDEMIOLÓGICA
QUANTITATIVA
Os princípios de controle fundamentam-se, essencialmente,
em conhecimentos epidemiológicos, pois atuam no triângulo
planta-patógeno-ambiente, impedindo ou retardando o desen-
volvimento sequencial dos eventos do ciclo das relações pató-
geno-hospedeiro. Entretanto, o fator tempo, essencial para bem
compreender as epidemias, só foi explicitamente considerado a
partir de 1963, através de análises epidemiológicas baseadas na
taxa de infecção e na quantidade de inóculo inicial (Vanderplank,
1963). Essa relação aparece simpUficada na equação
Y =Yo e rt
onde a proporção y de doença em um tempo t qualquer é deter-
minada pelo inóculo inicial y0 , pela taxa média de infecção r
e pelo tempo t durante o qual o hospedeiro esteve exposto ao
217
patógeno. Vanderplank (1963) propõe que alguns métodos dt
controle, como o plantio de variedades pre·coces ou o plantio
antecipado para escapar da doença, reduzem t; outros, como o
uso de variedades tolerantes, não reduzem J'o· nem r e nem t; mas
que a maioria reduz Yo ou r ou ambos (para um tratamento mais
aprofundado, veja Capítulo 40 - Análise temporal de epidemias).
Essa linha de pensamento, aceita corno unificadora e abran-
gente para todas as doenças infecciosas, te:m sido seguida de
maneira geral pelos fitopatologistas. principalmente por aqneles
envolvidos com a epidemiologia. Berger (1977), por exemplo,
sugere três estratégias epidemiológicas para minimizar os pre-
juízos de uma doença: 1) eliminar ou redu2:ir o inóculo inicial
ou atrasar o seu aparecimento; 2) diminuir a taxa de desenvolvi-
mento da doença; e 3) encurtar o período de e:xposiçã<1 da cultura
ao patógeno.
Essa abordagem matemática de como c rescem as doenças
infecciosas toma a epidemiologia uma ciência quantitativa, per-
mitindo uma melhor compreensão do desempenho das medidas
de controle adotadas. Assim, a indicação das medidas de controle
mais convenientes reside fundamentalmente no valor numérico
der. Se valores der forem baixos, uma pequ,~na redução do in6-
culo inicial (exclusão, erradicação, evasão. imunização-resistên-
cia vertical) poderá ser suficiente; no entanto, quando valores de
r forem elevados, devido à própria natureza da doença, medidas
de controle que reduzem principalmente r (proteção-defensivos,
imunização-resistência horizontal) serão as q ue mais satisfatoria-
mente afetamo o desenvolvimento de epidemias.
Os princípios de controle sob os pontos de vista biológico e
epidemiológico, atuando nos mesmos fatores que compõem todas
as doenças, estão intimamente relacionados, conforme mostra a
Tabela 14.1.
14,S. MEDIDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA EVASÃO
Medidas de controle baseadas na evasilo visam a prevenção
da doença pela fuga em relação ao patógeno e/ou às condições
ambientes mais favoráveis ao seu desenvolvimento. Subentende
o uso de uma planta suscetível numa situaçião em que o triân-
gulo da doença não se configura adequadamente pela falta de
coincidência, no tempo e/ou no espaço, dos três fatores que o
compõem: tecido suscetível, patógeno agressivo e ambiente favo-
rável. Na ausência de variedades imunes ou msistentes, a evasão
é a primeira opção de controle de doenças de plantas. seja em
grandes áreas, seja em canteiros de semeadura.
As principais medidas evasivas são: esc;olha de áreas geo-
gráficas, escolha do local de plantio dentro dt~ uma área e modi-
ficação de práticas culturais. Tais medidas de controle levam em
consideração a ausência ou preseuça do patógeno, a quantidade
relativa do inóculo e as condições ambientes mais ou menos favo-
ráveis; afetam, assim, os parâmetros epidemiológicos YO (inóculo
inicial), r (taxa de infecção) e/ou t (período de exposição das plantas
à infecção).
A escolha de áreas geográficas desfavoráveis ao desenvolvi-
mento do mal das folhas da seringueira, causado por Microcyclus
ulei, tem viabilizado a heveacultura no Centro-Sul do Brasil, em
maciços florestais artificiais, compostos por plantas suscetíveis,
sem necessidade de controle químico, uma vez que nessa região
a doença não atinge níveis prejudiciais. Na A.mazôuia, tentativa
semelhante, no passado. redundou em históríeo fracasso, devido
ao ambiente extremamente favorável à doença e à inviabilidade
 Manual de Fitopatologia

Tabela 14.1 - Relação entre métodos e princípios de controle e seus efeitos predominantes sobre o patógeno (P), hospedeiro (H) ou ambiente
(A) e sobre variáveis e parâmetros epídemiológicos y 0 , r ou t.

PRl:\CÍ PIOS Efeito predominante sobre

l\létodo~ de controle p H A y
11
r r
EVASÃO
Escolha da área geográfica + + + +
Escolha do local de plantio + + + +
Escolha da data de plantio + +
Plantio raso + + +
Variedade precoce + + +
EXCLUSÃO
Sementes e mudas sadias + +
Inspeção e certificação + +
Quarentena + +
Eliminação de vetores + +
Proibição do plantio de determinada espécie vegetal em
+ + +
algumas épocas (vazio sanitário)
ERRADICAÇÃO
Rotação de cultura + +
Roguing + +
Eliminação de hospedeiros altemativos/altemados + +
Tratamento de sementes e solo + +
PROTEÇÃO
Pulverização de partes aéreas + +
Controle de vetores + +
Tratamento de sementes + + +
REGULAÇÃO
Modificações de práticas culturais + +
Modificação do ambiente e nutrição + +
IMUNIZAÇÃO
Resistência horizontal + +
Resistência vertical + +
Variedade multilinha + + +
Premunização química e biológica + + +
TERAPIA
Quimioterapia + +
Termoterapia + +
Cirurgia + +

Fonte: Adaptada de Zadoks & Schein (1979).

do controle químico. No entanto, com as mudanças climáticas
que ocorrem globalmente, mesmo áreas consideradas desfavorá-
veis podem, eventualmente, apresentar condições ~dequadas ao
desenvolvimento de epidemias. Em 2013, em razão da ocorrência
anormalmente elevada de chuvas associada a temperaturas ame-
nas no verão, epidemias severas do mal das folhas da seringueira
ocorreram no Planalto Paulista, sudeste de Mato Grosso, nordeste
de Mato Grosso do Sul, Goiás e Tocantins, áreas consideradas
"escape" da doença. Essa situação, que pode se repetir, reforça
a recomendação para a integração de medidas de controle que
aliem variedades resistentes ou tolerantes a locais de baixa favo-
rabilidade climática à ocorrência da doença.
A escolha de áreas geográficas, seja para fugir de patóge-
nos, seja para fugir de condições predisponentes à ocorrência de
epidemias, é um método de controle ainda amplamente explorá-
vel num país tão extenso quanto o Brasil, que aprese nta enormes
variações climáticas regionais. Em anos recentes, empreendimen-
tos de grande porte foram feitos na região nordestina para produção
de frutas de alta qualidade. Nessa região, devido ao clima árido,
frutas como uva, manga e melão podem ser produzidas com maior

218
 Princípios Gerais de Controle
~àcilidade, sem os problemas fitossanitários encontrados pelos
.-ruricultores do sul do País. Este método de controle, ainda limi-
udamente utilizado. é o ideal para a produção de sementes de alta
qualidade sanitária e deveria ser utilizado· mais sistematicamente
pelas empresas envolvidas.
A escolha do local de plantio dentro de uma área é uma
opção imponante, muitas vezes inobservada pelo agricultor.
.\ssim, por exemplo, tomaticultores que estabelecem suas cultu-
ras de tomate tutorado, no inverno, em baixadas úmidas e próxi-
:nas de represa, sujeitas a fortes neblinas, correm sérios riscos de
-,corrência da requeima (Phytophthora infestans), doença fúngica
que. nessas circunstâncias, pode, em poucas semanas, devastar
; omp)etamente essa cultura de tão alto custo de produção.
Práticas culturais, como escolha do tipo de solo (de boas
.:aracterísticas tisicas, químicas e biológicas), emprego de pro-
fundidade adequada de plantio, uso de enxenia alta e prevenção
de ferimentos nas raízes das mudas, são normalmente recomen-
daveis no controle da gomose dos citros (Phytophthora spp.), pois
são medidas que evitam as condições predisponentes para ocorrên-
.:-ia dessa importante doença. A inobservância dessas recomenda- .
ções pode, pela impossibilidade prática de acionar outras medidas
do! controle, inviabilizar a exploração econômica <le um pomar.
1-1.6. MEDIDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA EXCLUSÃO
A prevenção da entrada e estabelecimento de um patógeno
;;>m uma área isenta é feita através de medidas quarentenárias, con-
solidadas em legislaçõés fitossanitárias promulgadas por órgãos
Eovemamentais, nacionais e internacionais. A legislação fitos-
><mitária brasileira data de 12 de abril de 1934 (decreto 24.114),
embora desde 1925 houvesse preocupação do governo federal em
:nanter um serviço de vigilância sanitária vegetal; com i!}spetôres
:ios portos de 13elém, Recife, Salvador, Rio de Janeiro, Santos,
São Francisco, Rio Grande, Uruguaiana e Corumbá. A legisla-
ção de l 934 estipula, entre outras disposições, que a importação
de vegetais ou partes de vegetais só será permitida por portos ou
e-stações de fronteira aparelhados com serviço de defesa sanitária,
'llediante atestado de que os produtos introduzidos são conside-
rados isentos de doenças e pragas nocivas às culturas no país de
origem e que o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abasteci-
mento (MAPA) determine, em portaria, produtos e respectivos
países sujeitos a proibição ou condições especiais de importação,
devido à suspeita ou ocorrência de doença, cuja intTodução no
Brasil possa constituir perigo para as culturas nacionais. A legis-
1dçào mais recente sobre este assunto é o Decreto Nº 5.351 de
: 1 '1/2005 que informa ser da competência do Departamento
de Sanidad~ Vegetal do MAPA programar, coordenar e promo-
1 er a execução das atividades de vigilância fitossanitária, inclu-
sive a definição de requisitos fitossanitários a serem observados
no trânsito de plantas, produtos e derivados de origem vegetal
e materiais de uso agrícola. Modernamente, com as facilidades
dos meios de transporte e o aumento de trânsito e intercâmbio
ntemacional, medidas de exclusão estão cada vez mais vulnerá-
' eis (Boxes 14. ! e 14.2). Por exemplo, a proibição da importação
de plantas rubiáceas, para evitar a entrada da ferrugem do cafe-·
e1ro, e de plantas rutáceas, para evitar a entrada do cancro cítrico
e do huanglongbing, no Brasil, não surtiram os efeitos deseja-
dos. É preciso que a legislação fitossanitária seja cumprida com
maior rigor para evitar a importação de muitos outros patóge-
nos, ainda inexistentes no País, como a raça de Colletotrichum
219
Boxe 14.1 Campanhas bem humoradas atraem atenção
O transporte de material vegetal em bagagens de
passageiros internacionais é um dos meios de introdu-
ção de doenças e de pragas em um país. Na Austrália,
onde a agricultura é importante setor econômico e onde
o isolamento geográfico lhes garante ausência de várias
doenças, campanhas publicitárias voltadas ao público
leigo são frequentemente disseminadas para conscienti-
zar a população do perigo da introdução de patógenos e
de pragas exóticas. Exagerar no tamanho da praga é uma
maneira de mostrar o tamanho do problema que poderá
advir com sua introdução (Figura 14.4). Nos E.U.A. há
também vídeos bem humorados disponíveis on-line que
exploram os riscos de introdução de pragas nas via-
gens internacionais (http://hungrypests.com/). Numa
sociedade cada vez mais conectada, todas as iniciati-
vas que auxiliem na contenção da dispersão de doen-
ças são bem-vindas.
Figura 14.4- Imagem de campanha de divulgação deno-
minada "Big Bugs", realizada pelo serviço de
inspeção e quarentena australiano, destinada a
turistas que ingressam na Austrália, sobre os riscos
de introduzir materiais proibidos naquele país.
cojfeanum responsável pela CBD (co.ffee berry disease), doença
maistemí vel que a própria ferrugem (Hemileia vasratrix), a raça4 de
Fusarium oxyJpon1m f. sp. cubense, responsável pela fusariose
(mal de Panamá) da bananeira até em variedades do grupo
"Cavendish", e o "Plum pox virus", responsável pela doença sharka,
que causa importante dano às rosáceas de caroço.
Justifica-se tanto temor pela introdução de agentes fi.topato-
gênicos exóticos pois a população de hospedeiros que se desen-
volve em sua ausência pode ser altamente suscetível ao patógeno
introduzido, com desastrosas consequências para o homem, como
aconteceu com a requeima da batata, na Irlanda, o míldio da
videira, na França. o cancro cítrico e o huanglongbing dos citros,
nos Estados Unidos e no Brasil, a ferrugem do cafeeiro, no Ceilão
(Sri Lanka), e o cancro bacteriano do tomateiro, a ferrugem asiá-
tica e o cancro da haste da soja, entre outros, no Brasil. Atualmente,
programas de melhoramento de plantas brasileiros, como o da cana-
de-açúcar, têm estabelecido intercâmbio com agências de pesquisa
internacionais para que cultivares promissores selecionados no Bra-
sil sejam submetidos à infecção de patógenos ainda ausentes no
 Manual de Fitopatologia
Boxe 14.2 O difícil controle de produtos agrícolas
nas fronteiras
O controle de fronteiras, destinado a evitar a
entrada de produtos de origem animal e vegetai, que
potencialmente podem introduzir pragas e doenças, é
feito de formas diversas nos portos e aeroportos inter-
nacionais. No Brasil, o responsável por esse serviço é
o "Sistema de Vigilância Agropecuária Internacional
- Vigiagro': órgão da Secretaria de Defesa Agropecuá-
ria, do MAPA. Atualmente, o Vigiagro é composto por
Ill Servi~s (SVAs) e Unidades de Vigilância Agro-
pecuária {Uvagros), localizadas nos portos, aeropor-
tos, postos de fronteira e aduanas especiais. Fazem
parte da lista de produtos com ingresso proibido no
País: produtos apícolas {mel, cera, própolis, etc.); fru-
tas e hortaliças frescas; flores, plantas ou partes delas;
bulbos, sementes,·mudas e estacas; madeiras não tra-
tadas; agrotóxicos e afins; terra e substratos; insetos,
caracóis, bactérias e fungos; material biológico para
pesquisa científica; artesanato com produtos de ori-
gem vegetal ou animal não processado. Para fiscalizar
passageiros e suas bagagens, os sistemas de vigilância
dos aeroportos contam com o auxilio de eqnipamen-
tos modernos, como detectores de materiais orgâni-
cos por raio-X. Em muitos países, como nos E.V.A.,
esse controle recebe auxílio especial de outro grupo de
excelentes detectores de produtos orgânicos: os cães!
O Departamento de Agricultura dos E.V.A. (USDA,
da sigla em inglês United States Department of Agri-
culture) tem uma brigada de cães da raça _Beagle, ofi-
cialmente denominada Beagle Brigade (Figura 14.5),
especialmente treinada na detecção de produtos de
origem vegetal. Com seu auxílio, a detecção de pro-
dutos proibidos é feita de forma muito mais eficiente e
muito mais simpática do que os penosos questionários
aplicados pelos guardas de fronteira.
Figura 14.S - Cão da Brigada Beagle, especialista em detectar
alimentos e plantas na bagagem de pessoas que
atravessam a fronteira dos E.U.A.
220
País. Esses cultivares são enviados a outras regiões do mundo
onde são expostos aos patógenos aqui exóticos e lá endêmicos.
Dessa forma, pode-se conhecer com antecedência a reação des-
ses cultivares aos patógeuos exóticos e preparar planos de defesa
apropriados para a eventual entrada de tais organismos.
A exclusão pode ser aplicada também em âmbito mais res-
trito. Assim, logo após a constatação do cancro cítrico no Brasil,
proibiu-se o livre trânsito de material cítrico das regiões paulis-
tas adjacentes à Alta Sorocabana. non:e do Paraná e sul do Mato
Grosso, onde ocorria a doença, para regiões esseucialmente citrí-
colas do Estado de São Paulo, como Limeira e Bebedouro, onde
a doença ainda não ocorria. Outro exemplo de exclusão. em
âmbito estadual, é a legislação paulista que veta a produção de
mudas cítricas em ambi~nte desprotegido (Resolução SAA 10 de
29/03/06, ratificando a portaria CDA-5 de 03/02/05). O cadastro
de viveiristas cítricos, por exemplo, só pode ser obtido mediante
o cumprimento de uma série de exigências (Boxe 14.3), que
visam à produção de mudas comprovadamente sadias.
Medidas de exclusão, em âmbito ainda mais restrito e sem
oficialização governamental, podem ser aplicadas pelo próprio
agricultor, usando sementes e mudas sadias, tratando a água
de irrigação, ferramentas, estacas, mourões, sementes e mudas
(Figura 14.7. Boxe 14.4). Medidas de exclusão são rotineira-
mente adotadas em propriedades citrícolas do Estado de São
Paulo isentas de cancro cítrico e incluem desinfestação de meios
de transporte (Figura l 4.8, ver também Figura 18.9 no Capítulo 18
desta obra), ferramentas e até mesmo calçados de qualquer pes-
soa que adentra um pomar ou talhão sadio.
Exclusão, como todos os princípios de controle, pode ter sen-
tido absoluto e relativo. Em escala internacional, interestadual ou
mesmo de lavouras, deve-se procurar o absoluto, mas ao nível do
agricultor, mesmo que incompleta, a exclusão tem o seu valor. princi-
palmente quando se trata de doenças cujos patógenos têm dificu!da·
des de disseminação dentro do campo. O efeito de todas as medidas
de exclusão reflete-se epidemiologicamente na redução do inóculo
inicial y 0 e, portanto, no atraso do desenvolvimento da epidemia.
14.7. MEDIDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA ERRADICAÇÃO
A erradicação, vista como eliminação completa de um pató-
geno de uma região, só é tecnicamente possível quando o pató-
geno tem restrito espectro de hospedeiros e baixa capacidade de
disseminação, quando a presença do patógeno restringe-se a uma
área geográfica relativamente insignificante e quando as técnicas
adotadas na erradicação forem economicamente viáveis. Nessas
considerações está implícito o fato da erradicação ser nm com-
plemento da exclusão. Erradica-se o patógeno de uma região para
evitar sua dissemiuação para outras. Considerações desse tipo são
epidemiologicamente impmtantes, mesmo que se tomem exclu•
são e erradicação em sentido relativo, sem prevenção absoluta da
entrada e do estabelecimento do patógeno; assim, espera-se que,
quando se eliminam os esporos da ferrugem do cafeeiro com fun-
gicidas, previne-se, proporcionalmente à quantidade el!minada, ~
sua entrada em novas áreas. Dai concluir-se que um cafeicultor tera
mais êxito em proteger quimicamente o seu cafezal coutra a fer-
rugem caso sua plantação esteja localizada numa região em que
todos fazem controle. O manejo regional do huanglongbing dos
citros adotado no Estado de São Paulo, que combina a erradicação
de plantas doentes com o controle químico regional do inseto vetor,
baseia-se nesse mesmo princípio (Bassanezi et ai., 2013).
 Princípios Gerais de Controle

Boxe 14.3 E

A Coordenadoria de Defesa Agropecuária (COA) do Estado de São Paulo está encarregada de aprovar o cadastro
de viveiros de citros, denominados pela legislação depósitos de m11das (Figura 14.6). Entre outras exigências, a COA
\ erifica as segiúntes características do local:
Tclado: O ,ambiente deve estar protegido, contra insetos vetores de-,>ragas, por tela de malha intacta e com abertura
máxima de 0,87 x 0,30 milímetros.
Cobertura: A cobertura deve ser de plástico ou com outro material impermeável.
Antecâmara: Exige-se uma antecâmara de acesso ao depósito, com
pedilúvio e área interna minima de 2 x 2 metros, devendo essa ser a única
forma desse aeiesso.
Bancadas: As bimeadas para armazenagem das mudas devcrlio ser
confeccionadas com materiais e dimensões adequadas.
Corredores: Entre duas bancadas, deve haver corredor com piso
coberto por urna camada de, no mínimo, S cm de concreto, pedra britada
ou material simiilar, e com largura adequada.
Isolamento da tela de proteção: Os corredores localizados entre
as bancadas e a tel11 de proteçilo devem ter uma largura mínima de
50cm.
Plantas invasoras: O interior do depósito e uma faixa de um metro ao
redor devem ser mantidos permanentemente Uvres de plantas invasoras.
Isolamento da estufa: Mínimo de 20 m de qualquer planta cítrica e de
1.200 m de "foco de cancro cítrico".
Presença. d1e insetos vetores: Toda a área de armazenamento deve estar
permanentememte livre da presença de qualquer inseto vetor de pragas dos
citros, especialcnente as quarentenárias.
Proteção contra entrada de água: O depósito de,•e contar com sistemas
para impedir a entrada de águas externas.
Área livre: A área de localização do depósito deve ser considerada, pela
legislação e normas em vigor, como livre para armazenagem de citros.
Acesso: Oe•vem ser estabelecidas restrições ao acesso de pessoas estra- Figura 14.6 - Viveiro certificado de mudas
nhas aos serviços em toda a área do depósito. cítricas instalado no Estado de
Limpeza: O depósito deve ser mantido livre de detritos vegetais de São Paulo.
qualquer origern, recomendando-se a manutenção de limpeza geral. CrMito da foto: Fundecitrus.

e da meleira do mamoeiro (Figura 14.9 e Boxe 32.2, no Capítulo

Figura 14.7 - Semerntes tratadas como medida de exclusão. Sementes
de abóbora (A) e de milho (B) tratadas com fungicidas
a fim de evitar a introdução de patógenos em área não
infestada.
Crédito das fotos: Silvia A. Lourenço.
Medidas de erradicação, em âmbito restrito, incluem: elirni-
:,ação de plantas sintomáticas, prática também conhecida como
roguing, como no caso do huanglongbing dos citros e do mosaico
32), eliminação de partes vegetais sintomáticas, corno na seca
da mangueira ( Ceratocystis fimbriata) ou na rubelose dos citros
(Erythricium salmonicolor), eliminação de bospedeiros selva-
gens (Boxe 14.5), aração profunda do solo, eliminação dos restos
de cultura, desinfestação tisica e química do solo, tratamento de
sementes e rotação de cultura. O alcance dessas medidas é geral-
mente limitado porque dificilmente eliminam completamente o
patógeno. Funcionam na medida em que são capazes de dimi-
nuir a quantidade de inóculo da área e na medida em que são
acompanhadas por outros métodos de controle que complemen-
tam sua ação. O vazio sanitário da soja. medida legislativa que,
por meio de instruções nonnativas, proíbe o cultivo da soja na
entressafra. é um bom exemplo de medida de erradicação que, ao
reduzir o inóculo inicial no estádio vegetativo da soja. contribui
para reduzir o número de aplicações de fungicidas nos estádios
subsequentes da cultura. Esse período, de no mínimo 60 dias, foi
estabelecido considerando que a viabilidade de urediniósporos do
agente causal (Phakopsora pachyrhizi) é de 55 dias. O vazio sani-
tário é adotado nos principais estados produtores de soja do Brasil

221
 Manual de Fitopatologia
Boxe 14.4 Distribuição de mudas doentes de tomateiro
causa severos prejuízos nos E.U.A. em pleno
século XXI
Virou notícia no New York Times (17/7/2009;
texto de J. Moskin com a manchete Epidemia de fungo
ameaça a cu,l tura do tomateiro): "Um fungo altamente
contagioso, que destroi as plantas de tomate rapida-
mente, se espalhou para quase todos os estados do
nordeste dos E.U.A. O clima na próxima semana deter-
minará se o foco diminui ou se as colheitas de tomate
estão arruinadas..." Três semanas depois {9/8/2009) o
mesmo jornal mostra a manchete "Você diz tomate,
eu digo desastre" parodiando a música Let's calJ the
whole thing off (de George e Ira Gershwin, 1937).
Essas notícias descreviam a pandemia da requeima
do tomateiro, que se instalou no nordeste dos E.U.A.
em 2009 (Fry et al., 2009). A pandemia foi iniciada pela
distribuição quase que simultânea de mudas de toma-
teiro infectadas com Phytophthora infestans, produzi-
das no sul dos E. U.A. O clima subsequente ao plantio
foi favorável ao patógeno e os hospedeiros suscetíveis
estavam prontamente disponíveis. Muitos produtores
orgânicos e pequenos produtores perderam a maioria,
se não toda sua colheita de tomate. Phytophthora infes-
tans por várias vezes mostrou do que é capaz quando
ocorre a combinação inóculo inicial elevado e clima
favorável (ver Capítulo 2 desta obra), mas não deixa
de ser surpreendente que em pleno século XXI, em um
dos mais desenvolvidos países do mundo, a inobservân-
cia de mudas sadias possa causar tamanho desastre.
Figura 14.8 - Desinfestação de veículo com amônia quaternária à
entrada de pomar de citros.
Crédito da foto: Sílvia A. Lourenço.
(SC, PR, SP, MG, MS, DF, MT, GO ,TO, BA, MA, PA e RO) e
também no Paraguai. O calendário atualizado com os períodos de
vazio de cada localidade pode se consultado no site do Consór-
222
Figura 14.9 - Erradicação de mamoeiros infe:ctados com Papaya
ringspot virus type P.
Crédito da foto: José A. Ventura.
cio Anti ferrugem (http://www.consorcioanti ferrugem.nct), mas
essa informação é reforçada por meio de cmmpanhas publicitá-
rias, anualmente lançadas para aumentar a adesão dos produtores
na adoção dessa medida de controle (Figura 14.1 O).
Como, do ponto de vista epidemiológ;ico, as medidas de
erradicação atuam essencialmente reduzindo o inóculo inicial
YQ, elas atrasam o desenvolvimento de epidemias e apresentam
efeitos mais pronunciados sobre doenças CUJÍOS patógcnos apre-
sentam baixa taxa de disseminação. Infelizmente, muitas doen-
ças desse tipo são causadas por patógenos de difícil eliminação,
corno Fu~·arium, Verticillium e Sclerotium, que apresentam efi-
cientes mecanismos Je sobrevivência. Há, no entanto, exceções,
como o controle por meio da solarização de Stromatina cepivora
(sin. Sclerotium cepivorum), causador da pod1ridão branca e preta
da cebola, e de Sclerotínia sc/erotiorum, agente causal do mofo
branco do feijoeiro. A técnica de solarização (ver Capítulo 18
desta obra) reduz significativamente a viabilid.ade dos cscleródios
desses patógenos, e.liminando, assim o inócul,o inicial.
14.8. MEDJDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA REGULAÇÃO
Medidas de controle baseadas no princípio da regulação
permitem a atuação do homem no controle de doenças tanto abi-
óticas como bióticas, pela possibilidade de alteração dos fatores
do ambiente. Assim, tanto as doenças abióticas (também denomi-
nadas fisiogênicas ou ocasionadas por fatores do ambiente) como
as bióticas (também denominadas infecciosas ou ocasionadas
por patógenos bióticos que interagem com fatores do ambiente)
podem ser prevenidas e mesmo corrigidas por medidas de regu-
lação (não confundir com medidas regulame·ntares ou legislati-
vas, que se baseiam no princípio da exclusão).
As doenças abióticas são geralmente mais fáceis de ser con-
troladas por medidas de regulação do que as infecciosas. Assim,
deficiência nutricional, como a de boro, muito comum em cul-
turas de crucíferas (couve-flor, repolho, nabo), estabelecidas em
solos com pH elevado, pode ser prevenida p,ela aplicação desse
micronutriente., seja no solo, seja em pulverização foliar. A defici-
ência de cálcio, muito comum em tomateiro e pimentão, nos quais
provoca podridão estilar dos frutos (ver Figura 33.7, no Capítulo 33
desta obra), pode ser prevenida pela calagem dlo solo e pelo supri-
mento hídrico e nutricional equilibrado (a doença geralmente
manifesta-se onde a irrigação é feita irregularmente e quando se
 -- ---- -
Princípios Gerais de Controle

Boxe 14.5 Eliminação de Berberis para oco

ferrugem do colmo do trigo

Agrios (2005) nos conta que no século XVII, antes

portanto que microrganismos fossem identilficados
,:orno causadores de doenças de plantas e qut: a fito-
patologia fosse reconhecida como ciência, um grupo
de triticultores franceses de Rouen percebeu que a
ferrugem do colmo do trigo era sempre mais severa
nas plantas localizadas nas proximidades de moitas
de Berberis vulgaris. Os agricultores acreditavam que
a ferrugem movia-se da planta nativa para o trigo e
~ licitaram ao governo local que instituísse legislação
para forçar as municipalidades a destruir o Blerberis
e preservar o trigo, o que foi feito. Regulamentação
~melhante foi adotada em estados do norde1stc dos
E.U.A. (Connecticut, Massachusetts e Rhode lsland)
no final do século XVIII; no entanto, nos grandes esta-
dos produtores (Dakota do Sul e do Norte, Michigan e
Colorado), a legislação para erradicação de B. vulgaris
~o foi instituída no início do século XX (Ames, 1937).
Entre 1918 e 1980, a erradicação de Berberis nos
E. U.A. ficou a cargo do Departamento de Agric ultura,
vinculado ao governo federal, passando, após 1980
para órgãos estaduais. O programa foi abandlonado
em mnitos estados em que o Berberis foi considerado
erradicado e nos quais a doença deixou de aprE:sentar
importância econômica (Peterson et al., 2005).

&z adubação em cobertura com excesso de nitrogênio. principal-·
mente na forma de sulfato de amônio) e pelo mt!nos parcialmente
• rrigida com adubação foliar.
A eficácia das medidas de regulação no controle das doen-
w5 infecciosas depende do grau de influência de um de1tenninado
wor ambiental no desencadeamento do processo patológico e/ou
::p1demiológico e no grau de possibilidade de coatrole desse fator.
-\ssim, não se pode cogitar em alterar as condições de tempe-
-.itura e de umidade em grandes extensões de lavoura, mesmo
__ic essas condições desempenhem papel limitante no desenvol-
mento de uma doença; entretanto, para o controle de doenças
~ls-colheita, já se usa, em grande escala, pelo menos nos países
'tla1s desenvolvidos, a refrigeração (frutas e hortaliças) e a desu-
midificação (sementes e cereais). Também em sistemas de produ-
~ não convencionais, como nas culturas protegidas, a regulação
das doenças através do ma nejo do ambiente desempenha papel
~uito importante (Boxe 14.6).
Doenças muito dependentes do excesso de umidade do
.,.,10. como o damping-oft; podem muitas vezes ser diminuídas
• ntrolando-se a água de irrigação; do mesmo modo., doenças
··l\Orecidas pela falta de umidade, corno podridão cinzenta do
:3Ule do feijoeiro, podem ser evitadas pelo suprimento hídrico
.,..:kquado. A subsolagem tem sido preconizada corno medida de
• .;,ntrole para doenças como a podridão de raízes do feijoeiro,
.:.iusada por F11sori11m solaní f. sp. phaseolí, que é muito favo-
recida pela compactação do solo. A adubação equilibrada tem
sido muito importante no controle de doenças como a podridão
J.a haste e da vagem da soja (Phomopsis sojae), favon~cida por
Jeficiência potássica; as murchas de Fusarium, favorecidas por
1N S~ N' Oll2nOl.5 dt - OIS.
Figura 14.10 - Cartaz do Instituto de Defesa Agropecuária do Esta-
do de Mato Grosso (lndea-MT), produzido em 2016,
para alertar os produtores da necessidade de aderi-
rem ao vazio sanitário da soja. Essa medida implica
na proibição do plantio da soja e na obrigação de des-
truição de plantas dessa espécie por um dctcnninado
período.
deficiência de cálcio, excesso de fósforo e de nitrogênio amonia-
cal; a sarna da batatinha (Slreptomyces scabíes), favorecida por
condições de pH elevado; e a hérnia das crucíferas (Plasmodío-
phora brassícae), favorecida por baixo pH.
14.9. MEDIDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA PROTEÇÃO
A proteção, prevenção do contato direto do patógeno com
o hospedeiro, é comumente obtida pela aplicação de fungicidas
e bactericidas, visando diretamente os patógenos (Figura 14.11 e
Figura I 6.9 no Capítulo 16), ou de inseticidas e acaricidas, entre
outros, visando diretamente os vetores. É. possivelmente, o princí-
pio de controle que experimentou os maiores impactos do desen-
volvimento tecnológico, Jcsde a descoberta da calda bordalesa
até a dos inseticidas e fungicidas sistémicos. Em muitas cultu-
ras, principalmente em se tratando de variedades que apresen-
tam alta suscetibilidade a doenças, a proteção química toma-se
uma medida indispensável de controle, apesar de nem sempre

223
 Manual de Fitopatologia

Boxe 14.6 A regulação da doença nas culturas protegidas

A plasticultura, sistema de produção de plantas' ornamentais, hortaliças (pepino, melão, pimentão, tomate tipo
salada, feijão vagem, alface) e frutíferas (morangos e uvas finas), em ambiente protegido, sob cobertura plástica (Figu-
ras 18.5 e 18.6, no Capítulo 18), vem assumindo grande importância econômica dentro da agricultura, inclusive no
Brasil, em vista da excelente produtividade e qualidade do produto e da possibilidade de colheita fora de época (por
exemplo, pepino japonês, no inverno, e alface americana e pimentão amarelo, no verão), que garantem alta rentabili-
dade ao agricultor. Essa tecnologia tem propiciado o controle de doenças através da manipulação do ambiente (princípio
da regulação), diminuindo o uso de pesticidas. Os fatores ambientais mais importantes submetidos ao manejo têm sido a
temperatura, a umidade e a luz. Geralmente, doenças fúngicas e bacterianas são favorecidas por alta umidade (água livre)
qne, em ambiente de estufa, com manejo adequado da aeração e irrigação (por gotejo), tendem a não se formar.
No Brasil, em culturas protegidas no verão (coberturas plásticas tipo capela on guarda-chuva, abertas lateral-
mente) tem se observado, além da proteção contra granizos e chuvas fortes, menor incidência de pragas e doenças. Em
tomateiro, por exemplo, há relatos de expressiva dinúnuição da incidêucia de vira-cabeça e de pinta-preta na cultura
protegida em relação à não protegida. Nas culturas protegidas de inverno, contudo, devido à necessidade de conser-
vação do calor, o manejo da aeração não tem sido adequado, havendo grande condensação de vapor na parte interna
da cobertura plástica durante a noite, que provoca gotejo sobre as culturas em desenvolvimento. Culturas, como as de
pepino, podem, nessas condições, ser seriamente afetadas até mesmo por doenças bacterianas (mancha angular, no
caso do pepino), cujos patógenos dependem de respingos de água para eficiente disseminação e desenvolvimento de
epidemias. A movimentação do ar em culturas protegidas, hermeticamenk cobertas para conservação do calor, é uma
importante prática dt regulação no coutrole de Botrytis cinerea, ubíquo patógeno do mofo cinzento de numerosas plan-
tas cultivadas em estufa - nesse caso, a introdução de ar fresco durante o dia é essencial para diminufr o problema. Além
disso, há atualmente plásticos capazes de filtrar raios com comprimento de onda da região ultra-violeta (< 360 nm),
essenciais para a esporulação desse patógeno. Quando esses comprimentos de onda são eliminados, o patógeno não se
reproduz, não se dispersa e seu manejo é enormemente facilitado.
O ideal da cultura protegida, ainda distante da viabilidade prática, é o monitoramento e o controle computa-
dorizado da temperatura, do fornecimento e conservação da energia, da luz, do movimento e ventilação do ar, da
densidade do vapor d'água, da umidade relativa, do pouto de orvalho, da nutrição, etc. Isto não exclui, entretanto, a
necessidade de outras medidas de controle, porque a inviabilidade da rotação na cultura protegida aumenta os proble-
mas de doenças c3usadas por patógenos veiculados pelo solo, obrigando a adoção de medidas de erradicação, como o
tratamento físico (água quente e solarização), químico (fungicidas) ou biológico (substratos supressivos) do solo con-
taminado. Ademais, existem doenças, como os oídios, que preferem ambientes mais secos.

suficientemente eficaz. Nesses casos, é o princípio de controle

que mais onera o custo de produção. O emprego de medidas de
proteção deve ser feito sempre que o patógeno apresente meca-
nismos eficieutes de dispersão a longas distâncias, mesmo que o
iaóculo tenha sido previamente eliminado do campo de cultivo.
São medidas a serem tomadas durante a safra, exigindo do produ-
tor experiência e percepção para adotar a decisão correta de aplica-
ção de defensivos no momento adequado. Alternativamente ao uso
de fungicidas, é comum, em algumas espécies frutíferas, como na
goiabeira, que a proteção de frutos seja realizada por ensacamento
(Figura 14. 12). Essa técnica, originalmente destinada ao controle
da mosca das frutas, protege as goiabas da infecção de P11ccinia
psidii, agente causal da ferrugem. Em propriedades que ensacam
os frutos, o número de pulverizações com fungicidas é menor do
que naquelas qut> não utilizam essa técnica. A proteção de frutos na
pós-colheita também pode st>r feita com produtos químicos (Figura
14.13; Boxe 14.7) ou com a aplicação de barreiras tisicas como
plásticos (Figura 14.15).
A eficiência da proteção depende das caracteristicas ine- Figura 14.11 - Pulverização de plantas cítricas com fungicida, com
rentes do produto protetor bem como da estratégia de aplicação. o intuito de proteger a parte aérea contra a infecção
Idealmente, o produto deve ter alta toxidez inerente contra o pató- de Phyl/osticta citricarpa.
geno e grande estabilidade, mesmo nas condições mais adversas C rédito da foto : Fundecitrus.

224
 Princípios Gerais de Controle
Figura 14.12 Proteção de goiabas com sacos de papel. Aspecto dos
frutos na árvore (A) e após a colheita (B).
Crédito das fotos: Silvia A. Lourenço.
Figura 14.13 - Proteção de laranjas em pós-colheita por banho em
suspensão de cera com fungicida.
Crédito da foto: Fundecitrus.
de clima, sem, contudo, provocar danos à planta ou desencadear
desequilíbrio biológico. O método, a época, a dose e o número de
aplicações, bem como os produtos adequados, são aspectos que
devem ser considerados nos programas de proteção. O efeito epi-
demiológico envolvido é a redução da taxar de desenvolvimento
da doença.
225
Proteção pós-colheita de frutos com uso
de ceras
Vários frutos recebem, como tratamento pós-
colheita, u.m banho de cera que pode ou não vir acom-
panhado ~le fungicidas. A cera tem a função princi-
pal de evitar a perda de água dos frutos, aumentando
assim sua '"vida de prateleira~ A prática é corriqueira
em maçãs e citros destinados ao mercado in natura.
A cera de c:arnaúba, recentemente testada no controle
da podridão parda e da podridão mole de rosáceas
de caroço, mostrou ação protetora altamente efi-
ciente indi!pendentemente de associação com fungici-
das (ver F,igura 18.8 no Capítulo 18 desta obra). Sua
atuação oc:orre tanto pela proteção física de ferimen-
tos nos frutos como pela ação fungistática/fungicida,
que impe<lle a germinação dos esporos e o crescimento
micelial d40S patógenos (Figura 14.14).
Figura 14.114 - Crescimento micelial de Moniliniafi,Jcticola
cm meio de cultura acrescido de cera de car-
naúba em concentrações crescentes no inter-
valo de 0,5 a 4%. A partir de l % o crescimento
micelial é completamen1e inibido.
Fonte: Gonçalves el ai. (2010).
14.10. MEDIDAS DE CONTROLE BASEADAS
NA IMUNIZAÇÃO
Na aus«°!ncia de ou vencidas as barreiras protetoras de con-
trole utilizadas pelo homem, o patógeno enfrenta, por parte da
planta hospedeira, resistência maior oo menor ao seu desenvol-
vimento, já antes da penetração, na penetração, nas fases subse-
quentes do processo doença, na extensão dos tecidos afetados e
na produção do inóculo. Mesmo que essa resistência seja baixa,
resta ainda a possibilidade de os danos nas culturas afetadas
serem pouco pronunciados. É na exploração dessas característi-
cas, naturalmente presentes nas populações vegetais, que se fun-
damenta o pirincípio da imunização genética, resultando, então,
no uso de variedades imunes ou resistentes (Figura 14.16). Esse
método de controle é o ideal pois, em sendo funcional, não onera
diretamente o custo de produção e pode até dispensar outras
medidas de controle. Entretanto, muitas vezes implica em sacrifí-
cio de produtividade e/ou valor comercial do produto.
 Manual de Fitopatologia
Figura 14.15 - Proteção de goiabas com embalagem plástica a vácuo. Frutos em processo de embalagem (A) e prontos para comercialização (B).
Figura 14.16 - Plantas de meloeiro resistentes ao oídio (à dirdta) em
comparação a suscetíveis.
Crédito da foto: Luis E.A. Camargo.
Atualmente, concretiza-se a possibilidade de imunização
de plantas através de substâncias químicas (imunização química)
e de proteção cruzada ou premunizaçào (imunização biológica -
Boxe 14.8}.
A ideia de imunizar as plaolas químicamente, pela introdu-
ção de substâncias tóxicas, é antiga, mas só recentemente, com o
advento dos fungicidas sistêmicos, tomou-se viável do ponto de
vista prático: a planta tratada com o produto sistêmico toma-se
resistente porque em seus tecidos se apresenta uma concentração
adequada do fungicida ou porque ele próprio ou algum seu deri-
vado induz a planta a produzir substâncias tóxicas ao patógeno.
Alguns produtos novos lançados no mercado, como os indutores
de resistência, atuam exclusivamente por essa via. De modo geral,
esses produtos não têm ação direta no patógeno, mas são capazes
de induzir a planta a produzir compostos antimicrobianos.
O mais notável exemplo de premunização ou proteção cru-
zada, de uso corrente no Estado de São Paulo, é o do limão galego
e da laranja Pera propositalmente inoculados com estirpe fraca do
vírus da tristeza dos citros, que protege as plantas contra as estir-
226
pes fortes do mesmo vírus. Sua aplicação comercial teve início
em 1968, quando foram distribuídas as primeiras plantas prcmu-
nizadas da laranja Pera. Estimativas de 2008 indicaram a existên-
cia de aproximadamente 70 milhões de árvores dessa variedade
prcmunizadas plantadas no Estado de São Paulo e Triângulo
Mineiro. Assirn, produções comerciais dessas variedades cítri-
cas têm sido possível, apesar de sua suscetibilidade a um vírus
amplamente disseminado e eficientemente transmitido pelo pul-
gão preto. Toxoplera cilricida. Para mais detalhes, consulte o Box
32.2 e as Figuras 32.4 e 32.5 do Capítulo 32
O efeito epidemiológico das medidas de imunização é pre-
dominantemente a redução do inóculo inicial y 11 e da taxa r de
desenvolvimento da doença. No caso de resistência genética ver-
tical e de fung:icidas altamente específicos, vulneráveis ao sur-
gimento de mutantes resistentes do patógeno. o efeito pode ser
predominante s:omcnte sobre y 0• No caso de variedades tolerantes,
o efeito epidemiológico não se fa7 sentir pronunciadamente sobre
nenhum dos deois parâmetros.
14.11. MÉTODOS DE CONTROLE BASEADOS
NA TERAPIA
Uma ve7 a planta já doente, o último princípio de que se pode
lançar mão é a terapia ou cura, isto é, a recuperação da sua sanidade
mediante a eliminação do patógeno infectante ou propiciando con-
dições favoráveis para a reação do hospedeiro. A terapia é, ainda,
de aplicação muito restrita cm fitopatologia, por suas limitações
técnico-ecooômicas, contrapondo-se ao uso mais generalizado de
todos os ouLros princípios que, no conjunto, recebem a denomina-
ção de prevençiio ou profilaxia. No controle de doenças de plantas
é ainda vãlido o ditado " Melhor prevenir do que remediar·•.
São exemplos de métodos terápicos: uso de fungicidas sisté-
micos; cirurgia de lesões em troncos de árvores, como no ca<;<> da
gomose dos citros, ou de ramos afotados, como no caso da seca da
mangueira ou d.a rubclose dos cítros; tratamento tcrmico dos toletes
da cana-de-açúc:ar, visando à eliminação do patógeoo do raquitismo
da soqueira; aplicação de tetraciclina para recuperação de plantas
infectadas por fitoplasmas. É importante notar que nas podas e cirur-
gia~ de plantas perenes terapia se confunde com erradicação, pois
envolve, Além da cura da planta, a eliminação do inóculo do campo.
 Princípios Gerais de Controle

Boxe 14.8 Uso da premunização no controle de viroses

'
As primeiras propostas para a aplicação da proteção entre estirpes de um mesmo vírus no controle de fitoviroses,
através da técnica da prernunização, foram feitas no final da década de 1930. No entanto, os primeiros trabalhos expe-
rimentais foram conduzidos somente na década de 1950, visando ao controle do intumescimento da haste do cacaueiro
(Cocoa swollen shoot vírus) na África e do endurecimento dos frutos do maracujazeiro (Passion fruit woodiness virus)
na Austrália. Depois desses, até os dias atuais, numerosos outros trabalhos foram feitos em condições de estufa e/ou de
campo para demonstrar a eficiência da proteção de plantas com estirpes fracas de vírus e viroides. Apesar dos vários
exemplos experimentais positivos, o uso da premunização como método de controle de fitoviroses é ainda muito res-
trito. Atualmente a premunização é empregada em escala comercial para o controle da tristeza dos citros (Cítrus tris-
teza virus - CTV) no Brasil, na Austrália, na Índia, em Israel, no Japão, na África do Sul e nos EUA, do mosaico
amarelo das cucurbitáceas (Zucchini yellow mosaic vírus - 2YMV) em melancia e abóbora em Israel e do mosaico do
pepino (CMV) em tomateiro no Japão. No Brasil a aplicação comercial da premunização está restrita ao controle da
tristeza dos citros. A prcmunização já foi aqui investigada para o controle do mosaico do mamoeiro, do endurecimento
dos frutos do maracujazciro, causado pelo Cowpea aphid bome mosaic virus e dos mosaicos comum (Papaya ringspot
virus type W) e amarelo (ZYMV) das cucurbitáceas. Somente nos casos de controle dessas duas viroses em cucurbitá-
ceas a premunização se mostrou bastante satisfatória (Figura 14.17), porém não é usada comercialmente.

Figura 14.17 Premunização de abobrinhas de moita. Plantas(A) e frutos (B) doentes, sadios e prcmumzados. Em B, frutos doentes sdo
provenientes de plantas inoculadas com estirpe severa e frutos premunizados são provenientes de planlas previamente
inoculadas com estirpes fracas de Pupuyu ringspot vinis type W.
Crédito da foto: Jorge A.M. Rezende.

14.12. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
.\grios, G.N. Plant Pathology. 5 cd. San Diego, Academii.: Press. 2005.
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cereais. Arnold Arboretum Harvard University, Dulletin of pop-
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tarines using carnauba wax. Postharvest Biolngy and T~chnology
58: 211-217, 2010.

227
 CAPÍTULO
15
CONTROLE GENÉTICO
Luis Eduardo Aranha Camargo
ÍNDICE
15.1. Introdução ............................................................ 229
15.2. Características genéticas e agronômicas da
resistência qualitativa e quantitativa .................... 230
15.2.1. Número de genes ..................................... 230
15.2.2. Durabilidade ............................................ 230
15.2.3. Especificidade .......................................... 230
15.2.4. Resistência vertical e horizontal ............. 231
15.2.5. Efeitos da resistência na epidemia .......... 231
15.3. Melhoramento para resistência ............................ 233
15.1. INTRODUÇÃO
E
m 1998, uma nova raça do agente causal da
ferrugem do trigo, Puccinia graminis f. sp. lrilici,
foi detectada em Uganda. Trata-se da raça Ug99,
que é mais agressiva do que as outras conhecidas até então e
ataca um número maior de cultivares, sendo capaz de quebrar
\ários genes de resistência de uma só vez. Estima-se que 90%
das cultivares sejam suscetíveis a Ug99. Ela se espalhou pela
costa oeste da África e. em 2007 atravessou o Mar Vennelho.
atingindo o lêmen. Daí, em dois anos se disseminou pelo Oriente
\tédio e atingiu o Irã, ou seja, se espalhou por uma região onde
o trigo é o principal componente da dieta humana. A saída para o
problema já foi identificada pelo Centro Internacional de Melho-
ramento do Milho e Trigo (CIMMYT), localizado no Mé,dco, na
fonna de cultivares resistentes, uma vez que o controle químico se
mostra economicamente inviável dada a enonne área de cultivo.
\.fas ainda há um longo caminho a ser percorrido, pois os genes de
resistência destas cultivares ainda devem ser transferidos para as
cultivares adaptadas a estas regiões. Este caso ilustra a importância
do controle de doenças através do melhoramento genético.
229
15.4. Estratégias de utilização de genes de
resistência ............................................................. 233
15.4.1. Como explicar este ciclo vicioso? ........... 233
15.4.2. Como quebrar este ciclo vicioso? ........... 234
15.4.3. Erosão da resistência quantitativa:
o efeito Vertifolia ..................................... 236
15.5. Abordagens transgénicas para o controle
genético de doenças ............................................. 236
15.6. Bibliografia consultada ....................................... 238
O emprego de cultivares resistentes representa um pilar
deotre as estratégias utilizadas para o controle de doenças. É
o método ideal de controle, por ser aplicável em largas áreas e
possuir baixo impacto ambiental comparado aos agrotóxicos.
Em alguns países este é o único método de controle cm culturas
importantes, como cana-de-açúcar, milho e trigo. Bastaria citar o
exemplo de Ug99 para ilustrar este ponto. Outra lição de Ug99
diz respeito à natureza dinâmica das populações de patógcnos,
que fa:t. com que o melhoramento voltado para resistência seja
também um processo dinâmico e contínuo. Assim, esta área de
estudo propicia amplas oportunidades de interação conjunta entre
melboristas e fitopatologistas, resultando numa demanda signifi-
cativa por parte do mercado de trabalho em especialistas na área.
Ao filopatologista que pretende transitar neste assunto. é impres-
cindível conhecer as bases genéticas das interações entre plantas
e seus patógenos, assunto do Capítulo 6, e de como este conheci-
mento pode ser aplicado para maximizar os ganhos advindos do
desenvolvimento de cultivares resistentes. Este capítulo trata de
questões fundamentais deste processo.
 Manual de Fitopatologia
15.2. CARACTERÍSTICAS GENÉTICAS E
AGRONÔMICAS DA RESISTÊNCIA
QUALITATIVA E QUANTITATIVA
No Capítulo 6 desta obra foi visto que a resistência pode
ser qualitativa ou quantitativa e também foram discutidas suas
bases genéticas: a qualitativa, controlada por genes R que de
alguma fonna estão envolvidos no reconhecimento do patógeno,
e a quantitativa, controlada por genes que atuam em etapas subse-
quentes ao reconhecimento, dado que este não tenha ocorrido.
Outras considerações sobre estas resistências, difundidas na
literatura, indicam que a resistência qualitativa é monogêníca,
efetiva somente para determinadas raças do patógeno e pouco
durável se comparada com a resistência quantitativa, que, ao
contrário. é poligênica e efetiva contra um amplo espectro de
raças (Nelson, 1973). Por estes motivos, resistência qualitativa
também é denominada de monogênica, raça-específica ou ainda
resistência mediada por gene R ou mediada por genes de efeito
(fenotípico) maior. De ·maneira análoga. resistência quantitativa
também é denominada de resistência poligênica, geral. parcial.
de campo, durável ou ainda resistência conferida por genes de
efeitos menores. Em termos epidemiológicos, resistência quali-
tativa é sinônima de resistência vertical, ao passo que resistência
quantitativa 6 sinônima de horizontal {Vanderplank, 1968).
Resistência qualitativa é comum em patógenos biotró-
ficos, como em alface contra Bremia lactucae (genes Dm); melão
contra Podosphaera xonthii (genes Pm), em várias espécies de
plantas cultivadas contra ferrugens (linho x Melampsora lini, por
exemplo). Entretanto, ela não está restrita apenas a biotróficos,
atuando também contra necrotróficos e hemibiotróficos, como os
genes Xa de arroz contra Xanthomonas o,yzae, genes R de batata
contra Phytophthora infestans e os Cf de tomate contra Clados-
porium jit!vum. Já a resistência quantitativa é n1ais comumente
descrita em patossistemas envolvendo patógenos hen1ibiotró-
ficos ou necrotróficos, como Bollytis, Phytophthora, Cercospora,
Fusarium, Clavibacter e ncmatoses.
É importante manter cm mente que estas são generalizações
amplas extraídas de numerosos exemplos na literatura, mas que
não são absolutas de forma alguma, sempre existindo exemplos
contrários. Não obstante seus sentidos amplos. estas considera-
ções são muito importantes. pois permitem um ponto de partida
que une a teoria à prática, constituindo a base racional para
programas de melhoramento voltados para o uso de genes de
resistência como método de controle de doenças de plantas.
15.2.1. Número de Genes
Vimos que a natureza qualitativa da resistência se deve ao
fato de os genes atuantes estarem envolvidos de alguma fonna
no processo de reconhecimento do patógcno (Capítulo 6). Estes
genes possuem efeito marcante no fenótipo, pois se houver o
reconhecimento não haverá doença e, caso contrário, a doença se
manifestará. Portanto é a resistência do ''tudo ou nada". ou seja,
qualitativa. O reconhecimento depende da ação de vários genes
que atuam em conjunto (como em qualquer outro processo fisio-
lógico), no que chamamos de ação em cascata, onde um gene
controla a expressão de outros, que por sua vez controlam outros
e assim por diante, gerando uma rede de expressão gênica na qual
existem genes centrais e secundários. Segundo esta visão inte-
grada da resistência, a resistência qualitativa é em última instância
controlada pelo gene mais central da rede e a quantitativa pelos
vários (centenas) genes de efeito secundário. O gene central é
230
comumenie denominado de gene R e corresponde aos recep-
tores de sinais de MAMPS ou MIMPS, ao passo que os genes de
efeitos secundários controlam as diversas respostas bioquímicas
do hospedeiro que se seguem após urna infecção bem-sucedida,
cujo efeito coletivo pode resultar num menor desenvolvimento do
patógeno. Surge deste cenário, pautado por evidências científicas,
a concepção de que resistência qualitativa é de caráter monogê-
nico e a quantitativa, de caráter poligênico. ~
15.2.2. Durabilidade
Embora a resistência qualitativa seja mais fácil de ser iden-
tificada e, portanto, de ser usada no controle genético de doenças,
ela apresenta um sério inconveniente: é mais fácil de ser vencida
pelo patógeno. Dizemos que ela é menos durável do qlÍe a quan-
titativa porque pode ser quebrada dentro de uma escala micro-
evolutiva do patógeno (veja o ciclo "boom e bust'' adiante). Já
a resistência quantitativa, por outro lado, é mais durável, pois
conceitualmente está além da capacidade microevolutiva do pató-
geno em ser vencida. A lógica para explicar estas observações é
meramente probabilística e assume que ambos os tipos de resis-
tência operam segundo a hipótese gene-a-gene: para um gene R
ser quebrado é necessária apenas uma mutação no gene comple-
mentar de avirulência; já numa resistência quantitatíva poligê-
nica. são necessárias mutações simultâneas em vários genes.
o que é menos provável de acontecer. É como se este tipo de
resistência tivesse uma capacidade "tampão" maior de resistir a
mudanças genéticas na população do patógeno do que resistên-
cias monogcnicas.
15.2.3. Especificidade
Quando surge um genótipo muianre do patógen() que quebra
um gene R, este genótipo pode se estabelecer na população,
tornando-se uma "raça''. Raças, portanto, são variantes dentro
de uma mesma espécie, definidas com base em seu espectro
de ação contra a um conjunto de cultivares (Capítulo 6). Para
ilustrar este conceito importante, consideremos o fungo Podos-
phaera xanthii, agente causal de oídio em melão. Na espécie
existem variantes que quebram genes R de diferentes cultivares
e outros que não (Tabela 15.1 ). Segundo este sistema de classifi-
cação, a raça O é definida como um genótipo de P xanthii capaz
de causar doença somente na cultivar Hale's Best Jumbo. Já a
raça I difere da O pois, além de causar doença em HBJ, também
quebra o gene de Védrantais e assim por diante. A raça 3 quebra
a maioria dos genes, exceto aquele presente na cultivar selvagem
Pl414723 e, por ísto, é potencialmente. mais perigosa do que as
anteriores. Note que, se por um lado a resistência é qualitativa por
consequência a capacidade em causar doença também é. Dizemos
que uma raça é virulenta em uma cultivar, pois causa doença,
mas ~ avirulenta em outra, caso contrário. O termo virulência,
portanto, é empregado na literatura em casos onde o patógeno
tem uma capacidaue de ''tudo-ou-nada" em causar doença.
O sistema de classificação de raças descrito acima é apenas
um de vários possíveis. O sistema pode mudar se for conside-
rado um conjunto diferente de cultivares, o que leva cada grupo
de pesquisa a desenvolver seu próprio sistema de classificação.
Além disto, novas raças podem ser descritas se cultivares forem
adicionadas ao conjunto já existente. Estes dois fatores são
complicadores quando se pensa em um programa de melhora-
mento voltado para genes R, pois é necessário saber qual a raça
que predomina no local onde as sementes serão comercializadas.
 Controle Genético

Tabela 15.1 • Raças de P. xanthii em meloeiro.

lhlça 2
Culth ar Rm;a O R.1 ç.1 1 - - - - - -- - - Raça J R:u;a 4 Raça 5
US.\ França

'Hale's Best Jumbo' s s s s s s s

'Védrantais' R s s s s s s
' PMR45 ' R IR s s s s s
'PMR5' R R R R s R R

WMR29 R R li R nt s s
Edisto 47 R R s R s R s
PI 414723 R R s R R R R

R = resistente; S =suscetível; H =resposta heterogênea; NT =não testado.

'\o entanto. qual sistema é usado para definir a Cultivar A Cultivar B

raça? Como manter um isolado desta raça em
,eu estado puro, sem mistura, para que as plantas Nível de
;i.,ssam ser avaliadas? E se houver uma mudança Resistência
:ia. composição de raças da população local Vertical
depois que a cultivar for lançada para plantio
.. 1mercial? Por estas complicações, vemos que a
~1eção para resistência qualitativa pode não ser
Q)
.lo fácil assim e ilustra a importância do apoio ~

~ um setor de fitopatologia ao programa de

ro
:E
:nelhoramento. Nível de
Quando falamos em resistência quantita~
a,a. o problema de raças é bem menos visível,
pois as diferenças entre genótipos do patógeno
.,, relação à capacidade de causar doença e
ti
::,
CI)
Nlvel de
Resistência Horizontal
......&....&..._.._..._..._
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
___._._
ResistAncia Horizontal

l-Ultivares dos hospedeiros não são do tipo " tudo-
-ou-nada", mas sim quantitativas. Então, neste
.:350, não falamos em raças e di7emos que os
Figura 15.1 Resistências vertical e horizontal das cultivares A e D quando inoculadas
:ndividuos diferem quanto à agressividade (e
-ão virulência, que foi o termo usado no caso de
·~:.1stência qualitativa) em relação às cultivares, Fonte: Adaptada de Vanderplank (1968).
xxicndo haver variantes mais agressivas que
lUtras. A agressividade. no entanto. é uniforme
~ontra todas as cultivares.
15.2.4. Resistências Vertical e Horizontal
Resistências vertical (RV) e horizontal (RH) são termos
empregados em Epidemiologia Vegetal cunhados em 1963 por
J E. Vanderplank. A origem dos tennos pode ser facilmente
,omprcendida na Figura 15. l que representa a re·ação (no eixo
Jas ordenadas) de duas cultivares A e B quando inoculadas
c-om vários genótipos de um patógcno, representados no eixo
das abcissas. Quando inoculada com os genótipos: 2, 6, 8 e 9, a
.Jltí\'ar A apresenta grau máximo de resistência. Porém, os genó-
opos 1. 3. 4, 5 e 7 quebram sua resistência. A situa,;ão é diferente
< consideramos a cultivar B, que responde de maneira diferente
4uando inoculada com o mesmo conjunto de genótipos: é resis-
:eme para 1, 5, 7, 8 e 10 e suscetível para as demais. Quando
:ios deparamos com esta situação dizemos que há interação
diferencial entre genótipos do hospedeiro e do patógeno. No
p-á.fico, casos onde a resistência da cultivar não é quebrado pelo
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Raças Raças
com várias raças do patógeno. <..'ullivar B tem maior nível de resistência
do que a A.
patógeno são visualizados como barras inteiras verticais e, por
isto, dizemos que a cultivar apresenta resistência vertical a elas.
Em casos onde o patógeno quebra a resistência vertical (como por
exemplo, na cultivar A inoculada com 1, 3, 4, 5 ou 7), noto-se que
as cultivares ainda assim apresentam um nível residual de resis-
tência, sendo esta maior na cultivar B. Nota-se também que esta
resistência residual é uniforme contra os genótipos do patógcno,
visualizada na forma de uma barra horizontal, motivo da denomi-
nação resistência horizontal.
15.2.5. Efeitos da Resistência na Epidemia
A resistência qualitativa, sendo efetiva apenas contra deter-
minadas raças, age no sentido de reduzir a quantidade de inóculo
inicial efetivo, causando um atraso no início da epidemia. A
título de ilustração, imagine dois campos de batata lado a lado
onde num (campo!) temos uma cultivar sem gene R (suscetível)
e noutro (campo 2) uma cultivar (resistente) com um gene RI
que confere resistência à raça O de P. infestans, ambas as culti-

231
 Manual de Fitopatologia

vares sem resistência quantitativa. Considere ainda que ambos 1.0

os campos são atingidos por esporos produzidos em campos ô
1(0
vizinhos onde a epidemia começou mais cedo e dos esporos que ~ 0.8
chegam, suponha que apenas l % pertença a raças que quebram o 8.
gene R 1. Assim, a quantidade de inóculo efetiva, ou seja, aquele e
Q.
0.6
que resulta em infecções bem-sucedidas será 99% menor no (1)
e
campo da cultivar com o gene RI do que naquele com a outra -o
(O 0.4
cultivar, já que esta é suscetível a todos os genótipos do patógeno. 'O
·;::
(1)
Por conseguinte, o número inicial de lesões será 99 vezes maior > 0.2
(1)
no campo 1. Por causa do menor inóculo efetívo, a epidemia em (J)
RI é retardada pelo período de tempo necessário para o número o.o
de lesões se igualar ao número inicial do campo l. Em outras o 10 20 30 40 50 60 70
palavras, a doença "saiu na frente" no campo sem o gene Rl. Tempo (dias)
Se representarmos a quantidade de doença em função do tempo
nos campos cultivados com as cultivares suscetível e resistente Figura IS.3 - Efeito das resistências verticais e horizontais na epi-
teremos uma situação semelhante à da Figura 15.2. oude o atraso demia nas curvas de progresso da doença. A cultivar
na epidemia está mpreseutado pelo deslocamento do intercepto A é suscetível e a B apresenta resistência vertical, que
da curva para a dir,eita no campo cultivado com a cultivar resis- acarreta um atraso na epidemia. Já na cultivar com
tente. A figura também ilustra outro ponto importante: uma vez resistência horizontal (C), tanto o início como a taxa
de progresso da doença são afetadas, o que reflete na
iniciada a epidemiai, esta ocorre com igual velocidade em ambas
alteração da inclinação da curva.
cultivares, fato representado pelo mesmo padrão de inclinação
das curvas.
1.0
1.0 ô
1(0
ô ~ 0.8
ICll
~ 0.8 &.
8. e
.,9;
0.6
Q 0.6
.e:
(1)
suscetlvel
C1)
't)
Cll
0.4
-o 0.4 -o
·;::
(O
-o Q)
0.2
-~ 0.2 t
(/)
(1)
C/) O.O
o.o o 10 20 30 40 50 60 70
o 110 20 30 40 50 Tempo (dias)
Tempo (dias)
Figura 15.4 - Efeito da resistência horizontal {RH) e vertical (RV),
Figura 15.2 - Efeito da resistência vertical na curva de progresso da separadas e combinadas. A cultivar A possui pouca
doern;a. Esta resistência atua atrasando o início da epi- RH e nenhuma RV; a cultivar B tem a mesma RH de
demi:a em decorrência da redução do inóculo efetivo. A, acrescida de RV; n cultivar C não possui RV mas
tem mais RI I do que A e B; a cultivar D combina RV
Com a resistência quantitativa, a situação é diferente. Ao com a RH de C.
contrário do caso anterior, os efeitos na epidemia refletem a
atuação da resistência em vários componentes epidemiológicos, tiva; a C assemelha-se à A por não ter resistência qualitativa, mas
como diminuição do tamanho da lesão, do oúmero de esporos por possuir um maior nível de resistência horizontal, de modo
produzidos por lesão e do aumento do período latente. Todos seus que este faça com que o patógeno gaste o dobro do tempo para
efeitos são parciais e quantitativos. Assim, comparando cultivares causar a mesma quantidade de doença, qualquer que seja ele,
que diferem entre si em relação ao nível de resistência quanti- cm relação a A; por fim. a cultivar D combina o maior níve l de
tativa, as diferenças mais marcantes são notadas tanto no início resistência quantitativa de C com a qualitativa de B. A curva de
quanto na velocidade cnm a qual a epidemia se desenvolve (a progresso da doença na cultivar D tem, portanto, a mesma incli-
taxa "r", Capítulo :5), como ilustrado na Figura 15.3. nação da curva C. Entretanto, enquanto a curva 8 está somente
Os efeitos dos dois tipos de resistência podem então ser 1O dias atrás da curva A, a cur,,a D está 20 dias atrás da curva C,
resumidos, de maneira geral, dizendo que a qualitativa afeta prin- porque a resistência quantitativa reduziu pela metade a taxa de
cipalmeute o inóculo inicial, enquanto que a quantitativa afeta ínfecção e dobrou o tempo necessário para a doença recuperar a
principalmente a taxa de velocidade da doença. Mas como até perda de inóculo inicial causada pela resistência qualitativa. Em
aqui foi discutido o efeito isolado de ambas as resistências, outras palavras, a resistência quantitativa de D reforçou grande-
segue a pergunta: ,o que dizer sobre seus efeitos conjuntos? Para mente sua resistência qualitativa. Mesmo considerando que o
responder, tome o exemplo de quatro cultivares representadas na efeito da resistência quantitativa seja pequeno, como evidenciado
Figura 15.4. A cultivar A tem um nível baixo de resistência quan- pela curva C, o efeito dela combinado com a resistência quali-
titativa e nenhuma1 qualitativa; a B tem o mesmo nível de resis- tativa na cultivar D é muito satisfatório. Este exemplo ilustra os
tência quantitativa de A, porém acrescida de resistência qualita- beneficios da combinação de ambas as resistências.

232
 Controle Genético

15.3. MELHORAMENTO PARA RESISTÊNClA
As bases teóricas e práticas do melhorame1nto vegetal para
resistência a doenças não diferem em essência daquelas empre-
Eadas para o melhoramento de outras caracte1risticas agronô-
micas. A escolha do método de seleção leva em consideração a
natureza da característica, se quantitativa ou qualitativa, e o tipo
de reprodução do hospedeiro, se autógama ou alógama. Não
se pretende aqui uma discussão aprofundada sobre métodos de
melhoramento, uma vez que estes podem ser encc,ntrados em lite-
:atura especializada no assunto. No caso de carac:terísticas quali-
tativas, o método do retrocruzamento é muito utilizado, onde uma
cultivar doadora (genitor doador) de um gene R, por exemplo, é
cruzada com uma suscetível (genitor recorrente) à qual se queira
transferir o gene e o híbrido resultante é cruzado com o genitor
recorrente. Indivíduos resistentes desta segunda progênie são
selecionados e cruzados novamente com o genitor recorrente e
assim sucessivamente até a obtenção de indivíduos com as carac-
terísticas agronômicas originais do genitor recorrente acrescidas
do gene R do genitor doador.
A resistência qualitativa é quase sempre usada pelo melho-
rista quando possível, por ser mais fácil de trabalhar: a distinção
eutre plantas resistentes e suscetíveis é mais fá,cil que no caso
de resistência quantitativa; se manifesta precocemente e apre-
~enta herança mendeliana simples, o que reque.r métodos mais
simples de seleção. Não obstante, apresenta as sérias limitações
de durabilidade e raça-especificidade discutidas. anterionnente.
Assim, existem duas situações onde este tipo de resistência é
;ecomendado: a) quando a durabilidade dos genes R vai além da
\ida útil da cultivar e b) no caso de patógenos de! lenta multipli-
::ação ou dissemjnação, de modo que mudanças na população do
patógeno sejam lentas o suficiente para a situação não fugir ao
::ontrole. O ciclo da cultura também deve ser levado em conside-
ração: em culturas perenes a pressã.o pela quebra da resistência é
problema. Estas estratégias foram propostas com base no ciclo
de "bolha" da durabilidade de cultivares com genes R, conhe-
cido também pela denominaçào de ciclo "boom-and-bust",
seguindo tenninologia da área econômica que estuda fenômenos
de aumento desenfreado (boom) de segmentos da economia,
seguido de seu colapso (bust). A Figura 15.5 ilustra muito bem
este fenômeno com números reais. Nela, temos o grau de resis-
tência de algumas cultivares de cevada a B/umeria graminis f.
sp. hordei ao lougo do tempo (Brown et ai., 1997), bem como a
ideutificaçllo dos genes R que estas carregam. Nota-se que o nível
de resistência permanece alta somente por alguns anos (quatro,
no caso), se tanto, e depois vai decrescendo até atingir um nível
crítico no qual a cultivar tem que ser substituída, quando então
é decretada a "quebra" da resistência. Sultan, por exemplo, foi
lançada pouco antes de 1970 e seu nível de resistência caiu de
alta resistência para próximo de alta suscetibilidade em apenas
quatro anos. quando foi substituída por Wing. O nível de resis-
tência de Wing, por sua vez, permaneceu alto por quatro anos,
quando decresceu a níveis insatisfatórios, sendo substituída por
Triumph. Depois da quebra da resistência dt:sw. última, foi 11 vez
de Pipkin, que seguiu o mesmo destino das demais. E a situação
se perpetua desta maneira neste patossistema e em vários outros.
Cultivar Gene
- 0 - Sultan: M/a12
···•·- Wing: Mla7 Mlk1
Resistência
-• · Triumph: M/(Ab)M/a7
··~· Pipkin: M/a13
$
<( 9

8
''
~
1
..." .....
í
:
;
t.ó.~

maior do que em culturas anuais devido ao tempo mais dilatado 1;

de convívio entre patógeno e hospedeiro; em culturas anuais, por
7 r;,
1 1 ~
(IJ

\\
outro lado, também há a vantagem adicioual de a troca de culti- 6 1
"'O 1
\ ares ser mais fácil em caso de quebra da resistência. ~ 1

....
4)
5 1
No caso de resistência quantitativa, o melhoramento é
;:>btido através de métodos que pennitam o acúmulo gradual dos
Jlelos favoráveis nos vários genes que controlam a caracterís-
"'O
o
~ 4
1
1
1
A ,.
---~
tica. É um processo lento e que requer várias gerações, a exemplo 3 6cc .
.:las outras características de herança quantitativa. A dificuldade 1
2
~m relação à resistência qualitativa é a avaliação do fenótipo das (IJ
)(
plautas, ou seja, é bem mais dificil distinguir plantas resistentes "cii 1
de suscetíveis quando as variações entre elas são sutis. Para dife- (O 1970 1975 1980 1985 1990
renciar uma planta da outra em tem10s de sua resistência ao pató- Ano
geno, é preciso, portanto, quantificar os sintomas que cada uma
apresenta e isto, na prática é mais complicado ,do que no caso Figura 1S.S - O ciclo "boom-and-bust" de genes R.
da resistência qualitativa, pois são necessários conhecimentos de Fonte: Adaptada de Brown et ai. ( 1997).
patometria (Capítulo 39). Outro problema é o efeito do ambiente
na manifestação dos sintomas, que pode mascarair pequenas dife-
renças entre genótipos. Para minimizar este problc:ma, que sempre 15.4.1. Como Explicar Este Ciclo Vicioso?
existirá, a opção é a de avaliar os genótipos em diversos locais e Para isto, podemos iuvocar tanto a teoria gene-a-gene
com características ambientais diversas com reflexos óbvios no de Flor corno o modelo "zig-zag", discutidos no Capítulo 6, e
aumento dos custos do programa de melhoramento. o conceito de "seleção dependente da frequência", emprestado
da área que estuda genética de populações. O plantio de uma
15.4. ESTRATÉGlAS DE UTILIZAÇÃO DE GENES
cultivar contendo um gene R em larga escala exerce uma pressão
DE RESISTÊNCIA
de seleção na população do patógeno de modo a selecionar genó-
Sendo a durabilidade uma das maiores limitações da resis- tipos (seleção direcional) com genes de virulência correspon-
tência qualitativa, existem estratégias que podem amenizar este dentes ao gene R. Quando o nível destes genótipos virulentos

233
 Manual de Fitopatologia

atinge um nível tal que a doença passe a causar perdas significa- 120
tivas em produtividade. decretamos a "quebra" da resistência. Em
outras palavras, a frequência de uso dos genes R no hospedeiro Bond
100
detennina a frequência dos genes correspondentes de virulência
no patógeno. Segundo este modelo, após a retirada do gene R,
---
~
---so
Victoria • ... ♦··· •-.•

raJa.s de ,.
• ,,. t
...,
'Tj
(t)
..o
através da substituição da cultivar, a frequência das raças com ns ond e
,::s (t)>
os genes de virulência complementares devem voltar aos níveis ::,
~C'CI 60 ... .....
n
anteriores ao lançamento da cultivar, pois já não há vantagem
adaptativa alguma em manter genes de virulência desnecessários
(seleção estabilizadora). Em outras palavras: carregar genes de
-
e..,
ns
Q.)
40
... i:u
p_.
(t)
...,
virulência que não tenham função impõe uma penalidade adap-
tativa ao patógeno, o que afeta negativamente sua frequência na ,.:a 20
i:u
--0
i:u
população. Isto é o que se vê na Figura 15.6, onde a frequência cn
das raças de Puccinia graminis f. sp. trifiei capazes de quebrar a
o
... . ... •...
resistência da cultivar de trigo Victoria aumentou em função do 1941 1943 194S 1947 1949 1951 1953 1955
plantio em larga escala da cultivar logo após seu lançamento em
1942. Em seis anos a resistência de Victoria foi quebrada e esta
substituída por Bond. Após a retirada de Victoria, a frequência Figura 15.6 - Frequência relativa de raças de P. graminis f.sp. trítici
capazes de 4uebrar a resistência da cultivar Victoria e
das raças virulentas nesta cultivar diminuiu devido à seleção
Bonda (linhas tracejadas) e porcentagem da área plan-
estabilizadora, porém a frequência de raças virulentas em Bond
tada com estas cultivares (linhas sólidas) evidencian-
aumentou devido à seleção direcional. evidenciando claramente
do a aruação das seleções direcionais e estabilizadoras
um ciclo vicioso de "boom-and-bust".
e o ciclo de "boom-and-bust".
15.4.2. Como Q uebrar este Ciclo Vicioso'? Fonte; Adaptada de Browning & Frey (1969).

Pirâmides gênicas - Uma análise mais cuidadosa da Figura

15.5 nos dá uma pista para a pergunta acima quando comparamos
a durabilidade de Sultan com a de Wing e Triumpb: a durabilidade
de Sultan foi menor que a das outras duas e a causa disto é que
Wing e Triwnph carregam dois genes R, ao invés de um só, o que
diminui a probabilidade de seleção de raças que quebram os dois
genes simultaneamente, conforme discutido anteriormente. Desta
fonna, a incorporação de mais de um gene R na cultivar poderia
ser uma estratégia para aumentar sua vida útil. Esta estr-atégia é
usada na prática em várias espécies e ~ vulgarmente denomi-
nada de "pirâmides gênicas", uma alusão ao objetivo de gerar
urna cultivar com múltiplos genes de resistência, cada qual
efetivo contra determinada raça do patógeno (Figura 15.7).
O sucesso desta estratégia depende da premissa de que a
probabilidade de aparecimento de uma super-raça, contendo todos
os genes de virulência capazes de atacar os genes de resistência
da pirâmide é muito baixa, mas é justamente aí onde se concen-
tram os críticos desta estratégia de controle genético: embora a
probabilidade seja baixa, ela não é nula e, se por um acaso surgir
uma super-raça, então a efetividade de todos os genes de resis-
tência cairão por terra de uma só vez, o que significa uma possível
catástrofe. O caso da raça Ug99 mencionada no início do capítulo
está aí como aviso! Outro problema das pirâmides está na difi-
cuJdade de transferir vários genes para um único genótipo, sem
que este perca sua identidade genética. Para isto, são necessários
vários ciclos de retrocru;,amcnto.
Multilinhas e misturas - Uma estratégia altemativa ao da
pirâmide é a de usar diversos genes R não combinados em uma
única planta, mas sim em plantas diferentes. cada qual carregando
um gene distinto e plantadas em mistura (Figura 15. 7). O obje-
tivo é o de reduzir a pressão de seleção direcional por uma
super-raça, pois num campo com genes em pirâmides existe uma
enorme pressão para a seleção de uma super-raça já que o pató-
geno não tem alternativa: ele só sobreviverá se possuir todos
os genes necessários para atacar a cultivar. Já nas multilinhas e
misturas, ao contrário, a pressão de seleção para a super-raça é
relaxada, urna vez que cada planta possui só um gene R. Trata-se
de uma abordagem muito utilizada para o controle de doenças
em várias culturas, especialmente para aquelas ocasionadas por
patógenos foliares em cereais com extenso histórico de ciclos do
tipo ··boom-and-bust" (veja a revisão de Mundt, 2002).
No início, pensou-se na estratégia de multilinbas, que
consiste em desenvolver linhagens quase-isogênicas, ou seja.
plantas quase idênticas geneticamente, mas que diferem entre si
por possuírem cada qual um gene R diterente. No entanto, obter
plantas nesta condição é muito custoso e demorado, sendo até
desvantajoso em comparação com a geração de uma pirâmide
gênica. Assim, o interesse, especialmente em cercais, se voltou
ao uso de misturas, que consiste no plantio conjunto de cultivares
que diferem em resistência e em outros atributos agronômicos (ao
contrário das multilinhas, que só diferem cm resistência, já que são
quase-idênticas). mas que ainda assim mantêm um nível de simila-
ridade que permita seu plantio conjunto. Comparadas às pirâmides,
misturas são mais fáceis de ser formuladas e modificadas à medida
que o grau de resistência de seus componentes atinja níveis insa-
tisfatórios. Em adição a isto, por causa de sua composição gené-
tica heterogênea, misturas possuem maior capacidade de adaptação
a diferentes ambientes. No entanto, esta mesma heterogeneidade
é seu ponto frc1co, pois se as cultivares misturadas forem muito
discrepantes pode inviabilizar o esquema. Imagine, por exemplo, o
problema para colher uma mistura de cultivares precoces e tardias,
ou ainda de cultivares com arquiteturas de plantas (altura, posição
de 111serção de frutos, etc.) diterentes.
O uso seja de uma multilinha ou de uma mistura tem dois
efeitos importantes no controle da doença. Considere como
exemplo que um campo contendo uma mistura equivalente de
três cultivares cada q ual contendo um gene R (RI , R2. R3) a um
patógeno é bombardeado por uma chuva de esporos da raça 1
(Figura 15.8). Apenas 1/3 deste inóculo será efetivo, já que esta
é a porcentagem da cultivar suscetível a esta raça na mistura. Em
Lermos técnicos, dizemos, portanto, que o inóculo inicial foi redu-

234
 Controle Genético
Rl Rl Rl
Pirâmide
.
F"~ura 15.7 - Pirãmide gênica consiste em uma cultivar com vários genes R e multilinha ~ uma mistura de linhas, cada qual contendo um gene
R diferente.
Ddo em 2/3 comparado a um campo contendo apenas cultivares
....om o gene R J. Este é o chamado efeito diluição, já que é depen-
~nte da porcentagem do genótipo suscetível na mistura. Outro
ô:ito benéfico das misturas/multilinhas é o efeito barreira do
=.óculo secundário, resultante da interceptação fisica de esporos
~ raça I produzidos pela infecção bem-sucedida na planta RI,
~r plantas R2 e R3 (Figura 15.8), o que resulta na redução da
::i.~ de progresso da doença no plantio, pois nestas plantas estes
:,poros não resultarão em infecção. Os efeitos barreira e diluição
- dem ainda ser manipulados pela densidade de plantio e também
-<! o número de componentes na mist,tra/multilinha.
Diversificação espacial - Como discutido acima, o trunfo
e.as misturas reside em sua heterogeneidade, mas esta mesma
<!t<!rogeneidade pode ser seu ponto fraco. Por este motivo, os
.;gncultores podem se mostrar reticentes a elas e preferirem
-:- antar cultivares puras o que, além do mais, segundo a mística
Raça 1
•••
1
R2 __::-' Rl~ R3
J
Diluição
Figura 15.8 - Efeit0s de diluição do inóculo inicial e de barreira do inóculo secundário verificado no caso de multi linhas ou de misturas de três
cultivares com genes R diferentes.
235
Rl R2 R3
Multi linha
do setor, tem mais apelo de marketing, pois é garantia de um
produto final de qualidade mais uniforme.
Para contornar este problema, surgiu a ideia de promover
a diversidade entre campos de cultivo e não de ntro de campos,
como é o caso das misturas. A estratégia é plantar cultivares
com genes R diferentes em campos contíguos, tendo em mente
que a doença se propaga de maneira mais severa entre campos
cujas cultivares são suscetíveis às mesmas raças. Para tanto, dois
componentes são indispensáveis: uma classificação das cultivares
com relação aos seus genes R e um conhecimento das raças que
compõem a população do patógeno no local. Aliado a estes, há
ainda a necessidade de um órgão que faça as recomendações de
plantio e de uma ação cooperativa entre agricultores.
Um exemplo aplicado de diversificação espacial é o
programa de monitoramento de virulência de patógenos de
cereais do Reino Unido (UKCPYS - United Kingdom Cereal
Raça 1
•
Barreira
 Manual de Fitopatologia
Pathogen Virulence Survey). Os objetivos do programa, que
reúne o setor produtivo privado e universidade, slio: a) detectar
novas raças de patógenos de cereais, b) monitorar mudanças nas
frequências de raças já existentes destes patógenos e c) com base
nisto produzir análises de risco da potencial quebra de genes R e
recomendar esquemas de diversificação de cultivares de modo a
reduzir seus impactos (Bayles et ai., 1997; www.ni:ab.com/pages/
id/316/UKCPVS).
Os dois prime.iras objetivos são alcançad,os através de
coletas anuais de folhas de cereais doentes (trigo, aveia e cevada)
em áreas produtoras e inoculação em uma série de cultivares
diferenciadoras. A coleta se dá preferencialmente em cultivares
que apresentam resistência duradoura ou naquelas com histórico
recente de quebra de resistência. O número de amostras anali-
sadas varia de acordo com o ano e a cultura, dependendo na inci-
dência e severidade de cada doença.
A{ informações são usadas para divisar ,e recomendar
esquemas de diversificação (Tabelas 15.2 e 15.3). Primeiro, o
produtor deve identificar os grupos de diversidades (GD) aos
quais pertencem duas cultivares de sua escolha n:a Tabela 15.2.
Para definir a compatibilidade destas deve-se procurar na Tabela
15.3 o tipo de risco associado ao plantio conjunto destas duas
cultivares. Sempre que possível, deve-se escolher aquelas cujas
combinações apresentem baixo risco de epidemias ("+").
15.4.3. Erosão da Resistência Quantitativa: o Efeito
Vertifolia
O efeito Vertifolia refere-se à perda de alelos de resistência
quantitativa durante um programa de melhoramento focado em
genes R. O termo foi cunhado por Vanderplank ( 19'63) em alusão
à erosão da resistência horizontal da cultivar Verti folia de batata
ocorrido quando de seu melhoramento para resisténcia a Phyto-
phthora infestans. Quando uma cultivar é selecionada para resis-
tência qualitativa há pouca chance de selecionar aldos favoráveis
nos genes de resistência quantitativa, pois seus efei1:os fenotípicos
Tabela 15.l - Grupos de diversidade (GD) de cultivares de trigo para resistência a ferrugem amarela causada por Puccínia striifom1is.
GDI GD2 GD3
Buster Haven Riband
Cadenza Rialto
Caxton
Charger
Dynarno
Encore
Flame
Hunter
Magellan
Mercia
Raleigh
Axona
Chablis
lmp
Shiraz
Fonte: Modificada de Bayles et ai. ( 1997).
236
não se manifestam na presença de um gene R por este conferir um
fenótipo do tipo "tudo-ou-nada". Assim, ao longo do melhora-
mento, estes ale.los favoráve.is podem ser perdidos, resultando no
baixo nível desta resistência. Dizemos que a seleção para genes
R reduz a pressão de seleção para genes de resistência quantita-
tiva e estes podem ser pedidos pelo fenômeno da deriva genética.
O efeito altamente desejável da combinação dos dois tipos
de resistência compreende uma estratégia muito interessante de
controle genético. Mas como evitar o efeito Vertifolia e combinar
num mesmo genótipo resistência qualitativa e quantitativa já que os
efeitos fenotípicos dos genes que controlam esta última são enco-
bertos pelos efeitos dos genes R? A solução está em "quebrar" estes
genes R de forma que os efeitos dos genes quantitativos sobres-
saiam. Na prática, isto pode ser feito usando-se uma mistura de
raças como inóculo na tentativa de quebrar todos os genes R que
porventura possam existir no material. No entanto, este proce-
dimento é incorreto, pois quando cultivares contendo diferentes
genes R são inoculados com urna mistura de raças pode-se notar
uma variação fenotípica quantitativa entre cultivares que pode ser
interpretada erroneamente como sinal da presença de resistência
quantitativa. Na verdade, a variação pode ocorrer pelo fato de as
cultivares diferirem com relação ao número de raças na mistura
a que são resistentes; a cultivar que apresentar uma combinação
de genes R que seja efetiva contra o maior número de raças na
mistura apresentará, também, os menores níveis de severidade. A
solução para o caso, portanto, reside no uso de uma raça apenas,
mas que possua o espectro de virulência mais amplo possível, ou
seja, uma super-raça que quebre vários genes R ao mesmo tempo.
15.5. ABORDAGENS TRANSGÊNICAS PARA O
CONTROLE GENÉTICO DE DOENÇAS
Como não poderia deixar de ser neste começo de século
dominado pela genômica, abordagens transgênicas também estão
sendo utilizadas na tentativa de desenvolver plantas resistentes
aos seus patógenos. Esta abordagem, embora veiculada pela
G D7 GD9 GDO
Cousorl Beaufort Genesis
Hereward Brigadier Soíssons
Spark Chianti Avans
Hussar Baldus
Reaper Canon
Minx
Palermo
Promessa
 Controle Genético
Tabela 15.J - Riscos de disseminação de ferrugem amarela entre duas cultivares de trigo com base em seus grupos de diversidade (GD).
G[) culli\ ar 1
1 2
+ +
2 + y y
3 + y y
7 + y y
9 + y +
o + y y
+ = qaixo risco; y = risco moderado; Y = alto risco.
mídia sempre como promissora de novos horizontes na produção
agrícola, embora tenha seu lado de verdade, na prática não se
propõe a suplantar, mas sim a se juntar às estratégias tradicionais
de melhoramento. O mercado de sementes, por exemplo, olha um
transgene (isto é, um gene que não pertence àquela espécie, ao
contrário de um cisgene) como a "bola da árvore de natal", ou
seja, uma característica adiciono] inovadora que acrescente um
diferencial aos seus produtos já melhorados (a árvore de natal, no
caso) em relação aos congêneres do mercado.
Atualmente, as estratégias usadas na resistência engeohada
podem ser agrupadas em três grandes categorias: a) usar genes
de microrganismos, plantas ou animais que interfiram na fisio-
logia do patógeno, de modo a inibir sua patogenicidade; b) trans-
ferir genes de resistência qualitativa ou de· defesa, c) transferir
genes do próprio patógeno que, uma vez expressos, estimulem o
sistema de defesa da planta ou silenciem genes do patógeno. O
agrupamento aqui apresentado não pretende ser excludente e uma
dada abordagem pode ser encaixada em mais de uma categoria,
dependendo do ponto de vista (Vincelli, 2016).
O uso de peptídeos líticos de insetos é um dos primeiros
casos de transgenia voltados para resistência genética. São prote-
ínas que apresentam efeito antimicrobiano produzidas por insetos
como parte de seus mecanismos naturais de defesa. A cecropina,
por exemplo, é um peptideo de amplo espectro, atuando tanto
contra bactérias Gram-positivas como negativas, que promove a
lise das células bacterianas. Pertence a uma làmília de proteínas,
encontrada em várias espécies de insetos, a mais conhecida sendo
a Hyalophora cecropia, uma mariposa cuja lagarta produz fios
de seda durante o estágio de pupa. Genes codificadores de cecro-
pina já foram testados em videira contra Xylellafaslidiosa, tabaco
contra Ralstonia solanacearum e em citros contra a bactéria do
cancro cítrico. Outro exemplo é a atacina, também produzida por
H. cecropia, que aumenta a permeabilidade e inibe a síntese de
proteínas da membrana externa de bactérias Oram-negativas.
Em casos de doenças onde o patógeno secreta uma toxina,
uma estratégia seria a expressão de proteínas envolvidas na sua
destoxificação. Um exemplo é a a\bicidina, potente toxina produ-
zida por Xanthomonas albilineans, causadora da escaldadura das
folhas em cana. O nome da doença deriva de o fato da folha apre-
sentar riscas longitudinais brancas, que refletem o efeito tóxico
do composto sobre os cloroplastos. As albicidinas também apre-
sentam efeito antibacteriano de largo espectro e são produzidas
237
G I> culti\ ar 2
3 7 9 U
+ + + +
y y y
y + y
y + y
+ y y
y y y
por várias bactérias como uma fonna de inibir a competição nos
ambientes em que vivem. Para se protegerem dos efeitos de suas
próprias toxinas estas espécies possuem mecanismos de destoxi-
ficação, que ou as inativam ou as bombeiam para fora da célula. A
transferência e expressão destes mecanismos em plantas podem,
portanto, conferir resistência ao patógeno.
No caso <la transferência de genes do hospedeiro, uma abor-
dagem óbvia é a utilização de genes R, envolvidos no reconheci-
mento do patógeno. Há inúmeros exemplos na literatura, mas o
consenso que hoje emerge destes é que esta abordagem funciona
apenas quando se transfere estes genes entre plantas da mesma
espécie ou no máximo entre plantas da mesma família, como é
o notório caso das solanáceas. O gene N de tabaco que confere
resistência ao vírus do mosoico (TMV) confere resistência em
tomateiro e o gene Pto de tomateiro, que confere resistência a
Pseudomonas syringae pv. tomato, por sua vez, confere resis-
tência a esta bactéria em tabaco. Por fim, o gene Bs2 de pimentão,
de resistência aXanthomonas campestris pv. vesicatoria, também
funciona se transferido para tomateiro. Uma promissora apli-
cação da técnica seria o desenvolvimento de pirâmides gênicas
e de multilinhas, pois haveria um substancial ganho de tempo na
geração deste material comparado ao método tradicional baseado
em cruzamentos e seleção.
Ao invés de genes R, existe a possibilidade de expressar
genes de defesa, que são aqueles ativados após o reconhecimento
do patógeno pelos genes R. Os exemplos clássicos são as quitinases
e betaglucanases, proteínas codificadas por plantas (e por fungos
parasitas de outros fungos, como Trichoderma harzianum) que
degradam quitina e beta-glucona, que são os açúcares compo-
nentes da parede celular de fungos. Mas se elas já são parte do
sistema de defesa de plantas, qual o ganho de expressá-las numa
planta? A abordagem é de superexpressá-las, ou seja, aumentar
sua produção relativa às concentrações normais encontradas sob
situações de ataque. Sob condições experimentais, a estratégia
revelou-se promissora, como no caso do controle de Rhizoctonia
solani em arroz. Por fim, entre exemplos mais recentes de uso de
genes da planta hospedeira estão os que visam à transferência não
de genes R ou de defesa, mas sim dos genes centrais que coor-
denam a expressão destes. São genes que codificam fatores de
transcrição ou que os ativam, como o gene NPR 1, que orquestra
a expressão da resistência sistêmica (Capítulo 6). Há inúmeros
exemplos na literatura sobre a transferência deste gene de uma
espécie a outra, também com resultados experimentais promís-
 Manual de Fitopatologia
sores. Em tomateiro, a superexpressão do gene oriundo de Arabi-
dopsis conferiu um satisfatório nível de resistência a murchas
vasculares e manchas foliares causadas por bactérias e fungos.
A ideia de transferir genes dos próprios patógenos para seus
hospedeiros é uma estratégia, no mínimo, curiosa e que pode soar
estranha num primeiro momento. Não obstante, é a que garantiu
o exemplo de maior sucesso entre as várias abordagens trans-
gênicas discutidas até o momento. Estamos falando do mamão
papaia resistente ao Papaya ringspot virus, no qual foi introdu-
zido o gene da capa proteica (cp) do vírus. A estratégia de comrole
hoje se resume à eliminação de plantas doentes assim que detec-
tadas na plantação (detalhes no Boxe 32.1 ). Porém. esta não é
uma prática que deve se sustentar a longo prazo, pois o vírus é
transmitido por afideos (Myzus, Aphis e Toxoptera) por meio de
uma simp les picada de prova durante sua rápida visita acidental à
planta,já que esta não é sua hospedeira. A saída para estas condi-
ções peculiares da cultura (que são as mais promissoras quando
se pensa no uso de tfllnsgenia para o controle de plantas) foi
engenbar plantas que expressam o gene cp do vírus que codifica
para a sua capa proteica em sua forma traduzível e não tradu-
zível. A estratégia deu certo no Havaí, contra estirpes locais do
vírus, porém, a mesma linhagem transgênica testada com isolado
brasileiro do vírus, se mostrou suscetível. A saída foi desen-
volver nossas próprias linhagens, contendo versões brasileiras
do gene cp isoladas de estirpes locais. O mecanismo pelo qual o
gene do vírus em sua versão não traduzível protege a planta é o
do silenciamento gênico pós-tradução, um mecanismo epigené-
tico de controle de expressão gênica que resulta na destruição do
mRNA virai (Souza Jr. 2000). Por fim, este exemplo ilustra 4ue
até as resistências engenhadas são passíveis de serem quebradas
em consequências de variações nas populações dos patógenos.
Então, por isto, para efeito prático, podemos considerar que resis-
tências deste tipo estejam sujeitas às mesmas forças do triân-
gulo da doença que regem o sucesso ou fracasso das resistências
qualitativas. Por conseguinte, as mesmas estratégias de manejo
também devem ser usadas para garantir sua maior durabilidade.
Um aspecto concraditório do emprego da transgenia no
controle de doenças vegetais é a distância entre a teoria e a prática.
Os numerosos exemplos de plantas transgénicas na literatura
científica não são acompanhados por igual número de produtos
comerciais. Muito pelo contrário, na atualidade apenas o mamoeiro
atingiu a escala comercial e o volume de comercialização destes
transgênicos chega a ser insignificante perto dos grandes da trans-
genia, que ainda se concentram em tomo de resistência a herbicida
e insetos.
Uma análise dos motivos desta coatradição permite vislum-
brar o futuro da transgenia vegetal. Primeiro, a técnica ainda é
cara, não os procedimentos laboratoriais em si, mas sim as
patentes que estão por trás destes procedimentos. Gerar uma
planta transgênica hoje em dia é relativamente fácil devido aos
avanços tecnológicos na área de manipulação de ácitlos nucleicos.
Ainda existem gargalos oa regeneração in vilro de pi.antas trans-
formantes, uma etapa que sucede a de transformação, mas isto é
questão de otimização de protocolos. O grande problema está no
fato de que várias ferramentas usadas no processo estão protegidas
por patentes. Isto, aliado aos altos custos e complexidade jurí-
dica de regularização de uma planta transgénica para seu plantio
comercial junto aos órgãos de fiscalização, faz com que muitas
iniciativas promissoras acabem não sendo implementadas. Na
prática, atualmente a técnica está ao alcance apenas das grandes
238
corporações de pesquisa. Some a este quadro o tempo necessário
para a regularização de um transgénico devido à complexidade
jurídica e exigências legais e também a percepção pública sobre o
assunto, que por ainda ser pouco esclarecida em certos casos não
enxerga os transgênicos com bons olhos. especialmente em se
tratando de vegetais para consumo.
Tomados em conjunto estes motivos, ao menos começamos
a compreender um pouco as limitações da resistência engcnhada
como método de controle de doenças. Hoje, a técnica se restringe
a grandes culturas, como milho. soja e algodão, e características
de grande retomo econômico (resistência a insetos e herbicidas)
para grandes corporações. No caso de fitopatologia, a situação
mais favorável reside nos casos de doenças causadas .por pató-
genos agressivos para as quais não existam cultivares resistentes,
como é o caso do mamoeiro, e onde as alternativas de controle,
como o químico e cultural, não surtem efeitos desejados ou são
inviáveis economicamente. Neste cenário atual, outro problema
fitossanüário que pode se valer da técnica para seu controle é o
huanglongbing dos citros. causado pela bactéria não cultivável
do gênero Candidatus Liberibacter para a qual ainda não existe
fonte de resistência.
15.6. BTBLIOGRAFIA CONSULTADA
Bayles. R.A.; Clarkson. J.D.S.; Slater, S.E. Toe UK Cereal Pathogen
Virulence Survey. ln Crute. l.R.; Holub, E.B.; Burdon, J.J. (eds) The
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 CAPÍTULO
16
CON1~ROLE QUÍMICO
Geraldo José da Silva Junior e Franklin Behlau
r
1 ÍNDICE
16. l. Histórico de uso de agrotóxicos no
controle de doenças de plantas ............................ 239
16.2. Desenvolvimento de agrotóxicos ..........,............... 242
16.3. Conceito de agrotóxico .......................................... 242
16.4. Classificação dos agrotóxicos ...............,............... 243
16.4.1. Quanto à finalidade ..................,............... 243
16.4.2. Quanto ao princípio geral de rnntrole ... 249
16.4.3. Quanto à mobilidade na planta .......,.......'250
16.4.4. Quanto ao modo de ação ......................... 251
controle químico de doenças de plantas se baseia
º
na utilização de moléculas orgânicas ou inorgâ-
nicas, obtidas naturalmente ou sintetizadas, para
- proteção das plantas contra os patógenos. Este é um dos mais
,portantes métodos de manejo de doenças, pois é eficiente e
::-.:onomicamente viável, garantindo alta produtividade e quali-
~de da produção visadas pela agricultura modema. A aplicação
J! agrotóxicos é uma prática adotada tanto em pa-íses em desen-
)1\"imento quanto naqueles economicamente mais desenvol-
1dos. Vários fatores têm contribuído para o uso contínuo de agro-
~~xicos e o crescimento de seu mercado, tais corno o aumento
da população mundial, que exige produção de maiores quanti-
d.de e variedade de alimentos, bem como o aumento da demanda
por maior rendimento produtivo das culturas e retomo finan-
~rro direto ao produtor. O total de agrotóxicos comercializados
- Brasil a partir de 2012 tem variado entre 9 e 12 bilhões de
.:;,:,lares ao ano. Em 2016, os fungicidas representaram 33% do
ui de US$ 9,6 bilhões comercializados com agrotóxicos. Entre-
-<110. os fungicidas representaram apenas 16% do total de 377 mil
- neladas de ingrediente ativo de agrotóxicos veindidos (Figura
t>.1 A). Além dos fungicidas, os nematicidas e os bactericidas
:ambém são importantes para controle de algumas, doenças, bem
239
16.4.5. Quanto à classe toxicológica ................... 251
16.5. Formulações de agrotóxicos ................................ 252
16.6. Resistência dos patógenos aos agrotóxicos ........ 254
16.6.1. Resistência de fungos a fungicidas ......... 254
16.6.2. Resistência de bactérias a bactericidas ... 256
16.6.3. Estratégias antirresistência ..................... 257
16.7. Tecnologia de aplicação ....................................... 257
16.8. Bibliografia consultada ........................................ 260
como os inseticidas e os acaricidas usados para controlar vetores
de patógenos. Segundo dados do Sindicato Nacional da Indústria
de Produtos para Defesa Vegetal (Sindiveg), em 2016, a cultura
da soja consumiu em tomo de 55,7% dos US$ 9,6 bilhões, comer-
cializados com agrotóxicos, seguida pelo milho com 10,4% e
pela cana-de-açúcar com 9,8%. As demais culturas representaram
valores abaixo de 5%. Do total de US$ 3.2 bilhões relacionados à
venda de fungicidas, somente a cultura da soja consumiu 66,3%
(Figura 16.1 B). O Estado do Mato Grosso foi o líder de utilização
de agrotóxicos em 20 l 6, com a participação de 20,4%, seguido
por São Paulo com 13,9% e Paraná. com 13,6%. Porém, o percen-
tual de comercialização de fungicidas foi maior no Estado do Rio
Grande do Sul com 19,1%, seguido por Mato Grosso com 17,9%
e Paraná com 17,2% (Figura 16. 1C).
16.1. HISTÓRICO OE USO OE AGROTÓXICOS NO
CONTROLE DE DOENÇAS DE PLANTAS
Os primeiros relatos do uso de substâncias químicas para
controle de doenças de plantas datam de 1000 AC, quando os gregos
já utilizavam o enxofre de fom1a empírica, mesmo sem saber que as
enfonnidades eram causadas por patógenos. Esse produto é consi-
derado o primeiro agrotóxico utilizado pelo homem para controle
 Manual de Fitopatologia

70 A
■ Ingrediente ativo o Valor comercializado
60
50

40

30

20

10
o
Herbicidas Fungicidas lnseticidas/Acaricidas Outros

70 B
■ Agrotóxicos a Fungicidas

-
~ 50
60.

.zciie: 40

~ 30
Q)

a.. 20
10
o
Soja Milho Cana Algodão Pastagem Citros Cereais Café Arroz Batata

30 ■ Agrotóxicos □ Fungicidas
e

25

20

15

10

o
MT SP PR RS GO MG MS BA

Figure 16.1 - Participação na comereialização de agrot6xicos, em 2016 no Brasil, por classe (herbicida. fungicida, inseticida/acaricida e outros)
(A) cultura (B) e estado brasileiro (C).
Fonte: Sindiveg (2017).

de doenças e pragas na agricultura. A queima do enxofre era
também utilizada em rituais de purificação de amlbientes, pois
segundo a crença popular da época, todos os males e, pestes eram
espalhados pelo ar. Entretanto, o enxofre passou a ser utilizado
comercialmente somente a partir de 1800 para o controle de
doenças e pragas em diferentes hospedeiros na forma de calda
sulfo-cálcica. Entre 1600 e 1800, outros produtos, c·omo cloreto
de sódio, por exemplo, eram usados para tratamento de sementes
contra doenças.
Em 1885, foi descoberta na França a calda bordalesa, consti-
tuída basicamente da mistura de sulfato de cobre com cal hidratada.
A calda bordalesa é considerada o primeiro agrotóxico desenvolvido
pelo homem para e controle de doenças. Esse produto se tomou um
marco na história da utilização de agrotóxicos para o controle de
doenças de plantas. sendo inicialmente utilizado para o controle do
míldio da videira. A calda bordalesa continua sendo utilizada para o
controle de vários patógenos em diferentes culturas no mundo (mais
detalhes sobre esse produto no item 16.4.1.2 Bactericida).

240
 Controle Químico
A tecnologia desenvolvida para a elaboração da calda
bordalesa se tomou um estímulo para o desenvolvimento de
produtos voltados ao controle de doenças de plantas. No fim
de 1800, surgiu o formaldeído, com propriedade fungicida no
controle do carvão do trigo. Este é considerado o primeiro fungi-
cida sintetizado quimicamente em laboratório para controlar um
fitopatógeno. A partir de 1900, os produtos à base de mercúrio
foram introduzidos no mercado para o tratamento de sementes,
e posteriormente, nas décadas de 1970 e 1980 foram banidos
devido a problemas toxicológicos.
Na década de 1930, iniciou-se o uso dos cobres de baixa
solubilidade, também conhecidos atualmente por cobres fixos.
Em 1934, foram descobertos os ditiocarbamatos, que marcaram
o início da era dos fungicidas orgânicos. A maioria dos produtos
desse grupo químico começou a ser produzida comercialmente
somente na década de 1940. De 1940 a 1960, vários fungicidas
orgânicos importantes foram introduzidos no mercado, dentre
eles, os ditiocarbamatos tiram, zinebe e manebe. O principal
produto desse grupo é o mancozebe, que foi disponibilizado no
mercado apenas na década de 1960. Esse agrotóxico multissítio
tomou-se o mais utilizado no mundo na década de 1990. Nas
décadas de 1940 e 1950 surgiram as dicarboximidas (folpete e
captana), que possuem amplo espectro de ação e ainda possuem
registro no Brasil para controle de doenças em algumas culturas e,
no caso de captana, também para tratamento de sementes. Nesse
período começaram a ser comercializados também os compostos
a base de estanho. os quais apresentam excelente controle para
algumas antracnoses. O único produto a base de estanho ( orga-
noestânico) ainda registrado para uso no Brasil é o hidróxido de
tentina. Os agrotóxicos dodina (guanidina), diclorana (cloroaro-
mático) e os antibióticos blasticidina e estreptomicina também
foram introduzidos nesse período. _ ·
A década de 1960 foi marcada por uma revolução na
descoberta e □o desenvolvimento de agrotóxicos para o controle
de doenças, principalmente de fungicidas sistêmicos como
a carboxina e a oxicarboxina, que pertencem ao grupo dos
inibidores da enzima succinato desidrogenase (SDHI). Nessa
década, importantes produtos do grupo meti! benzimidazol
carbamato (MBC), como o benomíl e o tiabendazole, foram
introduzidos no mercado e passaram a ser importantes para o
manejo de várias doenças de plantas. Durante a década de 1970,
os fungicidas pertencentes ao grupo dos inibidores da desmeti-
lação de esteróis (DMI) foram introduzidos no mercado, como
os triazóis propiconazol, bitertanol, triadimefon e triadimenol,
a pirimidina fenarimol e os imidazóis imazalil e procloraz. A
importância dos DM!s aumentou na década de I 980, quando
novos triazóis como cíproconazol, difenoconazol, epoxico-
nazol, fenbuconazol, f)utriafol, miclobutanil, tehuconazo!,
tetraconazol e triticonazol foram disponibilizados e tomaram-se
importantes no manejo de ampla gama de patógenos em todo
o mundo. Além desses, outras importantes moléculas foram
desenvolvidas entre 1960 e 1980, como os MBCs carbendazim
e tiofanato-metílico, a acilalanina metalaxil, as dicarboximídas
íprodiona e procimidona, a ftalimida captafol, a quinona ditia-
nona, o ditiocarbamato propinebe, as morfolinas dodemorfe,
fenpropirnorfe e trídimorfe, a guanídina guazatína, a acet<1-mida
cimoxanil e o carbamato propamocarbe. Na década de 1970
também foi desenvolvido o fosetil (fosfonato) que passou a ser
conhecido por sua sistemicidade via floema. Com o desenvol-
vimento do clorotalonil em 1975, o uso dos fungicidas orgâ-
241
nicos foi acelerado e esse produto passou a ser o terceiro mais
utilizado no mundo na década de 1990. Apesar da redução do
nso nos últimos anos, o clorotalonil ainda é um importante
produto utilizado em diferentes culturas no Brasil. O antibió-
tico casugamicina também foi lançado nessa mesma época
para o controle de diferentes bactérias e fongos em uma ampla
gama de hospedeiros. A década de 1980 também foi marcada
pela descoberta de outros importantes produtos registrados no
Brasil para o controle de diferentes doenras como o fluazinam
(fenilpiridinilamina), utilizado no controle do mofo branco do
feijoeiro, o fludioxonil (fenilpirrol), utiLizado no controle do
crestamento foliar da soja via tratamento de sementes, o dirne-
tomorfe (morfolina), utilizada controle da requeima da batateira
e o pirimetanil (aniLinopirimidina), usado controle da sarna da
macieira.
A década de 1990 começou com a introdução no mercado
das estrobilurinas e outros fungicidas perte:ncente.s ao grupo dos
inibidores da quinona externa (Qol). Fungicidas desse grupo, como
azoxistrobina e trifloxistrobina, foram disponibilizados no mercado
e figuram até hoje entre os mais utilizados no controle de doenças
de plantas. Outros agrotóxicos como cresoxim-metílico, metami-
nostrobina, famoxadone e fenamidona (Qols), ciprodinil (ainilo-
pirimidina) e o indutor de resistência acibenzolar-S-metil (benzo-
tiadiazol) também surgiram nesse periodo. Nessa década, mesmo
com a introdução dos fungicidas sistêmic,os, a comercialização
mundial ainda era liderada pelas vendas de mancozebe, cobre,
clorotalonil e enxofre. Entretanto, os fungicidas sistêmicos repre-
sentados principalmente pelo DMls já representavam grande
parte do total comercializado.
A década de 2000 foi marcada pela ampliação do uso de
misturas prontas de prodntos dos grupos DMl + Qol. Esses
fungicidas passaram a ser os mais utilizados no Brasil e no
mundo, principalmente para o controle da ferrugem asiática da
soja e várias outras doenças de culturas anuais. Em 2012, esses
dois grupos foram responsáveis por mais de 50% do mercado
global de fungicidas. Outros importantes produtos, como a pira-
clostrobina e a picoxistrobina (Qols), foram introduzidos no
mercado nesse período, assim corno o fungicida protiocona-
zole (DMI), utilizado atualmente em mistura com Qols para o
controle de diferentes doenças em culturas como soja, algodão,
trigo e feijão.
A partir da década de 201 O, as rnis,turas de DMI + Qol
passaram a apresentar eficiência reduzida no controle de algumas
doenças, principalmente a ferrugem asiática da soja, e novas
misturas foram introduzidas no mercado. As pirazol-carboxa-
midas, que incluem produtos como o fluxap,iroxade e o benzovin-
diflupir, passaram a fazer parte do manejo de doenças da soja em
conjunto como DMls e Qols. Esse período também foi marcado
pelo aumento do uso de mancozebe associado com fungicidas
sistêmicos, principalmente na cultura da soja.
No último século, o controle qulmicc1 evoluiu não somente
no que tange ao modo e espectro de ação dos agrotóxicos, mas
também à dose utilizada por hectare e toxicidade. Por exemplo,
quantidades aplicadas de produtos que eram em tomo de I O a
20 kglha, foram reduzidas para menos de 250 g/ha com a intro-
dução dos novos produtos sistêmicos. A dos•~ letal para matar 50%
dos indivíduos (DL50), que era inferior a 500 mg de i.a./kg para
agrotóxicos pioneiros como enxofre e sulfato de cobre, atualmente
é superior a 5.000 mg de i.a./kg para os fungicidas sistêmicos mais
modernos.
 Manual de Fitopatologia
16.2. DESENVOLVIMENTO DE AGROTÓXICOS
O desenvolvimento de um agrotóxico é um processo
complexo, caro e demorado que pode ser dividido em três etapas
principais: (i) pesquisa de síntese e triagem das moléculas, (ii)
desenvolvimento e (iii) registro do produto (Boxe 16.1 ). O
processo de pesquisa para a descoberta tem por objetivo avaliar
as características biológicas, químicas, toxicológicas, ambien-
tais e comerciais de moléculas candidatas a serem registradas. A
fase de desenvolvimento engloba vários processos, tais como: a
otimização do processo de produção da molécula, a avaliação da
formulação, os ensaios de campo contra diferentes doenças em
várias culturas e diferentes condições ambientais, e os testes toxi-
cológicos e de impacto ambiental. Na sequência, os dados dos
estudos são submetidos aos diferentes órgãos reguladores para a
análise do produto, que poderá ser liberado ou não para o registro
e posterior comercialização. Após a conclusão dessas etapas, o
agrotóxico deve ser registrado em cada país antes de ser utilizado
pelos produtores. No Brasil, a regulação de agrotóxicos é regida
pelas leis 7.802/89 e 9.974/00, pelo decreto 4.074/02 e diversas
instruções normativas (IN) do MAPA.
De 1995 a 2014, o tempo necessário para o desenvolvimento
de um agrotóxico passou de 8,3 para 11,3 anos. Em 1995, para cada
produto lançado no mercado o número de moléculas processadas
era em tomo de 53 mil. Em 2014, essa relação aumentou e atingiu
uma média de 160 mil moléculas por produto. No período de 2010
a 2014 o custo total para desenvolvimento de um agrotóxico foi
estimado em US$ 286 milhões. Esse valor representa praticamente
o dobro do que era gasto para descobrir e desenvolver um novo
produto em 1995, e mais de 1Ovezes o que era gasto na década de
1980. Desse custo, as pesquisas para síntese de novas moléculas,
e a triagem com ensaios preliminares de biologia, toxicologia e
efeito sobre o ambiente representam US$ 107 milhões. O maior
incremento dos custos nos últimos 15-20 anos está relacionado
com a fase de desenvolvimento do produto, ensaios de campo,
testes toxicológicos e de impacto ambiental exigidos por agên-
cias reguladoras. Nesse período, o montante gasto nessas etapas
passou de U~$ 67 milhões para US$ 146 milhões. Paralelamente,
Figura 16.2- Etapas do desenvolvimento de um agrotóxico.
Fonte: Adaptada de Oliver & Hewitt (2014) e Phillips McDougall (20 l 6).
242
Boxe 16.1 Registro de agrotóxico no Brasil
Os agrotóxicos só podem ser comercializados no
Brasil se estiverem devidamente registrados. Para
isso, o agrotóxico deve passar pela avaliação de três
órgãos do governo federal: (i) Ministério da Agricul-
tura, Pecuária e Abastecimento (MAPA); (ii) Agência
Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA); (iii)
vinculada ao Ministério da Saúde, e Instituto Brasi-
leiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais
Renováveis (IBAMA), que integra o Ministério do
Meio Ambiente (MMA). Cada órgão realiza de forma
independente avaliações especificas. O IBAMA é
responsável pela elaboração do dossiê ambiental, que
descreve o potencial toxicológico do produto ao meio
ambiente. O MAPA é responsável por avaliar a efici-
ência agronômica e o potencial de uso do agrotóxico
para controle de pragas, doenças ou plantas daninhas.
A ANVISA é responsável pela elaboração do dossiê
toxicológico, que está relacionado com a nocividade
do produto para o homem e a segurança alimentar. O
MAPA concede o registro no Brasil somente se o agro-
tóxico for aprovado pelos três órgãos.
o custo do registro do produto também aumentou significativa-
mente, passando de US$ 13 milhões, em 1995, para 33 milhões no
período 2010-2014 (Figura 16.2).
16.3. CONCEITO DE AGROTÓXICO
O MAPA classifica os agrotóxicos como "produtos e
agentes de processos físicos, químicos e biológicos que visam
alterar a composição da flora ou da fauna, a fim de preservá-las
da ação danosa de seres vivos considerados nocivos". Os agro-
tóxicos mais utilizados para o controle de doenças de plantas
são os fungicidas, os bactericidas e os nematicidas. No entanto,
Custos
{milhões US$)
 Controle Químico
existem ainda os inseticidas e acaricidas usados para o controle
de insetos e ácaros vetores de patógenos. e os herbicidas, utili-
zados na eliminação de plantas hospedeiras alternativas de
patógenos que afetam culturas específicas. Essa nomenclatura
compartimentalizada dos agrotóxicos sugere especificidade para
,µ-upos de organismos visados. Os fungicidas são considerados
os agrotóxicos mais importantes no controle de doenças, uma
\ez que representam o grupo que controla a maioria dos agentes
fitopatogênicos. Os bactericidas compõem um grupo limitado e
de uso restrito. Também são considerados agrotóxicos as subs-
Iàncias e produtos empregados como fertilizantes, desfolhantes,
dessecantes, estimuladores e inibidores de crescimento.
O emprego de agrotóxicos no controle de doenças envolve,
5empre, pelo menos um princípio de controle. Fungicidas e
bactericidas apresentam propriedades químicas e biológicas
diversas, podendo atuar segundo vários princípios de controle em
runção da natureza do produto, da época e da metodologia de apli-
cação. Desta forma, se um fungicida, aplicado em lesões foliares,
..::onsegue eliminar ou diminuir o inóculo já fonnado, está atuando
pelo princípio da erradicação; essa erradicação implica, sequencial-
mente, em exclusão, na medida em que diminui a disseminação. O
mesmo tratamento fungicida pode cobrir áreas foliares sadias, antes
da chegada do inóculo, atuando neste caso pelo princípio da proteção
ou ainda penetrar tecidos doentes, promovendo a terapia, ou tecidos
,adios, imunizando-os quimicamente. Adicionalmente, existem
agrotóxicos com atividade biocida, que em geral apresentam efeito
,obre fungos, bactérias, nematoides e plantas daninhas, com alto
poder erradicante, quando aplicados no solo antes do plantio. Os
inseticidas e acaricidas atuam predominantemente pelo prin-
cípio da exclusão. prevenindo a disseminação dos patógenos,
geralmente vírus e bactérias, pela eliminação ou diminuição dos
~etores. Os herbicidas atuam na erradicação ·do patógenó pela
eliminação do hospedeiro alternativo. Estes produtos diminuem
o período de sobrevivência e a probabilidade de disseminação do
aeente causal infecioso. Como inseticidas, acaricidas e herbicidas
não apresentam ação direta sobre os patógenos, não são ampla-
:nente utilizados no controle de doenças de plantas.
Os fenilizantes atuam pelo princípio da regulação quando
utilizados no controle de doenças fisiogênicas (aquelas causadas
por desequilíbrios nutricionais). como deficiência de boro em
crucíferas ou podridão estilar do tomateiro, e quando utilizados
no controle de doenças infeccinsac;, cnmn a sarna da hatata, pela
diminuição do pH no solo. Além disso, pode-se citar a ação erradi-
cante da ureia aplicada em pomar de macieira ou de citros. visando
à rápida degradação de folhas caídas e consequente diminuição na
formação de pseudotécios e liberação de ascósporos de Vent11ria
.naequa!is, agente causal da sarna da macieira, ou Phyl!osticta
dtricwpa, agente causal da pinta preta dos citros. Apesar da
1mpon ância na redução do desenvolvimento de algumas doenças,
os fertilizantes geralmente não desempenham papel decisivo no
controle das doenças infecciosas ou bióticas.
16.4. CLASS IFICAÇÃO DOS AGROTÓXICOS
Os agrotóxicos podem classificados quanto: (i) à finalidade;
11i) ao princípio geral de controle; (iii) à mobilidade na planta;
iv) ao modo de ação; (v) à classe toxicológica. Além dessas clas-
sificações, que são as mais conhecidas e utilizadas, os agrotó-
,icos podem ser agrupados quanto ao uso ou emprego (aplicados
ao solo, em sementes ou em órgãos a.;reos) e quanto ao grupo
químico ao qual pertencem.
243
16.4.1. Quanto à Finalidade
Os agrotóxicos podem ser classificados quanto à finalidade
considerando a natureza do organismo-alvo. Fungicidas, bacte-
ricidas e nematicidas atuam diretamente sobre fungos, bactérias
e nematoides, respectivamente. Da mesma forma, agrotóxicos
usados no controle de insetos e ácaros vetores são classificados
quanto à finalidade de acordo com o alvo direto como inseticidas
e acaricidas, respectivamente.
16.4.1.1. Fungicid11s
Os fungicidas são moléculas químicas, orgânicas ou inorgâ-
nicas, obtidas naruralmente ou sintetizadas, utilizadas para evitar os
processos de sobrevivência, disseminação, infecção, colonização e
reprodução dos fungos e dos oomicetos causadores de doenças de
plantas. Os fungicidas podem apresentar maior ou menor especi-
ficidade às diferentes classes taxonômicas de fungos e oomicetos.
Os principais fungicidas utilizados no controle de doenças
de plantas pertencem aos grupos Qol, DMJ, MBC, ditiocarba-
matos e produtos inorgânicos. Além desses, outros fungicidas
Listados abaixo são importantes no manejo de doenças de plantas.
A descrição de produtos a base de cobre, que pertencem ao grupo
dos fungicidas inorgânicos. aparece no item 16.4. 1.2.
loibidores da q uinona externa (Qol)
Esse grupo é representado pelas estrobilurinas e outros
compostos como famoxadona (oxazolidinadiona), fenamidona
(imidazolinona) e piribencarbe (dimctilcarbamato). As estrobi-
lurinas são atualmente uma das principais classes de fungicidas
agrícolas. Em mistura com os triazóis representam grande parte
dos agrotóxicos consumidos no mundo em importantes culturas.
No Brasil, a maior parte das estrobilurinas é utilizada na cultura
da soja. As estrobilurinas são derivadas de um metabólito secun-
dário produzido por fungos, como Slrobilurus tenace/lus, e bacté-
rias. Esses compostos fungicidas agem por inibição do trans-
porte de elétrons no complexo l1l mitocondrial. São compostos
de amplo espectro com ação sobre ascomicetos, alguns basi-
diomicetos e oomicetos. A ampla gama de atuação possibilitou
registro do fungicida azoxistrobina para 84 diferentes culturas em
72 países em apenas quatro anos de lançamento.
• Azoxistr obina - Esse ingrediente ativo é um dos mais
populares fungicidas do g.rupo. Esse agrotóxico está regis-
trado no Brasil para controle de doenças de parte aérea
causadas por patógenos de diferentes grupos (ascomicetos,
basidiomicetos e oomicetos) em diferentes culturas. Há
produtos comerciais fonnulados em misturas com niazóis.
• Piraclostrobina - Esse fungicida é recomendado para o
controle de doenças foliares em mais de vinte culturas, e
apresenta amplo espectro de ação. amando contra antrac-
ooses, manchas de alternaria, sarnas, fenugens, etc. Esse
ingrediente ativo é formulado isoladamente ou em misturas
com fungicidas de outros grupos.
• Trifloxistrol>ina - Esse fungicida possui amplo espectro
de ação e é formulado isoladamente ou em mistura com
triazóis para o controle de diferentes patógenos em várias
culturas.
• Cresoxim-metflico - Esse ingrediente ativo foi introdu-
zido em 1996 na Europa para controle de doenças em
cereais. O seu registro foi rapidamente ampliado para
culturas frutíferas, hortícolas e ornamentais. É um fungi-
 Manual de Fitopatologia
cida de- amplo espectro, obtido originalmente do fungo
Oudemansíella mucida. Os produtos comerciais regis-
trados no Brasil contêm cresoxim-metílico puro ou em
mistura com outros fungicidas, principalmente os triazóis.
Inibidores da desmetilação de esteróis (DMI)
É um dos mais importantes grupos de fungicidas desenvol-
vidos para o controle de doenças fúngícas de plantas e animais.
Os fungicidas integrantes deste grupo apresentam espectro
variável de sistemicidade e, frequentemente, altíssima potência
antifúngica. Controlam um amplo espectro de doenças causadas
por ascomicetos e basidiomicetos. No entanto, não atuam sobre
oomicetos como Pythium e Phytophthora, que não sintetizam
esteróis. A grande vantagem desse grupo de fungicidas sistémicos,
além das consideradas, é a dificuldade de os patógenos sensí-
veis tomarem-se resistentes sem serem afetados em sua adap-
tabilidade. Incluem compostos químicos estruturalmente muito
diversificados, dentre eles. os imidazóis (imazalil e procloraz), as
pirimidinas (fenarimol e nuarimol), as piperazinas (triforina) e
os triazóis, sendo esse último a classe mais-importante. Existem
mais de 20 ingredientes ativos de triazóis desenvolvidos para uso
no controle de doenças de plantas, dentre eles pode-se citar:
• Ciproconazol - Esse ingrediente ativo apresenta eficiência
no controle de doenças em diferentes culturas, sendo muito
utilizado nas culturas de café, soja e milho. A fonnulação
com o inseticida tiametoxam (neonícotinoide) é utili-
zada para controlar simultaneamente doenças e pragas em
cultivos de café e soja.
• Epoxiconazol - Esse produto é fmmulado puro ou em
mistura com piraclostrobina ou fluxapiroxa<le. Tem registro
em várias culturas, com destaque para a soja_e o cafeeiro..,
principalmente para o controle de ferrugens e manchas
foliares.
• Flutriafol - Esse ingrediente ativo é fo1mulado puro ou em
mistura com benzimidazóis ou estrobilurinas para controle
de doenças em uma ampl:i gama de culturas. A fonnulação
com o inseticida imidacloprido (neonicotinoide) está regis-
trada para controlar simultaneamente doenças e pragas em
cafeeiro.
• Propiconazol - Esse fungicida é formulado puro, com
outros triazóis ou com trifloxistrobina para o controle de
doenças causadas por ascomicetos e basidiomicetos em
geral, como manchas foliares em amendoim, sigatokas
em bananeira, ferrugem do cafeeiro, mai das folhas da
seringueira, e diferentes doenr;:as foliares de cevada, trigo
e soja.
• Tebuconazol - Esse fungicida está registrado para o
controle de doenças em diferentes culturas, como os citros
e, principalmente, os cereais.
• Triadimefom - Produto indicado para o controle de ferru-
gens (nas culturas de cafeeiro, trigo, alho, etc\ oídios
(nas culturas de cucurbitáceas e de cereais de inverno),
sarna da macieira, etc.
• Tríadimenol - Fungicida formulado puro 011 em mistura
com os inseticidas imidacloprido e dissulfotom ( organo-
fosforado). Esse produto é recomendado para controle
de diferentes doenças foliares e ferrugens, além do trata-
mento de sementes de algodão, cevada, trigo e aveia.
244
Meti! benzimidazol carbamato (MBC)
Esse grupo é composto por importantes fungicidas que apre-
sentam sistemicidade na planta. A importância dos benzimidazois e
tiofanatos se dá pelo amplo espectro de ação, incluindo patógenos
causadores de doenças como oídios, antracnoses, cercosporioses.
sarnas. mofos cinzentos e bolores em grande número de culturas:
• Carbendazim - É um dos principais produtos desse grupo.
Esse ingrediente ativo pode ser utilizado em diversas
culturas de fonna pura ou em misturas formuladas.
• Tiofanato-metílico - Na planta esse produto transfonna-se
em carbendazim ou MBC (carbamato de meti] 2-benzi-
midazol). Por esse motivo, seu espectro de ação é seme-
lhante ao do carbendazim. Supõe-se que o tiofanat9-metí-
lico, quando absorvido pelas raízes, libera gradualmente o
MBC, que é translocado para folhas. Apresenta proprie-
dades preventivas e curativas contra um amplo espectro
de fungos, dentre os quais destacam-se os ascomicetos e
alguns basidiomicetos, panicularmente os causadores de
carvões e de cáries. É inócuo para bactérias e oomicetos e
apresenta baixa toxicidade para plantas e animais.
• Tiabendazol - Agrotóxico usado originalmente como
anti-helmíntico na medicina humana. Apresenta um amplo
espectro de ação antifúngica, semelhante ao do tiofanato-
metílico. É um dos poucos produtos permitidos em trata-
mentos pós-colheita de frutas, como mamão e banana.
Amplamente utilizado em tratamento de sementes.
Inibidores da enzima succinato desidrogenase (SDHI)
Esse grupo inclui diferentes fungicidas que atuam no
complexo II da respiração, tais como carboxamidas, carboxa-
nilidas e anilidas. A carboxina e a oxicarboxina, que são carbo-
xamilidas, foram os primeiros fungicidas sistémicos disponibi-
lizados no mercado na década de 1960. Na década de 2000, o
fungicida boscalida (anilida) foi introduzido no mercado, sendo
utilizado principalmente em cultivos de hortaliças e fruteiras.
A partir da década de 201 O, foram disponibilizadas as pirazóis-
carboxamidas (benzoviodiflupyr, fluxapíroxade, bixafen, isopi-
razam, sedaxane, etc.), consideradas um subgrupo das carboxa-
mídas. Esse passou a ser um dos mais importantes grupos para o
controle da ferrugem na cultura da soja em conjunto com os Qols
e os DMis.
• Carboxina - Produto recomendado para tratamento de
sementes de cereais e de hortaliças. Apesar de sua maior
fungitoxicidade inerente contra ferrugens do que oxicar-
boxina, na planta esse fungicida é rapidamente oxidado
a sulfóxido, não fungitóxico, motivo porque perde muito
em eficiência.
• Oxicarboxina - Produto muito semelhante à carboxina.
Difere pela fungitoxicidade inerente mais baixa, mas
com a vantagem de ser mais estável. Pode ser utilizado
no controle de ferrugens, particularmente a fem1gem do
feijoeiro.
• Boscalida - Produto comercializado puro ou em mistura
com estrobilurina ou tiofanato-metílico. Apresenta eficácia
contra doenças causadas por ascomicetos, incluindo oídios
e também mofo branco, em diferentes culturas, principal-
mente fruteiras e hortaliças.
• Fluxapiroxade - Esse fungicida está registrado para
uso em mistura com estrobilurina e/ou triazol. A mistura
 Controle Químico
formulada com esse produto apresenta eficácia contra
vários ascomicetos e basidiomicetos, incluindo ferrugens,
antracnoses, oídios e manchas foliares. Tem sido utilizada
no manejo da ferrugem da soja.
• Benzovindiflupyr - Essa pirazol-carboxamida apresenta
registro em mistura com estrobilurina para uso em controle
de ferrugens, manchas foliares, oídios, antracnoses, etc.
em diferentes culturas, como a soja.
Ditiocarbamatos e simiJares
• Tiram - Foi o primeiro ditiocarbamato de uso prático na
agricultura. Introduzido em 1934, tem sido recomendado
até hoje como protetor de partes aéreas e, principalmente,
de sementes.
• Mancozebe - Introduzido em 1961 , é indicado no
controle de doenças de hortaliças e frutíferas em geral.
Esse fungicida é frequentemente utilizado no controle da
·requeima da batata e do tomateiro. Além de ação contra
doenças, apresenta efeito tônico em muitas culturas como
alho e cebola, aumentando substancialmente a produção
mesmo na ausência de doenças. Este produto está regis-
trado também para o controle do ácaro da falsa ferrugem
dos citros, e tem sido utilizado no controle de doenças da
soja em conjunto com fungicidas sistêmicos.
Dicarboximidas
• Captana - Introduzido em 1949, é recomendado no controle
de um grande número de doenças de frutíferas, hortaliças
e plantas ornamentais. Sua característica mais notável é
a capacidade de controlar doenças sem afetar negativa-
men.te a qualidade do produto, motivo porque é empregado
no controle de doenças de maçã, pera, -pêssego, ameixa,
morango e uva. Entretanto, é relativamente ineficiente
contra míldios, oídios e ferrugens. É um produto ampla-
mente utilizado no tratamento de sementes, tendo em vista
a proteção contra Pythium spp. e Rhizoctonia solani, os
dois mais importantes causadores de damping-off.
• Folpete - Produto quimicamente relacionado ao fungi-
cida captana por apresentar propriedades físicas e bioló-
gicas semelhantes, mais eficiente no controle de algumas
doenças. É um produto muito eficiente também no controle
de sarna da macieira e antracnose e míldio de cucurbitá-
ceas. Em condições de alta temperatura e alta umidade,
doses elevadas desse fungicida podem ocasionar injúrias
em uva e em plântulas de cucurbitáceas.
• fprodiona - Introduzido em 1976, esse fungicida tem
sido indicado no tratamento de sementes, do solo e de
panes aéreas de um grande número de culturas. Apre-
senta eficiência no controle de podridão de Sclerotinia
em alface e no alho, bem como pinta preta em batata e
tomate, mancha púrpura em cebola, queima das folhas em
cenoura, podridão parda do pessegueiro e mofo cinzento
em diferentes culturas.
Inibidores de oomicetos
Importantes doenças como o míldio da videira e a requeima
da batata e do tomate são causados por oomicetos, os quais cons-
tituem um grupo de sensibilidade diferenciada a fungicidas de
atuação seletiva, como os sistêmicos. Estes organismos não são
afetados pelos princ.ipais sistêmicos descobertos, como os SDHls,
245
os MBCs e os DMis. Consequentemente, foi necessário o desen-
volvimento de produtos seletivos, coro modos de ação distintos,
para o controle de doenças causadas por espécies de Pythíum,
Phytophthora, Plasmopara e outros oomicetos. Os fungicidas
sistêmicos seletivos mais comuns disponíveis para o controle de
oomicetos sliio cimoxanil, metalaxil e fosetil.
• Cimoxanil (acetamida)- Desenvolvido na década de 1970,
apres,enta atividade preventiva e curativa contra o míldio
da videira e a requeima do tomate e da batata. Devido ao
baixo poder residual e alto risco do desenvolvimento de
isolados resistentes do patógeno, o produto é formulado
em mistura com um fungicida protetor, como mancozebe
ou cJ.orotalonil.
• Meta1laxil (acilalanina)- lntroduzido na décadá de 1970, é
indic:ado para o controle de doenças como a requeima da
batata e do tomate e o míldio da videira. Tem ação protetora
e curativa, sendo rapidamente absorvido por folhas, hastes
e raízes, e translocado apoplasticamente. Apresenta alta
fungitoxicidade inerente, afetando a esporulação e o cres-
cime:nto micelíal em concentrações menores que I Oppm.
Esta sensibilidade reflete em controle de Phytophthora em
cond:ições de campo com doses de apenas 200 a 250 g de
ingrediente ativo por hectare. Entretanto, trata-se de um
produto altamente vulnerável ao surgimento de isolados
resistentes do patógeno, motivo pelo qual é formulado
conjuntamente aos fungicidas mancozebe, fludioxonil ou
clorotalonil. Atualmente existem formulações específicas
para tratamento de sementes, visando o controle princi-
palmente de Pythium e Phytophthora habitantes do solo,
contra os quais apresenta alta eficiência.
• Cloriidrato de propamocarbe (carbumato)- Esse produto
tem registro principalmente para o controle da requeima
do tomate e da batata. É formulado puro ou em mistura
com clorotalonil ou fluopicolide (benzamida) para o
controle de diferentes doenças causadas por oomicetos.
• Dimc:tomorfc (amida do ácido cinâmico), bentiavaU-
carb,e (vanilamida) e mandipropamid (mandelamida)
- Esses produtos são inibidores da síntese de celulose de
oomicetos (CCAs) e têm registro para controle de oomi-
cetos em diferentes culturas, principalmente hortaliças e
frutei1ras.
• Fosctil (fosfonato) - Descoberto em 1977, é o primeiro
fungicida comercial sistêmico que apresenta translo-
cação na planta via xilema e floema. Devido à reduzida
atividade fungitóxica in vitro, apesar da boa eficiência in
vivo, supunha-se haver uma via indireta de atuação deste
produto pela indução de produção de substâncias protetoras
nas plantas tratadas. Na planta o produto é transformado
em ãi:ido fosforoso, que apresenta alta fungitoxicidade in
vitro e in vivo. O ácido fosforoso controla tão eficiente-
mente quanto o produto comercial as doenças causadas
por Phytophthora em abacaxi, abacate e citros. Não apre-
senta atividade satisfatória contra requeima da batata e
do tomateiro, mofo azul do fumo e podridão radicular da
soja, também causadas por Phytophthora.
Outros fun:gicidas
• Clor,otalonil (isoftalonitrila) - Desenvolvido na década
de 1960, é um fungicida de amplo espectro com ativídade
 Manual de Fítopatologia
contra oomicetos. ascomicetos e basidiomicetos. A adição
de espalhante é contraindicada por aumentar o risco de
fitotoxicidade e reduzir a fungitoxicidade inerente. Pelos
mesmos motivos, não pode ser misturado com fonnula-
ções oleosas.
• Enxofre (inorgânico) - Este foi um dos primeiros fungi-
cidas utilizados pelo homem, sendo ainda hoje indicado
para controlar oídios, ácaros e podridão parda do pesse-
gueiro. No entanto, nestes casos. é suplantado pela maior
eficiencia de vários fungicidas sistêmicos. O principal
problema do enxofre é a fitotoxicidade. mais pronun-
ciada em cucurbitáceas e sob condições de tempera-
turas elevadas, que se manifesta pela queimo das folhas,
desfolha e diminuição da produção. As vantagens do
enxofre são a baixa toxicidade ao homem e aos animais
e o baixo custo. Pode ser aplicado por polvilhamento ou
pulverização.
• Ciprodinil e pirimetanil (anilinopirimidinas, ANPs) -
Ambos os produtos têm registro para a sarna da macieira.
O ciprodinil também está registrado para o controle de
mofo branco em algodão. feijão e soja, e para mancha de
alternaria em batata, tomate e cebola. O pirimetanil tem
registro para controle de mofo cinzento e manchas foliares
em diferentes culturas.
• Fluazinam (fenilpiridinilamina) - Esse fungicida tem
registro para controle de mofo branco em diferentes culturas
como algodão, feijão e soja. Além disso, iem eficácia no
controle de di ferentes doenças de parte aérea em várias
culturas.
• Quintozeno (cloroaromático) - Esse fungicida foi intro-
duzido pouco antes de 1940 e tem sido utilizado no conttole
de Rhizoctonio e Sclerofium via tratamento de sementes.
• Dodina (guanidina) - Esse fungicida foi introduzido em
1956, para controlar sarna da macieira. O produto apresenta
alta fungitoxicidade inerente c destaca-se pela capacidade
de melhorar a cobertura por redistribuição.
• Triciclazol (benzotiazol) - Esse produto foi desenvol-
vido em 1976, sendo altamente eficiente no controle da
brusone do arroz, mas sem e feito sobre outras doenças
da cultura.
16.4.1.2. Bactericidas
Os produtos que apresentam controle de doenças causadas
por bactérias são denominados de bactericidas. Alguns agrotó-
xicos são registrados no MAPA como bactericida-fungicida, por
apresentarem eficácia contra fungos e bactérias. como é o caso
dos produtos à base de cobre e também de alguns antibióticos.
como a casugamicina. Os principais agrotóxicos utilizados no
controle de bactérias que causam doenças em plantas são cobre e
antibióticos. Apesar de não ter ação direta sobre fitopatógcnos, os
indutores de resistência são importantes no manejo de diferentes
doenças, principalmente daquelas causadas por bactérias e, por
isso, serão abordados nesse tópico.
Cobre
A aplicação de cobre é a medida de controle químico mais
importante e mais empregada para o controle de doenças bacte-
rianas na agricultura. principalmente aquelas de colonização não
sistêmica que causam manchas em folhas e frutos. Além disso, o
246
cobre tem papel relevante no controle de d iversas doenças fúngicas
ou causadas por oomicetos. como míldio, oídio e antracnoses. O
cobre é um micronutriente essencial para todos os organismos
vivos, incluindo plantas, e atua como cofator para várias enzimas
envolvidas na respiração e proteínas de transporte de elétrons.
Ao mesmo tempo, os íons de cobre atuam como um biocida de
amplo espectro com múltiplos sítios de ação nos microrganismos.
Em concentrações elevadas, os ions de cobre tomam-se nocivos
devido à sua interação com ácidos nucleicos, intem1pção de sítios
ativos de enzimas, interferência no sistema de transporte de energia
e, finalmente, interrupção da integridade das membranas celulares.
• Calda bordalesa - O início do uso do cobre na proteção
de plantas foi acidental. A descobena ocorreu por Mi!Jardet
em 1885, na França, quando vinhedos foram aspergidos
com calda resultante da mistura de sulfato de cobre com
hidróxido de cálcio (cal hidratada). Inicialmente, o obje-
tivo da aplicação era conferir aspecto azulado e desagra-
dável às plantas e assim evitar a coleta furtiva da produção.
No entanto, notou-se naquela oportunidade que as videiras
que haviam recebido as aplicações da mistura, próximas
às estradas e carreadorcs, não apresentavam míldio da
videira, uma importante doença fúngica nos vinhedos de
Bordeaux na época. Este foi o marco histórico para início
do uso do cobre na agricultura e para o controle químico de
doenças de plantas. A partir desta descoberta, a mistura ficou
mundialmente conhecida como calda bordalesa e continua
sendo utilizada na agricultura atual, principalmente em plan-
tios orgânicos ou de pequena escala.
As propriedades antifúngicas do sulfato de cobre para o
tratamento de sementes de trigo contra esporos de carvões
e preservação de made ira já eram conhecidas no iníc io do
século 19, antes mesmo da calda bordalesa. No entanto,
devido à alta solubilidade em água e capacidade de pene-
tração de íons <.le cobre em tecidos vegetais em cresci-
mento ativo. o sulfato de cobre se mostrou altamente fito-
tóxico e inadequado a aplicações protetoras em folhagens
e frutos. Durante o preparo da calda bordalesa. inicial-
mente ocorre a reação de óxido de cálcio (cal virgem)
com água, para a formação de hidróxido de cálcio (cal
hidratada):
CaO + Hp-+ Ca(OH)2
Posteriormente, o hidróxido de cálcio reage com o sulfato
de cobre pentahidratado, gerando hidróxido de cobre e
sulfato de cálcio:
Ca(OH)2 + CuSO4 .5Hp -+ Cu(OH)2 + CaSO4
Na forma fixada ou complexada, o cobre não é absorvido
pela planta, o que reduz o risco de fitotoxicidade da calda
bordalesa e aumenta a versatilidade do sulfato de cobre
na agricultura.
Nonnalmente, o preparo da calda bordalesa é feito pela
mistura na proporção de 1: 1: 100 de sulfato de cobre penLahi-
dratado (kg), hidróxido de cálcio (kg) e água ( L). respecti-
vamente. A composição da calda recém-preparada altera-se
com o tempo, razão pela qual é preciso aplicá-la logo após
seu preparo. Quantidades iguais dos ingredientes sólidos
são dissolvidas e suspensas em água em recipientes sepa-
rados e, posterionnente, misturadas, num terceiro reci-
piente, sob agitação constante. Atualmente há formulações
comerciais prontas. A calda pode ser fitotóxica, principal-
 Controle Químico
mente às cucurbitáceas, rosáceas, solanàccas e crucíferas,
particularmente em tecidos jovens e em altas temperaturas.
A fitotoxicidade manifesta-se na fom1a de manchas em
frutos, como em citros e pêssegos, queima e desenvolvi-
mento retardado de folhagem em cucurbitáceas, transpi-
ração excessiva que leva à seca em algumas culturas hortí-
colas e queda de flores em solanáceas. Apresenta baixa
toxidez aos mamíferos e singular caracterís1tica de alta tena-
cidade. que lhe confere grande poder residual. Após a apli-
cação da calda bordalesa ocorre a formação de uma camada
protetora de cobre externamente à porção tratada da planta
que age preventivamente contra a ocorrênda de infecções
bacterianas e fúngicas. Existem no mercado formulações
de cobres solúveis como sulfato e nitrato de cobre. O uso
destes produtos na agricultura está voltado à nutrição das
plantas. O desempenho dos cobres solúveis no controle de
doenças de plantas depende da frequência de aplicação e
tipo. de cultura,, porém tende a ser inferior aos cobres fixos
pela necessidade de aplicação de doses sig:nificativamente
menores do metal para evitar efeitos fitotóx.icos.
• Cobres fixos - Também chamados de irnsolúveis ou Je
baixa solubilidade, os cobres fixos são fo1mulações mais
modernas de cobre, usadas como suced;âneas da calda
bordalesa que apresentam maior facilidade de preparo da
calda de aplicação. Por apresentarem baixa solubilidade
em água, estas formulações de cobre conferem maior
efeito residual do produto à área tratada e menor fitoto-
xicidade. Quando aplicados, estes produtos formam uma
camada protetora sobre o tecido vegetal e agem preven-
tivamente evitando a infecção. Como os cobres fixos são
estritamente protetivos e não têm atividatde curativa ou
sistêmica, nem capacidade de translocação na ~superficie
vegetal, a principal dificuldade enfrentada é manter as
plantas protegidas ao longo do clico de cultivo. O cres-
cimento de folhas e frutos resulta na descontinuidade da
camada protetora de cobre, criando sítios desprotegidos,
passíveis de infecção. Os cobres fixos mais utilizados na
agricultura são hidróxido de cobre, oxicloreto de cobre e
óxido cuproso. Como a calda bordalesa, ,os cobres fixos
constituem um grupo de agrotóxicos com amplo espectro
de ação antifúngica e antibacteriana e baiixa toxidez aos
animais e ao homem. São amplamente util 1izados na horti-
cultura, fruticultura e cafeicultura.
\ntibióticos
Os antibióticos constituem um grupo de compostos químicos
produzidos por microrganismos capazes de inibir ou matar outros
microrganismos em baixas concentrações e com alto grau de espe-
cificidade. A maioria dos antibióticos conhecidos é produzida por
actinobactérias, um grupo especial de bactérias que apresentam
crescimento filamentoso, e por fungos. Atualmente, o termo anti-
biótico possui maior abrangência e engloba qualquer substância
produzida por um microrganismo com ação antagonista a outro
microrganismo.
Alexander Fleming, um cientista escocês, é considerado o
autor da descoberta do primeiro antibiótico, a penicilina. Em 1928,
ele notou que bactérias não podiam sobreviver em uma placa de
cultivo que continha um fungo comumente encontrado no pão.
\-iais tarde ele demonstrou que esse efeito era devido a uma subs-
tància produzida pelo fungo. No entanto, a penicilina nào esteve
247
disponível para o público em geral até o início da década de 1940,
quando os cientistas desenvolveram técnicas para produzir e puri-
ficar grandes quantidades do antibiótico. O primeiro uso de um
antibiótico na proteção de plantas ocorreu em 1947 pela aplicação
de estreptomicina em sementes de tomate para controle do cancro
bacteriano, causado por Clavibacter michinanensis.
Apesar do sucesso no controle de algumas doenças de
plantas, o uso de antibióticos na agricultura é muito limitado.
Esta limitação não se deve somente ao risco de desenvolvi-
mento de isolados resistentes de microrgarusmos submetidos ao
uso frequente destas substâncias, mas também às dificuldades
de aplicação em larga escala, degradação no ambiente após apli-
cação e competição com uso na medicina. Devido ao alto custo,
os antibióticos utilizados no controle químico de doenças de
plantas provenientes da medicina são geralmente recomendados
somente para tratamento de sementes ou para culturas de alto
valor associadas a altos riscos de prejuízo. Os antibióticos mais
empregados pela agricultura mundial no controle de doenças de
plantas são estreptomicina, casugamicina e oxitetraciclina. As
estrobilurinas, que têm amplo uso na proteção de plantas, também
penencem originalmente ao grupo dos antibióticos, mas como
atualmente esta substância é produzida sinteticameme, está clas-
sificada como fungicida.
• Estreptomicina - Produzida pela actinobactéria Strepto-
myces griseus e descoberta em 1943, a estreptomicina só
foi intensivamente experimentada no controle de doenças
de plantas em 1956. Este antibiótico é um inibidor de
síntese proteica. Ao bloquear o complexo iniciante
da síntese de proteínas, a estreptomicina interrompe a
sequência normal de tradução que resulta na adição equi-
vocada de aminoácidos e fonnação de enzimas não-funcio-
nais, levando à mone da célula bacteriana Na agricultura,
o uso mais intensivo da estreptomicina ocorre nos EUA e
Canadá no controle da queima bacteriana em macieira e
pereira, causada por Erwinia amy/ovora, e no tratamento
de sementes contra bacterioses que afetam feijoeiro, algo-
doeiro, crucíferas e cereais. Também apresenta algum
controle sobre crestamentos bacterianos do feijoeiro e
da soja, mancha bacteriana do tomateiro, canela preta da
batata, mancha angular do pepino, podridão negra das
crucíferas, cancro cítrico, cancro do tomateiro, podridão
mole da alface, requeima da batata e do tomateiro, míldio
do brócolis e oídio da roseira.
• Casugamicina - Antibiótico descobeno em 1965 produ-
zido pela actinobactéria Streptomyces knsugaensis que
apresenta uso exclusivo na agricultura e baixa toxicidade
a mamíferos. Assim como a estreptomicina, a casuga-
micina inibe a síntese de proteínas pela interferência na
tradução correta de sequências de DNA, gerando proteínas
não-funcionais e colapso celular. A casugarnicina é empre-
gada principalmente no controle da brusone do arroz.
Além disso. pode ser utilizada no controle de bacterioses
do arroz como o apodrecimento bacteriano de grãos
e estria vermelha. Em tomate pode ser utilizado para o
controle de macha bacteriana.
• Tetraciclina - CompreenJe um grupo de antibióticos
produzidos por várias espécies de actinobactérias do
gênero Streptomyces. A primeira tetraciclina descoberta
foi a clorotetraciclioa, em 1948. Assim como a estrepto-
 Manual de Fitopatologia
micina e a casugamicina, as tetraciclinas inibem a síntese
proteica de microrganismos. A oxitetraciclina, também
conhecida como terramicina, é a tetraciclina mais utili-
zada na agricultura, principalmente para o controle da
mancha bacteriana em pêssego e nectarioa, e queima
bacteriana em macieira e pereira. Este antibiótico também
é utilizado para o controle de fitoplasmas em palmeiras e
árvores ornamentais pela injeção no tronco. A injeção de
oxítetraciclina é um tratamento caro, que deve ser repe-
tido frequentemente para a amenização dos sintomas. Este
tratamento é utilizado apenas para árvores ornamentais de
alto valor e não é viável em grandes plantações florestais.
Indutores de resistência
A resistência sistêmka adquirida é uma fonna de defesa
natural da planta que oferece proteção duradoura contra um
amplo espectro de microrganismos. Este tipo de resistência
pode ser ·áumentada q(!imicamente pela aplicação de produtos
às plantas, chamados de indutores de resistência. Neste caso,
os indutores de resistência não atuam diretamente pela elimi-
nação do patógeno, mas pela ativação da resistência latente da
planta, que impede ou dificulta a colonização dos tecidos vegetais
pelo patógeno. A ativação da resistência se dá pela molécula de
sinal do ácido salicílico que está associada à produção de prote-
ínas relacionadas com a patogênese (proteínas RP), como por
exemplo as quitinases e glucanases, as quais contribuem para o
aumento da resistência. A resistência é sistêmica e pode persistir
na planta por vários dias e até meses. Contudo, com o passar do
tempo pode ser necessário reativar a indução pela reaplicação do
produto. Os indutores não agem imediatamente. Há necessidade
de um tempo de alguns dias entre a aplicação e a resposta na
planta. Por ser inespecífica e parcial, a resistênc.ia induzida .na
planta não promove pressão de seleção ao patógeno, o que prati-
camente elimina o risco de quebra desta resistência. Os produtos
mais utilizados como indutores de resistência são o acibenzolar-
S-metil (ASM) e os neonicotinoides (imidacloprido e tiame-
toxam). Além de serem importantes para o controle de diversos
insetos que atacam as plantas, alguns vetores de doenças como
o huanglongbing (HLB) em citros, os neonicotinoides também
são capazes de ativar a resistência nas plantas. A eficiência
destes produtos foi demostrada para o controle de cancro cítrico
e verrugose do·s citros. A eficácia do ASM, que não tem capa-
cidade inseticida, foi demostrada contra doenças de natureza
diversa em plantas, incluindo a murcha e a mancha bacteriana
do tomateiro, o oídio do trigo, nematoses de galhas e o vira-
-cabeça do tomateiro.
16.4.t.3 Nematicidas
O controle químico de nematoides pode ser realizado por
meio de moléculas denominadas nematicidas, que são capazes de
matar nematoides ou reduzir a população dos mesmos. Os nema-
ticidas podem ser fumigantes ou não fumigantes de so_lo.
• Fumigantes - Em geral, apresentam eficiência sobre dife-
rentes agentes causais de doença, pragas e também ervas
daninhas. Estes produtos são utilizados para fumigar
solos, substratos em viveiros e também cultivos sob
cobertura plástica. No MAPA estão registrados os fumi-
gantes metam-sódico e dazomete. Ambos penencem ao
grupo dos isotiociaoatos de metila e têm registros como
nematicida, fungicida e herbicida para o controle de espé-
248
cies de Meloidogyne e Pratylenchus, algumas espécies
de fungos e de plantas daninhas. O prime.iro está regis-
trado para uso em fumigação de solo em pré-plantio nas
culturas da batata, cenoura, tomate, morango, fumo e
crisântemo, e o dazomete tem sido o fumigante mais utili-
zado no tratamento de solo visando à desinfestação do
solo para posterior semeadura ou plantio.
• Não-fumigantes - Os nematicidas não-fumigantes regis-
trados no Brasil pertence.m aos grupos das avermectinas,
dos carbamatos e dos organofosforados. A abamectina
(avennectina) tem ação nematicida, inseticida e acaricida,
e está registrada para o tratamento de sementes em dife-
rentes culturas como soja, algodão milho, cebola, cenoura
e tomateiro para o controle principalmente de espécies de
Meloidogyne e Pratylenchus. Além disso, há registro de
produto comercial para controle de Ditylenchus dipsaci na
cultura do alho, por meio de imersão dos bulbilhos na calda
antes do plantio. Os carbamatos (carbofurano e benfura-
carbe) estão registrados como nematicidas e inseticidas. O
primeiro é utilizado para controlar nematoides por meio
do tratamento de sementes de milho e arroz, incorporado
ao solo em plantios de batata, cenoura, fumo, café,
banana, e também para aplicação em sulco de plantio de
toletes de cana-de-açúcar. O segundo tem registro como
nematicida para controle de Meloidogyne e Prarylenchus
no sulco de plantio de toletes de cana-de-açúcar. Os orga-
nofosforados registrados são cadusafós, fenamifós, fostia-
zato e terbufós que apresentam ação nematicida e inseti-
cida. Esses produtos, em sua maioria, são aplicados no
solo, em sulco de plantio, em covas ou incorporados ao
redor das plantas. Também podem ser aplicados direta-
mente em mudas, por meio de imersão, ou via irrigação
por gotejameuto. O cadusafós tem registro para controle
de espécies de Meloidogyne e Prarylenchus em culturas
como batata, cafeeiro e cana-de-açúcar. O fenamifós está
registrado apenas como nematicida em algodão, banana,
batata, cacau, café, marantas, melão e tomate, e o fostia-
zato e o terbufós são nematicidas/inseticidsa utilizados
em importantes espécies cultivadas como banana e café.
16.4.l.4. Acaricidas e inseticidas
A aplicação de inseticidas e acaricidas é uma das estratégias
utilizadas para controle de doenças causadas por vírus, bactérias e
outros agentes causais disseminados por insetos e ácaros vetores.
Entretanto, nenhum método de controle é eficiente o bastante para
manter a cultura livre de infecções por esses patógenos, sendo
sempre necessário fazer uso de outras medidas disponíveis, rela-
cionadas principalmente aos princípios da exclusão, erradicação,
imunização e proteção.
A eficiência de inseticidas para o controle de insetos vetores
deve ser avaliada de maneira diferente em comparação com a
eficiência desses produtos sobre insetos pragas. O dano causado
em urna determinada espécie de planta cultivada, em geral, é dire-
tamente proporcional à quantidade de insetos-praga presentes na
área. Contudo, um inseticida pode ser eficiente e eliminar a maior
parte da população de insetos vetores, mas o dano causado pelos
insetos sobreviventes pode ser suficientemente alto para inviabi-
lizar o agrotóxico na contenção da doença, dependendo do tipo
de propagação do patógeno no inseto e da forma e agilidade de
disseminação do patógeno pelo vetor.
 Controle Químico
Apesar de o controle químico ser a estratégia mais utili-
zada pelos agricultores para muitas doenças causadas por virus
j1sseminadas por insetos vetores, o uso de inseticidas não é. muitas
· ezes, suficiente para reduzir efetivamente a incidência de plantas
.1oentes, a intensidade dos sintomas e os danos à produção. Dessa
forma. a eficiência do controle de doenças por meio do controle
de seus vetores vai depender do tipo de transmissão associado ao
\lnJS e também da dinâmica de progresso da doença no campo.
As relações entre vírus-vetor podem ser não persistentes, semi-
persistentes, persistentes e circulativas e persistentes e propaga-
tivas (mais informações no Capítulo !O desta obra). As diferenças
entre esses tipos de relação estão relacionadas ao local e tempo
.li! aquisição e inoculação do vírus pelo vetor, período de latência,
!>erda do vírus na ecdise, presença ou não do vírus na hemolinfa,
·eplicação e retenção do vírus no vetor e, especificidade do vetor.
A baixa eficiência do controle químico de vetores de vírus
muitas vezes está relacionada com a relação não persistente entre
o vetor ê o vírus, um~ vez que os inseticidas não apresentam
eficácia para matar os insetos antes da picada de prova. Em alguns
.:asos, o inseticida pode, inclusive, causar alteração comporta-
mental no inseto, estimulando-o a realizar várias picadas de prova
na planta, aumentando assim a disseminação do vírus. Em contra-
:1artída, para a relação persistente-circulativa, a aplicação de inse-
:icidas poderá ser útil para minimizar a disseminação do vírus
na área de cultivo. Nesses casos, as aplicações muitas vezes são
:<!alízadas com base no monitoramento do inseto vetor.
Os vírus também podem ser transmitidos por ácaros,
'1las nestes casos, as relações entre o vetor e o vírus são pouco
conhecidas. Em citros, o vírus da leprose (Citn,s leprosis vinis,
CiLV-C) é transmitido por espécies de ácaros do gênero Brevi-
palpus. O manejo dessa doença pode ser feito por meio do uso
de diferentes estratégias. A redução da população do ácaro com
o uso de acaricidas é indicada sempre que a população do vetor
estiver acima do nível aceitável. O controle químico tem sido a
medida mais adotada pelos citricultores, porém recomenda-se
a rotação de uso de acaricidas pertencentes a diferentes grupos
químicos para evitar a seleção de populações resistentes do ácaro.
Os insetos também podem ser vetores de bactérias causa-
doras de doenças de plantas. Na cultura dos citros. a bactéria
Yyle/la fastidiosa (causadora da clorose variegada dos citros,
CVC) e as bac.térias Candidatus Liberibacter spp. (causadoras
do HLB) são transmitidas por vetores, sendo a primeira transmi-
tida por diferentes espécies de cigarrinhas e as bactérias do HLB
transmitidas pelo psilídeo Díaphorina citrí. O controle químico
com inseticidas é uma das estratégias mais importantes de manejo
de ambas as doenças. Nesses casos, além do controle químico. o
uso de mudas sadias e a erradicação de plantas doentes, no caso
do HLB, ou a poda de ramos sintomáticos, no caso da CVC, são
medidas complementares, que garantem a eficiência do manejo
dessas doenças.
O sucesso no controle químico de vetores de patógenos
também depende da capacidade residual dos produtos quando
aplicados às plantas. Os agrotóxicos que apresentam longo efeito
residual promovem controle de insetos e ácaros durante vários
dias após a aplicação do produto, aumentando as chances de
reduzir as infecções e o posterior dano à cultura.
16.4.2. Quanto ao Princípio Geral de Controle
Baseando-se no priucípio geral de controle (ver Capítulo
14 desta obra), os agrotóxicos podem ser erradicantes, protetores
249
ou curativos (terapêuticos). Essa classificação também está rela-
cionada com as fases do ciclo das relações patógeno-hospedeiro
nas quais o ar,rotóxico atua. Em geral, os erradicantes atuam na
sobrevivência., os protetores impedem a infecção e os curativos
tem efeito sobre a colonização.
16.4.2. l. Agrotóxicos de ação erradicante
Os agrotóxicos erradicantes são aqueles que atuam dire-
tamente sobre o patógeno, por isso, estão relacionados com o
princípio geral de controle da erradicação. Existem três situa-
ções em que fongicidas podem ter ação erradicante eficiente: no
tratamento de solo. no tratamento de sementes e no tratamento de
inverno de pla1ntas de clima temperado que entram em repouso
vegetativo. A eficiência erradicante do produto é diretamente
proporcional à capacidade de redução do inóculo.
Os produtos tipicamente erradicantes são os fumígantes do
solo, produtos voláteis, altamente tóxicos para todas as fonnas
de vida e, por isso, denominados biocídas. São utilizados no
controle de ins,etos, fungos, nematoides e plantas daninhas. Como
são voláteis, logo após sua aplicação, estes produtos necessitam
cobertura superficial impenneabilizante (geralmente filme plás-
tico), para aumentar a exposição dos patógenos ao agrotóxico. Os
produtos mais representativos do grupo são dazomcte e metam-
sódico. Além de caros e altamente tóxicos, o que impacta dras-
ticamente no equilíbrio biológico do local onde são utilizados e
no risco à saúde dos aplicadores, estes produtos são recomen-
dados somente: em situações potencialmente rentáveis, como
canteiros de semeadura de plantas de grande valor. Produtos não
fumigantes, seletivos, tipicamente erradicantes do solo, são raros,
como exemplos, o quintozeno e o etridiazol.
Para obt,~r ação erradicante mais específica, geralmente
utilizam-se produtos com menor espectro toxicológico que os
biocidas. Os fiungicidas protetores mancozebe e captana e os
sistémicos, como a procimidona, podem ser utilizados no controle
de Rhízoctonia solani, agente de damping-o.ff em canteiros de
várias hortaliças. O fungicida rnetalaxil tem ação na erradicação
de patógenos dos gêneros Pythium e Phytophthora, agentes de
damping-off e podridões radiculares em muitas espécies vege•
tais. Por fim. o fenarirnol tem ação erradicante sobre o inócnlo de
Venturia inaequalis, em lesões de sarna da macieira.
No tratamento erradicante de sementes são utilizados
produtos não sistêmicos como tiram e captana, e sistêmicos como
tiabendazol. A abamectina tem sido utilizada no tratamento de
sementes para ,:, controle de nematoides. No tratamento erradi-
cante de inverno das plantas de clima temperado, como macieira,
pereira, pessegueiro e videira, utiliza-se a calda sulfo-cálcica,
preparada pela mistura e fervura prolongada de enxofre e cal.
Essa calda tem ação contra fungos, musgos, líquens, ácaros e
cochonilhas. Devido a seu trabalhoso preparo, tem sido pouco
utilizada ou substituída pela calda bordalesa.
16.4.2.2. Agrotóxicos de ação protetora
Os agrotóxicos desse grupo inibem a germinação dos
esporos ou a rt:plicação de bactérias e posterior infecção dos
tecidos do hospedeiro. ou seja, atuam na fase de pré-penetração.
Dessa forma, os agrotóxicos de ação protetora estão relacionados
com o principio geral de controle da proteção. Produtos químicos
protetores são aiplicados nas partes suscetíveis do hospedeiro e
fonnam uma camada snperficial protetora antes da deposição do
inóculo. Para a 1maximização da ação protetora, quando aplicado
 Manual de Fitopatología
na pane aérea das plantas, além da toxicidade inerente. é dese-
jável que o agrotóxico possua características como: ser quimi-
camente reativo, mas não se decompor facilmente pela ação das
intempéries; ser capaz de reagir em meio aquoso, mas sem hidro-
lisar sobre o hospedeiro, tampouco ser facilmente removido pela
chuva; ser capaz de se espalhar por toda a superficie tratada,
mas sem formar uma camada muito fina que comprometa sua
eficiência; ser capaz de se redistribuir durante as chuvas, cobrir
as áreas não cobertas pelos depósitos iniciais, mas sem escorrer
excessivamente com a calda de pulverização; e ser suficiente-
mente molhável para formar suspensão na água de pulverização.
As características ideais de um produto puramente protetor são
dificeis de serem conciliadas na prática.
Para o desempenho da atividade protetora sobre as super-
flcies das plantas, os agrotóxicos deste grupo necessitam ser
adequadamente formulados e aplicados. As aplicações protetoras
das partes aéreas da planta são feitas por meio de pulverizações,
que visam conferir deposição, distribuição, aderência, cobertura
e tenacidade adequadas. Aplicações protetoras pós-colheita são
feitas pela imersão da parte vegetal na calda com agrotóxico.
Entretanto, geralmente, em frutas como mamão e manga, o trata-
mento protetor é feito simultaneamente com banho ténnico, e os
produtos mais utilizados são os sistêmicos, como o tíabendazol.
Os principais fungicidas protetores são os inorgânicos (à base
de cobre e enxofre), os ditiocarbamatos e similares (mancozebe,
tiram, etc.), as dicarboximidas e o clorotalonil.
16.4.2.3. Agrotóxicos de ação curativa
Os agrotóxicos curativos apresentam ação relacionada ao
processo de colonização (pós-infecção). Em geral, o efeito cura-
tivo de um agrotóxico está relacionado com a inibição da coloni-
zação do tecido do hospedeiro pelo patógeno, após a penetração,
porém antes da observação dos sintomas. O efeito curativo
também pode estar relacionado com a atenuação dos sintomas
ou reparação dos danos provocados pelo patógcno, sendo uma
ação dirigida contra o patógeno, após o estabelecimento de seu
contato efetivo com o hospedeiro. Portanto, os agrotóxicos de
ação curativa estão relacionados com os princípios gerais de
controle da terapia e da imunização. O efeito curativo também
está relacionado com a penetração do agrotóxico no interior do
órgão vegetal, de maneira que o mesmo possa entrar em contato
com o patógeno durante a colonização dos tecidos.
Os principais grupos de fungicidas com ação curativa são os
Qols (estrobilurinas e demais), os DMis (triazóis e outros) e os MBCs
(carbendazim e tiofanato-metílico). Além desses, outros importantes
produtos que penetram nos tecidos da planta, como alguns inibidores
de oomicetos também podem apresentar ação curativa.
16.4.3. Quanto à Mobilidade na Planta
Os agrotóxicos podem ser classificados quanto à trans-
locação nos tecidos vegetais (Figura 16.3). Essa classificação
separa os agrotóxicos em sistémicos, mesostêmicos (translami-
nares) ou não sistémicos (imóveis ou tópicos). Sistemicidade
significa mobilidade do produto na planta e o termo ·'sistémico"
contrapõe-se aos termos "não sistêmico" ou " mesostémico" . É
muito comum, embora errôneo, referir-se a fungicidas não sisté-
micos como "protetores" e a fungicidas sistémicos como "cura-
tivos" . O tenno protetor, descrito na classificação anterior, está
relacionado à fase do ciclo da doença que é interrompida pelo
agrotóxico, que nesse caso remete à prevenção contra a infecção
250
Figura 16.3. Mobilidade de agrotóxicos nas plantas. (A) p°roduto imó-
vel. Sua ação limita-se ao local em que foi depositado.
(B) Produto mesostêmico. O produto é redistribuído
sobre a superficie onde foi aplicado ou atravessa a
lâmina foliar, atingindo o lado oposto ao da aplicação.
sem t111oslocação via vaso. (C) Produto sistêmico. O
produto penetra a folha, atinge os vasos e é lranslocado
juntamente com a seiva, para locais distantes daquele em
que foi incialmente depositado.
dos tecidos. Tanto fungicidas sistêmicos quanto não sistêmicos
atuam como protetores se aplicados antes da deposição do pató-
geno sobre a superflcie vegetal. Desta forma, por exemplo,
produtos cúpricos são classificados como agrotóxicos não sisté-
micos, pois permanecem restritos à superficie do tecido tratado.
e protetores, pois previnem a infecção do tecido pelo patógeno.
Os triazóis (DMis) são sistêmicos, pois penetram os teddos
e circulam no xilema da planta, e podem atuar como prote-
tores, quando impedem a infecção, ou como curativos, quando
impedem a colonização após a penetração do patógeno.
16.4.J.1. Agrotóxicos sistêmicos
Agrotóxicos sistémicos são aqueles que penetram e são
translocados na planta por meio de seu sistema vascular (Boxe
16.2). Esses agrotóxicos também são conhecidos como móveis ou
penetrantes. Os agrotóxicos sistêmicos, em geral, tem maior fungi-
toxicidade inerente que os não sistêmicos e, por isso, são aplicados
em menores doses. Por possuírem alto poder residual e pela capaci-
dade de translocação pelos vasos do xi lema, a frequência de pulve-
rizações de produtos sistêmicos também é menor que a de produtos
não sistêmicos. Produtos sistêmicos, por serem específicos, apre-
sentam menos problemas de fitotoxicidade, de contaminação
ambiental e de desequilíbrio biológico do que os não sistêmicos.
Os agrotóxicos sistêmicos, em função de sua capacidade de
penetração e translocação dentro da planta, podem agir de forma
curativa sobre a colonização do patógeno. Na prática, esses agro-
tóxicos atuam segundo os princípios da proteção, terapia e imuni-
zação. Quando aplicados na parte aérea das plantas uma parte
significativa do produto fica depositada externamente e atua na
proteção dos tecidos. A outra parte penetra e é translocada via
feixes vasculares em concentração tóxica aos patógenos. Além
dos efeitos protetores. curativos e imunizantes, os agrotóxicos
sistémicos também podem ter ação erradicante, muito importante
no tratamento de sementes e do solo, visando à eliminação de
patógenos específicos.
A multiplicidade de efeitos dos agrotóxicos sistémicos
deve-se a três características: especificidade de ação ao nível
 Controle Químico
-
Boxe 16.2 Absorção e translocação de a
sistêmicos
Os agrotóxicos sistêmicos são utilizados no solo,
na parte aérea das plantas e também .no trata.mento de
sementes. A translocação ocorre, na maioria idos casos,
pelo xilema; consequentemente a aplicação no solo é
a via mais eficiente. O agrotóxico disponível no solo é
continuamente absorvido pelo sistema radicular junto
com a água e os nutrientes. Progressivamente, ocorre
o acúmulo do produto nas folhas, acompanhando
passivamente a corrente transpiratória da planta.
Entretanto, a aplicação de produtos sístêmicos via solo
oão é comumente utilizada para o controle de doenças
da parte aérea, pois levaria ao desperdício do produto
(doses elevadas, inativação por adsorção e degradação)
e a unia pressão de seleção desnecessária na população
do patógeno. Excepcionalmente, os indutores de resis-
tência podem ser aplicados tanto via. foliar ~1uanto no
solo para o controle de doenças bacterianas e! fúngicas
em folhas e frutos. A aplicação via solo também pode
ser feita em canteiros de semeadura.
O tratamento de sementes com produ,tos sistê-
micos pode te.r ação erradicante, protetora, cura-
tiva e imunizante. Ação erradicante ocorrie quando
o produto consegue reduzir a viabilidade d,o inóculo
presente sobre a semente. Ao impedir a penertração de
patógenos habitantes do solo na semente alli deposi-
tada, o produto funciona como protetor. Ao ser absor-
vido pelas sementes em germinação, o produto cura
as infecções latentes e, ao ser translocado nas plân-
tulas, previne ocorrência de doenças por imunização,
durante um período variável de dias ou até n;ieses.
Após a absorção, o agrotóxico sistêmico pode
ser degradado, em maior ou menor grau, e :seu efeito
tóxico ao patógeno pode ser perdido. De forma geral,
como a maioria dos produtos sistêmícos não, se movi-
menta via floerna e depende da corrente tram,piratória
para ser translocado, não são acumulados em órgãos
que não transpiram como as pétalas. Algumas exce-
ções são o fungicida fosetil, que transloca via floema,
e o antibiótico estreptomicina, que transl◄:>ca entre
folhas de diferentes idades.
. rvquínüco, absorção pela planta e, capacidade de translocação
:~:Jtro da planta. Efetivamente, todos os agrotóxic,os sistêmicos
-ibem seletivamente processos metabólicos específicos, compar-
Jiados apenas por grupos restritos de patógenos. A alta espe-
• ricidade de ação leva à alta toxicídade ine.rente aos patógenos
;ensiveis e à baixa fitotoxicidade. A baixa fitotoxicidade, aliada
is ~apacidades de absorção e translocação, permite que os agro-
~icos deste grupo atuem sistemicamente.
As principais características dos agrotóxicos sistêmicos são
•:1cidade direta ao patógeno, baixa solubilidade ecn água, pene-
::Jçào nos tecidos aéreos e raízes, trans1ocação via xilema, inca-
pacidade de alcançar órgãos que não transpiram, redistribuição
oora partes novas da planta, e ausência ou reduzida translocação
1ll floerna. Os principais agrotóxicos sistêmicos são os DMis, os
251
MBCs, os SDHls, os indutores de resistência, alguns inibidores
de oomicetos e antibióticos.
16.4.3.2. Agrotóxicos mesostêmicos ou translaminares
Os agrotóxicos mesostêmicos ou translaminares são aqueles
que apresentam movimentação limitada, em geral, sem envolvi-
mento do sistema vascular (xilema e floema) da planta. A movi-
mentação está relacionada à passagem do agrotóxico de uma face
para a outra da folha sem a translocação para outros órgãos da
planta. Os produtos desse grupo, em geral, se redistribuem na
superfície foliar devido à sua afinidade com a cera. Além disso,
esses agrotóxicos podem ter ação de profundidade, pela capacidade
de percolação no mesófilo foliar. Os produtos mesostêmicos
também podem ter ação protetora, curativa e erradicante. A maioria
das estrobilurinas, alguns triazóis e a dodina são produtos que apre-
sentam translocação mesostêmica na planta.
16.4.3.3. Agrotóxicos não sistêmicos ou tópicos
(imóveis)
Os agrotóxicos desse grupo pennanecem na superficie do
órgão vegetal em que foram depositados, se.m serem absorvidos
nem translocados. Esses produtos apresentam ação protetora
impedindo ou prevenindo a infecção da planta pelo patógeno.
Alguns produtos imóveis também apresentam ação erradjcante, e
por isso, também atuam na sobrevivência do patógeno. Os princi-
pais produtos desse grupo são aqueles à base de cobre ou estanho,
os ditiocarbamatos, o clorotalonil, o fo\pete., dentre outros.
16.4.4. Quanto ao Modo de Ação
Os agrotóxicos são também classificados pelo modo de
ação no patógeno. A classificação proposta pelo Comitê. de Ação
de Resistência de Fungos a Fungicidas (FRAC, do inglês Fungi-
cíde Resistance Action Cornmittee) agrupa os produtos de acordo
com esse critério, o que contribui para que as estratégias antir-
re.sistência sejam adotadas de maneira correta. A lista elabo-
rada pelo FRAC (Tabela 16.1) divide esses produtos em grupos,
os quais são identificados por letras e números. Nessa classifi-
cação, as letras separam os agrotóxicos em grupos pelo modo de
ação e os números indicam os subgrupos. Cada combinação de
letra e número recebe um código, denominado Código FRAC.
A letra A é utilizada para agrotóxicos que atuam oa síntese de
ácidos nucleicos; 8, para citoesqueleto e proteínas motoras;
C, para respiração; D, para aminoácidos e síntese de proteínas;
E, para transdução de sinais; F, para síntese de lipídios ou inte-
gridade ou função das membranas; G, para biossíntese de este-
róis na membrana; H, para biossíntese de parede celular; P, para
indutores de resposta de defesa do hospedeiro; M, para produtos
com modo de ação multissítio (Boxe 16.3); e U, para moléculas
com modo de ação desconhecido. A sigla BM indica os agentes
de biocontrole com múltiplos sítios de ação, e a sigla NC é usada
para os produtos sem classificação, como os óleos minerais. Por
exemplo, os triazóis, que são inibidores da desmetilação de este-
róis (DMls), estão inseridos no grupo Gl , com o código FRAC 3
. (Tabela 16.1).
16.4.5. Quanto à Classe Toxicológica
A classificação quanto à classe toxicológica leva em consi-
deração a nocividade de cada agrotóxico aos organismos não alvo.
Essa classificação é realizada com base em uma série de testes toxi-
cológicos agudos e crônicos em mamíferos. No Brasil, é o Minis-
 Manual de Fitopatologia

Boxe 16.3 Agrotóxicos multissitios de ação protetora

Os agrotóxicos multissítios de ação protetora são inibidores inespecíficos de reações bioquímicas, e afetam um grande
número de processos vitais compartilhados por diferentes organismos vivos. Esses produtos podem atuar em qualquer
parte da célula onde haja atividade metabólica. Há evidências de atuação desses produtos tanto na membrana como no
protoplasma celular, sendo supostamente m:iis intensa no protoplasma, onde é maior o ruímero de processos vitais.
Para fungicidas inorgânicos, há evidências de que o acúmulo inicial e muitas reações subsequentes ocorrem sobre
ou fora da membrana celular. Agrotóxicos com alta atividade iônica superficial, como o fungicida dodina, podem reagir
com grupos iônicos (sulfidrilicos, carboxilicos, imidazólicos, etc.) situados na superfície celular, interferindo irreversivel-
mente na perrneabilidaJ.e da membrana e provocando extravasamento dos constituintes celulares. Tais produtos, entre-
tanto, agem também fortemente ua inibição enzimática do metabolismo de carboidratos, possibilitando interpretar
mudanças de permeabilidade como efeitos secundários da atuação intracelular.
lntracelularmente, cada uma das centenas de enzimas pode ser alvo de inibição pelos agrotóxicos protetores. Testes de
ditiocarbamatos e vários sais metálicos sobre enzimas que dependem de grupos sulfidrilicos, como cobre e ferro mostram
notável inibição da atividade em mais da metade das possíveis combinações enzima-agrotóxico, comprovando a capaci-
dade dos agrotóxicos em reagir indiscriminadamente com os grupos prostéticos comuns das enzimas. A extensão dessas
reações in vivo depende do nível de agrotóxico não decomposto que acumula no local de atuação, na célula do pató-
geno, pois agrotóxicos podem ser metabolicamente eliminados. Captana pode inibir simultaneamente muitas enzimas
e coenzirnas, particularmente as que contêm grupos sulfidrilicos, afetando de modo não específico um grande número
de processos metabólicos. Agrotóxicos inorgânicos, como os fungicidas/bactericidas a base de cobre, também ~nvolvem
reações com grupos sulfidrílicos, mas, simultaneamente, inibem enzimas não dependentes do grupo sulfidrilico, como
a sacarase, catalase, arginase, asparaginase, beta-glucosidase, etc. O enxofre age como competidor de receptores de
hidrogênio, rompendo as reações normais de hidrogenação e desidrogenação. Alguns ditiocarbamatos, por meio do
íon isotiocianato, derivado de sua decomposição, reage inespecificamente com enzimas sulfidrílicas. Outros ditiocar-
bamatos formam quelatos tóxicos com traços de cobre, atuando diretamente sobre locais de ligação de metais essen-
ciais ou sobre grupos sulfidrílicos vitais. Em concentrações mais elevadas competem com ern.imas sulfidrilicas, sendo
particularmente ativos sobre a enzima desidrogenase de triose fosfato.
A falta de especificidade dos agrotóxicos multissítios não permite que estes produtos sejam absorvidos pelas
plantas, pois causariam fitotoxicidade. Assim, a seletividade antifúngica ou antibacteriana sobre a superfície vegetal é
conseguida às custas da sua relativa insolubilidade em água e dificuldade de penetração na planta.

lério da Saúde. por meio da ANVISA, que detennina a classe toxi-
cológica de cada produto. A Organização Pan-americana de Saúde
(OPAS) estabelece que todos os agrotóxicos devem possuir uma
faixa colorida na embalagem que indica a classe toxicológica
(Figura 16.4). A faixa vermelha identifica os produtos extre-
mamente tóxicos (Classe 1). A faixa amarela é utilizada para os
produtos aliâmente tóxicos (Classe U). A faixa azul é utilizada nas
embalagens dos agrotóxicos medianamente tóxicos (Classe III).
Por fim, a cor verde indica os produtos pouco tóxicos (Classe IV).
16.5. FORMULAÇÕES DE AGROTÓXICOS
Os ingredientes ativos dos agrotóxicos, em geral, são
formulados em misrura com diluentes e adjuvantes inertes ao
patógeno. As formulações podem ser feitas com diluentes sólidos
ou líquidos. As principais formulações de agrotóxicos existentes
são:
Pó molhável (PM ou WP, do inglês wettable powder) -
é uma formulação sólida em pó que veicula o ingrediente ativo
disperso em compostos inertes. Os aditivos, como os tensoa-
tivos, são necessários neste tipo de fomrnlação para promover a
umectação do produto em água dura_nte a aplicação e garantir boa
cobertura nas plantas. Essa formulação requer também a adição
de produtos que ajudem na estabilidade e na aderência do produto
na planta. Esta estratégia é utilizada para fungicidas pouco solú-
veis em solventes orgânicos. Os agrotóxicos à base de cobre,
o mancozebe, a captana e o cloroialonil apresentam produtos
comerciais formulados em PM.
Concentrado emulsionável (CE ou EC, do inglês em11/-
sijiab/e concentrate) - é uma formulação líquida em que o ingre-
diente ativo é solubilizado em solvente orgânico apoiar. A adição
de aditivos é necessária para a obtenção de uma boa emulsão e
para homogeneizar o produto em mistura com água. Alguns tria-
zóis como o ciproconazol e o difenoconazol, e a estrobilurina
piraclostrobína são fonnulados em CE.
Suspensão coneentrada (SC) - é uma formulação líquida,
em que o ingrediente ativo, praticamente insolúvel no solvente,
é moído durante o processo ele produção e disperso no diluente.
Essa formulação foi desenvolvida para solucionar problemas de
mistura e decantação no tanque de pulverização da formulação
PM. Agentes dispersantes, umectantes, espessantes, entre outros,
são requeridos para a produção de produtos em SC. Vários agro-
tóxicos têm sido formulados em SC, tais como triazóis, carben-
dazim, captana. iprodiona, clorotalonil, alguns produtos à base
de cobre, etc.
Granulado dispersível (GD ou WG, do inglês water
dispersible granules) - é uma fonnulação em grânulos com o
iugrediente ativo concentrado. Os agentes dispersantes adicio-
nados na formulação são importantes para obtenção de uma boa
dispersão no momento da mistura do produto com a água. As
estrobilurinas azoxistrobina e trifloxistrobina, o mancozebe, e o
cobre são exemplos de agrotóxicos formulados em GD.

252
 Controle Químico

Tabela 16.1 - Grupos de classificação do Comitê de Ação de Resistência de Fungos a Fungicidas (FRAC) para importantes agrotóxicos usados
no controle de doenças de plantas, com os respectivos modos de ação e riscos de resistência.

Código
FI{ \C ,...
.,omc I1o l!íllllO ,..,omc comum .\1 ot1o d1• aç:i\ o .s·1trn-a
. 1,o e co11go
, 1· I',csi'tcncta
. • .

Risco Alto
benomd Resistência já relatada para várias
MBC
carbendazim B· mitose e B 1: P,.tubulina espécies. Resistência cruzada pode
(Meti! benzimidazol car-
tiabendazol divisão celular (mitose) ocorrer. Sítio-alvo das mutações
bamato)
t1ofanato-metílico no gene da l}-tubulina, nos sítios
El 98A/G/K e F200Y.
Risco Médio
ciproconazol
Resistência é quantitativa e já
difenoconazol
relatada paro várias espécies.
epoxiconazol G 1: C 14 demetila-
Resistência cruzada pode ocorrer
DMI tebucooazol G: Biossíntese ção na biossíntese
Muitos mecanismos de resistência
3 .. (Inibidores da protioconazol de esterol na de
já são conhecidos incluindo
desmeti lação de esterois) fenarimol membrana esterol (erg 11 /
mutações no gene cyp51 (erg 11)
tnfonoe cyp51)
como Vl36A, Yl37F,A379G e
imazalil
1381 V, promotor cyp5 I,
procloraz
transportadores ABC e outros.
Risco Alto
benalaxil
Resistência cruzada bem
PA metalaxil A- síntese de Al:RNA
conhecida em diferentes oomicetos.
(fenilamidas) tiabenda1ol ácidos nucleicos polimerase 1
Mecanismo ainda
tiofanato-metílico
desconhecido.
fluop1ram
carboxin
SDH1 Risco de Médio a Alto
oxicarboxm C2: Complexo II
(ioibidores da Res1stênc1ajã relatada para várias
7 benzovindiflupyr C:,Respiração succmato
succinato espécies de fungos. Sitio-alvo das
bixafen desidrogenase
desidrogenase) mutações no gene sdh
fl.uxap1roxade
boscalida
azox1strobina
cresoxim-metílico Risco Alto
C3: Complexo Ili
picoxistrobina Resistência já relatada para várias
Qol citocromo bc 1
piraclostrobina espécies. Síuo-aho das mutações
li (inibidores da C: Respiração (ubiquinona oxi-
trifloxistrobina gene no cyt b são O 143A, F l 29L
quinona externa) dase) no sitio Qo
farnoxadone e outras. Resistência cruzada pode
(gene cyt b)
fenam1done ocorrer entre os fungicidas Qol.
piribencarbe
Risco Médio
D: ammoácidos e D3: síntese de
24 Antibiótico casugamicina Resistência já relatada para
síntese de protelnas proteínas
fuogos e bactérias.
Muhissítio com
MI Ioorgânico cobre M1: Multisshio
atividade protetora
ferbam
mancozebe <;eralmente Risco Baixo
manebe Sem relatos de resisténcia
Ditiocarbamatos e mct1Tam Multissíuo com desenvolvida para
M3 M3: Multissitio estes fungicidas.
similares propinebe atividade protetora
tiram
, zinebe
úram

Fonte: FRAC (2017).

253
 Manual de Fitopatologia
Classe 1- Faixa Vermelha - Extrema me te Tóxico
1
DL50 = < s mg/kg (uma pitada a algumas gotas)
Classe li - Faixa Amarela - Altamente Tó!Xico
DL50 = s a 50 mg/kg (algumas gotas a uma colher de e há)
Classe Ili - Faixa Azul - Medianamente róxico
DL50 = 50 a 500 mg/kg (uma colher de châ a duas col eres de sopa) 1)
1)
Classe IV - Faixa Verde - Pouco Tóxico
DL50 =-:> soo m g/kg (duas colheres de sopa a um opo)
Figura 16.4 - Classes toxicológicas utilizadas em embalagens de agrotóxicos,
com as respectivas doses letais orais para matar 50% dos indiví-
duos (DL10).
Fonte: Organização Pan-americana de Saúde, OPAS ( li997).
Concentrado solúvel (SL) - o ingrediente ativo é solubi-
lizado em água ou solvente miscível em água. O fungicida cipro-
conazol e o antibiótico casugamicina são comerciallizados nessa
formulação.
Suspo-emulsão (SE) - Fonnulação utilizada para combinar
agrotóxicos com propriedades ftsicas diferentes. Contém ingre-
dientes ativos sólidos e líquidos em suspensão estaibilizados por
aditivos. O produto comercial da mistura epoxiéonazol + píra-
clostrobina é formulado em SE.
16.6. RESISTÊNCIA DOS PATÓGENOS AOS
AGROTÓXICOS
16.6.1. Resistência de Fungos a Fungicid21s
Os fungos, como todos os organismos vivos., podem, por
meio de mutações, tomar-se resistentes a fungicidas específicos
que atuam em um ou poucos processos metabólkos vitais. A
mutação pode ocorrer em um único gene (monogi:oica) ou em
vários genes (poligênica), principalmente no sítio primário de
ação dos fungicidas. Os mecanismos de resistência envolvem
principalmente modificações no sítio primário de a1;ào do fungi-
cida sobre o patógeno.
A resistência aos fungicidas pode ser classi,ficada como
cruzada, cruzada negativa e múltipla. A resistência cruzada
ocorre quando os isolados do fungo desenvolvem resistência a
mais de um fungicida com o mesmo modo de ação. Ao desen-
volver resistência a um fungicida, o isolado toma-s,e resistente a
vários outros, desde que compartilhem o mesmo modo de ação
(Tabela 16.1). No entanto, é possível a ocorrência ,de fenômeno
inverso, denominado resistência cruzada negativa, que consiste
no aumento de sensibilidade a um fungicida, normalmente de
outro modo de ação, nos isolados reststentes a outro. A resis-
tência múltipla ocorre quando os isolados do fungo apresentam
resistência para dois ou mais fungicidas com modos de ação dife-
rentes. As causas do desenvolvimento de resistência aos fungi-
254
cidas estão relacionadas a alteração bioquímica do
sítio alvo, desenvol vimento de via metabólica alter-
nativa, degradação metabólica do fungicida, exclusão
ou expulsão do fungicida, decréscimo na permeabi-
lidade da membrana e aumento na destoxificação do
produto.
O risco de ocorrência de resistência em fungos,
segundo o FRAC, é dependente do patógeno, do grupo
químico do fungicida e também das medidas agro-
nômicas adotadas pelo produtor. Os patógenos com
baixa eficiência de disseminação a longas distâncias,
baixa capacidade de multiplicação, baixa probabili-
dade de mutação ou persistência da mutação na popu-
lação são classificados como de baixo risco. ·Normal-
mente são patógenos que ocorrem em sementes ou
sobrevivem no solo e causam doenças monocíclicas
(apenas um ciclo por safra). Por outro lado, pató-
genos que têm alta capacidade de multiplicação e
disseminação, ocorrência frequente da forma sexuada
de reprodução e vários ciclos de infecção por safra
são classificados como de alto risco. Os fungicidas
multissítios são classificados como de baixo risco e
os fungicidas que atuam em sítio específico sujeitos
a mutações simples são considerados como de alto
risco. O risco também deve considerar a intensidade da doença
nos diferentes locais, levando em consideração as condições
climáticas e as medidas agronômicas, que incluem ferti lização,
irrigação, práticas culturais e grau de resistência das diferentes
variedades plantadas (Figura 16.5).
A resistência é detectada por meio de estudos de sensibi-
lidade que comparam as populações expostas e não expostas a
determinado fungicida (Figura 16.6). Esse monitoramento é
importante não somente para verificar se as causas da ineficiência
no controle estão associadas com resistência, mas também se as
estratégias antirresistência estão apresentando resultados satisfa-
tórios. O monitoramento deve ser iniciado antes da comerciali-
zação do fungicida para obtenção de dados de sensibilidade das
populações não expostas dos patógenos.
Até a década de 1970, devido à predominância de fungicidas
multissítio, os casos de resistência relatados no campo limita-
vam-se a menos de I Ogêneros de fungos fitopatogênicos. No final
da década de 1980, devido à intensificação do uso dos fungicidas
sítio-específico (sistêmicos), esse número já havia aumentado para
60 gêneros. No Brasil, aproximadamente 20 gêneros de fungos
fitopatogênicos haviam sido relatados corno resistentes a fungi-
cidas até o fim da década de 1990. O número de patossistemas
com algum tipo de resistência relatada, seja em laboratório ou
em campo, estava próximo de 350 no início de 2010. As conse-
quências da seleção de populações de fungos resistentes a fungi-
cidas podem ser desastrosas, tanto para o produtor, que pode ter a
produção comprometida por falta de um produto de eficiência equi-
valente, quanto para o fabricante, que poderá perder os recursos
investidos na descoberta e desenvolvimento do agrotóxico.
Em condições de laboratório é possível obter fungos fitopato-
gênicos resistentes a diferentes fungicidas sistêmicos. No entanto,
no campo são necessários dois importantes fatores para que os
indivíduos resistentes prevaleçam na população do patógeno: a
adaptabilidade do mutante e a pressão de seleção. Um mutante
pode apresentar baixa adaptabilidade se os genes atingidos pela
mutação forem importantes condicionadores de competitividade
 Controle Químico

12 18 Alto (= 11
Estrobllurlnas J 6 Médio(= 0,5)
Dicarboximldas 1,5 J '
4.5 B.ilxo (= 0,25)

Triazóls 4
2
•
4
12
6
Alto (= 1)
Médio (= 0.5)
1 2 J Babto (= 0,25)

Multlssítios 1 2 J Alto (= 1)
Cobre 0,5 1 1,5 Médio (= 0,5)

r~ura 16.S - Classificação de risco de resistência combinado em função do grupo químico dos fungicidas, do patógeno/doença e do risco
agronômico.
Fonte: FRAC (2014) modificado de acordo com Kuck (2005).

A ) • B zados de forma inadequada e/ou em áreas muito favoráveis para a

\ l - \,- 1. \ ocorrência de epidemias, podem perder eficiência de controle em
função de intensiva pressão de seleção.
?......_,-...'-9 ~
Os problemas decorrentes do aparecimento de popula-
,,.,
/'
'--,.
\
I
-'
.._
ções resistentes aos fungicidas levou as indústrias do setor a
unirem-se e fundarem, no início da década de 1980, o Comitê
de Ação a Resistência a Fungicidas (FRAC Fungicide Resis-
...J. ;! , tance Action Committee). Trata-se de uma organização interna-
cional que tem por objetivo discutir os problemas de resistência
e r D
e formular planos de esforços cooperativos para evitar e manejar
a resistência de patógenos aos fungicidas. Esse comitê é repre-
\ sentado em alguns países, como no Brasil, por comitês regionais.
O FRAC Brasil foi constituído em 1999, tendo como membros
.,.1 representantes de empresas produtoras e de comercialização de
.._ l
fungicidas.
} .....
Resistência de fungos aos fungicidas do grupo Qol - Os
inibidores da quinona externa (QoI}, grupo ao qual pertencem
Fi2.ura 16.6 Ucnninaçâo de conidios de isolado sensível (A e B) e as estrobilurinas, atuam sobre os fungos pelo bloqueio do trans-
pouco sensível (C e D) de Moniliniafructicola, agen- porte de elétrons nas mitocôndrias, que resulta na inibição da
te causal da podridão parda do pêssego, ao fungicida respiração. A resistência, na maioria dos casos, ocorre pela substi-
azoxistrobina. Germinação em água (A e C) e em so- tuição no códon 143 do aminoácido guanina por alanina (G 143A).
lução do fungicida (B e D}. Além dessa modificação, a glicina pode ser substiruída por serina
Fonte: Primiano (2015). também no códon 143, a fenilalanina por Ieucina no códon 129
(F 129L) e glicina por argenina no códon 137 (G 137R}. As alte-
;ior exemplo, patogenicidade, capacidade de esporulação e sobre- rações no códon 143 podem gerar isolados com altos níveis de
, ência). Entretanto, a a lta adaptabitidade de um determinado resistência, enquanto mutações nos outros códons resultam em
"TJutante não indica, obrigatoriamente, problema de resistência no resistência moderada.
campo, tampouco a baixa adaptabilidade remete a ausência de A resistência de fungos aos Qols já foi relatada em patógenos
nscos de resistência. Por sua vez, fungicidas de baixo risco, utili- dos gêneros Alternaria, Botrytis, Cercospora, Col/etotrichum,

255
 Manual de Fitopatologi,1

Erysiphe, Monilinia, Mycosphaerella, Venturia, etc., de varias
culturas, sendo considerada de risco alto. Entretanto, para alguns
patógenos esse risco é considerado baixo em função da existência
de um intron especifico imediatamente após o códon 143 no gene
do citocromo b.
Resistência de fungos aos fungicidas do grupo MBC-A
resistência de fungos aos fungicidas do grupo metil benzimidazol
carbamato (MBC) é considerada de alto risco. Esta resistência
ocorre principalmente pela substituição do ácido glutâmico por
lisina, glicina ou alanina no códon 198 da ~-tubulina. A substi-
ruição da fenilalanina por lisina no códon 200 oa mesma proteína
resulta em resistência moderada. Isolados resistentes do pató-
geno foram identificados mesmo após 1O anos da interrupção do
uso dos MBCs em áreas tratadas com o fungicida. A resistência
aos MBCs foi observada para patógenos, que incluem os gêneros
Botrytis, ColletofYichum, Cercospora, Cladosporium, Erysiphe,
Fusarium, Monilinia, Penicillium, Venturia, dentre outros, em
di~~rentes culturas. ·
Resistência de flllngos aos fungicidas do grupo DMI - A
resistência dos fungos aos inibidores da desmetilação de esteróis
(DMI), grupo ao qual pertencem os triazóis e os imidazóis, foi
identificada em diferentes fungos, em algumas culturas, tais como
Bohytis cinerea, Cercospora betico/a, Cofletotrichum gtoeospo-
rioides, Fusarium graminearum, Penicillium digitatum, Venturia
inaequalis, dentre outros. Essa resistência é considerada de risco
médio. Ao contrário dos benzimidazóis, a resistência a esse grupo
de fungicidas é considerada quantitativa. Neste caso o controle de
populações com alguma resistência pode ser obtido pelo aumento
da dose e/ou redução do intervalo de aplicação.
16.6.2. Resistência de Bactérias aos Bactericidas
Bactericidas à base de cobre e antibióticos são os prin.;ipais
produtos químicos usados para o controle de doenças de natureza
bacteriana na agricultura. Embora sejam eficientes contra diversas
doenças, estes produtos são incapazes de suprimir completa-
mente o ínóculo. Aplicações frequentes e contínuas ao longo do
ano normalmente são necessárias para minimizar as perdas. Um
problema generalízado desta prática é o risco de desenvolvimento
de resistência pelo patógeno-alvo. A pressão imposta pelas repe-
tidas aplicaç,ões leva a um direcionamento evolutivo da população
da bactéria. Uma vez que a resistência é adquirida por algum indi-
víduo da população do patógeno, seja por conjugação ou mutação,
as aplicações conduzem a um aumento gradual da frequência da
população d.esses indivíduos resistentes. Quando a população de
patógeno resistente se sobressai à sensível há o comprometimento
da eficácia desta medida de controle (Figura 16.7).
Resis1tência de bactérias ao cobre - A redução da eficácia
das pulverizações de cobre no controle das doenças bacterianas
de plantas e a ocorrência de bactérias fitopatogênícas resistentes
foram relatadas pela primeira vez na década de 1980. Desde
então indivíduos resistentes ao cobre foram identificados em
muitas espécies bacterianas, pertencentes aos gêneros Pseudo-
monas, Xan.thomonas, Erwínia e Pantoea. Em bactérias, os genes
de resistência ao cobre estão predominantemente localizados em
plasmídeos. Desta forma, a transferência horizontal de plasmí-
deos, contendo os genes de resistência por meio de conjugação, é
a principal fom1a de aquisição de resistência de cobre por bacté-
rias. Como a resistência ao cobre é regulada por vários genes,
é pouco provável que mutações espontâneas possam conferir
resistência ao metal. Os principais mecanismos de resistência,
os quais imjpedem o cobre de interromper os processos celulares
bacterianos, são o sequestro e o acúmulo de cobre por proteínas
produzidas pelos genes de resistência e o efluxo do metal para o
meio extracelular (Figura 16.8).
Em X citri subsp. citri, agente causal do cancro cítrico, por
exemplo, os genes de resistência ao cobre copl, copA e copB

Seleção: os indivíduos sensíveis são eliminados e os resistentes aumentam

população inicial

o Lesões causadas por patógenos sensíveis •+ Aplicação de agrotóxico

• Lesões causadas por patógenos resistent es e:~ Regeneração da população

Figura 16.7 - Pressão de seleção sobre população patogênica, decorrente da aplicação sucessiva de um agrotóxico. Na população inicial,
predominam lesões com indivíduos sensíveis ao agrotóxico. Cada aplicação de agrotóxico elimina grande parte dos indivíduos
sensíveis, mas não tem efeito nos indivíduos resistentes, que permanecem e se múltiplícam. Ao final de sucessivas aplicações do
mesmo produto, predominam lesões com indivíduos resistentes e o agrotóxico perde sua função.
Fonte: Adaptada de Deising_ et ai. (2008).

256
 Controle Químico
Sem cobre Com cobre
Isolado
sensível
Isolado
resistente
..
Figura 16.8 - Crescimento de isolados de Xanthomonas citri subsp.
citri sensível e resistente ao cobre em meio de cultura
com e sem adição de 400 mg L-1 de sulfato de cobre
pentahidratado.
estão localizados em um grande plasmídeo e apresentam simila-
ridade de sequência de nucleotídeos superior a 90% com genes
de resistência a cobre presentes em isolados de X. a/falfae subsp.
cirrumelonis, X vesicatoria, X. euvesicatoria, X pe,forans,
X gardneri eX arboricola pv.juglandis provenientes de diversos
países ou territórios. Estes genes também foram identificados em
isolados epífitas de Xanthomonas e StenotropHomonas mdlto-
phi/ia isoladas de citros. Essa relação sugere que os genes que
conferem resistência ao cobre nessas bactérias compartilham
c1ma ascendência comum e estão amplamente disseminados em
dh·ersos ambientes agrícolas.
Resistência de bactérias aos antibióticos - A resistência
.los antibióticos é um problema global com graves consequências
relacionadas não somente ã proteção de plantas, mas também, e
principalmente, ã medicina clínica humana e animal. Por apre-
sentar o maior uso na agricultura dentre as substâncias do grupo.
a estreptomicina é o antibiótico com maior número de relatos de
desenvolvimento de resistência, com ocorrências em populações
de Erwinia amylovora, Pseudomonas syringae e Xanthomonas
1esícatoria. A resistência à estreptomicina pode ser adquirida
tanto por mutação como por conjugação. Na mutação ocorre
a alteração pontual do gene que coJifica a proteína alvo para
a ligação da estreptomicina nos ribossomos bacterianos. Desta
forma, bactérias mutantes perdem o sítio de ligação da estrep-
tomici na e o antibiótico perde a funcionalidade. A resistência
conferida por conjugação está associada aos genes strA e strB,
presentes em plasmídeo conjugativo. Esses genes codificam
enzimas modificadoras da estreptomicina. impedindo-a de se ligar
ao ribossomo bacteriano. Não há relatos de resistência a casuga-
micina e oxitetraciclina em patógenos de plantas no campo. Isso
não significa que o risco de desenvolvimento de resistência para
estes antibióticos seja menor. Apenas reflete a menor intensidade
de uso destas substâncias na agricultura, uma vez que a resis-
tência a estes antibióticos foi documentada em diversas bactérias
não patogênicas às plantas.
257
16.6.3. Estratégias Antirresistência
O manejo integrado Je doenças, pela utilização simul-
tânea de medidas de controle variadas, tais como uso de mate-
rial de propagação sadio, variedades resistentes, adubação equi-
librada, irrigação adequada, controle qufmico e biológico, dentre
outros, é sem dúvida o cenário ideal de controle de doenças de
plantas. Esta estratégia é a mais sustentável não só sob o aspecto
ambiental, pela racionalização da quantidade de agrotóxicos apli-
cada, mas também pela redução do risco de desenvolvimento de
isolados de patógenos resistentes aos agrotó,cícos.
Além do manejo integrado, outras estratégias contribuem
para minimizar a ocorrência da resistência. O uso de agrotóxicos
que apresentam alto risco de ocorrência de resistência deve ser
evitado no manejo de doenças que podem ser controladas com
agrotóxicos de menor risco, geralmente multissítios, ou com
outros métodos de controle. Os produtos mais vulneníveis à resis-
tência devem ser usados contra doenças em que a população do
patógeno resistente aumenta lentamente. quando a doença pode
ser controlada por urna combinação de outras medidas ou ainda
quando o controle pode ser alcançado com baixa pressão de
seleção.
A pressão de seleção e, consequentemente, o risco de resis-
tência, podem ser diminuídos por meio da utifüação de diferentes
estratégias antirresistência. A principal estratégia é evitar o uso
repetido e isolado de um mesmo produto. É recomendável que
seja utilizada a mistura, a rotação ou a alternância de agrotóxicos
com mecanismos de ação distintos (Tabela 16.2). Os agrotóxicos
devem ser aplicados somente na época, na dose e nos intervalos
de aplicação recomendados na bula. É desejável que a quanti-
dade aplicada e a frequência de aplicação sejam reduzidas a um
mínimo necessário para controle econômico. Deve-se limitar o
uso e a periodicidade de aplicação de fungicidas sistêmicos. Os
agrotóxicos que atuam em sítio específico no patógeno, se apli-
cados isoladamente, não devem exceder 30% do número total
de aplicações por safra e em associação com fungicida de outro
modo de ação não devem ultrapassar 50%. Associação de agro-
tóxicos de ação sítio-especifico somente com outros agrotóxicos
multissítio que promovam controle satisfatório da doença e a
restrição de uso de tratamentos erradicantes também previnem o
surgimento de resistência. Finalmente, deve-se realizar o monito-
ramento da resistência ao primeiro sinal de perda de eficácia do
controle.
16.7. TECNOLOGIA DE APLICAÇÃO DE
AGROTÓXICOS
O sucesso do controle químico de doenças de plantas
não depende somente da utilização do agrotóxico adequado ao
alvo biológico, mas também da forma como o produto é apli-
cado. A tecnologia de aplicação de agrotóxicos consiste no
emprego de conceitos e informações científicas para a colocação
destes produtos no alvo em quantidades, momentos e métodos
adequados, de forma a maximizar sua eficiência e minimizar os
custos e impactos ambientais. Os aspectos mais importantes a
serem observados para a aplicação de um produto são: tipos de
cultura e equipamento, volume de calda, regulagem e calibração
do pulverizador e condições do ambiente.
A escolha do equipamento a ser utilizado depende de fatores
como tamanho da área ·ser tratada, tempo disponível para apli-
cação. distância do ponto de reabastecimento e!.r,açamento de
 Manual de Fitopatologia
Tabela 16.2 - Classificação de risco de resistência em função da estratégia adotada para uso de diferentes fungicidas nas aplicações.
•\plira~·iio
1· 2" Y -t•
A A A A
A B A B
A+B A+B A+B A+B
A+B A A+B B Mistura e alternância
B B A+B B Combinação
A= Fungicida com alto risco de resistência (por exemplo: benzimidazóis e estrobilurinas); B = Fungicida com baixo risco de resistência (por
exemplo: cobre e ditiocarbamatos).
Fonte: Guini & Kimati, 2000.
plantio, topografia. localização do alvo biológico na planta. Para
áreas pequenas ou com declividade acentuada os pulverizadores
costais manuais (Figura 16.9A) ou motorizados (Figura 16.9B) são
mais apropriados. Para áreas maiores e que pennitem o trânsito de
máquinas, os pulverizadores tratorizados de barra (Figura 16.9C)
e os turbo pulverizadores (Figura 16.90) são mais adequados. Os
pulverizadores tratorizados de barra são indicados para culturas
anuais ou de pequeno porte. como cerais, feijão, soja, etc. Estes
equipamentos pcnnitem que os bicos de pulverização sejam
fixados em série em barras horizontais a distâncias uniformes
umas das outras e da superfície a ser tratada. Existem também os
pulverizadores tratorizados com pistola de pulverização. Nestes
equipamentos os bicos de pulverização são montados em lanças
conectadas ao tanque por mangueiras. As pistolas são operadas
manualmente por aplicadores que caminham em compasso com a
movimentação do trator. Este tipo de pulverizador é amplamente
utilízado em pomares em formação e por pequenos e médios
fruticultores durante todo o ciclo de cultivo.
Os turbo pulverizadores, por sua vez. são mais apropriados
para culturas perenes ou de porte arbóreo, como café e fruteiras.
Estes equipamentos são providos de ventiladores que geram
corrente de ar para transportar as gotas produzidas pelas pontas
de pulverização até o alvo. Os bicos de pulverização também
estão fixados em distâncias unifonnes na barra de pulverização,
que nonnalmente tem fom1ato de arco e comprimento variávei.
Contudo, em todos os turbo pulverizadores a barra é posicionada
na saída de ar do ventilador.
Os pulverizadores. em geral, são acoplados e arrastados pelo
trator. No entanto, existem também equipamentos. denominados
auto propelidos ou automotrizes, que se deslocam em meio
terrestre com sistema de propulsão próprio sem auxílio de trator
(Figura l 6.9E). A aplicação com aeronave (Figura J6.9F) é uma
opção em áreas de grande extensão de culturas anuais ou perenes,
de dificil acesso por via terrestre, distante do ponto de reabasteci-
mento ou em situações em que a aplicação do agrotóxico deve ser
realizada em cuno espaço de tempo.
Existem ainda outras fonnas menos convencionais de apli-
cação de agrotóxicos como aquelas realizadas diretamente no
solo com graouladores, injetores, pulverizadores acoplados a
outros equipamentos que revolvem o solo e incorporam o produto
258
E,tnitrgi:1 Riwo tlt- rc,istênl'ia
Repetição Alto
Alternância
Mistura
Baixo
(arados, sulcadores e subsoladores, etc.), entre outros. Os agro-
tóxicos também podem ser aplicados via sistema de irrigação
ou diretamente no colo da planta com diferentes tipos de equi-
pamentos específicos. Para o tratamento de sementes ou partes
vegetativas utilizadas na propagação de plantas os agrotóxicos
são aplicados com máquinas misturadoras ou por imersão em
calda com o produto.
Outro fator importante a ser observado é o volume de calda
de pulverização do agrotóxico. É comum que os volumes de apli-
cação sejam pré-fixados e aplicados indistintamente em plantios
de diferentes culturas, idades e tamanhos, levando ao desper-
dício de recursos como água, energia e insumos. Contudo, por
razões de economia, procura-se aumentar a capacidade opera-
cional dos pulverizadores pela utilização do menor volume de
calda de pulverização por área tratada possível, sem afetar a
qualidade do controle. A detem1inação do volume de calda deve
ser baseada incialmente no tipo cultivo. Para culturas anuais ou
de pequeno porte., o volume nonnalmente é estabelecido levando
em consideração a área a ser tratada. Neste caso, o volume de
calda aplicado ao longo do ciclo da cultura sofre pouca variação,
pois a magnitude do alvo, a superfície horizontal de cultivo, sofre
menor variação. Por outro lado. para culturas perenes ou arbóreas
o ideal é considerar o volume de copa das plantas. Nesta situação,
a quantidade de agrotóxico e o volume de calda são fixados por
unidade de volume da planta, mas variam, por hectare, de acordo
com o desenvolvimento da cultura. Para isso, é preciso deter-
minar frequentemente o volume de copa das plantas. Este é um
método simples que pode ser aplicado em plantios com diferentes
espaçamentos entre linhas, tamanhos de plantas, idade ou outros
fatores (Figura 16.10). O volume de copa por hectare é calculado
pela divisão da área de I ha ( 10.000 m 2) pelo espaçamento entre
ruas, em metro. O resultado deste cálculo é multiplicado pela
altura média das plantas, em metro e pelo diâmetro médio das
copas das plantas. em metro. O resultado final indica quantidade
de metros cúbicos de volume de plantas por hectare. Para deter-
minar a dose ou volume de calda do agrotóxico a ser utilizada por
hectare, basta multiplicar o volume de copa calculado pela dose e
volume recomendados por metro cúbico de planta.
Para garantir que o pulverizador entregue às plantas a dose
e o volume de calda desejados é necessário regular e calibrar o
 Controle Químico

Figura 16.9 - Principais tipos de pulverizadores utilizados no controle de doenças de plantas: (A} costal manual; (B) costal motorizado;
(C) tratorizado de barra; (D) turbo pulverizador; (E) auto propelido; (F) aplicação com aeronave.
Crédito das fotos: Fundecitrus (A, B, D); Marcelo Scapin (C); Marcelo Pastorello (E): Ulisses Antuniassi (F).

equipamento. A regulagem permite o ajuste da máquina às carac-
terísticas da cultura e os agrotóxicos utilizados, como velocidade
de trabalho, escolha dos tipos de bicos de pulverização, espaça-
mento entre bicos, altura da barra de pulverização, etc. A cali-
bração permite o ajuste de vazão Jos bicos, pressão de trabalho,
quantidade de produto e água a serem colocados no tanque. Após
a realização dos ajustes e antes de iniciar a aplicação do produto é
importante a avaliação da qualidade da pulverização. Para a isso,
a análise da cobertura e deposição são fundamentais.
Cobertura refere-se à área do tecido vegetal efetivamente
atingida pela calua de pulverização, detennínada pelo número de
gotas por unidade de área ou à porcentagem da área alvo coberta
pela pulverização. De modo geral, defensivos que apresentam
baixa ou nenhuma capacidade de redistribuição como os bacte-
ricidas a base de cobre fixo, requerem melhor cobertura do alvo,
enquanto que produtos sistêmicos são eficazes em condições
de menor cobertura. A cobertura é crescente com o volume de
calda até o ponto de escorrimento (100% da superficie coberta).
A partir deste ponto. a elevação do volume de calda resulta em
perdas por escorrimento. Por outro lado, é plausível considerar a
manutenção da qualidade do controle pela utilização de cobertura
inferior ao ponto de escorrimento, resultante de volume de calda

259
 Manual de Fitopatologia
Figura 16.10. Medidas utilizadas para o cálculo do volume de copa
das planta~ por hectare. (a) espaçamento entre ruas,
~m metro; (b) altura média das plantas, em metro; e
(c) diâmetro médio das copas das plantas, em metro.
16.8. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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260
reduzido associado à utilização de gotas pequenas (100 a 200 µm)
distribuídas uniformemente sobre o alvo. A deposição corresponde
à quantidade de ingrediente ativo transferida à superficie vegetal
tratada. Para uma mesma concentração de calda, reduções nos
volumes de aplicação abaixo do ponto de escorrimento levam,
necessariamente, à redução da deposição, mas não necessaria-
mente da qualidade do controle da doença-alvo. Por outro lado, o
incremento da deposição de produto sobre as folhas fica limitado
ao início do escorrimento da calda pulverizada, após o qual a depo-
sição é constante e a perda de produto por escorrimento é crescente.
A qualidade das aplicações também depende das condições
ambientais no momento da pulverização. De modo geral, aplica-
ções não são indicadas quando a velocidade do vento é superior a
10 km/h, umidade relativa do ar é inferior a 55% e a temperatura
é superior a 30 ºC. A não observação destes fatores leva à deriva
do agrotóxico. A deriva consiste no deslocamento das gotículas
da calda de pulveriz ação para fora do alvo desejado, que pode se
dar pela ação do vento, escorrimentos ou volatilização da água e
do produto. Esta é uma das principais formas de contaminação do
ambiente, do aplicador e de insucessos nas aplicações.
Kimati, H. Controle Químico. ln: Amorim, L.; Rezende. J.A.M.;
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 CAPÍTULO
17
CONTR()LE BIOLÓGICO DE
DOEN ÇAS DE PLANTAS 1
Flávio Henrique Vasconcelos de Medf~iros, Júlio Carlos Pereira da Silva e Sérgio Florentino Pascholati
1 ÍNDICE
17.1. Introdução ............................................................. 261
17.2. Conceitos e recomendações do control,e
biológico ................................................................ 261
17.3. Microrganismos envolvidos no controle
biológico ................................................................ 263
17.3.1. Principais agentes fúngicos envolvidos
no controle biológko............: ..................: 263
17.3.2. Principais agentes bacterianos envolvidos
no controle biológico................................ 265
17.3.3. Outros microrganismos envolvidos
no controle biológico................................ 265
17.4. Mecanismos das interações antagônicas ............ 265
17.1. INTRODUÇÃO
a terceira edição do Manual de Fítopatologia
N (Bergamin Filho et ai., 1995) foi incluído, pela pri-
meira vez, o controle biológico como ferramenta
do manejo integrado de doenças de plantas. Naquela época
haviam casos isolados de uso desta prática de manejo na agricul-
tura brasileira e a maioria dos produtores ainda a desconheciam.
~os últimos dez anos o controle biológico passC1u a integrar o
manejo de doenças de plantas de forma mais ampla. Várias foram
as razões que levaram a este sucesso, podendo-se citar: a maior
percepção por parte do produtor da necessidade de diversificar as
ferramentas para o manejo de doenças; a disponibilidade de pro-
dutos eficazes e de qualidade; o envolvimento de empresas, que
conseguiram produtos com posicionamento técnico para várias
doenças de importantes culturas naciônais. Atualmente, mais de
três milhões de hectares (ABCBio, 2017) são tratados com agen-
tes de controle biológico e o Ministério da Agricultura, Pecuária
e Abastecimento criou categorias específicas para estes produ-
261
17.5. Formulações e formas de aplicação do
antagonista ........................................................... 267
17.6. Controle biológico de patógenos habitantes
do solo e da espermosfera ................................... 268
17.7. Controle biológico de patógenos da parte
aérea ...................................................................... 270
17.8. Controle biológico de doenças em
pós-colheita .......................................................... 2 71
17.9. Controle biológico de doenças em cultivo
protegido .............................................................. 271
17.10. Bibliografia consultada ...................................... 272
tos, a saber: nematicida, fungicida ou bactericida microbiológi-
cos (AGROFIT, 2017). Vale salientar que apesar de muitos destes
produtos também possuírem certificação para uso na agricultura
orgânica, hoje os maiores consumidores de produtos biológicos
são os produtores convencionais.
17.2. CONCEITOS E RECOMENDAÇÕES DO
CONTROLE BIOLÓGICO
Controle biológico de doenças de plantas tem por definição
"a redução de inóculo ou das atividades determinantes da doença
provocadas por um patógeno, realizada por ou através de um ou
mais organismos que não o homem (Cook & Baker, 1983), ou
ainda, a destruição parcial ou total de populações de patógenos
por outros organismos frequentemente encontrados na natureza"
(Agrios, 2005). De maneira simplificada, seria a utilização de um
microrganismo não patogênico para controlar outro microrga-
nismo patogênico. Desse modo, qualquer interferência negativa
de um microrganismo no crescimento, infectividade, virulência,
 Manual de Fitopatologia
agressividade ou outros atributos do patógeno resulta no controle
biológico da doença. Devido à ação do microrganismo na redu-
ção da doença, os agentes de controle biológico são denominados
microrganismos antagonistas ao patógeno.
A ocorrência de uma doença na planta, como se sabe, é
resultado da interação de microrganismo patogênico, planta sus-
cetível e ambiente favorável. Nesse contexto, o controle bio-
lógico é o resultado da interação entre hospedeiro, patógeno e
outros organismos não patogênicos presentes nos sítios de infec-
ção capazes de reduzir a doença sob influência do ambiente e do
manejo do homem. Portanto, no tetraedro da doença, abordado
no Capítulo 5 desta obra (Figura 5.1 ), os microrganismos natural-
mente antagonistas estão compreendidos no vértice do ambiente.
Por outro lado, quando deliberadamente aplicados como medida
de controle, podem aparecer no vértice que denota a ação do
homem, com suas medidas de manejo (Figura 17.1). O controle
biológico inclui táticas de manejo para criar um ambiente favo-
rável aos antagonistas e à resistência da planta hospedeira. Por
exemplo, um microrganismo pode ser antagônico a um patógeno
a uma temperatura ótima, mas não ter atividade em outra tempe-
rarura onde o patógeno ainda pode causar enfermidade. O homem
tem, então, papel fundamental no manejo e pode alterar qualquer
dos fatores para favorecer o microrganismo antagonista.
Homem (controle biológico}
Planta
· Ambiente
(organismos antagônicos)
Patógeno
Figura 17.1 - Tetraedro da doença e a relação entre os fatores que
popem favorecer o microrganismo antagonista. O
controle biológico pode ocorrer namralmente, quando
há organismos antagônicos presentes no ambiente, ou
deliberadamente, quando os antagonistas forem intro-
duzidos pelo homem.
Fonte: Adaptada de Bettiol & Gbini (2009).
O controle biológico de doenças e pragas constitui-se em
uma alternativa para a redução da aplicação de produtos quími-
cos e de resíduos presentes em produtos alimentares. O uso de
produtos químicos no controle de pragas e doenças de plantas
ainda é muito mais difundido em comparação ao uso de produ-
tos com princípios biológicos. No Brasil, existem registrados no
Ministério da Agriculrura, Pecuária e Abastecimento mais de
480 produtos químicos para o controle de pragas e doenças e
somente 122 produtos biológicos, 17 dos quais registrados para
o controle de doenças (AGROFIT. 201'7). O envolvimento da
indústria no controle biológico é recente na agricultura, quando
comparado às moléculas químicas. O primeiro registro de pro-
duto biológico no Brasil, para o controle de doenças de plantas,
262
foi feito somente em 2008. Essa situação acontece, principal-
mente, pelo ainda incipiente conhecimento do manejo de produ-
tos biológicos no campo. Ao contrário de produtos químicos, por
vários anos, houve dificuldade em reproduzir no campo os resul-
tados obtidos em laboratório. Entretanto, os estudos com micror-
ganismos antagônicos a pragas e patógenos de plantas aumen-
taram 110s últimos anos, graças a ferramentas biomoleculares e
à aplicação prática em grandes áreas de produção. tendo como
reflexo o crescimento da indústria de produtos biológicos no País
de IO a 15 % ao ano (ABCBio, 201 7), principalmente a partir de
2011 (Figura 17.2).
165
ISO
..
0
135 -
- -o -
Produ10 Biologico
Produ10 Químico
l
-~ 105
120
g 90
..,
::,
...e
.. 75
-o 60
..e
E
,:,
4S
z 30
IS
o
2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016
Ano
Figura 17.2 - Evolução no registro de produtos biológicos em relação
a produtos químicos no Brasil.
Fonte: AGROFIT (2017).
Para melhorar o uso de produtos biológicos no controle de
pragas e doenças de plantas, em relação a outras táticas de con-
trole, é importante o conhecimento de estratégias de uso desses
produtos e recomendações adequadas ao produtor. São várias as
possibilidades e vantagens do uso do controle biológico:
• Quando não existe alternativa viável para controle, como
o químico ou genético (murchas vasculares. viroses, bacterioses e
patógeno resistente a fungicidas), o controle biológico pode atuar
como alternativa junto às táticas de controle cultural no manejo
integrado de doenças. A produção de grãos e hortaliças apresenta
perdas severas com o mofo-branco (Sclerotinia sclerotio,wn) e o
controle químico por si só não tem ação sobre a genninação car-
pogênica dos escleródios. Esse obstáculo, juntamente com: (i) a
dificuldade de implantação de táticas de manejo cultural, como
rotação de culturas e incorporação de restos culturais, (ii) a
sobrevivência dos escleródios por vários anos no solo e (iii) a
disponibilidade de produtos biológicos (principalmente a base
de Trichoderma spp.), com eficiência na redução da genninação
de escleródios, aumentou a importância do controle biológico no
manejo integrado do mofo branco nas mais diversas culturas e
regiões produtoras brasilc iras (Boxe 17.1 ).
• A presença de resíduos de fungicidas é um dos princi-
pais obstáculos ao comércio nacional e internacional de produ-
tos alimentares. A redução de resíduos cm alimentos, pela mais
ampla adoção do controle biológico no manejo de doenças pós-
colheita, vem ao encontro de demandas dos mercados nacional e
 Controle Biológico de Doenças de Plantas
Boxe 17.1 Manejo do mofo branco em grandes
culturas com o uso do Trichoderma
O mofo branco tem sido um dos maiores proble-
mas em grandes culturas no Brasil. Nos últimos anos,
o fungo Sclerotinia sclerotiorum foi considerado uma
das pragas de maior risco fitossanitário e de impor-
tância econômica para as culturas do feijoeiro, soja e
algodoeiro (BRASIL, 2016).
O uso de Trichoderma não pode ser considerado
um método de controle único para o mofo branco,
mas como uma alternativa no manejo da doença no
campo. O uso contínuo de Trichordema len à uma
redução no número de aplicações de fungicidas e até
mesmo sua eliminação, em certas condições. Redução
significativa da incidência de mofo branco em cul-
tivos de soja, feijoeiro e algodoeiro pode ser obtida
com aplicação de Trichoderma na concentração de
l a 2 trilhões de esporos/ha em pós-emergência. Nesta
dosagem é possível encontrar 15.000 esporos/cm2 de
solo. Dessa maneira, são necessárias duas a três apli-
cações dessa concentração durante o ciclo da cuJtura
para a efetiva colonização do antagonista. Í recomen-
dada a aplicação de Trichoderma após a colheita, prin-
cipalmente nas áreas com prática do cultivo safrinha.
Nessa época, os restos culturais estão secos e em con-
dições de pronta colonização pelo agente de controle,
além dos escleródios estarem mais expostos na super-
fície do solo, facilitando o contato com os esporos de
Tricl1oderma (Pomella & Ribero, 2009).
mtemacional e contribui com o aumento da vida útil de prateleira
de frutas e hortaliças, em função do efeito de proteção garantido
por estes produtos.
• Os agentes de controle biológico podem apresentar
persistência no campo onde foram introduzidos e, geralmente,
necessitam de poucas aplicações na área afetada, apresentando
c1m efeito a longo prazo. Dessa maneira, há menor custo de pro-
dução em relação a outros métodos de controle. O uso de produ-
tos no controle de pragas e doenças na agricultura orgânica é rela-
mamente limitado. O custo de desenvolvimento de um produto
biológico voltado à agricultura orgânica, até pouco tempo atrás,
não atraia o interesse de multinacionais, pois a relação custo-
-benefício não era vantajosa. Com a adoção do controle biológico
por parte da produção convencional de alimentos, praticamente
lOdas as multinacionais têm desenvolvido produtos biológicos
para o controle de doenças e, em sua maioria, estes têm possibili-
dade de uso por parte da agricultura orgânica.
• Produtos a base de agentes biológicos podem apre-
sentar amplo espectro de ação, devido aos vários mecanismos
envolvidos. Desse modo. não causam pressão de seleção como
l.:ontece com certos químicos, que apresentam um ou poucos
'T!ecanismos de ação específicos e podem ter seus efeitos que-
::irados por isolados resistentes do patógeno. Além disso, muitas
\ezes, não causam fitotoxicidade à plânta hospedeira ou efeitos
nocivos à microbiota do solo.
• O manejo incorreto de controle químico em uma área
pode levar a perdas no agroecossistema. Os produtos com prin-
263
cípios biológicos podem auxiliar na recomposição da biodiversi-
dade da área reduzida pela ação do homem.
Empresas têm investido cada vez mais em formulações de
produtos biológicos no controle de pragas e doenças de plantas.
O aumento no interesse das empresas pelo controle biológico de
doenças de plantas acompanha a adequação da legislação para o
registro de agentes biológicos no País. Os 17 produtos registra-
dos no Brasil para o controle de doenças de plantas são classifi-
cados como biofungicidas, biobactericidas e bionematicidas, na
sua maioria para aplicação terrestre no controle de patógenos vei-
culados pelo solo (Tabela 17. I ). Os resultados positivos mostram
o sucesso desses produtos no campo e aumentam a perspectiva
para o crescimento do controle biológico de doenças no Brasil.
Entretanto, a implantação de produtos de controle biológico deve
levar em consideração as vantagens do uso na área de produção
em relação aos custos de implantação, ou seja, os benefícios do
uso de antagonistas devem compensar as perdas causadas pelo
patógeno no campo.
17.3. MICRORGANISMOS ENVOLVIDOS NO
CONTROLE BIOLÓGICO
Organismos antagonistas a fitopatógeoos podem ser encon-
trados em vários grupos taxonômicos. Em alguns casos, indi-
víduos ou populações avirulentas ou hipovirulentas do pró-
prio patógeno são responsáveis por inibir ou diminuir de algum
modo a doença (Bettiol & Ghioi, 2005). Para a seleção e obten-
ção de um agen te de controle biológico, algumas características
são importantes: eles devem ser geneticamente estáveis e não
sofrer variação em suas atividades antagônicas entre as gera-
ções; crescer em meios de cultivo de baixo custo, fácil aquisi-
ção e serem de fácil produção; serem efetivos a baixas concentra-
ções; serem compatíveis com outros métodos de controle, como
químico e cultural; e não serem patogênicos ao homem nem às
plantas. Como garantia que o organismo não seja patogênico ao
homem, uma recomendação global de órgãos de registro é que o
microrganismo não seja capaz de crescer a 37 ºC.
Os principais microrganismos pesquisados para o controle
biológico de doenças de plantas são os fungos e as bactérias.
Entretanto, além desses, outros grupos de agentes de controle
biológico já são pesquisados e podem vir a ser parte de produtos
biológicos para o controle de doenças de plantas causados por
protozoários e nematoides.
17.3.1. Principais Agentes Fúogicos Envolvidos no
Controle Biológico
Fungos não patogênicos a plantas podem controlar outros
fungos. bactérias e nematoides fitopatogênicos. A maioria dos
representantes fúngicos com sucesso no controle biológico per-
tence ao grupo dos ascomicetos. Entretanto, vários basidiomicetos
e oomicetos podem ter atividades antagônicas a vários patógenos.
O gênero Trichoderma spp. tem sido estudado no controle
de doenças de plantas desde a década de 1930 (Weindling, 1932)
e representa muitos dos casos de sucesso tanto nas áreas de pes-
quisa quanto na indústria. São fungos habitantes do solo, de espo-
rulação amarelada ou esverdeada, que apresentam vários mecanis-
mos de controle de patógenos na parte aérea, proteção de semen-
tes e raízes, além de efeitos como promotores de crescímento em
plantas. Os fungos desse gênero atuam principalmente contra fun-
gos. nematoides e insetos. As principais espécies estudadas para o
controle de doenças de plantas são T. harzianum, T. virens,
 Manual de Fitopatologia

Tabela 17.1 - Produtos biológicos regístrados para o controle de doenças de plantas no Brasil.

Classe Microrganismo antagonista Proilutos'·/ Empresa Formulação Aplicação

Aspergillusflavus Afla-Guard/ Biosphere Granulado Terrestre

Bacíllus pumilus Sonata/ Bayer S.A. Suspensão Concentrada Terrestre
8. amyfoliquefacíens Ecoshot/ íhara Bras. Granulado Dispersível Terrestre/ Aérea
Trichodennax EC/ Novozymes
Trichoderma asperelfum Concentrado Emulsionável Terrestre
BioAg.
T. asperellum Organic/ Lallemand (Farroupilha) Pó Molhável Terrestre
Biofungicida
T. aspereflum Quality/ Lallemand (Farroupilha) Granulado Dispersível Terrestre
T. harzianum Predatox/Bal !agro Suspensão Concentrada Terrestre
T harzíanum Ecotrich/Ballagro Suspensão Concentrada Terrestre
T. harzíanum Stimucontrol/ Simbiose Agro Suspensão Concentrada Terrestre
T. harzianum Trichodermil/ Koppen do Brasil Pó Molhável Terrestre

Biofungicida '
. T.-stromatícum Tricovab/ CEPLAC - MAPA Pó Molhável Terrestre

8. pumilus Serenade/Bayer S.A. Suspensão Concentrada Terresrre

e bactericida
Paecifomyces /ilacinus Nemat/ Ballagro Pó Molhável Terrestre
Pochonia chlamydosporia Rizotec/ Rizoflora Biotecnologia Pó Molhável Terrestre
Bionematicida
8. amylaliquefaciens NemaControl/ Simbiose Agro Suspensão concentrada Tratamento de sementes
8. melhilotrophicus Onix/ Lallemand (Farroupilha) Suspensão Concentrada Tratamento de sementes
8.firmus Votivo/ Bayer Suspensão Concentrada Tratamento de sementes

* Não estão inclusos aqueles em fase de registro ou com registro temporário.

Fonte: AGROFIT (2017).

T. atroviride, controladores de vários grupos de fitopatógenoS- e
T. stromaticum agente de controle intrínseco de Moniliophthora
perniciosa, agente causal da vassoura de bruxa do cacaueiro.
Entretanto, outras espécies de Trichoderma podem ter outros efei-
tos além do controle biológico, como T reesei muito utilizado na
produção de celulose, ou efeitos negativos, como várias espécies
de Trichoderma com atividade contra o agente de controle bioló-
gico Beauveria bassiana, e até mesmo T. longibrachiatum capaz
de infectar humanos. Apesar de várias espécies já serem estudas e
conhecidas quanto ao potencial no controle biológico, avanços nas
pesquisas em laboratório e no campo ainda identificam novos anta-
gonistas dentro do gênero e melhoram o entendimento das ativida-
des controladoras e de possíveis riscos ao ambiente.
O fuugo Clonostachys rosea tem elevado potencial de
ação no controle biológico de doenças de plantas. Isso se deve
à capacidade do fungo em controlar diversos patógenos como
Sclerotinia sclerotiorum, Verticillium dahliae e Botrytis spp.
(Boxe 17.2), além de efeitos contra cistos de nematoides dos
gêneros Heterodera e Globodera. Clonostachys rosea pode,
ainda, atuar como entomopatogênico, endofitico e promover o
crescimento de plantas. Produtos a base de C. rosea f. catenulata
são utilizados em alguns paises no controle de damping-ojf, cau-
sado por Rhizoctonia solani (Traquair, 2013).
Vários fungos ascomicetos são capazes de reduzir o inóculo
de fitonematoides no solo. Mais de 150 espécies são conhecidas
como parasitas de ovos ou predadores.• Estes organismos apre-
sentam a capacidade de colonizar, capturar, matar e digerir os
nematoides (Lopes et ai., 2007). O fungo Paecilonzyces lilacinus é
um parasita de ovos e cistos que apresenta baixa especificidade
de hospedeiros, embora os diferentes isolados em geral difiram
na sua habilidade para parasitar os ovos e os cistos de diferen-
tes espécies de nematoides. Outro colonizador de ovos, apon-
tado como um agente de controle de nematoides, é a espécie
Pochonia chlamydosporia capaz de sobreviver na ausência do
hospedeiro, pela produção de clamidósporos, que o toma mais
resistente a condições adversas do ambiente. Espécies dos gêne-
ros Arthl'Obotrys spp. e Monacrospm·ium spp. são formadores de
redes ou anéis adesivos que aprisionam, infectam e colonizam o
corpo dos juvenis ou adultos de nematoides fitoparasitas.
Há vários outros ascomicetos caracterizados como agentes de
controle biológico de doenças de plantas. Coniothyrium minitans
é um fungo necrorrófico, de ampla distribuição que parasita
fungos produtores de escleródios. Coniothyrium minitans cresce e
produz picnídios na superficie dos escleródios, inviabilizando-os.
Ampelomyces quisqualis somente apresenta a fase anamórfica
conhecida e infecta, sob alta umidade, fungos causadores de oídio.
Em pós-colheita, o fungo leveduriforme Aureobasidium pulfulans
apresenta vários mecanismos de ação no controle de podridões
e doenças de frutos. Muito conhecido como entomopatógeno,
Lecanicillium /ecanii também pode parasitar Hemileia vastatri.x,
agente causal da ferrugem do cafeeiro. Além desses, isolados de
Aspergillus jlavus, não produtores de aflatoxina, podem também
ser usados no controle biológico em grãos na pós-colheita.
Muitos basídiomicetos e oomicetos apresentam atividades
antagônicas a fitopatógenos. Um basidíomiceto bastante estudado
nos últimos anos é o fungo Piriformospora indica, o qual contro-
lou fungos causadores de doenças nas folhas, hastes e raízes de
plantas de trigo (Serfling et ai. 2007). O basidiomiceto levedu-

264
 Controle Biológico de Doenças de Plantas
Boxe 17.2 As abelhas adoçando a vida do produtor
Um dos principais problemas de pós-colheita de
frutas e flores é o mofo cinzento (Botrytis cinerea) e
o controle pode ser conseguido com produtos a base
de Clonostacliys rosea com ação tanto por competição
quanto por parasitismo. O fitopatógeno pode infectar
as plantas c:rn qualquer estádio de desenvolvimento,
mas o período critico é a floração, onde há maior
disponibilidade de nutrientes. A partir daí veio uma
ideia genial! Observando a visita constante de flores
por abelhas, o Professor John Sutton (University of
Guelph, Canadá) imaginou a adaptação de um reser-
,·atório na saída da colmeia onde a abelha, ao sair, se
impregna com a formulação do agente de controle bio-
lógico e, a cada visita na planta, deposita um pouco da
formulação do produto (Kevan et ai, 2003). O conceito
foi incorporado pela iniciativa privada e uma empresa
que comercializa abelhas para polinização de culturas
já agrega no pacote a formulação do fungo agente de
controle biológico (Detalhes em: www.youtube.com/
watch?v=hsmmUFMmxVw). Portanto, o produtor
potencializa a polinização e economiza na aplicação de
defensivos, garantindo menores perdas pós-colheita,
frutos com vida de prateleira mais longa e, caso queira,
uma produção complementar de mel, adoçando ainda
mais a vida!
-:",..,nne Pseudozyma jlocculosa produz enzimas líticas atuantes
controle de oídios. No caso de oomicetos, Pythi11m oligân-
:;r i.m. além de ser muito estudado no controle de micoses huma-
sas como o pé de atleta (Tinea pedis), é um importante parasita
â oomicetos dos gêneros Pythium e Phyrophthora e dos fungos
.1tl6 gêneros Fusarium e Bvrrytis.
17.3.2. Principais Agentes Bacterianos Envolvidos no
Controle Biológico
Os principais gêneros de bactérias que atuam como anta-
!'Jllistas são Bacil/us. Pseudomonas, Rhizobium, Pasteuria e
i ,,,~robocter.
O gênero Bacillus é um dos mais estudados e aplicados no
...:mcrole biológico, tanto na parte aérea quanto no solo. Os vários
:::iecanismos de ação envolvidos no antagonismo a fungos, bac-
~as e uematoides e a facilidade no c ultivo e produção, fazem
..e,se gênero um dos preferidos na formulação de produtos bioló-
,:-..:-os. Todos os produtos registrados boje no Brasil com bactéria
• 'lllO princípio ativo são a base de Bacillus spp. Muitos isolados
:ie B. subtillis já foram estudados em várias c ulturas ao longo
:...:,s anos e têm mostrado efeitos na proteção contra patógenos
ao solo, nos frutos em pós-colheita e na parte aérea (Ghen et ai.,
.2013: Montesinos et ai., 2015).
O envolvimento de bactérias do gênero Pseudomonas spp.
-., controle biológico de doenças de plantas é relatado desde os
J:lOS 1970. As bactérias fluorescentes como Pfiuorescens auxiliam
'::1 supressão de muitas doenças de solt> como damping-o.ff em
~godoeiro, causado por Pyrhium 11/timum e Rhizoctonia solani,
-a.uchas causadas por Fusarium oxysporum em plantas omameo-
CllS e na promoção de crescimeuto em plantas de batata. Várias
265
espécies de Pseudomonas presentes na rizosfera estão envolvi-
das com a indução de resistência e promoção de crescimento em
plantas, como P. putida capaz de induzir resistência em plantas de
cucurbitáceas contra ancracnose e contra a bactéria causadora da
mancha angular P. syringae pv. lachrymans (Wei et ai., I991; Liu
et ai., 199.5). Além disso, Pseudomonas podem estar associadas
às plantas como endofiticas e também na produção de sideróforos
capazes de sequestrar Fe•3 das regiões rizosféricas.
Outro antagonista presente na rizosfera, talvez o mais
famoso entre os casos de biocontrole de doenças em plantas por
bactérias, é Rhizobium radiobacter (sin. Agrobacterium radio-
bacter) estirpe K-84 produtora de agromicina e supressora de
Agrobacterium tumefaciens, causadora das galhas da cqroa.
O grupo das actinobactérias também apresenta alguns anta-
gonistas a fitopatógenos. O gênero Pasteuria spp. é conhecido por
infectar nematoides no solo com grande êxito, devido à sobrevi-
vência prolongada dos endósporos, a resistência ao calor e à des-
secação. a inocuidade ao homem e a outros animais, bem como o
possível uso em conjunto com práticas culturais. Entretanto, são
parasitas obrigatórios e dependem da presença e do movimento
do nematoide para se desenvolverem. Em nematoides das galhas
(Meloidogyne spp.) P. penetrans adere ao corpo dos juvenis pre-
sentes no solo e previne a produção de ovos pela fêmea adulta,
impedindo a fonnação de novas gerações.
No tecido interno das plantas, as bactérias endofiticas podem
atuar de forma a proteger a planta ou promover o crescimento dos
tecidos. Há muitos relatos de bactérias endofiticas com atividade
contra fitopatógenos (Romeiro, 2007). Muitas espécies de Bacillus.
Pseudomonas. Enterobacter e Burkholderia já foram identificadas
controlando patógenos como Fusarium, Rhizoctonia, Pythium e
Gaeumannomyces.
17.3.3. Outros Microrganismos Envolvidos no
Controle Biológico
Estirpes fracas de vírus podem ser utilizadas para a prote-
ção cruzada ou premunização, como acontece há anos no Brasil
no controle da tristeza do citros, e demonstrado experimental-
mente para o controle dos mosaicos comum e amarelo das cucur-
bitáceas. Entretanto, os vírus também podem causar doenças em
microrganismos fitopatogênicos, como fungos, bactérias e nema-
toides (Boxe 17.3).
Diversos trabalhos mostraram o potencial de uso de protozoá-
rios no controle de fitopatógenos. Chakraborty ( 1983) descreveu
que Gephyromoeba, Mayorella, Saccamoeba e Thecamoeba se ali-
mentam de propágulos de Caeumannomyces graminis var. trilíci e
Cochliobolus satiVIIS. Muitos nematoides podem alimentaI-se de
fungos, bactérias e até mesmo de outros nematoides. Os uematoi-
des nematófagos Mononchoidesfotidens foram capazes de alimen-
taI-se de juveuis de Meloidogyne arenaria (Khan & Kim, 2005).
17.4. MECANISMOS DAS INTERAÇÕES
ANTAGÔNICAS
Diversos são os mecanismos pelos quais os agentes de con-
trole biológico podem atuar e, não raro, o microrganismo age
por mais de um mecanismo, o que garante maior estabilidade de
controle e amplo espectro de ação. Os mecanismos de ação de
agentes de controle biológico de doenças de plantas são divididos
didaticamente em antibiose, indução de resistência, competição,
parasitismo. predação e promoção de crescimento.
 Manual de Fítopatologia

Boxe 17.3 Vírus como agentes de controle de fitopatógenos

O controle biológico usando vírus como agente é dependente da capacidade das partículas virais em persistir em
altos níveis nas proximidades do patógeno alvo. Os vírus não possuem capacidade de locomoção e devem ser aplicados
diretamente às células do hospedeiro ou muito próximos a elas. São parasitas obrigatórios e vão depender da presença
da célula hospedeira para se replicar. Além disso, os vírus devem alcançar e infectar os hospedeiros antes de fatores
ambientais reduzirem a população virai abaixo dos níveis eficazes para o controle biológico (Jones et al., 2012). Desse
modo, várias considerações existem em relação à melhoria das interações vírus-patógeno: densidade e acessibilidade
do microrganismo alvo; tempo de aplicação do vírus para otimizar a eficácia; capacidade de infectar e replicar nas con-
dições ambientais; densidade virai no local da aplicação; taxas de estabilidade da partícula virai; presença de umidade
adequada para promover a difusão do vírus.
Fungos fitopatogênicos podem ser controlados por vírus micoparasitas. Os isolados fúngicos de Rosellinia necatrix,
Diaporthe sp., Cryphonectria parasitica e Valsa ceratosperma perderam a virulência em plantas de pera e maçã quando
foram infectados por partículas virais dos grupos Partitivirus e Mycoreovirus (Kanematsu et al., 2010).
Vírus capazes de infectar bactérias são estudados desde o início do século 20, quanto à capacidade de controlar
patógenos de animais e de seres humanos e, ainda, no inicio dos anos 1920 foram avaliados para controle de patóge-
11os em plantas e considerados agentes de controle biológico. Vários exemplos mostram a capacidade de bacteriófagos
em controlar doen:ças de plantas (Jones et al., 2012). Bergamin & Kimati (1981) mostraram a eficácia do tratamento
com bacteriófagos em ensaios em dois patossistemas: podridão negra do repolho, causada por Xanthomonas cam-
pestris pv. campestris e mancha bacteriana de pimenta, causada por X. campestris pv. vesicatoria. Eles aplicaram os
vírus em diferentes períodos de tempo em relação à inoculação com a bactéria: 7 dias antes da inoculação (DAI), 6, 5,
4, 3, 2, 1 DAI, no dia da inoculação, 1 dia depois da inoculação (DDI), 2, 3 ou 4DDI. No repolho, a supressão significa-
tiva da doença aconteceu nos tratamentos 3, 2, l DAI, e 1 DDI, enquanto os melhores tratamentos na pimenta foram 3,
2 DAI, l DDI e 110 dia da inoculação. A maior redução da doença ocorreu quando os vírus foram aplicados próximos
ou no dia da inoculação em ambos os patossistemas. Isso aconteceu deYido à necessidade da presença da célula bacte-
riana para a infecção da partícula virai e sucesso no parasitismo.
Muito se conhece do envolvimento de nematoides transmissores de vírus causadores de doenças de plantas. No
entanto, nematoides podem ser infectados por vírus não patogênicos às plantas. Nematoides do cisto, como Heterodera
glycines, foram infectados pelos vírus ScNV, ScPV, SCRV, ScTV e SbCNV. Os vírus foram encontrados infectando os
nematoides 110 campo e em casa de vegetação, mas não foram detectados em tecidos de plantas de soja (Ruark et ai.,
2017).

• Antibiose: produção de uma ou mais moléculas com
ação dire.ta sobre o crescimento ou fisiologia dos fitopató-
genos (Figura J 7 .3). Este modo de ação é análogo ao de um
fungicida, mas, diferentemente do princípio químico, o antibi-
ótico está sob mecanismo de (auto) regulação e, muitas vezes,
um único microrganismo pode produzir mais de uma molé-
cula com ação antibiótica, a exemplo da iturina e fengicina,
dois lipopeptídeos com atividade tanto antifúogica quanto
antibacteriana, produzidos por bactérias (Ariza et ai., 2012).
Quando apenas essas moléculas são aplicadas sobre o tecido
a ser protegido, observa-se o controle de doenças, por vezes
semelhante. ao conferido pela aplicação das células bacteria-
nas em si, e esta é uma estratégia competitiva do controle bio-
lógico frente aos fungicidas.
• Indução de resistência: é um mecanismo de controle
biológico de doenças com ação indireta sobre o patógeno e pode
ser incluído no contexto do controle alternativo em função dos
mecanismos de ação (ver o Capítulo 35 desta obra). O micror-
ganismo produz moléculas que são reconhecidas por recepto-
res específicos, como o receptor de quitina, ou se ligam a sítios
específicos da planta, como a membrana plasmática. Há então
o desencadeamento de transdução de s1nais, seguida da ativação
de fator de transcrição específico do estímulo e transcrição de
genes que codificam proteínas envolvidas na defesa das plantas,
ou relacionadas às alterações morfológicas ou fisiológicas que
contribuem na re.dução do progresso da infecção. Portanto, estas
respostas não são imediatas, mas envolvem a ativação de uma mul-
tiplicidade de genes, não sendo apenas envolvidas na resistência a
um grupo específico de. patógenos, mas de amplo espectro, contri-
buindo inclusive para a tolerância a estresses abióticos como o défi-
cit hídrico (Medeiros et ai., 201 O). Na maioria das vezes, a resis-
tência induzida pelos agentes de controle biológico ativa a rota de
defesa dependente do ácido jasmõnico, que culmina com resistên-
cia às doenças causadas por patógeuos uecrotróficos. O uso de pro-
dutos à base de Baci//us spp. tem uma ação duradoura e sistêmica
na proteção contra doenças bacterianas, como a pústula bacteriana
da soja (Xanthomonas vesicatoria). Os agentes de controle bioló-
gico produzem surfactina, um lipopeptídeo sem ação direta sobre
o fitopatógeno, mas que se liga de fonna não covalente à mem-
brana plasmática do vegetal e desencadeia uma cascata de sina-
lização típica da rota do ácido jasmônico (Preecha et ai., 20 l O).
• Competição: mecanismo dependente da maior veloci-
dade de crescimento do agente de controle biológico em relação
ao patógeno, quando ambos estão associados ao tecido da planta
hospedeira. Na competição por espaço, o microrgauismo cresce
rapidamente sobre o tecido do hospedeiro de forma a não restar
espaço para posterior colonização pelo patógeno. Na competição
por nutrientes, agentes antagonistas de patógeoos pós-colheita
absorvem os nutriente.s mais rapidamente que os patógeoos, se
estabelecem e impedem a germinação dos esporos patogênicos

266
 Controle Biológico de Doenças de Plantas

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Figura 17.3- Meca111ismo de antibiose. (A): crescimento do fungo <1,'l>,f!, ►~".. </,""'
p.\.
Fusarium so/ani impedido por composto produzido ►"
pela bactéria Bacillus subtilis. Seta indica o halo de
inibição. (B): Crescimento de F. so/ani sem a presença
da bactéria.
Crédito das fotos: Monica Freitas.

prox1mos aos ferillílentos (Shanna et ai., 2009). Vale salientar

que patógenos biotróficos, causadores de ferrugens e oídios, são
parasitas obrigatórios e seus esporos não dependem de nutrien-
tes da superfície vegetal para genninarem e colonizarem o tecido
vegetal e, uma vez germinados, logo penetram no tecido hospe-
deiro. Para estes oirganismos, o mecanismo de competição não
tem qualquer efeito.
• Parasitismo e predação: de modo geral o controle
biológico é empregado de forma preventiva, ou seja, antes da
detecção do patógeno na lavoura. No entanto, alguns agentes de
controle biológico são capazes de parasitar as estruturas do pató-
;eno por penetração e colonização de hifas, pro_dução de enzi-
mas hidrolíticas, como as quitinases, ou ambas. Assim, ROT atua-
ção direta, o agente biológico contribuirá para a redução do inó- Figura 17.4 - Promoção de crescimento. (A) Caule de feijoeiro trata-
culo do patógeno e da severidade da doença, geralmente a longo do com Bacil/us amyfoliquefaciens ALB629 apresenta
prazo, quando comparado aos agentes de controle biológico que maior crescimento em relação ao controle com água.
aruam pelos mecanismos de antibiose, competição e/ou indução (B) Plântulas de feijoeiro tratadas com B. amylofique-
faciens AL8629 apresentam maior peso. (C) Efeito de
de resistência. O microrganismo agente de controle que parasita
promoção de crescimento por B. amyloliquefaciens
o patógeno é chamado de biperparasita. O sucesso do parasitismo
ALB629.
irá depender da infüuência de vários fatores do ambiente no hiper-
Fonte: Adaptada de Martios (2016).
parasita e também r:10 inóculo do patógeno. Alguns fungos podem
ainda atuar por·predação em outros microrganismos, como fitone-
matoides, pela dige:Stão de partes ou do corpo inteiro de juvenis e descritas como promotoras de crescimento (Nadeem et ai., 2014 ).
adultos (Khan & Kiim, 2005). Além disso, microrganismos agentes de controle por outros
• Promoção de crescimento: muitos microrganis- mecanismos de ação também podem promover o crescimento de
mos podem contribuir na produção de hormônios, aquisição de plantas. Espécies de Trichoderma podem atuar como biofertili-
nutrientes e absorçâ.o de água pela planta. Assim, este mecanismo zantes no crescimento de cana-de-açúcar, mesmo sem a presença
não atua diretamente sobre o patógeno, mas auxilia o hospedeiro de patógenos (Cock et ai., 2011 ).
como um mecanismo compensatório (Figura 17.4). Muitas rizo-
bactérias promotor.as de crescimento (PGPRs) exercem efeitos 17.5. FORMULAÇÕES E FORMAS DE APLICAÇÃO
benéficos por atuarem como bioferilizantes na fixação de nitro- DO ANTAGONISTA
gênio, solubilização de fósforo, produção de sideróforos, além Assim como para fungicidas, bioprodutos podem ter diver-
de atuarem como fitoestimulantes pela indução da produção de sas fommlações com um mesmo princípio ativo (Tabela 17 .1 ).
hormônios (Hayat et ai., 20 10). Várias PGPRs simbiontes do Os produtos para controle biológico apresentam como princípio
gênero Rhizobium são conhecidas como eficientes fixadoras de ativo microrganismos vivos. Dessa maneira, a formulação deve
"'-1, da atmosfera, pela formação dos nódulos nas raízes. Fungos ser adequada para manter a estabilidade genética e fisiológica do
m1co1Tízicos também podem promover o crescimento de plan- antagonista. Os principais objetivos das fonnulações são estabili-
tas pela produção de aminoácidos, vitâminas, hormônios e por zar o microrganismo durante a produção, distribuição e annaze-
processos de solubilização e mineralização de nutrientes, além namento, auxiliar no manuseio e aplicação do produto, proteger
de contribuírem no controle de fitopatógenos. Várias espécies o microrganismo de fatores ambientais nocivos e. melhorar sua
do fungo Glomus spp., associadas a raízes de plantas, já foram atividade no local de aplicação. Assim, são incorporadas nos pro-

267
 Manual de Fitopatologia

dutos biológicos moléculas aditivas com a função de manter e
até potencializar o microrganismo no controle de doenças. Estas
moléculas podem agir como surfactantes, antiumectantes, espes-
santes, protetores solares, além de outros, dependendo da natu-
reza do antagonista e do alvo biológico.
Existem diversas formas de aplicação do controle biológico
baseadas na natureza da doença a ser controlada, nas particulari-
dades da formulação, na cultura e na fase do ciclo da planta em
que o produto será aplicado (Figura 17.5; Boxe 17.2). As princi-
pais fom1as de aplicação de bioprodutos para controle de doen-
ças de plantas são: tratamento de sementes, aplicação no sulco
de plantio, pulverização de parte aérea e aplicação na água de
irrigação.
Para doenças radiculares ou tombamentos. o tratamento de
sementes é a forma de aplicação mais indicada. Esta também é a
forma de aplicação que garante maiores chances de estabeleci-
mento de agentes de controle biológico colonizadores de raízes.
Logo nos primeiros eventos da germinação, são liberados exsu-
datos que já suportam o crescimento do agente de controle bioló-
gico em íntima associação com as raízes.
Muitas vezes, a semente já é comercializada ao produtor
com o tratamento com fungicida, assim denominado de trata-
mento industrial de sementes. Para algumas empresas que pos-
suem produtos a base de antagonistas compatíveis com fungi-
cidas, já é realizada a aplicação do agente biológico combinada
ao tratamento industrial de sementes. Nesse caso, o fungicida
tem ação de proteção imediata, a qual não persiste por mais de
30 dias após a emergência. enquanto o agente de controle bioló-
gico coloniza a planta desde a germinação, garantindo proteção
mais longa, principalmente quando se trata de controle de pató-
genos radiculares.
Em algumas situações, o uso do fungicida-é incompatfvel
com o agente de controle biológico. Uma opção para solucionar
este problema é a aplicação do bioproduto via suco de plantio.
Neste caso, se gasta um volume maior de calda, mas ainda se
aplica o produto nos estádios iniciais de desenvolvimento da cul-
tura. As doenças a serem controladas pela aplicação do produto
desta forma também são causadas por patógenos radiculares.
Já para doenças foliares, a pulverização da parte aérea é
a forma mais importante de aplicação. Produtos para aplicação
desta forma devem resistir a raios UV ou conter em sua formu-
lação aditivos protetores contra raios UV, tendo em vista que a
maioria dos microrganismos é muito sensível a esta radiação,
enquanto muitos patógenos de folhas, flores e frutos resistem à
incidência desses raios na parte aérea de plantas. Deve-se prefe-
rir, portanto, aplicação nas horas mais frescas do dia e atender a
outras panicularidades do preparo da calda de pulverização em
relação à compatibilidade com outros defensivos, fazer uso de
adjuvante e garantir a agitação constante, pois a calda de um bio-
prodnto é nma suspensão e tende a sedimentar com o tempo.
Talvez a forma preferida de aplicação de bioprodntos pelo
produtor seja pela água de irrigação. O produto aplicado, tanto
por gotejamento quanto por pivô central, tem demonstrado efi-
ciência no controle de doenças, mas não é a fonna recomendada
de uso em bula para nenhum produto. A aplicação de bioprodutos
por irrigação é eficiente para controle de doenças radiculares ou
para atingir escleródios no solo.
17.6. co.rirrROLE BIOLÓGICO DE PATÓGENOS
HABITANTES DO SOLO E DA ESPERMOSFERA
O maior emprego do controle biológico atualmente é para
o manejo de doenças radiculares, principalmente as causadas
por fungos e nematoides. As principais doenças controladas por
agentes biológicos são o mofo branco (Sclerotinia sclerotion1m), as
murchas e as podridões radiculares, causadas por espécies Je fungos
pertencentes aos complexos Fusarium oxysporum e F. solani, res-
pectivamente, além dos nematoides de galhas (Meloidogyne spp.) e
d.: lesões (Pratylenchus brachyurus)

CONTROLE DE
PATÔGENOS EM CULTIVO
PROTEGIDO

CONTROLE DE
0 CONTROLE OE
PATÔGENOS DE PARTE AÉREA _ , _ _ PATÔGENOS DE
PÔS COLHEITA

CONTROLE OE CONTROLE
PATÔGENOS DE SOLO
BIOLÓGICO

r-
'-
CONTROLE DE CONTROLE OE
PATÔGENOS EM CULTIVO PATÔGENOS EM CULTIVO
PROTEGIDO PROTEGIDO

CONTROLE OE
PATÔGENOS OE SOLO
E ESPEMOSFERA

Figura 17.S - Atuação do controle biológico de fitopatógenos em relação ao ciclo da planta.

268
 Controle BiológiC() de Doenças de Plantas

Alguns desses patógenos, principalmente espécies perten-

centes ao complexo Fusarium solani. podem infectar a semente
desde os primeiros estádios da germinação, causando tomba-
mento de pré-emergência. O controle dessa doença pode ser rea-
lizado exclusivamente com agentes de biocontrole ou com estes
combinados a fungicidas. Conforme mencionado anteriormente,
o tratamento de sementes é a melhor fonna de garantir o esta-
belecimento do agente de controle biológico no sistema radicu-
lar e proteção durável contra doenças radiculares. Ao utilizar os
exsudatos liberados pela semente, não apenas se tem garantido
o estabelecimento do microrganismo ao redor da semente e no
sistema radicular em formação, como também são consumi-
dos os nutrientes que servem como estímulo à germinação de
estruturas de resistência, ao tatismo e à nutrição do fitopatógeno
1Luz, 2001; Lazzaretti & Bettiol, 1997). Apesar de tanto fun-
gos quanto bactérias terem potencial de uso para proteção de
sementes e de sistemas radiculares, aqueles a base de bactérias
são mais eficientes por apresentarem crescimento mais rápido
do que fungos.
Para o controle do mofo branco, utilizou-se no passado pro-
dutos à base de Trichoderma spp, como alternativa aos fungicidas.
Esse posicionamento foi errôneo por dois motivos: os produtos
biológicos não protegiam as plantas e eram incompatíveis com os
fungicidas usados para o manejo desta doença. No entanto, estes
produtos biológicos apresentavam ótima capacidade parasítica
aos escleródios e atividade promotora de crescimento de plantas.
\/esse sentido, foi revisto o posicionamento para a aplicação do
produto no pré-plantio, de forma a atingir os escleródios à super-
ficie do solo e ter uma ação de promoção de crescimento à cul-
tura que viria a ser implantada. Nas culturas de feijoeiro e soja, o
uso do produto também foi feito em combinação com herbicida
na aplicação em pós-emergência, pois neste estádio ainda é pos-
)Ível atingir os escleródios antes que haja a genninação carpogê- Figura l 7.6 - Mecanismo de parasitismo: (A·B) Pochoniaclamydos-
nica. Outra possibilidade de aplicação nessas mesmas culturas é a poria parasitando ovos de Meloidogyne javanica.
combinação com herbicida de contato, aplicado para uniformiza- Crédito das fotos: Leandro Freitas.
ção da maturação das plantas. Nesse momento, o produto atinge
e coloniza os escleródios recém-formados, reduzindo o inóculo
para a safra seguinte. Seja qual for a época e a quantidade de
aplicações, o produtor tem que estar ciente de que os ganhos advin- fungo interceptar os ovos, maior a chance de sucesso do controle.
dos dessa forma de controle podem não ser alcançados no primeiro Se for possível deve-se fazer o revolvimento do solo para garantir
ciclo de produção. mas eles serão cumulativos e, com o estabele- a melhor distribuição do fungo na primeira camada de solo, onde
cimento da população de Trichoderma no solo, convive-se com a se encontra a maior parte dos ovos. Esta prática, associada com a
doença de fonna a mantê-la abaixo do nível de dano econômico. irrigação, também contribui para indução de eclosão.
Outra recomendação importante é a manutenção do programa de As bactérias parasitas de juvenis e adultos de nematoides
controle químico e de todas as outras práticas de manejo reco- penencem ao gênero Pasteuria. O endósporo dessa bactéria no
mendadas para o manejo desta doença, levando-se em conta a solo adere-se fionemente ao corpo do nematoide penetrando, em
compatibilidade entre elas, pois o agente de controle biológico seguida, o pseudoceloma. O parasitismo não necessariamente
não protege a pane aérea das plantas. compromete o nematoide em relação à penetração nas raizes das
A aplicação de rizobactérias para controle de nematoides plantas, porém, ao invés da fêmea produzir ovos, ela é totalmente
é feita nas sementes. Após o tratamento, as rizobactérias irão preenchida por endósporos da bactéria. Quando se faz a colheita da
colonizar as raizes, ocupando sítios de penetração de nematoi-
planta, essa remea se rompe e libera no solo todos esses endóspo-
des, consumindo os exsudados radiculares e, com isso, reduzindo
ros recém produzidos, aumentando a população da bactéria no solo
as chances do nematoide localizar o hospedeiro para penetração,
além de produzirem moléculas com ação nematicida ou nematos• (Freitas & Carneiro, 2000). Da mesma forma que o mencionado
Lática (Oostendorp & Sikora, 1990). para o controle do mofo branco, o uso desta bactéria representa
Por sua vez, fungos parasitas de ovos são aplicados no uma importante forma de controle, mas dificilmente ele se expressa
pré-plantio, como forma de redução do inóculo do nematoide na na primeira safra. Entretanto, com o aumento gradual do inóculo da
área (Figuras 17.6). Estes fungos são geralmente produtores de bactéria no solo, por aplicações sucessivas, têm-se a redução gra-
quitinases e degradam a parede do ovo do nematoide. induzindo a dativa do inóculo do nematoide e, consequentemente, aumento de
~closào (Lopes et ai., 2007). Portanto, quanto maior a chance de o produtividade e redução da necessidade de uso do produto.

269
 Manual de Fitopatologia

17.7. CONTROLE BIOLÓGICO DE PATÓGENOS DA

PARTE AÉREA
A
Talvez o nicho de maior dificuldade para se conseguir o
controle biológico eficiente de doenças de plantas seja a parte
aérea. Neste ambiente, há flutuações de umidade e temperatura,
incidência de raios ultravioletas, poucos nutrientes disponíveis
para o estabelecimento do agente de controle biológico, presença
de microrganismos que competem com o antagonista, ocorrên-
cia de fitopatógenos que co-evoluíram com a planta para manter
.o parasitismo neste ambiente de f01ma rápida e eficiente, além
da presença de fungicidas para o controle de doenças da parte
aérea, os quais nem sempre são compatíveis com os antagonistas.
Portanto, ainda são poucas as opções de produtos biológicos para
aplicação na parte aérea.
Para se encontrar o agente de controle biológico mais ade-
quado para uma determinada doença da parte aérea, é impor-
tante entender o conceito de sucessão microbiana no filoplano.
Os primeiros cblonizadores das folhas recém-expandidas são as
bactérias, seguidas pelas leveduras e finalmente, quando a folha
está em senescência, os fungos filamentosos. Na folha recém-
expandida há poucos nutrientes disponíveis em sua superficie
e as bactérias são os melhores colonizadores do filoplano neste
momento. Com a expansão da área foliar, ocorre maior acúmulo Figura 17.7 - Mecanismo de parasitismo: (A) Crescimento fúngico
de nutrientes na superficie, mas ao mesmo tempo os microrganis- sobre púsuilas de ferrugem do cafeeiro (Hemileia vas-
mos ficam mais sujeitos às flutuações de umidade e temperatura tatrix); (8) Setas indicam a presença do parasita.
que comprometem o crescimento bacteriano. Por outro lado, leve- Crédito das fotos: Priscilla Pereira.
duras têm rápido crescimento e são mais bem adaptadas às varia-
ções ambientais e, portanto, superam a população de bactérias na
composição da comunidade microbiana. Com a folha expandida Boxe 17.4 Varrendo a vassoura do campo
e o aumento no consumo de nutrientes disponíveis pelos coloni-
zadores da superficie, fungos filamentosos iniciam a colonização. A doença mais importante do cacaueiro na América
Estes fungos combinam tanto a capacidade de utrlizar nutrientes Latina é a vassoura de bruxa (Moniliophthora perni-
de dificil assimilação po.r outros microrganismos, como~os ricos ciosa). A doença dizimou a produção brasileira e retirou
em celulose e quitina, quanto a capacidade de buscar alimento do País o status de maior exportador mundial do cacau.
em pontos distantes do local de germinação, pelo crescimento de As opções de manejo integrado envolveram a remoção
hifas. Portanto, são os últimos colonizadores das folhas. dos ramos infectados, chamados de vassouras, e o uso
Dessa maneira, para o controle de doenças causadas por de fungicidas. A remoção das vassouras reduz o inóculo
patógenos que infectam as folhas no início de seu desenvolvi- inicial e o fungicida protege a parte aérea contra novas
mento, as bactérias representam a melhor opção de agentes de con- infecções. O grande problema é que a medida requer uso
trole biológico. Já para as folhas expandidas, a melhor opção seria intensivo de mão de obra e, com o aumento da remunera-
o uso de leveduras e para folhas próximas à senescência, a utiliza- ção do trabalhador, tornou-se economicamente inviável.
ção de fungos miceliogênicos. Assim, aplicações de Bacil!us spp. A solução alternativa foi pedir ajuda a um inimigo natu-
e Pseudomonas fluorescens são utilizadas para proteção de plan- ral; Trichoderma stromaticum (Medeiros et al., 2010). A
tas contra doenças bacterianas, como por exemplo a pinta bacte- tecnologia foi desenvolvida pela Comissão Executiva de
riana (Pseudomonas syringae pv. tomato) e a mancha bacteriana Planejamento da Lavoura Cacaueira (CEPLAC), com
(Xanthomonas spp.) do tomateiro (Ji et ai., 2006). Ainda não existe o desenvolvimento do Trichovab, o qual é hoje o único
no Brasil produto comercial para estes alvos biológicos, mas Kõhl produto comercial registrado e comercializado por um
et ai. (20 15) desenvolveram um produto a base de Cladosporium órgão público. A aplicação do produto é feita direcio-
cladosporioides para o controle da sarna (Venturía inaequalis) em nada para as vassouras secas. O fungo atua por parasi-
pomares de macieira. O produto é aplicado em substitúição a fun- tismo, coloniza as vassouras e reduz em até 99% o lança-
gicidas no programa de manejo da doença, mas o mecanismo de mento de basidiocarpos, contribuindo substancialmente
atuação ainda não está claramente estabelecido. para a redução do inóculo inicial do patógeno. A medida
Outra fonna de controle de doenças do filoplano é através do não garante a proteção de plantas e o uso do fungicida
parasitismo de conídios, micélio e corpos de frutificação (Figura ainda é feito 15 dias após a aplicação do inimigo natu-
17.7). Já foram isolados e multiplicados em laboratório fungos ral. Assim, o produtor pode garantir a sustentabilidade
parasitas de estromas da lixa grande do coqueiro (Phyllacora tor- da produção de cacau, com redução de custos e aumento
rendiella) e do mal das folhas da serin'gueira (Microcyclus 1tlei) da eficiência pois, com o tempo, o agente de controle
e colonizadores de patógenos causadores da vassoura de bruxa biológico se estabelece na área e aumenta, a cada ano,
no cacaueiro (Moniliophthora perniciosa) (Boxe 17.4). De modo a colonização de vassouras.
semelhante, a ferrugem do cafeeiro (Hemileia vastatrix) já foi

270
 Controle Biológico de Doenças de Plantas
relatada sendo naturalmente parasitada por fungos (Lecanicillium
{ecanii) e este hiperparasitismo pode contribuir para a redução do
móculo do patógeno (Martins et ai., 20 l 5).
17.8. CONTROLE BIOLÓGICO DE DOENÇAS EM
PÓS-COLHEITA
A exigência do mercado na redução de resíduos químicos
<'m fiutos e hortaliças estimula cada vez mais a utiliz.ação de for-
'llas alternativas do controle de podridões em pós-colheita. O con-
trole biológico de patógenos que ocorrem nessa fase pode ser rea-
JZado no campo antes da colheita ou após a colheita no amiaze-
-::.1mento. Na pré-colheita, os objetivos do controle são impedir a
entrada e o posterior desenvolvimento dos patógenos. O controle
pós-colheita procura evitar o desenvolvimento de patógenos em
:ifecções latentes oriundas do campo e impedir novas infecções. Os
-atógenos causadores de podridões pós-colheita penetram por aber-
:.iras naturais, diretamente pela superficie e, na maioria dos casos.
por ferimentos causados na colheita, no transporte ou no am1azena-
7ento do produto. Os principais agentes causadores de pod1idões
:x>s-colheita de fiutos e hortaliças são fungos dos gênerosAspergillus,
' i!nicillium, Alternaria. Rhizopus, Muco,; Diplodia, Fusarium,
!:olletotrichum e Bohytis e as bactérias do gênero Pectobacterium.
O controle biológico dos patógenos na pós-colheita apre-
,enta vantagens de aplicação em relação ao controle no campo.
O fato de as áreas onde o agente será aplicado serem menores e
-nuitas vezes em locais fechados ou cobertos, toma possível o
....ontrole das condições naquele ambiente. Dessa maneira, fatores
• .:imo raios UV, umidade relativa, temperatura e luminosidade,
rodem ser manipulados em condições de armazenamento, com
- ,menção de favorecer o antagonista e desfavorecer o patógeno.
-'.lém disso, são necessárias menores quantidad_es do micro~ga-
'!tsmo na aplicação nesse tipo de ambiente. Portanto, Q~ micror-
g;mismos envolvidos no controle de podridões em pós-colheita
~ ..-em apresentar tolerância às condições na pós-colheita e arma-
~enamento em cada situação em particular. Neste caso. eles
_(\ em apresentar resistência a baixas temperaturas e a baixa umi-
.1.lde, tolerância a outros métodos de controle, como químicos ou
isicos e serem pouco exigentes em nutrientes. Os microrganis-
-;nos antagonistas geralmente são aplicados sobre os órgãos, após
.1 .::olheita, por pulverização de suspensões celulares ou por imer-
• em susperisão do antagonista antes do armazenamento.
Os mecanismos de ação envolvidos no controle de podri-
.>.:-es na pós-colheita podem ser vários como antibiose, competi-
.;:ão. indução de resistência, parasitismo e mesmo a produção de
.:iláteis antimicrobianos pelo agente de controle (Rezende et ai.
~10). Entretanto, nos últimos anos a competição por nutrientes
e espaço tem prevalecido na maior parte das situações. O uso de
rnibiose foi por muito tempo, o mais estudado na pós-colheita
Kreztschamar, 1991), mas a presença de metabólitos secundá-
r.os. mesmo atóxicos, não possui boa aceitação no mercado de
;:,r.:,dutos de horticultura e fruticultura. Desse modo, organismos
ep1fíticos, que crescem na superficie do hospedeiro sem infectá-
- .:>s. receberam maior atenção nos estudos de pós-colheita. Esses
- ...icrorganismos devem crescer rapidamente na superficie dos
.irgàos pobres em nutrientes, sem a produção de metabólitos
;;iecundários em concentrações significftivas.
Os principais agentes utilizados no controJe biológico em
::"-~s-co!heita são as bactérias e as leveduras, mas fungos como
t pergillus oão produtores de toxinas também podem ser apli-
-.3dos. As leveduras são capazes de colonizar rapidamente
271
ferimentos, utilizar os nutrientes da superficie pobre de fiutos, sobre-
viver sob diferentes condições do ambiente e, geralmente, não
produzem metabólitos tóxicos. As leveduras podem ser encontra-
das naturalmente em superficies de frutos, hastes e folhas. Muitos
trabalhos mostram a eficiência de várias espécies como Pichia
guilliermondii, Candida oleophila, C. formara, Aureobasidium
pullulans e Saccharomyces cerevisiae no controle de doenças em
pós-colheita de frutos como citros, tomate, pera, pêssego e maçã
(Sharma et ai., 2009).
Muitas bactérias dos gêneros Bacillus spp. e Pseudomonas
spp. também são utilizadas no controle de podridões de frutos em
pós-colheita. Essas bactérias podem atuar na produção de meta-
bólitos antimicrobianos e indutores de resistência e muitas são
boas colonizadoras de ferimentos. A colonização de P sir)'ngae
em maçã evitou a formação do mofo azul causado por Penicillium
expansum e o efeito inibidor foi aumentado com a aplicação de
fontes de nitrogênio para a bactéria, mostrando a possibilidade de
manejo integrado com outros produtos na pós-colheita (Janisiewicz
et ai., 1992). Espécies de Bacillus podem colonizar a superficie
dos órgãos aéreos com eficiência e controlar infecções latentes de
Colletotrichum spp. em fiutos (Korsten et al., 1995).
A principal estratégia no controle de doenças em pós-colheita
é a aplicação dos antagonistas após realizada a colheita no campo.
No entanto, as infecções causadas na pré-colheita podem pennane-
cer quiescentes até a maturação dos frutos, quando os sintomas e
sinais aparecem. Dessa maneira, muitas vezes o controle ainda no
campo é necessário para se evitar a disseminação em condições
de annazenamento. Pulverizações com antagonistas em pomares
na época da floração de mangueira, abacateiro e macieira mostra-
ram aumento no tempo de vida de prateleira e reduções da severi-
dade de Cof!elolrichum sp. e Pezicula malicorlicis (Korsten et ai.,
1995; Leibinger et ai., 1997; Korsten & Jeffries. 2000). No entanto,
aplicações na pré-colheita dos antagonistas podem servir apenas
como um suplemento à sua aplicação pós-colheita. Para o sucesso
no controle de podridões na pós-colheita originados por infecção
quiescente no pomar, a aplicação de antagonistas deve se.r repetida .
17.9. CONTROLE BIOLÓGICO DE DOENÇAS EM
CULTfVO PROTEGIDO
Na produção de hortaliças. frutas, plantas ornamentais e
mudas em estufas ou viveiros, as condições Jo ambiente podem
ser controladas, assim como em pós-colheita. Temperatura, luz,
umidade e adubação são adequadas para o máximo crescimento
da planta, mas estas condições podem também ser favoráveis para
os agentes patogênicos. A alta umidade, a falta de ventilação e o
adensamento das plantas no viveiro, promovem o crescimento e
a disseminação de patógenos da parte aérea. Os substratos geral-
mente são desinfestados e não apresentam a diversidade micro-
biana encontrada no solo natural. Neste vácuo biológico, patóge-
nos transmitidos pelo solo, como Py rhium e Rhizoctonia, podem
crescer rapidamente e se espalhar sem enfrentar barreiras bioló-
gicas. Entretanto, os mesmos fatores favoráveis aos patógenos
podem ser favoráveis a microrganismos antagonistas. Por exem-
plo, o vácuo biológico nos substratos também pode favorecer o
estabelecimento de agentes de biocontrole. desde que sejam apli-
cados antes da entrada do patógeno (Paulitz & Bélanger, 2001 ).
Além disso, assim como no controle biológico na pós-colheita, as
áreas em estufas são menores e exigem menor quantidade de pro-
dutos na aplicação, tomando viável a introdução de antagonistas
por múltiplas vezes.
 Manual de Fitopatologia
Ao contrário do cultivo convencional, em cultivo prote-
gido o número de produtos químicos registrados para o controle
de doenças é limitado, o que gera problemas ainda sem solução.
Os trabalhadores estão em maior risco de exposição a agrotóxi-
cos na estufa devido à natureza intensiva do manejo da cultura.
A maioria dos fungicidas impõe um período de ausência antes
que os trabalhadores possam retornar a uma cultura tratada. No
entanto, muitas culturas de estufa são continuadamente colhi-
das e , portanto, não é recomendado o uso da maioria dos fim-
gicidas. O uso de agentes de biocontrole permite a reentrada
dos trabalhadores em tempo menor e com maior segurança. O
período de reentrada máximo mencionado na bula de produtos
biológicos é de 24 horas se o ambiente estiver úmido, mas se o
ambiente estiver seco, os trabalhadores podem retomar suas ati-
vidades assim que as gotas do produto secarem. Isso representa
uma vantagem competitiva muito grande do controle biológico
frente ao químico.
O ideal para o controle biológico em cultivo protegido seria
a inte.gração com outras táticas de manejo. Como o ambiente
é passível de manipulação, é necessária a compatibilidade dos
agentes de controle biológico com métodos de erradicação, imu-
nização, regulação e proteção das plantas naquele ambiente. Por
exemplo, o microrganismo deve ser capaz de crescer em cultiva-
res mais resistentes, ser tolerante a condições adversas e ser resis-
tente a produtos químicos utilizados no cultivo protegido.
Vários microrganismos causam podridões de raízes, mur-
chas e damping-offem viveiros e estufas. Os principais agentes de
controle biológicos utilizados para o controle de patógenos de solo
ou substratos são Trichoderma spp, Bacillus subtilis, Pseudomonas
spp,. Fusarium spp. e Pythium oligandrum. Esses microrganis-
mos podem atuar contra patógenos por antibiose, parasitismo,
indução de resistência e competição por nutriemes na rizosfera.
Vários isolados e produtos a base de T. harzianum e T. virens são
utilizados no controle de damping-off causados por Rhizoctonia
solani e Pythium spp. em cultives protegidos de todo o mundo
(Paulitz & Bélanger, 2001 ). Isolados não patogênicos de Fusarium
spp. podem contribuir para supressividade do solo (Boxe 17.5) em
estufas, competindo com isolados patogênicos causadores de mur-
cha. Substratos tomaram-se supressivos à murcha de Fusarium
oxysporum f.sp. lycopersici em tomateiros cultivados em casa
de vegetação após a introdução de isolados de Fusarium solani e
Streptomyces sp. (Castano et ai., 2013).
Na parte aérea, muitas doenças podem ser disseminadas
por insetos, plantas próximas ao viveiro e água de irrigação.
Os fungos causadores de oídio e o fungo causador do mofo cin-
zento, Botrytis cinerea, tem elevada incidência nas principais
espécies cultivadas em estufas ou viveiros. Os principais agen-
tes de controle desses patógenos podem ser bactérias do gênero
Bacillus e fungos do gênero Trichoderma, Ampelomyces quis-
qualis e Ulocladium atrum (Paulitz & Bélanger, 2001 ). O con-
trole biológico por Bacíllus e Trichoderma pode envolver vários
mecanismos de ação. Entretanto, A. quisqualis é parasita de ftm-
gos causadores de oídios, enquanto U. atrum é um fungo sapró-
fita e ótimo competidor contra B. cinerea. Um dos casos mais
antigos da aplicação do controle biológico em doenças de plan-
tas foi a aplicação de A. quisqualis no controle de oídio no trevo
(Yarwood, 1932). Desde então, já fbi demonstrado o uso de
A. quisqualis no controle de oídios em várias espécies vegetais,
incluindo espécies cultivadas em estufas (Kiss et ai., 2004). Por
sua vez, o saprófito U. atrum apresenta efeitos na redução do
272
Boxe 17.5 Solos supressivos
Solos supressivos são definidos como aqueles
nos quais o desenvolvimento da doença é suprimido,
mesmo quando o patógeno é introduzido .na presença
do hospedeiro suscetível (Baker & Cook, 1974). Essa
supressividade pode ser resultante de fatores bióticos
ou abióticos, sendo diversos os mecanismos envolvi-
dos. A maioria das pesquisas tem concentrado esfor-
ços na supressividade de natureza biológica, a qual
pode ser transmitida em pequenas porções de solo
supressivo para solo conducente (Eloy et. ai, 2004). No
entanto, nos últimos anos, muitos trabalhos têm sido
direcionados para as propriedades físicas e químicas do
solo, que podem estar direta ou indiretamente envolvi-
das na supressividade. Algnm potencial para o controle
biológico de fitopatógenos provavelmente existe na
maioria dos solos, podendo ainda ocorrer solos natu-
ralmente supressivos, os quais reduzem significativa-
mente alguns fungos, bactérias e fitonematoides.
mofo cinzento, causado por B. cinerea, sob cobertura plástica,
em viveiros ou estufas, principalmente na produção de uvas
(Ronseaux et ai., 2013).
17.10. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
ABCBJO. Associação Brasileira das Empresas de Controle Biológico.
Associação brasileira das empresas de controle biológico projeta
expansão do mercado. Disponível em www.abcbio.org.br/conteudo/
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M.A.R. Biocontrole de doenças de plantas: uso e perspectivas.
Jaguariúna, Embrapa Meio ambiente, 2009, p. 29-48.
 CAPÍTULO
18
CONTROLES CULTURAL E FÍSICO
DE DOENÇAS DE PLANTAS
Ivan Paulo Bedendo, Nelson Sidnei Masso/a Júnior e Lilian Amorim
ÍNDICE
18. l. Controle cultural.................................................. 275
18.1.1. Rotação de culturas.................................... 276
18.1.2. Qualidade de sementes, mudas e órgãos
de propagação vegetativa sadios ............... 276
18.1.3. Realização de "roguing" ............................ 277
18.1.4. Eliminação de plantas voluntárias ............ 278
18.1.5. Eliminação de hospedeiros alternativos ...... 278
18.1.6. Eliminação de restos de cultura ............... 278
18.1.7. Preparo do solo .......................................... 278
18.1.8. lncorporação de matéria orgânica
ao solo ......................................................... 278
18.1.9. ~poca de plantio......................................... 279
18.1.10. Densidade de plantio ............................... 279
18.1.11. lrrigação e drenagem ............................... 279
18.1.12. Nutrição mineral...................................... 279
18.l. 13. pH do solo ................................................ 280
18.1.14. Poda de limpeza ....................................... 280
18.1.15. Barreira física ........................................... 280
18.1.16. Superfícies repelentes a vetores ............... 281
I 8. l.l 7. Práticas de desinfestação ......................... 281
manejo de doenças compreende a aplicação inte-
º
grada de um conjunto de medidas para reduzir
os danos causados pelos patógenos em culturas
de interesse econômico. Estas medida~ são de natureza diversa,
envolvendo os métodos genético, químico. biológico, cultural e
fisico. Neste capitulo estão abordados de fonna resumida os últi-
mos dois métodos.
275
18.1.18. Semeadura ................................................ 282
18.1.19. Plantio na direção contrária ao vento
predominante ........................................... 282
18.1.20. Cuidados na colheita e na casa de
embalagem ............................................... 282
18.2. Controle físico ...................................................... 282
18.2.1. Refrigeração de produtos armazenados ...... 282
18.2.2. Tratamento térmico de frutas e legumes ..... 283
18.2.3. Tratamento térmico de órgãos de
propagação ................................................. 283
18.2.4. Tratamento térmico do solo por vapor ..... 284
18.2.5. Solarização do solo .................................... 285
18.2.6. Eliminação de determinados
comprimentos de onda .............................. 286
18.2.7. Uso de radiação ultravioleta germicida .... 286
18.2.8. Uso de radiação ionizante ......................... 286
18.2.9. Armazenamento em atmosfera
controlada ou modificada ......................... 286
18.3. Bibliografia consultada ........................................ 287
18.t. CONTROLE CULTURAL
Algumas práticas culturais podem ser usadas, pre.fererrdaL--
mente combinadas, como contribuição para minimizar os. efeitos
de doenças sobre a produção de plantas cultivadas. Estas práiri-
cas atuam nos três vértices do triângulo da doença - hoSJJC-d'ei,m,
patógcno e ambiente - com o objetivo de favorecer o hospedeiro
e criar condições desfavoráveis ao patógeno. As práticas adota-
 Manual de Fitopatologia
das interferem, na maior parte das vezes, na sobrevivência, na
produção e na disseminação do inóculo dos agentes causais das
doenças. As principais práticas culturais que auxiliam o controle
de doenças de plantas estão abordadas a seguir.
18.1.1 . Rotação de Culturas
A prática da rotação consiste no plantio alternado de dis-
tintas espécies, na mesma área de cultivo e na mesma época do
ano, ao longo dos anos. Um bom exemplo de rotação é o plantio
de trigo e de aveia num mesmo terreno, onde a semeadura das
duas espécies é feita alternadamente, em anos diferentes, porém
na mesma estação de cultivo; nesse caso, no outono/inverno.
Quando o plantio alternado de diferentes espécies é feito na
mesma área, porém em épocas distintas do ano, esta prática é
chamada de sucessão de culturas. A sucessão pode ser exempli-
ficada pelo plantio de trigo no outono/inverno sucedido pela soja
na primavera/verão sempre na mesma área (Tabela 18.1 ).
É reconhecido qu~ a monocultura tende a aumentar o inó-
culo de patógenos ne.crotróficos com o passar do tempo. Estes
patógenos caracterizam-se por retirar nutrientes tanto de tecidos
vegetais em atividade como de tecidos mortos. Assim, patóge-
nos necrotróficos apresentam duas fases distintas, ou seja, a fase
patogênica que ocorre no hospedeiro vivo e a fase saprofitica que
se desenvolve nos tecidos mortos, sendo aqui incluídos os restos
de cultura. A monocultura, portanto, fornece substrato ideal para
o patógeno, tanto pela presença da planta viva como dos restos
culturais que ficam no campo após a colheita.
A obtenção de nutrientes a partir dos restos culturais per-
mite a sobrevivência de patógenos durante a ausência do hospe-
deiro principal no campo e também a multiplicação de estruturas
infectivas capazes de causar doença quando a cultura for nova-
mente implantada. Assim sendo, a remoção ou ente;rio da palhada
e a prática de rotação de culturas resultam na eliminação do subs-
trato utilizado pelo patógeno, desfavorecendo a manutenção ou
o aumento do seu inóculo. Em ambos os casos, a eliminação do
substrato favorável ao patógeno ocorre pela decomposição dos
restos culturais pela microflora habitante do solo, com a qual
o patógeno passa a competir. Em decorrência desta condição,
ocorre a redução da sua população. Em resumo, o controle pro-
movido pela prática de rotação de culturas tem por princípio a eli-
minação do substrato que favorece o agente patogênico.
Algumas características do patógeno podem influenciar no
sucesso da rotação de culturas como medida de controle de doen-
ças. Patógenos que têm baixa capacidade saprofítica no solo e
sobrevivem exclusivamente em restos de cultura do seu hospe-
deiro são mais facilmente controlados do que aqueles que apre-
sentam habilidade competitiva e utilizam diversos tipos de matéria
orgânica como substrato. Agentes patogênicos que formam estru-
turas de resistência, coroo escleródios e clamidósporos, são de con-
trole mais difícil, pois estas estruturas podem manter a viabilidade
mesmo na ausência de substratos e, portanto, podem garantir a
sobrevivência do microrganismo no solo por longos pe~odos.
Tabela 18.J - Situações de cultivo (sempre na mesma área) com: (1) exclusivamente sucessão de culturas; (2) sucessão de culturas e rotação
na cultura de verão; (3) sucessão de culturas e rotação nas culturas de verão e de inverno.
SitU:t\·ão dl' rullil o Ano 1 - 1u-ima\l'ra /\ erão .\no 1 - outo110/i11\ erno
Soja Trigo
2 Soja Trigo
3 Soja Trigo
276
Na rotação de culturas devem ser utilizadas espécies vege-
tais não hospedeiras do patógeno visado pela aplicação deste tipo
de controle. Como regra geral, é preconizada a alternância de
plantio de gramíneas com leguminosas. Ressalta-se, no entanto,
que este esquema não é obrigatório, podendo ser feito o uso de
rotação entre gramíneas e entre leguminosas, desde que as espé-
cies envolvidas não sejam hospedeiras do mesmo patógeno alvo
de controle. Para maior sucesso da rotação, recomenda-se a eli-
minação de plantas daninhas ou silvestres que possam atuar como
hospedeiros alternativos, as quais podem fornecer condições para
a sobrevivência e desenvolvimento da população patogênica.
A rotação de culturas é um recurso viável e desejável como
forma de controle de doenças. A prática é de fáci l implantação,
fornece bons resultados e reduz tanto os gastos com fungicidas
como os efeitos destes produtos sobre o ambiente. No sistema de
plantio convencional, no qual se utiliza o preparo do solo, a rota-
ção é uma prática cultural recomendável, porém para o sistema de
plantio direto esta prática chega a ser obrigatória como forma de
manter a viabilidade da cultura em uma deterrninada área. O plan-
tio direto se caracteriza pela permanência dos restos de cultura no
campo, sendo a posterior semeadura feita sem o revolvimento do
solo pela aração e gradagem. A adoção deste sistema proporciona
algumas vantagens como manutenção da umidade do solo, dimi-
nuição dos problemas causados por erosão, redução do impacto
da cultura sobre o ambiente, menor custo de produção e maior
produtividade. No entanto, o acúmulo de restos culturais favo-
rece o aumento da população de patógenos saprofiticos, o que
resulta em maior intensidade de doenças na cultura. Em poucos
anos, a monocultura em plantio direto chega a ser inviabilizada,
tal a importància da ocorrência de doenças. A rotação de cultu-
ras, nestes casos, se constítui numa fonna de controle obrigatória,
por reduzir a disponibilidade de substrato e, por consequência, a
população patogênica. Com isto é restabelecido o equilíbrio entre
o patógeno e os demais componentes da microflora, permitindo
a continuidade do uso do sistema de plantio direto. Em razão das
doenças causadas por patógenos necrotróficos serem mais seve-
ras no sistema de plantio direto, quando comparadas com aque-
las que ocorrem no sistema de plantio convencional, diz-se que a
rotação de culturas é uma medida de controle obrigatória no plan-
tio direto e recomendada no plantio convencional.
18.1.2. Qualidade de Sementes, Mudas e Órgãos de
Propagação Vegetativa Sadios
Na implantação de uma cultura, em pequena ou grande
escala, em cultivo de campo ou protegido, em substrato sólido
ou sistema de hidroponia, deve ser observada a qualidade sanitá-
ria de sementes, mudas e órgãos de propagação vegetativa. Pelo
fato destes materiais servirem como veículos para patógenos, eles
devem ser de padrão fitossanitário confiável, sendo relevante o
conhecimento de sua procedência e a idoneidade da sua fonte.
O plantio de materiais portadores de agentes causais de
doenças pode inviabilizar o investimento feito pelo produtor,
.\110 2 - 11rit11:I\ era IH•nio .\110 2 - outonoiin\l•rno
Soja Trigo
Milho Trigo
Milho Aveia
 Controles Cultura/ e Físico de Doenças de Plantas
l.3DtO por introduzir um novo patógeno na área de cultivo, como
~r aumentar o inóculo de um patógeno anteriormente existente.
Em espécies anuais, os primeiros danos geralmente se manifes-
:.lm logo no início da cultura, na fonna de redução de estandes e
sobdesenvolvimento de plantas; posteriormente, os danos pode-
:ào provocar redução na produção, decorrente de alterações na
- ,1ologia das plantas. Em espécies perenes, as árvores ou arbus-
:.:is poderão apresentar comprometimento no seu crescimento e
~n"ldutividade por se desenvolverem desde o início na presença
:-l patógeno. As plantas doentes logo no início do ciclo da cultura
-..!r,,irão de fontes de inóculo para as demais plantas, acelerando a
; .:.seminação do patógeno. que poderá resultar em maiores danos
. produção.
Para a avaliação da condição fitossanitária de lotes de
sementes existem laboratórios especializados que, através de tes-
•~ padronizados, fornecem ao produtor informações sobre a qua-
dade das sementes (Figura 18.1 ). Em caso de dúvida sobre a
~,,ndição da semente e na_ impossibilidade de contar com serv!-
~os desta natureza, o produtor deverá efetuar o tratamento qu,-
mico, biológico ou térmico do lote. Mudas devem ser adquiridas
de viveiristas idôneos, garantindo desta forma um alto nível de
,anidade do material vegetal. Ainda no caso de mudas, o subs-
:roto também pode ser veículo de patógenos, se não for subme-
udo a tratamento adequado. Exemplo dessa medida de controle
o.a cultura dos citros está ilustrado no Boxe 14.1, do Capítulo 14
- Princípios gerais de controle, desta obra.
figura t8. I -Teste de sanidade de sementes de feijão realizado no
laboratório de patologia de sementes do Departamen•
to de Fitopatologia e Nematologia da ESALQ-USP.
(A) Placas com sementes gennihadas sobre papel de
filtro umedecido, indicando 20% de contaminação.
(B) Detalhe de semente com sintomas de anrracnose.
Crédito da foto: Silvia A. Lourenço.
277
18. I.3. Realização de "Roguing"
O "roguing" consiste na eliminação de plantas doentes da
própria cultura. Esta prática exige inspeções periódicas ~a cul-
tura, realizadas, por exemplo, em pomares, hortas. canteiros de
flores e viveiros de mudas. A erradicação dos hospedeiros doentes
resulta na diminuição do inóculo e na redução de sua dispersão
na cultura, pois a planta infectada deixa de atuar como fonte de
inóculo para as plantas sadias (Boxe 18.1).
Boxe 18.1 Roguing de citros como medida de controle
de huanglongbing
O manejo do huanglongbing (HLB) dos citros
envolve três medidas de controle: (a) redução das
fontes de inóculo, garantida com a erradicação dos
hospedeiros infectados, (b)_ substitui~ão das ~Ia1_1-tas
erradicadas por plantas sadias produzidas em v1verros
telados e (c) controle do inseto vetor (Diaphorina citri).
No Estado de São Paulo, a produção de mudas em
viveiros telados já é mandatória há alguns anos (ver
Boxe 14.1, no Capítulo 14). O controle do inseto vetor,
seja pela aplicação de inseticidas, seja pela liberação
de Tamarixia radiata, vespa que atua no controle
biológico de D. citri, também é executado por gr~de
parte dos produtores. A única medida para a qual amda
há alguma aversão é a eliminação das plantas doentes,
devido ao prejuízo imediato que ela impõe, com a
redução da produtividade do pomar. No entanto, sem
a erradicação de plantas doentes as demais medidas de
controle se tornam ineficazes. Como a incidência de
HLB é maior na bordas dos pomares (Figura 18.2), o
manejo da cultura vem sendo modificado nesses locais,
os quais recebem maior frequência de aplicação de
inseticidas e de amostragens da doença.
Figura 18.2 - Jmagem capturada por satélites de pomar _de
laranjas, no Estado de São Paulo, que realiza
o roguing de plantas com huanglongbing. A
maior incidência da doença e a maior frequên-
cia de erradicação na borda do pomar pode ser
verificada com a maior intensidade de "falhas''
aesse local.
Fonte: Google Earth Pro®.
 Controles Cultural e Físico de Doenças de Plantas
:.1nto por introduzir um novo patógeno na área de cultivo, como
oor aumentar o inóculo de um patógeno anteriormente existente.
Em espécies anuais, os primeiros danos geralmente se manifes-
'.JJ11 logo no início da cultura, na forma de redução de estandes e
,ubdesenvolvimento de plantas; posteriormente, os danos pode-
r.lo provocar redução na produção, decorrente de alterações na
'isiologia das plantas. Em espécies perenes, as árvores ou arbus-
tos poderão apresentar comprometimento no seu crescimento e
,rodutividade por se desenvolverem desde o início na presença
,.fo patógeno. As plantas doentes logo no início do ciclo da cultura
servirão de fontes de inóculo para as demais plantas, acelerando a
disseminação do patógeno, que poderá resultar em maiores danos
.1 produção.
Para a avaliação da condição fitossauitária de lotes de
,;emeutes existem laboratórios especializados que, alravés de tes-
1.eS padronizados, fornecem ao produtor informações sobre a qua-
lidade das sementes (Figura 18.1 ), Em caso de dúvida sobre a
condição da semente e na impossibilidade de contar com servi-
cos desta natureza, o produtor deverá efetuar o tratamento qui-
~ico biológico ou térmico do lote. Mudas devem ser adquiridas
Je vi,veiristas idôneos, garantindo desta forma um alto nível de
-.inidade do material vegetal. Ainda no caso de mudas, o subs-
trato também pode ser veículo de patógenos, se não for subme-
tido a tratamento adequado. Exemplo dessa medida de controle
na cultura dos citros está ilustrado no Boxe 14. l, do Capítulo 14
- Princípios gerais de controle, desta obra.
Figura 18.1 - Teste de sanidade de sementes de feijão realizado no
laboratório de patologia de sementes do Departamen-
to de Fitopatologia t Nematologia da ESALQ-USP.
(A) Placas com sementes ge1U1inadas sobre papel de
filtro umedecido, indicando 20% de contaminação.
(B) Detalhe de semente com sintomas de anLracnose.
Crédito da foto: Silvia A. Lourenço.
277
18.1.3. Realização de "Roguing"
O "roguing" consiste na eliminação de plantas doentes da
própria cultura. Esta prática exige inspeções periódicas ~a cul-
tura, realizadas, por exemplo, em pomares, hortas, canteiros de
flores e viveiros de mudas. A erradicação dos hospedeiros doentes
resulta na diminuição do inóculo e na redução de sua dispersão
na cultura, pois a planta infectada deixa de atuar como fonte de
inóculo para as plantas sadias (Boxe 18.1).
Boxe 18.1 Roguing de citros como medida de controle
de huanglongbing
O manejo do huanglongbing {HLB) dos citros
envolve três medidas de controle: (a) redução das
fontes de inócu.lo, garantida com a erradicação dos
hospedeiros infectados, (b) substituição das plantas
erradicadas por plantas sadias produzidas em viveiros
telados e {e) controle do inseto vetor (Diaplwrina citri).
No Estado de São Pau.lo, a produção de modas em
viveiros telados já é mandatória há alguns anos (ver
Boxe 14.1, no Capítulo 14). O controle do inseto vetor,
seja pela aplicação de inseticidas, seja pela líberação
de Tamarixia radiata, vespa que atua no controle
biológico de D. dtri, também é executado por gr~de
parte dos produtores. A única medida para a qualamda
há alguma aversão é a eliminação das plantas doentes,
devido ao prejuízo imediato que ela impõe, com a
redução da produtividade do pomar. No entanto, sem
a erradicação de plantas doentes as demais medidas de
controle se tomam inefica zes. Como a incidência de
HLB é maior na bordas dos pomares (Figura 18.2), o
manejo da cultura vem sendo modificado nesses locais,
os quais recebem maior frequência de aplicação de
inseticidas e de amostragens da doença.
Figura 18.l - Imagem capturada por satélites de pomar _de
laranjas, ao Estado de São Pa1.1l0, que realiza
o roguing de plantas com huanglongbing. A
maior incidência da doença e a maior frequên-
cia de erradicação ua borda do pomar pode ser
verificada com a maior intensidade de "falhas'"
nesse local.
Fonte: Google Earth Pro®.
 Manual de Fitopatologia
Destaca-se a importância desta prática, sobretudo. para as
doenças causadas por vírus, bactérias e fitoplasmas transmitidos
por insetos vetores, como pulgões, psilídeos, cigarrinhas e tri-
pes. O ·'roguing'" terá maior chance de sucesso para o controle de
doenças cujo agente causal infecta somente a espécie cultivada ou
possui uma restrita gama de hospedeiros.
18. 1.4. Eliminação de Plantas Voluntárias
Plantas voluntárias, também conhecidas como tigueras,
são plantas da própria cultura que permanecem no campo após a
colheita (Figura 18.3). Geralmente são originárias da germinação
de sementes que caíram no solo ou de órgãos de reprodução vege-
tativa como tubérculos e bulbos que não foram colhidos. Estas
plantas podem abrigar o patógeno e favorecer sua sobrevivên-
cia durante o período em que o hospedeiro principal estiver fora
da área de plantio. Quando a cultura for novamente instalada, as
plantas voluntárias podem atuar como fonte de inóculo, dissemi-
nando as estruturas dp agente causal da doença para as plantas
jovens. A eliminação de plantas voluntárias é prática recomen-
dada, sobretudo, para patógenos biotróficos. No caso de patóge-
nos transmitidos por vetores essas plantas podem ser hospedeiras
voluntárias de ambos. Exemplo dessa medida de controle na
cultura da soja é o vazio sanitário, descrito nos itens 2.2.8, <lo
Capítulo 2. e 14.7, do Capítulo 14, desta obra.
Figura 18.3 Plantas voluntárias de soja. originárias da germinação
de sementes que caíram ao solo durante a colheita. em
cultura de algodão.
Crédito da foto: Wanderlei D. Guerra.
A eliminação de plantas voluntárias contribui para a erradi-
cação do patógeno, mesmo que de forma parcial, por promover a
redução da quantidade de inóculo inicial. Como consequência, os
danos podem ser reduzidos em função de menores níveis de inci-
dência e severidade de doença.
18.1.5. Eliminação de Hospedeiros Alternativos
A especificidade entre hospedeiro e patógeno ocorre em
determinados patossistemas. porém os fitopatógenos nem sempre
parasitam um único hospedeiro. Os agentes causais de doenças
normalmente são polífagos, atacando uma gama de espécies botâ-
nicas, além da espécie considerada como hospedeira pnncipal.
Os hospedeiros alternativos são representados por espécies culti-
278
vadas, dani nhas e silvestres. Estas espécies podem desempenhar
um papel importante na ocorrência de doenças, pois por abriga-
rem patógenos garantem sua sobrevivência e a multiplicação de
suas estruturas reprodutivas. Assim, servem c:omo fonte de inó-
culo, tanto para a introdução do patógeno numa cultura recém-
instalada como para sua disseminação dentro de uma cultura já
estabelecida. A remoção de hospedeiros alternativos é uma prá-
llca de manejo que visa à erradicação de agentes de doença e que
mesmo sendo feita de forma incompleta. reduz a permanência e a
dispersão destes agentes na área de plantio. Constitui-se em uma
das mais antigas práticas de controle. Um exr!mplo está descrito
no Boxe 14.2. do Capítulo 14 - Princípios gerais de controle.
desta obra.
18.J .6. Elimínação de Restos d e Culltu r a
A capacidade saprofitica de grande pane dos patógenos
vegetais é responsável por sua sobrevivência e multiplicação nos
restos de cultura. Os agentes causais de doenças encontram nos
restos culturais substratos favoráveis para seu desenvolvimento,
quando o hospedeiro vivo está ausente. A monocultura favorece o
aumento do inóculo de patógenos saprofiticos ao longo do tempo,
a ponto de tomar inviável o cultivo do hospedeiro naquela área
de plantio.
O preparo convencional do solo, pelo iuso da aração e gra-
dagem, promove o enterrio deste material. Com isto. este subs-
trato vegeta! se toma acessível à microflom natural do solo, a
qual compete com o patógeno para sua utilização. A competição
e a decomposição mais rápida dos restos de cultura incorporados
ao solo reduzem a população patogênica e, por consequência, sua
sobrevivência.
18.1.7. Preparo do Solo
As operações de aração e gradagem, que promovem o
revolvimento da camada superficial do solo, são práticas que
contribuem para o controle de doenças. Pa1tógenos saprofiticos
sobrevivem em restos de cultura ou em matéria orgânica que se
encontram no solo, podendo, inclusive, produzir estruturas repro-
dutivas ou de resistência. A exposição desti: material orgânico à
radiação solar, feita pela aração e gradagem, tende a diminuir a
população de agentes causais de doenças. O <:feito da temperatura,
associada à ação letal da radiação ultravioleta, elimina estruturas
infectivas e inviabiliza as estruturas de resistência de microrga-
nismos fitopatogêoicos. A redução do inóculo toma o solo mais
adequado para o desenvolvimento da cultur:a em melhores condi-
ções de sanidade.
18.1.8. Incorporação de Matéria Orgânica ao Solo
A prática de incorporação de matéria orgânica ao solo visa
à redução do inóculo de agentes patogênii:os. O material orgâ-
nico estimula o aumento da microflora existente no solo, o qual
abriga espécies de microrganismos que naturalmente exercem
atividades antagônicas ao patógeno. Embora o próprio patógeno
também possa utilizar esta matéria orgânica como substrato,
ele fica sujeito à competição com outros microrganismos, o que
resulta em diminuição da população patogênica. A incorporação de
restos de cultura e adubação verde, por exe·mplo, além de melho-
rar as propriedades tisicas e químicas do solo também favorece
a atividade microbiana das espécies presentes neste ambiente e
interfere negativamente sobre a população de patógenos.
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18.1.9. Época de Plantio 18.1.10. Densidade de Plantio

A época de semeadura de espécies, variedades e híbriuos
e,plorados comercialmente deve obedecer às recomendações
1ecnicas existentes para cada cultura em particular. No entanto,
oara alguns patossistemas é interessante antecipar ou retardar a
epoca de semeadura como fonna de minimizar o efeito de uma
detenninada doença, a qual frequentemente provoca danos sig-
mficativos para a c ultura. Ne stes casos, busca-se evitar que a
epoca mais favorável ao desenvolvimento de um detenninado
patógeno coincid:a com o estádio fenológíco de maior susceti-
bilidade do hosp~:deiro. Este atraso ou adiantamento na época
de plantio, o q ual não deve ser prejudicial ao hospedeiro, pode
resu ltar em menor intensidade de doença no campo. Esta estra-
tégia também pode ser aplicada com o uso de variedades preco-
-::es ou tardias. Epidemias de queima do broto da soja (Tobacco
,rreak vírus) em s:oja no Paraná mostram comportamento com-
pletamente distinto em função da época de plantio de soja,
sendo muito mais severas no plantio de primavera que no plan-
tio de verão (Figura 18.4).
10
A
oe
/·
H
H fonna favoráve l ou desfavorável. Na ausência do hospedeiro, a
oz
Hl
/.
'º e solo. É recomendável. portanto, a escolha de terrenos bem dre-
.,"' º'
e:., 'º
Q
.,
~
Assim como existem recomendações técnicas para época
de plantio, o mesmo deve ser observado quanto à densidade de
plantio. É sempre prudente respeitar os espaçamentos entre linhas
e entre plantas. de acordo com as especificações indicadas para a
cultura n ser implantada. Muitas vezes, agricultores aumentam a
densidade de plantio com o objetivo de obter maior produção por
área. Esta prática pode trazer sérias consequências, pois o adensa-
mento de plantio pode criar um microclima favorável aos patóge-
nos, especialmente pela elevação da umidade relativa no ambiente.
O aumento da população de patógenos resulta em maior intensi-
dade de doença, podendo, inclusive desencadear epidemias.
18.1.11. Irrigação e Drenagem
O estresse hídrico, provocado pela deficiência ou excesso
de água no solo, é um fator que nonnalmente predispõe o hos-
pedeiro ao ataque do patógeno. A excessiva quantidade de água
provoca a redução de oxigênio no ambiente edáfico, prejudicando
o desenvolvimento do sistema radicular e, por consequência a
absorção de nutrientes. Por outro lado, a condição de seca, além
de alterar a disponibilidade de água para planta, também interfere
com a obtenção de nutrientes. Exemplo da influência do estresse
hídrico na incidência da clorose variegada dos citros es tá descrito
no Boxe 7.1 e na Figura 7.1. do Capítulo 7 - Ambiente e doença,
desta obra. Em relação ao patógeno, o estresse hídrico atua de
inundação do terreno pode promover a redução de patógenos,
devido à condição de anaerobiose. Contudo, o excesso Je água
favorece a disseminação de o omicetos e bactérias habitantes do
nados, a opção por áreas não sujeitas ao eocharcamento e o con-
trole da irrigação, tanto em relação à frequência das regas como

Ili
'E
º'
oz
00
/ à quan tidade de água. Atenção especial deve ser dispensada às
áreas de viveiros de produção de mudas, pois neste caso há uma
"' grande população de plantas, cujo estádio de desen volvimento
õ.
..,., 'º e
associado ao excesso de umidade favorece o ataque de patógenos.
o ~a A água presente na atmosfera tem papel importante sobre
<D
<>
5 '6 os processos de liberação. dispersão, germinação e penetração de
::,.
o estrumras infectivas no tecido vegetal. Evitar locais de baixada
~
H
o:
o~
/ muito sujeitos à fonnação e pennanência de orvalho contribui
para reduzir a severidade de doenças foliares, pois a formação de
lâmina d 'água sobre as folhas favorece a genninação de estrutu•
'º ras füngicas e a penetração de esporos e de células bacterianas.
ºª O controle da irrigação por aspersão, tanto em número de regas
06
como em volume de água. contribui para evitar a liberação de inó-
º' culo de fungos e bactérias formados em matrizes gelatinosas. Além
n disto, este controle poderá reduzir a dispersão de inóculo dentro
00
da cultura, causado pelos respingos de água nas folhas e fonna-
ção das gotículas que constituem os aerossóis. Vale lembrar que
Tef1110 (dll!S)
a umidade relativa alta no interior da cultura é condição favorável
Figura 18.4 Curvas de progresso de queima do broto da soja (To- para o desenvolvimento de patógenos de natureza fúngica e bacte-
bacco streak vírus) nas variedades de soja IAC-4 riana. A irrigação por aspersão é um fator relevante para a produ-
(A, C, E, G) e FT-10 (B, D, F, H), em plantios su- ção. mas o seu descontrole favorece o desenvolvimento de doenças
cessivos nas seguintes datas: 21 de outubro (A-8), em ambientes de viveiro e campo, sobretudo nas áreas sob sistema
19 de novembro (C-D). 24 de novembro (E-F) e 22 de de pivô central. As outras formas de irrigação, quando descontrola-
dezembro de 1987 (G-11). A incidência da doença é das, também podem favorecer o desenvolvimento de doenças.
maior nos plantios de outubro e novembro (A-F) com-
parada aos de dezembro (G-H). devido à desfavorabi- 18.1.12. Nutrição Mineral
lidade climática do verão à população do vetor. O desequilíbrio associado à deficiência ou ao excesso de
Fonte: Dados de Almeida et ai. ( 1994). elementos minerais, sejam macro ou micronutrientes, favorece a

279
 Manual de Fitopatologia

doença por reduzir o desenvolvimento normal da planta e dimi-
nuir sua resistência ao agente patogênico. O nitrogênio, quando
aplicado em excesso, favorece o patógeno por tomar os tecidos
vegetais mais tenros e retardar sua diferenciação, mantendo o
hospedeiro suscetível por um maior período de tempo. A defici-
ência deste elemento reduz o vigor da planta e diminui sua capa-
cidade de reação ao patógeno. A forma do nitrogênio disponível
para a planta também pode influenciar a severidade de doenças,
em função do sistema hospedeiro-patógeno. Para alguns casos,
a forma amoniacal se mostra mais favorável à doença, enquanto
para outros, o nitrogênio na forma de nitrato se apresenta como
fator determinante de maior severidade da doença. Ainda, existe
uma relação entre o pH e a forma de nitrogênio, tanto que a apli-
cação da forma amoniacal ou de nitrato pode aumentar a seve-
ridade de doenças favorecidas por pH ácido ou pH neutro a
alcalino, respectivamente. Assim, a nutrição nitrogenada tem um
importante papel na intensidade de doença.
O fósforo e o potássio, bem como os micronutrientes, têm
papel variável sobre o desenvolvimento de doenças, sendo favo-
ráveis ou desfavoráveis em função do patossitema. É aceito,
de modo geral, que o potássio aumenta a resistência da planta,
enquanto o uso de quantidades adequadas de fósforo garante o
bom desenvolvimento do hospedeiro. No entanto, o bom senso
aponta que estes elementos devem ser utilizados sempre de forma
equilibrada, evitando-se as deficiências e os excessos. Com isto, o
hospedeiro terá melhores condições para seu crescimento normal
e para expressar sua capacidade de reação ao patógeno. A influên-
cia dos nutrientes no progresso de doenças de plantas está discu-
tida com mais detalhes no item 7.1.3, <lo Capítulo 7 -Ambiente e
doença, desta obra.
é comprovadamente favorável ao desenvolvimento de agentes de
doenças. Além deste aspecto, a maior entrada de luz pode contri-
buir para maior produtividade.
18.1.15. Barreira Física
A instalação de barreiras físicas é uma prática viável, prin-
cipalmente para culturas que ocupam áreas relativamente peque-
nas, como as hortaliças. Uma das finalidades das barreiras é
reduzir o ac1~sso de vetores de patógenos ao interior da cultura,
na tentativa de diminuir a disseminação de agentes de doenças
(Figura 18.5'). Os vetores visados são insetos capazes de transmi-
tir vínis, bactérias e fitoplasmas. Os vetores podem se abrigar em
hospedeiros alternativos, localizados nas adjacências da cultura,
ou mesmo migrarem de locais mais distantes, introduzindo os
patógenos na área cultivada. O estabelecimento de barreiras físi-
cas, representadas por fileiras de plantas ou telas de malha fina,
também contribui para diminuir a livre movimentação de insetos
de fora para dentro da cnltura. Esta prática poderá reduzir a pre-
sença de vetores, resultando em menores índices de incidência ou
de severidade de doença.

18.1.13. pH do Solo
A variação do pH confere ao solo diferentes graus de acidez
ou alcalinidade, condições estas que podem ter efeito tanto sobre
o patógeno como o hospedeiro. A faixa de pH pode interferir na
absorção de nutrientes pela planta e, consequentemente. no seu
crescimento. Esta interferência negativa pode levar a planta à pre-
disposição ao ataque de patógenos. O pH pode também favorecer
ou desfavorecer a sobrevivência e o desenvolvimento de micror-
Figura 18.5 - Plantio protegido de tomateiro. O plástico da cobenura
ganismos patogênicos presentes no solo. Com isto, a infecção do
e as telas das laterais protegem a cultura contra insetos
hospedeiro poderá não ocorrer ou a doença se manifestar com
vetores de patógenos.
diversos níveis de severidade. É reconhecido que os patógenos
Crédito da foto: Jorge A.M. Rezende.
fúngicos são favorecidos por faixas de pH ácido, enquauto as
bactérias fitopatogênicas encontram melhores condições de
desenvolvimento em ambientes próximos à neutralidade ou ligei- A cobertura de plantas com telas (Figura 18.6A) ou túneis
ramente alcalinos. Assim, o pH deve ser considerado como um plásticos (Figura 18.68, C) evita a ocorrência de injúrias ocasio-
fator relevante para o manejo e, em alguns casos, justifica a pre- nadas por granizo e, conseq uentemente, reduz a infecção de pató-
dominância ou importância de detenninadas doenças em função genos que penetram via ferimento. O uso dos túneis plásticos,
da acidez ou da alcalinidade do terreno. Destaca-se que algu- além da proteger as plantas contra injúrias, também diminui s ig-
mas doenças podem ser controladas somente pela alteração do nificativamente o período de formação de orvalho, o que desfavo-
pH do solo. rece a infec1;ão de patógenos fúngicos e bacterianos. A incidência
de míldio em videiras conduzidas sob túneis plásticos é tão baixa
18.l.l4. Poda de Limpeza que permite: redução significativa na frequência de aplicação de
Esta prática cultural é recomendada especialmeute para fungicidas. Em algumas culturas, como no morangueiro, é prática
espécies frutíferas de clima tropical, pois aquelas temperadas habitual a cobertura do solo com plástico ou serragem, a fim de
passam normalmente pela poda de inverno. A poda de limpeza evitar o contato do fmto com agentes fitopatogênicos habitantes
consiste na eliminação do excesso •de ramos, visando evitar as do solo. causadores de podridões (Figura 18.7).
condições de ambiente favoráveis aos patógenos. Este procedi- As ceras agem como uma película protetora das frutas, man-
mento promove o arejamento entre as plantas, impedindo, sobre- tendo a firnoeza da polpa por mais tempo. Usualmente as ceras
tudo, a ocorrência de alta umidade relativa no ambiente, fator qne modificam a atmosfera ao redor dos frutos, elevando os níveis
,,,-

280
 Controles Cultural e Físico de Doenças de Plantas
figura 18.6 - Barreira física em culturas frutíferas. {A) Telas coloca-
das sobre macieiras evitam injúrias de granizo nos fru.
tos e a consequente penetração de patógenos. (8) Tú·
neis plásticos sobre morangueiros e (C) sobre videiras
contribuem para diminuição do período de oivalho.
Crédito da foto: C - Antonio F. Nogueira Junior.
de dióxido de carbono e reduzindo os níveis de oxigênio. Dessa
forma, os frutos têm menor atividade metabólica, principalmente
respiração e transpiiraçào. Esses atributos podem tomar os frutos
mais resistentes ao .ataque de patógenos, aumentando seu tempo
de prateleira. Já foi comprovado o controle da podridão mole em
.
nectarinas com aplicação de cera de carnaúba (Figura 18.8).
18.1.16. Sup1erfícies Repelentes a Vetores
O uso de cobertura do solo com material que tenha proprie-
jade de repelir insetos também se constitui numa prática reco-
281
Figura 18.7 - Barreira tisica em morangueiro. O plástico sobre o
solo impede a infecção dos frutos por agentes patogê-
nicos habitantes do solo.
Figura 18.8 - Efeito da cera de carnaúba no controle da podridão
mole em nectarinas. Nectarinas inoculadas com Rhi-
zopus sp. após imersão dos frutos em água (A) e em
cera de carnaúba na concentração de 9% (B).
Crédito das fotos: Fabrício P. Gonçalves.
mendável para a redução de doenças causadas por patógenos
veiculados por vetores. Especialmente no caso de afideos e da
mosca-branca, insetos transmissores de vírus, materiais que re.fle-
tem radiações de determinados comprimentos de ondas, podem
repelir o pouso de vetores, resultando em menor incidência de
doença na cultura. A aplicação desta prática é limitada a áreas
relativamente pequenas, cultivadas com hortaliças ou fruteiras, e
consiste em promover a cobertura do solo entre as plantas ou nas
linhas de plantio. Os materiais usados podem ser sintéticos ou
de origem vegetal. Os primeiros são representados por filmes de
polietileno de coloração diversa, que têm a propriedade de refletir
radiações ultravioleta. Aqueles de natureza vegetal são constituí-
dos por palha de espécies de plantas, como, por exemplo, a casca
de arroz (Figura J 8.9).
18.1.17. Práticas de Desinfestação
Algumas práticas simples devem ser adotadas para alguns
tipos de doença, visando à redução ou a disseminação de inóculo.
A desinfestação de ferramentas, como canivetes, tesouras, facas
 Manual de Fitopatologia

provocados por patógenos habitantes do solo ou veiculados pela

semente. Quando a semeadura é feita de maneira profunda, a dife-
renciação dos tecidos da plântula é mais lenta e sua emergência
é mais demorada. Com isto, os tecidos novos ficam predispostos
por um maior período ao ataque de agentes patogênicos. Como
uma das práticas de manejo, recomenda-se que a semeadura seja
feita de acordo com as recomendações técnicas para cultura,
evitando-se. portanto, a semeadura profunda.

18.1.19. Plantio na Direção Contrária ao Vento

Figura 18.9 - Casca de arroz aplicada ao solo para redução da in-
cidência do mosaico comum (Papaya rigspor viros -
type W) em abobrinha de moita.
Crédito da foto: Valdir A. Yuki_
e facões, utilizados para desbrota, colheita, poda, enxertia e corte
de órgãos de reprodução vegetativa, pode restringir a transmissão
de patógenos de plantas doentes para sadias. Implementos e
ferramentas diversas tàmbém podem ser desinfestados quando
forem usados em campos distintos, limitando o deslocamento
de patógenos. Recipientes, como caixas, usados para colheita
ou transporte de frutos e instalações para embalagem e armaze-
namento de produtos colhidos devem receber tratamento com
agentes químicos desinfestantes, evitando a fonnação de focos
de inóculo. Pessoas devem ter o cuidado de desinfestar os cal-
çados, as mãos, trocar de vestimenta quando passam de um com-
panimento para outro, em instalações utilizadas para a produção
de mudas certificadas; em algumas propriedades rurais, é exigido
que veículos sejam desinfestados antes de adentrarem a área cul-
tivada (Figura 18.1 O).
Predominante
A adoção desta prática cultural pode ser interessante para
as grandes culturas. Neste caso, extensas áreas são plantadas e a
semeadura pode levar alguns dias para ser concluída. A recomen-
dação é que o plantio escalonado seja feito no sentido contrário à
direção predominante do vento. Assim, a semeadura deve ser rea-
lizada de tal fonna que as plantas oriundas dos plantios iniciais
não sirvam como fonte de inóculo para as plantas mais novas,
originárias dos plantios subsequentes. Este tipo de procedimento
é indicado, juntamente com outras medidas de controle, para a
redução dos níveis de brusooe em áreas cultivadas com arroz de
sequeiro, no Centro-Oeste brasileiro.
18.1.20. Cuidados na Colheita e na Casa de Embalagem
A colheita cuidadosa é prática recomendada para o controle
de podridões pós-colheita de frutos e legumes. Muitos agentes
causais de podridões de frutos só conseguem penetrar o hospe-
deiro por ferimentos. Dessa forma, recomenda-se evitar ferimen-
tos na colheita e em todas as etapas da seleção e embalagem dos
produtos (Figura 18.11 ). Cestos e caixas de colheita devem ter
dimensões adequadas, para evitar pressão dos frutos localizados
na parte superior sobre aqueles da parte inferior. O material de
revestimento dos cestos e das caixas de colheita deve ser pouco
abrasivo. Os equipamentos das casas de embalagens também
devem ser bem dimensionados e com revestimento adequado
para evitar que os frutos sofram choques principalmente nos
pontos de transição de uma esteira para outra. As embalagens de
comercialização também devem ser bem dimensionadas, adequa-
das ao produto para evitar prensagem, choque ou abrasão.

18.2. CONTROLE FÍSICO

Figura 18.10 - Desinfestação de veículo com amônia quaternária em
rodolúvio localizado à entrada de pomar de citros.
Como o próprio nome sugere, o controle físico utiliza fato-
res fisicos para controlar doenças de plantas. Entre esses fatores,
os mais comumente utilizados com essa finalidade são tempera-
tura e radiações. A temperatura é um fator largamente utilizado
para controlar doenças em plantas. Uso de temperaturas baixas
visa à redução do desenvolvimento do patógeno e da senescência
do hospedeiro e, por outro lado, o emprego de temperaturas altas
está associado à redução do inóculo inicial. O controle de doen-
ças em plantas pelo uso da radiação pode ser conseguido de três
maneiras: eliminação de comprimentos de onda da luz natural
que favorecem o patógeno, uso de radiação ultravioleta e uso de
radiação ionizante. Geralmente, os métodos fisicos baseiam-se na
redução do inóculo inicial, redução ou paralisação do desenvolvi-
mento e/ou reprodução do patógeno e retardamento da senescên-
cia do hospedeiro, como será discutido a seguir.

18.1.18. Semeadura 18.2.1. Refrigeração de Produtos Armazenados

A profundidade de semeadura é um fator que pode contri- A refrigeração é, sem dúvida, o método físico mais utili-
buir para maior ou menor ocorrência de danos em plantas jovens, zado em todo o mundo para controle de doenças em pós-colheita

282
 Controles Cultural e Físico de Doenças de Plantas
Figura 18. 11 - Cuidados na colheita e na pós-colhe:ita para eyítar
injúrias nos frutos e ínfecção de patógenos causa-
dores de podridões. (A) Colhedora de pêssegos com
luvas e cesta revestida para evitar abra1sào nos frutos.
(B) Equipamentos da casa de embalagens de pês-
segos com revestimento almofadado para evitar injú-
rias aos frutos. A esfera azul é um sensor de impacto.
e pode ser empregada nas fases de transporte e armazenamento
dos produtos agrícolas. Frutos, raízes, tubérculos e sementes
Jnnazenados em câmaras frigoríficas estão protegidos de novas
infecções pelos esporos que carregam em sua superficie, pois
o desenvolvimento do patógeno é prejudicado nessa condição.
-\lém disso, as infecções latentes, oriundas do campo, também
não se desenvolvem, pelo mesmo motivo. Acresc,ente-se a isso
o retardamento da senescência do hospedeiro em temperatu-
ras baixas, mantendo-o resistente por tempo mais longo. Via de
regra, tecidos imaturos desses órgãos têm as células mais lignifi-
.:adas, menor espaço entre as células, menor quantidade de açú-
cares disponíveis e maior concentração de compostos fenólicos.
Todos esses fatores contribuem para a resistência cio hospedeiro
e a manutenção em temperaturas baixas prolonga e:;se período.
No entanto, deve-se levar em consideração a sensibilidade
ao frio do produto que será armazenado. Algumas frutas e horta-
hças como banana, abacate, mamão, berinjela e tomate sofrem
danos (chilling inju,y) quando armatenados em temperaturas
abaixo de 15 ºC. Esses danos prejudicam a qualidade do produto e
representam portas de entrada aos patógenos, aumentando a inci-
dência de podridões quando isso ocorre.
283
18.2.2. Tratamento Térmico de Frutas e Legumes
Há duas variações do tratamento ténnico visando controle
de doenças em produtos agrícolas, principalmente frutos e legu-
mes: o tratamento com ar quente, também denominado "cura" e
o tratamento por imersão em água quente. Ambos têm a mesma
finalidade, o controle das doenças em pós-colheita e consequente
aumento no tempo de armazenamento ou de prateleira, porém,
eles atuam de maneira diferente.
A cura exige período de tempo prolongado. geralmente
semanas. Seu objetivo é remover a umidade da superficie e acele-
rar a cicatrização <le ferimentos pré-existentes. Dessa forma, pre-
vine-se a ocorrência de podridões por patógenos que contaminam
a superficie do hospedeiro. Agrios (2005) descreve, como exem-
plo do uso da cura para controle de doenças em pós-colheita, a
manutenção de tubérculos de batata-doce em temperaturas de
28 a 32 "C por duas semanas. Esse procedimento ajuda na cicatri-
zação dos ferimentos e controla a infecção por Rhizopus e bacté-
rias que causam podridão mole.
O tratamento por imersão em água quente, por sua vez, é
rápido e tem como objetivo reduzir o inóculo supemcial e até
mesmo infecções latentes, desde que superficiais. Frutos e legumes
comumente toleram temperaturas de 50-60 ºC por 5 a I O minutos
sem alterações profundas em suas propriedades, porém, exposi-
ções mais curtas que essas já são suficientes para controlar muitos
patógenos de pós-colheita (Smith et ai., 1964 apud Barkai-Golan &
Phillips, 1991 ). Esse método é utilizado, por exemplo, para controle
de antracnose em mamão e manga. A recomendação é que os fnitos
de mamão sejam imersos em água a 49 ºC por 20 minutos e os frutos
de manga a 50 ºC por 1Ominutos ou 55 ºC por 5 minutos (Benato et
al., 2006). Esse tratamento, utilizado comercialmente para mamão
e manga, também é preconizado para outras frutas, principalmente
quando destinadas à exponação. Entretanto, da mesma maneira
que na refrigeração, danos pelo calor podem ocorrer. Cada espécie,
e mesmo cada cultivar, têm sua respectiva tolerância ao calor e isso
deve ser observado antes da aplicação do tratamento.
18.2.3. Tratamento Térmico de Órgãos de Propagação
Sementes, bulbos e gemas destinados ao plantio podem ser
submetidos a tratamento térmico para redução, ou mesmo eli-
minação, de patógenos localizados externa ou internamente. A
eficiência desse método reside no fato de que órgãos dormen-
tes podem suportar, por um determinado tempo, temperaturas
mais elevadas que aquelas nas quais seus respectivos patógenos
podem sobreviver. Obviamente o binômio tempo-temperatura
deve ser muito bem investigado em cada caso, visando elimi-
nar ao máximo o patógeno, porém, preservando a viabilidade do
material vegetal.
O tratamento ténnico de sementes é uma técnica muito efi-
ciente de controle de doenças, pois a transmissão do calor é homo-
gênea nestes pequenos órgãos. Além disso, como o volume de
sementes é usualmente baixo, os equipamentos utilizados para
tal são de baixa complexidade. O tratamento térmico de sementes
de cereais de inverno, por imersão em água aquecida a 52 "C por
11 minutos, foi, por muito tempo, utilizado para controle do carvão,
doença na qual o fungo é veiculado internamente à semente. Antes
do desenvolvimento de moléculas fungicidas sistêmicas, que hoje
conseguem penetrar nos tecidos internos e atingir o fungo durante
os tratamentos de sementes, essa era a única alternativa viável para
redução do inóculo de carvão durante a instalação dos plantios de
cereais de inverno. Outro exemplo semelhante a esse é a imersão
 Manual de Fítopatologia

de. bulbos de plantas ornamentais em água a 44 ºC por 4 horas para

controle do ne.matoide Ditylenchus dipsaci (Qiu et ai., 1993).
A termoterapia é amplamente utilizada na instalação de
viveiros de mudas de cana-de-açúcar, para controle do raquitismo
da soqueira, causado pela bactéria Leifsonia xyli subsp. xyli. Essa
bactéria aloja-se no xilema das plantas doentes e é transmitida de
uma planta para outra pela lâmina do facão durante o corte. Seu
controle baseia-se em plantio de material livre da bactéria, obje-
tivo alcançado pelo tratamento térmico das gemas no momento
da instalação do viveiro de mudas. Nesse caso, mini-toletes de
uma gema são imersos em água aquecida a 52 "C por 30 minutos
ou a 50 ºC por 2 horas (Figura 18.12).
Uma variação da termoterapia por imersão em água quente
é a manutenção de plantas infectadas em câmaras com tempera-
tura relativamente altas (38 "C) por período prolongado (meses).
Esse procedimento é justificável no caso de plantas matrizes
infectadas por vírus e constitui numa das poucas opções de "lim-
peza". Uma das explicações para a eficiência do tratamento é que
as temperaturas utilizadas desfavorecem os processos bioquími-
cos essenciais para os vírus e/ou sua translocação nos tecidos
me.ristemáticos do hospedeiro. O hospedeiro também é prejudi-
cado durante o tratamento, porém, é mais tolerante em relação
ao patógeno e consegue, ainda que precariamente, produzir célu-
las livres de vírus na região meristemática. O passo seguinte é
promover enxertias ou cultivo in vifro a partir desses meristemas
ou brotos isentos do vírus. Esse método é empregado com muito
sucesso para limpeza de clones de videira infectados por diversos
vírus, que levam à degenerescência lenta e gradual dos vinhe-
dos. Após a limpeza, novos plantios e renovação dos já existentes
podem ser feitos a partir desse material livre de vírus.
18.2.4. Tratamento Térmico do Solo por Vapor
A redução da carga de patógenos ou até mesmo a esteriliza-
ção do solo pode ser conseguida pelo seu aquecimento por vapor
de água. Essa prática, entretanto, só é viável em pequenas áreas
ou volumes de solo, como nas casas de vegetação, nos cantei-
ros e em solo utilizado como substrato para produção de mudas.
Nesses casos, o vapor produzido em caldeiras é injetado sob uma
cobertura de lona sobre o solo, de modo que se atinjam, na pro-
fundidade desejada, temperaturas de 82 °C ou mais elevadas, por
pelo menos 30 minutos (Agrios, 2005). Para solo utilizado como
substrato, pode-se, também, fazer uso de autoclaves ou contêine-
res especialmente desenvolvidos para essa finalidade. Esse pro-
cedimento é uma alternativa viável para culturas instaladas em
pequenas áreas ou em casas de vegetação, como flores e hortali-
ças. Para essas culturas, o uso intensivo da mesma área favorece o
aumento da população de patógenos veiculados pelo solo, difíceis
de serem controlados por outros métodos.
O método não deixa resíduos tóxicos, como ocorre com
o uso de produtos químicos, além de ser rápido e eficiente na
redução do inóculo que se encontra no solo. Porém, as altas tem-
peraturas atingidas podem modificar profundamente as caracte-
rísticas tisico-químicas do solo, como, por exemplo, favorecer o
acúmulo de manganês em níveis tóxkos às plantas, a redução de
nitrato e o incremento de amônia e nitrito. Além disso, o método
não é nada seletivo e elimina também microrganismos benéficos, Figura 18.12 - Termoterapia para controle do raquitismo das soquei-
como os saprófitas e os antagonistas, criando no solo o chamado ras da cana-de-açúcar. Mini toletes de uma gema (A)
"vácuo biológico". Assim, a recolonização do solo após esse tra- e banho ténnico anterior (B) e durante (C) o trata-
) tamento será feita pelos microrganismos termotolerantes que
sobreviveram e pelos introduzidos durante as práticas agrícolas
mento dos mini toletes.
Crédito das fotos: Aline Zavaglia.

284
 Controles Cultural e Físico de Doenças de Plantas
subsequentes. Na hipótese da reintrodução de um microrganismo
patogênico, que, via de regra acompanha as mudas e sementes,
~ste encontrará um ambiente sem competidores e sua população
Jumentará rapidamente, infestando todo o solo. Por essa razão,
.:,s efeitos do tratamento térmico do solo com vapor não são dura-
douros e o procedimento tem que ser repetido com frequência.
Apesar disso, esse método apresenta-se como alternativa viável
ao uso do brometo de metila. Porém, o brometo de metila é extre-
mamente nocivo à camada de ozônio e seu uso foi proibido pelo
Protocolo de Montreal.
18.2.5. Solarização do Solo
O método de controle de patógenos do solo denominado
;.olarização baseia-se no uso da energia solar. Antes do plantio, o
solo úmido é coberto por filme plástico transparente por período
11inimo de um mês, durante o verão. O efeito estufa criado sob o
-.1ástico aquece o solo até temperaturas letais para os patógenos.
Desenvolvida erri Israel pelo pesquisador iraquiano Jaacov
;.;.atan, radicado naquele país desde 1951 , com a colaboração de
_m grupo de pesquisadores e extensionistas israelenses (Katan et
al.. 1976), essa técnica é muito eficiente na redução do inóculo
dos patógenos veiculados pelo solo e representa mais uma pro-
:r.1ssora alternativa ao uso do brometo de metila. Para que atinja
;:ilenamente os resultados esperados, no entanto, alguns fatores
devem ser observados:
• O solo a ser solarizado deve estar úmido. Solo úmido tem
a condutividade térmica aumentada, pennitindo aqueci-
mento mais rápido e em maior profundidade.Além disso,
no solo úmido as estruturas de resistência dos patógenos
estão mais vulneráveis à ação do calor.
• O filme plástico utilizado deve ser transparente, com 25 a
100 µm de espessura. Esse tipo de plástico permite a pas-
sagem dos raios de ondas curtas provenientes do sol, mas
impede a passagem dos raios de ondas longas provenien-
tes do solo aquecido, criando o efeito estufa.
• O solo deve permanecer coberto por período mínimo de
um mês antes do plantio, durante o verão, quando a inci-
dência de radiação solar é maior.
• As bordas do filme plástico devem ser enterradas para
prevenir perdas de calor. Com o mesmo propósito,
devem ser evitados danos ao filme, que, quando ocor-
rerem, devem ser consertados imediatamente.
• No momento da instalação da cultura, deve-se evitar uma
bordadura de um metro. Apesar do cuidado para evitar
perdas de calor, acima mencionado, essas perdas ocor-
rem e, nas bordas, o processo de solarização não é tão
eficiente. Além disso, é nas bordas que ocorrem as conta-
m inações com solo adjacente não solarizado.
Quando bem aplicada, a solarização permite o aquecimento
das camadas superficiais do solo até 52 "C. Camadas mais pro-
:',mdas (20 cm) atingem, em média, 44 a 45 "C. Essas tempera-
:..1ras estão cerca de 8 a 12 ºC acima das observadas em solo não
coberto pelo plástico. As temperaturas atingidas nas camadas
5uperficiais são suficientes para inativar os propágulos rapida-
:nente, porém, nas camadas mais prof!!ndas, onde as temperatu-
;:is são sub-letais, são necessários vários dias ou semanas para
que ocorra o controle. Nessas camadas mais profundas a inativa-
,;.ão ocorre pelos efeitos acumulativos do calor, que enfraquecem
gradativamente os propágulos e também os tornam mais suscetí-
285
veis à atuação de antagonistas. Como alternativas para melhorar
a eficiência da solarização nas camadas mais profundas do solo
propõe-se sua associação com agrotóxicos ou com organismos de
controle biológico. Normalmente, propágulos de microrganismos
patogênicos estressados pelo calor são mais vulneráveis à ação de
agrotóxicos. Consequentemente, a dose de agrotóxico requerida
para inativar esses propágulos é menor após a exposição ao calor
(Gamliel, 2012).
Comparando a solarização com outros métodos de desin-
festação do solo (químico ou uso de vapor), algumas vantagens
são bastante evidentes:
• A solarização não deixa resíduos tóxicos e não representa
perigo para o agricultor.
• É um método seletivo de desinfestação, eliminando
principalmente os patógenos. O fato das temperaturas
serem menores que aquelas atingidas na desinfestação
por vapor, proporciona sobrevivência de boa parte dos
microrganismos benéficos, cuja suscetibilidade ao calor é
menor que a dos patógenos. O mesmo raciocínio é válido
para o controle com produtos químicos, muito pouco sele-
tivos. Assim, a solarização não cria o "vácuo biológico" no
solo. Além do controle dos patógenos (fungos, bactérias e
nematoides), a técnica também é eficiente contra pragas e
plantas daninhas.
• Seus efeitos são duradouros, geralmente percebidos durante
duas ou três safras. Após a retirada do plástico, o solo será
recolonizado pelos microrganismos benéficos sobreviven-
tes, dificultando o estabelecimento dos patógenos, mesmo
que reintroduzidos. Dessa forma, a solarização não precisa
ser repetida a cada ano.
Entretanto, essa técnica apresenta algumas limitações: sua
aplicação é restrita às regiões onde o clima é favorável, além
de exigir que o solo fique improdutivo por período mínimo de
um mês. Para algumas honaliças, como por exemplo, a alface,
esse período de tempo, numa época de alta incidência de radia-
ção, pode representar uma safra a menos para o agricultor. Além
disso, o plástico da solarização não pode ser reutilizado e cons-
titui-se em resíduo não biodegradável. No entanto, os benefícios
decorrentes de sua aplicação são numerosos e, em curto ou médio
prazo, superam as desvantagens.
No Brasil a solarização do solo vem sendo aplicada, com
excelentes resultados, em estufas e áreas de produção de alface,
cenoura, morango, tomate, berinjela, cebola, crisântemo, etc. A
lista de patógenos controlados por essa técnica também é extensa
e inclui Pythium, Phytophthora, Rhizoctonia, Sclerotiwn, Sclero-
tinia, Fusarium, Verticillium, Macrophomina e Ralstonia (Ghini
et ai., 1992; Patrício et al., 2007; Ambrósio et al., 2009).
Estudos conduzidos no Brasil mostram que a solarização
pode ser associada à incorporação de determinados resíduos
vegetais ao solo, melhorando a eficiência e a rapidez do processo,
pela liberação de gases fungitóxicos por esses resíduos. Tal pro-
cedimento, portanto, confere um efeito aditivo à solarização.
Entre os resíduos testados, mandioca brava, brócolos, eucalipto e
mamona mostraram bom desempenho em relação ao controle de
Fusarium oxysporum, Rhizoctonia solani, Macrophomina phase-
olina e Sclerotium rolfsii (Ambrósio et al., 2008).
No caso da descontaminação de pequenos volumes de solo
ou substratos para produção de mudas, uma alternativa simples e
econômica, derivada da técnica da solarização, é o uso do coletor
 Manual de Fitopatologia
solar, equipamento desenvolvido por pesquisadores da Embrapa
(Ghini & Bettiol, 1991 ). Esse equipamento é composto, basica-
mente, por tubos de chapa galvanizada no interior de uma caixa
de madeira coberta por um filme de plástico transparente. O subs-
trato é colocado no interior dos tubos e o equipamento é deixado
ao sol (Figura 18.13). Estudos mostraram que basta um dia de
radiação plena para eliminar os mais importantes patógenos vei-
culados pelo solo (Ghini, 1993).
Figura 18.13 - Coletor solar para desiufestação de substrato.
Fonte: Ghini et ai. (2007).
18.2.6. Eliminação de Determinados Comprime ntos
de Onda
A esporulação de detenninados fungos fitopatogêni-
cos, como, por exemplo, Alternaria, Botrytis e Stemphyllium. é
dependente de luz na faixa de comprimento de onda do ultravio-
leta próximo (280-380 nm), comum no espectro de radiação solar.
Dessa forma, é possível controlar as doenças causadas por esses
fungos, em cultivos no interior de estufas, por meio do uso de
filmes plásticos especialmeote desenvolvidos para esse fim, que
absorvem comprimentos de onda menores que 390 nm. Diver-
sos estudos mostraram que, no interior de estufas cobertas com
esses plásticos, a esporulação desses fungos é muito reduzida,
contribuindo para reduzir drasticamente o potencial de inóculo
e, consequentemente, a severidade das doenças por eles causadas
(Vakalounakis, 1991; Nicot et ai., 1996; Caldari, 1998).
18.2.7. Uso de radiação Ultravioleta Germicida
A faixa de radiação com comprimento de ondas entre 200 e
280 nm é conhecida como ultravioleta C (UV-C). Essa radiação,
apesar de pouco penetrante, tem efeito germicida pronunciado e é
utilizada na desinfestação de superficies, como, por exemplo, no
interior de câmaras de fluxo laminar.
Esse efeito germicida pode ser utilizado para reduzir o inó-
culo presente sobre frutos que serão annazenados, contribuindo
para o controle das doenças de pós-colheita. Um excelente exem-
plo do uso dessa técnica em nosso país é o controle de Penicillium
expansum em maçã, trabalho desenvolvido por pesquisadores da
EM8RAPA (Valdebenito-Sanhueza & Maia, 2001). Nesse caso.
os frutos são irradiados com UV-C de 254 nm antes do armaze-
namento, procedimento que elimina grande parte dos esporos de
P. expansum encontrados sobre a superfície desses frutos. Conse-
quentemente, as podridões causadas por esse fungo, responsáveis
por grandes perdas em pós-colheita, são drasticamente reduzidas.
286
Essa técnica também já mostrou bons resultados com outras fru-
tas e hortaliças (Benato et ai., 2006).
Porém, piela característica de baixa penetrabilidade da radia-
ção UV-C, sua, ação direta sobre infecções latentes ou já estabe-
lecidas é nula. Seus efeitos gennicidas limitam-se à superficie
dos órgãos traltados. Entretanto, diversos estudos mostram que a
UV-C também possui um efeito indireto de indução de resistência
contra os patógenos. Esse efeito parece estar relacionado à pro-
dução de substâncias tóxicas aos fungos. principalmente fenóis,
nas camadas superficiais de células dos frutos tratados com UV-C
(Benato et ai.. 2006; Terao et ai., 2015).
18.2.8. lUso de Radiação Ionizante
Entre as radiações ionizantes, os raios gama são emprega-
dos para a preservação de alimentos processados e produtos agrí-
colas. O objetivo, nesse caso, é reduzir drasticamente, ou mesmo
eliminar completamente. os microrganismos e insetos que dete-
rioram o prod1uto. Pela natureza penetrante dos raios gama, seus
efeitos atingem tanto os propágulos situados na superfície quanto
no interior do produto e a morte dos microrganismos ocorre
por danos causados em seu DNA. Além de redução da popula-
ção mícrobiania, o tratamento com irradiação ionizante também
retarda a sene:scência do produto, efeito semelhante ao do arma-
zenamento em baixas temperaturas.
As fontc!s de irradiação aprovadas para tratamento de ali-
mentos são o Cobalto-60 e o Césio-137. No Brasil, a ANVISA
aprovou e reg:ulamenta a atividade desde 2001, devendo a irra-
diação ser aplicada em dose adequada para atingir seus objeti-
vos sem prejudicar a qualidade dos alimentos. Diversas entidades
nacionais e internacionais atestam para a segurança do consumo
de alimentos irradiados, entretanto, graude parte dos consumido-
res mostra restrições ao seu consumo. Essa restrição e o alto custo
de implantação de uma central de irradiação explicam a baixa
popularidade dessa tecnologia em nosso país. Mesmo assim,
existem algumas empresas operando comercialmente. Duas van-
tagens dessa técnica são a ausência de resíduos e a possibilidade
do tratamento ser feito nos produtos em suas embalagens finais,
as quais devem conter a infonnação que o produto foi irradiado
(Benato et ai.., 2006).
18.2.9. Armazenamento em Atmosfera Controlada
ou Modificada
O uso de atmosfera controlada e atmosfera modificada con-
siste na altera.ção da proporção de gases no ambiente da câmara
de armazenamento e no ambiente da embalagem do produto, res-
pectivamente. Na câmara a alteração é promovida por processo
de monitoramento conduzido pelo homem; na embalagem, é
exercida naturalmente pela respiração do produto acondicionado.
Além disto, a atmosfera controlada exige um ambiente hermético
representado por uma câmara, enquanto a atmosfera modificada
é praticada pelo acondicionamento do produto em embalagens
vedadas por filmes plásticos especiais.
No caso da atmosfera modificada, o objetivo é manter
a concentraçllo de oxigênio (O~) e de gás carbônico (C02) em
níveis compreendidos entre 1-10%, com variações em função
do tipo de produto a ser armazenado. Geralmente, os níveis de
0 2 e C02 rec,omendados variam dentro de uma faixa de 1-8% e
2-6%, respectivamente. Aqui vale lembrar que em condições nor-
mais a atmosfera é constituída de 21% de 0 2 e de 0,03% de C02 •
A redução de 0 2 ern associação com o aumento de C01 criam
 Controles Cultural e Físico de Doenças de Plantas

.im ambíente desfavorável à maturação dos produtos armazena• Gonçalves. F.P.; Martins. M.C.: Silva Jr., G.J.; Lourenço. S.A.: Amorim,
dos. príncipalmente pela redução na taxa de respiração. Como L. Postharvest control of brown rot and Rhizopus rot in plums and
consequência do retardamento na maturação ocorre uma dimi- nectarines using camauba wax. Postbarvest Blology and Technol-
nuição na pré-disposição do produto armazenado às doenças de ogy 58: 211-217, 2010.
pós-colheita. Além deste efeito indireto, o ambiente modificado Katan. J.; Greenberger, A.; Alon, H.; Gristein. A. Solar heating by poly-
pode atuar de forma direta, suprimindo o desenvolvímento de ethylene mulching for lhe control of diseases caused by soil-bome
fungos e bactérias causadores de podridões. A preservação do pathogens. Phytopathology 66: 683-688. 1976.
produto é aínda mais favorecida quando no armazenamento e no Kuniyuki, H. & Betti, J.A. Obtenção de clones isentos de vinis de videira
.ransporte a prática de atmosfera controlada é aliada ao processo através de tennoterapia em São Paulo. Summa Phytopathologica
de refrigeração. O princípio da atmosfera modificada é similar, 13: 173-184, 1987.
vu seja, também baseado na redução da concentração de 0 2 e
aumento de CO,, porém sem a possibilidade de controle nas pro- Nicot, P.C.; Mem1ier. M.: Vaissiêre. B.E. Differential spore production
porções destes gases. by Botrytis cinereo on agar medium and plant tissue under near-
ultraviolet light-absorbing polyethylene film. Plant Disease 80:
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em Y com e sem cobertura plástica: efeitos no microclima. produ-
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287
 CAPÍTULO
19
SISTEMAS DE PREVISÃO E AVISOS
Armando Bergamin Filho e Lilian Amorim
ÍNDICE
19.1. Introdução ............................................................ 289
19.2, Previsão e simulação ............................................ 289
19.3. Modelos de previsão: conceito, objetivo e
necessidade ........................................................... 290
19.4. Características de um modelo de previsão
ideal ...................................................................... 290
19.5. Classificação de modelos de previsão.:.................. 291
19.5.1. Modelos de previsão baseados no
inóculo inicial........................................... 291
19.1. INTRODUÇÃO
rever significa ver antecipadamente. Previsão é o ato
P de prever. Como discutido por Shrum ( 1978), qual-
quer ser racional pratica a previsão. Todo agricultor
i:ambém pratica a previsão. O custo da mão de obra deve aumen-
w muito este ano? Uma colheitadeira mecânica resolverá parte
-~ nossos problemas. A requeima da batata destrói a plantação
crês vezes a cada cinco anos? Pulverizar todos os anos, mesmo
que em alguns deles seja desnecessário, é uma prudente decisão.
Obviamente, o agricultor terá a possibilidade de aumen-
:;a:r consideravelmente seus lucros caso disponha de sistemas de
:Te\ isào cada vez mais acurados. Ficando ainda com o exemplo
dJ requeima da batata, a identificação dos três anos críticos para
• doença, nos quais o controle químico é indispensável. já per-
-:iniria uma substancial economia ao agricultor, com a vantagem
.iJ.1cional de menor agressão ao meio ambiente pois, em média,
pulverizações seriam evitadas em dois plantios a cada cinco anos.
19.2. PREVISÃO E SIMULAÇÃO
A epidemiologia, a exemplo da maioria das outras ciências,
oresenta duas faces distintas: a face acadêmica e a face apli-
.:ada. A primeira tem por objetivo uma melhor compreensão da
289
19.5.2. Modelos de previsão baseados no
inóculo secundário................................... 293
19.5.3. Modelos de previsão baseados no inóculo
inicial e no inóculo secundário............... 294
19.5.4. Sistemas integrados de previsão de
doenças..................................................... 295
19.6. Exemplos de sistemas de previsão em uso
no Brasil................................................................ 298
19.7. Bibliografia consultada........................................ 300
estrutura e comportamento das doenças no campo. A segunda,
por sua vez, vísa a otimização do controle de doenças. CampbeU
& Madden (1990), neste mesmo contexto, dizem que a "ciência
da epidemiologia preocupa-se com a compreensão e a descrição
da doença aos níveis de população e de comunidade".
Tanto para descrever quanto para compreender o que se
passa no campo, os epidemiologistas lançam mão de modelos,
que nada mais são que representações simplificadas da realidade.
Há muitas classificações de modelos. Mais conveniente aqui é
classificar modelos de acordo com a abordagem utilizada durante
seu desenvolvimento. Segundo este critério, dois tipos podem ser
definidos (Gold, 1977) : empíricos, também chamados de cor-
relativos e descritivos, e explanatórios, também chamados de
mecanisticos e teóricos.
O desenvolvimento dos modelos empíricos sempre começa
com a coleta de dados, passa pela fase de estabelecimento de relações
entre eles e, idealmente, termina com uma previsão (Figura 19. 1).
Não se exige dos modelos empíricos nenhuma relação causa-efeito.
Como exemplo, suponha que um experimento tenha sido desenvol-
vido para determinar a inRuência da temperatura na infecção de
um determinado hospedeiro por um determinado fungo. Os resul-
tados obtidos, em linhas gerais, provavelmente não seriam muito
 Manual de Fitopatologia
Empírico Explanatório
Dados Conceito
Dados
Relações
Previsão Relações
Compreensão
Previsão
Inferência
Figura 19. l - Etapas no desenvolvimento de modelos empíricos e
explanatórios.
Fonte: Adaptada de Gold ( 1977).
diferentes do seguinte: a baixas temperaturas, nenhuma infecção;
à medida que a temperatura aumenta, as infecções começam a
aparecer e vão ficando mais numerosas até que um máximo seja
atingido; finalmente, poucas infecções ocorrem com altas tempe-
raturas, até que se atinja o lirnite superior, acima do qual nenhuma
infecção ocorre. A quantificação do efeito da temperatura no
número de infecções pode ser expressa através de diversos mode-
los, como por exemplo,
(19. 1)
onde I representa o número de infecções e T, a temperatura.
Já o desenvolvimento dos modelos explanatórios, antes da
coleta de dados, implica na elaboração de um conceito derivado
geralmente do próprio funcionamento do sistema a ser modelado.
É somente após a elaboração deste conceito que os dados são
coletados e as relações pesquisadas. O resultado qne se busca com
o modelo explanatório é uma melhor compreensão do sistema
em estudo, compreensão esta que poderá, eventualmente, tam-
bém levar a previsões e, indo mais longe, a inferências (Figura
19.1). Os conceitos de previsão e simulação estão intimamente
relacionados com modelos empirico e explanatório: previsão,
geralmente, envolve modelos empíricos e tem por objetivo des-
crever e prever; já simulação, geralmente, baseia-se em modelos
explanatórios que, basicamente, tentam explicar o funcionamento
do sistema estudado e só eventualmente podem levar à previsão.
Modelos de simulação aplicados à fitopatologia estão descritos
no Capítulo 42 desta obra.
19.3. MODELOS DE PREVISÃO: CONCEITO,
OBJETIVO E ~ECESSIDADE
Qualquer modelo que preveja o início ou o desenvolvi•
mento futuro de uma doença a partir de informações acerca do
clima, hospedeiro ou patógeno pode ser considerado um modelo
de previsão de doença. Este concejto é amplo o suficiente para
nele serem incluídos desde sofisticados programas de compu-
tador até simples regras que relacionem, por exemplo, infecção
com horas de molhamento foliar.
290
Dentre os vários objetivos do uso de modelos de previsão
de doença, três se destacam: maior lucro para o agricultor. decrés-
cimo do risco de ocorrência de severas epidemias e redução da
poluição ambiental causada pelo uso excessivo de agrotóxicos.
O primeiro objetivo inclui não só a redução do númt>ro de apli-
cações de agrotóxicos como também a determinação do melhor
ou dos melhores momentos para fazê-las, com consequente con-
trole mais eficiente da doença, maior produtividade e custos mais
baixos de produção. O segundo objetivo trata de evitar pesados
danos às culturas que ocorrem esporadicamente, quando coin-
cidem condições ideais para o desenvolvimento da doença. São
estas condições coincidentes que devem ser identificadas com
suficiente antecedência pelo modelo de previsão. Finalmente, o
terceiro objetivo, menor poluição ambiental devida ao uso menos
frequente de agrotóxicos, vem tendo sua importância reçonhecida
numa sociedade cada vez mais cônscia da necessidade de preser-
var o meio ambiente.
Apesar de todas estas vantagens. modefos de previsão, ao
contrário dos modelos de simulação, nem sempre são necessários.
Enquanto que estes, por possibilitarem uma maior compreen-
são da estrutura e comportamento de sistemas biológicos, são
cientificamente justificáveis para qualquer d-oença, os modelos
de previsão, por serem essencialmente práticos, nem sempre se
justificam. Como discute em profundidade Bourke ( 1970), mode-
los de previsão não são necessários quando a doença em estudo
caracterizar-se por:
• sempre apresentar importância - Fry & fohner ( 1985)
lamentam o tempo despendido no dest>nvolvimento de um modelo
de previsão para a requeima da batata, específico para a região de
Long Island. New York. Após anos de experimentação, concluiu-se
que esta região apresenta um clima de tal moc:lo propício à doença
que um esquema de controle baseado num calendário fixo de pul-
verizações é a estratégia mais recomendável;
• nunca apresentar importância;
• não ter controle econômico conhecido;
• afetar cultura de alto valor econômko - paradoxalmente,
neste caso, é mais recomendável, do ponto d,e vista do agricultor,
a segurança de um esquema de controle baseado num calendário
fixo de pulverizações; o eventual ganho advindo do uso de um
modelo de previsão, com a possível supressão de alguns tratamen-
tos, teria pouca relevância diante do valor da ,cultura;
• ser controlada fácil e economicamente - às vezes, um
simples tratamento químico de sementes, usualmente de baixo
custo, é suficiente para resolver o problema.
19.4. CARACTERÍSTICAS DE UM MODELO DE
PREVISÃO IDEAL
Um modelo de previsão de doença só poderá ser consi-
derado bem sucedido caso venha a ser aceito e utilizado pelos
agricultores. O uso do modelo deverá traze:r ao agricultor bene-
fícios reais, palpáveis, beneficios que não seriam obtidos na
ausência do modelo. Campbell & Madden ( 1990) discutem uma
série de características indispensáveis para que um modelo de
previsão seja bem sucedido {algumas destas características já
foram consideradas em 19.3):
• confiabilldade - o modelo deve esL'lr baseado em sólidos
dados biológicos e climáticos; ele deve ter sido testado e apro-
vado para o objetivo especifico a que se d,estina, na região onde
tenciona-se implementá-lo;
 Sistemas de Previsão e Avisos
• simplicidade - quanto mais simples for o modelo a ser
implementado, maiores as chances de sua aceitação pelos pro-
dutores;
• importância - a doença considerada pelo modelo deve
ter ocorrência esporádica; caso invariavelmente ocorra, ou não
ocorra, o modelo terá pouca utilidade;
• utilidade - a doença em questão deve ter controle econô-
mico conhecido, além de conveniente metodologia de detecção
e avaliação;
• disponibilidade - o monitoramento do ambiente, pató-
geno ou doença deve ser feito através de tecnologia apropriada
e acessível; para o caso do ambiente, pode-se utilizar um sim-
ples higrógrafo ou um sofisticado microprocessador. Para o caso
da doença, métodos que relacionem incidência com severidaJe
devem estar disponíveis;
• diversas doenças - o modelo deve fornecer suporte para a
tomada de decisão considerando mais de uma doença ou peste. O
agricultor cada vez menos tem interesse por sistemas que tratem
de um só problema;
• custo - o custo do uso do modelo deve ser uma fração do
benefício potencial advindo de seu uso.
Mesmo um modelo de previsão que tenha todas as quali-
dades anteriormente mencionadas pode não se tomar popular.
Os agricultores, geralmente, têm o que se chama aversão ao
risco (Norton & Mumford, 1993) e não estão inclinados a tro-
car a segurança de um esquema fixo de pulverizações, haja ou
não condição para a doença crescer, pela possibilidade de redu-
zir seus gastos com fungicidas. Esta atitude dos agricultores é
tão mais arraigada quantú mais valiosa a cultura em questão e só
um modelo que mostre alta confiabilidade poderá reverter essa
situação. Esta é uma das razões pelas quais tão poucos agricul-
tores aderem a um sistema de previsão. Além disso, a adoção de
sistemas de previsão, na maior parte dos casos, não é duradoura.
Como o sistema auxilia os agricultores a "entender" o processo
epidêmico, modificando suas percepções e práticas de manejo de
doença, é comum que após uma década de adoção do sistema,
agricultores deixem de consultá-lo por acreditarem que são auto-
suficientes na decisão do melhor manejo. O impacto de bons
sistemas de previsão de doenças é pedagógico e, muitas vezes,
indireto, moldando conceitos de manejo do agricultor. O desafio
contínuo para os pesquisadores é construir ferramentas relevantes
aos agricultores, que melhorem sua habilidade de gerenciamento
da lavoura (Gent et ai., 2013).
19.5. CLASSIFICAÇÃO DE MODELOS DE PREVISÃO
Os modelos matemáticos mais simples utilizados para
descrever o crescimento de doenças, como o logístico e o mono-
molecular (apresentados no Capítulo 5), baseiam-se em apenas
duas variáveis biológicas: a quantidade de inóculo inicial e a taxa
de aumento da doença. Há doenças que somente terão condições
de causar epidemia numa determinada estação de cultivo caso seu
inóculo inicial esteja anonnalmente elevado. É o caso, por exem-
plo, de muitas doenças monocíclicas, também chamadas doenças
de juros simples (Vanderplank, 1963). Outras doenças, ao con-
trário, mesmo parcindo de inóculo-inicial insignificante, podem
rapidamente, dentro de uma estação de cultivo, atingir níveis epi-
dêmicos, chegando mesmo a destruir toda a cultura. Exemplos
são abundantes entre as doenças policíclicas, também chamadas
291
de juros compostos (Vanderplank. 1963). E outras há que, sem
se situarem em um grupo ou no outro, podem chegar a níveis
epidêmicos caso coincidam condições razoáveis para o desenvol-
vimento do patógeno aliadas a razoável quantidade de inóculo
inicial. A classificação de modelos de previsão baseia-se nestas
três situaçõt:s.
19.5.ll. Modelos de Previsão Baseados no lnóculo
Inicial
Informações sobre a quantidade de inócu\o iniclal podem
ser usadas para prever doenças pertencentes a três subgrupos prin-
cipais: as monocíclicas, típicas desta situação; as policíclicas de
poucas gerações do patógeno por ciclo ua cultura; as policíclicas
que, por qualquer razão, tenham na quantidade ou qualidade do
inóculo inicial um fator de grande importância epidemiológica.
• Mu1rcha bacteriana do milho (Pantoea stewartii subsp.
stewartii, sinonímia: Envi11ia srewartil) - o primeiro modelo de
previsão publicado na literatura fitopatológica foi desenvolvido
por Stevens: (1934) para o sistema milho-P. stewartii. O modelo
de Stevens prevê, para a região nordeste dos E.V.A., incidência
severa da doença caso a temperatura média mensal para os meses
de dezembro, janeiro e fevereiro seja igual ou maior que 1,0 ºC e
incidência pequena para médias abaixo de -1,0 ºC. Curiosamente,
estas regras foram desenvolvidas antes mesmo da descoberta que
o patógeno sobrevive durante o inverno no coleóptero Chaetoc-
nema pu/icaria. As baixas temperaturas, portanto, afetam o vetor,
sem influenciar a bactéria. O inóculo inicial é o parâmetro domi-
nante na epidemiologia desta doença que, apesar de policíclica,
caracteriza--se por apresentar poucos ciclos do patógeno durante
cada período de cultivo do hospedeiro. A medida de controle
recomendada para os anos de previsão de doença severa é o uso
de variedades resistentes ou o controle químico do inseto vetor.
O modelo de previsão de Stevens foi computadorizado (Castor et
ai., 1975) e vem sendo aprimorado, levando em consideração a
suscetibilidade do hospedeiro. O sistema original foi concebido
para cultivares suscetíveis, porém em cultivares mais resistentes
os limites de temperatura podem ser mais elásticos (Meyer et ai.,
2009).
• Podlridão de raízes de ervilha (Aphanomyces e11teicl1es)
e outros patógenos veiculados pelo solo - uma técnica simples
para a determinação do perigo potencial de ocorrência da podri-
dão de raízes em ervilha, causada pelo fungo A. euteiches, foi
desenvolvida em Wisconsin, E.V.A. (Sherwood & Hagedom,
1958). Amostras de solo das regiões onde se planeja plantar ervi-
lha são trazidas, durante o inverno, para casa de vegetação e são
semeadas com ervilha. As regiões cujas amostras de solo mos-
trarem incidência severa da doença não serão utilizadas para o
plantio de ervilha. O método tem bom potencial de emprego para
todos os patógenos de disseminação deficiente durante o ciclo de
cultivo da planta, como é o caso ue F11sarium, Verticillium, Scle-
rotium e muitos nematoides.
• "Fire blight" da macieira e pereira (Erwini11 amy/qvora) -
de todos os órgãos da macieira e da pereira, a inflorescência é o mais
suscetível ao ataque de E. ,11nylovora, sendo obrigatória a aplicação
de um bacDericida caso a população do patógeno tome-se suficien-
temente grande. Como nem sempre tal acontece, um sistema de
previsão para esta doença é altamente desejável. Estudos pionei-
ros, levados a efeito no estado da Calífómia, E.Li.A., mostraram
uma forte ,correlação entre a temperatura no pomar e a concen-
tração de células bacterianas sobre as inflorescências (Thomson
 Manual de Fitopatologia

et al.,1977; 1982). Empiricamente, chegou-se ao seguinte modelo 60 - - - - - - - - - - - -- - - - - - - - - - ~

- Severa -Leve - Moderada
de previsão: a aplicação de um bactericida é necessária quando a
temperatura média no pomar exceder 16,7 "Cem março, 15,6 ºC :i:° 50 ---- ·••· ··----
o
em abril e 14,4 "Cem maio. O emprego deste modelo na Califór- E
nia, em 1978, possibilitou urna redução média de três aplicações de "'E
n,
bactericida por pomar em cerca de 16.200 ha, com uma economia .s::.
o 30
total de l,2 milhão de dólares. Posteriormente, novos modelos, E
mais sofisticados, foram propostos, com maior número de variá- ~
"' 20
veis como o estádio fenológico das plantas, o número de horas de 'O
o
,::
molhamento, o número acumulado de graus-dia durante períodos 10
pré-determinados e a pressão de inóculo na área. Dentre os mais
"'
0..

conhecidos e utilizados destacam-se o Maryblyt (Steiner, 1990), o

o Cougarblight (Smith, 1999), ambos desenvolvidos nos E.U.A., o 5 10 15 20 25 30

e o B1S95 (Billing, 1996), do Reino Unido. Esses sistemas são Temperatura (ºC)
bastante utilizados, porém continuam com a restrição de mostra-
rem-se adequados às condições específicas em que foram desen- Figura 19.2 - Relação entre horas de rnolhamento e temperatura com
volvidos. Qualquer tentativa de uso em condições diferentes deve a probabilidade de ocorrência da sarna da macieira. Ver
ser precedida de validaçpes. texto para detalhes.
• Podridão branca da cebola (Stromatina cepivora, Fonte: Dados de Mills ( 1944).
sinonímia Sc/erotium cepivorum) e outros patógenos veicu-
lados pelo solo - S. cepivora sobrevive no solo na forma de
escleródios negros de aproximadamente 0,5 mm de diâme- outono, muitas vezes, o inóculo inicial é tão baixo que, mesmo
tro. Adams (1979) desenvolveu um método de quantificar o em condições adequadas, a aplicação de fungi1:idas é desneces-
patógeno, através da contagem de escleródíos, após a pas- sária. Para tanto é comum o uso de armadilhas volumétricas capa-
sagem sucessiva de amostras de solo em peneiras com malha zes de succionar continuamente um volume de a.r predetenninado
de 2 e 0,18 mm. Uma relação empírica, na forma da equação no pomar (Figura 19 .3). Os esporos dispersos no ar ficam aderi-
dos a superflcies adesivas que são, posteriormente, examinadas
y = 6,41 + l 2,38x- 0,65.r (19.2) ao microscópio, ou submetidas a anticorpos espc,cíficos marcados
com enzimas flourescentes.
foi encontrada, onde y é a incidência da doença (porcentagem) na
colheita ex, o número de escleródios por 100 g de solo (Adams,
1981 ). Modificações deste método, também referido como deter-
minação direta do inóculo inicial, podem ser desenvolviaas para
outros patógenos veiculados pelo solo e que permitem uma rápida
quantificação de seus propágulos, como espécies de Sc/erotíum e
nematoides, especialmente aqueles formadores de cistos, como
Heterodera e Globodera.
• Sarna da macieira (Venturia inaequalis) - o patógeno
sobrevive entre um ano e outro nas folhas caídas de macieira,
na forma de ascocarpo. Na primavera, ascósporos são ejetados

de seus ascocarpos, dando origem ao inóculo inicial da epide-
mia. O número de ascósporos presente nos pomares é quase sem-
pre alto nesta época, mas fatores do ambiente desempenham um
papel chave para o sucesso da infecção. Assim, é mais aconselhá-
vel. monitorar as condições de ambiente que levam à infecção do
que quantificar os ascósporos presentes no ar. O modelo de pre-
visão da sarna da macieira identifica períodos de infecção, tam-
bém chamados períodos críticos, durante os quais as condições
do ambiente favorecem o estabelecimento da infecção. A identi-
ficação destes fatores (Figura 19.2) foi feita por Mills (1944) e
Mills & LaPlante (1951 ). A base biológica do modelo baseia-se
na presença de água livre sobre a folha, fator essencial para a
germinação dos ascósporos e posterior penetração dos tecidos do
hospedeiro, e no fato de a temperatura influenciar a velocidade
destes processos. Ainda hoje, o modelo proposto originalmente
por Mills mostra-se eficaz existindo, inclusive, microproces-
sadores disponíveis comercialmente baseados em seus princípios
{Jones et al. 1980; 1984). O monitoramento dos ascósporos tem
sido proposto como medida adicional para uma recomendação
segura, pois com práticas de sanitização realizadas no final do
•
e D
Figura 19.J - (A) Annadilha caça-esporos de sucção volumétrica:
um volume conhecido de ar penetra por uma pequena
fenda na parte superior da tampa frontal da armadilha
graças à pressão negativa fornecida por uma bomba de
vácuo, embutida na parte posterior da armadilha, mo-
vimentada por energia solar; (B) visão da armadilha
sem a tampa frontal, mostrando o disco plástico que,
ao ser recoberto por vaselina, perrrnite adesão dos es-
poros. Esse disco tem movimento giratório constante
fornecido por um mecanismo de rel.ógio, completanto
uma volta em seu próprio eixo após uma semana; (C
e D) Detalhe do disco em que os esporos ficam aderi-
dos, e de sua caixa de transporte.
Crédito das fotos: Keila Maria Roncato Duane.

292
 Sistemas de Previsão e Avisos
Regiões produtoras de maçã, cm Santa Catarina, contam há
quatro décadas com estações de aviso de risco de ocorrência da
sarna da macieira. Atualmente, essas estações de aviso infonnam
o risco de infecção previsto pelo modelo de Mills & Laplante
1951 ). combinado ao estádio fonológico das quatro principais
\ariedades cultivadas no estado (Gala, Fuji, Golden e Catarina)
e à projeção de ascóporos. Desta fonna, o produtor pode optar
pela pulverização apenas quando esses três requisitos forem
cumpridos: as plantas estiverem em estádio fonológico suscetí-
Yel. o inóculo estiver presente na área e o ambiente for favorável.
Estima-se que os agricultores catarinenses que adotaram o sis-
tema de avisos tiveram redução significativa, de até 40%, no
número de aplicações de fungicidas (Berton, 2004).
19.5.2. Modelos de Previsão Baseados no lnóculo
Secundário
Modelos de previsão baseados no número de ciclos secun-
dários, ou na quantidad~ de inóculo secundário, são úteis quando
o patógeno apresenta baixo inóculo inicial e potencialidade de
desenvolver muitos ciclos secundários durante o período de cres-
.:imento do hospedeiro. Para doenças deste tipo, os agricultores
necessitam informações sobre se, quando e com qual frequência
11edidas de controle (usualmente, nestes casos, controle químico)
jevcm ser empregadas.
• Moncha castanha (Cercospora arac/iidicola) e mancha
preta (Mycosphaerel/a berke/eyi, sinonímia Cercospora perso-
nata) do amendoim - a exemplo do clássico trabalho de Mills
1944) para a sarna da macieira, Jensen & Boyle (1966) desen-
• olveram estudo semelhante para as manchas de Cercospora do
lITlendoím, relacionando horas de umidade relativa iguais ou
"TJaiores que 95% com temperaturas mínimas durante estes perío-
jos de alta umidade. Originalmente. o gráfico de risco incluía ape-
,as quatro categorias de taxa de infecção: (O) pouca ou nenhuma,
1 f baixa, (2) moderada e (3) rápida. Posteriormente, com o obje-
t1, o de aumentar a acurácia do modelo, o número destas cate-
gorias foi aumentado para seis (Figura 19.4). As previsões estão
'.'3seadas no número diário de horas com umidade relativa igual
u maior que 95% e na temperatura mínima durante este período,
:,3ra cada um dos prévios cinco dias. Dia, no modelo, é definido
:omo um período de 24 horas com início às 12 horas, e o dia 5 é
.onsiderado como sendo a mais recente observação. As regras de
Jecisão para pulverizar ou não estio baseadas na sorna dos índi-
,es das taxas diárias (ver Figura 19.4 para detalhes). O sistema
foi computadorizado e deu origem a equipamentos de previsão
que puderam ser alocados diretamente nas plantações de amen-
Joim americanas (Bailey et ai., 1994). Além desse, outro sistema
de previsão e avisos para as manhas do amendoim foi proposto
mais tarde. o AUPNUT, usando apenas a chuva como variável
mdependente (Linvill et ai., 1995). O sistema recomenda tanto a
r,rimeira aplicação quanto as seguintes em função do nÍimero de
J1as com chuva e/ou da probabilidade de ocorrência de chuvas
nns dias subsequentes à aplicação. Esse sistema foi ª".aliado por
l O anos e mostrou que, em média, pelo menos uma pulverização
,ie fungicidas pode ser evitada em cada safra.
• Requeima da batata (P/rytophtl,ora infe.~tans) - muitas
:~mativas de desenvolver um sistema de previsão foram feitas
para a requeima da batata. O sistema BL'ITECAST (Krause et ai.,
l 975; Mackenzie, 198 l ), por exemplo, integra dois sistemas mais
Mitigos, desenvolvidos independentemente, o de Hyre (Hyre et ai.,
1959) e o de Wallio (Wallin, 1962). O início do tratamento qnímico
293
A 8 COE
20
18
16
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4
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o 70 72
62 64 66 68 74 76 78 80
Temperoturo mínimo (ºF)
Figura 19.4 - Relação entre horas de umidade relativa acima de 95%
e temperatura para determinar o índice de doença para
manchas foliares do amendoim causadas por Cercos-
pora. Os índices estabelecidos entre as linhas do grá-
fico referem-se à velocidade de progresso da doença,
com O= pouca ou nenhuma, 1 = lenta, 2 = moderada
e 3 = rápida .
Fonte: Dados de Bailey, adaptado de Campbell & Madden (1990).
é identificado por BLITECAST através de uma das duas seguin-
tes possibilidades: ocorrência, a partir da emergência das plantas,
de dez dias consecutivos favoráveis à requeima (dia favorável à
requeima é definido por uma precipitação acumulada, em 10 dias,
superior a 30 mm e temperatura média, em 5 dias, menor ou igual
a 25,5 •C) ou quando os valores acumulados de severidade exce-
derem t 8-20 unidades. A Figura 19.5 mostrn a relação determi-
nada por Wallin entre umidade relativa, temperatura e valor de
severidade. Após a primeira pulverização, as subsequentes são
recomendadas de acordo com a Tabela 19. 1, baseada sempre em
sete dias consecutivos, que considera dois regimes pluviométri-
cos: alto, quando os dias favoráveis à requeima forem iguais ou
superiores a cinco, e baixo, quando os dias favoráveis à requeima
forem inferiores a cinco. Os valores cumulativos de severidade,
calculados para uma propriedade do estado da Pensilvânia,
E.V.A.. em três anos consecutivos (1974-1976), ilustram como
as condições podem variar de ano para ano (Figura 19.6). Este
mesmo fato é evidenciado com o exame dos totais acumulados de
severidade para todos os produtores que utilizaram BLITECAST
naquele mesmo estado americano (Figura 19.7). É evidente, a
partir destes resultados, que BLITECAST, identificando os perí-
odos favoráveis e desfavoráveis para a ocorrência da requeima,
constitui-se numa preciosa ferramenta para que fungicidas não
sejam aplicados desnecessariamente. O sistema BLITECAST foi
desenvolvido para cultivares suscetíveis de batata e desconsidera
o poder residual dos fungicidas na recomendação das pulveriza-
ções. O sistema SIM-CAST (Fry et ai., 1983) foi posteriormente
proposto justamente para cobrir essas lacunas. No entanto, ape-
sar de toda sofisticação incorporada ao modelo, o SfM-CAST
 Manual de Fitopatologia

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Muito alto 4 ,,o -~ 30
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Moderado 2 CI)
0-29 30-59 60-89 90-119 120-149 150-179
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Valores de severidade

Possível
o
ni Figura 19.7 - Frequência de campos de batata, no estado da Pensil-
>
vânia, E.U.A., que apresentaram valores acumulados
1mpossível +0-2~-4.----,6.--"TB_,_1T"o-11-2----.14_._1.,..6-,.-s---,20.--2·2-2+4o de severidade (calculados pelo sistema BLITECAST)
entre O e 29, 30 e 59, 60 e 89. 90 e 119, 12Ó e 149 e
Períodos (h) com umidade relativa> 90% 150 e 179, na somatória dos anos 1974, 1975 e 1976.
Fonte: Mackenzie (1981 ).
Figura 19.S- Valores de severidade para a requeima da batata {O= in-
fecção impossível, 1 = possível, 2 = moderada, 3 = alta,
4 = muito alta) de acordo com o número de horas de também precisa ser validado antes de seu uso em locais/situa-
umidade relativa superior a 90% e com a temperatura. ções diferentes daqueles para o qual foi desenvolvido (Grunwald
As linha A, 8 e C correspondem aos intervados de tem- et ai., 2000; 2002). Estudo comparativo entre o número previsto
perarura 60-80 "F, 54-59 ºF e 45-53 ºF, respectivamente. de aplicações pelos modelos BLITECAST e SIM-CAST com o
Fonte: Mackenzie (1981). número efetivamente executado pelos produtores, mostrou que,
nos países desenvolvidos, o BLITECAST apresenta maior con-
Tabela 19.1 - Esquema de pulverizações recomendado pelo modelo cordância com a prática dos agricultores (Hijmans et al., 2000).
BLITECAST, baseado em dias favoráveis à requeima
e número acumulado de valores de severidade. 19.5.3. Modelos de Previsão Baseados no Inóculo
Inicial e no lnóculo Secundário
Dias fa, orá, eis . . . Modelos de previsão para doenças policíclicas seriam, de
. \ alorr, dr seH·nclaclc' (l'm 7 dias)
(7 chas)
modo geral, mais acurados caso se baseassem em ambos os tipos
0-2 3 4 5-6 >7 de inóculo: inicial e secundário. No entanto, em virtude de serem
<5 -1 -1 o 7 2 de mais dificil construção, requerendo sempre um maior "input"
::,_ 5 -1 o 2 2 de dados, além de apresentarem, geralmente, uma implementação
mais complicada, poucos modelos existem com estas caracteristicas.
1
Severidade: -1 = não pulveriz.e; O= alerta; 1 = pulverize a cada 7 dias; • Septoriose do trigo (Septoria triticz) - nos países tempe-
2 = pulverize a cada 5 dias. rados, na cultura do trigo de inverno, Septoria trifiei é um sério
Fonte: Krause et ai. ( 1975). problema. Um sistema de previsão da doença desenvolvido na
Ing laterra (Shaw & Royle, 1986) baseia-se no nível inicial de inó-

....
,z culo na primavera e na favorabilidade do ambiente para poste-
rior disseminação do patógeno. O primeiro critério define urna
pulverização somente se um detenninado limiar for atingido,
j ,.
ºº enquanto que o segundo diz respeito à chuva, e considera não só
;
~
..
••
12
a ocorrência e a quantidade, mas também seu poder de respingo
("splashness "). Este é quantificado por meio de um ' respingôme-
! ••..
,8
00
tro', que determina o movimento ascendente das gotas de chuva,

-~ ..••
ü movimento este apenas indiretamente relacionado com a quanti-
dade de chuva. Pulverização com fungicida é recomendada caso
~
~
,. ♦O
o movimento ascendente de gotas ultrapasse detenninado limiar e a
:,
última pulverização tenha sido realizada há mais de duas semanas.
" ,. J2

ig .,,,•• • 'Halo blight' do feijoeiro (Pseudomonas phaseolicola) -

sementes de feijão contaminadas com a bactéria P phaseolicola
,.
li
podem gerar plântulas doentes que, além de não se desenvolve-
rem, funcionam como fonte de inóculo para as demais plantas. Em
e l2 1"5 20 M . 1 15 9 l:S 1l' 21 condições de ambiente favorável ao patógeno (alta pluviosidade),
2a 29 2
MAIO ......,
g 10 14 MI 22 H 30 ..
MOSTO
e, 29 Z • lO 14 l,81 H
SETE:111191'0
mesmo baixos níveis de infecção primária podem gerar severas
Tempo
epidemias, devido à rápida disseminação da bactéria, garantida
Figur!l 19.6 - Valores cumulativos diários ele severidade. fornecidos por respingos de chuva. Utilizando dados de progresso da doença
pelo sistema BLITECAST, no estado da Pensilvânia, disponíveis na literarura, Taylor et ai. ( I 979) desenvolveram um
E.U.A., em três estações de cultivo. modelo de previsão de severidade da doença em função do inóculo
Fonte: Mackenzie ( 1981 ). inicial e da taxa de progresso da doença no campo (taxa aparente de

294
 Sistemas de Previsão e Avisos
infecção sensu Vanderplank, 1963). Um diagrama elaborado pelos
autores (Figura 19.8) permite a detenninação da porcentagem de
plantas doentes no final da cultura (infecção secundária), conhe-
cendo-se a porcentagem de plâatulas infectadas no início (infec-
ção primária) e a taxa de infecção (taxa r). Para as condições da
lnglaterra, onde o sistema foi testado, o valor adotado para a taxa
de infecção é de 0.15/dia. Fixando-se a taxa de infecção, a seve-
ridade final da doença pode ser calculada considerando-se apenas
as variações de inóculo inicial. Na Figura 19.8 duas situações são
cons ideradas. A primeira parte de um inóculo inicial de 0,01 % de
plântulas infectadas, atingindo como severidade final o nível de
15% de plantas doentes. Este nível de doença poderia causar pro-
blemas na comercialização de uma cultura de feijão vagem, onde
a qualidade do produto final é importante. A segunda situação
ilustrada naquela figura parte de um inóculo inicial de 0,0025%
de plântulas infectadas. O resultado final, considerando-se sem-
pre a taxa de O, 15/dia, é de 4% de plantas doentes, nível conside-
rado tolerável. Nas condições da Inglaterra, ponanto, a redução
do inóculo inicial, garantida por tratamento das sementes com
antibiótico, parece ser suficiente para o controle da doença. Em
condições de clima mais favorável ao patógeno, maiores taxas de
infecção poderiam ocorrer e tratamentos voltados apenas à redu-
ção do inóculo inicial não seriam suficientes. Em tais condições,
pulverizações foliares, que reduzem a taxar, seriam necessárias.
50
"--
0.20
25
'
10.20F-- - -~1-:-'Htc.+o::--- - -- - - - - - f
12.5
5
0.05
100.0
inóculo º·ºº taxa severidade
figura 19.8 - Diagrama de previsão de epidemias de Pseudomonas
phaseolicola em feijão. Para o uso deste diagrama,
deve-se colocar uma régua entre os valol'(:S conheci-
dos de duas das três escalas apresentadas e estimar o
valor desconhecido na terceira escala. Dois exemplos
são apresentados com taxa de infecção fixa (0.15/dia)
e inóculo inicial variável de 0.0025 (linha azul) e O.O 1
(linha vermelha). Ver texto para detalhes.
Fonte: Taylor et ai. ( 1979).
• Ferrugem da soja (Phakopsora pacl,yrlriv) - Por tratar-se
de doença de elevado potencial destrutivo, muito antes de ser cons-
iatada nas Américas. avaliações de risco usando modelos de simula-
cio já haviam sido elaboradas nos E. U.A., permitindo a previsão dos
danos caso o patógeno fosse introduzido no País (Yang et ai.. 1991 ).
Posteriormente, modelos matemáticos foram usados para delimi-
tar zonas de favorabilidade à sobrevivênciâ do inóculo ao longo do
Jno em todas as regiões de plantio de soja no mundo (Pivonia &
Yaug, 2004). As simulações mostravam o Brasil em uma zona de
alto risco, em função da ausência de condições restritivas de tempe-
295
ratura e umidade para a sobrevivência do patógeno, o que foi con-
firmado após a detecção da doença no território nacional. A partir
do ano de 2004, foi criado no Brasil o Consórcio Antiferrugem
(http://www.consorcioantiferrugem.net/), iuiciativa composta de
instituições representantes dos diversos segmentos da cadeia pro-
dutiva da soja. Laboratórios credenciados no Consórcio relatam
ocorrências de soja voluntária, de esporos de P. pachyrhizi e/ou de
plantas sintomáticas e o Consórcio elabora um mapa cumulativo
com as informações fornecidas pelos especialistas (Figura 19.9).
Como a eliminação de soja voluntária e a pulverização de plan-
tas, a partir do aparecimento dos primeiros sintomas, são medi-
das preconizadas para o controle da ferrugem da soja, o mapa
atualizado on-line auxilia na tomada de decisão para o coutrole
da doença. Essas informações também estão disponíveis em apli-
cativos móveis.
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e 10-99 ocorrenc,.n
Chlle 4t 11 9l D!crrenc.ias
Figura 19.9 - Mapa com ocorrências cumulativas de ferrugem asiá-
tica da soja na safra 2016-2017 preparaJo e disponibi-
lizado pelo consórcio Antiferrugcm.
Fonte: Disponível em: <http://www.consorcioantíferrugem.net/#/main>.
19.S.4. Sistemas Integrados de Previsão de Doenças
Os sistemas de previsão e avisos descritos anteriormente
têm proporcionado uma utilização mais eficaz de defensivos
agrícolas, reduzindo as despesas do agricultor e os riscos de con-
taminação ambiental. A implementação prática daqueles sistemas
é, no entanto, limitada, pelo fato de os agricultores defrontarem-se,
frequentemente, com situações que exigem controle de mais de
uma doença ou praga. Assim. para que um sistema de previsão
seja realmente útil, ele deveria levar em consideração múltiplas
doenças simultaneameute (Arauz et ai., 1990). Mais do que isso,
estes sistemas deveriam sempre abordar os aspectos econômicos
da cultura e procurar integrar diferentes métodos para o controle
de doenças. Sistemas deste tipo são denominados sistemas de
manejo integrado de pragas e doenças ou ' IPDM ' (''Jntegrated
Pest and Disease Munagemem ").
19.5.4. I. Sistema de previsão de doenças do morangueiro
Este sistema foi lançado pela Universidade da Flórida para
auxiliar o controle da antracnose (Colletotrichum acutatum) e
do mofo cinzento (Botrytis cenerea) na cultura do morangueiro,
na região sudeste dos E.U.A. (Pavan et ai., 2011). As equações
utilizadas para prever o risco daquelas doenças têm como input
a temperatura e a duração de períodos de molhamento, forneci-
 Manual de Fitopatol.ogia

dos por estações m,eteorológicas automáticas, distribuídas em Freq uên cia

campos de produção de morango. Resultados experimentais mos-
traram que as aplicações de fungicidas poderiam ser reduzidas
pela metade em alguns anos, seguindo as recomendações do sis-
tema, sem afetar o controle da doença e a qualidade do fruto.
Recentemente as mcomendações desse sistema foram expan-
didas para os estados da Oeorgia, Carolina do Sul, Carolina do
None, Pensilvânia e Califórnia. O sistema está disponível on-line
(hnp://agroclimate.01rg/tools/sas/), mas os avisos de risco podem
ser enviados diretamente ao telefone celular dos produtores de
morango cadastrados, dispensando a necessidade de consulta diá-
ria ao computador. Outra vantagem desse sistema é sua conexão não
aos serviços de previsão meteorológica, que permite antecipar a tratar Severid a de
tratar
estimariva de risco dle ocorrência das epidemias em 48 h. Dessa
maneira, os produtores têm tempo para tomar a decisão de apli-
car fungicidas de forma protetora, sem arriscar-se em tratamentos zona d e
curativos. dúvidas

19.5.4.2. O sistemà EPIPRE Figura 19.10- Relação entre a frequência de campos de trigo infecia-
O principal sistema de manejo integrado de doenças Je dos e o uível de severidade de doença. À esquerda fica
plantas, o EPIPRE ("EP/demiology for PREdiction and PRE- a grande maioria de campos onde há pouca doença.
vention "), foi desenvolvido na Holanda para a cultura do trigo nenhum tratamento sendo necessário. À direita estão
os casos de campos com severidade elevada e neces-
(Zadoks, 1989). Apesar de existirem outras tentativas de manejo
sidade óbvia de controle. Na parte intermediária fica
de doenças com sistemas integrados. o sistema EPIPRE é o mais
a chamada zona de dúvida, foco do sistema EPIPRE.
completo, integrand,o diferentes fonnas de controle (resistência
Fonte: Zadoks (1984).
varietal e controle químico) no combate a seis doenças (ferrugem
da folha, ferrugem amarela, mancha da glurna, mancha da folha,
mancha ocnlar e oídio) e três pragas (afideos) do trigo.
• A filosofia do EPIPRE - a filosofia do sistema EPIPRE é dados básicos
simples. Em princípio, para qualquer tipo de doença ou praga, é por campo
muito fácil identificar as situações em que uma cultura não neces- banco
sita ser pulverizada. Quando não há doença, ou quando ela ocorre
em baixíssimos nív,eis. não há necessidade de controle. Igual-
mente óbvias são as situações em que um tratamento é neces-
sário. Quando uma doença exibe severidade muito elevada, há
observações do
agricultor ..-.. de

necessidade de controle. O sistema EPTPRE ignora estas duas
situações e enfatiza apenas a terceira simação, que corresponde
aos casos em que a doença está presente, mas em nível baixo
a médio ( Figura 19 .1 O). Neste caso, o agricultor deve decidir
quanto à necessidade do tratamento químico. E a mesma dúvida
sempre aparece nestas situações: seria o tratamento realmente
necessário, ou ainda, traria este tratamento lucro? O objetivo do
EPlPRE é reduzir ao máximo esta zona de dúvida, respondendo
ao agricultor quando tratar e quando não fazê-lo, ou melhor,
quando o tratamento trará lucro e quando trará prejuízo.
• A tecnologia1 do EPIPRE - a simplicidade da filosofia do
programa não é, todavia. compartilhada pela tecnologia nele uti-
lizada. A redução da zona de dúvida exige um número enonne de
infom1ações e muita tecnologia é necessária para decidir previa-
mente quando um tratamento é ou não necessário.
• Estrutura E: funcionamento do sistema - em linhas
gerais. o sistema funciona com a participação de agricultores,
que coletam informações em seus campos e as enviam à cen-
tral de processamento. Ali as informações são estocadas em um
banco de dados que interage com programas, os quais produzem
as recomendações de tratamento, que são enviadas aos agriculto-
res (Figura 19.1 1). Estes podem acatar o'u não as recomendações.
devendo, no entanto, continuar a fornecer novas informações à
central, durante toda a estação de cultivo. Todas as informações
recebidas e todas as recomendações produzidas são individuali-
dados
modelos
epidemiológicos
recomendações ao agricult or
trate espere não trate
Figura 19.11 - Fluxo de informações do sistema EPIPRE e interação
com agricultores. Para detalhes, ver texto.
Foote: Zadoks ( 1984).
zadas, ou seja, referem-se a um campo específico. Para que este
tratamento personalizado seja conseguido, o agricultor deve, no
início da cultura, preencher uma ficha com dados gerais de sua
área. Estes dados incluem a variedade de trigo plantada, o tipo
de solo, a expectativa de produção, o tipo de equipamento utili-
zado nas pulverizações, os custos de mão de obra com os trata-
mentos, os custos com pesticidas e os tratamentos já realizados,
inclusive adubações. Além desta ficha, outras infonnações devem
ser fornecidas pelo agricultor, desta vez, regulannente, durante
todo o ciclo da cultura, enfatizando a sanidade da lavoura. Estas

296
 Sistemas de Previsão e Avisos
informações devem ser coletadas pelo próprio agricultor no seu
-arnpo, seguindo um rígido protocolo (Boxe I 9 .1 ). A recomen-
.:J.ação fornecida p,elo EPIPRE depende, na verdade, da precisão
jestas infonnaçõe:s. O procedimento utilizado pelo programa até
_ tomada de decisiío envolve seis passos básicos: avaliação da inci-
Jência atual, estimativa da severidade atual, cálculo da severidade
futura, cálculo do dano futuro, cálculo das perdas futuras e cál-
culo dos custos de tratamento. Todos estes cálculos dependem do
estádio de desenvolvimento da cultura, sendo imprescindível est.a
mformação a cada avaliação. Cada doença ou praga segue seu pró-
prio módulo no sistema, todos eles com a mesma estrutura básica.
Boxe 19.1 C mo coletar os dados no campo para
sistema EPIPRE
O sistema EPIPRE recomenda aos agricultores
o seguinte proto~olo de coleta de dados no campo:
caminhe em diagonal no seu campo; pare 20 vezes e
observe cincet perfilhos para verificar a presença de
pulgões; colete dois perfilhos para posterior avaliação
de doenças; na avalia.ç ão de pulgões, a ser iniciada no
estádio DC49 (primeiras aristas visíveis, Zadoks et al.,
1974), conte 10 número de perfilhos com pelo menos
um pulgão.
Quando seu caminhamento pelo campo a.c abar,
você terá avaJiado 100 perfilhos, quanto a pulgões,
e trará consi,go 40 perfilhos; estes 40 perfilhos são
utilizados na, avaliação das doenças, seguindo os
seguintes pas1ms;
• Determime o estádio de desenvolvimento da cul-
tura pelo código decimal (Zadoks et at, 1974),
• Mancha ocular - até o estádio DC32 (segundo nó
visível) conte o número de perfilbos com sintomas;
o númer,o obtido deverá estar compreendido no
intervalo 0-40.
• Ferruge110 amarela - inspecione as 5 folhas superio-
res dos p,erfilhos coletados e conte aquelas que têm
pelo menos uma lesão; se o perfilho possuir menos
de 5 folhas, inspecione todas as folhas verdes; os
valores deverão estar entre O e 200.
• Ferrugellll da folha - mesmo procedimento da fer-
rugem amarela.
• Oídio - i:nspecione as três folhas superiores com-
pletamente expandidas e conte aquelas que apre-
sentam siintomas; o número obtido deve variar de
O a 120.
• Manchas marrons (Septorioses) - após o estádio
DC39 (aparecimento da ligula da folha bandeira),
.inspecio111e as três folhas superiores completamente
expand.idlas e conte aquelas que apresentam sinto-
mas. O número obtido deve variar de O a 120.
Tomando-se como exemplo a avaliação da ferrugem ama-
rela do trigo, o pr,ograma segue a segitinte metodologia (Zadoks,
l 989):
• avaliação da incidência atual - incidência nada mais é
do que a proporção de folhas com sintomas da doença. A observa-
297
ção de campo realizada pelo agricultor deve fornecer um número
de O a 200, que é transformado em proporção, considerando-se
200 o valor máximo igual a 1.
• estimativa da severidade atual - as relações entre doença
e dano são geralmente expressas na forma de y = f(x) onde x =
severidade da doença e y = produção. Como avaliações de seve-
ridade são de modo geral subjetivas, exigindo grande acurácia
e precisão do avaliador, o sistema EPIPRE optou por recomen-
dar aos agricultores a avaliação da incidência da doença (menos
sujeita à subjetividade) e proceder, posteriormente, à transfor-
mação de incidência em severidade. Para a ferrugem amarela do
trigo, a severidade da doença, quando em baixos níveis de inci-
dência, é calculada pela fórmula
X0 = 0,05i (19.3)
onde x 0 = severidade atual expressa em proporção de tecido foliar
com sintomas e i = proporção de folhas com sintomas.
• avaliação da severidade futura - a severidade futura
corresponde ao nível de doença esperado num tempo futuro. Par-
tíndo-se do nível x 0 , a severidade futura x só pode ser calculada
1
para um curto intervalo de tempo (IP = tempo de prognóstico),
o qual é função do estádio de desenvolvimento da cultura. Para
os estádios 37, 39, 45, 59 e 69 da cultura do trigo (Zadoks et ai.,
1974), tp deve ser 28, 28, 26, 16 e 6 dias, respectivamente. A
equação utilizada no cálculo da severidade futura é
(19.4)
onde x = severidade futura, x0 = severidade atual, IP= tempo de
1
prognostico e r = taxa de progresso da doença. A taxa r, em varie,-
dades suscetíveis, é também variáve.J com o estádio da cultura e
com práticas de manejo.
• cálculo do dano futuro - o dano esperado, de, é função
da severidade final, Xp e de um fator de proporcionalidade, desig-
nado m. Como nenhum dano é esperado com valores muito bai-
xos de severidade, um desconto, xn, é aplicado à severidade -y,
de modo que:
(19.5)
Tanto o fator de proporcionalidade (m) quanto o desconto
de severidade (xn) são dependentes do estádio de desenvolvi-
mento da cultura. O dano esperado, De, em kg/ha, é igual a de
multiplicado pela produção esperada, Ye,
D =dY (19.6)
' - <
• cálculo das perdas futuras - as perdas futuras represen-
tam a redução de receita decorrente do dano. Elas expressam o
valor De em termos monetários.
• cálcnlo dos custos de tratamento - dentro desta categoria
estão incluídos os custos médios dos produtos químicos a serem
utilizados no tratamento, os custos de aplicação, diferenciando-se
os casos em que o agricultor contrata um serviço externo ou o
executa por si só, e ainda os danos causados pelas rodas do trator
sobre o campo de trigo durante a aplicação.
A recomendação gerada pelo programa é fruto da com-
paração dos valores de perdas e de custos de tratamento. Três
alternativas são possíveis (Figura 19.12):
 Manual de Fitopatologia
:.:==::=::::::::;:::-=:.,:..:== , _,
Recomendação
não espere sim
Figura 19.12 - O processo de tomada de decisão do sistema EPIPRE
e suas recomendações. Para detalhes, ver texto.
Fonte: Zadoks ( 1984).
• Trate: quando a perda financeira final exceder os custos
de tratamento;
• Não trate: quando a perda financeira não compensar os
custos de tratamento;
• Espere e veja: esta recomendação estreita ainda mais a
zona de dúvida. Ela é dada quando a perda esperada ex.ceder o
custo dos agrotóxicos mas permanecer aquém do custo total dos
tratamentos. O agricultor é aconselhado a realizar nova amostra-
gem a curto prazo e voltar a informar o sistema para que nova
análise seja feita.
19.6. EXEMPLOS DE SISTEMAS DE PREVISÃO EM
USO NO BRASIL
Diversos são os sistemas de previsão de doenças de plantas
em uso no Brasil atualmente. Neste tópico serão abordados ape-
nas dois, a título de exemplo, um desenvolvido por órgão público
[Centro de informações de Recursos Ambientais e de Hídrome-
teorologia de Santa Catarina (CIRAM), subordinado à Empresa
de Pesquisa Agropecuária e Extensão Rural de Santa Catarina
(Epagri)], e outro por parceria público-privada [entre o Fundo
de Defesa da Citricultura (Fundecitrus), a Universidade de São
Paulo (USP), o Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE)
e a Universidade da Flórida (UFL)].
• Agroconnect - O CIRAM é o órgão responsável pelo sis-
tema Agroconnect, disponível on-line (http://wwvwiram.sc.gov.
br/agroconnect/), que monitora o risco de ocorrência de doen-
ças em 41 culLUras diferentes. Graças a uma rede de estações
meteorológicas distribuídas nos estados da Região Sul, a maio-
ria em Santa Catarina, o sistema info1ma diariamente a situa-
ção de risco para as principais doença~ das culturas monitoradas
(Figura 19. 13). Além da previsão de risco de ocorrência de epi-
demias, classificado em 4 categorias (sem risco, risco leve, risco
moderado e risco severo), o sistema ainda informa as variáveis
298
8
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})
"'7- e 1:-1/ D
Figura 19.13 Output do sistema Agroconnect visualizado no dia
24/09/2017, com informações de risco de ocorrência
de mancha de folhas (Colletotrichum spp., A), po-
dridão branca (Botryosphaeria dothidea, B), cancro
europeu (Neonectria ditissima, C) e sama ( Venturia
inaequalis, D) da macieira.
Fonte: Disponível em: http://www.ciram.sc.gov.br/agroconnect/.
climáticas registradas pelas estações meteorológicas (temperatura,
precipitação, umidade relativa, entre outras) e fornece alertas horá-
rios sobre o índice de incêndio e o risco de deslizamentos de terra. É
sem dúvida uma excelente ferramenta de consulta para produtores e
técnicos, que aiuxilia na tomada de decisão no controle de doenças.
• Smart,citrus - O controle da podridão Hora! dos citros
(PFC) é realizado de forma preventiva, com aplicações de fungici-
das baseadas em calendário fixo na região sudoeste paulista, onde
a doença ocon-e com frequência. Embora frequente, a intensidade
das epidemias é muito variável, atingindo proporções alarmantes
em anos de invernos chuvosos, corno em 2009 (Silva-Junior et
ai.. 2014), e níveis que não causam prejuízos à produção quando
ocorrem chuvas esparsas e de baixa intensidade. A ocorrência de
epidemias explosivas não é regra e o controle intens ivo da doença
é desnecessário em anos de baixa favorabilidade climática. Esse
s istema foi de·senvolvido para auxiliar a tomada de decisão do
citricultor paullista, principalmente em anos em que as chuvas não
são tão frequentes no inverno. Smartcitrus foi desenvolvido em
uma platafomia aberta para o gerencíamento de sistemas online
(WordPress), de forma similar ao sistema de previsão de doenças
do morangueiro ( item 19.5.4) e com a colaboração de corpo téc-
nico da Universídade da Flórida, E.U.A., que desenvolveu aquele
sistema. Atualmente, há 14 estações meteorológicas conectadas
ao sistema, as quais fornecem dados de temperatura e períodos de
molhamento, variáveis preditivas da PFC. Além das variáveis for-
necidas pelas ,estações meteorológicas. o sistema também recebe
dados meteorológicos de prognóstico, calculados pelo INPE, e
prevê. com base nesses dados, o risco futuro de ocorrência da
doença (até 48 h). Todo o processamento é feito com o software
R (http://www.r-project.org). A plataforma apresenta dados mete-
orológicos e o risco de ocorrência da doença, na forma de tabe-
 Sistemas de Previsão e Avisos

las e de gráficos (Figura 19.14). Adicionalmente, o nível de risco
em cada localidade é indicado por cores representativas (verde
- sem risco, amarelo - risco moderado, vermelho - alto risco,
vinho - risco extremo) nas coordenadas geográficas onde estão
localizadas as estações meteorológicas (Figura 19.15). A reco-
mendação para pulverização com fungicidas é feita, no sistema,
baseada no limiar de genninação de conídios do agente causal
(espécies dos complexos Co/letotrichum acutatum e C. gloeos-
porioides), no estádio da floração e no histórico de pulverizações
da área. Todas essas informações estão disponíveis aos citriculto-
res cadastrados no s istema. A exemplo do sistema de previsão de
doenças do morangueiro, descrito em 19.5.4.1, aqui também os
alertas de risco são enviados por mensagens ao telefone celular
dos cadastrados.

FUNDECITRUS
[!] lJFFioRíoÁ

Pl>dndão Flor.li dos c,tros

Stmulação- Capão Bonito

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A ..

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Figura 19.14 - Reprodução da página do sistema Smartcitrus mostrando o gráfico de risco de ocorrência de epidemias de podridão floral dos ci1ros
em função da estimativa da porcentagem de genninação de esporos de Colletotrichum spp., no período de 26/07 a 24/09 de 2017.

Recomendações S1m1MÇões ind1ce de doença Oado5 meteorológ,cos Prev,~o Cadastre-se

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Risco baixo @ Jm1

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Figura 19.15-Interface do sistema Smartcitrus, de previsão de epidemias de podridão floral dos citros. Cada círculo corresponde à previsão
de risco fornecida por uma estação meteorológica cadastrada, instalada em área citrícola.

299
 CAPÍTULO
20
MANEJO INTEGRADO DE DOENÇAS
Armando Bergamin Filho e Lilian Amorim
ÍNDICE
20.1. Int rodução............................................................ 303
20.2. Conceitos básicos.................................................. 304
20.3. Controle ou manejo? ........................................... 304
20.4. Liminar de dano econômico ............................... 305
.!O.t. U'ITRODUÇÃO
E
xtenninar totalmente os insetos nocivos! Esse foi o
objetivo da entomologia aplicada por mais de três
décadas, a panir dos anos 40. Apesar de radical, a
,omunidade científica da época acreditava na sua exequibilidade
cm virtude do desenvolvimento de novos inseticidas. como o DDT
e o BHC, produtos tão baratos e de tão largo espectro que qual-
quer consideração de ordem econômica era irrelevante. Com o pas-
sar do tempo, porém, o uso indiscriminado de pesticidas provocou
!ierias perturbações no ecossistema e no agroecossistema: neste.
a seleção de indivíduos resistentes. com o consequente ressur•
;tmento de espécies previamente controladas, surtos epidêmicos
.:ie pragas historicamente de importância secundária e diminuição
da população de insetos benéficos; naquele, sérios efeitos deleté-
nos em animais selvagens e domesticados. o homem inclusive.
e acúmulo de resíduos tóxicos no solo, na água e nos alimentos.
Com essa evolução dos acontecimentos, o controle adequado de
pragas, mesmo com produtos como o DDT, teve seu custo paula•
bnamente aumentado. até ex.ceder níveis aceitáveis.
Paralelamente. durante esse período, grande progresso foi
-~1nseguido cm diversas especialidades da entomologia aplicada,
especialmente na área florestal onde, pela própria característica do
, stema. o controle químico não era econômico. Dois desenvolvi•
mentos maiores ilustram esse progresso: de um lado, a formulação
da teoria do controle biológico. com 9eus predadores, parasitas e
métodos de controle populacional: de outro, o conceito da manu-
·enção dos insetos em níveis economicamente toleráveis. por meio
do manejo do ecossistema, baseado num maior conhecimento de
303
20.5. As duas faces do MIP ........................................... 306
20.6. MIP e doenças: problemas conceituais ............... 307
20.7. MIP e Fitopatologia: o futuro.............................. 308
20.8. Bibliografia consultada ........................................ 309
ecologia aplicada e de dinâmica populacional. Esses dois enfo•
ques. aparentemente distantes um do outro, têm ponto comum
na percepção de que predadores e parasitas só podem sobreviver
caso a presa também sobreviva (Zadoks & Schein, 1979).
Forjou-se. assim, principalmente na área entomológica,
durante as décadas de 50 e 60, um conceito mais amplo de controle
de agentes nocivos. Deu•se a esse conceito o nome de controle
integrado. definido originalmente como "o controle aplicado de
pragas que combina e integra os controles químico e biológico "
(Stern et ai.. 1959) e tomado mais abrangente com o passar do
tempo. até chegar à definição adotada pela FAO: "Controle inte-
grado (. ..) é definido como 11111 sistema de manejo de organismos
nocivos que ( ..) utiliza todas as técnicas e métodos apropriados
da maneim mais compatível possível para ma111er as populações
de organismos nocivos em níveis abaixo daqueles que causam
injúria econômica" (FAO, 1968). No mesmo documento, está
explícito que controle integrado não deve ser visto como a sím•
pies justaposição ou sobreposição de duas técnicas de controle
(como os controles químico e biológico) e, sim. como a integra•
çào de todas as técnicas apropriadas de manejo com os elementos
naturais limitantes e reguladores do ambiente.
Falhas espetaculares em alguns programas tradicionais de
erradicação química. considerações de ordem econômica e uma
maior consciência ecológico•social fizeram com que. rapidamente,
a abordagem do controle integrado fosse aceita pela maioria. Com
isso, uma filosofia ainda mais abrangente, chamada de manejo
integrado de pragas - MIP (Geier, 1966), começou a ser desen•
volvida e a ganhar adeptos.
 Manual de Fitopatologia
20.2. CONCEITOS BÁSICOS
O termo manejo integrado de doenças - MJD, análogo
a MlP, mas específico para a área fitopatológica, foi proposto
alguns anos depois (Cbiarappa, 1974). Manejo implica na "uti-
lização de todas as técnicas disponíveis dentro de um programa
unificado, de tal modo a manter a população de organismos noci-
vos abaixo do limiar de dano económico e a minimizar os efeitos
colaterais deletérios ao meio ambiente" (NAS, 1969). O con-
ceito de limiar de dano econômico (LDE) é a pedra fundamental
tanto do controle quanto do manejo integrado (Zadoks, 1985).
Foi inicialmente definido por Stern et al. (1959) como "a menor
densidade populacional que causa dano econômico" e refinado
por vários autores nas últimas décadas, inclusive por Mumford &
Norton ( 1984), que o definem como ''o nível de ataque do orga-
nismo nocivo no qual o beneficio do controle iguala seu custo ".
Apesar de ser pedra fundamental do controle e do manejo integra-
dos, o limiar de dano econômico, pelo menos na área füopatoló-
gica, raramente tem sido cientificamente estimado (Figura 20.1).
1 CONTROLE INTEGRADO I j MANEJO INTEGRADO 1
economia LOE
Figura 20.1 - ConLrole integrado e manejo integrado de pragas e
doenças: o limiar de dano econômico (LDE cém-
trole) do primeiro leva em conta considerãções de
ordem econômica, enquanto o LDE do segundo (LDE
manejo), adicionalmente, leva em conta considera-
ções de ordem ecológica, estas de mais dificil quan-
tificação.
Na prática, o manejo integrado envolve três ações princi-
pais: (i) determinar como o ciclo vital de um patógeno precisa
ser modificado, de modo a mantê-lo em níveis toleráveis ou seja
abaixo do Jjmiar de dano econômico; (ii) combinar o ~onbeci~
mento biológico com a tecnologia disponível para alcançar a
modificação necessária, ou seja, exercer a ecologia aplicada;
(iii) desenvolver métodos de controle adaptados às tecnologias
disponíveis e compatíveis com aspectos econômicos e ecoló-
gico-sociais, ou seja, conseguir aceitação econômica e social.
Atualmente, portanto, o manejo integrado de pragas e doenças
leva em conta, igualmente, as preocupações econômica. dos pro-
dutores, e ecológica, da sociedade. Luckmann & Metcalf (1994)
sintetizam com precisão esses aspectos: "Manejo integrado é a
escolha e o uso inteligente de medidas (táticas) de controle que
produzirão consequências favoráveis dos pontos de vista econô-
mico, ecológico e sociológico ". Ou, "(. ..) manejo integrada é a
otimização do controle de pragas de maneira lógica, tanto econô-
mica quanto ecologicamente. Isso é conseguido por meio do uso
compatível de diversas táticas, de modrJ a manter a redução da
produção abaixo do limiar de dano econômico, sem, ao mesmo
tempo, prejudicar o homem, os animais, as plantas e o ambiente.
Ou, ainda, "Na produção vegetal, o manejo integrado deve asse-
304
gurar uma agricultura forte e um ambiente viável. Na saúde
pública, deve assegurar a proteção do homem e de seus animais
domésticos, além de manter adequado o ambiente onde vivem ".
Procura-se, com o manejo integrado, evitar a chamada síndrome
do pesticida, descrita por Doutt & Smith ( 1971) como um sis-
tema fechado, circular, autossuficiente, baseado num método uni-
lateral de controle: a falha do controle químico é remediada pela
intensificação do controle químico. No mesmo contexto, Zadoks
& Scbein (1979) alertam para síndrome semelhante, a síndrome
da resistência: vulnerabilidade genética às doenças é combatida
com genes de resistência que aumentam a vulnerabilidade gené-
tica às doenças.
Um lembrete parece oportuno neste instante: o uso de
defensivos químicos, ao contrário do que pensam muitos, não
é uma heresia ecológica. Quando usados dentro da abordagem
do manejo integrado de pragas e doenças, esses produtos são
ferramentas confiáveis e valiosas, indispensáveis para aqueles
países que almejam chegar a uma sociedade moderna, com abun-
dância de alimentos, ou para os que desejam manter-se como tal.
Três outros limiares, pertinentes à filosofia do manejo
integrado, são citados na literatura (Zadoks & Schein, 1979).
Limiar de ação é definido como "a severidade de doença na
qual medidas de controle necessitam ser tomadas para impedir
que o limiar de dano econômico seja excedido", Obviamente,
o limiar de ação é mais baixo que o limiar de dano, em virtude,
principalmente, das lesões latentes e do tempo necessário para
que a medida de controle recomendada seja executada. Limiar
de aviso relaciona-se especificamente com este último aspecto, e
tem por objetivo dar tempo ao agricultor para que o produto a ser
aplicado seja comprado e as máquinas preparadas, no caso espe-
cífico de uma ação de controle químico. Nesse aspecto, o tipo de
fungicida eventualmente empregado influi no limiar de ação: para
sistêmicos ele é mais alto que para protetores. Limiar biológico
de dano (LBD) refere-se à severidade mínima que causa dimi-
nuição na produção.
Outro tenno de ocorrência frequente na literatura é controle
supervisionado. Essa abordagem, conduzida sob a orientação de
um especialista, tem por objetivo principal a racionalização do uso
de fungicidas, de acordo com sistemas baseados na monitoração da
doença e no limiar de dano econômico. O controle supervisionado,
por envolver, na maioria das vezes, somente o controle químico,
tem escopo mais estreito que o manejo integrado. Este, porém, não
prescinde daquele. O oposto de controle supervisionado é o con-
trole químico baseado num cal.endário fixo de pulverizações.
O desenvolvimento e a implementação em larga escala do
manejo integrado de pragas e doenças, isoladamente ou dentro
de um sistema mais abrangente de manejo integrado da cultura,
deverá permitir: (i) maior estabilidade da produção; (ii) padroni-
zação de procedimentos de controle integrado; (iii) exploração
de novas áreas agricultáveis ou exploração de áreas velhas com
novas culturas; (iv) maiores rapidez e flexibilidade. na resposta
a sunos epidêmicos de pragas e patógenos; (v) menor agressão
ao meio ambiente. No entanto, como lembram Zadoks & Schein
( 1979), grande volume de trabalho difícil e tedioso ainda está por
fazer para que as promessas tomem-se realidade.
20.3. CONTROLE OU MANEJO?
Controlar pragas, ua década de 50, como já discutido, sig-
nificava erradicá-las totalmente da área considerada. Inseticidas
recém-descobertos - baratos, inespecíficos e de alta eficiência -
 Manejo Integrado de Doenças
encarregavam-se da tarefa e os cientistas, eufóricos, tiveram a ilu-
são de controlar absolutamente o agroecossisterna. llusão fugaz.
Com o passar do tempo, viu-se que as coisas não funcionavam
desse modo e uma nova filosofia precisou ser desenvolvida. Esta
mudança. para tomar-se explícita, requereu o abandono do tenno
controle, ao qual ficaram ligadas, na área entomológica, as ideias
de absoluto, de radical e de ausência de considerações econômi-
cas. O abandono começou com a adição, ao controle, do adje-
tivo integrado, e completou-se com a proposta do tenno manejo,
hoje aceito por quase todos os envolvidos com a entomologia
aplicada. Ambos, controle integrado e manejo, envolvem, além
de outros, o aspecto econômico, preocupação desnecessária aos
entomologistas daquele tempo.
Na área fitopatológica, porém, a evolução dos fatos foi dife-
rente. Os fitopatologístas nunca dispuseram de produtos quími-
cos tão poderosos e baratos como o DDT. Com raras exceções
lo advento dos fungicidas metálicos ou o plantio das primeiras
variedades com resistência vertical, quando também se pensou
que o controle absoluto do agroecossistema estava à mão), a fito-
patologia sempre esteve mais próxima da filosofia do controle
integrado que da erradicação. Prova disso é a frase de Fawcett &
Lee ( 1926) - "Na prevenção e no tratamento de doenças, dois
wSpectos devem sempre ser considerados: a eficiência dos méto-
dos e seus custos. É óbvio que o custo do método empregado deve
ser menor que o prejuízo causado pela doença" - que antecipa
~m várias décadas uma das ideias básicas do controle integrado,
ou seja, o aspecto econômico. Whetzel (1929), nesta mesma
linha, admite vários tipos de controle (parcial, completo, abso-
luto. etc.), mas aceita como válido, para fins práticos, somente
aquele que dá lucro. Para os fitopatologistas, portanto, as noções
de controle e manejo não são opostas e muitos deles, inclusive,
usam os termos indistintamente.
Mesmo assim, há suficiente base lógica para preferir
manejo a controle, mesmo na área fitopatológica: (i) controle
transmite a ideia de um grau de dominância sobre o agroecossis-
tema que é inatingível pelo homem; (ii) controle dá ao agricultor
uma impressão de falha do sistema quando a doença, previamente
.-:ontrolada, volta ao nível de dano; (iii) o agricultor nem sempre
tem em mente que medidas de wntrole são aplicadas para reduzir
o dano e não para uestruir os organismos causais; (iv) manejo, ao
contrário de controle, implica que os patógenos são componen-
.es inerentes do agroecossistema e que devem ser tratados numa
base racional e contínua; (v) manejo, ao contrário de eontrole,
baseia-se no princípio de manter a doença abaixo do limiar de
,fano econômico ou de, pelo menos, minimizar ocorrências acima
daquele limiar; sugere, portanto, a necessidade de contínuo ajuste
do sistema; (vi) manejo, por se basear no conceito de limiar de
dano econômico, enfatiza a minimização do dano em detrimento
da erradicação total e está, assim, menos sujeito a mal-entendidos.
20.4. LIMIAR DE DANO ECONÔMICO
Limiar de dano econômico (LDE) é definido· (item 20.2)
como "o nivel de ataque do organismo nocivo no qual o bene-
_ficio do controle iguala seu custo" (Mumford & Nonon, 1984).
t.:m exemplo é apropriado para evidenciar os pontos positivos
e negativos do conceito. O sistema escolhido envolve o nema-
toide Globodera rostochiensis, a cultura da batata e o nematicida
de pré-plantio D-D ( 1,3-dicloropropeuo). Amostrando-se o solo
onde a cultura de batata sera estabelecida, o nível futuro de ata-
que de G. rostochiensis pode ser estimado a partir do número de
305
seus ovos por grama de solo (Nonon, 1976). Assim, o agricultor
poderá decidir se a aplicação do nematicida. trará ou não lucro.
Para isso, algumas informações são necessárias:
• a função de dano, que relaciona dano com injúria. Para
este patossistema, Brown ( 1969) demonstrou que cada ovo ue
G. rostochiensis por grama de solo reduz a produção de tubércu-
los em O, 1 tonelada por hectare;
• o preço do produto. Nonon (1976) menciona, para a
época, 40 libras esterlinas por tonelada de batata;
• a função de controle, que relaciona a diminuição do pató-
geno associada à medida de controle. Jones ( 1973) estimou que a
aplicação de D-D provoca wna redução na população de G. rosto-
chiensis da ordem de 80%;
• o custo do produto químico, inclusive sua aplicação. A
fumigação do solo com D-D tem custo estimado de 100 libras
esterlinas por hectare (Norton, 1976).
As seguintes variáveis podem ser definidas: (} = nível de
ataque do patógeno ( ovos por grama de solo); d= coeficiente de
dano (toneladas perdidas por hectare em fun1;ão de cada ovo por
grama de solo);p = preço da batata por tonelada; k = redução pro-
porcional do ataque do patógeno associada à aplicação do nema-
ticida; c = custo do nematicida e de sua aplicação por hectare. A
perda associada ao ataque do nematoide é expressa pelo produto
pd8
e a redução da perda em virtude da aplicação do nematicida por
pdBk
Consequentemente. a aplicação de D-.D sé> será lucrativa
quando
pd()k>c
isto é, quando a redução da perda for maior que o custo da apli-
cação da medida de controle. Assim, o nível de ataque a partir
do qual torna-se econômica a aplicação do defensivo é determi-
nado por
o•=c/(pdk) (20.1)
onde B• é o limiar de dano econômico (LDE) (Norton, 1976).
É oportuno lembrar que o LDE assim definido envolve apenas
considerações de o rdem econômica e desconsidera um eventual
impacto ambiental e/ou social da medida.
Com as informações fornecidas para o patossistema batata-
G. rostochiensis, o limiar de dano econômico, c;alculado pela equa-
ção 20.1, é igual a 31 ovos por grama de solo (! 00/(40•0,1 *0,8)),
conforme também mostra a Figura 20.2a. ond,e o LDE é detenni-
nado pela interseção das retas obtidas com e sem aplicação de D-D
(considerando uma produção esperada de 30 toneladas por hec-
tare), ao se plotar o rendimento (libras por hectare) em função do
nível de injúria (ovos por grama de solo).
O limiar de dano econômico, assim conceituado, não é está-
tico e imutável. Neste exemplo, caso sejam a.Iterados o preço da
batata ou o custo do controle, alterações também ocorrerão no
LDE, conforme mostram as Figuras 20.2b e 20.2c, respectiva-
mente. Esse fato está claramente representado na Figura 20.2d,
por meio da relação entre o quociente 'preço d!o produto/custo do
controle' e o LDE.
 Manual de Fitopatologia

1200 100 A incerteza (Waggoner & Berger, 1987) envolvida na relação

1000 injúria-dano para muitas doenças foliares foi revisada por Lopes
80
o o et ai. ( 1994) e Bergamin Filho et ai. (1995). Dificuldades seme-
.....
800
:!!
:,
ã 60 lhantes têm sido identificadas para pragas (Ruesink & Kogan,
,g 600
..., 1994). Além disso, o LDE, ao contrário do exemplo simples e
g
.!1 400 e•- CCffl COfflrOIO 'ig 40
didático discutido neste item, é dependente do estádio de desen-
200 20 volvimento do hospedeiro. Assim, de modo geral, para cada
doença e situação de cultivo, existem tantos LDE quantos está-
o o dios de desenvolvimento da planta, fato que dificulta o desenvol-
o 20 40 60 80 100 o 20 40 60 eo 100
vimento de ambas, a pesquisa para sua determinação e as regras
OYO$/I de solo preço do produto
para sua implementação.
100 20 Por fim, é conveniente lembrar que o conceito de LDE foi
e D
desenvolvido tendo em mente o patossistema único (uma doença
eo li
1.5 ou uma praga de cada vez), situação que raramente o·corre no
ã
o

..," 60
c.om controle
18 campo, especialmente nos trópicos, onde a regra é a ocorrência
....

--
10
..,s
~
:; 40 :,
g
20 ..e 05
0 o.o
o 100 200 300
custo do controle
Figura 20.2 - Limiar de dano econômico (LDE) para o sistema G/o-
bodera rostochiensis-batata. (a) Representação gráfica
do LDE, assumindo produtividade de 30 toneladas por
hectare; (b) Efeito de diferentes preços da batata no
LDE; (e) Efeito de diferentes custos de controle no
LDE; (d) Relação entre diferentes quocientes ·preço
do produto/custo do controle' e LDE. Para detalhes,
ver texto.
Fonte: Baseada em Norton ( 1976).
Outra abordagem para o mesmo problema é o conceito de
limiar de ganho, definido por Kranz & Theunissen (1994) como
%LG=c/Pp
onde %LG é o limiar de ganho, Pé a produção estimada (tonela-
das por hectare) e e e p têm o mesmo significado anterior. O valor
de %LG para o sistema G. rostochiensis-batata, com os dados
já fornecidos, é de 0,083% (] 00/(30*40)), ou seja, urna medida
de controle só será econômica nesse patossistema se tiver como
consequência um aumento de 2,5 toneladas de batata por hectare
(0,083*30), o que está de acordo com os cálculos efetuados para
o LDE. Assim, um LDE de 31 ovos por grama de solo acarreta
um dano de 3, 1 toneladas por hectare (31 *O, 1). dano este redu-
zido em 2,5 toneladas por hectare quando se considera a fumiga-
ção química (D-D) com 80% de eficiência (3,1 *0,8).
Pedigo ( 1989) propôs outra fónnula para o limiar de ganho,
fónnula que fornece diretamente o aumento de prodotividade
necessário para cobrir o custo do controle:
LG = c/p
onde LG é o limiar de ganho e e e p têm o mesmo significado
anterior. Com os dados do exemplo. LG é igual a 2,5 toneladas
por hectare ( 100/40).
Apesar de ser a pedra fundamentat do manejo integrado de
pragas e doenças, o LDE raramente tem sido estimado na prática,
quer na área fitopatológica, quer na área entomológica. Razões
não faltam para que isso tenha ocorrido e continue a ocorrer.
simultânea, numa mesma planta, de diversos patógenos e pragas.
A aplicação do conceito de LDE no patossistema múltiplo apre-
senta inúmeros problemas de difícil solução (Zadoks, 1985), a
começar pela quantificação das várias doenças que ocorrem ao
mesmo tempo numa mesma folha. As escalas diagramáticas, de
20 40 60 60 100
tão fácil aplicação no patossistema único, praticamente perdem
LDE sua viabilidade no novo contexto. Outro problema característico
do patossistema múltiplo é a provável ocorrência de interações
entre patógenos com relação à produção (Lopes & Berger, 200 1).
Johnson ( 1990) discute as três hipóteses possíveis (sem intera-
ção, interação mais-que-aditiva e interação menos-que-aditiva) e
menciona que as duas últimas modificam o valor do LDE, dimi-
nuindo-o e aumentando-o, respectivamente.
20.5. AS DUAS FACES DO MIP
Dezenas de diferentes definições de MIP existem na lite-
ratura. Implícita na maioria delas está a noção de que a filosofia
do MIP abrange duas faces distintas: a integração e o manejo. A
integração é entendida como o uso harmônico de múltiplas táti-
cas de proteção de plantas e o manejo refere-se a um conjunto
de regras (idealmente baseadas em considerações econômicas,
(20.2)
sociais e ambientais) que orientam a tomada de decisão (geral-
mente pulverizar ou não pulverizar um defensivo químico), com
o objetivo de manter a população do organismo nocivo abaixo
de um limiar predeterminado. O contínuo processo de tomada de
decisão, inerente ao conceito de manejo, implica no uso de uma
tecnologia de intervenção capaz de reduzir instantaneamente a
população do organismo nocivo. Atualmente, isso é conseguido
quase que exclusivamente por meio da aplicação de defensivos
químicos.
A integração depende da disponibilidade de tecnologias
adequadas e sua implementação, nesse caso, resume-se a ques-
tões práticas e econômicas, geralmente dentro do alcance e do
conhecimento do produtor. A implementação do manejo, ao con-
trário, é mais exigente em conhecimento, principa lmente em
relação ao agroecossistema, seus componentes e suas interações.
(20.3) Esse conhecimento nem sempre está disponível e muitas vezes,
quando está, tem um nível de complexidade elevado demais para
ser assimilado pelo produto r. Adicionalmente, o manejo requer
uma monitoração constante da população de organismos nocivos
e de seus inimigos naturais, combinada com inúmeras tomadas
de decisão por pane do produtor durante o ciclo da cultura. A
integração, ao contrário, é mais simples e requer ações concentra-
das num curto espaço de tempo; pouco se sabe, no entanto, sobre
a combinação ham1ônica das diferentes táticas de manejo para

306
 Manejo Integrado de Doenças
diferentes pragas e situações de produção; modelos de simulação,
nesse contexto, seriam de grande utilidade.
A despeito da filosofia do MJP ter sido adotada por vir-
tualmente todos os centros internacionais de agricultura, pela
FAO, por muitos governos (tanto de países desenvolvidos
:orno em desenvolvimento), além de ter sido rec:omendada pela
Conferência sobre o Ambiente e Desenvolvime1nto das Nações
Lnidas (Agenda 21, Rio de Janeiro, 1992), sua adoção pelos pro-
dutores tem sido lenta.
20.6. MIP E DOENÇAS: PROBLEMAS CONCEITUAIS
O MlP foi idealiz.ado e desenvolvido por 1!ntomologistas.
-\s dificuldades encontradas para sua implementação na área de
JlSetos são consequência, dentre outras razões, da pouca aten-
cào dada aos problemas e aos anseios do produtor (Morse &
Buhler, 1997a; 1997b). Essas razões, de modo geral, são mais
de: forma que de fundo, uma vez que a filosofia do MLP tem ade-
..iuado fundamento teórico quando aplicada ao manejo de insetos.
u mesmo, infelizmente, não acontece quando a fi1losofia do MJP
é transportada sem maiores adaptações para a área de doenças,
como fizeram , no passado, Zadoks & Schein (1979), e, no pre-
Sçnte, Jacobsen (I 997). No contexto das doenças de plantas, em
adição às limitações anteriormente enumeradas, e que continuam
t.io válidas quanto antes, há sérios problemas conceituais a con-
~1derar.
Todos os problemas conceituais que comprometem a apli-
_-abilidade do MIP na área fitopatológica advêm de seu com-
ponente ' manejo' (em oposição ao componente 'integração')
Bergamin Filho & Amorim, 1999a; 1999b). Assim, o conceito
de LDE, pedra fundamental do manejo, não se aplica à maioria
das doenças por não ser possível evitar a injúria., como exigido
pela teoria. Na área entomológica, por exemplo; é comum oLDE
i!. também, o limiar de ação) ser expresso em número de ovos
· u número de larvas jovens de determinado inseto por planta.
Quando o limiar de ação é alcançado, pulveriza-se a cultura com
.r.m pesticida adequado e o dano que ocorreria na a1usência do tra-
tamento é evitado, uma vez que nem os ovos nem as larvas jovens
.::ausaram, até então, dano à cultura. A situação é diferente com
.)S patógenos: além da impossibilidade prática de quantificar seu
-iumero, sabe-se também que a simples presença de propágulos
::io solo ou no ar não é condição suficiente para a ocorrência da
doença. Com o objetivo de contornar esse problema, alguns pro-
;ramas de MIP na área fitopatológica utilizam, na prática, o LDE
<! o limiar de ação) expresso em severidade de doença(= injúria),
o que faz pouco sentido. uma vez que, quando o limiar de ação
i"or alcançado, parte do dano já ocorreu e não mais será evitado,
'7esmo com a aplicação de um pesticida adequaido (um limiar
de ação de 10% de severidade significa que pelo menos 10% de
,c:cido foliar já foram perdidos e não será um füngicida, mesmo
• ~têmico, que reverterá o quadro). O problema para o fitopato-
•g1sta reside, pois, na impossibilidade de definir um LDE (e um
miar de ação) expresso em algum parâmetro populacional do
patógeno, antes da ocorrência da injúria, como podem fazer os
mtomologistas.
Para tomar a situação ainda mais complexa, em mui-
tos casos, como exemplificado por patógenos explosivos como
.-,,_,wphthora infestans. esperar pelo aparecimento dos sintomas
para, depois, tomar a decisão de agir significa geralmente a des-
'TU1ção completa da lavoura. Em outros casos, o período de incu-
►3çào é de tal forma longo (25 a 30 dias para Hemi/eia vastatrix
30i
em cafeeiro, por exemplo) que 10% de doença visível hoje - caso
as condições tenham sido ideais para a doença nas semanas pre-
cedentes - pode significar duas ou três vezes mais alguns dias
depois, mesmo na ausência de novas infecções.
Para contornar essas limitações e poder aplicar os mes-
mos princípios de MIP desenvolvidos na área entomológica, os
fitopatologistas têm incorporado mndelos de previsão em pro-
gramas de MJP para doenças, corno exemplificado pelo sistema
holandês EPIPRE, desenvolvido para o manejo de diversas doen-
ças (e algumas pragas) da cultura do trigo (Zadoks et ai., 1984).
Nesse caso, o LDE (e o limiar de ação), por falta de opção, con-
tinua sendo expresso em severidade de doença(= injúria), mas a
decisão de aplicar ou não determinado fungicida é tomada ainda
dentro de valores de injúria abaixo do limiar biológico de dano
(LBD), com base em modelos de previsão.
Modelos de previsão também são usados na abordagem do
período crítico, como exemplificado pelo programa BLITECAST,
desenvolvido para o patossistema batata-Phytophthora infestans
(MacKenzie, 1981 ). O programa acumula pontos com base na
temperatura e no período de rnolhamento e recomenda tratamento
químico sempre que determinado número de pontos for excedido.
Considerações explicitas de ordem econômica não estão incluídas
no programa, mas isso não impede que sua adoção proporcione
significativa diminuição no número de pulverizações.
A necessidade de usar modelos de previsão para que os
princípios de MIP, como desenvolvidos pelos entomologistas,
possam ser aplicados às doenças aumenta a incerteza e o risco
inerentes ao MI P e contribui para o distanciamento do produtor.
Tanto é assim que o sistema EPIPRE, no auge de sua utilização,
tinha somente 20% de seus panicipantes seguindo as recomenda-
ções do programa (Blokker, 1984): os 80% restantes preferiam
"dormir à noite" e pulverizavam suas culturas mesmo quando
o EPIPRE recomendava o contrário! O sistema BLITECAST,
por sua vez, foi um razoável sucesso durante sua fase de desen-
volvimento. quando os produtores podiam participar sem pagar
taxa alguma, mas foi abandonado por metade dos participantes
quando, para cobrir os custos, uma taxa de 200 dólares por esta-
ção foi cobrada. Como consequência dessa diminuição de par-
ticipantes, a taxa precisou ser elevada para $300, mas, agora, a
metade dos produtores remanescentes também desistiu, inviabili-
zando a continuação do programa. Zadoks (2001) relata interes-
sante episódio a respeito do uso prático de modelos de previsão:
num congresso recente, um pesquisador apresentou novo e ele-
gante sistema de aviso para ser empregado na cultura do arroz;
sua palestra foi calorosamente saudada pela audiência; quando
perguntado, em particular, quão frequentemente o sistema era
usado pelos produtores, a resposta do autor foi rápida e sem ambi-
guidade, "Nunca, os pesticidas são muito baratos".
Há ainda outras diferenças importantes entre as áreas de
pragas e doenças relacionadas à filosofia do MlP que merecem
ser mencionadas: (i) os fungicidas são menos agressivos ao meio
ambiente que os inseticidas; (ii) o controle biológico é um com-
ponente vital do MIP na área de insetos, mas sua importância
prática na área de doenças, especialmente as foliares, ainda pre-
cisa ser demonstrada; o teorema "bug-eats-bugs". tão óbvio com
insetos, é menos evidente com fitopatógenos; (iii) a conserva-
ção de inimigos naturais e a modificação do hábitat são objeti-
vos importantes no manejo de insetos, mas têm pouca expressão
no manejo de patógenos: (iv) os inseticidas de largo espectro,
por interferirem com insetos benéficos, devem ser evitados; essa
 Manual de Fitopatologia
restrição não se aplica com a mesma ênfase aos fungicidas, uma
vez que o papel desempenhado por outros microrganismos no
desenvolvimento da epidemia parece ser secundário, especial-
mente no filoplano; (v) surtos epidêmicos de organismos nocivos
de importância secundária, em função da aplicação de pesticidas
de largo espectro, são comuns para insetos mas incomuns para
patógenos; (vi) o controle qu{mico de doenças tem sustentabili-
dade maior que o controle químico de pragas.
20.7. MIPE FITOPATOLOGIA: O FUTURO
A literatura é pródiga em recomendar, a cada caso de insu-
cesso de programas de MTP, mais verbas para pesquisas com MIP,
como se a filosofia do MIP fosse um dogma. uma verdade abso-
luta, situada acima do bem e do mal. Haveria outra alternativa
para esse círculo vicioso? Haveria outro caminho para a convi-
vência sustentável e hannônica entre produtores e patógenos, fora
dos princípios desenvolvidos pelos entomologistas para o manejo
de suas pragas?
Para abordar esse problema, considere-se quatro premissas
iniciais (Bergamin Filho &Amorim, 1999a; 1999b): (i) o MIP não
é um dogma; (ii) conceitos e ações que parecem racionais para o
cientista podem parecer irracionais para o produtor; (iii) manejar
patógenos não é, necessariamente, o mesmo que manejar pragas;
(iv) o sucesso ou o fracasso de uma estratégia de manejo deve ser
avaLiada em função do número de produtores que a adotam.
A primeira premissa possibilita uma análise isenta, sempre-
conceitos, da disciplina proteção de plantas; a segunda toma com-
preensível a falta de adoção do MIP pelos produtores; a terceira
justifica o tenno manejo integrado de doenças (MID) (integra-
ted disease management - IDM) para designar uma filosofia com
princípios e conceitos próprios, diferente do MIP dos entomo-
logistas ou do manejo integrado de pragas e doenças (MIPD)
(integraced pest and disease management- TPDM. Rijsdijket ai.,
1989) dos entomologistas e fitopatologistas; a quarta premissa
traz junto com ela uma pergunta fundamental : o que realmente
querem os produtores para proteger suas lavouras das doenças?
Dizer o que querem os produtores é tarefa mais difícil do
que dizer o que não querem os produtores. Os produtores, com
as exceções que confirmam a regra, não querem (Bergamin Filho
& Amorim, 1999a; 1999b): (i) monitorar seus campos periodica-
mente à procura das primeiras infecções; (ii) quantificar perio-
dicamente incidência ou severidade de diferentes doenças, com
auxílio de. escalas diagramáticas muitas vezes mais apropriadas
à pesquisa que à prática; (iii) depender de um limiar de ação que
pode ser excedido antes de ser possível a implementação da tática
adequada de manejo; (iv) trocar a segurança de um calendário
fixo de pulverizações por um esquema que exige mais atenção,
mais trabalho e envolve maior risco; (v) perder feriados e fins de
semana porque o limiar de ação foi excedido e a pulverização é
inadiável.
Todos os itens citados acima referem-se à face 'manejo' da
filosofia clássica do MTP. Com tantos problemas com o manejo,
nada mais lógico que tratar a face 'integração' como o compo-
nente principal do MIO, ideia que não é nova pois, como lem-
bram Zadoks & Schein ( 1979), a integração "tem sido, de fato,
o modus operandi da fitopatologia aplicada desde seu início,
cerca de um século atrás ". Bergamin Filho & Amorim (1999a;
1999b) sugerem, simplesmente, maior ênfase tanto na pesquisa
quanto na prática da integração, áreas negligenciadas nas últi-
mas décadas. Com relação à pesquisa, o emprego da abordagem
308
sistêmica para avaliar a maior ou menor harmonia das inúmeras
táticas de manejo disponíveis traria rápidos beneficios aos pro-
dutores e à sociedade; com relação à prática, o uso simultâneo de
maior número de: táticas de manejo diminuiria o status de mui-
tas doenças, diminuindo a dependência química (pesticidas) do
sistema produtivp. Além disso. como enfatizam Morse & Bubler
(1997a), a integração, para muitos produtores, "deve ser de mais
fácil implcme11taçào que o manejo".
A ênfase na integração contrapõe-se. também, à chamada
síndrome da bala de prata (Pedigo & Higley, 1996), tenno usado
para designar a crença de que todos os problemas fitossanitários
podem ser soluci,onados, de uma vez e para sempre, caso a tática
ideal seja descoberta. Isso aconteceu no passado com os pesti-
cidas, no passado recente com a fisiologia do parasitismo, no
passado ainda mais recente com modelos e computadores. Isso
ainda acontece hoje, sob os nossos olhos, com a biotecnologia.
Enfatizar a integraçãC\ para amenizar os problemas causados
pelos patógenos, além das vantagens enumeradas no parágrafo
anterior, iambém cumpre a não menos importante missão de com-
bater o nefasto fetiche da bala de prata.
Manejo integrado de doenças (MIO), como seu nome
indica, não é só integração, mas também implica em manejo.
O componente manejo do MIO, porém, difere do componente
manejo do MIP. Algumas dessas diferenças, juntamente com
linhas de pesquisa recomendadas, aparecem a seguir (Bergamin
Filho & Amorim, 1999a; 1999b): (i) os conceitos de LDE e
limiar de ação têm papel limitado no M1D para a maioria dos
patossistemas: (ii) o limiar biológico de dano (LBD), em virtude
de características, próprias das doenças, deve servir como vari-
ável-chave para o manejo; o limiar de ação, portanto, deve ser
baseado no LBD; (iii) a abordagem do calendário 6xo de pul-
verizações, heresia no MTP, tem seu lugar no MID; há, contudo,
necessidade de aperfeiçoar a abordagem: pesquisas são requeri-
das para tomar o calendário fixo, quando possível, menos agres-
sivo ao meio ambiente e menos oneroso ao produtor; sugere-se
a definição de revas simples que possam atrasar a primeira pul-
verização e/ou espaçar as pulverizações subsequentes (caso as
condições gerais de clima e/ou de inóculo naquela estação par-
ticular permitam), mas que não exijam monitoração constante
nem inúmeras tornadas de decisão durante o ciclo da cultura; em
resumo, sugere-se o desenvolvimento de um calendário semi-
fixo, que mantenha ao máximo a simplicidade, a confiabilidade
e a regularidade que fizeram do calendário fixo a estratégia pre-
ferida dos produtores; a proposta do calendário semifixo não é
a ideal, mas a possível; os produtores precisam de ajuda agora
e pedem soluções que possam ser implementadas de imediato;
(iv) o uso de par,celas-cootrole com variedades suscetíveis (ou
vasos com plantas armadilha). nas quais a monitoração é feita,
pode ser uma maneira simples e prática de aperfeiçoar o calen-
dário semifixo de pulverização, mantendo sua simplicidade: a
proposta é antig21 e está esquecida; (v) variáveis derivadas da
área foliar (Waggoner & Berger, 1987) - como o índice de área
foliar (leaf area index - LAI), a duração da área foliar sadia
(health leaf area duration - HAD) e a absorção da área foliar
sadia (health leaf area absortion - HAA) - podem ser monito-
radas nas parecias-controle e usadas para aperfeiçoar o calen-
dário semifixo, confonne abordagem proposta por Lopes et ai.
( 1994) e Bergamin FilhC\ et ai. (1997); (vi) o componente pre-
ventivo do controle químico de doenças (envolvendo calendário
fixo modificado, c;om maior número de pulverizações, iniciadas
 Manejo lntegrado de Doenças
mais cedo e a doses mais baixas) deve ser enfatizado (Katan,
:W00); Forcelíni (1997) conseguiu melhores resultados com pro-
gramas desse tipo do gue com programas baseados em calendário
fixo tradicional, modelo de previsão ou limiar de ação.
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 Parte IV

GRUPOS DE DOENÇAS
 1
CAPÍTULO

21
CLASSIFICAÇÃO DE DOENÇAS
Ivan Paulo Bedendo

ÍNDICE

21.1. Critérios de classificação de doenças de plantas............................................................................................. 313

21.2. Classificação de doenças segundo os processos fisiológicos da planta interferidos pelo patógeno.............. 314
21.3. Bibliografia consultada..................................................................................................................................315

21.1. CRITÉRIOS DE CLASSIFICAÇÃO DE DOENÇAS

DE PLANTAS Boxe 21.1 Classificação com base no hospedeiro

oença é resultante da interação entre hospedeiro,

D agente causal e ambiente. Diversos critérios, baseados

no hospedeiro e/ou no agente causal, têm sido
usados para classifocar doenças de plantas.
Quando o hospedeiro é tomado como referência, a
classificação reúne as doençãs que ocorrem em um grupo de
hospedeiros ou numa determinada espécie vegetal (Boxe 2 1.1 ),
Desta forma tem-se, por exemplo, as doenças de hortaliças, do
arroz, da cana-de-a;;úcar, do café, etc. A classificação de doenças
feita deste modo tem um caráter eminentemente prático, pois é
de interesse dos técnicos euvolvidos com cada cultura específica.
Por outro lado, do ponto de vista acadêmico, esta maneira de
classificar tem menor interesse por reunir, num mesmo grupo,
doenças causadas Jpor patógenos bastante distintos quanto ao
modo de ação, aos sintomas que causam, aos grupos taxonômicos
a que penencem e aos métodos de controle.
Outra possibiJidade, ainda relacionada ao hospedeiro, é
classificar doenças d,e acordo com a parte ou idade da planta atacada.
Assim, as doenças, segundo este critério, podem ser agrupadas, por
exemplo, em doenç:as de raiz, de colo, de parte aérea. de plantas
Jovens produzidas em viveiros, etc. Apesar de também haver um
interesse prático nesta fonna de classifitação, a mesma restrição
acadêmica mencionada anterionnente continua válida.
A classificaçã.o de doenças tomando por base a natureza
dos patógenos define os grupos de doenças causadas por fungos,
A dassi.fic.aç:ão de doenç:as baseada na planta
hospedeira é adotada em poucos livros didáticos que
tratam sobre Fitopatologia. Exceções à regra são as obras
de Stakman & Harrar (1957) e Parry (1990). O primeiro,
em seu capítulo 12, discorre brevemente sobre as
principais doenças de trigo, arroz, milho, batata, cana-
de-aç:úcar, banana, café, citros, cacau, coco e seringueira.
O segundo aborda, em diversos capítulos, as doenças que
afetam cereais, ervilha e feijão, batata, beterraba, soja,
milho e hortaliças.
Embora sejam raros os livros textos de Fitopa-
tologia que utilizam a classificação de doenças
baseada no hospedeiro, livros descritivos sobre doenç:as
de determinadas culturas, bem como compêndios e
manuais práticos de identificação de doenças são
encontrados com facilidade. Um bom exemplo é
uma série de compêndios editada pela Sociedade
Americana de Fitopatologia sobre doenças de uma
diversidade de hospedeiros. Publicações brasileiras
como o "Manual de Fitopatologia: Doenças das
Plantas Cultivadas" (Amorim et aJ., 2016) e outras do
mesmo gênero também se constituem em referências
valiosas sobre doenças ocorrentes em espécies vegetais
específicas de interesse agronômico.

313
 Manual de Fitopatologia
por bactérias, por vírus, por nematoides, etc. (Boxe 21.2). Este
sistema de classificação tem como ponto desfavorável reunir,
num mesmo grupo, patógenos que, ape.sar da proximidade
taxonômica, atuam de forma diferente em relação à planta. Como
evidência, pode-se mencionar o contraste entre uma bactéria que
provoca murcha (Ralstonia solanacearum), cujo controle estaria
mais próximo de uma murcha causada por fungo (Fusarium
oxysporum) e outra bactéria que causa podridão em órgãos de
armazenamento (Envinia carotovora - sinonímia Pectobacterium
carotovorum). Esta última teria, do ponto de vista do controle,
maior similaridade com fungos causadores de podridão,
pertencentes ao gênero Rhizopus.
Boxe 21.2 Classificação com base no patógeno
A classificação de doenças com base no patógeno
é a maneira preferida da maioria dos autores de livros
texto sobre Fitopatologia. Esta abordagem já é usada
desde o clássico livro de Walker intitulado "Plant
Pathology" e publicado em 1969, até pelo respeitado
"Plant Pathology" de autoria de Agrios, cuja. 5ª edição
é de 2005. Textos de autores europeus, como "Patologia
Vegetal Agrícola'' dos espanhóis Urqnijo et al., lançado
em 1971 e Enfermedades, Plagas y Malezas de los
Cultivos Tropicales dos alemães Kranz et ai., datado de
1982 também privilegiam este enfoque para classificar
doenças.
-
Armazenamento de nutrientes
Tecidos jovens
✓
' ...
~
--..J
...
Abs~rção Tra~slocação de água e
de agua nutrientes
Figura 21.I -Processos fisiológicos das plantas interferidos pelos patógenos, de acordo com a classificação de McNew ( 1960).
314
21.2. CLASSIFICAÇÃO DE DOENÇAS SEGUNDO
OS PROCESSOS FISIOLÓGICOS DA .PLANTA
INTERFERIDOS PELO PATÓGENO
O processo doença envolve alterações na fisiologia do
hospedeiro. Com base neste, aspecto, George L. McNew, em
1960, propôs uma classificação para as doenças de. plantas
fundamentada nos processos fisiológicos vitais da planta
interferidos pelos patógenos. Os processos fisiológicos vitais de
uma planta, em ordem cronológica, podem ser resumidos nos
seguintes (Figura 21. I):
• Acúmulo de nutrientes em órgãos de armazenamento para
o desenvolvimento de tecidos embrionários.
• Desenvolvimento de tecidos jovens às custas dos butriente.s
armazenados.
• Absorção de água e elementos minerais a partir de um
substrato.
• Transporte de água e elementos minerais através do
sistema vascular.
• Fotossíntese.
• Utilização, pela planta, das substâncias elaboradas
através da fotossíntese.
Assim, de acordo com McNew, o desenvolvimento de uma
planta a partir de uma semente contida num fruto envolveria
várias etapas sequenciais, como o apodrecimento do fruto
para a liberação da semente; o desenvolvimento dos tecidos
embrionàrios da semente a partir de suas reservas; a formação
...
Distribuição de
Fotossíntese
fotoassímilados
 Classificação de Doenças
dos tecidos jovens, como radicula e caulículo, ainda a partir das
reservas nutricionais da semente; a absorção de água e minerais
pelas raízes; o transporte de água e nutrientes minerais através dos
vasos condutores; o desenvolvimento das folhas, que passam a
realizar fotossíntese, tomando a planta independe1nte das reservas
da semente; o desenvolvimento completo da planta, tanto
vegetativa quanto reprodutivamente, graças aos compostos por
ela sintetizados.
Considerando que estes processos vitais podem sofrer
interferências provocadas por diferentes patógenos, McNew
propôs grupos de doenças correspondentes (Figura 21.2):
Grupo I - Doenças que destroem os órgãos de
armazenamento.
Grupo JI - Doenças que causam danos em p,Jãntulas.
Grupo TII - Doenças que danificam as raízes.
Grupo IV - Doenças que atacam o sistema vascular.
Grupo V - Doenças que interferem com a fotossíntese.
Grupo VI - Doenças que alteram o aproveitamento das
substâncias fotossintctizadas.
Grupo 1- Podridões de órgãos de reserva
Grupo 11-Damping--off
Grupo Ili - Podridões de raiz e de colo
Grupo IV - Murchâs vasculares
Grupo V - Manchas, Ferrugens, Oidios, Míldios
Grupo VI - Viroses, Carvões, Galhas
Figura 21.l - Grupos de doenças de plantas e sua relação com especificidade, agressividade e evolução do parasitismo do agente patogênico.
os patógenos dos grupos I e 11 apresentam alta capacidade
destrutiva, pois em cuno espaço de tempo provocam a morte do
.Jrg/lo ou da planta atacada; são o rganismos saprofiticos que,
através de toxinas, levam, primeiramente, o tecido à morte para,
em seguida, colonizá-lo. Quanto à evolução do parasitismo, os
oatógenos encontrados nos grupos V e VI são considerados mais
evoluídos, pois convivem com o hospedeiro, nifo provocando
sua rápida destruição; estes patógenos atuam produzindo
estruturas especializadas em retirar nutrientes diretamente
da célula sem, no entanto, provocar sua morte imediata. A
especificidade dos patógenos em relação ao hospedeiro também
aumenta do grupo I para o VI. Nos primeiros grupos é comum a
ocorrência de patógenos capazes de atacar indistintamente uma
grama de diferentes hospedeiros; por outro lado, nos últimos
grupos estão presentes patógenos cwe causam doença apenas
em determinadas espécies vegetais. A ocorrência de raças
patogênicas, com especialização ao nível de cultivar da espécie
,egetal atacada, é frequentemente observada nesses grupos
mais específicos.
315
Esta classificação é conveniente pois, apesar de diferentes
patógenos atuarem sobre um mesmo processo vital, seu modo
de ação em relação ao hospedeiro envolve procedimentos
semelhantes. Assim, diversos fungos e diversas bactérias podem
causar lesões em folhas; a doença provocada por estes patógenos,
porém, interfere no mesmo processo fisiológico vital, ou seja,
a fotossíntese. Em adição, como será exposto nos capítulos
seguintes, doenças pertencentes a um mesmo grupo apresentam
características semelhantes quanto às diversas fases do ciclo de
relações patógeno-hospedeiro, não raro apresentando idênticas
medidas para seu controle. O sistema de classificação proposto
por McNew alia, portanto, vantagens tanto do ponto de vista
teórico como prático.
Finalmente, este sistema de classificação pennite, também,
uma ordenação dos agentes causais de doença segundo os graus de
agressividade, parasitismo e especificidade (Figura 21.2). Assim,
de um modo geral, à medida que se caminha do grupo I para o
grupo Vl, constata-se menor grau de agressividade no patógeno.
maior grau de evolução no parasitismo e maior especificidade do
patógeno em relação ao hospedeiro. Em relação à agressividade,
21 .3. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Pathology. San Diego, Elsivier Academic Press,
2005. 922 p.
Amorim, L; Rezende, J.A.; Bergamin Filho, A., Camargo, L.E.A. Manual
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Paulo, Ceres, 2016. 772 p.
Amorim. L., Rezende, J.A.M., Bergamin Filho, A. Manual d e Fitopato-
logia. Princípios e Conceitos.. v.l, 4 ed. São Paulo, Ceres, 2011.
704p.
Bergamin Filho, A.; Kimati, H.; Amorim, A. Manual de Fitopatologia.
Principios e Conceitos.. v. l 3, ed. São Paulo, Ceres, 1995. 919 p.
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Kimati, H.; Amorim. A.; Rezende, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo,
L.E.A. Manual de Fitopatologia. Doenças das Plantas Cultivadas.
v.2, 4. cd., São Paulo. Ccres, 2005. 663 p.
 CAPÍTULO
22
PODRIDÕES DE ÓRGÃOS DE RESERVA
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
22.1. Sintomatologia ..................................................... 317
22.2. Etiologia ............................................................... 318
22.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 318
s doenças que causam destruição de órgãos de
A armazenamento compreendem os diversos tipos
de podridão que ocorrem em frutos, sementes e
0rgãos de reserva. As podridões podem ser secas ou moles. As
,ecas, também chamadas podridões duras, ocorrem tanto em
-ementes como em frutos. Nestes, os tecidos atacados perdem
~~ua, resultando na mumificação de órgãos. As podridões moles
0u aquosas levam à decomposição total de órgãos suculentos.
como frutos, tubérculos e raízes.
Os agentes causais associados a este tipo de doença são
..._,ngos e bactérias saprófitas. Os órgãos de reserva podem ser
-fectados no campo, antes ou durante a colheita, na embalagem,
• ~ transpone ou na cstocagem. Os ferimentos produzidos
:::.:is fnitos durante estas operações favorecem a infecção, pois
~.:instituem portas de entrada para os patógenos. Igualmente.
1 ocorrência de alta umidade relativa e temperatura elevada
contribuem para o desenvolvimento da doença.
A importância das podridões em órgãos de armazenamento
:.>Ode ser interpretada de duas fonnas distintas: sob o ponto de
•b-ia botânico e sob o ponto vista econômico. No primeiro caso,
~ desejável o apodrecimento do fruto para que ocorra a liberação
~ posterior germinação da semente. No segundo caso. os órgãos
;,r! reserva são produtos de valor econômico e a sua deterioração
...:\e ser evitada; é neste contexto que as podridões de órgãos de
-c,;erva são consideradas doenças de pós-colheita.
~2.1. SJNTOMATOLOGIA
As podridões secas de sementes manifestam-se na forma
• deterioração desses órgãos. Em alguns casos, a fonnaçào de
~ .:otoxinas durante o processo de deterioração realça a impor-
317
22.4. Controle................................................................ 320
22.5. Doenças-tipo ........................................................ 320
22.6. Bibliografia consultada ........................................ 321
tância da podridão, pois a própria semente ou seus derivados
podem se tomar tóxicos ao homem e aos animais. Além da
semente. podridões secas podem ocorrer em diversos tipos de
frutos suculentos. Numa fase inicial. os sintomas manifestam-se
em frutos maduros através do aparecimento de pequenas manchas
circundadas por tecido encharcado. Numa fase mais avançada, as
manchas chegam a tomar grande parte do fruto. ou o fruto inteiro.
provocando a desidratação do tecido. Estes frutos mumificados
podem continuar presos à planta ou cair ao solo e, sob condições
de alta umidade. podem apresentar massas densas e acinzentadas
na sua superficie. que correspondem à frutificação do patógeno.
As podridões moles estão associadas a órgãos suculentos.
como tubérculos (batata), frutos (tomate, pimentão, abobrinha,
berinjela, mamão), bulbos (cebola) e raízes (cenoura, mandioca).
De modo geral, os sintomas têm início com o aparecimento de
pequenas manchas. de aspecto encharcado, deprimido e descolorido,
que crescem na superficie do órgão atacado (Figura 22.1 ). Quando
estas podridões são provocadas por fungos, nota-se uma massa
cotonosa na superficie das lesões, constituída por hi fas e estru-
turas de frutificação do patógeno. A podridão envolve a produção
de enzimas pectolíticas e toxinas por pane do patógeno,
desorganizando e matando os tecidos do hospedeiro, que serão
posteriormente colonizados. Esta desorganizavão ao nível celular
corresponde às manchas de aspecto encharcado, enquanto a
morte das células revela-se na forma de áreas escurecidas. Em
resumo, um órgão atacado apresenta perda de consistência, áreas
escurecidas e, finalmente, transforma-se numa massa amorfa
que gradativamente se liquefaz e, em alguns casos. exala odor
desagradável.
 Manual de Fitopatologia
Figura 22.1 - Sintomas de podridões de órgãos de reser..-a. Maçã com podridão causada por Pe11icil/i11m sp. (A); podridão em morango causada
por B01,y1is cinerea (B) e Rhizopus sp. (E): podridão parda de Moniliniafruc1icola em pêssego (C) e nectarina (D); bolor em
laranja causada por Penicillium spp. (F).
Crédito das fotos: Silvia A. Lourenço.
22.2. ETIOLOGIA
Fungos pertencentes a diversos gêneros são agentes causais
tanto de podridões duras como de podridões aquosas. Entre os
patógenos de sementes, predominam as espécies pertencentes aos
gêneros Aspergillus, Penicillium, Fusari11m, Alternaria, Diplodia
e Cladosporium. Estes fungos são favorecidos quando o teor
de umidade da semente está em tomo de 25%. Sementes com
umidade próxima de 15% dificilmente são deterioradas por esses
organismos. Micotoxinas diversas podem ser fonnadas em decor-
rência do ataque de fungos.
As podridões moles de origem fúngica também são causadas
por um grande número de espécies que se distribuem por diversos
gêneros, principalmente Rhizopus, Penicillium e Botrytis, além de
fungos de menor expressão neste contexto, como Colletotrichum,
Alternaria e outros.
Os mais típicos agentes causais de podridões aquosas
pertencem ao gênero Rhizopus. Estes fungos caracterizam-se por
possuir hifas não septadas e esporângios, que produzem esporan-
giósporos sem flagelos (aplanósporos). Estes esporos assexuados
podem germinar, fom,ando um novo micélio, que se desenvolve
através de estolões, os quais se prendem ao substrato através
de hifas modificadas denominadas rizoides. Este patógeno é
considerado um parasita fraco. Apresenta. porém, alta capacidade
saprofitica, estando presente nos mais fariados ambientes.
O principal agente bacteriano associado às podridões moles
que ocorrem em diversas culturas é a espécie Pectobacterium
carotovorum (sinonímia Erwinia carotovora). Esta bactéria é
318
do tipo bastonete, Oram-negativa, peritriquia e forma colônias
esbranquiçadas em meio de cultura. Vive no solo, como saprófita,
podendo afetar dezenas de espécies vegetais, principalmente
hortaliças. Seu desenvolvimento é favorecido por temperaturas
variando de 25 a 30°C e alta umidade.
22.3. CICLO DARELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Uma sequência de etapas ordenadas leva ao desenvolvimento
das doenças do tipo podridão. Sob este aspecto, serão expostos, a
seguir, os eventos que normalmente ocorrem nas podridões moles
causadas por Rhizopus spp. e por Pectobacterium carotovorum.
O ciclo de uma podridão aquosa de origem fúngica (Figura
22.2) tem início a partir de estruturas do patógeno presentes
em órgãos vegetais doentes. Esta etapa corresponde à fase de
sobrevivência. O inóculo é eficientemente liberado e transportado
pelo vento. A infecção tem início com a germinação dos
aplanósporos sobre um órgão suculento suscetível. O patógeno
penetra através de ferimentos de natureza mecânica ou provocados
por insetos, ferimentos estes que podem ocorrer no campo, no
transporte ou no manuseio do produto vegetal. Especificamente
para Rhi=opus stolonifer, a penetração pode ocorrer diretamente
através de tecidos intactos do hospedeiro, desde que o patógeno
tenha disponibilidade de nutrientes que proporcionem a
genninação dos aplanósporos. Uma vez dentro da planta, as hifas
iniciam a colonização dos tecidos, com a produção de enzimas,
que digerem as substâncias pécticas constituintes da lamela média.
Como consequência, as células perdem seu arranjo estrutural.
 Podridões de Órgãos de Reserva

' >:
•-rd-v ~-~,,,,,,::::~
'iiil
~

Meiose e formação do
Esporos formados no interior do

Esporangióforo (____/ ~
t ~~
ex _ / tubo germinativo

"'--._ Zigosporos em te•cido

Espor~ ~epositado na_
superf1c1e do hospedeiro,
~
\
/ \ em decomposição) penetrando por ferimento

/ • _ Zig Colonização

Sintomas
iniciais

\ ~tângio Aplanósporos Esporângio C>

\ ~ p,ogametiogio ! Pod,id>o/

\\ ~~ """ ~~
\, '~
~,
\ ~- ~~~c=.;;t;~~
~~ Rizoides

Figura 22.2 - Cido de podridão mole causada por Rhizopus sp.

Fonte: Redesenhada por Serge Savary, adaptada de Agrios ( 1997).

Estas células, em seguida, são atacadas por enzimas pectolíticas e
celulolíticas que, ao decompor os componentes d~1 lamela média
e das paredes celulares, promovem o rompimento das células e o
extravasamento do seu conteúdo. Externamente, as áreas atacadas
.:xibem um sintoma inicial <le encharcamento para, em seguida,
mostrarem-se amareladas e aquosas, evidenciando o processo
degenerativo de podridão. A colonização tem continuidade
com o fungo atuando sobre as células mortas, promovendo sua
decomposição e obtendo nutrientes para seu desenvolvimento. À
medida que o patógeno cresce no interior do órgão atacado, as
estruturas de reprodução do patógeno são emitidas Jpara o exterior.
Em pouco tempo, o órgão atacado pode se transfonnar numa massa
disforme, totalmente tomada por crescimento cotonoso do fungo.
Os aplanósporos e, eventualmente, os oósporos, provenientes da
reprodução do fungo sobre o tecido em decomposição, podem
ser disseminados pelo vento e infectar outros órgiíos suculentos,
caracterizando, assim, o ciclo secundário da doença.
O ciclo das relações patógeno-hospedeiro para podridões
moles de causa bacteriana apresenta alguma semelhança com
aquelas de origem fúngica, a despeito <la grande ,diferença exis-
tente entre os agentes causais. A fonte de inóculo, que garante a
sobrevivência da bactéria, é constituída por órgiíos de reserva
infectados, encontrados no campo ou erb locais de atmazenamento,
além de restos de cultura em decomposição, que permanecem no
campo após a colheita. A disseminação pode ser feita através do
manuseio dos órgãos vegetais durante os tratos culturais, colheita,
transporte e embalagem, e. através do contato entre material
vegetal sadio e doente, principalmente durante o transporte e o
armazenamento.
A água, na fonna de respingos, pode remover a bactéria
presente em restos de cultura e permitir que ela atinja outros
órgãos de reserva nas proximidades. A água de irrigação,
implementos agrícolas e insetos também podem atuar como
agentes de disseminação. A partir do momento que a bactéria
atinge um órgão suculento, pode ter inicio a infecção, com a
penetração do patógeno através de ferimentos provocados por
insetos, pelo manuseio ou ainda devido a abrasões sofridas pelo
hospedeiro em condições de campo. Uma vez no interior dos
tecidos, a bactéria multiplica-se rapidamente e passa a produzir
enzimas que desdobram as substâncias pécticas da lamela média
e a celulose da parede celular. Com isto, ocorre a desorganização
do tecido vegetal atacado, extravasamento de água para os espaços
intercelulares e morte das células afetadas; os sintomas externos
correspondem ao encharcamento, amarelecimento e necrose da
área atacada, caracterizando o processo de podridão mole ou
aquosa. Numa fase mais avançada, a ruptura da epiderme do órgão
afetado permite a liberação de uma massa vegetal liquefeita, na
qual se encontram os talos bacterianos. Como resultado final, o
órgão vegetal toma-se uma massa amorfa, parcialmente liquefeita
e totalmente colonizada pelo patógeno, exalando, usualmente,
um odor fétido característico. A reprodução do patógeno ocorre
simultaneamente ao apodrecimento, pois a progressão da doença

319
 Manual de Fitopatologia
implica no aumen1to da população bacteriana. Assim, à medida
que os tecidos vegetais vào sendo decompostos, os nutrientes
vão sendo liberados e novas células bacterianas vão se formando
por divisão das células já existentes. O órgão atacado, parcial ou
totalmente destruído, pode atuar como fonte de inóculo, tanto
em condições de campo como de armazenamento, propiciaudo
a sobrevivência do patógeno até o início do ciclo secundário.
Uma das principais formas de disseminação da doença, no ciclo
secundário, é através da presença de órgãos vegetais afetados
misturados com órgãos sadios.
22.4. CONTROLE
As podridões moles, tanto de origem fúngica como bacteriana,
são favorecidas por condições de alta umidade (70-90%) e alta
temperatura (25-30'0 C) e pela presença de ferimentos nos órgãos
suculentos. Assim, as medidas de controle visam, principalmente,
alterar os fatores ambientais que propiciam rápido desenvolvimento
da doença e evitar a ocorrência de ferimentos.
O controle das podridões deve ser iniciado no campo, ainda
antes da colheita. ]Escolher terreno com solo de boa drenagem,
evitar locais altamente infestados e promover rotação de cultura
em áreas com alta população do patógeno são práticas que devem
ser observadas, principalmente para o caso de bactérias. O uso
de espaçamento adequado que pennita boa aeração da cultura é
uma medida indicada para evitar a formação de llm microclima
favorável à doença. A aplicação de produtos químicos para
proteção de frutos ainda presos à planla é viável para algumas
podridões fúngicas .. Evitar o contato do fruto com o solo, através
do uso de plástico oiu cobertura morta, é uma medida recomendada
para determinadas culturas.
Alguns cuidados devem ser tomados, principalmente durante
a colheita. Nesta etapa, deve-se evitar ferimentós nos produ1os
que estão sendo colhidos, sejam eles colhldos da parte aérea da
planta ou arrancados do solo. A separação e descarte dos órgãos
infectados é uma J~rática simples que impede a contaminação
de órgãos sadios. Para frutos de textura delicada, recomenda-se
a colheita durante período do dia com temperatura mais amena,
sobretudo no início da manhã. No caso de raízes e tubérculos, uma
secagem natural e rápida realizada imediatamente após a colheita
desfavorece o desenvolvimento de podridões.
O manuseio d,os frutos durante a embalagem deve ser feita de
maneira cuidadosa, evitando ferimentos nonnalmente provocados
por atrito entre fruto:s, pressão exercida pelas mãos ou choques com
o recipiente onde e:stão sendo acondicionados (ver Figura 19.10,
Capítulo 18). É indicada a remoção dos frutos infectados, impedindo
seu contato com frutos sadios. A desinfestação dos recipientes, em
especial caixas plásticas ou de madeira, com produtos gennicidas,
constitui-se numa importante medida de controle. Frutos de alto
valor comercial podem ser embrulhados em papel impregnado com
produtos químicos e:, posteriormente, embalados em outro tipo de
recipiente, como caixas de papelão. Para alguns tipos de fruto, pode
ser interessante a imersão em solução ou suspensão de produtos
químicos como fungicidas e/ou cera de carnaúba (ver Figuras 14. 13
e 14.14 do Capítulo 14, e Figura 18.8 do Capírulo 18).
A estocagem dos produtos colhidos deve ser feita, sempre
que possível, em [o,cal bem arejado, ou em ambiente de baixas
temperatura (5-1 OºC) e umidade relatrva. Estas condições são
desfavoráveis à doe:nça, pois prejudicam o desenvolvimento do
patógeno e arrasam a maturação do fruto. Os locais utilizados para
armazenamento devem ser previamente desinfestados, através de
320
produtos germicidas aplicados nas paredes, piso e teto. luspeções
periódicas devem ser realizadas visando eliminar órgãos vegetais
atingidos pela podridão.
Quanto ao controle das podridões de sementes, recomenda-se
a colheita quando as mesmas apresentarem teor de umidade
adequado, pois umidade excessiva pode favorecer o ataque de
patógenos. A estocagem deve ser feita em local arejado. É
indicado, também, a prática de fumigaçào, pois os insetos podem
provocar ferimentos nas sementes, propiciaudo a penetração de
agentes causadores de podridões.
22.5. DOE~ÇAS-TIPO
A podridão de Rhizopus é considerada a mais importante
podridão pós-colheita para a cultura do morango (FigÜra 22.2),
embora os seus danos possam ser minimizados por meios
adequados de colheita, embalagem, transporte, estocagem e
comercialização. A principal espécie envolvida no processo de
podridão é Rhizopus stolonifer. Além do morango, o fungo pode
atacar uma gama de órgãos de reserva pertencentes a diversos
hospedeiros, tais como tomate, abobrinha, mandioca, mamão,
frutos de rosáceas de caroço e outros. R. stolonifer apresenta
micélio bem desenvolvido, hifas cenocitícas, esporângios escuros
sustentados por esporangióforos longos, além de rizoides que
promovem a fixação da hifa ao substrato. Os esporos assexuados
(esporangiósporos) são do tipo aplanósporos, ovais e de coloração
castanha. Os esporos sexuados (zigósporos) são ovais, escuros e
resultantes da fusão de gametângios. O crescimento do micélio é
feito através de estolões que se fixam ao substrato pelos rizoides;
nestes pontos são formados os esporangióforos e, nas extremidades
destes, os esporângios. O conteúdo dos esporângios diferencia-se e
dá origem aos esporangiósporos, que são liberados pelo rompimento
dos esporângios. Os esporangiósporos germinam, formando hifas,
que se ramificam e fonnam um novo micélio.
O ciclo da doença tem inicio quando os aplanósporos,
que são disseminados pelo vento, caem na superficie do finto.
Os aplanósporos germinam na presença de água e nutrientes e,
posterionnente, penetram no hospedeiro. Uma vez no interior
do fruto, o patógeno produz pectinase, que provoca desarranjo
estrutural do tecido, e celulase, que promove o rompimento das
células. O fungo cresce sobre este substrato rico em nutrientes e
rapidamente forma novas estruturas vegetativas e reprodutivas,
visíveis sobre a área atacada. No final do processo, todo o fmto
pode estar deteriorado.
Os sintomas externos manifestam-se pela presença de áreas
do fruto inicialmente encharcadas e, posterionnente, amolecidas,
exfüindo descoloração. É comum ocorrer nestas áreas uma massa
cotonosa de micélio claro, pontilhado por pequenas estmturas
puntiformes escuras, que correspondem aos esporângios. Num
estádio mais avançado da podridão, esta massa toma-se escura
e espessa. Com o passar do tempo, o fungo toma o fruto inteiro,
causando a transformação da polpa numa massa amolecida e, em
parte, liquefeita.
Condições de alta temperatura (20-30ºC) e alta umidade
(acima 70%) são favoráveis ao patógeno e promovem rápida
degeneração do fruto. A presença de solução nutritiva na superficie
do fruto, usualmente decorrente do extravasamento da polpa através
de ferimentos, é um dos pré-requisitos para a instalação do processo
de doença.
As recomendações de controle envolvem diversas medidas,
como evitar o contato <los frutos com o solo, através do uso
 Podridões de Órgãos de Rese,va
de cobertura morta ou lona plástica; promover a colheita nas
primeiras horas da manhã; providenciar, após a colheita, a imediata
estocagem dos fmtos cm ambiente refrigerado (5°C); manusear
cuidadosamente os frutos durante as operações de colheita, transporte
e estocagem; separar e descanar os fiutos infectados encontrados
durante a colheita, o transporte e o arrnaz.enamento.
Como exemplo de podridão de origem bacteriana, será usada
a podridão de tubérculos de batata causada por Pectobacterium
carotovorum (sinonímia Erwinia carotovora). Esta bactéria é
um bastonete curto, Gram-negativa, peritríquia e anaeróbica
facultativa. É capaz de causar doença dentro de uma faixa
ampla de temperatura, compreendida entre 5 e 37ºC. A bactéria
ataca inúmeros produtos hortícolas, podendo ser encontrada em
pimentão, cenoura, tomate, repolho, alface, entre outros.
O ciclo da doença tem início quando os talos bacterianos
são disseminados através de vários agentes. Assim, o manuseio
dos tubérculos, a água de chuva ou de irrigação, o movimento
dos insetos e o uso de ferramentas para cortar os tubérculos
podem colocar em contato hospedeiro e patógeno. Durante
o armazenamento, o contato entre material infectado e sadio é
responsável pela disseminação da bactéria. A presença de água na
superfície do tubérculo pennite a multiplicação dos talos bacterianos,
que penetram através de ferimentos e lenticelas. A colonização
envolve a multiplicação bacteriana nos espaços intercelulares e a
simultânea produção de enzimas, que desdobram as substâncias
pécticas, constituintes da lamela média, e a celulose, constituinte
da parede celular, promovendo a morte da célula. A ação destas
enzimas leva à desorganização do tecido, extravasamento do
conteúdo celular e degeneração de parte ou de todo o tubérculo.
Externamente, o tubérculo exibe encbarcamento, amolecimento
e apodrecimento da região atacada. Sob condições favoráveis, a
doença progride, tomando todo o órgão. Durante o processo de
podridão, o tubérculo vai se desfazendo e liberando um líquido de
odor desagradável, que contém os talos bacterianos.
Alguns fatores e condições específicas podem colaborar
para a instalação e desenvolvimento da doença. A nutrição da
planta com excesso de nitrogênio, o plantio em solos de má
drenagem, o uso de espaçamento inadequado, a falta de maturação
dos tubérculos, os danos causados por insetos, que provocam
rupturas na superficie do tubérculo, a exposição à radiação
solar, a presença de ferimentos causados na colheita, transporte
e armazenamento e a ocorrência de alta temperatura, umidade
relativa elevada e má aeração podem predispor o hospedeiro à
doença e favorecer o processo de podridão.
Visando o controle da doença, algumas medidas podem
ser adotadas, tais como a instalação da cultura em solos de boa
drenagem, a utilização de espaçamento e densidade tecnicamente
recomendados, o uso de adubação balanceada, a colheita somente
quando os tubérculos estiverem fisiologicamente maduros e a
não exposição dos produtos coibidos à radiação solar. Apesar
de estas medidas desempenharem um papel importante no
controle da podridão mole, merecem atenção especial três
outras medidas adicionais: evitar, tanto quanto possível, a
ocorrência de ferimentos nos tubérculos durante as operações de
colheita, transporte. embalagem e armazenamento; promover a
annazenagem do produto imediatamente após a colheita, em local
arejado e com temperatura baixa (5ºt:); promover a remoção de
tubérculos infectados durante as etapas de colheita, embalagem
e, principalmente, armazenamento, impedindo seu contato com
aqueles sadios.
321
22.6. BIBl[LJOGRAFIA CONSULTAD A
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 CAPÍTULO
23
.D AMPING-OFF
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
23.1. Sintomatologia ..................................................... 323
23.2. Etiologia ................................................................. 324
23.3. Ciclo da i,elação patógeno-hospedeiro ............... 325
E
ste grupo de doenças afeta tecidos vegetais jov·ens,
ai,n àa dependente'5 ou recém-.libertados d-0s reserva,;
.nutricionais acumuladas na semenle, Também estão
nduidas mes\e grupo as podridões que ocorrem 11-0s sementes
'1uando estas são ,colocadas no solo e. após o -intu1ncscimento
que precede à :genninação, sofrem o ata-01ue de patógenos. Assim.
.:is tecidos atacados compreendem ,os tecidos da semente ou
.aquele~ recém-produ2idos pela sua genninação. A importància
Jas doenças deste grupo está ,relacionada com o estabelecimento
da cultura no campo ou no víveiro, pois ocorrem nos primeiros
~Lidios de deseovolV'Jment-o da planta. Como oonsequênda. a
densidade desejável ,de plantio pode ser afetada negativamente.
Pelo fato destas doenças serem ge,ra1Jrnenle fa'<'orecidas por
- ndições ,de alta m11úda<le do :solo, elas ,têm !!:ido den(llminadas pefo
~rmo ,íng.1ês damplng-q/J. Caso o ataqwe do patógeoo ,ocorra antes
da emergênc.ia d·a plântula, a doença é referida como damping-ojj'
ir pré-emer,gência; caso a plânmla seja atacada após sua ·emer-
;i!ncia, o tcm10 damping,offde p6:s-emerg.êr1cia é utilizado. E<Sta
.!'rminologia j[ijg]esa, cofü,agrada ~elo uso ,correnJe. não encontra
tradução ade,qJ_aada na lingua portuguesa. Os ,t emms "dano em
plàntulas'' e "tombamento de plântulas" são, algumas vezes,
asados no lugar de damping-o.lJ.
Os agentes qwe provocam podridão nas sementes no campo
e dmnpi11,g,o[f são principa1lmente fungos parasitas facultativos.
~bilantes naturais do solo, qJUe Yivcm saprofi.tiicamente. São
~.:ins.íderados patógenos. no entant~, quando atacam a pla[iJta
~iva, constituindo-se nulill S'ério problema quando o hospedeiro
e de interesse ,econ&mico, !Estes organismos não apresentam
especificidade em felação ao hos;pedciro, podendo infectar desde
323
23.4. Controle..................................................... ,,, ......... 326
23.5. Doenças-tipo ........................................................ 326
23.6. Bibliografia consultada ........................................ 327
espêcies lherb'áceas, como as o1erko!Jas, até lenhosas, como as
fnut-iferas e fiorestais. São patógenos agressivos qwe, através da
produção de enzim.as, :matam rapida:inelilte a planta. promovem 1
sua decomposição e ,reproduzem-se profusamente às custas dos
nutrientes disponibilizados. As doenças pertencentes a este grupo
são cosmopo'litas, ocoffe.ndo praticamente em todas as regiões
onde se pratica a agricultura .
2.:U. Sl\"lífOMATOLOGJA
Os sintomas podem ser observados antes da emergência da
plântula ou após a p lântl!'la romper a superfície do solo (Figura
23. l A,.B), No prímeiro caso. os tecidos da semente tornam-se
,escums, perdem a rigidez e tendem à decomposíçuo. Pode-se
ob'senrar, inic,íalmente, o aparecimento de manchas encharcadas,
qu,e rnpidamente al!meinam de tamanho e escmecem. Com a
evoluçã-o da ,d oença, o fü lilgo toma toda a plântula jovem, provo-
1
cando a destmição de seus tecidos tenros, Tanto a morte da
semente como da plãuttil.a cvidcJJcia-sc, 110 campo, pela redução
na densidade de plantas, que à pirimeirn vista é atribuída à má
germinação da semente; removendo-se a semente do solo, no
entanto. poder-·se-.á detenninar, com certeza, se o problema é de
ordem fisiológica ou patogênica.
No caso das plâ[iJtu1as emergidas rio solo, os sintomas podem
ser dru;ervados no caulículo, quase sempre oa regíão do colo. As
manchas apresentam-se inidalmcntc encharcadas, c.rescem rapida-
me[iJte. tomam-se es<."l.1ms e progridem para lesões deprimidas,
tamlbém de ,collor:ação escura, que podem. provocar ttendilhamento
ou constrição cio c.au[e. O enfn.,que6mento,do,c aulículo pode levar
ao tomb.amemo da pHintuJa que é, então, colo.nfaada e decomposta
 Manual de Fitopatologia
Figura 23.1 - Mudas de eucalipto apresentando sintomas de damping-ojf causado por Rhizoctonia solani (A, B) e hifa típica de Rhizoctonia
com ramificação em 90 graus (C).
Crédito das fotos: Liliane D. Teixeira.
pelo fungo. Este quadro sintomatológico é conhecido por tomba-
mento de mudas, podendo ser frequentemente constatado em
locais úmidos e infestados por agentes patogênicos. O ataque
do fungo não se restringe obrigatoriamente ao caulículo, sendo
comum a presença de raízes escurecidas e em processo de apo-
drecimento.
As falhas de plantio e o tombamento de plântulas ocorrem
no campo em reboleiras. Estas áreas correspondem a locais onde
a concentração de plantas doentes é mais alta. A ocorrência
de reboleiras é uma evidência de que a redução no número de
plantas por área ou a má formação de plântulas está associada a
um agente patogênico e não a problemas fisiológicos da semente.
23.2. ETIOLOGIA
Fungos e oomicetos são os agentes causais mais comuns
de doenças deste grupo, sendo o gênero Py thíum o mais impor-
tante. Além deste, representantes dos gêneros Rhizoctonia e
Phytophthora têm papel relevante nas doenças do tipodampíng-off.
Vários outros microrganismos podem, eventualmente, provocar
podridão de sementes e danos em plântulas. Entre os fungos,
algumas espécies pertencentes aos gêneros Co/letotrichum,
Phoma, Fusarium, Cercospora e Bot,ytis, enquanto entre as
bactérias espécies dos gêneros Xanthomonas e Pseudomonas
podem ser responsáveis por problemas em canteiros de mudas
ou na impla11tação de culturas, principalmente quando veiculados
pelas sementes.
Os representantes do gênero Pythium possuem hifas não
septadas, finas e delicadas, que se ramificam intensamente,
formando um micélio branco e esparso. Além da parte vegetativa,
estes cromistas apresentam estruturas reprodutivas assexuadas,
como os esporângios e os esporangiósporos, e estruturas repro-
dutivas sexuadas, como anteridios, oogônios e oósporos. Na
reprodução assexuada, as hifas produzem esporângios inter-
calares ou apicais, sendo seu formato variável de lobulado a
globoso; os esporângios formam vesículas, no interior das qnais
diferenciam-se esporaagiósporos biflagelados, denominados zoós-
324
poros. Estes esporos assexuados, liberados pela vesícula fisiolo-
gicamente madura, movimentam-se no meio, graças aos flagelos,
encistam-se e posteriormente germinam, produzindo um tubo
germinativo. Na reprodução sexuada, o oogônio (gametângio
feminino) e o anterídio (gametângio masculino) podem se originar
a partir da mesma hifa ou de hifas distintas. Os núcleos desses
gametângios sofrem meiose, caracterizando a curta fase haploide
desses organismos. Após o pareamento destas estruturas ocorre
a cariogamia, através da passagem do núcleo do anterídio para
o interior do oogônio; em seguida, dá-se a fusão de núcleos que
restabelece a condição diploide. O conteúdo do oogônio forma
um ou mais esporos sexuadas (oósporos) que, por possuírem uma
espessa parede externa, constituem-se em esporos de resistência,
garantindo a sobrevivência deste cromista sob condições adversas
de ambiente. O oósporo, após um período de repouso, pode ger-
minar, dando origem a uma nova hifa ou a uma vesícula.
As características encontradas no gênero Phytophthora são
semelhantes àquelas do gênero Pythíum. As hifas são cenocíticas,
finas e formam um micélio branco ramificado. O ciclo sexuado é
idêntico àquele descrito para Pythium. A reprodução assexuada,
no entanto, difere em alguns detalhes. Assim, a hifa produz rami-
ficações denominadas esporangióforos, de crescimento indeter-
minado, em cujas extremidades são formados esporângios em
forma de pêra ou de limão. O conteúdo do esporângio dite-
rencia-se diretamente em esporangíósporos, também do típo
zoósporos, sem a ocorrência de vesícula. Os zoósporos, uma vez
liberados do esporângio, encistam-se para, em seguida, germinar
e produzir um tubo genuinativo.
Espécies do gênero Rhizoctonia não produzem esporos
durante a fase vegetativa, ou seja, apresentam um micélio estéril
que não forma esporos assexuados. As hifas são bem desen-
volvidas, com septos transversais evidentes, e ramificam-se
de modo característico, formando ângulo reto com relação à
bifa de origem (Figura 23 .1 C). O micélio é bastante vigoroso,
sendo inicialmente hialino, evoluindo para marrom claro e,
posteriormente, marrom escuro. Escleródios são formados pelo
 Damping-Off

micélio e atuam como estruturas de resistência; são de formato
irregular, escuros e germinam produzindo hifas. A fase perfeita de
R. solani corresponde ao basidiorniceto Thanatephorus cucumeris.
R. solani possuí hifa dicariótica, condição garantida, durante
o crescimento vegetativo do fungo, pelo grampo de conexão.
A célula apícal da hifa dicariótica, em determinadas condições,
gradativamente entumece e origina um basídio. Em seguida,
ocorrem, sucessivamente, a cariogamia e a meiose. À medida que
o basídio se desenvolve, surgem quatro proruberâncias, chamadas
esterigmas, na sua parte superior, que se desenvolvem devido à
extrusão de material do basídio. Cada núcleo migra para cada um
dos esterigmas, dando origem a quatro basidiósporos ovalados, que
se localizam nas extremidades dos esterigmas. Cada basidiósporo.
quando liberado do esterigma, germina, formando uma hífa, a qual
imediatamente sofre plasmogamía formando a hifa dícaríótica.
23.3. CICLODARELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDErRO
O ciclo primário das doenças que provocam damping-ojf
(Figura 23.2) tem início com a sobrevivência do inóculo Os
patógenos típicos do grupo são habitantes do solo e apresentam
grande capacidade saprofitica, desenvolvendo-se às custas de
nutrientes obtidos da decomposição da matéria orgânica. Assim,
os restos de cultura constituem-se em importante fonte de inóculo.
Sob condições favoráveis de ambiente, estes microrganismos
desenvolvem-se normalmente através da formação de hifas,
esporângios, zoósporos. oósporos e escleródios; sob condições
adversas, conseguem garantir sua sobrevivência através de estru-
ruras de resistência, como oósporos e escleródios.
A disseminação pode ocorrer tanto de forma ativa como
passiva. Os zoósporos, devido à presença de flagelos, podem se
locomover llla água a curtas distâncias. A disseminação passiva,
porém, é a mais eficiente, sendo responsável pela distribuição do
inóculo a longas distâncias. Neste caso, a disseminação pode ser
feita pela água, tanto na forma de enxurrada (chuva ou irrigação
por sulco) como na forma de respingos (chuva ou irrigação por
aspersão), pelo movimento do solo durante as operações de
aração e gradagem, pelo transporte de mudas e por sementes
contaminadas.
O contato entre hospedeiro e patógeno pode ser estabe-
lecido quando a semente é colocada no solo infestado, podendo
o patógeno atacar diretamente a semente ou os tecidos jovens
produzidos .após sua germinação. O processo de infecção ocorre
quando as hifas penetram o tecido vegetal de modo direto ou
através de ferimentos. A panir deste estádio, desenvolve-se a
colonização do tecido, através de pressões mecânicas exercidas
pelas hifas •~ produção de toxinas e enzimas pectolíticas e pro-
teolíticas. As hifas desenvolvem-se inter e intracelularmente e
formam novas estruturas vegetativas e reprodutivas, o que carac-
teriza a etapa de reprodução do patógeno.
As sementes são atacadas logo após absorverem água
para iniciar a germinação, pois o tegurnento amolecido e seus
tecidos interiores encharcados favorecem a atuação do patógeno.
Os tecidos jovens provenientes da semente e que ainda não
emergiram do solo também podem ser atacados (danos de pré-
emergência). Após a emergência, os primeiros sintomas são
expressos na forma de pontos encharcados localizados no caulículo,

Zoósporo · c/-
Tubo germinativo

Infecção

Zoósporo /
o
encistado •. ~ · ~._

7'
Micélio
intercelular

Ff . J{l: Tubo
_rminaf o

Vesícula
1
6
Zoóspo~LJ Podridão de
encistad "' sementes

Zoósporo~

~
Vesícula~
06,po~•m_
sobrev,vênc,aO, F,rtiU~çJo
do 00 ônio
:~n:erí
-.
Esp,orãngio

~
. . "-
Ca nogam,a
.
' -, .. Oogônio
Meiose
~

~ ~
Micélio,
esporangi6foros
e esporângios

Figura 23.2 - Ciclo de damping-ojfcausado por Pythium sp.

Fonte: Redesenhado por Serge Savary, de Agrios ( 1997).

325
 Manual de Fitopatologia
na altura do colo; estes pontos aumentam de tamanho e podem
causar fendilhamento, anelamento ou constrição do caulículo,
provocando o tombamento da plântula.
Algumas condições favorecem a doença tanto por desfavorecer
o hospedeiro como por beneficiar o patógeno. A mais imponante,
sem dúvida. é a presença de alta umidade no solo, pois solos
encharcados são extremamente favoráveis à proliferação de Pythium
e Phytophthora, que normalmente vivem em ambiente aquático;
Rhizoctonia também exige condições de alta umidade para seu
desenvolvimemo. Em relação à temperatura, as faixas mais amenas
( 15-20 ºC) favorecem Pythium e Phytophthora, enquanto ambientes
mais quentes beneficiam Rhizoctonia. Hifas de Rhizoctonia e
zoósporos de f'ythium e PhJ10phthora podem ser estimulados por
exsudatos produzidos por sementes em germinação ou por raízes
de plântulas. Estas substâncias podem atrair hifas em crescimento
e zoósporos em movimento, bem como ativar a germinação de
estruturas de repouso. como oósporos e escleródios. A demora
na diferenciação dos tecidos tenros também favorece o ataque de
patógenos; à medida que estes tecidos tomam-se maduros, passam
a exibir maior resistência tanto à penetração como à colonização
pelos patógenos.
23.4. CONTROLE
O controle das doenças deste grupo envolve medidas que
visam diminuir o inóculo do agente causal. promover o rápido
desenvolvimento da plântula e e, itar a ocorrência de determinadas
condições ambientais que favoreçam a atuação do patógeno. A
utilização destas medidas é importante, pois inexistem variedades
resistentes para estas doenças.
O uso de sementes sadias, o tratamento térmico. biológico
ou químico de sementes. o tratamento do solo com agentes ílsicos.
químicos ou biológicos e a rotação de culturas sào medidas que
buscam reduzir o inóculo do patógeno.
As recomendações de evitar o plantio em áreas naturalmente
sujeitas a inundações, de utilizar solos que possuam boa drenagem
e de realizar irrigações não excessivas têm por objetivo interferir
no ambiente, não permitindo a ocorrência de condições ideais
para o desenvolvimento do patógeno.
O rápido desenvolvimento da plântula, possibilitando a
maturação dos tecidos jovens, que passam a ser mais resistentes,
pode ser conseguido através de várias práticas. O emprego de
sementes com alto vigor dará origem a plãntulas que rapidamente
emergirão do solo e terão seus tecidos diferenciados. O plantio a
profundidades adequadas pennitirá que a plântula tenha rápida
emergência e maturação de tecidos. permanecendo por menos
tempo suscetível aos patógenos. O uso correto de nitrogênio é
uma prática importante. pois o excesso deste elemento, apesar
de promover o rápido crescimento da plàntula, faz com que seus
tecidos fiquem muito suculentos e demorem a se diferenciar,
tomando a planta suscetível por um maior período de tempo.
Ainda como medidas de controle, recomenda-se evitar
a excessiva densidade de plàntulas no viveiro e no çampo. A
população excessivamente alta de plâmulas, além de favo~cer a
disseminação do patógeno a partir de uma planta doente, também
contribui para a criação de microclima favorável à doença.
23.5. DOENÇAS-TIPO
A ocorrência de damping-off é bastante comum e pode
ser observada numa gama muito grande de espécies cultivadas
ou silvestres, uma vez que os patógenos típicos do grupo
326
não apresentam especificidade em relação aos hospedeiros.
A sintomatologia exibida pelas diversas espécies afetadas é
praticamente a mesma, pois os patógenos atacam o vegetal sempre
no início do seu desenvolvimento. A associação tomateiro-
Pythium spp. e algodoeiro-Rhizoctonia solani foram escolhidos
como exemplos.
Ao serem colocadas no solo, sementes de tomate podem
entrar em contato com estruturas do patógeno (Pythium spp.)
presentes na matéria orgânica ou em restos da cultura anterior.
Estruturas como hifas e tubos germinativos provenientes de
zoósporos ou oósporos penetram as sementes ou tecidos jovens de
forma direta ou por ferimentos. No caso das sementes, a atuação
de enzimas füngicas promove sua rápida decomposição. No caso
de tecidos vegetais jovens. enzimas pectolíticas degradam a
lamela média das células, dc:sorganizando o tecido e provocando
o aparecimento de pontos encharcados na região atacada. Numa
etapa seguinte, enzimas e toxinas promovem o rompimento das
células. o que leva à morte do tecido. Corresponde a este estágio
o aparecimento de manchas, inicialmente marrom-claras e
posteriormente escuras. podendo ser encontrado micélio branco
na superficie das partes vegetais atacadas. Finalmente, ocorre a
deterioração do material vegetal. sobre o qual o patógeoo produz
suas estruturas vegetativas e reprodutivas. A destruição da semente
e dos primeiros tecidos jovens reflete-se na fonna de falhas de
plantio, bastando desenterrar o material vegetal para comprovar
a causa da não emergência da plântula. Quando os danos em
plântulas ocorrem após a emergência, o contato patógeno-
hospedeiro e a penetração são feitos da mesma fonna que no caso
anterior. Após a penetração, a ação de enzimas desagrega as células.
provocando como sintoma externo o aparecimento de pequenas
manchas encharcadas na haste da plântula, próximo à superficie
do solo. A colonização prossegue com a produção de enzimas
e toxinas, que matam o tecido. Os sintomas externos são lesões
de cor marrom, que podem apresentar, na superfície, o micélio
branco do patógeno. Estas lesões podem provocar constrição da
haste da plântula. promovendo seu tombamento. A plântula mona
pode servir de subslrato para o desenvolvimento do patógeno e
para a produção de novas estruturas vegetativas e reprodutivas.
No campo. os danos são facilmentt: constatados pela observação
das plântulas monas. Sob condições favoráveis, particularmente
com umidade do solo próxima à saturação, o agente de doença
produz micélio abundante e reproduz-se assexuadamente através
de esporângios e zoósporos. Em condições não favoráveis, os
oosporos garantem a sobrevivência do patógeno. Como controle,
são indicadas as medidas gerais recomendadas para o grupo,
destacando-se 0 us0 de sementes de boa qualidade. a escolha
de solos com boa drenagem e o tratamento de sementes. Em
substratos para a produção de mudas e em pequenas áreas usadas
para experimentação ou canteiros recomenda-se a desinfestação
através do calor ou de produtos químicos.
No caso do algodoeiro-Rhizoctonia so/ani, pesadas perdas
podem ocorrer quando se cultiva continuamente o algodoeiro
numa mesma área. O fungo vive saprofiticamente na matéria
orgânica do solo ou em restos de cultura, no entanto toma-se um
patógeno agressivo quando encontra sementes em germinação e
tecidos vegetais jovens, como cotilédones, hipocótilos e raizes.
Hifas provenientes do crescimento do micélio ou da germinação
de escleródios são as estruturas responsáveis pela infecção. A
penetração dos tecidos ocorre através de pressão mecânica e ação
química de enzimas e toX.inas produzidas pelo fungo. Enzimas
 Damping-Off
celulolíticas e pectolíticas secretadas pelo fungo também parti-
cipam da colonização e colapso dos tecidos. O patógeno colo-
niza rapidamente o tecido morto, produzindo novas hifas e
escleródios, que pennanecem no solo até o aparecimento de
novos tecidos suscetíveis. Em condições de pré-emergência,
o fungo causa apodrecimento da semente e a morte rápida
das estruturas vegetais produzidas; como consequência são
observadas falhas de plantio. Em pós-emergência, os sintomas
iniciais são pontos encharcados localizados no colo da planta.
Estes sintomas evoluem, posteriormente, para manchas de cor
marrom. Como consequência, ocorre o tombamento da plântula,
sobre a qual o patógeno cresce, fonnando micélio e escleródios. É
comum encontrar junto às lesões um profuso micélio pontilhado
de escleródios. Quanto ao controle, não existem variedades
resistentes. As medidas devem atuar, portanto, de modo a
favorecer o rápido crescimento da plântula e a desfavorecer as
condições ótimas para o desenvolvimento do patógeno. Assim,
pode-se recomendar o uso de sementes de boa qualidade, o
tratamento de sementes com fungicidas, o plantio não profundo
das sementes e em densidade adequada à cultura.
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 CAPÍTULO
24
PODRIDÕES DE RAIZ E COLO
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
24.1. Sintomatologia ..................................................... 329
24. 2. Etiologia ................................................................... 330
24.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 331
s doenças que fazem pane deste grupo afetam
A principalmente o sistema radicular e, em alguns
casos. o colo da planta. São designadas, de modo
~al, como podridões de raiz e colo. Os danos provocados
~ raízes comprometem a absorção de água e de nutrientes,
mterferindo no desenvolvimento normal da planta.
Plantas que têm seu sistema radicular atacado por agentes
=au.sais de podridão exibem sintomas reflexos na parte aérea. A
tiDltomatologia caracteristica é observada. principalmente, nas
i:ilhas, na forma de murcha, amarelecimento. deficiência mineral.
-<-.:a e morte; em arbustos e árvores pode ocorrer. além desses
_11tomas. a seca parcial ou total de ramos, má formação e queda
4k folhas, flores e frutos, declínio e morte da planta. O primeiro
tiDltoma geralmente observado na parte aérea é a murcha e, neste
.:aso. deve-se examinar o sistema radicular, buscando-se identificar
acurecimento e podridão das raízes ou radicelas, como forma de
llagnosticar o problema.
Os patógenos causadores de podridões de raiz e colo podem
aacar as plantas desde seu estádio inicial de desenvolvimento até o
esiâdio adulto. As plantas jovens, de modo geral, oferecem menor
-esistência ao ataque dos patógenos e podem morrer rapidamente;
115 plantas mais vel11as, nonnalmente, demoram mais para morrer,
..1 nem chegam a tal, mas têm sua produtividade sensivelmente
~uzida. A maior ou menor rapidez do processo de morte é
função também do inóculo presente no solo. da ocorrência de
ta.ores ambientais favoráveis à doença.:: da capacidade da planta
cm reagir ao patógeno. formando novas raízes.
Os fungos e os cromistas são os principais agentes causais
:.:.s podridões de raízes e colo. Dentre os cromistas os principais
329
24.4. Controle................................................................ 33 l
24.5. Doen~as-tipo ........................................................ 332
24.6. Bibliografia consultada........................................ 332
representantes penencem aos gêneros Pyrhium e Phyrophthora,
enquanto dentre os fungos destacam-se os gêneros Sclerotium,
Rhizoctonia e a espécie Fusarium so/ani. Além destes, uma
diversidade de fungos está associada a este tipo de doença,, mere-
cendo destaque alguns representantes dos gêneros Armi!Jaria,
T11ielaviopsis. Ophiobolus, Rosellinia, Sclerotinia e Fusarium.
Estes agentes são parasitas facultativos e sobrevivem em restos de.
cultura ou na matéria orgânica do solo. Alguns são considerados
habitantes do solo. enquanto outros são caracterizados c.o mo
invasores do solo. Geralmente, são patógenos agressivos,,que atuam
destruindo os tecidos vegetais e obtendo nutrientes às custas de
sua decomposição, não apresentando especificidade em relaç.fo ao
hospedeiro. Devido à falta de especificidade, um mesmo pa.ttógeno
pode atacar diferentes espécies vegetais, como omamen1ais.
honícolas, alimentícias. frutíferas e florestais, principalmente em
estádios jovens. A distribuição destes fungos é bastante ampla,,
ocorrendo cm solos de regiões temperadas, subtropicais e. tropicais.
24.1. SINTOMATOLOGIA
Os sintomas de podridão do sistema radicular tê111 inic,i0
com o escurecimento das raízes mais novas e progridem para as
raízes mais velhas. Este escurecimento é gradual, começand0
com leve tonalidade marrom ou, em alguns casos, manrom-
avermelhado, acentuando-se à medida que a doença progride.
No final do processo, as raízes atacadas apresentam-se de colo-
ração marrom escura ou totalmente negra (Figura 24.1 ). O
sintoma de escurecimento é acompanhado pelo processo d'e
decomposição; as raízes totalmente escurecidas, de modo geral,
desintegram-se quando submetidas a leves pressões. Os s~n!omas
em raízes individualizadas podem ter início pela extremidade,
 Manual de Fitopatologia
figura 24.t - Redução no desenvolvimento de muda de alface com podridão de raízes causada por Thielaviopsis basicola: (A) plllllta doente
à esquerda e planta sadia à direita; (B) alface com podridão no sistema radicular; (C) Clamidósporos (estruturas mais escuras) e
conídios (estruturas em cadeia mais claras) do fungo.
Crédito das rotos: Liliane D. Teixeira.
expressando-se também através de escurecimento. Em alguns
casos, hã o aparecimento de pequenas lesões necróticas de
coloração marrom, que gradativamente aumentam de tamanho,
dando início ao processo de podridão.
Na podridão de colo, as lesões aparecem no caule e
localizam-se imediatamente abaixo ou acima da superficie .do
solo. As lesões são geralmente deprimidas, de coloração marrom,
sendo que estruturas do fungo (hifas, escleródios) podem estar a
elas associadas. Em caules tenros, o desenvolvimento da lesão
pode levar ao eufraquecimento da região atacada, predispondo
a planta ao tombamento; é comum, também, a ocorrência de
estrangulamento da planta. Em caules lenhosos, é observado o
aparecimento de fendilhamento e escamarnento os quais, além do
dano local, podem servir como porta de entrada para a penetração
de outros patógenos.
Em condições de campo, as podridões ocorrem geralmente
em reboleiras. ou seja, em áreas localizadas onde ocorre maior
concentração de inóculo do patógeno. É comum, também, a
ocorrência de plantas doentes na mesma linha de plantio, quando
a irrigação é feita pelo sistema de sulco, pois a água serve de
agente disseminador do patógeno.
Com respeito à diagnose, as primeiras evidências da ocorrência
de doença aparecem na parte aérea da planta, na forma de sintomas
reflexos. Assim, a flacidez de folhas e ramos, o amarelecimento
de folhas, sintomas de deficiência nutricional, a queda prematura
de folhas, flores, frutos e a própria morte da planta al'!)ntam para
problemas de natureza radicular. Nestes casos, deve-se proceder ao
exame do sistema radicular, procurando os indícios característicos
de podridão, visando um diagnóstico seguro.
24.2. ETIOLOGIA
Os principais agentes que causam podridão em raízes e colo
de plantas jovens são praticamente os mesmos que causam podridão
de sementes e danos em plântulas, exceção feita à espécie Fusarium
330
solani, a qual está mais comumente associada ãs raízes. Os gêneros
Pyrhium, Phyrophthora, Rhizoctonia e Sclerotium, juntamente com
F. solani, representam os patógenos típicos deste grupo. Alguns
deles, inclusive, já foram abordados no grupo anterior.
Fungos do gênero Sclerotium apresentam hifas septadas,
finas, brancas e intensamente ramificadas, formando um micélio
abundante, cotonoso e solto. O micélio dá origem aos escleródios,
inicialmente pequenos e de cor branca que, durante seu desenvol-
vimento, escurecem, podendo se apresentar esféricos ou de fonna
irregular. Os escleródios são estruturas de resistência, garantindo a
sobrevivência do fungo sob condições desfavoráveis de ambiente.
Estas estruturas, ao gem1inar, originam novas hifas. O micélio de
Sclerotium é capaz de produzir escleródios, mas não produz esporos.
Por este motivo é chamado de micélio estéril. A sobrevivência e a
disseminação do fungo são, portanto, realizadas através das hifas e
dos escleródios. A espécie mais importante é S. rolfsii, conhecida
na fase perfeita como Athelia rolftii. Nesta fase, o fungo produz
basidiósporos. que podem ser encontrados nas bordas das lesões, e
são capazes de germinar sob condições de alta umidade.
Com relação ao gênero Fusarium, algumas espécies estão
envolvidas com podridão de raízes. F. solani, porém, é a mais
importante. Esta espécie possui hifas septadas que formam um
micélio branco-acinzentado, flocoso, variando de esparso a denso.
O fungo produz dois tipos de esporos assexuados, denominados de
microconídios e macroconídios. Os microconídios são ovalados, uni
ou bicelulados, e fonnados, ern grande quantidade, nas extremidades
de microconidióforos. Os macroconídios são fusifonnes, multi-
septados, originam-se a partir de conidióforos emergentes de
esporodóquios e são. em média, quatro vezes maiores que os
microconídios. Clamidósporos (estruturas de resistência) também
são produzidos abundantemente pelas hifas; variam de globosos a
ovais, apresentam parede lisa ou rugosa e são formados no ápice
de ramos laterais curtos ou podem ser intercalares em relação à
hifa. A forma perfeita de F. solani corresponde a Haematonectria
 Podridões de Raiz e Colo
.,,:nmatococca, um ascomiceto que produz peritécíos, no interior
j.:,s quais se formam os ascos. Os peritécios são superficiais em
-::lação aos tecidos do hospedeiro, ligeiramente globosos, de cor
.:.ranja-claro a marrom-claro e ocorrem em profusão sob alta umi-
_.;de nas regiões tropicais. Os ascos são cilíndricos e formam oito
JSCÓsporos elipsoidais, hialinos, que, posteriormente, adquirem
coloração marrom-claro.
Além desses patógenos, considerados típicos do grupo, uma
5erie de outros fungos são agentes causais de podridões em raiz
e colo de plantas. Podem ser citados os gêneros Thielaviopsis,
.'lruellinia,Annillariae Ophiobolus que, de um modo geral, atacam
raizes de plantas que já passaram do estádio de planta jovem.
!-1.3. CICLO DARELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Os mais importantes agentes causais de podridões de raiz
e colo são fungos que nomrnlmente fazem parte da microflora
_ solo, ou seja, são os chamados habitantes d0 solo. Outros
~ considerados invasores e a permanência no solo depende
.lc sua capacidade de sobrevivência na ausência do hospedeiro.
'ímto os habitantes como os invasores do solo apresentam uma
cise parasitária, que ocorre nas raízes de plantas hospedeiras, e
--na fase saprofitica, que é realizada na matéria orgânica. A fase
-..profirica corresponde ã sobrevivência do patógeno na ausência
,!,.) hospedeiro (veja Capítulo 4 desta obra). Nesta fase, os
~.:.rngenos sobrevivem em restos de cultura ou na matéria orgânica
__ solo, na forma de micélio, clamidósporo, escleródio, zoósporo,
esporângio ou oósporo. Estes fungos têm a capacidade de persistir
t11J solo durante longos períodos, pois, sob condições nonnais,
.:rescem na matéria orgânica e, em ambientes desfavoráveis,
~têm-se viáveis através das estruturas de resistência.
A partir da fonte de inóculo, representada por restos de
:ulrura e matéria orgânica, pode ocorrer a disseminação, ativa
passiva, das estruturas fúngicas. Na disseminaçãõ ativa,
·>5 zoósporos deslocam-se através da água presente no solo. A
_stància percorrida, porém, é pouco significativa. A fom1a passiva é
-:c".:.lizada através da água (enxurrada ou respingos), do movimento
:.e mio (aração e gradagem) e do transporte de material infectado
"'!"udas e sementes), promovendo a disseminação dos propágulos
- J.Ístâncias mais longas.
A semeadura ou o plantio de mudas em solos infestados
~rmíte o contato entre o hospedeiro e o patógeno. A presença
~ raízes da planta hospedeira pode estimular a germinação de
c--"Jl.Jturas do fungo ou o crescimento de hifas, que alcançam a
_perficie das raízes, iniciando o processo de infecção. O contato
:-itre estruturas do patógeno e órgãos da planta também pode
-er estabelecido de forma casual. A penetração do patógeno nos
ceidos vegetais pode ser feita por intermédio das hifas e/ou
~ s mbos germinativos provenientes dos esporos. A penetração
:-,,,'<le ser direta pela superfície do órgão atacado ou através de
:.!'rimentos de natureza diversa, como aqueles provocados por
·:!matoides, insetos, ferramentas, abrasão com partículas do solo
_, emissão de raízes secundárias.
A colonização dos tecidos é auxiliada pela ação de subs-
=cias químicas do tipo ácidos orgânicos, toxinas e enzimas,
·~as produzidas pelo patógeno. A atuação conjunta de meca-
• 5mos químico e mecânico promove a morte das células e,
~)Steriormente, a decomposição do têcido. As hifas crescem
-:iter e intracelularmente e, sob condições de alta umidade e
=peraturas adequadas, promovem a reprodução do patógeno,
,na11do novas bifas e estruturas reprodutivas. No início do
331
processo de colonização, surgem nas raízes ou nas hastes pequenos
pontos cuja coloração varia de marrom-avermelhado a negra,
dependendo do hospedeiro e do patógeno envolvidos. Estes pontos
abrem-se em lesões maiores, que tendem a evoluir, provocando
o enegrecimento da região atacada; em alguns casos, o fungo
se reproduz rapidamente sobre o tecido doente, sendo possível
observar a presença de micélio cotonoso e escleródíos associados
ãs lesões. A evolução da doença leva à destruição parcial ou total
do sistema radicular ou do colo da planta, ocasionando sua morte.
Este tecido morto servirá como substrato para que o fungo se
desenvolva, até que encontre uma nova planta hospedeira.
As condições ambientais que favorecem a atuação desses
patógenos relacionam-se, principalmente, ã temperatura e à umi-
dade. A ocorrência de alta umidade no solo é condição requerida
pela maioria dos patógenos do grupo; quanto à temperatura,
alguns são favorecidos por temperaturas mais amenas ( 15-22 ºC),
como Pythium, Phytophthora, Rhizoctonia e Ophiobulus, enquanto
outros, como Sclerotium, F. solani, Thielaviopsis e Sclerotinia,
desenvolvem-se melhor sob temperaturas mais elevadas (25-35 ºC).
24.4. CONTROLE
O controle das doenças causadas por patógenos veiculados
pelo solo é tarefa difícil, pois o solo é um ambiente complexo,
onde medidas de controle têm sua eficiência bastante prejudicada
ou sua aplicação dificultada.
O emprego de variedades resistentes é inviável, pois a natureza
agressiva do patógeno, aliada à falta de especificidade em relação
ao hospedeiro, toma difícil a obte.nção de materiais resistentes.
Em muitos casos, ocorre um tipo especial de resistência, chamada
"escape", ou seja, a planta atacada tem a capacidade de formar novas
raízes, que vão substituindo aquelas destruídas pelo patógeno.
Uma medida de controle importante é evitar o excesso de
umidade no solo. Para tal, recomenda-se escolher solos com boa
drenagem e controlar a irrigação.
A rotação de cultura pode ser uma medida adequada de
controle. Atenção especial deve ser dada à escolha da espécie ou
espécies que serão utilizadas na rotação.
O emprego de produtos químicos, na forma de tratamento
do solo, de tratamento de sementes, estacas ou mudas pode
minimizar os danos provocados pelas doenças deste grupo. O
tratamento do solo em grandes extensões não é econômico.
Um cuidado a ser tomado, sempre que possível, éa utilização
de sementes, mudas e material de propagação vegetativa livres de
patógenos. Em alguns casos, a aração profunda, visando enterrar
os restos de cultura, pode dar bons resultados. O uso de solarização,
que envolve a cobertura do solo com filme plástico para que a
alta temperatura provocada pela radiação solar destrua estruturas
fúngicas, pode se mostrar eficiente para determinados patógenos.
O controle biológico, utilizando organismos antagônicos de
natureza fúngica ou bacteriana aplicados diretamente no solo, em
sementes ou em órgãos de propagação vegetativa, é uma fonna
desejável de controle para patógenos veiculados pelo solo.
O controle de doenças deste grupo geralmente é viável
quando feito em condições de viveiro ou em pequenas áreas
plantadas com culturas de alto valor econômico. Na grande
prática, pouco é feito para controlar este tipo de doença, pois
não existem medidas suficientemente adequadas que possam
ser aplicadas no campo, tanto pela própria natureza das medidas
como pelo seu aspecto econômico.
 Manual de Fitopatologia
24.5. DOENÇAS-TIPO
Os fi.mgos e cromistas associados ao grupo das podridões de
raiz e colo não apresentam especificidade em relação ao hospe-
deiro e atuam matando rapidamente o tecido atacado, através
da produção de toxinas e enzimas. Estas características comuns
encontradas nos patógenos deste grupo determinam a ocorrência
de um quadro sintomatológico semelhante num número muito
grande de espécies vegetais, sejam elas de interesse econômico ou
não. Como exemplos de doenças típicas do grupo serão destacadas
a podridão de raízes do feijoeiro, causada por Fusarium solam· f.sp.
phaseoli, e a murcha do amendoim, causada por Sclerotium mlfsii.
A podridão de F. solani cm feijoeiro é considerada como
uma das mais importantes doenças da cultura, em razão da sua
ocorrência frequente e das condições favoráveis que a mesma
encontra em nosso meio. O fungo pode sobreviver por muitos
anos na forma de clamidósporos. Estas estruturas deixam o
estado de dormência quando estimuladas por exsudatos de
raízes em desenvolvimenro. Após o processo de germinação na
região da rizosfera, o tubo germinativo ou a hifa penetra a raiz do
hospedeiro, seja através de ferimentos, seja diretamente através
da superfície, dando início ao processo de doença. A colonização
é feita com o crescimento inter e intracelular das hifas sobre o
tecido previamente mono e desorganizado pelas toxinas e enzimas
prodnzidas pelo patógeno. Como sintoma externo, é observada
uma leve descoloração avermelhada da raiz principal, a qual
gradativamente aumenta em inteusidade e extensão. Em alguns
casos, este avenoelhamento desenvolve-se na fonna de estrias,
que chegam a atingir a região do colo da planta. Com o progresso
da doença, a região avem1elhada toma-se marrom, podendo surgir
fissuras longitudinais. O fungo ataca também as raízes laterais,
causando sua destruição e provocando uma re11çâo na pl8f11.a,
que passa a fonnar raízes adventícias. As plantas doentes podem
se recuperar e voltar a crescer normalm~nte, caso as comlic,:õe~
ambientais tomem-se adversas à doença. No entanto, sob
condições favoráveis. as plantas tomam-se amareladas, perdem
folhas, reduzem seu desenvolvimento e sua produção. As plantas
severamente atacadas apresentam o sistema radicular totalmente
destruído, faro que leva à morte da parte aérea. Sobre o tecido
morto, que atua como fonte de inóculo, o fungo forma micélio,
macro e microconídios, além de clamidósporos. A dispersão destas
estruturas pode se dar através da água de chuva ou de irrigação e
pelo movimento de terra durante as operações de preparo do solo.
O patógeno que ataca o feijoeiro apresenta certa especialização em
relação a esta planta, sendo denominado F. solani f. sp. phaseoli.
Apesar disto, o fungo possui outros hospedeiros do mesmo
gênero do feijoeiro, bem como a ervilha, o caupí e o tomateiro.
O desenvolvimento da doença é favorecido por temperaturas
entre 22 e 34 ºC. As medidas de courrole restringem-se à rotação
de cultura com plantas não hospedeiras, não se dispondo de
variedades geneticamente resistentes ao patógeno.
A murcha do amendoim, causada por S. rolfsii, é uma doença
típica do colo da planta. O fungo sobrevive saprofiticamente em
restos de cultura, na forma de micélio ou de escleródios, os quais
podem permanecer viáveis no solo por um período superior a cinco
anos. A disseminação na área de plantio ocorre principaJmente pela
água de chuva ou irrigação. Quando uma planta de amendoim é
colocada junto aos restos de cultura coionizados pelo fungo, hifas
passam a se desenvolver sobre a região do colo da nova planta e, a
partir daí, penetram diretamente a superficie do hospedeiro através
da ação de toxinas e enzimas que promovem a morte das células.
332
Ferimentos de natureza diversa também têm um papel importante
na etapa de penetração. As células próitimas ao ponto de penetração
são mortas pelas secreções fúngicas e, rapidamente, são colonizadas
pelas hifas. À medida que o tecido vai sendo decomposto. um
micélio branco cresce na sua superfície e, com o tempo, começam
a aparecer os escleródios. Os sintomas manifestam-se como
podridão do tecido do colo o qual, devido à morte das células,
toma-se escuro. A necrose normalmente circunda o caule e pode,
posteriormente, caminhar para a parte superior ou iuferior deste.
Sobre o tecido necrosado desenvolve-se farto micélio. que dá
origem aos escleródios, inicialmente brancos e que vão se tomaudo
pardacentos enquanto amadurecem. A presença destas estnituras
do patógeno associada à planta doente permite a identificação
imediata da doença. O sintoma <le murcha que aparece na parle
aérea da planta é decorrente do bloqueio que o fluxo de água e
nutrientes sofre na região do caule. As condições que favorecem
a ocorrência da murcha são alta umidade, temperan1ra elevada
(25-35 ºC) e presença de restos de cultura, os quais, além de abrigar
o fungo, permitem seu desenvolvimento antes de infectar a planta
hospedeira. As medidas de controle devem visar a redução do
inóculo e incluem a rotação com plantas não hospedeiras, a
aração profunda, que elimina os restos de cultura, a erradicação
de hospedeiros alternativos e o tratamento químico do solo, este
quase sempre economicamente inviável. O emprego de variedades
resistentes como forma de controle é inviável, pela inexistência de
material resistente a esta doença.
24.6. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios. G,N, Plant Pathology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic
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Amorim. L.; Rezende, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo, L.E.A.
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Síngleton, L.L.; Míhail. J.D.; Rush, C.M. Mc tbods for Research on
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 CAPÍTULO
25
MURCHAS VASCULARES
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
25.1, Sintomatologia ..................................................... 333
25.2. Etiologia................................................................ 334
25.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 335
O
transporte de água e nutrientes absorvidos pelas
raízes é um processo vita l para o âesenvolvimento
da planta. A colonização dos vasos do xilema por
'."11 grupo de patógenos resulta nas chamadas doenças vasculares,
.,rnbém conhecidas por murchas.
Murcha é um sintoma complexo que pode ter diferentes
.:ausas, como a deficiência hídrica do solo, a insuficiente absorção
.i.! água pelas raízes ou a descontinuidade na translocação, pelo
ulema, da água absorvida pelas raízes. A murcha observada
~ planta duraute as horas mais quentes do dia e a recuperação
aa turgidez durante os períodos de temperatura mais amena é
-ip1camente decorrente da falta de água no solo, não tendo relação
.:om patógenos. Este tipo de murcha pode se tomar permanente
, provocar a mone da planta, caso não ocorra reposição de água
~olo. A destruição parcial do sistema radicular, provocado por
-_1ogcnos ou insetos. também compromete a absorção de água na
...1ntidade exigida pela planta, mesmo havendo disponibilidade de
agua no solo. Finalmente. o colapso do sistema de transporte, em
função do ataque de agentes patogênicos, impede o fluxo normal
• seiva bruta através dos vasos do xilema, podendo levar a planta
a mone. Neste capítulo, somente este último caso será discutido.
Os agentes causais de doenças vasculares são fungos e
bactérias considerados parasitas facultativos, que sobrevivem. na
aisência do hospedeiro. em restos de cultura e na matéria orgânica
presente no solo. Estes agentes são, em termos de parasitismo,
-..ais evoluídos que os patógenos associados às doenças do tipo
-.timping-off'· e podridão de raízes, pois apresentam especifici-
..2.de tanto em relação ao hospedeiro como ao tecido que atacam,
. - seja, o sistema vascular. A especificidade destes organismos
dioega ao nível de raça fisiológica do patógeno.
333
25.4. Controle................................................................ 336
25.5. Doenças-tipo ........................................................ 337
25.6. Bibliografia consultada ........................................ 338
As doenças vasculares estão amplamente distribuídas em
todas as áreas onde se desenvolve a agricultura. Plantas anuais ou
perenes podem ser atacadas desde seu estádio inicial de desen-
volvimento até o estádio adulto, havendo comprometimento tanto
da produção quanto da longevidade da planta.
Um aspecto importante em relação ao controle é que a
especificidade existente entre hospedeiro e patógeno toma viável
a obtenção de variedades resistentes. O emprego destas varie-
dades, além de controlar eficientemente a doença, não onera o
custo de produção para o agricultor.
25.1. SINTOMATOLOGIA
As plantas atacadas por fungos ou bactérias causadores
de doenças vasculares exibem sintomatologia similar. No caso
dos fungos, os sintomas externos têm início, em plantas mais
velhas, pelo clareamento das nervuras e alteração da tonalidade
verde das folhas, que gradativamente vai se tomando amare-
lada, começando pelas folhas mais velhas e progredindo para as
mais novas. Com a evolução da doença, pode ocorrer a murcha
de folhas e brotos, a necrose marginal nas folhas, a 4ueda de
folhas, flores e frutos, o aparecimento de raízes adventícias e.
finalmente, a morte da planta (Figura 25.1 ). Quando o patógeno
ataca plantas em início de desenvolvimento, pode provocar a
morte rápida da mesma. A maior ou menor severidade da doença
está condicionada, no entanto, à ocorrência de fatores ambientais
favoráveis e à própria resistência do hospedeiro. Sintomas internos
são evidenciados pelo escurecimento dos vasos do xilema, obser-
vado quando se procede ao cone transversal do caule ou dos ramos
da planta doente; é possível, desta fonna, acompanhar a distribui-
ção do patógeno através de cones sucessivos nas diversas partes
 Manual de Fitopatologia

Figura 25.1 - Murcha vascular de tomateiro causada por Fusarium oxy sporom f. sp. fycopersici (A); escurecimento vascular em haste de
tomateiro portadora de murcha vascular (B).

da planta. Em alguns casos, os sintomas podem se manifestar

somente numa parte da planta; esta situação ocorre quando o
pat6geno provoca, apenas, o bloqueio dos vasos que levam a
seiva bruto justamente para a parte da planta que está exibindo
os sintomas de murcha.
Os sintomas presentes nas plantas atacadas por bactérias
têm início com a murcha das folhas mais velhas. Com o progresso
da doença, os tecidos do caule e do ponteiro também se tomam
flácidos, seguindo-se a seca das folhas, caule, ramos e, finalmente,
a morte da planta. Algumas vezes, o amarelecimento das folhas e
o aparecimento de raízes adventícias estão associados ao quadro
de murcha. Quando as hastes de plantas doentes são cortadas
transversalmente, fica evidenciada a descoloração do sistema
vascular. Estas mesmas hastes, quando cortadas e imediatamente
colocadas em recipiente com água, podem exsudar um pus viscoso,
indicando a presença de bactérias nos vasos (Figura 25.2).

25.2. ETIOLOGIA
Os patógenos fúngicos típicos deste grupo são Fusarium
oxysporum, Verticillium albo-atmm, Verticilliurn dah/iae e algumas
espécies de Ceratocystis. As espécies bacterianas mais cümurnente
associadas às murchas pertencem aos gêneros Ralstonia, Xylella,
Figura 25.2 - "Corrida bacteriana" obtida com corte transversal de has-
Xanrhomonas e Leifsonia.
te de tomateiro colonizada por Ralstonia solanacean1111.
Fusarium oxyspontm é um fungo de micélio geralmente Crédito da foto: Carlos A. Lopes.
branco que, dependendo da idade da colônia e das condições
ambientais, pode apresentar coloração levemente amarelada ou,
algumas vezes, púrpura. Os esporos assexuados são representados globosos, possuem parede espessa e atuam como estruturas de
por microconfdios, macroconídios e clamidósporos. Os microcü- resistência. O fungo é bastante variável sob o aspecto morfológico
nídios originam-se na extremidade de conidióforos, são hialinos, e patogênico, apresentando diversasformae speciales que atacam
elípticos, uni ou bicelulares e produzidos em grande quantidad.::.
detenninados hospedeiros, recebendo em cada caso denominação
Os macroconídios são fonnados no ápice de conidióforos rami-
ficados ou na superílcie de esporodóquios, são hialinos, fusi- especial. Assim, por exemplo, a murcha da bananeira é causada
formes, com as extremidades curvadas, e apresentam de três a por F. oxysponim f. sp. cubense, a murcha do feijoeiro, por
cinco células. Os clamidósporos são geralmente abundantes e F. oxy sponim f. sp. phaseoli, a murcha do tomateiro, por
localizados nas extremidades ou intercaladamente nas hifas; são F oxysporum f sp. lycopersici, a murcha do algodoeiro, por

334
 Murchas Vasculares
F oxysporum f. sp. vasinfectum. Além das Jormae speciales, o
Jungo pode apresentar raças patogênicas, identificadas através de
,ariedades diferenciais do hospedeiro. F oxysporum pode atacar
uma série de plantas cultivadas, bem como plarntas daninhas ou
silvestres.
As espécies Verticillium a/bo-atn1m e V dahiiae também são
:issociadas às murchas de uma gama enonne de p]antas anuais ou
perenes, cultivadas ou silvestres. Várias espécies de olerícolas,
.11imentícias, ornamentais, frutíferas e florestais podem ser ata-
,:adas por estes patógenos. Uma característ.ica morfológica típica
destes fungos é a formação de conidióforos verticilados, no
Jpice dos quais são produzidos os conídios uni,celulares, hiali-
nos e ovais. Estruturas de resistência do tipo microescleródios são
a.s principais responsáveis pela sobrevivência do fungo no solo
durante a ausência do hospedeiro.
Algumas doenças vasculares que ocorrem principal-
il<!nte em árvores têm como agente causal espécies dos gêne-
ros Ceratocystis e Ophiostoma. As principais espécies envolvi-
&s são C.fimbriata, que causa a murcha ou a sec:a da mangueira,
.i.Jém de atacar também o cacaueiro e a seringu,eira, c O. ulmi.
que provoca a seca do olmo. Ambos formam peritécios gregários,
de cor preta, globosos e providos de um rostro bastante longo.
\:o interior do peritécio são produzidos os ascos:, que amadure-
~.:m e desintegram-se, liberando os ascósporos. Estes, posterior-
"Tiente, acumulam-se no ápice do rostro, ficando imersos numa
"1Jassa gelatinosa de coloração creme. Os ascósporos são elípti-
.:os. achatados, hialinos e unicelulares. O patógeno pode formar
:ambém endoconídios catenulados, cilíndricos, hialinos e unicc-
ulares, bem como macroconídios elíticos, escuros e unicelulares,
xalizados na extremidade de conidióforos. Além das espécies
amóreas, plantas arbustivas e herbáceas também podem ser ata-
.:adas por Ceratocystis, estando entre elas a batata-doce, o fumo,
a crotalária e a mamona.
Dentre as bactérias, Ralstonia solanacearum destaca-se
~orno uma das mais importantes, principalmente nas regiões
tropicais. Esta bactéria ataca mais de duzentas espécies vegetais
~ causa problemas sérios nas culturas do tomate, da batateira
e da bananeira, entre outras. Nesta espécie, já foi constatada a
ocorrência de várias raças, cada uma apresentando especificidade
:.1ra um detenninado grupo de hospedeiros. As células de
-;; solanacearum apresentam um único flagelo polar, têm a forma
,k bastonete, são Gram-negativas e não formam endósporo e
capsula. As colônias são brilhantes e, geralmente, apresentam
.:oloração amarelo-claro.
O gênero Xanthomonas também está relacionado com as
:!üenças vasculares. X campestris pv. campestris, por exemplo,
,taca repolho, couve, couve-Aor, ràbánete. nabo e côuve-de-
~ruxelas desde os primeiros estádios de desenv,:ilvimento até a
lâse adulta da planta. As células de X campestris têm a fonna dtJ
r-ustonete, possuem um flagelo polar, são Oram-negativas e não
!presentam endósporos; as colônias são brilhantes e fortemente
~oloridas de amarelo. Esta coloração intensa é típica deste grupo
.li! bactérias.
!5.3.CICLODARELAÇÃOPATÓGENO-HOSPEDEIRO
As diferentes/ormae speciales de F oxysporum e as espé-
-~es V. albo-atrum e V. dahlíae apresentam muita semelhança
~ relação ao ciclo patógeno-hospedeiro (Figura 25.3). A
k>brevivência do patógeno ocorre na forma de micélio ou de
~lamidósporos encontrados geralmente em res.tos de cultura.
335
Além deste tipo de substrato, o fungo pode se desenvolver nos
tecidos de várias espécies vegetais, que atuam como hospedeiros
alternativos para o patógeno, na ausência do hospedeiro principal.
A disseminação dentro da área de cultivo pode ocorrer através da
água de chuva ou irrigação, que leva os propágulos juntamente
com as partículas de solo; o movimento de solo decorrente de
aração e gradagem também promove o disseminação do patógeno,
aumentando sua área de atuação dentro da propriedade. A longas
distâncias, o fungo pode ser disseminado juntamente com mudas,
tanto no solo como no próprio material vegetal, ou veiculado
por sementes. Quando o patógeno entra em contato com raízes
do hospedeiro, as estruturas de resistência podem germinar sob
estímulo de exsudatos produzidos pela planta, dando inicio à
infecção. /\ penetração ocorre através da raiz principal, radicelas
ou pêlos absorventes e processa-se de modo direto através da
superftcie do hospedeiro ou de ferimentos presentes nos mesmos.
A colonização desenvolve-se com o crescimento intercelular das
hifas em direção aos vasos de xilema. O patógeno pennanece
praticamente confinado ao xilema e, a partir daí, distribuí-se por
toda a planta, por meio do crescimento de hifas ou pela produção
de conídios, que são arrastados pelo fluxo da seiva bruta. Com
a evolução da doença, tem início a obstrução e o escurecimento
dos vasos. A obstrução é consequência do acúmulo de micélio,
esporos, gomas e tiloses, bem como de constrição do vaso, provo-
cada pela proliferação das células adjacentes que compõem o
tecido do parênquima.
As gomas são constituídas por produtos resultantes da atu-
ação de enzimas do patógeno sobre os componentes das células
vegetais, enquanto as tiloses são estruturas produzidas por células
adjacentes ao xilema que extravasam para o interior do vaso, ca11-
sando a oclusão do mesmo. Contribuem também para o bloqueio
dos vasos alguns polissacarídeos e toxinas fonnados pelo fungo.
As toxinas podem tanto destruir as células do parênquima próxi-
mas ao vaso, dando origem a materiais que se acumulam nos mes•
mos, como também atingir as folhas, provocando redução na sín-
tese de clorofila, alterações na fotossíntese. na permeabilidade das
membranas celulares e no controle da transpiração.
O escurecimento dos vasos é atribuído ao transporte de
substâncias resultantes da oxidação e polimerização de compostos
fenólicos, que são lançados no sistema vascular pelas células do
parênquima. Os sintomas de murcha surgem em consequência do
bloqueio dos vasos, impedindo que a água absorvida pelo sistema
radicular supra adequadamente a parte aérea da planta. Nos casos
em que a planta consegue sobreviver ao ataque do patógeno, o
fungo pode colonizar sistemicamente a planta, comprometendo
seu desenvolvimento e infectando suas sementes. Em ambientes
favoráveis à doença, a planta morTe e o fungo passa a crescer no
tecido em decomposição, sobre o qual realiza sua reprodução,
através da fonnação de esporos e estruturas de resistência. Quanto às
condições ambientais, F m.yspon.1m é favorecido por temperaturas
entre 21 e 33 't:, com ótimo em torno de 28 'C.; as espécies de
Verticillium desenvolvem-se melhor a temperaturas mais amenas.
Em relação ao fungo Ceratocystis, o ponto que mais chama
a atenção é a relação com o inseto vetor, que promove sua dis-
seminação na natureza e atua na penetração deste patógeno
nos tecidos do hospedeiro. A fonte de inóculo é representada
por árvores ou partes de árvores infoctadas e por material
vegetal doeme em decomposição. O fungo é veiculado por
besouros (Scolytus multistriatus, no caso da murcha do olmo, e
Hypocryphalus mangiferae, no caso da seca da mangueira), que
 Manual de Fítopatologia

Mi"°'i'~ ;, ~

ldó
Macroconfdlos CIam1 sporo Micélio
~
Esporos formados
+--
Planta
no solo murcha inferiores
Estruturas presentes em tecidos e morre murcham
infectados ou no solo

Figura 25.3 - Ciclo de murcha de Fusorium (Fusarium O,T),sporum f.sp. lycopersici) em tomateiro.
Fonte: Redesenhado por Serge Savary, de Agrios ( 1997).

fonnam galerias no tronco e nos ramos das árvores. Ao iniciar a
perfuração do tecido vegetal, o inseto introduz o fungo na planta
e este inicia a colonização das células do parênquima até atingir o
sistema vascular. O patógeno coloniza os vasos e produz estruturas
reprodutivas que são distribuídas por toda planta através do fluxo
da seiva bruta. Com a evolução Ja doença, ocorre o bloqueio dos
vasos, em função do acúmulo de gomas, riloses, polissacarídeos
e estruturas do fungo, ocasionando a murcha, a seca e a mone
de ramos ou da planta toda. Os insetos que estavam aruando
neste material vegetal, ao empreenderem um novo vôo, levam os
esporos do fungo aderidos ao corpo e, ao encontrarem um novo
hospedeiro. promovem a inoculação do patógeno.
O ciclo da relação patógeno-hospedeiro no caso de
Ralstonia é semelhante ao caso anterior. A bactéria sobrevive
em restos de cultura, hospedeiros alternativos e sementes. A dis-
seminação é fci1a pela água de chuva ou irrigação, movimento
do solo e ferramentas utilizadas nas práticas culturais. A pene-
tração ocorre via ferimentos existentes na raiz e a colonização
desenvolve-se com a multiplicação da bactéria nos tecidos vege-
tais, sempre em direção dos vasos do xilema. Uma vez no vaso,
as bactérias continuam se multiplicando e podem atingir todas as
partes da planta, sendo levadas juntamente com água e nutrientes.
Ao longo do xilema, as bactérias rompem as células da parede
do vaso e passam a se multiplicar'nas células do parênquima,
formando cavidades contendo material mucilaginoso, fragmen-
tos celulares e talos bacterianos. Em decorrência da colonização,
ocorre a obstrução do vaso, causada pelo acúmulo de polissaca-
rídeos produzidos pelas bactérias, juntamente com componentes
celulares degradados pelas enzimas bacterianas. Além das enzi-
mas que degradam celulose e substâncias pécticas, as bactérias
podem produzir enzimas que oxidam fenóis, dando origem aos
compostos do tipo melanina que, liberados no xilerna, causam o
escurecimento dos vasos. A produção de toxinas ainda não está
confirmada. Há evidências, porém, que determinadas substâncias
bacterianas interferem negativamente na planta. Assim, alguns
compostos induzem hiperplasia das células do parênquima, fato
que implica na diminuição do diâmetro do vaso. Os sintomas de
murcha manifestam-se na parte aérea do hospedeiro e, sob con-
dições favoráveis à doença, o mesmo pode ser levado à morte.
Os restos de cultura em decomposição liberam os talos bacteria-
nos para o solo, os quais podem ser disseminados, dando início a
um novo ciclo da doença. As murchas bacterianas afetam, princi-
palmente, plantas herbáceas e ocorrem, predominantemente, nw;
regiões tropicais e subtropicais.
25.4. CONTROLE
O controle das murchas é bastante dificil, pois seus agen-
tes causais desenvolvem-se no solo e penetram no hospedeiro via
sistema radicular. Além disso, são capazes de sobreviver no solo
por longos períodos, o que dificulta sua erradicação. A medida de
controle mais eficiente é o emprego de variedades resistentes, obti-
das em programas de melhoramento genético, graças à especifici-
dade existente na relação patógeno-hospedeiro. Para várias cultu-
ras foram desenvolvidas variedades resistentes, tanto no caso de

336
 Murchas Vasculares

murchas de natureza fúngica como bacteriana, tomando viável
o controle da doença. Algumas medidas alternativas podem ser
empregadas. A rotação de cultura, utilizando plantas não hospe-
deiras do patógeno, pode reduzir o inóculo no solo, diminuindo os
danos provocados na cultura principal. Além disso., recomenda-se
o emprego de sementes e de material propagativo livres de patóge-
nos; a instalação da cultura em áreas onde ocorra baixa população
do patógeno; a realização de a ração profunda, visando enterrar os
restos de cultura; a desinfecção de ferramentas utilizadas nas ope-
rações de tratos culturais; o controle de insetos vetores e de nema-
toides que facilitam a dispersão e a penetração do,s patógenos; a
fumigação do solo, quando economicamente víávd; a inundação
da área infestada pelo patógeno; a alteraç-ào do pH do solo. no caso
de algumas bactérias. Logicamente, a utilização destas medidas
está condicionada a determinados fatores, como custo da opera-
ção, eficiência do controle, exequibilidade da medida e natureza
do hospedeiro e do patógeno envolvidos. Algumas medidas. envol-
,·endo controle biológico e uso de solarização, pouco exploradas
em termos práticos até agora, são potencialmente promissoras para
o controle de fungos e bactérias causadores de murcha (Boxe 25.1 ).
25.5. DOENÇAS-TIPO
A murcha do algodoeiro, causada por Fusarium oxyspornm
f. sp. vasinfecfwn, determinou a decadência da lavoura algodoeira
nas nossas condições. algumas décadas atrás. Atual mente, a coto-
nicultura tem se desenvolvido graças à disponibilidade de varieda-
des resistentes à doença.
O fungo sobrevive no solo durante longos períodos na
forma de clamidósporos, que podem ser disseminados na área
através do movimento de solo provocado por vento, água ou
implementos. Os clamidósporos germinam sobre as raízes do
algodoeiro e o tubo germinativo resultante deste processo penetra
diretamente a superlicie vegetal ou ganha o interior da planta
através de ferimentos. Neste caso particular, os ferimentos provo-
cados por nematoides do gênero Meloidogyne têm um papel
importante na ocorrência da murcha, a tal ponto de comprometer
o controle da doença, mesmo quando variedades resistentes
são utilizadas. Após a penetração, as hifas crescem em direção
aos vasos do xílema e passam a se desenvolver no seu interior,
colonizando as células, produzindo esporos e promovendo a
distribuição sistémica do fungo pela planta através da corrente
ascendente de seiva. Com a evolução da colonização, ocorre o
bloqueio dos vasos infectados, limitando parcial ou totalmente
a passagem de água e elementos minerais para a parte aérea
da planta. Externamente, os sintomas iniciam-se pelas folhas
basais, que perdem a turgidez, tomam-se amareladas, apresentam
crestamento do limbo e, finalmente, caem. Quando se corta
transversalmente a raiz, o caule ou os ramos de uma planta doente
pode-se observar o típico escurecimento de vaso~, que evidencia
a presença do patógeno. As plantas que, por alguma razão,
sobn~vivem ao ataque do fungo podem ter seu desenvolvimento
prejudicado. sua produção reduzida e suas sementes infectadas.
Após a morte da planta, o fungo desenvolve-se sobre os restos de
cultura, formando micélio, esporos e estruturas ti.1produtivas. A

Boxe 25.1 Solo saudável, menos doença

Apesar de pitoresco, o titulo traduz um~1verdade incontestável. A concepção de solo como um ambiente físico, que
serve simplesmente como substrato para crescimento de plantas, não é condizente com os conceitos mais modernos
de agroecossistema, fontes renováveis e s·ustentabilidade. A interação entre os componentes físicos, químicos e
biológicos fa2.em do solo um ambiente extremamente dinâmico, no qual a interferência do homem pode ser marcante.
A implementação e manntenção da "saúde" de um solo passa obrigatoriamente pelo uso de boas práticas culturais.
Em termos biológicos estas práticas geram condições favoráveis ao desenvolvimento de populações de micror-
ganismos habitantes naturais do solo. O solo comporta populações antagônicas às populações de patógenos qne
compartilham este mesmo ambiente. Port~mto, se a população do agente causal é reduzida, menor é a quantidade
de inóculo e, consequentemente, menor é o dano causado pela doença. Assim, é reconhecido que o bom manejo do
solo pode contribuir significativamente para o bom manejo de doenças. Boas práticas culturais contribnem também
para promover características desejáveis de natureza física e química, tais como aeração adequada, retenção de água,
redução da erosão, diminuição da lixiviação de uutrientes, aumento da agregação e estruturação de partículas, além
de liberação de nutrientes a partir da decomposição de matéria orgânica.
A manutenção de um solo saudável consiste basicamente na incorporação de material orgânico ou na proteção da
sua superfície por meio de plantas ou seus r(:síduos. O plantio de culturas na entressafra da cultura priucipal previne a
erosão causada pelo movimento de água de superfície e reduz as perdas de nutrientes por percolação. Com esta mesma
finalidade, tem sido utilizada a prática conhecida como cobertura morta ('mulching'), que consiste no uso de resíduos
de plantas (palha) distribuídos nos espaços livres existentes entre as plantas cultivadas. A incorporação ao solo de
material vegetal fresco, prática denominada de adubação verde, de restos culturais ou de material orgânico de natureza
animal, além de melhorar as propriedades físicas e químicas serve como substrato para o aumento e diversidade da
biomassa microbiana habitante do solo.
O conhecimento do efeito supressivo do solo sobre as doenças não é recente e tem sido intensivamente pesquisado
ao longo do tempo. Solo supressivo é aquele G1ue apresenta condições desfavoráveis para o desenvolvimento de patógenos.
As interações como competição, parasitismo1, antibiose e predação existentes entre microrganismos habitantes do solo
e microrganismos patogêrúcos às plantas são, as maiores responsáveis pela condição supressiva do solo. Embora fatores
fisicos como pH ou teor de argila possam con1tribuir, a supressividade está, sem dúviJ.a, especificamente rela.cionada com a
atividade microbiana que se desenvolve no solo. Assim, por ser wn antbiente dinâmico e suscetível à interferência humana,
o solo se constitui no suporte da agricultura sus,tcntável. (Para detalhes sobre solo supressivo, consultar Capítulo 17 desta obra).

337
 Manual de Fitopatologia

manutenção do patógeno no campo pode ser facilitada, apesar da Amorim, L.; Rezende, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo, L.E.A.
sua especificidade pelo algodoeiro, por hospedeiros secundários, (ed.). Manual de Fitopatologia: Doenças das Plantas Cultivadas.
como plantas de fumo, soja, beldroega, cássia (Cassia tora), São Paulo, Ceres. vol. 2, 2016.
Physalis alkekenji e outras. Allen, C.; Prior, P.: Hayward, A.C. Bacterial Wilt Diseasc and the
A murcha é favorecida por alta umidade, temperaturas de Ralsto11ia solanacearttr" Species Complex. St. Paul, APS Press,
25-32 °C, plantio em solos arenosos, presença de nematoides, 2005.
ocorrência de baixo pH e adubação com baixo teor de potássio. O Annstrong. G.M. & AnnStrong. J.K. Reflections on the wih Fusaria.
controle envolve principalmente o uso de variedades resistentes Annual Review of Phytopathology 13: 95-103, 1975.
e a rotação de cultura.
Beckman, C.H. The ature of Wilt Diseases of Plants. St. Paul, APS
A murcha bacteriana do tomateiro, causada por Ralstonia
Press, 1987.
solanacearum, é uma das doenças mais importantes da cultura e
ocorre praticamente em todo o território brasileiro. Na ausência do 800th, C. Thc Ccnus F11sari11m. Kew. Commonwealth Micological
tomateiro, a bactéria sobrevive no solo, sendo disseminada pela lnstítute, 1971.
água e implementos que provocam movimento de solo. A penetra- Buddcnhagem, 1. & Kelman, A. Biological and physiological aspccts
ção ocorre através de ferimentos existentes no sistema radicular, of bacterial wilt causcd by Pseudomonas so/anacearnm. Annual
sendo que a alta umidade favorece a multiplicação dos talos bac- Review of Phytopathology 2: 203-230. 1%4.
terianos na etapa inicial de penetração. Ao atingirem o vaso, tem Gordon, T.R. The evolutionary biology of Fusarium oxyspor111n. Annual
início a colonização, que ocorre através do aumento do número Rcvicw of J>hytopatbology 35: 111-128. 1997.
de talos bacterianos. Estes deslocam-se passivamente para outros Hayward. A.C. Biolob'Y and epidemiology of bacterial wilt causcd by
pontos da planta, levados juntamente com a água e nutrientes atra-
Pseudomonar solanacearnm. Aonual Re,·iew Phytopathology 29:
vés do xilema. O desenvolvimento das atividades bacterianas den-
65-87. 1991.
tro Jos vasos e nas cavidades formadas no tecido do parênquima
adjacente ao xilema leva à formação de polissacarídeos, gomas, Klostennan. S.J.; Atallah, Z.K.; Vallad, G.E.; Subbarao, K.V. Diversity,
tiloses e fragmentos celulares. Estes materiais provocam a obs- pathogenicity. and management of Vertici/lium species. Annual
trução do vaso e a consequente interrupção do transporte de água Re,·icw of Phytopathology 47: 39-62. 2009.
e elementos minerais absorvidos pelo sistema radicular. Surgem, Katan. J. Solar hcating (solarization) of ~oil for control ofsoilbome pests.
portanto, os sintomas na pane aérea, evidenciados inicialmente Annual Rcview of Phytopathology 19: 211-236, 1981.
pela perda de turgidez dos folíolos mais velhos, seguida pela fla- Mace, M.E.; Bcll, A.A.; íleckman, C.H. Fungai Wllt Discascs of Phmts.
cidez do ponteiro e, posteriormente, pela murcha da planta toda. New York, Acuc.lcmic Press, 1981.
Quando esta sequência ocorrer rapidamente, a planta murcha por
Martin, C.; Frcnch, E.R.: Nydegger, U. Strains of Pse11domonas
inteiro sem perder, porém, a cor verde. Esta sintomatologia é cha-
.Mlanacean,m in the Amcricas. Plant Dísc11se 66: 458-460, 1982.
mada de murcha verde. Com o passar do tempo; a planta morre
e começa a ser decomposta pelas bactérias que, à medida que Nelson, P.E. & Dickey, R.S. Histopathology of plants infected with
destroem os tecidos vegetais, multiplicam-se abundantemente. A vascular bacterial pathogens. Annual Revicw of Phytopathology
partir da matéria orgânica, os talos bacterianos são liberados para 8: 259-280, 1970.
o solo, podem ser disseminados pela água e, ao encontrarem um
hospedeiro, reiniciam o ciclo. A diagnose da doença pode ser con-
firmada pela observação do sistema vascular escurecido. Outro
modo de se constatar a presença de bactérias nos vasos é promo-
ver o corte das hastes no interior de um recipiente com água e
observar a liberação de pus bacteriano (figura 25.2). Uma varia-
ção desta técnica compreende a obtenção de fragmentos de ramo
ou caule, que são imersos numa gota de água colocada sobre uma
lâmina de vidro. Exame do material ao microscópio permite a
visualização de "corrida bacteriana", ou seja, um t1uxo de pus
bacteriano que sai do tecido vegetal em direção ã água.
A espécie R. solanacearum é patogênica a mais de 200 espé-
cies vegetais e apresenta variabilidade patogênica muito grande.
evidenciada pela ocorrência Je diversas raças fisiológicas. O pató-
geno é favorecido por condições d~ alta temperatura (26-37 ºC) e
umidade elevada, as quais influem tanto na sobrevivência e dis-
seminação ds bactéria como na incidência da doeoç~. Quanto ao
controle, recomenda-se realizar o plantio em temlS novas e pro-
mover rotação de cultura com gramíneas, visando baixar o inó-
culo do patógeno em áreas severamente infestadas.

25.6. BIBLIOGRAFlA CONSULTj\DA

Agrios, G.N. Plant Pathology. 4 ed. San Diego. Academic Press. 1997.
Agrios, G.N. Plant Pathology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic Press.
2005.

338
 CAPÍTULO
26
MANCHAS FOLIARES
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
26.l. Sintomatologia ..................................................... 339
26.2. Etiologia ................................................................ 341
26.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 341
s folhas são responsáveis pelo processo de fotos-
A síntese, o qual pennite o desenvolvimento vegeta-
tivo e reprodutivo das plantas. Assim, a ocorrência
:e manchas foliares interfere diretamente na fotossíntese, através
redução da área foliar. As manchas causam a destruição do
iecido vegetal, decorrente da necrose dos mesmos: outro tipo de
,toma que também leva à morte do tecido foliar é o crestamento
au queima, evidenciado por uma necrose rápida que atinge gran-
4rs mas da folha.
Os agentes causais de manchas e crestamentos são pató-
;enos do tipo parasita facultativo. que durante a fase saprofítica
,brevivem em restos de cultura ou. ocasionalmente. na maté-
T'\a orgânica do solo. Estes agentes apresentam especificidade
:em relação ao hospedeiro e, embora um mesmo gênero do pató-
r;mo possa ocorrer em diferentes hospedeiros, nonnalmente cada
cspecic vegetal é atacada por uma espécie de palógcno. Apesar
.:.:: estes patógenos atuarem predominantemente sobre as folhas.
utras partes vegetais podem ser atingidas, tais como caule, ramo.
1or. inflorescência e fruto.
As manchas foliares são causadas por fungos, oomicctos e
':l;.."térias. Várias espécies de bactéria, penencentes principalmente
aos gêneros Xanthomonas e Pseudomonas, estão associadas às man-
:..15 e crestamentos. No caso dos fungos, a quase totalidade dos
-q,resentantes é encontrada no grupo dos anamórficos e dos asco-
-icetos. O número de gêneros de fungos causadores de manchas
~ muito grande, no entanto destacam-se como de maior ocorrência
..s diversas espécies penencentes aos gêr'leros A/remaria, Cercos-
,iora. Colletotrichum. Bipolaris e Botry tis. Dentre os gêneros mais
ac:.mtos a detem1inados hospedeiros pode-se mencionar Septoria,
l\T1c11laria. Vemuria, Microcy clus, Phyllosticta e Stemphyli11m.
339
26.4. Controle................................................................ 343
26.5. Doenças-tipo ........................................................ 343
26.6. Bibliografia consultada ........................................ 344
Este típo de doença ocorre em praticamente todas as re.giões
onde se pratica a agricultura. De maneira geral. porém, ê encon-
trado com maior frequência e intensidade em condiçõe.s. de clirna
quente e úmido. Os danos provocados são resultantes da roouçào
da capacidade fotossintética da planta, o que implica em menor
desenvolvimento vegetativo, redução no rendimento e díminui-
ç-ào na qualidade dos produtos.
As manchas são os sintomas típicos das doenças deste
grupo (Figuras 26.1 e 26.2). São caracterizadas principalrnerote
com base na forma, tamanho e coloração. As manchas individu'-
ais, dependendo da suscetibilidade do hospedeiro e das conclições
ambientais, podem coalescer e provocar a necrose de grandes
áreas do limbo foliar.
O controle das manchas foliares pode ser feito arravés do
emprego de várias medidas. Basicamente. são adotados o plantio de
variedades resistentes e o uso de produtos químicos. Algumas prá-
ticas corno rotação de cultura. emprego de adubação balanceada.,
utilização de densidade e espaçamento adequados. utilização de-
sementes sadias e eliminação de restos de culrura podem comtriltluír
para a redução dos níveis de doença em uma determinada cultura.
26.1. SINTOMATOLOGIA
As manchas foliares são sintomas facilmente peuc.eptíveis,
embora o agente causal nem sempre possa ser identificado de
imediato. No caso de doenças bem conhecidas, no entanto, apre-
sença de determinado tipo de mancha pem1ite a pronta idemifica•
çâo das mesmas.
O desenvolvimento e o tipo de mancha podem variar bas-
tante em função da narureza do agente causal, da suscetibilidade.
 Manual de Fitopatologia

Figura 26.1 - Sintomas de manchas foliares bacterianas: cancro cítrico causado por Xanthomonas citri subsp. citri (A); mancha bacteriana
(Xanthomónas vesicatoria) do tomateiro (B); podridão negra (Xanthomonas campestris pv. campestris) em couve (C).
Crédito das fotos: A - Lílian Amorim, B - Paula Panosso, C -Antonio C. Maringoni.

Figura 26.2 - Sintomas de manchas foliares fúngicas e seus respectivos agentes causais: mancha foliar de Bipolaris zeicola em milho (A) e
conídios do agente causal (D); Mancha foliar de Stemphylium spp. em tomateiro (8) e conídios do patógeno (E); Mancha foliar
de Cercosporidium personatum em amendoim (C) e conídios do fungo (E).
Crédito das fotos: Lílíane D. Teixeira.

340
 Manchas Foliares
do hospedeiro e dos fatores ambientais. De uma maneira geral,
as manchas de origem bacteriana aparecem inicialmente como
pequenos pontos translúcidos, normalmente referidos como pon-
tos encharcados. Estes pontos evoluem para áreas maiores, tam-
bém encharcadas. A região mais central destas áreas começa
3 sofrer necrose e, posteriormente, estabelecem-se as lesões
necróticas, que podem coalescer e tomar grandes porções folia-
res (Figura 26.1 ). As manchas causadas por fungos geralmente
têm início com pequenos pontos cloróticos (sem ocorrência de
encharcamento de tecido). Estes pontos aumentam de tamanho,
:ransfonnando-se em manchas. A área central destas manchas
·.:,ma-se necrótica e pode apresentar estruturas reprodutivas do
'.l.ttôgeno (Figura 26.2). Aqui também pode haver coalescência de
~ões, que passam a ocupar grande parte do limbo foliar. A ocor-
rência de tecidos encharcados ou a presença de estrururas fúngi-
~ na mancha permitem, quase sempre, diferenciar uma mancha
.:k origem bacteriana daquela provocada por fungo.
As manchas, independentemente do seu agente causal,
;xxlem apresentar várias fonnas, dimensões e cores. Em relação
• forma, siío geralmente circulares, ovaladas, fusifonnes ou alon-
;Jdas; quanto ao tamanho. variam desde pontuações do tamanho
.:.... cabeça de um alfinete até alguns centímetros; no tocante à cor.
'"'l'edominantemente são de coloração marrom ou marrom-aver-
.:idhado, existindo, também, tonalidades de amarelo, púrpura,
.:mza. preto e outras. É interessante mencionar que em algumas
dicotiledôneas as manchas podem estar limitadas pelas nervuras,
-endo referidas, então, como manchas angulares; no caso de gra-
mineas, as manchas podem se desenvolver no sentido das nervu-
ras. sendo, neste caso, chamadas de riscas ou listras. É comum a
Jbservação de um halo amarelado ao redor da mancha.
Como consequência da presença de manchas nas folhas, a
~ .mta pode apresentar desfolhamento precoce, queda acentuada
Je flores e frutos, subdesenvolvimento e má fonnação de frutos
-.i sementes. Plantas, quando severamente atacadas nos estádios
iniciais de crescimento, podem ser levadas à morre.
16.2. ETIOLOGIA
Os fungos causadores de manchas pertencem, na maioria,
ao grupo dos anamôrlicos que, normalmente, na sua fase perfeita,
,orrespondem aos ascomicetos. Estes fungos possuem micélio
---iante desenvolvido, cujas hifas são compartimentadas pela
~resença de septos transversais, e podem formar estruturas de
n:sistência, como clamidósporos e escleródios.
Na fase imperfeita, a reprodução é realizada através de coní-
.!los. que podem ter origem no interior de picnídios, como em
Scp1orla, em acérvulos, como em Colle1otrichum, on serem fonna-
.).)s livremente a partir da hifa, como em Alternaria, Cercospora,
Bl{JOlaris, Botrytis e Pyricularia. O tipo de conídio é característico
p.,ra cada gênero. Assim, Altemaria produz conidios piriformes,
escuros, grandes e multicelulados, com septos transversais e Jongi-
..udinais; Cercospora forma conidios filiforrnes, hialinos. de tama-
tbo variável e multicelulares; os conídios de Colletotrichum são
.r- itlados, hialinos, pequenos e unicelulares; Bipolaris apresenta
..-.aídios cilíndricos, escuros, grandes e multicelulares.
Na fase perfeita, o esporo de origem sell.uada é formado
- mterior de ascos, os quais se desenvolvem no interior de
-Y.pos de frutificação. predominantemt!nte do tipo peritécio. A
:Drodução sexuada desenvolve-se a panir da plasmogamia entre
..s gametângios feminino (ascogônio) e masculino (anterídio),
..ando origem à hifa ascógena. Após a cariogamia, há ocorrência
341
do processo de meiose e o desenvolvimento da hifa ascógena, que
origina o asco. O conteúdo do asco diferencia-se em ascósporos.
Um determinado gênero de fungo anamórfico normalmente cor-
responde a um determinado gênero de Ascomiceto. Em alguns
casos, porém, um único gênero do fungo imperfeito pode corres-
ponder a mais de um gênero na forma perfeita. No caso dos mais
comuns causadores de manchas, por exemplo, as relações predo-
minantes envolvem Cercospora, que corresponde a Mycosphae-
rella; Colletotrichum, a Glomerella; Bipolaris, a Cochliobolus;
Botrytis, a Borryotinia; Alternaria, a Lewia.
As bactérias que atuam como agentes de manchas e cres-
tamentos são, na grande maioria, pertencentes aos gi?neros Xan-
thomonas e Pseudomonas. Caracterizam-se por possuir forma de
bastonete, ser aeróbias, não fomrnr esporo de resistência e apre-
sentar flagelo polar. O número de flagelos permite diferenciar um
gênero do outro: Xanlhomonas possui um único Aage lo, enquanto
Pseudomonas é, geralmente, lofo!riqu,a.
Tanto os agentes fúngicos como os bacterianos atuam como
parasitas facultativos, desenvolvendo-se saprofiticamente em res-
tos culturais. Na fase patogênica, estes organismos colonizam os
tecidos vegetais através da produção de enzimas e toxinas, que
acarretam a morre e a decomposição dos tecidos do hospedeiro.
Muitas espécies vegetais são atacadas por estes patóge-
nos, principalmente espécies de grande importância econômica,
compreendendo cereais, hortaliças, frutíferas. forrageiras e orna-
mentais. Apesar de estes patógenos estarem amplamente disse-
minados nas mais diversas regiões do mundo, a maioria deles é
favorecida e causa maiores problemas nas áreas onde predomi-
nam temperaturas relativam~nte elevadas (20-30°C) e altos niveis
de umidade.
26.3. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Os fungos causadores de manchas sào capazes de sobrevi-
ver nos restos de cultura, na matéria orgânica do solo, em semen-
tes, em hospedeiros alternativos, ou mesmo nos tecidos da planta,
no caso de hospedeiro perene. A djsseminação dos propágulos é
mais comu.mente realizada pelo vento, respingos de água e semen-
tes contaminadas. O vento e as sementes são responsáveis pela dis-
persão a longas distâncias, enquanto a água promove a distribuição
do patógeno nas proximidades da fonte de inóculo. Os conídios
ou ascósporos, entrando em contato com a superficie foliar de um
hospedeiro suscetível, iniciam a etapa de infecção. A germinação
das estruturas reprodutivas exige condições de alta umidade, geral-
mente na fonna de um filme de água sobre a lâmina foliar, o qual
é nonnalmente decorrente da deposição de orvalho. Os conídios
genninam, fonnando um tubo genninativo que se fixa na superfi-
cie vegetal usualmente através de um apressório. A hifa originária
do apressório penetra de forma direta a superficie íntegra da folha,
com o auxílio de enzimas e pressão mecânica; ferimentos e estô-
matos também se constituem em portas de entrada para os pató-
genos. A colonização desenvolve-se com a produção de toxinas
e enzimas que matam o tecido vegetal e promovem a sua decom-
posição, liberando os nutrientes requeridos para o crescimento do
patógeno. Várias toxinas de origem fúngica têm sido identifica-
das, como a tentoxina produzida por Alternaria, a cercosporina
sintetizada por Cercospora, a victorina produzida por Bipolaris
e outras. A enzimas produzidas pelos patógenos atuam na degra-
dação de substâncias da lamela média e da parede celular, bem
como de componentes citoplasmáticos da célula vegetal. Como
consequência da colonização, surgem os sintomas, que têm início
 Manual de Fitopatologia
no ponto de penetração e estendem-se para as áreas circunvizi-
nhas. Os primeiros sintomas manifestam-se na forma de pontos
cloróticos. que correspondem ao local de penetração do patógeno;
estes pontos transformam-se em pequenas manchas que, poste-
riormente, exibirão um centro necrótico. e, 1dência da mone de
células. e um halo amarelado ou verde-claro. evidência do cresci-
mento do fungo para novas células: estas manchas podem coales-
cer, causando a morte de grandes áreas do limbo foliar. À medida
que os tecidos \'egetais vão sendo colonizados, ocorre a reprodu-
ção do patógeno. As estruturas reprodutivas, principalmente do
tipo conídios, são produzidas nos tecidos necrosados, ou seja. nas
áreas centrais da mancha. e exteriorizam-se a través de rupturas da
superficie foliar ou via estômatos. Uma vez expostas, estas estru-
turas podem ser disseminadas tanto pelo vento como pela água e
dão origem ao ciclo secundário da doença. onde a fonte de inó-
culo é representada pela planta doente (Figura 26.3).
O ciclo da relação patógeno-hospedeiro para o caso de
manchas bacterianas assemelha-se, pelo menos em parte, ao
ciclo descrito anteriormente. As bactérias garantem sua sobre-
vivência desenvolvendo-se cm restos culturais e matéria orgâ-
nica, pois atuam como organismos saprofiticos; as sementes e
as plantas perenes também pennitcm a perpetuação dos talos
bacterianos. O principal agente de disseminação é a água,
na forma de chuva ou de irrigação. promovendo a dispersão
a curtas distâncias. Além da água. as sementes, os insetos e
as ferramentas podem distribuir o patógeno a partir de uma
fonte de inóculo. Quando os talos bacterianos atingem tecido
vegetal suscetível, tem início o processo de infecção. A etapa
Esporodóqulos formados sobre as folhas
~
Manchas e áreas
necróticas nas
~~~-~ folhas
."',.,
\ ~
\ '·, '.
\
Lesl!es foliares. lesões iniciais (direita) e severas
(centro e esquerda)
Figura 26.3 - Ciclo de Sigatoka amarela (Pseudocercospora musae) da bananeira.
Fonte: Redesenhado por Serge Savary. adaptado de Agrios (2005).
342
de germinação. como relatada para os fungos, não ocorre. Na
pré-penetração ocorre a multiplicação das bactérias localiza-
das na superfície da planta. A penetração é realizada através de
estômatos e ferimentos. A presença de um filme de água sobre
a superfície vegetal favorece a e ntrada do patógeno. As células
bacterianas iniciam a colonização dos tecidos do parênquima,
multiplicando-se nos espaços intercelulares. Através da ação
de toxinas e enzimas, ocorre desorganização, morte e decom-
posição do tecido atacado. tornando disponíveis os nutrientes
necessários ao metabolismo bacteriano. As enzimas normal-
mente sintetizadas desestruturam o lamela média e a parede
celular e decompõem os constituintes celulares complexos cm
substâncias mais simples, prontamente assi miláveis pelo pató-
geno. Os sintomas começam a aparecer na forma de pontos
translúcidos. que correspondem ao início da desorganização
dos tecidos vegetais. Na verdade, o tecido apresenta-se com
aspecto encharcado em ralão do extravasamento do conteúdo
celular para os espaços intercelulares, devido à destruição da
lamela média e da parede das células. Os pontos encharcados
aumentam de tamanho, originando as manchas, caracterizadas
por um centro geralmente necrosado e uma área externa de
tecido encharcado que. às vezes, exibe um halo amarelado. A
coaleseência das manchas pode provocar a destruição de parte
da lâmina foliar. Apesar de a colonização ocorrer pela multiplica-
ção contínua dos talos bacterianos, a fase de reprodução do pató-
geno ocorre quando a população bacteriana fonna uma massa
mucilaginosa e emerge dos tecidos doentes, podendo ser então
disseminada pela água, por insetos ou por ferramentas.
Conld,os de Pl58udoceff:ospora
Germinação de ascósporo e tonfdlo
(direita), com peneiração por estômatos
Pianla sadia
 Manchas Foliares
Alguns fatores ambientais, princípalmente a umidade e a
temperatura, influenciam a severidade das doenças do tipo man-
chas e crestamentos. De wn modo geral, a umidade é o fator mais
crítico, pois havendo umidade adequada a doença pode ocorrer
dentro de uma faixa relativamente ampla de temperatura. Assim,
a alta umidade, tanto na forma de umidade relativa como na
forma de urna película de água sobre a superftcic vegetal, é condi-
ção indispensável ao desenvolvimento da doença; por outro lado.
temperaturas relativamente elevadas (20-30ºC) são favoráveis ao
rápido estabelecimento e aumento da doença.
26.4. CONTROLE
As manchas e os crestamentos foliares podem ser controla-
dos através da adoção de algumas medidas que atuam tanto sobre
patógenos fúngicos como bacterianos. O emprego de varicda-
Jes resistentes é a medida mais indicada para controlar adequa-
damente estas doenças. A ohtenção de materiais geneticamente
resistentes é bastante viável em função da especificidade existente
entre hospedeiro e patógeno. Uma série de variedades resisten-
tes está disponível para uma gama de espécies vegetais econo-
micamente importantes. A aplicação de fungi1;idas, imóveis ou
sistêmicos, constitui em alternativa de controle, principalmente
quando não existem variedades resistentes. Grande número de
produtos químicos tem mostrado eficiência no controle de man-
chas, desde que empregados corretamente.
Algumas medidas alternativas de controle, podem colaborar
par::i diminuir os danos provocados pela doença. Assim, a rotação
de culturas e a eliminação de restos culturais diminuem o inóculo
do patógeno; o uso de sementes livres do patógcno ou de semen-
tes tratadas impede a cntrad:l do patógeno na área de cultivo e sua
ação sobre a plântula; a erradicação de plantas daninhas hospe-
deiras evita a perpcmação do patógeno no cahlpo na aus~cia da
cultura, além de propiciar diminuição do inóculo; o emprego de
aduhação balanceada, sem excesso de nitrogêoio, toma a planta
menos predisposta ao ataque dos patógenos; o uso de densidade
e espaçamento adequados evita a ocorrência de microclima favo-
rável aos patógenos; a poda de ramos em frutíferas promove bom
arejamento da cultura, desfavorecendo a ocorrê1ncia de doenças.
26.S. DOENÇAS-TIPO
As manchas e crestamentos são doenças que causam sérios
prejuízos a uma diversidade de culturas, provoc:ando redução na
quantidade e na qualidade da produção. Embora várias doenças
tenham distribuição mundial. outras se manifestam em áreas mais
restritas, em função do hospedeiro e das condições climáticas. No
presente capítulo, serão abordados como doenças-tipo o cancro
cítrico, causado por Xanthomonas citri subsp. ,citri, e a mancha
foliar do milho, causada por Bípolaris maydís, que se constituem
cm problemas constantes nas condiçues tropil;aís.
O cancro cítrico é originário do continente asiático, sendo
registrado em alguns países da América do Su \. Nas condições
brasileiras, a doença foi constatada pela primeiira vez em 1957,
na região de Presidente Prudente-SP. O cancro, desde então, tem
sido uma preocupação constante para a citricultura paulista. O
agente causal é a bactéria Xanthomonas citri subsp. cilri, basto-
nete Oram-negativo, que apresenta um único flagelo polar. Este
patógeno forma colô nias amarelas:é aeróbio e sua temperatura
ótima de desenvolvimento está na faixa de 28-30 "C. O ciclo da
doença pode ter inicio a partir de uma planta doente, que repre-
senta a fonte de inóculo. A partir das lesões foliares, os talos bac-
343
terianos disseminam-se principalmente pela chuva, que carrega
e deposita estas esttuturas nas folhas de plantas vizinhas; a d is-
scm inação a longas distâncias pode ser feita através de material
infectado, como frutos e mudas, ou por aerossóis (ver Boxe 7.3
no Capítulo 7 desta obra). Ao atingir uma folha jovem, as células
bacterianas ganham o interior dos tecidos via estômatos e feri-
mentos, sendo a penetração favorecida pela formação de uma
película de água sobre a superfície foliar. A etapa de coloniza-
ção desenvolve-se com a multiplicação do patógeno nos tecidos
vegetais. Esta multiplicação acarreta o aparecimento de peque-
nos pontos amarelados que, aumentando de tamanho, dão ori-
gem a manchas circulares, que podem coalescer. O tecido afetado
apresenta aspecto esponjoso, coloração esbranquiçada ou parda,
sendo circundado por um halo amarelado; uma · característica
típica da lesão é a presença de uma margem de tecido enchar-
cado, bastante evidente quando se observa a mancha contra a luz
(Figura 26.1 A). Sintomas nos frutos são semelhantes àqueles du
folha. As lesões, porém, ~ão mais salientes e corticosas; nos bro-
tos e ramos as lesões apresentam fissuras profundas. A reprodu-
ção do patógeno ocorre através do aumento do número de talos
bacterianos. Este aumento da população bacteriana verifica-se em
função da destruição do tecido vegetal e da consequente libera-
ção de nutrientes. que são prontamente utilizados pelo patógeno.
As células bacterianas podem, então, fluir através do tecido lesio-
nado e ser disseminadas pela água. A bactéria pode sobreviver em
lesões e em restos vegetais. A doença provoca destruição de área
foliar, interferindo diretamente no processo de fotossíntese. Em
ataques mais severos, pode causar queda de folhas e frutos, seca
de ramos novos, baixa produção, mau aspecto do fruto e morte
da planta. As condições favoráveis para o desenvolvimento da
doença compreendem temperatura entre 20 e 35 ºC e elevado teor
de umidade, este sendo o fator climático mais importante.
O controle do cancro cítrico é feito inicialmente através da
en-adicação <la planta, tão logo se constate a presença da doença.
Esta medida, quando realizada eficientemente, tem promovido
a eliminação da doença em várias regiões citrícolas do mundo.
Quando a erradicação falha, outras medidas devem ser adotadas,
visando diminuir os efeitos da doença. Assim, a opção por deter-
minados genótipos que apresentem boa resistência e o uso de fim-
gicidas cúpricos em áreas onde a doença ocorre endemicamente
são medidas alternativas de controle. O controle da larva minadora
dos citros também é recomendado, pois esse inseto forma galerias
nas folhas cítricas que funcionam como sítios de infecção.
A mancha foliar do milho, por muito tempo conhecida por
helmintosporiose, é o nome dado a uma doença causada por duas
espécies fúngicas, Bipolaris maydis (teleomorfo Cochliobolus
heterostrophus) e Exserohilum lllrcicum (teleomorfo Setosphaeria
lurcíca), anteriormente denominados Helmlnlhosporium maydis e
H. turcicum. No presente caso, será abordada a queima ou man-
cha foliar provocada por B. maydis, que se tornou famosa por
causar grandes perdas, durante a década de 70, em extensas áreas
plantadas com cultivares possuidores de citoplasma T, que con-
fere macho esterilidade às plantas. A doença atinge várias regiões
Jo mundo, ocorrendo de maneira mais severa durante estações de
alta umidade ou em locais de clima úmido. A partir da fonte de
inóculo, o vento e a chuva promovem a disseminação dos coní-
dios que. ao atingirem tecido suscetível e na presença de água,
iniciam o processo de infecção. A germinação do conídio dá ori-
gem ao tubo germinativo, que penetra diretamente a superficie
foliar ou ganha o interior dos tecidos via estômatos. A coloniza-
 Manual de Fitopatologia
ção é feita através do crescimento de hifas, que invadem o tecido
parenqnimatoso, causando sua deterioração. O mecanismo de
ataque é exercido através de toxinas e enzimas produzidas pelo
patógeno, as quais provocam a morre das células e o colapso
do tecido atacado. Como consequência da colonização, surgem
os sintomas, evidenciados por manchas alongadas ou elípticas,
cujas dimensões variam de 0,5 a 1,5 cm por 0,5 a 3,0 cm. As
lesões apresentam coloração marrom-clara ou castanha, com as
margens normalmente exibindo cor mais escura que a área cen-
tral e, em alguns casos, com halo clorótico. No tecido necrosado
da mancha são encontradas as estruturas reprodutivas do pató-
geno, geralmente conídios produzidos em conidióforos livres que
emergem através dos estômatos. Agentes de disseminação. como
vento e água, podem dispersar estes esporos, colocando-os em
contato com tecidos suscetíveis da própria planta ou de plantas
vizinhas, promovendo novos ciclos da doença. A mancha foliar
causa destruição de tecido, reduzindo, portanto, a área fotossinté-
tica da planta. A doença progride rapidamente sob condições de
temperatura favorável (20-32ºC) e umidade elevada. A redução
no desenvolvimento da planta. a queda na produção, a morte de
plântulas provenientes de sementes infectadas e a predisposição
da planta a podridões de colmo são outros efeitos prejudiciais
atribuídos à doença.
O fungo Bipolaris maydis corresponde, na fase perfeita, a
Cochliobolus heterostrophus. O fungo apresenta hifas septadas,
que formam micélio escuro, vigoroso e bastante ramificado. Na
fase imperfeita, o patógeno produz conídios cilíndricos, afilados
nas extremidades, ligeiramente curvos, de coloração verde-oliva,
com número de septos variando de 3 a 13. Na fase sexual, são
formados corpos de frutificação do tipo perítécio, no interior dos
quais se desenvolvem os ascos; estes contêm, geralmente, quatro
ascósporos filamentosos. , White, D.G. Compendium oi' Corn Diseases. St. Paul, APS Press. 1999.
344
O controle é feito basicamente pela utilização de varieda-
des ou híbridos geneticamente resistentes. O emprego de produ-
tos químicos é uma medida recomendável para o caso de culturas
de alto valor econômico como, por exemplo, culturas para produ-
ção de sementes.
26.6. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plaot Pathology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic
Press, 2005.
Amorim, L.; Rezcnde, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo, L.E.A.
(ed.). Manual de Fitopatologia: Doenças das Plantas Cultivadas.
São Paulo. Ceres, vol. 2, 2016.
Behlau, F. & Belasque Jr. J. Cancro Cítrico: A Doença e seu Controle.
Ar.lraquara, Fundecitrus, 2014.
Carvalho, R.V.; Pereira, O.A.P.; Camargo, L.E.A. Doenças do milho.
ln Amorim, L.; Rezende, J.A.M.: Bergamin Filho, A.; Camargo,
L.E.A. (ed.). Manual de Fitopatologla: Doenças das Plantas Cul-
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Rossetti, V. Identificação do cancro cltrico. O Biológico 47: 125-153.
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Sigee. D.C. Bacterial Plant Pathology: Cell and Molecular Aspects.
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Ullstrup. A.J. The impact of the southem com leaf blight epidemies of
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Timmer. L.W.; Garncy, S.M.; Graham, J.H. Compendium of Citrus
Diseases. St. Paul, APS Prcss, 2000.
 1
CAPÍTULO
27
MÍLDIOS
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
27.1. Sintomatologia ..................................................... 345
27.2. Etiologia ................................................................ 346
27.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 346
A
s doenças conhecidas por míldios são causadas por
oomicetos pertencentes à família Peronosporaceae.
Ocorrem predominantemente nas folhas; ·podendo
mngir também rannificações novas e frutos nos estádios iniciais de
~ nvolvimento. Nas folhas, a ocorrência do míldio tende a redu-
nr a capacidade fotossintética, resultando em prejuízo no desen-
ol\imento vegetativo da planta, bem como em danos à produção.
A incidência de míldio tem sido observada em praticamente
·:<las as regiões onde se pratica a agricultura, com preferência
:U.'":i regiões de alta umidade e de temperatura amena. Esta dis-
- buição generali:zada da doença deve-se, em parte, ao grande
- ~:nero de espéci.es vegetais que atuam como hospedeiros. É
• :num a ocorrênc;ía do míldio em plantas olerícolas, frutíferas,
riamentais e em diferentes cereais.
A sintomatologia típica é caracterizada pelo aparecimento,
a face superior dia folha, de manchas de coloração verde-clara
alie tomam-se, primeiramente, amareladas e, finalmente, escuras,
...: ido à necrose. Em correspondência a estas manchas, surge na
:"i.:e inferior da folha uma eflorescência esbranquiçada, constítu-
~ por estruturas do patógeno, tais como hifas cenocíticas, espo-
~ gióforos e espo,rângios.
Os patógenos do grupo são parasitas obrigatórios, ou seja,
:a:cessitam da plaiota viva para formarem novas estruturas vege-
i:amas e reprodutivas. Não há, portanto, ocorrência de fase sapro-
.:::ica. A relação hospedeiro-patógeno apresenta alto grau de
~ ificidade, ev idenciado pela ocorrência de formae speciales
~ .k raças fisiológicas do patógeno. Os oomicetos causadores de
- _:dio caracterizam-se, portanto, por apresentarem baixa agres-
1dade, alta especificidade e um elevado grau de parasitismo.
patógenos mfüis importantes são encontrados nos gêneros
345
27.4. Controle................................................................ 348
27.5. Doença-tipo ......................................................... 348
27.6. Bibliografia consultada........................................ 350
Plasmopara, Peronospora, Pseudoperonospora, Sclerospora e
Bremia, todos da família Peronosporaceae; a principal caracte-
rística que permite a identificação dos diferentes gêneros é o tipo
de ramificação dos esporangióforos (ver Figura 8.17 no Capítulo
8 desta obra).
A interferência em relação à fotossínte.se de.v e.-se à capacidade
que têm os patógenos de obte.r nutrientes diretamente. das células
vivas do hospedeiro. Os baustórios, estruturas formadas a partir das
hifas, têm a função de retirar estes nutrientes presentes no citoplasma
das células parasitadas. A necrose de tecido foliar incitada pelo pató-
geno também contribui para diminuir a taxa de fotossíntese.
As medidas de controle para os míldios envolvem, princi-
palmente, o uso de variedades resistentes e o emprego de produ-
tos químicos.
27.1. SINTOMATOLOGIA
Os sintomas característicos da doença manifestam-se nas
folhas. Inicialmente, surgem pequenos pontos de coloração verde-
clara. Com a evolução da doença, os pontos transformam-se em
manchas de forma, tamanho e coloração variáveis; assim, as man-
chas podem ser elípticas, circulares ou mesmo irregulares, apre-
sentando diferentes dimensões e exibindo coloração amarelada ou
marrom escura, quando necrosadas (Figura 27.1 ). Estas caracterís-
ticas variam dependendo do hospedeiro e patógeno envolvidos. À
mancha que se desenvolve na superficie superior da folha corres-
ponde uma eflorescência esbranquiçada que, geralmente, aparece
na s uperficie inferior da mesma. A eflorescência, também chamada
de bolor cinza, representa as fmtificações do agente da doença,
sendo formada predominantemente por esporângios e esporangió-
foros. Em alguns casos, a eAorescência pode recobrir as manchas.
 Manual de Fitopatologia

Figura 27.1 - Míldio da abobrinha. causado por Pseudoperonospora cubensis, na face adaxial (A) e abaxial (B) das folhas; esporangióforo e
esporângios de P. cubensis (C). Míldio da videira, causado por Plasmopara vitícola, na face adaxial (D) e abaxial (E) das folhas
e em frutos jovens (F).
Crédito das fotos: Liliane D. Teixeira (A-C). Sergio de Salvo (D, F), Larissa Visioli (E).

Apesar da sintomatologia típica de míldio ser observada
nas folhas, a doença pode afetar o hospedeiro como um todo,
retardando o desenvolvimento da planta, provocando a queda de
flores, folhas e frutos e causando a morte de ramos novos e pecío-
los. Isto, logicamente, está condicionado à severidade da doença,
a qual está relacionada, principalmente, à presença de hospedeiro
suscetível e à ocorrência de condições ambientais favoráveis.
27.2. ETIOLOGIA
Os agentes causais de míldios pertencem à familia Peronos-
poraceae, atuam como parasitas obrigatórios, desenvolvendo-se em
hospedeiros vivos. Os patógenos deste grupo apresentam hifas
cenocíticas, que fonnam um micélio inicialmente branco e, pos-
teriormente, acinzentado. A fase assexuada ocorre predominante-
mente nas plantas doentes, enquanto o estágio sexuado raramente
tem sido encontrado em nossas condições.
Na reprodução assexuada, as hifas dão origem aos esporangi-
óforos que sustentam os esporângios. O conteúdo dos esporângios
diferencia-se em esporangiósporos, que são liberados quando os
esporângios atingem a maturidade. Os esporângios são geralmente
globosos, enquanto os esporangiósporos são do tipo zoósporo. Estes
esporos são unicelulares, ligeiramente esféricos, biflagelados e têm a
capacidade de locomoção na presença de água. Embora a germina-
ção dos esporângios geralmente produza zoósporos, em alguns casos
estas estruturas germinam formando um rubo germinativo.
Na reprodução sexuada, ocorre a formação de oogônio e
anteridio seguida de meiose e plasmogamia. A estrutura resultante
da fecundação do oogônio pelo anterídio é um esporo sexuado
denominado oósporo. que apresenta uma parede espessa e atua
como estrutura de resistência. O oósporo permite a sobrevivên-
cia do patógeno sob condições adversas de ambiente. Sob condi-
ções favoráveis, germina, produzindo um tubo germinativo. Este
tubo funciona como um esporangióforo, na extremidade do qual
se forma um esporângio, que produzirá, por sua vez, zoósporos.
A germinação das estruturas reprodutivas exige uma pelí-
cula de água irecobrindo a superficie do órgão atacado. A ocor-
rência de um alto teor de umidade relativa também é condição
essencial para o desenvolvimento destes patógenos. Uma vez no
interior da planta, as hifas formam haustórios, que se instalam
no interior das células vivas do hospedeiro e daí retiram nutrien-
tes necessários ao crescimento e reprodução do patógeno. Estas
estruturas permitem ao patógeno desenvolver uma fom1a refreada
de parasitismo, o que garante um período relativamente longo de
associação hospedeiro-patógeno.
27.3. CICW DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
As estrnturas do patógeno que podem iniciar o ciclo da
doença (Figura 27 .2) sobrevivem de várias fonnas na ausência do
hospedeiro principal. Nas condições de clima temperado, os oós-
poros podem a tuar como estruturas de resistl!ncia; estes esporos
de resistência, sob condições favoráveis, germinam, produzindo
um tubo germinativo; este dá origem ao esporângio, que por sua
vez produz zoósporos, que podem infectar plantas da estação cor-
rente. Nas reg;iões de clima tropical ou subtropica l, a sobrevi-
vência ocorre através de micélio e esporângios, que se mantêm
em hospcdeiro,s alternativos, em plantas voluntárias ou no próprio

346
 Míldios
Formação de
zoósporos
Figura 27.2- Ciclo do míldio da videira, causada por Plasmopara v1ricola.
Fonte: Redesenhado por Serge Savary, adaptado de Agrios (2005).
hospedeiro perene; a ausência de inverno rigoroso permite que o
patógeno sobreviva desta forma. A ocorrência de oósporos rara-
mente é relatada em condições de clima mais quente. Os agentes
de disseminação mais comuns são o vento, que propicia a disper-
são de esporângios a distâncias relativamente grandes, e a água,
principalmente através de respingos, que espalha esporângios e
zoósporos para plantas vizinhas e para a própria planta doente.
Quando um esporângio alcança uma folha suscetível, por exemplo,
tem início a etapa de infecção. O zoósporo liberado na superfície
foliar gennina somente na presença de um filme de água e, como
resultado, produz o tubo germinativo. Este tubo pode penetrar no
tecido do hospedeiro via estômato ou ferimento. Ao atingir os
tecidos internos, o tubo germinativo dá origem a um micélio, que
se desenvolve intercelularmente, emitindo haustórios para o inte-
rior das células vegetais. Com a retirada de nutrientes do hospe-
deiro, o patógeno se desenvolve e pasS"a a colonizar intensamente
os tecidos foliares. Como consequência, surgem os sintomas
externos, evidenciados por pequenas manchas de cor verde-claro
que, gradativamente, tomam-st: amareladas. Com a evolução da
347
Colonização
doença, pode: ocorrer necrose dos tecidos mais velhos, o que se
reflete exteri onnente através de uma área escura localizada no
ceotro da mancha amarelada. Simultaneamente ao desenvolvi-
mento do micélio, acontece a reprodução do patógeno, que emite
as estruturas reprodutivas para o exterior, através dos estômatos.
Estas estrutuiras constituem a eflorescência esbranquiçada corou-
mente presente na face inferior da folha, ocupando uma área cor-
respondente à mancha observada na face superior. Nesta massa,
inicialmente branca e posteriormente acinzentada, são encontra-
dos esporangióforos e esporângios. Estes últimos podem ser dis-
seminados pdo vento e pela água, dando início a um novo ciclo.
Os míldios são doenças favorecidas por ambientes de tem-
peraturas amenas (17-22 ºC). com ocorrência simultânea de alta
umidade relativa (acima de 95%). Locais constantemente sujei-
tos ao acúmulo de neblina e presença de orvalho são ideais para
o desenvolvimento da doença. Assim, culturas suscetíveis insta-
ladas em regiões serranas ou em áreas de baixada podem sofrer
sérios danos em função de surtos rápidos e intensos da doença.
 Manual de Fitopatologia
27.4. CONTROLE
As medidas de controle envolvem basicamente a utilização
de variedades resistentes e a proteção quimica da planta. Algu-
mas medidas de aspecto geral que desfavoreçam a doença podem
atuar como formas complementares de controle (Boxe 27.1).
O emprego de variedades resistentes nem sempre é pos-
sível, pois para muitas espécies cultivadas, ainda não há dis-
ponibilidade de material resistente. No entanto, a obtenção de
variedades resistentes ao míldio é viável, em função da alta espe-
cificidade hospedeiro-patógeno.
O controle químico tem sido amplamente recomendado
para combater os rníldios. Vários fungicidas são eficientes. Seu
uso, porém, deve levar em consideração o aspecto econômico do
controle.
A adoção de algumas práticas ou cuidados pode afetar
negativamente a severidade da doença. Assim, na escolha de
local de plantio deve-se evitar áreas sujeitas à formação intensa
e constante de neblina; é recomendável a utilização de espaça-
mento e densidade adequados à cultura, propiciando um bom are-
jamento entre as plantas; no caso de culturas perenes, a poda de
ramos é indicada para impedir a criação de microclima favorá-
vel à doença. principalmente com relação à umidade; o uso de
material vegetal sadio pode prevenir a introdução da doença,
bem como reduzir sua intensidade em condições de campo: em
alguns casos, a eliminação de partes doentes da planta cultivada,
de plantas voluntárias e de possíveis hospedeiros silvestres con-
tribui para reduzir o inóculo, diminuindo a incidência e a severi-
dade da doença.
27.5. DOENÇA-TTPO
Apesar de o míldio ser de grande importância paca cucurbi-
táceas, crucíferas, cebola, soja e fumo, enrre outras, é na videira
que ele assume papel especial. O aspecto histórico desta doença,
associada à sua imponância econômica atual, toma o míldio da
videira urna das doenças melhor estudadas dentro da fitopatologia.
O míldio da videira tem uma distribuição bastante ampla,
sendo encontrado em praticamente todas as regiões do mundo
onde se cultiva a videira. No entanto, a doença ocorre de modo
mais severo nas regiões de clima úmido e de temperatura amena.
O míldio pode reduzir a produção em 50 a 75%.
O ciclo da doença tem início quando estruturas reprodu-
tivas do tipo esporângio e zoósporo alcançam a superfície de
órgãos verdes, tais como folhas, ramos novos, inflorescência e
frutos em desenvolvimento. Nas nossas condições, não tem sido
constatada a presença de esporos sexuados, sendo a sobrevivên-
cia do patógeno dependente do crescimento vegetativo da videira,
que pode ocorrer durante todo o ano.
Os esporângios e zoósporos são disseminados pelo vento
ou respingos de chuva ou de água de irrigação. Os 70Ósporos,
após encistar, germinam na presença de um filme de água
e penetram na folha, principalmente via estômato. O micé-
lio desenvolve-se entre as células vegetais e emite baustórios
para seu interior, de onde retiram os nutrientes necessários ao
desenvolvimento e reprodução do patógeno. À medida que a colo-
nização prossegue, o patógeno passa a formar esporangióforos e
esporângios, que emergem através dos eMômatos. Quando ocorre
a produção de oósporos, estes se originam da fecuudação do
oogônio pelo anteridio e são formados, principalmente, no inte-
rior dos tecidos foliares.
348
Os sintomas podem se manifestar em todos os órgãos ver-
des da planta atacada. Os sintomas foliares aparecem inicial-
mente na forma de pequenas manchas encharcadas e translúcidas
quando observadas contra uma fonte de luz. Estas manchas visí-
veis na face superior da folha apresentam uma tonalidade mais
clara de verde em relação ao verde normal. Na face inferior da
folha surge, na área correspondente à referida mancha, uma eflo-
rescência branca, formada por estruturas reprodutivas do pató-
geno. Com o desenvolvimento da doença, as manchas tomam-se
pardo-avermelhadas e podem coalescer, tomaodo boa parte da
folha, inclusive provocando sua queda. Nos ramos novos, surgem
as manchas encharcadas, que rapidamente são recobenas pela
eflorescência esbranquiçada do patógeno; em ataques severos, a
doença pode causar paralisação no desenvolvimento destas partes
vegetais. Nos cachos, a doença provoca morte e queda de flores,
podridão cinzenta das bagas pequenas e podridão das bagas mais
desenvolvidas, as quais ficam manchadas, moles e soltam-se com
facilidade do cacho.
O agente causal da doença é Plasmopara vitícola, pató-
geno biotrófico que sobrevive em plantas de videira que apre-
sentam crescimento vegetativo. A reprodução do patógeno ocorre
através de esporângios ovalados produzidos em esporangióforos
ramificados de forma monopodial. Os esporângios dão origem a
zoósporos biflagelados. de formato plano-convexo, que podem
ser disseminados pela água; os esporângios também atuam como
propágulos, sendo disseminados pelo vento e pela água.
As condições climáticas favoráveis à doença compreendem
temperaturas amenas ( 18-24 ºC) e alta umidade relativa do ar. A
água, na fonna de película recobrindo a superfície vegetal ou de
respingos. tem um papel importante nas fases de disseminação e
de pré-penetração.
Algumas medidas de controle visando minimizar os danos
causados pelo míldio implicam na adoção de tratamento químico,
uso de variedad,:s resistentes e em alguns cuidados na instalação
e manutenção do vinhedo (Boxe 27 .1 ). Os fungicidas propiciam
um bom controle da doença desde que bem escolhidos e usados
corretamente (dosagem, número e época de aplicação). Algumas
variedades têm exibido um maior grau de resistência, enquanto
outras têm se mostrado bastante suscetíveis; assim, cabe ao pro-
dutor optar por este ou aquele material, levando em couta a fina-
lidade da sua produção. Com relação à instalação da cultura e
cuidados nos tratos culturais, deve-se evitar o cultivo em áreas de
baixada e mal ventiladas; deve-se utilizar espaçamento e deusi-
dade que permitam boa aeração entre as plantas; recomendam-se
podas periódicas que desfavoreçam a ocorrência de microclima
propício à doença.
 Mildios

Boxe 27.1 O cultivo protegido como controle do míldio da videira

O míldio da videira é uma das doenças mais marcantes dentro da Fitopatologia. Ao longo do tempo, as investi-
ga1rões sobre o míldio dest11 espécie milenarmente explorada pelo homem geraram conlu:dm~ntos que contrlbufram
significativamente para o avanço da fitopatologia Apesar disso, mesmo após cem anos de enfrentarnento constante
ainda não se obteve, de forma absoluta, sucesso no seu controle. A literatura registra que o agente causal do míldio
foi introduzido nos vinhedos europeus a partir do final do século XIX. O patógeno é originário da América do Norte
e se disseminou rapidamente no velho continente por encontrar variedades suscetíveis e condições climáticas alta-
mente favoráveis. A doença foi devastadora e causou um forte impacto negativo na produção vinícola. Na década de
1880 foram iniciados os estudos sobre a relação hospedeiro-patógeno e surgiram as primeiras tentativas de combate à
doença baseadas no controle químico. No caso, preconizava-se aplicações de uma mistura de sulfato de cobre e cal, a
qual ficou mundialmente conhecida como calda bordalesa, justamente por ter sido inicialmente usada como fungicida
nos vinhedos da região francesa de Bordeaux. As buscas voltadas ao controle têm sido constantes, com predominância
para o tratamento químico do hospedeiro. Assim, desde o surgimento da calda bordalesa até o final da década de 1950,
o empenho foi dirigido no sentido de incrementar a efetividade das aplica1rões de fungicidas cúpricos e de descobrir
novos princípios ativos. Seguindo-se a este período, as preocupações se voltaram para maximizar a eficiência de con-
trole e reduzir o uso de produtos químicos.
Alternativas ao controle químico têm sido pesquisadas e, dentre elas, a implantação do cultivo protegido. A apli-
cação deste método cultural tem levado à redução drástica no número de pulverizações de fungicidas. A cobertura
das plantas com filme plástico implica em menor intensidade das doenças que ocorrem na videira, incluindo o míl-
dio (Figura 27.3). A proteção plástica impede o impacto direto da água de chuva sobre as partes aéreas da planta, bem
como a formação e manutenção de um filme de água livre sobre a lâmina foliar, condições estas que são favoráveis à
infecção e desenvolvimento de doenças. Quando o sistema de condução em "Y" é utilizado em associação com o cultivo
protegido, dados de pesquisas tem revelado reduções de 60 a 70% na ocorrência das principais doenças, propiciando
diminuição de 60 a 70% no uso de fungicida. Aumento da produção, melhor qualidade dos frutos, redução nos gastos
com tratamento químico, maior rentabilidade financeira, menores riscos à saúde dos produtores e consumidores, e
menor poluição ambiental são alguns fatores que tornam viável e vantajosa a adoção desta prática de controle.

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- . - ..

.Figura 27.3 - Vinhedo conduzido em Y com cobertura plástica.

Crédito da foto: Antonio Fernandes Nogueira Júnior.

349
 CAPÍTULO
28
OÍDIOS
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
28.1. Sintomatologia ..................................................... 351
28.2. Etiologia ................................................................ 351
28.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 352
O
s oídios apresentam sintomas caracterizados pela
presença de uma cflorescência: branca. pàlve-
rulenta. que pode recobrir folhas, ramos novos,
:á'ma~. flores e frutos. Esta ctlorescência branca, na forma de
n.mchas isoladas ou totalmente dispersa sobre a superfície do
,gão vegetal atacado, é formada por estrnturas do patógeno.
11\Stituindo-se. assim. num sinal da doença.
Os agentes causais de oídios são fungos parasitas obriga-
1C1os. que dependem do hospedeiro vivo para seu crescimento
reprodução, e não possuem, portanto, fase saprofitica. Os pató-
,.~os deste grupo apresentam uma forma bastante evoluída de
;ma.sitismo. Em razão de o patógeno ser um parasita obrigado, ele
..e~e se adaptar constantemente ao hospedeiro, surgindo daí uma
:.i espc.!cificidade na relação patógeno-hospedeiro. Esta cspecifi-
dade é demonstrada pela ocorrência defvrmae speciales e raças
,.1ológicas do patógeno, capazes de atacar determinadas espé-
o de plantas e variedades de uma mesma espécie vegetal, res-
~~m amente.
Os oídios são amplamente distribuídos na natureza e. ape-
_. de ocorrerem em regiões úmidas e de clima frio, são favoreci-
a por ambientes secos e quentes. Uma ampla gama de espécies
,ode ser afetada, como gramíneas. ornamentais, olerícolas. frutí-
laas e espécies florestais. Espécies silvestres e plantas daninhas
anbém podem ser atacadas. inclusive atuando como hospedeiros
ailcmativos do fungo. Apesar de ser pouco comum a morte da
·.anta. os efeitos prejudiciais são evidenciados através de redu-
- no desenvolvimento e produção do hospedeiro. Estes danos
.ão decorrentes de interferência do fungo no processo de fotos-
-.1ese, retirada de nutrientes das células e diminuição da quanti•
~ de luz que chega à superficie das folhas. Em alguns casos, os
351
28.4. Controle................................................................ 353
28.5. Doença-tipo ......................................................... 353
28.6. Bibliografia consultada ........................................ 354
danos à produção chegam a 40%. O controle dos oídios baseia-se,
fundamentalmente, na utilização de variedades resistentes e no
uso de produtos químicos.
28.1. S INTOMATOLOGLA
Os sintomas são facilmente identificáveis e sempre se
manifestam na forma de eflorescência ou bolor pulven.ilento. de
coloração branca ou levemente cinza (Figura 28.1 ). Esta dlores-
cência, formada por micélio, conidióforos e conídios do pató-
geno. pode ser encontrada em diversos órgãos vegetais, c;e.rrno
meristemas. ramos jovens. flores, frutos em formação e. princi-
palmente, folhas. A doença é observada mais frequentem,mte na
face superior das folhas. Em alguns casos. no entanto, pode ser
constatada também na face inferior.
Além da eflorescência, a planta afetada pode, eventual-
mente, exibir outros sintomas. Nas folhas, as manchas ou áreas
inicialmente recobertas pela eflorescência branca podem se ton1ar
amareladas e. posteriormente, necróticas. Ataques severns podem
provocar retorcimento. subdesenvolvimento, queda de folhas,
mo.rte de ramos novos. queda de Aores e fmtos, subdese!llvol\li-
mento e deformação de frutos jovens.
28.2. ETIOLOGIA
Os agentes causais de oídios são fungos da classe dos
Ascomicetos. Os gêneros associados aos oidios são: Erysiplw,
Blumeria. Sphaemlheca. Podosphaera. Brasi/iomyces, Phylfactinia,
levei/lula, Pleochaeta, Sm\'Odaea, Cystotheca, Golo1>i11omyces,
Arthrocladiella, Neoeerysiphe e Uncinu/a. A fase imperfeita des-
tes fungos com:sponde aos gêneros Oidium. Oidiopsfa, Ornla-
riopsis e Streptopodium. A fase perfeita raramente é constatada
 Manual de Fitopatologia

e D

Figura 28.1 Sintomas foliares de oídio: (A) folha e (B) detalhe de folha de quiabeiro colonizada por Oidium ambrosiae; (C) folíolos e (D) detalhe de
follolo de tomateiro colonizados por Oidium spp.
Crédito das fotos: Sílvia A. Lourenço.

em condições de campo. Este fato é atribuído à ausência de tem-
peraturas suficientemente baixas que permitam o desenvolvi-
mento da fase perfeita ou sexuada do patógeno.
Na fase imperfeita, o fungo produz hifas claras e septa-
das, que formam um micélio branco ou cinza claro. As hifas dão
origem a conidióforos curtos, eretos e não ramificados, a partir
dos quais se desenvolvem os conídios. Os conídios são hiali-
nos, unicelulares, de forma ligeiramente retangular a ovalada
ou oblonga.
No estádio perfeito, o micélio forma corpos de frutificação
do tipo cleistotécio, claros no início, escuros posteriormente e
visíveis em contraste com o micélio branco. No interior dos cleis-
totécios desenvolvem-se os ascos, que dão origem aos ascósporos
unicelulares, hialinos e ovalados, semelhantes aos conídios.
As hifas fonnam também os haustórios, que são estruturas
especializadas na retirada de nutrientes diretamente das células
do hospedeiro. Estas estruturas, provtnientes do intumescimento
das extremidades das hifas, penetram no interior das células e
possibilitam que o fungo exerça uma forma evoluída de parasi-
tismo.
28.3. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO~HOSPEDEIRO
Os fungos que causam oídios são parasitas obrigatórios e,
portanto, dependentes de hospedeiros vivos para sua sobrevivên-
cia, crescimento e reprodução (Figura 28.2). A sobrevivência do
patógeno, nas regiões tropicais e sub-tropicais, ocorre através de
micélio e conídios produzidos pelo fungo em plantas do próprio
hospedeiro, em plantas voluntárias ou em hospedeiros alternati-
vos, como ervas daninhas ou espécies silvestres; no caso, estas
estruturas fúngicas são provenientes de Infecção ativa que se
desenvolve nestes hospedeiros. Quando a cultura é perene, o pató-
geno sobrevive na própria planta. Nas regiões sujeitas a inverno
rigoroso, a sobrevivência ocorre na forma de cleistotécio, com os
ascósporos sendo responsáveis pelo início do ciclo da doença na
estação subsequente. A disseminação é realizada principalmente
pelo vento, que distribui os conídios a distâncias relativamente
longas; a água também pode atuar como agente de disseminação,
principalmente na forma de respingos, dispersando os conídios
dentro da própria planta e para plantas vizinhas. Chuvas intensas
podem retirar as estruturas do fungo encontradas na superflcie do
hospedeiro, prejudicando seu desenvolvimento e sua dispersão.

352
 Oídios
Figura 28.2 - Ciclo de oídio em roseira.
fonte: Redesenhado por Serge Savary, adaptado de Ab'l'ios (2005).
-
-\o atingir a superficie da folha. os conídios podem iniciar o pro-
~so de infecção. Os conídios não germinam quando se fonna
.lffi filme de água na superficie foliar, porém exigem um teor de
_midade relativa próximo a 95%. O conídio dá origem ao tubo
~nninativo, em cuja extremidade forma-se o apressório (exce-
-:.lo feita a espécies de Oidiopsis que penetram através de estô-
matos). O apressório adere à superficie da folha e prodnz uma
fina hifa, que rompe a cutícula e a parede da célula epidérmica e
causa invaginação da membrana plasmática no hospedeiro. Uma
\c!Z no interior da célula, o ápice da hifa dilata-se ou ramifica-se,
·"',;rmando o haustório, que mantém íntima relação com o cito-
plasma da célula e daí retira seus nutrientes. A colonização da
-:i.a1or parte das espécies causadoras de oídios restringe-se à emis-
>io dos haustórios para o interior das célnlas epidérmicas do hos-
:xdeiro, não ocorrendo desenvolvimento inter ou intracelular das
'l fas. Após a penetração, as hifas situadas na superfície da folha
-omeçam a se ramificar. Com o desenvolvimento do micélio, os
-onídios passam a ser produzidos em grande quantidade, carac-
·enzando a fase de reprodução do patógeno. Sob condições de
::ia1xa temperatura, ocorre a formação de cleistotécios esféricos,
, tamanho aproximado de uma cabeça de alfinete. A presença de
"li1célio e conídios na superficie vegetal é responsável pelo siu-
.ima típico de oídio exibido pelas plantas doentes, ou seja, a eflo-
-e~cência branca pulverulenta que recobre os órgãos atacados. As
- .antas doentes podem atuar como fontes de inóculo para plantas
,..,d,as, quando o vento ou a água promover a dispersão dos coní-
dJ.os. Nas nossas condições, a doença é favorecida em locais ou
períodos quentes (20-25 ºC) e secos.
353
28.4. CONT'ROLE
As principais medidas utilizadas no controle de oídios estão
restritas ao emprego de variedades resistentes e ao uso de pro-
dutos químicos. Variedades resistentes foram desenvolvidas para
várias espécie:s vege.tais, aproveitando a especificidade existente
entre patógeno e hospedeiro. Através do melhoramento genético,
tem sido viável a obtenção de variedades que possuem resistên-
cia vertical e/ou horizontal. O controle químico do oídio envolve
pulverizações feitas com fungicidas específicos, bem como com
aqueles à bas<! de enxofre, os quais podem provocar fitotox.idez,
dependendo da dosagem e da cultura tratada.
Uma medida alternativa, que pode auxiliar o controle da
doença, consiste na erradicação parcial do patógeno. Isto pode ser
feito através da eliminação de plantas voluntárias ou de hospedei-
ros alternativos, como ervas daninhas ou plantas silvestres, que
abrigam o pat,ógeno no período de entressafra da cultura.
28.5. DOENÇA-TIPO
O oídio tem ocorrência generalizada, infectando uma diver-
sidade muito :grande de espécies vegetais. Algumas culturas são
mais severamente afetadas pela doença e sofrem danos maiores e
mais constant,es. Considerando os vários tipos de cultura corou-
mente prejudi,cados pelo ataque de oídio, pode-se destacar: entre
as olericolas, a abóbora, o pepino e o melão; entre as frutiferas,
a videira e a macieira; entre as ornamentais, a roseira; entre os
cereais, o trígt:>. Em função da sua imponância, o oídio do trigo
será focalizado como doença-tipo.
 Manual de Fitopatologia

O oídio é encontrado em praticamente todas as regiões trítí- Aust. H.-J. & Hoyningen-Huene, J. Microclimate in relation to epidemies
colas do mundo. as condições brasileiras, é comum sua ocorrên- of powdery mildew. Annual Review of Phytopathology 24: 491 -
cia. Os conídios produzidos nas fontes de inóculo são, disseminados 510, 1986.·
pelo vento e, ao atingirem uma planta de trigo, iniciam o processo Bockus, W.W.: Bowden. R.L.; Hunger, R.M.; Morrill. W.L.; Murray.
de infecção. A germinação do conídio exige umidade relativa pró- T.D.; Smiley, R.W. Compendium of Wheat Diseases and Pest~.
xima de 100% e dá origem a um tubo germinativo, que se fixa na Saint Paul, APS Press, 2010. 184p.
snperficie do hospedeiro através da formação do apre:ssório. A partir
Reis, E.M. & Casa R.T. Doenças do trigo. ln Kimati, H.: Amorim, L.;
do apressório, desenvolve-se uma hifa, que rompe a cutícula e pene-
Rezende. J.A.M.: Bergamin Filho. A.; Camargo, L.E.A. (ed.).
tra nas células superficiais da folha. Esta hifa forma., na sua extre- Manual de fitopatologia: Ooenças das Plantas Cultindas. São
midade, um haustório ramificado, em forma de dedc,s, que passa a Paulo, Ceres, v. 2, 2005. p. 631-638.
retirar nutrientes diretamente do citoplasma da célula vegetal. Na
Daughtrey, M.L.; Hodgc, K.T.; ShishkotT, N. The powdcry mildews. ln:
superficie da p lanta tem início o desenvolvimento das hifas que
Trigiano, R.N.; Windham, M.T.; Windham, A.S. (ed.). Plant Palho-
constituem o micélio e que darão origem. posteriormente, aos coní-
logJ. Conccpts imd Lahoratory Exercises. Boca Raton. CRC
dios, dispostos em cadeia; cleistotécios podem eventualmente ser
Press, 2004. pp. 117-126.
formados na trama de hifas. S intomas externos são facilmente visí-
veis nas folhas. na fonna de manchas ovais, recob,crtas por uma Gallí. F. (ed.). Manual de Fttopatologia. São Paulo, Ceres, v. 2. 1980.
eflorescência branco-acinzentada. Sob condições favoráveis, este p. 553-573,
bolor esbranquiçado pode recobrir folhas, bainhas, g lumas e aris- Ellinghoe, A.H. Genetics aad physiology of primary infections by Erysiplu:
tas. Com a evolução da doença, aparecem áreas cloró1ticas e a planta graminis. Phytopatbology 62: 401-406, 1972.
passa a exibir amarelecimento. Nesta fase, podem su1rgir os clcisto- Eshed, N.E. & Wahl. 1. Role of wild grasses in epidemies of powdery
técios sobre as partes vegetais atacadas, os quais se apresentam na mildew on small grains in Israel. Phytopathology 65: 57-63. J 975.
forma de pequenos pontos esféricos e escuros, visívf:is a olho nu.
Glawe, D.A The powdery rnildews: a rcview of Lhe world's most te.mil-
O agente causal do oídio do trigo é o fungo Blumeria gra- iar plant pathogens. Annua.l Review of Phytopatbology 45: 27-51,
minis f. sp. triticí (sinonímia Erysiphe graminis f. s p. trifiei) que 2008.
na fase imperfeita corresponde a Oidium monilioides. As hifas
llyde, P.M. & Colhoum, J. Mechanisms of resistance of wheat to E1J'·
formam um micélio claro, que cresce externamente na superfi-
siphe graminis f. sp. trifiei. Phytopathologische Zeitschrifl 82:
cie d o hospedeiro, apresentando haustórios que inv.adem as célu- 185-206, 1975.
las epidérmicas. Os conidióforos são simples, curtos e têm uma
Moseman, J.G. Gcnetics ofpowdery míldews. Annual Review of Phy-
célula terminal a partir da qual se originam os conídios. Estes são
hialinos, unicelulares, de formato elipsoide ou oval.ado. Os cleis-
topathology 4: 269-290, 1966.
totécios são globosos, de coloração clara quando jovens e escura Sclmathorst. W.C. Environrncnlal rclationships ín tbe powdery mildews.
quando maduros. No interior do c leistotécio são formados nume- Annual Review of Phytopllthology J: 343-366. 1965.
rosos ascos, que apresentam forma cilindrica e contl:m oito ascós- Spencer, D.M. Tbe Powdery Mildews. New York, Academic Press, 1978.
poros hialinos, unicelulares e ovalados. Stadnik, M.J. História e taxonomia de oldios. ln Slaclnik, M.J. & Rivera,
A doença desenvolve-se muito bem em condições de alta M.C. (ed.). Oídios. Jaguariúna. Embrapa. 2001. pp.3-30.
umidade relativa e na faixa de temperatura compreendida entre Stadnik. M.J. & Rivera, M.C. Oidios. Jaguariúna. Embrapa, 2001.
18 e 22 "C. A presença de luz é imponante na etapa de penetra-
Zheng, Z., Nonomura, T., Bóka, K., Matsuda, Y.. Yisser, R. G. F., Toyoda,
ção e na formação de conídios. O uso de nitrogênio em excesso
H., Kiss, L., and Bai, Y. Detection and quantification of Levei/lufa
e a alta densidade de plantas favorecem a ocorrência da doença;
taurica growth in pepper leaves. Phytopathology 103:623-632,
além disto, a planta mostra-se mais suscetível durante as fases de
20 13.
crescimento rápido.
O controle da doença pode ser feito através de tratamento
químico, com fungicidas à base de enxofre ou com produtos mais
específicos, como fungicidas sistêmicos. O emprego de varieda-
des resistentes é a melhor maneira de controlar o oídio. A resis-
tência do tipo vertical apresentada por algumas variedades de
trigo tem sido quebrada pelo patógeno. Uma forma mais durável
de resistência tem sido conseguida com variedades que possuem
resistência horizontal, nas quais o oídio cresce lentamente. Algu-
mas medidas como errad icação de p lantas voluntárias. escolha da
época de p lantio e uso de adubação equilibrada pod,em contribuir
para a diminuição dos efeitos prejudiciais da doença. ·
28.6. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Pat.hology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic
Press, 2005.
Amorim, L.; Rezende, J.A.M.; Bergamin Filho, A.; Camargo, L.E.A.
(ed.). Manual de Fitopatologia: Doenças das Plantas Culth•ad~.
São Paulo, Ceres, vol. 2, 2016.

354
 CAPÍTULO
29
FERRUGENS
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
29.l. Sintomatologia ..................................................... 355
29.2. Etiologia ...................................•..........................•• 356
29.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 357
s ferrugens são assim denominadas em razão das
A lesões amareladas, de aspecto feITUginoso, que
aparecem nos hospedeiros atacados. Estas lesões.
também referidas como pústulas, são constituídas, na maior parte,
por estruturas reproduti,as do fungo, que emergem do tecido
vegetal doente através do rompimento da epiderme do hospe-
deiro. As pústulas são geralmente salientes em relação à superfi-
cie vegetal e liberam facilmente os propágulos do fungo.
Os patógenos responsáveis pelas ferrugens são fungos bosi-
diomicetos. que atuam como parasitas obrigatórios e não apresen-
tam fase saprofítica cm seu ciclo vital. São parasitas evoluídos,
capazes de colonizar intercelulannente os tecidos vegetais e pro-
du1air haustórios. que retiram nutrientes diretamente do interior da
célula viva. A relação patógeno-hospedeiro é específica e ocorre
tanto ao nível de espécie vegetal (formae speciales do patógeno ),
como ao nível de variedades de uma mesma esp~cie vegetal
(raças fisiológicas do patógeno). Ecaracterística típica dos fungos
causadores de ferrugens a produção de vários tipos de estruturas
reprodutivas (picniósporos. eciósporos. tirediniósporos. tcliósporos
e basidiósporos), bem como, em alguns casos, a exigência de mais
de um hospedeiro para completar o ciclo de vida.
As ferrugens podem ter ação devastadora sobre seu hos-
pedeiro e têm sido reconhecidas pelo homem desde a antigui-
dade. Estas doenças provocam constantemente enom1es perdas
em várias culturas. principalmente em gramíneas. como trigo.
cevada. milho e cana-de-açúcar. Além das gramíneas, cafeeiro,
soja, feijoeiro. várias ornamentais, frutíferas e hortícolas sofrem
redução na produção devido ao ataque de doenças deste grupo
1Boxe 29.1 ). As plantas doentes têm seu processo fotossintético
afetado tanto pela retirada de nutrientes promovida pelo fungo
355
29.4. Controle............... ,,............................................... 358
29.5. Doenças-tipo ........................................................ 358
29.6. Bibliografia consultada ........................................ 360
como pela destruição de área foliar, decorrente da formação de
pústulas e da queda de folhas provocada pelo patógeno.
As doenças deste Lipo estão distribuídas em regiões tempe-
radas e tropicais. O vento tem um papel fundamental na dispersão
dos esporos dos fungos causadores de femigcns a longas distân-
cias. pennitindo que os mesmos percorram, inclusive, distâncias
intercontinentais.
O controle das ferrugens tem sido desenvolvido com base
em variedades resistentes, utilirn,:ão de produtos químicos e
erradicação de hospedeiros alternados. Apesar da disponibilidade
de genót_ipos resistentes e de fungicidas eficientes, as ferrugens
continuam causando significativas reduções na produção de ali-
mentos em todo o mundo.
29.1. SINT0.\1ATOLOGIA
Os sintomas de ferrugem manifestam-se predominantemente
nas folhas, embora possam ocorrer, em alguns casos. cm outras
partes vegetais, como bainhas, colmos. ramos novos, órgãos florais
e frutos em início de desenvolvimento.
Nas folhas. os sintomas têm início com pequenas manchas
amareladas, geralmente circulares ou elípticas. recobertas pela
cutícula da planta. Com o desenvolvimento da doença, estas man-
chas aumentam de tamanho e a cutícula se rompe, expondo a massa
de urediniósporos produzida pelo patógeno (Figura 29.1 ). Neste
estádio, as manchas são denominadas de pústulas e apresentam
coloração amarela ou alaranjada. As manchas tomam-se castanhas
ou pretas, quando mais velhas, em decorrência do surgimento dos
tcliósporos sucedâneos dos urediniósporos. As pústulas apresen-
tam-se salientes em relação à superficie foliar e podem coalescer
quando a doença ocorre com alta intensidade.
 Manual de Fitopatologia

Boxe 29.1 As ferrugens não dormem

A história da Fitopatologia, assunto do Capítulo 1 desta obra, revela que as ferrugens são conhecidas pelo
homem desde a antiguidade. Textos bíblicos já faz.iam referências sobre as ferrugens em cereais, especialmente no
trigo, cultivados pelos hebreus. Os antigos romanos atribuíam as ferrugens dos cereais a causas divinas, como castigo
imposto pelos deuses em razão das suas más ações. As ferrugens, desde tempos remotos, se apresentam como um
flagelo para a humanidade, implicando em significativos danos para numerosas plantas cultivadas.
No Brasil, há dois exemplos marcantes, representados pelas ferrugens do cafeeiro e da soja, ambas as culturas de
expressiva importância para a economia do País. Há, aproximadamente, cinco décadas chegava aos cafezais brasileiros
a temida ferrugem que ocorria no continente africano. Após sua chegada à Bahia, em alguns meses, se propagou por
uma região de 600 mil km2, de acordo com estimativas da época. A ocorrência da doença se expandiu pelas áreas
produtoras e causou um forte impacto na cafeicultura brasileira, pela substituição de variedades tradicionais, redução
no rendimento da cultura e gastos com o controle químico. Os efeitos da ferrugem são sentidos até o momento atual,
onerando os cafeicultores e os consumidores que apreciam o saboroso cafezinho. A ferrugem da soja é mais recente e tem
história semelhante à do café. As primeiras evidências da doença apareceram em campos do Paraná, sendo introduzida
via fronteira paraguaia. A disseminação do agente causal ocorreu rapidamente e, em curto intervalo de tempo, atingiu
os extensos cultivos implantados nas principais regiões produtoras. A doença encontrou condições climáticas muito
favoráveis no território brasileiro, além do favorecimento advindo dos cultivos sucessivos, sob irriga~o, nos meses
de inverno, conduzidos em áreas do Centro-Oeste. A grande quantidade de pequenas pústulas presentes nas folhas
fotossinteticamente ativas provoca queda das mesmas, comprometendo a formação de grãos. Como consequência, o
rendimento da cultura é reduzido drasticamente, resultando em perdas altamente significativas para os produtores.
Além dos danos, a doença tornou a cultura dependente do uso de produtos químicos para sua viabilidade econômica,
onerando a produção e reduzindo o lucro dos agricultores. Um fato interessante, mas não gratificante, é que antes da
introdução da ferrugem asiática da soja, o Brasil ocupava a oitava posição entre os maiores consumidores de fungicidas.
Em 2007, já se colocava em segundo lugar. Mais recentemente, em razão da obrigatoriedade do controle da doença, o
País se tornou líder absoluto no consumo mundial de fungicidas (Mais informações sobre essas doenças nos itens 2.1.3
e 2.2.8 do Capítulo 2 desta obra).
De acordo com Norman Ernest Borlaug, engenheiro agrônomo e ganhador do prêmio Nobel da Paz por seu
trabalho no melhoramento de variedades de trigo adaptadas ao clima de países africanos e asiáticos: "a ferrugem
nunca dorme". De fato, neste novo século tem se desenvolvido alarmantes surtos de epidemias causadas pelas ferrugens
em diversas espécies cultivadas, destacando-se as ferrugens do trigo, cafeeiro, soja, videira e plantas pertencentes à
familia das mirtáceas (Prímiano et ai., 2017). As epidemias têm sido creditadas a fatores diversos, como emergência
de variantes genéticos na população de patógenos já conhecidos, homogeneidade de genótipos das espécies cultivadas,
ocorrência de condições ambientais favoráveis, mudanças climáticas e crescimento do comércio mundial de plantas. O
controle destas doenças leva ao aumento na frequência de aplica~o de fungicidas, implicando em aumento do custo de
produção e redu~o nos lucros do produtor. Além disto, a pressão de seleção criada pelo uso intensivo dos fungicidas
pode contribuir para a seleção de raças resistentes do patógeno, inviabilizando o uso de fungicidas anteriormente
eficientes. Ainda, alterações indesejáveis podem ocorrer no ambiente, em decorrência da dispersão e do acúmulo
destes produtos no solo e na água.

Em ramos e frutos, a ferrugem produz manchas recobertas
por uma densa massa pulverulenta de coloração amarela, consti-
tuída por urediniósporos do patógeno. Quando ocorre a coales-
cência destas lesões, ramos novos e frutos jovens podem ficar
totalmente recobertos por esta massa As manchas, com o decor-
rer do tempo, podem se tomar necróticas.
A fenugem pode causar danos maiores ou menores, depen-
dendo do estádio de desenvolvimento da planta e da severidade
do ataque do patógeno. Assiru, são observados em plantas ataca-
das destruição de área foliar, necrose de brotações e .queda pre-
coce de folhas, flores e frutos. Como consequência, pode ocorrer
morte de plantas jovens, enfraquecimento de plantas adultas e
redução na produção de frutos ou grãos.
29.2. ETIOLOGIA
Os fungos causadores de fenugens são parasitas obriga-
tórios e pertencem ao grupo dos basidiomicetos. Estes patóge-
nos apresentam alta especialização em relação ao hospedeiro,
havendo, inclusive, casos de ocorrência de fom1ae speciales e
raças fisiológicas. A colonização dos tecidos vegetais é feita atra-
vés do crescimento micelial intercelular e da emissão de haustó-
rios intracelulares.
O número de espécies fúngicas associadas às ferrugens
que ocorrem em Gimoospermas e Angiospermas aproxima-se
de cinco mil, distribuídas em diversos gêneros. Dentre estes,
alguns merecem destaque, como Puccinia, Hemileia, Uromyces,
Phakopsora e Melampsora, pela ocorrência frequente e pela
importância econômica das doenças por eles causadas.
Os agentes causais de fenugens produzem vários tipos de
estruturas de frutificação, cada uma delas correspondendo a uma
fase do ciclo de vida do patógeno. Assim, o pícnfo, ou espermo-
gônio, é considerado a fase O, o éeio, a fase I, o urédio, a fase
n, o télio, a fase lll, e o basídio, a fase IV. Cada uma destas
estruturas, genericamente conhecidas pelo nome de soros. produz
um tipo de esporo. ou seja, picniósporos, eeiósporos, uredini-
ósporos. teliósporos e basidiósporos, respectivamente. Quando

356
 Ferrugens
Figura 29.1 - Ferrugem marrom da cana-de-açúcar causada por Puccinia melanocephala (A, B) e urediniósporos do patógeno (C). Ferrugem
do cafeeiro (D), detalhe de uma pústula (E) e urediniósporos do agente causal (F).
o ciclo da doença for constituído pelas cinco fase.s, a ferrugem é
chamada macrocíclica ou de ciclo longo; se o patógeno não apre-
senta estas cinco fases, a ferrngem é denominada rn1icrocíclica ou
de ciclo curto. Alguns fungos desenvolvem todo o, seu ciclo vital
sobre um único hospedeiro e, neste caso, as ferrugens são referi-
das como autoicas; outros necessitam de mais de um hospedeiro
para completar o ciclo e as ferrugens recebem a designação de
heteroicas.
O pícnio ou espermogônio é uma estrutura globosa, prati-
camente inserida no tecido vegetal, que se abre para o exterior,
expondo os picniósporos e as hifas receptivas. Ambos são produzi-
dos por micélio haploide. Os picniósporos, que atuam como game-
tas masculinos e não infectam plantas, fertilizam as lhifas receptivas
compatíveis existentes nos pícnios, dando origel111 a um micélio
dicariótico que, por sua vez, dará origem ao écio. Estas estruturas,
geralmente formadas na face da folha oposta aos pícnios, produ-
zem esporos também dicarióticos, denominados ec iósporos. Estes
esporos têm a capacidade de penetrar e colonizar os tecidos do hos-
pedeiro, dando origem ao urédio ou uredínio; esta estmtura, por sua
vez, produzirá os urediniósporos ou uredósporos, e,sporos dicarió-
ticos formados mitoticamente. O télio, que surge a partir do urédio,
quando este cessa a produção de urediniósporos, passa a produ-
357
zir esporos também dicarióticos, de. paredes espessas, denomina-
dos teliósporos. Estes podem atuar durante algum tempo como
esporos de resistência. Ao germinarem, formam um basídio que,
através da meiose, produz quatro basidiósporos haploides. Os
basidiósporos germinam, dando origem a um micélio haploide
que, ao colonizar o tecido vegetal, forma novamente o pícnio.
29.3. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDECRO
Os agentes causais de ferrugens, por serem parasitas obriga-
tórios, necessitam de hospedeiro vivo para seu desenvolvimento e,
em função da sua especialização em relação ao hospedeiro, geral-
mente não possuem hospede.iros alternados. Estas características
têm influência direta sobre a forma de sobrevivência dos mesmos.
Assim, nos trópicos, os patógenos sobrevivem principalmente na
forma de urediniósporos que, geralmente, permanecem sobre plan-
tas voluntárias após a colheita. Nos países temperados, é comum
urediniósporos serem trazidos pelo vento de regiões longínquas.
Em muitas situações, os teliósporos atuam como estruturas de
resistência e garantem a sobrevivência do patógeno na ausência
do hospedeiro. A disseminação pode ocorrer a curtas ou longas
distâncias através do vento, água, insetos e outros agentes dissemi-
nadores. A água, na forma de respingos, tem papel importante na
 Manual de Fitopatologia
disseminação dos esporos dentro da planta ou para plantas vizinhas.
O vento, no entanto, é o agente de maior importância. Além de pro-
mover a disseminação dentro da planta e para plantas próximas à
fonte de inóculo. o vento é responsável por levar esporos a longas
distâncias, promovendo uma distribuição eficiente do inóculo em
amplas áreas geográficas. Os esporos. predominantemente os ure-
diniósporos, ao atingirem uma planta suscetível, passam a desen-
volver a etapa de infecção. A fase de gem1inação tem inicio quando
a umidade do ar está próxima à saturação, sendo muito favorecida
quando um filme de água cobre a superfície foliar. Nestas condi-
ções, o urediniósporo gennina, produzindo o promicélio e, pos-
terionnente, o apressório. A penetração, exceção feita a algumas
espécies do gênero Phakopsora. ocorre através dos estômatos. No
caso de espécies do gênero Phakopsora, o patógeno pode ingres-
sar o hospedeiro diretamente através da cutícula. A colonização se
processa através do desenvolvimento de micélio intercelular e da
emissão de haustórios para o interior das células do hospedeiro.
Como consequência da colonização dos tecidos, surgem os sinto-
mas, na fonna de manchas inicialmente puntiformes de coloração
levemente amarelada. Quando o patógeno inicia a sua reprodução,
as estruturas reprodutivas forçam a epidenne foliar, promovendo o
rompimento da mesma, ficando exposta a massa de urediniósporos,
cor de ferrugem. Em alguns casos. como na ferrugem do cafeeiro,
a produção de estruturas reprodutivas se dá através dos estômatos.
As pústulas são geralmente salientes e podem coalescer, tomando
uma parte considerâvel do limbo foliar. Com o tempo, estas lesões
adquirem coloração castanha ou preta, em decorrência da fonna-
ção dos teliósporos. Tanto os urediniósporos como os teliósporos
podem ser disseminados pelo vento ou pela água e a planta doente
passa a atuar como fonte de inóculo. As condições climáticas que
favorecem a ocorrência das ferrngens são bastante variáveis, em
função da combinação patógeno-hospedeiro. No éntanto, de niodo
geral, a presença de alta umidade relativa e de temperatura amena
são propícias ao desenvolvimento deste tipo de doença.
29.4. CONTROLE
A utilização de variedades resistentes e o uso de produtos
químicos são as formas mais viáveis de controle. A erradicação
de hospedeiros alternados é uma medida de caráter específico
para o caso das íerrugens que necessitam de mais de um hos-
pedeiro para completar seu ciclo vital (veja Boxe 14.5 no Capí-
tulo 14 desta obra). O controle através de variedades resistentes
tem sido, em muitos casos. uma medida eficiente e econômica. A
obtenção destas variedades, no entanto, implica em gastos com
pesquisa. Produtos químicos de espectro amplo ou específico
sempre aumentam o custo de produção. Em alguns casos, porém,
tais produtos têm se mostrado bastante eficientes e devem ser
considerados como uma alternativa de controle, principalmente
na ausência de genótipos resistentes do hospedeiro.
29.5. DOENÇAS-TIPO
A ferrugem do colmo do trigo é um exemplo clássico de
ferrugem de ciclo longo. Além disso, seu agente exige, para com-
pletar seu ciclo, um hospedeiro alternado. Nas condições tropi-
cais, não ocorre o ciclo longo, Llevicto à ausência do hospedeiro
alternado. É neste hospedeiro que se 'tompleta a fase sexual do
patógeno. Como consequência. a variabilidade patogênica do
fungo nos trópicos é menor, o que toma menos problemático o
controle da doença através de variedades resistentes.
358
O agente causal da doença é o fi.mgo Puccinia graminis
f. sp tririci, que ataca colmos, folhas, bainhas e, eventualmente,
glumas e sementes. Além do trigo, o patógeno causa doença em
outros hospedeiros. como cevada, centeio e algumas gramíneas.
O ciclo da ferrugem tem início quando, após o inverno, o
esporo de res:istência do patógeno (teliósporo), que sobreviveu
nos restos de cultura, germina e produz um basídio. O basídio dá
origem a quatro basidiósporos, todos haploides. Ao atingir uma
folha de bérberis (Berberis vulgaris), o basidiósporo produz um
tubo germinativo que penetra diretamente a cutícula, ganhando
o interior do tecido do hospedeiro alternado. A colonização é
realizada através do crescimento intercelular das hiías. que emi-
tem haustórios para o interior das células vegetais. A partir do
desenvolvimento deste micélio, forma-se o pícnio ou· espermo-
gônio que, rompendo a epiderme, abre-se ao exterior. No pícnio,
encontram-se hifas receptivas e picniósporos. Água, na forma
de chuva ou de orvalho, e insetos são responsáveis pela disper-
s-lo dos picniósporos que, ao encontrarem hifas receptivas com-
patíveis, passam a desenvolver o processo de fertilização. Como
consequência deste processo, surge um micélio dicariótico que
cresce em direção oposta ao pícnio e produz outra estmtura, o écio.
Esta estrutura tem a forma aproximada de um sino e projeta-se para
o exterior através da ruptura da epidenne. produzindo cadeias
de eciósporos dicarióticos. A paite do ciclo que ocorre sobre o
bérberis encerra-se com a fonnação dos eciósporos. As próxi-
mas fases serão desenvolvidas sobre a planta de trigo. Assim, os
eciósporos levados pelo vento, ao encontrarem uma planta de
trigo, dão continuidade ao ciclo, genninando, produzindo pro-
micélio e penetrando no tecido do trigo através de estômatos.
A colonização pennite a fom1ação de uma massa micelial que
pressiona a epidcnne vegetal devido ao surgimento das pontas de
hifas (esporóforos), sobre as quais se formarão os urcdinióspo-
ros. A estrutura assim formada recebe o nome de urédio. Ao rom-
per a epidenne, uma massa pulverulenta, amarela, constituída por
urediniósporos dicarióticos, fica exposta ao ambiente externo. A
partir do urédio, os urediniósporos podem ser liberados pela ação
da água e, principalmente, do vento. Ao encontrarem tecido de
trigo suscetível, estes esporos germinam, penetram pelos estô-
matos, colonizam por meio de micélio intercelular e haustórios e
passam a formar novos urédios, que novamente produzirão mais
urediniósporos. Com o passar do tempo, os urédios deixam de
produzir urediniósporos e passam a dar origem aos teliósporos.
A estrutura passa a ser, então, denominada de télio. Nem sempre
o télio é fo1111ado deste modo. Algumas vezes resulta da infecção
direta promovida por um urediniósporo. Os teliósporos são bice-
lulados e escuros, o que faz o télio apresentar coloração escura.
É nos teliósporos que ocorre a etapa de fusão dos núcleos (cario-
gamia). Mais especificamente, em cada uma das duas células do
teliósporo os núcleos fundem-se. Posteriormente, já no basídio,
ocorre a meiose e, finalmente, a formação de quatro basidióspo-
ros uninucleados. As etapas de cariogamia e meiose permitem a
ocorrência de recombinações genéticas, o que implica no apareci-
mento de novas raças fisiológicas do fungo. Fechando o ciclo, os
teliósporos podem permanecer nos restos de cultura, garantindo a
sobrevivência do patógeno durante o período de entressafra.
Os sintomas no trigo aparecem na forma de manchas estrei-
tas e fusiíormes que acompanham o sentido das nervuras. Com o
progresso da doença, ocorre ruptura da epiderme do hospedeiro,
aparecendo as pústulas de coloração amarelada. A quantidade
de pústulas e a área vegetal tomada pelas mesmas dependem da
 Ferrugens

mtensidade da doença. Com o passar do tempo, as pústulas ama-
·~bdas tomam-se castanhas ou pretas, devido ao aparecimento
dos teliósporos. Como consequência do desenvolvimento da
dlxnça, a planta perde mais água por transpiração, a taxa de res-
piração aumenta, :a fotossíntese diminui e o patógeno debilita a
olanta através da retirada de nutrientes. Com isto, a produção de
pios é diretamente afetada.
O controle da ferrugem do colmo normalmente é feito por
tTJeio do uso de vuriedades resistentes. A aplicação de produtos
químicos também é recomendada, existindo vários fungicidas
--iue possibilitam bom controle da doença.
A ferrugem do cafeeiro é uma doença bastante importante
rias condições brasileiras, sendo conhecida desde meados do século
JXl.SSado. Ao longo do tempo, a. doença vem causando grandes
prejuízos à cafeicultura, sendo responsável por sérias crises eco-
nõmicas não somente no Brasil. mas também em outros países pro-
-~urores.
O patógcno, Hemileia vastatrix, ataca principalmente as
folhas e esporadicamente a extremidade de ramos novos, produ-
..,ndo urediniósporos e teliósporos. Os urediniósporos são unicelu-
Ares, alaranjados, g;eralmente de fonnato triangular e apresentam
.,1:imentações externas semelhantes a pequenos espinhos. Os
u:liósporos, produzidos em menor quantidade, têm forma ligeira-
mente globosa, são unicelulares, possuem urna parede espessa e
1presentam uma saliência no ápice.
O ciclo da doença (Figura 29.2) tem início quando ure<li-
niósporos são liberados de pústulas formadas em folhas de plan-
tas doentes. Estes esporos podem ser disseminados pela água,
vento ou insetos e, ao encontrarem tecido suscetível e condições
ambientais favoráveis, iniciam o processo de genninação. Nesta
fase, a presença de alta umidade relativa ou de uma película de
água sobre a superficie da folha é imprescindível. Ao germinar, o
urediniósporo produ.l o promicélio que, não conseguindo penetrar
diretamente a epiderme, desenvolve-se sobre a folha até encon-
trar um estômato, onde forma um apressório e penetra. A coloni-
zação é feita pelo crescimento de micélio intercelular e fonnação
de haustórios. Precedendo a fase reprodutiva. as hifas fonnam um
aglomerado na câmara subestomática. dando origem a um con-
junto de pedicelos que saem pelos estômatos, na face inferior da
folha. No ápice destes pedicelos são fonnados os urediniósporos
que. normalmente, permanecem unidos por uma mucilagem. Esta
massa de urediniósporos constitui a pústula (Figura 29.l D, E).
Com o tempo, as lesões envelhecem e, na parte central, são for-
mados os teliósporos. Estes esporos genninam, fonnam o basídio
que. por sua vez, dará origem a quatro basidiósporos unicelula-
res e mononucleados. O basidiósporo não consegue infectar o
cafeeiro. Como ainda não se conhece um hospedeiro altemaJo,
supõe-se que o ciclo se interrompa neste ponto.
Os primeiros sintomas foliares são caracterizados por peque-
nas manchas circulares, de cor amarelada, localizadas na face infe-
rior da folha. Estas manchas evoluem e, quando observadns na
fuce superior, são lisns, arredondadas e amarelas. Na face infe1ior
encontra-se uma massa alaranjada, de aspecto pulverulento. que
se mostra saliente em relação à superficie foliar (Figura 29.1 E).

Urédia na face
Penetração de tubo germinativo
Folha d,e inferior da folha
através de estômato na face
cafeeiro sadia inferior da folha
(face ín'ferior)

Urédia - Télia com

urediniósporos e teliósporos

Queda de

,.

Teliósporo ,t..
germinado 0~
Queda de Basidiósporos não infectam
folhas cafeeiro, mas nenhum
.,,~..~~ d ecorrente d a
~ ;.o ...;~~ ~. .- hospedeiro alternado é
Cafeeiro sadio Planta desfolhada infecção conhecido
pela doença

Figura 29.1 - Ciclo da ferrugem <lo cafeeiro, causada por Hemileia vastarrix.
Fonte: Redesenhado por Serge Savary, de Agrios ( 1997).

359
 Manual de Fitopatologia
Em ataques severos, estas manchas podem coales,cer, tomando
grande parte do limbo foliar. Como resultado do ataque do pató-
geno, ocorre uma diminuição da área foliar fotossintetizante,
perda de nutrientes e, em alguns casos, queda precoce de folhas.
Estes fatores levam ao enfraquecimento da planta, o que resulta
em baixa produção de frutos.
As medidas visando o controle da doença envolvem a esco-
lha de locais favoráveis ao desenvolvimento do cafüeiro e pouco
favoráveis ao patógeno. É viável, também, a utilização de algu-
mas variedades geneticamente resistentes. Além de:;;tas medidas,
o tratamento químico das plantas é a forma mais comum de com-
bater a doença. O uso preventivo de fungicidas cúpricos ou de
produtos mais específicos é uma prática frequenwmente usada
para o controle da ferrugem.
29.6. BlBLIOGRAFlA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Pathology. 4 ed. San Diego, Academic Press, 1997.
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 CAPÍTULO
30
CARVÕES
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
30.I. Sintomatologia ..................................................... 361
30.2. Etiologia................................................................ 362
30.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 363
s carvões são doenças que se caracterizam pela
O produção de massas pulverulentas escuras na parte
aérea das plantas. Estas massas são constituídas
oor estruturas reprodutivas do patógeno, fato que toma os carvões
~mamente identificáveis, não tanto pelos sintomas, mas, princi-
ualniente, pelos sinais presentes nas plantas doentes.
Os carvões têm distribuição generalizada, atingindo prati-
.:amente todas as áreas do mundo onde se pratica a agricultura. Os
cereais, como trigo, milho, cevada e aveia, são constantemente
..:etados pela doença. É também um problema sério para outras
culturas, como cana-de-açúcar, cebola e cravo ornamental.
A maior frequência de ataque de carvão é verificada nos
grlos ou sementes, em razão do patógeno atingir o ovário das
~ antas; neste caso, que compreende os carvões dos cereais, o
UJgo desenvolve-se e produz uma massa escura de esporos
;.oros) que substitui o conteúdo dos grãos. Os soros podem ser
_.,:,nnados também nas folhas, hastes ou componentes florais,
:.e-pendendo do hospedeiro. Quando tecidos tenros, provenientes
d3 germinação da semente, são atacados pelo patógeno ou quando
::---íe atinge o ovário de uma planta adulta, e a respectiva semente é
. ,.,,ocada para germinar, ocorre infecção sistêmica da nova planta.
Por outro lado, quando o fungo coloniza tecidos meristemáticos,
_ .:nfecção é do tipo localizada.
Os carvões são causados por fungos basidiomicetos e com-
~nderu, aproximadamente, mil e cem espécies capazes de infec-
w plantas pertencentes a mais de setenta e cinco famílias botânicas.
~,tes fungos apresentam especificidadt: em relação ao hospedeiro,
:idusive com ocorrência de raças fisiológicas. São considerados
parasitas obrigatórios e desenvolvem uma fonna de parasitismo
~oluído, apesar de, geralmente, não formarem haustórios.
361
30.4. Controle................................................................ 363
30.5. Doença-tipo ......................................................... 363
30.6. Bibliografia consultada ........................................ 364
Como parasitas evoluídos, os patógenos convivem por
longo tempo com o hospedeiro antes que os sintomas se tomem
visíveis. No caso dos carvões de cereais, o patógeno desen-
volve-se às custas da planta desde a genninação da semente e os
danos manifestam-se, normalmente, no estádio de formação dos
grãos. O patógeno afeta as plautas atacadas tanto pela retirada de
nutrientes como por modificações que causa no desenvolvimento
de meristemas e grãos. Durante o ciclo vital do fungo, são produ-
zidos basicamente dois tipos de esporos, os teliósporos e os basi-
diósporos, além de micélio primário (monocariótico) e micélio
secundário (dicariótico). Os esporos são facilmente disseminados
pelo vento, podendo atingir hospedeiros localizados nas proximi•
dades ou a grandes distâncias da fonte de inóculo.
As medidas de controle para os carvões envolvem, prin-
cipalmente, o uso de variedades resistentes, além do tratamento
químico ou térmico das sementes e, em alguns casos, o trata-
mento químico do solo.
30.1. SINTOMATOLOGIA
Os carvões podem se manifestar de diferentes formas em
relação ao hospedeiro. No caso de trigo e aveia, os sinais tor-
nam-se evidentes na fase de emissão e formação das espigas e
panículas, quando se observa a presença de massas escuras que
substituem os grãos (Figura 30. lA). As espigas e as panículas tor-
nam-se escuras e liberam facilmente um pó preto, que corresponde
aos teliósporos do fungo. No milho, os grãos são substituídos
por estruturas semelhantes a bolhas totalmente preenchidas por
teliósporos do patógeno. Estas estruturas escuras têm um tama-
nho várias vezes maior que um grão de milho normal e, devido
à hiperplasia, provocam deformação na espiga (Figura 30.18).
 Manual de Fitopato"logia
A ocorrência de carvão em cebola provoca sintomas semelhan-
tes aos de damping-ojfde pós-emergência, pois os tecidos jovens
mostram-se muito suscetíveis. Na cana-de-açúcar, o meristema
apical sofre uma modificação e passa a fonnar um apêndice. Esta
estrutura, denominada chicote, é recoberta por uma película pra-
teada e contém uma massa escura formada por esporos do fungo
(Figura 30. IC). Assim, de modo geral, os carvões são identifi-
cados principalmente com base nos sinais, ou seja, nas estrutu-
ras do patógeno associadas às plantas doentes. Estas estruturas
são produzidas no interior de partes vegetais modificadas, prin-
cipalmente grãos e meristemas, e tornam-se evidentes na forma
de massas escuras e pulverulentas. Além da presença dos sinais,
em algnns casos podem ocorrer outros tipos de sintomas, como
subdesenvolvimento, perfilhamento excessivo e, mais raramente,
morte do hospedeiro.
30.2. ETIOLOGIA
Diversos gêneros pertencentes ao grupo dos basidiomice-
tos estão associados aos vários tipos de carvões que ocorrem em
plantas cultivadas. Estes patógenos apresentam especificidade
quanto ao hospedeiro, são parasitas evoluídos e obrigatórios.
Normalmente formam esporos, como teliósporos e basidióspo-
ros. e desenvolvem micélio monocariótico (primário) e dicarió-
tico (secundário). formam, também, estruturas do tipo soro, que
contêm os teliósporos. Os teliósporos são unicelulares, esféricos,
binucleados, podendo apresentar superfície lisa ou ornamentada.
São formados a partir <lo micélio dicariótico, de modo interca-
lar ou terminal, a partir da diferenciação das células que com-
põem -as hifas. Estas desenvolvem-se, normalmente, no interior
de partes vegetais originárias de grãos e meristemas modificados.
Algumas vezes os tctiósporos são chamados de teleutósporos e
Figura 30.1 - Sintomas de carvão em trigo (A), milho (B) e cana-de-açúcar (C).
Crédito das fotos: Erlei M. Reis (A) e Maríse C. Martins-Parísi (B).
362
pnblicações mais antigas usam como sinonímia o termo clami-
dósporos. Os basidiósporos são ovalados, unicelulares, uninucle-
ados, hialinos e normalmente não exibem ornamentações. Estes
esporos. também conhecidos por esporídios, são produzidos a
partir da germinação do teliósporo. Durante o processo de ger-
minação do teliósporo, um tubo germinativo (prómicélio) é for-
mado, o qual, posteriormente, se diferencia num basídio. Este é
septado e dá origem aos basidiósporos, que são formados late-
ralmente; quando o basídio não apresenta septos. Os basidiós-
poros podem se multiplicar por brotamento ou podem germinar
e produzir um tubo genninativo, que dará origem a uma hifa. O
micélio produzido por um basidiósporo é chamado de primário
e apresenta os núcleos geneticamente idênticos (monocariótico).
Em muitos casos, dois micélios primários compatívés se unem
(plasmogamia) e formam o micélio secundário, o qual possui dois
tipos de núcleo geneticamente diferentes (dicariótico). Este micé-
lio penetra e desenvolve-se no hospedeiro de modo intracelular,
normalmente sem a fonnaçào de haustórios. É exatamente este
tipo de micélio que, no final do processo, fragmenta-se, produ-
zindo novamente os teliósporos. Assim, o teliósporo é um esporo
assexuado que possui dois núcleos. Os processos de cariogamia e
meiose ocorrem durante a germinação do mesmo.
Os soros são formados no tecido do hospedeiro, princi-
palmente no caso dos carvões dos cereais. Assim, o desenvolvi-
mento e posterior clivagem do micélio secundário no interior dos
tecidos vegetais dá origem às massas escuras e pulverulentas que
substituem o conteúdo dos grãos.
Os agentes dos carvões apresentam grande variabilidade
genética, o que implica no aparecimento de raças patogênicas. A
existência das raças deve-se, em grande parte, ao mecanismo de
recombinação genética que ocorre durante o processo de meiose.
 Carvões
30.3. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDE[RO
Os patógenos que causam os carvões atuam como parasi-
~ obrigatórios e, na ausência do hospedeiro oo campo, têm sua
t0brevivência assegurada, principalmente, pelos teliósporos. Estes
esporos podem estar presentes em sementes contaminadas, restos
je cultura e no solo. Em alguns casos, micélio dormente é encon-
::r-ado nos tecidos internos da semente. Por esta razão. restos de
~altura e sementes são as principais fontes de inóculo da doença.
... disseminação é feita pela água de enxurrada ou irrigação, que
-"Tasta os propágulos existentes no solo, dispersando-os na área de
:-1antio. O vento é o agente que promove a disseminação do pató-
.;:eno a longas distâncias, quando o inóculo está presente nas cspi-
,-3.S de cereais ou nos chicotes de cana-de-açúcar. A água, na fonna
.. respingos, também dissemina este inóculo na própria planta e
• .:ra plantas vizinhas. Assim, 4uando o agente de disseminação é o
ento, o inóculo não necessariamente tem origem na própria área
.upada pela cultura, mas pode ser proveniente de outras áreas. A
nfecção de um hospedeiro pode ocorrer de diferentes formas. A
·ecção do embrião ocorre quando um esporo disperso pelo vento
.::r..nge o estigma de uma flor que, após germinação, instala-se no
.., ário: em seguida, o micélio permanece dormente na semente;
;'.\."5;teriormente, desenvolve-se. de modo sistêmico. na planta pro-
emente da germinação da semente infectada; finalmente, mam-
,nra-se na fase de formaçao de espigas ou panículas. A infecção
~ plãntulas tem origem a partir de uma semente contaminada exter-
.,.mente por teliósporos; estes genninam e infectam o coleóptilo;
e- seguida, o micélio desenvolve-se sistemicamente nos tecidos
. ~etais; por fim, as panículas passam a exibir massas de esporos
lugar dos grãos. A infecção de meristcma, como no caso da cana-
.r.•açúcar, ocorre quando o esporo atinge uma gema, provocando
- dúicação no seu desenvolvimento e dando origem a uma estm-
.; diferente daquela nonnalmente produzida pela gema; no final
ó. ciclo, são formados os esporos que ocupam esta estrutura. Tanto
,.. teliósporos, dispersos a partir de um hospedeiro vivo como aque-
.es que passaram por um período de sobrevivência, germinam e for-
m um tubo germinativo ou promicélio, que se transforma em um
--as1dio. Este, posteriormente, darâ origem aos basidiósporos. Estes
~1ros sexuados genninam, originando o micélio primãrio. O micé-
~undãrio origina-se a partir da plasmogamia entre dois micé-
primários compatíveis. A penetração se processa de fonna direta,
~do o patógeno atinge a superfície de um tecido suscetível. A
celonização ocorre predominantemente através do crescimento
1C1.ercelular do micélio secundário, normalmente sem a presença de
~tórios. Os sintomas aparecem de diferentes formas: nos cereais,
-~fflo trigo, aveia, milho e outros, o conteúdo dos grãos é substí•
-.io por massas pulverulentas escuras constituídas de teliósporos;
~ sintomas na cana-de-açúcar manifestam-se, principalmente, na
T!Ila de uma apêndice filiforme (chicote), cujo interior contém os
~sporos. A reprodução do patógeno ocorre quando as hifas dica-
1cas. que se desenvolveram dentro dos grãos ou nos meristemas,
·:-em clivagem. Cada célula que compõe o micélio transforma-se
~ um teliósporo. Esta massa de teliósporos é, inicialmente, reco-
~ª por uma película de tecido do próprio hospedeiro, a qual, poste-
- rmente, rompe-se, permitindo a dispersão dos esporos. Os fatores
--b,entais que interferem mais diretamente na ocorrência e desen-
\ imento dos carvões são a temperatura e a umidade. O carvão da
.:3ro-de--açúcar.e o carvão do milho são .favorecidos em regiões de
MI:! umidade e temperatura relativamente elevada (25-30 ºC); os car-
ies dos cereais de inverno são mais severos em condições de tem-
~rura mais amena ( 16-20 ºC) e elevada umidade.
363
30.4. CONTROLE
As medidas recomendadas para o controle dos carvões
compreendem, basicamente, o·uso de variedades resistentes e o
tratamento do material de propagação (sementes e toletes).
O emprego de variedades resistentes é a medida mais ade-
quada de controle, embora a resistência destas variedades possa
ser "quebrada'' devido ao aparecimento de novas raças do pató-
geno. O tratamento de sementes de cereais e de toletes de cana-
de-açúcar pode ser feito térmica ou quimicamente. O tratamento
térmico envolve o uso de água aquecida e visa eliminar o pató-
geno veiculado externa e/ou internamente à semente. O trata-
mento químico emprega fungicidas e visa erradicar o fungo ou
proteger a semente quando a mesma for semeada em solo infes-
ta~. .
Além destas medidas. é recomendado, cm alguns casos, a
rotação de cultura, quando uma dete1111inacla área encontrar-se
muito inl'estacla, e a eliminaçao de plantas. espigas e panículas,
quando a doença estiver ocorrendo cm baixas proporções.
30.5. DOENÇA-TIPO
Os carvões têm um papel econômico bastante relevante,
sobretudo para o trigo e a cevada e. em certas ocasiões, para o
milho e o sorgo. Embora a doença seja reconhecidamente impor-
tante para essas espécies, o carvão da cana-de-açúcar merece
um enfoque especial, em razão tanto de sua própria importância
quanto do papel social e econômico da indústria sucroalcoleira
para o nosso país.
O carvão da cana-de-açúcar foi uma das primeiras doen-
ças reconhecidas nesta cultura. tendo sido relatado em 1877,
na África do Sul. Sucessivamente, o carvão passou a ser iden-
tificado em outras partes do mundo. Nas Américas, a doença foi
primeiramente identificada na Argentina, no início da década de
1940, chegando ao território brasileiro em 1946. O foco inicial da
doença foi a cidade paulista de Assis e, a partir dai, o patógeno
dispersou-se por todo o Estado de São Paulo ( ver Capítulo 2 desta
obra). Desde então, vários Estados passaram a registrar a pre-
sença da doença, embora a mesma só tenha atingido o nordeste
brasileiro quarenta anos após sua introdução em terras paulistas.
Os danos provocados pelo carvão podem ser indiretos,
quando impede o cultivo de variedades mais produtivas, porém
suscetíveis, e diretos, quando provoca redução na qu·antidade e
qualidade dos colmos, morte de plantas e renovação mais fre-
quente do canavial. Os danos estão relacionados com o grau de
suscetibilidade da variedade plantada. Assim. danos da ordem de
100% já foram registrados para variedades altamente suscetiveis.
O ciclo primário da doença, que é favorecida por tempera-
tura e umidade elevadas, tem início com o plantio de toletes em
solos infestados com teliósporos, plantio de material inf~ctado ou
a partir de teliósporos provenientes de plantas doentes localizadas
fora da área de cultivo. Estes propágulos, quando não associados
diretamente ao hospedeiro, sã.o disseminados principalmente pelo
. vento e pela água. O processo de infecção tem início com a genni-
nação do teliósporo e produção sucessiva de promicélio e basídio.
A partir deste, são formados os basidiósporos. Estes esporos ger-
minam, formando o micélio primário, que se une a outro micélio
primário compatível, dando origem ao micélio secundário. Este
micélio infoctivo penetra diretamente o tecido vegetal e passa a
crescer intra e intercelulannente, promovendo modificação no
desenvolvimento do meristema, provocando o aparecimento do
 Manual de Fitopatologia
chicote. Esta estrutura típica, filifonne e recoberta por uma pelí-
cula prateada, permite a identificação imediata da doença. O
chicote varia quanto ao tamanho desde alguns centímetros até
mais de um metro de comprimento e abriga, sob a película pra-
teada. uma massa escnra fonnada por teliósporos. Com o rom-
pimento desta película, os teliósporos ficam ex.postos, sendo,
então, disseminados pelo vento e pela água. O chicote pode ser
fonnado apicalmente, se a infecção ocorrer no meristema de
uma planta nova recém-emergida do solo, ou lateralmente, se a
infecção ocorrer nas gemas de colmos já desenvolvidos. Algu-
mas vezes, gemas infectadas podem não desenvolver chicote,
fato que caracteriza a infecção latente. Além do sintoma típico
de chicote. outras alterações podem evidenciar a presença da
doença, como afinamento de colmos. superbrotamento de tou-
ceiras, superbrotamento de gemas laterais do colmo, ocorrência
de folhas mais curtas e eriçadas e descoloração de tecidos inter-
nos do colmo.
O agente causal do carvão da cana é o fungo Sporisorium
scitamineum (sinonímia Ustílago scitaminea), um basidiomiceto
que produz tanto esporos assexuados (teliósporos) como sexua-
das (basidiósporos ou esporídios). Os teliósporos são esféricos,
unicelulares, dicarióticos e, após a ocorrência de cariogamia e
meiose, genninam, formando um promicélio ou tubo germinativo.
Esta estrutura normalmente diferencia-se num basídio septado
que, por sua vez, origina os basidiósporos cilíndricos, unicelula-
res e haploides. A germinação do basidiósporo dá origem à hifa
primária. Através do processo de plasmogamia, hifas primárias
unem-se aos pares e fonnam as hifas secundárias, que penetram e
colonizam os tecidos do hospedeiro. Os teliósporos são fonnados
pela clivagem das células da hifa secundária. Várias espécies do
gênero Saccharum são atacadas pelo patógeno, além de algumas
outras gramíneas. · •
O controle da doença é feito principalmeote através do uso
de variedades resistentes, pois além de ser o meio mais eficiente
também se constitui na maneira mais econômica de controlar o
carvão. Algumas medidas adicionais, mesmo consideradas insu-
ficientes, podem ser utilizadas com a finalidade de amenizar os
efeitos da doença. Assim, recomenda-se a instalação de vivei-
ros em solos não infestados, a utilização de material propagativo
sadio, a eliminação de plantas doentes no viveiro e no plantio
comercial, o tratamento ténnico de material propagativo básico e
o tratamento químico de toletes.
364
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 CAPÍTULO
31
GALHAS
Ivan Paulo Bedendo
ÍNDICE
31.1. Sintomatologia ..................................................... 365
31.2. Etiologia ................................................................ 366
31.3. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 366
E
m determinadas partes vegetais, como ramos, colo
e, especialmente, raízes, pode aparecer um tipo de
deformação caracterizada pelo intumescimento do
tecido vegetal, decorrente da infecção por um patógeno. Este tipo
de intumescência recebe o nome de galha. As galhas são cau-
-adas por patógenos capazes de induzir o aumento do número e do
·amanho das células do tecido atacado e de promover o desvio de
,ompostos nonnalmente utilizados pela planta. São incitadores de
;alhas, a bactéria Agrobacterium tumefaciens, o protozoário Plas-
nodiophora brassicae e nematoides do gênero Meloidogyne. As
galhas prO\ocadas por alguns representantes de nematoides são
tratadas. neste livro, no capítulo 13 específico para este tipo de
patógeno.
As galhas causadas por A. 111mefaciens já foram constatadas
em mais de uma centena de gêneros de plantas, muitos deles con-
tendo espécies de grande importância agronômica. Culturas de
ex.pressão econômica como algumas frutíferas (macieira. pes-
segueiro, ameixeira. videira e pereira) e ornamentais (roseira e
crisântemo) são comumente parasitadas pelo patógeno. Por outro
lado, P. brassicae pode infectar plantas pertencentes a várias famí-
lias botânicas, destacando-se a Brassicaceae, que .compreende
brássicas cultivadas como repolho, couve-flor, brócolis e couve.
Plasmodiophora brassicae e A. mmefaciens são agentes
de doença que estão amplamente disseminados, tanto em locais
de clima quente como em áreas de clima 1emperado. Por serem
patógenos veiculados pelo solo. atat:am as raízes e a região
do colo. provocando subdesenvolvimento e, às vezes. morte
da planta. Os solos pesadamente infestados podem se tomar
impróprios ao cultivo de espécies veg~tais suscetíveis a estes
365
31.4. Controle................................................................ 367
31.5. Doenças-tipo ........................................................ 367
31.6. Bibliografia consultada........................................ 368
patógenos. Mesmo quando a intensidade da doença é relativa-
mente baixa. a produção das plantas hospedeiras pode ser afe-
tada, implicando em sérios prejuízos econômicos.
O c.ontrole desses patógenos é bastante dificil, pois ambos
podem sobreviver no solo durante longos períodos de tempo. O
controle do pH do solo, o uso de mudas sadias e a drenagem do
terreno contribuem para o controle da doença. Ainda, o trata-
mento ténnico ou químico do solo também são medidas preconi-
zadas para os casos de canteiros ou de substratos utilizados para
a produção de mudas.
31.1. SINTOMATOLOGIA
As galhas causadas por A. tumefaciens, também conhecidas
por galhas de coroa, manifestam-se com maior frequência nas
raízes e no colo da planta. Os sintomas iniciais são caracterizados
pelo aparecimento de leves tumefações que, posteriormente, evo-
luem, tendendo a envolver estas part·es vegetais, apresentando um
aspecto rugoso e de coloração escura. O tamanho e a textura das
galhas são variáveis, dependendo do hospedeiro e da parte vegetal
atacada; as galhas de raízes são, geralmente, menores que aquelas
do colo; as galhas presentes nas plantas herbáceas são formadas
de tecido tenro, que facilmente se desintegram, enquanto aquelas
de plantas lenhosas são bastante consistentes e de difícil decom-
posição. As galhas nada mais são que uma massa desorganizada,
originadas da hiperplasia e da hipertrofia de células. São constitu-
ídas por tecido de parênquima e sistema vascular, onde a porção
mais externa apresenta-se nonnalmen1e fendilhada e escurecida.
Na parte aérea, as plantas atacadas podem exibir clorose foliar e
subdesenvolvimento e, consequentemente, são menos produtivas.
 Manual de Fitopatologia
As galhas induzidas por P brassícae em crucíferas apa-
recem principalmente no sistema radicular (Figura 3 1.1 ). Os
sintomas típicos ocorrem na fonna de tumefações alongadas ou
globosas de tamanho variável, que podem ocorrer em raízes iso-
ladas ou tomar, parcial ou totalmente, o sistema radicular. A partir
do tecido intumescido. podem emergir ramificações radiculares
que conferem à galha um aspecto de cabeleira. Com o tempo, as
galhas tendem a ser decompostas por microrganismos da micro-
flora do solo. Como consequência do ataque do patógeno, as
plantas jovens podem morrer, enquanto as plantas adultas podem
apresentar murcha e clorose foliar, além de subdesenvolvimento
e produção sem valor comercial.
Figura 31.J - Galhas exibidas por plantas de brócolis portadoras de hérnia das cruciferas
causada por Plasmodíophora brassicae.
Crédito das fotos: Liliane D. Teixeira.
31.2. ETIOLOGlA
A espécie P. brassicae é um protozoário. Este- micror-
ganismo possui uma estrutura tubular filamentosa, também
chamada de talo plasmodial ou plasmódio, que apresenta movi-
mentos ameboides devido à ausência de parede rígida para deli-
mitar o protoplasma. O plasmódio, portanto, é um protoplasma
multinucleado contido por uma membrana, sendo que este talo
produz esporos envolvidos na reprodução do patógeno. O ciclo
de vida tem início com a germinação do esporo de resistência,
que dá origem a um esporo biflagelado (zoósporo); este penetra
no hospedeiro e forma um plasmódio que se fragmenta; cada
fragmento transforma-se em uma estrutura (zoosporângio) que
produz e libera novos esporos de diferentes cargas genéticas, que
se fundem aos pares, originando zigotos heterocarióticos; estes,
por sua vez, podem infectar a raiz e produzir um novo plasmódio,
também heterocariótico; no interior deste plasmódio ocorrem os
processos de cariogamia e meiose; o plasmódio dá origem, então,
aos esporos de resistência, devido ao processo de fragmentação;
estas estruturas de resistência, geralmente esféricas, de paredes
espessas e capazes de sobreviver por longos períodos, são liberadas
no solo quando o material vegetal doente sofre decomposição.
Agrobacterium tumefaciens são bactérias aeróbicas, Gram-
negativas, com fonna de bastonete, medindo 0,6- 1,O µm de largura
por l,5-3,0 µm de comprimento. As células ocorrem isoladamente
ou aos pares, não fonnam endósporos e apresentam flagelos peritrí-
quios. Estas bactérias possuem um plasmídio especial, denominado
Ti (indutor de tumor), o qual carrega os genes responsáveis pela for-
mação de galhas. A região T do plasmídio é transferida para o cro-
mossomo da célula vegetal, onde recebe a denominação T-DNA. e
366
induz os processos de hiperplasia e hipertrofia. promovendo o apa-
recimento das galhas. É interessante frisar que, uma vez desenca-
deados estes processos, as células continuam a crescer e a proliferar
de maneira anom1al, mesmo quando a bactéria deixa de atuar nos
tecidos. Assim, o tecido afetado retirado da planta pode continuar
a multiplicar-se quando cultivado em meio de cultura. O patógeno
interfere também no metabolismo das células afetadas, induzindo à
produção de subslàncias específicas, denominadas de opinas, usadas
exclusivamente pela bactéria patogênica. A bactéria, normalmente,
habira o solo, sobrevivendo saprofiticamente na matéria orgânica.
31.3. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDETRO
O ciclo envolvendo P. brassicae como pató-
geno e uma crucífera como hospedeiro tem início
quando as galhas são decompostas no solo e liberam
os esporos de resistência. A fonte de inóculo, por-
tanto, são restos vegetais que garantem a sobre-
vivência do patógeno, principalmente na fonna
de esporos de resistência. A disseminação pode
ocorrer através de várias formas, como irrigação
por sulco, água de enxurrada, implementos agrí-
colas. mudas produzidas em solo contaminado
e qualquer tipo de atividade que envolva movi-
mentação de solo infestado. A etapa de infecção
desenvolve-se através da germinação dos esporos
de resistência fisiologicamente maduros, germi-
nação que é estimulada por exsudados produzidos
pelo sistema radicular de plantas suscetíveis. Os
esporos biflagelados (zoósporos), originários da
germinação destes esporos, também germinam e
penetram de forma direta em raízes novas e pelos
absorventes; em raízes mais velhas, a penetração é feita através
de ferimentos. No interior dos tecidos vegetais, os plasmódios
promovem a colonizaçllo, crescendo inter e intracelulannente.
Em consequência do desenvolvimento intracelular do plasmódio,
as células são induzidas a aumentar de tamanho e a se dividir de
maneira anômala, resultando no aparecimento de galhas nas raízes.
Os sintomas externos são evidenciados por tumefações de formato
esférico ou alongado, que são observadas isoladamente em raízes
ou radicelas, podendo, às vezes, coalescerem e tomar todo o sis-
tema radicular. No interior do tecido atacado, os plasmódios trans-
formam-se em estruturas (zoosporângios) que originam·os esporos
biflagelados móveis (zoósporos), os quais, posterionnente, são
liberados para o solo, devido à decomposição da galha. A produção
destes esporos corresponde à fase de reprodução do patógeno.
Os zoósporos podem se unir aos pares, formando zigotos hetero-
carióticos, que também genninam, penetram e colonizam tecidos
suscetíveis através do desenvolvimento de plasmódios. Nas raízes
parasitadas, as galhas surgem como consequência da hipertrofia e
biperplasia incitadas pelos plasmódios. No interior destas galhas,
os plasmódios sofrem clivagem e cada fragmento passa a constituir
um esporo de resistência. A formação deste tipo de esporo também
corresponde à etapa da reprodução do patógeno; sua liberação
está condicionada ao processo de deterioração da galha.
O ciclo da relação patógeno-hospedeiro para A. tumefacíens
(Figura 31.2) compreende, inicialmente, a sobrevivência da bac-
téria no solo em razão da atividade saprofitica desenvolvida na
matéria orgânica. Desta forma, o patógeno pode permanecer no
solo por vários anos até que apareça um hospedeiro. A partir de uma
fonte de inóculo, como restos de cultura ou galhas em decompo-
 Galhas
,1cão, a água pode promover a disseminação dos talos bacterianos
.:iue. encontrando raízes ou colo de uma planta suscetível, dão
inicio á etapa de infecção. A bactéria penetra através de ferimentos
e passa a colonizar o tecido vegetal, multiplicando-se nos espaços
:nercelularcs. As células vegetais próximas ao ponto de infecção
>à(> esumuladas a iniciar o processo de divisão (hiperplasia) e
..i.umen1.1m de tamanho (hipertrofia). Assim, tem início o primórdio
.u galha, que se evidencía externamente por uma intumescência
deformação da parte vegetal atacada. Com o desenvolvimento
Ja doença, ocorre uma desorganização do tecido. inclusive com a
Jiferenciação de determinadas células em elementos vasculares. os
'1'13is praticamente não têm função condutora, por não se ligarem
.-1.!quadamente ao sistema de vasos da planta. A hipertrofia e hiper-
pLlsia das células desorganizam de tal forma o tecido que as células
pro\imas ao xi lema passam a comprimir os vasos, comprometendo
transporte de ágiua e nutrientes. A reprodução do patógeno é
~resentada pelo aumento do número de talos bacterianos, os
.;-J.ais são liberados quando da decomposição das galhas.
31.4. CONTROLE
Várias medidas de controle podem ser empregadas visando
,.,,,nimizar os danos provocados pelos patógenos causadores de
plhas. Algumas destas medidas têm escopo amplo, outras têm
-2riter mais restrito. específicas para um detenninado tipo de
;mógeno. A escolha de local, evitando a instalação da cultura em
solos infestados, é uma das medidas gerais recomendadas para
':S\e tipo de doença. A solarização ou tratamento químico dos
canteiros ou do substrato utilizado na produção de muJas pode
n:duzir a população do patógeno. contribuindo para a obtenção de
Figura Jl.2-Ciclo da galha da coroa causada por Agrobacterium tume.faciens.
Fonte: Redesenhado por Serge Savary, de Agrios ( 1997).
367
mudas sadias. No caso específico de P. brassicae, são indicadas
medidas do tipo tratamento do solo com fungicida. uso de cal-
cário. escolha de solos com boa drenagem e utilização de varie-
dades com certo grau de resistência, quando disponíveis. Para
A. tumefaciens. recomenda-se eliminar as mudas infectadas.
erradicar plantas doentes presentes nos pomares e evitar ferimentos
nas raízes e colo da planta durante as operações de cultivo.
31.5. DOENÇAS-TIPO
O protozoário P. brassicoe é patogênico a \·árias famílias de
plantas. sendo de grande importância para as brássicas, nas quais é
capaz de atacar aproximadamente 300 hospedeiros diferentes. aqui
incluídas espécies e variedades. Por sua vez.A. tumefaciens também
é patogênica a mais de uma centena de gêneros botânicos, cau-
sando sérios danos a várias espécies cultivadas. Tomando-se por
base a importância das doenças, foram escolhidas como doenças-
tipo a hérnia das crucíferas, causada por P. hrassicae. e a galha da
coroa da macieira, causada por A. tume.faciens .
A hérnia das crucí feras (Figura 31. J) tem ocorrência gene-
ralizada no mundo. inclusive nas condições brasileiras, onde se
manifesta principalmente em áreas de temperatura amena e alta
umidade. A doença pode provocar a morte de mudas. redução
no rendimento da cultura e tomar-se limitante para o cultivo de
repolho. couve, brócolis e couve-flor em solos altamente infes-
tados. O ciclo da doença tem início quando os propágulos bifla-
gt:lados e esporos de resistência presentes no interior das galhas
são liberados no solo à medida que as galhas sofrem decompo-
sição. A água. que atua como agent~ de disseminação. coloca em
contato as estruturas reprodutivas do patógeno e as raízes do hos-
Galhas velhas com
vários novos centros
de atividade
., ..
Galhas no
raízes das
plantas
 Manual de Fitopatologia
pede iro. A germinação e penetração destes propágulos são favo-
recidas quando o solo é arenoso, o pH é ácido e a temperatura
oscila entre 18 ºC e 25 ºC. A umidade do solo. em particular, tem
grande influência sobre a doença, cuja intensidade aumenta com o
aumento da umidade a partir de 50% da capacidade de campo, até
o ponto de saturação. Uma vez no interior dos tecidos suscetíveis,
os plasmódios desenvolvem-se, provocando au!'1ento do tamanho
e do número de células. dando origem às galhas ou tumores. No
interior das células parasitadas, os plasmódios dão origem às
estruturas (zoosporângios) produtoras de esporos móveis biflage-
lados (zoósporos) ou diferenciam-se diretamente em esporos de
resistência. As galhas, de diâmetros variados (alguns milímetros
a I O cm ou mais), podem ser diferenciadas daquelas causadas
por nematoides por apresentarem maiores dimensões. O apareci-
mento e desenvolvimento das galhas no sistema radicular implica
no surgimento de sintomas reflexos na parte aérea da planta.
Logo no início do ataque. estes sintomas são pouco evidentes,
porém com o progresso da doença a planta passa a exibir murcha
nas horas mais quentes do dia e, posterionnente, clorose foliar e
subdesenvolvimento. Em culturas severamente atacadas, os pro-
dutos perdem seu valor de mercado, o que implica em grandes
prejuízos econômicos. O patógeno apresenta várias raças fisio-
lógicas. O controle da hérnia das crucíferas envolve o emprego
de medidas preventivas, como utilização de mudas sadias, geral-
mente produzidas em áreas livres do patógeno, escolha de locais
com solos não infestados e de boa drenagem, rotação de cultura
com plantas não hospedeiras, correção da acidez do solo, man-
tendo o pH entre 6 e 7, solarização de canteiros e do solo usado na
obtenção de mudas, tratamento do solo com produtos químicos e
emprego de variedades resistentes em casos específicos.
A galha da coroa da macieira (Figura 31.2), causada pela
bactéria A. tumefaciens. tem ampla distribuição. Ocorre, também,
em outras frutíferas de clima temperado, tais com·o pereira, amei-
xeira, pessegueiro, nectarineira. amoreira e videira. A doença
manifesta-se tanto em condições de viveiro como em pomares
comerciais. As plantas jovens são mais sensíveis ao ataque do
patógeno que as plantas adultas. A bactéria sobrevive saprofiti-
camente nas raízes em processo de decomposição, podendo ser
disseminada para plantas sadias ou para novas áreas de plantio
através de respingos de chuva, água de enxurrada, mudas, mate-
rial de propagação vegetativa, insetos e ferramentas. Condições
de alta umidade favorecem a penetração do patógeno, que entra
na planta através dos ferimentos existentes nas raízes e na região
do colo. No interior dos tecidos, o patógeno multiplica-se e induz
o aumento do tamanho e da velocidade de divisão das células.
As galhas resultantes do processo infeccioso são inicialmente
esbranquiçadas, geralmente esféricas, de textura macia e superficie
lisa; posteriormente, podem se tomar duras. de coloração escura
e aspecto rugoso. O tamanho também é variável, podendo medir
alguns milímetros até cerca de quinze centímetros de diâmetro. As
plantas jovens podem ser bastante afetadas pela doença, inclusive
chegando à morte. As plantas adultas têm seu desenvolvimento
vegetativo reduzido, implicando em menor rendimento da pro-
dução. O agente causal da doença é uma bactéria do tipo bastonete,
Gram-negativa, com flagelos peritríquios e ausência de endósporos.
Os variantes patogênicos desta bactéria possuem o plasmídio Ti,
onde se localizam os genes indutores dos processos de hiper-
plasia e hipertrofia que ocorrem nos t~cidos vegetais doentes. O
plasmídiu pode ser transferido para variantes não-patogênicos,
que se tomam, então, patogênicos; por outro lado, um variante
patogênico pode perder o plasmídio Ti, perdendo, consequente-
368
mente, sua capacidade de causar doença. Algumas medidas de
controle podem ser adotadas visando minimizar os efeitos da
doença. Estas medidas, recomendadas para macieira. são válidas
também para pessegueiro, pereira, ameixeira e outras frutíferas
semelhantes. Assim, deve-se evitar o plantio em áreas anterior-
mente infestadas por, pelo menos, 4 a 5 anos; é indicada a escolha
de solos que apresentem boa drenagem; é importante evitar feri-
mentos no colo e no sistema radicular durante os tratos culturais;
a enxertia deve ser feita cuidadosamente, desinfectando-se fen-a-
mentas e promovendo o isolamento da região do enxerto; deve-se
escolher materiais para porta enxerto com menor suscetibilidade
e mudas doentes devem ser eliminadas dos viveiros; preferência
deve ser dada à enxertia por borbulha cm relação à garfagem: é
indicado mergulhar o sistema radicular em solução de antibiótico
ou produto comercial apropriado ao controle biológico, antes da
muda ser levada para o viveiro e antes de seu plantio no campo.
31.6. BlBLIOGRAFlA CONSULTADA
Agrios, G.N. Plant Pathology. 4 ed. San Diego. Academic Press. 1997.
Agrios. G.N. Plant Pathology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic
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 CAPÍTULO
32
VIROSES
Jorge Alberto Marques Rezende e Elliot Watanabe Kitajima
ÍNDICE
32.1. Ciclo da relação patógeno-hospedeiro ............... 369
32.2. Controle................................................................ 370
32.2. l. Medidas para evitar que o vírus chegue
e se instale na cultura ............................... 370
32.2.2. Medidas para controlar ou evitar a chegada
dos vetores dentro da cultura .................. 371
s estudos de doenças de plantas causadas por vírus
O tiveram início em fins do século 19, com a des-
coberta do vírus do mosaico do fumo (Tobacco
mosaic vims - TMV), que coincide com o início da ciência da
Virologia. No Capítulo 1O - Vírus e Viroides - são apresentadas
as principais características desses patógenos, tipos de sintomas
induzidos nas plantas infectadas, formas de disse.minação, multi-
plicação e movimentação nos tecidos das plantas. Procedimentos
para a diagnose de doenças causadas por vírus e viroides são aborda-
dos no Capítulo 3 - Conceito de Doença, Sintomatologia e Diagnose.
No Brasil, as investigações de fitoviroses tiveram ini-
cio na década d.e 1930, no Instituto Biológico e no Instituto
Agronômico de Campinas, ambos localizados no Estado de São
Paulo. Desde então, com a consolidação de diversos grupos de
virologistas vegetais em diferentes regiões do Brasil, inúmeros
vírus foram identificados infectando espécies vegetais cultivadas
e/ou da vegetação espontânea no País. Considerando-se as doen-
ças de plantas descritas no Manual de Fitopato\ogia: Doenças
das Plantas Cultivadas, quinta edição, 2016, constata-se mais de
160 causadas por vírus e algumas poucas por viroides.
32.1. CICLO DA RELAÇÃO PATÓGENO-HOSPEDEIRO
Os vírus apresentam algumas diferenças em relação ao
ciclo patógeno-hospedeiro quando comparados com as bacté-
rias e os fungos. Plantas hospedeiras cultivadas, daninhas e sil-
vestres infectadas constituem-se na principal fonna de sobrevi-
369
32.2.3. Medidas para tomar as plantas resistentes
ao vírus e/ou vetor ................................... 372
32.3. Doença-tipo .......................................................... 374
32.4. Bibliografia consultada ........................................ 376
vência dos vírus. Sementes e material de propagação vegetativa
também podem perpetuar alguns vírus. Há ainda a possibilidade
de perpetuação do vírus no vetor, especialmente quando a rela-
ção com este é do tipo circulativa-propagativa e nos raros casos
em que há transmissão transovaríana. Todos eles atuam, portanto,
como fontes de inóculo. A disseminação, em condições naturais, é
realizada de diversas maneiras, compreendendo vetores, sementes,
pólen. material de propagação vegetativa e manuseio de plantas em
operações culturais (transmissão mecânica). A disseminação por
vetores (insetos, ácaros e nematoides) ocorre durante o processo
de alimentação desses nos tecidos da planta sadia (Figura 32.1 ), ou
de colonização, quando o vetor for Spongospora, Polymyxa (Reino
Protozoa) ou O/pidium (Reino Fungi). Os materiais de propagação
vegetativa (borbulhas, tubérculos, toletes, ramas e outros) obtidos
de matrizes contaminadas e as sementes provenientes de plantas
doentes são comumente transportados pelo homem e constituem-se
em importantes veículos de disseminação direta do patógeno. O
manuseio de plantas promove a disseminação do vírus via pas-
sagem de seiva de planta doente para planta sadia, através das
mãos do operador ou de ferramentas, principalmente quando se
realizam transplante, enxertia, desbaste, poda, amarração e colheita
seriada. A infecção inicia-se com a penetração do patógeno, que
ocorre exclusivamente através de ferimentos. Tanto o manuseio
de plantas, como o ataque de organismos que atuam como veto-
res promovem ferimentos, permitindo que as partículas do vírus
sejam diretamente colocadas em contato com os tecidos internos
 Manual de Fitopatologia
A A
B
Figura 32.1 - Insetos vetores de vírus alimentando-se em plantas
sadias: (A) mosca branca e (B) pulgão. ·
Crédito das fotos: Tatiana Mituti (A), Paulo Ayres (B).
da planta. Uma vez introduzido nas células do hospedeiro sus-
cetível o patógeno passa à etapa de colonização, que pode ser
local (Figura 32.2A) ou sistêmica (Figura 32.2B). Na colonização
local, a ação do vírus restringe-se às áreas próximas do ponto de
penetração, enquanto naquela sistêmica o vírus atua em pratica-
mente todas as partes da planta. A multiplicação ou replicação é
um processo induzido pelo vírus, fazendo com que a célula vege-
tal passe a produzir novas partículas do patógeno. O movimento
do vírus, e sua consequente distribuição pela planta, é realizado
através da sua passagem célula a célula, via plasmodesmos e pos-
terior invasão sistêmica através dos vasos do floema. Alguns pou-
cos vírus movem-se pelo xilema. Os sintomas aparecem à medida
que ocorre a colonização de detenninadas partes vegetais ou da
planta toda, caracterizando os sintomas locais ou sistêmicos, res-
pectivamente. No primeiro caso, os sintomas evidenciam-se por
manchas cloróticas ou necróticas; no segundo caso, evidenciam-se
pela clorose generalizada, mosaico, enfezamento, clareamento de
nervuras, avermelhamento, nanismo entre outros. A reprodução
do patógeno, melhor denominada replicação, ocorre na forma de
aumento do número de partículas do vírus nas células do hospe-
deiro, durante o processo de colonização.
32.2. CONTROLE
Ao contrário de doenças causadas por fungos, bactérias e
nematoides, não há maneira economicamente viável de eliminar
370
B
Figura 32.2 - Sintomas localizados do vfrus da leprose dos citros (Citrus
/eprosis vírus - CiLV) (A) e de mosaico sistêmico e bolhas
c:ausados pelo vírus do endurecimento dos frutos do maracu-
jazeiro (Cowpea aphid-borne mosaic vírus - CABMV) (B).
Crédito das fotos: Queimo S. Novaes (B).
ou reduzir os vírus de uma planta infectada. Assim, no geral, as
medidas de controle de fitoviroses são essencialmente preventi-
vas, impedindo ou dificultando e chegada dos vírus a uma dada
cultura e sua posterior disseminação ou tomando a planta resis-
tente ao patógeno. A maior ou menor eficiência do controle está
associada a uma diagnose correta, bem como ao bom conheci-
mento da epidlemiologia da doença. Além disto, o controle nor-
malmente tem maior sucesso quando se emprega adequadamente
um conjunto d.e medidas, ao invés de medidas isoladas. Algumas
medidas geralimente recomendadas são discutidas a seguir.
32.2.t. Medidas para evitar que o vírus chegue e se
iinstale na cultura
Quarentena - geralmente é um serviço prestado por órgãos
oficiais e que tem por finalidade principal evitar a introdução no
País de pragas em geral, entre as quais os vírus e viroides que ainda
não ocorrem no território nacional. Um serviço eficiente de qua-
rentena exige laboratórios bem equipados, pessoal qualificado,
capaz de detectar vírus em diferentes situações. Exemplos de vírus
e viroides quarentenários e que podem afetar o agronegócio brasi-
leiro, caso sejam introduzidos são: vírus da folha amarela e enro-
lada do tomate:iro (Tomato yellow leafcurl vinis - TYLCV), bego-
movirus transmitido por Bemisia tahaci; vírus da mancha da amei-
xeira (Plum pox virus - PPV), potyvirus transmitido por afideos;
vírus do íntunnescimento da baste do cacaueiro (Cocoa swollen
 Viroses
shoot virus - CSSV), badnavirus transmitido por cochonilhas;
e viroide do afilamento do tubérculo da batata (Polato spind/e
ruber l'iroid - PSTVd), perpetuado por tubérculos infectados.
Uso de sementes e material vegetativo livres de vlrus -
Os vírus que são transmitidos por sementes podem estar contidos
internamente no embrião ou aderidos à casca, como contaminan-
tes. As sementes ponadoras de vírus constituem a fonte de inóculo
primária na cultura. A introdução precoce do vírus na cultura per-
mite sua disseminação para plantas nos estádios iniciais de desen-
volvimento, o que acarreta danos maiores, pois quanto mais jovem
a planta é infectada, maiores são os prejuízos. Portanto, para as
culturas propagadas por sementes verdadeiras e que possuem
~!rus que são transmitidos através destas, é prática indispensável
a utilização de sementes livres de vírus ou até com certificado de
sanidade. Os agricultores que adquirem suas mudas de viveiristas
devem certificar-se de que foram produzidas com sementes de alta
sanidade, sob condições adequadas e que, portanto encontram-se
livres de vírus por ocasião do transplante no campo.
A propagação vegetativa de partes de plantas infectadas
no geral resulta em clones também doentes. Ponanto, as plantas
propagadas por meio de tubérculos, bulbos, estacas, gemas, etc.,
devem provir de plantas sabidamente sadias e certificadas. As
mudas obtidas de plantas sadias devem constituir a matriz para
propagações futuras. Assim sendo, devem ser cultivadas em local
protegido, isoladas das áreas de produção de mudas comerciais,
para evitar eventual contaminação.
Eliminar plantas hospedeiras do virus - Em teoria, é pos-
sível afinnar que a eliminação de todas as fontes de vírus de uma
área, antes do início da nova plantação, tenha um efeito bené-
fico significativo no controle da doença. Na prática. todavia, essa
tarefa é dificil, senão impossível de ser executada. especialmente
em países de clima tropical e subtropical com ~ma ampla gama
de espécies vegetais presentes durante quase o ano inteiro. A efi-
cácia dessa medida está diretamente ligada à gama de hospedeiras
do vírus, podendo ter maior chance de êxito quando o vírus tem
círculo de hospedeiros restrito. É aconselhável, portanto, antes
de iniciar um novo plantio, através da semeadura direta ou do
transplante de mudas, eliminar culturas velhas e/ou abandonadas
e restos de cultura que possam hospedar vírus e/ou vetores que
afetam a nova cultura. Nas proximidades da área de plantio, sem-
pre que possível, deve-se eliminar plantas daninhas que podem
alojar vírus e/ou vetores do vírus. O cultivo escalonado deve ser
evitado, pois os plantios mais velhos sempre servirão de fonte de
inóculo para as plantas mais novas.
Erradicação sistemática de plantas doentes ("roguing") -
Essa prática é geralmente recomendada para os vírus que pos-
suem um círculo de hospedeiros restrito. como por exemplo, os
virus do mosaico e da meleira do mamoeiro (Boxe 32. 1), que
praticamente só infectam essa frutífera. Para que a erradicação
tenha efeito benéfico ela deve ser iniciada assim que as plantas
emergirem e prosseguír até o final da vida útil econômica da cul-
tura. Deve ser feita através de inspeções periódicas em toda a área
do plantio.
Modificações no plantio - O estabelecimento de um período
de repouso de dois a três meses (vazio sanitário). totalmente livre
da espécie cultivada pode redundar em uma redução significativa
das fontes de inóculo do vírus e do vetor e consequentemente
favorecer a cultura seguinte. Também poderá ter efeito na popu-
lação do vetor, caso este colonize nessas plantas. Essa medida é
mais eficaz nos casos de vírus com círculo de hospedeiros res-
371
trito. No Estado de Goiás, maior estado produtor de tomate ras-
teiro, o vazio sanitário no período de dezembro a janeiro tem sido
adotado desde 2007 em tomateiro rasteiro e, para alguns municí-
pios, também para o tomateiro estaqueado.
Alterações na época de plantio também podem resultar
em redução na incidência de vírus, especialmente no estádio
de maior jovialidade das plantas, onde as infecções geralmente
resultam em maiores danos. Mudanças na data de plantio são fei-
tas com base na flutuação populacional dos vetores. procurando
evitar as ocasiões de picos. Para isso há necessidade do estabele-
cimento de um programa contínuo de monitoramento dos vetores
na região da cultura.
Aumento na densidade populacional de plantas na planta-
ção pode proporcionar redução nos danos causados por doenças
de vírus. O aumento do número de plantas na área deve ser bem
analisado para evitar redução na produção devido à competição
entre plantas.
O plantio em áreas protegidas por barreiras tisicas natu-
rais (espécies vegetais de porte alto) ou artificiais (telas) tem sido
objeto de investigações e algumas aplicações práticas, porém os
resultados nem sempre são satisfatórios. Em vários casos essas
barreiras, que têm como objetivo principal evitar ou retardar a
entrada de vetores ponadores do vírus dentro da plantação, têm
efeito muito reduzido ou nulo. No caso dos telados, adequada-
mente construídos com telas de malha fina (anti-afideos), os
resultados no geral são positivos na proteção contra a entrada de
vetores virulíferos. A aplicação de qualquer uma dessas alternati-
vas para minimizar os danos causados for fitoviroses deve levar
em consideração aspectos econômicos da cultura_
32.2.2. Medidas para controlar ou evitar a chegada
dos vetores dentro da cultura
Os vírus, conforme já foi discutido, possuem vetores den-
tro das classes dos insetos {pulgões. cigarrinhas, moscas brancas,
tripes, coleópteros e cochonilhas), ácaros, protozoários, fungos e
nematoides. Os insetos e os ácaros são vetores aéreos, enquanto
protozoários, fungos e nematoides vivem no solo, portanto as
estratégias de controle são diferentes.
O controle dos vetores aéreos de vírus de plantas pode ser
feito através de procedimentos culturais, biológicos e químicos,
sendo este último o mais utilizado pelos agricultores. A técnica
cultural mais comum é a utilização de cobertura viva (por exem-
plo, amendoim forrageiro - Arachis pinroi) ou morta do solo (por
exemplo, casca de arroz, plásticos coloridos ou prateado) entre as
linhas de plantio, com o objetivo de promover a repelência dos
vetores e, consequentemente, retardar a entrada e a disseminação
do vírus na plantação. O controle biológico através de inimigos
naturais (parasitas e predadores) dos vetores não tem sido uma
prática comum para o controle de doenças de vírus de plantas,
principalmente por falta de estudos nesse sentido.
O controle químico de insetos e ácaros vetores é o mais
utilizado. pois hã vários inseticidas, óleos minerais e acarici-
das disponíveis no mercado, porém nem sempre traz o resultado
desejado. Eles são usados principalmente porque os agricultores
já estão familiarizados com a sua aplicação para o controle de
pragas e por acreditarem que também controlam viroses. Além
disso, o custo de muitos defensivos é relativamente baixo em
relação ao custo do produto a ser comercializado. A baixa efie iên-
cia do controle químico se deve principalmente ao tipo de relação
entre o vírus e o vetor. Nos casos em que a relação é do tipo não
 Manual de Fitopatologia

Boxe 32.1 O "roguing" e as viroses do mamoeiro

O mosaico do mamoeiro, causado pelo vírus de

mesmo nome, estirpe mamoeiro (Papaya ritigspot virw -
type P - PRSV-P), pertence ao gênero Potyvirus. Além
do mamoeiro, pode infectar sistemicamente algumas
espécies de cucurbitáceas, que parecem ter pouco valor
na epidemiologia da doença no campo. O PRSV-P é
transmitido por diversas espécies de afídeos, que não
colonizam o mamoeiro, de maneira não persistente. A
meleira do mamoeiro é causada pela dupla infecção de
Papaya meleira virus (PMeV), da família Totiviridae,
com dsRNA, e PMeV-2, um Umbravirus com genoma
ssRNA, cuja caracterização e posicionamento taxonô-
mico ainda não foram concluídos. O possível euvolvi-
mento de insetos com a transmissão dos vírus
associados com a meleira é justificado pelos padrões
epidemiológicos da doença. O vetor destes vírus ainda Figura 32.3 - Mamoal erradicado compulsoriamente devido à alta
não é conhecido. Bemisia tabaci biótipo B (MEAMl), incidência de plantas doentes.
foi associada com a transmissão do PMeV em condições Crédito da foto: José Aires Venturá.
controladas, mas não foi confirmada em condições
de campo. Estudos de transmissão experimental com Trialeurodes variabilis, que ocorre em mamoeiro, demons-
trou que este aleirodídeo adquire o vírus, porém não o transmite para as plantas. Esses vírus parecem estar
restritos ao mamoeiro. O controle das doenças causadas por esses dois vírus é economicamente alcançado
de maneira eficiente através da erradicação sistemática de plantas doentes ("roguing"), estabelecido incial-
mente somente para o controle do mosaico do mamoeiro no Estado do Espírito Santo, através da Portaria
nº 175 de 25/10/1994. Com o surgimento da meleira do mamoeiro, aquela portaria foi revogada e estabelecida a
Instrução Normativa nº 4, de 01/03/2002, para incluí-la no programa de manejo das viroses do mamoeiro por meio
da erradicação de plantas doentes. Em 2008, o MAPA tomou obrigatória a prática do "roguing" para o controle dessas
viroses nas áreas produtoras de mamão que se destinam à exportação, no território nacional (Instrução Normativa
nº 17, de 27 de maio de 2010). Essa medida tem sucesso porque todos os produtores de mamão são obrigados a seguir
aquelas recomendações como forma de controle preventivo das duas viroses. Os produtores rurais que não seguem as
recomendações podem ter a propriedade interditada e os mamoeiros erradicados compulsoriamente (Figura 32.3),
caso diagnosticada a presença das viroses.

persistente e o vetor (principalmente pulgões) não coloniza a
espécie cultivada, a eficiência do controle químico do inseto para
minimizar os danos da virose é praticamente nula. [sto porque a
maioria dos inseticidas não é rápida o suficiente para matar os
pulgões antes que estes efetuem a picada de prova, cuja duração
é de poucos segundos ou minutos, e inoculem o vírus na planta.
Em alguns casos, a pulverização das plantas com inseticidas pode
até acelerar a disseminação do vírus, pois a presença do inseticida
pode causar excitação nos pulgões, que poderão provar e conse-
quentemente inocular o vírus em mais plantas do que o fariam
na ausência do produto. Entretanto, quando a espécie de pulgão
coloniza a planta, esta deve ser controlada como praga.
Quando a relação virus-vetor é do tipo persistente (pulgões,
cigarrinbas, mosca branca e tripes), a qual requer maior tempo de
alimentação do vetor para a aquisição e a transmissão do vírus, o
controle químico poderá minimizar principalmente a ·dissemina-
ção secundária do vírus na plantação, embora possa não ter feito
significativo para o controle da disseminação primária. Isto por-
que, esta última está associada à entrada de vetores virulíferos
vindos de fora da plantação e que podem inocular o virus antes de
serem afetados pelo inseticida. Nesses casos devem ser utilizados
os produtos registrados para a cultura, nas dosagens recomenda-
das pelo fabricante e adotando os critérios de segurança pessoal
do aplicador e de proteção ambiental. As pulverizações devem ser
programadas com base em monitoramento do inseto e da incidên-
cia de plantas sintomáticas na plantação.
Para os virus transmitidos por nematoides, fungos e proto-
zoários, que são habitantes do solo, a primeira medida recomen-
dada é de exclusão, ou seja, evitar o plantio em áreas com histó-
rico da presença do vetor. Na impossibilidade de adoção dessa
medida, o controle geralmente é feito por meio de variedades
resistentes ou nematicidas e fungicidas. Para volumes pequenos
de solo, para plantios em vasos, por exemplo, pode-se recomen-
dar a esterilização química ou pelo calor.
Portanto, ao aplicar o controle químico do vetor com o
intuito de controlar uma virose o agricultor, na maioria das vezes,
estará aumentando o custo da produção sem ter necessariamente
o retorno desejado na minimização dos danos. Além disso, o uso
indiscriminado de defensivo propiciará o desenvolvimento de
insetos resistentes aos princípios ativos utilizados, eliminação de
seus inimigos naturais, danos na natureza, e na cadeia alimentar
do homem e de outros animais.
32.2.3. Medidas para tornar as plantas resistentes ao
vírus e/ou vetor
A resistência genética é considerada a melhor e mais efi-
ciente forma de controle de viroses em geral e deve ser utili-
zada sempre que disponível. Genes de resistência de uma espé-

372
 Viroses
cie ou espécies afins são introduzidos em variedades comerciais
através de cruzamentos seguidns de seleção. Variedades tole-
rantes (Figura 32.4), isto é, que mesmo infectadas com o vírus
não sofrem danos significativos na produção, também são outra
opção desejável para o controle de viroses, apesar das restri-
ções apontadas por alguns investigadores porque estas plantas
podem estar servindo de fonte de inóculo para variedades ou
culturas suscetíve:is.
Figura 32.4 - Copas de laranjeira Bahía enxertadas em laranjeira azeda
(esquerda, intolerante) e em limoeiro cravo {direita. tolerante).
Crédito da foto: Gt:rd W. MUiler.
Além da resistência ao vírus, pode-se pensar também no
desenvolvimento de cultivares resistentes aos vetores, principal-
mente insetos e ácaros e especialmente para aqueles que coloni-
zam as plantas na1s quais inoculam o vírus. os· principais tipos
de resistência aos insetos vetores que podem ser de utilidade no
controle de fitov iroses são a não preferência, que afeta o compor-
tamento do vetor, <! a antibiose, que afeta s ua biologia. Entretanto,
poucos são os exemplos de trabalhos desenvol vidos com essa
abordagem para controle de viroses em plantas.
Premuniza~;ão - A premunização ou "vacinação" é a pro-
teção das plantas com uma estirpe fraca do vírus, que não afeta o
desenvolvimento e! a produção, tanto quantitativa como qualita-
tivamente. Para isso, as plantas Jevem ser inoculadas com uma
estirpe fraca do vírus, ainda no estádio de mudas. Após alguns
dias estas estarão protegidas contra a infecção e/ou manifestação
de sintomas das formas severas do vírus que ocorrem no campo.
Desde a descoberta do fenômeno da proteção entre estirpes de
vírus de plantas, na década de 1920, diversos modelos foram
propostos para a sua explicação. Com os avanços das técnicas
moleculares, sabe--se hoje que pelo menos dois mecanismos de
resistência são responsáveis pela proteção: resistência mediada
pela proteína capsidial e resistência intercedida pelo silencia-
mento do RNA. O exemplo clássico de aplicação eficiente e em
larga escala dessa tecnologia é o do controle da tristeza dos citros
(Figura 32.5), que vem sendo utilizado no Brasil há quase meio
século (Boxe 32.2). Também é usada na Austrália, na África do
Sul e no Japão.
Plantas transgênicas - Nos últimos anos. a agricultura
mundial tem experimentado avanços iecnológicos significativos
na área de transfo1mação genética de plantas. Atualmente é pos-
sível introduzir seguências de nucleotídeos de qualquer organismo
dentro do genoma de uma planta e obter a sua expressão. Em teo-
373
Figura 32.S -Copas de laranjeira ' Pêra' premunitada com estirpe fraca
do vírus da tri~tcza dos citros (esquerda) e infectada com
estirpe severa do vírus (dircíui).
Crédito da foto: Gerd W. Müller.
Boxe 32.2 O sucesso da premunização
A tristeza dos citros, provavelmente originária
da Ásia, é considerada até os dias atuais a virose de
maior importância econômica para a citricultura
mundial. É causada pelo vírus da tristeza dos citros
( Citrns tristeza vírus - CTV), gênero Closterovirus, trans-
mitido de maneira semi-persistente por diferentes
espécies de afídeos, sendo a mais eficiente Toxoptera
citricida. O CTV foi introduzido no Brasil em 1937,
em pomares do Vale do Paraíba, SP, por meio d e
material vegetal infectado proveniente da África do
Sul ou da Argentina, onde já ocorria há alguns anos.
Alguns anos após s ua introdução, das 11 milhões
de plantas cítricas existentes no Estado São Paulo,
9 milhões sobre porta-enxerto de laranja 'Azeda'
(Citrus aurantium) foram dizimadas. A recuperação da
citricultura nacional foi obtida graças à utilização de
combinações de copas em porta-enxertos tolerantes ou
resistentes, principalmente, o limão 'Cravo'. No caso
da tristeza causada por estirpes do vírus que causam
sintomas de caneluras no tronco das variedades de
copa, como é o caso da laranja 'Pera', a solução tem
sido a premunização, e o Brasil é o maior exemplo do
uso em larga escala dessa tecnologia. Atualmente, no
Estado de São Paulo, as matrizes das variedades de
laranja doce são também premuni.zadas com a estirpe
protetiva do vírus, de sorte a evitar o estabelecimento
de estirpes severas. O pioneirismo dessa técnica deve-se
ao trabalho de vários anos, na década de 1960, dos
pesquisadores do Instituto Agronômico de Campinas,
Gerd W. Müller e Álvaro S. Costa.
ria, genes de imunidade ou de resistência a vírus podem ser trans-
feridos entre as diferentes espécies vegetais, mesmo entre aquelas
sem qualquer parentesco. No caso dos vírus de plantas, diversas
estratégias estão sendo investigadas com o propósito de se obter
plantas transgênicas resistentes a vírus. A maioria delas utiliza
 Manual de Fitopatologia
sequências do genoma do próprio vírus. A sequência (gene) mais
comumente utilizada é a da proteína capsidial, que pode ou não
ser sintetizada nas células da planta transformada, para conferir
proteção contra a infecção no campo. Diversas empresas e ins-
tituições estrangeiras, bem como brasileiras, já desenvolveram
cultivare.s transgênicos de diferentes espécies vegetais para resis-
tência a vírus, porém poucos estão disponíveis para o plantio no
campo. Nos Estados Unidos, onde a legislação permite o cultivo
de transgênicos, o seu uso já tem mostrado bons resultados, como
por exemplo, os cultivares de mamoeiro transgênicos (variedade
SunUp e híbrido Rainbow) plantados no Havaí desde 1998 e
que são resistentes ao vírus do mosaico. No Brasil foi desen-
volvida uma linhagem de feijoeiro comum transgênico e resis-
tente ao vírus do mosaico dourado (Bean golden mosaic vírus
- BGMV) e que foi liberada para plantio e consumo (Boxe 32.3;
Figura 32.6).
Boxe 32.3 O feijoeiro transgênico brasileiro
O Brasil está entre os maiores produtores e consu-
midores de feijão. O mosaico dourado é a principal
virose que afeta a cultura do feijoeiro. É causado pelo
vírus do mosaico dourado do feijoeiro (Bean golden
mosaic vírus - BGMV), gênero Begomovirus, transmitido
pelo aleirodídeo (mosca-branca) Bemisia tabací. A
relação vírus-vetor é do tipo persistente-circulativa.
O uso de variedades resistentes é a medida ideal de
controle dessa doença. Com o advento das plantas
transgênicas resistentes a vírus, pesquisadores da
Embrapa iniciaram, na década de 1990, estudos para
desenvolver feijoeiro resistente ao BGM"¼ por meio
de transformação genética, utilizando gene do yírus;
em um trabalho pioneiro entre nós. Em 2005, após
quase duas décadas de trabalho, foi obtida a linhagem
de feijoeiro Embrapa 5.1, completamente resistente
ao mosaico dourado (GenBank M88686). Para tal, foi
utilizada a tecnologia conhecida como interferência de
RNA (siRNA) a partir de sequências do gene rep. Estudos
sobre a biossegurança e a funcionalidade deste evento
foram realizados e apresentados à Comissão Técnica
Nacional de Biossegurança (CTNBio), solicitando sua
liberação comercial. Após análise técnica, a solicitação
foi aprovada (Parecer Técnico nº 3.024/2011, D.0.U.
nº 179, 16/09/2011) para cultivo comercial e consumo
no Brasil. A partir de 2011, vem sendo desenvolvidas
linhagens com grãos do tipo carioca com o transgene,
por método de melhoramento convencional. A resis-
tência completa ao mosaico dourado vem seudo man-
tida durante as avaliações no campo com a cultivar
BRS FC401 RMD, registrada junto ao Ministério da
Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA).
CRISPR/Cas9 - Recentemente, uma nova ferramenta bio-
tecnológica, denominada CRISPR/Cas9, que significa Conjunto de
Repetições Palindrômicas Regularmente Espaçadas ("Clustered
Regularly lnterspaced Short Palindromic Repeats"'), está sendo
aplicada na edição de genoma de diferentes microrganismos, ani-
mais e pi.antas. No caso das plantas, essa tecnologia pode. entre
outras possibilidades, ser usada para o desenvolvimento de resis-
374
Figura 32.6 - Feijoeiro Jalo precoce, extremamente suscetível ao BGMV,
ao fundo. e linhagem do feijoeiro transgênico Embrapa
5. l , convertida ao tipo Carioca. na frente.
Crédito da foto: Josias Correa de Faria.
tência a vírus. A grande vantagem dessa tecnologia é que a edição
do genoma ocorre sem a inserção de um transgene, isto é, a planta
"'editada" é equivalente a um mutante não transgênico. Portanto,
trata-se de uma tecnologia bastante promissora para a modifi-
cação de genes de plantas, que não se insere no conceito clás-
sico de Organismo Geneticamente Modificado (OGM). abrindo,
portanto. caminho para facilitar a implantação. CRISPR/Cas9
foi utilizada recentemente para desenvolver plantas de pepino
(Cucumis sativ11s) resistentes ao vírus da nervura amarela do pepino
(Cucumber vein yellowing vü11s - CVYV, gênero lpomovirus).
ao vírus do mosaico do mamoeiro - estirpe melancia (Papaya
ringspot vírus - type W - PRSV-W, gênero Potyvirus) e ao víms
do mosaico amarelo da abobrinha (Zucchini yellow mosaic vírus
- ZYMV, gênero Potyvirus), através da alteração da função do
gene recessivo elf4E.
32.3. DOENÇA-TIPO
Mosaico dourado ou geminivirose ou begomovirose do
tomateiro. O primeiro relato de uma begomovirose em tomateiro
ocon-eu no Estado de São Paulo, na década de 1960 e o vírus
foi denominado vírus do mosaico dourado do tomateiro (Tomato
golden mosaic virus TGMV). Até o início da década de 1990,
esse vírus não causou problemas à cultura do tomateiro, pois a
espécie vetora predominante na época, Bemísia tabaci biótipo A
(MED), raramente colonizava o tomateiro. Após a introdução, no
início de 1990, do biótipo 8 de B. tabaci (MEAMl) no Brasil,
que coloniza o tomateiro, epidemias de begomovirose nessa espé-
cie de solanácea passaram a ser mais frequentes. com prejuízos
significativos para a produção. Desde então, a cultura do toma-
teiro, estaqueado e rasteiro, é frequentemente afetada por dife-
rentes espécies de begomovirus que causam doença denominada
mosaico dourado ou geminivirose ou begomovirose. Atualmente,
há mais de quinze espécies de begomovirus que já foram relatadas
em tomateiros no Pais. Doenças causadas por begomovirus ocor-
rem em todas as regiões produtoras de tomate do País, porém pare-
cem ser mais importantes nas regiões Centro-Oeste e Nordeste.
As espécies de begomovirus que predominam nessas regiões são:
vírus do rugoso severo do tomateíro (Tomara severe nigose vírus -
ToSRV) e vírus do mosqueado e enrolamento da folha do toma-
teiro (Tomato mortle leafcur/ vims - TMoLCV), respectivamente.
 Viroses

Quando os tomateiros são infectados precocemente, as perdas
podem ser da ordem de 70%, inviabilizando a cultura.
As espécies do gênero Begomovirus, família Geminiviridae,
que infectam o tomateiro são constituídas por duas partículas ico-
saédricas geminadas. Os begomovírus relatados no Brasil em
tomateiro possuem genoma bipartido, isto é, apresentam duas
moléculas de DNA circular (DNA-A e DNA-B), de fita sim-
ples. A espécie com genoma monopartido, TYLCV, que é a mais
importante mundialmente, ainda não foi relatada no Brasil.
A gama de hospedeiros dos begomovirus que infectam
o tomateiro é variável, mas no geral infectam principalmente
espécies cultivadas e daninhas da família solanaceae, tais como
pimentas (Capsicum spp.), batateira (Solanum tuberosum), fumo
(,Vicotiana spp.), joá de capote (Nicandra physaloides), figueira
do inferno (Datura stramonium), Maria pretinha (S. americwmm),
entre outras. Os begomovirus são restritos ao floema, embora
alguns também possam invadir células do parênquima.
Os sintomas iniciais da doença caracterizam-se por clarea-
mento de nervuras ou pequenas manchas cloróticas entre as ner-
vuras. Eles geralmente surgem num período de 1Oa 15 dias após a
inoculação do vírus no tomateiro, dependendo da pressão de inó-
culo e das condições climáticas. Com o tempo os sintomas evo-
luem para clorose internerval, deformação e enrolamento foliar,
mosaico e paralisação do crescimento da planta. Não se observa
sintoma nos frutos de tomateiros doentes. Não é possível fazer a
diagnose da doença somente com base nos sintomas. Testes mole-
culares, como reação da pol.imerase em cadeia (PCR) e hibridi-
zação de ácido nucleico com sondas específicas são necessários
para a correta diagnose. A identificação da espécie de begomovi-
rus, no entanto, só é possível a partir da obtenção da sequência de
nucleotídeos do genoma virai (parcial ou integral) ou com a reali-
zação de PCR com oligonucleotídeos iniciadores específicos. Um
fator complicador na identificação e controle dos begomovírus é
que seu genoma sofre frequentes mutações e, em casos de infec-
ções mistas, ocorrem pseudo-recombinações, resultando numa
variabilidade muito grande, com aparecimento de novos isolados
ou até mesmo espécies, em curto prazo de tempo
O ciclo da doença (Figura 32. 7) inicia-se a partir de urna
fonte de inóculo, representada por uma hospedeira cultivada ou
daninha doente. A disseminação natural é feita exclusivamente
pelo vetor, B. tabaci, uma vez que os begomovirus não são trans-
mitidos pelas sementes de tomate. Esse aleirodídeo é polífago e
está presente nas regiões agrícolas do País durante todo o ano,
em diversas espécies cultivadas, plantas silvestres e daninhas, das
quais algumas também hospedam os begomovims. B. tabaci bió-
tipo B (MEAM 1) é o principal vetor, pois encontra-se dissemi-
nado por todo o território nacional. B. tabaci biótipo Q (MED),
recentemente encontrado no Brasil, também transmite begomovi-
rus. A relação vírus-vetor é do tipo persistente e circulativa, sem
multiplicação do vírus no vetor. O inseto adulto, ao se al.imen-
tar em um tomateiro doente, por 5 a 30 minutos, dependendo da
espécie de begomovirus, pode adquiri-lo. Quanto maior o tempo
de alimentação maior a eficiência de aquisição do vírus. Após a
aquisição, há um período de latência de 8-16 h, quando o vírus

Aquisição do vírus Transmissão do vírus

por Bemisia tabaci

Hospedeiros alternativos Tomateiro sadio

do vírus .
Tomateiro doente

Figura 32.7 - Ciclo do mosaico dourado ou geminivirose ou begomovirose do tomateiro.

Fonte: Preparado por Gahriel Madoglio Favara e Felipe Franco de Oliveira, adaptado de Whitfield & Rotenberg (2015).

375
 Manual de Fitopatologia
circula no corpo do inseto, até atingir a glândula salivar. Depois
disso, o inseto torna-se virulífero e. portanto, capaz de inocular
o begomovirus em tomateiros sadios. A inoculação pode ocor-
rer durante períodos de alimentação de 5 a 30 minutos, porém
a eficiência de transmissão aumenta com o tempo de alimenta-
ção. Os insetos virulíferos retêm o vírus por quase toda a vida.
Após a inoculação do begomovirus no tomateiro, inicia-se o pro-
cesso de multiplicação e movimentação sistêmica do vírus, cul-
minando com a manifestação dos sintomas. Não há cura para a
planta infectada. Estudos epidemiológicos têm mostrado que a
infecção primária, resultante do constante influxo de insetos viru-
líferos na plantação, seja a mais importante maneira de dissemi-
nação dos begomovirus.
O principal método de controle de begomoviroses é o uso
de híbridos resistentes. Há diversos genes de resistência já iden-
tificados em espécies selvagens (Ty-1, Ty-2, Ty-3, Ty-4. Ty-5,
ty-5, tgr e tcm-1), que não conferem imunidade à planta, porém
a tomam menos suscetível à infeção. Nessas plantas, os sinto-
mas podem ser mais amenos do que em plantas suscetíveis.
Mesmo com o uso de híbridos resistentes, é necessário o controle
do inseto vetor, por meio de inseticidas, para evitar alta pressão
de inóculo. O inseto também deve ser controlado como praga,
pois a sucção da seiva pode ocasionar outros problemas, como
o crescimento de fumagina nas folhas e a isoporização dos fru-
tos. Recomendam-se ainda a adoção das seguintes medidas para
o manejo da begomovirose: (i) utilização de mudas sadias e de
alta qualidade, produzidas em viveiros telados à prova de inse-
tos, localizados distantes de plantações infectadas por begomo-
virus e infestadas por B. tabaci; (ii) evitar plantios escalonados,
pois favorecem o aumento da população do vetor e das fontes de
inóculo do vírus; (iii) remoção de restos culturais antes de iniciar
nova plantação; (vi) manutenção da lavoura no. limpo, interna-
mente e nas proximidades, com o objetivo de destruir hospedei-
376
ros do vírus e do vetor; (v) quando possível, realizar novos plan-
tios em áreas distantes de plantações de soja, feijoeiro e algo-
doeiro, que são boas hospedeiras do aleirodídeo; (vi) adubação
equilibrada para não favorecer o aumento da população do vetor
e (vii) controle químico racional do aleirodídeo, principalmente
para prevenir a disseminação secundária, que ocorre de.ntro da
plantação. Isto porque muitos dos inseticidas não previnem adis-
seminação primária, uma vez que não são capazes de evitar a ino-
culação do vírus nas plantas.
32.4. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agrios. G.N. Plant Pathology. 5 ed. San Diego. Elscvicr Academic Pre~s,
2005.
Amorim, L.; Rezende, J,A.M.; 8ergamin Filho. A; Camargo. L.E.A.
Manual de Fitopatologia: Doenças das Plantas Cultivadas. São
Paalo: Editora Agronômica CERES Ltda, 2016.
Bos, L. Plant Viroses, Unique and Intriguing Pathogens. Amsterdan,
Backhuys Publishers Leiden, 1999.
Faria. J.C.; Souza, T.L.P.O.: Quintela, E.D.: Kitajima, E.W.; Ribeiro, S.G.
Golden mosaic of common bean in Brazil: management wilh a transge-
nícapproach. APS Features.2016. Doi: 1O: 1094/APSFeature-2016010.
Hull, R. Plant Virology. 5th ed. San Diego, Elsevier. 2014.
Schumann, G.L. & D'Arcy, C.J. Essential Plant Pathology. 2nd ed.
Saint Paul, APS Press, 2009.
Tang, W.; Tang, A.Y, Applícations and roles of the CRJSPR system in
genome editing ofplants. Juurnal of Forestry Research 28: 15-28.
2017.
Whitfield, A.E, & Rotenberg, D. Disruption of insect transmis-
sion of plant viruses. Current Opinion in lnsect Science
8:79087. 2015.
 CAPÍTULO

33
DOENÇAS ABIÓTICAS E INJÚRIAS
Jorge Albert.o Marques Rezende e Dirceu Mattos-Jr.

ÍNDICE

33.1. Introdução ............................................................ 377
33.2. Fatores ambientais que causam doenças
abióticas ................................................................ 378
33.2.1. Temperatura............................................. 378
33.2.2. Umidade ................................................... 378
33.2.3. Luz ............................................................ 379
33.2.4. Deficiência nutricional ............................ 379
33.3. Fatores químicos que causam doenças
abióticas ................................................................ 383
33.3.1. Poluição do ar .......................................... 383
33.3.2. Defensivos ................................................ 384
33.4. Diagnose de doenças abióticas ............................ 385
33.5. Bibliografia consultada ........................................ 386

33.1. INTRODUÇÃO
á uma série de fatores de formação da produção

H que. dentro de uma faixa ideal, permitem o desen-

volvimento nom1al das plantas. Entre eles estão os
fatores ambientais (temperatura e umidade do solo e do ar, luz,
pH do solo e disponibilidade de nutrientes) e os fatores químicos
(poluentes do ar, herbicidas. etc.). Alterações em um ou mais fato-
res. de maneira continuada. podem afetar as plantas em qualquer
estádio do seu desenvolvimento. Como não há o envolvimento
de agentes bióticos (fungos, bactérias, vírus ou nematoides). as
alterações induzidas por esses fatores são denominadas doenças
abióticas. 011 doenças não infecciosas, ou doenças fisiológicas.
As doenças abióticas geralmente são causadas pela falta
ou excesso de fatores ambientais que são fundamentais para o
bom desenvolvimento das plantas. Como ocorrem na ausência
de patógenos. não podem ser transmitidas para as plantas sadias.
A severidade dos sintomas das doenças abióticas é bastante vari-
ável. dependendo da intensidade com que o fator envolvido se
desvia do normal. 1--igura 33.1 - Aparente ínjüria de descarga elétrica em maracujazciros.
Há determinados fatores ambientais que afetam as plaotas
momentaneamente, ocasionando injúrias, como, por exemplo,
descargas elétricas (Figura 33.1 ), chuvas de pedras, choque tér-
mico (Figura 33.2), vendaval, etc.

377
 Manual de Fitopatologia

Figura 33.2 - Choque ténnico com água de irrigação em violeta Figura 33.3 - Escaldadura de sol em tomate~ (A) e laranja (B).
africana. Crédito da foto A: Carlos Alberto Lopes.

33.2. FATORES AMBIENTAIS QUE CAUSAM

DOENÇAS ABIÓTJCAS

33.2.1. Temperatura
As plantas podem crescer em uma faixa de temperatura que
varia de I a 40°C. A maioria das espécies apresenta melhor desen-
volvimento entre 15 e 30"C. As plautas como um todo, ou alguns
de seus órgãos, são bastante sensíveis às temperaturas próximas
ou além dos extremos da faixa ideal. As temperaturas mínimas
e máximas nas quais as plantas exibem bom desenvolvimento e
boa produtividade variam com a espécie vegetal e com o estádio
de desenvolvimento em que elas se encontram por ocasião das
alterações nessa variável climática. · • ·
As temperaturas altas geralmente são responsáveis por
danos designados por queimaduras de sol, que normalmente apa-
recem na área exposta ao sol em frutos ou tecidos foliares tenros.
Em alguns livros texto esses danos são atribuídos à intensa radia-
ção (luz) solar. Em condições de altas radiações, a quantidade Figura 33.4 - Dano por baixa temperatura em folha de couve.
de energia luminosa para a planta é muitas vezes em excesso, e Crédito da foto: Katia Regina Brunelli.
causa estresse foto-oxidativo pela produção de espécies reativas
de oxigênio (EROs), afetando primeiramente a fotossíntese e a
integridade de tecidos. Os sintomas em frutos caracterizam-se por mente desativam certos sistemas enzimáticos e aceleram outros,
descoloração, áreas com aparência de encharcamento, bolhas ou induzindo reações bioquímicas anormais e morte de células.
Também podem provocar a coagulação e a desnaturação de pro-
desidratação do tecido logo abaixo da casca, que resulta em áreas
teínas, rompimento da membrana plasmática e possível liberação
deprimidas na superfície dos frutos (Figura 33.3). As folhas ten-
de substâncias tóxicas dentro das células. As baixas temperatu-
ras, quando expostas a altas temperaturas, tomam-se inicialmente
ras danificam as plantas principalmente por meio da fonnação de
cloróticas e, com o tempo aparecem manchas escuras e secas.
gelo entre e dentro das células. Os cristais de gelo promovem a
Estimam-se que a frequência de ocorrência de períodos ruptura da membrana plasmática e consequ~nte morte da célula.
decendiais de temperaturas extremas no período de início da pri-
mavera (setembro e outubro), época importante para o desenvol- 33.2.2. Umidade
vimento vegetativo e florescimento de várias espécies cultivadas,
Os problemas de umidade do solo são aparentemente res-
tem aumentado como um reflexo da~ mudanças climáticas. Como ponsáveis por maiores danos no desenvolvimento e na produ-
consequência, têm-se verificado também significativas desunifor- ção das plantas do que aqueles provocados por quaisquer outros
~idades da produção, perdas da qualidade dos produtos e da safra. fatores ambientais isoladamente. O déficit hídrico pode ocorrer
Por outro lado, as temperaturas baixas podem provocar em áreas extensas de cultivo ou aparecer de maneira localizada,
diversos danos, que vão desde a morte de partes das plantas estando nesse caso associado com o tipo de solo, caracterizado
(tecidos meristemáticos) ou da planta' inteira, danos em folhas pela textura, estrutura e profundidade, além de características
(Fignrjl. 33.4), flores e frutos. químicas que limitam o crescimento das raízes (baixos teores de
Os mecanismos pelos quais as altas e baixas temperaturas nutrientes e excesso de alumínio). As plantas que crescem sob
danificam as plantas são distintos. Altas temperaturas aparente- déficit hídrico normalmente apresentam-se subdesenvolvidas, as

378
 Doenças A bióticas e Injúrias
folhas ficam amareladas, reduzidas em número e tamanho, mos-
tram sintomas do tipo queimadura e podem murchar e cair. As
flores e os frutos também cessam o desenvolvimento e se a seca
for prolongada podem murchar e cair.
Baixa umidade relativa do ar, se temporária, raramente
causa danos às plantas. No entanto, quando ocorre em combi-
nação com baixa disponibilidade de água no solo, alta tempera-
1ura do ar e ventos fortes verificam-se fechamento estomático e
acentuada redução da absorção de água pelas raízes, o que limita
o transporte para as folhas e os frutos causando os mesmos sinto-
mas descritos acima. .
O excesso de umidade no solo, nas condições tropicais
pr<!dominantes no Brasil. ocorre com menos frequência do que
o déficit hídrico. No entanto. drenagem inadequada ou enchar-
camento do solo podem resultar em danos rápidos e mais sérios,
por aumentar a síntese e transporte de ácido abscísico e eti-
leno, podendo causar até a mone das plantas. Excesso de umi-
dade no solo provoca o decaimento dos tecidos radiculares, por
causa da falta de oxigenação das raízes. Em tomateiro o excesso
de umidade provoca inicialmente a murcha do topo da planta
1Figura 33.5), que pode ser confundida com murcha bacteriana.
Persistindo essa condição as folhas mais velhas amarelecem, há
colapso do caule e a planta finalmente morre. Condições anaeró-
bicas e de alta umidade favorecem alguns microrganismos que,
durante o seu crescimento, liberam substâncias tóxicas para as
plantas. Parasitas facultativos (saprófitos) também podem se
desenvolver nas raízes, favorecidos pelo novo ambiente na rizos-
fera. O ambiente com baixo nível de oxigênio, isto é, redutor,
aumenta a disponibilidade de alguns micronutrientes metálicos e
não é raro verificar o excesso de absorção e toxidade por manga-
nês nas plantas.
Figura 33.5 - Murcha do topo de tomateiro por excesso de·água.
Crédito da foto: Carlos Albeno Lopes.
379
33.2.3. Luz
Luminosidade insuficiente retarda a fom1ação de clorofila
ocasionando o estiolamento da planta, isto é, o crescimento com
intemódios longos e finos. Além disso, as folha:, ficam com colo-
ração verde clara e caem prematuramente, juntamente com as
flores. Em condições de campo o estiolamento ocorre quando as
plantas crescem muito próximas umas das outiras ou sob condi-
ções de sombreamento. Estiolamento é mais comum em plantas
crescendo em estufas ou em sistemas de produção de mudas e
dentro de residências, escritórios etc. Excesso de luz é um fenô-
meno anteriormente considerado menos freqwante na natureza,
mas que tem adquirido importância devido às mudanças climá-
ticas {item 33.2.1) e pode causar danos às plantas associados ao
estresse oxidativo.
33.2.4. Deficiência Nutricional
As plantas necessitam dos nutrientes para o seu desen-
volvimento normal, cujas concentrações totais na planta variam
de frações de miligramas a gramas por quilo de matéria seca.
Aqueles requeridos em maiores quantidades, taiis como nitrogê-
nio, fósforo, potássio, cálcio, magnésio e enxofre são denomina-
dos macronutrientes. Outros, como boro, cobre, ferro, manganês,
zinco, molibdênio, cloro c níquel, necessários em pequenas doses,
são designados micronutrientes. Quando esses nutrientes estão
presentes em quantidades menores ou em excesso do que aquelas
exigidas pelas plantas, estas têm o desenvolvimento e produção
máxima limitados e exibem vários tipos de sintomas internos e
externos. O tipo de sintoma produzido pela falta de um nutriente
depende principalmente da função deste na planta. Esse sintoma é
característico para cada nutriente, embora normalmente, em con-
dições de cultivo, as desordens nutricionais ocorram associadas a
uma combinação de vários elementos. Além disso. o diagnóstico
visual da folha está correlacionado com o estado nutricional, uma
vez que concentrações de um elemento ou nutriente no tecido
vegetal são um valor integral de todos os fatores que interagiram
para afetar o crescimento da planta.
Sintomas de deficiência nutricional de alguns nutrientes
bem como as possíveis funções afetadas n·a planca estão descritas
a seguir. Destaca-se que, pelo fato das folhas rnpreseotam parte
da planta facilmente acessível aos olhos e geralmente sensíveis às
desordens nutricionais, são mais utilizadas para fins de diagnóstico
visual do estado nutricional. Contudo, quando esses sintomas são
perceptíveis, o desenvolvimento das plantas já está comprometido.
• Nitrogênio: esse nutriente tem várias funções na planta.
Ele é utilizado para forrnar aminoácidos., que são precur-
sores de proteínas que constituem a membrana e impor-
tantes enzimas do metabolismo, além das bases nitroge-
nadas. Essas são parte dos ácidos nucleicos. O nitrogênio
também é um constituinte estrutural da parede celular,
além de estar presente na molécula de e lorofila. Devido
a esse fato a sua deficiência provoca sintomas de clorose
generalizada nas plantas. Como as proteínas são continu-
amente sintetizadas e degradadas na planta, o nitrogênio
se move das folhas velhas para as mais novas. Por isso,
a deficiência desse nutriente geralmente aparece primei-
ramente nas folhas mais velhas. O desenvolvimento das
plantas também é afetado.
• Fósforo: esse elemento faz parte de proteínas. ácidos
nucleicos, fosfolipídios, NADP. ATP. ADP. e também de
fitatos, importantes substâncias de reserva em sementes.
 Manual de Fitopatologia

O fósforo está envolvido em quase todos os processos

metabólicos das plantas, sendo importante nos vários
processos dependentes de fosforilação/desfosforilação e
da absorção de nutrientes via canais e bombas de prótons
que caracterizam o processo ativo. Deficiência de fósforo
provoca redução no desenvolvimento e as folhas ficam
verde azuladas, com manchas víolelas em consequência
do acúmulo de antocianinas no tecido. As folhas velhas
podem se tornar bronzeadas com manchas violetas ou
marrons e senescem prematuramente, podendo cair.
• Potássio: é necessário para manter o potencial osmótico
das células e consequentemente a turgidez das células
que se relaciona a processos de abertura e fechamento
estomático, além da elongação celular, requerida para o
crescimento. Por isso está envolvido na retenção e tnms-
locação da água nos tecidos e assimilados através do flo-
ema e do xilema. Também é importante para a manu-
tenção do equilíbrio eletrônico da célula. caracterizado Figura 33.6 - Deficiência de cálcio em alface.
como o principal contra-ion nos processos de absorção Crédito da foto: Katia Regina Brunelli.
de nutrientes e manutenção do pH celular. Níveis adequa-
dos de potássio promovem maior estabilidade do tecido,
o que melhora a resistência às pragas e doenças. Plantas
com deficiência de potássio possuem ramos finos que
podem exibir morte dos ponteiros em casos severos. As
folhas velhas exibem clorose, pontas marrons e queimadu-
ras nas margens. Os frutos apresentam tamanho reduzido.
• Cálcio: ocorre nas plantas na forma de pectato de cálcio,
que é um componente de toda parede celular. Está envol-
vido com a divisão e elongação celular, regula a pennea-
bilidade da membrana e funciona como imponante sina-
lizador no mecanismo de abenura e fech?mento estomá-
tico, assim como mensageiro secundário associado às
calmodulinas e à fosforilaçào, que são importantes para o
reparo celular após estresses abióticos. Plantas com defi-
ciência de cálcio não apresentam sintomas visuais carac-
terísticos, embora folhas retorcidas, com as pontas volta-
das para trás e as margens enroladas e necrosadas podem
ocorrer (Figura 33.6). Gemas tenninais geralmente mor- Figura 33.7 - Podridão apical de tomates causada por deficiência
rem. O sistema radicular toma-se reduzido e superficial. de cálcio.
Crédito da foto: Carlos Alberto Lopes.
Em frutos causa coalescência da polpa e podridão apical
(Figura 33.7).
• Magnésio: é um elemento essencial da molécula de clo-
rofila e importante co-fator de diversas enzimas. Tem
papel destacado no carregamento do floema, por facili-
tar o transpone de carboidratos do mesofilo foliar para
células companheiras e tecido vascular. Assim, pro-
move melhor distribuição de açúcares na planta, aumen-
tando a qualidade dos frutos e a utilização pelas raízes.
Mais recentemente, tem-se atribuído função também na
redução do estresse oxidativo das plantas. Os sintomas
de deficiência de magnésio iniciam-se nas (olhas mais
velhas e depois atingem as mais novas, que se tornam
mosqueadas, cloróticas entre as nervuras e finalmente,
até avennelhadas (Figura 33.8 e Figura 33.9).
• Enxofre: é um constituinte de dois aminoácidos, ciste-
ína e metionina, os quais são essenciais na fonnação de
proteínas, com destaque para as fitoquelatinas, que são
importantes para a tolerância das plantas ao excesso de
metais. Também está envolvido na formação de vitami- Figura 33.8 - Deficiência de magnésio em laranja doce.

380
 Doenças Abióticas e Injúrias
Figura 33.9 - Deficiência de magnésio em algodoeiro (esquerda),
folha sudia (direita).
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.
nas e de alguns honnônios. As folhas mais novas defi-
cientes em enxofre, ao contrário daquelas deficientes em
nitrogênio, tomam-se verde-claras ou amarelo-claras.
• Boro: Esse elemento está envolvido nas ligações cruza-
das da membrana e consequentemente sua estabilidade.
Também no transporte de açúcar através da membrana
celular e na síntese de material para a parede celular,
além da inativação de fenóis que prejudicam a parede. É
importante para o câmbio vascular, principalmente para
a formação de vasos de xilema, influencia a transpiração.
Também afeta o desenvolvimento e alongamento celuJar
(Figura 33.1 O). Por causa dessas características, a defi-
ciência de boro influência o crescimento de meristemas
apicais (Figura 33. 11) e os sintomas das deficiências apa-
recem como subdesenvolvimento da planta, cujo sistema
radicular é prejudicado. O excesso pode ocorrer em áreas
irrigadas com água com alto teor de boro ou adubadas
irregulannente (Figura 33.12).
figura 33.10 - Lóculo aberto do tomate causado por deficiência de
boro.
Crédito da foto: Carlos Alberto Lopes.
381
Figura 33.11 - Deficiência de boro em mamoeiro (esquerda) e recu-
perada com aplicação de bórux no solo (direita).
Figura 33.12 - Fitotoxidezde boro em laranja doce.
• Cobre: é parte de diversas enzimas envolvidas no trans-
porte de elétrons e em reações oxidativas. Também está
envolvido na formação da parede celular associado à
síntese de lignina. Sintomas de deficiência incluem de
clorose, queimadura nas margens das folhas, ramos cur-
vados para baixo e, em casos mais severos, a morte de
ramos devido ao rompimento de tecidos internos menos
lignificados e extravasamento de seiva (Figura 33.13).
Por outro lado, o excesso de cobre pode resultar de apli-
cações frequentes de produtos fitossanitários à base deste
metal (Figura 33.14), que além dos efeitos diretos sobre
a planta, pode depositar no solo e acumular a níveis que
afetam o crescimento das raízes e a produção da planta.
• Ferro: é essencial na síntese de clorofila. Está envol-
vido no transporte de elétrons da fotossíntese, além do
complexo de enzimas do sistema antioxidante das plan-
tas. Deficiência desse elemento induz severa clorose no
limbo foliar das folhas novas, mas as nervuras principais
pennanecem verdes dando a impressão de um reticulado
fino (Figura 33.15). A folha inteira ou parte dela pode
morrer se a deficiência for muito severa. Nonnalmente
não são reportados casos de deficiência de ferro nas
condições tropicais, onde predominam solos ácidos.
Contudo, é comum em viveiros de mudas, cujos substra-
tos de produção apresentam valores altos d~ pH.
 Manual de Fítopatología

Figuras 33.13 - Deficiência de cobre em laranja doce.

Crédito das fotos: Renato Deozzo Bassanezi (D-C).

• Manganês: é parte de diversas enzimas envolvidas na

respiração, fotossíntese e reações oxidativas. Folhas com
deficiência desse elemento tomam-se cloróticas, mas as
nervuras terciárias permanecem verdes, caracterizando,
ao contrário do ferro, um reticulado grosso (Figura
33.16). A lâmina foliar deficiente em manganês não sofre
deformação ou redução cfo tamanho como ocorre com
aquelas deficientes em zinco.

Figura 33.14 - Fitotoxidez de sulfato de cobre em folha de laranja

doce.

Figura 33.16- Deficiência de manganês em laranja doce.

• Zinco: é parte de inúmeras enzimas, incluindo aquelas

Figura 33. 15 - Deficiência de ferro em laranja doce.
envolvidas em reações oxidativas. As folhas com defi-
ciência de zinco mostram clorose intemerval (Figura
33.17), ficam de tamanho reduzido, e crescem em ramos
com menor comprimento de intemódios. Posteriormente,
e em casos de deficiência mais severa, tornam-se necróti-
cas e exibem pigmentações violeta.

382
 Doenças Abióticas e Injúrias

Figura 33.17 - Deficiência de zinco em laranja doce. Figura 33.18 - Fitotoxidez de sulfato de ferro em pimentão.
Crédito da foto: Liliane de Diana Teixeira.

• Cloro: eslá associado à evolução de oxigênio na fotos-

s!ntese. Normalmente não são descritos sintomas de defi-
ciência deste nutriente. uma vez que está presente na
agricultura em quantidades suficientes à demanda das
plantas. Mais frequentemente é associado a prejuízos cau-
sados às plantas pela salinidade, juntamente com sódio,
na forma de queima de bordos da lâmina foliar.
• Molibdênio: é parte essencial das enzimas nitrato redu-
tase e nitrogenase. Plantas afetadas pela deficiência
desse elemento ficam c-0m as folhas ama"relas, associa-
das à deficiência de nitrogênio, dada a menor assimilação
deste último a compostos mais complexos, e o desenvol-
vimento é afetado.
• Níquel: a primeira evidência da função do Ni na urcase
em plantas superiores foi descoberta mais recentemente,
cujo papel é hidrolisar a ureia em amônia. Assim, plantas
deficientes em níquel podem exibir queima de bordos das
Figura 33.19 - Fitotoxídez de cobre em alface hidropônica.
folhas devido acúmulo tóxico de ureia. Também é repor-
Crédito de foto: Hiroshi Kimati.
tada sua essencialidade associada à fixação do nitrogênio
atmosférico em sistemas simbiontes e outros processos
associados à produção de etileno e resistência das plan- por vapor d'água e dióxido de carbono. As atividades industriais
tas a doenças. do homem liberam na atmosfera um grande número de poluen-
tes (partículas, líquidos e gases) que podem afetar o desenvolvi-
Alguns elementos minerais essenciais bem como não essen- mento das plantas e causar prejuízos. A resposta das plantas aos
~iais podem ser absorvidos em quantidades tóxicas para as plan- poluentes do ar depende da toxicidade química, da exposição ao
tas (Figura 33.18 e Figura 33. 19). A toxicidade, conceitualmente, poluente e da sensibilidade das espécies. A seguir é apresentada
representa o grau em que um elemento causa lesões em vias rneta- uma lista dos principais poluentes que podem causar doenças em
hólicas e funções celulares. Adicionalmente, o excesso de alumínio plantas, sua origem e os principais sintomas exibidos pelas plan-
também é tóxico para as plantas. O pH do solo pode alterar a dispo- tas doentes.
nibilidade de micronutrientes, pois afeta a solubilidade-desses em Ozônio (0 3): formado na presença de luz por meio da inte-
solução. Por isso o pH tem maior impacto na deficiência ou fitoto- ração entre óxidos de nitrogênio e compostos orgânicos volá-
,icidade de micronutrientes do que de macronutrientes. teis, alguns deles liberados na queima incompleta e evaporação
de combustíveis e solventes. Entra nas plantas pelos estômatos
33.3. FATORES QUÍMICOS QUE CAUSAM DO ENÇAS e causa sintomas de pontuações, mosqueado e clorose primei-
ABIÓTICAS ramente na superfície superior das folhas e causa prejuízos às
trocas gasosas. As manchas podem ser pequenas ou grandes, pro-
33.3. l. Poluição do Ar gridem para coloração branca (Figura 33.20), marrom ou preta. A
O ar na superficie terrestre consiste principalmente de queda prematura das folhas e a redução no crescimento ocorrem
nitrogênio (78%) e oxigênio (21 %). O restante ( 1% ) é composto em algumas plantas, como citros e videira.

383
 Manual de Fitopatologia
Figura 33.20 - Ozoniose em folha de fumo.
Crédito da foto: Carlos Eduardo Pulcinelli.
Dióxido de enxofre (S01): chaminés Je fabricas e esca-
pamentos de veículos automotores liberam dióxido de enxo-
fre que pode ser tóxico para várias espécies na proporção de
0,3 a 0,5 ppm. Baixa concentração cansa clorose gem:ralizada.
Concentrações elevadas causam descoloração das nervuras das
folhas. Quando combinado com a umidade fonna chuva ácida.
Dióxido de nitrogênio (N01): fonnado a partir do oxigê-
nio e nitrogenio do ar por meio de combustão produzida em fomos.
Tóxico na proporção de 2 a 3 ppm. Causa descoloração e bronzea-
mento nas folhas, semelhantes aos causados pelo dióxido de enxo-
fre. Em baixa concentração suprime o crescimento das plantas.
Fluoreto de hidrogênio: tóxico na proporção de 1-2 ppm
e sob exposição crônica. As margens das folhas de dicotiledôneas
e as pontas das folhas de monocotiledôneas adquirem coloração
amarelada a palha quando mais expostas ao solo, que podem pro-
gredir para coloração marrom escura, morrem e se desprendem
(Figura 33.21). Algumas plantas, como o azevém, po<lem tolerar
até 200 mg kg·1 de F na massa seca; outras sensíveis, como o gla-
díolo,já mostram sintomas visuais do excesso de flúor quando os
teores nas folhas são menores que 30 mg 1cg·1 de f.
Cloro (CIJ e cloreto de hidrogênio (HCI): produzido em
refinarias. fábricas de vidros e incineradores de plásticos. Tóxico
a O, 1 ppm. As folhas mostram descoloração e áreas necróticas
entre as nervuras. As margens das folhas frequentemente apa-
recem requeimadas. As folhas podem cair prematuramente. Os
danos são semelhantes aos causados por dióxido de enxofre.
Etileno (C 1 H4 ): é um hormônio vegetal com numerosas
funções. No entanto, pode ser tóxico quando em concentrações
superiores a 0,05 ppm. Pode ser liberado de escapamentos de veí-
culos automotores, queima de gás, óleo combustível e carvão.
Muitas espécies de plantas são suscetíveis. Plantas afetadas apre-
sentam subdesenvolvimento, as folhàs mostram desenvolvimento
anormal e senescem prematurame nte. A produção de flores e fru-
tos é reduzida. Os frutos. por exemplo, maçãs, desenvolvem áreas
deprimidas e necróticas.
384
Figura 33.21 - Fitotoxidez de fluoreto de hidrogênio em folhas de
cafeeiro (A) e gladíolo (B).
Poeira: proveniente de estradas, fábricas de cimento, queima
de carvão, etc. Afeta todas as plantas.Acumula-se na superflcie das
folhas fonnando uma crosta. As plantas ficam cloróticas, com o
crescimento reduzido e podem até morrer. Algumas partículas são
tóxicas e provocam queimaduras nas folhas.
Chuva ácida: resultante <le atividades humanas, principal-
mente a queima de combustíveis fósseis ( óleo, carvão e gás natu-
ral) e derretimento de minerais sulfurosos. Essas atividades libe-
ram grande quantidade de óxido de tmxofre e óxido de nitrogênio
na atmosfera. os quais em contato com a umidade atmosférica
são convenidos em ácido sulfúrico e áci<lo nítrico, que atingem
o solo através da chuva e da cerração. O pH de uma chuva ácida
varia de 4,0 a 4,5, bastante inferior ao menor pH de uma chuva
sem poluentes que é de aproximadamente 5,6.
33.3.2. Defensivos
O uso de defensivos, mesmo quando empregados nas dosa-
gens recomendadas, pode levar à manifestação de danos no desen-
volvimento das plantas, que se assemelham aos sintomas de doen-
ças bióticas, especialmente as fitoviroses. Os inseticidas e fungi-
cidas, principalmente quando aplicados em dosagens acima das
recomendadas. podem se acumular nas margens das folhas, onde
a dosagem do principio ativo atinge maiores concentrações e acar-
retar danos nas folhas. Os sintomas podem ser de clorose, seguido
de necrose e até morte da folha inteira ou das partes em que ocor-
reu maior concentração do princípio ativo (Figura 33.22).
Os herbicidas, quando aplicados incorretamente podem pro-
vocar anormalidades mais comuns e severas do que as provocadas
por excesso de inseticidas e fungicidas. As plantas afetadas podem
exibir variados graus de amarelecimento e malfonnação foliar. As
folhas afetadas podem secar e cair prematuramente. O desenvolvi-
mento da planta é afetado, podendo até morrer em casos extremos.
Alguns herbicidas, principalmente aqueles com efeito hormonal,
como o 2,4 D, induzem o aparecimento de sintomas semelhantes
aos de viroses, nos casos em que a dosagem recebida pela planta
acidentalmente não é suficiente para matá-la. Sintomas provo-
cados por 2,4 D são bastante conhecidos em plantas de tomate,
batata, videira e algodoeiro (Figura 33.23). A maioria dos herbici-
das, no entanto, é segura, quando aplicada de maneira correta, para
a cultura recomendada. na dosagem adequada, no momento ceno
e sob condições ambientais favoráveis.
 Doenças Abióticas e Injúrias

eia de sinais de agentes bióticos; b) sintomas aparecem de repente.;

c) sintomas com estádio de desenvolvimento semelhante e bas-
tante uniforme, em muitos casos simétricos; d) quando há lesões,
as bordas são bem definidas; e) no campo, os sintomas geralmente
estão distribuídos uniformemente ou seguem a rota de aplicação de
defensivos, se for este o caso; f) diferentes espécies na área podem
exibir o mesmo sintoma da planta cultivada.
Muito frequentemente, todavia, os sintomas causados por
doenças de natureza abiótica podem ser facilmente confundidos
com aqueles causados por diversos vírus, molicutes (fitoplasmas e
espiroplasmas) e muitos patógenos do solo.
Nesses casos a diagnose se toma mais complicada. Primeira-
mente há necessidade de se provar que não há qualquer patógeno
associado com a doença em questão. Se possível, os sintomas da
doença devem ser reproduzidos experimentalmen_te em plantas
sadias expostas a condições similares àquelas supostas como sendo
responsáveis pela doença (Figura 33.24). A planta doente deve ser
curada, através do seu crescimento sob condições em que o fator ou
fatores responsáveis pela doença tenham sido adequadamente cor-
rigidos (Figura 33.11 ). Por exemplo, deficiência de ferro em soja e
Figura 33.22 - Fitotoxidez de inseticida Sumicidin em soja.
videira pode ser facilmente comprovada no teste da meia-folha por
Crédito da foto: Álvaro Santos Cosia.
meio da aplicação, por abrasão, de uma solução de sulfato de ferro
1% (Figura 33.25).

Figura 33.23 - Defonnações em folíolos de tomateiro (A) e folha de

aboboreira (B) provocada por herbicida.
Crédito das fotos: Carlos Alberto Lopes e Katia Regina Brunelli.

33.4. DIAGNOSE DE DOENÇAS ABIÓTICAS

A diagnose de doenças abióticas pode ser realizada de maneira
relativamente simples, através da observação de sintomas caracterís-
ticos causados pela falta ou excesso de um fator qualquer, já descrito
na literatura. Usualmente, é feita através de um exame minucioso de
diversos fatores aos quais a planta está exposta: completo histórico
da cultura, inclusive sobre o plantio precedente na área; condições
ambientais antes e após o aparecimento dos sintomas; práticas cul-
turais que estão sendo adotadas; pulverizações e tipos de produtos
utilizados etc. Ainda, faz-se necessário considerar qu~ esses sintomas
muitas vezes ocorrem de forma generalizada na área de cultivo e
uniformemente expresso na planta (não restrito a algumas partes e
setores do dossel). Além da diagnose visual, a análise química de
plantas é urna ferramenta importante para a avaliação mais precisa
das desordens nutricionais. A partir de amostras padronizadas, são
comparados resultados do laboratório com tabelas de interpretação Figura 33.24 - Fitotozidez de herbicida Diuron em mamoeiro (A) e
do estado nutricional das culturas. Há, no entanto, alguns indicati- reprodução experimental dos sintomas (B).
vos que podem apontar para causa de natureza abiótica: a) ausên- Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.

385
 Manual de Fitopatologia

33.5. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

Agrios, G.N. Plant Pathology. 5 ed. San Diego, Elsevier Academic Press,
2005.
Bennett, W.F. Nutricnt Dcflciencies & Toxicities in Crop Plants. St.
Paul, APS Press, 1993.
Costa,A.S. Rei:onhecimento das Moléstias de Vírus de Plantas. Campinas,
Instituto Agronômico de Campinas, 1975.
Epstein, E. & Bloom, A.J. Mineral nutrition of plants. Principies and
perspectives. 2"" ed. Sunderland, Sinauer Associates, Inc. Publishers,
2005.
Schumann, G.L. & D'An:y, C.J. Esscntial Plant Pathology. APS Press,
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Shurtleff, M.C. & Averre lll, C.W. The Plant Disease Clinlc ·and Field
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Figura 33.25 - Remissão de sintoma de deficiência de ferro em soja

com aplicação de sulfato de ferro na meia folha.
Crédito da foto: Álvaro Santos Costa.

386
 Parte V

FISIOPATOLOGIA E GENÔMICA DAS

INTERAÇÕES PLANTA-PATÓGENO
 CAPÍTULO
34
FISIOLOGIA DO PARASITISMO::
COMO OS PATÔGENOS ATACAlVI
AS PLANTAS
Sérgio Florentino Pascholati e Ronaldo José Durigan Dalio
ÍNDICE
34.1. Enzúnas ................................................................ 390
34.2. Degradação da cutícula ..... ,.................................. 391
34.2. l. Papel das cutinases na patogenicidade .... 392
34.2.2. Suberização ..........................:..................:. 393
34.3. Degradação dos componentes da parede celular .... 393
34.3.l. Lamela média........................................... 394
34.3.2. Paredes primária e secundária................ 395
34.3.3. Papel das enzimas degradadoras da
parede na patogenicidade ....................... 397
34.4. Degradação de componentes da membrana
plasmática............................................................. 399
F
itopatógenos geralmente necessitam de seus respec-
tivos hospedeiros para ter a sobrevivência garan-
tida. Nesse sentido, a maioria dos patógenos retira
seus nutrientes do hospedeiro e os utiliza no seu próprio metabo-
lismo, tanto na fase vegetativa quanto na reprodutiva. Eutretanto,
:nuitos destes nutrientes encontram-se no interior do protoplasma
das células vegetais e, para ter acesso aos mesmos, os patógenos
devem vencer as barreiras externas, formadas pela -cutícula e/ou
parede celular, bem como promover a colonização interna dos
tecidos (Figuras 34. 1).
Como visto no Capítulo 4 desta obra, para muitos patógenos
os mecanismos de adesão aos hospedeiros representam a primeira
ruipa da conexão física entre o parasifa e o parasitado (Epstein &
'.'l!icholson, 2016; Leite et ai., 2001 ). Além disso, patógenos ganham
acesso ao interior dos hospedeiros através de penerração direta, aber-
turas naturais ou ferimentos. As bactérias, por exemplo, embora
389
34.5. Fitotoxinas ............................................................ 400
34.5. l. Fito toxinas seletivas ao hospedeiro ........ 402
34.5.2. Fitoto:xinas não-seletivas ao ho,spedeiro.... 405
34.5.3. Fitotoxinas e patogênese ......................... 409
34.6. Hormônios ........................................................... 411
34.6.1. Hormônios e patogênese ......................... 413
34.7. Polissacarídeos extracelulares ............................. 414
34.8. O utros fatores envolvidos na patogemicidade .... 415
34.8. l. Efetores nas interações planta-patógenos .... 415
34.9. Considerações finais ............................................ 418
34.10. Bibliografia consultada...................................... 419
podendo deslocar-se em direção ao hospedeiro, conseguem pene-
trar nas plantas e multiplicar-se no espaço intercelular, ou excepcio-
nalmente no xilema ou floema, somente através de ferimenios ou
aberturas naturais (estômatos, hidatódios, etc.) e nunca diretamente.
No caso de microrganismos filamentosos (fungos e oomicetos), a
penetração pode ocorrer diretamente através da superficie intacta da
planta, de aberturas naturais e/ou de ferimentos:. A penetração direta
pode ocorrer exclusivamente através de força mecânica aplicada por
estruturas específicas de alguns poucos fungos e oomicetos sobre o
hospedeiro. Quase na sua totalidade, porém, esti~ processo é acompa-
nhado por secreções enzimáticas.
Depois da penetração, os patógenos podem se espalhar a
partir do sítio de infecção e colonizar o tecido do hospedeiro.
Este processo, normalmente, caracteriza-se pela desagregação
celular e pela utilização de nutrientes, o que resulta em altera-
ções na morfologia e no metabolismo das plantas, levando ao
 Manual de Fitopatologia

aparecimento dos sintomas (Capítulo 3 desta obrai). Simultane-
amente à penetração e colonização dos tecidos, rn; hospedeiros
podem reagir à presença dos patógenos em potencial através da
formação de barreiras fisicas e produção de substâncias químicas
(Capítulo 35 desta obra). Essa batalha entre patóg;eno e hospe-
deiro a nível fisiológico e bioquímico constitui-se no objeto de
estudo da fisiologia do parasitismo (Boxe 34. l ). Dessa maneira,
para um patógeno estabelecer-se em uma planta, é necessário
que o mesmo consiga penetrar e colonizar os tecidos do hospe-
deiro, dele retirando os nutrientes necessários para :seu desenvol-
vimento, bem como neutralizar as reações de defosa da planta.
Para isso, utilizam-se de substâncias como enzimas, toxinas,
hormônios e efetores, além de outros fatores envolvidos na
patogenicidade (Horbach et ai., 2011; Pascholati et ai., 1998). A
importância dessas substâncias e fatores varia grandemente nas
interações hospedeiro-patógeno. Por exemplo, nas podridões
moles. as exoenzimas são aparentemente as substâncias mais
importantes; já no caso da mancha ocular, causada por Bípolaris
sacchari em cana-de-açúcar. a doença resulta principalmente da
toxina secretada pelo fungo; nas galhas da coroa, causadas em
vários hospedeiros por Agrobacterium tum~facien.s (Rhizobium
radiobacter) e nas galhas causadas pelo nematoide Meloido-
gyne sp. em diferentes espécies vegetais, os hormônios desem-
penham papel relevante; finalmente, moléculas efütoras podem
desativar completamente o sistema imune de hospedeiros, como
visto nas interações Ustilago maydis-milho e Phytopllthora infes-
Ians-batata. Com o auxílio da biologia molecular, em especial
através de técnicas de sequenciamento do genoma e da proteô-
mica, os mecanismos de patogenicidade nas interações planta-
patógeno começam a ser melhor compreendidos (EI-Hadrami et
al., 2012; Horbach et ai., 2011; Quirino et ai., 2010).
Dentre os fitopatógenos conhecidos, com exceção dos vírus
e viroides, aparentemente todos produzem enzimas, hormônios,
efetores e, possivelmente, toxinas. No caso dos vírus e viroides,
esses agentes podem induzir as células do hospedeiro a produzir
diferentes substâncias, dentre as quais as enzimas utilizadas
na replicação desses organismos. A presença dessas substân-
cias químicas. mesmo que em quantidade elevada. porém, nem
sempre reflete a capacidade do patógeno em causar doença.
De uma maneira geral, as enzimas produzidas por fitopató-
genos promovem a desintegração dos componentes estruturais das
células do hospedeiro, degradam substâncias presentes nas células
ou afetam diretamente o protoplasto. Os cfetorcs podem suprimir ou
ativar respostas de defesa, bem como alterar completamente a fisio-
logia do hospedeiro. As toxinas, por sua vez. agem diretamente no
protoplasto e interferem com a permeabilidade das membranas. Os
hormônios. basicamente, alteram a divisão e crescimento celulares.
34.1. ENZIMAS
Enzimas são proteínas de alta massa molecular, constituídas
de longas cadeias de aminoácidos, responsáveis pela catálise das
reações anabólicas e catabólicas nas células dos seres vivos.

Boxe 34.1 Fisiologia do parasitismo

No começo do século XIX, o botânico afomão Franz Unger apresentou sua teoria, segundo a qual '~s doenças resul-
tariam de distúrbios funcionais, estes oriunàos de desoritens nutricionais, que levariam ao aparecimento de 'fungos' como
exc,-escências que se desenvolviam por geração espÕntânea nos tecidos da planta.". Embora falho no tocante aos fungos, o
tratado de Unger "Die Exantheme der Pjlanwn", publicado em 1833, pode ser visto como a pedra fundamental da fisio-
logia do parasitismo (Fuchs, 1976), também denominada bioquímica fitopatológica ou fisiopatologia vegetal. Ideias
similares, mas não idênticas às de Unger, for;rn1 desenvolvidas por Franz J. Meyen, em 1841. Como definido por Heite-
fu.ss & Williams ( 1976) "a fisiologia do parai;itismo representa as especialidades dentro da fitopatologia que se concen-
tram nas atividades fisiológicas e bioquímicas dos patógenos e nas respostas dos tecidos vegetais do hospedeiro". Como
um apêndice da fitopatologia, a fisiologia do parasitismo procura gerar conhecimento básico para o entendimento das
interações entre a planta e o patógeno a nível fisiológico e bioquímico, bem como contribuir para o uso efetivo desse
conhecimento no desenvolvimento de novos métodos para o controle das doenças (Wood, 1987). A interação multi-
disciplinar é altamente evidente nessa área, onde são conduzidos, por exemplo, estudos envolvendo a germinação dos
esporos, histologia e fisiologia da penetração, e colonização dos tecidos vegetais, alterações metabólicas das plantas em
resposta à infecção, etc. Embora seja intensaunente explorada em outros países, a fisiologia do parasitismo encontra-
-se ainda em fase de gestação em nosso país (Pascholati, I 993). O Brasil carece de fisiologistas do parasitismo, embora
publicações didáticas neste assunto tenham começado a surgir nos últimos anos. A edição preliminar do livro "Pato-
logia vegetal: agressão e defesa em sistemas planta/patógeno", de autoria de J.C. Dianese e publicada cm 1990, se cons-
tituiu em marco na literatura nacional voltada para a fisiologia do parasitismo. Com a chegada do periódico Revisão
Anual de Patologia de Plantas em 1993, cons:tantcmente temas específicos dentro da área da fisiologia do parasitismo
começaram a ser abordados, como por exemplo, o capítulo sobre Efetores nas interações planta-patógenos no volume
23 de 2015. Por sua vez, a parte IV - Fisiologia do Parasitismo, em edição deste Manual publicada em 1995, continha
quatro capítulos relacionados ao tema. Já e;m, 2003, Medeiros, Ferreira e Dianese publicam uma edição ampliada e
atualizada do texto anterior de 1990, denominado de "Mecanismos de agressão e defesa nas interações planta-pat6-
geno". Em 2008, Pascholati, Leite, Stangarlin e Cia (Pascholati et ai., 2008b), na qualidade de edHores, coordenaram
a publicação do livro "Interação planta-patâgeno: fisiologia, bioquímica e biologia molecular". Por sua vez, na edição
anterior deste Manual publicada em 2011, a Parte V - Tópicos Avançados continha dois capítulos relacionados à área.
Finalmente, os capítulos 34, 35 e B6 inclusos na Parte V - Fisiopatologia e Genômica das Interações Planta-Patógenos
do presente Manual, além de procurar contribuir na disseminação de conhecimentos, visam também estimular estu-
dantes e profissionais no desenvolvimento d,e atividades científicas nessa área.

390
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas

Para cada reação metabólica existe uma enzima específica catali- rios, ácidos graxos e ésteres, enquanto que a cutina mostra ser um
sando o substrato envolvido. Normalmente. as enzimas são deno- poliéster, cuja despolimerização origina, principalmente, monô-
minadas em função do substrato ou reação que catalisam, através meros de ácidos graxos (ácidos cudnicos) das famílias C,6 e C 18
da adição do sufixo -ase. Por exemplo, cutinases são e.nzimas que ( Figura 34.2). A família C 16 deriva do ácido palmítico, enquanto
promovem a degradação da cutina e pcctinases são enzimas que a família C 18 origina-se, predominantemente, dos ácidos oleico
degradam as subslãncias pécticas. A ligação da enzima (E) ao ou linoleico. Evidências indicam também a presença de pequenas
,cu substrato (S) resulta na formação de um complexo enzima- quantidades de compostos fenólicos (ácidos p-cumárico, ferúlico
,ubstrato (ES). Em função dessa ligação, o substrato é ativado e e clorogênico) nesse polímero.
l reação química pode ocorrer, levando à formação do complexo
mzima-produto (EP), com a consequente liberação do produto (P)
e a restauração da enzima ao seu estado original. Reações químicas tel005 CUTiNICOS
.onduzidas a 25 ºC e catalisadas por enzimas podem ocorrer I OS-1 06
, l!Zes mais rapidamente do que as mesmas reações não catali- Fom1io-C1e
sadas. Dependendo da enzima, o número de moléculas de subs-
trato catalisadas por uma única molécula da enzima por segundo
·wrnover") pode variar de 100 a mais de três milhões.
CX1 (CH1~ CH • CH fCHt l1 COOH
1
J.&.2. DEGRADAÇÃO DA CUTÍCULA 0M
Para que se entenda como um patógcno penetra a superficie
mtacta do hospedeiro, a natureza da cutícula necessita ser conhe- CHa !CH1lx CK!CHyl COOH CH1 (CHrl1 CH • CH (CH2h COOH
1 1 1 \ I
cida. As paredes das células epidérmicas dos vegetais, em contato OH e»! e»! o
com o meio exterior, mostram-se recobertas por uma camada lipí-
J1ca contínua, comumente conhecida como cutícula (Figura 34. 1),
.1 qual fica aderida à parede celular através de uma camada inter-
'lled1ária rica em substâncias pécticas. A cutícula recobre folhas,
frutos e talos jovens, tendo como funções básicas evitar a difusão *o12 Anó!Ogog msoti,odos também ocorrem.
Je água e nutrientes para o meio externo, bem como proteger a
planta contra os efeitos adversos do meio ambiente. A espessura e Figura .34.2 - Estrutura dos principais monômeros da cutina.
.:. morfologia <la cutícula variam dependendo da espécie vegetal, Fonte: Adaptada de Kolauukudy ( 1985).
Jo órgão envolvido, do estádio de desenvolvimento <lo tecido e
das condições do ambiente.
A cutícula pode ser separada da parede celular por meio Na cutina, os monômeros de ácidos graxos são mantidos
de tratamento químico ou enzimático, produzindo dois compo- por meio de ligações ésteres, além do que os grupos hidroxila
nentes lipídicos principais: uma mistura complexa e solúvel de primário, em sua maioria, são esterificados, o que resulta em um
.::ompostos alifáticos de cadeia longa, denominados ceras, e um polímero predominantemente linear. A ligação entre cadeias de
-naterial polimérico insolúve l, denominado c utina. As ceras são poliésteres ocorre através da esterificação de alguns grupos hidro-
.:onstituídas, principalmente. de hidrocarbonetos, álcoois primá- xila presentes na posição intermediária das cadeias (Figura 34.3).

-~= CAMADA PÉCT ICA

. , _ PAREDE CELULAR

LAMELA MÉDIA

Figura 34. l - Representação esquemática da estrutura da cutícula em tecido foliar.

Fonte: Adaptada de Juniper & Jeffree (1983).

391
 Manual de Fitopatologia
o o
~
Cul1naa O o
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O~CUtillOM O)
Ql o l.
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Figura 34.3- Esquema do polímero cutina (os sítios de ação da cuti-
nase estão assinalados).
Fonte: Adaptada de Kõller ( 1991).
A cutícula, que consiste basicamente de cutina impregnada
com cera e frequentemente recoberta por placas cerosas, além das
funções acimas mencionadas, também serve como barreira prote-
tora contra microrganismos. Dentre os fitopatógenos, os fungos
e alguns oomicetos que penetram através da superficie intacta
da planta mostram-se aptos para degradar enzimaticamente essa
barreira através da produção de cutinases, o que se constitui, para
alguns, em fator chave na patogenicidade. Além dessa função,
aparentemente as cutinases também podem estar envolvidas na
determinação da especificidade de fungos fitopatogênicos para
com os tecidos do hospedeiro. No tocante às• placas cerosas,
estudos sugerem que Puccinia hordei produz enzimas cãpazes de
degradá-las, porém para a maior parte dos fungos aparentemente
a penetração das mesmas ocorre através de força mecânica.
Cutinases são esterases, com um resíduo de serina no sítio
catalítico, que rompem as ligações ésteres entre as moléculas
presentes na cutina, substrato natural da enzima, liberando como
produtos da ação enzimática monômeros e oligômeros derivados
de ácidos graxos (Figura 34.3). De maneira geral, apresentam
especificidade por ésteres de álcool primário, os quais se mostram
abundantes no polímero.
As cutinases purificadas apresentam uma única cadeia poli-
peptídica, com composição de aminoácidos bastante similar e
massas moleculares variando entre 22 e 32 kDa. Caracterizam-se
por serem glicoproteínas, contendo de 3% a 16% de carboidratos
na molécula. A atividade da enzima tem se mostrado máxima em
pH em tomo de 9-1O, embora trabalhos indiquem a possibilidade
da enzima também degradar eficientemente a cutina em pH de
6,5. A ação catalítica da cutinase pode ser estimada através da
liberação de radioatividade a partir de cutina marcada com radio-
isótopos ou por meio de método espectrofotométrico, não espe-
cífico, tendo p-nitrofenilbutirato como substrato. A produção in
vitro da enzima, por patógenos em poteucial, pode ser visualizada
através do uso de meio contendo cutiua como fonte de carbono e
um indicador adequado de pH.
A enzima cutinase foi purífical!a, pela primeira vez, em
1975, a partir de fluido extracelular de Fusarium solani f. sp. pisi,
cultivado em meio com cutina como única fonte de carbono, e
desde então escudada em outros fungos, como Alternaria alternata,
392
Botrytis cinerea, Colletorrichum capsici, C. gloeosporioides
(Glomerella cingulata), C. graminicola, C. lagenarium (Colle-
totrichum orbicufare), Blumeria graminis f. sp. hordei, Gloeo-
cercospora sorghi, Bipolaris zeicola (Cochliobolus carbonum),
B. maydis (Cochliobolus heterostrophus), B. sorokiniana (Cochlio-
bolus sativus) , Sclerotium ro/fsii (Athelia ro/fsil), Uromyces
viciae-fabae e Venturia inaequalis (Pascholatí et ai., 1992; 1993).
Há evidência que algumas bactérias, como Pseudomonas putida
(habitante do filoplano ), Pseudomonas syringae pv. tomato e
várias espécies de Streptomyces, além de Streptomyces scabies,
produzem enzimas do tipo cutinase, porém o papel das mesmas,
neste contexto, pennanece obscuro.
34.2. 1. Papel das Cutinases na Patogenicidade
A produção de cutinases por microrganismos cultivados in
vitm, tendo cutina como fonte de carbono, não se constitui em
prova da importância dessa enzima na infecção das plantas. Dessa
maneira, o papel da cutinase como fator na patogenicidade tem
sido avaliado através de estudos imunocitológicos e de transfor-
mação genética, bem como através do uso de mutantes deficientes
para cutinase e inibidores dessa esterase. Esses estudos têm sido
conduzidos, por exemplo, nas interações patógeno-hospedeiro
Fusarium solani f.sp. pisi-ervilha, Colletotrichum gloeospo-
rioides (G. cingulata)-mamão, Alternaria alterna/a-pereira e
Magnaporthe grisea-arroz. No caso de F so/ani, estudos estrutu-
rais com hastes de ervilha, conduzidos com o auxílio da micros-
copia eletrônica de varredura, mostraram a localização de anti-
corpos marcados com ferritina e específicos para cutinase na
área onde o patógeno foi inoculado, evidenciando que o fungo
excretava, quando em contato com o hospedeiro, o mesmo tipo de
enzima identificada a partir de culturas mantidas in vitro.
Mutantes de C. gloeosporioides deficientes em cutinase
mostraram-se patogênicos sobre a superficie injuriada de frutos
de mamão. A doença, porém, não ocorria quando os isolados eram
inoculados sobre a superficie intacta do fruto. Curiosamente, a pato-
genic-idade dos mutantes podia ser restaurada através do forneci-
mento de cutinase exógena. Na natureza, C. gloeosporioides penetra
a cutícula de frutos imaturos de mamão e permanece subcuticu-
lannente em estado quiescente no tecido, até a maturação dos
frutos (Dickman & Alvarez, 1983). Esse exemplo, juntamente
com os trabalhos envolvendo mutantes de F. solani f. sp. pisi e
A. alternata, deficientes em cutinase, e o uso de inibidores da
enzima (anticorpos específicos ou compostos organofosfora!-ios),
suportam a importância das cutinases na infecção de plantas por
fungos. Entretanto, em alguns casos, como na interação Colle-
totrichum gloeosporioides f. sp. cucurbitae-pepino, as cutinases
aparentam ser menos imponantes do que a força mecânica para a
penetração do hospedeiro.
No tocante aos estudos envolvendo a transformação gené-
tica de fungos, a transferência do gene da cutinase de F. solani
para Mycosphaerella sp., um patógeno que necessita de feri-
mentos para penetrar no hospedeiro, produziu transfonnantes
capazes de excretar a mesma cutinase produzida por F. solani e
infectar frutos de mamão intactos. Esses estudos, com transfor-
mantes de Mycosphaerella sp., e outros, com transformantes de
F solani f. sp. pisi, substanciam o relevante papel das cutinases
na patogenicidade fúngica.
Através do emprego de técnicas de biologia molecular, a
regulação da transcrição gênica da cutinase foi estudada in vitro
com núcleos isolados de F. solani f. sp. pisi, bem como a estru-
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
tura do gene descrita. Estes trabalhos suponam ~1 ideia de que
esporos fúngicos em fase inicial de germinação, quando na super-
ficie do hospedeiro, excretariam uma pequena quantidade de cuti-
nase pré-fonnada (Figura 34.4) (Kolattukudy, 1985·; Woloshuk &
Kolattukudy, 1986). Essa cutinase teria como função a liberação
de monômeros, a partir da cutícula da planta, os quais ativariam
a transcrição do gene da cutinase, com a consequente produção
massal da enzima requerida para a penetração da ,:utícula. Após
a penetração, a quantidade de monômeros diminuiria levando,
consequentemente, à paralisação da transcrição gênica.
MONOMER'OS
CUTINASE
PENETRAÇÃO CUTÍCULA
Figura 34.4 - Representação esquemática da indução do gene da
cutinase em um esporo füngico pela cutícula da planta.
Fonte: Adaptada de Kolattukudy (1985).
Finalmente, em função de sua importância.para certos pató-
genos na penetração do hospedeiro, a cutinase constitui-se em
alvo potencial para o controle de doenças vegetais. A desativação
da enzima (inibição de sua ação e/ou síntese-excreção), a nível
de superfície do hospedeiro, evitaria a penetração e, consequen-
temente, protegeria as plantas contra algumas doemças fúngicas.
Essas ideias foram suportadas inicialmente p,elos trabalhos
conduzidos com inibidores da cutínase (anticorpos e/ou organo-
fosforados), principalmente nas interações F. solani-ervilha e
C. gloeosporioides-mamão, onde a infecção foi evitada e as
plantas protegidas contra os respectivos patógenos. Outros
trabalhos utilizando as interações Blumeria graminis-cevada e
Pyrenopeziza brassicae-brássicas e ebelactonas, moléculas inibi-
doras da cutinase, também vieram reforçar essa possibilidade. Em
vista do exposto, um novo caminho se abriu para o controle de
doenças fúngicas através do possível uso de com:postos atuando
como antipenetrantes (Sisler, 1986).
34.2.2. Suberização
Enquanto a cutícula recobre a pane aérea das plantas, a
superficie dos órgãos subteTTâneos é, geralmente, recoberta por
uma camada protetora, que tem a suberina, um pol1ímero insolúvel
associado com ceras solúveis, como componente principal. Essa
camada também se forma nos tecidos em resposta à injúria mecâ-
nica ou quando os mesmos ficam expostos devidú, por exemplo,
à abscisão de folhas e frntos. A su~rização dos tecidos evita a
difusão de água e nutrientes e, provavelmente, evita a penetração
de pat6genos em tubérculos e raízes. As camadas de suberina
ocorrem principalme-nte entre a parede celular e a membrana plas-
mática e mostram uma estrutura lamelar (Figura 34.5). A compo-
393
r----~~=:.. . _,-f---11--
PAREDECEWLAR
PAREDESUBtRIZADA
MEMBRANA PlASMÁTlCA
- .- CITOPIASMA
VACÚOU)
Figura 34.S - Representação esquemática de paredes celulares sube-
rizadas.
Fonte: Adaptada de Kolattukudy (1985).
sição c a estrutura das paredes suberizadas não são bem compre-
endidas. Supõe-se, porém, que as mesmas contenham uma matriz
fenólica, semelhante à lignina, ligada à parede celular. Compo-
nentes alifáticos (ácidos graxos e correspondentes ácidos dícar-
boxílicos) estariam ligados à matriz fcnólica e embebidos em
uma camada de cera solúvel.
Devido às dificuldades existentes nos estudos envolvendo a
suberização dos tecidos vegetais, a degradação de paredes suberi-
zadas por fitopatógenos, através da produção de subcrinases, tem
recebido pouca atenção. Esrudos ultraestrururais demostraram a
capacidade de alguns fungos penetrarem as paredes celulares
suberizadas, porém muito vagarosamente. No caso de bacté-
rias, existem indicações de que Ralstonia solanacearum pode
degradar a suberina presente no sistema radicular das plantas. Por
sua vez, Streptomyces scabies, agente causal da sama em batata,
produz uma esterase degradadora de suberina, a qual foi caracte-
rizada a nível proteico e de DNA.
Com relação ao crescimento in vitro, alguns microrganismos
possuem a capacidade de utilizar paredes suberizadas como única
fonte de carbono. Dentro desse contexto, pode-se destacar Strep-
tomyces scabies, Fusarium solani f. sp. pisi, 8. sorokiniana,
Rhizoctonia sp. e Phytophthora infestans. No caso especifico de
F. solani crescido em preparações ricas em suberina, obtidas a
partir de periderme de tubérculos de batata, estudos mostraram
a capacidade do fungo em liberar enzimas no fluído extrace-
lular capazes de degradar os componentes alifáticos e aromá-
ticos do polímero. Além de F. solani, estudos demonstraram que
Aspergillus sp., Armillaria mellea e Rosellinia desmazieri também
produzem enzimas degradadoras da suberina. Porém, o papel
dessas enzimas na penetração de fungos em órgãos protegidos
por paredes suberizadas pennanece obscuro.
34.3. DEGRADAÇÃO DOS COMPONENTES DA
PAREDE CELULAR
Durante a penetração e a colonização, fitopatógenos repeti-
damente encontram e atravessam as paredes celulares dos hospe-
deiros (Figuras 34.1 e 34.6). A maioria dos fitopatógenos pode
produzir uma variedade de enzimas, normalmente extracelulares,
que atuam na degradação dos componentes da parede celular.
Geralmente, essas enzimas mostram-se induzíveis, estáveis e
presentes em tecido hospedeiro infectado. O contato entre essas
enzimas e a parede celular pode ser visto como uma das primeiras
interações moleculares entre patógeno e hospedeiro, cujo resul-
tado pode alterar o balanço final da interação.
As paredes celulares mostram-se como estruturas complexas
e dinâmicas, circundando o protoplasto, externamente à membrana
plasmática (Figuras 34.1 e 34.6; Tabela 34.1 ). Podem estar
envolvidas na expansão celular, influenciando a forma da célula
 Manual de Fitopatologia

Tabela 34.1 - Principais polímeros das paredes celulares de plantas

A dicotiledôneas.
. P<.'so <.'m rclacão
P01meros
1 . ·
a parede celular(%)
Celulose 30
Hemiceluloses
Xiloglucana 19
Glucouronoarabinoxilana 5
Polissacarídeos pécticos
Homogalacturonana 6
Ramnogalacturonana 1 7.
Ranmogalacturonana ll 3
MICROFIBRILAS B A.rabanas, galactanas e arabinogalactanas 18
Glicoproteína rica cm hidroxilprolina 12
MATRIX CONTÍNJA
Fonte: Modificada de Goodrnan et ai. (1986).

LA~ELA PARsDE PAREDE

MEDIA PRIMARIA SECUNDÁRIA
Lúmem
OH O
'e?- H OH

-0~º1, ~OHH
H 0-

a) . ~0 H oH
H OH / ~
OH O

b)

Figura 34.6 - Representação esquemática da estrutura (A) e compo- figura 34.7 - Polímeros pécticos: (a) ácido poligalacturônico;
sição (8) das paredes de células vegetais. (b) pectina.
Fonte: Adaptada de Agrios ( 2005); Heitefuss & Williams ( 1976).

podem também apresentar curtas cadeias laterais de resíduos de

e, consequentemente, a morfogênese de tecidos vegetais. De
maneira geral, são divididas e.m trê.s regiões estruturais: lamela
média, que compreende a região entre as paredes de células vizi-
nhas; parede primária, localizada entre a membrana plasmática
e a lamela média, fonnada, somente em células em ativo processo
de crescimento, após a divisão celular ser completada; parede
secundária, localizada internamente à parede primária, formada
após o término da expansão celular.
34.3.1. Lamela Média
A lamela média é constituída principalmente por substân-
cias pécticas, as quais são polissacarídeos formados por longas
cadeias de ácido D-galacturônico (= ácido poligalacturônico,
ácido péctico), com ligações a-1,4 entremeadas com resíduos de
ramnose (= ramnogalacturonana) (Figura 34.7). Esses polímeros
D-galactose e outros açúcare.s. Dependendo do grau de. metilação
dos grupos carboxíUcos dos resíduos de ácido galacturônico,
esses polímeros são conhecidos como ácido pectínico (< 75%
metilação) ou pectina (> 75%) (Figura 34.7). Os polissacarídeos
pécticos também são encontrados na parede primária (ca. 35%
em dicotiledôneas e 8-9% em monocotiledôneas), onde formam
um gel amorfo, o qual preenche os espaços entre as microfibrilas
de celulose. Em função da capacidade de formarem géis, devido
às ligações entre cadeias por meio de íons cálcio, as substân-
cias pécticas atuam como uma espécie de cimento intercelular,
mantendo coesos os tecidos vegetais.
Várias enzimas, conhecidas como pectinases ou enzimas
pectolíticas, degradam substâncias pécticas (Figura 34.8; Tabela
34.2). Essas enzimas são normalme.nte. agrupadas segundo alguns
critérios: 1) mecanismo através do qual rompem as ligações glico-
sídicas a-1,4 (hidrolítíco ou ~-eliminativo, onde as ligações são

394
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
Figura 34.8 - Mecanismo de ação de algumas enzimas pectolíticas:
(a) metilpoligalacturonasc (MPG); (b) rrans-elíminase
do ácido poligalacturônico (TEPG); ( c) metilesterase
da pectina (MEP).
rompidas, respectivamente. pela adição ou remoçà.o de moléculas
de água); 2) especificidade da enzima pelo substrato (pectina ou
ácido péctico); 3) posição da ligação a.-1,4 rompida na cadeia
péctíca (terminal ou não).
As hidrolases que exibem maior especifi1cidade para a
pectina como substrato são denominadas metilpoliigalacturonases
(MPG), enquanto que aquelas exibindo maior especificidade-para
o ácido péctico são chamadas poligalacturooases (PG) (Tabela
34.2). Se a enzima promove a degradação do substrato a partir
das extremidades, liberando, portanto, monômeros, o prefixo exo
é. utilizado. A hidrolase, por exemplo, liberando somente ácido
galacturônico, a partir do ácido péctico, é designadla como exopo-
ligalacturonase, enquanto que a enzima liberando oligõmeros é
chamada endopoligalacturonase. Por sua vez, as trans-eliminases
(também conhecidas como Hases ,0-eliminativas) que exibem
maior especificidade para a pectina como substrato, são denomi-
nadas metil trans-eliminases do ácido pectínico (TE) (=pectina
liase), enquanto que aquelas exibindo maior especificidade para
o ácido péctico são chamadas trans-eliminases do ácido poliga-
lac~ônico (TEPG) (=)iases do ácido péctico) (Tabela 34.2). Da
mesma fonna que as galacturonases, estas também exibem modo
de ação exo ou endo.
Além das hidrolases e trans-eliminases, que alteram o
comprimento das cadeias dos polímeros pécticos (Figura 34.8),
Tabela 34.2 - Classificação das principais enzimas degradadoras da pectina e ácido péctico.
Suhstrato
Pectina
Metilpoligalacturonases (MPG)
(ácido pectínico)
Ácido péctico
Poli~;alacturonases (PG)
(ácido poligalacturônico)
395
deve-se mencionar as metilesterases da pectina (=pectina este-
rase) (MEP). Essas enzimas promovem a desmetilação da pectina
através da hidrólise de radicais metíla, expondo a carboxila dos
ácido~ galacturônicos e liberando metanol (Figura 34.8). Embora
não modifiquem o comprimento da cadeia de pectina. as metiles-
terases alteram algumas das propriedades desse polímero. como,
por exemplo, a solubilidade.
De maneira geral, as trans-eliminases apresentam reque-
rimento parcial ou total por íons Ca2- e pH ótimo em tomo de
8-1 O, enquanto que as galacturonases mostram-se mais ativas em
pH baixo (4-5), podendo inclusive ser inibidas por Ca2+ . A ativi-
dade das enzimas pectolíticas pode ser avaliada através do uso de
métodos espectrofotométricos, cromatográficos, técnicas viscosi-
métricas e reações específicas.
34.3.2. Paredes Primária e Secu~dária
Os políssacarídcos constituintes das paredes celulares têm
sido tradicionalmente divididos em substâncias pécticas, hemice-
luloscs e celulose, com base na solubilidade, e não na composição
química (Tabela 34.1). As hemiceluloses são encontradas na
matriz das paredes primária (em maior abundância) e secundária
(Figura 34.6), sendo compostas principalmente pelos monos-
sacarídeos xilose, arabinose, glicose, manose e galactose. Uma
das funções biológicas desses polimeros é a conexão das frações
péctica e celulósica nas paredes. A hemicelu!ose predominante
nas paredes primárias de plantas dicotilcdôncas é a xilogluc11na,
a qual consiste basicamente de um esqueleto carbônico de molé-
culas de D-glicose, com ligações glicosídicas ~-1,4 e ramifica-
ções de xilose em ligações a-1,6 (figura 34.9). Esse polímero
liga-se não covalentemente (pontes de hidrogênio) às fibrilas de
celulose e covalentemente à fração péctica, tendo considerável
implicação na estrurura da parede, proporcionando às paredes
primárias e secundárias imaturas flexibilidade e, provavelmente,
maior pcnneabilidade. Por sua vez, xilanas, que apresentam
cadeias de xilose com ligações P-1,4, constituem-se nas princi-
pais hemiceluloses das paredes secundárias das dicotlledôneas.
No caso das plantas monocotiledôneas, as principais hemicelu-
loses encontradas são as arabinoxilanas (apresentam cadeias
laterais de arabinosc e perfazem pelo menos 400/o da parede
primária) e as p-glucanas (resíduos de glicose unidos por meio
de ligações P-1 ,3 e P-1,4). Várias outras hemiceluloses têm sido
caracterizadas, principalmente a partir da parede secundária de
plantas lenhosas, como mananas, glucomananas e galactogluco-
mananas.
A degradação das hemiceluloses em constituintes mono-
méricos requer a atividade de várias enzimas, genericamente
conhecidas como hcmicclulases. Os nomes específicos dessas
enzimas variam em função do substrato e dos monõmeros libe-
rados, por exemplo, P- l ,4 xiloglucana é hidrolisada por endoglu-
Trans-eliminases do ácido pectínico (TE)
(= pectina !iases)
Trans-eliminases do ácido poligalacturônico (TEPG)
(• liases do ácido péctico)
 Manual de Fitopatologia

canase e P-1,4 xilana por endoxilanase, enquanto que mananas,

glucomananas e galactomananas são completamente hidrolisadas
por uma série de enzimas (P-1,4 endomanase, P-manosidase,
p-glucosidase e p-galactosidase).
A celul0se, um polissacarídeo de cadeias longas (1-3 µm),
é fonnada por moléculas de glicose em ligações P-1,4 e cons-
titui-se no principal componente estrutural das paredes celulares
dos vegetais (20-30% nas paredes primárias e acima de 40% na
parede secundária de plantas lenhosas) (Tabela 34.1), tendo a
microfibrila como unidade biológica básica (Figura 34. IO). As
microfibrilas apresentam regiões amorfas e cristalinas, sendo
que as cadeias de celulose são mantidas coesas por pontes de
hidrogênio. Na parede primária, as microfibrilas possuem uma
orientação ao acaso, ao passo que na parede secundária ocorrem
em lamelas dispostas paralelamente. Os espaços entre as micro-
fibri las, na parede primária, são preenchidos com substâncias
pécticas e hemicelulose, enquanto que, na parede secundária,
podem também conter lignina e, em alguns tecidos, suberina.
A celulose mostra-se como uma substância cristalina e inso-
lúvel em sua fonna nativa. A degradação desse polímero, com a
produção final do monossacarídeo glicose, resulta da ação de dife-
rentes celulases. Historicamente, a degradação da celulose era expli-
cada pela hipótese das enzimas C 1 e C,, onde a enzima e, atuava
sobre o polímero cristalino, expondo-o a ação da enzima C,. A essas
enzimas, juntava-se a ~-glucosidase, a qual reduzia o dímero celo-
biose resultante em glicose. Subsequentemente, a tenninologia
C,-C, foi substituída por um esquema que definiu a decompo-
sição da celulose por wn sistema de três enzimas (Figura 34.11 ). A
primeira enzima, denominada P- 1,4 D-glucanase, agindo ao acaso,
rompe as ligações glicosídicas da cadeia de glucana. Em seguida,
as extremidades não redutoras expostas tomam-se substratos para a
13-1.4-D-glucana celobiohidrolase, a qual libera moléculas de celo-
biose. Finalmente, a hidrólise da celobiose em glicose é catalizada
pela P-glucosidade.
Derivados do ácido cinâmico são constituintes comuns das
paredes celulares, dos quais o mais comum é a lignina, principal-
mente cm plantas lenhosas. A lignina pode ser visualizada como
um polímero tridimensional, amorfo, constituído de unidades fenil-
propano (Figura 34. 12), cuja polimerização final ocorre devido à
oxidação das hidroxilas dos grupos fenólicos pela peroxidase. A
deposição de lignina ocorre após a maturação da parede celular,
em substituição às moléculas de água, podendo ligar-se covalen-
temente aos outros constituintes poliméricos, dando rigidez à
parede. A degradação enzimática da lignina, embora não comple-
tamente esclarecida, é catalizada por ligninases.
As paredes celulares podem também apresentar proteínas,
F = fucose cujo conteúdo ( em geral< 10%) varia com o tipo de célula e condi-
G = glicose ções ambientais. Dentre as proteínas encontradas nas paredes,
A= arabinose tem-se as glicoproteínas ricas em hidroxiprolina (GPRHP), onde
X = xilose as extensinas são exemplos destas. Essas proteínas consistem
basicamente de seis aminoácidos, onde a h.idroxiprolina repre-
GAL = galactose senta 46% dos mesmos. A molécula é caracterizada por apresentar
1/3 de proteína e 2/3 de carboidratos (galactose perfazendo 3% e
arabinose, 97%). As extensinas mostram-se altamente insolúveis e
Figura 34.9 - Estrutura de uma xiloglucana isolada da parede primá- praticamente confinadas às paredes primárias das células em ativo
ria de células em suspensão de Platanus sp. Resíduos processo de crescimento, tendo uma aparente função estrutural. A
de xilose são ligados ao dquelêto carbônico de glico- degradação enzimática dessas extensinas por proteases mostra-se
se, enquanto que um dímero de galactose e fucose é difícil, provavelmente devido ao baixo número de ligações susce-
ligado à xilose. tíveis à ação enzimática (resultado do alto teor de hidrox_ipro-
Fonte: Adaptada de Goodman et a!. ( 1986). lina) ou ao recobrimento da molécula por carboidratos, tomando

396
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
Pontes de Hldrog:nlo ~ Cadela de ~( 1-41O-gl,oose
~1 ..
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SubsrOnoos de ._;~ft.-:-:::_f~ Reglllo Cristalina
Preenchmenlo
Peclina,
Hemiceluloses
ou L19nlno
'i!ft-·t--+-- SUbst0nclos de Preenchimento
Figura 34.10- Estrutura básica da celulose e das microfibrilas.
Fonte: Adaptada d,~Agrios (2005); Goodman et ai. ( 1986}.
a parte proteica inacessível às proteases. Além das GPRHPs,
também pode-se encontrar as proteínas ricas em glicina (PRG) e
as ricas em prolina (PRP).
34.3.3. Papel das Enzimas Degradadoras da Parede
na Patogenicidade
Com exceç~ío dos v[rus e viroides, fitopatógenos podem
produzir um granode número de enzimas (pectinases, celulases.
hemicelulases, etc.) capazes de degradar os polímeros estru-
turais das paredes celulares (Faria et ai., 2003; Kubicek et ai.,
2014}. Portanto, as enzimas degradadoras da parede (EDP) estão
provavelmente envolvidas na maioria das doenças de plantas.
A contribuição dessas enzimas na patogénese pode envolver a
extensiva destruição dos tecidos vegetais por patógenos necro-
tróficos (por exemplo, enzimas pectolíticas), bem como altera-
ções especificas e localizadas nas paredes celulares por pató-
genos biotróficos (por exemplo, glicanases e glicosidases).
Essas enzimas têm sido estudadas em Botrytis fabae, Colletotri-
chum lindemuthianum, Pectobacrerium carotovorum, Envinia
chrysanthemi, Fusari11m oxysporum f. sp. lycopersici, Ra/s-
ronia solanacearum, Puccinia graminis f. sp. trifiei, Rhizoc-
tonia solani (Thcmatephorns cucumeris) e Verticillium a/bo-
a/rum, entre outrns fitopatógenos. Embora estejam ligadas à
degradação dos coimponentes da parede, a comprovaçtlo do envol-
vimento das EDP 11a patogénese deve preencher alguns critérios,
como: capacidade do patógeoo em produzir as EDP in vitro;
detecção das EDP em tecido infectado; correlação da produção
das EDP com patogeoicidade; alterações nas paredes de tecidos
infectados observáveis com o uso de' técnicas de microscopia;
reprodução das alt,erações na parede ou sintomas da doença com
o uso de EDP purificadas. Além desses critérios, pode-se incluir
a fusão do promotor do gene codificando a enzima de interesse
_A_ _ _ _ _ fíp_
c•lobiose
~ ) glucono
OVo~
[_ extrem1dode n<il redutorn
Mocelo
-~ -)~
C8H CIH
Cocle10 de Celulose
Figura 34.11 - Complexo enzimático envolvido na
hidrólise das cadeias poliméricas de
celulose: ~ 1,4 D-glucanase (EG);
P-1,4 D-glucana celobiohidrolase
(CBH); p-glucosidade (P-G).
Fonte: Adaptada de Goodman et ai. ( 1986).
a um gene repórter tipo GUS, bem como se efetuar alterações
na produção da enzima e se demonstrar possiveis mudanças na
patogenicidade ou agressividade. Essas alterações poderiam ser
efetuadas com o auxílio da engenharia genética por meio de
complementação gênica de um mutante deficiente, expressão
gênica heteróloga, expressão gêníca antisenso e mutação génica.
Dentre as EDP, as enzimas pectolíticas são as mais estu-
dadas no tocante ao papel na patogénese. Uma das razões para esse
interesse deve-se ao tratamento de tecidos vegetais com pecti-
nases purificadas, o que ocasiona a separação das células e morte
das mesmas. Esse processo ocorre durante o desenvolvimento de
muitas doenças, principalmente nas podridões moles (Capítulo
22 desta obra), onde os tecidos perdem a rigidez. A separação das
células, chamada maceração, é devida à destruição da integri-
dade estrutural da lamela média, principalmente por endopoliga-
lacturonases e endopectato Iiases. A morte celular ocorre, aparen-
temente, devido ao enfraquecimento da parede celular primária,
em virtude do rompimento das ligações a-1,4 entre os resíduos
de ácido galacturônico, o que ocasiona o rompimento ou alte-
ração da permeabilidade seletiva da membrana plasmática sob
397
 Manual de Fitopatologia
a)
Figura 34.12 - (a) Estrutura do polímero de uma lignina; (b) unidade fenilpropano (carbonos podem
apresentar os seguintes grupamentos: -OH, -OCH3, =O).
Fonte: Adaptada de Goodman et ai. (1986).
condições de estresse osmótico. Embora as enzimas pectolíticas
possam tornar as células vegetais osmoticamente frágeis, estudos
indicam a possibilidade de fragmentos da parede celular, libe-
rados por pe.ctinases, também serem prejudiciais às células tanto
quanto as parede.s celulares enfraquecidas.
As enzimas pectolíticas estão sujeitas a mecanismos regu-
latórios similares aos das cutinases (Figura 34.4) e aos de outras
enzimas envolvidas na degradação dos polímeros e.xtracelulares.
De maneira geral, o fitopatógeno possui uma ou mais pectinases
pré-fonnadas, em baixo nível, as quais, quando em contato com
os polimeros de ácido galacturônico na lamela média e parede
primária, liberam monômeros e/ou oligômeros a partir desses
polímeros. Esses fragmentos pécticos liberados podem funcionar
como sinais para a síntese das pectinases (indução autocatalítica),
mas em concentrações muito elevadas podem atuar na repressão
da síntese dessas mesmas enzimas (repressão autocatabólica).
Glicose e outros açúcares também podem atuar nessa repressão,
que pode ser abolida, porém, por adenosina-monofosfato cíclico
(cAMP). A regulação da síntese das enzimas pectolíticas é bem
compreendida em espécies de bactérias causadoras de podridões
moles (Pectobacterium carotovorum, E. chrysanthe_mi), bem
como em Verticillium albo-atrum e Fusaríum oxysporum f. sp.
lycopersici, agentes causais de murchas vasculares (Capítulo 25
desta obra).
A produção de pectinases ín vitro, ou mesmo in situ, por
bactérias e fungos, não se constitui em p,ova definitiva da impor-
tância das mesmas na patogênese. A indução de enzimas pecto-
liticas in vitro muitas vezes pode estar mais ligada à obtenção de
nutrientes do que especificamente associada à patogenicidade. O
398
b)
ó
relacionamento causal entre a degradação de substâncias pécticas
e a patogênese é bem estudado para as bactérias causadoras de
podridões moles. Trabalhos com mutantes de E. chrysanthemi,
deficientes na produção de enzimas pectolíticas, sugerem que
essas enzimas são essenciais para a maceração dos tecidos vege:-
tais. A transferência de um gene (Pai), o qual controla a síntese e
secreção de TEPG (Tabela 34.2), a partir de uma cepa bacteriana
doadora para cepas com reduzida atividade de TEPG, mostrou
que somente os recombinantes Pat+ causavam a maceração dos
tecidos de batata, cenoura e aipo. Os recombi.nantes Pai- não
causavam a maceração, mesmo exibindo nívei:s de PÓ compa-
ràveis aos da cepa doadora Pat+ e aos dos recombinantes Pat+.
Estudos com transformantes de Escherichia e.ali, uma entero-
bactéria nom1almente não associada com plantas, indicam que a
introdução de um gene de E. ch,ysanthemi para a produção de TE
(Tabela 34.2) converte E. coli em uma bactéria virulenta em tubér-
culos de batata. Essa observação supona a imponância da TE na
patogênese das podridões moles. Por outro lado, a maceração dos
tecidos nem sempre pode ser correlacionada com aumentos na
síntese de pectinases in situ, haja vista a existência de mutante de
E. ch,ysanthemi incapaz de crescer em meio de cultivo contendo
substâncias pécticas, mas com a capacidade de causar mace-
ração dos tecidos em escala similar à da cepa se,Jvagem original.
Deve-se ressaltar, porém, que esse mutante produz um nível basal
elevado de enzimas pectolíticas, o que pode ser suficiente para a
patogenicidade.
Evidências que as enzimas pectolíticas slio essenciais em
doenças fúngicas que não envolvem a maceração dos tecidos,
como, por exemplo, nas murchas vasculares, onde as pecti-
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
nases podem estar envolvidas na indução de ''p/rigs" e oclusões
nos vasos, são pouco convincentes. Mutantes d,e F myspo111m
f. sp. lycopersíci, deficientes na produção de PG (Tabela 34.2).
mostraram-se menos agressivos, mas ainda patogênicos. em toma•
teiro. Estudos similares com mutantes de Verticillium dah/iae.
induzidos por radiação ultravioleta e deficientes n,a capacidade de
produzir PG. MEP, TE ou combinações dessas enzimas, eviden-
ciaram a capacidade dos mutantes em causar sintomas de murcha
quando inoculados em hastes de algodoeiro. Porém, os estudos
dessa natureza não eliminam o possível papel das pectinases
fúngicas na penetração dos hospedeiros e na velocidade do desen•
volvimento dos sintomas de murcha. Além disso,. trabalhos com
diferentes fungos fitopatogênicos (Bot1ytis cinerea, Penici/lium
expansum, Cryphonectria parasitíca, Alternaria citri e Colleto-
Jrichum gloeosporioides) começam a auxiliar no melhor entendi-
mento das enzimas pécticas nas interações patóge·no-hospcdeiro.
Por outro lado. como já ressaltado, na avaliação das evidências
entre a presença de enzimas pectolíticas in vilro e patogenicidade,
os resultados devem ser interpretados com cautela, haja vista que
a produção de pectinases in vítro depende da composição do meio
de cultivo, dos isolados dos microrganismos utilizados, da idade
das culturas microbianas e de fatores outros que possam regular a
síntese e a atividade dessas enzimas.
Estudos sobre o papel das celulases e hemic:eluleses bacte-
rianas e fúngicas na patogênese ainda são escassos e não mostram
um claro relacionamento entre degradação dos polímeros celu-
lose/hemicelulose e patogênesc, como no caso da degradação dos
polímeros pécticos. As evidências sugerem que a degradação da
parede celular, pelo menos nos estádios iniciais, envolve a degra-
dação da pectina e de hemiceluloses. com a consequente exposição
das microfibrilas de celulose à ação das celulases. Tnibalhos com
Ralsto11ia solanacea111m c hastes de tomateiro fome.::em evidêÍ,cias
da degradação de celulose durante a patogênese, bem como da exis-
tência de uma correlação positiva entre agressividade e atividade
celulolítica (isolados bacterianos pouco agressivos ou avirulentos
exibem baixa atividade celulolítica, quando comparados com os
isolados mais agressivos). No caso dos fungos, a maioria dos resul-
tados sobre celulases e hemicelulases envolve fungos degradadores
de madeira. Estudos envolvendo fitopatógenos filamentosos causa-
dores de podridões moles e '·damping-off' (Capítulos 22 e 23 desi:a
obra), como por exemplo Rhi=opus spp. e Pythium spp., demons-
tram a atea atividade celulolítica desses patógeno8 em meio de
cultivo, mas não esclarecem o papel dessas celulases nas interações
hospedeiro-patógeno. A presença de celulase é obst:rvada na inte-
ração Rhizocto11ia solani com hipocótilos de feijoeirci, onde o fungo
penetra as paredes celulares do hospedeiro e, pela destruição da
celulose nativa, causa o colapso das células invadidas, resultando
na formação de lesões deprimidas no hipocótilo (Capítulo 24 desta
obra). As celulases mostram-se importantes em doenças vasculares
(Capítulo 25 desta obra), onde a liberação de oligômeros de celu-
lose no interior dos vasos do xilema altera o fluxo nonnal de água
devido ao bloqueio dos elementos vasculares. Patógenos causa-
dores de murcha, como F oxysporum e V. albo-atn'.lm, produzem
celulases em cultura e possuem a capacidade de degradar a celu-
lose in vivo. Com relação às hemicelulases, várias bactérias (por
exemplo, Xanthomonas alfalfae, Pseudomonas syringae pv. phase-
olicola) e fungos 6topatogênicos (Sclêrotium rolfsii, Sclerotinia
sclerotiorum, Rhizoctonía solani, Fusarium spp., Diplodia spp.)
produzem essas enzimas. A importância da degradaição das hemi-
celuloses na patogênese, porém, permanece obscura.
399
A degradação enzimática da lignina é característica de
fungos saprófitas, na maior parte basidiomicetos. envolvidos
na decomposição de madeira (por exemplo, Ganoderma spp.,
Poria spp.), o que resulta na chamada podridão branca, carac-
terizada por um emaranhado de filamentos claros constituídos
basicamente de celulose. Embora vários fitopatógenos. princi-
palmente ascomicetos e algumas bactérias, produzam pequenas
quantidades de ligninases. a habilidade desses microrganismos
em degradar a lignina ainda precisa ser melhor investigada. Por
exemplo, estudos com o uso de corantes e substratos marcados
com radioatividade, demonstraram a capacidade lignolítica
de Fusarium so/ani f.sp. glycines. agente causal da podridão
vermelha em soja, em função da produção das enzim~s laccase e
peroxidase da lignina (principais enzimas fúngicas degradadoras
desse polímero). Esses resultados indicaram a possível impor-
tância da degradação da I ignina durante a infecç.'io, colonização e
sobrevivência do fungo (Lo.lOvaya ct ai., 2006).
34.4. DEGRADAÇÃO DE COMPONENTES DA
MEMBRANA PLASMÁTICA
A membrana plasmática (plasmalema) lFigura 34.1 e Figura
34.6) separa o interior da célula do ambiente externo, enquanto
as membranas de organelas delimitam compartimentos no inte-
rior celular. Extensões da membrana plasmática (plasmodcsmata)
atravessam a parede celular e promovem conexões com as células
, izinhas. As membranas vegetais contêm proteínas (40-50%)
e lipídios (40%), e a maioria pode também conter carboidratos
(O- 10%) na fonna de glicolipídios e glicoproteínas. Apresentam
uma estrutura unitária dupla (camada lipídica dupla), fonnando
uma matriz, na qual os componentes proteicos se integram (Figura
34.13). A camada lipídica contém três tipos de lipídios, os fosfoli-
pídios, os lipídios neutros (colesterol) e os glicolipídios. As prote-
ínas podem ser de diferentes classes e tamanhos. De maneira
geral, porém, são designadas como intrínsecas (voltadas para
o citoplasma) ou extrínsecas (voltadas para a parede celular).
Os carboidratos das membranas, glicolipídios ou glicoproteínas,
nonnalmente são orientados em direção à superfície externa. Alguns
autores defendem o conceito que as membranas se assemelham a um
mosaico Auído, onde as proteínas e glicoproteínas movem-se num
oceano de lipídios. As membranas controlam de maneira sele-
tiva o transporte de íons e moléculas nas células através de meca-
nismos passivos e ativos. O transporte passivo (difusão) de água.
ions e compostos como açúcares e aminoácidos, os quais seguem
gradientes de concentração e são transportados com a água. ocorre
através da matriz fosfolipídica, enquanto que o transporte ativo
( conlTil gradientes de concentração) ocorre através do componente
proteico (proteínas intrínsecas), com a concomitante utilização de
energia metabólica (ATP).
Em função da composição, as membranas podem sofrer
ação destrutiva de enzimas como fosfolipases (liberam ácidos
graxos a partir de moléculas de fosfolipídíos) e proteases (1 iberam
peptídeos e aminoácidos a partir da ruptura das ligações pcptí-
dicas em moléculas de proteínas). Estudos envolvendo a degra-
dação enzimática dos componentes das membranas por fitopató-
genos ( como, por exemplo, Botrytis cinerea, Erll'inia carotovora,
Pse11domonas syringoe pv. tomato, Sclerotium rolfsii. Thiela·
viopsis basicola) são escassos e inconclusivos. Como será comen-
tado no presente capítulo, as profundas alterações que ocorrem
nas membranas durante a patogênese devem-se à ação de toxinas
produzidas por bactérias e, principalmente, por fungos. Algumas
 Manual de Fitopatologia
F'OllSSACARÍOEOS
Figura 34.13 - Representação esquemática da estrutura da membrana
plasmática.
Fonte: Adaptada de Goodman et ai. (1986).
espécies de Phytophthora, tendo um modo de vida hemibiotrófico
mantêm a membrana intacta no início da infecção (fase biotró-
fica) para posteriormente romper a membrana na fase necrotró-
fica. Este rompimento de membrana pode ser feito através de
enzimas, toxinas e até mesmo por ação mecânica do crescimento
das hifas no tecido (Osswald et ai., 2014).
A maioria dos fitopatógenos obtém os nutrientes necessá-
rios para o crescimento e a reprodução a partir de protoplastos
dos hospedeiros. Alguns dos nutrientes, como açúcares (monos-
sacarideos) e aminoácidos, podem ser utilizados diretamente
pelos patógenos. Outros constituintes das células vegetais, porém,
como amido, proteínas e lipídios, necessitam ser degradados por
enzimas secretadas por esses microrganismos. Todos os fitopa-
tógenos podem degradar, através da ação de enzimas proteolí-
ticas, diferentes tipos de proteínas, o que resulta em profundas
alterações na organização e função celulares no hospedeiro. O
amido, um polímero de glicose, constitui-se no principal polissa-
carídeo de reserva nas células vegetais. A maioria dos patógenos
produz amilases, as quais degradam esse polímero em moléculas
de glicose diretamente utilizáveis nas atividades metabólicas
desses microrganismos. Diferentes tipos de lipídios (compostos
formados por ácidos graxos) são encontrados nas células vege-
tais: óleos e gorduras, principalmente nas sementes, ceras, na
cutícula, fosfolipídios e glicolipídios, nas membranas. Várias
bactérias e fungos podem degradar esses compostos através da
ação de enzimas lipolíticas (lipases, fosfolipases, etc.), liberando
ácidos graxos que podem ser utilizados diretamente por esse fito-
patógenos.
34.5. FJTOTOXINAS
As células vivas das plantas mostram-se como sistemas
altamente complexos, caracterizados por inúmeras reações
bioquímicas que ocorrem interdependentemente e organizada-
mente. Alterações dessas reações metabólicas interferem com
os processos fisiológicos normais, levando ao desenvolvimento
do processo doença (ver Capítulo 3 desta obra). Toxinas são
importantes particularmente por favorecer o estabelecimento
do patógeno no interior do hospedeiro, sendo também respon-
sáveis pelo desenvolvimento de vários sintomas, como clorose,
necrose e murcha (Berestetskiy, 2008; Mobius & Hertweck,
2009; Hayward & Mariano, 1997; Pascholati et ai., 2008a).
As epidemias causadas por Cochliobolus (Helminthosporium)
vicroriae em germoplasma de aveia em 1946-1 948, bem como
400
por Coch/iobolus heterostrophus (B. maydis), raça T, em germo-
plasma de milho em 1970-1971, nos EUA, são exemplos clássicos
da importância das toxinas como um dos principais fatores no
processo destrutivo.
Embora o tenno toxina possa ser definido de diferentes
maneiras, a definição proposta por Scheffer (1983) mostra-se
adequada aos fitopatologistas. Toxinas são produtos de patógenos
microbianos que causam danos aos tecidos vegetais e qne estão
reconhecidamente envolvidas no desenvolvimento da doença.
As toxinas, também denominadas de fitotox.Inas, são geralmente
de baua massa molecular(< 1.000 daltons), móveis, ativas em
concentrações fisiológicas (< 10_,;-10·8 M) e não apresentam
características enzimáticas, hormonais ou de ácidos nucleicos
(Goodman et al., 1986).
lnfonnações sobre estrutura, biossíntese, regulação e. meca-
nismos de ação das fitotoxinas aumentaram nos últimos anos (Beres-
tetskiy, 2008; Bignell et al., 2013; Mobius & J·Iertweck, 2009;
Pascholati et ai., 2008a; Pfeilmeier et al., 2016). Embora muitos
fungos e bactérias e poucos oomicetos fitopatogênicos possam
produzir toxinas, as mesmas têm sido estudadas principalmente em
fungos (Pusztahelyi et ai., 2015). Por se constituírem em um grupo
diverso de compostos, as toxinas não exibem características estrutu-
rais comuns e incluem substâncias como peptídeos, glicopeptídeos.
derivados de aminoácidos, terpenoídes, esteroides, policetídeos e
quinonas (Meena et al., 2017; Tsuge et ai., 2013). Podem agir em
diferentes sítios a nível celular, alterando a permeabilidade e/ou o
potencial das membranas, tendo como consequência, por exemplo,
mudanças no equilíbrio iônico, perda de eletrólitos, inibição ou esti-
mulação de enzimas específicas, aumentos na respiração e na bios-
síntese de etiltmo. Podem, também, atuar como antimetabólitos,
induzindo deficiências nutricionais na planta.
As fitotoxinas podem ser classificadas como não-seletivas ou
seletivas ao hospedeiro. As 6totoxinas não-seletivas (não-especí-
ficas) mostram-se tóxicas a várias espécies de plantas, independen-
temente das mesmas serem ou não hospedeiras do microrganismo
toxicogênico. Possuem a capacidade de induzir a manifestação
total ou pelo menos parcial dos sintomas causados pela presença
do microrganismo nas plantas hospedeiras ou não-hospedeiras.
Essas toxinas são consideradas determinantes secundários de
patogenicidade, pois contribuem para a severidade da doença sem
serem essenciais para a produção da mesma. A maiori:i. das titoto-
xinas enquadram-se nesta categoria (Tabela 34.3). As fitotoxinas
seletivas (específicas) mostram-se tóxicas, em concentrações fisio-
lógicas, somente às espécies de plantas ou cultivares que servem
como hospedeiras do microrganismo produtor da toxina. As fitoto-
xinas seletivas, também conhecidas como patotoxinas, são consi-
deradas fatores de patogenicidade ou determinantes primários
de patogenicidade, pois são essenciais para o estabelecimento do
patógeno no hospedeiro e para a manifestação da doença. Neste
caso, em trabalhos envolvendo fitotoxinas. muitas vezes o termo
patogenicidade é utilizado como sinônimo de virulência, onde o
patógeno seria virulento ou avirulento. Essas toxinas são produ-
zidas por alguns fungos (Tabela 34.4) e apresentam as seguintes
características: a) o patógeno e a toxina exibem especificidade
semelhante em relação ao hospedeiro; a resistência ou suscetibili-
dade da planta hospedeira ao patógeno mostra-se análoga, respec-
tivamente, à insensibilidade ou sensibilidade da mesma à toxina;
b) a agressividade dos isolados patogênicos varia com as respec-
tivas capacidades de produzir a toxina; c) a toxina produz, nas
plantas suscetíveis, os sintomas característicos da doença.
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas

Tabela 34.3 - Exemplos de fitotoxinas não-seletivas (não específicas).

To,ina ,\ licrorganismo produtor Ho,pl·<kirn

Bactérias

Tabtoxina Pseudomonas syringae pv. labaci Fumo (Nicotiana tabacum)

P. coronofaciens (syringae) pv. coronafaciens Aveia (Avena saliva) e outros cereais
P. coronafaciens (syringae) pv. garcae Cafeeiro (Coffea arabica)
Faseolotoxina P. syringae pv. phaseolicola Feijoeiro (Phaseolus spp.) e outras leguminosas
Siringomicina P. syringae pv. syringae Milho (Zea mays)
Siringotoxina P. syringae pv. syringae Citros (Citrus spp.)
Tagetitoxina P. syringae pv. lagelis Malmequer (Tagetes spp.)
Coronatina P. syringae pv. atropurpurea Centeio (Seca/e cereale)
P. syringae pv. glycinea Soja (Glycine mox)
Corrugatina P. cornigala Tomateiro (Solanum lycopersicum)
Rizobitoxina Bradyrhizohium japonicum Soja (G. ma:c)
Taxtominas Streptomyces scabies Batata (Solanum tuberosum)

Fungos

Ácido fusárico Fusarium oxysporum f.sp. cubense Bananeira (Musa spp.)

F. oxysporum f.sp. vasinfectum Algodoeiro (Gossypi11m spp.)
F. oxysporum f.sp. pisi Ervilha (Pisum sativum)
F. oxysporuml f.sp. lycopersici Tomateiro (S. lycopersicum)
Licomarasrnina F. oxysporum f.sp. vasinfe<:lum Algodoeiro (Gossypium spp.)
F. oxy~porum f.sp. me/onis' Melão (C11c11mis melo)
F. oxysporum f.sp lycopersici Tomateiro (S. lycopersicum)
Fusicoccina Fusicoccum amygdali Pessegueiro (Prunus persica) e amendoeira (P. amygdalus)
Piricularina Magnaporthe grisea (Pyricularia oryzae) Arroz ( Oryza saliva)
Tentoxina Alternaria alterna/a (A. 1enuis) Algodoeiro (Gossypium spp.)
Ácido altemárico A. solani Tomateiro (S. lycopersic11m) e batateira (Solanum tuberosum)
Zinniol A. zinniae Zínia (Zinnia spp.)
A. solani Tomateiro (S. lycopersicum) e batateira (S. luberosum)
A. dauci Cenoura (Daucus carota)
Ofiobolina Cochliobolus mlyabeanus (He/minthosporium ory-..ae) Arroz (O. saliva)
Helmintosporal Cochliobo/us sativum (H. salivum) Cevada (Hordeum vulgare) e trigo (Triticum aeslivum)
Coletocina Col/etotrichumfascum Digita/is /anata e D. purpurea
Cerato-ulmina Ophioslama (Ceratocystis) ulmi Olmo (Ulmus spp.)
Cercosporina Cercospora b~ticola Beterraba (Beta vulgaris)
Ácido oxálico Cryphonectria (Endothia) parasitica Castanheira (Castanea saliva)
Sc/erotium spp. Inúmeras espécies vegetais (solanáceas, cucurbitáceas,
crucíferas, leguminosas, etc.)
Ácido fumárico Rhizop11s spp. Pessegueiro (Pnmus persica) e amendoeira (P. amygdalus)

Oomicetos

Elicitinas Phytophthora spp. Diferentes espécies vegetais (brâssicas, solánaceas)

Pythium spp.

401
 Manual de Fitopatología

Tabela 34.4 - Exemplos de fitotoxinas seletivas (espedficas).

ungo produtor Ho,11t·<kiru

HV (victorina) Coch/iobolus (.Helminthosporium) vicroriae Aveia (Avena stíva)

HC C. (Helminrhosporium) carbom,m raça 1 Milho (Zea mays)

Alternariajesenskae" Fumana procumbens (Cistaceae)
HmT (toxina T) C. heterostrophus (Bipolaris maydis) raça T Milho (Z. mays)
HS (helmintosporoside) C. (Helminthosporium) sacchari Cana-de-açúcar (Saccharum spp.)
PC Periconia circinaro Sorgo (Sorghum vulgare)
AK Alternaria altemota patótipo pêrajaponesa (A. kikuchiana) Pereira japonesa ( Pyros serotír,a)
AM A. alternara patótipo macieira (A. mali} Macieiru (Malus lylvestris)
ACRL Alternaria citri patótipo limào Limão rugoso (Citrus jambhiri)
ACTG A. citri patótipo tangerina Tangerina Dancy e mandarinas (C. reticulata)
AL A. o/ternata f.sp. lycopersici Tomateiro (So/anum lycnpersicum)
CC Corynespora cassiicola Tomateiro (S. lycopersicum)
PM Mycosphaerel/a zeae-maydís (Phyllosticta maydis) Milho (Z. mays)

* Primeiro relato de uma mesma toxina seletiva {HC) sendo produzida por outro fungo.
Fonte: Wight et ai. (2013).

34.5.1. Fitotoxinas Seletivas ao Hospedeiro na penneabilidadc das membranas a eletrólitos (F igura

As fitotoxinas seletivas são produzidas por detenninados
fungos, pertencentes a pelo menos seis gêneros distintos (Tabela
34.4). As toxinas produzidas por Cochliobolus (Helmlnthospo-
rium) spp. e espécies e patótipos de Alternaria são as mais estu-
dadas. Embora efetores produzidos por algumas espécies de
Phytophthoro sejam considerados toxinas, por causarem necrose
no hospedeiro, neste item serão descritas apenas as toxinas produ-
zidas por fungos.
• Toxina HV (vlctorino) - essa toxiua é produzida por
Cochliobolus (Helminthosporium) victoriae, agente causal
da queima das folhas e podridão do colo e raízes em culti-
vares de aveia suscetíveis, os quais são portadores do
gene Vb para resistência contra Puccinia ,coronata f.sp.
avenae. O cultivar de aveia ' Victoria' carrega esse gene e
mostra-se pelo menos 10.000 vezes mais sensível à toxina
do que cultivares não possuidores do mesmo. O fungo
infecta as partes basais de plantas de aveia suscetíveis,
onde libera a toxina duraute a germinação dos esporos, a
qual é transportada para as folhas, causando a queima das
mesmas e a consequente destruição da planta. C. victoriae
é um parasita fraco e a produção da toxina 1-N, controlada
por um par de genes, mostra-se essencial para o cresci-
mento do mesmo uo hospedeiro e para a manifestação dos
sintomas. Somente os isolados füngicos que produzem
a toxina em cultura são patogênicos. A tc1xina, caracte-
rizada por ser a mais potente e seletiva de:ntre as fitoto-
xinas seletivas, além de causar'todos os sintomas macros-
cópicos da doença induzidos na presença do patógeno,
também promove mudanças histoquímicas e bioquímicas
similares no hospedeiro, ocasionando rápido aumento
34.14), no potencial de membrana e na respiração (Figura
34.15), juntamente com a diminuição do crescimento e
da síntese de proteínas. Quimicamente, a victorina apre-
senta uma estrutura complexa. sendo um pcntapeptídeo
cíclico (Figura 34.16), composto de aminoácidos inco-
muns, como dicloroleucina, J3-hidroxilisina e victalanina.
O alvo primário da toxina parece ser a membrana plasmá-
tica, onde se liga a várias proteíuas. Por sua vez, o sítio de
ação parece ser o complexo glicina decarboxilase, o qual
se mostra importante no ciclo da fotorespiração.
• Toxina HmT (toxina T) - a toxina é produzida por
Cochliobolus heterostrophus (Bipolaris maydís), raça T,
agente causal da queima da folha em gennoplasma de
milho com citoplasma T (Texas), portador de _macho este-
rilidade. O fungo mostra-se altamente virulento (agres•
sivo) nesse gennoplasma e a produção da fitotoxina é
controlada por um único gene. A queima das folhas em
milho constitui-se em exemplo de uma das mais sérias
doenças na história recente da fitopatologia, bem como
no melhor exemplo de como a mudança em um gene do
patógeno pode criar uma epidemia de vastas proporções e
aumentar a área geográfica de ocorrência <lo mesmo (Sche-
ffer, J989). A fitotox..ina inibe o crescimento das raízes em
plâotulas e afeta as folhas do hospedeiro através de alte-
rações na fotossíntese, ua respiração e no fechamento dos
estômatos. A nível celular. a toxina ocasiona profundas
alterações nas membranas, resultando em mudanças na
permeabilidade seletiva das mesmas e na rápida perda de
eletrólitos. Em células de ralzes de tecidos suscetíveis, o
transporte ativo de ions e moléculas através da membrana

402
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas

•/
o Sus - Toa
■ Res - T<IÃ
9
• Sus + Tox
ARes • Tox ~
TOXINA HmT ( lb,{no T)

~
.e. TOXINA HV ( V1ctor1no )

-
E
.:r..
(1,)
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8

).
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:2
.+-~ . . •
::J 7
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(.)
.. TOXINA HS IH6lmfnfosl)Clf'/l$~ !

8----~
1 1 º-----1í
6
-1r----,----!----1
o 1() 30 50 TOXINA AI(

TOXINA AM
Minutos
Figura 34.14 - Efeito da victorina Cochliobolus (Helminthospo-
rium) victoriae na perda de eletrólitos por tecidos
de aveia. Tempo. em minutos, após o tratamenlo dos
tecidos com a fitotoxina.
Fonte: Adaptada de Sc:heffer & Samaddar ( 1970). TOXINA PC

Figura 34.16 - Estruturas de algumas fitotoxinas seletivas (somente

/
um componente representativo é ilustrado para cada

o
..
toxina).

• ,.,,., ,. .,...
2.800 CONTROLE
o
oli)

- CI)
L.

oli)
2.◄00
•
•
TOXINA

TOXIHA
1 x 10-;,

1 a 10-•
plasmátíca é interrompido e K• intrace-lular é perdído para
o me-io externo (Figura 34.17). As m itocôndrias de- células
de tecidos suscetíveis são sensíveis à toxina, a qual inter-

/./·
CI) 2.000 fere com os processos oxídativos nessas organelas. A
a.
o toxina interage com uma molécula proteica receptora
E
oL. 1.600
(URF13) localízada na membrana mitocondrial interna,
levando à formação de poros e à perda da permeabilídade
OI seletiva da mesma. Com re lação à estrutura da toxína T,

1;·/.~·
.......
eo 1200
sabe-se que é constituída de uma mistura aproxímada
de 10 policetó is lineares, com um número de carbonos
.r::.

.//◊/º
variando entre 35 e 45 (Figura 34.16) .
.......
800
OI • Toxina HS (helmintosporoside) - essa fitotoxina é produ-
o zida por Cochliobo/11s (Helminthosporium) sacchari, fungo
E 400 •1/o/ causador da mancha ocular em cana-de-açúcar. A toxina,
quando aplicada em folhas de plantas suscetiveís, induz o
~1/ aparecimento de ríscas marrom-avermelhadas, semelhantes
às ocasionadas pela presença do patógeno nos tecidos. Em
o 2 J 4
função da correlação existente entre a sensíbílidade dos
Horas tecidos à fitotoxína e a íncidência da doença, o helmintos-
poroside mostra-se como fator chave no desenvolvimento
Figura 34.15 - Aumentos na respiração de tetidos suscetíveis de aveia da mancha ocular. A nível celular, a toxina ocasiona
em função da concentração de victorina (Cochliobolus mudanças nas membranas do hospedeiro, particular-
[Helmir.rthosporium] victoriae) utilizada. mente naquelas dos cloroplastos. Nas plantas suscetíveis,
Fonte: Adaptada de Krupka ( 1958). as membranas externas dessas organelas desíntegram-se,

403
 Manual de Fitopatologia
... 5
• - - TOXINA
'o o-+ TOXINA
1)
4 tíveis não possuem o mesmo. Embora possa estimular a
õ
E respira,ção, a fixação de C02 no escuro e a absorção de
::::t
3
o...J t deiro à toxina HC mostram-se diferentes daquelas obser-
~
~
-~u
<t
2
28
./.,
1 9 / 23
,g~-- o
----
-~
o mática (despolarização) nos hospedeiros sensíveis, como é
o 20 40 60 ~ 100 120
TEMPO (min)
Figura 34.17 - Efeito da toxina HmT (Coch/iobolus heterostrophus
[Bipolaris ,naydis], raça T) no acúmulo de potAssio
em raízes de milho com citoplasma T (portador de
macho esterilidade).
Fonte: Adaptada de Mertz & Amtzen (1977).
levando a uma drástica redução na fixação do COi. Em
folhas resistentes, os cloroplastos gera !mente permanecem
inalterados. A sensibilidade (suscetibilidade) das plantas à
toxina HS é correlacionada com a habilidade da mesma
em se ligar a uma proteína, aparentemente presente apenas
na membrana plasmática de plantas suscetíveis. Ã ligação
da toxina a essa proteína altera indiretamente a atividade
da ATPase nas membranas, o que ocasiona aumento na
permeabilidade (alterações no balanço iônico), com a
cousequente necrose dos tecidos do hospedeiro. Helmin•
tosporoside é uma mistura de três isômeros de glicosídeos
sesquiterpenoides, contendo galactose (Figura 34.16).
Essas formas isoméricas, embora podendo diferir na ativi-
dade, mostram-se altamente tóxicas às plantas suscetíveis
ao fungo. Curiosamente, o fungo também produz, in vitro,
glicosídeos sesquiterpenoides não tóxicos, denominados
de toxoides. Esses glícosídeos mostram-se como análogos
da toxina HS, porém de menor massa molecular, devido
à ausência de uma ou mais unidades de galactose. Alguns
desses análogos agem como inibidores competitivos de
belmintosporoside, protegendo, assim, os tecidos sensí-
veis contra a toxina.
• Toxina HC - a toxina é produzida por Cochliobolus
(Helminthosporium) carbonum, raça 1, agente .causador de
manchas em folhas de milho. A produção da fitotoxina é
controlada por um único gene e a mesma mostra-se essen-
cial para o patógeno infectar e colonizar folhas de genó-
tipos de milho portadores de alelos recessivos no locus hm.
O fungo produz e libera a tox.iha no momento da germi-
nação dos conidios e penetração das folhas, sendo possível
detectar um acúmulo da mesma nos tecidos foliares durante
o desenvolvimento das lesões necróticas. A fitotoxina de
404
C. carbonum também pode afetar genótipos de milho resis-
tentes, mas somente em concentrações bem mais elevadas
(100 ou mais vezes). Os genótipos resistentes possuem um
gene (Hml), codificador da enzima redutase da toxina HC,
a qual detoxifica a toxina, enquanto que genótipos susce-
solutos, as respostas dos tecidos suscetíveis do hospe-
vadas com outras fitotoxinas seletivas. Os bioensaios
para a toxina, os quais envolvem a avaliação da perda
de eletrólitos celulares e a inibição do crescimento de
raízes, requerem várias horas para que respostas mensu-
ráveis possam ser obtidas, sugerindo uma longa cadeia
de eve:ntos na expressão da disfuução celular. A filoto-
xina nlio causa um desarranjo geral da membrana plas-
o caso da maioria das toxinas seletivas. O plasmalema é
afetado, de maneira sutil, levando, por exemplo, ao acúmulo
de cert·os solutos (NQ3-, Na', c1·, metilglicose e leucina)
pelas células, os quais começam a extravasar, normalmente
seis horas após o início do acúmulo, causando a necrose
do tecido. Aparentemente, a toxina age como suprcssora
das respostas de defesa, evitando a expressão de genes
envolvidos na resistência da planta. Estruturalmente,
a toxina HC mostra-se como um tetrapeptídeo cíclico
(Figura 34.16), contendo um aminoácido incomum, deno-
minado ácido 2-amino-8-oxo-9,10-epoxidecanoico, o
qual é essencial para a expressão da atividade biológica
da toxina.
• Toxina1 AK - é produzida por Alternaria a/ternata pató-
tipo _p,êra japonesa, anteriormente conhecida como
A. kikuchiana, agente causal da mancha negra em folhas e
frutos de pêrajaponesa (Pyrus serotina). A toxina é produ-
zida durante a germinação dos conídios e antes da invasão
dos tec:idos do hospedeiro, sendo, portanto, importante no
proces:so inicial da infecção. Variedades de pereira susce-
tíveis, quando tratadas com o fungo ou com a toxina,
exibem sintomas necróticos, enquanto que variedades
resisteiotes não exibem nenhum tipo de dauo. A atividade
tóxica em células sensíveis é evidenciada por invagina-
ções na membrana plasmática e pela rápida (aproxima-
damente 20 minutos) perda de eletrólitos, priucipalmente
K• e fosfato. A saída de eletrólitos resulta em reduções
no potencial de membrana e em necrose d.os tecidos da
planta. Pelo menos duas toxinas são produzidas pelo
fungo, sendo denominadas AK-I e AK-II (Figura 34.16).
São caracterizadas como derivativos do aminoácido feni-
lalanina e contêm um ácido graxo de 11 carbonos. A toxina
AK-ll possui uma estrutura similar àquela da toxinaAK-1,
aprese111tando, porém, um radical metila extra no resíduo de
fenilalanina, o que reduz sua toxicidade (cerca de 100 vezes
menos potente). Trabalhos indicam que a toxina liga-se a
um receptor específico, com radicais sulfidrila, aparente-
mente localizado na membrana plasmática de frutos susce-
tíveis imaturos.
• Toxina AM - essa toxina é produzida por Alternaria
a/ternata patótipo macieira, anteriormente conhecida
como A. mali, fungo causador de manchas em variedades
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
de macieira suscetíveis. A fitotoxina mostra-se altamente
seletiva, haja vista a capacidade de variedades de macieira
resistentes tolerarem altas concentrações da toxina sem a
exibição de sintomas da doença. Múltiplas fonnas da füo-
toxina, denominadas AM-1, li e Ili, podem ser detectadas
em fluido de genninaçilo dos conídios ou em culturas in
vitro do fungo. A toxina AM-1, que exibe a maior ativi-
dade tóxica, mostra-se como um peptídeo cíclico com um
anel de 12 membros. As toxinas AM-ll e III diferem da
AM-1 em relação ao substituinte na posição 'para' do anel
benzênico presente na estrutura (Figura 34.16). O sítio e o
mecanismo de ação das toxinas AM são semelhantes aos
das toxinas AK. Além da desorganização do plasmalema
e saída de eletrólitos, também promovem alterações nos
cloroplastos, causando a rápida perda de clorofila. Essas
observações suportam a possibilidade da existência de
diferentes sítios de ação nos hospedeiros suscetíveis. As
toxinas AM já foram sintetizadas quimicamente, o que
facilitou os estudos envolvendo a estrutura química e a
atividade tóxica das mesmas.
• Toxina PC - a toxina é produzida pelo fungo Periconia
circinata, habitante do solo, que invade raízes e coroas
de cultivares suscetíveis de sorgo, causando uma toxemia
sistêmica, o que resulta em enfezamento e queima das
folhas. A produção da toxina é essencial para a patogeni-
cidade e o papel da mesma na colonização dos tecidos do
hospedeiro mostra-se similar ao da victorina. A fitotoxina
causa, em tecidos sensíveis de sorgo, aumento na respi-
ração, diminuição do crescimento e da síntese de prote-
ínas, além de alterar a permeabilidade das membranas.
A Figura 34.18 ilustra o efeito da toxina em bioensaio
envolvendo a inibição do crescimento de ráizcs suscetí-
veis de sorgo. A toxina é facilmente produzida pelo fungo
in vitro e consta de dois dipeptídeos tóxicos, denominados
peritoxinas A e 8, contendo lisina cíclica, ácido aspártico
e um ácido dicarboxílico com IOcarbonos (Figura 34.16).
A presença de um grupo amina e de uma hidroxila livres
na lisina cíclica mostra-se como característica crucial para
a atividade fitotóxica das peritoxinas.
34.5.2. Fitotoxinas Não-seletivas ao Hospedeiro
A maioria das toxinas enquadra-se na categoria de fito-
toxinas não-seletivas, as quais são produzidas por um grande
número de fungos, oomicetos e bactérias (Tabela 34.3). Algumas
das toxinas não-seletivas produzidas por bactérias do gênero
Pseudomonas mostram-se melhor caracterizadas e seus modos
de ação melhor compreendidos quando comparados com as
toxinas seletivas. Infelizmente, as fitotoxinas não-seletivas são
pouco utilizadas nos estudos envolvendo as bases moleculares
das doenças em plantas por serem vistas como fatores de agres-
sividade que contribuem apenas para a severidade das doenças.
• Faseolotoxina - essa toxina é produzida por Pseudo-
manas syringae pv. phaseolicola, bactéria causadora do
crestamento de balo em feijoeiro e em algumas outras
leguminosas. A infecção das folhas ou vagens pelo
microrganismo causa o aparecimento de manchas de óleo.
como sintoma primário, seguidas por halos cloróticos,
elorose sistêmica e nanismo, como sintomas secundários
da doença. A fitotoxina, que é produzida em temperaturas
405
s
75
l
o
I<(
.50
o
m
z 25
o
R §
~
01 50 IOO 500 IOOO
CONCENTRACÕES ( ng /mi)
Figura 34.18- Efeito de diferentes concentrações da toxina PC
(Periconia cin::inata) no crescimento de raízes de
cultivares <le sorgo suscetível (• ) ou resistente (o) ao
paLógeno.
Fonte: Adaptada de Wolpert & Dunkle (1980).
amenas ( 18-20 ºC) tanto in vitro como na planta, mostra-se
responsável pelos sintomas secundários e contribui signi-
ficativamente para a agressividade do patógeno em condi-
ções de campo. A faseolotoxina é um tripeptídeo contendo
ornitina, alanina e arginina, bem como um grupamento
fosfosulfamil (Figura 34.19). Quando de seu transporte
da célula bacteriana para o interior da planta, a toxina é
hidrolisada por peptidases, liberando alanina e arginina, e
dando origem ao composto fosfosulfamilornitina, também
denominada de octicidina, que se mostra coino principal
responsável pela atividade biológica tóxica. A faseoloto-
xina e a octicidina são inibidores específicos da enzima
carbamoiltransferase da omitina (CTOasc), responsável
pela conversão da omitina em citrulina, este um precursor
do aminoácido arginina. Como resultado da ação desses
compostos tóxicos, os tecidos do hospedeiro passam a
acumular omitina e a exibir uma redução no nível de argi-
nina. Essa alteração leva à inibição do acúmulo de prote-
ínas e a clorose parece ser uma consequência dos baixos
níveis proteicos. A octicidina mostra-se como um inibidor
mais potente (20 vezes) da CTOase do que a faseoloto-
xina in vitro e. devido à sua abundância em tecidos infec-
tados ou tratados com a toxina, supõe-se que a octicidina
seja o principal inibidor da CTOase e o indutor de clorose
nos tecidos vegetais. As evidências também sugerem que
a toxina causa a inibição da sintese de clorofila em feijo-
eiro e uma redução na síntese de carotenos e xanto:filas em
folhas de cevada.
• Tabtoxina - é produzida por vários patovares e isolados
de Pseudomonas syringae. A toxina, também conhecida
como 'toxina do fogo selvagem', foi isolada inicialmente
a partir de Pseudomonas syringae pv. tabaci, agente causal
da queima bacteriana em plantas de fumo. A doença é
caracterizada por sintomas severos de clorose nas folhas e
por lesões necróticas circundadas por um halo amarelado.
O filtrado de cultura do fitopatógeno e a toxina produzem
 Manual de Fitopatologia
CH,OC~fll
r ..
HO--•· . c:Mf)CICH3lz-C-CH,,
N ~_.·oi;,ocoCN,
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• das aminopeptidascs.
1· Ctir>CH,
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HO/ 'o f'USICOCCINA
TAGE'TITOXINA
CMg-CH,-0!,i-at,~
ÁCIDO FUSÁRICO
tlf"!IOC-CHz
ttO()Ç-~H-N_H-CO-OlrNH-v-c.l
L ICOMAAASMJNA
TENTOXINA
Figura 34.19- Estruturas de algumas fitotoxinas não-seletivas.
sintomas semelhantes ao da queima bacteriana não só
em forno como também em várias espécies de plantas de
diferentes famílias. A fitotoxina ocasiona efeitos drásticos
nas plantas, principalmente na alteração dos processos
bioquímicos normais, o que a toma um fator muito
importante na expressão da agressividade por espécies de
Pseudomonas produtoras da mesma. Estruturalmente, a
toxina mostra-se como uma mistura de dois dipeptídeos
análogos, contendo os aminoácidos tabtoxinina e treo-
nina (tabtoxina) ou tabtoxinina e serina (2-serina tabto-
xina) (Figura 34.20). A tabtoxina e a 2-serina tabtoxina
são sintetizadas como formas biologicamente inativas
(pré-toxinas), as quais sofrem a ação de aminopeptidases
presentes nas bactérias ou nas plantas, liberando, respec-
tivamente, treonina ou serina e o P-lactam da tabtox.i-
nina (P-LT). O P-LT é o componente tóxico, inibindo
a sintetase da glutamina (SG) nas plantas. A sintetase é
uma enzima chave no metabolismo celular, envolvendo a
assimilação do nitrogênio. Em função da inibição da SG,
observa-se um acúmulo de amônia suficiente para desaco-
plar a fotofosforilação, o que resulta na inibição da fotos-
síntese e da fotorespiração (Figura 34.21), com a conse-
HN--CH2
1 1
C--C-OH
o,I' 1 aminOpeptidoses CH
3
(CH2l2 1 1
1 t CHOH
~N-CH- CO+NH-lH-C02H
6i - LACTAM DA TABTOXININA TREONINA
Figura 34.20 - Estrutura da tabtoxina, produzida por Pseu-
domonas syringue pv. tabaci, e sítio de ação
quente clorose e eventual necrose dos tecidos. Em vista
da importância da enzima SG para os organismos vivos, a
fitotoxina exibe um amplo espectro de ação, afetando não
somente vegetais superiores como também fungos, bacté-
rias, vegetais inferiores e vertebrados.
• Tagctitoxina - essa toxina é produzida por Pseudomonas
syringaepv. tagetis, bactéria causadora de manchas nccró-
~I
ticas em folhas de malmequer (Tagete.1· sp.). A litotoxina
é produzida nas manchas necróticas foliares, sendo trans-
COOH locada para o ápice da planta, onde induz uma clorose
característica nas folhas apicais. As folhas inferiores e as
pétalas não são aparentemente afetadas pela toxina, a qual
induz sintomas somente em tecidos em franco crescimento
vegetativo. O tecido apical do hospedeiro exibe uma alta
taxa de síntese proteica, enquanto que as folhas inferiores
exibem uma taxa menor, mostrando-se, portanto, menos
suscetíveis à ação da fitotoxina. A maioria dos isolados
da bactéria não produz a toxina em meio de cultivo sem a
prévia adição de compostos específicos contendo grupos
aminados. Quimicamente, a tagetitoxina aparenta exibir
uma estrutura incomum, mostrando-se como um éster
fosfatado monocíclico com vários átomos de oxigênio
(Figura 34.19). A ação da toxina restringe-se aos cloro-
plastos, onde inibe seletivamente a RNApolimerase. Não
afeta. porém, as RNApolimerases presentes nos núcleos e
mitocôndrias das células do hospedeiro.
• Siringomicina - esta toxina, que e;,,:ibe um amplo espectro
de atividade antimicrobiana e fitotóxica, é produzida por
várias cepas de Pseudomonas syringae pv. syringae. A
bactéria pode infectar um grande número de espécies
vegetais pertencentes a diferentes gêneros de impor-
tância econômica (gramíneas, pereira, pessegueiro, etc.)
causando, por exemplo, manchas em folhas e frutos,
queima de inflorescências e cancros em hastes. A fito-
tox ina, que é um importante fator na agressividade do
patógcno, causa sintomas de encharcamento, clorose e
necrose em folh<1s de milho, companíveis aos sintomas
causados pela presença da própria bactéria no hospe-
deiro. A siringomicina mostra-se como um polipeptídeo
contendo serina, arginina e fenilalanina, bem como os
406
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas

Sintetase do 100 necroses em tecidos de tubérculos de batata. Estudos

Glutamino
{% do Controle)
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demonstraram que as taxtominas causam alterações no
fluxo de ions, como o Ca 2• e H-, através da membrana

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& 120 t plantas não-hospedeiras, a toxina ocasiona sintomas simi-
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Tempo Ch)
Figura 34.21 - Efeito da tabtoxina (Pseudomonas syri11gae pv. laba-
ci) sobre diferentes processos fisiológicos em tecido
foliar de fumo. Folhas infiltradas com a toxina (• ) ou
água (o) foram mantidas no escuro durante as pri-
meiras 16 horas; após esse periodo, as plantas foram
expostas à luz (setas).
Fonte: Adaptada de Tumer ( 1989).
ácidos 2,4-diaminobutírico, 2-amino-2-dehidrobutírico e
P-hidroxidodecanoico. O principal modo de atuação da
fitotoxina envolve alterações na membrana plasmática
das células vegetais e, dependendo da concentração, pode
também, por exemplo, afotar a respiração e a produção de
ATP em mitocôndrias isoladas de folhas de milho. A toxina
pode formar multimeros que se inserem nas membranas
causando a formação de poros, causando alterações no
transporte iônico e consequente lise celular. Isolados de
P. syringae pv. syringae patogênicos a algumas espécies
de citros exibem a capacidade de produzir uma toxina
denominada de siringotox.ina e não produzir a siringo-
micina. A siringotoxina exibe atividade biológica similar
àquela da siringomicina e aparenta ser um polipeptideo
contendo treonina, serina, glicina e oniitina.
• Taxtominas-as taxtorninas A e B e seus diferentes análogos,
são produzidos por espécies de Streptomyces, principal-
mente por S. scabies. agente causal da sarna da batata. Em
baixas concentrações (O, 1 uM) interferem no crescimento
de plantas de diferentes famílias botânicas e induzem
plasmática, além de morte celular programada e bloqueio
da biossíntese de celulose. A estrutura básica das toxinas
é representada por uma molécula de 4-uitroindol-3-il
o
contendo 2,5-dioxopiperazina, um dipeptídeo derivado
da fenilalanina e um aminoácido triptofono com radical
• Fusicoccina é produzida pelo fungo Fusicoccwn amyg-
doli, agente causal da murcha e seca de ramos em pesse-
aplicada na superfície foliar dessas frutíferas ou em outras
lares àqueles causados pelo patógeno. A fusicoccina é trans-
locada do sítio de infecção através do apoplasto para pontos
distantes no hospedeiro, onde causa os sintomas da doença.
Estruniralmentc. a toxina mostra-se como uma molécula
complexa. um glicosídeo diterpcnoide (Figura 34.19). Em
função da capacidade da fusicoccina em estimular drastica-
mente a plasticidade Ja parede celular, causando aumento
no tamanho das células, a toxina despertou também o inte-
resse de fisiologistas vegetais e passou a se constituir na
toxina fúngica melhor compreendida. A toxina liga-se a um
receptor proteico na membrana plasmática das células vege-
tais e passa a exercer seu efeito tóxico através da ativação
120 da ATPase ligada à membrana, o que inJuz alterações no
sistema de transporte iônico celular. Como resultado da
ativação da ATPase, a célula passa a perder íons tt-, ocasio-
nando a imediata hiperpolari:c.ação da membrana (potencial
da membrana toma-se mais negativo). o influxo de K- e
outros cátions, a entrada de glicose, sacarose e amino-
ácidos, a alcalinização do citoplasma e a acidificação
ex.tracelular (Figura 34.22). Em consequência da alcali-
nização do citoplasma, observa-se o acúmulo de maiato
e a inibição do caminho da pentose fosfato, enquanto que
a acidificação do apoplasto mostra-se imponante na alte-
ração do crescimento celular. As alterações a nível celular
refletem-se, também, na nutrição mineral e em aumentos
na respiração e na transpiração das plantas. O au11Jento
na taxa de transpiração ocorre devido ao desbalanço de
solutos nas células-guardas dos estômatos, o que resulta
na abertura pennanente dos mesmos. Em função dessa
alteração no componamento dos estômatos, a planta
passa a sofrer estresse hídrico, que leva ao dessecamento
foliar e à consequente morte dos tecidos.
• Tentoxfoa - é produzida por Alternaria alternata, ante-
riormente conhecida como A. tenuis, fungo causador de
clorosc em plântulas de algodão e em várias outras espé-
cies vegetais não-hospedeiras. A teotoxina é caracterizada
como um tetrapeptideo cíclico, contendo os aminoácidos
leucina, metil-alanina, glicina e metil-dihidrofenilalanina
(Figura 34.19). Causa clorose nos tecidos vegetais através
da interferência no desenvolvimento dos cloroplastos e na
inibição do acúmulo de clorofila. O mecanismo de ação
da toxina envolve a ligação da mesma ao fator de acopla-
mento (C'F 1) nos cloroplastos, especificamente a um sitio
das subunidades da ATPasc. o que ocasiona a inibição
da CF 1ATPase e do transporte eletrônico na fotofosfori-

407
 Manual de Fítopatología
FUSICOCCINA
Receptores proteicos
ATPose
l
Acidlfioocõo Aleolinlzoc& do
extrccelulor citoplasma
j K+ e cotions
Aumento no
plostlcldode do
parede celular
molofo'
Slntese de
►
Acúmulo de
moloto e K+
Gradiente de H+
Cotronsporte de solutos
AUMENTO NO
VOUJME CEWLAR
Figura 34.22 - Efeito da fusicoccina (Fusicoccum amygdoli) em alguns processos celulares e fisiológicos. Alterações visíveis macroscopica-
mente mostram-se circundadas per linhas duplas na figura.
Fonte: Adaptada de Goodman et ai. (1986).
lação. Em função de sua ligação ao CFI' a tentoxina foi
a primeira fitotoxina a ter um sítio específico de ligação
conhecido. Dependendo da família vegetal, a toxina
pode afetar todas as espécies de plantas, todas as espé-
cies dentro de certos generos ou detenninadas espécies
dentro de um gênero. Aparentemente, essa seletividade é
determinada pela forma do CF1 que a planta possui nos
cloroplastos. Espécies vegetais possuidoras de uma forma
do CF, que se liga fortemente à toxina mostram-se sensí-
veis e tomam-se cloróticas. Por outro lado, uma segunda
forma do CF I não se liga à tentoxina. Espécies vegetais
portadoras dessa forma, portanto, mostram-se resistentes
à toxina e pennanecem verdes.
• Ácido fusárico e licoma rasmina - essas toxinas são
produzidas por várias espécies de Fusarium oxysporum
(Tabela 34.3), agente causal de murchas vasculares em
diferentes espécies vegetais (veja capítulo 25 desta obra).
O papel dessas toxinas na síndrome das murchas de Fusa-
rium (caracterizadas por epinastia, obstrução e escureci-
mento dos vasos do xilema, necrose e murcha dos tecidos
dos hospedeiros) constitui objeto de controvérsia, pois
as murchas resultam de umâ interação complexa de dife-
rentes toxinas, enzimas e honnônios. Aparentemente, as
toxinas mostram-se capazes de produzir somente uma
parte dos sintomas da doença nos hospedeiros. O ácido
408
Membrcno
plosmótlca
Hlperpolorizoçoo
Influxo~
!
► Diminuiçõo do
potência/
osmótico
Aumento no
tugor ce/ulor
ABERTURA 00S
ESTOMATOS
fusárico, uma das toxinas causadoras de murcha mais
estudadas, ocasiona decréscimo na atividade respiratória
em hastes de plantas de tomate, enquanto que a infecção
natural dos tecidos por F. oxysporum f. sp. lycopersici é
caracterizada por aumento inicial na respiração, seguido
por decréscimo após o aparecimento dos sintomas.
Quimicamente, o ácido fusárico mostra-se como um deri-
vado de piridina (ácido 5-butil-picolínico) (Figura 34. 19),
e a presença do grupo carboxila na posição a do anel
nitrogenado é essencial para a toxicidade. O ácido fusá-
rico é tóxico às células das plantas provavelmente devido
à capacidade de ligar íons metálicos (agente quelante),
principalmente ferro, formando quelatos e, consequen-
temente, inibindo enzimas oxidativas possuidoras de
íons metálicos e alterando a respiração. Essa fitotoxina
também causa, no hospedeiro, aumento na penneabili-
dade das membranas, o que resulta em alterações no equi-
líbrio iônico e perda de eletrólitos pelas células. A licoma-
rasmina, caracterizada como um peptídeo contendo ácido
aspártico, glicina e ácido pirúvico (Figura 34.19), também
se mostra como um forte agente quelantc, complexando
Cu 2+ e Fe2·. Aparentemente, a toxicidade da licomaras-
mina é aumentada pela presença de ferro e diminuída pela
presença de cobre, o qual forma um complexo estável com
a toxina. O quelato férrico, que se mostra solúvel em água
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
e induz um aumento inicial na respiração em tecidos de
tomateiro, é transportado para as folhas, onde é liberado,
causando manchas necróticas nas extremidades foliares.
Embora seja produzida facilmente pelo fungo em meio
de cultivo, o papel da licomarasmina nas doenças não se
mostra claro, visto a mesma ainda não ter sido detectada
com segnrança em tecidos doentes, provavelmente devido
à instabilidade dessa toxina quando em solução.
• Piricularina e ácido a.-picolínico - essas toxinas são
produzidas pelo fungo Magnaporthe grisea (Pyricularia
oryzae), agente causal da brusone do arroz. A piricularina
mostra-se tóxica a plantas superiores bem como a vários
microrganismos. Quando aplicada em plantas de arroz
suscetíveis ou resistentes, a toxina (mesmo em diluições
de 1:5.000.000) ocasiona aumento na atividade respira-
tória. Em variedadcis susc~tíveis, porém, induz sintomas
de clorose, manchas foliares e enfezamento de plântulas.
A fitotoxina mostra-se como um composto contendo
nitrogênio (C 18H1.Np 3) e altamente tóxica aos próprios
conídios do patógeno (aproximadamente 10 vezes mais
tóxica ao fungo do que à planta hospedeira). Esse efeito
inibitório é evitado pelo fungo, que produz uma proteína
contendo cobre, que se liga à piricularina, fonnando um
complexo não tóxico ao patógeno, mas, ainda, altamente
tóxico à planta hospedeira. M. grisea também produz o
ácido a-picolínico, altame.ote tóxico a plantas de arroz
(0,5 ng do ácido é suficiente para produzir uma lesão
necrótica na folha após a infiltração). O ácido picolínico,
da mesma forma que o ácido fusárico, tem propriedades
quelantes, sequestrando íons de ferro e cobre do inte-
rior dos tecidos da planta. Esses efeitos tóxicos podem
ser revertidos pelo fornecimento désses íons metálicos
à planta.
• Elicitinas - são proteínas de baixa massa molecular (em
tomo de 10 kDa) isoladas de espécies de Phytophthora e
Pythium. Embora as elicitinas exibam como característica
principal a indução de respostas de hipersensibilidade em
plantas de fumo e brássicas, com consequente necrose, em
alguns casos elas parecem exibir um papel duplo de toxinas
e eliciadores. Por exemplo, PhytopJuhora nicotianae, pató-
geno de tomateiro, secreta um peptídeo denominado de fito-
forina (3,3 kDa e 25 aminoácidos), o qual é muito menor do
que as elicitinas. Esse peptídeo ocasiona murcha e clorose
em folhas de tomateiro, além do que forma agregados com
componentes não-tóxicos, causando a perda de eletrólitos
por parte dos tecidos da planta.
• NEP-like proteins - existem duas famílias de pro-
teínas tóxicas sintetizadas por oomicetos: proteínas PcF/
SCR e proteínas do tipo NEPl (Nepl-Like Proteins,
NLPs). NLPs são melhor descritas entre diversas espé-
cies, especialmente aquelas do gênero Phytophthora.
Sua função está estritamente associada à indução de
morte celular, ou necrose, em hospedeiros, facilitan-
do o desenvolvimento e a colonização dos tecidos pe-
los patógenos, principalmente em suas fases necrotróficas
(Stassen & Ackerveken, 2e11). Proteínas dessa família
contam com urna distribuição relevante entre espécies de
Phytophthora, entre elas NPP I de P. parasitica, PsojNlP de
P. sojae, e PiNPPl de P. infestans. Foi relatado ainda por
409
Stassen e Ackerveken (2011) que a proteína tóxica NLPPp.
por exemplo, produzida por P. parasitíca pode desencadear
morte celular em dicotiledôneas.
34.S.3. Fitotoxinas e Patogênese
De acordo com Durbin (1983), do ponto de vista de um
patógeno em potencial, o hospedeiro pode ser visto simples-
mente como uma fonte de nutrientes. A taxa de utilização desses
nutrientes controlaria a habilidade do microrganismo em crescer,
reproduzir-se e/ou formar estruturas de sobrevivência. Nesse
sentido, para ter sucesso nessas atividades, o patógeno deve
promover a degradação e a consequente assimilação de subs•
tâncias do hospedeiro, bem como vencer os mecanismos de
resistência da planta. Dentro desse contexto, as toxinas podem
apresentar um número variado de atividades potenciais, como
mostrado no Boxe 34.2.
Boxe 34.2 Atividades potenciais das fitotoxinas
As toxinas podem exibir um grande númer o d e
atividades p otenciais durante a patogên ese, como por
exemplo:
• atuar como moléculas s upressor as, alterando
o início e/ou a manutenção d a expressão dos
m ecanismos de resistência do hosp ed eiro;
• danificar as células da planta e promover a libe-
ração d e nutrientes para as atividades m et a bó-
licas do patógeno;
• ocasionar a liberação de enzimas d egrad ativas
presentes em organelas do hosp edeiro;
• propiciar um microambiente adequad o para o
patógeno;
• facilitar o movimento do patógeno através da
planta;
• promover e acelerar a senescência do hospe-
deiro;
• inibir a invasão secundária da planta por o utros
microrganismos.
Os fitopatógenos produzem uma variedade de compostos
secundários em meio de cultivo, os quais exibem atividade fitotó-
xica. Somente uma pequena proporção desses compostos, porém,
desempenha alguma função nas doenças. Para estabelecer o papel
de uma toxina no processo doença, o que nem sempre é fácil.
algumas questões devem ser respondidas (Boxe 34.3).
A elucidação da estrutura química das toxinas mostra-se
como um ponto chave no eutendimento do papel das mesmas no
processo doença, visto proporcionar subsídios para os estudos
envolvendo estrutura e função biológica, sítios de ação e cami-
nhos metabólicos de biossíntese e degradação.
As toxinas podem induzir nas plantas muitos dos sintomas
comumente observados nas doenças, quando na presença dos
patógenos, como clorose, necrose, murcha, encharcamento e alte-
rações no crescimento. Assim, a reprodução dos sintomas típicos
 Manual de Fitopatologia
Boxe 34.3 Estabelecimento do papel de uma toxina
na patogênese
Algum as questões, coroo as exemplificadas abaixo,
devem ser respondidas para se avaliar o possível papel
de um composto durante o processo doença (Knoche
& Duvide, 1987):
• o composto tóxico mostra-se como um agente
causal da doença, um a rtefato de cultivo ou uma
substância acidental produzida nos estádios
finais da doença?
• quando a toxina é produzida durante o processo
doença?
• qual ou quais funções metabólicas no hospe-
deiro são especificamente afetadas pela toxina?
• qual ou quais mecanismos moleculares são
utilizados pela toxina para exercer sua interfe-
rência no metabolismo do hospedeiro?
• de que maneira a interferência da toxina 110
metabolismo do hospedeiro contribui para o
desenvolvimento da doença?
• a toxina contribui para com a seletividade do
patógeno em relação ao hospedeiro?
• qual o mecanismo de síntese da toxina e como
a regulação da mesma é exercida durante o
processo doença?
• qual a impo rtância da toxina na sobrevivência
do patógeno na ausência da planta.hospedeir,t?
da doença no hospedeiro, a nível ultraestrutural e macroscópico,
quando da aplicação de uma toxina em concentrações füiológicas,
constitui-se em critério útil na avaliação do papel da toxina na
doeuça. Não se deve esquecer, porém, que as toxinas nem sempre
são as responsáveis exclusivas pelos sintomas observados, haja
vista que os mesmos podem ser induzidos por outros fatores. Por
outro lado. deve-se ressaltar a importância de estudos ultraestru-
turais envolvendo a observação de alterações induzidas por fito-
toxinas nas plantas. Essas alterações a nível subcelular podem
ocorrer rapidamente, em segundos ou minutos após o tratamento
dos tecidos com a toxina. fornecendo informações valiosas quanto
ao possível sítio primário de ação do composto. No estabeleci-
mento do papel de uma fitotoxina no processo doença. a detecção
da toxina no tecido doente, bem como o isolamento da mesma
a partir dos tecidos lesionados, mostra-se também como critério
da mais alta importância. Esse feito, porém, tem sido conseguido
somente com algumas fitotoxinas, pois as concentrações desses
compostos são geralmente baixas e os tecidos doentes das plantas
hospedeiras também exibem a capacidade de produção de outros
compostos tóxicos.
Dependendo do microrganismo produtor, as fitotoxinas
podem estar envolvidas em parte ou em todos os estádios da
infecção e colonização dos tecidos c!o hospedeiro pelo patógeno.
Em alguns fungos, as toxinas seletivas podem estar presentes
nos conídios não gelTllinados ou podem ser sinteti✓.adas e libe-
radas durante a germinação. Cooidios de isolados patogênicos de
410 .
C. victoriae possuem a victorina. a qual é liberada dentro de 3 horas
durante a ge1T11inação dos mesmos sobre lâminas de vidro ou folhas
de aveia. De modo semelhante. os conídios d,e C. heterostrophus
(B. maydís). raça T, liberam a toxina T dentro de 5 a 10 minutos
após a suspensão dos mesmos em água, sugerindo a existência da
toxina ou de um precursor imediato da mesma nos esporos não
genninados. Os conídios dormentes de A. alrernata(A. kik11chiana)
não possuem a toxina AK, mas. dentro de quatro horas durante a
germinação, são capazes de sintetizá-la e cada esporo libera uma
quantidade suficiente de toxina ( I 0-6 µg) capaz de alterar as ativi-
dades metabólicas de aproximadamente 100 c-élulas cm folhas de
cultivares de pereira suscetíveis.
A maior parte das informações disponíveis sobre o papel
das fitotoxinas na patogênese é baseada nos t:ventos envolvendo
a penetração e o estabelecimento inicial dos pntógenos nos hospe-
deiros. A penetração de folhas de aveia por isolados do patógeno
C. victoriae, produtores ou não de victorina, e por C. carbnnwn.
um patógeno do milho. mostra-se a mesma 12 horas após a
inoculação dos tecidos com os conídios s1L1spensos em água.
Até o final desse período, o crescimento dus hifas dos fungos
ocorre nas células epidélTllicas da planta. A colonização exten-
siva dos tecidos do mcsófilo foliar ocorre 36 horas mais tarde e
é realizada somente pelos isolados de C. victoriae, produtores da
toxina. Entretanto, quando as folhas de plantas de aveia suscetí-
veis são inoculadas com conídios de C. cm·bonum ou de isolados
de C. 1·ic:toriae não toxicogênicos na presença de victorina, esses
fungos adquirem a capacidade de colonizar as folhas de maneira
similar à dos próprios isolados toxicog<!1nicos do patógeno
C. victoriae. Estudo similar em milho mostrou que a penetração
de tecido foliar pelo patógcno C. carhn1111m ou pelo não pató-
geno C. victoriae ocorre de forma semelhante. A coloni1ação
das folhas suscetíveis, porém, é conseguida somente pela raça de
C. carbonum produtora da toxina HC ou ·por C. victoriae na
presença da referida toxina. Da mesma maneira, estudos com um
isolado não patogênico de A. alternara (A. kikuchiana) demons-
traram a capacidade do fungo em colonizar folhas de pereira
suscetível somente quando os tecidos eram inoculados com
conidios na presença da toxina AK. Os resultados dos experi-
mentos acima e de outros de natureza similar fornecem subsí-
dios para o possível entendimento do papel das toxinas seletivas
liberadas durante a germinação dos esporos, levando a conclu-
sões como: a) as moléculas de toxinas liberadas antes da pene-
tração da superficie do hos~deiro mostraJm-se indispensáveis
para a subsequente colonização dos tecidos da planta; b) essas
toxinas têm como função inicial promover pequenas alterações
nas atividades metabólicas do hospedeiro, gerando algum tipo
de irritação nas células do mesmo, facilitando o crescimento do
patógeno; o acúmulo posterior dessas toxinas na planta contri-
buiria para a mone das células e consequenti: necrose dos tecidos
dos hospedeiro: c) a ação dessas toxinas resulta na supressão
da expressão do mecanismo geral de resistência presente nas
plantas suscetíveis.
Os resultados mais conclusivos sobre a importância das
fitotoxi nas na patogencse resultam de estudos genéticos conven-
cionais. envolvendo as plantas hospedeiras e os respectivos
11atógenos fúngicos. O controle genético dai resistência e susce-
tibilidade em aveia e milho, rcspcctivamentc, a C. victoriae e
C. carhonum, raça 1, envolve um único par de alelos, onde
a resistêm,--ia a C. victoriae é recessiva e a C carbonum, domi-
nante. A tolerância e a sensibilidade desses hospedeiros às toxinas
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas

produzidas por esses fungos são controladas pelos mesmos
pares de alelos envolvidos na resistência e suscetibilidade dessas
plantas aos respectivos patógenos. Dessa maneira, todos os genó-
tipos de aveia e milho snscetíveis a esses fungos mostram-se
sensíveis, respectivamente, à toxina victorina ou à toxina HC.
Por sua vez, todas as espécies vegetais e genótipos de aveia ou
milho resistentes a esses fungos mostram-se tolei:antes às fito-
toxinas produzidas pelos mesmos, enquanto que g;enótipos com
resistência intermediária mostram-se intermediários na sensibi-
lidade às toxinas. No caso das toxinas seletivas, pdo menos em
três situações C. heterostrophus (B. maydis), raça T, C. victoríae e
C. carbonum, raça 1, a produção das mesmas foi demonstrada
estar geneticamente correlacionada com a patogenicidade ou
agressividade fúngica. Tomando como exemplo C. carbonum
é C victoriae, todos os isolados que produzem as respectivas
toxinas induzem doença nos respectivos hospedeíro,s. Os isolados
que não produzem a toxina HC ou a victorina, consequente-
mente, não incitam a doença cm milho ou aveia, respectiva-
mente. Essas relações são observadas tanto em isolados fúngicos
selvagens como em mutantes não produtores de toKina. A desco-
berta e a caracterização do ciclo sexual em Coc/1/iobolus spp.
(fomrn perfeita de Helminthosporium spp.) abriu as portas para a
análise genética desses fungos. Cruzamentos de C. victoriae com
C. carbonum, raça 1, resultaram em progênies qiue produziam
victorina ou toxina HC, ambas as toxinas ou nenhuma dai; toxinas
numa razão de 1: 1: 1: 1. A progênie produtora de victorina causava
doença somente em aveias portadoras do gene Vb, enquanto
que as produtoras da toxina HC causavam doença somente em
milho portador do gene hm. As progênies produtora1s de ambas as
toxinas, por sua vez, podiam causar doença em genótipos susce-
tíveis de aveia ou milho, o que não ocorria com as progênies não
produtoras das toxinas. Nesses estudos, sem exee,;-;ão, a capaci-
dade dos fungos em causar doença foi correlacionada com a habi-
lidade dos mesmos em produzir as respectivas toxiinas.
Atualmente, em função dos avanços na biologia mole-
cular, os trabalhos de pesquisa envolvendo os estudos das corre-
lações em progênies segregantes de microrganismos fitopatogê-
nicos produtores de fitotoxínas começaram a ser suplementados
pelo uso das poderosas ferramentas moleculares disponíveis
(ver Capítulo 37 desta obra). Em vista da tecnologia
já existente, através da qual, por exemplo, patógenos
fúngicos produtores de toxinas podem ser transfor-
mados, os genes Tox, que detemlinam ou regulam a
biossíntese desses compostos, começaram a ser isolados
e clonados. A disponibilidade desses genes clonados
já vem contribuindo para a melhor compreensão da
importância das fitotoxinas no processo doença.
Inúmeros microrganismos 6topatogênicos podem sintetizar
hormônios de crescimento. Essas substâncias, porém, são consi-
deradas como fatores de agressividade. Diferentemente das fito-
toxinas (compostos produzidos pelo patógeno e não sintetizados
pela planta), muitas substâncias exibindo atividade hormonal
produzidas pelo fitopatógeno também são produtos do metabo-
lismo da planta. Embora essas substâncias honnonais geralmente
não se mostrem tóxicas quando produzidas pelas próprias plantas,
o desequilíbrio honnonal criado no hospedeiro devido à síntese de
um fitohormônio por um microrganismo invasor mostra-se como a
verdadeira causa de expressão da agressividade, o que pode levar
a alterações no crescimento e/ou "aceleração" da senescência em
órgãos da planta (Figura 34.24). Em l'unção dessa alteração no
l;quilíbrio hormonal, as plantas passam a cxibir um cn.:scimcntu
anormal, evidenciado por uma variedade de sintomas, como enfe-
zamento. supcrcrescimcnto, roseta (cncu11amento dos entrenós),
excessiva ramificação das raízes e ramos, epinastia, desfolha e
supressão do crescimento das gemas. Como apontado por Dianese
( 1990), os distúrbios hormonais nas plantas são característicos de
interações patogênicas mais evoluídas, como nas murchas vascu-
lares, tumores, galhas, hérnias, como também nas ferrugens,
nos carvões, nos míldios, nos oídios e nas vassouras-de-bl'Uxa.
As alterações no metabolismo hormomil de plantas sadias, que
ocorrem em função da presença de agentes fitopatogênicos, são
abordadas no Capítulo 36 desta obra e em Broekaert et ai. (2006),
Stangarlin & Leite (2008) e Shigenaga & Argueso (2016).
• Auxinas - constituem o principal grupo de hom1ônios
envolvidos no controle de vários processos de crescimento
nas plantas, em geral aumentando a plasticidade da parede
das células e promovendo o crescimento através do alon-
gamento celular. Aparentemente, esse mecanismo de ação
envolve a síntese de mRNA, com a consequente produção
de enzimas especificamente ligadas ao controle do meta-
bolismo da planta. A principal auxina encontrada nos
vegetais éo ácido indolil-3-acético (AIA) (Figura 34.23),
que é sintetizado em folhas e brotações jovens a partir
do aminoácido triptofano e translocado rapidamente em
direção às raízes, para os tecidos mais velhos. Nos vege-
tais, o AIA é constantemente oxidado por um complexo
CITOCININA
AUXINA GIBEREUNA
HO

34.6. HORMÔNIOS ÁCIDO INOOLIL -:5- ZEATJNA

ACÊTJCO (AIA) ÁCIDO GIBERÉUCO
Hormônios ou substâncias de crescimento :são (GA )
compostos que ocorrem naturalmente nas plantas, ativos
em concentrações baixas e que possuem a capacidade, de
promover, inibir ou modificar qualitativamente o cres-
C 2H4
cimento das plantas, geralmente agindo à distância do
sítio de produção. Tradicionalmente, cinco grupos de ETILENO
substâncias sâo considerados como hmmônjos vegetais: Ac!OO ABSCÍSICO
1) auxinas, 2) giberelinas, 3) citocintnas, 4) etileno
(hormônios gasosos) e 5) ácido abscísico (inibidores)
(Figura 34.23). Além desses grupos, pode-se citar os Figura 34.13 - Hormônios vegetais de ocorrência natural.
jasmonatos, o ácido salicílico e os brassinoesteroidei:. Fonte: Adaptada de Elstner (1983 ).

4.ll
 Manual de Fitopatologia
Expressão
gênica
Citocininas
Giberelinas
Auxinas
Aumento na síntese
Alto "tumover" de
macromoléculas
Manutenção da
integridade das
membranas
Longevidade
..
Figura 34.24 - Regulação hormonal da senescência em plantas. Fitopatógenos podt!m "acelerar" a senescêncía em função da produção de
hormônios e consequente desequilíbrio hormonal no hospedeiro.
enzimático conhecido como AIA oxidase, o que resulta
em baixos níveis da auxina nos tecidos. O AIA mostra-se
ativo nas plantas em concentrações muito baixas (10·5 a
1Q.6 M), seudo também produzido por inúmeros fitopató-
genos fúngicos e oomicetos (Fusarium oxyspornm f. sp.
cubense, Gymnosporangium juniperi-virginianae, Phyto-
phthora infestans, Plasmodiophora brassicae, Taphrina
deformans, Ustilago maydis, Verticillium albo-atrum) e
bacterianos (Agrobacterium tumefaciens, Pseudomonas
savastanoi pv. savastanoi, Ralstonia solanacearom),
além de microrganismos saprófitas.
• Giberelinas - mostram-se como substâncias relacionadas
ao ácido giberélico (GA3) (Figura 34.23). O ácido gibe-
rélico, bem como outras substâncias giberelínicas, foram
isolados e purificados pela primeira vez a partir de
extratos do fungo Gibberella fujikuroi (forma perfeita
de Fusarium moniliforme), um patógeno causador de
superalongamento em plantas de arroz. Em segnida,
as giberelinas foram isoladas e caracterizadas a partir
de tecidos de vegetais superiores. Várias outras espé-
cies füngicas (Phellinus pomaceus, Verticillium albo-
atmm, V. dahliae) e bacterianas (Pseudomonas spp.)
podem também produzir giberelinas. A síntese das gibe-
relinas parece ocorrer nos mesmos locais de síntese das
412
Mudanças nas
-► Membranas
Fatores de senescência
Acido JU>sclsico
Etileno
Dec:llnio na slntese
Aument,o na degradação de
macromoléculas
Percla da integridade
das membranas
Senescência
auxinas como, por exemplo, extremidades de caules e
ramos jovens, folhas jovens, sementes e embriões em
des1~nvolvimento, sendo transportadas de forma apoiar
no interior das plantas. Essas substâncias são diterpeoos
cíclicos e mostram-se ativas nos tecidos das plantas em
concentrações de 0,001 µgim!. Nos vegetais, as gibere-
linas estão envolvidas no alongamento dos entrenós, na
rev,~rsão do uanismo, na indução da floração, na manu-
ten,,ão da divisão celular e dominância apícal, bem como
na indução de enzimas, principalmente para a produção
de amido e síntese da parede celular. Em função do papel
que desempenha na promoção do crescimento, exibindo
efeitos similares ao das auxinas, tem sido sugerido que os
efeitos do ácido giberélico podem aumentar a ação e esti-
mular a síntese das auxinas nas plantas.
• Ciltocininas - são os principais hormônios envolvidos no
controle do ciclo celular (indução da divisão das células).
No,rmalmente, exercem seus efeitos em conjunto com
outros reguladores de crescimento corno, por exemplo,
as auxínas. As citocininas estimulam o crescimento de
gemas laterais, inibem a senescência dos tecidos vege-
tais e promovem a germinação de sementes dormentes.
Alteram, também, o transporte e o acúmulo de nutrientes,
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
direcionando o fluxo dos mesmos para os locais com altas
concentrações do hormônio. A biossíntese das citoci-
ninas ocorre principalmente em células de raízes, sendo
posterionnente translocadas através do xi lema para outras
regiões da planta. Esses hormônios podem, também, ser
sintetizados por vários microrganismos (Agrobacterium
tumefaciens, Rhodococcus fascians, Exobasidium sp.,
Nectria galligena, Taphrina cerasi). A primeira citocinina
conhecida, a cinetina. foi isolada a partir de esperma de
arenque. A zeatina, por sua vez, foi a primeira citocinina
isolada de plantas. Quimicamente, as citocininas são deri-
vadas da base nitrogenada adenina e exibem uma cadeia
lateral isoprenoide (Figura 34.23), mostrando-se ativas
nas plantas em concentrações muito baixas (I µg/quilo de
peso fresco de tecido vegetal).
• Etileno - caracterizado como um hormônio vegetal gasoso,
um hidrocarboneto insaturado (Figura 34.23), é sintetizado
a partir do aminoácido merionina, na presença de luz. Pode
ser produzido por vegetais superiores e microrganismos
fitopatogênicos ( Ceratocystis fimbriata, Fusarium oxys-
porum f. sp. tulipae, Vertici/lium albo-atrum, Erwinia
carorovora, Ralstonia solanacearum) c é efetivo nos
tecidos vegetais em concentrações baixas (l ng/litro). O
etileno está envolvido em vários aspectos do controle de
crescimento e desenvolvimento dos vegetais, induzindo,
por exemplo, a germinação de sementes e a fomrnção
de raízes adventícias, a maturação de frutos, a floração
de plantas, a senescência (degradação de pigmentos), a
epinastia, a desfolha e a inibição do crescimento. Pode.
também, promover aumentos na permeabilidade das
membranas celulares.
• Ácido abscísico - é o principal inibidor do crescimento
em plantas. O ácido abscísico (ABA) pode estar envol-
vido na dormência de gemas, na inibição do crescimento,
na inibição da germinação de sementes, no fechamento
dos estômatos e na abscisão de folhas e frutos. O ABA
é um isoprenoide (Figura 34.23), sintetizado através do
caminho metabólico do ácido mevalônico. Embora seja
quimicamente similar ao ácido giberélico (GA3) e produ-
zido através do mesmo caminho bioquímico, o ABA
praticamente ocasiona efeitos opostos aos efeitos do
GA3 nos tecidos vegetais. Alguns fungos fitopatogênicos,
como Botrytis cinerea e Mycosphaerel/a cruenta, podem
produzir ácido abscísico.
34.6.1. Hormônios e Patogênese
Embora existam inúmeras interações planta-patógeno onde
as mudanças no equilíbrio honnonal das plantas podem ser quan-
tificadas e associadas com sintomas de crescimento anormal dos
tecidos (galhas, tumores, superalongamentos, encurtamento de
entrenós, etc.) (Stangarlin & Leite, 2008), o papel -das substân-
cias de crescimento produzidas por fitopatógenos no desenvol-
vimento das doenças ainda não é bem compreendido. Inúmeros
fatores parecem contribuir para n limitação dos estudos nessa ãrea.
O controle hormonal do metabolismo vegetal mostra-se compli-
cado, visto que as substâncias de cre~cimento geralmente atuam
em conjunto (Shigenaga & Argueso, 2016). Assim. toma-se dificil
estudar isoladamente a importância dos fitohonnônios produzidos
por patógenos durante o processo doença. Sintomas de nanismo
413
nas plantas, por exemplo, podem resultar de alterações nos níveis
de auxinas e gibe.relinas, enquanto que a qneda prematura de
folhas pode ser um reflexo de alterações no nível de auxinas, ácido
abscisico e etileno. Além disso. fungos e bactérias fitopatogênicos
podem sintetizar muitos dos hormônios produzidos pelas próprias
plantas, na maioria das vezes através da mesma rota biossintética.
o que toma dificil discernir se. os efeitos observados devem-se aos
hormônios produzidos e liberados pelos microrganismos ou se as
alterações hormonais nas plantas devem-se a efeitos decorrentes
das atividades dos fitopatógenos. Finalmente, os microrganismos
fitopatogênicos, além da capacidade de produção de fitohormô-
nios, podem também produzir outros compostos que atuam ou
funcionam de maneira similar ao das substâncias de crescimento
produzidas pelas plantas. Entre esses compostos, os· quais difi-
cultam o estudo dos honnõníos produzidos por microrganismos
durante o processo doença, pode-se citar algumas füotoxinas
como, por exemplo, a fusicoccina (Fusicoccum amygdali) e o
helmintosporal (Cochliobolus sativum).
A despeito das dificuldades acima apontadas, pelo menos
para três fitopatógenos bacterianos (Pseudomonas savastanoi
pv. savastanol, Rhodococcus fascians e Agrobacteri11m spp.) as
evidências indicam que a biossíntese de fitohonnônios por esses
microrganismos constitui fator importante nas interações com
as plantas. No caso de P. s. pv. savastanoi, patógeno causador
de galhas em tecidos de oliveira, espirradeira (Nerium oleander)
e ligustre (Ligustrum v11lgare), a bactéria produz quantidades
elevadas de ácido indolil-3-acético em meio de cultivo (Aragon
et ai., 2014). As enzimas chaves (triptofano monooxigenase
e indolacetamida hidrolase) envolvidas na síntese do AIA pelo
microrganismo já foram caracterizadas e têm os seus genes codi-
ficadores localizados em um plasmideo. O AIA mostra-se neces-
sârio para a formação de galhas nas plantas, um sintoma de hipe-
rauxinia, e para a virulência do patógeno. Estudos com mutantes
bacterianos AIA deficientes, os quais não produzem o fitohor-
mônio, revelaram que esses mutantes não causavam galhas,
enquanto que mutantes com alta capacidade de produção do AIA
(duas vezes mais do que o isolado selvagem) eram responsáveis
pelos sintomas mais severos nas plantas. O tamanho das galhas
induzidas pela bactéria podia, em grande parte, ser correlacio-
nado com a quantidade de AJA sintetizado in vitro pelo micror-
ganismo. Embora a incapacidade de produção do AIA represente
uma perda de agressividade pelo patógeno, o crescimento da
bactéria em meio líquido ou na planta não é afetado, o que indica
a não essencialidade do AIA no crescimento parasítico e na sobre-
vivência de P. s. pv. savastanoi.
Rhodococcus fascians causa fasciação e proliferação exces-
siva de ramos, sintomas conhecidos como vassoura-de-bruxa,
em inúmeras plantas dicoti\edôneas. Em meio de cultivo, essa
bactéria produz substâncias que exibem atividade de citocininas
quando aplicadas nas plantas. Em plantas de ervilha, por t?xemplo,
essas substâncias induzem pane dos sintomas característicos dn
infecção natural dessa leguminosa pela bactéria. Uma correlação
positiva já foí demonstrada entre a produção dessas citocininas
pelo patógeno em meio de cultivo e a agressividade do mesmo.
Aparentemente, a produção de citocininas por R. fascians é codi-
ficada por um grande plasmídeo. Isolados baeterianos contendo
esse plasmideo mostraram-se mais agressivos do que os isolados
contendo pequenos plasmídeos, enquanto que os isolados despro-
vidos de plosmídeos mostraram-se avirulentos. Os experimentos
acima, além de apontarem para a importância das citocininas na
 Manual de Fitopatologia

agressividade de .R. fascians, sugerem que esses fitohormônios
podem estar envolvidos nos sintomas de vassoura-de-bruxa em
várias doenças de plantas. Porém, pesquisa recente aponta que
somente a isopenteniladenina citocinina seria suficiente para
Rhodococcus exibir patogenicidade, o que não é consistente com
a ideia de que urna mistura de citocininas é necessária para a
bactéria causar galhas nas folhas {Creason et ai., 2014).
O gênero Agrobacterium possui vários membros que
podem induzir a fomrnção de galhas ou tumores em raízes, ramos
e pecíolos de inúmeras espécies vegetais. A. tumefasciens cons-
titui-se no fitopatógeno bacteriano mais conhecido e estudado.
A capacidade de induzir tumores deve-se à presença de plasmí-
deos, denominados Ri e Ti. A indução dos tumores é acompa-
nhada pela transfe:rência de partes específicas desses plasmídeos
para o interior dais células vegetais, onde são incorporadas ao
D"Nf\. óo núc\eo ô.a cé\u\a. "Essa parte específica à.os -p\asmí.àeos
é chamada, enquanto na bactéria, de região T, e de T-DNA, após
a incorporação ao ácido nucleico das plantas. O DNA transfe-
rido das células bacterianas é responsável pelo aparecimento de
novas propriedades nas células vegetais transformadas. Essas
células passam a sintetizar, por exemplo, novas substâncias que
são utilizadas de maneira seletiva pelas agrobactérias, e os genes
envolvidos no catabolismo dessas substâncias encontram-se nos
plasmídeos. Essas substâncias são denominadas opinas e os plas-
mídeos são normalmente classificados conforme o tipo de opina
que induzem nas céfulas vegetais. As células das plantas passam
também a produzir quantidades excessivas de auxinas e citoci-
ninas. Os T-DNAs também causam a multiplicação desordenada
das células vege1tais transformadas, o que resulta, por exemplo,
na proliferação 1!xcessiva de raízes (no caso de infecção com
A. rhizogenes) e em tumores (no caso de infecção com A. fl11ne-
fasciens). Com relação ao papel dos fitohonnônios nas doenças,
sob condições adequadas, as agrobactérias podem produzir in
vilro auxinas e citocininas. As bactérias sem os piasrníde.os Tí
ou contendo os plasmídeos Ti, porém sem a região T, causam a
tumefação dos tecidos vegetais invadidos, mas são incapazes d.e
induzir tumores. A formação de tumores requer at transferrência
e a expressão dos genes do T-DNA nas células vegelais, o que
se constitui no principal determinante da doenç.ai. No entanto,
os hormônios produzidos pelas bactérias poderiam ft.mdo11ar da
seguinte maneira durante o início da interação: pma a forma.ção
dos tumores, as agrobactérias requerem ferimentos nos tecidos
das plantas, o que resulta na indução da divisão celular e. ai. conse-
quente transformação das células vegetais durante esse períod~;
em tecidos feridos, mas não inoculados com bactérias, a, divisão
celular cessa após alguns ciclos; mostra-se, porém, c.onllmJa em
\ec,à.o':. teúdos e '\)Ortaàore':. das bactér\as; ass\m1 ª"' au1úwa$ 1:
citocininas produzidas pelas agrobactérias poderiam causar a
manutenção da divisão celular desencadeada pelos ferimentos alé
que o região T fosse completamente transferida das bactérias e
ativada nas células vegetais.
34.7. POLTSSACARÍDEOS EXTRACELULARES
Muitas bactérias fitopatogênicas produzem pollssacarldeos
extracelulares (PSE) na planta hospedeira ou em meio de cultivo
(Ghods et al., 2015). Os PSEs podem estar associados corm a célula
bacteriana ou serem secretados para o meio, sendo represemados
por homo ou heteropolissacarídeos (Tabela 34.5).. Além. disso,
as bactérias também podem produzir lipopolissacairideos (LSP),
os quais são encontrados na membrana extemat das. bac:tirias
Oram-negativas. Durante a vida saprofítica ou epifítico, os, PSF.s
podem proteger as bactérias contra o dessecametifo, auirn:e.11laf a

Tabela 34.5 -. Ex1:mplos de polissacarideos extracelulares produzidos por bactérias fitopatogênicas.

Bactéria 1 rodutora l'olissacarídco Principais rnmponcntes

Celulose Glicose
Agrobacterium tumefaciens Glicana-P-1,2 cíclica Glicose
(Rhizobium 1•adiobacter) Succinoglicana Glicose, galactose

Levana Frutose
Envinia amylovora Galactose, ácido glicurônico
Amilovorana

Clavibacter michiganensis Tipo A Fucose, galactose, glicose

subsp. insidiosus TipoB Galactose, fucose, ramnose, manose, glicose

C. michiganensis Fucose, galactose, glicose

Tipo A
subsp. michiganensis

C. michiganensis Tipo A Manose, fucose, galactose, glicose

subsp. sepedonicus TipoB Manose, fucose, galactose, glicose, ramnose, ribose

Pantoea (Envínia) stewartii Stewartana Glicose, galactose, ácido glicurônico

Levana Frutose
Pseudomofi'as syringae Ácido manurônico, ácido glicurônico
Algínato

Xanfomonas campestris Xantana Glicose, manose, áciclo glicurónico

Pseudomonas syringae pv. Ranmana-a-D ramificada Ramnosc. fucose, glicose

actinoidíae Glicana-U-1,4 Glicose

414
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
adesão à superficie, concentrar nutrientes e reduzir o contato com
determinadas macromoléculas. Quando os PSEs formam a cápsula,
as bactérias mostram-se mais resistentes à ação de detergentes e
determinados antibióticos. Além disso, os PSEs também pode atuar
como fatores de patogenicidade ou agressividade.
Muitas vezes, os PSEs podem estar envolvidos nos sintomas
em murchas, visto que os mesmos podem efetuar a oclusão
vascular. Por exemplo, R. solanacearum, agente causal de
murcha bacteriana em batata e tomate, produz um PSE, o qual se
acumula ao redor das células bacterianas. Quando a bactéria se
multiplica no sistema vascular, esse PSE pode contribuir com
a murcha em função da obstrução do xilema e, consequente
redução do fluxo de ágna.
Vários mutantes não produtores de PSEs, pertencentes a
diferentes espécies bacterianas, como P. stewanii, E. amyfovora,
X campestris e R. sofanaceraum, exibiram redução na agressividade
ou mesmo perda da patogenicidade. Por exemplo, os PSEs amilovo-
rana e stewartana são considerados responsáveis pelos sintomas
de murcha causados por E. amyfovoro e P. slerwarlii, respectiva-
mente. Estudos com mutantes dessas bactérias mostraram que a
multiplicação das mesmas era reduzida no hospedeiro e que esses
polissacarídeos eram essenciais para que os sintomas fossem
incitados. Em X campestris pv. campestris, a obstrução dos vasos
ocorria quando a multiplicação bacteriana era máxima, e os
mesmos estavam preenchidos principalmente de goma xantana.
sendo que mutantes deficientes na produção da goma exibiam
redução na agressividade.
34.8. O UTROS FATORES ENVOLVIDOS
NA PATOGE ICTDADE
Além do fatores descritos anteriormente, os patógenos
também possuem genes, cujos produtos são importantes no
processo de patogenicidade por evitarem a ativação do sistema
de defesa das plantas (Medeiros et ai., 2003). Como ilustrado
na Tabela 34 .6, os mesmos podem estar envolvidos na proteção
contra espécies reativas de oxigênio, aJesão de propágulos, dife-
renciação de estruturas, bloqueio da reação de hipersensibilidade,
supressão da expressão dos mecanismos de resistência, detoxifi-
cação de moléculas, movimento de partículas (vims), etc.
Tabela 34.6 - Exemplos de diferentes metabólitos envolvidos na patogenicidade.
Gt>nc/,\kt.ibúlito, Patúi::t·no
Xantomonadina Xamhomonas citri subsp. citri
Glucana cíclica X ciM subsp. citri
Proteína Pthl I p Magnaporlhe grisea
Melanina 1\1. grisea
Glomerella cing1.1fata
CgDN3
( Colle1otrichum gloeosporioides)
Proteínas BRI e BLI Vírus do mosaico anão do feijoeiro (BDMV)
Glicopeptídeos Mycosphaerr::1/a pínodes
Pisatina desmetilase Haematonectria (Nectria) haematococca
Sideróforos E, D2, Xl-7, Gl Erwinia amylovora
415
A fitoalexina pisatina, produzida em tecidos de ervilha, é
metabolizada através de desmetilaçào para um composto menos
fungitóxico (Capítulo 35 desta obra). A enzima pisatína demeti-
lase, responsável por essa detoxificação, foi estudada em isolados
de Haemotonectria haemotococca. Observou-se que a patogeni-
cidade desse fungo em ervilha é dependente da existência de um
sistema demetilase ativo produzido pelo mesmo. Assim, uma
correlação existe entre a patogenicidade de H. haematococca
sobre ervilhas e a habilidade do fungo em detoxíficar e mostrar-se
insensível à fitoalexina.
Vários patógenos, como Ascochyta sp., Mycosphaerella sp..
Phytophthora sp. e Uromyces sp. podem produzir, no sitio de
infecção, moléculas denominadas de supressores, as quais inter-
ferem nos mecanismos de defesa das plantas. Por exemplo,
Mycosphaerella pinodes, um patógeno de ervilha, secreta glico-
peptídeos aptos a impedir o acúmulo de pisatina. Muitos desses
supressores podem atuar impedindo o reconJ1ecimento do elicitor
pelo receptor, a transdução de sinal, a transcrição de genes de
defesa e pós-transcricionalmente, ligando-se a proteínas de defesa
e alterando a especificidade das mesmas. Em geral, os supres-
sores também podem ser considerados "efetores" (mais detalhes
abaixo).
34.8. 1. Efetores nas Interações Planta-Patógenos
Microrganismos do solo e do ar. nematoides e insetos
tentam incessantemente obter nutrientes das plantas para comple-
tarem seus ciclos de vida. A co-evolução com esses atacantes
produziu um sistema de vigilâocia imunológica composto por
receptores de reconhecimento de padrões moleculares associados
a micróbios/patógenos (MAMPS/PAMPS, do inglês microbel
pathogen associated molecular patterns) e ativa uma defesa
basal chamada imunidade desencadeada por padrões (PT!, do
inglês pattern triggered immunity), um estado que impede a
colonização do hospedeiro por '"patógenos não adaptados". Em
contraste, patógenos ditos "adaptados" evoluíram moléculas
efetoras que são codificadas por genes de virulência e secretadas
por estruturas de invasão. Essas molécnlas atuam em uma varie-
dade de locais, fora e dentro das células das plantas, para superar
a PT! e promover a "suscetibilidade desencadeada pelo efetor"
Pa11cl na intl'ra,·ãn
Proteção contra espécies ativas de oxigênio (EAOs)
Adesão da bactéria
Diferenciação do apressório
Manutenção do turgor no apressório
Bloqueio da reação de hipersensibilidade
(RH) em S,yfosanthes sp.
Proteínas de movimento
Supressores do acúmulo da fitoalexina pisatina
Detoxificação da pisatina
Envolvidos na assimilação de ferro do hospedeiro
 Ma11ual de Fitopatologia
(ETS. do inglês effector triggered susceptibility). A supressão de
PT! por efetores pode ser feita por um bloqueio de sua sinali-
zação ou inibição de ação após cascata de sinais. As protéinas
efetoras são conhecidas por terem diversas atividades na célula,
não apenas na supressão ou ativação do sistema de defesa, mas
também enzimas degradantes, fatores de transcrição, regula-
dores hormonais, reguladores da maquinaria de microRNA.
etc. (DeWit, 20 16). No entanto moléculas efetoras nem sempre
são benéficas ao patógeno (ver abaixo "imunidade desenca-
deada por efetor"). Desse modo, as moléculas efetoras podem
ser entendidas como reguladores da fisiologia do hospedeiro.
Ao longo dos últimos anos, uma variedade de definições acerca
de efetores foi apresentada. Apesar de ainda não haver um
consenso, a definição adotada aqui se baseia em: qualquer molé-
cula associada a um microrganismo que modifica a fisio logia
do hospedeiro ( Dalio et. ai.. 2017). Nessa perspectiva. enzimas,
toxinas e hormônios Gá apresentados anteriormente) também
se enquadram na categoria de efctores. Por motivos didáticos
estes foram separados neste texto. A seguir será apresentada a
biologia de efetores que tem outras funções que não enzimas,
toxinas e hormônios. O Boxe 34.4 apresenta uma discussão
sobre o histórico, a nomenclatura e a evolução da biologia dos
efetorcs a partir do século passado.
A cada ciclo reprodutivo uma série de mutações, recombi-
nação gênica e outros fatores genéticos levam ao aparecimento
de novas proteínas que podem ser vantajosas ou não a fisio-
logia do individuo. Como estão em constante pressão de seleção
imposta pelo ambiente, os patógenos podem desenvolver conti-
nuamente novos repertórios de moléculas efetoras que interferem
com o reconhecimento/defesa das plantas. Por sua vez, as plantas
desenvolveram genes de resistência à doença que percebem
moléculas efetoras diretamente (ou seja. uma interação proteina-
proteína) ou através da detecção indireta de perturbações nas
células hospedeiras. Isso evidencia uma "'corrida armamentista'·
entre patógeno e plantas onde o primeiro desenvolve novas armas
enquanto o segundo desenvolve novas estratégias de reconheci-
mento ou defosa. Após o reconhecimento do efetor, um sistema
de defesa mais complexo chamado " imunidade desencadeada por
efetor'' (ETI, do inglês ejfecror triggered ímmunity) é induzido.
Este foi resumido de fonna elegante no modelo zig-zag (Figura
6.2). de Jones e Dangl (2006), e compreende uma explicação
molecular do modelo "'gene-a-gene", no qual genes de aviru-
lência (Avr) codificam efetores que são reconhecidos por um
gene correspondente dn resistência a doenças (R) (Flor, 1971 ).
Tanto PTI como ETI induzem programas de defesa similares que
geralmente incluem a produção de compostos antimicrobianos.
acúmulo de calose, alteração honnonal e reação de hipersensi-
bilidade. que limitam a progressão dos patógenos. ETI é regu-
lannente mais prolongado do que o PTI e, pelo menos em cenos
casos. pode ser ativado de forma mais rápida e robusta (ver Capí-
tulo 35 desta obra).
As características comuns de efetores já caracterizados são
usadas por fitopatologistas para encontrar possíveis candidatos a
efetores. Esses candidatos são geralmente proteínas pequenas e
segregadas, que são ricas em cisteína e não mostram nenhuma
homologia óbvia com outras prweínas conhecidas (Gohre &
Robatzek, 2008). Os efetores secretados alcançam seu alvo na
interface intercelular entre células hospedeiras e o patógeno
(efetores apoplásticos) ou dentro das células hospedeiras (efctores
citoplasmáticos) (Djamei et ai., 20 11 ).
416
-
Histórico, nomenclatura e evolução no
estudo da biología dos efetores
O fato de alguns microrganismos serem patogênicos
a determinadas plantas e não a outras sempre despertou
a curiosidade de fitopatologistas. No início do século
passado, i:m torno de 1914, E. C. Stackman, da Univer-
sidade d1e Minnesota, estudando Puccinia graminis,
percebeu que havia diferenças entre isolados do patógeno
referente ao seu grau de agressividade frente a plantas de
trigo (Stackman, 1914). Estabeleceu-se então o conceito
de "raças fisiológicas" para patógenos e ficou claro na
época que o conhecimento acerca da variação genética
da ferrugem era essencial para a obtenção de resistência
à doença em programas de melhoramento do trigo.
Décadas depois, durante a segunda guerra mwidial,
H. Flor forneceu uma explicação genética para o conceito
de raças fisiológicas ao perceber que alguns únicos genes
tanto 110 fungo causador da ferrug,m1 como cm plantas
de linho eram responsáveis pelas relações de resistência
e suscetibilidade na interação. Ficou então estabele-
cida a te,orla do gene-a-gene, em que há um gene espe-
cífico do patógeno que interage com wn gene de resis-
tência da planta (Flor, 1942). Com a descoberta do DNA,
do desenvolvimento da biologia molecular e a partir
desses conceitos, em 1984, o pesquisador B. Staskawicz
e colaboradores clonaram um gene de "avirulência" da
bactécia,Pseudomonas syringae e provaram que um único
gene era responsável por causar doença em cultivares de
soja. A p•artir de então os termos fatores de avirulência e
fatores dle virulência passaram a ser amplamente usados
na década de 1990 e no início deste século. Entretanto,
conforme os estudos de biologia molecular associados
à fitopaltologia foram se aprofundando, fui descoberto
que um mesmo gene, anteriormente dito como um fator
de avirulência para uma determinada interação planta-
microrganismo era fundamental para a virulência do
patógeno frente a outra espécie de planta ou até mes mo
outras variedades de uma mesma planta. Isso causava
uma grande confusão na literatura porque um mesmo
gene poderia ser descrito como um fator de virulência ou
avirulencia dependendo da interação. Ao mesmo tempo,
na medicina e em bioquímica, o termo efetor já estava
sendo usado para se referir a proteínas secretadas por
um age111te, com alguma função regulatória. Desse modo,
cada ve:i mais o termo efetor foi sendo usado ao se referir
a uma proteína que tinha alguma ação durante a patogê-
nese. Em 2006, Jones e Dangl apresentaram um elegante
modeloi, denominado de modelo zig-zag (Figura 6.2),
ao expJJcar as linhas de defesa do sistema imune das
plantas (Jones & Dangl, 2006). Esse trabalho tomou-se
um mairco da fitopatologia moderna e até hoje recebe
um número imenso de citações na área. Neste modelo, os
autores utilizaram o termo efetor e, a partir de então, esse
termo jpassou a ser definitivamente mais usado. Hoje em
dia é comum o uso do termo efetores, no entanto ainda
existem trabalhos que mencionam um determinado
efetor como um fator de virulência ou avirulência para
descre1ver suas funções na interação.
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
Efetores apoplásticos - Ao reconhecer um patógeno. as
plantas se defendem secretando diversas enzimas na tentativa
de romper a parede ou membrana plasmática dos atacantes ou
interferir com sua fisiologia normal. Essas enzimas podem estar
incluídas entre as proteínas-RP, como as quitinases, glucanases
e proteinases. Como contra defesa. fungos. oomicetos e bacté-
rias secretam ativamente vários tipos de efetores intercelulares.
A maioria deles são inibidores enzimáticos, os quais, portanto,
compreendem a primeira classe de efetores apoplásticos, os
chamados inibidores de enzimas. Alguns inibidores de enzima
foram descritos entre espécies dePhytophthora (Kamoun, 2006).
Por exemplo. inibidores de serina-protease (EPI I e EPI I O) e
inibidores de cisteína protease (EPICI e EPIC2) foram caracteri-
zados pelo seu potencial de inibir proteases de defesa sintetizadas
pela planta hospedeira. Outros efetores nessa categoria podem ser
mencionados, como os inibidores de glucanase (01P 1 e GIP2)
secretados por P sojae e encarregados por bloquear a ação de
P-1-3-glucanase derivada de plantas de soja. Dentre outros tipos
de efetores apoplásicos temos as proteínas da família NLP (peptí-
deos indutores do acúmulo de etileno e necrose), proteínas de
25 kDa que são amplamente distribuídas entre bactérias, fungos
e oomícetos. Elas foram originalmente descritas a partir de Fusa-
rium oxysporum e têm a capacidade de induzir a morte celular em
muitas espécies de plantas (Djamei et ai., 2011 ). Temos também
as proteínas ricas em cisteína, como as elicitinas (descritas ante-
riormente) e Avrs 2, 4 e 9, que contêm pontes dissulfeto formadas
por pares de ciste[nas, induzindo respostas de defesa. Finalmente,
oomicetos também possuem transglutaminases de GP-42 e prote-
ínas de elicitor de ligação de celulose (CBEL) que podem desen-
cadear a necrose e a expressão de genes de defesa (Djamei et ai.,
2011).
Efetores citoplasmáticos - Bactérias intemalizam efotores
no citoplasma do hospedeiro através de sistemas de secreção espe-
cializados. Os efetores intracelulares bacterianos podem suprimir
inespecificamente a maquinaria de proteínas quinase compro-
metendo a defesa das plantas (Dodds et al., 201 O). O conheci-
mento sobre efetores eucarióticos é escasso em comparação com
o disponível para efetores bacterianos. Oomicetos são conhecidos
por secretar duas famílias de efetores intracelulares, os RxLRs
(Morgan & Kamoun, 2007) e os efetores Crinkler (CRN) Oiaas
et ai., 2009).
E.fetores RxLRs - As proteínas da família RxLR são
efetores citoplasmáticos moduladoras que carregam peptídeos
N-terminais com domínios conservados como os RxLR (R: argi-
nina; x: qualquer aminoácido; L: leucina; R: arginina) ( Birch et
ai., 2006). O motivo RxLR é particularmente interessante porque
define um domínio que, semelhantementc aos de parasitas de
malária, viabiliza a entrada de proteínas que contém tal motivo
no interior da célula do hospedeiro. Foi descoberto que a entrada
destes efetores no citoplasma pode ser feita independentemente
da presença do patógeno e utiliza a maquinaria da própria planta.
Um dos efetores RxLR mais estudados até então~ o AVR3a de
Phytophthora in.festans. O AVR3a suprime a morte celular indu-
zida pela elicitina INF-1, também secretada por P if!festans.
lNF-1 teria características de um padrão molecular associado ao
patógeno (PAMP) que induz morte celular. Em contrapartida, o
AVR3a suprime a ação de-ste PAM'U, contribuindo para a viru-
lência do patógeno (Bos et ai., 2009).
E/etores CRNs - O nome Crinkler foi dado devido à expressão
do fenótipo de morte celular observado em folhas de plantas
417
infectadas por Phytophthora (enrugamento cio tecido infectado)
(Torto et ai., 2003). CRN são efetores citoplasmáticos desco-
bertos pela primeira vez em P if!festans, mas também foram
encontrados em outros oomicetos patogênic-os de plantas como
P. sojae, P. ramorum, P phaseoli, P parasítico, H. arabidopsidis,
Bremia lactucae e Pylhi11m ultimum. O grupo de efetores Crinkler
compartilha uma estrutura modular N-tenninal com domínio alta-
mente conservado Leu-Xaa-Leu-Phe-Leu-Ala-Lys (LxLFLAK)
de cerca de 50 aminoácidos (Haas et ai., 20091). Estudos de carac-
terização funcional de CRN (PsCRN70) de P. sojae em Nicotiana
benthamiana demonstraram atividade de s.upressão da morte
celular induzida por elicitina fNF-1. Em suma, INF- 1 teria carac-
terísticas de um padrão molecular associado ao patógeno (PAMP)
que induziria a morte celular. Em contrapartida, o. PsCRN70
suprime a ação deste PAMP, contribuindo para a virulência do
patógeno. Desta maneira, por possuírem um motivo molecular
pré-definido, o que lhes dá a condição de íacill identificação, e por
serem fortes candidatos a efotores essenciais para a virulência de
P parasilica, o grupo de efetores Crinkler acaba sendo objeto de
estudo. A família de proteínas CRN mostrou extensa expansão
cm todas as espécies de Phytophthora sequeinciadas (Haas et ai.,
2009), no entanto a presença destes efetores não é encontrada
na maioria das espécies de patógcnos fúngicos que tiveram seus
genomas sequenciados.
Predição de. efetores - Varias estrattégías encontram-se
disponíveis na literatura acerca da predição de efetores de micror-
ganismos. A maioria baseia-se no uso de fem1rnentas de bioinfor-
mática para a procura de peptídeos sinais. O pcptideo sinal é uma
extensão amino-terrninal de uma proteína endereçada a uma locali-
zação celular específica. Em outras palavras, o peptideo sinal sina-
liza que a proteína que o detém deve ser secretada ou transportada a
um sitio especíJico da célula. Como todo efetor deve ter uma função
no corpo do hospedeiro, seja no apop!asto ou no simplasto, estes
devem ser, portanto, secretados. O destino da proteína depende da
clivagem do peptideo sinal por uma peptidase sinal e liberação da
proteína madura. O peptídeo sinal tem tipicannente 15-30 aminoá-
cidos de comprimento e uma arquitetura dividida em uma n-região
carregada positivamente (l-5 aminoácidos de comprimento), uma
região hidrofóbica h (7-15 aminoácidos) e uma região c polar com
resíduos não carregados (3-7 aminoácidos).Apesardestas caracte-
rísticas gerais, não se observa conservação em relação ao compri-
mento, forma e composição de aminoácidos de peptídeos sinais
entre procariotos e eucariotos. Devido à sua importância para o
estudo da secreção de proteína, vários métodos foram desenvol-
vidos para se prever peptideos sinais e seu local de clivagem com
base nas características acima mencionadas. O mais utilizado
atualmente é o software SignalP, gratuito e de uso amigável para
não bioinformutas. Porém, nem toda proteína secrei:ada é neces-
sariamente um efetor. Outras características como por exemplo,
homologia com efetores conhecidos, presença de repetições de
cisteína, tamanho pequeno (5 a 50 kDa) e localização em regiões
esparsas na arquitetura do genoma, dentre ot11tras, podem auxiliar
na predição de candidatos a efetores.
Caracterização funcional de efetores: - A agroinfiltração,
um ensaio baseado na inoculação de Agrobacterium tumefaciens
transformada com algum gene de interesse,. é um dos sistemas
mais simples para se avaliar a função efeta,ra nas plantas. Este
método permite a expressão transiente de construções genéticas
(neste caso, genes dos efetores) em cucarioto:;; e é uma abordagem
valiosa para se estudar a ativação e supressiio da imunidade das
 Manual de Fitopatologia
plantas por proteínas efetoras. Normalmente, as plantas de Níco-
tiana benthamiana ou Solanum sp. de quatro a cinco semanas
de idade são usadas para a agroinfiltração (Du & Vleeshouwers,
2014).
As inoculaçõe:s de suspensões de Agmbacterium são reali-
zadas por infiltração via seringas, em que é feita pressão com
a ponta da seringa (sem agulha) contra o lado abaxial da folha.
Durante este processo, é possível observar a suspensão se espa-
lhar na folha. Para s:e obter bons resultados, folhas jovens e bem
desenvolvidas devem ser usadas. É importante incluir controles
negativos e positivos na folha inoculada. Uma suspensão de Agro-
bacterium transformada com um vetor vazio é bem adequada
como um controle negativo e uma construção contendo um gene
indutor de HR é adi:quado como controle positívo. Neste último
caso, a elicitina INF 1 de P. infestans, uma proteína cxtracelular
que induz a morte celular, é comumente usada. As respostas
podem ser observadas cerca de 2-3 dias após a inoculação. Dasi-
camente, o efetor é testado em sua capacidade de induzir a morte
celuhir ou suprimir a morte celular desencadeada por INFl.
Os ensaios de expressão transicntc não devem ser o único
procedimento para a caracterização funcional de um cfctor, uma
vez que nem todos os efetores causam uma resposta de hiper-
sensibilidade típica ou suprimem defesa em tais experimentos.
Em outras palavras, os efetores podem ter outras funções que
não estejam relacionadas à ativação ou supressão de defesa.
Nesta situação, as t:ransfonnações de Arabidopsis ou plantas de
fumo podem ser realizadas para se avaliar alterações estruturais
ou metabólicas induzidas por uma proteína efetora. MacLean
et ai. (2011 ), por exemplo, transformaram plantas de Arabi-
dopsis com um efetor SAP54 do phytoplasma Candidalus Phyto-
plasma Asteris e observaram alteração no desenvolvimento da
flor induzida pelo efetor. Em outra publicação ·pesquisadotes
encontraram evidência de efetores de Puccínia monoíca repro-
gramando a transcrição da planta Boechera stricta. no qual
256 processos biológicos foram alterados, resultando no desen-
volvimento de uma pseudoflor, totalmente diferente em formato e
cor da flor natural desta espécie, atraindo insetos específicos para
a dispersão de esporns do fungo (Cano. 2013 ). Levando isso em
consideração, conht::cer a biologia do patógeno estudado e o tipo
de interação com seu hospedeiro pode contribuir para um melhor
planejamento das estratégias a serem utilizadas para a caracteri-
zação de seus efetores. Estudos de microscopia também podem ser
conduzidos para se detenninar a deposição de calose e o acúmulo
de espécies reativas de oxigênio (EROs) induzidas pelos efetores
avaliados, além do possível uso do sistema de duplo híbridos de
leveduras para se idt:mtificar alvos de efetores nas plantas.
Efetorômica - A efetorômica é um termo que tem sido
usado com frequência nos últimos anos para se descrever duas
abordagens relacionadas, mas distintas. O sufixo ômica refere-se
a um campo de estudo em biologia, e como tal. a efetorômica se
refere ao estudo dos efetores. Nesse sentido, inclui, por exemplo,
toda análise da biologia de efetores, como a predição e seleção, a
clonagem, a expressão de genes efetores, a busca de motivos ou a
estrutura 3D. a caracterização füncional, a localização celular e as
respostas das plantas: aos efetores. Um A.uxo normal de trabalho em
efetorômica apresenta três etapas principais: 1 - "seleção efetiva
de candidatos"; 2 - '"'clonagem recombinãnte"; 3 - "caracteriLação
fünciona l". Outro uso do termo "efectoromics" refere-se à abor-
dagem de genômica1 funcional para se identificar genes de resis-
tência em plantas qiue utilizam moléculas efetoras como sondas.
418
Esta abordagem combina expressão transiente de efetores em
germoplasma de plantas que estão em programas de melhoramento
genético. Esta estratégia foi originalmente realizada em plantas de
batata usando efetores de P ínfestcms como sondas resultando em
um catálogo de genes de R dessa solanácea (Hcin et ai.. 2009).
Uma das experiências pioneiras onde se utilizou a efetorômica foi
realizada por Vleeshouwers et ai. (2008), os quais utilizaram um
repertório de 54 efetores de P. infestans para descobrir genes R
em espécies de Solanwn. Conhecer o repenório de diversidade de
efetores em populações de agentes patogênicos pode contribuir
para o desenvolvimento de resistência durável contra um amplo
espectro de isolados. A principal desvantagem da efetorômica é
que a mesma requer ensaios funcionais baseados em testes de
complementação transiente, ou seja, métodos baseados cm Agro-
bacterium, como a agroinfiltração e a agroinfecção do vírus X
da batata (PVX). Essas metodologias são efetivas em plantas de
Nicotianae e Solanum, mas ainda não são viáveis para a maioria
das outras plantas economicamente importantes.
Perspectivas do uso de efetores na agricultura - Ao longo
das últimas décadas, muitas infonnações foram apresentadas
sobre a biologia dos cfetorcs e sua importância nas inleraçôes
planta-patógeno. Em particular, muitas estratégias para predizer
e catalogar efetores estão disponíveis e a função de vários deles
como fatores de avirulência foi apresentada. No entanto, ainda
há muito esforço para se decifrar a função molecular dos efetores
que atuam como fatores de viruJência ou como reprogramadores
de transcrição. As principais dificuldades para se decifrar as
funções dos efetores são que, frequentemente, a) o genoma do
patógeno deve ser sequenciado, b) não há tantos dados disponí-
veis quanto ao nível de expressão dos efetores durante infecções
nos hospedeiros, e c) os principais protocolos para se avaliar a
caracterização funcional dos efetores ainda dependem de ensaios
de agro infiltração que não estão disponíveis para todas as culturas
de plantas. Espera-se que as dificuldades impostas acerca da
caracterização funcional de efetores sejam amenizadas em futuro
próximo. Neste cenário, tecnologias como edição do genoma e
indução de silenciamento gênico pelo hospedeiro podem vir a ser
empregadas em paralelo com o conhecimento acerca de efetores
para o controle de doenças de modo sustentável na agricultura.
Outro lado pouco explorado é a predição e estudos de efetores
de microrganismos benéficos para as plantas. A identificação
de efetores que diretamente manipulam a fisiologia da planta
gerando maior produtividade pode levar ao desenvolvimento de
produtos que podem aumentar a eficiência e a produção agrícola.
34.9. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A utilização da biologia molecular, engenharia genética e
de técnicas de microscopia eletrônica envolvendo a localização
das proteínas e carboidratos nas células vegetais, vem acelerando
o entendimento das interações hospedeiro-patógeno ao nível dos
processos degradativos em função das enzimas, os quais ocorrem
durante a penetração e crescimento dos fitopatógenos nas células
vegetais hospedeiras. Além disso, os estudos envolvendo a
química e os mecanismos de ação das fitotoxinas, bem como o
papel desses compostos no processo doença, tiveram um grande
avanço. Com a emergência da genética molecular e o seu poten-
cial uso nos estudos das fitotoxinas. trabalhos combinando a genética
molecular e a bioquímica tomaram-se comuns, visando esclarecer
os eventos críticos do desenvolvimento das doenças. Por sua vez,
embora a literatura seja repleta de trabalhos demonstrando a exis-
 Fisiologia do Parasitismo: como os Patógenos Atacam as Plantas
tência de alterações honnonais em diferentes interações planta-pató-
geno, estudos envolvendo o papel dos fitohonnônios produzidos por
patógenos durante o processo doença continuam escassos. Os polis-
sacarídeos ea importância dos mesmos como mecanismos de pato-
genicidade em algumas interações também continuam carecendo
de mais estudos. Finalmente, na última década, além das tradicio-
nais enzimas, toxinas, hom1ônios e polissacarídeos, inúmeros traba-
lhos envolvendo moléculas efetoras secretadas por fitopatógenos,
abriram as portas para o estudo de outros fatores envolvidos na
patogenicidade, o que vem gerando um grande volume de novas
informações relacionadas as interações planta-patógeno.
34.10. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 CAPÍTULO

35
FISIOLOGIA DO PARASITISMO:
COMO AS PLANTAS SE DEFENDEM
DOS PATÓGENOS
Sérgio Florentino Pascholati e Ronaldo José Durigan Dalio

ÍNDICE

35.1. Fatores de resistência estruturais ........................ 424
35. 1.1. Fatores de resistência estruturais
pré-formados ........................................... 424
35.1.2. Fatores de resistência estruturais
pós-formados ....................... :..................: 426
35.2. Fatores de resistência bioquímicos....................... 429
35.2.1. Fatores de resistência bioquímicos
pré-formados ........................................... 429
35.2.2. Fatores de resistência bioquímicos
pós-formados ........................................... 435
35.3. Reação de hipersensibilidade ............................... 441
35.4. Fenômeno da resistência induzida ..................... 442
35.5. Especificidade nas interações
hospedeiro-patógeno ........................................... 447
35.5.l. Reconhecimento, sinalização e ativação
dos sistemas de defesa ............................. 447
35.6. Considerações finais ............................................ 449
35.7. Bibliografia consultada........................................ 450

e ada interação hospedeiro-patógeno pode ser enca-

rada como uma luta entre dois organismos pela
sobrevivência. Nessa batalha entre planta e pató-
geno, a fisiologia do parasitismo procura explicar as bases
bioquímicas e fisiológicas do fenômeno (Pascholati et ai.,
HOSPEDEIRO 1 DEFESA 1

INTERAÇAO
RESISTÊNCIA

2008b). De um lado, o patógeno lança mão de suas armas

químicas para atacar o hospedeiro em potencial (Capítulo 34
desta obra), enquanto este último, através de mecanismos estru-
turais e/ou bioquímicos, procura se defender do patógeno.
Embora os mecanismos de ataque e defesa sejam subdivididos
em função de objetivos didáticos, a interação hospedeiro-pató-
geno deve ser visualizada como um sistema único, que depende
da planta, do patógeno e do ambiente. O hospedeiro mostra-se
como vencedor da batalha quando fr doença não ocorre (resis-
tência), enquanto o aparecimento de sintomas e o desenvol-
vimento da doença (suscetibilidade) indica o patógeno como
vencedor (Figura 35.1).
PATÓGENO 1 ATAQUE 1 SUSCETIBILIDADE
Figura 35.J - Mecanismos de ataque e defesa nas interações planta-
patógeno.
A resistência de um hospedeiro, dentro do contexto da
fisiologia do parasitismo, pode ser definida como a capacidade da
planta em atrasar ou evitar a entrada e/ou a subsequente atividade
de um patógeno em seus tecidos. Embora as plantas, na natu-
reza, estejam normalmente expostas a um número incalculável de

423
 Manual de Fitopatologia

microrganismos, a resistência das mesmas mostra-se como regra.

enquanto a suscetibilidade aos agentes fitopatogênicos mostra-se PRÉ-FORMADOS PÔS-FORMADOS
como exceção. A resistência é caracterizada pela sua naturexa dinâ- (Passivos, Constitutivos) (Ativos, Induzíveis)
mica e coordenada, onde a efetividade depende da expressão dos seus
Estrutural Estrutural
mecanismos em uma sequência lógica, após o contato do patógeno
em potencial com o hospedeiro. Além disso, mostra-se como um • Cutícula • Papilas
sistema multicomponeme, onde o nível de resistência resulta da • Tricomas • Halos
somatória das contribuições individuais de diferentes mecanismos • Estômatos • Llgnificação
de resistência. Essa complexidade funcional, espacial e temporal • FibrasNasos condutores • Camadas de cortiça
inicia-se com o reconhecimento pela planta. de sinais exógenos • Tiloses
originários do patógeno. ditos PAMPs ou MAMPs (padrões mole.- Bioquímicos • Glicoproteinas ricas
culares associados a patógenos, do inglês: Pathogen/Microorga-
• Fenôis em hldroxiprolina
nism-Associated Molecular Patterns) (Jones & Dangl, 2006; Cui
et ai., 2015) . Como alguns exemplos de PAMPs conservados, • Alcaloides Bioquímicos
temos flagelina em bactérias, quitina em fungos e ~,-glucanas em • lactonas insaturadas • Espécies ativas de
oomicetos (Dalio et ai., 2017b). Os PAMPs são reconhecidos por • Glicosideos clanogênicos oXigênio
receptores especiais chamados PRRs (do inglês: PAMP/Pattern • Glicosldeos sulfurados • Fitoatexinas
recognition receptors). Os PRRs reconhecem PAMPs de pató- • Fototoxínas • Protelnas relacionadas
genos e ativam mecanismos de transdução de sinais, o que resulta • Protefnas!Peptideos à patogénese
na reprogramação do metabolismo da célula vegetal, envolvendo
alterações gênicas que culminam no processo de defesa (Macho
Figura 35.2 Fatores de resistência pré- e pós-formado.~.
& Zipfel, 2014) (item 35.5 deste Capítulo). Os patógcnos, por
sua vez, evoluíram outras estratégias para impedir seu reconhe-
cimento pela planta. consequentemente impedindo a ativação de
respostas de defesa. As principais estratégias de ataque do pató- em função de idade da planta, órgão/tecido afetados, estado nutri-
geno e inibição do reconhecimento de seus PAMPs são feitas vias cional e condições ambientais.
moléculas efetoras (Anderson et ai., 2015; Para mais detalhes, ver O estudo dos diferentes mecanismos de defesa nas intera-
Capítulo 34 desta obra). No entanto, as plantas também evolu- ções planta-patógeno tem sido faci litado pelo uso das ferramentas
íram sistemas de reconhecimento específicos para os efetores dos da biologia molecular, onde. por exemplo, a geração de mutantes
patógenos. Os cfetores podem ser reconhecidos JPOr proteínas do patógeno ou da planta tem fornecido subsídios para essa fina-
R (proteínas de resistencia), as quais apresentam sítios especí- lidade (Capítulos 6 e 3 7 desta obra; Lowe et ai., 2015). Deve-se
ficos de reconhecimento de efetores. Após o reconhecimento, as mencionar o uso de Arabidopsis tha/iona, planta herbácea da
proteínas R induzem mecanismos de transd ução dle sir1t1is para família Brassicaceae, primeiro vegetal a ter seu genoma sequen-
a ativação de respostas rápidas e robustas de defosa (Jones & ciado, e que vem servindo de modelo para estudos em áreas da
Dangl, 2006). Finalmente, no contexto da resistênc:ia evidências biologia vegetal e genética, inclusive no contexto fisiológico.
recentes indicam a possibilidade da planta influenciar a microbiota bioquímico e molecular das interações dessa planta com seus pató-
em contato com a mesma, levando a hipótese de que as plantas genos em potencial (AbuQamar et ai., 2017; Burow & Halkier,
podem modificar e recrutar essa microbiot.a visando o aumento de 2017), o que tem gerado novos conhecimentos que podem ser
sua resistência contra patógenos (Karasov et al., 2017). extrapolados para uma grande parte das interações hospedeiro-
As plantas podem se defender dos agentes fitopatogê- -patógeno em geral (Davis, 1998; Kim & Mackey. 2008). Por sua
nicos passiva ou ativamente. Nesse sentido, para facilitar os vez. plantas de Nicotiana bemhamiana. fumo e arroz também têm
estudos sobre a naturexa dos sistemas de defesa, os mecanismos sido bastante empregadas como modelo para o estudo molecular
de resistência. também denominados de fatores de resistência, das interações planta-patógenos.
são geralmente subdivididos em duas categorias: pré-formados
(passivos, constitutivos) e pós-formados (ativos, induzíveis) 35.1. FATORES DE RESISTÊNCIA ESTRUTURAIS
(Figura 35.2). Os fatores de resistência pré-formados incluem Os mecanismos estruturais podem ser vistos como defesas
aqueles já presentes nas plantas antes do contato c;om os pató- tisicas, que evitam ou restringem o desenvolvimento da doença.
genos. No caso dos pós-formados. estes se mostram ausentes ou As estruturas existentes nas plantas, ou produzidas em resposta à
presentes em baixos níveis antes da infecção, sendo produzidos infecção, resultam de processos bioquímicos e exibem caracterís-
ou ativados em resposta à presença dos patógenos. Em ambas ticas peculiares importantes para o seu papel na resistência.
as categorias, os fatores podem ser subdivididos em estrutu-
rais e bioquímicos. Os fatores estruturais da planta atuam como 35.1. 1. Fatores de Resistência Estruturais
barreíras físicas, impedindo a entrada do patógeno e a coloni- Pré-Formados
zação dos tecidos, enquanto as reações bioquímicas que ocorrem A superfície das plantas constitui-se na primeira linha de
nas células do hospedeiro produzem substâncias guie se mostram defesa contra fitopatógenos em potencial, os quais devem ultra-
tóxicas ao patógeno ou criam condições adversas para o cres- passá-la para causar infecção (Capítulo 34 desta obra). Dentre as
cimento do mesmo no interior da planta. Obviamente, o grau estruturas existentes nas plantas antes da chegada dos fitopató-
de envolvimento dos fatores estruturais e bioquímicos pré- e genos, e que podem contribuir para a resistência, pode-se citar
pós-formados nas respostas de resistência varia entre as dife- a cutícula. os tricomas. os estômatos (tamanho e formato). bem
rentes interações hospedeiro-patógeno e, numa mesma interação, como a presença de fibras e de vasos condutores.

424
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
• Cutícula
O contato inicial entre o patógeno e a planta geralmente
ocorre ao nível da cutícula. A cutícula recobre a parede celular das
células epidém1icas em contato com o meio externo (Figura 34. l ).
Como apontado no Capítulo 34 desta obra, a cutícula mostra-se
corno uma camada lipídica, ocorrendo sobre folhas, flores, frutos
e talos jovens, sendo composta por uma mistura de ceras e um
polímero insolúvel denominado cutina. Em função dessa compo-
sição, a cutícula comporta-se como uma superficie hidrofóbica,
que impede a formação de um filme de água, sobre o qual os
patógenos podem ser depositados para, posterionn.ente, germinar
(fungos) ou multiplicar-se (bactérias). Dessa forma, a "molhabi-
lidade" da cutícula pode alterar o curso da infecção durante uma
interação bospedeiro-patógeno. Por exemplo, maçãs inoculadas
com o fungo Venturia inaequalis, agente causal do sarna em
macieira, mostram uma quantidade elevada de sintomas nos
tecidos vermelhos, enquanto o lado verde dos mesmos frutos
mostra-se praticamente isento de sintomas. Essa diferença na
infecção dos frutos é atribuída à molhabilidade diferencial da
cutícula, a qual, por ser mais espessa do lado verde c conter
uma maior quantidade de cera epicuticular, não pode ser facil-
mente molhada e, portanto, reter as gotículas de suspensão Jos
esporos.
A espessura da cutícula, aparentemente, também pode
contribuir na resistência das plantas contra patógenos que pene-
tram diretamente os tecidos do hospedeiro. Embora a espessura
da cutícula não esteja sempre correlacionada com resistência,
devido a resultados contraditórios, no caso de algumas intera-
ções, como Fusarium solani f. sp. pisi - ervilha e Colletotricfmm
gloeosporioides - mamão, inúmeros trabalhos apontam a cutícula
como uma possível ba1Teira à penetração.
Além de funcionar como uma barreira estrutural, a cutí-
cula também pode ser vista como uma barreira tóxica. Substân-
cias antifúngícas já foram isoladas da cutícula de muitas plantas,
como macieira, algodão e fumo. Embora a maioria das substân-
cias isoladas não apresente um efeito inibidor especifico, algumas
se mostram seletivas para determinados fungos. A germinação dos
esporos de Cladosporium fulvum e Botrytis cinerea é altamente
inibida, enquanto a germinação dos esporos de Mycosphaerella
ligulicola é pouco inibida quando em contato com substâncias
extraídas da cutícula de crisântemo. Esses fungos mostram-se,
respectivamente, como não-patógeno, patógeno fraco e patógeno
agressivo de crisântemo. Esporângios de Peronospora hyoscyami
f. sp. tabacina exibem uma alta germinação sobre a superficie de
folhas de Nicotiana debneyi. Sobre folhas de N. tabacum, porém, a
ge1minação é baixa. Essa diferença foi atribuída à presença de um
inibidor de genninação, denominado 4,8, 13-duvatrieno- l ,3-diol,
extraído da cutícula de N. tabacum, mas ausente na cutícula de
N. debneyi.
• Estômatos
Em função do número, morfologia, localização e período
de abertura, essas estruturas podem contribuir para a resistência
das plantas em algumas interações com fitopatógenos. Os estô-
matos normalmente ocorrem em densidade de 100-300/mm2 na
superficie das folhas e. quando completamente abertos, apre-
sentam o ostíolo com uma área aproxirtiada de 90 µm 2. Esse grau
de abertura mostra-se suficiente para a penetração ativa de tubos
germinativos de fungos, bem como para a penetração passiva de
células bacterianas.
425
No tocante à localização dos estômatos e ao desenvol-
vimento das doenças, experimentos mostraram que folhas de
pessegueiros, quando inoculadas com suspensões de Xantho-
monas arborícola pv. pruni, exibiam sintomas somente quando
as células bacterianas eram aspergidas na superficie inferior das
folhas, onde os estômatos estão situados.
Embora vários patógenos possam forçar a entrada através
de estômatos fechados, outros devem esperar a abertura dos
mesmos, o que pode se constituir em desvantagem para os
últimos. O fungo Puccinia t·econdita f. sp. iritici, agente causal
da ferrugem da folha do trigo, por exemplo, pode ter acesso ao
interior do hospedeiro através dos estômatos sob condições de
luz ou escuro. P. graminis f. sp. trifiei, causador da ferrugem
do colmo, por sua vez, penetra através dos estômatos somente
sob condições de luminosidade. A incapacidade de P graminis
penetrar as folhas de trigo sob condições de escuro deve-se à
sensibilidade do fungo ao cor A concentração desse gás no
interior das folhas aumenta no escuro, cm funçào da respiração,
e diminuí sob condições de luz, devido à fotossíntese. Assim,
variedades de trigo que possuem estômatos que se abrem tardia-
mente durante o dia podem mostrar-se resistentes a P graminis,
visto que os esporos germinados durante o período de orvalho
noturno acabam por sofrer dessecamento, mesmo antes dos
estômatos se abrirem.
A morfologia dos estômatos também pode contribuir para
a resistência dos hospedeiros contra fitopatógenos, fato que pode
ser ilustrado através da resistência das folhas de algumas espécies
de citros contra a bactéria Xanthomonas citri subsp. citri, agente
causal do cancro cítrico. A tangerina 'mandarína' (Citrus nobilis)
mostra-se resistente enquanto a 'grapefruit' (Citrus grandis)
mostra-se suscetível à bactéria. Embora os estômatos em ambas
as espécies sejam iguais no tocante ao tamanho e mecanismos de
abertura, os mesmos diferem quanto à morfologia da crista cuti-
cular junto ao ostíolo. Na espécie resistente, a crista da fenda dos
estômato tem suas paredes internas perpendiculares à superficie
da folha, originando aberruras bem pequenas (Figura 35.3). Esta
característica dificulta tanto a entrada de água na câmara sub-
-estomática como a formação de um filme contínuo de água entre
a superfície externa da folha e o mesófilo. Assim, a penetração de
células bacterianas no interior dos tecidos da planta é impedida
ou dificultada.
e
~
Figura 35.J - Estômatos de espécies de citros resistente e suscetível
a Xanthomonas citri subsp. citri. Observe a estrutura
da crista cuticular (c) envolvendo a fenda dos estô-
matos.
Fonte: Adaptada de Royle ( 1976).
• Tricomas
Tricomas são prolongamentos unicelulares ou multice-
lu!ares que se estendem a panir da epiderme, podendo ocorrer
em difere.ntes superficies das plantas e exibir várias formas.
Embora a possível contribuição dos pêlos, que são os tricomas
 Manual de Fitopatologia
mais comuns, na resistência tenha sido aventada, pouca evidência
existe demonstrando o envolvimento dessas estruturas. Por
exemplo, em função do número de pelos por área de tecido, os
mesmos poderiam interferir na continuidade do filme d'água
sobre as superficies do hospedeiro, dificultando, portanto, a
germinação dos esporos e a multiplicação das bactérias. Além
disso, como os tricomas podem repelir insetos, poderiam contri-
buir de maneira indireta para com a resistência das plantas, visto
manterem as mesmas livres de insetos vetores de microrganismos
patogênicos.
No tocante à produção de possíveis substâncias tóxicas aos
fitopatógenos, alguns tricomas mostram-se conectados a glândulas
que secretam, através dos mesmos, terpenos, fenóis e alcaloides.
Variedades de Cicer arietim1m, resistentes à queima de Jvlycosphae-
rella sp., possuem um maior número de glândulas que secretam
ácido málico do que as variedades suscetíveis. Esta alta concen-
tração de ácido málico nas variedades resistentes mostra-se e_tetiva
na inibição da germinação dos esporos e crescimento do patógeno.
• Paredes celulares espessas
A presença de tecidos com células de paredes espessas
pode contribuir para com a restrição da colonização das plantas
por fitopatógenos (Malinovsky et ai., 2014). No caso das folhas,
por exemplo, o .xilema e as fibras esclerenquimáticas, ricas em
lignina, podem interromper o avanço de fungos e bactérias nesses
tecidos, originando sintomas denominados de manchas angu-
lares. Esses sintomas, como os que ocorrem em folhas de pepino
infectadas por Pseudomonas ~yringae pv. fach,ymans e folhas de
algodoeiro infectadas por Xanthomonas axonopodis pv. mafva-
cearum, resultam da capacidade dos patógenos em colonizar
somente as áreas entre as nervuras. Essa restrição da cqlonização
pode levar a uma redução do inóculo, bem como a um menor
número de folhas doentes por planta.
35.1.2. Fatores de Resistência Estruturais
Pós-Formados
Embora as estruturas superficiais ou internas pré-formadas
possam contribuir para a resistência do hospedeiro, a maioria
dos patógenos consegue ter acesso ao interior das plantas. Nesse
sentido, os hospedeiros continuam a se defender dos invasores
através da formação de novas barreiras estruturais, as quais inter-
ferem com o progresso dos fitopatógenos nos tecidos. Esses
fatores de resistência podem ser agrupados em estruturas de
defesa celular, as quais geralmente envolvem células individuais
A 8
Figura 35.4 - Possíveis alterações estrtlturais em células epidérmicas de plantas em resposta à tentativa de penetração por íungos. Durante o
desenvolvimt:'oto das estrururas de infecção do fungo (apressório e tubo de penetração), pode ocorrer a agregação do citoplasma
da célula vegetal no sítio de penetração e a formação de papíla. A part:'de epidérmica adjacente t.ambém pode ser afetada c dar
origem a um halo.
426
sob ataque do patógeno, e estruturas de defesa histológica, que
envolvem tecidos da planta normalmente à distância do sítio de
penetração do patógeno.
35.1.2.1. Estruturas de defesa celular
• Agregação citoplasmática
De maneira geral, a formação de barreiras celulares loca-
lizadas depende da habilidade da célula vegetal em acumular
urna massa de citoplasma, denominada de agregado citoplasmá-
tico, no sítio de ataque do patógeno (Figura 35.4). Esse acúmulo
ocorre rapidamente, em tomo de 20 segundos, nas células dt:'
pelos absorventes de raízes de repolho, na presença de zoós-
poros cncistados de Plasmodiophora brassicae, e· dentro de
5 a 1O minutos, cm células de coleópLilus de cevada, em resposta
à formação de aprcssórios por Bfumeria graminis f. sp. hordei.
Os agregados possuem estruturas celulares, como retículo endo-
plasmático rugoso e complexo Je Golgi, ligadas aos processos
normais de biossíntese, evidenciando a possibilidade dos mesmos
secretarem materiais que podem ser utilizados na formação dt:'
papilas e halos.
• Halos
Ocorrem em tomo dos sítios de penetração, como resultado
de alterações na parede superior das células epidém1icas e, algumas
vezes, das paredes laterais adjacentes, provavelmente devido à
degradação das mesmas pelos fungos invasores (Figura 35.4). Em
função da presença de calose, lignina, lipídeos cuticulares e silício.
alguns autores sugerem que os halos mostram-se como locai~
específicos para a deposição dessas substâncias, podendo, conse-
quentemente, funcionar na redução da perda d'água nos sítios
de penetração. Além disso, visto serem resistentes a tratamentos
químicos e enzimáticos, os halos poderiam contribuir para a
resistência de plantas contra fungos, como demonstrado em
trigo inoculado com fungos não patogênicos e no fenómeno da
resistência induzida sistemicamente em plantas de pepino contra
Colfetotrichum gloeosporioides f. sp. cucurbitae. A fonnação de
halos mostra-se comum em folhas de gramíneas em resposta à
penetração fúngica.
• Papilas
São caracterizadas pela deposição de material hetero-
gêneo entre a membrana plasmática e a parede celular no sítio dt:'
infecção, sob a hifa de penetração (Figura 35.4). As papilas podem
e D
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

ser fonnadas dentro de 2-3 horas após a inoculação com fungos.

Existem evidências que a deposição de material papilar pode ser
iniciada antes da penetração (fase 1) e continuar após a penetração
(fase 2). Em geral, são constituídas de calose (P-1,3-glucana),
podendo também conter Iignina, derivados fenólicos, celulose,
suberina e silício (Wang et ai.. 20 l 7). Com base na constituição
química e característica fisica (elasticidade), as papilas poderiam
funcionar como barreiras contra a penetração e troca de metabó-
litos entre o hospedeiro e o patógeno, além de servirem como um
mecanismo de reparo da parede celular após a invasão.
Como os halos, as papilas são comumente formadas em
folhas de gramíneas em resposta à presença fúngica, como por
exemplo em trigo- Gaeumannomyces graminis var. trifiei, cevada -
Blumeria graminis f. sp. hordei, milho - Exserohilum turcicum -
Bípolaris maydis - Colletotrichwn graminicola. O papel dessas
estrnturas na resistência das plantas contra fitopatógenos, porém,
não se mostra claro em todas as interações.
• Lignificação
A lignina constitui-se em uma das substâncias mais impor-
tantes na parede celular das células, podendo estar presente na
lamela média e nas paredes primária e secundária (Figura 34.6). A
lignina pode ser visualizada como um polímero tr'i-dimensional,
amorfo, constituído de unidades de fenilpropano (Figura 34.12).
cuja polimerização final ocorre devido à oxidação de hidroxilas dos
grupos fenólicos pela enzima peroxidase. A lignificação, a qual pode
ocorrer em citoplasmas em degeneração, em depósitos extracelu-
lares e nas paredes das células, exibe um alto potencial de contri-
buição na defesa das plantas. A lignina ou o processo de lignifi-
cação podem interferir com o crescimento de patógenos através da
modificação química das paredes celulares, tendo como resultado
um aumento na resistência das paredes à ação dê enzimas degra-
dadoras da mesma, na difusão de toxinas do patógeno em direção
ao hospedeiro e de nutrientes do hospedeiro em direção ao pató•
geno. Compostos fenólicos de baixa massa molecular, precursores
da lignina, e radicais livres podem também mostrar-se tóxicos aos
patógenos. Além disso, patógenos também podem ser lignificados
e o crescimento dos mesmos interrompido. A hifa de penetração
dos fungos pode sofrer a deposição de material celulósico (calose)
e lignina, dando origem a uma bainha ou "tubo lignífero", que
impede o progresso da hifa no interior do citoplasma (Figura 35.5).
Embora a maior parte das pesquisas sobre a deposição de
lignina como resposta de defesa seja conduzida com fungos, evidên-
cias indicam a possibilidade da lignina e/ou precursores da mesma
contribuírem na resistência das plantas contra bactérias (multipli-
cação) e vírus (restrição do movimento) (Nyalugwe et ai., 2016). No
caso de fungos, podem-se citar algumas interações hospedeiro-pató-
geno onde a lignificação e/ou seus precursores tóxicos mostram-se
importantes na resistência: batata - Phytophthora in.festans, linho -
Melampsora tini var. tini, tomate - Bot,ytis cinerea, pepino -
Cladosporium cucumerinum e trigo - Puccinia graminis f. sp.
triiici. Em interações envolvendo bactérias, a ligni.ficação e a alta
atividade da peroxidase, que ocorrem nos tecidos de hidatódios
em folhas de repolho resistentes a Xanthomonas campestris pv.
campestris, mostram-se como importantes componentes na defesa
(Gay & Tuzun, 2000).
• Glicoproteínas ricas em hidroxiprolina
As glicoproteínas ricas no aminoácido hidroxiprolina
(GPRHP), bem como aquelas ricas e,m prolina e/ou glicioa, sãQ
Parede celular
Figurn 35.5 - Formação de bainha ("tubo lignífero") devida ao acú-
mulo de calose e lignina ao redor da bifade penetra-
ção de um fungo.
Fonte: Adaptada de Agrios (2005).
proteínas estruturais encontradas na parede das células vegetais
(Capítulo 34 desta obra). Além d.e serem constinttivas, o acúmulo
das mesmas também ocorre em resposta a injúria e infecção, prin-
cipalmente em interações incompatíveis. Essas proteínas forta-
lecem a parede celular podendo contribuir na restrição da invasão
da célula vegetal pelo patógeno, visto que a degradação enzimá-
tica dessas glicoproteinas mostra-se diftcil. O acúmulo de GPRHP
ocorreu na parede de células de raízes de tomateiro, em tomo
de 96 a 120 horas, após a inoculação com Fusarium oxysporum
f. sp. radicis-lycopersici. sendo que essas glicoproteínas estavam
presentes em baixa quantidade nas células de plantas não inocu-
ladas (Be.nharnou ct al., 1990a). As GPRHP também foram obser-
vadas em associação com tecido necrótico em plantas de fumo na
resposta de hipersensibilidade ao vírus do mosaico (Benhamou
et ai., 19906). Em milheto (Pennisetum glaucum) foi observada
a deposição e a ligação cruzada de GPRHPs na parede das células,
indicando que as mesmas contribuem na formação de uma barreira
de resistência contra o oomiceto fitopatogênico Sclerospora grami-
nicola (Deepak et ai:, 2007). Da mesma forma, através do moni-
toramento do conteúdo de hidroxiprolina e de análises com anti-
corpo monoclonal, demonstrou-se o acúmulo e a ligação cruzada
de GPRHPs em genótipos de sorgo resistentes ao Colletotrichum
sublineolum, evidenciando-se que essas glicoproteinas fazem
parte do mecanismo de defesa dessa gramínea contra o patógeno
(Basavaraju et ai., 2009). Atualmente, os estudos em andamento
procuram identificar, purificar e caracterizar essas glicoproteínas.
visando elucidar cada vez mais o papel das mesmas nas diferentes
interações patógeno-planta (Rashid, 2016).
35.1.2.2. Estruturas de deíesa histológica
• Camadas de abscisão
Na maioria das espécies vegetais, a abscisão de folhas,
flores, frutos ou partes de alguns desses órgãos é precedida pela
formação de uma camada ou zona de abscisão. No caso de folhas,
zonas de abscisão podem ser formadas .em tomo dos sítios de
infecção fúngica, bacteriana ou virai. Essas zonas podem ser
precedidas pela formação de zonas de lignificação internamente

427
 Manual de Fítopatologia
ãs mesmas. A zona de abscisão é caracterizada pela dissolução da
lamela média entre duas camadas de células adjacentes. através
da ação de enzimas, principalmente celulolíticas e pectinolíticas
(Figura 35.6A). Essa dissolução causa a separação das células,
com o consequente afrouxamento dos tecidos envolvidos. o que
pode levar à queda dos tecidos contendo o patógeno. Dessa forma,
nas interações planta-patógeno. a camada de abscisão separa o
tecido sadio do tecido doente. protegendo o restante da planta
contra a subsequente invasão pelo patógeno e contra a ação de
metabólítos tóxicos do mesmo. A formação de zonas de abscisào
é observada, por exemplo, nas interações pessegueiro - Wilso-
nomyces carpophilus e ameixeira - Xanthomonas arboricola
pv. pruni, onde os sintomas de perfurações ('"furo-de-bala") nas
folhas devem-se à queda de pequenos círculos de tecidos doentes.
• Camadas de cortiça
Podem ser formadas em resposta à injúria mecânica e
à presença de patógenos, principalmente fungos c bactérias
(Figura 35.6B). As camadas de cortiça originam-se de células
formadas a partir do felogênio (tecido meristemático). Essas
células caracterizam-se pela presença de suberina (polímero inso-
lúvel associado com ceras solúveis) e protoplasma morto. A ativi-
dade do felogênio nos pontos de penetração e crescimento dos pató-
genos origina as células de cortiça. as quais impedem a invasão dos
(A) Camada de abscisão
Zona de abscisio
Células sadias suberizadas Zona de llgnlficação
- Tecido doente
Tecldo sadio - ,
Floema
(C) Tiloses
Célula parenquimática
Tilose
Célula rarenqulmitlca
Figura 35.6 - Estruturas de defesa histológica: (A) camadas de abscisão; (B) camada de cortiça; (C) tiloses.
Foote: Adaptada de Kenaga (1974).
428
tecidos sadios da planta por esses patógenos, além de interromper o
fluxo de nutrientes e água em direção ao invasor e o fluxo de metabó-
litos tóxicos em direção ao hospedeiro. Os tecidos mortos envoltos
pelas camadas de coniça, os quais incluem o patógeno, podem
pennanecer na planta, originando manchas necróticas (lesões).
como as observadas em folhas de morangueiro infectadas por
Mycosphaerellafragariae, ou podem ser empurrados pelos tecidos
sadios em direção ao exterior da planta, originando sintomas como
os que ocorrem na sarna da macieira (Venturia inaequa{ís).
• Tiloses
São fonnadas nos vasos do xilema em resposta a estresse
abiótico, envelhecimento e/ou invasão por patógenos vasculares.
O protoplasma das células parcnquimáticas adjacentes .io xilema
sofre um processo de hipertrofia e cresce para o interior do xi lema
através das pontuações (Figura 35.6C). Essas projeções proto•
plasmáticas podem aumentar em tamanho e número no interior
<los vasos, levando à obstrução parcial ou total dos mesmos. Essa
obstrução irá restringir o transporte de água, bem como podera
conter o avanço do patógeno para outros locais do hospedeiro.
Obviamente. a fonnação de tiloscs pode contribuir com a resis-
tência da planta apenas quando esta ocorre precocemente e na~
áreas próximas ao sítio inicial de infecção. De maneira geral.
plantas resistentes a murchas vasculares exibem a capacidade de
(B) Camada de cortiça
( Camada de cortiça
Tecido doente
I
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

formar maiores quantidades de tiloses do que plantas suscetíveis.
Na interação algodoeiro - Verticillium albo-atrum (v. dahliae), por
exemplo, a rápida obstrução dos vasos do xi lema por tiloses contribui
para a resistência das plantas, reduzindo o avanço sistêmico do füngo
a partir das raízes para outros tecidos. Essa restrição no movimento
do patógeno é seguida pelo acúmulo de terpenoides fungitóxicos.
35.2. FATORES DE R ESISTÊ~CIA BIOQUÍMICOS
As reações bioquímicas que ocorrem nas células do hospe-
deiro produzem substâncias que se mostram tóxicas ao patógeno
ou criam condições adversas para o crescimento do mesmo no inte-
rior da planta. Embora os mecanismos estruturais possam atuar,
em diferentes níveis. na defesa das plantas contra alguns pató-
genos, pesquisas mostram que, na maior pane das interações, são
as substâncías produzidas nas células do hospedeiro. antes ou após
a infecção, que contribuem significativamente para a resistência
(Piasecka et ai., 2015).
Da mesma forma que os fatores estruturais, os fatores bioquí-
micos de resistência podem ser subdivididos em pré-formados
ou p6s-íormados, em fünção da chegada do patógeno nos tecidos
da planta (Figura 35.2). De maneira geral. as substâncias pré- ou
pós-formadas, para contribuírem na resistência, devem estar
presentes e/ou ser acumuladas em concentrações adequadas nas
panes invadidas e em fonnas acessíveis ao patógeno. Além disso,
alterações na concentração dessas substâncias devem ser correla-
cionadas com mudanças na expressão da doença.
35.2.1. Fatores de Resistência Bioquímicos
Pré-Formados
Inúmeras substâncias pré-formadas, também conhecidas
como fitoantecipinas (Clive Lo & Nicholson, 2008; Pedras &
Yaya, 2015), exibem atividade antimicrobiana e estão envolvidas
na resistência das plantas contra fitopatógenos (Tabela 35.1; Stoessl,
1985). Geralmente, essas substâncias estão presentes em altas
concentrações nos tecidos sadios das plantas, e, em alguns casos,
como resultado da infecção, podem ser convertidas em substân-
cias altamente tóxicas. Dentre as substâncias pré-formadas, a
natureza química das mesmas pode ser representada por fenóis,
alcaloides, lactonas, terpenoides e, recentemente, até mesmo, por
proteínas e peptídeos (expressos constitutivamente; Tabela 35.2),
dentre outras.
35.2.I.1. Compostos fenólicos
• Ácido protocatecoico e catecol
Foram os primeiros compostos pré-formados envolvidos na
resistência de plantas contra fitopatógenos a ser isolados e carac-
terizados quimicamente. Esse trabalho de pesquisa. realizado por
J.C. Walker e colaboradores, na Universidade de Wisconsin, nos
E.U.A., 85 anos atrás (1930-1933), com o patossistema cebola-
Colletotrichum circinans, é tido como o exemplo clássico de fatores
bioquímicos envolvidos na resistência. O fungo C circinans, agente
causal da antracnose da cebola, é um parasita fraco, exibindo pouca

Tabela 35.1 - Exemplos de substâncias antimicrobianas pré-formadas envolvidas na resistência das plantas contra patógenos.

Es11rcic, l'getal Substânria Forma atÍ\ a Grupo qulmico'

Acer platanoides Fenol

Áéido gáljco
("Norway mapple")
Allium cepa Ftmol
Ácido protocatecoico e catecol
(cebola)
Avena sativa Saponina triterpenoide
Avenacinas
(aveia)
Hordeum vulgare Derivados de cumaroilagmatina
Hordatinas
(cevada)
Trítícum aestivum Glicosídeo de dihidroximetoxibenzoxazinona Hidroxamato cíclico
DIMBOA
(trigo) (DIMBOA)
Lotus cornículatus Cianeto de hidrogênio
Linamarina
(comichão)
Tulipa gesneriana Lactona
Tuliposídeos A e B Tulipalinas A/B
(tulipa)
Ma/us syfrestris
Floridizina e Aorctina o -Quinonas
(macieira)
Pyrus communis Hidroquinona
Arbutina
(pereira)
Solanum lycopersicum Saponina alcaloide
Tomatina
(tomateiro)
a - Solanina Saponiaa alcaloide
Solanwn tuberosum
a - chaconina
(batateira) Ácidos clorogênico e cafeico Fenol

1Indica que a substância exibe atividade antimicrobiana na sua fonna natural de ocorrência na planta e não requer a conversão hidrolítica para
uma forma ativa.
Fonte: Modificada e adaptado de Mansfield ( 1983 ).

429
 Manual de Fitopatologia
Tabela 35.2 • Exemplos de proteínas e peptideos anti-microbianos envolvidos na resistência das plantas contra patógenos.
Ti(ln
Quitinase; ~-1,3-glucanase
Proteínas ligantes de quitina
Tioninas/Defensinas
Proteínas de transferência de lipídeos
Proteínas inativadoras de ribossomos
Lisozima
Inibidores de proteases
Inibidores de poligalacturonase
capacidade para infectar panes da planta em ativo crescimento.
O conídio germina em água, sobre os escamas externas mortas e
secas dos bulbos brancos de cebola, desenvolvendo-se saprofi-
ticamente. A seguir, quando o micélio está bem estabelecido no
tecido morto, o mesmo penetra diretamente para o interior das
escamas internas vivas e carnosas, passando a crescer como um
parasita. Os bulbos brancos mostram-se altamente suscetíveis
ao ataque do patógeno, enquanto os bulbos coloridos (verme-
lhos ou amarelos) mostram-se resistentes. A resistência é devida
ao ácido protocatecoico e ao catecol (Figura 35.7), da classe
dos compostos feoólicos, que são incolores, solúveis em água e
tóxicos aos esporos em fase de genninação. Esses compostos são
produzidos nas escamas coloridas do bulbo, mas são indepen-
dentes dos pigmentos (flavonas e/ou antocianinas) presentes. O
ácido protocatecoico e o catccol difundem-se facilmente para o
exterior das escamas mortas e inibem a gem1inação dos conídios,
causando alise dos mesmos. São incapazes. porém, de difundir-se
para o exterior das escamas vivas e carnosas. As escamas vivas,
portanto, não possuem proteção contra o patógeno, mostrando-se
suscetíveis ao mesmo.
• Ácido clorogênico
É um composto fenólico caracterizado como um éster
de ácido cafeico e ácido quínico (Figura 35.7). É amplamente
distribuído em diferentes partes de muitas plantas e, geralmente,
ocorre nos tecidos em quantidades facilmente detectáveis. Pode
ser oxidado por enzimas do tipo polifenoloxidase, usando 0 2
como aceptor de elétrons, dando origem a quinonas altamente
tóxicas aos microrganismos (Figura 35.8). As quinonas atuam
em processos enzimáticos vitais de fungos e bactérias, inibindo.
por exemplo. a ação de fosforilases, desídrogenases, carboxi-
lases e coenzimas. O ácido clorogênico pode também funcionar
nas plantas como um intermediário metabólico na formação
de compostos fenólicos insolúveis (lignina e polímeros seme-
lhantes à lígnina) associados com a resistência. Em.função dessas
características, o ácido clorogênico tem sido apontado como um
composto importante na resistência das plantas contra fitopató-
genos. Como exemplo clássico, pode-se citar a resistência da
batata contra Verticil/ium albo-arn,171. O conteúdo de ácido cloro-
ginico nas raízes de plantas de batata está diretamente relacio-
nado com a resistência à murcha de Verticillium. Os cultivares
resistentes exibem maior concentração do ácido que os cultivares
suscetíveis. Estudos demonstraram que, em alguns cultivares
,\ti\ idade biológica
Ação sobre componentes da parede celular do patógeno
Interferência na síntese da parede celular do patógeno
Desestabilização da membrana fiíngica
Possivelmente desestabilização da membrana fúngica
Inibição da elongação de peptídeos
Digestão dos polímeros da parede celular bacteriana
Inibição de enzimas digestivas de pragas e patógenos
Inibição da ação de poligalacruronases
inicialmente resistentes, à medida que o conteúdo de ácido cloro-
gênico diminuía nas raízes, em função da idade, o tecido come-
çava a exibir um aumento na suscetibilidade.
• Floridizina e arbutina
São glicosídeos fenólicos (Figura 35.7). A floridi;ána contribuí
na resistência de macieiras contra Venturia inaequalis, agente
causal da sai.ma. Sob a ação de ~-glicosidases, a íloridizína
origina a aglícona floretina. O glicosídeo fcnólico bem como
sua aglicona. através da ação de polifenoloxídases, são oxidados
e convertido s, via o-difenóis, em o-quinonas altamente instá-
veis e fungitóxicas. Por sua vez, a arbutina presente cm folhas e
ramos de pereira mostra-se envolvida na resistência dessa frutí-
fera contra a bactéria Erwinia amylovora, agente causal do fogo
bacteriano ("firc-blight''). A molécula de glicose é removida da
arbutina através de hidrólise catalisada por 13-glícosidase, origi-
nando a aglicona dihidroquinona. a qual passa a exibir atividade
antíbacteriaoa em função de sua oxidação para semiquinona.
35.2.1 .2. Saponinas
As saponínas ocorrem amplamente no reino vegetal e são
metabólitos secundários glicosilados, contendo. por exemplo, agli-
conas do tipo alcaloide ou triterpenoide, e provavelmente se cons-
tituem no maior grupo de compostos antifúngicos pré-formados
(Piasecka et ai., 20 15). Uma das características das saponínas é a
lise de células que contenham esteróis na membrana.
• a.-Tomatina
É um alcaloide glicosídico encontrado em plantas de tomate
e incluído no grupo das saponinas. Alcaloides são compostos
aromáticos nitrogenados encontrados em muitas plantas, sendo
que normalmente o átomo de nitrogênio localiza-se em um anel
heterocíclico. A tomatina, tem sido envolvida na resistência
de tomates a Sclerotium rolfsii. O sítio de ação desse alcaloide
envolve a membrana plasmática fúngíca. Como as saponinas em
geral, a tomatína reage com os esteróis da membrana, formando
complexos insolúveis, fato que leva à alteração dos poros exis-
tentes na m esma. Em função dessa mudança irreversível na
permeabilidade seletiva da membrana, o conteúdo celular extra-
vasa para o meio externo, ocasionando a morte da célula füngica.
Alguns patógenos mostram-se pouco sensíveis ou mesmo insen-
síveis à tomatína, o que explica o sucesso dos mesmos como
patógenos do tomateiro. A tomatina não exibe ação fungicida
430
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

CH.OH -o~. HH H
Ho-Q-~ c-c-c-OOH
H H H
HO-o-~C-C-C__A__OH
~
OH
H
H0 OH :H -
orbutioa
- li
OHO H H
I I - D
O H H
1
0-9licose
.~

f loretino floridizina
arbutina

ÃOH ~e o
li
H2 C-C=CH 2
1 1
VOHOH
HO-CH2-CH2 -C-C-O~licose
li
H2 c
\I
c=o

tulipos(deo A
dcido protocatecofco lactono A

0
yoH HO H2 C O
1 li U
OH HO-CHz-CH-C-C-0-GlicoH

cotecot tulipos(deo B loctono B

HOObo-LH=cJ\.OH
. "=< OH
HO OH
HO

ovenocino ácido clorogênlco

R: ~ - D-glieose, 1,4 - 13- D-glicose,

1,2 - a- L - orabinose - 1,3

Figura 35.7 - Estruturas de algumas substâncias pré-fonnadas envolvidas na resistência das plantas contra fitopatógenos.

o
HO
0
~o-0unato
HO
OXIDAÇÃO
ºN .
Figura 3S.8 - Oxidação do ãcido clorogênico com a consequente produção de quinonas fungitóxicas.

431
 Manual de Fitopatologia
em pH menor ou igual a 4,5. Para ser efetiva,
o pH necessita ser maior ou igual a 6,0. Alguns
dos patógenos causadores de podridão do fruto (A) ~- Glicose - O-C-CH3
corno, por exemplo, Bot1J1tis cinerea, S. rolfsii e
Monilinia .fructigena, podem diminuir o pH do
Llnamarina
meio, inibindo a ação desse alcaloide. Por outro
lado, patógenos insensíveis à tomatina podem
ser capazes de inativar essa saponina. Septoria
lycopersici possui a capacidade de inativar a
tomatina in vitro e nas folhas infectadas de
tomateiro. O fungo possui uma enzima extrace-
lular, constitutiva, que promove a hidrólise de
uma unidade de glicose da molécula de toma-
tina, dando origem à tomatidina. Este composto
mostra-se inativo e tem baixa solubilidade.
• Avenacinas
(B) H-C:N + HzO
Plantas de aveia contêm dois tipos Je sapo-
ninas. Nas raízes são encontradas as avenacinas
(triterpenoidcs glicosídeos), enquanto na parte
aérea ocorrem os avenacosídeos (derivativos
do furostanol). As avenacinas começaram a ser
Figura 3S.9 -
estudadas 50 anos atrás, em função do possível
envolvimento na resistência de plantas de aveia
a Goeumannomyces graminis. Esse patógeno
causa o mal-do-pé do trigo. Isolados patogênicos
ao trigo (G. gruminis var. trifiei) não se mostram
aptos a colonizar os tecidos de plantas de aveia.
Entretanto, as raízes de plantas de aveia mostram-se suscetíveis
ao G. graminis var. avenoe. Estudos envolvendo o uso de extratos
de raízes de aveia sobre o crescimento de vários fungos in vitro
demonstraram que G. graminis var. lritici era iuibido, enquanto
G. graminis var. avenae crescia nonnalmente no meio._O extrato
obtido a partir de um ápice de raiz, colocado em 2 mi de água,
mostrava-se capaz de causar uma redução de 50% no crescimento
de G. g,·aminis isolado do trigo. Esse princípio tóxico foi ísolado
e caracterizado quimicamente, sendo denominado de avenacinas,
visto possuir quatro componentes (Figura 35.7). A capacidade
de G. graminis var. avenae mostrar-se insensível às avenacinas
e colonizar os tecidos de aveia deve-se à produção, pelo fungo,
de urna glicosidase extracelular, denominada de avenacinase, que
efetua a remoção do açúcar tenninal da cadeia de carboidrato
dessas moléculas, dando origem às avenaminas, as quais não
exibem atividade biológica inibitória. Assim, a patogenicidade de
G. grominis var. avenae em plantas de aveia é dependente de sua
habilidade específica em hidrolizar os compostos tóxicos, através
da ação da avenacinase, dando origem às agliconas inatívas.
35.2.1.3. G licosíd eos cia n ogên icos
• Lina ma rina e durina
Esses compostos são classificados como glicosídeos ciano-
gênicos (Figura 35.9). Mais de 3.000 espécies de plantas são ciano-
gênicas (Gleadow & Mo Iler, 2014), sendo esses compostos encon-
trados nas raízes, ramos, folhas, flores e frutos. São, aparentemente,
armazenados no vacúolo das células. Em decorrência da injúria
mecânica ou ação de patógenos. os glicosídeos entram em contato
com enzimas hidrolíticas como, por exemplo, ~-glicosidase e oxini-
trilase em plantas de trevo (Lotus comiculatus) contendo linama-
rina (Figura 35.9A). o que resulta na produção instantânea do gás
cianeto de hidmgênio (HCN). O HCN mostra-se altamente tóxico
C=N C= N
1 1
1
Ho-9- CH 3 + Glicose
~- gllcosldase
CH3 CH3
Hldroxilsobutlronitrilo
0xlnltrilase
o
li
H3C-C-CH3 + H- CSN
Acetona Cianeto de
Hidrogênio
Formam Ida ~
H-C-NH2
hldrollase
Formam Ida
Cianeto de
Hidrogênio
(A) Hidrólise do glicosídeo cianogênico linamarina com a consequente
produção de glicose, acetona e cianeto de hidrogênio: (B) Mecanismo
de detoxificaçào do HCN, com a produção de formamida, através da
ação da enzima fonnamida hidroliase. produzida por fungos que atacam
plantas cianogênicas.
à maioria dos organismos e microrganismos devido à sna ação
inibitória sobre enzimas contendo metal como cofator, interferindo
principalmente na cadeia respiratória. Vários estudos têm demons-
trado a liberação de HCN em plantas cianogênicas em resposta à
infecção por fungos nccrotróficos. Porém, com relação ao papel
dos glicosideos cianogênicos na resistência dessas plantas. não se
observa uma correlação consistente entre o nível dos mesmos e a
resislência a patógenos específicos. Suporte para a possível contri-
buição dos glicosídeos na resistência é fornecido pela descoberta
que patógenos fúngicos de plantas cianogênicas são tolerantes ao
HCN. Esses patógenos produzem a enzima formamida hidroliase.
que convene o HCN em formamida não tóxíca (Figura 35.9B).
No caso de plantas de sorgo. quando as folhas dessa gramínea
são inoculadas com Gloeocerscosporo sorghi, agente causal da
mancha zonada, observa-se um aumento de aproximadamente
20 vezes na atividaue de P-glicosidase durante as pnmeiras
24 horas, atividade esta que permanece elevada e constante por
72 horas. Esse aumento na atividade enzimática é correlaci0nado
com a elevação do conteúdo de HCN no tecido foliar da planta
Por sua vez, nas primeiras 18 horas após a inoculação, a ativi-
dade da formamida hidroliase (cianeto hidratase) produzida pelo
patógeno começa a se elevar nos tecidos atingindo, 36 horas mais
tarde. um valor 200 vezes maior do que o valor inicial. Em função
desse aumento na atividade da fonnamida hidroliase, pode-se
observar o acúmulo de formamida nos tecidos da planta, o que
evidencia a capacidade do fungo em inativar o HCN e colonizar
o hospedeiro.
35.2.1 .4. Glicosideos sulfurados
• Glicosinolatos
Glicosídeos apresentando enxofre em sua estrutura são deno-
minados de glicosinolatos e estão presentes nas plantas. princi-
432
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
paimente em crucíferas (Brassica spp.) (Pastorczyk & Bednarek,
2016). A injúria do tecido vegetal por fitopatógenos e insetos leva a
hidrólise dos mesmos, através da ação de uma tioglicosidase espe-
cífica denominada de mirosinase, mantida na planta separada dos
glícosídeos por compartimentalização, liberando produtos alta-
mente tóxicos, como isotiocianatos voláteis, nitrilos e tiocia-
natos. Esses produtos são conhecidos coletivamente como "óleos
de mostarda". Por exemplo, o espectro de atividade fungitóxica
dos glicosinolatos é amplo, sendo que ín vitro os mesmos podem
ser efetivos contra patógenos e não-patógenos. Embora os meca-
nismos de ação não estejam completamente esclarecidos, a hipó-
tese mais plausível, por exemplo, para os isotiocianatos, aponta
para a ocorrência de uma interação não-específica e irrever-
sível com grupos sulfidrila, ligações disulfeto e arnino grupos de
proteínas e resíduos de aminoácidos. Por sua vez, o tratamento ín
vitro com alil-isotiocianato ocasionou a perda de eletrólitos por
parte de células de bactérias não fitopatogênicas, como Esche-
richia coli e Listeria monoc.ytogenes. Dessa maneira, o sistema
glicosinolato/mirosinase pode ser visto como um mecanismo de
defesa das plantas contra patógenos, embora alguns desses orga-
nismos possam evitá-lo. Além disso, a possibilidade do uso de
alguns desses produtos como medida alternativa no controle de
doenças em pós-colheita, por exemplo, através da biofumigação,
vem sendo estudada (Mari et ai., 2008).
35.2.1.5. Ácidos hidroxicarboxílicos
• TuJiposídeos
São exemplos de ácidos llidroxicarboxílicos insaturados
ocorrendo como glicosídeos em tecidos de plantas de tulipa.
Aparentemente, os tuliposídeos são armazenados nos vacúolos
das células. Esses compostos mostram-se instávejs em pH m~ior
que 5,0 e são fácil e rapidamente convertidos em lactonas insa-
turadas, em função de aumentos no pH {7,5) ou pela ação de
P-glicosidases (Figura 35.7). As lactonas são compostos biologi-
camente ativos e que exibem propriedades antibacteriana e anti-
fúngica. Os tuliposídeos mostram-se envolvidos na resistência de
bulbos de tulipa a Fusarium oxysporum f. sp. tulipae e de pistilos
a Botrytis cinerea. No caso de bulbos em desenvolvimento, estes
são atacados por F oxysporum somente algumas semanas antes
da colheita, mesmo que o bulbo-mãe plantado esteja infectado ou
contaminado coro conídios. Durante esse curto período de susce-
tibilidade, a escama branca externa, que nonnalmente possui
uma alta concentração de tuliposídeos e mostra-se resistente ao
fungo, muda sua coloração para marrom palha e fica praticamente
desprovida de substâncias antimicrobianas. Coincidentemente,
as escamas brancas internas, que se mostram temporariamente
suscetíveis à colonização pelo fungo, exibem um baixo conteúdo
de tuliposídeos. Entretanto, alguns dias após a colheita, a concen-
tração de tuliposídeos aumenta rapidamente nas escamas brancas,
que se tomam novamente resistentes à infecção. Essa coinci-
dência do aumento na suscetibilidade das escamas do bulbo com
a diminuição no conteúdo de tuliposídeos indica que esses inibi-
dores constitutivos estão envolvidos na proteção das escamas
brancas e, consequentemente, do bulbo em crescimento, contra a
infecção por F. oxysporum f. sp. tulipae.
35.2.1.6. Proteínas e peptídcos antimicrobianos
Em adição as proteínas estruturais, as plantas possuem famí-
lias de multi-genes que codificam proteínas e pequenos peptídeos,
os quais são antimicrobianos (Tabela 35.2). Alguns são expressos
433
constitutivamente, o que é comum em órgãos de armazenamento e
reprodução, enquanto em outros órgãos, como as folhas, eles são
produzidos em resposta ao ataque de patógenos. Nesse contexto,
aqui serão considerados as proteínas e peptideos que podem ser
constitutivos e contribuir para a defesa das plantas.
• Quitinases e ~1 ,3-glucanases
São enzimas líticas que lúdrolisam a quitina (um polímero de
N-acetilgluc-0samina) e as P-1,3-glucanas, respectivamente. Essas
lúdrolases ocorrem n.ormalmente nas plantas (flores, folhas, raízes)
e podem estar envolvidas n.a defesa das mesmas contra fungos,
uma vez que os polímeros acima se mostram como os principais
constituintes da parede celular fúngica. AJém disso, a atividade
dessas enzimas também pode ser elevada nos tecidos vegetais em
resposta à infecção e a tratamentos hormonais (etileno) e químicos
(metais pesados). As quitinases e P-1,3-glucanases são agrupadas
dentre as "Proteínas Relacionadas à Patogêncsc" (Proteínas-RP)
(item 35.2.2). Planlas superexpressando constitutivamente alguns
genes codificadores de protcínas-RP exibem aumentos na resis-
tência contra fitopatógenos, visto que essa estratégia garante a
presença das proteínas em níveis adequados para a resistência antes
da chegada do patógeno. Por exemplo, plantas transgênicas de
tomate superexpressando simultaneamente transgcnes para quiti-
nase e P-1,3-glucanase mostrnrnm-se altamente resistentes a Fusa-
rium oxyspomm f.sp. lycopersid do que plantas não ellpressando
ou expressando somente um dos genes.
• Lisozimas
São enzimas que inibem o crescimento bacteriano através
da hidrólise do peptideoglicano presente na parece celular, sendo
que as da clara do ovo e dos bacteriófagos são as mais estu-
dadas. Existem trabalhos mostrando a ocorrência dessas enzimas
em plantas, porém muitas vezes as mesmas também apresentam
atividade de quitinase. O papel dessas enzimas na resistência das
plantas ainda carece de mais estudos, embora plantas tTaosgê-
nicas de maçã e batata expressando genes codificadores da liso-
zima, obtidos a partir de um fago, tenham exibido aumentos na
resistência contra Erwinio spp. Uma lizozima vegetal exibindo
atividade antibacteriana e anti fúngica foi isolada de feijão-mungo
(Phoseolus mungo) (Wang et ai., 2005).
• Tionines
São peptídeos com cerca de 5 kDa e ricos em cisteína e
aminoácidos básicos, sendo que as mesmas podem ser constitu-
tivas ou induzidas por patógenos (item 35.2.2 Proteinas-RP -
família PR-13) e encontradas em sementes e folhas (Stec, 2006).
Esses peptídeos são tóxicos a fungos, bactérias, bem como células
vegetais e animais, provavelmente devido a capacidade em formar
canais iônicos nas membranas celulares, e consequentemente alte-
rando a concentração de íons importante para a homeostase da
célula. Evidências existem mostrando a possível importância
das tioninas na resistência das plantas a patógenos. Por exemplo,
quando plantas de arroz foram transformadas com um gene codi-
ficador do peptídeo, os transformantes mostraram-se resistentes a
infecção pela bactéria Buvkholderia plantarii, enquanto as plantas
não transformadas foram mortas pelo patógeno.
• Defensinas
As defensinas vegetais possuem de 45 a 54 aminoácidos,
massa molecular em tomo de 5 a 7 kDa e apresentam carga posi-
tiva, sendo que as posições relativas de oito resíduos de cisteina,
 Manual de Fítopatologia
um resíduo aromático e um glutamato são conservadas (Carvalho
et ai., 2009). Esses peptídeos foram inicialmente descritos em
sementes de trigo e cevada e são similares as defensinas encon-
tradas em insetos e mami foros, sugerindo que as mesmas pertencem
a uma super-família de peptideos antimicrobianos. As mesmas
são agrupadas dentre as Proteínas-RP na familia PR-12 (item
35.2.2). As defensinas causam respostas rápidas em fungos, como
efluxo de K., entrada de Ca2- , alcalinização do meio e mudanças
no potencial da membrana. Existem vários trabalhos mostrando
o papel das dcfensinas na resistência das plantas, principalmente
ecn sementes germinando e plâotulas. Por exemplo. sementes
de rabanete produzem quantidade de defensinas suficiente para
protegê-las durante os estádios iniciais da emergência. Por outro
lado, plantas de fumo transgênicas, expressando uma defensina
de rabanete, mostraram-se mais resistentes ao fungo Alternaria
longipes.
• Inibidores de proteases e poligalacturonases
As enzimas proteolíticas prouuzillas por fitopatógenos
podem atuar na hidrólise de proteínas da membrana e parede
celular de plantas (Capitulo 34 desta obra - itens 34.3 e 34.4),
facilitando a penetração e a infecção. Essas enzimas podem ser
classificadas segundo o tipo de reação catalisada, a natureza química
do sitio catalítico e de acordo com sua estrutura. Nesse sentido, temos
como exemplos, a família das seríno proteases, aspártico prote-
ases, metalo proteases e das cisteíno proteases. Por outro lado, é
comum a ocorrência de inibidores para essas proteases no reino
vegetal (item 35.2.2 Proteínas-RP - família PR-6), o que pode
representar um mecanismo de defesa. Os inibidores de proteases
(IPs) são frequentemente agrupados com base nos mecanismos de
reação, origem ou similaridades estrutw-ais, e a massa molecular
geralmente varia entre I O e 90 kDa. Quanto a especilic'idade; os
inibidores podem reagir com mais de uma classe de pfoteases,
podem ser específicos para uma das classes ou podem apresentar
uma alta especificidade para uma única protease. Como exemplos
de IPs, temos o inibidor de tripsina em soja e as famílias dos inibi-
dores I e II de batata. É comum a presença de lPs em sementes
e tubérculos, onde atuam como agentes regulatórios de proteases
endógenas e/ou como mecanismo de proteção contra proteases de
insetos e/ou patógenos. No caso de patógenos, um inibidor espe-
cífico para uma protease de Col/etotrichum lindemuthianum foi
isolado de sementes de feijoeiro. Inibidores de tripsina, obtidos de
trigo sarraceno (mourisco). inibiram in vilro proteases de Bouytis
cinerea. A superexpressão heteróloga de genes PI de Nicotiana
alata em fumo transgênico resultou no aumento da resistência
contraB. cinerea. Porém, essa área ainda carece de trabalhos rela-
cionando IPs de plantas a enzimas presentes em patógenos,
As poligalacturonases produzidas por fitopatógenos são
essenciais em muitas doenças (Capítulo 34 desta obra - item
34.3.1). Portanto, inibidores dessas enzimas podem contri-
buir para a resistência das plantas. Várias proteínas inibidoras
de poligalacturonases (PIPGs) já foram isoladas de·dicotiledô-
neas e de maneira semelhante aos genes de resistência, possuem
domínios repetidos ricos em leucina (Di Matteo et ai., 2006). As
PIPGs contribuem na resistência contra fungos não somente pela
inibiç.ão dessas enzimas, mas também pelo fato de prolongarem
a vida de oligômeros constituídos dei 0-13 resíduos de galac-
turonato, os quais são eliciadores da defesa das plantas. como
a resposta de hipersesibilidade, lignificação e síntese de fitoale-
xinas. Aumentos significativos na atividade inibitória de PIPG
434
e diminuição na suscetibilidade a B. cinerea foram observados
em tomateiro e videira superexpressando o gene pgip de pere-
reira, bem como em fumo e Arabidopsis superexpressando o gene
pgip (Pvpgip2) de feijoeiro. Nesse sentido, pesquisas procuram
aumentar a resistência através do uso de plantas transgênicas
superexpressando as PI.PGs.
• Proteínas ligantes de quitina (PLQs)
Essas proteínas são caracterizadas pela presença de uma sequ-
ência conservada de aminoácidos, conhecida como domínio ligante
de quitina ("chitin-binding domain"), consistindo geralmente de
30 a 43 aminoácidos. Muitas dessas proteínas já foram isoladas de
diferentes espécies vegetais, especialmente a partir de sementes.
Dentre elas, temos as lectinas, as quais se ligam as• glicanas
presentes nas glicoproteínas, glicolipídeos ou polissacarídcos. A
maior parte das lectinas já caracterizadas são proteínas secretó-
rias, as quais acumulam nos vacúolos, parede t:elular ou espaços
intercelulares. Algumas das PLQs são constitutivas, como a~
obtidas do fluído de lavagem intercelular de folhas de beterraba,
enquanto outras são produzidas cm resposta a injúria e ao ataque
de füopatógenos (item 35.2.2 Proteínas-RP - família PR-4). Por
exemplo, heveina é uma proteína de 4.7 kDa, rica cm cistcína, a
qual basicamente consiste do domínio ligante de quitina, sendo
seu acúmulo induzido por injúria em folhas, látex e tronco de
seringueiras (Hevea brasiliensis). Por outro lado, as vicilinas são
PLQs presentes nas sementes de leguminosas e outras plantas.
Trabalhos já demonstraram in vitro que as vicilinas do feijão-de•
corda (Vigna unguic11/ata) podem alterar o crescimento e inibir a
germinação de esporos de fitopatógenos, como Fusarium solani.
Fusarium oxysporum, Co/letotrichum musae e Ustilago maydis. A
atividade antifüngica das PLQs deve-se principalmente a habilidade
das mesmas em se ligarem a quitina presente na parede ela hifà, o que
altera a polaridade celular e leva a inibição do crescimento.
• Proteínas inativadoras de ribossomos (PlRs)
Essas proteínas ("ribosome-inactivating protcins'' RIPs)
foram inicialmente reconhecidas como proteínas inibidoras de vírus,
sendo provenientes de espécies de Cmyophyllales. A atividade das
PfRs se deve ao fato das mesmas exibirem atividade de N-glico-
sidases. quebrando as ligações N-glicosídicas da adenina em uma
sequência específica nos ribossomos de eucariotos, evitando a elon-
gação do peptídeo. As P!Rs vegetais inibem a síntese de proteínas
em mamíferos, plantas, fungos e bactérias tanto in vivo quanto in
vitro. Os ribossomos das plantas hospedeiras mostram-se insensí-
veis as PIRs através de mecanismos desconhecidos. Algumas PIRs
consistem de uma única cadeia polipeptídica (Tipo 1), enquanto
outras são proteínas dimérícas, com uma cadeia polipeptídica catalí-
tica e a outra cadeia responsável pela translocação nas células, através
do reconhecimento de receptores proteicos (Tipo 11), enquanto nas
PlRs tipo 111, ambos os domínios estão contidos em um único poli-
peptídeo. Como exemplos de PlRs, temos a ricina da mamona e as
a- e ~-pisavinas das sementes de ervilha. Uma PIR isolada de grãos
de cevada inibiu in vilro o crescimento de Trichoderma reesei e
Fusarium sporotrichioides e um efeito inibitório sinergístico ocorreu
em função de duas outras proteínas presentes nas sementes, uma
P-1,3-glucanase e uma quitinase. Por sua vez, o gene b-32 codifi-
cador de uma PIR em milho, a qual é encontrada no endosperrna.
foi utilizado para a obtenção de plantas transgênicas, tendo sido
verificado que a PIR estava presente em extratos proteicos de
folhas de milho e que as plantas nllo transgênicas eram mais
suscetíveis ao Fusarium verticíllioides (Lanzanova et ai., 2009).
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

• Proteínas de transferência de lipídeos (PTLs)
As PTLs ("lipid transfer proteins'' - LTPs) são proteínas
pequenas (9 a I OkDa), básicas (contendo oito resíduos de cisteína)
e estabilizadas por quatro pontes disulfeto, as quais efetuam a
transferência de fosfolipídeos entre membranas. Elas possuem
uma estrntura interna típica, representada por uma cavidade hidro-
fóbica, semelhante a um túnel, que se estende pela molécula. O
mecanismo envolvido na ação antifúngica é desconhecido, porém
é sugerido que as PTLs se inserem na membrana das células. onde
a cavidade central da molécula fom1a um poro, o que permite a
saída de ions intracelulares, com a consequente morte do fungo. As
PTLs de diferentes plantas possuem uma faixa de especificidade na
atividade contra fungos fitopatogênicos e algumas também podem
exibir ação antibacteriana. Por exemplo. csnidos já demonstraram a
capacidade de PTLs na inibição de diferentes fitopatógenos, como
RalsronilJ solanacearum. C/avibacrer michiganensis, F11sari11m
solani e Rhizoctonia sofani, além do não-patógeno Tricl10dem1a
1•íride. Em beterraba, foi demonstrado que o Auído de lavagem
intercelular continha duas proteínas, as quais foram classificadas
como PTLs não-específicas. Essas proteínas exibiram in vitm
atividade antifúngica contra Cercospora hetico/a, agente causal da
macha da folha, em concentrações menores do que 10 µg/ml.
35.2.1.7. Fototoxinas
para a restrição do desenvolvimento de organismos patogênicos após
a infecção. Por exemplo. plantas de Tagetes sp. produzem a fototo-
xina a-tertienil, que quando exposta a radiação ultra-violeta, como
a presente na luz solar, conduz a formação de "singlet oxygen"
tóxico. o qual funciona como nematicida (Wang ct ai., 2007).
35.2.2. Fatores de Resistência Bioquímicos Pós-Formados
Os fatores bioquímicos pós-formados mostram-se ausentes
ou estão presentes em baixos níveis nas plantas antes da infecção.
São produzidos ou ativados em resposta à presença dos patógenos.
Por uma questão didática, Jeveriam ser incluídas nesta categoria
apenas as substâncias sintetizadas a partir de prccun.ores remotos
após a infecção, sendo as fitoalexinas o exemplo clássico. Subs-
tâncias do tipo glicosídeos fenólicos, glicosídeos cianogênicos e
enzimas hidrolíticas (por exemplo, quilinases e 13-1,3-glucanases),
que são simplesmente ativadas ou exibem aumt:nto na atividade
após a infecção, podem ser colocadas na categoria de fatores de
resistência bioquímicos pré-formaJos. Obviamente, essa subdi-
visão não é rígida. haja visto que as prote ínas e peptídeos anti-
microbianos também podem ser produzidos a partir de precur-
sores remotos, caso se considere os diferentes aminoácidos que
as compõem. Além disso, existem as espécies ativas de oxigênio.
produzidas quando da infecção <la célula vegetal por um patógcno,
e que não são originárias <le precursores remotos.

As fototoxinas ou fotossensores são moléculas produ- • Espécies utivas de oxigênio

zidas por vegetais e apresentam a capacidade de se tornar tóxicas
(biacidas inespecíficos) na presença de luz, devido à absorção de
energia principalmente na faixa entre 320 e 400 nm. Inúmeras
fototoxi nas já foram isoladas, sendo as mesmas produzidas através
de diferentes caminhos biossintéticos e pertencendo a várias
classes químicas (Tabela 35.3). Essas molécula,s podem l"el!gir e
danificar componentes celulares vitais, como ácidos nucleicos t a
membrana plasmática, além de contribuírem na produção de radi-
cais tóxicos e espécies ativas Je oxigênio (item 35.2.2 Espécies
ativas de oxigênio). A presença de fototoxinas em tecidos vegetais
sadios sugere que essas moléculas funcionam como mecanismos
de resistência pré-formados. Além disso. também podem aumentar
em concentração nas células ou tecidos expostos a fitopatógenos ou
outros agentes bióticos/abióticos, consequentemente contribuindo
As espécies ativas de oxigênio. também conhecidas corno
espécies reativas de oxigênio (EROs), são moléculas reduzidas,
transitórias e altamente reativas, produzidas no caminho metabó-
lico de transformação do oxigênio molecular (02) a água (Hp). A
partir da adição de um elétron, o oxigênio molecular é convertido
ao radical superóxido (O;). processo mediado provavelmente por
peroxidases, NAD(P)H Õxidases ou mesmo por lipoxigenases.
Por sua vez, o O; pode passar por reações de oxidorredução ou
ser dismutado e regenerar O, e peróxido de hidrogênio (11,0,),
o que pode ocorrer espontanêamente em pH neutro ou ptla ãção
da superóxido dismutase. O Hp2 pode ser reduzido ao radical
hidroxil (OH·), convertido a H.,O e O, pela ação da catalase ou
convertido a H,O pela oxidação de moléculas, como ascorbato,
via peroxidases~

Tabela 35.3 - Exemplos de fototoxinas exibindo ação bactericida ou fungicida sobre alguns fitopatógenos.

Cl:1SSl' química G~nl'ro, dl' mkrorganismos ,uscclÍ\l'is

Acetilenos Agrobacterium. Bipolaris. Botrytis, Clado~7Jorium, Fusarium, Helmithosporium, Phytophthora. Pseudomonas

Furanocumarinas Alternaria. Botrytis. Ceratocy,çtis. Colletotrich11111, lfrwi11ia, Fusarium, Geotricl,um, Cloeosporium, Penici/lium
Furanoquinolinas Fusari11m, Penicillium
1soquinolinas Phymatotrichum
Lignanas Pythium, Rhi=octonia, Rhizopus
Botrytís, Co/letotrichum, Erwinia. F11sari11m, Helminthospol'iwn. Phytophrhora, Pseudomonas, Rhizactonla.
Pterocarpanos
Sclerotima. Stemphylium
Sesquiterpenos Xanthomonas
Agrobac~rium, Alternaria. C/adosporium. Colle101rich11m, Fusarium, Pythium, Pseudomonas. Rhi::ocronia,
Tiofenos
Rhizopus

Fonte: Pascholati & Leite ( 1994).

435
 Manual de Fitopatologia

As EROs podem se acumular rapidamente no inicio do lizada e caracterizada químicamente. Essa fitoalexina foi deno-
processo infeccioso em interações patógeno-bospcdeiro compa- minada de pisatina (Figura 35.10), um derivado pterocarpano,
tíveis ou incompatíveis, fenômeno conhecido como explosão tendo sido isolada de vagens de ervilha inoculadas com Moni-
oxidativa (Kaurilind et ai., 2015). A explosão tem sido verifi- linia fructicola e pennanecendo como uma das fitoalexinas mais
cada comumente em reações de hipersensibilidade em resposta a estudadas.
infecção fúngica on bacteriana. Essa resposta ocorre no intervalo A síntese de fitoalexinas em plantas pode ser induzida por
de segundos ou minutos depois da infecção, sendo que a geração de agentes denominados de cliciadores (alguma vezes chamados
EROs pode ocorrer em duas fases: uma fase inicial que ocorre no de elicitores; item 35.4) ou indutores (item 35.4), os quais
intervalo de minutos após a infecção, e uma fase secundária, que se podem ser, por exemplo. de origem microbiana (exógeno) ou
inicia vãrias horas depois da fase inicial. Embora essas duas fases da própria planta (endógeno). Quimicamente, os eliciadores são
possam envolver substratos similares. ambas são regu-
ladas de maneira independente, visto que patógenos
incompatíveis iniciam ambas as fases de produção.
enquanto patógenos compatíveis induzem somente a
OH
fase inicial.
OH
No contexto da resistência das plantas a pató-
genos. as EROs podem contribuir de diferentes
rishitina gossipol
maneiras, como: atuando diretamente sobre o pató-
geno e consequentemente inibindo o seu desenvolvi-
mento nos tecidos; reforçando a parede celular em vista
do favorecimento da formação de ligações cruz.adas
com proteínas estruturais; fortalecendo a integridade
~=Oic=CCOÜcH=CHCOOCH
da membrana plasmática, devido a redução da sua 0 3

fluidez, em função da peroxidação de lipídeos. Além

disso, dentre as EROs, o peróxido de hidrogênio, por w lerona
ser a espécie mais estável e prontamente transpor-
OH
tada através da membrana, pode estar envolvido na
expressão de genes requeridos na resistência ou na gliceolina 1
formação de mensageiro secundãrio, como o ácido
jasmônico.
Diferentes trabalhos já demonstraram que concen-
trações mícromolares de R,O, inibiam a genninação
de esporos de vários patógênõs fúngicos, enquanto a
concentração de 0,1 mM f\02 inibia completamente o
crescimento de Erwinia carotovora subsp. carotovora e
resultava em mais de 95% de inibição do crescimento
faseolina pisatina
de Phytophthora infesta1is.

• Fitoalcxinas
São definidas como compostos antimicrobianos
OH
de baixa massa molecular, que são sintetizados pelas
plantas e que se acumulam nas células vegetais em
resposta à infecção microbiana (Paxton. 1981 ). A ação
D
HO~-<>-
l)J -
011

desses compostos na resistência de plantas a fitopató- OH

genos tem sido estudada por mais de cinco décadas e luteolinidina

apigeninidina
inúmeros artigos de revisão e capítulos de livros estão
disponíveis (Ahuja et ai., 2012; Arruda et ai., 2016;
Jeandet et ai., 20 13; Man-Ho & Lee, 2015; Resende
et ai., 2008). A existência das fitoalex.inas foi demons-
trada por MUiier & Bõrger (1941) através de experi- OH
mentos envolvendo tubérculos de batata e raças de HO
Phytophthora infestmis. Quando pedaços de tubérs
culos eram inoculados com uma raça incompatível -oz.cJo-?'t
do oomiceto, os mesmos eram protegidos da infecção OH H ~
subsequente quando se inoculava uma raça compa- H HO
tível. Müller & Bõrger sugeriram que um princípio
antioomiceto, que impedia o desenvolvimento da raça éster do ácido cafeico com arabinosil 5 - O • apigeninidina
compatível nos tecidos, era produzido pelas células
do hospedeiro. Devido à 2• Guerra Mundial, somente
20 anos mais tarde a primeira fitoalexina foi crista- Figura 35.1O- Estruturas de algumas fitoalexinas.

436
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
fonnados, de modo geral, por moléculas complexas, englobando
carboidratos, glicoproteínas, polipcptídeos, enzimas ou lipídeos.
Por sua vez, os indutores de origem microbiana, por exemplo,
podem ser representados por estruturas intactas ou partes de
fungos, células bacterianas, partículas virais, homogenatos livres
de células, etc. No caso dos eliciadores endógenos, os mesmos
podem ser formados por fragmentos de material constituinte da
parede celular da planta (oligogalacturonídeos), os quais são libe-
rados pela ação de enzimas degradadoras da parede, produzidas
por fungos e bactérias ou pelas próprias células danificadas da
planta. Além disso, as fitoalexinas podem também acumular-se
nos tecidos em resposta a elíciadores de origem abiótica, como
luz ultravioleta ou metal pesado (HgC1:i), os quais normalmente
causam alguma forma de estresse nas plantas (Tabela 35.4).
Até hoje, um grande número de fitoalexinas já foi caracte-
rizado (mais de 300 compostos), a partir de plantas de mais de
40 famílias (por exemplo, Leguminosae, Solanaceae, Orchida-
ceae e Gramineae), envolvendo desde árvores até arbustos (Ahuja
et ai., 2012; Harbome, 2003). Esses compostos foram isolados,
principalmente, de dicotilcdôneas (a maior parte deles a partir
de leguminosas). Nas monocotiledôneas, por exemplo, já foram
identificadas fitoalexinas em plantas de arroz, sorgo, milho,
trigo, cevada, cana-de-açúcar e cebola. Quimicamente, a füoale-
xina mais simples é o ácido benzoico, fonnado em macieira, em
resposta à infecção por Nectria galligena, embora trabalhos tenham
mostrado que o enxofre produzido na forma de ciclo-octaenxofre
(S8) pode ser considerado uma fitoalexina em cacaueiro em resposta
à inoculação com Verticillium dahliae. O enxofre S8 pode ser consi-
derado como a primeira fitoalexina que é um composto elementar e
Tabela 35.4 - Influência de agentes bióticos e abióticos no acúmulo de fitoalexinas em mesocótilos estiolados de sorgo.
Agentes Culti, ares
Lutcoliniclina
1
A bióticos
se 175-14
Luz U.V. Brandes
DK-18
SCl75-14
HgCll Brandes
DK-18
Bióticos
se 175-14
Bípolarís zeicola Brandes
DK-18
Saccharomyces cerevisae DK-18
SC175-14
Thuricide
DK-18
Controle
se t75-14
Água Jarandes
DK-18
Fonte: Freitas et ai. ( 1994 ).
não um metabólito secundário vegetal. As fitoalexinas pertencem a
diferentes classes quimicas, como fenóis do tipo flavonoide (pisa-
tina, faseolina, gliceolinas, luteolinidina e apigeninidina), polia-
cetilenos (wierona) e isoprenos, incluindo terpenoides (rishitina e
gossipol) e esteroides (Figura 35. 10). entre outras, sendo que até
um determinado grau a classe química das fitoalexinas é relacio-
nada a família vegetal. Estes compostos são sintetizados através
de três caminhos metabólicos: acetato-mevalonato, acetato-malo-
nato e acetato-shiquimato (Figura 35. 11 ). [nibidores da síntese de
RNA e proteína geralmente inibem a síntese de fitoalexinas, indi-
cando a necessidade de ambos. Por outro lado, evidências diretas
demonstraram a ocorrência de aumentos na tradução e transcrição
de genes codificadores de enzimas responsáveis pela síntese de
intermediários, bem como das próprias fitoalexinas.
Embora a maior parte dos estudos envolvendo as fitoale-
xinas tenha demonstrado a capacidade antifúngica das mesmas,
esses compostos são classificados como agentes biacidas, visto
não exibirem uma seletividade toxicológica e mostrarem-se
também prejudiciais a bactérias, nematoides, vegetais superiores
e animais (Ahuja et ai., 2012). No caso dos fungos, as fitoale-
xinas afetam o desenvolvimento dos mesmos através da inibição
da elongação do tubo germinativo, do crescimento da colônia
(taxa de crescimento radial) e do acúmulo de matéria seca. Geral-
mente, o ápice das hifas mostra-se altamente sensível às fitoale-
xinas, devido, principalmente, à inibição da atividade de enzimas
envolvidas na síntese da parede celular, o que resulta no intumes-
cimento e ruptura das hifas. Para as bactérias, a ação das fitoale-
xinas envolve, principalmente, a restrição da multiplicação das
mesmas no espaço intercelular, sendo que geralmente as bacté-
ftg/grama ele p<'so fresco
.
:\pigcninidina Ester de :111igcninidina
0,129
0,064
0,406 0,028 0,027
0,251
0,072
0,458 0,050
0,059 +
0,180
0,378 0,011 +
0.412 0.ü31 +
0,062 +
0,786 0,054 +
437
 Manual de Fitopatologia

AÇÚCARES
e~--~~
7 - ._ Cominho da pentose fosfato
Glicólise +
.
+ .
Fiosf oenolp1ruvoto+ Entrose -4- fosfato ____...fenilalonino ,
. ~ Acido benzoico
Caminho do ácido shiquímioo ____..
Cumarinas

F lovonoides
>------~ lsoflovonoides
Estilbenos

Acetilenos
/ / .....----------;:.......----,---1►►
Pir♦voto 1/ 1 / Policet{deos

Acetil-CoA~ - Molonil-CoA

\ ~ Monoterpenos
Ácido mevolõnico _.,. Diterpenos
Ciclo do ácido Sesquiterpenos
tri - carboxílico

Figura 3S.11 - Caminhos metabólicos (acetato-shiquimato, acetato-malonato, acetato-mevalonato) envolvidos na síntese de fitoalexinas.
Fonte: Modificada de Mansfield (1983).

rias Oram + mostram-se ma is sensíveis. A nível fisiológico, o prin-
cipal efeito das fitoalexinas resume-se em alterações na membrana
plasmática do microrganismo, o que resulta na perda da integridade
estrutural dessa membrana, tendo como consequência a perda exage-
rada de eletrólitos e a morte ce lular. Além disso, esses compostos
podem também afetar diretamente o metabolismo respiratório.
No tocante ao envolvimento das fitoalexioas na resis-
tência das plantas às doenças. uma série de evidências ligando
a produção desses metabólitos à expressão da resistência é
mostrada no Boxe 35.1.
Para melhor entender o papel das fitoalexinas nas interações
planta-patógeno, alguns aspectos devem ser destacados. As fito-
alexinas são sintetizadas nas célnlas vivas afetadas pelo ingresso
do patógeno, e, à medida que a doença progride, esses metabó-
litos acum ulam-se nas células mortas ou nas que estão morrendo.
Na maior parte das interações, as Jitoalexinas são encontradas
nos tecidos que circundam o sítio original de infecção, mas não
necessariamente nas células que foram as primeiras a entrar em
contato com o patógeno. Corno a rmaioria das fitoalexinas são
invisíveis, a localização celular das mesmas mostra-se dificil.
Fitoalexinas identificadas a partir de tecidos de plantas de sorgo
(Nícholson & Hammerschmidt, 1992; Polooi & Schirawski,
2014) são flavonoides da classe das 3-deoxiantocianidinas e
incluem, por exemplo, luteolinídina, apigeninídina e um éster do
ácido cafeico com arabinosil 5-o-apigenioidina (Figura 35. l O).
Através de bioensaios in vitro, esses metabó lítos mostraram-se
altamente inibitórios a Colletotrichum sublineolum, agente causal
da antracnose do sorgo, em concentrações menores que 9 µM.
Como essas fitoalexinas são coloridas, o acúmulo das mesmas
pôde ser visualizado no interior de uma a três células em folhas
vivas de sorgo, o que corresponde a uma área aproximada de
2.300 µm 2. Essas fitoalexioas seguem um padrão específico de
acúmulo no interior das células individuais, associadas ao sítio
de infecção. Por exemplo, quando C. sublineolum era colocado
nos tecidos, a fonnação dos apressórios estava completa 20
horas após a inoculação. Logo após a formação do apressório,
vesículas (inclusões) incolores (inicialmente menores que 1 µm
em diâmetro) apareciam no citoplasma da célula sob ataque e
começavam a coalescer (chegando a atingir diâmetros em tomo
de 15-20 µ m) e a locomover-se em direção ao ponto de adesão do
apressório. Durante esse processo, as vesículas passavam a exibir
uma coloração vermelha intensa, que corresponde à pigmen-
tação de uma mistura dessas fitoalexinas. A seguir, essas inclu-
sões estouravam, liberando o conteúdo no interior do citoplasma

438
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
Boxe 35.1 Fi oalexinas e resistência de plantas
à doenças
Inúmeras evidências relacionam a produção de
fito alexinas em plantas com a expressão da resistência
a fitopatógenos (Keen, 1990):
• as planta.s resistentes, invariavelmente, produzem
altos níveis de fitoalexinas quando comparadas
às plantas suscetíveis. O aumento na concen-
tração das fitoalexinas é acompanhado de alte-
rações mas enzimas-chaves das vias biossinté-
ticas de jprodnção das mesmas;
• a remoçiio de fitoalexinas de um sítio de infecção
diminui a resistência da planta, enquanto a apli-
cação de fitoalexinas awnenta a resistência;
• a liberação de moléculas que atuam como
supresso,res da produção de fitoalexinas, por
fitopatógenos, diminui a resistência d a planta;
• a aplicação de inibidores químicos da síntese de
proteínas ou inibidores de enzimas das vias bios-
sintéticas de fitoalexinas diminui a produção
destas e compromete a resistência da planta;
• elicitores específicos, isolados a partir de wna
raça do p atógeno, mostram-se capazes de induzir
a síntese de fitoalexinas na planta tão eficiente-
mente quanto a raça a partir da qual os elicitores
foram is,olados;
• as fitoak xinas acumulam-se no local e no tempo
apropriados para causar a inibição do patógeno
nos tecidos do hospedeiro.
da célula da planta, o que resultava na mort~ da célula. Além disso.
as fitoalexinas também extravasavam para o exterior da célula,
entrando em contato com o apressório e matando o fungo. Esses
eventos ocorriam de maneira sincronizada e requeriam apenas
5 a 8 horas após a formação de um apressório maduro no tecido do
hospedeiro. Anális1~s microespectrofotométricas indicaram que a
concentração das fitoalexinas no interior das vesículas mostrava-se
ao redor de 150 mtvt, e que o acúmulo total em urna única célula
individual podia ch1!gar ao uivei de ng. Essas concentrações dentro
de uma única célula sob ataque do patógeno excedem aquelas
necessárias para a inibição do crescimento do fungo in vitro.
As observações acima demonstraram que a síntese de fito-
alexinas em sorgo ocorre antes da morte celular, que a mesma
ocorre primeiramente no sítio de penetração e que as concentra-
ções dos metabólitos excedem aquelas necessárias para a inibição
HC•% ":,..
1
0
?"
":,..IOMe
-
-t-0
.
HO1 OH
~
O ,:r
medícorpino Ga - hídroximedlcorplno
( altamente ativQ.) ( fracamente ativa )
Figura 35.12 Detoxificação da fitoalexina medicarpina por Bo11ytis sp. e Co/Jetotrichum sp.
Fonte: Adaptada de Harbome ( 1988).
439
do fungo. finalmente, com base no aparecimento das vesículas
nos tecidos de sorgo e na mudança de coloração das mesmas,
pode-se concluir que a síntese das fitoalexinas ocorre no interior
das vesículas, à medida qne as mesmas movem-se em direção
ao sítio de adesão do apressório. Dessa maneira, as enzimas e os
substratos necessários à síntese das fitoalexinas estariam empaco-
tados no interior das inclusões, o que pode sugerir uma maneira
pela qual a célula do hospedeiro evitaria o contato com as fitoale-
xinas tóxicas q ue ela mesma produz.
A importância das fitoalexinas na resistência de plantas a
patógenos pode também ser evidenciada pela habilidade do para-
sita em inativar esses compostos, à medida que o mesmo colo-
niza o hospedeiro (Soledade et ai., 2017). Inúmeras evidências
apontam para a capacidade dos patógenos, principalmente fungos
necrotróficos, em transformar as fitoalexinas em substâncias com
menor ou nenhuma ação tóxica. Vários mecanismos podem estar
envolvidos no processo. No caso de fitoalexinas do tipo isoflavo-
noide, por exemplo, a hidroxilação e a desmetilação simultâneas
aumentam a solubilidade desses compostos em água e tomam os
anéis aromáticos mais suscetíveis à quebra oxidativa, com a even-
tual produção de CO,. A fitoalcxina mcdicarpina, prodiuida em
trevo (Meli/0111s sp), é metabolizada pelo fungo Bollytis cinerea,
como mostrado na Figura 35.12. Essa fitoalexina exibe elevada
atividade antifúngica (ED50 = 25 µg/ml em ensaios envolvendo
o crescimento micelial de Cochliobolus carbonum). O produto
da metilaçiio fúngica, a 6a-hidroximcdicarpina, porém, exibe
baixa atividade antifúngica (ED 50 > 100 µg/ml). Uma segunda
oxidação, a qual é efetuada por Colletotrichum cojfeanum, mas
não por Botrytis, produz o metabólito 6a,7-dihidroximedicarpina,
desprovido de propriedades fungitóxicas.
A pisatina, produzida em tecidos de ervilha, também é
metabolizada através de desmetilação para um composlo menos
fungítóxico, denominado de 6a-hidroximaackiaina. A en,óma
pisatina dcrnetilase. responsável por essa detoxificação, foi estu-
dada em um grande número de isolados de Nectria haematococca
(forma imperfeita Fusarium solam). Observou-se que a patoge-
nicidade desse microrganismo em ervilha é dependente da exis-
tência de um sistema demetifo.se altamente ativo produzido pelo
fungo. Assim, uma correlação existe entre a patogenicidade de N.
haematococca sobre ervilhas e a habilidade do fungo em detoxi-
ficar (desmetilação) e mostrar-se insensível à fitoalexina pisatina.
Por outro lado, estudos com transfonnantes de Cochliobolus hete-
rvsrrophus, um patógeno de milho, obtidos pela transformação
do fungo com o gene codificando a pisatina demetilasc, eviden-
ciaram a capacidade dos transfonnantes em causar uma infecção
limitada em tecidos de ervilha. Esses resultados também apoiam
a ideia de que as fitoalexinas contri buem para a resistência das
plantas contra fitopatógenos.
OM•
-
+O
HO
OMe
Ga .7 - dihidroximedicorpino
( inativo l
 Manual de Fitopatologia
• Proteínas relacionadas a patogênese (Protefnas-RP)
Essas proteínas ("pathogenesis related proteins"; "PR-pro-
teins'') foram det1ectadas pela primeira vez em torno de 1970 em
folhas de fumo Samsun NN, exibindo reação de hipersensibili-
dade ao v(rus do mosaico do fumo (TMV). Esse foi o sistema
que permitiu a caracterização da maior parte das proteínas-RP,
cujo conceito inicial designava qualquer proteína produzida pela
planta hospedeira, porém induzida somente em situações pato-
lógicas ou relacionadas, incluindo infecções por vírus, fungos e
bactérias, ataque:s por nematoides parasitas. insetos fitófagos e
herbívoria por animais superiores (Sudisha et ai., 2012). Estresses
abióticos e desordens não eram considerados como indutores
de protcínas-RP, embora algumas condições fisiológicas não
infecciosas, como por exemplo. a clorose e/ou necrose indu-
zidas por toxina:;, frequentemente levem ao acúmulo de deter-
minadas proteínas-RP. Inicialmente, as protcinas-RP encontradas
possuíam como caraterísticas serem ácidas, baixa massa molc-
cu lar, resistentes a degradação proteolítica e a valores baixos de
pH, e localizadas predominantemente no espaço intercelular das
folhas. Após a infecção, acumulavam nas folhas e outros órgãos,
podendo compreender mais de 10% do total de proteiuas solúveis.
Trabalhos demoustraram a indução de proteínas-RP como
resultado da colonização dos tecidos por fungos e bactérias oão
patogênicos ou benéficos. Além disso, demonstrou-se que as
proteínas-RP também são induzidas em resposta a diferentes situ-
ações de estresse, como seca, salinidade, injúria. metal pesado,
tratamento com elicitores endógenos e exógenos, e reguladores
do desenvolvim1:nto vegetal, sendo que alguns autores, nessa
situação, as clas:sificam como proteínas de estresse. Em função
das pesquisas sobre o tópico, o conceito de proteinas-RP vem
sendo alterado. Por exemplo, o termo "proteínas-semelhantes a
RP" ("PR-líke proteins") foi proposto para acomodar proteínas que
estão presentes em plantas sadias, sendo inJuzidas essencialmente
de maneira contr,olada e específica em função do desenvolvimento
do tecido. Essas proteínas não seriam sintetizadas em resposta a
infecção com patógenos ou estresses relacionados, sendo predo-
minantemente básicas e localizadas intracelulanncnte no vacúolo.
Porém, uma distinção clara entre proteínas-RP e proteínas-seme-
lhantes a RP muitas vezes toma-se difícil, visto que glucanases
e quirinases básicas em folhas maduras podem ser expressas em
função do desenvolvimcuto do tecido ou induzidas em resposta
a infecção no m1~smo órgão. Por sua vez, glucanases e quitinases
ácidas ou básicas, as quais podem ser expressas constitutivamente
em órgãos florais também pode ser induzidas por patógenos nas
folhas. Em 2006, Van Loon e colaboradores introduziram o termo
geral "proteínas. induzíveis relacionadas a defesa" ("inducible
defence-related proteins") para incluir proteínas que são principal-
mente não detectáveis em tecidos sadios, cuja indução seja demons-
trada após o ataque do patógeno. Portanto, esse tenno englobaria
as famílias da proteínas-RP e proteínas não-classificadas, mas falha
na inclusão de várias proteínas que estão presentes no tecido sadio
e são induzidas quando da infecção microbiana.
Em função do exposto acima e com base na revisão de
Ferreira et ai. (2007), pode-se estabelecer a seguinte definição
de trabalho pam o presente capítulo: protefnas-RP podem ser
produzidas pelas plantas durante o desenvolvimento normal, em
resposta a estímiulos abióticos ou col'tlo pane de um sistema indu-
zível de defesa contra patógenos em potencial, contra os quais
exercem algum tipo de controle. Nesse sentido, as proteínas-RP
podem apresentar algumas propriedades fisico-químicas, como
440
as ilustradas no Boxe 35.2, além de englobarem vários grupos
de proteínas. as quais não são funcional e estruturalmente rela-
cionadas, e que tem sido agrupadas em famílias de proteínas.
de acordo com as sequências similares de codificação, relações
sorológicas e/ou atividades enzimáticas ou biológicas. Como
ilustrado na Tabela 35.5, existem 17 famílias de proteínas-RP.
numeradas na sequência em que foram sendo descobertas (RP- 1
a RP-17), sendo que a função de muitas dessas proteínas ainda é
desconhecida (Guzzo, 2003). Porém, duas novas famílias foram
propostas. as quais incluem as PR-18 (Custers et ai., 2004) e as
PR-19 (Sooriyaarachchi et ai.. 2011 ). Na maioria dos casos, um
conjunto de proteínas-RP das diferentes famílias é induzido, ao
invés de um único membro de urna única família, sendo comum
para algumas protcínns-RP a ocorrência de si.nergism,;> entre e las
(SouLa et ai. 2017). Finalmente, o sinal para o acúmulo sistêmico
das proteínas-RP é desconhecido, embora existam vários candi-
datos, como o ácído salicílico, etileno, sistemina (peptídeo com
dezoito aminoácidos, móvel e que induz a síntese de inibidores de
proteases em tomateiro) e o jasmonato (o qual atua como regu-
lador vegetal natural na senescência).
Boxe 35.2 Algumas características tisico-químicas
das proteinas-RP
Essas características são comuns a maior parte
das proteínas-RP (modificado de Schwan-Estrada et
ai., 2008):
• São estáveis em pH baixo (em torno de 2,8);
• Mostram-se resistentes à ação de enzimas
proteolíticas;
• Geralmente ocorrem como monômeros, com
massa molecular variando de 5 a 70 kDa;
• Podem estar localizadas no vacúolo, parede
celular e/ou apoplasto;
• São estáveis sob altas temperaturas (60-70 °C).
Algumas dessas protefnas já foram abordadas no item
35.2. L.6 (Proteínas e peptideos antimicrobianos) (Yan et ai..
2015), porém vamos destacar aquelas que exibem atividade de
~-1,3-glucanase e quitinase. As ~-1,3-glucanases estão agru-
padas na família RP-2 (Balasubramanian et ai., 2012), enquanto
as quitinases estão agrupadas principalmente na família RP-3,
e alguns membros nas famílias RP-4. RP-8 e RP-LI (Grover,
2012). Essas proteínas-RP exibem formas ácidas e básicas, sendo
que as formas básicas ocorrem, de modo geral, intracelulannente
(nos vacúolos) e as ácidas, extracelularmente (nos espaços inter-
celulares) (Figura 35.13). Vários trabalhos indicam que as formas
extracelulares possuem uma função imediata na defesa das
plantas, com ação direta sobre as hifas invasoras (ação fungicida).
Esta ação provoca a liberação de elicitores oligossacarídicos a
partir das paredes fúngicas, os quais podem levar à ativação de
outros mecanismos locais ou sistêmicos de resistência nas plantas
(ação antimicrobiana indireta). Por sua vez, as formas intrace-
lulares parecem poder atuar tardiamente nas reações de defesa
das plantas. Caso as formas extracelulares não sejam capazes
de impedir o crescimento do patógeno nos tecidos vegetais,
ocorreria o colapso da célula e a liberação das formas intrace-
lulares básicas dos vacúolos, como ilustrado na Figura 35.13.
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

Tabela 3S.S - Famílias e principais propriedades das proteínas-RP.

.. , . :\la ,,a moll-l'ular típica p . ,\h o mirrohiano

F a11111ia ,,lcmhro llpo rupnr<1adr, .
(kl) a ) pn" a, cl
RP-1 Fumo PR-la 15 Aatifúngico Desconhecido
RP-2 Fumo PR-2 30 /3-1,3-glucanase ~-1,3-glucana

RP-3 Fumo P.Q 25-30 Quitinase

(Classes I, ll, IV, V, VI, VII) Quitina

RP-4 Fumo·'R"" 15-20 Quitinasc (Classe I, II) Quitina

RP-5 FumoS 25 "Similar à taumatina" Membrana

RP-6 Tomate Inibidor I 8 Inibidor de proteínase

RP-7 Tomate P69 75 Endoproteinasc

RP-8 Pepino quitinase 28 Quitinase (Classe III) Quitina

Fumo "'peroxidase
RP-9 35 Peroxidase
formadora de lignin"

RP-10 Salsa "'PR-1" 17 ·'Similar à ribonuclease"

RP-11 fumo quitinase "classe V" 40 Quitinase (Classe 1) Quitina

RP-12 Rabanete Rs-AFP3 5 Defensina Membrana

RP- 13 Arabidopsís TIB2.l 5 Tionina Membrana

RP-14 Cevada LTP4 9 Proteína de transferência de lipídeo Membrana

RP-15 Cevada Oxüa (germina) 20 Oxidase do oxalato

RP-16 Cevada OxOLP 20 "Similar à oxidase do oxalato"

RP-17 Fumo PRp27 27 Desconhecida

• Atividade antimicrobina in vítro não relatada.

Fonte: Modificada de Van Loon et ai. (2006); Seis et ai. (2008).

As quitínases mostram-se importantes na resistênc:ia de Stylo-
santhes guianensis a Colletotrichum gloeosporioides, enquanto
o aumento na atividade total da j3-l,3-glucanase em milho está
correlacionado com a expressão da resistência dos tecidos ao
Setosphaeria lllrcica.
Embora importantes na defesa das plantas contra fitopató-
genos, alguns trabalhos mostram o potencial das PR-proteínas
como alérgenos para humanos (Sinha et ai., 2014).
35.J. REAÇÃO DE HIPE RSENSIBILIDA DE
Essa reação mostra-se como uma resposta celular extrema
por parte da planta, podendo levar a um alto grau de resistência
à doença (Király et ai., 2007). A reação de hipersensibilidade
(RH) ("hypersensitive reaction": HR) resulta na morte· repentina
de um número limitado de células do hospedeiro circundando os
sítios de infecção. A reação é considerada como urna resposta
de defesa induzida, culminando na parada do crescimento e do
desenvolvimentro do patógeno nos tecidos da p lanta. No caso
de fungos e bactérias presentes no local ·de expressão da RH, os
mesmos são isolados pelos tecidos necróticos e morrem rapida-
mente. Nas doenças causadas por vírus, a RH resulta na formação
das chamadas lesões locais, nas quais as panículas virais podem
sobreviver por algum tempo, em baixas concentrações, porém
sem possibilidade de movimentação para fora da área lesionada.
A RH pode ser vista como uma espécie de "suicídio" de
algumas poucas células da p lanta em prol da sobrevivência das
demais, o que a toma um dos mecanismos de defesa mais impor-
tantes nas plantas (Gill et ai., 2015; Vandelle et al., 2016). A
resposta ocorre em função do reconhecimento da infecção, por
parte do hospedeiro. como urna consequência da incompatibili-
dade entre a planta e o patógeno. Portanto, a RH ocorre em inte-
rações incompatíveis, envolvendo a infecção da planta por vírus,
bactérias e fungos. Na sua forma clássica, a RH mostra-se como
uma pequena necrose, visível a olho nu, que ocorre em diferentes
órgãos das plantas, sendo considerada como sinônimo de morte
celular. Vários trabalhos evidenciam similaridades entre a RJI e
a apoptose animal (morte celular programada), com base, por
exemplo, nos seguintes aspectos: ambas são controladas gene-
ticamente; similaridades entre proteínas elicíadoras produzidas
ou liberadas por patógenos de plantas ou de animais; presença
de proteases do tipo caspases nas plantas (Reape & McCabe,
2008). A magnitude do poder destrutivo da RH mostra-se compa-
rável àquela induzida pelas substâncias biológicas mais tóxicas
conhecidas do homem como, por cx.emplo, a toxina tipo A da

441
 Manual de Fitopatologia

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Figura 35.13 - Interação da célula vegetal com um patógeno füngico, ilustrando a complexidade de eventos, com destaque para as proteínas
relacionadas a patogênese quitinase e f{- 1,3-glucanase.
Fonte: Adaptada de Paxtoo & Groth (1994).

bactéria Clostridium botulinum. Baroa et ai. (1983) calcularam
que a RH em folhas de fumo, causada por Pseudomonas pisi,
reflete o efeito de uma célula bacteriana (aproximadamente igual
a 1µ 3) sobre uma célula do parênquima da folha (aproximada-
mente igual a 30.000 µ 3).
Após a chegada do patógeno na planta resistente, as células
infectadas rapidamente perdem a turgidez, tomam-se de cor
marrom (devido a oxidação de fenóis) e morrem. O processo de
morte celular na RH é caracterizado pela agregação do citoplasma,
parada dos movimentos citoplasmáticos, perda da permeabilidade
das membranas (devido à despolarização das mesmas, com
a consequente perda de eletrólitos para o espaço extracelular),
degeneração do núcleo e organelàs, além de aumento acentuado
da respiração e do acúmulo de compostos fenólic-0s e fitoalexinas
(Figura 35.14). A RH, para uma detenninada interação planta-
patógeno, parece ser caracterizada principalmente pela capa-
cidade metabólica da planta e mostra-se pouco dependente do
patógeno envolvido. Embora a sequência dos eventos associados
com a RH seja matéria de controvérsia, existem eviJências de
que o crescimento do patógeno é infüido antes da manifestação
dos sintomas macroscópicos da necrose. Além disso, evidências
sugerem que o RH é provavelmente um sintoma de incompati-
bilidade mais do que um determinante primário de resistência à
doença. Portanto, a morte celular na RH na planta e a morte ou
impedimento do movimento do patógeno durante a RH são duas
reações distintas. De fato, resistência significa inibição ou morte
dos patógenos na planta hospedeira incompatível e a necrose
celular no hospedeiro (RH) pode ou não ser associada com a resis-
tência a doença. Finalmente, as respostas bioquímicas associadas
com a RH mostram-se similares àquelas que ocorrem após a injúria
mecânica, na senescência ou como respostas ao estresse.
Dife.rentemente da RH existe a reação imune ("immune
reaction"), onde esse tipo de resistência específica não é associada
com o aparecimento de áreas necróticas nos órgãos vegetais resis-
tentes. Um exemplo dessa resistência extrema é visto em batata,
onde o gene Rx confere resistência à infecção pelo Potato virus X
(PVX). A inativação ou o impedimento do movimento da partí-
cula virai ocorre rapidamente na planta infectada, antes do desen-
volvimento da Rl-1.
35.4. FENÔMENO DA RESISTÊNCIA INDUZIDA
Como visto até aqui, as plantas possuem diferentes meca-
nismos estruturais e bioquímicos que podem contribuir para a
resistência das mesmas contra fitopatógenos. Esses mecanismos

442
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
Citoplasma torna - se granular
7
Degeneração do núcleo
Perda da permeabilidade
seletivo do membrana
e do turgor
Deqeneracão das organelas
Acúmulo de compostos fenólicos J!tii?j
i í l / o crescimento fúngico e' inibido
Necrose
7(
Figura 35.14- Mudanças morfológicas e fisiológicas durante a resposta de hipersensibilidade (RH) de células vegeiais à presença de patógenos.
Papel dos eliciadores constitutivos no acúmulo de fitoalexinas nessas células.
Fonte: Modificada de Isaac (1992).
de resistência são geneticamente determinados e sua efetividade
mostra-se depend1!nte da expressão dos mesmos no momento
certo, em magnitude adequada e em uma sequência lógica, após
o contato do patógeno com o hospedeiro. A possibilidade da
ativação dos genes responsáveis por esses mecanismos de resis-
tência, sob condições espe.ciais, tomando as plantas mais resis-
tentes aos patógenos, abriu as portas para estudos envolvendo o
fenômeno da indm;:ão de resistência em plantas (Burketova et ai.,
2015; Gozzo & Faoro, 2013; Oliveira et ai., 2016).
A resistênciia induzida em plantas, como vista inicial-
mente no Capítulo 6 e também mencionada no Capítulo 17 desta
obra, é também conhecida como indução de proteção ou imuni-
dade adquirida e envolve a ativação d.os mecanismos latentes de
resistência em umia planta através de tratamentos com agentes
externos, que podem ser bióticos (por exemplo, microrganismos
viáveis ou inativacilos) ou abióticos (por exemplo, metais pesados
ou acibenzolar-S-rnetílico). sem alteração do genoma da mesma
(Cavalcanti et ai., 2005b). A indução de proteção já foi observada
em diferentes espécies vegetais, como batateira, cafeeiro, cevada,
cravo, feijoeiro, fu11TI0, macieira, melancia, melão, pepino, pereira,
tomateiro e videira. Um experimento clássico que demonstrou
esse fenômeno nos tecidos vegetais foi conduzido por Müller &
Bõrger ( \ 941) com tubérculos de batata inoculados, inicialmente,
com urna raça incompatível de Phytophthora infestans, seguido,
443
Elicitor (E) inativo
na célula sadia
Elicitor liberado após
injúria causada
pelo penetração
A síntese
de fitoalexinos ( F J
é estimulada
As fitoalexinos se acumulam
no célula infectada
em fase de morte
O crescimento fúngico é inibido
e As fitoalexinas localizam-se
no interior da
célula hipersens(vel
24 horas mais tarde, pela inoculação do mesmo tecido com uma
raça compatível do oomiceto (Figura 35.15). A inoculação prévia
com a raça incompatível originou uma reação de hipersensibili-
dade e o acúmulo de fitoalexinas, impedindo o crescimento da
raça compatível nos tecidos.
A proteção induzida é dependente do intervalo de tempo entre
o tratamento inicial (tratamento indutor) e a subsequente inocu-
lação do patógeno (tratamento provocador ou desafiador). Essa
dependência indica que mudanças específicas no metabolismo da
planta, envolvendo a síntese e/ou acúmulo de substâncias, são
importantes no fenômeno da resistência induzida. Com base
em Bonaldo et ai. (2005), visamlo a padronização de algumas
definições, no presente capítulo um agente indutor é conside-
rado qualquer composto ou fator capaz de ativar mecanismos
de defesa da planta, e eliciador (algumas vezes referido como
elicitor) a molécula presente em um indutor responsável direto
pela ativação dos mecanismos de defesa. Além dessa caracterís-
tica envolvendo o intervalo de tempo, o fenômeno exibe algumas
outras que merecem ser destacadas:
• Proteção local ou sistêmica
A proteção induzida pode se manifestar local ou sistemica-
mente, à distância do ponto de aplicação do indutor e penetração
do patógeno (Figuras 35.15 e 35.16). Como exemplo, pode-se
 Manual de Fitopatologia
Inoculação da zona
intermediária do tubérculo
com uma raça Tubérculo
incompatível não inoculado
o
l \
Reação de hipersensibilidade
e produção de fitoalexinas
Toda a superfície dos tubérculos é inoculada
com uma raça compatível 24 h mais tarde
Zona intermediária Formação abundante
do tubérculo exibindo de micélio
resistência induzida
Figura 35.15 - Jndução de resistência local em tubérculos de batata
em resposta à inoculação com raça incompatível de
Phytophthora infestans seguida, 24.horas mais tárde,
por inoculação com uma raça compativel do oomiceto.
Fonte: Adaptada de Goodman et ai. (1986).
citar a indução de proteção local em folhas de plantas de melão
contra Didymel/a b,y oniae, através do uso do não patógeno
Cochlioóulus carbonum, ou do próprio patógeno inativado termi-
camente, tendo como consequência uma redução no número e
tamanho das lesões ocasionadas por D. bryoniae no tecido foliar.
A proteção sistêmica induzida tem sido estudada em dife-
rentes patossistemas, como Arabidospis thaliana - Pseudomonas
syringae pv. tomato e Alternaria brassicicola, pepino - Col!eto-
trichum gloeosporioides f. sp. cucurbitae e fumo - Peronospora
tabacina. A infecção prévia das folhas inferiores de fumo e
pepino por fungos, bactérias e vírus induz resistência sistêmica
nas folhas superiores contra patógenos fúngicos, bacterianos ou
virais (Figura 35. 16). De modo similar, HgCI, . NaCI ou nitro-
gênio líquido e abrasão mecânica aplicados sobre as folhas infe-
riores de pepino podem induzir resistência nas folhas superiores
contra patógenos. No Drasil, trabalhos visando à pro~eção dt- cafe-
eiros contra a ferrugem causada por Hemileia vastatrix demons-
traram que o tratamento da metade de uma folha com indutor
(filtrado autoclavado de urediniósporos de H. vastarrix) desenca-
deava um estímulo protetor que se propagava para a outra metade
da folha, não tratada, ou, mesmo, que o tratamento de uma folha
com o indutor protegia também a folha oposta. Essa proteção era
evidenciada pela redução do número de lesões (soros) por folha.
Da mesma maneira. o tratamento de folhas com um preparado
comercial de Bacillus thuringiensis, mostrou que o efeito protetor
444
vírus
bactérias
fungos
HgC/2
Folhas co,trole
nao trotados nitrogênio lfquldo
Injúr ia mecanico
Figura 35.16 - !lustração do fenômeno da resistência sístêmica in-
duzida em folhas superiores de plantas con1ra dife-
rentes fitopatógenos através do tratamento prévio da~
folhas inferiores por agentes biótic.-os (fungos, bac-
térias, vírus) ou abióticos (HgCl 2, NaCL nitrogênio
líquido).
Fonte: Adaptada de Goodman d ai. (1986).
desse indutor também era sistêmico. propagando-se na planta
nas direções ascendente, descendente, lateral e, na mesma folha,
da superfície adaxial para a superficie abaxíal. Mesmo após a
excisão da folha tratada com o indutor. o efeito protetor sislêmico
podia ser observado nas folhas remanescentes, evidenciando que
o contato do indutor com as plantas induzia a formação de um
sinal de proteção, que se translocava para outras partes da mesma.
No tocante a proteção sistêmica em plantas, deve-se
mencionar a resistência sistêmica adquirida (RSA) ("systcmic
acquired resistance": SAR) e a resistên cia sistêmka in duzida
(RSI) ("induced systemic rcsistance"; !SR) que são fenômenos
distintos, mas fenotipicamente semelhantes (Fu et ai., 2013).
Como comentado, as plantas, após a exposição a um agente
indutor, têm seus mecanismos de defesa ativados não apenas no
sítio de indução, como também em outros locais distantes dele. A
RSA, induzida geralmente por patógenos necrotróficos, é contro-
lada por um caminho de sinalização dependente do acúmulo de
ácido salicílico (AS) e da proteína de regulação NPR 1. Enquanto.
por sua vez. a RSI, promovida por bactérias não-patogênicas e
promotoras de crescimento (rizobactérias), funciona independen-
temente do iicido salicílico, porém requer a proteína NPRl e é
regulada por ácido jasmônico e etileno (Capítulo 6 desta obra).
• Duração do efeito protetor
Dependendo do indutor e da planta utilizados, o efeito
protetor pode durar desde poucos dias até algumas semanas ou
mesmo por todo o período de vida da planta. No caso de plantas
de pepino, inoculadas repetidamente com C. gloeosporioides f. sp.
cucurbitae, a proteção das folhas contra o mesmo fungo mostrou-se
efetiva por 10 semanas.
• Ausência de especificidade
A não especificidade da resistência induzida em plantas é
refletida não somente pelos diferentes indutores passíveis de uso,
mas também no amplo espectro de fitopatógenos contra os quais
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos

a planta é protegi-da. Plantas de pepino submetidas a tratamentos
foliares tendo C. gloeosporioides f. sp. cucurbitae ou vírus da
necrose do fumo (Tobocco necrosis virus - TNV) como indu-
tores mostram-se protegidas sistemicamente contra C. gloeos-
porioides f. sp. cucurbitae, Cladosporium cucumerinum, Didy-
mella bryoniae, Fusarium oxy sporum f. sp. cucumerinum.
Phytophthora injéstans, Pseudoperonospora cubensis, Pseudo-
monas syringae pv. lachry mons, Erwinia tracheiphila, vírus do
mosaico do pepino (Cucumber mosaic virus - CMV) e TNV.
• Transmissão via enxertia e regenerantes
Deve-se destacar que a resistência induzida nas plantas
pode ser transmitida através de enxertia, como exemplificado
para pepino protegido por C. gloeosporioides f. sp. cucurbitae
ou TNV contra C. gloeosporioides f. sp. cucurbitae e de regene-
rantes via cultura de tecidos, como mostrado em plantas de fumo
protegidas contra P hyos<.yami C sp. tabacina.
• Primi11g (pré-condicionamento/sensíbilização)
No início dos anos 2000, Henns e colaboradores (Herms et
ai., 2002), trabalh:ando com plantas de fumo pré-tratadas com um
fungicida a base de estrobilurina, evidenciaram a possibilidade de
aumentar a resisti!ncia dessas plantas contra o vírus do mosaico
do fumo (Tabacco mosaic virus) e contra a bactéria Pseudomonas
syringae pv tabaci. Com base nesses resultados, os pesquisa-
dores chegaram à conclusão de que o fungicida potencializava
as respostas bioquímicas e moleculares das plantas por meio do
pré-condicionamento/sensibilização (''priming") contra a subse-
quente infecção pelos patógenos. Com base nas pesquisas condu-
zidas nessa área nos últimos 15 anos (Goellner & Conrath, 2008;
Mauch-Mani et ai., 2017), demonstrou-se que o "priming" é parte
integrante do fenômeno da resistência das plantas contra estresses
bióticos e abióticos, pennitindo que as plantas ativem suas respostas
de defesa mais rapidamente e/ou efetivamente quando desafiadas
por esses estresses (Figuras 35.17 e 35.18). Além disso, recente-
mente demonstrou-se o chamado "Estado de priming transgene-
racional" (Figura 35.17), o qual ocorre em plantas geradas a partir
de sementes provenientes de plantas paremais pré-condicionadas
("priming memory"f 'plant immunological rnemory'), as quais se
tornaram aptas a reagir mais rapidamente e mais adequadamente
quando desafiadas por um agente estressante (Balmer et ai., 2015).
Esse fenômeno é bastante interessante para o desenvolvimento de
novos conceitos no controle de doenças, visto que pmpicia resis-
tência de amplo-espectro sem afetar significativamente o cres-
cimento das plantas e a frutificação ou a produção de sementes
(Karasov et ai., 2017; Mauch-Mani et ai., 2017).
• Mecanismos de resistência ativados
A proteção induzida em plantas envolve a ativação de meca-
nismos de resistência representados por barreiras bioquímicas e

Fase de primíng Fase de primingapós desafio Estado de priming transgeneracional

Glucoslnolatos / Fitoalexinas / Fenóls / 1

Metabólitos TCA
ro Amino ácidos _Calose / PRs / Ácido salicíllco / Acido 1
jasmõnlco
1: Ai;úcares 1 Ácido jasmõnico
fl'.l ROS 1 PRs
a. PHs 1 Açúcares
l'!.:l Ác:ido salidlico Amlno ácidos
"C 1
o Modificações
iro 1
u, hlstonas
ro 1
(1)
a: 1
1

t t 't Tempo
•
Estímulo priming Desafio Desafio
Figura 35.17 -Os vários estados no fenômeno do priming (pré-condicionamento/sensibilização). O estado de príming é disparado por um
estimulo e dura até o momento em que a planta é exposta ao desafio por um estresse. Na "Fase de priming", os níveis de vários
me·tabólitos primários e secundários, enzimas, hormônios e outras moléculas são levemente alterados colocando a planta em
um estado de alerta ("standby state"). · Em resposta ao desafio com um agente estresse, a planta entra na "Fase de primíng
após desafio'', momento em que reações (fenóis, fitoalexinas, proteínas relacionadas à patogênese, etc) para combater o agente
estressante são induzidas rapidamente. Por sua vez, o ·'Estado de priming transgeneracional'' ocorre em plantas geradas a partir
de sementes provenientes de plantas parentais pré-comlicíonadas ("priming memo1Ji"), as quais se tomaram aptas a reagir mais
rapidamente e mais adequadamente quando desafiadas por um agente estressante. A linha verde representa o nível e a veloci-
dade da reação das plaiitas que foram cond.icionadas ("prímed"), enquanto a linha azul mostra o nível de reação das plantas
não condicionadas. TCA - ciclo do ácido tricarboxílico; EROs - espécies reativas de oxigênio; PRs - proteínas relacionadas
à patogênese.
Fonte: Adaptada de Balmer et ai. (2015).

445
 Manual de Fitopatologia

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Tempo Bpós inoculaçilo Tanpo após inorul11ção
Tempo após inoe-ulaçio (h)

Figura 35.18 - Atividade das enzimas fenilalanina amônia-liase (FAL) (a) e chalcona isomerase (CI-11) (b) e o acúmulo da fitoalexina faseolidina
(c) em hipocótilos de plântulas de caup,i (Vigna unguiculata) tratadas, via sementes, com acibenzolar-S-metílico (ASM) e desafia-
das com Colletotrichum orbicular-e (♦ );desafiadas na ausência de indução(■) ou induzidas com ASM, mas não desafiadas (.à).
Fonte: Adaptada de Latundc-Dada & Lucas (2001).

estruturais (Oliveira et ai., 2016). Dentre esses m.ec:anis1nos P.Ode

se mencionar aumento na atividade da enzima oxidativa pero- 0,3

xidase, acúmulo de fitoalexinas, quitinases, P- l ,3-g\ucanases,

proteínas-RP em geral e glicoproteínas ricas cm hídroxipro- 0,2
lína (extensinas), bem como a lignificação dos te!cidos (Caval-
canti et ai., 2005a). No caso de pepino protegido siistemicamente 0,1
contra Cladosporium cucumerinum por inoculações prévias
com C. gloeosporioides f.sp. cucurbitae, observa-s,e um aumento
no conteúdo de lignina nos tecidos protegidos e inoculados com o 12 24 36

o patógeno (Figura 35. 19), enquanto os tecidos protegidos
mas não inoculados não acumulam esse polímero fenólico. A
restrição no desenvolvimento de C. cucumerinum foi associada
com a capacidade das células epidérmicas de tecidos prote-
gidos em responder rapidamente à presença do patógeno com
o acúmulo de lignina.
• Uso no controle de doenças
A indução de resistência em plantas, além de ser utilizada
como uma ferramenta para os estudos bioquímicos e fisiológicos
dos mecanismos de resistência e suscetibilidade das plantas contra
fitopatógeoos, pode lambém ser vista como uma possível medida
para o controle de doenças vegetais (Capítulos 6 e 17 desta obra;
Burketova et ai., 2015; Cavalcanti et ai., 2005b; Gozzo et ai.,
2013; Kuhn et ai., 2006; Llorens et ai., 2017; Oliveira et ai., 2016;
Walters & Fountaine, 2009). A proteção mostra-se viável em casa
de vegetação e condições de campo, exibindo várias vantagens,
como: a efetividade contra vírus, bactêtias, fungos e nematoides;
a estabilidade devido à ação de diferentes mecanismos de resis-
tência; o caráter sistêmico, persistente e natural da proteção; a
transmissão por enxertia; a economia de energia metabólica - a
Horas após o trotamento desafiador
Figura 35.19 - Conteúdo de lignina em tecido de pepino após a ino-
culação desafiadora com Cladosporium cucumerínum.
Os tratamentos são representados por: (ll-ll) resis-
tência sistêmica induzida com C. gloeosporíoides
f.sp. cucurbitae e desafiada com C. cucumerinum;
( ♦-♦ ) resistência não induzida, tecido desafiado;
(6-·-Á) resistência induzida, tecido não desafiado;
(♦--- ♦) resistência não induzida, tecido não desa-
fiado.
Fonte: Adaptada de Kuc ( 1982).
planta permanece em "estado de alerta" ("príming"; Figura 35. 17)
e os mecanismos de resistência são ativados mais rapidamente e
somente na presença do patógeno; a presença do potencial gené-
tico para resistência em todas as plantas suscetíveis. Deve-se
ressaltar que a resistência induzida raramente é completa, sendo
que a maior parte dos agentes indutores promove controle das
doenças entre 20% e 85% em relação às plantas não induzidas.

446
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
Em função do possível uso comercial da indução de resis-
tência, em tomo de 1995, na Europa. ocorreu a liberação do
primeiro produto comercial, no contexto de uma nova classe deno-
minada de "Ativador de Planta" ("plant activator'''), representado
pelo Bion®, o qual é um éster S-metil do ácido benzo (1,2,3) tiadia-
zole-7-carbotioico, também conhecido como acibenzolar-S-metil
ou acibenzolar-S-metilico (ASM) e considerado como um análogo
funcional do AS. Após a liberação do ASM, vários novos produtos
têm surgido, explorando a capacidade de ativação dos mecanismos
de defesa das plantas. Dentre eles, pode-se citar, Axiom Harpin
Proteins® (antigo ProActTMx e Messenger®), Elexali), Oxycom~
e Phytogard®, os quais representam uma nova geiração de defen-
sivos, com possibilidades de emprego em programas de manejo
de doenças de plantas.
A pesquisa sobre o fenômeno da indução de: resistência em
plantas mostra um grande volume de trabalhos, al,5m do interesse
da iniciativa privada, visando a utilização da prote:ção em casa de
vegetação e campo para o controle das doenças e o consequente
repasse da mesma para os produtores. Atualmente, procura-se a
identificação do sinal químico transloeado através das células das
plantas protegidas sistemicamente {Archana et ai.. 2017), bem
como o emprego das técnicas da biologia molecular para o escla-
recimento das bases moleculares do fenômeno (Balmer et ai.,
2015; Mauch-Mani et ai., 2017).
35.5. ESPECIFICIDADE NAS INTERAÇÕIES
HOSPEDEIRO-PATÓGENO
Um alto grau de especificidade existe nas interações hospe-
deiro-patógeno. Apesar do grande número de patóg:enos em poten-
cial no ambiente, somente umas poucas espécies vegetais ou culti-
vares tomam-se infectados. Além disso, somente certos biótipos
de fitopatógenos são capazes de induzir doençã cm· c~rtos culti-
vares de uma única espécie de planta. O fenôme:no de especifi-
cidade não é restrito somente às interações planta-patógeno, mas
é também uma característica das interações animal-patógeno e
planta-planta, sendo dependente do genoma das partes em inte-
ração (veja terminologia no Capítulo 6 desta obra). De acordo
com Heath ( 1981 ), a especificidade nas interações planta-pató-
geno pode ser distinguida de duas maneiras: mma, em nível
de espécie (especificidade espécie-espécie) e, outra, em nível
de cultivar (especificidade raça-cultivar). A resistência cm
nível de espécie é comumente referida como resistência d e
não-hospedeiro ("non-host resistance"), eoquanitO a resistência
em nível de cultivar é frequentemente referida como resistência
de hospedeiro ("host resistance") (Bettgenhaeuser et ai., 2014;
Gill et ai., 2015).
35.5.1. Reconhecimento, Sinalização e Ativação dos
Sistemas de Defesa
Independentemente das especulações sobre os mecanismos
envolvidos na especificidade, as reações diferenciais de hospe-
deiros, não hospedeiros e cultivares implica na e,dstência de um
reconhecimento especifico entre plantas e patógeiOOS (Gíll et ai.,
2015; Lee et ai., 2017; Medeiros et ai., 2003; Resernde et ai., 2007).
O fenômeno de reconhecimento é definido por Clarke & Knox
(1978) como o "evento inicial na comunicação célula a célula, o
qual evoca uma resposta bio4uímica; fisiológica ou morfológica
definida''. Nessa definição, deve-se atentar para a distinção entre o
processo (o evento da comunicação), que determina uma resposta,
e a natureza da resposta. O reconhecimento pode ser visto como
447
uma interação do tipo sim/não, a qual, subsequentemente, permite
ou impede a evolução de uma cadeia de respostas necessárias para
o desenvolvimento ou restrição do crescimento do patógeno. Para
os fitopatologistas, Sequeira (1978) sugere a seguinte definição
para reconhecimento: "Um evento específico inicial que desenca-
deia uma resposta rápida e direta por parte do hospedeiro, que faci-
lita ou impede o posterior crescimento do patógeno''.
Portanto, a ativação das respostas de defesa por parte
da planta se inicia pelo reconhecimento de padrões mole-
culares associados ao microrganismo (PAMPS e MAMPS),
conforme descrito inicialmente e no Capítulo 6 desta obra,
mediado pela interação entre os genes de resistência da planta
(R) e efetores ou pela ligação de eliciadores não-especí-
ficos (fatores abióticos, produtos do patógeno, frações da
parede celular da planta ou do próprio microrganismo) a
possíveis receptores da planta (PRRs) (Piguras 35.20 e 35.21;
Boxe 35.3). Os mecanismos de defesa desencadeados podem
incluir a resposta de hipersensibilidade, a produção de espécies
ativas de oxigênio, a ativação de genes de defesa, a síntese de fito-
alexinas e de compostos aptos a promover mudanças estruturais
na parede celular. Em adição, sinais podem ser translocados para
partes distantes do sitio onde o reconhecimento ocorreu, aumen-
tando os níveis de resistência (Archana et ai., 2017).
Nesse sentido, para que os mecanismos de defesa sejam
ativados, existe a necessidade da percepção molecular de sinais
por parte da planta. Moléculas receptoras, em sua grande maioria
proteínas, ficam ancoradas ou em disposição transmembranar
na membrana plasmática com o sítio antena (reconhecimento)
voltado para o ambiente extracelular e no citoplasma e/ou núcleo
para sinais que ocorrem intracelulam,ente, como no caso de
vírus e bactérias. Os efetores dos patógenos podem ser apoplás-
licos ou citoplasmáticos (Lo Presti et ai., 2015). Os apoplásticos
são secretados pelos patógenos e ficam no ambiente extracelular,
em espaços intercelulart:s. Em muitos casos, efetores apoplásticos
podem ser também reconhecidos por receptores de membrana.
Efetores citoplasmáticos apresentam um motivo molecular especi-
fico que lhes dão a habilidade de entrar no citoplasma das células
utilizando a maquinaria da planta. Exemplos clássicos deste tipo
de efetor são aqueles das famílias RxLR e Crinkler (CRN) de
oomicetos (Stam et ai., 2013). Por apresentarem uma sequência
específica de aminoácidos formando domínios (RxLR: arginina,
qualquer aminoácido, seguido por leucina e novamente arginina,
ou no caso dos CRN o motivo LFLAK) estes efetores entram
na célula, podendo ate interferir com a expressão de genes no
núcleo. Os et"etores citoplasmáticos são reconhecidos por plantas
através de proteínas R. Outros efetores eliciadores de defesa tem
sido estudados, como os peptídeos (ex. genes avr4 e avr9) purifi-
cados de Cladosporium fulvum na interação com tomateiro, e no
patossistema Rhynchosporium seca/is e cevada, onde urna proteína
codificada pelo gene de avirulência nipl interage com o produto
do gene Rrs 1, conferindo resistência as plantas. Outra classe de
receptore.s específicos é representada pelas proteínas codificadas
pela família de genes da qual faz parte o Pto do tomateiro. Esse
gene de resistência é um dos mais estudados e o primeiro que
foi clonado. Os produtos do gene Pto conferem resistência a
isolados de Pseudomonas syringae pv. tomato portadores do gene
de avirulência avrPto. Além disso, o sistema de reconhecimento
que envolve o gene Pto não é um sistema simples de interação
eliciador-receptor, existindo a participação de vários fatores de
transcrição.
 Manual de Fitopatologia
Patógeno
~~~
Genes de patogenicidade
Exemplo: adesão, produção de toxinas,
enzimas degradadoras de parede e cutícula
Elidadores
Ataque microbiano não específicos
Defesa do hospedeiro
Alterações na parede celular, síntese de
fitoalexinas, proteínas relacíonadas à
patogênese, lignina, enzimas líticas, etc.
Genes de respostas de defesa
Célula Vegetal
Figura 35.20 - Modelo molecular simplificado ilustrando a interação planta-patógeno.
Fonte: Adaptatla de Lucas (1998).
Diferentes dos produtos de genes avr, compostos presentes
na parede celular e outros secretados pelo patógeno constituem-se
em elicíadores não específicos, para os quais existem os respec-
tivos receptores. As plantas possuem um sistema capaz de perceber
sinais químicos e detectar a presença de invasores, consequente-
mente acionando o seu sistema de defesa. Além desses, temos as
elicitínas, pequenas proteínas (cerca de I O kDa), produzidas por
espécies de Phytophthora e Pythium, as quais induzem necrose
sistêmica em fumo e outras solanãceas (Pascholati et ai., 2008a).
Além disso, as clicitinas podem induzir respostas de defesa, como
é o caso da criptogeína, a qual é produzida por Phytophthora
cryptogeo, e induz alterações na penneabilidade da membrana,
produção da fitoalexina capsidiol e a fosforilação de proteínas
em células de fumo em cultivo. Por outro lado, a elicitina
alfa-plurivorina de Phytophthora pillrivora não elicita defesa,
pelo contrario, este efetor foi descrito como tendo ação na
supressão das três vias do sistema de defesa (vias do ácido sali-
cílico, jasmonato e etileno) em plantas de faia europeia (Fagus
sylvatica), sendo responsável pela agressividade do patógeno e
suscetibilidade da planta (Dalio et ai., 20 17a). As harpinas são
proteínas produzidas por espécies de Pseudomonas e Erwinia
e induzem reação de hipersensibilidade em várias plantas. Por
exemplo, uma proteína de 44 kDa, produto do gene hrpN de
E. amylovora, elicia a produção de espécies reativas de oxigênio
em células de fumo em poucos minutos. De maneira similar. o
gene hrpZ de Pseudomonas syringae pv. syringae codifica urna
proteína de 35 kDa, a qual induz RH em fumo e batata. Uma
448
Genes de avirulência
~
♦ Eliciador
especifico
+ Receptor
específico
Transdução /
de sinais
f
Genes de resistência
fração lipídica, representada pelos ácidos araquldônico e eico-
sapentanoko, foi isolada de esporos de Phytophthora infestans,
e a mesma era efet1va como eliciador do acúmulo de fitoalexinas
do tipo terpenoides em batata.
Após efetuada a percepção do sinal, mediada pelos recep-
tores celulares, tem lugar a transdução do sinal gerado pela inte-
ração eliciador-receptor, a qual consiste na amplificação desse
sinal para o sítio de ação no interior da célula (Figura 35.20).
Essa amplificação pode ser direta ou indireta, por exemplo, via
mensageiros secundários, fosforilação de proteínas ou ativação
de proteínas G. A fosforilação de proteínas se apresenta como
um mecanismo-chave para a transdução de sinais em organismos
procarióticos e eucarióticos. Nesse processo, quinases de prote-
ínas efetuam a catálise de substratos como histidina, serina, treo-
nina e tirosina. Dentre essas enzimas, as proteínas denominadas
de quinases de proteínas ativadas por mitógenos (MAP-quinases)
mostram-se de especial interesse (Cui et ai., 2010). Diversos
compostos foram identificados como mediadores no processo
de sinalização para respostas das plantas a diferentes patógenos
ou fatores abióticos. Dentre eles, pode-se citar o ácido salicílico
(possível sinal endógeno secundário), o ácido jasmônico e seu éster
meti! (também possíveis mensageiros secundários), etileno e o
óxido nítrico. Finalmente, ocorre a tradução do sinal, onde ocorrem
as respostas celulares. em função da ativação de genes envolvidos
na síntese de proteínas-RP, de enzimas de rotas metabólicas de
fitoalexinas e de mecanismos de defesa estruturais. Em resumo,
após o reconhecimento do fitopatógeno ou agente provocador de
 Fisiologia do Parasitismo: como as Plantas se Defe ndem dos Patógenos
ETI
Alta
PTI ETS
Priming Efetores do patógeno
•••
•••
V organism-associated molecular pattems"; MAM_Ps)
•--
PRRs
Baixa
•••
1'
MAMPs 'DAMPs
\ " PAMPs
/
Químicos Não r>atógenos Insetos Patógenos
Herbívoros
Figura 3S.21 - As plantas reconhecem eliciadores químicos. padrões
moleculares associados a microrganismos não-pato-
gênicos (Microbe-Associared Molecular Pattems
- MAMPS), padrões moleculares associados a pa-
tógenos (Parhogen-Associared Molecular Pattems
- PAMPS), padrões moleculares associados ao dano
produzidos pelas plantas em resposta ao ataque de in-
setos, herbívoros ou pat6genos (Damage-Associared
Molecular Patrerns - DAMPS), via receptores de
reconhecimento transmembrana (Transmembrane
Partem Recognirion Receprors - PRRs). O reconhe-
cimento ativa uma i.lefesa basal chamada imunidade
desencadeada por padrões (Pattern triggered imnm-
nity - PTI), um estado que impede a colonização do
hospedeiro por "patógenos não adaptados". Patóge-
nos adaptados secretam efetores que promovem a
"suscetibilidade desencadeada por efetores" (Effec-
tor lriggered susceptibility - ETS). O tratamento
das plantas com compostos eliciadores (químicos,
MAMPs, DAMPs ou PAMPs), na ausência de pa-
tógenos adaptados, ativa o "estado de priming'· e/ou
imunidade baseada em PTI que coloca as plantas em
um estado de alerta para defesa, aumentando a resis-
tência contra outros patógenos virulentos.
Fonte: Adaptada de Wiesel et ai. (2014).
449
Boxe 35.3 MAMPs, PAMPs e efetores
As plantas possuem a capacidade de reconhecer
moléculas derivadas do patógeno, as quais ativam
as respostas de resistência (Figura 35.21). Molé-
culas estruturais originárias da superfície do pató-
geno, como as constituintes da parede celular dos
fungos (quitina, glucana, proteínas e glicoproteínas)
e lipopolissacarídeos bacterianos (LPS) e flagelina,
elidam respostas de defesa em um grande número
de plantas. Esses eliciadores não-específicos são
geralmente componentes estruturais conservados de
microrganismos, sendo denominados de "padrões
moleculares associados a microrganismos" ("micro-
ou "padrões moleculares associados a patógenos"
(pathogen-associated molecular patterns"; PAMPs),
os quais são reconhecidos como resultado da "imuni-
dade ínata" das plantas. Outro grupo de eliciadores é
reconhecido por um número específico de plantas ou
cultivru:es. Originalmente, os elkiadores específicos
eram denominados de proteínas de avirulência (Avr),
pois eram identificados como determinantes de Avr
de fitopatógenos. Atualmente, os mesmos passaram
a ser chamados de "efctores" ("effectors"), visto que
também são frequentemente fatores de virulência para
patógenos durante as interações com plantas suscetí-
veis (Capítulo 34 desta obra). Ambos os eliciadores,
específicos ou não, induzem um conjunto similar de
reações de resistência nas plantas as doenças.
estresse, b;isicamente três eventos estão envolvidos na transdução
do sinal gerado desde a ligação entre o eliciador e receptor até a
ativação dos genes envolvidos na defesa: 1) abertura de canal de
íons na membrana; 2) ativação de quinases de proteínas no cito-
plasma; 3) produção de mensageiros secundários.
Vários modelos têm sido propostos para explicar o processo
de sinalização na resistência das plantas a patógenos ou outros
agentes capazes de induzir os mecanismos de defesa. Um modelo
simplificado, ilustrado na Fignra 35.20, mostra esse processo
que pode ser utilizado nas interações gene a gene, bem como
no fenômeno da indução de resistência. Nesse modelo, produtos
de gene avr ou produtos relacionados à patogênese (toxinas,
enzimas, oligômeros de constituintes da parede celular) podem
ser passíveis de reconhecimento pela planta, a qual pode então
expressar genes envolvidos na defesa. Obviamente, trata-se de
um modelo simplificado, visto que as interações entre as molé-
culas eliciadoras e receptoras são mais complexas. Atualmente,
com o rápido avanço das técnicas moleculares e sistemas bioló-
gicos disponíveis, tem sido possível entender cada vez mais e em
detalhes o fenômeno do reconhecimento, sinalização e ativação
dos sistemas de defesa das plantas.
35.6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A tentativa de infecção dos tecidos de uma planta por um
patógeno inicia uma progressão complexa de interações bioló-
gicas e moleculares. que culmina nos sintomas visuais associados
 Fisiologia do Para.sitismo: como as Plantas se Defendem dos Patógenos
ETI
Alta
PTI ETS
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Químicos Não patógenos Insetos Patógenos
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Figura 35.21 - As plantas reconhecem eliciadores químicos, padrões
moleculares associados a microrganismos não-pato-
gêo icos (Microbe-Associated Molecular Patlerns
- MAMPS), padrões moleculares associados a pa-
tógenos (Pathogen-Associ01ed Molecular Pa11ems
- PAMPS}, padrões moleculares associados ao dano
produzidos pelas plantas em resposta ao ataque de in-
setos, herbívoros ou patógenos (Damage-Associated
Molecular Pauerns - DAMPS), via receptores de
reconhecimento transmembrana (Transmembrane
Partem Recognílion Receprors - PRRs). O reconhe-
cimento ativa uma defesa basal chamada imunidade
desencadeada por padrões (Pallern triggered immu-
nity - PT[), um estado que impede a colonização do
hospedeiro por "patógenos não adaptados". Patóg1:-
110s adaptados secretam efetores que promovem a
"suscetibilidade desencadeada por efetores" (Ejfec-
tor triggered susceptibilil)• - ETS). O tratamento
das plantas com compostos eliciadores (químicos,
MAMPs, DAMPs ou PAMPs), na ausência de pa-
tógenos adaptados, ativa o "estado de priming" e/ou
imunidade baseada em PTI que coloca as plantas em
um estado de alena para defesa, aumentando a resis-
tência contra outros patól:eoos virulentos.
Fonte: Adaptada de Wiesel et ai. (2014).
449
Boxe 35.3 MAMPs, PAMPs e efetores
As plantas possuem a capacidade de reconhecer
moléculas derivadas do pa tógeno, as quais ativam
as respostas de resistência (Figura 35.21). Molé-
culas estruturais originárias da superfície do pató-
geno, como as constituintes da parede celular dos
fungos (quitina, glucana, proteínas e glicoproteínas)
e lipopolissacarídeos bacterianos (LPS) e flagelina,
eliciam respostas de defesa em um graude número
de plantas. Esses eliciadores não-específicos são
geralmente componentes estruturais conservados de
microrganismos, sendo d enominados de "padrões
moleculares associados a microrganismos" ("micro-
organism-associated molecular patterns"; MA1"1Ps)
ou "padrões moleculares associados a patógenos"
(patboge n-associated molecular patterns"; PAMPs),
os quais são reconhecidos como res ultado da " imuni-
dade inata" das plantas. Outro grupo de eliciadores é
reconhecido por um número específico de plantas ou
cultivares. Originalmente, os eliciadores específicos
e ram denominados de proteínas de avirulência (Avr),
pois eram identificados como determinantes de Avr
d e fitopatógenos. Atualmente, os mesmos passaram
a ser chamados de "efetores" ("effectors"), visto que
também são frequentemente fatores de virulência para
patógenos durante as interações com plantas suscetí-
veis (Capítulo 34 desta obra). Ambos os eliciadores,
específicos ou não, induzem um conjunto similar de
reações de resistência nas plantas as doe nças.
estresse, basicamente três eventos estão envolvidos na transdução
do sinal gerado desde a ligação entre o eliciador e receptor até a
ativação dos genes envolvidos na defesa: 1} abertura de canal de
íons na membrana; 2) ativação de q uinases de proteínas no cito-
plasma; 3) produção de mensageiros secundários.
Vários modelos têm sido propostos para explicar o processo
de sinalização na resistência das plantas a patógenos ou outros
agentes capazes de induzir os mecanismos de defesa. Um modelo
simplificado, ilustrado na Figura 35.20, mostra esse processo
que pode ser utilizado nas interações gene a gene, bem como
no fenômeno da indução de resistência. Nesse modelo, produtos
de gene avr ou produtos relacionados à patogênese (toxinas,
enzimas, oligômeros de constituiutes da parede celula r) podem
ser passíveis de reconhecimento pela planta, a qual pode então
expressar genes envolvidos na defesa. Obviameute, trata-se de
wn modelo simplificado, visto que as interações entre as molé-
culas eliciadoras e receptoras são mais complexas. Atualmente,
com o rápido avanço das técnicas moleculares e sistemas bioló-
g icos disponíveis, tem sido possível entender cada vez mais e em
detalhes o fenômeno do reconhecimento, sinalização e ativação
dos sistemas de defesa das plantas.
35.6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A tentativa de infecção dos tecidos de uma planta por um
pat6geno inicia uma progressão complexa de interações bioló-
gicas e moleculares, que culmina nos sintomas visuais associados
 Manual de Fitopatologia
com resistência ou suscetibilidade. A natureza, tempo e coorde-
nação espacial das ações de qualquer um dos organismos envol-
vidos mostram-se cruciais na definição do resultado final de qual-
quer interação. Os mecanismos envolvidos na resistência das
plantas contra fitopatógenos começaram a ser estudados efetiva-
mente no final da década de 1950, iniciando a produçiio de um
enorme volume de informações sobre o assunto. Com o advento
da biologia molecular e engenharia genética, nota-se uma frutí-
fera união dessas áreas com a fisiologia e bioquímica do parasi-
tismo, o que vem produzindo resultados esclarecedores sobre as
bases do fenômeno da resistência e da suscetibilidade de plantas
a microrganismos patogênicos (Gaulin, 2017; Mauch-Mani et ai.,
2017; Zeilinger et ai., 2016).
35.7. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 CAPÍTULO
ALTERAÇÕES FISIOLÓ Gl CAS
EM PLANTAS D,OENT.ES
Ronaldo José Durigan Dalio e Sérgio Florentino Pascfmtati
ÍNDICE
36.1. Introdução ............................................................. 453
36.2. Afterações na estrutura e na função celular......... 454
36.3. Alterações nas relações hídricas ........................... 456
36.4. Alterações nutrkionais ........................................ 459
36.4.1. Nutrientes inorgânicos ............................ 459
36.4,l. Metabolismo de carboidratQs ................: 459
36.4,3. Metabolismo de nitrogênio ...........~......... 459
36.5. A!lterações n.a transcrição e tradução de genes ...... 459
36.6. Alterações ,n a atividade de enzimas .................... 461
36.7, AJterações na fotossíntese e na respiração ......... 462
36.7,A. Res:piração e patogênese .......................... 462
36.1. lNTRODUÇ..\O
s p.lantas terrestres. que evoluíram de um grupo
A de algas verdes, surgkam entre 400 e 500 mBl:lões
de anos atr.i.s no per5odo Devoniano. No ambiente
ter,restre, estas ;planlas já estabeleceram interações com microrga-
nismos p.ré-eústeliltes (Rox.e 36.1) e isso moldou a evolução de
]Plantas superiores que hqje oc\ilpam c.co:ssiMernas naturais ou são
1utihzadas ma agricuHura,
A co,.evolução de plantas com microrganismos do solo
ou da pame aérea. sejam eles patogênicos ou simbíontes, Qevou
ao desenvolvimento de complexos mecanismos moleculares de
interação. O mecanismo básico que induz o desenv·o'lvimento de
doença por certos patógenos em uma determinada planta hospe-
deira e não em out>ras tem intrigado fitopatologistas por muito
tempo. Em regra, as plantas apvesenlam um sistema de defesa
eficiente e robusto, já que estão em constante coolato com
453
1 1
36.7.2. Fotossí ntes.e e patogênese........................ 464
36.7.3. Translocação ............................................ 466
36.8. Alterações hormonais .......................................... 466
36.8.l. Auxinas..................................................... 467
36.8.2. Gibere.linas ................................................. 468
36.8.3. Citocin'inas ............................................... 469
36.8.4. Etileno ...................................................... 469
36.8.5. Ácido absdsico ........................................ 470
36.8.6. Dhtúrbios hormonais e produção de
alimentos .................................................. 470
36.9. Bibliografia cons,ultada ........................................ 470
microrganismos do ambiente e raramelilte há desenvolvimento
de doença. lsso acontece porque plantas apresentam sistemas
inatos de reconhec'inu.,-nto de potenciais organismos invasores
QJ1.le levam a ativação de respostas de defesa (para mais detalhes
acerca dos mecanismos de defesa das plantas ver Capítulo 35
desta obra). No entanto, palógenos adaptados causam doenças
porque subvertem os mecanismos de reconhecimento da planta
ou ativamente suprimem as respostas de defesa vegetais.
As plantas possuem receptores ,de reconhecimento de molé-
culas dos pató_genos ínti:r e íntracclularrnenle. !Fora da célula, as
plantas reconhecem padrões moleoulares associados aos pat~
genos (s•igla em inglês PAMP.s, da expressão Pathogen-Associated
Molecular Pattem) vja receptores de reconhecimento (siglas em
Í'ogUês: PRRs, da eXipressào Pat,tern Rccognítion Receptor, ou
1PAMPs recognition rec~ptor). Dentro da célula, moléculas de
inva:so.res podool ser reconhecidas por proteínas de resistência
(R-proteínas). Este reconhecimento. seja via PRRs ou R-proteínas,
 Manual de Fitopatologia
Boxe 36.1 Evidência de interações entre plantas
terrestres e patôgenos datando de
320 milhões de anos atrâs
Em 2010, StrulJu-Derrien e colaboradores publi-
caram pela primeira vez na história da ciência evidên-
cias fósseis de parasitismo em plantas por oomi-
cetos. Os oomicetos são eucariotos microscópicos que
podem ser saprófitas ou parasitas de plantas animais
e fungos. Algumas espécies tem extrema importância
econômica na. agricultura por causarem doenças em
diversas culturas. Alguns exemplos de fitopatógenos
oomicetos são Phytoplttl1ora infestans, P. parasitica e
Pythium ultimum. Naquele trabalho, foram apresen-
tados fósseis de uma pteridosperma extinta, chamada
de Lyginopteris oldltamia infectada por um oomiceto,
nomeado Combresomyces williamsonii (holótipo) há
320 milhões de anos. A co-evoluçâo de plantas e micror-
ganismos ao longo de tanto tempo desenvolveu uma
complexa e intrincada rede de interação molecular
entre esses o rganismos que hoje é alvo de estudos e
entendimento por fitopatologistas.
leva à ativação de mecanismos de defesa que na maioria das vezes
impede n desenvolvimento de sintomas e doeoça. Patógenos,
por sua vez, durante a evolução, produziram moléculas efetoras
que, entre outras funções, podem impedir o reconhecimento ou
mesmo desligar o sistema de defesa das plantas. Sem reconheci-
mento ou sem resposta de defesa, as plantas acabam sucumbindo
ao ataque de patógenos que, sem resistência, invadem e ocupam a
planta, utilizando os uutrientes disponíveis para concluírem seus
ciclos de vida.
Uma vez que o patógeno tem sucesso na invasão de tecidos
vegetais, inicia-se uma série de alterações fisiológicas e bioquí-
micas através de ativação e/ou bloqueio de detenninadas ativi-
dades celulares. Posteriormente. mudanças morfológicas visíveis
poderão surgir em decorrência destas alterações. É frequente a
ocorrência de redução de crescimento, clorose, necrose. malfor-
mação, tombamento, etc., situação denominada, genericamente.
de 'quadro sintomatológico' (ver Capítulo 3 desta obra).
Geralmente, os siutomas se desenvolvem a partir de altera-
ções causadas por patógenos em processos vitais para o desenvol-
vimento das plantas. como por exemplo: divisão celular, fotossín-
tese. respiração. relações hídricas, balanço hom1onal, entre outros.
O modo como o patógeno altera estes processos vitais depende
do tecido ou órgão infectado ou do estilo de vida do microrga-
nismo invasor. que pode ser biotrófico (alimenta-se de tecido
vivo), necrotrófico (alimenta-se de tecido necrosado) ou hemi-
biotrófico (inicia a infecção como biotrófico e muda para necro-
trófico no decorrer da colonização). Alguns patógehos desenvol-
veram estratégias especificas para explorar detenninados hospe-
deiros. Alguns deles mantêm um afinado grau de intimidade com
a planta e conseguem desviar o metabolismo da célula afetada em
proveito próprio. Um exemplo extremo é observado nas viroses,
onde o ácido nucleico virai passa a controlar totalmente o meta-
bolismo da célula parasitada. Outro exemplo extremo vem da
interação entre a planta Boechera s11·icta com o fungo causador
de fenugem Pucdnia monoica. em que o patógeno altera
454
256 processos biológicos do hospedeiro para facilitar a infecção
e disseminaç!ío de esporos (Cano et ai., 2013). A incapacidade
do hospedeiro em resistir aos efeitos danosos resultantes da inte-
ração com patógenos determina a vulnerabilidade aos mesmos e
a predisposiçHo a invasões secundárias.
Desde os primórdios da agricultura. o homem percebe os
efeitos dos patógenos em plantas suscetíveis (embora sem saber
que de fato os sintomas eram causados por patógenos ou como
estes o faziam). Em alguns casos, ainda hoje não se sabe como
determinados patógenos causam alguns sintomas em plantas. Não
obstante, o estudo dos mecanismos que causam sintomas e susceti-
bilidade em plantas pode levar ao desenvolvimento de estratégias
de controle d,e doenças na agricultura ou na proteção de ecossis-
temas naturais. Neste capítulo, procurar-se-á explorar como pató-
genos rompei n a fisiologia normal da planta causando sintomas.
Ainda, serão comparadas as atividades nonnais do tecido vegetal
com aquelas observadas no tecido parasitado. Além de procurar
explicar a meicânica do dt!senvolvimento de quadros sintomato-
lógicos, o esl!ado geral da planta afetada também será avaliado,
incluindo alt,erações na estrutura e função celular, nas relações
hídricas, no balanço nutricional, na fotossíntese. na respiração, na
transcrição e tradução de genes e no equilíbrio bonnonal.
36.2. ALTERAÇÕES NA ESTRUT URA E
NA FUNÇÃO C ELULAR
Ao entrar em contato com tecidos vegetais, a ma10na
dos patógenos, sejam eles biotróficos ou neerotróficos, ativam
uma programação genética/transcricional que origina tanto
estruturas relacionadas à infecção, por exemplo, formação de
apressório (para mais detalhes, ver Capítulo 37 desta obra),
como secrec;:ão de moléculas efetoras. Um efetor pode ser
qualquer molécula secretada/associada a um patôgeno que
altera a estrutura ou função do hospedeiro (Dalio et al., 2017).
Como algur1s exemplos citam-se toxinas, enzimas e proteínas
supressoras de defesa. Deste modo. o conjnntn de estruturas
de infecção do patógeno, aliado ao bombardeamento do tecido
vegetal com efetores, pode causar danos à estrutura e à função da
célula hospedeira. Alterações mais comuns ocorrem na estrutura
e ultra-estrutura celular. na integridade do tonoplasto (degradação
da parede celular e disfunção da pem1ea1'ilidade da membrana
plasmática) e no funcionamento de orgauelas.
O estilo de vida do patógeno tem grande influência nas alte-
rações da estrut\lra e da ultra-estrutura celular. Patógenos biotró-
ficos colonizam células vegetais jovens com metabolismo ativo
e secretam um arsenal imenso de moléculas efetoras para inibir
o recouheci mento da infecção ou suprimir respostas de defesa
das plantas. Há um estádio mutualista duradouro onde estes
patógenos não destroem estruturas celulares do hospedeiro até o
momento da esporulaçào. Duraute seu estádio parasítico, pató-
geuos biotróficos podem até estimular a formação de novas estru-
n1ras hospedeiras. tais como novos complexos de membrana.
dictiossomas e cisternas de retículo endoplasmático polarizadas
de modo a explorar a maquinaria biossintética das plantas, indu-
zindo células infectadas a competirem com regiões dreno (gemas,
flores e frutos em desenvolvimento) por assimilados. O fungo
Puccinia graminis, causador de fem1gem em diversas culturas,
pode alterar a posição de organelas. principalmente do núcleo e
cloroplastos aproximando-as de seus haustórios (Figura 36.1).
No entanto, não rompem a membrana plasmática das células,
mantendo a integridade do tonoplasto. Núcleo e cloroplasto são
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes

tubo germinativo

I substomática
,
' .,
• •
-'
-.célula mãe do haustório

núcleo - .. \
(~ -~
I ' ,
....
r;' , ,- - -~ J!___ cloroplasto
--.! -.,_,.,
•✓
Figura 36.l - Esquema da penetração de patógeno biotrófico em célula do hospedeiro. Detalhe para a proximidade de haustórios com núcleo
e cloroplastos. Em interações biotrófü:as raramente há rompimento de membrana plasmática.

alvos frequentes de patógenos. Uma parcela s.ignificativa de
efetores tem localização subcelular no núcleo e no cloroplasto.
No núcleo, os efetores podem allerar a tradução ~: transcrição de
genes, manipulando a fisiologia celular do hospedleiro. No c1oro-
plasto, local de síntese de compostos da via de defesa do ácido
salicílico, os efetores podem manipular uma parte importante das
respostas de defesa da planta.
Patógenos necrotróficos por sua vez, inundam o tecido do
hospedeiro com toxinas e enzimas que podem, no caso de enzimas,
degradar a parede celular e romper tanto a membrana plasmática
como as membranas das demais organelas, expondo o conteúdo do
citoplasma e nncleo. Os nutrientes disponíveis são então assimi-
lados pelos patógenos. A Figura 36.2 mostra hifas de Bol!J'lis cinerea
atacando e degradando tecido foliar de Arabidopsis thaliana.

Figura 36.2 - Fotomicrografia de ataque do patógeno necrotrófico Botrytis cinerea em Arabidopsís thaliana. A) Penetração das hifas em
espaços intercelulares de A. thalianu. B) Colonização avançada de B. cinerea leva à degradação e à destruição de células.
cm - células do mesófilo; cp - citoplasma da célula; ei - espaço intercelular; hf - hifa; pc - parede celular; pm- parede do mesófilo.

455
 Manual de Fitopatologia
Patógenos hemibiotróficos possuem um arsenal de efetores
bastante vasto, desde moléculas que diretamente causam morte
celular até aquelas que suprimem reações de hipersensibilidade,
portanto podem estabelecer relações biotróficas ou necrotróficas
dependendo da fase da infecção ou até mesmo do tipo de hospe-
deiro. A Figura 36.3 mostra uma micrografia de Phy10phthora
plurivora, um hemibiotrófico bastante agressivo. atacando raiz de
Fagus sylvatica (faia). O patógeno inunda previamente o tecido
da planta com um efetor (alfa-plurivorina) que suprime respostas
de defesa das três principais vias (ácido salicílico, Jasmonato e
etileno), comportamento este típico de um patógeno biotrófico.
Concomitantemente. as hifas do patógeno penetram nos espaços
inter e intra-celulares. sem formação de haustório e com rompi-
mento c degradação de células. Neste caso. o comportamento é
típico de necrotróficos. lsso mostra a capacidade/flexibilidade dos
patógenos hemibiotróficos em empregar estratégias complexas
tanto de biotróficos quanto de necrotróficos ao atacar e infectar
hospedeiros.
Figura 36.3 Fotomicrografia de microscópio de fluorescência con-
focal evidenciando o ataque do patógeno hemibio-
trófico Phywphthora plurivoro em Fagus sylvatica.
Detalhe para hifas (coloração azul escura) que pene-
tram as células. rompendo-as, enquanto outras perma-
necem no espaço intercelular. Aumento de 40 vezes.
A membrana plasmática tem um papel fundamental na fisio-
logia celular e da planta como um todo. Suas principais funções são
revestimento. proteção e penneabilidade seletiva. A suscetibilidade
d<! várias plantas pode ser originária de alterações no funcionamento
da membrana, causadas por patógenos. Estas alterações sào frequen-
temente relacionadas à degradação de lipídeos e de proteínas que
dão estrutura à membrana, interferência no reparo ou manutenção
do filme fluido ou fluidez da membnrna. estímulo ou inibição de
enzimas que controlam o bombeamento de prótons ou íons cálcio,
ATPases, aquaporinas ou ainda interferência com receptores anco-
rados na membrana que podem ativar mecanismos de defesa.
456
Mudanças na fluidez e penneabilidade da membrana são
eventos comuns durante interações compatíveis. A presença de
haustórios diminui a fluidez das membranas e a presença de
hifas e toxinas dos patógenos podem alterar o potencial elétrico.
degradar e romper a membrana plasmática liberando eletrólitos
para o meio intercelular. A perda de eletrólitos é um dos primeiros
eventos detectáveis que marcam o início de doenças em plantas.
Entre outros patógenos, que sabidamente causam desequilíbrios na
permeabilidade celular por ação de toxinas durante a patogênese.
estão o fungo Bipolaris i·ictoriae, causador da queima das folhas
e podridão do colo e raízes de aveia, e a bactéria Pseudomonas
syringae pv. tabaci, causadora do fogo selvagem em soja. Outros
eventos detectáveis em início de infecção são mudanças na estru-
tura de membranas de organelas. Comumente membranas do retí-
culo endoplasmático. cloroplastos e mitocôndrias apresentam um
espessamento e inchaço após a infecção e durante a colonizaçã('
Jos tecidos pode haver rompimento <lestos membranas, compro-
metendo a função das organelas e por consequência, comprome-
tendo a fisiologia celular e da planta como um todo.
36.3. ALTERAÇÕES NAS RELAÇÕES HÍDRICAS
O bom funcionamento da fisiologia de qualquer planta
depende de um status hídrico adequado. Tanto absorção de água
pelas raízes quanto distribuição desta água ao longo dos tecidos
da planta devem ser apropriados.
Para que haja absorção de água nas raízes, estas devem estar
em seu estado normal de organizaçào e com potencial hídrico mai5
baixo do que o do meio exterior. Assim. é possível a entrada de água
por osmose até que essa atinja os vasos do xilema. Diversos pató-
genos, principalmente aqueles que vivem no solo e atacam raízes.
podem interferir com a absorção de água das plantas. Quando
se dá a infecção, a simples presença de hifas ou haustórios ou
até mesmo padrões moleculares associados aos patógenos podem
interferir com o potencial hídrico da raiz, impedindo ou incre-
mentando a entrada de água. Em situações de infecção de raízes
mais severa, pode haver rompimento de membranas e degradação
de tecidos, comprometendo também a absorção.
Após a absorção de água nas raízes, os vasos de xilema a
distribuem por toda a planta por meio de um mecanismo chamado
coesão-tensão, onde a água, através de capilaridade e em função
da pressão negativa exercida no vaso do xilema pela perda de
vapor de água por transpiração, acaba se movimentando para
todos os tecidos das plantas, inclusive vencendo a gravidade, até
as folhas mais altas (Figura 36.4). Essa distribuição de água pode
ser gravemente afetada por patógenos que ocupam os vasos do
xilema ou mesmo por aqueles que interferem com o fechamento
estomático, diminuindo a transpiração.
Alguns patógenos podem atacar, entre outros tecidos, os
vasos condutores do x ilema e floema, outros são específicos e lim1•
tados a tais vasos. Por exemplo, as bactérias Xylella fastidiO!>a
(causadora de diversas doenças em citros, videira, ameixeira.
oliveira, etc.), Leifsonia xyli subsp. xyli (causadora do raquitismo
da cana-de-açúcar) e Pseudomonas syzygii (causadora de doença
em cravo) são limitadas ao xiJema. A Figura 36.5 mostra X fasu
diosa em vasos de xilema de citros.
Alguns patógenos são restritos ao floema e, em sua maioria.
ao contrário dos restritos ao xilema, ainda não são cultivados in
vitro. Entre os patógenos de floema, destacam-se as bactérias
Candida111s Liberibacter americanus e Ca. Liberibacter asiaticus.
este último responsável pelo huanglongbing (HLB) dos citros.
 Alteraçôes Fisiológicas em,Plantas Doentes

estômato

Ar do lado de fora
=-100,0 MPa
água

atmosfera

adesão por ligação de

hidrogênio
IL---==~~-
parede celular
folh

coesão por ligação

de hidrogênio

partícula
xilema do tronco de solo
=-0,8 MPa

xllema do tronco
=-0,6 MPa água

Solo consumo de água do solo

=-0,3 MPa

Figura 36.4 - Translocação de água dô solo até as folhas. Qualquer distúrbio em tecidos ou órgãos vegetais causado por patógenos pode inter-
ferir no status hídrico das plantas. À direita, detalhes da translocação da água desde as raízes até as folhas. À esquerda, valores
de potencial de água em cada órgão ou tecido da planta.
Fonte: Adaptada de Pearson Education lnc..

457
 Manual de Fitopatologia
Figura 36.5-Xylel/afastidiosa ocupando o xilema de Cill'O$. Aumento
de cerca de 10.000 vezes.
Crédito da micrognd ia: Elliot W. Kitajima.
doença que dizimou pomares na Flórida (EUA) e provocou uma
crise na citricultura do Estado de São Paulo na última década. A
Figura 36.6 mostra bactérias de Ca. Liberibacter asiaticus experi-
mentalmente inoculadas em vasos de floema de vinca.
Além de alterações na condução de água nos vasos, alguns
patógenos podem interferir na transpiração de plantas. Geral-
mente, quando uma planta reconhece a infecção por um patógeno,
inicia-se uma programação transcricional que leva a mudanças no
metabolismo de ácido abscísico que sinalizam para fechamento
estomático (mais sobre esse tema no sub-item Alterações na
Fotossíntese, adiante). Este é um mecanismo dirc:Lo de resposta
da planta a uma infecção, porém alguns patógenos podem ativa-
mente ocupar as regiões próximas aos estômatos, inclusive o
espaço sub-estomático e interferir com as trocas gasosas do estô-
mato. Diversos patógenos utilizam as aberturas estomáticos para
penetração no tecido foliar, sejam bactérias (Figura 36.7A) ou
Figura 36.7 - Penetração cm càmaras subestomáticas através da abertura de estômatos por A) bactérias e B) microrganismo filamentoso.
458
Figura 36.6 - Candidaws Liberibacter asiaticus ocupando floema de
vinca. PC - parede celular. Setas indicam as células
bacLerianas. Barra = 1 ~•m.
C rédito da micrografia: Elliot W. Kitajima.
mkrorgonismos filamentosos (Figura 36.713), através de hifas.
Nos dois casos há grnve comprometimento de trocas gasosas.
transpiração e estado hídrico das plantas.
De maneira geral, em relação à transpiração, pode-se afinnar
que: a) doenças que causam ·murcha' determinam redução na
taxa de transpiração; b) plantas atacadas por vírus normalmente
não sofrem alteração na taxa de transpiração; c) quadros sintoma-
tológicos que levam a urna ruptura da superflcie culinizada dos
vegetais causam aumento na taxa de transpiração. A análise de
cada caso separadamente revela a lógica do controle nu da perda
do balanço hídrico. Assim. é razoável considerar que plantas com
pústulas de 'ferrugem' deverão apresentar taxas de transpiração
substancialmente aumentadas em relação às taxas vcrincadas ante:.
da ruptura das mesmas. A mesma lógica po<le ser utilizada para se
explicar porque plantas com doenças vasculares, em cujos tecidos
verifica-se um declínio na quantidade de água, transpiram menos.
 Alteraçõ1es Fisiológicas em Plantas Doentes
36.4. ALTERAÇÕES NUTRICIONAIS
36.4.1. Nutrientes Inorgânicos
Os nutrientes minerais são essenciais para o crescimento e
o desenvolvimento de plantas e são fatores importaintes nas intera-
ções planta-patógeno. Plantas bem nutridas têm maior chance de
resistir ao ataque do patógeno. O contrário também é verdadeiro,
plantas com qualquer deficiência mineral ou orgânica tendem a ser
mais suscetíveis ao ataque de patógenos primários ou secundários.
Como cada nutriente afetará a resposta de uma planta à doença,
seja positiva ou negativamente, dependerá da interação planta-
patógeno (mais detalhes no item 7.3.1. do Capítulo 7 desta obra).
Os nutrientes podem afetar a suscetibilidade ao patógeno através
de alterações metabólicas das plantas, criando assim um ambiente
mais favorável ao desenvolvimento da doença. Quando um pató-
geno infecta uma planta, altera a fisiologia desta, particularmente no
que diz respeito à absorção, assimilação, translocaç:ão e utilização
de nutrientes minerais. Patógeoos podem imobilizar nutrientes
no solo ou em tecidos infectados. Eles também podem interferir
com a translocação ou utilização de nutrientes, induzindo deficiên-
cias ou toxicidades. Alguns agentes patogênicos podem consumir
nutrientes, reduzindo sua disponibilidade para a planta. Patógenos
de solo comumente infectam raízes de plantas. reduzindo a capaci-
dade da planta em absorver água e nutrientes. As deficiências resul-
tantes podem levar a infecções secundárias por outros patógenos. A
deficiência de cálcio, por exemplo, pode comprometer a membrana
celular e provocar liberação de açúcares, aminoácidos e outros
compostos de baixa massa molecular que são assimilados por
patógenos. Alguns metais têm amplas propriedade:s bactericidas;
os patógenos podem direta ou indiretamente redu:zir ou realocar
estes nutrientes para beneficio próprio. Na interação citros •
Ca. Liberibacter asiaticus. por exemplo, há sintomas nas plantas,
principalmente folhas, de deficiência de nutrientes. Análises
comparativas de folhas sintomáticas, proverúentes de árvores infec-
tadas com a bactéria, e folhas assintomáticas, de árvore sadia, indi-
caram que a presença do patógeno aumentou a quantidade de K e
diminuiu a quantidade de Mg, Ca e B (Spann & Scbumann, 2009).
36.4.2. Metabolismo de Carboidratos
Em consequência da contínua comunicaçiào entre dife-
rentes porções de plantas vasculares sadias, ficai naturalmente
estabelecido um gradiente entre as áreas produtoras de carboi-
dratos e as áreas de consumo dos mesmos (relação fonte-dreno).
Pode-se eleger uma folha, por exemplo, como a fonte, que gera
produtos do processo de fotossíntese, e considerar o restante da
planta como áreas de consumo destes ruesruos produtos.
O equilíbrio entre as áreas de produçã.o e çonsumo pode
ser comprometido por um patógeno. O que se observa, em linhas
gerais, é o aumento do aAuxo de grandes corncentrações de
ruetabólitos (especialmente carboidratos) para áreas infectadas.
Portanto, a exportação de nutrientes oriundos da atividade fotos-
sintética das folhas para o resto da planta fica prejudicada.
36.4.3. Metabolismo de Nitrogênio
O metabolismo de nitrogênio em plantas sadias ou iJ1fec-
tadas sofre mudanças consideráveis. Nos tecidos infectados com
fungos causadores de ferrugem existe at:úmulo de compostos nitro-
genados. O acúmulo awntece em virtude do aume111to da atividade
biossintética geral decorrente da infecção. Na mesma linha, veri-
ficou-se, em infecções causadas por Agrobacterium lumefaciens,
459
acúmulo de proteínas muito maior do que o verificado em tecidos
sadios. O crescimento das galhas causado por esta bactéria parece
estar na dependência da diponibilidade de nitrogênio.
Tecidos infectados com o vírus do mosaico do fi.1mo
(Tobacco mosaic vírus - TMV) apresentam pronunciada deficiência
de nitrogênio não-proteico.
36.5. ALTERAÇÕES NA TRANSCRIÇÃO E
TRADUÇÃO DE GENES
Todo organismo vivo possui em seu genoma as informações
necessárias para a produção de proteínas. As proteínas são funda-
mentais para a forma e função das células e do organismo como um
todo. A passagem da informação de um gene resultando em uma
proteína requer dois passos principais: transcrição e ·tradução.
Transcrição é o processo em que a enzima RNA polimerase II
transcreve DNA de um gene para uma fita simples de RNA, mais
especificamente cm um RNA mensageiro (mRNA). Na tradução,
o mRNA serve de molde e é "traduzido'" em runção do código
genético: cada três bases nitrogenadas correspondem a um amino-
ácido. Dessa forma, através destes dois passos, um gene (formado
por uma sequência específica de bases nitrogenadas) origina uma
proteína que segue a sequêncía pré-definida no DNA.
Os processos de transcrição e tradução são alvos de uma
gama imensa de patógenos. Patógenos cm interações compatíveis
podem interferir indiretamente com estes processos, já que uma
simples infecção já seria responsável por um aumento na síntese
de proteínas. sejam elas relacionadas à defesa, ou mesmo para
amenizar os danos causados nos tecidos. Pode-se adiantar que
a transcrição é sempre afetada em tecidos infectados. sendo este
efeito mais facilmente notado em interações onde o patógeno e o
hospedeiro mantêm íntimo contato. como em infecções causadas
por vírus ou por outros patógenos biotróficos, como por exemplo
os causadores de ferrugem. A transcrição é. invariavelmente,
mais intensa nos primeiros estádios da infecção e a concen-
tração de RNA é maior em plantas infectadas quando compa-
rada à de plantas sadias. Em alguns casos, como nas infecções
virais, ocorre a mobilização de todo o maquinário da célula para
a produção de ácido nucleico virai e, consequentemente, a síntese
de partículas virais. Por vezes, é possível notar, inclusive, altera-
ções na cromatina associada ao DNA da célula atingida. Vários
patógenos, no entanto, interferem diretamente na transcrição/
expressão de genes e tradução de proteínas, mudando ativamente
a fisiologia das células para seu próprio beneficio. Este fenômeno
é bastante semelhante ao conceito biológico chamado fenótipo
extendido, descrito por Richard Dawkins em 1982.
Os principais "fatores de interferência" que patógenos
utilizam para controlar a regulação metabólica de hospedeiros
são os efetores (veja Capítulo 34 desta obra). Moléculas efetoras,
sejam elas proteínas ou microRNAs, têm como alvo o núcleo/
DNA. fatores de transcrição. epigenética da célula e proteínas.
Núcleo: Vários patógenos têm no núcleo o seu principal
alvo. Em interações de plantas com vírus, o RNA virai atua no
núcleo e a partir de mudanças transcricionais usam a maquinaria
da célula do hospedeiro para se replicarem. Bactérias, patógenos
filamentosos e nematoides secretam efetores que apresentam
sinais de localização nuclear que dão a capacidade a estas molé-
culas de atravessarem as membranas da célula e do núcleo atuando
diretamente no DNA ou em fatores de transcrição. Na interação
Boechera stricla c o patógeno causador de ferrugem Puccinia
monoica, efetores induzem mudanças transcricionais que inter-
 Manual de Fitopatologia
ferem com 256 processos biológicos da planta, resultando na
formação de uma pseudo-flor totalmente diferente em cor e fonna
da flor comum da planta sadia (Figura 36.8). A pseudo-flor, origi-
nada pela interferência do patógeno, tem o propósito de aumentar
a dispersão de esporos por atrair um polinizador específico, que
só é atraído pela pseudo-flor (Cano et ai., 2013). Outro exemplo
está na bactéria Agrobacterium rumefaciens, causadora da galha
da coroa em angiospenuas dicotiledóneas. Essa bactéria tem a
capacidade de infectar plantas e transferir seus genes para o DNA
do hospedeiro. A infecção ocorre devido à presença do plasmídeo
Ti (Tumor-inducing). Este apresenta duas regiões essenciais:
a região do T-DNA, que é transferida, e a região vir (região de
virulência), que codifica proteínas responsáveis pelo processo de
transferência do T-DNA para o genoma da célula vegetal. Após a
transferência, o T-DNA codifica proteínas que alteram o balanço
hormonal do hospedeiro, em essência, os honnônios auxina e
citocinina, levando à proliferação e ao crescimento exacerbados
de células que receberam o T-DNA, causando tumores e a galha
da coroa. Hoje em dia, a bactéria A. tumefaciens é bastante utili-
zada em biotecnologia exatamente por sua capacidade de trans-
ferência de DNA. Pesquisadores utilizam a bactéria para trans-
formar plantas geneticamente, inserindo genes de interesse no
plasmídeo da bactéria para que estes sejam posterionnente trans-
feridos ao genoma das plantas.
A Epigenética: é o estudo de alterações potencialment~ here-
B gênica na maioria dos eucariotos e age tanto no nível transcricional.
Figura 36.8 - Flores de Boechera srricta sadias (A) e infectadas (B)
por Puccinia monoica. As alterações transcricionais
em B. stricla causadas por P. monoica levam ao desen-
volvimento de pseudoAores que facilitam a dispersão
de esporos do patógeno.
Crédito das fotos: Cano et ai.(2013).
460
Fatores de transcrição: são proteínas envolvidas no
processo de conversão, ou transcrição, de DNA em RNA. Os
fatores de transcrição incluem um grande número de proteínas.
excluindo RNA polimerase, que iniciam e regulam a transcrição
de genes. Uma característica distinta dos fatores de transcrição é
sua capacidade de ligação ao DNA. Alguns fatores de transcrição
ligam-se a uma sequência promotora de DNA próxima do local de
início da transcrição e ajudam a fonnar o complexo de iniciação
da transcrição. Outros fatores de transcrição ligam-se a sequên-
cias reguladoras, tais como sequências intcnsificadoras, e podem
estimular ou reprimir a transcrição do gene relacionado. Regu-
lação da transcrição é a fonna mais comum de controle de genes.
A ação dos fatores de transcrição permite a expressão única de
cada gene em diferentes tipos de células e durante o desenvol-
vimento é alvo de proteínas efetoras secretadas por patógenos
(Figura 36.9). Uma família de fatores de transcrição bastante
importante para a fisiologia das plantas é a WRKY. Os WRKY
são fatores de transcrição estreitamente ligados à ativação de
vias de def~sa das plantas e acabam tendo sua ação inibida por
patógenos. Por exemplo, as bactérias Pseudomonas syringae e
Ralsronia solanacearum secretam os eletores AvrRps4 e PopP~
que interagem com genes WRKY. Estes efetores atuam direta-
mente na inibição de via de defesa de plantas J.ependente de sina-
lização por genes WRKY, conferindo suscetibilidade a plantas de
A. thaliana (Sarris et ai., 2015).
ditárias na expressão gênica (genes ativos versus inativos) que
não envolvem mudanças na sequência de DNA subjacente - uma
mudança no fenótipo sem uma mudança no genótipo - o que.
por sua vez, afeta como os genes se expressam nas células. A
mudança epigenética é Ltma ocorrência regular e natural, mas
também pode ser influenciada por vários fatores, incluindo
idade, ambiente e doenças. As plantas infectadas com um pató-
geno compatível geram um sinal de recombinação sistêmica que
resulta em alterações na frequência de recombinação somática e
meiótica. A progênie de plantas infectadas exibe alterações no5
padrões de metilação do DNA e rearranjos genômicos (Boyko &
Kovalchuk, 2011 ).
O silenciamento de RNA é um regulador central da expressão
através da metilaçiio do DNA quanto no nível pós-transcricional
através da interferência direta de mRNA mediada por pequeno~
RNAs. Em plantas, as mesmas vias também funcionam direta-
mente na defesa do hospedeiro contra os vírus levando o RNA
virai à degradação. Os vírus, por sua vez, têm consequentement~
desenvolvido diversos mecanismos para evitar o silenciamento.
mais notavelmente através da expressão de supressores virais de
silenciamento de RNA. O mesmo fenômeno foi também consta-
tado em patógenos oomicetos. Phytophthora parasitica, P sojae
e P infestans utilizam mecanismos de supressão de silenciamento
em plantas por inibição da biogênese de pequenos RNAs (Qiao
et ai., 2013).
Proteínas: A comparação dos níveis de síntese de proteína;;
entre tecidos infectados e sadios revela que os tecidos infectados
sofrem aumento considerável desta atividade. O aumento deve
ser encarado como sendo proveniente da ação conjunta dos orga-
nismos envolvidos (patógeno e hospedeiro). A planta, de um lado.
procura ativar todas as linhas de defesa para evitor o estabeleci-
mento de relações parasitárias e o patógeno, por outro lado, tenla
anular os efeitos inibitórios gerados pelo hospedeiro. Assim. o
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes

Núcleo da célula vegetal

Fator de transcrição

DNA
Ativação de gene / Ativação de defesa
- - - -

Fator de transcriçào
Molécula
Efetora

DNA
Gene inativo/ Supressão de 1ml.!l'ilidade

Figura 36.9 - Esquema de efetor modulando fator de transcrição em hospedeiro.

aumento na síntese de proteínas é observado principalmente em
tomo dos sítios de infecção e em estruturas do fitopatógeno. Nas
ilhas verdes (Figura 36.10), por exemplo, o acúmulo de prote-
ínas exibe aumentos acentuados, enquanto que nas áreas cloró-
ticas observa-se um declínio. Complementando este quadro,
deve-se ter em mente que o balanço proteico é alterado no tecido
infectado c, apesar do aumento generalizado, algumas proteínas
sofrem diminuição na sua concentração.
FOLHA
Degradação de clorofila
ILHA VERDE
Amarelecimento dos tecidos
Hifas ocorrendo ao acaso
Clorofila mantida
Area fotossinteticamente ativa
1 sido sistematicamente correlacionadas com a ativação de meca-
Fixação ativa de CO 2
ESPOROS PÚSTULA MADURA
Hifas presentes
Alta degradação de clorofila
Fotosslntese reduzida drasticamente
Baixa fixação de co2
Figura 36.10 - As infecções por fungos biotróficos (ferrugens e o(-
dios) caracterizam-se pela formação de ilhas verdes
(áreas infectadas onde a clorofila é mantida). Estas
áreas são circundadas por um halo clorótico caracte-
ristico. O fenõm~no é atribuído, primariamente, ao au-
mento da atividade de citocininas no sítio de infecção.
Dentre algumas proteínas produzidas pelo hospedeiro e que
geralmente estão ligadas à reação de hipersensibilidade, encon-
tram-se as proteínas-RP {proteínas relacionadas com a patogênese),
entre as quais pode-se citar as quitinases e as ~-1 ,3-glucanases, já
discutidas no Capítulo 35 desta obra. A importância destas proteínas
foi avaliada em sistemas hospedeiro-patógeno, sob efeito de inibi-
dores rle <,Íntese de proteínas, onde demonstrou-se a dimmuição
dos níveis de resistência da planta (Seis et ai., 2008). No caso das
proteínas-RP, é necessário ressaltar também que muitas são
produzidas em diferentes estádios do desenvolvimento da planta,
como na época das floradas e durante os processos de senescência.
Enzimas respiratórias, enzimas envolvidas com a fotossín-
tese e enzimas relacionadas com o metabolismo de fenilpropa-
noides exibem aumentos na atividade em tecidos infectados e têm
nismos de reparo dos tecidos infectados e/ou injuriados.
36.6. ALTERAÇÕES NA ATIVIDADE DE ENZll\1AS
Várias enzimas têm sua produção e/ou atividade alte-
radas nas plantas em resposta à presença de patógenos. Quiti-
nase, glucanase, glicosidase, NADPH oxidase e fenilalanina
amonialiase são exemplos de enzimas geralmente envolvidas
no processo de resistência das plantas contra fitopatógenos.
Não há, contudo, um padrão universal de resposta: a atividade
de enzimas específicas pode estar correlacionada tanto positiva
corno negativamente com a infecção. A participação de enzimas
no processo de resistência deve ser vista com certa precaução.
A Tabela 36.1 mostra que as mudanças que ocorrem durante a
reação de hipersensibilidade são similares às reações em plantas
não-infectadas submetidas a um processo de envelhecimento ani-
ficial. Note que um padrão comparável também é observado em
tecidos injuriados, contrastando com o obtido para plantas em
processo de senescência natural. Estudos mostram, em geral, que
muitas das enzimas atuam mais como indicadoras do início e da
evolução da resposta de resistência do que como elementos desti-
nados a exercer a defesa (Hoagland, 1990). O patógeno, entre-
tanto, também produz enzimas hidrolíticas, que têm como alvo
o hospedeiro, diretamente ou através da atividade de hidrólise,
que liberam moléculas elíciadoras (Capítulo 35) que intensificam

461
 Manual de Fitopatologia

Tabela 36.1 - Comparação de alterações na atívidade enzimática causadas por senescência, injúrias e hipersensibilidade do hospedeiro à in-
fecção patogênica.

Ribose bifosfato carboxilase o o

Fosfocnolpiruvato cnrboxilase +
Glicolato oxidase o
Glicose-6-fosfato desidrogenase o + + +
6-Fosfogluconato desidrogenase o + + +
Fenilalanina amonialiase + + +
Ácido cinãmico 4-hidrolase +
Ácido cafeico metiltransferase +
Polifenol oxidase + + +
Peroxidasc + + + +
Catalasc + +
Protease + + +
Fosfatase ácida o + + +
(+)aumento;(-) diminuiçiio; (O) sem alteração; (HR} hipersensibilidade induzida por vírus.
Fonte: Modificada de Van Loon & Callow (1983).

a resposta da planta por outros meios. Como exemplo, glucanas
e derivados de quitina foram caracterizados como importantes
indutores não-específicos de defesa no hospedeiro (Ôkmen &
Doehlernann, 2016). Em revisão recente, glucanases e quitinases
são encaradas como importantes componentes do sistema de
defesa em plantas, atuando sinergisticamente na hidrólise dos polí-
meros da parede celular füngica (Capítulo 35 destat>bra; Ôkmen &
Doehlemann.2016). A produçãl1 de enzimas hídrolíticas, tanto pelo
patógeno quanto pelo hospedeiro, estabelece um intrincado jogo
metabólico envolvendo en,dmas e seus inibidores (Figura 36.11 ). A
importância das enzimas produzidas por patógenos nos processos
de infecção e colonização é discutida com detalhes no Capítulo 34
desta obra.
36.7. ALTERAÇÕES NA FOTOSSÍNTESE E NA
RESPIRAÇÃO
A respiração e a fotossíntese constituem funções básicas
das plantas e o balanço entre estes dois processos está diretamente
relacionado com o estado geral das plantas e com a qualidade dos
produtos por elas fornecidos. Plantas frutíferas com crescimento
prejudicado devido a deficiências no sistema fotossintético apre-
sentam frutos de baixa qualidade, além de aspecto indesejável. Da
mesma maneira, distúrbios na respiração podem comprometer as
resenras de carboidratos em um hospedeiro atacado por patógenos.
Pode-se dizer. em tennos gerais, que a taxa de respiração
aumenta em um tecido doente ou injuriado e, contrariamente, a
taxa de fotossíntese rende a diminuir. Os mecanismos.envolvidos
no aumento da respiração e no comprometimento da fotossíntese
serão discutidos, por motivos didáticos. separadamente. apesar de
serem partes integrantes do conjunto de respostas de um vegetal
submetido às condições de estresse geradas por um patógeno.
36.7.1. Respiração e Patogênese
A respiração de um hospedeiro infectado geralmente
aumenta porque os tecidos doentes passam a utilizar suas resenras
de carboidratos, ou seja, a planta aumenta a atividade metabó-
lica e muita energia faz-se necessária para suprir a demanda. Ao
mesmo tempo, a biosssíntese e o acúmulo de diversos compostos
é iniciada, alguns destes diretamente ligados aos mecanismos de
defesa. A Figura 36.12 mostra algumas allerações que ocorrem
na célula vegetal imediatamente após o contato com um pató-
geno fúngico e o início do processo de penetração. O diagrama
serviní de base para outras alterações abordadas neste capítulo.
Como pode ser notado, várias vias metabólicas são mobilizadas
no interior da célula afetada, que passa a estimular células adja-
centes. Em geral, o aumento do nível de respiração dá-se logo
após o início da infecção e permanece elevado até a fase de multi-
plicação do patógeno, chegando a níveis normais, ou mesmo
inferiores aos observados em tecido sadio, assim que estádios
avançados de evolução da doença sejam atingidos. Em outras
palavras, a respiração diminui quando o patógeno cessa o desen-
volvimento e o processo de degeneração do tecido infectado
tem início. Também é importante ressaltar o fator temporal rela-
tivo às respostas de resistência e suscetibilidade. Plantas resis-
tentes alteram rapidamente a respiração porque necessitam de
energia para ativar os mecanismos de defesa. Plantas suscetíveis
respondem vagarosamente e mantêm a respiração em níveis mais
altos por muito mais tempo (Agrios, 2005). Um claro exemplo
deste comportamento foi obsenrado por Smedegaard-Petersen
( 1984), que trabalhou com plantas suscetíveis e resistentes de
cevada e Erysiphe graminis f. sp. hordei. Ao observar a Figura
36.13, adaptada deste trabalho, nota-se que nas interações incom-
patíveis (com a raça 15-0, avirulenta) há uma rápida elevação
na taxa de consumo de oxigênio na fase inicial, ao passo que na
interação com a planta suscetível (coma raça 1-4, virulenta) não
ocorrem grandes mudaoças na fase inicial. A taxa de consumo d<!
O)(igênio aumenta em etapas avançadas do processo.
O aumento de respiração está ligado ao metabolismo geral
da célula. especialmente ao metabolismo de carboidratos para a
produção de energia. Para entender a mecânica do aumento de

462
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes
~ Quitinases
PATÕGENO
8
Figura 36,11 - Representação esquemática da ação de enzimas liticas na interação patógeno-hospedeiro.
respiração é preciso entender as estapas envolvidas no metabo-
lismo aeróbico da glicose. Existem etapas de processamento da
glicose no interior das células. A primeira delas tem inicio na
conversão da glicose até o ácido pirúvico, através da glic.ólise
(via Embden-Meyerhof-Pamas), que pode acontecer na ausência
de oxigênio. Nas etapas subsequentes, o ácido pinívico gerado
é oxidado até C02 e Hp, via ciclo de Krebs (ciclo do ácido
cítrico) e transporte de elétrons acoplado à fosforilação oxidativa,
em presença de oxigênio (Figura 36. 14). Caso estas vias sejam
bloqueadas, as células podem ainda explorar uma via alternativa
do metabolismo de carboidratos, a via da pentase-fosfato ou do
fosfogluconato (via Warburg-Dickens) (Figura 36.15). Aparen-
temente, é isto que acontece em alguns tecidos doentes, onde a
falta de oxigênio causa a diminuição da produção do ácido pirú-
vico através do ciclo de Krebs e o acúmulo de intermediários
da via glicolítica determina o desvio do metabolismo para a via
da pentose-fosfato. A produção de energia via pentose-fosfato é
ineficiente quando comparada com a via normal de formação de
ATP. Contudo, a via da pentose-fosfato está também envolvida
na produção de compostos fenólicos, que têm participação ativa
nos mecanismQs de defesa (veja Capítulo 35 desta obra), o que
reforça a opção das células por este metaholismo. Em plantas
afetadas por fungos causadores de femJgem ocorre desvio da
respiração normal (via glicolítica) para a via da pentose-fosfato,
que normalmente é pouco utilizada. Foi demonstrado que o fluo-
reto de sódio, que inibe a via glicolítica, não tem efeito sobre as
referidas plantas, sugerindo que, neste estado particular, o meta-
bolismo não é dependente exclusivamente da via glícolítica.
Uma vez estabelecidas as possibilidades oferecidas pelas
diferentes vias que podem ser seguidas, deve-se entender, agora,
como o metabolismo aeróbico pode ser perturbado e resultar
em elevado nível de respiração, sem aumentQ de produção de
463
INIBIDORES
E 1
energia. Veja que a situação em questão é dramática, pois a planta
respira intensamente c não há retomo em forma de energia (ATP).
A oxidação enzimática de materiais orgânicos em compostos
simples e com fornecimento de energia para a célula é denomínda
respiração aeróbica (Boxe 36.2). A energia liberada encontra-se
na fonna de ATP (trifosfato de adenosina) e o processo é consi-
derado bastante eficiente. Numa célula sadia, covcrtcndo glicose
em piruvato na presença de oxigênio, os níveis de ADP (difos-
fato de adenosina) são mantidos baixos, pois durante o processo
de reoxidação das coenzimas NADP (nicotinamida adenina
dinucleotídeo fosfato) e FAD (flavina adenina dioucleotídeo), via
cadeia transportadora de elétrons, ATP é formado. O acúmulo de
ADP, portanto, estimula a respiração.
Existem também evidências de que o aumento da respiração
pode ser resultado do desacoplamento da fosforilação oxidativa
nas mitocôndrias das células da planta doente. Normalmente, a
mitocondria oxida FADH, e NADH quando existe uma fonte de
ADP e de fosfato inorgânico (Pi) para a formação de ATP. Os
processos assim estão acoplados e a interdependência é deno-
minada "controle respiratório". Certos compostos chamados de
"desacopladores", como por exemplo o 2,4 dinitrofenol (DNF),
têm a capacidade de causar um curto-circuito no gradiente de
prótons que estabelece uma diferença de potencial entre compar-
timentos mitocondriais, pois as formas de DNF neutra e carregada
negativamente coexistem nas membranas fosfolipídicas e em
meio aquoso. Desta maneira, o DNP desativa a produção de ATP e
dispensa o ADP, a oxidação de NADH e o transporte de elétrons.
De modo similar, toxinas fúngicas podem atuar como desacopla-
dores e a energia liberada pala oxidação de NADH pode levar ao
awnento de temperatura. efeito comum em tecidos doentes.
O processamento aeróbico de carboidratos constitui urna
via bastante eficiente para a obtenção de energia. Enlretaoto,
 Manual de Fitopatologia

esporo germinado membrana plasmática

~ apressório

~~
DANOS EM
MEMBRANA

r
r--7- S(NTESED1PBQTE(NAS
despolarização
perda de eletrólitos -.
etileno

qultinase
proteínas • RP J
~la dos fenllpropanóldes

B-1,3 -glucanase sfntese de fltoalexlnas

MODIFICAÇÕES NA PAREDE CELULAR SINp.15 INTERCELULARES

compostos fenóllcos Indução de transcrição de genes de defesa
suberificação síntese de fitoalexlnas
llgniflcação

Figura 36.12 - Diagrama mostrando as respostas que se verificam no metabolismo do hospedeiro após o contato com o patógeno.

32
apesar da necessidade crescente de ATP nos hospedeiros doentes,
A o aproveitamento de carboidratos apresenta-se menos eficiente.
28
Neste caso, considera-se que houve perda do "efeito Pasteur" (Boxe
36.3), pois os níveis de ADP e Pi, que deveriam baixar devido à
24 demanda do ciclo aeróbico, permanecem acima do esperado.

I 20
Outros fatores, além dos discutidos acima, podem levar a um
aumento na taxa de respiração em plantas infectadas. Resnmida-
mente, de acordo com Hutcheson & Buchanan (1983), o aumento
l
"'
16 pode ser devido à combinação de nm ou mais mecanismos que estão
relacionados a seguir: a) mecanismos de proteção e regeneração
E
o 12 em tecidos fisicamente injuriados por um patógeno invasor,
!,;
,a, o 2 3 4 5 6 como os processos de isolamento e regeneração de tecidos dani-
.2
e 32 ficados através da deposição de lignina e suberina (veja Capi-
'.fo B tulo 35 desta obra); b) desacoplamento do transporte mitocon-
~ 28 drial de elétrons da síntese de ATP por ação de toxinas produ-
o zidas pelo patógeno; c) aumento do consumo de ATP, NADPH
E
:,
24 e outros compostos ricos em energia através do aumento gene-
8"' ralizado da atividade biossintética; d) aumento dos níveis de
atividade de enzimas envolvidas na degradação de carboidratos;
20
e) perda da compartimentalização de enzimas e metabólitos-
chave, devido ao aumento da permeabilidade da membrana (possi-
16
velmente pela ação de. toxinas); f) aumento dos níveis de alguns
substratos, como amido e açúcares solúveis, que se acumulam,
12
resultando em bloqueio de translocação; g) aumento na atividade
o 2 3 4 5 6
de ox.idases envolvidas na biossíntese de compostos secundários,
Dias após a primeira inoculação como os fenilpropanoides, incluindo lignina, flavonoides, isofavo-
Figura 36.13 - Respiração em interações compatíveis e incompatíveis noides, cumarinas, etc.
de cevada com Erysiphe graminis: (A) Plantas inocu-
36.7.2. Fotossíntese e Patogêncse
ladas somente uma vez, no tempo zero. (B) Plantas
inoculadas três vezes aos O, 2 e 4 dias: incompatlvel A diminuição na atividade fotossintética (Boxe 36.4) em
(quadrado); compatível (triângulo); controle (círculo). tecidos doentes foi demonstrada por um grande número de inves-
Fonte: Adaptada de Smedegaard-Petersen (1984). tigadores. Na verdade, pode-se verificar um aumento desta ativi-

464
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes

Alllido

1
Glicose - l-to1fato AOP ATP

' "'-► J
AmT;~ ::r:
GlicoH
.
Í--------:j•6·GhcoM-6-fosfoto ----
A),
cidos graxos 1 6NADP.
11
1 1
'r,:;::::;:::;:::;::;:=~ 1
Mobilização
da !: IJsNADPH n ---
66PG
::
acetil-CoA
""2+co. :1

'=== -L
6NADP. _
1
:
_ _.,

,rarn-11
Acetil·CoA : l6NAOPH!'---- ~ I

1 l•rl
Citrato
Oxo lacetoto
. \. / / IB5P
~5P
Ciclo do
Cc1s-Acomtatol
\
2X5P
ácida lsoc1troto
tricarboxílico
k- lco.
Sood,oto ~~:;t-r
~;_;
1

r.:7
~

\p NAD+
l.
Flavoyoteinol CADP + P,

Coenzimo Q IATP !
Tronsporte
de elétrons
e fosforilaçõo
oxidativa
l
Citoclmo b le ADP + P,
Chave:
CitocrolTIO e;

. J
c,tocrorno a.
l
l CADP
l ATP 1

I ATP 1
P,
6PG = 6 - fosfogluconato
Ru5P = ribulose-5-toafoto
R5P = ribose-5-fosfato
X5P = xilulote-5-fosfato
S7P = sedoeptulose-7-fosfoto
G3P = gliceraldeído-3-fosfoito
G6P = glicote-6- fosfato
2H+ + l º• -1 H, O1 E4P = eritrose-4-fosfato
OHAP = diidroxiacetona-foafato
FOP = frutose 1,6-difosfato
FSP = frutose-6- fosfato

Figura 36.14 - Esquema do fluxo da respiração. Acetil CoA é produ-

zida e utilizada no ciclo do ácido tricarboxílico; em
seguida, ocorre o transporte de elétrons acoplado à
fosforilação oxidativa. Os produtos finais da respira-
ção estão destacados nos retângulos.
Fonte: Adaptada de Nelson & Cox (2014).
Figura 36.15 - Representação esquemática da via da pentose-fosfato
ou via do fosfogluconato. Notar a oxidação com-
pleta da glicose-6-fosfato até C02 com produção de
NADPH.
Fonte: Adaptada de Nelson & Cox (2014).

465
 Manual de Fitopatologia
Boxe 36.2 Respiração aeróbica
A respiração aeróbica da glicose obedece à seguinte
equação:
Trata-se de processo mitocondrial gerador de
ATP (energia) através do qual um composto inorgâ-
nico (oxigênio) serve como aceptor final da oxidação
de substâncias orgânicas (glicose) até compostos
mais simples como água e gás carbônico. O ciclo do
ácido cítrico gera NADH e FADH 2 e, para cada uma
dessas moléculas oxidadas, dois elétrons são direcio-
nados para a cadeia transportadora de elétrons, que
reduzem um átomo de oxigênio, formando H 20.
membrana externa
cristas
membrana interna
espaço intermembranas
Figura 36. 16- Diagrama de uma mitocôndria.
1
Boxe 36.3 Efeito Pasteur
Pasteur observou que a fermentação de açúcares
por leveduras em condições anaeróbicas era rever-
tida pela introdução de oxigênio no sistema. A injeção
de oxigênio causava interrupção da fermentação e as
reações de oxidação tinham início. Foi demonstrado
que esse fenômeno, chamado de "efeito Pasteur", é
ativo em diferentes formas de vida. A explicação para
o efeito está ligada à competição entre as vias glico-
líticas (anaeróbicas) e o ciclo do ácido cítrico (aeró-
bico) por ADP e fosfato inorgânico (Pi). Em condi-
ções anaeróbicas, níveis suficiente d e ADP e de Pi
encontram-se disponíveis para o máximo de glkó-
lise. A situação muda radicalmente em presença de
oxigênio, pois a demanda por ADP e Pi aumenta dema-
siadamente, causando a inibição da \·ia glicolitica.
466
Boxe 36.4 Fotossíntese
Na fotossíntese, a energia solar é convertida em
energia química nos cloroplastos das células dos vege-
tais. A energia química oriunda do processo, na forma
de ATP e NADPH, é utilizada na biossíntese de carboi-
dratos a partir de CO2 (gás carbônico) e H 2 0 com libe-
ração de oxigênio, como mostra a equação abaixo:
Luz
6 co2 + 6 H 0
2 - - - 6 C 6 H 120 6 +6 0 2
Clorofila
dade imediatamente após o início da interação com o patógeno,
por um período bastante reduzido, seguido, invariavelmente, pela
diminuição da taxa de fotossíntese, devido ao surgimento de áreas
cloróticas a necrosadas, onde ocorre a destruição de moléculas
de clorofila. Em algumas doenças causadas por vírus, áreas do
tecido foliar podem apresentar um número elevado de moléculas
de clorofila. Entretanto, a resposta geral da folha após a infecçà(l
é a diminnição da atividade fotossintética (Rajas et ai., 2014).
Na maioria dos casos, a influência dos patógenos sobre a
fotossíntese é resultante dos danos causados aos cloroplastos e do
processo de envelhecimento dos tecidos afetados. A resposta parece
estar mais ligada à destruição generalizada da atividade fotossinté-
tica do que a uma propriedade específica do patógeno invasor.
36.7.3. Translocação
A translocação é responsável pela equilibrada distribuição
de substâncias. aos diferentes níveis e compartimentos da orga-
nização vegetal. Estruturalmente, o movimento de metabólitos é
garantido porque, além dos vasos (íloema e xilcma), as células
comunicam-se entre si por extensões citoplasmáticas. que atra-
vessam a parede celular e conectam os protoplastos de células
adjacentes, denominadas plasmodesmas (veja Capitulo 34 desta
obra). O transporte através de plasmodesmas é chamado de trans-
porte de simplasto e a comunicação contínua, de constituição
não-protoplasmática, existente entre as paredes celulares e o
material intercelular é denominada apoplasto (Figura 36.17). Por
apresentar barreiras citoplasmáticas. a comunicação via simplasto
oferece maior resistência, cerca de 50 vezes, ao fluxo de água
quando comparada ao apoplasto (Tootill & Blackmorf', 1984 ).
Um mecanismo bastante estudado de mudanças na trans-
locaçào de mateóais resultantes de um processo infeccioso é o
caso do cancro dos ramos do pessegueiro. causado pelo fungo
Fusicoccum amygdali, e caracterizado pela murcha e seca dos
ramos. O fungo produz uma toxina, a fusicoccina (veja Capítulo 34
desta obra) que. uma vez translocada, via apoplasto, pelos tecidos
do hospedeiro, causa disfunções em pontos distantes dos sítios
de infecção. A toxina atua ao nível de membrana, causando alte-
rações no transporte iônico celular ou na penneabilidade celular,
resultando em alcalinização do citoplasma e acidificação extrace-
lular. Estas mudanças comprometem a regularidade do processo
de translocação.
36.8. ALTERAÇÕES HORMONA[$
A influência de substâncias de crescimento produzidas
pelos fitopatógenos na interação com o hospedeiro foi explorada
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes
estria de
Caspary
l
r
cortex
Figura 36.17 - Esquema de uma rai1, indicando o movimento de água (cm azul) do solo para o xilcma, atrnvl'.'!> das paredes celulares (apoplasto, A)
e atra,és do protoplasma (simplasto, B). As áreas escuras entre as células da endoderme constiruem as estrias de Caspary, que
são áreas impenneávcis à água, forçando sua passagem através da membrana citoplasmática.
no Capítulo 34 desta obra. O enfoque agora recai sobre as alte-
rações do tecido hospedeiro em função da alteração dos níveis
honnonais. Como já foi explicado anterionnente, a separação é
apenas didática, pois a análise do efeito de substâncias de cresci-
mento produzidas pelo fitopatógeno e pelo hospedeiro no sítio de
infecção é concomitante e pouco compreendida.
Considerando que a estrutura molecular e a importância de
cada um dos bonnônios (auxinas, giberelinas, citocininas. etileno.
ácido abscísico) foram descritas anteriormente (Capítulo 34 desta
obra). aqui serão relatados e examinados casos específicos de alte-
rações fisiológicas e morfológicas resultantes de modificações nas
concentrações e inter-relações dl"ssas substâncias de crescimento.
De maneira geral, a planta sadia mantém um equilíbrio das
concentrações dos hormônios que controlam o crescimento e o
processo dl" senescência. Pode-se considerar, em linhas gerais,
que o balanço hormonal é influenciado por fatores que estimulam
a síntese de macromóleculas (citocinínas. giberelinas c auxínas)
e por fatores que estimulam a degradação de macromoléculas
(ácido abscísico e etileno), ou seja, que atuam como inibidores
de crescimento. É importante notar que essas sub~tâncias regu-
ladoras de crescimento, apesar de produzidas através de dife-
rentes vias metabólicas, apresentam sobreposição de atividades
e, muitas vezes, aluam de maneira sinérgica. Assim, os efeitos
da aplicação de um honnônio sepai;adarnente é quase insignifi-
cante quando comparado â aplicação de duas ou mais substân-
cias de crescimento ao mesmo tempo. Os distúrbios hormonais
manifestam-se de maneira distinta e originam mudanças dramá-
ticas nos tecidos vegetais. Aceita-se que as alterações hormonais
467
~ epiderme
+-....;;::i._tr---- - pê lo
absorvente
água
partícula do solo
podem redirecionar a atividade metabólica <lo hospedeiro para
favorecer o desenvolvimento do pat6geno. Entre as mudanças no
morfologia dos tecidos vegetais, destacam-se aquelas orinndas
de hipertrofia (aumento do tamanho das células) e biperplasia
(aumento do número de células), como superalongamento, galha,
tumor e proliferação exagerada de caules e raízes. Por outro
lado, existem alterações decorrentes de inibição de crescimento.
denominadas de enfezamento. As substâncias de crescimento
produzidas por fitopatógenos e por tecidos vegetais são sinteti-
zadas através de vias metabólicas similares e a aplicação dessas
substâncias sobre plantas sadias in vitro frequentemente leva ao
desenvolvimento de sintomas idênticos aos observados na planta
infectada. Na Tabela 36.2 são apresentados alguns exemplos de
doenças correlacionadas com disfunções honnonais. Os estudos
a respeito da síntese destes compostos e seus efeitos sobre o
metabolismo da planta atacada vêm evoluindo e, futuramente.
algumas perguntas poderão ser respondidas com maior segurança.
O que tem intrigado os pesquisadores é que determinados tl!cidos
com evidente distúrbio metabólico, evidenciado pelas concen-
trações anormais de substâncias de crescimento, não apresentam
alterações morfológicas visíveis.
36.8.J. Auxinas
O aumento da concentração de auxinas, principalmente o
ácido indolil-3-acético {AIA) (Figura 36. 18), está diretamente rela-
cionado com o Jesenvolvimento de sintomas em muitas doenças. As
auxinas estão envolvidas em uma série de atividades que controlam
o crescimento e a diferenciação celulares. Desta maneira, o <lese-
 Manual de Fitopatologia

Tabela 36.2 - Exemplos de doenças cujos sintomas podem ser correlacionados com alterações no metabolismo hormonal.

Doença Ai.:ente causal Principais hormônios em olvidos

"Bakanae" Gibere//a fujikuroi Giberelinas / auxinas

Carvão do milho Ustilago maydis Auxinas
Crespeira do pessegueiro Taphrina deformans Auxinas / citocininas
Fasciação Corynebacterium fascians Citoc.:ininas
Ferrugem branca Albugo candida Auxinas
Ferrugem Urvmyces sp. Auxinas
Galha da coroa Agrobacterium h,mefaciens Auxinas / citocininas
Galha das raízes Meloidogyne sp. Auxinas
Hérnia das crucíferas Plasmodiophora brassicae Auxinas
Murcha de Fusarium Fusarium oxysporum Etileno/ auxinas
Murcha de Verticillium Verticillium albo-atrum Ácido abcísico
Murchas bacterianas Ralstonia solanacearum Auxinas / etileno
Requeima da batata Phytophthora infestans Auxinas
Super alongamento da mandioca Sphaceloma manihoticola Giberelinus
Vassoura de bruxa Fungos e micoplasmas Citocininas

Fonte: Agrios (2005); Goodman et ai. (1986); Isaac ( 1992).

quilíbrio nas concentrações destes hormônios comurnente resullam 36.8.2. Giberelinas

em sintomas bastante evidentes e, portanto, de fácil diagnóstico, Atuam como fatores estimulantes de crescimento através
como, por exemplo, o carvão do milho, oriundo da infecção pelo
do aumento da velocidade de elongamento. Podem ter efeito
fungo Ustilago maydis. Os efeitos das auxinas nos vegetais são:
amplificado quando em presença de auxinas, pela ativação da
a) alongamento e diferenciação de células; b) comprometimento
da permeabilidade de membranas; c) aumento de respiração; expressão de vários genes que resultam na síntese de RNA e,
d) aumento na síntese de RNA mensageiro; e) aumento na síntese consequentemente, na síntese de enzimas. As giberelinas foram
de enzimas e proteínas estruturais (Agrios, 2005). primeiramente detectadas em plântulas de arroz infectadas pelo
O aumento na concentração de auxinas parece fungo Giberella fujikuroi, sendo vistas como produtos tóxicos
ocorrer em plantas independentemente da natureza do
agente infectante. O efeito do aumento da concentração 12
micélio uredini6sporos
de auxinas foi avaliado em hipocótilos de Carthamus sp.,
por exemplo, inoculados com o fungo Puccinia carthami 10 -! ······-··········-··· 1-·······- ..... .
(Daly & lnman, 1958). Os investigadores encontraram
□Controle sadio
aumento nos níveis de auxinas durante o período de cres- 8 □Tecido infectado
cimento do hipocótilo infectado com o fungo (Figura
36.18).
6
Uma das interações mais intensamente estudas,
e que é resultante de desequílibrio hormonal tanto de
4
auxinas como de citocininas, é a galha da coroa causada
pela bactéria Agrobacterium tumefaciens, que ocorre
em um grande número de hospedeiros. O processo 2
tem início quando bactérias entram em ferimentos de
um hospedeiro suscetível e a formação de tumores é o
determinada por um mecanismo bastante especializado, 9 12 14 16 19
onde as células do tecido afetado incorporam o plasmídio Idade dos hipocótilos (dias)
bacteriano T-DNA. O plasmídio transforma células
normais em células tumorais, que altf!ram o balanço Figura 36.18- Concentração de auxinas em hipocótilos de Carthamus sp.
hormonal e crescem independentemente do tecido que sadios (controle) e inoculados com Puccinia carthami, avaliada
as cercam. Essa interação é comentada em detalhe no durante o desenvolvimento dos sintomas.
Capítulo 34 desta obra. Fonte: Adaptada de Daly & lnman (1958).

468
 Alterações Fisiológicas em Plantas Doentes
provenientes da interação. Posteriomente, após estudos das
culturas do fuugo in vitro, o composto foi isolado, caracterizado
e suas propriedades de honnônio reconhecidas. As plântulas de
arroz infectadas com o fungo apresentavam-se mais altas do que
aquelas sadias, livres do patógeno, e a doença ficou conhecida
como 'bakanae'. Outra doença cujos sintomas estão correlacio-
nados com distúrbios nos niveis de giberelinas é o superalonga-
mento da mandioca, causado por Sphaceloma manihoticola. A
principal característica desta doença é o alongamento excessivo
dos entrcnós de hastes jovens, os quais se tornam finos e enfra-
quecidos. As plantas infectadas, de modo geral, mostram-se mais
altas do que as sadias (Alvarez et al., 2000).
O tenno 'giberelinas' identifica um grupo de aproximada-
mente 60 compostos com estrutura moh:cular similar ao ácido
giberélico. Isaac (1992) resumiu cm alguns itens a ação destes
compostos: a) estimulam enzimas envolvidas na síntese de amido
e da parede celular; b) estão envolvidos no crescimento e na
manutenção dos meristemas apicais; c) intensificam e estimulam
a ação das auxinas.
36.8.3. Citocininas
São potentes fatores de crescimento estreitamente envol-
vidos com crescimento, divisão e diferenciação celulares. Além
disso, por atuarem como inibidores da degradação de proteínas
e de carboidratos, funcionam como elementos anti-senescência.
As citocininas também afetam a mobilização de nutrientes, tanto
no que se refere ao transporte como no acúmulo dos mesmos. A
atividade desta substância de crescimento ocorre sempre a baixas
concentrações e, usualmente, em conjunto com outros regula-
dores. A Tabela 36.2 mostra que, no desenvolvimento dos sintomas
das doenças galha da coroa e crespeira do pessegueiro, as citoci-
ninas compartilham a atividade com outros hormônios. Na cres-
peira do pessegueiro, por exemplo, causada pelo fungo Taphrina
deformans, o aumento na concentração de citocininas
manifesta-se pelo seguinte quadro sintomatológico 100-,--------------------------,
típico: folhas tornam-se mais espessas e à medida
que se desenvolvem, curvam-se para dentro, o que se 90
deve ao crescimento exagerado das células da lâmina
80
superior da folha (parênquima paliçádico) em relação
ao extrato inferior de células (parênquima espon-
joso) {Isaac, 1992). Por outro lado, em ferrugens e
oídios, as citocininas originam um quadro sintoma-
tológico diferente: são as características ilhas verdes
(Figura 36. lO) que se formam em tomo dos sítios de
infecção nas folhas. A aç-ào das citocininas parece
ocorrer desde o início do desenvolvimento das ilhas
até a evolução de um quadro de senescência em tomo
delas. Este fenômemo deve-se ao fato de que, durante
a interação, as folhas tornam-se cloróticas, mas, ao
redor dos sítios de infecção, a clorofila é mantida. A
20
10
aplicação de citocininas na superficie foliar resulta em
sintoma similar ao mencionado acima.
o 2
36.8.4. Etileno
Este hormônio tem sua produção aumentada
em tecidos que sofrem alguma forma de estresse. Figura J6.19 - Produção de etileno por plantas de algodão sadias e infectadas.
O aumento da produção de etileno, nestas condi-
ções, parece estar ligado à ativação de mecanismos
de resistência. Pegg ( 1981) lista algumas evidências
que suportam essa idéia: a) plantas tratadas com o Fonte: Adaptada de Wiese & DeVay ( 1970).
469
gás etileno ou etrel (ácido 2-cloro etilfosfônico) têm a infecção
e os sintomas da doença reduzidos; b) alterações uas atividades
de enzimas (alfa-amilase, catalase, celulase, quitinase, glucanase,
ácido cinâmico hidroxilase, invertase, peroxidase, fenilalanina
amonialiase, polifenoloxidase e pectina esterase) induzidas por
etileno que, presumivelmente, estão associadas com resist~ncia;
c) biossíntese de compostos com atividade: anti-fúngica estimu-
lada por etileno. Muitas destas enzimas aumentam em decorrência
de injuria ou reação de hipersensibilidade, independentemente do
tratamento com etileno (veja Tabela 36.1 ). Admitir que a síntese
destas enzimas também é estimulada por etileno é bastante razo-
ável, principalmente porque a síntese dess.e hormônio acontece
em um número considerável de doenças estudadas.
Wiese & DeVay (1970) demoostrau-am qué tecidos de
plantas de algodão tratados com dois isolados de Vertic//lium
a!ho-atrum exibiram visível aumento na produção de etileno
e que o tecido inoculado com a linhagem apresentando efeito
desfolhante respondeu com maior intensidade (Figura 36.19). Os
autores sugeriram que o etileno pode estar diretamente ligado aos
fenômenos de epinastia e desfolha. O desequilíbrio na produção
de etileno pode levar ao desenvolvimento de um grande número
de sintomas como crescimento exagerado de raízes, abscisão
foliar, clorose e epinastia. Pode-se observar a importância do
etileno no desenvolvimento de sintomas na interação banana-
Ralstonia solanacearum, onde foi verificada uma forte corre-
lação entre o amarelecimento de frutos e altos níveis desta subs-
tância de crescimento. O etileno também parece estar envolvido
em várias doenças vasculares que ocasionann epinastia e desfolha.
como aquelas causadas por espécies de Verticillium e Fusarium.
Além disso, o crescimento exagerado do pirotoplasma de células
parenquimatosas na luz de vasos do xilema, fonnando as tiloses,
também ocorre em função de disfunções nai produção de auxinas
e etileno em doenças vasculares.
• •
4 8 8 10 12 14
Dias após a inocolação
O isolado de Verticill/11m albo-atrum comi ação desfolhante oca-
sionou uma maior produção de etileno que o isolado não desfo-
lhante.
 Manual de Fitopatología
36.8.5. Ácido Abscísico
O ácido abscísico pode ser caracterizado como um inibidor
de crescimento que age nos processos de indução de dormência,
inibição de germinação, inibição de crescimento e fechamento
de estômatos. O entendimento do papel do ácido abscísico na
expressão de sintomas é, de certa forma, complicado, visto que
pode ser confundido com a atividade de outros inibidores. Um
exemplo da ação coordenada com outros fatores é relatado por
Wiese & DeVay (1970), pesquisa já parcialmente discutida no
item anterior. Estes pesquisadores demonstraram que ocorria um
aumento na concentração de ácido abscísico cm tecidos de algo-
doeiro inoculados com um isolado desfolhante de Ver1icillium
a/bo-atnim. Frente ao isolado não-desfolhante, não havia alte-
rações significativas nos tecidos (Tabela 36.3). Neste mesmo
sistema, como foi mostrado antcrionncnte, ocorrem aumentos
nas concentrações de etileno após a inoculação com o isolado
desfolhante, superiores aos níveis detectados na presença do
isolado não-desfolhante. Como a produção de etileno é estimu-
lada pelo ácido abscísico, o aumento concomitante desses fatores
no processo reforça a idéia da ação conjunta das substâncias de
crescimento.
Tabela 36.3 - Produção de ácido abcísico em tecidos de algodão
sadios e infectados com dois isolados de Venicil/i11m
albo-atrum. um Jos quais causa desfolha do ho~-pedeiro.
Folhas CGL 4,0 3,8 8,6
eco 1,2 1,6 2,8
Hastes eco 0.6 0,3 0,4
• Método de detecção do ácido abcísico: CGL - cromatografia gás-lí-
quido, CCD - cromatografia de camada delgada; bTecidos coletados
12 dias após a inoculação.
Fonte: Adaptada de Wiese & DeVay (1970).
36.8.6. Distúrbios Hormonais e Produção de Alimentos
O impacto econômico gerado pelos desequilíbrios na função
hormonal de plantas cultivadas é muito maior do que se imagina.
Simplificadamente, pode-se dizer que os distúrbios metabólicos
comprometem o deseuvolvimento normal das plantas. Em conse-
quência disso. ocorre uma diminuição da produção e a cultura
pode se tornar economicamente inviável. Crescimento lento,
plantas pouco desenvolvidas, diminuição na atividade fotos-
sintética, redução do valor nutricional e queda na produção de
sementes são alguns dos problemas que podem ser gerados. Em
todos estes casos, o valor comercial do produto tem queda signi-
ficativa, afetando diretamente os produtore.s.
36.9. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 CAPÍTULO
37
GENÔMICA APLICADA
À FITOPATOLOGIA
Luis Eduardo Aranha Camargo
ÍNDICE
37.1. Introdução............................................................ 473
37.2. Transcritômica vegetal e a identificação de
genes de defesa ...................................................... 473
37.3. Associação entre genes e resistência a patógenos
através do sequenciamento genômico total ......... 476
37.1. INTRODUÇÃO
F
reeman Dyson. em seu interessante livro Mundos
Imaginados (Dyson, 1997) nos ensina que novos
rumos na ciência são ditados por revoluções e estas
podem ser de dois tipos: as conceituais, estimuladas por novos
conceitos, e as instrumentais, impulsionadas pelo desenvolvi-
mento de novos instrumentos de análise. A característica das
primeiras é explicar coisas antigas de maneiras novas, a exemplo
da Teoria da Relatividade de Einstein, ao passo que a das segundas
é descobrir coisas novas que ainda precisam ser explicadas.
Podemos encaixar a Ciência Genômica na segunda categoria,
pois é largamente fruto do desenvolvimento de cada vez mais
sofislicados aparelhos que permitem detenninar, de maneira auto-
matizada e em um curto espaço de tempo, a sequência de nucleo•
tídeos de uma molécula de DNA. Apenas a título de exemplo,
quando lançada na década de 70 do século passado, a técnica de
sequenciamento de Sanger baseada na utilização de didesoxir-
ribonucleotídeos, permitia sequenciar 100 pares de base por dia.
Já os primeiros sequenciadores semi-automáticos de primeira
geração lançados no final do século passado permitem sequenciar
aproximadamente 40.000 pares de bases por dia. Atualmente, as
técnicas de segunda geração, (denominadas no início sequencia-
mento da próxima geração - nexr gentration sequencing - NGS)
sequenciam bilhões de bases por dia. ao passo que as técnicas da
terceira geração permitem sequenciar moléculas únicas (Heather
& Chain, 2016).
473
37.4. Genômica de fitopatógenos ................................. 477
37 .5. Caracterização do microbioma vegetal:
a microbiômica e o patobioma............................ 4 78
37 .6. Bibliografia consultada ........................................ 478
De maneira simplista e um tanto redundante a Gemômica
dedica-se ao estudo de genomas inteiros. Como fruto de revo-
lução instrumental, geram um corpo gigantesco de infomiaç.ão
que precisa ser ex.plicado a posteriori. Como ciência, apresemla
várias especialidades, como Genômica Comparativa, que ~usca
identificar padrões genômicos entre organismos e a Genômica
Funcional, ocupada com o estudo de padrões de expressão genica
de organismos submetidos a diferentes condições. Imprescindlível
para lidar com um corpo tão grande de informação foi o de:sen-
volvimento de algoritmos e softwares específicos para a área,
tema da Bioinformática.
37.2. TRANSCRJTÔMICA VEGETÁL E A
rDENTIFICAÇlO DE GENES DE DEFESA
Sequenciar o genoma de uma bactéria é tarefa fácil compa•
rado ao sequenciamento de um genoma vegetal. Enquanto, o
genoma médio de uma bactéria está entre 3 e 5 milhões de pares
de base (com uma densidade média de 1 gene a cada 1.000 pares de
base). o de um vegetal fica entre 350 milhões (trigo) e 1,7 bilhões
(milho). podendo chegar a 3 bilhões no caso de cana de açúcar
(http://data.kew.org/cvalues/). Genomas vegetais são maiores
não apenas por conterem mais genes, mas principalmente por
conterem sequências de DNA intergênicas que ni'lo são tradu-
zidas em proteínas. Na verdade, a quantidade deste tipo de DNA
excede a quantidade de DNA codificador, o que faz com que a
densidade gênica em genomas vegetais (de 1 gene a cada 8 mil Ol!I
 Manual de Fitopatologia

10 mil pares de bases, no caso de O,J'za sativa) seja bem inferior
à daquela em bactérias. Assim, quando se objetiva estudar apenas
a parte do genoma de um vegetal que é transcrita em RNA mensa-
geiro. podemos recorrer a técnicas de sequenciamento de RNA
usando platafonnas NGS. Assim, ao invés de sequenciarmos o
genoma de uma planta, estaremos sequenciando especificamente
o seu transcritoma.
Existem várias técnicas que pcnnilem sequenciar moléculas
de RNA por NGS (Taehibana, 2016). Uma limita1;ão da técnica,
no entanto, reside no fato que nem todos os genes são expressos
em todos os tecidos, fases da vida e condições de cultivo da
planta. Assim, ao sequenciarmos as moléculas d1! RNA de um
Jado órgão de uma dada planta em um dado momento, obteremos
uma fotografia da expressão gênica no momento cm que ocorreu
a extração do mRNA, mas não um filme. Não obstante esta limi-
tação, a técnica se presta para quantificar os níveis de expressão
dos genes em uma amostra, pois quanto mais expresso for um
gene, maior será a frequência de seu RNA mensageiro na amostra
e, por conseguinte, mais vezes ele será sequenciado. Assim, a
frequência de um dado transcrito em uma amostra é proporcional
ao nível de expressão de seu gene correspondente e esta relação
pode ser utilizada paro esrudar quais genes da planta respondem
ao ataque de um patógeno, por exemplo (Figura 37 .1 ). Na figura,
o gene 1 não é diferencialmente expresso entre plantas inoculadas
e não inoculadas pois as frequências de seus trarnscritos são as
mesmas entre os dois tratamentos. Por analogia, a transcrição do
gene 2 é ativada e a do gene 3 é reprimida cm fun1;ão da infeção
pelo patógeno. Embora a lógica desta abordagem seja fiícil de
entender, é preciso ter em mente que ela exige uma elaborada
análise por se tratar de \1m volume muito grande tfo dados. Outro
complicador é que raramente sequenciamos um gc:ne inteiro por
DNA ~
planta Tra nscrição
de genes
suas sequências serem longas demais para serem sequenciadas
de uma vez e então o mais comum é sequenciannos partes deles.
Desta forma, após o sequenciamento faz-se necessária uma deta-
lhada análise bioinfonnática dos dados (Boxe 37.1 ).
Outra técnica de análise de expressão gênica alternativa à abor-
dagem descrita acima é a baseada em hibridizações de transcritos
em microarranjos. Essencialmente, sequências gênicas previamente
dispon1biliu1clas a partir de projetos de sequenciamento sl!o fixadas
covalentemente a uma matriz química. que pode ser um pequeno
chip ou mesmo uma lâmina microscópica especial. Estas por sua
ve, são hibridizadas separadamente com cDNA sintetizado a partir
de populações de mRNA extraído de diferentes tecidos (tecido
infectado e sadio, por exemplo). Durante a síntese do cDNA,
no entanto. um pigm.:nto fluorescente (cianina 3 ou cianina 5) é
incorporado às moléculas do ácido nuclcico para tomar possível
sua visualização após sua hibridiaiçào com seu homólogo fixo ao
chip. Pode-se assim distinguir as populações de mRNA extraídas
de tecido infectado e sadio usando Auoróforos diferentes durante
a síntes.: de cDNA que podem ser discernidos por suas cores. As
cianinas 3 e 5 (Cy3 e CYS), por .:xemplo, emitem fluorescência no
comprimento de onda verde e vcm1elho. Neste caso. o chip pode
ser hibridizado simultaneamente com cDNA proveniente de tecido
sadio marcado com Cy3 e de tecido infectado marcado com Cy5.
Após a hibridização, o chip é analisado por um scanner de alta reso-
lução que identifica os pontos fluorescentes e não fluorescentes que
cmTespondem aos genes do chip e cria uma imagem do mesmo. Se
não houver fluorescência em um detenninado ponto. conclui-i.e que
o gene correspondente àquele ponto não foi expresso em nenhum
dos dois tecidos, pois não hibridizou a nenhum cDNA fluores-
cente. Se emitiu luminescência no comprimento do verde, signi-
fica que apenas cDNA de tecido sadio hibridizou naquele local,
indicando que o gene só foi expresso no tecido
sad10 e não no doente. ao passo que se emitiu luz
no do vennelho, conclui-se o contrário. Genes
expressos cm amhas as condições aparecem
como pontos laranja, que é 11 comhinaçõo <las
<luas cores tFigura 37.2). É possível também
detectar dili:renças quantitativas na expressão de

~
inoculada um gene levando-se em conta a razão da quanti-
dade de luz emitida nos dois comprimentos.
mRNA 1\/\J\ A contribuição da revolução genômica
__________. Sequenciamento para avançar no conhecimento sobre meca-
nismos de resistência a patógcno. discutido no
e agrupamento de
transcritos Capítulo 6 - Genética da interação patógeno-
planta não t -hospedeiro, e identificar genes de defesa tem
inoculada sido muito grande. O trabalho de Maleck et ai.
Comparnção de abundâncias de mRNAs
(2000) é seminal pois ilustra o potencial das
entre tratamentos
técnicas de análises de expressão. Os autores
transcrito 1 transcrito 2 transcrito 3 utilizaram um microarranjo contendo genes de
Arabidopsis e compararam perfis de expressão

~ ~
~ destes sob diversas situações. como inoculação
~ ~ com não-patógeno. com raça virulenta e com
~ ~ ~ ~
~ 1\/V\
'VIA ~ raça avirulenta. A primeira grande generalização
""" 1\/V\
inoculada i'I inoculada inoculada ninoculad;1 inoculada i'I inoculada
é que o sistema de defesa da planta é muito diníi-
mico e se caracteriza por rápidas mudanças em
padrões de expressão gênica em resposta a qual-
Figura 37.1 - O sequenciamento de tran::critos de genes (RNA mensageiros) em larga quer um dos tratamentos indutores, seja de um
escala pode ser utilizado para identificar genes que respondem ao ataque patógeno ou de um não-patógcno. De um total
de patógenos comparando a frequência de seus transcritos entre plantas de 7.000 genes analisados (número que corres-
inoculadas e não inoculadas. ponde de 25% a 30% dos genes de Arabidopsis).

474
 Genômica Aplicada à Fitopatologia
Boxe 37.1 Análise bioinformática
Após o sequenciamento, as sequências parciais dos
transcritos gênicos são comparadas entre si através de
algoritmos de alinhamento de sequências qu,e permitem
agrupar aquelas semelhantes em clusters conforme parâ-
metros que avaliam a semelhança. Somente ao final deste
processo é que se segue a análise estatística comparativa
entre tratamentos das abundâncias dos transc:ritos, agora
já devidamente agrupados e identificados.. A última
parte compreende identificar os genes q1J1e geraram
os transcritos e isto é feito comparando-se a sequência
de cada cluster com sequências de outros s:enes depo-
sitadas em bancos de genes (o banco mais conhecido é
o GenBank (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/gcnbank/),
um processo chamado de busca que demaL11da muito
recurso computacional A busca se dá atnlvés de um
algoritmo de comparação de sequências, semdo o mais
comum o BLAST (basic locai alignment search tool} e
seus variantes. Sua popularidade é tanta qm: é comum,
em linguagem informal, pesquisadores falarem cm
"blastar'' sequências, como se o verbo e.ristisse. Se uma
busca for bem-sucedida, ou seja, se no banco pesquisado
existir um gene d e sequência semelhante à do transcrito
que foi sequenciado, então a informação disp1:mível deste
gene é usada para inferências sobre as possíveis funções
do transcrito. Os resultados das buscas são armazenados
em bancos de dados relacionais que compilam as infor-
mações dos bancos acessados e as agregam ,ms dnsters
correspondentes de modo a agregar a ma:ior quanti-
dade possível sobre a possível natureza hio.lógica de u1.11
cluster, bem como racionalizar o acesso à iinformação
após análise muito cuidadosa por parte do 11•esquisador
para verificar a consistência dos resultados das compara-
ções à luz do conhecimento biológico.
---
..___
cDNA
Hlbrkllzação
em chip
cDNA
mlcroarranjo de genes
Figura 37.2 - Esquema de experimento de transcritõmica por meio de hibridização de transcritos Auoresccntes em microarranjos (chips) con-
tendo genes previamenle.identificados. Pontos vermelhos correspondem a genes onde houve hibridização somente com cDNA
de plantas não inoculadas, indicando que estes são expressos somente nesta condição. De maneira análoga, pontos verdes cor-
respondem a genes expressos somente cm plantas inoculadas e pontos de cores intermediárias correspondem a genes expressos
nas duas condições, porém em intensidades diferentes.
475
413 (6%) tiveram expressão oherada. A análise comparativa dos
perfis de transcrição destes genes pennitiu identificar grupos
("regulons'') que respondem da mesma maneira frente a dife-
rentes estímulos, sugerindo que atuam sob um mesmo controle
de transcrição.
Os resultados de Maleck et ai. (2000), de modo geral, se
aplicam a vários outros envolvendo diferentes patossistemas
(Wise et ai., 2007). A comparação destes estudos possibilita a
identificação de um conjunto de genes que respondem a infecção
por patógenos, independente do patossistema, e consequentemente
de rotas metabólicas que participam do sistema de defesa vegetal.
Como exemplos deslas últimas. temos as vias que levam à
produção de corismato (via do shikimato), de compost~s fenólicos
e das titoalexinas íenilpropanoides (via do ácido cinâmico), de
compostos alcaloides (via do triptofano e tirosina) e das vias
bonnonais, especialmente ácidos jasmônico, salicílico e abscísico
e etileno. entre outras (Wisc ct ai.. 2007). Outra gramle conclusão
geral é a de que genes destas vias são ativados tanto em genótipos
resistentes como em suscetíveis, porém em tempos e intensidades
diferentes; em reações de incornpatihilidade (resislência) verifica-se
uma expressão mais intensa e rápida do sistema de delesa da planta
comparada a uma reação de compatibilidade. Portanlo, genótipos
resistentes e susc.:tiveis diferem não em relação aos genes que são (ou
não) expressos. mas sim em seus padrões de expressão. No entanto,
esta é uma conclusão geral que nilo descarta a existência de vias
metabólicas que sejam expressas preferencialmente a di:Lermüiadas
raças ou patógcnos cm determinados genótipos. Daí surge outra
generalização: genes da via do ácido salicílico normalmente são
ativados cm resposta a patógenos biotróficos, ao passo que os
das vias do ácido jasmônico e etileno o são preferencialmente em
resposta a estresses que causam danos celulares intensos, como os
patógenos necrotróticos e insetos mastigadores.
Nada levar a supor, no entanto, que todos estes genes
contribuam para resistência. A expressão de certa fração destes
cenamente ocorre em decorrência de alterações celulares resul-
tantes da ação do patógeno e, ponanto. seria consequência e não
causa da resistência. Como distinguir estes genes daqueles cujas
mRNAde
-------
Slntese de cONA e
marcação com
fluoróforos
planta não
inoculada
mRNAde
planta
inoculada
 Manual de Fitopatologia

variações em níveis de expressão estão diretamente ligadas a alte- variedade resistente X variedade suscetível
rações nos níveis de resistência? Esta é a grande questão da atua- (5% AFA) (65% AFA)
lidade e de grande importância ao controle genético de doenças. gene sequência
Em última instância, para afirmannos que um gene contribui para
resistência é necessário obter uma planta mutante que não seja g1 ...t t g g º-._a t e t... ... t t g gI.a t e t...
...t t g g º-._ate t... .,.t t g g I.a t e t ..
funcional para o gene e que esta mutação seja acompanhada por
uma mudança no fenótipo da planta, ou seja, aumento da susce-
tibilidade. Outra abordagem seria superexpressar o gene em uma
híbrido F1 (G/T)
planta transgênica e ver se há aumento da resistência em relação
(35%AFA)
ao nível já existente. Em ambos os casos, as abordagens são
muito limitadas devido aos altos custos e também às dificuldades gene sequência
técnicas iuerentes a ela, haja vista que a eficiente transformação g1 ... t t g g iã...a te t...
genética ainda é di6cil para muitas espécies vegetais. No entanto, ... t t g g I.a te t ...
uma abordagem surge como alternativa a estes eotraves baseada
na comparação exaustiva de genomas de indivíduos devidamente
caracterizados em relação ao seu grau de resistência :i determi-
nado patógeno apresentado a seguir.
l
plantas F2
gene plantas G/G plantas GfT plantas TfT
37.3. ASSOCIAÇÃO ENTRE GENES E RESISTÊNCIA A
PATÓGENOS ATRAVÉS DO SEQUENCIAMENTO g1 ..t t g g 2.,a te t... ...11 g g 2.,a te t... ...1t g g I.a t e t...
GENÔMICO TOTAL ...tt g g-º._a t oi.. ... t t g g I.a t e t... ...t t g g I.e te L .

Na internet há anúncios de laboratórios que oferecem AFA 20% 27% 33%

sequenciar seu genoma por menos de R$ 3.000,00. E não é só isto.
O serviço inclui também analisar sequências de vários genes para
identificar variantes que indiquem riscos de doenças ou outras
condições, como melanoma, taquicardia ventricular, ataque
cardíaco, câncer de mama, aneurisma cerebral, alcoolismo, etc.
Estas variantes refletem modificações na sequência nucleotídica
dos genes causadas por mutações; uma modificação detectada em
uma única base é denominada de. polímorfismo e.m nucleotídeo
único, ou "single nucleotide polymorphism " - SNP. Antes destes
serviços, porém, numerosos estudos foram feitos para associar
a presença destes SNPs gênicos a estas condições. Via- de regra,
estes estudos são feitos em famílias afetadas por certa condição
nos quais se comparam a sequência dos genes entre indivíduos
portadores e não portadores da mesma. Testes estatísticos apro-
priados são aplicados para verificar a significância da associação
de determinado polimorfismo em determinado gene com a
condição em análise; este é o campo da Genética Estatística.
Este tipo de análise só é possível graças ao poder de sequen-
ciamento das técnicas de NGS e pode ser igualmente aplicado
a plantas seguindo a mesma lógica com uma vantagem muito
relevante: em plantas, é possível fazer cruzamentos dirigidos e
analisar centenas de indivíduos destes cruzamentos. Quando se
trata de estudar as bases genéticas da resistência temos ainda outra
vantagem sobre estudos em humanos, pois podemos inocular as
plantas sob condições controladas para determinar qual seu grau
de resistência a determinado patógeno (o que não se faz com
humanos!). Somadas estas duas vantagens, temos que estudos
de associações em vegetais são muito mais robustos do ponto de
vista estatístico.
Os SNPs são herdáveis e, portanto, segregam entre plantas
de urna mesma família. Assim, podemos desenvolver uma família
cujos indivíduos segregam para os níveis de resistência quantita-
tiva a certo patógeno como ilustrado na Figura 37.3, onde uma
cultivar resistente (R), que apresenta apenas 5% de área foliar
afetada (AFA) é cruzada com uma suscetível (S com 65% de
AFA). Comparando-se a sequência do gene gl verificamos que
existe um SNP G/T eutre elas e que ambas são homozigóticas
para o SNP, ou seja, o genótipo de Ré G/G e de Sé Tff. O genó-
Figura 37.3 - Esquema de associação de polimorfismo gênico do
tipo SNP com resistência usando populações segre-
gantes para resistência (P < 0,01 ).
tipo do híbrido F 1 é G/f, como esperado, ao passo que indivíduos
da progênie resultante do auto cruzamento do F 1 podem apre-
sentar três genótipos: G/G, G/T ou Tff nas proporções 1:2: l já
que SNPs seguem herança do tipo mendeliana. Em um estudo de
associaç:ão, o grau de resistência destes indivíduos F2 deve ser
precisamente avaliado para que seja possível estabelecer correla-
ções entre a presença do SNP e resistência. No exemplo, nota-se
que há uma diferença significativa entre as três classes genotí-
picas para a variável AFA. Indivíduos G/G são mais resistentes
que indivíduos orr e T/f, indicando que o SNP neste gene está
associado a uma variação oo nível de resistência ao patógeno em
questão e que, portanto, este gene está associado à resistência.
Outro ponto importante é notar que os indivíduos G/G não são
tão resistentes quanto a cultivar genitora resistente, cujo genótipo
neste geoe também é G/G e isto se explica pelo fato de esta resis-
tência ser quantitativa e estas geralmente serem controladas por
vários genes, cada qual contribuindo com certa fração da resis-
tência (Capítulo 15 desta obra). Assim, outros SNPs além do estu-
dado em gl devem ser examinados da mesma maneira na tenta-
tiva de identificar os demais genes de resistência desta cultivar
e esta é o grande apelo dos SNPs para estudos de associação:
por serem muito abundantes no genoma podem ser encontrados
com frequência quando se comparam duas variedades, de modo
que a associação entre SNPs e resistência pode ser estudada em
inúmeros genes de uma só vez e em um único cruzamento.
Outra abordagem é a de estudar a associação de SNPs em
uma coleção de genótipos da espécie vegetal que foi detalha-
damente caracterizada quanto aos graus de resistência de seus
componentes. Além de dispensar o uso de cruzamentos experi-
mentais, esta estratégia é mais exaustiva pois amostra um número
muito maior de SNPs dado que a coleção seja representativa da
variabilidade genética do material em estudo.

476
 Gen6mica Aplicada à Fitopatologia
Embora estas abordagens não permitam afirmar categorica-
mente que certo gene é responsável por certa característica, elas
nos dizem, com ce:rto grau de confiança estatística. que o gene se
correlaciona com a característica. Em outras palavras: sabemos
que uma variação no gene será acompanhada por outra no grau
de resistência. Esta limitação se deve ao fato de genes serem
herdados em bloc,os devido à sua ligação tisica no cromossomo
(salvo algum evento de recombinação entre eles) e, por conse-
guinte, pode ser que o responsável pela característica não seja o
gene cujo SNP esi:eja sendo analisada, mas sim um gene desco-
nhecido, porém muito proximamente ligado a ele. Para efeitos
práticos de melhoramento, no entanto, não interessa saber qual
gene é o verdadeiro responsável pela resistência. O que interessa
é encontrar um SNP que possa ser usado como um marcador
que identifique uma região cromossômica que contenha gene(s)
de resistência, assim permitindo selecionar plantas resistentes.
Para este efeito, e5.taS abordagens são extremamente satisfatórias
e hoje são amplamente usadas em programa de melhoramento
(Brachi et ai., 201 n.
37.4. GENÔMICA DE FITOPATÓGENOS
A revolução genômica chegou ao Brasil na esteira do
Projeto Genoma de Xylella fastidiosa. É claro que antes deste
projeto já havia projetos em gcnõmica, mas a diferença é que
a iniciativa disseminou conhecimento básico em larga escala
em diversos laboratórios de pesquisa. Para tal, foi criada urna
organização virtual de sequenciamento (denominada de ONSA
- "Organization for Nucleotide Sequencing and Aoalysis") em
l 998, composta por vários laboratórios do Estado de São Paulo. A
bactéria foi escolhida devido à sua relevância para a citricultura na
época, o tamanho adequado de seu genoma (cerca de 2,9 milhões
de pares da base) •e por não existir nenhum genoma de bactéria
fitopatogênica sequenciado até aquele momento, o que prometia
dar uma visibilidade especial à empreitada. Ainda se tratando do
sequenciamento de fitobactérias, a rede contribuiu também com
o sequenciamento de dois patovares de Xanthomonas, de uma
estirpe de Xylella causadora da doença de Pierce em videira e
Totol d• pul>lleeçou
1.445
,,.
,.
.,
'º
______.11
199:3, 2000
Figura 37.4 - Número de artigos publicados anualmente sobre Xylellafastidiosa.
Fonte: Web of Science (outubro de 2017).
477
do agente causal do raquitismo das soqueiras da cana de açúcar,
Leifsonia xyli subsp. xyli, esta a primeira bactéria fitopatogênica
Gram-positiva a ter seu genoma sequenciado.
Da análise de sequências genômicas pode-se inferir múlti-
plos aspectos biológicos e evolutivos de patógenos (Monteiro-
Vitorello et ai., 2017), permitindo racionalizar a condução de
experimentos voltados para a confirmação destas inferências. No
caso de Xylel/a fattidiMn, por exemplo, a disponibilização da
sequência de seu genoma levou a um aumento significativo de
estudos sobre este até então pouco conhecido microrganismo e
as doenças que causa, bastando constatar que o número de publi-
cações relativos a este assunto aumentou significativamente após
2000, ano da publicação do genoma (Figura 37.4). Os resul-
tados mais promissores indicam, por exemplo, que a formação de
biofilrnc é essencial para a virulência da bactéria,já que mutantes
para dois genes necessários para a produção do cxopolissaca-
rídeo necessário para agregar as bactérias não conseguem se fixar
a superficies, são deficientes para a translocação dentro da planta
e não são retidos pelo inseto vetor sendo, portanto, transmitidos
com pouca eficiência. Com base nisto, uma estratégia de controle
seria aplicar produtos que inibam a formação do biofilme, como
por exemplo agentes mucolíticos iguais aos que são usados em
humanos como expectorantes das vias respiratórias.
Sequências genômicas se prestam também a out;as finali-
dades, como a Gcnôrnica Comparativa. Nestes casos, genomas
inteiros ou vários de seus genes são comparados na busca de
padrões evolutivos que possam explicar fenômenos biológicos.
No caso de fungos da ordem Magnaporthales, a qual pertence
Pyricularia (Magnaporthe) oryzae por exemplo, a comparação
de mais de 200 genes (Luo et ai., 2015) revelou que esta ordem
é monofilética, ou seja, todos os membros da ordem apresentam
um ancestral comum e que a ordem é mais próxima de Ophios-
tomatales, resolvendo a questão sobre a proximidade de Magna-
porthales com esta ordem em detrimento de Diaponhales. Em
adição, seus membros podem ser agrupados em três classes que
refletem modos nutricionais distintos: gêneros saprófitas aquá-
ticos, gêneros com haustório que infectam partes aéreas de mono-
 Manual de Fitopatologia
cotiledôneas (por exemplo, Pyricularia) e gêneros que atacam
raízes e se nutrem através de hifopódios (ex. Gaeumannomyces).
Trata-se, ponanto, de uma "árvore da vida" dos Magnaporthales
que traça com clareza os passos evolutivos de seus membros em
direção à ocupação de habitats e nichos específicos.
Sequências de genes específicos também são intensiva-
mente usadas para inferências filogenéticas e taxonômicas, mas
para cada finalidade e organismo são usados genes diferentes.
Para inferências em níveis taxonómicos mais elevados, como
gênero, são comumente utilizados os genes ribossomais. Para
alguns organismos, no entanto, outros genes são necessários para
resolver complexos de espécies ou ainda para revelar diversidade
genética em nível intraespecífico. O uso de sequências gênicas
para estas finalidades se tornou tão disseminado hoje a ponto de
ser a ferramenta mais utilizada no caso de identificação de bacté-
rias em nível de espécie em substituição aos testes bioquímicos,
por serem estes mais demorados e até mais custosos. No caso de
vírus, informações genômicas são necessárias hoje em dia para a
descrição de novas espécies.
37.5. CARACTERIZAÇÃO DO MICROBIOMA
VEGETAL: A MICROBIÔMICA E O PATOBIOMA
Embora a inte.ração entre plantas e organismos patogê-
nicos seja retratada metaforicamente como uma "corrida arma-
mentista" entre um patógeno e seu hospedeiro, a situação é mais
complexa, pois não levam em consideração os milhares de espé-
cies de microrganismos que habitam um grama de solo da rizos-
fera (Mendes et ai. 2011 ). Este microbioma, diferente do que se
pensava, não é neutro, dado que pode influenciar grandemente o
resultado da interação entre plantas e seus patógenos (Berendsen
et ai., 2012; Doornbos et ai., 2012). A melhor evidência deste
fenômeno vem dos solos supressivos (Mendes et ai., 20'\l ),
onde plantas não ficam doentes muito embora estejam-expostas
ao patógeno. O efeito supressivo está relacionado à presença de
microrganismos benéficos específicos, que não apenas competem
com os organismos patogênicos por nutrientes ou produzem
substâncias antagônicas, mas também indiretamente ativando a
resistência sistêmica induzida (RSI). Em adição a isto, além da
RSI, estes organismos benéficos podem estimular o crescimento
vegetal e conferir resistência a estresses de natureza abiótica,
como a seca ou deficiência nutricional. Fato interessante é que a
capacidade supressiva do solo se desenvolve após cultivos suces-
sivos da mesma espécie.
Um grande entrave sempre se apresentou aos estudos
de microbioma: apenas 1% de toda a comunidade procariótica
do solo é cultivável, impossibilitando o entendimento da dinâ-
mica da mesma em resposta a fatores do ambiente e da planta
hospedeira. O desenvolvimento de metodologias de análise do
microbioma baseadas no sequenciamento massivo do gene ITS
(Internai Transcribed Spacer, por exemplo), por outro lado abriu
nova perspectiva aos estudos nestas áreas já com grandes avanços
(Dove, 2012). No caso dos solos supressivos, por-exemplo, a
hipótese é que, quando atacadas, seja na parte aérea, seja nas
raízes, as plantas ativamente recrutam espécies microbianas que
auxiliam na defesa contra patógenos, resultando em alterações na
composição do núcrobioma ao longo do tempo que passa a ser
antagônico a patógenos (Mendes et ai:. 2011: Berendesen et ai..
2012). Artigos relacionados a patossistemas diversos dão suporte
a esta hipótese. Um exemplo mais específico foi relatado em
Arabidopsis. Plantas atacadas na parte aérea por Pseudomonas
478
syringae passaram a secretar ativamente ácido málico pelas
raízes. levando a um aumento na densidade de Bacillus subtilis
na rizosfera, um conhecido indutor de RSI. O aumento deu-se em
função do uso da substância como fonte de carbono pela bactéria
que resultou no estímulo à formação de biofilme (Rudrappa et
ai., 2008).
Para alguns cientistas, a microbiômica deve mudar o
conceito de doença baseado na Teoria Microbiana da Doença,
segundo a qual uma doença é causada por um único organismo
(Vayssier-Taussat 1:t ai., 2014). Para estes, os seres vivos não são
entidades individuais, mas sim complexos ecossistemas depen-
dentes de um vasto microbioma (Dove, 2012). Em consequência,
doença decorre não apenas da interação patógeno x hospedeiro
x ambiente, mas sim da interação do patobioma (que representa
o patógeno e suas relações com o microbioma) x hospedeiro x
ambiente (Figura 37.5).
Hospedeiro
I
Microbioma
Patógeno Ambiente
Figura 37.5 - O triângulo da doença incorporando o microbiorna.
Entender o papel do microbioma no triângulo possibilitará,
por exemplo, desenvolver estratégias de controle biológico mais
eficazes, além de fornecer explicações sobre o comportamento
de organismos endofiticos que colonizam a planta sem causar
sintomas até o ponto que sua população atinge certos limites,
quando passam a ter comportamento parasítico. É sabido que
fatores do ambiente (estresse hídrico e térmico) e do hospedeiro
(estádio fonológico, estado nutricional) controlam os níveis endo-
fiticos destes organismos, mas muito provavelmente em decor-
rência de alterações no patobioma e não apenas no patógeno em si.
37.6. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
Brachí, B.; Morris, G.P.; Borevilz, J.O. Genome-wide association studies
in plants: the missing heritabiliry is in the field. Genome Biology
12: 232, 2011.
Berendsen, R.L.; Pieterse, C.M.J.; Pahm, B. The rhizosphere microbiome
and plant health. Trends in Plant Science 17: 4 78-486, 2012.
Doombos, R.; van Loon, L; Bakker, P. Impact ofroot exudates and plant
defense signaling on bacterial communities in the rhizosphere. A
review. Agronomy for Sustainable Devclopment 32: 227-243,
2012.
Dove, A. Microbiomics: TI1e germ theory of everything. Sciencc 340:
763-765, 2013.
 CAPÍTULO
38
BIOLOGIA DE POPULAÇÕES
DE FITOPATÓGENOS
Eduardo Seítí Gomide Mizubuti e Paulo Cezar Ceresini
ÍNDICE
38.1. Introdução ............................................................ 481
38.2. Variabilidade genética e resiliência das
populações de fitopatógenos ................................ 482
38.3. Mecanismos evolutivos ........................................ 482
38.3. 1. Mutação .................................................... 482
38.3.2. Recombinação .......................................... 484
38.3.3. Deriva genética ........................................ 485
38.3.4. Migração .................................................. 487
38.1. INTRODUÇÃO
a natureza, microrganismos, patogênicos ou não,
N em geral estão presentes em populações nume•
rosas, compostas por indivíduos distintos. Esta
variabilidade. tão importante para assegurar a existência das
diferentes fonnas de vida pode, sob determinadas situações. ser
motivo de preocupação quando indivíduos variantes são capazes
de comprometer o desenvolvimento de outros organismos. Popu•
lações de plantas tanto em sistemas agrícolas, como nos sistemas
naturais interagem com populações de vários organismos her-
bívoros ou não, tais como animais de pequeno e grande portes;
insetos pragas, polinizadores e comensais: microrganismos bené-
ficos (noduladores. dccompositores de matéria orgânica etc.) e
também patogênicos - os fitopatógenos.
De maneira mais específica e sob o prisma da agricultura,
populações de fitopatógenos com certa variabilidade genética
podem representar uma ameaça às populações de plantas culti-
vadas e não cultivadas. Assim, nos ~istemas agrícolas, frequen-
temente cof!statam-se problemas de suplantação de resistência,
processo populannente conhecido como "quebra" de resis-
tência, de variedades antes pouco afetadas ou imunes, ou relatos
481
38.3.5. Seleção ...................................................... 488
38.4. Aplicações de estudos de genética de
populações p ara o manejo de d oenças
de plantas.............................................................. 489
38.5. Exemplo de estudo da estrutura genética
de populações de fitopatógenos .......................... 489
38.6. Considerações finais e perspectivas futuras ....... 493
38.7. Bibliografia consultada ........................................ 495
de redução drástica da eficiência de proclntos q11ímicos no con-
trole de determinada doença. Compreender os mecanismos que
afetam a variabilidade genética em populações de fitopatógenos é
uma das tarefas mais importantes para estabelecer estratégias de
manejo eficientes.
A constatação de existência de variabilidade genética em
populações de fitopatógenos ocorreu há mais de um século. Em
1911, Morthier Franklin Barrus relatou haver variantes de Co/le-
rotriclwm lindemuthianum, agente causal da antracnose do fei-
joeiro, que apesar de serem morfologicamente idênticos, apre-
sentavam constituição genética distinta e esta era responsável
pela capacidade ou não de causar doenças em plantas (Barrus,
1911 ). Esta constatação somente foi possível após Barrus analisar
vários indivíduos de uma população. Entende-se por população
o conjunto de indivíduos de uma mesma espécie coexistentes
num dado momento no tempo, em um espaço próximo o sufi-
ciente para que haja interação entre si. Quase que concomitante
às constatações de Barrus, outro pesquisador, Elvin C. Stakman,
relatou a presença de variantes de uma espécie de fungo que eram
separadas de acordo com as variedades do hospedeiro nas quais
o patógeno era capaz de causar doença. Stakman denominou estas
variantes de raças. Apesar de atualmente ser um conceito questio-
 Manual de Fitopatologia
nado e considerado por muitos como obsoleto, as raças foram
fundamentais para avançar programas de melhoramento vegetal
que tinham ou têm como objetivo o desenvolvimento de varie-
dades resistentes. O conhecimento e as aplicações d o conceito de
raças permitiram, ao menos em parte, a concretiza<;ão da Revo-
lução Verde idealizada por Nonnan Borlaug, um e)(-aluno de E.
C. Stakman e ganhador do Prêmio Nobel da Paz em 1970, ao
estabelecer um programa de melhoramento de trigo que originou
variedades resistentes à ferrugem do colmo (Puccinia graminis f.
sp. trifiei) (Swaminathan, 2009).
Ao longo do último século, variações em outros atributos
foram analisadas sempre com o intuito de determinar a quanti-
dade de variação genética existente nas populações de fitopató-
genos, sua distribuição e os principais mecanismos que afetam
esses processos. Neste contexto, os p1imeiros estudos buscavam
investigar a dinâmica de raças de determinado patóg:eno ao longo
do tempo e/ou em diferentes locais. Apesar de informativo, o uso
de raças como marcas genéticas associadas à variação tem como
desvantagem a baixa resolução; isto é, em muitos casos. as raças
são definidas por apenas uma ou poucas regiões genômicas. Por-
tanto. variações existentes em outras partes do genoma perma-
necem inexploradas.
Há pouco mais de 50 anos, descohriu-se que as aloenzimas.
variantes alélicas de um enzima codificada por um gene de cópia
única (loco único), constituíam-se em excelentes marcadores
para estudos de variabilidade genética em populações de fito-
patógenos. A partir dos anos 1980 começaram a g;anhar ímpeto
os marcadores moleculares. Porém, a grande revolução ocorreu
no final dos anos 1980 e início dos anos l 990 com o desenvol-
vimento de marcadores baseados em técnicas que empregam a
reação em cadeia da polimerase (PCR). Finalmente, com a revo-
lução genômica, tomou-se possível o sequenciamento completo
do genoma de vários indivíduos de uma população de patógenos
e descobrir com exatidão quanta variação encontra-se presente.
Atualmente, marcadores do tipo microssatélites (:SSR) e poli-
morfismos de nucleotídeos únicos (SNPs) são considerados bons
marcadores para estudos de genética de populações em comple-
mentação à análise de regiões genômicas ou do genoma completo.
38.2. VARIABILlDADE GENÉTICA E RESILIÊNCIA
DAS POPULAÇÕES DE FITOPATÓGENOS
Nas populações de microrganismos patogênicos a plantas, à
semelhança do que ocorre nas populações dos demais seres vivos,
há variações genéticas entre indivíduos. A variação é essencial
para a perpetuação da espécie. Se todos os indivíduos apresen-
tassem a mesma composição a\élica (aleios = diferentes ÍOTTllas de
um gene), então, qualquer alteração do ambiente ou ide outro fator
externo capaz de afetar a população de maneira drástica, repre-
sentaria alto risco para sua manutenção e aumentaria a chance
de extinção. Todos os indivíduos teriam alta chance de ser elimi-
nados. Por outro lado, havendo variantes na população, alguns
poderiam naturalmente tolerar melhor os efeitos do ambiente ou
das alterações impostas por um fator externo, e sobreviveriam.
Naturalmente, as populações tendem a manter variarntes, ou seja, a
coexistência de indivíduos que possuem alelos distintos, para que
suas chances de persistir sejam maiores. Imagine o que ocorreria
se não houvesse variantes em uma popuTação de fungos uni forme-
mente sensíveis a fungicidas. Teoricamente, após sucessivas apli-
cações de um principio ativo haveria alta mo11andade (assumindo
vários outros fatores e condições atendidas). Em curto espaço de
482
tempo a população do patógeno poderia extinguir-se. No entanto,
a realidade é outra. Mesmo sob aplícação frequente do fungicida.
os indivíduos geneticamente diferentes que não são afetados pelo
fungicida, ou seja. os indivíduos resistentes. podem ser selecio-
nados. aumentar em número e constituírem nova população. É o
que constatamos ocorrer em várias regiões do Brasil com populações
de Phytophthora ínfestans (Reis et ai., 2005), Pyrícularia 01J1zae
patótipo triricum (Castroagudín et ai., 2015), lvfonilinia .fructi-
cola (Lichtemberg et ai., 2017). Bot1:l'lis cinerea (Lopes et al.,
2017), Phakopsora pachyrhizi (Godoy et ai., 2016), dentre várias
0Lttras, resistentes a fungicidas. No caso de P. pachyrhizi, agente
causal da ferrugem asiática da soja, a alta variabilidade genética
do patógeno, aliada às populações numerosas desenvolvidas em
áreas extensas plantadas com variedades suscetíveis e sujeitas a
aplicações de fungicidas sítio-específico (que atuam em um pro-
cesso específico no metabolismo do fungo). levou ao desenvol-
vimento de populações resistentes a fungicidas (Godoy et ai.,
2016). Atualmente, há evidência de populações de P. pachyrhizi
resistentes a fungicidas sitio-específicos associados a três princí-
pios ativos distintos: triazóis, estrobilurinas e carboxamidas.
Cenário parecido pode ser imaginadti para o caso da inte-
ração população do patógeno-população de hospedeiros resis-
tentes. Com a monocultura de genótipos do hospedeiro resistentes
a certo patógeno, seria possível imaginar redução drástica Lia
população do patógeno, a ponto de comprometer sua existência,
como por exemplo no caso de organismos biotróficos, hospedeiro-
específico. não forn1adores de estruturas de resistência. Nova-
mente. esta não é a realidade. Pelo contrário, são comuns os
relatos de suplantação da resistência e o desenvolvimento de epi-
demias que comprometem a produtividade das culturas (Palloix
et ai., 2009). Tal fenômeno é altamente influenciado pela variabi-
lidade genética existente nas populações.
Evolução
Evolução pode ser definida como as mudanças das frequên-
cias dos diferentes genes presentes numa população ao longo do
tempo (Futuyma & Kirkpatrick, 2017). Pode-se deduzir então
que a variabiJidade genética de uma população é a "matéria-
prima" da evolução. Diferentes alelos, ocorrendo com diferentes
frequências são importantes para tolerar mudanças e aumentar as
chances de adaptação às novas condições. Basicamente, cinco
mecanismos evolutivos podem atuar, isoladamente ou em com-
binações, como moduladores da variabilidade genética das popu-
lações de fitopatógenos: mutação, recombinação, deriva genética,
migração (ou fluxo gênico) e seleção.
Comumente, trabalhos são realizados para estudar a variabi-
lidade genética da(s) população(ões) de um fitopatógeno, porém,
constatar que populações são, muito ou pouco, variáveis é apenas o
primeiro passo em projetos de genética de populações. Ainda mais
interessante é entender a estrutura genética das populações, isto é,
determinar a quantidade e analisar a distribuição da variação gené-
tica existente nas populações. Nesta visão, muitas vezes busca-se,
também, quantificar a contribuição dos mecanismos evolutivos
para compreender como estes afetam as populações.
38.3. MECANJSMOS EVOLUTCVOS
38.3. 1. Mutação
Mutação é qualquer alteração herdávd presente no mate-
rial genético. Estas alterações podem se restringir a um único
nucleotídeo ou envolver grandes porções do genoma, como reor-
 Biologia de Populações de Fitopatógenos
ganização de cromossomos. por exemplo. A mutação é a prin-
cipal fonte de variação genética para que mudanças evolutivas
ocorram (Hartl & Clark, 2007). Em fitopatologia. muitos pro-
blemas associados ao manejo de doenças de plantas têm relação
com mutações que ocorrem em patógenos. Por exemplo, a ocor-
rência de mutações pontuais (mudança de um único nuclcotídeo
numa posição da sequência do DNA) na sequência do gene da
beta-tubulina é capaz de conferir resistência a fungicidas benzi-
midazóis. Especificamente, a troca de uma adenina (A) -+ por
uma citosina (C) no códon 198 (GAG-+GÇG) acarreta a alte-
ração do aminoácido glutamina para alanina (E 198A) do gene da
beta-tubulina, o que resulta na resistência ao fungicida (lshii &
Hollomon, 2015).
Outra consequência de mutações pontuais é a suplantação
da resistência em variedades Je plantas que antes não eram afe-
tadas por determinada raça do patógcno. Por exemplo, sabe-se
que o gene pot-1 confere resistência do tomateiro ao mosaico
( ou risca do tomateiro) causado pelo Porato vírus Y (PVY). Uma
mutação pontual acarretou em substituição na posição 119 do
aminoácido arginina para histidina (Rl19II) de uma proteína
(VPg) do PYY que está envolvida na virulência (sensu Sacristán
& García-Arenal, 2008) e que interage com pot-1. Os mutantes
R l l 9ll foram capazes de suplantar a resistência de tomateiros
com este gene e causar mosaico (Moury et ai., 2014).
As consequências epidemiológicas da mutação podem ser
relevantes e por essa razão a quantificação da frequência de ocor-
rência destas alterações e o local no genoma dos patógenos onde
mais eomumente incidem são alguns exemplos de objetivos de
pesquisas realizadas com populações de fitopatógenos. O avanço
das tecnologias de sequenciamento de DNA viabilizou muitos
estudos que visam entender o potencial impacto da mutação em
doenças de plantas. Com o emprego destas técnicas, é po,:;sível
estudar a associação de mutações a fenótipos de interesse.
Estimativas de mutação
Quantificar a mutação é um dos principais objetivos de pra-
ticamente a maioria dos trabalhos conduzidos para detenninar a
estrutura genética de populações (quantificação da variação gené-
Taxa de mutação por geração
10·3 1O-4a 10·6 10-a
Viroides Vírus de RNA e ssDNA VírusdsDNA
-=-
Tamanho do genoma (pb)
103 104 105
Figura 38.1 - Estimativas de taxas de mutação por sítio em função do itamanho do genoma.
Fonte: Adaptada de Gago ct ai. (2009).
483
tica e sua distribuição em populações). Duas estimativas são fre-
quentemente relatadas na literatura: frequência de mutação e taxa
de mutação. A frequência de mutação pode ser estimada com base
em alteraçõ,~s fenotípieas que surgem ao longo de gerações. Em
animais, principalmente em humanos, é possível estimar a fre-
quência de mutação monitorando, por exemplo, a ocorrência de
doenças raras ao longo do tempo em uma população. Em micror-
ganismos é possível usar abordagem semelhante, como o moni-
toramento de resistência a substâncias antimicrobianas (antibió-
ticos, fungicidas. etc.). A taxa de mutação é a frequência com
que as mutações ocorrem por sítio ou regíiio genômica a cada
divisão celular. Estimar a taxa de mutação é mais complexo do
que estimar a frequência de mutação. Felizmente, pode-se fazer
estimativas de taxa de mutação precisas por meio da análise de
sequências de DNA. Regiões genômicas ou, quando possível,
genomas co,mpletos de indivíduos distintos podem ser compa-
rados quanto à composição de nudeotídeos. As mutações que
foram fixadas na população (substituições) após a divergência
(isolamento genético que impede a troca de genes entre indiví-
duos e a formação de descendentes férteis após o acasalamento)
ou longo tempo de equilíbrio são computadas. É possível estimar
a taxa de mutação por genoma, por região genômica OLt por sítio,
com base em modelos de substituição. Para uma revisão sobre
modelos de substituição, suas pressuposições e características
vide Arenas (2015). Comumentc, para estimar a taxa de mutação
por geração, se realiza uma comparação direta de trechos de DNA
sem função çonhecida entre espécies cujos tempos de divergência
c de geração são conhecidos.
De modo geraL percebe-se que a taxa de mutação está
inversamente relacionada ao tamanho e complexidade dos
genomas (Figura 38.1). Apesar de os dados apresentados nessa
figura não serem específicos e exclusivos para fitopatógenos, é
possível perceber que os viroides e os vírus (principalmente os
de RNA) apresentam taxas de mutação muito superiores às dos
fungos e nematoides.
Praticamente todo estudo de genética de populações apre-
senta uma estimativa da taxa de mutação. São várias as opções
disponíveis. Antes de escolher um estimador é necessário com-
10·9 10,10
Bactérias
106 107 109
 Manual de Fitopatologia
preender as pressuposições aas quais está baseado. Em geral, a
taxa de mutação popu lacioaal é dada por 8 = 4Ne.µ ou 8 = 2Ne.µ,
para populações de individuos diploides e haploides, respectiva-
mente. A letra grega teta (9) é a taxa de mutação escalonada para
a população; Ne é o tamanho efetivo da população (vide defi-
nição no tópico "Estimativa de deriva genética e tamanho efetivo
da população-Ne" deste capítulo) e µ é a taxa de mutação por
geração (probabilidade de mutação por evento de meiose).
A estimativa da taxa de mutação por geração (µ) po<le ser
baseada em diferentes modelos e, por conseguinte, diferentes
pressuposições. Por exemplo, um modelo comumente utilizado
para estimar mutação é o de alelos infinitos proposto por Kimura
& Crow (1964). O modelo assume que cada alelo mutante que
surge é único e que este nunca existiu naquela população. Adicio-
nalmente, o modelo de alelos infinitos admite apenas a mutação
em uma direção, por exemplo de A -+ a. Não há possibilidade
de mutação reversa, isto é, A +- a. De modo análogo. porém
pensando em sequências de ácidos nucleicos, outro modelo de
mutação muito utilizado atualmente é conhecido como infinitos
sítios (Kimurn, 1969). O modelo assume que há um número infi-
nito de sítios onde as mutações podem ocorrer, que cada nova
mutação ocorre em um sítio que não havia sido mutado anterior-
mente e que a recombinação não ocorre nestas sequências.
As estimativas de taxa de mutação populacional são impor-
tantes para estimar a variabilidade genética das populações e
compará-las umas às outras. Estas comparações podem ser inte-
ressantes para auxiliar na interpretação de questões epidemio-
lógicas e ajudar a sanar algum problema prático. Por exemplo,
se um melhorista quer efetivamente avaliar se as variedades que
estão sendo selecionadas para resistência a algum patógeno são
promissoras, ele deve procurar um local onde a população do
patógeno apresente alta taxa de mutação. Assim, há maior chtmce
de haver neste local indivíduos com distintos níveis de virulência.
Apesar de bem conhecida e de ser um mecanismo evolutivo
de ocorrência ampla em todas as populações de fitopatógenos, se
analisada de fonna isolada (desconsiderando outros mecanismos),
a mutação não é um processo eficiente para alterar uma popu-
lação em curto espaço de tempo. Em geral as taxas de mutação
variam de I04 (vírus e viroides) a 10.s (fungos e ncmatoides)
mudanças por geração. Se uma população depender apenas de
mutação para gerar combinações alélicas favoráveis a uma con-
dição, será necessário um longo período de tempo para que tal
combinação seja conseguida. Porém, na natureza, diferentes pro-
cessos evolutivCls afetam as populações simultaneamente. A ocor-
rência conjunta de mutação e recombinação, pnr exemplo, pode
permitir alcançar muito mais rapidamente a combinação de alelos
favoráveis para a população.
38.3.2. Recombinação
A recombinação pode ser definida como qualquer evento
que tem como consequência a troca de material genético entre
indivíduos (Posada et ai., 2002). Processos clássicos .de recom-
binação são aqueles que envolvem crossing-over entre cromos-
somos homólogos (que compartilham mesma origem) por meio
da meiose. Usualmente, este processo caracteriza a reprodução
sexuada em animais superiores e plantas. Entretanto, em popu-
lações de microrganismos fitopatogênieos, o processo clássico
não é o mais frequentemente constatado. A maioria dos fitopató-
genos é haploide e diferentes processos contribuem para a troca
de material genético entre indivíduos. Em bactérias se conhecem
484
ao menos três maneiras pelas quais pode ocorrer recombinação:
conjugação, transdução e transformação. Em vírus podem ocorrer
recombinação ou pseudorecombinação. Os nematoides podem se
re produzir por meio do acasalamento entre indivíduos de sexos
opostos (anfimixia), à semelhança do que ocorre em animais
superiores. Os fungos também podem se reproduzir por cruza-
mentos que envolvam talos geneticamente distintos (heterotá-
licos), mesmo não havendo dimorfismo sexual (diferenças mor-
fológicas, além das notadas nos órgãos sexuuis, entre doadores e
rcceptClres de núcleos de gametas).
Ao longo da história evolutiva, os microrganismos adqui-
riram ou desenvolveram a capacidade de !focar material gené-
tico por outros processos que diferem do meiótico clássico. Por
exemplo, em vírus e baetérias pode ocorrer conversão gênica, pro-
cesso no qual ocorre incorporação de segmentos não-homólogos
(que não compartilham mesma origem) de DNA ou RNA. Fungos
p<.xlem apresentar processos atípicos de recombinação como
crossing-over mitótico ou parassexualismo. Porém, no caso de
fungos, apesar de serem constatados em condições de laboratório,
não se sabe se estes processos oco~m na nature7.a.
A recombinação é importante porque pode gerar novos
genótipos na população de füopatógenos, eliminar mutações
ddetérias e gerar combinações alélicas favoráveis de maneira
rápida. Porém, na maior parte dos casos, a recombinaç/Jo em si
não gera variabilidade genética. Apenas em situações quando
ocorre recombinação intragênica pode haver geração de novos
alelos na população. Este é um evento raro e aparentemente é
pouco expressivo para a estrutura genética das populações.
No caso de fungos e nematoides fitopatogênicos, além
das consequências para a composição genética da populaçãu,
a recombinação tem efeito ecológico importante. A reprodução
sexuada pode envolver a formação de estruturas resistentes que
permitem a sobrevivência durante períodos adversos. Como
exemplo, pode-se citar o caso de Helerodera glycines, nematoide
dos cistos da soja; ou de estruturas sexuadas de espécies causa-
doras de oidios com a fonnação de cleistotécios ou da fonnação
de teliósporos (esporos de parede espessa) em fungos causadores
de ferrugem. Adicionalmente, para a epidemiologia de doenças
fúngicas, nos patossistemas em que o patógeno tem modo de
reprodução misto (pode reproduzir-se tanto assc:xmulamente
quanto sexuadamente) dois tipos <le inóculo podem influenciar o
desenvolvimento das epidemias. Por exemplo, no caso da Siga-
toka amarela da bananeira, conídios podem ser importantes para
dispersão via respingo de gotas de água (da chuva ou irrigação)
enquanto os ascósporos podem ser facilmente dispersos pelo
vento (Rocha et ai., 2012).
Estimativas de recombinação
Antes de listar as maneiras como a recombinação pode ser
estimada ou quantificada é imponante compreender de forma m11.is
completa possível os aspectos reprodutivos do pat6geno em estudo.
Especificamente, sugere-se tentar responder às seguintes perguntas:
O patógeno pode reproduzir-se sexuadamente nas condições ou
locais onde o esrudo será conduzido? Tem-se alguma estimativa de
quão frequente a reprodução sexuada ocorre? São conhecidos meca-
nismos alternativos de troca de material genético? Apesar de sim-
ples, as perguntas servem para avaliar a real oecessidade do estudo
ou para determinar a abordagem mais adequada a ser empregada.
Um conjunto de evidências pode ser facilmente obtido
antes de partir para estudos envolvendo análises detalhadas de
 Biologia de Populações de Fitopatógenos
sequências de ácidos nucleicos. Se houver possibilidade, é sempre
desejável que se utilize marcadores simples, desde que sejam
informativos. Por exemplo, havendo dimorfismo sexual, no caso
de nematoides, a presença de machos e fêmeas fornece evidên-
cias para a possibilidade de recombinação. De forma análoga, a
presença de indivíduos geneticamente compatíveis ocorrendo em
proporções semelhantes também suporta a possibilidade de aca-
salamento na população. Utilizando marcadores de menor custo
é possível genotipar indivíduos e estimar a diversidade genotí-
pica usando vários índices (Chao et al., 2014; Jost, 2007). Em
populações recombinante.s espera-se alta diversidade genotí-
pica. Caso o patógeno seja diploide é possível empregar o teste
clássico para saber se a população está em equilíbrio de Hardy-
Weinberg (EHW) (a frequência dos genótipos pode ser estimada
pela frequência dos alelos) (Hartl & Clark, 2007). No entanto, a
maioria das populações de füopatógenos não pode ser analisada
desta forma, pois são constituídas de indivíduos haploides.
Há vários métodos analíticos para detectar ocorrência de
recombinação em populações de fitopatógenos haploides. Atual-
mente, há quase uma centena de testes para esta finalidade (http://
bioinf.man.ac.uk/robertson/recombination/programs.shtml).
Quando se utilizam marcadores do tipo binário ou mesmo micros-
satélites (Simple Sequence Repeat ou repetições de sequências
simples - SSR), um dos métodos mais comumente empregado é
uma variante do índice associação IA, denominado rd (Agapow &
Bun, 2001). Quando o estudo é basea<lo em sequências de DNA
ou RNA o software RDP (Martin et ai., 2015) pode ser bastante
útil. O RDP é uma plataforma que integra diforentes programas
voltados para a detecção de ocorrência, localização de pontos de
recombinação e identificação de possíveis sequências parentais.
Os métodos analíticos disponíveis no RDP podem empregar filo-
genia, comparação de sequências, padrão de sítios _ou emnregar
abordagem de genética de população. Infelizmente, não há um
método que sirva a todos os propósitos ou que seja superior aos
demais.
Combinando diferentes métodos é possível buscar evidências
da ocorrência de recombinação na história evolutiva do patógeno,
localizar potenciais pontos de recombinação e também estimar a
taxa. Para diferentes objetivos ou questões devem ser procurados
os métodos mais adequados. A taxa de recombinação populacional
é usualmente representada pela letra grega p ("rô" ). E possível
estimar a taxa de recombinação escalonada para a população por
meio da fónnula p = 4Ne.r (diploides) ou p = 2Ne.r (haploides),
onde Ne = tamanho efetivo da população e r = taxa de recombi-
nação estimada por geração.
38.3.3. Deriva Genética
Todas as populações de tamanho finito estão sujeitas aos
efeitos da deriva genética. Em todas as populações ocorrem flutu-
ações aleatórias nas frequências dos alelos nelas presentes. Estas
flutuações caracterizam o mecanismo evolutivo denominado
deriva genética. Há uma relação inversa entre tamanho popu-
lacional e impacto de deriva genética: quanto me~or o tamanho
das populações, mais pronunciados serão os efeitos da deriva
genética.
Basicamente, três processos estão comurnente associados
à deriva genética: não representatividade na progênie dos genes
existentes nos parentais; efeito gargalo, e efeito do fundador.
Numa população finita, um par de parentais originará uma
progênie de tamanho reduzido em relação à população. Mesmo
485
na ausência de outros mecanismos evolutivos, as frequências dos
genes não s,erão reproduzidas exatamente na geração seguinte,
simplesmente por um "erro de amostragem" (Griffiths et ai.,
2000). Na p,opulação humana, durante a fonnação dos gametas,
ocorrerá cro:ssing-over e diferentes combinações alélicas poderão
resultar em gametas com constituição genética distinta. Porém,
apenas um par de gametas originará o zigoto. Considerando
milhões de gametas masculinos (espennatozoides), muitas
combinações alélieas (após a fusão do espermatozoide com o
óvulo) podem, em teoria, surgir de um acasalamento. Entretanto,
apenas urna única combinação alélica resultará deste processo,
assumindo que apenas um espermatozoide fecundará o óvulo e
originará o ,dgoto. Portanto, apenas uma fração ínfima da varia-
bilidade genética estará representada na próxima geração. Claro
que outros a,casalamentos ocorrerão e certos alelos continuarão a
existir na população (um alelo não passado adiante por um casal,
poderá ser mantido na população porque um outro indivíduo
oriundo de outro acasalamento está presente). Entretanto, as fre-
quências alélicas entre gerações podem variar aleatoriamente
(Figura 38.2).
A deriiva genética pode ser causada por amostragem de
alelos como descrito anteriormente, assim como pode ser ocasio-
nada por restrições drásticas no tamanho da população, impostas
por fatores d.iversos. Com a diminuição do número de indivíduos,
muitos alelos serão perdidos. Apenas uma fração dos alelos exis-
tentes na população estará representada na nova população a ser
estabelecida pelos poucos indivíduos sobreviventes. A redução da
variabilidade genética decorrente da diminuição do tamanho da
população é conhecida em genética de populações como "efeito
gargalo" (Figura 38.3).
O efeiito gargalo pode ser indesejável para fins de con-
servação da variabilidade genética em populações de microrga-
nismos benéficos, como por exemplo agentes de controle bio-
lógico, micorrizas, ou de gennoplasma de espécies de interesse
agronômico,. pois quanto maiores e mais variáveis forem as popu-
lações, maiores serão as chances de se dispor de um "reserva-
tório" de genes desejáveis (resistência a doenças, tolerância a
estresse, produção etc.). Por outro lado, o efeito gargalo pode ser
usado estrat,egicarnente em programas de manejo de doenças de
plantas. Por exemplo, o estabelecimento do vazio sanitário na
cultura da soja no Brasil permite, em tese, reduzir o tamanho da
população de P. pachyrhizi. Este patógeno é parasita obrigatório
e com a implantação do vazio sanitário, a não disponibilidade
do hospedeiro durante o período da entressafra reduz o tamanho
efetivo da p,opulação e sua variabilidade genética. A população
de P. pachyrhizi que iniciará a epidemia na próxima estação de
cultivo terá apenas uma pequena fração da variabilidade gené-
tica existente na safra anterior. Portanto, esta população é for-
temente afe1tada pela deriva genética. Considerando que quanto
mais numerosa é a população, maior a probabilidade de haver
mutantes capazes de suplantar resistência de variedades ou de
tolerar fungicidas, com o vazio sanitário haveria uma redução
dos riscos associados a estas duas consequências indesejáveis da
monocultura e do uso intensivo de poucos ingredientes ativos de
fungicidas a.liados aos plantios sucessivos ao longo do ano.
Outra situação de deriva genética interessante e que fre-
quentement,e ocorre em populações de fitopatógenos é o "efeito
do fundado1r'' (Figura 38.4). Este efeito é um caso especial de
efeito garga1lo no qual apenas alguns indivíduos saem de uma
população fonte e "fundam" uma nova população em outro local.
 Manual de Fitopatologia
1,0
0,9
0,8
0 ,7
0,6
P(A) 0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
o.o ---------- --· •·······+·····---···-···· ---·-+·······-•·· •--"--=--+----=--=-----1--------I
O 20
- EvC!tüç;.Jo o,n <Jc:" a qr n~1Jca
E\IOkJÇIO f\l'T\ t1or1 1D gonolJCd
Figura 38.2- Variação aleatório na frequência do a\elo "A" ao longo de 100 gerações par.s 10 populações evoluindo sob os efeitos da deriva
genética. Simulação realizada com o sollware PopG. Ao longo processo em 5 populações obscrva•se a fixação do alelo A e em
duas, este alelo foi extinto.
T1
. . __ _--'--TEMPO-'---_ _)
T2 T3 T4
Figura 38.3 - A população no tempo 1 (Tl) tem tamanho grande e
seis ale los estão presentes (cruz, triângulo, quadrado,
círculo, estrela e losango) em diferentes frequências.
No tempo 2 a população passa por uma redução drás-
tica de tamanho, o gargalo, e apenas uns poucos indi-
víduos com os alelos estrela e cruz sobreviveram. A
partir deste indivíduos sobreviventes, a população vol-
ta a expandir {T3) e pode eventualmente adquirir seu
tamanho original (T4) ou maior. Novos alelos (pentá-
gono e estrela negros) podem ser introduzidos nesta
população seja por mutação ou provenientes de indi-
víduos migrantes de outras populações, por exemplo.
O efeito do fundador ocorre quando há introdução do patógeno
em área indene. Por exemplo, aparentemente, apenas alguns
indivíduos de Hemileia vastatrix, agente causal da ferrugem
do cafeeiro, chegaram ao Brasil vindos nas correntes aéreas da
África e causaram as primeiras epidemias no início da década de
1970 {Bowden et ai., l 971 ). Assim, provavelmente, apenas uma
pequena fração da variabilidade genética existente na África foi
trazida até o Brasil.
Perdidos• 2
40 60 80 100
Gerações
D
l:,.
◊ o ◊
'°o*<>.c:i
D O D
*
T1
.____ _ _ _.....:cTEM=.::...=PO_ _ _ _
T2
__,>T3
Figura 38.4. O efeito do fundador ocorre quando poucos indivíduos
da população original (TI) dispersam e atingem áreas
i ndenes (T2) e fundam uma nova população. A variabi-
lidade genética da nova população (T3) é reduzida em
relação àquela da população original.
Estima.tiva de deriva genética e tamanho efetivo da
população (Ne)
Face à ,estreita relação entre deriva genética e tamanho da
população (quanto menor a população, maiores serão os efeitos
da deriva ger.iética), pode-se inferir a intensidade da deriva por
meio do tamanho efetivo da população (Ne = número de indi-
víduos necessários para constituir uma população sujeita à uma
dada magnitude de deriva genética). O tamanho efetivo da popu-
lação é uma •~stimativa teórica e que na maioria das vezes não
corresponde ao tamanho real (ou do censo) da população. Por
exemplo, o Ne estimado para populações de Cucumber mosaic
vints (CMV) que passaram por uma seleção imposta pelo afideo
transmissor foi estimada ser de apenas 1 ou 2 vírions (Betancourt
et ai., 2008), enquanto para o Cauliflower mosaic vírus (CaMV),
que coloniza o hospedeiro sistemicamcnte, o Ne foi de 300 a 500
vírions (Monsion et ai., 2008).
486
 Biologia de Populações de Fitopatógenos
Ontra maneira relativamente comum de se estimar a magni-
tude da deriva genética parte do princípio que populações pequenas
estariam sujeitas aos efeitos da deriva e que rapidamente alguns
alelos são fixados (quando todos os indivíduos têm o mesmo alelo).
Considerando uma outra população pequena, da mesma espécie, é
possível que diferentes alelos tenham sido fixados. Como a alte-
ração nas frequências alélicas são aleatórias, muito provavelmente,
diferentes alelos serão fixados ou extintos (quando alelos são per-
didos e não mais existem nos indivíduos daquela população).
Como resultante deste processo, as populações podem apresentar
alta diferenciação genética quando comparadas umas às outras.
Assim, em geral, quando se comparam duas ou mais populações
de tamanho reduzido, quanto maior a diferenciação genética entre
elas, mais evidentes foram os impactos da deriva genética.
38.3.4. Migração
Na natureza há fragmentação de áreas ocupadas por indi-
víduos de urna mesma espécie em fünção de diferentes fatores,
por exemplo ausência de planta hospedeira, delimitação imposta
por caracteristicas fisico-química de uma mancha de solo, pre-
sença de uma barreira física como um rio ou cadeia de monta-
nhas, dentre outros. Assim, populações de fitopatógenos podem
estar subdivididas tanto fisicamente como gem:ticamente. Con-
forme mencionado no item anterior, a deriva genética atua cm
populações finitas levando a diferenças nas frequências alélicas.
Entretanto, à semelhança com o que acontece com as popula-
ções de humanos, indivíduos fitopatogênicos podem deslocar-se
de uma população a outra. Se ao se estabelecerem cm um novo
local os migrantes contribuírem para o conjunto gênico da popu-
lação, então fica caracterizado o processo de migração ou fluxo
gênico. Especificamente, a migração pode ser definida como "a
troca ou movimento de gametas, de indivíduos e populações em
uma escala geográfica" (McDennott & McDonald, 19<).3).
A migração atua de. modo a homogeneizar as frequências
alélicas entre as populações, pois com a movimentação dos indi-
víduos, alelos de uma população são introduzidos em outra. Assim,
se um alelo é extinto em uma população, a migração de um indi-
víduo pode reintroduzi-lo e diminuir a diferenciação genética entre
as populações. A migração atua como "cola genética", homoge-
aeizando as populações (Figura 38.5) (Hartl & Clark, 2007). A
migração não altera as frequências alélicas no âmbito da espécie,
mas pode alterar as frequências nas populações.
A
B Taxa c!le migração
Figura 38.5 - Na ausência de fluxo gênico ou migração entre po-
pulações, a diferenciação genética é maior (A) que a
verificada em populações que trocam indivíduos (B).
O flmw gênico contribui para reduzir as di fercnças ge-
néticas entre as populações.
487
A migração é um mecanismo evolutivo que tem amplas con-
sequências aplicadas ao manejo de doenças. Por exemplo, hoje uma
das mais sérias ameaças à produção de bananas na América Latina é
a introdução da raça 4 tropical de Fusarium oxysporum f.sp. cubense
(R4T). Esta raça é capaz de causar a murcha de fusarium em bana-
neiras do grupo Caveodish, atualmente as mais plantadas no mundo
(Ploetz, 2015). A introdução da R4T via migração implicaria em
sério risco à produção de banana nas Américas. De modo similar,
comumcntc constata-se a movimentaç.ão de indivíduos resistentes
a drogas entr,e diferentes populações. Demonstrou-se que o lluxo
gê1úco é um mecanismo importante para ev()lução de resistência ao
ciproconazol ,em p()pulações de Rhynchosporium commune, agente
causal da csca.ldadura da cevada (Mohd-Assaad et ai., 2016).
Outra consequência prática interessante da migração é a
utilização de sua intensidade para inferir sobre a dinâmica do
iuóculo. Durante muitos anos, diversos estudos epidemiológicos
foram realizüdos visando ao entendimento das relações entre
fonte de inóeulo (local ou substrato onde o inóculo é produzido
ou encontra-s,e disponível para dispersão) e sua contribuição para
o estabelecimento da doença. Porém, em muitos casos, não era
possível assegurar que o inóculo que chegava até determinado
sítio dt! inoculação (local no hospedeiro onde o inóculo é depo-
sitado) via processos de dispersão característicos para um dado
patógcno era realmt:>nte o que fora produzido na suposta fonte.
Com a disponibilidade de marcadores moleculares as estimativas
de taxa de migração se tomaram mais acuradas e possibilitaram
assegurar a origem do inóculo. /\lém disso, cm casos em que se
constata a oc:orrêncía da doença, mas que a origem do inóculo
é ainda desconhecida. é possível usar análises de migração para
rastrear a fonte e a potencial rota percorrida. Esta possibilidade é
interessante para estudos de natureza forense quando se suspeita
de introdução criminal de doença em uma área. Por exemplo,
poder-se-ia i:nvestigar a origem da introdução da vassoura-de-
bruxa do cac:aueiro, doença fúngica causada por Moniliophthora
perniciosa, que causou sérios problemas sócio-econômicos no
sul da Bahia onde a produção de cacau era a principal atividade
econômica. Ainda hoje é possível empregar análises de migração
se forem analisadas amostras de populações do fungo coletadas
no sul da Bahia. Com um pouco de esforço é possível rastrear
o local de onde se originaram os materiais que foram íntrodu-
zídos no sul da Bahia em 1988/89. Outra contribuição das aná-
lises envolvendo fluxo gênico ou migração é a possibilidade de
elucidar o papel de outros hospedeiros como possíveis fontes de
inóculo para epidemias em culturas de interesse agronômico ou
florestal. A análise de vários isolados de lvl. perniciosa obtidos
de solanácea·s e de cacau demoostrou que a população do pató-
geno está estruturada confom1e o hospedeiro, haja vista que as
frequências alélicas são diferentes nas populações oriundas de
cacau ou de solanáceas (Patrocínio et ai., 2017).
A taxa de migração mensura o número médio de mjgrantes
trocados entre as populações a cada geração. Em geral, a esti-
mativa é feita com base no grau de diferenciação genética entre
as populaçõf:s . Intuitivamente, quando a diferenciação é baixa,
a migração é alta. A taxa de migração escalonada para a popu-
lação pode se~r obtida por diferentes abordagens, sendo uma delas
a baseada na estatística de diferenciação genética de Wright (Fst).
A taxa de migração populacional é Ne.rn = l( l /fst)-1)/4 para
populações dle indivíduos diploídes ou Ne.m = [( l/ Fst)-1 ]/2 para
 Manual de Fitopatologia
haploides. A variável Fst mede a diferenciação genética entre
as populações que trocam migrantes entre si. Além desta abor-
dagem, a taxa de migração pode ser obtida por estimadores de
máxima verossimilhança ou por métodos que simulam o processo
coalescente nas genealogias gênicas (Beerli, 1998).
38.3.5. Seleção
Seleção ocorre como resultado de uma taxa diferenciada de
reprodução e sobrevivência de um genótipo. Se alguns genótipos
são capaze.s de se reproduzir mais eficientemente ou se possuem
boa capacidade de sobrevivência numa dada condição, então
maior número de genes serão deixados na próxima geração. Por-
tanto, para que ocorra seleção é necessário que: (i) haja variação
fenotípica; (ii) a variação fenotípica seja herdável; (iii) a variação
fenotípica afete a adaptabilidade ou valor adaptativo (em inglês:
fitness ) dos indivíduos. A adaptabilidade de um indivíduo é a con-
tribuição esperada de um fenótipo para o conjunto gênico da pró-
xima geração. A adaptabilidade é um atributo de um fenótipo e
tem grande implicações para o manejo. Uma das preocupações
com indivíduos resistentes a fungicidas é quanto aos eventuais
custos de adaptabilidade que os mutantes podem apresentar.
Em outras palavras, um mutante pode ter menor adaptabilidade
pelo fato de a mutação implicar em alterações em outras funções
importantes para o patógeno. Quando mui.antes ocorrem em uma
população, uma questão de interesse para fins práticos é: haveria
algum custo de adaptabilidade associado à mutação? O mutante
resistente a fungicidas, por exemplo, possui a mesma capacidade
de reprodução e sobrevivência (adaptabilidade) que indivíduos
não mutantes ou tipo-selvagem? Para responder a perguntas desta
natureza é necessário avaliar o desenvolvimento dos indivíduos
mutantes na ausência do fator de seleção. Por exemplo, ao não
se aplicar fungicidas ou ao substituir uma variedade resistente
por uma suscetível, se não houver custo de adaptabilidade, os
mutantes resistentes ao fungicida ou virulento para a variedade
resistente, respectivamente, poderão persistir na população.
A unidade de seleção é o individuo. Assim, analisando apenas
sob o paradigma da seleção namral Darwiniana, "genes mutam,
indivíduos são selecionados e populações evoluem" (Colby, 1996;
http://www.talkorigins.org/faqs/faq-intro-to-biology.html). O indi-
víduo não evolui! Apenas pode ser selecionado. O conjunto de
indivíduos, ou seja, a população, evolui.
Modos de seleção
Diferentes atributos de um indivíduo podem, eventual-
mente, ser selecionados. O modo ou tipo de seleção pode variar
caso o caráter em questão seja de natureza qualitativa ou quan-
titativa. Um caráter quantitativo é aquele em que há variação
continua entre os indivíduos, ou seja diferentes valores podem
ser observad0s entre os indivíduos que constituem a população.
Em geral, os caracteres quantitativos são controlados por muitos
genes. Como exemplos de caráter quantitativo associado a fito-
patógenos citam-se: capacidade de esporulação, agres.sividade de
colonização, quantidade de ovos produzidos, etc. Por outro lado,
há também caracteres de natureza qualitativa, geralmente contro-
lados por um gene e que pennitem clara distinção do fenótipo.
E xemplos de caráter qualitativo associado a fitopatógenos são:
resistência qualitativa u fungicida, difeoontes patótipos (ou raças)
de determinada espécie, dentre outros.
Para caracteres quantitativos três modos de seleção são
mais comumente observados:
488
• Seleção direcional: aquela que favorece um caráter com
valor extremo em detrimento ao outro extremo.
Por exemplo, indivíduos mais virulentos predominando
numa dada população do hospedeiro. Aqui virulência é
definida como o grau de dano causado por uma infecção
em um hospedeiro.
• Seleção estabilizadora: aquela que favorece os fenótipos
intermediários. Os fenótipos extremos não são selecio-
nados ou são desfavorecidos.
Por exemplo: Em Rhynchosporium commune, patógcno
causador da escaldadura d.a cevada, constatou-se haver
evidência para ocorrência de seleção estabilizadora para
os atributos quantitativos tamanho de conidios·, melani-
zação, número de esporos, virulência e iaxa de cresci-
mento a 18 "C (Stefansson ct ai., 2014).
• Seleção disruptiva: Aquela que favorece os fenótipos em
ambos os extremos da distribuição em detriment0 dos
fenótipos intem1ediários.
Ainda não se conhece um bom exemplo para casos de
fitopatógenos (Mjlgroom, 2015).
Para caracteres qualitativos, outros três modos de se.leção
são considerados:
• Seleção purificadora: aquela que elimina alelos que con-
ferem menor adaptabilidade em detrimento aos demais
aklos.
Por exemplo: Efctorcs de A·eudomonas .1yringae que
modificam alvos em hospedeiros (Rohmer et ai., 2004).
Genes que codifieam para proteínas de domíniu transmem-
brana e para uma subunidade da proteassoma envolvidas
na interação do fungo Microbotryum lychnidis-diuicae
com o hospedeiro Silene latifo/ia (Gladieux ct ai., 2013 ).
• Seleção balanceadora: aquela que mantém vários alelos
em um dado loco ocorrendo em frequências acima das
esperadas pelo modelo do balanço mutação-seleção.
Por exemplo: A alta variabilidade genética encontrada
em populações do nematoide de vida livre e organismo
modelo Caenorhabditis elegans (Thompson et ai., 2015).
Alguns genes relacionados à patogenicidade de Colleto-
trichum graminicofa a vários hospedeiros (Rech et ai.,
2014). É possível que genes envolvidos em compatibi-
lidade sexual (mating type) e genes de incompatibili-
dade para formação de heterocárions em fungos também
possam estar sob seleção balanceadora.
• Seleção positiva: aquela que aumenta a frequência de
mutações benéficas que aumentam a adaptabilidade e
conduzem rapidamente à ·fixação.
Por exemplo: Alguns aminoácidos presentes na proteína
fitotóxica NEP (Necrosis and Ethylene-índucing Protein)
de várias espécies de Bot1J,tis (Staats et ai., 2007). Onze
sítios localizados no domínio rico em repetições de leu-
cina (LRR) no gene efetor RipG7 de Ralsronia solanace-
arum estiveram sob seleção positiva (Wang et ai., 2016).
Na maioria dos casos, a seleção acarreta em redução da
variabilidade genética nas populações. Os alelos selecionados
aumentarão em frequência na população ou, no caso de populações
 Biologia de Populações de Fitopatógenos

em que ocorre seleção purificadora, um número menor de alelos é
mantido, pois os que são contra selecionados, ou que tiveram sua
frequência reduzida na população, acabam por serem eliminados,
reduzindo a diversidade gênica.
Detecção
Nos estudos de seleção, normalmente se busca detectar evi-
dências de ocorrência deste mecanismo evolutivo. As abordagens
a serem empregadas assim como os métodos de detecção dispo-
níveis variam. A escolha do melhor método depende da pergunta
que se quer responder e também do tipo dos dados disponíveis
para análise. De modo geral, pode-se classificar os métodos con-
forme a Tabela 38.1 .
38.4. APLICAÇÕES DE ESTUDOS DE GENÉTICA DE
POPULAÇÕES PARA O MANEJO DE DOENÇAS
DE PLANTAS
A biologia de populações de fitopatógenos visa compre-
ender o desenvolvimento de populações afetado por fatores ecoló-
gicos e genéticos. Num sentido amplo, ao analisar as populações
de fitopatógenos, pode-se considerar a epidemiologia de doenças
de plantas como uma área da biologia de populações. Especifica-
mente, aquela que considera os fatores ecológicos e seus efeitos
sobre doenças de plantas, principalmente ao afetarem as popula-
ções do hospedeiro e do patógeno. Pode-se também considerar
que a biologia de populações de fitopatógenos compreende o
estudo de epidemiologia e genética de populações (Milgroom,
2001 ). Nesta visão, a genética de populações tem auxiliado na
resolução de questõei. importantes relativas a doenças de plantas.
Adicionalmente, o tempo é outro fator importante cm biologia de
populações. O tempo é necessário para que o tamanho da popu-
lação aumente e para que a epidemia se desenvolva (epidemio-
logia) e, ainda a mais largo prazo, o tempo é fundamental para
que as populações de patógeno evoluam (McDonald, 1997).
Por que se preocupar com a genética de populações de fito-
patógenos? Porque fitopatógenos evoluem; populações de pató-
genos são dinâmicas e respondem de forma ativa às práticas
agrícolas. Estratégias de controle de doenças de plantas devem
ser baseadas na população, não no indivíduo. O conhecimento
da estrutura genética da população do fitopatógeno e dos meca-
nismos evollutivos que a afetam contribuem para aumentar a efi-
ciência de todas as medidas de controle de doenças de plantas.
Alguns exemplos são apresentados na Tabela 38.2.
Dentre os fatores que afetam a estrutura genética e o poten-
cial evolutivo de populações de fitopatógenos citam-se:
• Mutação: mecanismo responsável pela introdução de
novos alelos na população.
• Sistema de cru7amento/reprodução: com a ocorrência de
reprodução sexuada por meio de acasalamento entre indi-
víduos geneticamente distintos ocorrem novas combina-
çõe·s de alelos antes não presentes na população. Caso
o microrganismo se reproduza exclusivamente de forma
ass,exuada, combinações alélicas favoráveis serão man-
tidas na população.
• Fluxo gênico/fluxo genotípico: permite a mistura de
genótipos de populações que se encontram separadas
geograficamente.
• Tamanho populacional: afeta diretamente o impacto de
dois mecanismos evolutivos importantes: a deriva gené-
tica e a seleção. Populações de pequeno tamanho efetivo
sàc1 mais afetadas pela deriva genética. Especificamente,
a variabilidade genética de populações pequenas tende a
ser drasticamente reduzida pelo efeito gargalo e ev1:ntos
fundadores.
• Seleção: sob forte pressão de seleção exercida por varie-
dades resistentes e fungicidas, aumenta a frequência de
genes ou genótipos.
38.5. EXEMPLO DE ESTUDO DA ESTRUTURA
GENÉTICA DE POPULAÇÕES DE
FITOPATÓGENOS
Escolhemos o elegante estudo de González-Vera et ai.
(20 1O), pela riqueza de análises que apresenta. Nesse estudo, os
autores buscaram elucidar o modo reprodutivo e estimar parâme-
tros demog1áficos da divergência entre populações do basidiomi-

Tabela 38.1 - Métodos de detecção de seleção agrupados conforme a natureza da pesquisa e dos dados.

Populacional: Genética de Combinação interespecífico +

Abordagem Comparativa: Análise interespecífica
populações genética de populações

Isolados (ou strains) de uma

A\elos ou sequências de DNA de Isolados (ou straíns) de uma
mesma espécie e de espécies
Tipo de dados isolados (ou straíns) de diferentes mesma espécie podem ser
diferentes podem ser
espécies podem ser comparados comparados
comparados

Exemplo de método Métodos baseados na relação DJD5
[substituições não sinônimas (DN) e
sinônimas (DJ]
Exemplo: McDonald-Kreitman:
Huclson-Kreitman-Aguadé; SLAC,
FEL, REL, etc.
Espectro da frequência de sítios. Razão de verossimilhança
Ex: Tajima D, Fu & Li D e F composta (CLR), teste OH, etc.
(e suas variantes•), Fay & Wu
Desequilíbrio de ligação
Análises de discordâncias
(mismatch)
Métodos baseados em
di ferenciaçào genética (Fsr)

489
 Manual de Fitopatologia

Tabela 38.2 - Alguns exemplos de como o conhecimento da genética de populações pode afetar a eficiência do controle.
1

\,lélodo de controle Como afeta"?

Legislativo (Exclusão) O controle legislativo é mais eficiente quando se conhece a distribuição de variantes de
determinados patógenos que são quarentenários para um país. Exemplo: R4T de F. oxysporum
f. sp. cubense.
Físico Saber se um patógeno fonna ou não estruturas de resistência ou corpos de frutificação capazes de
conferirem proteção aos propágulos pode determinar maior ou menor chance de sucesso de uma medida
fisica de controle, como a solarização.
Cultural Medidas de escape podem ser mais efica:tes caso haja na população ec6tipos do patôgeno encontrados
apenas em determinados locais.
O modo predominante de reprodução de um dado patógeno. se sexuado ou assexuado determina o
principal tipo de inóculo produzido e, consequentemente, permite avaliar qual melhor forma de
dispersão (por exemplo, se água ou vento). Dependendo do tipo de inóculo. práticas como quebra-vento
ou manejo de irrigação podem ter suas eficácias aumentadas ou diminuídas.
Biológico Patógenos muito variáveis representam um grande desafio para implementação do controle biológico,
pois o antagonista tem que provar ser eficaz contra os variantes da população. A presença de estruturas
de resistência também pode influenciar o sucesso desta medida.
Químico A ocorrência de mutações em populações de patógenos contribui para aumentar os riscos de resistência
a compostos químicos (fungicidas, antibióticos, nemalicidas etc.).
Resistência Mutações podem levar ao surgimento de isolados capazes de suplantarem a resistência em certos
genótipos de plantas. A durabilidade de variedades resistentes depende da estrutura genética do
patógeno.

ceto fitopatogênico Rhizoctonia solani AG-1 IA (AO = grupo de
anastomose, neste caso, grupo de anastomose 1, sub-grupo lA)
associadas à queima da bainha do arroz e à mancha bandeada
do milho na América Latina, determinados com base na variação
detectada em !O locos microssatélites (Figura 38.6).
O fungo emergiu na Venezuela em 1995 como patógeno da
mancha bandeada do milho, um caso clássico de mudança de hos-
pedeiro, denominado em inglês host shift. Esse fenômeno ocorre
quando um patógeno que nonnalmente infecta uma ou poucas espé-
cies de plantas passa a infectar outra espécie, expandindo assim sua
gama de hospedeiros. No caso da mancha bandeada do milho havia
indícios de especialização incipiente, processo de isolamento gené-
tico que poderá acarretar na fonnação de uma espécie diferente,
em áreas onde o milho substituiu os campos tradicionais de cul-
tivo de arroz. isolados de R. solani AG-1 IA derivados do arroz ou
do milho foram capazes de infectar ambas as espécies de plantas.
mas foram mais agressivos em seus hospedeiros de origem, consis-
tentes com especialização por hospedeiro (Figura 38.7).
Os objetivos do estudo foram elucidar (i) os efeitos da
recente especialização por hospedeiros no fluxo gênico e diver-
gência entre populações simpátricas (que se originam de uma
mesma região geográfica, com sobreposição de distribuição)
amostradas de arroz e de milho, comparando-as com popula-
ções do patógeno amostradas na Colômbia e no Panamá; e (ii) o
modo reprodutivo do fungo, buscando evidências de ocorrência
de reprodução sexuada e recombinação. Testou-se a hipótese que
populações de R. solani AG-1 IA do arroz e do milho na Vene-
zuela eram geneticamente homogêneas, ou seja, não subdivididas
ou diferenciadas, e que estas popula,ões apresentam estrutura
típica de modo reprodutivo recombinante.
Foram detem1inadas estimativas gerais clássicas para inferir
processos associados à estrutura genética de populações. Por
exemplo, para determinação do modo reprodutivo predominante
nas populações <.lo patógeno dete1111inou-se a fração clonai (% dlJ.
população que é constituída por clones), a diversidade genotípica.
a conformação ao EHW (vide tópico Recombinação neste capí-
tulo). o coeficiente de endogamia (F,s), que mede o grau de endo-
gamia e o quanto uma população desvia de uma condição de aca-
salamento aleatório, e o índice multilocos de associação(!), um
estimador de acasalamento aleatório na população que considera
vários !ocos na análise (Tabela 38.3 e Tabda 38.4).
Para detemiinar níveis contemporâneos de diversidade
gênica e de fluxo gênico entre populações determinaram-se os
índices de diversidade gênica e riqueza alélica (Tabela 38.3) e o
índice de fixação <J)ST' que reflete o grau de diferenciação entre
pares de populações (Tabela 38.5). Usando o modelo coalescente.
foram estimados, também, teta (que indica tamanho populacional
efetivo), as taxas de migração M entre populações e as taxa de
crescimento populacional (g) (Figura 38.8).
Evidenciou-se subdivisão populacional entre populações
simpátricas do hospedeiro distintas do patógeno na Venezuela
(<Dsr= 0,17, p :'S 0,001 , Tabela 38.5), semelhante aos níveis de
diferenciação detectados entre pares de populações alopátricas
do mesmo hospedeiro amostradas na Colômbia e no Panamá
(<l\r variando de O, 15 a O, 19, p 50.001 , Tabela 38.5). Rejeitou-se,
assim, a hipótese inicial de que as populações de R. solani AG-1
IA do arroz e do milho eram homogêneas. Detectou-se, entretanto,
migração simétrica histórica entre populações do patógeno obtidas
do arroz e do milho (Figura 38.8), o que sugere que a população de
R. solani AG-1 1A do arroz ( de ocorrência desde os anos 1940 na
Venezuela) pode ter sido a população fundadora que contribuiu com
migrantes para a população do patógeno que emergiu na década de
1990 infectando milho. Como as populações que infectam o arroz

490
 Biologia de Populações de Fitopatógenos

Locos microssatélites
TC0l TC02

•
Populações

o•
Panamá, arroz (PAN R)

-•
Colômbia, arroz (COL R)

Venezuela, milho (VNZ M)

• o
Venezuela, arroz (VNZ R)

9 10 11 12 n 14 15 16
• • 11 12 13

•• •
TC03, TC05

PANR

COLR oçç(Joo ••
(Joo o
-•·
1
VNZM • ♦

VNZR
•
38 40 42 44 46 6 8 10 12 14 16 18
TC06 TC07

PANR

COLR
· -o •4
o
• ~I)
oo •
Q
VNZM
º. º4
VNZR
t

25
. tt•.
26 27 2:8
TC1Ct
Q

29
0

30 26 27 28 29 30 31 32 33
TCll
•·
PAN R

COLR o
•o ~- •
VNZM

VNZR

19 20 21
••
22 23
TCl:2
24 25
•
·•···
13
ocooo
15 17
..
19
TC17
21 23

PANR

COLR
• •
VNZM o
VNZR • •
16 18 20 22 24 26 28 6 7 8 9 10 11 12
Número de unidades repetidas

Figura 38.6 - Distribuição de frequência de alelos paira I O !ocos microssatélites em quatro populações de Rhizoctonia solani AG-1 IA associadas
ao arroz ou ao milho no Panamá, na Colômbia e na Venezuela. Cada quadro representa um loco microssatélíte (por exemplo
TC0 1, TC02). Os tamanhos dos a leios em cada loco são apresentados na abcissa de cada quadro. As áreas dos círculos são
proporcionais à frequêncla dos alelos. Cores representam as populações geográficas ou hospedeiro do fungo (verde = Panamá,
arroz; cinza = Colômbia, arroz; laranj:a = Venezuela, milho; e lilás = Venezuela, arroz); as linhas nos quadros correspondem às
populações de origem, à esquerda•.
Fonte: ' Os dados utilizados para construir essa figura foram de González-Vera et ai. (201 O).

491
 Manual de Fítopatologia

Índice médio de doença (de 1 a 9) em arroz e milho

Hospedeiro de origem dos Isolados Hospedeiro de origem dos Isolados

■ arroz o milho ■ arroz :i milho

9 9 +----

8
7 ..__ __
B -1---------
7 - + - - - - - - - - -1
6 + - -- - 6
5 -t---- s
4 4 +----
3 3

2 +-- -- 2

o o
Arroz cv. Lemont MIiho cv. D3273
'---
Contraste entre grupos C.ontrast2 entre grupos
de liOlados - -= -"'-a:at"'lv;.;:a: ..-_~F-_ _ P
Esca.:t~lm de Isolados Estimativa F JL_
Mllhovs.arroz -14,9 17,3 <0,0001 MIiho YS. arrot 31,1 20S,7 <0,001
Média de nove isolados de milho e dez isolados de arroz, de diferentes MLMSG por hospedeiro.

Figura 38.7 - Patogenicidade cruzada de grupos de isolados de Rhi.zoctonio soloni AG-1 IA com genótipos multilocos microssatélites associados
ao arroz e ao milho na Venezuela (González-Vera et ai., 20 LO). A comparação entre os dois grupos de isolados com genótipos
multilocos microssatélites associados ao milho e ao arroz resultou cm <I>sr arroz vs. milho= 0,099, p S O,Ol, indicando diver-
gência genética significativa entre grupos. A severidade da doença foi avaliada utilizando-se índices baseados na razão entre
o comprimento das lesões típicas da queima-da-bainha de arroz (Jia ct ai., 2007) ou das lesões da mancha bandeada do milho
(Pineda et ai., 2005) e a respectiva altura das plantas.

Tabela 38.3 - Medidas gerais da diversidade genotípica e gênica de populações de Rhizoctonia solani AG-1 IA associada ao arroz e ao milho na
Venezuela, na Colômbia e no Panamá'.

Fração Diversidade
Tamanho Número de Diversidade Riqueza
Po pulações clonai genotlplca de Equitatividade"d
amostral {N) genótipos gênica {HE)..1 aléllca'•
{%) Stoddart (Gi''

Venezuela. arroz 139 82 41 20.4 B 0,25 C 0,50 A 3,84 A

375 184

• Adaptada de González-Vera et ai. (201 O).

' Calculada de acordo com Stoddan e Taylor (Stoddart, I 983; Stoddan & Taylor, 1988).
º Letras maiúsculas comparam as populações regionais de hospedeiros distintos do patógeno; médias seguidas pela mesma letra não são significativa-
mente distintas (p :S 0,05) com base no teste de bootstrap entre pares de populações quanto à diferenças nos índices de diversidade genotípica e equi-
tatividade, calculados usando o programa GenoDive (Meinnans & Van Tienderen, 2004); bootstrap com 1.000 permutações e sub-amostragens para
correspondência à população de menor tamanho.
d 0 padronizada pelo número máximo de genótipos esperados; um valor de equitatividade = 1,0 indica que todos os genótipos têm frequências iguais
0
na população.
• Diversidade gênica nao-enviesada de Nei (Nei, 1978), também conhecida como heterozigosidade esperada, obtida pela média da diversidade de todos
os loci e corrigida para o tamanho da amo~tra.
r Para testar se os pares de populações diferiram quanto diversidade gênica não-enviesada de Nei e à riqueza alélica. usou-se FSTAT v.2.9.3.2 (Goudet,
1995), baseando-se em bootstrap com 1.000 permutações.
v Calculada de acordo com EI Mousadik & Petit (El Mousadik & Petit, 1996).

492
 Biologia de Populações de Fitopatógenos

Tabela 38.4 -Test<:s de equilíbrio de Hardy-Weinberg e genotipico para populações de Rhizoctonia solani AG-1 IA associadas ao arroz e ao
milh,o na Venezuela, na Colômbia e no Panamá'.
Número de Pares de locl em
2N corrigido Modo reprodutivo
Populações locl em F,sº p d I,4 • p' desequllfbrlo o/o
para clone predominante
EHW b significativo o- h
164 3 / 1O 0,07 O, 13 NS 1,04 < 0,01 21 / 45 46,7 Clonai

• Adaptada de Gonz.ilez-Vera et ai. (2010).

b Teste análogo ao te:ste exato de Fisher (Guo & Thompson. 1992). Valores de p obtidos usando o método de cadeias de Markov Monte Cario (MCMC).

gerando uma distribuição exata de probabilidade não enviesada por alei os raros ou tamanho amostral reduzido, implementado em ARLEQUIN versão
3.11 (Excoffier et ai., 2005), a p::: 0,05. após ajuste de Bonferroni para múltiplas comparações (Bonterroni, 1935).
' Índice de endogamia (FIS).
d respectivo valor d,: p determinados usando-se o programa ARLEQUIN versão 3.11.

• TA é um índice de desequilíbrio multilocí.

r Valores de significíincia determinados usando o programa MU1.TILOCUS versão 1.3 (Agapow & Burt, 200 l ), testando-se a hipótese nula de completa
panmixia na população (ou seja, resultando em nenhuma ligaçi'lo entre pares de loci), com base em 1,000 alcatorizaçõcs.
, Teste exato de Fisher (Gamier-Gere & Dillmann, 1992), usando o programa GENEPOP versão 3.4 (Raymond & Rousset, 1995), li p 5 0,05, após ajuste
de Bonferroni (Bomferroni, 1935) para múltiplas comparações.
b Um locus monomórfico.

Tabela 38.5 - Distribuição da diversidade gênica e grau de diferen- baixa fração clonai, elevada diversidade genotípica, maioria dos
ciaçHo entre pares de populações simpátricas de Rhi- loci em EHW, coeficientes de endogamia (/-~,) não significativos,
zoctonia solani AG-1 IA associadas ao arroz e ao mi- e predominância de equilíbrio gamético (Tabelas 38.3 c 38.4),
lho na Venezuela e populações a\opátricas associadas enquanto que as populações associadas ao an-oz apresentaram ou
ao anoz na América Latina (Panamá· e Colômbiaj'. um sistema reprodutivo misto (Panamá) ou essencialmente clonai
(Colômbia e Venezuela).
fndic.e de fixação !l>sr entre pares de populações
Essas observações refletem, de fato, a biologia do patógeno,
Populações mM... ■:zjH;■ que em fase inicial do ciclo biológico produz estruturas sexuadas
Panamá, arro7 ■itJHI (basidíósporos), com importante papel na geração de genótipos
Colômbia, arroz • • O,19 recombinantes e variação genética nas populações. Também reflete
Venezuela, milho ltMltl 0,19 0,35 a importância da fase assexuada (micélio e escleródios) na multi-
Venezuela, arro7 ifü,jl O. 15 0,16 º· 17 plicação clonai do patógeno.

• Adaptada de González-Vera et ai. (2010). O grau de diferenciação
entre populações expresso pelo índice de fixação <I>5T foi determi-
nado com base em análise de variância molecular (AMOVA) por
contrastes entre populações usando o programa ARLEQUIN versão
3 .11 (Excoffier et ai., 2005). Método de distância genética baseado
na soma de quadrados da diferença entre dois haplótipos, para dados
microssatélites, conforme Slatk.in (1995). O número de permutações
para cálculo da significância do índice de fixação foi de 1.023. Valo-
res significativos a p :5 0,001.
e o milho ainda têm patogenicidade cruzada (Figura. 38. 7), é pro-
vável que a diferenciação genética observada (Tabela 38.5) tenha
ocorrido recentemente e mediada por mudança de hospedeiro.
Nenhuma d.as quatro populações do patógeno amostrado de
arroz ou milho mostrou redução do tamanho populacional (efeito
de gargalo), uma vez que as taxas de•crescimento (g) não foram
significativamente! diferentes de zero (Figura 38.8).
A população do patógeno que ínfecta o milho apresentoú
indícios de um sistema reprodutivo sexual e reeombinante, com
38.6. CONSIDERAÇÕES FINAIS E PERSPECTIVAS
FUTURAS
Conhecimentos sobre a estrutura genética de populações e
sobre o potencial evolutivo dos fitopatógenos podem contribuir
para o manejo sustentável (duradouro) das doenças de plantas.
Entretanto, as estratégias ainda utilizadas para manejo, principal-
mente resistência varietal e fungicidas, têm sido aplicadas sem
considerar adequadamente o potencial evolutivo, bem como a
provável resposta dos patógenos às pressões de seleção impostas
pelas diferentes medidas de controle.
Por sua vez, é notável o aumento na percepção de que a apli-
cação de princípios evolutivos pode tomar sistemas de manejo sus-
tentável e duradouro de doenças de plantas uma realídade. Nesse
sentido, com o uso de ferramentas teóricas e experimentais contem-
porâneas, tem havido aumento considerável da abordagem de ques-
tões evolutivas a respeito da origem da infectividade/virulência,
padrões de adaptação de patógenos e de hospedeiros, padrões
comparativos de interações patógeno-hospedeiro em ecossistemas
narurais e agricolas e efeitos de práticas culturais sobre a evolução

493
 Manual de Fítopatologia

20
1,4 1.S
Taxas de crescimento
A. Parâmetros demográficos Tamanho populacional 1,0
1,2 g
Teta((:))
1,0 0,5

Venezuela
0,8

0,6 f +t o.o
0,5

Panamá {PAN R)

•
VNZR
VNZM()
0,4

0,2

o.o
VNZ M VNZ R COL R PAN R
VNZM VNZR COLR

i" 1,0

1,5

Colômbia (COL R)
0 ,-----------:::--:-::---,---,-----,:---------,
B. População recipiente
Padrões de mi ra ão
População doadora
Venezuela, associada ao milho (
e)- b ~--QCOLR
~ a a - ~ PANR

- ~ - - - - VNZR
Venezuela, associada ao arroz (VNZ R)
b
... b ~COLR
~ a a
b
-~PANR
1000
Colômbia (COL R) e Panamá (PAN R), associadas ao arroz
~A t~ PANR
, 500 0,0 1,0 2,0 3,0 4,0 3,0 2,0 1,0 0,0

~· t--t 95% I.C. Migrantes permutados/ geração

M=8*(m/µ)
0km
-20 '--- - - - -------:::--::-- ::--=========:-:-:=------=:-----'1--
-80 -60 -40
Lonqitude

Figura 38.8- Estimativas de parâmetros demográficos relativos à divergência entre populações simpátricas de Rhizoctonia so/ani AG-1 IA
associadas ao arroz e ao milho na Venezuela e alopátricas (que não compartilham mesma região geográfica) associadas ao arroz na
Colômbia e no Panamá, baseadas na variação detectada em I O )ocos microssatélites. A. Adaptado de González-Vera et al. (201 O).
Valores de teta (0) representam medida do tamanho efetivo das populações (para fungos diploides 0 = 4Neµ onde Ne = tamanho
efetivo da população eµ= taxa de mutação por loco). Taxas M de migração foram estimadas usando modelo de isolamento com
migração entre populações. Tanto 0 quanto as taxas de migração M foram estimadas com o programa MIGRATE 2 v.3.0.3., que
se utiliza do modelo coalescente (Beerli & Felsenstein, 200 I ). A direção da migração entre populações recipientes e doadoras são
e
indicadas por setas. Estimativas de e M apresentam intervalo de confiança a 95% indicado por barras verticais ou horizontais.
Todos os valores de 0 e Mforam significativamente diferentes de zero baseando-se em testes de razão de verossimilhança (TRV
ou LRT, da sigla em Inglês like/ihood ratio test). Taxas de migração M seguidas pela mesma letra não são significativamente dife-
rentes, baseando-se em TRV implementado no programa MIGRATE v.3.0.3. As estimativas mais prováveis da taxa de crescimen-
to exponencial da população (g) foram calculadas usando análises Bayesianas implementadas no programa LAMARC v.2.1.3
(Kuhner & Smith, 2007). B. Sintomas de queima da bainha do arroz e de mancha bandeada do milho; esc = escleródios tipo
"sasakii" na superfície da bainha de pla~ta de milho.

494
 Biologia de Populações de Fitopatógenos
dos patógenos. A aplicação de tais conceitos ev,olutivos, com-
binados ao avanço em tecnologias, como melho:ramento assis-
tido por marcadores, e abordagens sofisticadas de agricultura de
precisão no campo, aumentam a possibilidade r,eal de colocar
as populações dos patógenos sob pressões seletivas disrruptivas
sustentáveis (Zhan et ai., 2014).
A popularização dos recursos de sequenciamento de alto
desempenho constatada na última década pennitiu uma rápida
expansão dos estudos acerca da variabilidade genética nas popu-
lações de fitopatógenos. Em paralelo, os pesquisadores passaram
a dispor de poderosos recursos computacionais, a111tes acessíveis
apenas aos grandes centros de pesquisas do mund,o. Atualmente,
com a computação em nuvem é possível realizar análises com-
plexas em máquinas espalhadas em diversas panes do planeta.
A genotipagem de centenas ou até milhares de indivíduos com
marcadores de alta resolução ou usando até mesmo, sequências de
genomas completos ilustra o potencial destas análises. A variabi-
lidade genética de populações poderá ser em breve monitorada
em tempo real. A abordagem de epidemiologia molecular será
efetivamente translacional, ou seja, com aplicaçâ10 imediata de
pesquisas básicas para solucionar problemas práti,cos no campo.
Nos países tropicais ainda bá um vasto campo de trabalho vol-
tado para o entendimento da evolução de popula\;ôes de fitopa-
tógenos de plantas tropicais ou de interesse nest,es sistemas. A
abordagem do tipo big data será onipresente na fitopatologia e na
epidemiologia em particular. Vislumbra-se um futuro desafiador
e extremamente interessante para os fitopatologistas interessados
em biologia de populações.
38.7. BJBLIOGRAFIA CONSULTADA
Agapow, P-M.: Burt. A. lodices of multilocus linkagc t.liscquilibrium.
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 Parte VI

EPIDEMIOLOGIA:
ANÁLISES TEMPORAL E ESPACIAL
 CAPÍTULO
39
FENOLOGIA, PATOMETRIA E
QUANTIFICAÇÃO DE DANOS
Lilian Amorim e Armando Bergamin Filho
ÍNDICE
39.1. Fenologia .............................................................. 500
39. 1. 1. índice de área foliar (IAF) ....................... 500
39.2. Patometria ............................................................ 502
39.2.1. Métodos diretos de avaliação de
doenças ..................................................... 503
39.2.1.l. Quantificação da incidência de
doença........................................ 503
39.2.1.2. Quantificação da s.everidade de
doença ........................................ 504
39.2.1.3. Relação incidência-severidade .... 508
39.2.1.4. Sensoriamento remoto ............. 509
39.2.2. Métodos indiretos de avaliação de
doenças ..................................................... 510
m várias partes desta obra já foi mencionado que
E doenças bióticas podem ser represenradas por um
triângulo cujos vértices correspondem a hospedeiro
suscetível, patógeno virulento e ambiente favorável. Conhecer
cada um desses vértices, bem como suas inter-relações, permite
ao homem modificá-los, de forma a tomá-los inoperantes, o que
leva ao controle da doença. Cada componente do triângulo da
doença já foi discutido cm capítulos anteriores, especificamente
no Capítulo 6, que aborda a genética das interações patógeno-
hospedeiro, e no Capítulo 7, dedicado ao papel do ambiente no
desenvolvimento de doenças. A intenção deste capítulo é discutir
como medir o resultado da interação entre esses três componentes,
já que a quantidade de doença pode variar num continuum de O a
100% de sintomas. O controle de doenças pode ser considerado
bem sucedido quando a quantidade de sintomas for insuficiente
para ocasionar redução de produção, ou danos. Dessa forma.
499
39.2.3. Metodologia de amostragem para
avaliação de doenças................................510
39.2.3.1. Técnicas de amostragem .......... 510
39.2.3.2. Unidade amostrada e tamanho
da amostra ................................ 511
39.3. Quantificação de danos ........................................ 511
39.3.1. Métodos para a quantificação de
danos ....................................................... 512
39.3.2. Modelos para estimar danos ................... 512
39.3.3. Quantificação de danos a partir da área
foliar sadia remanescente na cultura ......514
39.3.4. Quantificação de danos "poliéticos" em
culturas perenes ....................................... 515
34.4. Bibliografia consnltada ....................................... 516
a adoção de medidas de controle promove, na maior parte das
vezes, redução na quantidade de sintomas e de danos, em compa-
ração à sua não adoção. Quantificar doença e dano é, portanto,
fundamental para avaliar a eficácia de medidas de controle. Além
desse aspecto eminentemente prático, a quantificação de doenças
é também fundamental para qualquer tipo de estudo epidemio-
lógico. A quantificação de doenças deve sempre ser realizada
em amostras representativas da população doente e para tal é
imprescindível conhecer as épocas em que as amostras devem
ser coletadas, além, é claro, do tamanho da amostra. A época
de coleta das amostras está relacionada ao estádio fenológico do
hospedeiro, pois nem todos os patógenos são capazes de infectar
o hospedeiro em qualquer estádio de desenvolvimento. Para
muitos patógenos, apenas determinado órgão, em determinada
fase, é suscetível à infecção.
 Manual de Fitopatologia
39.1. FENOLOGIA
Fenologia é a parte da botânica que estuda vários fenômenos
periódicos das plantas, como a brotação, a floração e a frutificação.
marcando-lhes as épocas e os caracteres. O estádio de desenvol-
vimento da cultura e o órgão da planta amostrado devem ser bem
definidos em qualquer tipo de levantamento amostral que visa à
quantificação da intensidade de doenças. A observação do estádjo
fenológico do hospedeiro é a mais antiga fonna de avaliação do
desenvolvimento da cultura, utilizada desde a primeira metade do
século XV111 (Seem, 1988). Mesmo não sendo uma medida quan-
titativa, a observação do estádio fonológico do hospedeiro permite
a obtenção de diversos dados de interesse epidemiológico, como
o número aproximado de folhas por p lanta, a época em que houve
florescimento ou o tempo de maruração dos írutos. O conheci-
mento da fenologia do hospedeiro sadio é também necessário para
que partes natwalmente senescentes sejam claramente diferen-
cia.das de panes da planta perdidas devido à ação do patógcno.
A determinação do estádio fonológico é feita com o auxílio
de chaves descritivas ou diagramáticas, onde são apresentadas as
várias fases do desenvolvimento do hospedeiro, durante um ciclo
de cultivo, desde a germinação ou brotação até a reprodução.
Atualmente, há chaves fenológicas para os mais d iversos hospe-
deiros, tanto de culturas anuais (Boxe 39.1 e Figura 39.1) como de
culturas perenes (Figura 39.2). O número de níveis de uma chave
fonológica varia em função da cnltura e do objetivo do estudo.
Um mínimo de três níveis, com a representação dos estádios de
estabelecimento da cultura, período vegeLativo e período reprodu-
tivo, é requerido. De modo geral, as chaves feno lógicas apresentam
10 a 15 fases de desenvolvimento do hospedeiro, embora existam
exceções, como a escala de Zadoks et ai. ( 1974), um desdobra-
mento da escala de Feekes, que identifica 100 fases distinta<; na
culrura do trigo (Boxe 39.1 ). Em frutíferas perenes, são comuns
chaves fonológicas descrevendo unicamente o período reprodutivo
(Figura 39.2). Nesse caso, essas chaves são também utilizadas para
orientar as épocas de aplicação de defensivos.
39.t.1. Índice de Área Foliar (IAF)
O crescimento do hospedeiro pode ser quantificado por
diferentes variáveis, das quais as mais comuns são o peso seco e a
área foliar total da planta (Seem, 1988). Como a primeira variável
só pode ser obtida com amostras destrutivas, a maior parte dos
estudos epidemiológicos utiliza área foliar para estimar o cres-
cimento do hospedeiro. Para fins de correlação com produção,
a variável mais relevante do crescimento do hospedeiro é a área
foliar total por unidade de área de terreno. Esta variável é conhe-
cida como índice de área foliar (lAF). A estimativa do índice de
área foliar pode ser realizada através de métodos diretos, onde as
medidas de área são feitas diretamente oa copa da planta, métodos
alométricos, onde a área foliar é estimada empiricamente a partir
de um parâmetro de fácil avaliação, não necessariamente relacio-
nado à copa, e métodos indiretos, onde algumas propriedades da
copa, como transmissão ou reHetância da luz solar, são relacio-
nadas à área foliar (Campbell & Nonnan, 1989).
Métodos diretos, como (a) integração entre a contagem do
número de folhas e a estimativa de sua área, (b) peso de folhas
secas caídas sob a copa, muito utilizado para essências flores-
tais decíduas, e (e) estimativa visual dá área coberta por folhas
e da área descoberta de terreno com molduras quadriculadas, de
tamanho padrão, colocadas sobre a cultura, são, em geral. muito
laboriosos e exigem grande número de repetições.
500
Boxe 39.1 Escalas de desenvolvimento da cultura
Inicialmente, escalas de desenvolvimento de plantas
foram elaboradas com a descrição dos diferentes estádios
da cultura. A escala de Feekes (citado por Zadoks &
Schein, 1979) é uma das mais populares para a cultura
do trigo. A cada descrição corresponde um índice
numérico que facilita sua identificação. Large {1954)
elaborou uma ilustração da escala de Feekes (Figura
39. l ) que vem sendo utilizada até hoje para vários
cereais. Posteriormente, Zadoks et ai. (1974) deta-
lharam a escala de Feekes, originalmente composta de
19 itens e subitens, transformando-a em uma escala
com 100 itens. A escala de Feekes e sua correspon-
dência (entre parênteses) com aquela de Zadoks ct ai.
(1974) encontram-se a seguir:
• OI. Plantas recém-emergidas, com uma ou mais
folhas (Estádio 10)
• 02. Início do perfilhamento (Estádio 20)
• 03. Perfilhos formados, folhas curvadas em espiral
(Estádio 26)
• 0-1. Inicio do aparecimento do pseudo-colmo e do
elon1tamento das bainhas (Estádio 29)
• 05. Pseudo-colmo desenvolvido (Estádio 30)
• 06. Primeiro nó do colmo visivcl na base da gema
(Estádio 31)
• 07. Segundo nó do colmo já formado (Estádio 32)
• 08. Folha bandeira visível, enrolada. Inicio de
emborrachameoto (Estádio 37)
• 09. Ugula da folha bandeira vis(vcl (Estádio 39)
• 10. Bainha da folha bandeira completamente
desenvolvida e espigas não ,isíveis (Esti\dio 45)
• 10.1 Primeira espiga apenas visível (Estádio 50)
• 10.2 25% do espigamento completo (Estádio 52)
• 10.3 50% do espigamento completo (Estádio 54)
• 10.4 75% do espigamento completo (Estádio 56)
• 10.5 Todas as espigas fora da bainha (Estádio 58)
• 10.5. l Começo do ftorescimento (Estádio 60)
• 10.5.2 Florescimento completo na parte apical da
espiga (Estádio 64)
• 10.5.3 Florescimento completo até a base da espiga
(Estádio 68)
• 10.5.4 Final do florescimento, grãos no estádio
aquoso (Estádio 71)
• 11.1 Grãos no estádio Jeitoso (Estádio 75)
• 11.2 Grãos no estádio de massa (Estádio 83)
• 11.3 Grãos maduros (Estádio 91)
• l l .4 Maturação no ponto de colheita, palhas s~as
(Estádio 92)
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

Maturação

Espigamento

Perfilhamento a Emborrachamento

----------------
Germinação a Perfilhamento

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 10.1 10.5 11

Figura 39.1 - Diagrama padrão dos estádios de desenvolv imento de cereais baseado na escala de Feekes e ilustrado por Large ( 1954): 1 - germinação;
2 - início do perfilhamento; 3 - perfilbos formados; 4 - aparecimento da bainha das folhas; 5 - bainha das folhas bem visível;
6 - pímeiro nó visível; 7 • segundo nó visível (seta); 8 - aparecimento da última folha (seta); 9 - lígula da última folha visível
(seta); 1O - última folha cobrindo a es1piga (seta); 10.1 - espigamento; 10.5 - final do florescimento; 11 - grão leitoso.

Figura 39.2 - Diagrama padrão dos esládios fenoló,gicos da macieira: A= gema dormente; B = gema inchada; C = pontas verdes; C3 = meia
polegada verde; D2 = meia polegada verde com folhas; E =botão verde; E2 = botão rosado; F = início da floração; F2 = floração
plena; G = final da floração; H = queda de pétalas; 1 = frutificação efetiva; J = frutos formados.

501
 Manual de Fitopatologia

Métodos alométricos, como aquele utilizado

para algumas essências florestais, que relaciona a área
foliar com a área do albumo da árvore (Campbell &
Norman, 1989), devem ser extensivamente testados,
pois são específicos de uma situação particular (confi-
áveis para uma única espécie e sob determinadas
condições de ambiente).
Por outro lado, desde a proposta de Monteith
( 1977), sobre a análise do crescimento da cultura em
termos de quantidade de energia interceptada pelas
folhas e eficiência de seu uso, os métodos indiretos
vêm ganhando importante espaço na estimativa do
crescimento do hospedeiro. A área foliar e o ambiente
radiante que a contorna podem ser relacionados por
diferentes abordagens, tanto pela radiação incidente
como pela radiação refletida pela planta. Radiação
incidente sob a copa e refletida por ela (Figura 39.3)
têm apresentado boa correlação com o índice de
área foliar e, consequentemente, com a desfolha.
Vários equipamentos têm sido utilizados para medir a
radiação incidente ou transmitida pela copa, como os
solarímetros e os analisadores de copa, estes últimos
fonnados por um sistema portátil de sensores, que
mede a luz difüsa incidente acima e abaixo da copa
(Figura 39.4A,B). A relação entre a luz incidente fora
da cultura e sob a copa das plantas fornece a transmi-
tância de cada ângulo de luz incidente, que é inver-
samente proporcional ao IAF (Chason et ai., 1991 ).
Radiômetros de múltiplo espectro, abordados no item
39.2.1.4 também podem ser utilizados para essa finali-
dade (Figura 39.4C).

39.2. PATOMETRIA
A quantificação de doenças é fundamental para
estudos epidemiológicos e para avaliação de estraté-
gias de controle. A quantificação de uma variável que
expresse a intensidade de doença, seja ela medida
pela incidência (porcentagem ou frequência de plantas
doentes ou partes de plantas doentes em uma amostra
ou população) ou pela severidade (porcentagem da área
Figura 39.4 -Analisadores de copa capazes de captar e registrar a radiação
incidente (A, C) e a radiação refletida (B) pelo dossel das plantas.
i
Cll 1.0 -r-- - - -- - - - --,,- - - - ---,
-!::! ou do volume de tecido coberto por sintomas), é necessária, tanto
êii para descrever o progresso da epidemia e sua relação com o clima
oê ou com medidas de controle, quanto para validar modelos de
e:: 0.8 - previsão ou para fazer uso do manejo integrado. Portanto, erros
(\) •• na quantificação da doença podem ser magnificados na análise
~ •
(1)
.;:: epidemiológica subsequente, interferindo em maior ou menor
~ grau, nas conclusões alcançadas (Campbell & Madden, 1990).
o
t(\)
Para que os erros sejam minimizados, o método utilizado na
(.>, quantificação da doença deve ser capaz de fornecer resultados

1 o 2 4
Índice de área foliar
6
acurados e precisos. Acurácia refere-se à proximidade entre o
valor amostrado (média) e o valor real da quantidade de doença,
enquanto precisão refere-se à repetibilidade, ou seja, à variação
associada com a estimativa da quantidade de doença na amostra
Figura 39..3 - Radiação refletida nonnalizada (comprimentos de onda (Campbell & Madden, 1990). A Figura 39 .5 é bastante ilustra-
810 e 660 mn) da copa sadia de feijoeiro em função do tiva com respeito a estes dois termos: alta precisão e alta acurácía
índice de áre'<1 foliar das plantas. estão representadas em A; alta precisão e baixa acurácia, cm Il
Fonte: Adaptada de Canteri et ai. (1998). e E; baixa precisão e alta acurácia, em C e F; baixa precisão e

502
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

baixa acurácia, em D. A baixa acurácia é expressa pelo erro siste-
mático que ocorre a cada estimativa. de tal fonna que o valor
médio estimado é claramente diferente Jo real. Na Figura 39.SE
o erro de cada estimativa não ocorre de maneira aleatória, ele
se repete, sendo sempre de aproximadamente 5% superior ao
valor real. Essa repetibilidade indica alta precisão. Na situação
inversa, de baixa precisão e elevada acurácia (Figura 39.SF), a
regressão dos pontos, que representa a média das estimativas, é
próxima à dos valores reais. Nesse caso, as estimativas indivi-
duais mostram valores muito diferentes do real, com erros distri-
buídos de maneira casualizada, ora superestimando ora subesti-
mando a quantidade de doença, e. portanto, sem repetibilidade
(baixa precisão).
É posshel quantificar estatisticamente acurácía e precisão.
A acurácia pode ser quantificada pelo coeficiente angular e pela
interseção de linhas de regressão estabelecidas entre a seve-
ridade real e as estimativas da severidade de uma determinada
amostra. A acurácia será tanto maior quanto mais próximo de
1,0 for o coeficiente angular e mais próximo ele zero for a inter-
seção. A precisão pode ser quantificada pelo coeficiente de deter-
minação de regressões lineares estabelecidas ~ntre a severidade
real e as estimativas da severidade de uma detenninada amostra.
A precisão será tanto maior quanto mais próximo de 1,0 for o
valor do coeficiente de determinação (R!). Obviamente. o melhor
método de avaliação para a estimativa da quantidade de doença
deve possibilitar ao avaliador obter o máximo de precisão e de
acurácia em sua avaliação.
Os métod0s de avaliação de doenças podem ser agrupados
em métodos diretos, onde a estimativa da quantidade de doença é
feita diretamente através dos sintomas. ou métodos indiretos, onde
a quantidade de doença é estimada pela população do patógeno.
J9.2.l. Métodos Diretos de Avaliação de Doenças
Dentro dos métodos diretos encontram-se a estimativa das
variáveis incidência e severidade e as técnicas de sensoriamento
remoto.
39.2. l. 1. Quantificação da incidência de doença
A variável incidência é a de maior simplicidade, precisão e
facilidade de obtenção. A contagem do número de espigas de milho
com carvão, do número de frutos de pêssego com podridão parda e do
número de plantas de berinjela com murcha de Verticillium fornece
uma ideia clara da intensidade de cada doença, sem. nenhuma
subjetividade. Os dados obtidos por contagem são reprodutí-
veis, independent~mente do avaliador. Estes valores podem ser
expressos em porcentagem ou através de outros índices. Embora a
transformação seja desejável na maior parte das vezes, em alguns
casos específicos o próprio número não transformado pode trazer
informações interessantes. É significativo dizer, por exemplo,
que a doença holandesa do olmo, causada por Ophiostoma ulmi
(syn. Ceratocystis ulmi, um parasita sistêmico que mata a planta)
reduziu a apenas 145 o número de olmos da região da Normandia
(França) onde, na década de 1960, havia dois milhões de árvores
(fleul)', 1988).
Do pomo de vista epidemiológico, a incidência, expressa
em porcentagem, pode ser utilizada na elaboração de curvas de
progress0 de doenças. Quando a epidemia está cm sua fase inicial,
incidência é uma variável satisfatória para avaliar a maioria das

A B e D

40 40
~ E F
• • •
(1)
-o 30 30
l1l
E • /

ui
<.> 20 20 • • •
<.>
-o
co
,
• •
-e
·e 10
(l) • 10
• • • •
>
(l)
(/') o o •
o 10 20 30 o 10 20 30

Severidade real(%)

Figura 39.5 - Acurácia e precisão na avaliação de doenças. Estão representadas avaliações com altas precisão e acurácia (A), alta precisão
e baixa acurácia (B, E), alta acurácia e baixa precisão (C, F) e baixas precisão e acurácia (D). Em (E) e (F) linhas pontilhadas
representam siniações ideais, com estimativas idênticas à realidade. Linhas cheias e pontos representam estimativas.
Fonte: Adaptada de Amanal. 1977. cilado por Kranz ( 1988).

503
 Manual de Fítopatología
doenças já que, nesta fase, ela pode ser correlacionada com seve-
ridade. Em fases mais avançadas da epidemia, entretanto, a inci-
dência, geralmente, não pode ser utilizada independentemente
da severidade por não representar com clareza a intensidade da
doença. Tomando-se o exemplo da ferrugem marrom da cana-de-
açúcar (Puccinia melanocephala), uma avaliação baseada apenas na
incidência forneceria dados alarmantes para a maioria das variedades
cultivadas em São Paulo nos periodos de primavera e outono, onde
praticamente todas as plantas apresentam pelo menos uma pústula.
Este nível (incidência de 100% de plantas) não reflete a intensi-
dade da doença no campo, onde as diferenças varietais são signi-
ficativas. Embora os sintomas estejam presentes em praticamente
todas as plantas, a severidade da doença é extremamente variável.
Do ponto de vista da quantificação de danos, a utilização da
incidência está sujeita também a algumas limitações. Neste caso,
ela só pode ser usada para aquelas doenças que atacam a planta
toda, como as viroses sistêmicas e as murchas vasculares, ou para
aquelas em que uma única infecção é suficiente para impedir a
comercialização do produto, como as podridões de frutos.
39.2.1.2. Quantificação da severidade de doença
A variável severidade é mais apropriada para quantificar
doenças foliares como ferrugens, oídios, míldios e manchas. Nestes
casos, a porcentagem da área de tecido coberto por sintomas retrata
melhor a intensidade da doença que a incidência, onde unicamente
a frequência de órgãos doentes é anotada. Quantificar precisamente
a área doente, por sua vez, é urna tarefa extremamente laboriosa.
A contagem de lesões com posterior medida de seu comprimento
e largura para determinação da área são atividades que só podem
ser realizadas em trabalhos experimentais. Mesmo assim, quando
o número de amostras é elevado e quando as lesões são numerosas
e irregulares, este trabalho toma-se praticamente inexequível. Para
contornar este inconveniente, várias estratégias têm sido propostas
para a avaliação da severidade de doenças. Merecem nota as
chaves descritivas, as escalas diagramáticas e as análises de
imagens computadorizadas.
Chaves descritivas utilizam escalas arbitrárias com certo
número de graus para quantificar doenças. Cada grau da escala
deve ser apropriadamente descrito ou definido. São numerosos os
exemplos de utilização de chaves descritivas. Algumas são bastante
úteis e largamente empregadas, pois representam uma metodologia
uniforme de coleta de dados. Muitas, por outro lado, são mal elabo-
radas e têm fracassado na avaliação sistemática de doenças. Exem-
plos destes dois tipos de chaves são apresentados no Boxe 39.2.
Escalas diagramáticas são representações ilustradas de uma
série de plantas (Figura 39.6) ou partes de plantas (Figuras 39.7 a
39.9) com sintomas em diferentes níveis de severidade. Estas escalas
constituem-se na principal ferramenta de avaliação da severidade
para muitas doenças. A primeira escala diagramática desc1ita na lite-
ratura foi proposta por Cobb, em 1892 (Horsfall & Cowling, 1978),
para avaliação da ferrugem do trigo. Esta famosa escala apresenta
o diagrama de cinco seções de folhas de trigo com 1%, 5%, 10%,
20% e 50% de área foliar atacada. Através da comparação desta
escala com folhas verdudeiras, Cobb conseguiu diferenciar quan-
titativamente plantas de trigo resistentes de plantas suscetíveis à
ferrugem. A escala de Cobb foi elaborada empiricamente e sua utili-
zação pennite a distinção clara dos cinco níveis de doença repre-
sentados. Apesar de muito antiga, ainda é utilizada com sucesso.
Desde o trabalho seminal de Cobb, centenas de escalas diagramá-
ticas têm sido desenvolvidas. Uma compilação das diferentes escalas
504
diagramáticas publicadas na literatura o paitir de 1991 está dispo-
nível online (http://emdelponte.github.io/sadban.k/), na forma de
banco de dados, com informações sobre o hospedeiro, a doença, o
ano de publicação e a referência de cada uma delas (Dei Ponte et
ai., 2017). Iniciativas como essa são louváveis e muito úteis para
quem precisa desse tipo de ferramenta ou para quem quer anali_Sar
tendências na pesquisa em fitopatometria.
As escalas diagramáticas devem ser simples, aplicáveis em
diferentes condições e ter intervalos suficientes para representar
os diferentes níveis de severidade de uma determinada doença.
Na elaboração de uma escala d.iagramática, alguns aspectos
devem ser considerados, como as quantidades mínima e máxima
de doença observadas no campo e representadas na escala, a
representação dos sintomas da maneira mais próxima possível da
realidade e os illíveis de severidade, respeitando as limitações da
acuidade da vista humana.
Horsfall & Barratt ( 1945) propuseram uma escala de ava-
liação da ferrugem do trigo com 12 classes de severidade: O; O a
3; 3 a 6; 6 a 12; 12 a 25; 25 a 50; 50 a 75; 75 a 88; 88 a 94; 94 a 97;
97 a 100; 100. A escolha destas 12 classes foi feita após a "desco-
berta", por aqueles autores, das leis de Weber e de Feclmer, mais
conhecidas como lei Weber-Fechner, que diz que ·'a acuidade
visual é proporcional ao logaritmo da intensidade do estímulo".
De acordo com a lei de Weber-Fechner, o estímulo proporcio-
nado pelos sintomas de uma doença deve crescer exponencial-
mente para que a vista humana consiga diferenciá-lo. Assim,
pode-se distinguir folhas com 3% de doença daquelas com 6%,
nas escalas logarítmicas, mas não se consegue diferenciar folhas
com 25% de outras com 30% de doença, utilizando-se uma escala
com incrementos constantes de 5%, por exemplo. Como a vista lê
tecido doente até 50% e tecido sadio acima deste limite, a curva
de calibração para converter os índices de uma escala em severi-
dade segue o modelo logístico, com ponto de inflexão em 50%.
Durante praticamente 60 anos, escálas foram construídas
com essa prerrogativa, praticamente sem contestação. A maior
parte das escalas assim construídas foi e continua sendo útil. O
uso dessas escalas garante maior precisão nas avaliações da seve-
ridade da doença quando comparadas às avaliações sem auxilio
das mesmas. No entanto, alguns trabalhos esparsos mostravam
que as premissas da lei de Weber-Feehner não estavam comple-
tamente corretas. quando aplicadas à avaliação da severidade de
doenças. De fato, em psicofisica, ramo da psicologia que estuda
a relação entre estímulos fisicos e as respectivas sensações, há
nabalhos mostrando que a resposta aos estímulos é variada. Por
exemplo, Stevens (1957), avaliando 14 estímulos diferentes (som,
choque elétrico, sabor, vibração, flash luminoso, etc.), concluiu que
a relação estímulo/ resposta é uma função potência ('P = k S º. onde
'I' é a percepção do estímulo, k é uma constante e Sé o próprio
estimulo), com o expoente variando de 0,3, quando o estímulo
é um som, a 2, para flashes de luz. A função potência, quando
convertida na fonna logaritmica ( coordenadas log-log), pennite
a obtenção de uma equação linear, cuja inclinação corresponde
ao coeficiente n. Outras formas de reposta percepção-estímulo
foram também estabelecidas com curvas côncavas ou exponen-
ciais quando plotadas nas coordenadas log do estímulo (x) e log
da percepção (y). Considerando que a lei de Weber-Fechner nunca
havia sido apropriadamente testada para avaliações de severidade
de doença, em 2006, Nutter e Esker avaliaram a acuidade da
vista humana em distinguir diagramas com três valores de seve-
ridade de ferrugem da folha do trigo e do míldio da videira: 25%.
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

Boxe 39.2 Sucesso e fracasso na avali ção da severidade com o uso de chaves descritivas

De um bom método de avaliação dependem o sucesso ou o fracasso da quantificação da severidade de uma doença.
Algumas chaves descritivas têm encontrarlo grande aceitação entre pesquisadores e são usadas com frequência. É o
caso da chave proposta pelo subcomitê de avaliação de doença da Sociedade Britânica de Micologia, para a avaliação
1

da requeima da batata (Chester, 1950). Seu uso tem proporcionado resultados uniformes e comparáveis entre
diferentes observadores. Nesta chave, a severidade é expressa por número de lesões nas notas inferiores a 25, pois
quando a intensidade de doença é baixa, a avaliação através do número de lesões é facilmente obtida. A partir da nota 25,
com o aumento na intensidade da doença,, a severidade é expressa em porcentagem da área destruída.
Ch.ave descritiva da requeima da batata

l\otas Grau de intensidade da doença

O Sintomas ausentes no campo

O, 1 Algumas plantas afetadas, ai'é 1 ou 2 lesões em um raio de 10.6 m
Até 10 lesões por planta ou h1fecções leves
5 Ao redor de 50 lesões por pla1nta ou até 10% de folíolos atacados
25 Quase todos os folíolos afetados, plantas ainda normais
50 Todas as plantas afetadas co1m cerca de 50% da área destruída, campo parece verde manchado de marrom
75 Cerca de 75% da área destruída, campo sem predominância da cor verde ou marrom
95 Apenas algumas folhas verdtis no campo, colmos ainda verdes
100 Todas as folhas mortas, colmos mortos ou em fase de seca

Chaves mal elaboradas são, infelizmente, frequentes na literatura. Um exemplo típico das aberrações cometidas na
avaliação de doenças, citado por Chester ('I 950), pode ser ilustrado pela chave destinada a avaliar uma "miscelânea" de
doenças de cereais, utilizada no passado pelos cerealistas e colaboradores do Departamento de Agricultura dos E. U.A.
Nesta chave são definidos seis graus de intensidade de doença:
.
O ausência de infecção
1 muito leve - l ou 2 espécies/acre
2 l~ive - 8 a 10 espécies/acre
3 c,onsiderável - 30 a 40 espécies/acre
4 abundante - 25 a 50% de plantas doentes
5 muito abundante (> 50% de plantas doentes)

Além de utilizar ape.nas a variável incidência, a escala apresenta um grave erro na distribuição das notas. Como em
um acre desenvolvem-se, normalmente, 8,00.000 perfilhos, as classes 1, 2 e 3 representam, respectivamente, 0,0001%,
0,0013% e 0,0050% de plantas doentes, enquanto as classes 4 e 5 representam, respectivamente, 25 a 50% e mais de 50%
de plantas doentes. Tanto para efeito de es:tudos epidemiológicos como para avaliação de danos, as classes l, 2 e 3 têm
a mesma grandeza, enquanto valores compreendidos dentro do intervalo 0,01 % e 25% de plantas doentes são descon-
siderados.

37% e 50% (três categorias com aumento linear no intervalo de
25-50%). Os resultados obtidos mostraram que a1 vista humana é
capaz de diforenciar severidades de ferrugem do !trigo e de míldio
da videira nesses três valores. Com esses resultados, os autores
sugerem que os intervalos propostos por Horsfall & Barrat sejam
revistos na construção das escalas e que se considere a utilização
de incrementos lineares no estabelecimento dos diferentes níveis
das escalas diagramáticas. No entanto, é preciso considerar que
incrementos lineares em severidade~ baixas mai:s confundem do
que auxiliam (Figura 39. l O).
Mais recentemente, Bock e colaboradores (Bock et ai.,
2008a; 2008b; 2009a; 2009b; 201 O) têm critiicado o uso da
escala de Horsfall & Barrat (com seus 12 níveis entre O e 100%
de doença), quando comparada à avaliação sem escala. Isso tem
levado muitos pesquisadores a criticarem escalas diagramáticas
que utilizam intervalos exponenciais, por confundirem aumento
exponencial com a escala de Horfall & Barrat para representar
os diferentes níveis de severidade. É notório que os níveis
propostos por Horsfall & Barrat não são os mais adequados para
avaliação de doenças foliares. A conclusão de que avaliação da
severidade sem auxílio de escala é melhor do que avaliação com
auxílio de escala com os níveis de Horsfall & Barrat não signi-
fica que a avaliação a olho nu seja sempre melhor. Em vários
casos, comprovou-se que o uso de escalas diagramáticas real-

505
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

Boxe 39.2 Sucesso e fracasso na avalia ão da severidade com o uso de chaves descritivas

De um bom método de avaliação dependem o sucesso ou o fracasso da quantificação da severidade de uma doença.
Algumas chaves descritivas têm encontrado grande aceitação entre pesquisadores e são usadas com frequência. É o
caso da chave proposta pelo subcomitê de avaliação de doença da Sociedade Britânica de Micologia, para a avaliação
d.a. requeima da batata (Chester, 1950). Seu uso tem proporcionado resultados uniformes e comparáveis entre
diferentes observadores. Nesta chave, a se:veridade é expressa por número de lesões nas notas inferiores a 25, pois
quando a intensidade de doença é baixa, a a•valiação através do número de lesões é facilmente obtida. A partir da nota 25,
com o aumento na intensidade da doença, a severidade é expressa em porcentagem da área destruída.
Chave descritiva da requeima da batata

Notas Grau de intensidade da doença

O Sintomas ausentes no campo
0,1 Algumas plantas afetadas, até I ou 2 lesões em um raio de 10.6 m
1 Até 10 lesões por planta ou infecções leves
5 Ao redor de 50 lesões por pla1nta ou até 10% de folíolos atacados
25 Quase todos os folíolos afetad10s, plantas ainda normais
50 Todas as plantas afetadas com cerca de 50% da área destruída, campo parece verde manchado de marrom
75 Cerca de 75% da área destruída, campo sem predominância da cor verde ou marrom
95 Apenas algumas folhas verdes no campo, colmos ainda verdes
l 00 Todas as folhas mortas, colmos mortos ou cm fase de seca

Chaves mal elaboradas são, infelizmente, frequentes na literatura. Um exemplo típico das aberrações cometidas na
avaliação de doenças, citado por Chester (1.950), pode ser ilustrado pela chave destinada a avaliar uma "miscelânea" de
doenças de cereais, utilizada no passado pdos cerealistas e colaboradores do Departamento de Agricultura dos E. U.A.
Nesta chave são definidos seis graus de int•~nsidade de doença:

O aüsência de infecção
1 muito leve - l ou 2 espécies/acre
2 leve - 8 a 10 espécies/acre
3 considerável - 30 a 40 espécies/acre
4 abundante - 25 a 50% de plantas doentes
5 muito abundante(> 50% de plantas doentes)

Além de utilizar apenas a variável incidência, a escala apresenta um grave erro na distribuição das notas. Como em
um acre desenvolvem-se, normalmente, 8()0.000 perfilhos, as classes 1, 2 e 3 representam, respectivamente, 0,0001%,
0,0013% e 0,0050% de plantas doentes, enq1uanto as classes 4 e 5 representam, respectivamente, 25 a 50% e mais de 50%
de plantas doentes. Tanto para efeito de estudos epidemiológicos como para avaliação de danos, as classes 1, 2 e 3 têm
a mesma grandeza, enquanto valores compreendidos dentro do intervalo 0,01 % e 25% de plantas doentes são descon-
siderados.

37% e 50% (três categorias com aumento linear no intervalo de
25-50%). Os resultados obtidos mostraram que a vista humana é
capaz de diferenciar severidades de ferrugem do trigo e de míldio
da videira nesses três valores. Com esses resultados, os autores
sugerem que os intervalos propostos por Horsfall & Barrai sejam
revistos na construção das escalas e que se considere a utilização
de incrementos lineares no estabelecimento dos diferentes níveis
das escalas diagramáticas. No entanto. é preciso, considerar que
incrementos lineares em severidade!' baixas mai:, confundem do
que auxiliam (Figura 39. 10).
Mais recentemente, Bock e colaboradore:s (Bock et ai.,
2008a; 2008b; 2009a; 2009b; 201 O} têm criticado o uso da
escala de Horsfall & Barrat (com seus 12 níveis entre O e 100%
de doença), quando comparada à avaliação sem escala. Isso tem
levado muitos pesquisadores a criticarem escalas diagramáticas
que utilizam intervalos exponenciais, por confundirem aumento
exponencial com a escala de Horfall & Barrat para representar
os diferentes níveis de severidade. É notório que os níveis
propostos por Horsfall & Barrat não são os mais adequados para
avaliação de doenças foliares. A conclusão de que avaliação da
severidade sem auxílio de escala é melhor do que avaliação com
auxílio de escala com os níveis de Horsfall & Barrat não signi-
fica que a avaliação a olho nu seja sempre melhor. Em vários
casos, comprovou-se que o uso de escalas diagramátícas real-

505
 Manual de Fitopatologia

1 6

Figura 39.6 - Escala diagramática para avaliar a intensidade de Setosphaeria twúca (syn. lle/minthusporium 111rcic11m) em milho, considerando-se a
planta toda: 1 = infecção fraca, uma ou duas lesões restrhas às folhas inferiores; 2 - infecção fraca, algumas lesões esparsas nas folhas
inferio:res; 3 = infecção leve, número moderado de lesões nas folhas inferiores; 4 = infecção moderada, lesões abundantes nas folhas
inferio.res, poucas em folhas medianas; 5 = infecção pesada, lesões abundantes nas folhas inferiores e medianas estendendo-se às folhas
superiores; 6 = infecção muito pesada, lesões abundantes em todas as folhas, plantas podem morrcr precocemente.
Fonte: Chester ( 1950).

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Figura 39.7 - Escalas diagramátícas para avaliação da severidade(%) de cancro cítrico (Xanthomonas citri subsp. citri) em folhas de citros
para ]lesões pequenas (A), médias (B), grandes (C) e associadas com o ataque da larva minadora dos citros (D).
Fonte: Belasque et :ai. (2005).

506
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

mente melhora a acurácia e a precisão dos avaliadores (Godoy

3,9
Figura 39.8 - Escala diagramática para avaliação da severidade (%)
de antracnose (Colletotrichum lindem11thianum.) em
folhas de feijoeiro.
Fonte: Adaptada de Godoy et ai. (I 997).
et ai., 1997; Nutter Jr. et ai.; 2006). Os elevados níveis de severi-
dade indicados na escala de Horsfall & Barrat raramente ocorrem
no campo e a maioria das escalas diagramáticas publicadas na
literatura. ao menos no período 1991 a 2016, tem como limite
máximo valores inferiores a 50% (Dei Ponte et ai., 2017).
Ademais, muitas das escalas não seguem rigidamente incre-
mentas exponenciais ou lineares. É comum que durante a elabo-
ração de uma escala diagramática níveis intermediários aos
calculados sejam incluídos ou retirados, caso, durante o teste de
validação, mostrem-se necessários. Aliás, essa foi a recomen-
dação de trabalho experimental que, ao comparar uma escala
linear com uma logarítmica, no intervalo de severidades de 0,6
a 36% de área foliar sintomática, concluiu que nenhuJiia delas é
sempre melhor que a outra (Schwanck & Dei Ponte, 2014). De
acordo com os autores, provavelmente, a melhor escolha seria
uma escala híbrida, com incrementos logarítmicos nos níveis
mais baixos de severidade da doença.
A eficiência das escalas diagramáticas em produzir avalia-
ções precisas depende não apenas da forma como a intensidade
do estímulo é representada (em incrementos exponenciais ou
lineares), mas também do tipo de estímulo e da capacidade indi-
vidual dos avaliadores (Sherwood et ai., 1983; Forbes & Jeger,
1987; Bock et ai., 20 IO). O erro na avaliação da severidade da
doença varia, dependendo do tipo de órgão da planta e do tipo de
sintoma representado na escala.
A utilização de escalas diagramáticas serve, na verdade. de
guia para o avaliador que vai ao campo determinar a severidade
de uma doença. Quando avaliações muito precisas são necessá-
rias, o avaliador deve ser treinado previamente, pois frequente-
mente a vista humana superestima a doença. Além de escalas, o
treinamento destes técnicos conta com recursos computacionais
que pennitem a "aferição'' da vista do avaliador em curto prazo
(Boxe 3Q.3).

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0,5 1,7 5,0 11,5 22,5 49,0

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1,1 4,5 15,0 31,0 53,0 68,0

Figura 39.9 - Escala diagramática pa!'ll avaliação da severidade (% da área do fruto coberto por sintomas) da mancha preta (Phy/losticta
cilricarpa) dos cilros. Os diagramas da parte superior são representações do sintoma de mancha dura e os da parte inferior,
representações do sintoma de falsa melanose.
Fonte: Spósito et ai. (2004).

507
 Manual de Fitopatologia
· :.' : ~}-: 1;•.: g:
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.. ·:. :· ... ' .·: 1:1
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o
' Distraín (Disease training-Tomerlin & Howell, 1988),
'
. '
3.7 7.4
Figura 39.1 O- Escala diagramática para estimar a severidade de fer-
rugem do trigo. Os níveis da escala seguem incremcn-
. tos lineari::s. Note que a vista humana praticamente não
consegue diferenciar dois níveis contíguos.
Fonte: Peterson, 19-18, citado por Zadoks & Schein ( 1970).
Análises de imagens digitais - Há vários programas compu-
tacionais capazes de avaliar severidade de doença~ dt: plantas;
alguns deles, especificamente produzidos com essa finali-
dade como é o caso do Quant (Vale et ai., 2001) e do Ass.ess
(Lamari, 2002; 2008). Com tais sistemas, pode-se obter estima-
tivas não subjetivas da qnantidade de doença, mesmo com amos-
tras de folhas compostas ou com bordos recortados. A análise de
imagens digitais não está sujeita aos problemas inerentes à vista
humana, já que a resposta ao estímulo ótico segue. neste caso,
um modelo linear. A precisão deste tipo de avaliação é, portanto,
muito elevada. Apesar da alta eficiência, os sistemas de análise
de imagens digitais não prescindem de interferência humana.
A diferenciação entre tecido doente e sadio. na maior parte das
vezes, deve ser verificada pelo operador, pois ele deve indicar
manualmente sobre a imagem que cores que representam o tecido
doente, para que o sistema o identifique como tal. Algumas vezes.
a folha pode apresentar injúrias não relacionadas à doença. que
têm a mesma cor do tecido doente; nesse caso, cabe ao operador
desconsiderar a seleção do programa. Além disso, e ainda mais
frequentemente. o operador não indica todas as matizes que
representam o tecido doente e parte dele não é assim conce-
bido pelo sistema, levando à subestimativa da severidade. Essa
seleção de cores e a verificação da correta seleção pelo programa
tomam a avaliação da severidade laboriosa nesses sistemas. Na
segunda versão do programa Assess, lançada em 2008, foi intro-
duzida uma nova rotina, que possibilita medidas automáticas,
independentes do operador do sistema, o que toma a quantificação
bem mais rápida. No entanto. quando essa rotina foi testada para
folhas de laranjeiras com cancro cítrico. as avaliações da severi-
dade da doença foram menos precisas que aquelas obtidas quando
o operador do sistema interfere na seleção das áreas doentes. As
avaliações automatizadas pelo sistema foram comparáveis àquelas
realizadas por estimativas visuais (Bock et ai., 2009).
508
Boxe 39.3 Programas de treinamento para avaliação
da severidade de doenças
O treinamento de pessoal técnico na avaliação
da severidade de doenças tem no microcomputador
uma ferramenta preciosa. Notadamente os programas
Dispro (Disease program - Nutter Jr. & Worawitlikit,
1990), Conibro (Canteri & Giglioti, 1998) e Severity.
Pro (Severity program - Nutter Jr. & Litwiller, 1998)
têm sido usados para formar técnicos na avaliação de
doenças foliares de diversas plantas cultivadas; Distrain
é utilizado para cereais, Dispro, para amendoim,
Combro, para cana-de-açúcar e Severity.pro oferece
ampla gama de formatos de folhas e de lesões, capazes
de simular diferentes patossistemas. Os programas
reproduzem no monitor de vídeo de computadores
a imagem de folhas doentes. O operador do sistema
escolhe o tipo de doença e o nível de severidade em que
deseja ser treinado. Ele pode optar entre níveis baixo,
médio, alto ou ainda deixar que o computador sele-
cione níveis aleatórios de severidade. Após a escolha
da opção desejada, observa-se no monitor a imagem
da folha doente. Deve-se, então, digitar a estimativa da
severidade representada na imagem, que será imedia-
tamente comparada à área real ocupada pela doença.
Ao final da sessão de treino, o programa permite ao
operador verificar seu desempenho, que será clas-
sificado em excelente, bom, regular e fraco, de acordo
com a precisão das estimativas.
39.2.1.3. Relação incidência-severidade
A incidência é uma variável satisfatória para a avaliação de
doenças sistémicas, como murchas e viroses, porque, nestes casos,
existe alta correlação entre incidência e severidade. Assim, se
numa parcela com 100 plantas de tomate, 30 apresentarem murcha
bacteriana. tanto incidência quanto severidade serão iguais a 30%
(30 plantas murchas). Como a severidade é representada pela média
de todas as plantas amostradas, incidência e se\eridade são iguais.
Com este mesmo raciocínio pode-se deduzir que a severidade média
de uma amostra nunca será maior que a incidência (expressos na
mesma unidade). Esta relação direta só ocorre em alguns casos espe-
cíficos. Além das doenças sistêmicas, a relação aplica-se também
para aquelas doenças em que uma única lesão destrói a planta toda
ou um órgão da planta, inviabilizando a produção.
Para a maioria das doenças não sistêmicas, a relação entre
incidência e severidade é menos evidente. Uma relação linear
entre essas duas variáveis só tem sido estabelecida para níveis
muito baixos de severidade (Fignra 39.1 1). Isto ocorre porqne,
no início de uma epidemia, a doença cresce no espaço, com o
aumento da incidência (aumento no número de unidades doentes),
e no tempo, com o aumento da incidência e da severidade. Assim,
a doença cresce inicialmente graças a novas unidades infec-
tadas. Quando a maioria das plantas já apresenta sintomas (inci-
dência elevada). praticamente não há mais crescimento espacial.
A evolução da doença no tempo dá-se quase que exclusivamente
pelo aumento da severidade.
 Feno/agia, Patometria e Quantificação de Danos

12 (West et ai., 2003). Essa assinatura decorre de inte-

o
I\ o o c rações das radiações transmitidas, absorvidas e
8 o o
o o o refletidas por tecidos da planta. As propriedades
o radiantes de tecidos de plantas sadias diferem
4 o
o daquelas d.e tecidos de plantas doentes e também
entre diferentes tipos de doenças, de fonna que
o
o 10 >< .. "' .. . o
·~ XI .. o
'º o 10 .. .. IO
a "assinatura espectral" da planta doente não é
a mesma da planta sadia. Folhas sadias exibem
16 o e o r tipicamente baixa refletância na região espectral
12 º• visível (400-700 nm) e na região do infravermelho
ºº curto (1.200-2.400 nm) e alta refletância oa região

~·
8
do infravermelho próximo (700-1.200 nm). Como
4
as doenças podem afetar as propriedades ópticas
o
20
o 20 .. .. .. D ,..
"' .. ., o ... 'º .. 10 100
das folhas, sistemas de detecção e quantificação de
doenças podem se basear em medidas do espectro
16 G o tt ºº em diferentes combinações de comprimentos de
Q)
"O onda (West et al., 2003). Essa tecnologia é espe-
IIJ
12
"O ciahnente útiJ na detecção de doenças cujo controle
8
-~ depende da erradicação de plantas doentes, como o
iii huanglongbing dos citros no Brasil, affosvencence
(j)

20 ......- - - - - - - ~
10
•• .. 10 100 0 :,o .. ,.. ao
dorée da videira na França e o Tulip hreaking vinis
da tulipa na Holanda. A eficiência da erradicação
o K L
é tanto maior quanto mais rápido plantas doentes
16 o
o forem identificadas no campo e essa tecnologia,
12
associada a equipamentos móveis, como droues, por
8 exemplo, pode reduzir o tempo de vistoria de plantas
4 quando comparada à tradicional prospecção visual.
0-+-~~~~~~~-1
,.
"'- - ~
20 ......- - - - -
'º
o
•• 100
• 20
•• . "' IOC o lO
"" .. .. 100
O uso de imagens espectrais para identificar videiras
comjlavescence dorée (Albctis ct ai..2017) e tulipas
com Tulip breaking vinis (Polder et ai., 2014) foi
...
o o ~

1- ~
16 t,I li
bem sucedido experimentalmente e prevê-se para

j
12
8
4
o-1--.....................................-1
O 20 40 60 80 100120 O 20 40 60 80 100 120 O 20 40 60 80 100 120
Incidência (%)
Figura 39.11 - Relação íncidência/severidade da mancha preta dos citros em laran-
jas das variedades 'Hamlin' (A, D, G, J, M), 'Pera· (B, E, H, K, N)
e 'Valencia' (C, F, I, L, 0), em diferentes pomares do Estado de São
Paulo nas safras 2000 a 2002.
Fonte: Modificada de Spósito (2003).
A vantagem de obter uma expressão matemática que
forneça a estimativa da severidade através da incidência reside
na facilidade operacíonal e na precisão da avaliação da inci-
dência. Num programa de previsão e avisos de epidemias como
o EPIPRE, por exemplo (ver Capítulo 19 desta obra), a fonte dos
dados que alimenta o sistema vem dos próprios agricultores, que
devem estimar a incidência de doença em seus campos de trigo.
Se severidade fosse usada, uma estimativa errônea. deste parâ-
metro comprometeria todo o programa. A avaliação da incidência
diminui significativamente esta eventual fonte de erros.
39.2.1.4. Sensoriamento remoto
Por sensoriamento remoto entendf!'-se um conjunto de técnicas
capazes de obter informações de um objeto sem que haja contato
físico com este objeto. As informações da radiação refletida pelas
plantas formam uma espécie de "assinatura espectral'' do dossel
breve sua aplicação em mais larga escala.
o o o
As técnicas disponíveis para medir a refle-
90
tância das plantas incluem fotografia aérea, onde
podem ser utilizadas diferentes combinações de
filmes, filtros e câmeras (Chiang & Wallen, 1977,
Steddom et ai., 2005) e radiômetros de múltiplo
espectro (Nutter Jr. et ai., 1993; Figura 39.4C).
Filmes coloridos infravem1elhos e, mais
recentemente, câmeras digitais capazes de captar
diferentes comprimentos de onda podem ser utili-
zados na avaliação de doenças por pennitirem a
distinção entre tecidos sadios e sintomáticos. No
entanto, muitos estresses abióticos podem ocasionar
modificações no espectro de forma semelhante às provocadas por
doenças, de forma que o uso isolado dessa técnica para a diagnose
e quantificação de doenças de plantas não tem se mostrado acurada.
A reAetância do infravermelho pode ser afetada por outros fatores,
como o estresse hídrico e mesmo pela maturidade dos tecidos das
plantas. Assim, o uso de fotos aéreas na quantificação de doenças
não prescinde da amostragem in loco e ainda não alcançou a escala
que se vislumbrava no passado. Seu uso tem sido restrito à quanti-
ficação de doenças em espécies arbóreas, para as quais a coleta de
amostras de folhas é muito trabalhosa e, em deterrninadas situa-
ções, nas quais amostragens representativas de todo o terreno são
prejudicadas pelo dificil acesso às plantas, como no caso de regiões
montanhosas (Meenterneyer et al., 2008). No entanto, a utilização
de sensores de radiação em veículos autônomos não tripulados
deverá ampliar o uso dessa tecnologia na detecção e na quantifi-
cação de doenças de plantas (Sugiura et ai., 2016).

509
 Manual de Fitopatologia

A utilização de radiõmetros de múltiplo espectro para medir

a refletância das folhagens e estimar a quantidade de doença é de
uso relativamente recente (Aquino et ai., 1992; Nutter Jr., 1989;
Nutter Jr. et ai., 1990; 1993). Esses equipamentos quantificam a
radiação refletida pelas plantas por meio de sensores colocados a
distâncias dela 1,5 m acima do dossel. Apesar de negligenciar a
severidade da doença em folhagens da parte mais baixa da copa, o
uso de radiômetros tem sido eficiente na quantificação de doenças
de cereais (Kobayashi et ai., 2001; Workneh et ai., 2009), feijoeiro
(Canteri et ai., 1998), amendoim (Nutter Jr., 1989; Canteri et ai.,
1999) e soja (Silva et ai., 2009).

39.2.2. Métodos Indiretos de Avaliação de Doenças

A quantificação da doença é bastante dificultada quando a
planta não apresenta sintomas típicos na parte aérea, como em
algumas viroses e nematoses nas quais os sintomas envolvem
apenas redução de vigor, diminuição de produção ou enfeza-
mento. A principal estratégia utilizada para quantificar este tipo
de doença é a determinação da população do patógeno nas plantas
infectadas. Há várias viroses que não apresentam sintomas espe-
cíficos em seus hospedeiros. No Brasil, a maioria das viroses rela-
tadas para as culturas do morangueiro, videira e macieira, por
exemplo, não apresenta sintomas muito evidentes nos cultivares
comerciais. A avaliação da incidência deste tipo de doença é feita
com técnicas de diagnose, como indexação do vírus em plantas
indicadoras, técnicas sorológicas, como ELISA, ou moleculares.
como PCR e RT-PCR (mais detalhes, no item 3.3.1, Capítulo 3
desta obra). Métodos sensíveis de serologia e de detecção do
material genético do vírus têm permitido, inclusive, a quantifi-
cação de partículas virais no hospedeiro (Mackay et ai., 2002).
A PCR quantitativa em tempo real ampliou a aplicação da PCR
convencional, pois além da detecção patogt1nica permite, como o
e
próprio nome diz, a quantificação do patógeno no tecid0 vegetal. Figura 39.12 - Diferentes modelos de annadilhas caça-esporos,
Essa técnica tem sido utilizada para quantificar todo tipo de fito- da mais simples (A) às mais sofisticadas (8 e C). A
patógeno com vistas não apenas à diagnose, mas também à seleção energia para o funcionamento das armadilhas pode
de indivíduos resistentes (Beoni et ai., 2016; Knufer et ai., 2017) e ser fornecida naturalmente pelo vento (A) ou por
a levantamentos epidemiológicos (Leiminger et aL 2015). fontes externas (B e C). Esporos do ar são capturados
A população patogênica de nematoides é avaliada através de por impacto (A e C) ou por sucção (B).
métodos específicos. envolvendo amostragem de solo e raízes com Crédito das fotos: A - Giselda Alves; C • David G. Schmale Ili.
posterior extração e contagem de indivíduos. Os dados obtidos
desta forma servem tanto na orientação de medidas de controle que a amostra seja representativa da população original. A amos-
quanto na estimativa de danos causados por aqueles organismos. tragem é uma maneira de reunir informações de um campo sem
Em algumas situações, como no uso de detem1inados sistemas que seja necessário percorrê-lo por completo. Uma amostragem
de previsão de epidemias (ver Capítulo 19 desta obra), ao invés de se mal conduzida pode por a perder todo o trabalho de avaliação de
quantificar doença, quantifica-se o inóculo na área de plantio. Nesses doença, trazendo consequências prejudiciais ao produtor. Num
casos, diferentes técnicas são utilizadas, a depender da natureza do programa de manejo integrado, a subestimativa ou superestirnativa
inóculo. Caso se trate de inóculo disperso pelo vento, lança-se mão de da quantidade de doença, causadas por amostragem incorreta, pode
equipamentos destinados a coletar o inóculo do ar, conhecidos como conduzir o agricultor a tomar uma decisão equivocada, o que impli-
armadilhas caça-esporos. Esses equipamentos têm variados graus de cará em perdas futuras.
sofisticação, podendo ser constituídos de lâminas de vidro cobertas Na avaliação de doenças, uma amostragem apropriada é
com vaselina e colocadas em tubos de PVC sobre postes no campo o segundo componente mais importante (depois do método de
até a placas de Petri com meios de cultura específicos expostas ao ar avaliação) capaz de assegurar sua acurácia.
de toda a área a ser amostrada com o auxílio de veículos autônomos
não tripulados (Figura 39.12). 39.2.3.1. Técnicas de amostragem
A escolha da técnica de amostragem depende da distri-
39.2.3. Metodologia de Amostragem para Avaliação
buição espacial da doença no campo (ver Capítulo 41 desta obra).
de Doenças
Para cada tipo de doença. e dependendo também do objetivo da
Para que os métodos de avaliação de doenças discutidos ante- avaliação, pode-se utilizar uma técnica particular. As principais
riormente possam ser utilizados em campos de cultivo comercial, a técnicas utilizadas na amostragem de plantas para avaliação de
população de plantas deve ser amostrada de maneira criteriosa para doenças são (Figura 39.13):

510
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos
amostragem ao acaso - a utilização de amostragem intei-
ramente casualizada é recomendada principalmernte para doenças
que se distribuem de maneira unifonne num campo. Como isto
raramente ocorre, a amostragem ao acaso raramente tem sido
empregada em estudos fitopatológicos. As unidades a serem
amostradas podem ser determinadas por tabelas casualizadas.
amostragem sistemática - numa amostragem deste tipo,
as amostras são coletadas de maneira sistemática. Por exemplo, a
cada dez linhas deve-se atravessar o talhão escol.hendo-se como
amostra uma planta a cada 20 m. Este tipo de amostragem é muito
usual em trabalhos que envolvem avaliação de dcienças.
Tanto a amostragem ao acaso quanto a amiostragem siste-
mática podem ser feitas em estratos, sendo neste caso denomi-
nadas de amostragem estratificada. Esta técnica de amostragem
é recomendada para casos em que a população é heterogênea
(distribuição de plantas doentes em agregados). Desde o prin-
cípio, a população deve ser dividida em estratos homogêneos,
de maneira a diminuir a variabilidade e aumentar a acurácia da
avaliação. A intensidade média de uma doença avaliada por este
método é calculada através da média ponderada obtida com os
valores de cada estrato.
A B e severidade da doença. Um caso particular que contraria esta regra
• • •• •••••
...,
er----=- •
•
••• • • l ••
•••• •• • · 1_ __L•:•
~
••• ••
Figura 39.13 - Modelos de técnicas de amostragem: (a) inteiramente
casualizada; (b) e (c) inteiramente casualizada e estrati-
ficada; (d), (e) e (f) sistemática diagonal; (g) sistemática
em escada; (h) sistemática ~m V; (i) s1istemática em M.
Fonte: Disthapom ( 1987).
39.2.3.2. Unidade amostrada e tamanh,o da amostra
A unidade de amostragem deve ser definidai de acordo com
o objetivo do levantamento. Assim, se a finalidade da inspeção
for obter dados para estimar danos e perdas, a unidade amostrada
511
deve ser o órgão da planta em que níveis de severidade da doença
possam ser correlacionados com a queda de produção. Se o obje-
tivo for estimar a ocorrência de doenças em uma região, a planta
pode ser tomada como unidade de amostragem. Já em programas
de previsão e avisos de epidemias, esta unidade de amostragem
passa a ser o órgão da planta mais suscetível ao patógeno em um
determinado momento.
O tamanho da amostra depende, além do objetivo do levan-
tamento, também do modelo de distribuição da doença no campo,
da disponibilidade de tempo e recursos e dos cúveis de acurácia
e precisão desejados. O tamanho ideal de uma amostra varia,
portanto, de acordo com cada situação particular. Uma maneira
simples de estimar o tamanho ideal de uma amostra pode ser obtida
com um levantamento preliminar onde a intensidade da doença é
estimada para um número n de amostras. A média e a variância
obtidas com amostras crescentes de I a n devem ser indicadas
num gráfico como aquele da Figura 39.14. As curvas apresentam
variações iniciais significativas. No entanto, à medida que o
número de amostras aumenta, as variações diminuem. O tamanho
ideal de uma amostra é detenninado pelo início da estabilização
das curvas da média e variância. De modo geral, os procedimentos
de amostragem são delineados de maneira a obter estimativas Je
é a amostragem conduzida para detectar a "chegada" da doença em
uma determinada população de plantas. Neste caso, a amostragem
utiliza unicamente o parâmetro incidência, que representa presença
ou ausência da doença. Além disso. em lugar de proceder a uma
casualização da amostra, deve-se dirigi-la para locais favoráveis
ao patógeno e aumentar significativamente o número das unidades
amostradas. Equações específicas para esta finalidade são comen-
tadas por Krnnz ( 1988). A amostragem de doenças de plantas está
bastante detalhada em Madden et ai. (2007).
16 214
14 212
o 12 210
...
u:c
"O 10
("(l ("(l
o. 208 'õ
o 8 •Q)
·s:
1/) 206
~
Q)
Cl 6
204
4
2 202
o 200
4 8 12 16 20 24
Número de amostras
Figura 39.14 - Variação dos valores da média (vermelho) e desvio
padrão (azul) em amostras de diferentes tamanhos.
Fonte: Kranz ( 1988).
39.3. QUANTIFICAÇÃO DE DANOS
Estimativas confiáveis dos prejuízos causados pelos pató-
genos são um pré-requisito para o desenvolvimento de qual-
 Manual de Fitopatología
quf!r programa bem sucedido de controle de doenças. A quan-
tificação de danos é, portanto, um ponto chave na definição de
qualquer estratégia de controle. A definição precisa de alguns dos
termos que serão utilizados neste item é dada a seguir, seguindo a
proposta de ZaJoks (1985). Num sentido amplo, qualquer agente
biológico que danifique uma plantação pode ser cbamado de orga-
nismo nocivo, seja ele inseto, planta daninha. nematoide. fungo,
bactéria ou vírus. Produção é o produto mensurável de valor
econômico de uma plantação. Qualquer sintoma visível causaJo
por um organismo nocivo é coletivamente chamado injúria.
Qualquer redução na qualidade e/ou quantidade da produção é
chamada dano. A redução em retomo financeiro por unidade
de área devida à ação de organismos nocivos é chamada perda.
Injúria geralmente leva a dano. No caso contrário, emprega-se o
termo injúria aparente. Esta é a situação quando tolerância (um
atributo do hospedeiro) estiver envolvida. Dano geralmente acar-
reta perda, mas não necessariamente, já que mecanismos de preço
podem interferir. A demanda por produtos agrícolas é usualmente
inelástica, ou seja, os preços caem caso o mercado tenha excesso
de oferta e sobem em caso de escassez.
Densidades populacionais de organismos nocivos podem
ser determinadas diretamente através de contagem como, por
exemplo, com insetos, ou indiretamente através da quantificação
da injúria como. por exemplo, com patógenos foliares. A função
de dano relaciona dano (D) com injúria(/) através da equação:
D= f(l) (39. 1)
A função de perda relaciona perda (P) com dano (D):
P=tW) (39.2)
A equação matemática que descreve a função de dano pode
ser estabelecida com razoável precisão para qualquer patossis-
tema. Os parâmetros variarão de acordo com o cultivãr, local,
tipo de solo e muitos outros fatores. A função de perda é mais
di ficil de ser determinada, especialmente em países de economia
instável, pois depende de fatores econômicos típicos da região e
do momento.
Obter dados para estabelecer a função de dano é o obje-
tivo da fase experimental de um projeto de pesquisa que vise à
determinação dos prejuízos causados por um patógeno. Injúria,
oeste contexto, pode ser traduzida por incidência ou severidade
da doença. Ensaios que contêm parcelas com plantas sadias e
parcelas com plantas doentes, estas exibindo diferentes níveis de
injúria, são geralmente empregados para o estabelecimento da
função de dano. Deste modo, obtém-se um conjunto de variáveis
independentes (níveis de doença) que pode ser relacionado com
um conjunto de variáveis dependentes (níveis de dano).
39.3.1. Métodos para a Quantificação de Danos
Método da parcela experimental - De todos os métodos
relatados na literatura. o método da parcela experimental é o mais
frequentemente empregado. No passado, utilizou-se-bastante o
chameJo tratamento pareado. que consiste de parcelas gêmeas.
sadias e doentes. Cada par dá origem a um conjunto de dados
com diferentes intensidades de doeuça e consequentes danos.
Mais recentemente, tem-se dado preferência a experimentos de
tratamentos múltiplos, nos quais dois olf. usualmente, mais níveis
de intensidade de doença compõem o mesmo experimento. Um
mínimo de três repetições é suficiente para ambas as abordagens.
O cálculo do dauo, invariavelmente, implica na determinação da
512
produção das parcelas saJias. Dano é calculado, portanto, como
a diferença de produção. usualmente expressa em porcentagem,
entre parcelas com diferentes níveis de doença e parcelas sadias.
Normalmente, nos tipos de experimento discutidos neste
item. todos os fatores passíveis de variação são mantidos cons-
tantes, exceto o nível da doença em estudo. Há diversas possibi-
lidades para obter, num mesmo ensaio, parcelas com diferentes
níveis de injúria. As mais utilizadas são diferentes épocas de
inoculação do patógeno. diferentes quantidades de inóculo inicial
e emprego de fungicidas em várias concentrações.
Método da planta individual - Neste caso, indivíduos
doentes e sadios substituem as parcelas do método anterior.
Num campo, comercial ou experimental, de 50 a 2.009 plantas
(ou mesmo perfilhos. para o caso de gramineas) são escolhidas,
etiquetadas, avaliadas para intensidade de doença e, finalmente,
colhidas. quando atingirem a maturidade. A escolha das plantas
é feita procurando-se representar a maior variação possível Je
intensidade da doença. não se esquecendo da referência sadia.
Ao final, caJa planta é considerada como um dado para a análise
de regressão. As vantagens deste método, em relação ao anterior.
são evidentes: menor espaço e trabalho para instalar os experi-
mentos; campos comerciais podem ser usados para a pesquisa;
uma variação completa no nível de intensidade da doenç11 pode
ser conseguida durante uma única estação de cultivo; resultados
conclusivos podem ser obtidos num espaço de tempo conside-
ravelmente menor; o uso de fungicidas, com todas as suas limi-
tações, é desnecessário para obter diferentes níveis de injúria.
Desvantagens, porém, também existem: a começar pela maior difi-
culdade de quantificação do fenômeno da compensação (planlas
sadias que crescem ao lado de plantas doentes tendem a produzir
mais, minimizando o dano causado pelo patógeno), passando
pela mais filosófica restrição do uso de dados conseguidos num
determinaJo nível biológico de organização (planta individual)
para prever o que acontecerá num nível mais elevado (plantação)
e tenninando no aspecto mais importaute. a variação natural de
produção que existe enlrc plantas individuais. mesmo que gene-
ticamente idênticas, devido, principalmente, a condições de
ambiente. Esta variação, muitas vezes de magnitude superior aos
próprios danos causados pelos patógenos, tem acarretado baixos
valores para os coeficientes de detenninação obtidos neste tipo de
experimento. Uma das maneiras utilizadas para reduzir a variabi-
lidade na produção de plantas individuais é transfonnar os dados
em porceutagem de produção em relação à produção média
das plantas sadias. Com essa abordagem, diferentes campos de
cultivo podem ser comparados, já que o dano de cada planta
doente de um campo será relativo à produção da planta sadia do
mesmo campo (Figura 39.15).
39.3.2. Modelos para Estimar Danos
Experimentos especificamente projetados para estimar
danos geram uma grande quantidade de dados, difíceis de inter-
pretar e usar, a menos que sejam sintetizados na forma de rela-
ções quantitativas. usualmente chamadas modelos. A posse de
um modelo que consiga capturar a essência da relação injúria-
dano permite a quantificação de danos a níveis local. regional ou
nacional, além de possibilitar uma abordagem econômica para o
controle de doenças. Modelo pode ser definido como uma repre-
sentação simplificada de um sistema. Modelos simbólicos mate-
máticos são os mais empregados em proteção de plantas. No caso
particular do estudo de danos, os dados que abastecem a maioria
 Fenologia, Patometria e Quantificação de Danos

o
1(0
foram propostos, resultantes deste estudo, específicos para epide-
mias de longa e curta durações. Um deles, para epidemias de
~
o
e.
1.4 D longa duração, no qual o sétimo período da estação foi desconsi-
o
.... derado, é apresentado a seguir:
e. 1.2
!/) % dano= 1,87 x 1 + 0,45 x 2 + 1,14 .:c3 + 0,63 x, + 0,19 x-1 +
(O
·2 1.0 0,18x6 +o,34.:c8 + 0,83x9 (39.4)
~
~ 0.8 onde x. é o incremento da doença entre períodos semanais.
Q)
'O 0.6 Exemplo do segundo caso é o trabalho de Burleigh et ai. ( 1972),
com trigo-Puccinia recondita f. sp. trifiei: três estádios de desen-
-
l1l
•.?:
l 1l 0.4 volvimento foram escolhidos (10. 1LI e 11.2 - escala de Feekes)
~ para a avaliação da severidade da doença. A equação
o
>(ti
0.2
o- % dano = 5,3788 + 5,5260x1 -0,3308 x.1 + 0,50T9 x 7 (39.5)
"B O.O
onde x1 é a severidade da ferrugem por perfilho no estádio 10,
ct O.O 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
xP a severidade da ferrugem na folha bandeira no estádio 11. l e
Severidade de huanglongbing (proporção)
x 1, a severidade da ferrugem na folha bandeira no estádio 11.2,
explicou 79% da variação do dano.
Figura 39.15 - Relação entre severidade de huanglongbing (proporção
da área da copa com sintomas), causada por Ca. Libe- Modelo integral - modelos integrais relacionam danos com
ribacter asiaticus. e produçilo de laranjeiras Humlin e alguma variável que represente a totalidade de uma epiJemia
Westin (proporção em relação à produção média de
como, por exemplo, a área abaixo do curva de progresso da
árvores sadias) cultivadas na região central do Esta<lo
doença. Um exemplo do uso deste tipo de modelo é o trabalho
de São Paulo.
de Schneider et ai. ( 1976), com Vigna unguiculata e Cerr:ospora
Fonte: Modificada de Bassanczi ct al. (2010).
spp. Chegou-se à equação:

% dano= 0,43 x + 14,95 (39.6)

dos modelos são parâmetros referentes à doenc~a (como nível
de injúria, por exemplo) e os dados fornecidos pelo modelo são
produção ou dano. Os modelos descritos na litcrntur:i são, geral-
mente, empíricos, derivados de dados obtidos em experimentos
de campo. ·
Há muitos tipos de modelo para relacionar injúria com dano
ou produção (Teng & Johnson, 1988): modelos de ponto crítico.
de múltiplos pontos, integrais, de superfície resposta e sinecoló-
gicos. A seguir, uma breve caracterização de cada um deles.
Modelo de ponto crítico - para muitas doenças, é possível
identificar um determinado estádio de desenvolvimento do
hospedeiro no qual a intensidade de doença presente está alta-
mente correlacionada com o dano futuro. Neste tipo de modelo,
ponanto, urna só variável independente reflete, com maior ou
menor exatidão, toda a epidemia. Um exemplo de modelo deste
tipo foi publicado por Leite et a!. (2006), para o sistema girassol-
Alternaria helianthi, relacionando injúria com produção:
Produção (kg ha-1) = -2600*exp(-0,279x) (39.3)
onde x é a severidade da doença no estádio de dc!senvolvimento
R3 do girassol, que corresponde à segunda fase de elongação da
florescência.
Modelo de múltiplos pontos - este tipo ele modelo rela-
ciona dano com variáveis derivadas de avaliações sucessivas do
progresso da doença durante o ciclo de crescimento do hospe-
deiro. Estas variáveis podem ser tanto os incrementos de doença
entre períodos consecutivos ou a severidade da doença em está•
dios de desenvolvimento determinados. Exemplo tio primeiro
caso é o trabalho de James et ai. ( 1972), com batat.a-Phytophthora
infesrans: a estação de cultivo da batata foi divididla em nove perí-
odos, o primeiro até o dia 5 de agosto e os subsequentes, com
duração de 7 dias cada um, até 30 de setembro. Vários modelos
onde x é a á rea abaixo da curva de progresso da doença.
Modelo de superficie de resposta - este tipo de modelo,
ao contrário dos anteriores, estima o dano a partir de dois dife-
rentes tipos de dados, segundo o equação geral:
% dano = f(x, t) (39.7)
onde x usualmente é o severidade do doença e t, o estádio de
desenvolvimento do hospedeiro. Os mesmos tipos de ensaio
descritos anteriormente são utilizados para a obtenção de dados
visando a construção de modelos de superticie de resposta.
No entanto, modelos construídos empiricamente ou através de
regressão linear, geralmente não apresentam relação causal entre as
variáveis independente (severidade e estádio de desenvolvimento)
e dependente (dano). Recentemente, Gonçalves et ai. (2012) utili-
zaram um modelo de superficie de resposta que relaciona produção
de laranjas à intensidade de clorose variegada dos citros (CVC),
cuasada por Xylella fastidiosa, e ao volume da copa da árvore
(Figura 39.16). Nesse caso particular há relação causal evidente
entre as variáveis independentes e a dependente.
Modelo sinecológico - a maioria dos modelos tem sido
desenvolvida consideram.lo uma só doença. Na prática, porém,
isto raramente acontece, uma vez que a regra é a ocorrência
concomitante, sobre as culturas, de diferentes organismos
nocivos. Kra.01 & Jõrg ( 1989) introduziram o termo sinecológico
para descrever uma abordagem de pesquisa que permite a cons-
trução de modelos para múltiplos fatores limitantes da produção,
bióticos ou abióticos. A abordagem, em essência, pouco difere
daquelas já tlisc utitlas. a não ser no número desejável de dados,
muito mais elevado. em vista da necessidade de obter diversos
níveis de intensidade de ataque para cada um dos diferentes orga-
nismos nocivos considerados.

513
 Manual de Fitopatologia
A equação
Figura 39.16 - Relação entre incidência de clorose variegada dos
citros - CVC (porcentagem de ramos sintomáti-
cos), volume de copa (m3) e produçíio (kg de fru-
tos assintomáticos/planta). descrita pela equação
[Y=(a+bl. V)*(l-b2.Dl), onde Y é a ]Produção, V é
o volume de copa e DI é a incidência de CVC] em
laranjeiras 'Natal' irrigadas.
Fonte: Modificada de Gonçalves et ai. (2012).
39.3.3. Quantificação de Danos a Partir da ·Área
Foliar Sadia Remanescente na C111lturã
De acordo com Waggoner & Berger (1987), produção,
ou matéria seca, de uma planta é função, em grande parte, da
fotossíntese que ocorre nas folhas. Não é surpreendente, assim,
que Watson (1947), há mais de meio século, tenha encontrado
alta correlação entre produção e índice de área foliar. O mesmo
Watson ( 1947) foi mais longe em sua análise a,o propor que
produção correlaciona-se ainda melhor com a duração da área
foliar, definida como a integral em função do tempo do índice de
área foliar, de acordo com a equação
...,_!
LAD = -~)(IAF; + /AF;+1)/2)(1;..1 -t;) (39.8)
i=I
onde LAD é a duração da área foliar (expressa em dias), IAF,,
o índice de área foliar no tempo t. (sem dimensão) e t, o tempo.
Pesquisas mais recentes pennitira:n o refinamento das hipóteses
de Watson (1947): a fotossíntese está mais diretamente relacio-
nada com a absorção da radiação solar pelas folhas do que com
a área foliar ou mesmo com o índice de área foLiiar. (Monteith,
1981 ). Geralmente, a lei de Beer é usada para expiressar a trans-
missão da insolação / (MJ m-2) através da folhagem. Assim, a
fração absorvida/é dada por
.f = (1- exp(-k/AF) (39.9)
onde k é o coeficiente de extinção (valor próximo da unidade para
plantas com folhas horizontais e ao redor de 0,3 para plantas com
folhas eretas). A produção de matéria seca w (g m-2) relaciona-se,
514
assim, com o índice de área foliar e com a insolação através da
w::::: Jeftdt + w0
,,
= Jel(I-exp(-kIAF(t)))dt + w 0 (39.10)
,~to
Caso a eficiência de conversão e (g MJ- 1) seja constante
durante o período de integração e w0 desprezível, pode-se escrever
w=e Jlfdt (39.11)
Os conceitos fisiológicos desenvolvidos por Watson ( 1947)
e refinados por outros autores (Monteith & Elston, 1983; Charlcs-
-Edwards, 1982), podem agora se juntar aos efeitos da doença
sobre a folhagem das plantas hospedeiras. Para relacionar a curva
de progresso da doença e o crescimento da planta é suficiente
subtrair a área foliar <loenle da duração da área foliar (LAD).
Isto se faz através da integração da área foliar sadia e operacional
durante o período de crescimento do hospedeiro[(] -x)JAF]. Esta
integração resulta no que Waggoner & Berger (1987) chamam
de duração da área foliar sadia (HAD) (dias) e é calculada por
no-1
HAD= L[UF,(l-x,)+UF,.,.1(1-x,, 1)]/2(t;. 1 -r,) (39.12)
1~1
A inclusão da absorção da radiação fotossinteticamente
ativa na equação 39.12 produz a absorção da área foliar sadia
(HAA) (MJ m·2)
_,
HAA = L/[(l-.:r,Xl-eir.p(-.tL4F,))+(1-.:r,.1)(1- exp(-WF,.,))]/ 2(11. , -1,)
,..
(39.13)
Pode-se também introduzir a fração de área foliar sadia
(1 - .r) para calcular a produção de matéria seca w (g rn-1) de urna
cultura através de
,,
w =e fJ(l- x(t))(l- exp(-klAF(t)))dt + w 0 (39.14)
l=to
A abordagem proposta por Waggoner & Berger ( 1987) para
a quantificação de danos já mostrou resultados promissores em
doenças do feijoeiro (Bergamin et ai., 1997, Figura 19.37}, do
girassol (Leite et ai., 2006) e da soja (Koga et ai., 2007; Tsuma-
nurna et ai., 2010).
Uma dificuldade, porém, tem impedido a rápida prolite-
ração de trabalhos nesta linha. A determinação de HAD e HAA
é muito mais trabalhosa que a detenninação da intensidade de
doença (x), uma vez que esta é uma medida relativa, estimada
geralmente com o auxílio de escalas diagramáticas e, aquelas,
medidas absolutas que, normalmente, exigem a detenninação
real da área foliar. Na prática, no campo, a dificuldade é ainda
maior. Esta dificuldade tem impedido, até aqui, o uso de HAD
e HAA em sistemas integrados de manejo de doenças (Lopes et
ai., 1994). Adicionalmente, em algumas doenças foliares, a fotos-
síntese não é homogênea no tecido verde aparentemente sadio.
Áreas próximas a lesões, embora assintomáticas, podem apre-
sentar fotossíntese reduzida. Essas áreas receberam a alcunha de
 Fenologia, Patometría e Quantificação de Danos

800 realizada com equipamentos como o analisador

A B de gás infra-vermelho (JRGA, do inglês lnfra-
600 Red Gas Analyser, Figura 39.19) e para a obtenção
o
,(ti do parâmetro f] é necessária a avaliação de
o,
:::i 400 grande número de amostras com diferentes n{veis
"O
o de severidade. Valores estimados de f:J maiores
'-
a.. 200 do que 1 indicam existência de lesão virtual
(Bastiaans, 1991 ). Em alguns sistemas, como na
antracnose do feijoeiro (Colletolrichum linde-
o muthianum) e na ferrugem da videira (Phakop-
o 40 80 120 160 o 200 400 600 800
sora euvitis) a lesão virtual pode alcançar áreas
HAD HAA muito maiores que a área da lesão (Figura 39.20).
Isso justifica a baixa produtividade de plantas nas
Figura 39.17 - Relações entre produção de feijoeiro 'Carioca' e as variáveis HAD
quais a severidade (visual) dos sintomas não é
e HAA, derivadas da área foliar sadfa em três plantios distintos
realizados em São Paulo e no Paraná no verão e no inverno. tão elevada (Bassanezi et ai., 2001; Nogueira Jr.
Fonte: Modificada de Bergamin Filho et ai. ( 1997). et ai., 201 7).

"lesão vinual" (Figura 39.18, Bastiaans, 1991) e irepresentam um

empecilho no uso da variável HAA, na qual todo o tecido verde
remanescente é considerado fotossinteticamente ativo. A relação
entre lesão virtual e visual pode ser determinada experimental-
mente pelo parâmetro Pdo modelo
y= l-(l-xY (39.15)

onde y corresponde à proporção da folha com lesão virtual

e x, à proporção da folha com lesão visual (_Figura 39.18).
A determinação dos valores de P é realizadf1 experimental-
mente, relacionando a severidade da doença com a razão P/P0 ,
na qual P, representa a taxa fotossi ntética líquida de folhas
doentes e P 0 , a taxa fotossintética líquida em folhas sadias.
A quantificação da taxa fotossi ntética líquidla de folhas é Figura 39.19 -Avaliação da taxa líquida de fotossíntese com anali-
sador de gás infr.1-vennelho (IRGA, do inglês Infra
Red Ga~ Analyser).

(1)
> 12
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CD
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.....,
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e 04
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(/} 02
o
.....
o o.o
u.
00 0.2 O4 O6 0.8 1.0
Severidade (proporção)
Figura 39.20 - Relação entre a ta.xa liquida de fotossíntese relativa
e a severidade da antr<1cnose do feijoeiro (Colleto-
lrichum lindemuthiam,m) em folhas artificialmente
inoculadas da cv. Carioca. A função que descreve a
ralação é Fotossíntese relativa= (1-x)7•97•
Fonte: Adaptada de Bassanezi et ai. (2001 ).

39.3.4. Quantificação de Danos "Poliéticos" em

Figura 39.18 - Representação esquemãtica de uma lesão virtual,
que corresponde à área•na qual a fotossíntese é nula.
mesmo na ausência de sintomas visíveis. À direita está
representada a lesão visual, que inclui1o halo clorótico,
e à esquerda a lesão virtual.
Culturas Perenes
Os modelos de quantificação de danos, descritos nos itens ante-
riores, referem-se ao dano ocasionado na produção em uma determi-
nada safra causado por doenças incidentes sobre a cultura naquela

515
 Manual de Fitopatologia
mesma safra. No entanto, em culturas perenes, doenças que ocorrem
majoritariamente após a colheita não causam danos à produção
daquela safra, que já foi colhida, mas pode vir a fazê-lo nas safras
posteriores, principalmente se ocasionar redução no acúmulo de
carboidratos nas raízes das plantas. A ferrugem da videira (Phakop-
sora euvitis), da mesma forma que a ferrugem do pessegueiro
(Tranzschelia discolor), alcançam níveis epidêmicos nos meses
de verão, em plantações do sudeste brasileiro. De modo geral,
quando a doença se instala na cultura, a colheita já foi realizada.
As folhas que permanecem nas plantas nessa época contribuem
para o acúmulo de carboidratos nas raízes, os quais serão utili-
zados na brotação da safra subsequente. Tanto P euvitis quanto
T discolor provocam desfolha em plantas com elevada seve-
ridade. Além de reduzir o transporte de carboidratos às raízes,
a desfolha precoce pode induzir a planta a brotações extem-
porâneas, que resultam em desvio de carboidratos para novas
folhas, as quais irão naturalmente cair no início do inverno. A
magnitude dos danos provocados pela doença é elevada mesmo
em baixos níveis de severidade e de desfolha (Nogueira Jr. et
ai., 2017). A redução de carboidratos nas raízes de videiras no
período de dormência já foi associada ao atraso nas brotações
e à redução em até 50% nas tlorcs e inflorescências formadas
no ano subsequente. Mesmo se tratando de doenças po\icí-
clicas, o dano ocasionado pelas ferrugens da videira e do pesse-
gueiro pode ser cumulativo, ou poliético, e reduzir a vida útil
das lavouras em condições favoráveis a epidemias. Danos poli-
éticos, assim como doenças poliétícas, são de difícil quanti-
ficação experimental, pois requerem anos de avaliação. No
entanto, sua estimativa pode ser realizada através de técnicas de
modelagem mecanística (ver Capítulo 42 desta obra).
39.4. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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 1
CAPÍTULO
40
ANÁLISE TEMPORAL DE EPIDEMIAS
Armando Bergamín Filho
ÍNDICE
40.1. Classificação epidemiológica de doença ............ 520
40.1.1. Taxas de juros e capital ............................ 520
40.1.2. Taxas de infecção e doença...................... 520
40.2. Modelos matemáticos e as curvas de progresso
da doern;;a .............................................................. 522
40.2.1. Modelo exponencial ................................ 522
40.2.2. Modelo logístico .....................................~ 522
40.2.3. Modelo de Gompertz .............................. 523
40.2.4. Modelo monomolecular.......................... 523
curva de progresso da doença, usualmente expressa
A pela plotagem da proporção de doença versus
tempo, é a melhor representação de uma epidemia.
Por meio dela, por exemplo, interações entre patógeno, hospe-
deiro e ambiente podem ser caracterizadas, estratégias de controle,
avaliadas, níveis futuros de doença, previstos e simuladores, veri-
ficados.
A análise de epidemias por meio da curva de progresso da
doença constitui-se apenas em um segmento de uma especiali-
dade mais ampla, conhecida dos ecologistas por análise da curva
de crescimento. Crescimento é definido como uma mudança de
magnitude de qualquer característica mensurável1 como peso,
número, comprimento ou, neste contexto, proporção de doença.
A análise de curvas de crescimento tem uma história muito mais
antiga que a auálise da curva de progresso da doença. Enquanto
esta tem sua origem no trabalho pioneiro de Vanderplauk ( 1963 ),
aquela pode ser seguida desde o famoso trabalho de Malthus,
no longínquo 1798, sobre o crescimento humano, passando por
Verhulst e o crescimento logístico, de 1838, até os biomatemá-
ticos modernos (ver, por exemplo, Newby, 1980).
519
40.2.5. Modelo de Richards ................................. 524
40.2.6. Modelo dependente do tempo ................ 524
40.3. Exemplos e aplicações .......................................... 524
40.3.1. Como escolher o melhor modelo? .......... 524
40.3.2. A importância da escolha do melhor
modelo ...................................................... 527
40.3.3. A importância da redução do inóculo
inicial ........................................................ 528
40.4. Bibliografia consultada ........................................ 530
Modelos matemáticos de crescimento são capazes de
resumir, na fonna de expressões matemáticas relativamente
simples, a relação existente entre doença e tempo. Estas expres-
sões facilitam a análise dos dados de progresso da doença, dados
obtidos, por exemplo, em experimentos onde produtos químicos
ou variedades com diferentes níveis de resistência são testados. A
capacidade de permitir comparações já se constitui numa justifi-
cativa suficiente para o estudo das curvas de progresso de uoenças
e para o desenvolvimento de expressões matemáticas (modelos)
que as descrevam. Além desse interesse prático, modelos mate-
máticos de curvas de progresso da doença também podem contri-
buir para um melhor entendimento do processo epidêmico.
Curvas de progresso da doença podem ser construídas
para qualquer patossistema: o hospedeiro, por exemplo, pode ser
anual, perene ou semiperene, de origem tropical ou temperada; o
patógeno, por sua vez, pode ser um fungo, um vírus, uma bactéria
ou qualquer outro agente causal; a epidemia pode ser de curta,
média ou longa duração; a área na qual a doença está ocorrendo
pode ser desde uma pequena parcela experimental até um conti-
nente inteiro. Independentemente da situação considerada, os
parâmetros impo11antes da curva de progresso da doença - como
 Manual de Fitopatologia
a época de inicio da epidemia, a quantidade de inóculo inicial
(y0). a taxa de aumento da doença (r), a forma e a área sob a curva
de progresso da doença, as quantidades máxima (yma) e final ()J)
de doença e a duração da epidemia - podem ser caracterizados.
40.1. CLASSIFICAÇÃO EPIDEMIOLÓGICA DE
DOE ÇA
40.1. 1. Taxas de Juros e Capital
Vanderplank ( 1963), no clássico livro "Plant diseases:
epidemies and contro/ ", baseou toda sna teoria epidemiológica
na analogia entre crescimento de capital (dinheiro) e crescimento
de doença. Dois tipos de crescimento de capital foram conside-
rados: a j uros simples e a juros compostos. Um exemplo será
útil para recordar esses conceitos: capital guardado na gaveta do
criado-mudo não cresce. Em termos matemáticos, o capital C, no
tempo t será o mesmo qne o capital C0 no tempo t0 ,
e,= c0 (40.1)
lsto é equivalente a dizer que o capital tem uma taxa de
crescimento nula
dC/dt =O (40.2)
Se. porém, este mesmo capital for depositado num banco,
a urna taxa de juros de 10% ao ano, e se os juros ganhos ao final
de cada ano forem guardados no já citado criado-mudo, o capital
total acumulado (banco + criado-mudo) crescerá a uma taxa
constante. Esta situação caracteriza um crescimento descontinuo
a juros simples (Figura 40.1 - linha pontilhada). Após I anos, o
capital inicial C0 modificou-se para
(40.3)
onde ré a taxa de juros, no exemplo igual a O, 1 por ano. A corres-
pondente taxa média de crescimento é expressa por
dC/dt =r (40.4)
Considere agora uma situação diferente: os juros ganhos
anualmente, ao invés de serem guardados no criado-mudo, são
deixados no banco para serem adicionados ao capital inicial.
Assim, os juros ganhos no ano anterior irão, eles mesmos, render
juros nos anos subsequentes. A consequência disso, não é difícil
imaginar, é que os ganhos são crescentes a cada ano. Essa situ-
ação caracteriza um crescimento também descontínuo, mas
agora, a juros compostos (Figura 40.1 - linha cheia em escada).
Após t anos, o capital inicial C0 modificou-se para
C, =Cp + r)' (40.5)
A unidade de tempo que tem sido empregada até aqui é o
ano, mas a equação 40.5 mantém sua validade ainda que meses,
dias ou qualquer outra unidade seja escolhida. O cálculo mostra
que a equação 40.5 transforma-se em
e,= eº exp(rt) (40.6)
caso a unidade de tempo seja infinitesimamente pequena. Nesta
equação, exp representa e (base dos logaritmos naturais, com
valor aproximado de 2,7182) elevado, a uma potência especí-
fica. Esta situação caracteri1.a um crescimento contínuo a juros
compostos (Figura 40.1 - linha continua). A correspondente taxa
média de crescimento é expressa por:
520
3.0
--
ü
2.5
m
_.. 2.0
·5.
l'l3
ü 1.5
1.0
o 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Anos
Figura 40.l -Aumento de capital (C) sob diferentes tipos de juros: juros
simples descontínuos (linha pontilhada), juros compostos
descontínuos (linha cht!ia cm escada) e juros compostos
contínuos (linha cheia contínua). A taxa de juros para as três
situações é 1/ 10 por unidade por ano e o capital inicial é 1.
dC/dt=rC (40.7)
Usando logaritmo, a equação 40.6 pode ser escrita como
lnC"" rt + lnC0 (40.8)
que é o mesmo que
r=(l/t) ln(C/C0) (40.9)
A equação 40.8 toma cluro que a curva de crescimento de
capital é uma linha reta caso utilize-se urna escala logarítmica
( ordenada)-linear (abscissa).
40.1.2. Taxas de Infecção e Doença
Neste item, taxas de juros tomam-se taxas de infecção e
capital toma-se doença. Como no item anterior, dois grupos são
conceituados: doenças de juros compostos (ou policíclicas) e
doenças de juros simples (ou monocíclicas) (Vanderplank,
1963). No primeiro grupo, plantas infectadas durante o ciclo da
cultura servirão de fonte de inóculo para novas infecções durante
o mesmo ciclo. É o caso típico da ferrugem do trigo, por exemplo,
cujo agente causal (Puccinia graminis f. sp. tririci), em condi-
ções favoráveis, pode produzir urna geração a cada 1Odias. Esta
situação é análoga ao crescimento de capital a juros compostos,
onde os juros ganhos rendem novos juros; no caso de doenças de
juros compostos, plantas doentes rendem novas plantas doentes
durante o ciclo da cultura. Para que isto ocorra, está implícita
uma movimentação do patógeno a partir de plantas doentes em
direção a novos sítios de infecção. No segundo grupo, plantas
infectadas durante o ciclo da cultura não servirão de fonte de
inóculo para novas infecções durante o mesmo ciclo. É o caso
típico da murcha do algodoeiro, por exemplo. cujo agente
causal (Fusarium oxyspomm f. sp. vasinfect11m) coloniza prin-
cipalmente o interior do x.ilema das plantas infectadas. Esta situ-
ação é análoga ao crescimento de capital a juros simples, onde
os juros ganhos não rendem novos juros; no caso de doenças de
juros simples, o aumento gradativo do número de plantas doentes
durante o ciclo da cultura não é devido, primariamente, à movi-
mentação do patógcno a partir de plantas doentes cm direção a
novos sítios de infecção e, sim, ao inóculo original, neste caso
clamidósporos, previamente existente no solo.
 Análise Temporal de Epidemias
Uma vez conceituados os dois grupos epidemiológicos de
Vanderplank (1963), é tempo de voltar a atenção para o tema deste
capítulo: curvas de progresso da doença. Como seria a curva típica
de cada um deles?
Para o caso das doenças de juros compostos, conside-
rando q ue plantas doentes (ou lesões) dão origem a novas plantas
doentes (ou novas lesões) no mesmo ciclo da cultura, a veloci-
dade de aumento da doença é proporcional à própria quantidade
de doença em cada instante. Assim, se uma lesão der origem a
1O lesões, 1O lesões darão origem a 100, 100 a 1.000, 1.000 a
10.000 e assim por diante. Essa cinética de crescimento é expressa
matematicamente através da equação diferencial
dy/dt = ,y
onde dyldt é a velocidade de aumento da doença, y. a quantidade
de doença e r, a taxa de infecção. Como se vê. a equação 40.1 Oé
idêntica à 40.7. substiruindo-se C (capital) por y (doença). A inte-
gração de 40.1 Oleva a
y = y 0 exp(rt)
onde y0 é a quantidade de doença no tempo t0 • A curva descrita
pela equação 40.11 tem a fonna típica de um J (Figura 40.2A) e é
conhecida como curva exponencial.
o.o~- ..,.::,.....,......_,-,.......,,-,--! . -......-.-_ _,........,,........,_ _---1
O 10 20 30 40 500 10 20 30
Tempo (dias) Tempo (dias)
l<'igura 40.2 - Crescimento exponencial (quadrado cheio) e linear (qua-
drado vazio} (A} da quantidade de doença (para o crescimento
exponencial, y 0 = 0,001 e r = 0,25: para o crescimento linear,
y 0 '"' 0,001 e QR = 0.002). Crescimento logístico (quadrado
cheio) e monomolecular (quadrado vazio) (B) da quantidade
de doença(para o crescimento logístico,y0 =0,00 1e r = 0,25;
para o crescimento monomolecular.y0 '"' 0.001 e QR = 0,02).
Para o caso das doenças de juros simples, considerando
q ue plantas doentes (ou lesões) não dão origem a novas plantas
doentes (on novas lesões) no mesmo ciclo da cultura, a veloci-
dade de aumento da doença não tem qualquer relação com a quan-
tidade de doença em cada instante. Como já discutido, o aumento
g radati vo do número de plantas doentes durante o ciclo da cultura
é função do in6culo original previamente existente. A quantidade
de inóculo existente é, na maioria dos casos, desconhecida, mas
por conveniência, considerada constante durante cada período de
vegetação. A fração de plantas que se toma doente (y) depende
da frequência de contatos efetivos entre hospedeiro e pató-
geno (inóculo original). Contato efetivo é definido como aquele
contato que leva à doença. Assim,
dyldt = QR
sendo Q a quantidade de inóculo previamente existente e R, a
taxa de infecção. O produto QR representa o número de contatos
efetivos. Como se vê, a equação 40. 12 é semelhante à 40.4, subs-
tituindo-se C (capital) por y (doença) e r (taxa de juros) pelo
produto QR (inóculo pré-existente e taxa de infecção). Tanto r
quanto QR são considerados constantes. A integraçãn de 40. l 2
resulta em
(40.13)
onde y0 é a quantidade de doença no tempo /0• A curva descrita
pela equação 40.13 é uma linha reta (Figura 40.2A).
Seriam os modelos exponencial (equação 40.11, Figura
40.2A) e linear (equação 40.13, Figura 40.2A) espelhos fiéis da
realidade? Simulariam eles com razoável precisão o crescimento
(40.10) da dnença em condições naturais? As epidemias reais, para vários
patossistemas, mostram um acordo parcial entre esses modelos
e a realidade: aparentemente. com quantidades pequenas de
doença, os modelos ficam próximos da realidade; à med ida que a
quantidade de doença aumenta, aumenta também o divórcio entre
realidade e modelo. E. pensando bem. as coisas não poderiam ser
(40.1 1) diferentes: tanto o modelo exponencial quanto o linear pemlitem
à quantidade de doença crescer até o infinito. Nenhum processo
biológico comporta-se dessa maneira: leveduras ou bactérias
cultivadas em meio de culrura não crescem ao infinito, pois o
meio. entre nutras causas, esgota-se; a quantidade de doença, do
mesmo modo, não pode tender ao infinito, pois seu crescimento
é limitado. entre outras causas, pela disponibilidade de tecido
sadio. Um fator de correção nbviamente faz-se necessário, fator
este que reduza a velocidade de crescimento da doença propor-
cionalmente à diminuição da oferta de tecido sadio. A equação
40.10 (juros compostos), assim, pode ser alterada para
dyldt "' ry(l - y) (40.14)
onde ( 1 - y) representa a quantidade de tecido sadio (y, neste
contexto, é sempre expresso em proporção de doença). A inte-
40 50 gração de 40.14 produz
ln(y/(l -y)) = ln(y/ (1 - yJ) + rt (40. 15)
Em consequência. o valor da taxa r (chamada de taxa
aparente de infecção por Vanderplank, 1963) é calculado por
r = (1/t)(ln(y/(I - y))- ln(y/ (1 -y0 ))) (40. 16)
A curva descrita pela equação 40.15 tem a forma de S
(Figura 40.2B), é conhecida pelo nome de cnrva logísdca e
pode ser linearizada. plotando-se, na ordenada, ln(y/(1 -y)) ao
invés de y. O valor de Ln(v/(l - y)) é conhecido pelo nome de
logito de y. É digno de nota que este modelo, o modelo logístico,
confunde-se com o modelo exponencial para baixas quantidades
de doença (5% ou 0,05 de proporção de doença). As diferenças
são crescentes à medida que y aproxima-se de 1 (Figura 40.3A).
Pelo mesmo raciocínio, a equação 40.12 (juros simples) pode ser
alterada para
dy!dt = QR (1 -y) (40.17)
onde (1 - y) represeota a quantidade de tecido sadio. A integração
de 40.17 produz
ln(l/(1 - y)) = ln(l/(1 - yJ) + QRJ (40. 18)
O produto QR (quantidade de inóculo inicial e taxa de
(40.12)
infecção) é calculado por
QR = (1/t)(ln( 1/( 1 -y)) - ln(l/(1-yJ)) (40. 19)
521
 Manual de Fitopatologia
A curva descrita pela equação 40.18 (Figura 40.2B) é
conhecida pelo nome de curva monomolecular (inicialmente
usada para descrever reações químicas monomoleculares de
primeira ordem) e pode ser linearizada plotando-se na ordenada
ln(l/(1 - y)) ao invés de y. O valor ln(l/(1 - y)) é conhecido
pelo nome de monito de y. A exemplo dos modelos exponen-
cial e logístico, aqui também, para baixos valores de y (até 5%
ou 0,05), os modelos linear e monomolecular se confundem. As
diferenças, porém, acentuam-se à medida que y aproxima-se de 1
(Figura 40.38).
A considerado.
"'g" 0.8
[IJ
~ 0.6
"O
o dade de doença. Isto é o mesmo que dizer que níveis maiores
·~ 0.4
o
e.
e 0.2
e.
o.o......-...,::;._~~~~~...--< +-~.-~.-~.-~--,-~-1
o 10 20 30 40 500 10 20 30 40 50
Tempo (dias) Tempo (dias)
Figura 40.3 - Diferenças entre os modelos exponencial (quadrado cheio)
e logístico (quadrado vazio) (A) e linear (quadrado cheio)
e monomolecular (quadrado vazio) (B). Em (A), y 0 =
0,001 e 1· - 0,25; em (B), y0 = 0,001 e QR = 0,02.
40.2. MODELOS MATEMÁTlCOS E AS CURVAS DE
PROGRESSO DA DOENÇA
Tem sido prática usual entre fitopatologistas, desde 1963, o
emprego do modelo logístico para analisar o comportamento' de
doenças cujos patógenos movimentam-se entre plantas (ou lesões)
e do modelo monomolecular para analisar o comportamento de
doenças cujos patógenos não se movimentam entre plantas (ou
lesões), em ambos os casos levando em conta apenas um mesmo
ciclo de cultivo do hospedeiro. Também tem sido prática usual
a classificação de detenninadas doenças como sendo de juros
simples ou compostos dependendo de qual modelo, monomo-
lecular ou logístico, ajusta-se melhor aos dados experimentais.
Ambos os procedimentos são incorretos e a literatura tem aler-
tado para este fato (Pfender, 1982; Campbell & Madden, 1990). A
inclusão de detenninada doença no grupo de juros simples ou de
juros compostos é função de características biológicas e não mate-
mático-estatísticas; por outro lado, o uso de detenninado modelo
matemático para a análise de curvas de progresso da doença, ao
contrário, é função de um ajuste apropriado entre o modelo e os
dados e não de considerações biológicas. Nuoca é demais lembrar
que modelos teóricos são baseados em premissas que nem sempre
ocorrem na natureza. Um bom exemplo é a taxa de infecção cons-
tante usada na construção das curvas da Figura 40.2B: taxas cons-
tantes, num ambiente natural, constituem-se mais na exceção que
na regra.
Além disso, os modelos monomolecular e logístico, junta-
mente com seus antecessores mais simples, os modelos linear
e exponencial, não são os únicos que se adaptam ao progresso
da doença em função do tempo. Outtos há que, em determi-
nadas situações, aproximam-se mais dos dados experimentais
possibilitando, assim, conclusões, inferências e previsões mais
acuradas.
522
40.2.l. Modelo Exponencial
O modelo exponencial é um dos primeiros e mais simples
modelos empregados para o estudo de aumento de populações.
Como já visto, pode ser escrito como
(40.20)
onde rE é a taxa de aumento específica para o modelo exponen-
cial. Se, por exemplo, dyldt representar novas lesões por dia, rE
terá o significado de novas lesões por lesão por dia. Neste item,
para maior precisão e clareza, um subscrito identificará a taxa de
crescimento (no caso E, de exponencial) e o respectivo modelo
A interpretação biológica da equação 40.20 indi~a que a
velocidade de aumento da doença, dy/dt, também chamada de taxa
absoluta de aumento da doença, é proporcional à própria quanti-
de doença levarão sempre a incrementes maiores de doença, fato
claramente visível no gráfico de dyldt e tempo (Figura 40.4A).
Taxas absolutas de aumento da doença são muito úteis para se ter
uma idéia de como cresce a população. Na prática, entretanto, o
que se observa é o nível de doença (y) em diferentes tempos (f).
t\ equação que descreve a variação de y cm função de I é obtida
pela integração de 40.20 (Figura 40.48)
y= Yu exp(ri t) (40.21)
O modelo exponencial, apesar de demasiado simplista,
pode ser empregado para as fases iniciais da epidemia, enquanto
a quantidade de doença não exceder 5%. Experimentalmente, o
valor de rE pode ser determinado conhecendo-se dois valores de
quantidade de doença em tempos diferentes (y e y 0) através da
lõrmula
rF. == (1/t) ln(y/y0) (40.22)
ou, quando vários valores de y forem conhecidos, por meio da
regressão linear entre ln(y) e tempo.
40.2.2. Modelo Logístico
O modelo logístico, originalmente proposto por Verhulst
(1838), tem sido o modelo mais empregado para descrever o
progresso de epidemias desde que Vanderplank ( 1963) redesco-
briu-o em seu clássico livro. A equação diferencial do modelo
logístico pode ser escrita como
(40.23)
onde rL é a taxa de aumento específica para o modelo logístico
e 1, a quantidade máxima de doença. O fator de correção (1 - y)
representa a quantidade de tecido sadio. Vanderplank (l 963)
chamou a taxa r L de taxa aparente de infecção uma vez que. nas
avaliações de doença no campo, o que realmente se determina é o
tecido com aparência doente, ou seja, aquele tecido infectado que
já passou pelo período de incubação. A taxa ri tem o significado
de, caso dy/dt represente novas lesões por dia, novas lesões por
lesão por dia.
A interpretação biológica da equação 40.23 indica que a
velocidade de aumento da doença, dyldt, é proporcional à própria
quantidade de doença y e à quantidade de tecido sadio dispo-
nível (1 - y). Para quantidades pequenas de doença (abaixo de
5%), o modelo logístico confunde-se com o modelo exponencial
(Figura 40.3A). Quando dyldt é plotado contra o tempo, incre-
 Análise Temporal de Epidemias

O 10 10 40.2.3. Modelo de Gompertz

A B
0.08 08 Apesar do modelo de Gompertz ter sido introduzido na
epidemiologia vegetal algum tempo depois do modelo logístico,
O 06 0.6
sua origem é mais antiga (Gompertz, 1825). Hoje em dia, no
0,(1.1 04 domínio das doenças de plantas, ambos os modelos são bastante
empregados (Berger, 1981; Waggoner, 1986; Campbell & Madden,
O 02 02
1990). A equação diferencial para o modelo de Gompertz pode ser
O 00 o.o escrita como
o 10 20 30 40 50 o 10 20 30 40 50
dyldt = rGy(ln(1 )-(ln(y)) (40.25)
0.07 g 1O que é o mesmo que
(ll D
0.06
g" 08 dyldt = rc;y(- ln(y)) (40.26)
0.05 Q)
o
"O 06
~ O04 Q) onde rG é a taxa específica para este modelo. A plotagem de dyldt
"x "O
contra o tempo, a exemplo do que acontece com o modelo logís-
"O O03

·~
o 0.4
O02 tico, mostra incrementos crescentes até que o ponto de inflexão
0,01
O
e.
0.2 seja atingido, seguindo-se incrementas decrescentes que tendem
o a zero. O ponto de inflexão, diferentemente do modelo logístico,
a': 00
ocorre no ponto y = 0,37 (1 /e), fazendo com que a curva de dyldt
10 20 30 40 50 60 70 80 o 10 20 30 40 50 60 70 80
seja assimétrica, inclinada para a esquerda (Figura 40.4E).
0.10 10 A integração de 40.25 ou 40.26 produz

0.08 0.8 (40.27)

O06 0,6 A plotagem de y contra o tempo origina uma curva também
em fonna de S que difere, porém, do S logístico por apresentar
0.04 0.4
um crescimento mais acentuado em seu início (Figura 40.4F). A
O02 0.2 equação 40.27 pode ser linearizada, transfonnando-se em

00
10 20 30 40 o 10 20
Tempo (dias) Tem~o (dias)
Figura 40.4 - Modelo exponencial: (A) taxa absoluta dyldt versus tempo
com r = 0,25 e r = 0, 15; y0 = 0,001; (Il) intensidade de
doençay versus tempo com r = 0,25 e r = 0,15;y0 = 0,001.
Modelo logístico: (C) taxa absoluta dyldt versus tempo
com r = 0,25 e r = 0, 15; y0 = 0,001; (D) intensidade de
doençay versus tempo com r = 0,25 e r = 0,l5;y0 = 0,001.
Modelo de Gompenz: (E) taxa absoluta dyldt versus tem-
po com r = 0,25 e r = 0,15;y0 = 0,001; (F) intensidade de
doençay versus tempo com r= 0,25 er= 0,15;y0 = 0,001.
Maiores valores de r, quadrado cheio, menores valores de
r, quadrado vazio.
mentos crescentes ocorrem no início, com uma taxa absoluta
máxima ou ponto de inflexão quando y = 50% (0,5), seguidos por
incrementos decrescentes que tendem a zero. Como se pode ver
na Figura 40.4C, a curva é simétrica em tomo de seu ponto de
inflexão. A integração de 40.23 produz
A plotagern de y contra o tempo origina uma curva em
forma de S, conhecida como curva logística, simétrica em tomo
de y = 0,5 (Figura 40.4D). A equação 40.24 pode ser linearizada
(ver equação 40.15) e r L pode ser avaliado (ver equação 40.16).
Quando várias estimativas de y para diferentes tempos forem
conhecidas, a taxa aparente de infecção r L pode ser calculada por
meio de regressão linear, utilizando-se o logito de y {ln(y/( 1- y)))
contra o tempo.
(40.28)
30 40
A taxa rG pode ser determinada, quando se dispõe das esti-
mativas de y e y 0, por
(40.29)
Quando várias estimativas de y para diferentes tempos forem
conhecidas a taxa de infecção r0 pode ser calculada por meio de
regressão linear, utilizando-se o gompito de y (- ln(- ln(y))) contra
o tempo.
40.2.4. Modelo Monomolecular
Os três modelos que foram examinados neste item até o
momento ( exponencial, logístico e Gompertz) têm em comum
que, neles, a velocidade de aumento da doença (dyldt) é propor-
cional à própria quantidade de doença (y). Este, porém, não é o
caso do modelo monomolecular. Aqui, a velocidade de aumento
da doença é proporcional ao inóculo inicial e a uma taxa, que
em 40.1.2 foram chamados de Q e R, respectivamente, ambos
supostos constantes. A equação 40.17, já discutida, pode ser
reescrita, apenas para fins de uniformização, como
(40.24)
(40.30)
onde rM é a taxa de aumento específica para o modelo mono-
molecular (rM = QR) e (1 - y), como sempre, representa tecido
sadio. A plotagem de dyldt contra o tempo mostra que os
incrementos são sempre decrescentes, e aproximam-se de zero à
medida que se esgota o tecido sadio (Figura 40.5A). A integração
de 40.30 leva a
(40.31)

523
 Manual de Fitopatologia

que, plotado conn·a o tempo, produz uma curva côncava em 0.25 10

relação à abscissa, aproximando-se assintoticamente da quantidade A

020 0.8
máxima de doença (Figura 40.5B). A equação 40.31 pode ser
linearizada fazendo-se O15 06

ln(\/(1 -y)) '= ln(l /(1 -yJ) + r 1, / (40.32) O10 04

e r,,1 pode ser avaliado, desde que y e y 0 sejam conhecidos, o.os 02

através de 00
10 15 20 25 o 10 15 20 25
r.14 = (l/t)(ln( l/(l -y))- ln(l/l -y0)) (40.33)

Quando várias estimativas de y para diferentes tempos O 10 g 10

(ti
forem conhecidas, rM pode ser calculado por meio de regressão 0.08 o 08
e
linear, utilizando-s,e o monito de y (ln(l/(1 - y))) contra o tempo. (1)
o
"O
0.06 0.6
40.2.5. Mod1elo de Richards ~
"O
Q)
"O
O04 o 0.4
•<ti
O modelo de: Richards (Richards, 1959) difere dos demais
0.02
...o
u,
0.2
aqni discutidos por ser o único flexível, ou seja, o único que pode o..
o
tomar várias forma.s. Sua equação diferencial é ~
10 20 30 40 50 10 20 30 40 50
(40.34)
O06 1.0
onde rR é a taxa de aumento em, o parâmetro de forma (m tem
E F
uma gama de valores de O a infinito). Quando m = O, a equação O05
o.e
40.34 reduz-se à diferencial do modelo monomolecular ( equação 0.04
40.30); quando m = 2, à do modelo logístico (equação 40.23); 06
O03
quando m tende a l, à do modelo de Gompertz ( equação 40.25 ou 04
40.26); com outros, valores de m, um número ilimitado de curvas O02

dyldt versus tempo, pode ser gerado (Figura 40.SC). A integração O01
0.2
de 40.34 produz
O00 00
o 5 10 15 20 25 30 35 o 5 10 15 20 25 30 35
(40.35)
.. Tempo (dias) Tempo {dias)

Aqui também, param = O a equação 40.35 transforma-se na

função monomolecular (equação 40.31 ); param = 2, na logística
(40.24); param tendendo a 1, na de Gompertz (40.27) (Figura
40.5D). É importante notar qne valores de rR não podem ser
comparados diretamente caso tenham sido estimados com dife-
rentes valores de m.
40.2.6. Mocllelo Dependente do Tempo
Tanto no 1111odelo monomolecular quanto nos modelos
logístico e de Go,mpertz, a decrescente quantidade de tecido
sadio é um dos fatores que limita o crescimento de uma epidemia.
No entanto, como discutido por Kiyosawa (1972), a curva de
progresso da maioria das epidemias mostra uma assíntota mesmo
com grande disponibilidade de tecido sadio. Este fato levou
aquele autor a propor a equação diferencial
dyldt = r rCl - t/7) (40.36)
como um novo modelo epidemiológico, onde rr é a taxa de
aumento específica para este modelo e T, o valor máximo de t
(tempo), no qual r r =O.A estimativa de T como o valor máximo
a ser considerado é muito importante, pois após este período, os
incrementas tornam-se negativos e y decresce. A plotagem de
dyldt contra o tempo produz uma curva assimétrica, com ponto de
inflexão deslocado, para a direita (Figw-a 40.5E), ao contrário do
que acontece com o modelo de Gompertz (figura 40.4E). A inte-
gral de 40.36 tem a forma
y = y 0 exp(rr1(1 - tl2T)) (40.3 7)
Figura 40.S - Modelo rnonomolecular: (A) taxa abso1utadyldtversus tem-
po com r = 0,25 (quadrado cheio) e r "'- 0,15 (quadrado va-
zio); y0 = 0,001 ; (B) intensidade de doença y versus tempo
com r = 0,25 (quadrado cheio) e r = 0, 15 (quadrado vazio);
y 0 =0,001. Modelo de Richards: (C) taxa absoluta dy/dt ver-
sus tempo com r = 0,25 em = O{círculo), m = 2 (quadrado
cheio) em tendendo a 1 (quadrado vazio);y0 = 0,001; (D)
intensidade de doença y versus tempo com r = 0,25 em = O
(círculo), m = 2 (quadrado cheio) em tendendo a I quadra-
do vazio). Modelo dependente do tempo: (E) taxa absoluta
dy/dt versus tempo com r = 0,39 (quadrado cheio) e r =
0,35 (quadrado vazio);y0 = 0,001; T= 35; (F) intensidade
de doença y versus tempo com r = 0,39 (quadrado cheio) e
r = 0,35 (quadrado vazio);y0 = 0,001; T= 35.
O gráfico de y versus tempo também produz uma curva em
forma de S (Figura 40.SF), curva que pode se adaptar àquelas
doenças que têm seu crescimento limitado mais pela diminuição
da suscetibilidade do hospedeiro ou pela desfavorabilidade do
clima do que pela falta de tecido sadio disponível.
40.3. EXEMPLOS E APLICAÇÕES
40.3.1. Como Escolher o Melhor Modelo?
A estatística dispõe de diversos critérios para escolher
o modelo que melhor se ajuste a um detenninauo conjunto de
dados. No entanto, o coeficiente de detenninação (R2), obtido da
regressão linear entre os valores transformados de. proporção de
doença (variável dependente) e o tempo (variável independente),

524
 Análise Temporal de Epidemias

apesar de largamente empregado na literatura, não pode servir
como critério (Jeger, 1986). Em compensação, o coeficiente de
determinação (R* 2), obtido da regressão linear entre os valores
previstos (variável dependente) e observados (variável inde-
pendente), ambos sem transformação, é uma boa escolha. Além
desse critério, a forma da curva da derivada (dy/dt), as estima-
tivas do desvio padrão dos parâmetros r* e y 0 e, mais importante,
a plotagem do resíduo padrão (y observado menos y previsto) em
função da variável independente são procedimentos estatistica-
mente aconselháveis (Campbell & Madden, 1990).
Experimentos reais servirão de exemplo. A Tabela 40.1 e a
Figura 40.6 apresentam o progresso de três diferentes epidemias:
Cerr:ospora apii em aipo (Berger, 1973), Sporisorium scitamineum
(Ustilago scitaminea) em cana-de-açúcar (Amorim & Bergamin
Filho, 1991) e Phytophthora infestans em batata (Campbell &
Madden, 1990). Qual seria o modelo mais apropriado para cada
caso? Didaticamente, vamos nos ater aos modelos exponencial,
logístico, de Gompertz e monomolecular. Antes da estatística, uma
atenta observação visual dos dados constitui-se numa prática útil.
As duas primeiras curvas (Figura 40.6A e 40.6B) mostram clara-

Tabela 40.1 - Progresso de três epidemias, medido em severidade(%): Cercospora apii em aipo, Sporisorium scitamineum em cana-çle-açúcar
e Phytophthora infestans em batateira.

C. upii s. ,citu111i11e11111 P. itife.\ft/11\

0.1 22 3.9 11 O.O

2 o.o
3 O.O
7 0.7 28 20.0
4 O.O
14 1.0 34 43.7 14 l 0.7
2 1.7
29 4.2 49 66.2 3 1.0
4 1.4
35 7.4 63 82.4 18 8.5
2 4.2
42 10.1 78 ,. 91.3 3 4.2
4 5.8
49 19.6 91 94.4 21 11.3
2 9.5
56 28.1 105 96.0 3 11.5
4 22.5
62 38.2 119 97.1 24 l 26.8
2 31.8
70 50.1 133 98.0 3 29.3
4 36.3
76 67.6 147 98.5 29 42.0
2 48.0
83 80.9 163 99.0 3 45.3
4 56.5
91 84.4 32 1 65.3
2 70.5
98 93.0 3 65.0
4 65.3
105 97.1 37 1 75.5
2 79.5
119 99.2 3 83.0
4 78.0
133 99.9

Fonte: Dados de Berger (1973), Amorim & Bergamin Filho (1991) e Campbell & Madden (1990), respectivamente.

525
 Manual de Fitopatologia

1.0
e
~ •
e 0.8
Q)
o
"O
Q) 0.6
'O
o
t(Q
o 0.4
L.. •
o
a.
o
L..
0.2
a.
O.O
o 40 80 120 o 40 80 120 160 10 15 20 25 30 35 40
Tempo (dias) Tempo (dias) Tempo (dias)

Figura 40.6- Curvas de progresso da doença para II"ês patossistemas: Cerr:ospora apii-aípo (A), Sporisorium scitamineum-cana-de-açúcar (H) e
Phytophlhora infe~·,ans-batateira (C).
Fonte: A- Berger (1973), B -Amorim & Bergamin Filho {1991), C - Campbell & Madden (1990).

mente uma assíntota, assfutota esta menos evidente mas mesmo
assim perceptível na terceira curva (Figura 40.6C). A presença
de assíntota é incompativel com o modelo exponencial (Figura
40.4B). A primeira e última curvas em nada se parecem com a curva
típica do modelo monomolecular (Figura 40.58): no entanto, dizer
que uma ou outra está mais próxima do modelo logístico (Figura
40.4D) que do modelo de Gompertz (Figura 40.4F), ou vice-versa,
seria temerário a esta altura. A segunda curva, ao contrário, forte-
mente se parece com a curva monomolecular (Figura 40.5B).
Que infonnação nos traz a plotagem de dyldt conJra o
tempo (Figura 40. 7)? Como previsto, para S. scitamineum a curva
da derivada tem a mesma fonna da derivada do modelo mono-
molecular (Figura 40.5A); para C. apii a semelhança recai sobre
a curva da derivada do modelo logístico (Figura 40.4C), com o
ponto de inflexão quando y = 0,5 (veja quando ocorre o ponto de
inflexão em 40. 7A e determine graficamente quanto de doença
existe nesse dia em 40.6A); para P. infestans, os dados experi-
mentais, por serem em pequeno número e muito variáveis, não
permitem, ainda, uma conclusão.
Neste ponto da análise, portanto, tudo indica que a progressão
de C. apii ajusta-se melhor ao modelo logístico, a progressão de
S. scitamineum, ao monomolecular e pouco se pode dizer quanto a
P. infestans. É chegada a hora de pedir auxílio à estatística (Boxe
40.l). A Tabela 40.2 contém um resumo da análise de regressão
linear a que foram submetidos os dados dos três patossistemas
considerados.. Não se deve esquecer que o coeficiente de determi-
nação (R't) nã.o permite comparação direta entre diferentes modelos
(Boxe 40.1 ). Esta tarefa é desempenhada, porém, pelo coeficiente
de determinação obtido da regressão entre valores observados não
transformados e previstos não transfonnados de y (R• 2). A compa-
ração dos diferentes valores de R•1 confirma serem os modelos
logístico e monomolecularos mais adequados para os patossistemas
C. apii-aipo e S. scitamineum-cana, respectivamente, e aponta
uma ligeira vantagem do modelo de Gompertz sobre o logístico
para o patossistema P. infes1ans-batata. Os valores do desvio
padrão do inóculo inicial (yJ e da taxa de infecção (r*) para cada
modelo tamlbém confirmam as três indicações (Tabela 40.2).

0.030 0.07 0.07

A 0.06 B 0.06 e
0 .025
o.os 0.05

-
~
0.020

0.01 5
0.04

0.03
0.04
0.03
"O
0.0 10
0.02 0.02
0.005 0.01 0.01

0.000 0.00 0.00

o 30 80 90 120 o 30 60 120 150 180
90 10 15 20 25 30 35 40
Tempo (dí.as) Tempo (dias) Tempo (dias)

FiKurs 40.7 - Estimativa de d)'ldt versus tempo para os patossistemas: Cerr:ospora api.i-aipo (A}, Sporisorium scitamine11m-cana-de-açúcar (B) e
Phytophthora infesrons-batateira (C).
Fonte: A- Berger (1973), 8 -Amorim & Bcrgamin Filho (1991), C - Campbell & Maddcn (1990).

526
 Análise Temporal de Epidemias

A plotagem do resíduo padrão (y observado menos y

Boxe 40.1 Regressões não-lineares no ajuste de
curvas de progresso da doença
Pacotes estatísticos atuais permitem que os
modelos de crescimento apresentados anteriormente
sejam ajustados aos dados de progresso de doença por
meio de regressões não lineares. Diferentes técnicas de
iterações (cálculos para solução de equações mediante
uma sequência de operações em que o objeto de cada
uma é o resultado da que a precede) são realizadas até
que o coeficiente de determinação atinja seu maior
valor. Os parâmetros da equação são assim escolhidos.
Essa metodologia não fornece resultados estanques,
pois é comum que u.m mesmo valor de coeficiente de
determinação seja obtido com parâmetros diferentes;
numa espécie de compensação em que um parâmetro
maior pode ser compensado por outro menor. Para
que os parâmetros finais tenham significado biológico,
é importante que, no início do processo, sejam forne-
cidos parâmetros iniciais que ajudam a nortear as itera-
ções que se sucedem. Experiência na escolha desses
parâmetros iniciais é, portanto, requerida na análise
não linear. Uma vantagem do método de iterações
sobre o tradicionalmente utilizado na regressão linear
é a possibilidade de utilizar dados não transformados.
Normalmente, as equações são ajustadas à intensidade
da doença expressa em proporção. Consequentemente,
não há necessidade do cálcuJo de R2 •• Outra vantagem
dessa análise é a possibilidade d.e ajustar os modelos
a curvas com assíntotas inferiores a 100%, situação
comum na maioria dos patossistemas. O parâmetro
assintótico é definido pela regressa não linear.
previsto, ambos transformados) em função da variável indepen-
dente (tempo) é o próximo critério a ser examinado, critério este
considerado por Campbell & Madden (1990) como sendo o de
maior sensibilidade para a seleção de modelos. Os valores dos
resíduos, caso o modelo se ajuste bem aos dados, devem estar
distribuídos ao acaso ao redor do eixo zero, não mostrando qual•
quer tipo de tendência. A Figura 40.8 mostra a plotagem dos resí•
duos para os três patossistemas. O melhor ajuste proporcionado
pelo modelo logístico para C. apii-aipo. pelo modelo monomole•
cular para S. scitamineum-cana e pelo modelo de Gompertz para
P i,ifestans-batata é evidente.
Finalmente, apenas a título de ilustração, são apresentados
graficamente, para cada modelo, a curva prevista e os níveis de
doença observados (Figura 40.9) e a curva prevista transformada
e os níveis de doença observados transformados (Figura 40.1 O),
considerando os três patossistemas estudados.
40.3.2. A importância da escolha do melhor modelo
Modelos epidemiológicos podem ser usados, entre outros
fins, para a previsão de níveis futuros de doença. Este conheci-
mento, como é fácil perceber, permite uma tomada de decisão
(aplicar ou não aplicar um fungicida, por exemplo) com a antece-
dência necessária para que danos econômícos não sejam causados
à cultura.
Voltemos aos dados da Tabela 40.1, especificamente para
o patossistema Cercospora apii-aipo. Suponha, como exemplo,
que somente os levantamentos compreendidos entre o 1º e o 56º
dia tenham sido efetuados. Suponha também que uma previsão
a respeito do nível da doença no 105º dia seja crucial para que
medidas adequadas de controle possam ser tomadas (ou não
tomadas) cm tempo hábil. A previsão do nível de doença alcan•
çado no 105° dia, tomando por base os oito níveis conhecidos
até o 56º dia, pode ser feita usando-se qualquer dos modelos

Tabela 40.2 - Resumo da análise de regressão linear' usada na avaliação do ajuste de três modelos (logístico, monomolecular e Gompertz) para
três patossistemas2 (Cercosporo opii-aipo, Sporisorium scitamineum-cana-de-açúcar, Phyrophthora i'!festons•batateira).

\I d R' ('1/c U''' (º/, ) . Des, iu padrão ·k Ocs, io 1rndnio

, o eIo o} o ) 11 lr ) r (r'' )
li

Patossistema C. apii - aipo

Logístico 98.8 99.6 - 6.14 0.19 0.092 0.002

Monomolecular 76.4 49.5 - 1.36 0.47 0.044 0.006
Gompertz 90.2 94.3 - 2.96 0.37 0.060 0.005
Patossistema S..5citami11e11m - cana

Logístico 88.0 92.4 - 2.24 0.55 0.047 0.005

:tvfonomolecular 98.3 99.1 - 0.49 0.14 0.033 0.001
Gompertz 95.1 96.6 • 1.21 0.28 0.039 0.002
Patossistema P. i11festans - batateira

Logístico 94.2 96.3 · 7.34 0.31 0.25 0.012

Monomolecular 87.8 82.6 - 0.92 0.10 0.061 0.004
Gompertz 97.9 98.3 - 3.38 0.10 0.131 0.004

' R 2 = coeficiente de determinação, R' 2 = coeficiente de determinação para ajuste entre valores observados e previstos de y (sem transfonnação),
y O = coeficiente linear (interseção), r' = coeficiente angular (inclinação).
z Dados de Berger ( 1973) para C. apii, Amorim & Bcrgamin Filho (1991) para S. scitaniineum e Campbcll & Madden ( 199U) para P. infestans.

527
 Manual de Fitopatologia

C.rcospora ap/1 Ustfla~o scltami"nea Phytophthora in~5tan• já discutidos. É claro que a acurácía da previsão dependerá do

.... .. . ..
A grau de ajuste existente entre o modelo escol'hido e os dados. A

-
D G

o
.. .. o
1 • ■
Figura 40.1 IA mostra os oito pontos reais avaliados no campo
(quadrados cheios) e as curvas dos três modelos ( logístico,

., '
■ • ••
. 1. -

_, _,
monomolecular e de Gompertz) aj ustados a estes dados através
de regressão linear. Adicionalmente, os demais pontos reais
-2 -2
(quadrados vazios) também aparecem na fig1ura. Fica evidente,
·2
assim, o enonne erro que se comete quando ]~revisões baseadas
2 ,.o
e E H em modelos inadequados (neste caso os modellos monomolecular
2
o~ e de Gornpertz) são feitas. No 105º dia, por ex.emplo, o dado real
o:, , '•
;g o
1
.-. . •• 1. -
.. 00
:t
~ de campo indica 97, 1% de doença, enquanto os modelos logís-
"'
~
o,/' -
1 tico, monomolecular e de Gompertz prevêem 98,3%, 38,9% e
·1

·2
······· -1 -05 71,0%, respectivamente (Figura 40.1 lA). Para as outras avalia-
.3 -2 ., o ções, entre o 62º e o 133º dia, os erros dos rtrês modelos estão
representados na Figura 40. 11 B.
1,0
e
1 "
... 0.5
Cerco$pora apil U$lilego $Oitsmins• Ph;iophthors infsstsn•

. • 1-
./
• ■ ■ ■
o -• •
1 -
o.o 1 ■
• ■ -
: G

..
■
■ • ■
., •• •• 1
., -05
1

·2 ·2 .,.o
o JO 80 90 120 o 30 80 90 no 150 ,ao 10 15 20 25 30 3S 40
Variável Independente (dôas) / ·2

Figura 40.8 - Resíduo (y real - y previsto) versus a variável independen-

te (tempo). Cercospora apii-aípo: logístico (A), rnonomo-
■
lecular (B) e de Gompertz (C). Dados de Berger (1973).
Sporisorium scitamineum-cana-de-açúcar: logístico (D),
monomolecular (E) e de Gompertz (F). Dados de Amorim
& Bcrgamin Filho (1991). Phyrophthora iefestans-batateira:
logístico (G), monomoleeular (H) e de Gompertz (T). Da- o •
·•···
... 'º .
00~
/
-

dos de Campbell & Madden ( 1990).

..
/. '/
C•rcoipora •Pii U5til■po •cit.min■- Phytophthora infHt1n• 6 e

D G

·2
/ ..
·2-'-- - - - - - ' -2+'--r / ' ~~~~,......,
o :,o 50 90 120 o ao 50 90 120 150 ,ao ,o 15 20 2s 30 35 •o
Tempo(oiu)

j 1.0
0,8
B
•• E H Figura 40. 1O- Dados reais transfonnados e a curva prevista transfor-
mada de doença. Cercospora apii-aipo e os modelos

i
~ o.e

o•
0.2

o.o
1 1
1
logístico (A). monomolecular (B) e de Gompertz (C).
Dados de Berger (1973). Sporisorium scitamineum-cana-
de-açúcar e os modelos logístico (D), monomolecular
(E) e de Goinpertz (F). Dados de Amorim & Bergamin
Filho (1991). Phytophthora iefestans-batateira e os mo-
1O

0,8
e .. delos logístico (G), monomolecular (H) e de Gompertz
(/). Dados de Campbell & Madden (1990).
oe
o.•
0.2 1
. 40.3.3. A Importância da Redução d.o lnóculo Inicial
Os modelos epidemiológicos descritos neste capítulo
0,0 deixam claro que uma das maneiras de diminuir a quantidade
o JO 5() 90 120 o 30 60 90 120 150 180 10 15 20 25 30 35 40
Tempo (dias) final de doença (y) é reduzir o inóculo inicial (y0 ou Q). Para as
doenças de juros compostos esta redução, no entanto, não tem igual
Figura 40.9 - Dados reais e a curva prevista de doença. Cercospora apii-
eficiência sob qualquer circunstância. A título de exemplo, consi-
aipo e os modelos logístico (A), monomolecular (B) e de
dere-se o modelo exponencial que. como já discutido, 6 apropriado
Gompertz (C). Dados de Berger (1973). Sporisorium sci-
1ami11eum-cana-de-açúcar e ps modelos logístico (D), mo- para descrever epidemias em seu início (até 0,05 de proporção de
nomolecular (E) e de Gompenz (F). Dados de Amorim & doença). Considere-se também que, com a utilização de determi-
Bergamin Filho (1991). Phytophthora in/esfans-batateira nada medida de controle, consegue-se reduzir o inóculo inicial de
e os modelos logístico (G), monomolecular (H) e de Gom- y 0 parayu,,Y~ aqui definido como o inóculo inic:ial após a aplicação
pertz (I). Dados de Campbell & Madden ( 1990). da medida de controle (uma medida de sanitizaçi'io, por exemplo).

528
 Análise Temporal de Epidemias

1.0 0.6 ...

A B
... ...
• ... ...
r3
e
0.8
0.4 ...
(l)
Monomolecular
o
-o 0.6 o:::) o o o
Q)
-o ~
... o o
0.2 o
o (/)

'5.
... 0.4
(l)
o:: • o
Gompertz o
oa. o
e
a.. 0.2
O.O

• • • •
• - Logístico

O.O -0.2 • 7 l l 7 7
o 20 40 60 80 100 120 140 60 ' 120 130 140
70 80 90 100 110
Tempo (dias) Tempo (dias)
Figura 40.11 - Importância da escolha do melhor modelo: (A) curvas previstas de progresso da doença, segundo os modelos logístico, monomolecular
e de Gompcrtz, com base nas oito primeiras avaliações de proporção de doença (quadrados cheios). Os demais pontos (quadrados
vazios) representam os outros dados reais. (B) diferenças entre a proporção de doença real e a proporção de doença prevista pelos
modelos logístico, monomolecular e de Gompenz.
Fonte: Dados de Berger (1973) para o patossistema Cercospora apii-aipo.

Usando o modelo exponencial pode-se, portanto, escrever

Boxe 40.2 Seria r~ dependente de y 0 ?
(40.38)

onde y 0 , y 05 e t5 substituem y, y 0 e t, respectivamente, na equação No item 40.3.3 foi definida a relação de saniti-
40.21. Esta nova equação descreve, simplesmente, o aumento de zação como sendo
Yus até y 0; IS' portanto, é o tempo necessário para que este incre- (40.40)
mento ocorra, sob a taxa rE. Em outras palavras, Is é o tempo
ganho pelo produtor, resultante da medida de controle empre- para os estádios iniciais da epidemia. Esta relação
gada. A equação 40.28 pode ser escrita como pressupõe ser a taxa rF independente da quantidade
de inóculo inicial y0 • Seria esta suposição verdadeira?
(40.39)
Berger (1988) garante que não. Usando seus próprios
ou dados (Plaut & Berger, 1981) para os patossistemas
(40.40) Cercospora arachidicola-amendoim, Botrytis cinerea-
begônia e Uromyces appendiculatus-feijoeiro, aquele
Como se vê, t5 é inversamente proporcional a rc Ou, mais
autor mostrou que epidemias que começaram com
claramente, à medida querE. aumenta, 15 diminui, diminuindo também inóculos menores progrediram a taxas maiores (três
a eficiência e a conveniência do emprego de medidas de controle que níveis de inóculo foram usados). Estes resultados,
reduzam somente o inóculo inicial (Figura 40. 12 e Boxe 40.2). como enfatiza Berger (1988), são de grande impor-
tância na análise de epidemias e no controle de doenças.
Caso este fenômeno seja generalizado, medidas de
120
cii" ~ 10 controle que atuem unicamente no inóculo inicial,
.!11 ...._ 100 como o uso de sementes tratadas ou sadias, podem ter
~ 100 -G- 1.000
ti:)
eficiência menor do que a imaginada até aqui.
.E 80
___. 10.000
....,.___ 100.000 Outros patossisternas que exibem o mesmo fenô-
(l)
"t:l
_...._ 1.000.000 meno são milho-Cochliobolus heterostrophus (Helmin-
·5. 60 thosporium maydis) (Gregory et al., 1981) e trigo-Ery-
<I>
ti:) siphe graminis (Rouse et ai., 1981).
e 40
o
C/l
Cll 20
~ o
0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 A equação 40.40 deixa claro que os valores reais de Yu e
O.O
Taxa exponencial Yos não inAueociam o atraso (t5) conseguido na epidemia. O que
importa é a relação (y/yos), também chamada de relação de
Figura 40.12 - Relação entre o atraso na epidemia (r5 ) em função de sanitização (Yanderplank, 1963). Assim, consegue-se mesmos
diferentes relações de sanitização ( 10, 102, 10', 10', valores de ts com diferentes combinações de y0 e Yos como, por
10' e l 0 6 - as diferentes curvas de baixo para cima) e exemplo, 0,0 l e 0,001 ou 0,00 l e 0,0001: em ambos os casos a
diferentes taxas exponenciais de infecção (rcl- relação de sanitização é I O.

529
 1
CAPÍTULO
41
ANÁLISE E,S:PA,CIAL
DE EPID EMIA,S
Bernhard Hau, Lifían Amorim e Armando Be1,gamin Filho
ÍNDICE
4 l. l. Dispersão espacial de epidemias ......................... 531
41.1.1. Mecanismos de dispersão espacial
de patógenos ............................................ 53 l
41.1.2. Modelando a dispersão espacial
de doenças ................................................ 532
41.1.3. Modelando gradientes............................. 532
41.l.4. Modelando a dinâmica de gradientes .... 535
41.2. Padrões espaciais de doenças ............................... 537
T
aylor (1984) vê a distribuição espacial como uma
das propriedades eculúgü:us mais características
das espécies e o mesmo pode ser dito dos patos-
sistemas. O padrão espacial da doença no campo geralmente
expressa o processo de dispersão do patógeno. Essa é a principal
razão para o estudo desses padrões. Uma advertência, no entanto,
deve ser feita: a inferência de mecanismos ecológicos a partir de
padrões observados frequentemente resulta em interpretações
errôneas uma vez que diferentes mecanismos podem dar origem
a mesmos padrões.
A análise espacial de patossistemas teve grande impulso
nas três últimas décadas (Campbell & Madden, 1990; Madden
& llughes, 1995; Hughes et ai., 1997; Madden et ai., 2007) e
permitiu uma melhor compreensão tanto da estrutura quanto
do comportamento de diversos patossistemas, especialmente
daqueles mais complexos e ainda não bem elucidados.
41.1. DISPERSÃO ESPÀClAL DE EPIDEMIAS
41.1.l. Mecanismos de Dispersão Espacial de Patógenos
A dispersão espacial de patógenos e o resultante padrão
espacial da doença são determinados pelos mecanismos de
dispersão do patógeno e da doença, respectivamente. Um pató-
531
41.2.J. Padrões,espaciais ao acaso e agregado ...... 538
41.2.2. Padrões espaciaís em linhas de plantio ..... 538
4L2.3. Padrões eSipadaís cm parcelas ou
campos exper,imentaís ............................. 540
41.2.4. Exemplos de análise espacial aplicada a
epidemias de doenças de plantas,............ 542
41.3. Bibliografia consultada........................................ 547
gcno que é disperso principalmente 1p elo vento pode atingir longas
distâncias dentro de um curto período de tempo, enquanto que
patógcnos ireiculado.s por respingos de chuva dispersam-se lenta-
mente ao redor dos focos primários, O padrão .espacial da doença
guarda eSitPeita relação cum os mecanismos de dispersão. Assim,
um (Padrão espacial ao a.caso <le p~ antas doentes relaeiona-sc geral-
ru.iente a pató,genos dispersados pelo vento, enquanto que pató-
genos veiculados por resp~ngos de chtrna costumam dar origem
a padrões agregados .de planltas doentes. A natureza, no entanto,
riw1rn1em1e ,ê tão simpl.es. A maioria ,dus patógenos possui mais de
llln mecanismo ide .clâsp.ersüo, os ,quais garantem distribuição tanto
a cnrtas e quMIO a longas ,cliistãnc:ias.
O pr,imeiro ,epidemiologista vegetal a se preocupar com a
imronància relativa cla diSlJ).ersão a clmas e longas distâncias foi
Van<lerplank ( 1967). Ele baseou s,ua argumentação na dispersão
de Phytuphthoru infestans em batata e sua conclusão foi surpre-
endente para a época: ..Patógenos t:um apenas um mecanismo
de disseminação - seja para curlas distâncias, seja para longas
dislâncias - estão mal servidos". Mecanismos de dispersão a
cu.ntas dlstfrmdas confinam o rpatógeoo a focos já ocupados por
llesões orui phmtiis do1mt,es,, lim itandl1 ,o ttiv~e pl'o.gr.::sso da epidemia
às áreas Jimítrofos do foco, cada vez memrres em .r elação à área
total do foc,o. :t-.focmií:i;mos de d ispersà\i, a lloing.as distâncias levam
 Manual de Fitopatologia
propágulos do pató;geno para bem longe da fonte primária de
inóculo, muitas vezes para fora da plantação, impedindo o rápido
progresso da epidemia.
Uma mistura dos dois mecanismos, portanto, parece ser
indispensável para que patógenos possam ter sucesso na ane de
causar epidemias (e, consequentemente, na arte de sobreviver).
Dispersão a curta dis:tância é necessária para que o patógeno colo-
nize e reproduza-se abundantemente numa área recém-conquis-
tada; dispersão a lo:nga distância é necessária para que o pató-
geno escape do loca,I já conquistado e, assim, amplie sua distri-
buição geográfica. Vanderplank ( 1967; 1975) postula, ainda, que
o mecanismo para curtas distâncias deve se repetir com maior
frequência, já que es,ta é uma atividade recorrente durante o ciclo
da doença, ao contrário do mecanismo para longas distâncias, que
deve se constituir num evento raro (mas não menos importante).
Vanderplank (1967; 1975) também deixa claro que dividir os
mecanismos de disp,ersão em apenas dois grupos (curtas e longas
distâncias) é um simplificação excessiva que não espelha a reali.-
dade: na verdade, cada patógeno bem sucedido certamente desen-
volveu durante sua e,volução inúmeros mecanismos de dispersão,
cada um mais apropriado para detenninadas distâncias, o que
permite sua sobrevivência sob várias condições de ambiente.
Foram necessários 25 anos e o desenvolvimento do compu-
tador para que essas previsões de J.E. Vandcrplank pudessem ser
verificadas por meio de modelo de simulação. Num trabalho de
grande repercussão, Zawolek & Zadoks ( 1992) não só confir-
maram a necessidade de mais de um mecanismo de dispersão
para que patógenos possam ser bem sucedidos, como chegaram a
quantificar, ainda qu.e de forma preliminar, a frequência de ocor-
rência de cada um deles numa situayão ideal para o patógeno;
80% para eventos d,e disseminação a curta distância e 20% para
eventos de disseminação a longa distância.
41.1.2. Modelando n Dispersão Espacial de Doenças
As abordagens usadas na modelagem dos processos de
transporte envolvidos na dispersão de patógenos ou doenças
variam amplamente quanto à sua complexidade. Nos modelos
mais simples, as forras horizontal e vertical, ou seja, a velocidade
horizontal do vento e a força vertical da gravidade ou de turbu-
lências, são expressas por fórmulas matemáticas que permitem
calcular a distância e altura de voo, além de sua duração (para
esporos de características conhecidas).
Numa segunda abordagem, modelos físicos mais complexos
(equações de difusã,o) descrevem mudanças na concentração de
esporos tanto no tempo como no espaço. Esse tipo de equação
diferencial foi des,envolvido originalmente para calcular a
diluição de gases poluentes ou partículas pequenas lançadas por
chaminés. Para detallhes, consulte McCartney & Fitt ( 1985) e Fitt
& McCartey ( 1986)..
41.1.3. Modelando Gradientes
41.1.3.1. Gradientes de dispersão e de doença
Para doenças dle plantas, gradientes de dispersão e gradientes
de doença precisam ser diferenciados: o gradiente de dispersão
(expresso, por exemplo, como o número de esporos de um deter-
minado patógeno depositados por cm2 c1e área foliar em função
da distância da fonlte de inóculo) é consequência de processos
físicos de transporte que causam a dispersão dos esporos. Quando
esporos são dispersos pelo vento, a concentração da nuvem de
532
esporos é diluída em função da distância da fonte, fato que implica
em menores deposições a maiores distâncias. Já para o gradiente
de doença (expresso, por exemplo, como o número de lesões por
planta em função da distância da fonte de inóculo), os esporos
necessariamente devem se depositar num hospedeiro suscetível e
encontrar todas as condições favoráveis para a infecção. Assim,
um gradiente de dispersão ocorre mesmo em plantas resistentes,
mas um gradiente de doença só pode ocorrer em plantas susce-
tíveis e sob condições favoráveis. Normalmeute. o gradiente de
doença é uma consequência do gradiente de dispersão. Entre-
tanto, em alguns casos, é possível que o gradiente de doença
seja causado por uma mudança sistemática no ambiente. Para o
oídio da cevada (E,ysiphe graminis f. sp. hordei), por exemplo,
Koch ( 1980) observou um claro gradiente a partir de um· lado do
terreno que fazia divisa com uma floresta, a qual, obviamente,
não poderia ser a fonte de inóculo. As maiores severidades de
doença, explica o autor, ocorriam naquela região do campo que
permanecia mais tempo na sombra fornecida pelas árvores da
floresta. Assim, o gradiente de doença era devido à maior duração
de condições favoráveis à infecção.
41.1.3.2. A lei da potência e a lei exponencial
Os modelos para gradientes descrevem a relação entre a
distância x (variável independente) e a intensidade de doença y
(variável dependente). Esta última pode ser qualquer medida do
patógcno ou da doença como, por exemplo, o número de esporos
depositados por folha ou o número de lesões por cm2. Dois
modelos empiricos foram propostos para descrever matematica-
mente os gradientes: a lei da potência e a lei exponencial.
A lei da potência foi introduzida na fitopatologia por
Gregory (1968) e é dada pela equação:
y,,(x) = Op ,:-b,, (41.l)
Esta função tem as seguintes características:
• br detennina a inclinação do gradiente;
• bf> não tem dimensão e, portanto, não é afetado pela
unidade empregada para medir a distância;
• aP é a intensidade de doença na distância 1 [y1, ( 1) = a,,].
O valor do parâmetro depende da unidade de distância;
• se x tende a zero, yP aumenta indefinidamente, de tal
modo que a detcnninação da intensidade da doença na
fonte não pode ser feita;
• se x aumenta, Yp diminui até zero, de tal modo que a
intensidade da doença é zero a altas distâncias da fonte
de iuóculo;
• a função pode ser linearizada com o uso de logaritmo:
ln(yp(x)) = ln(ap) - bP ln(x).
Kiyosawa & Shiyomi ( l 972) foram os primeiros a empregar
a lei exponencial para descrever gradiente-S de doenças:
(41.2)
Esta função tem as seguintes características:
• b" determina a inclinação do gradiente;
 Análise Espacial de Epidemias

• bE tem a dimensão de 1/m ou !/km e é, portanto, depen- no maior coeficiente de determinação (R2) e na menor soma dos
dente da unidade de distância; quadrados dos desvios (SQD). A transformação dos dados para
logaritmo e posterior regressão linear produz (Figura 41.1 C, D):
• aE é a intensidade de doença na fonte [ye(0)=aE] e,
consequentemente, não é influenciada pela unidade de ln(yp(x)) = 8,6536-1,8116 ln(x) R2 = 0,984
distância;
ln(yix)) = 2,1119 - 0,0083x R2 = 0,734
• se x aumenta, yE diminui até zero, de tal modo que a
Também neste caso a função da potência possibilita um
grandes distâncias da fonte a intensidade de doença é
melhor ajuste. Note que os valores calculadlos de b são dife-
zero;
rentes de acordo com o método usado (1,5260 versus 1,8116 e
• a função pode ser linearizada com o uso de logaritmo: 0,0845 versus 0,0083, para os procedimentos 1não-linear e linear,
ln(l,ix)) = ln(aE) - b. x; respectivamente), fato devido a diferentes siste:mas para o cálculo
dos quadrados médios.
• uma medida útil derivada desta função é a meia-distância
Se a distância for medida em metros ao invés de centíme-
(xH), isto é, a distância necessária para reduzir a intensi-
tros, as funções calculadas pelo procedimento não-lineâr serão:
dade da doença pela metade: x 11 = ln(2) / b,;·
Uma comparação entre os dois modelos pode ser feita com R2 = 0,9'99 SQD= 0,90
um experimento real. Os dados são de fried et ai. (1979) para
y.(x) = 159,4678 exp(-8,446x) R2 = 0,998 SQD=7,29
o oídio do trigo (E,ysiphe graminis f. sp. trit/c1) e referem-se à
distância amostrada (em cm) e o respectivo número de lesões por Está claro que aE (a intensidade estimada de doença na
colmo: 12 cm/57,86 lesões por colmo; 25/19,23; 84/2,80; 160/0,29; fonte) não muda, mas ai' é muito menor agora, uma vez que esta
250/0,26; 500/0, 1O; 800/0,03. O gradiente observado é bastante é a intensidade estimada a 1 m, comparada com a intensidade a
inclinado (Figura 41. lA, 8). Ambas as funções foram ajustadas 1 cm no caso anterior. Com relação às inclinações dos gradientes,
aos dados por meio de procedimento não-linear (Figura 41.1 A, B): b,, permanece constante enquanto hr: aumenta por um fator de
yp(x) = 2570,63.:< 1•526º R2 = 0,999 SQD= 0,90 100. A meia-distância xH é de 8,2 cm ou 0,082 m.
Como dois modelos estão disponíveis para descrever
yix) = 159,4678 exp(-0,0845x)R2 = 0,998 SQD= 7,29
gradientes (Equações 41.l e 41.2), urna pergunta pertinente é
Obviamente, neste exemplo, a função da potência propor- qual deles se ajusta melhor à maioria dos casos. Revisões deta-
ciona um melhor ajuste ao gradiente observado, o que se reflete lhadas sobre o assunto estão disponíveis ua literatura (Gregory,
1968; Fill et ai., l 987). Grcgory ( 1968) analisou 124
60 60 gradientes de patógenos veiculados pelo vento: em
59 casos a lei da potência (Equ:ação 41.1) propor-
A B cionou melhores ajustes; em 65 casos, no entanto,
o
E a vantagem foi da lei exponencial (Equação 41.2).
õ 40 40 Fitt et ai. ( 1987) publicaram trabalho semelhante,
-u
cn
<li
,o
com a análise de 325 gradientes: nenhuma recomen-
dação clara sobre qual dos dois modelos é superior,
cn 20 20 porém, foi apresentada. Parece, portanto, que ambos
<li os modelos são mais ou menos bem adaptados à
-' correta descrição de gradientes na área fitopatoló-
o o • gica. Pode-se dizer que a lei exponencial é um pouco
mais conveniente, uma vez que permite a determi-
o
200 400 600 800 o
200 400 600 800 nação da intensidade de doença na fonte, além de
Distância (cm) Distância (cm) possibilitar o cálculo da meia-dis,tância (xH).
5 5
41.1.3.3. Comparação d•~ gradientes
ô e D
E • Frequentemente gradientes precisam ser com-
õ
-o
u parados. Em princípio, duas abordagens para
• tal existem. Na primeira, do,is gradientes são
cn
<li
o considerados iguais se as respectivas derivadas
'º
li) dy/dx nas mesmas distâncias forem iguais. Se essa

-
<li
...J premissa for aplicada a todas as distâncias, dois
e: gradientes somente podem ser iguais se eles forem
criados por um deslocamento ao llongo do eixo y. Na
-5 segunda abordagem, dois gradientes são considerados
2 3 4 5 6 7 o 200 400 600 800 iguais se as respectivas derivadas dy/dx nas mesmas
ln (Distancia (cm)) • Distancia (cm) intensidades de doença forem iguais. Se essa premissa
for aplicada a todas as intensidades de doença, dois
Figura 41.1. Gradientes (observado e transformado) de oídio do trigo e funções gradientes somente podem ser iguais se eles forem
ajustadas pela lei da potência (A e C) e pela lei exponencial (B e D). criados por um deslocamento ao longo do eixo x.

533
 Manual de Fitopatologia

A derivada da lei exponencial pode ser calculada como
dy/dx = akbE) exp(-bE x) = -b,;,E. Neste caso, a derivada
depende apenas da intensidade de doença. Para a lei da potência,
a seguinte fórmula é válida: dy)d'" = ap(-bP)x-bP · I = -bP yP I x.
Assim, neste caso, a inclinação depende não somente da inten-
sidade de doença, mas também da distância da fonte de inóculo.
Consequentemente, a comparação de gradientes descritos pela lei
da potência não é possível com esta abordagem. Para maiores
detalhes, consulte Minogue ( 1986).
41.l .J.4. Modificaçilo da lei da potência
Como já discutido, a lei da potência tem a desvantagem de
não ser definida na fonte. Essa desvantagem pode ser solucionada
com a adição de um parâmetro (cp) que provoca um deslocamento
do gradiente para a esquerda. A lei da potência modificada é tntào
dada por:
y,,(.r) =: aP (x + cp)""P (41.3)
Agora, um valor finito pode ser calculado na fontt:
yp(O) = aP c/p. O parâmetro aP descreve a intensidade de doença
na distância (1 - cP): aP = yP(l - e,.). Também neste caso a linea-
rização do gradiente é possível, desde que cP seja conhecido:
ln(.y,.(x)) =ln(a,,)- bP ln(x + cp)- De acordo com Mun<lt & Leonard
( 1985), o parâmetro cP pode ser interpretado como o raio da fonte
de inóculo. Mundt ( 1989) tentou provar essa interpretação em
experimentos com micro-parcelas, mas os resultados não foram
conclusivos. Por ter um parâmetro a mais (cr), deve-se ter em
mente que a lei da potência modificada produzirá quase sempre
melhor ajuste aos dados quando comparada à lei original.
M inogue ( 1989) chamou a atenção para a semelhança entre
a equação 41 .3 e a função de densidade de probabilidade .f{x) da
d istribuição de Pareto com dois parâmetros positivos (a e 8):
.f(x) = a8~(x + O)~" ' 1• Em experimentos de simulação, ele
demonstrou que a dispersão espacial de esporos pode ser melhor
descrita por meio de gradientes que seguem a distri buição de
Pareto quando comparados com gradientes que seguem a lei expo-
nencial. Assumindo-se a mesma distância média de dispersão, mais
esporos serão depositados próximos à fonte e a longas distâncias da
fonte se o gradiente de Pareto for aplicado; a distâncias intermedi-
árias, no entanto, menos esporos serão depositados (Figura 41.2A).
O comportamento de ambas as funções toma-se mais claro se os
gradientes forem expressos em logaritmo (figura 41.28). Assim, um
gradiente que segue a distribuição de Pareto (ou a lei da potência)
possibilita mais deposição longe da fonte, dando ensejo à fonnação
de focos secundários ou satélites. Em contraste, um gradiente expo-
nencial diminui mais rapidamente com a distância que qualquer
função de potência (como é a distribuição de Pareto) e, ponanto, a
fonuação de focos secundários ou satélites é menos provável.
41.1.J.5. Função de gradiente generalizada
Lambert. et ai. (1980) propuseram uma função de gradiente
generalizada com três parâmetros:
(41.4)
Esta funçào tem a vantagem de poder gerar tanto a lei
exponencial quanto a lei da potência com valores apropriados
do parâmetro e,,· Obvi~mente, para cc;=l, tem-se a função expo-
nencial (Figura 41.3). E possível demonstrar que a equação 41.4
transforma-se na função da potência quando cG tende a zero. A
Figura 41.3 mostra exemplos para cr; - 0,5 e c0 - 2.0. Neste
último caso, a função é semelhante à densidade de probabilidade
dn distribuição normal (curva de Gauss). Kampmtijer & Zadoks
(1977) aplicaram essa função para descrever gradientes de depo-
sição de esporos no simulador de epidemias por eles desenvol-
vido (EPIMUL).
41.1.3.6. Fuoçcies de crescimento decrescente para
modelar gradientes
De modo geral, Ioda função decrescente e que se aproxima
de .tero a grandes distâncias da fonte podt ser usada para modelar
gradientes. Em vista disso. parece razoável usar as bem conhe-
cidas curvas de progresso de doença para modelar gradientes.
mas agora como funções decrescentes. As funções mais usadas
para expressar o progresso de doença sllo a exponencial, a logís-
tica e a de GompcrtZ. Todas elas podem ser linearizadas com a
transfonnação adequada:
• para o crescimento exponencial: ln(y)
• para o crescimento logístico: logito(.y) = ln[y / ( 1 - y)]
• para o crescimento de Gompertz gompito(y) = -tn[-ln(.y)].

1/1
o
100

80
Distribuição exponencial
Distribuição de Pareto
-"'
o
~
o
4
~
o Q. :-...
Q.
1/1
Q) 60 "'
Q)

,,
2
''
'
Q)
,,
Q)

o
o ~

e 40 ~
a, '-.::
Q)

E
E
,::,
-2
''
,::,
z
20

o
A
-
z
e -4 ' e' '
o 2 4 6 8 o 2 4 6 8
Distância x (m) Distância x (m)

Figura 41.2 - Comparação de gradientes de dispersão (A: não-transformado; 8: transformação logarítmica) baseados nas distribuições expo•
nencial e de Pareto (a.= 2, 0 = 1} com a mesma distância média de voo de I m.

534
 Análise Espacial de Epidemias

e =1 A equação 41.8' é similar àquela usada por Aylor & Ferran-

CG:.: 0,5 ··········· CG = 2
G dino ( 1990) para descrever gradientes da ferrugem do feijoeiro
100 (Uromyces appendiculotus): y(x) =A I (1 + ili L2). Uma rápida
comparação com a equação 41.8' mostra que ambas são idênticas
no caso de b = 2 e a••= -IIU. O parâmetro L está relacionado
80 com o tamanho da planta e A estima a intensidade de doença na
fonte (neste caso, número de pústulas).

-
~
)(
60 Assim, diversas funções de diferentes formas estão dispo-
níveis para descrever gradientes (Figura 41.4). Algumas delas já
foram usadas na prática, mas um estudo abrangente que compare
~ 40 todos os modelos apresentados aqui nunca foi conduzido.

41.1.4. Modelando a Dinâmico de Gradientes

20
Considerando que gradientes de doença podem mudar em
função do tempo. é conveniente examinar com detalhes a dinâ-
o mica dos gradientes. Para tal, funções y(x,t) serão consideradas.
o 2 4 6 8 10 nas quais a doença y depende tanto da distância x da tbnte como
Distancia x (m) do tempo 1. Por meio de tais funções, a intensidade de doença a
qualquer distância em q ualquer tempo pode ser estimada. Num
Figura 41.J- Função generalizada de gradiente para três valores de gráfico tridimensional, a doença y é a superfície sobre os eixos da
cc (uc;= 100; bG = 0.3).

100 100
Para criar fuuções de gradiente, considera-se a (41.5') (41.6')
severidade transformada de doença como uma função
80 80
linear decrescente com a distância ou com o logaritmo da
distância. Neste último caso tem-se: --
~
L 60 60
lnú-) = a-bx
ln(>,)= a - b ln(x)
( 41.S)
(41.6) -
i<' 40
>, 40

Essas equações, como se recorda, são as equações 20 20

linearizadas da lei exponencial e da lei da potência. De
modo similar, outnis funções de gradiente podem ser-cons- o o
truídas, substituindo-se ln(y) por logito(>i) ou gompito{y): 100 100
(41.7') (41.8')
logito(y)=o-bx (41.7)
80 80
logito()') = a - b ln(x) (41 .8)
gompito(y) = a - b x (41.9) l 60 60
gompito(y) = a - b ln(x) (41.10) x 40 40
~
Para descrever gradientes, a equação 4 1.7 foi apli- 20 20
cada por Minogue & Fry ( 1983a; 1983b), a equação
41.8, por Berger & Luke ( l 979), e a equação 41.1 O, por o o
Danós et ai. ( 1984) e Headrick & Pataky ( 1988).
100 100
As equações lineares (Equações 4 1.5 a 41.1 O} (41.9') (41.10')
podem ser rearranjadas para expressar y(x) sem trans- 80 80
fonnaçâo. Usando as abreviações a• = exp(o) e
a•• = -exp(-a). as seguintes fórmulas podem ser deri- ~ 60 60
vadas:
x 40 40
y(x) = a* exp(-b x) lei exponencial (41.5') ~

y(x) = a• xb lei da potência (41.6') 20 20

;,{x) = 11(1 - u** exp(b x)] função logística (41.7') o o
o 2 4 6 8 10 o 2 4 6 8 10
y(x) = 11 ( 1 - a..., .~) fuução log-logística (41.8') Distância x (m) Distancia x (m)
y(x} = exp[o. . exp(bx)] função de Gompertz (41.9')
figura41.4-Gradientes de acordo com as equações 41.5' a 41.10' com
;,{x)=exp(a**.xb) funçãodegradientegeneraliZJlda (41.10') y(I) = 80 ey(5)= 20%.

535
 Manual de Fitopatologia

distância x e do tempo t (Figura 41.5). Caso a superfície doença

(composta de espaço e tempo) seja considerada a uma distância
fixa, a doença dependerá somente do tempo. o que resultará numa
curva de progresso d a doença. Por outro lado. fixando-se o tempo,
a doença será função apenas da distância, o que resultará numa
curva de gradiente.

.........._
100

8o
~
6o -..;.
<lo '.;)
")(
\.:,
~o ~
o - 0,54.t3 + 0,0111 + 0,0059fj com valores negativos
·o t (fY1)
dic:is) o,s· to"''
Figura 4 1.S - Doença y em função do tempo I e da distância x da
fonte.
41.1.4. J. Equações de regressão múltipla para
superfícies de doença em fun ção de
espaço e tempo
Regressão múltipla constitui-se numa abordagem simples
para descrever doença em função do tempo e da distância.
Um exemplo deste tipo de esrudo foi conduzido por Headrick
& Pataky (1988) com a ferrugem comum do milho (Puccinio
sorghi). A severidade de doença para um dos híbridos estudados
(Figura 4 1.6) foi descrita por:
y(x,t) = 51, 1 - 43,3x + 9,0,r - 0,54:2 + 0,011 t + 0,0059t" (41.11)
Duas desvantagens desta abordagem são: (i) os parâmetros da
equação não têm significado biológico; (ii) não se pode extrapolar
fora da gama de dados analisada. Essas desvantagens podem ser
facilmente demonstradas se as cwvas de progresso da doença e os
gradientes de doença forem derivados da equação obtida (Equação
41 .11 ). Assim. fixando-se t em I O, o gradiente resultante é dado
por y(x, 1O) = 51.8 - 43,3x + 9,0x2 - 0,54x3• Esta equação é um poli-
nômio de terceiro grau que prevê valores negativos para grandes
distâncias (o tenno cúbico tem sinal negativo). Por outro lado, se
a distância é fixada em x = 5, a curva de progresso da doença é dada
por J{S.t) = -8,4+0,011 t + 0,005912. Essa curva de progresso é uma
função quadrática do tempo, o que resulta em intensidades negativas
de doença para pequenos valores de t. Assim, nem os gradientes,
nem as curvas de progresso fazem sentido biologicamente.
41.1.4.2. Abordagem 'stepwise' para
superfícies de doença.em função
de espaço e tempo
Nesta abordagem, numa primeira etapa, os gradientes em
diferentes pontos no tempo são detenninados empregando-se
Fi~ura 41.6- Gráfico da equação 41.11 [y(x,I) = 51, 1 - 43,3x + 9,0x2
fixados em zero.
o mesmo tipo de função e, numa segunda etapa, é calculada a
dependência temporal dos parâmetros da função do gradiente.
Naturalmente. é também possível o processo inverso. começando
com o progresso temporal e tenninando com o espacial.
Na literatura, exemplos são encontrados que descrevem a
primeira etapa desse procedimento. Berger & Luke (1979), para
a ferrugem da folha da aveia (Pucc:inia coronata f. sp. avenae),
usaram uma função linearizada (Equação 4 1.8) para descrever
gradientes cm diferentes pontos no tempo. Pela figura apresen-
tada naquele trabalho, vê-se que a inclinação b permanece mais
ou menos constante em função do tempo ou decresce ligeira-
mente, o que se reflete num achatamento dos gradientes. Danós et
ai. ( 1984), para o cancro cítrico (Xanthomonas citri subsp. citri),
aplicaram outra função linearizada (Equação 41.1 O) e encon-
traram que as inclinações b aumentavam com o tempo, produ-
zindo gradientes cada vez mais inclinados.
41.1.4.3. Abordagens teóricas para descrever
superfícies de doença cm fu nção de
espaço e tempo
Nos exemplos discutidos até aqui, a dinâmica de gradientes
foi estuda<la utilizando-se dados obseivados experimentalmente.
Jeger ( 1983), no entanto, fez uso de considerações teóricas para
descrever os aspectos espacial e temporal de epidemias. Sua
primeira abordagem foi usar equações diferenciais já conhecidas
para gradientes e para curvas de progresso da doença. Dos oito
modelos propostos por Jeger ( 1983), somente dois serão discu-
tidos neste item, os modelos (ii) e (iv). Para o modelo (ii), o autor
assumiu a função logística tanto para gradientes quanto para
curvas de progresso. Para estas, a doença aumenta com o tempo;
para aquelas, diminui com a distância. As seguintes equações
diferenciais parciais para a função y(x,t) foram empregadas:
• curva de progresso da doença: 8 yl Ô t = e y ( 1 - y)
• gradiente de doença: Ô yl à x = -b y (1 - y)

536
 Análise Espacial de Epidemias

Por integração a função y(x,t) pode ser detenninada: A equação 41.14 indica que a velocidade decresce com
maiores intensidades de doença, mas aumenta com o tempo. Isto
y(x,t) = 11 [l + A exp(b x- e t)] (41.12)
é equivalente à conclusão ohtici::i a partir da equação '11.15, isto
Uma característica interessante do aspecto espacial e temporal é, que a velocidade aumenta com o aumento da distância. Assim,
de epidemias é a velocidade com a qual um certo nível de doença os gradientes dispersam-se a partir da fonte com velocidade
está se movimentando para mais longe do foco. Se essa velocidade crescente e. adicionalmente. há mudança na forma do gradiente
for conhecida, pode-se prever quando um detem,inado nível crítico (Figura 41.8).
de doença irá ocorrer a uma dada distância. A velocidade, como se
sabe, é definida como a derivada parcial 8 xi 8 t. Para detenninar
essa velocidade para a equação 41.12, a equação é solucionada para
- - t=20 -·-·- t=40 ··········· t = 60
x, de tal modo que: x == ln[(! / y - 1) / A] I b + e t / b. Segue-se, então.
a diferenciação para t. Como o primeiro tenno não é dependente 100
de t. tem-se: 8 xi 8 t = e / b. Neste caso a velocidade é constante
e independente da intensidade de doença. Assim, os gradientes 80
movem-se a partir do foco com velocidade constante e a forma
~
do gradiente não sofre alteração. A doença, portanto, está
mudando no espaço como uma onda de velocidade constante
(Figura 41.7).
-
~
)(
~
60

40

20
--t=20 -·-· - ·t = 40 ........... t = 60

100 ................... o 10 20 30 40 50
Distância x (m)
80
Figura 41.8 - Gradientes resultantes da equação 41.13 cm três tem-
'\ \ ··---........ pos 1 (A= 10; b = 1,5, e = 0.1).
60 \
\

40 4 J.1.4.4. Ondas epidêmicas

\
A equação 41.12 mostrou que o gradiente move-se a partir
\
20 do foco a velocidades constantes e sem mudar sua forma em
' .. função do tempo. Isso leva a frontes de doença similares a ondas
"·• ........
0+---r--,.--,,=:;,,-_,.;·;..:::-~
- !"-..,;;.;.:.=;,--....,...--, epidêmicas em movimento. Berger & Luke ( 1979) introduziram
o 10 20 30 40 50 o termo isópata (isopath), definido como linhas no espaço com
Distância x (m) a mesma intensidade de doença. Usando esse conceito, pode-se
dizer, a partir da equação 41.l 2, que a velocidade das ísópatas é
Figura 41.7 - Gradientes resultantes da equação 41.12 em três constante. Exemplos adicionais de ondas epidêmicas em movi-
tempos 1 (A = 10; b == 0,2, e = 0,1). mento e velocidades constantes para isópatas são apresentados
por van den Bosch et ai. ( 1988a; 1988b; l 988c). Na Tabela 41.1 ,
algumas velocidades de isópatas para doenças de plantas são
O modelo (iv) de Jeger (1983), no entanto, mostra que apresentadas.
essas conclusões não são sempre válidas. Nesse modelo, também De acordo com a equaçào 41.13, no entanto, a forma do
é assumido que a curva de progresso da doença é dada por uma gradiente é variável com o tempo e, assim, a velocidade do movi-
função logística crescente, mas o gradiente é descrito por uma mento do gradiente é maior para valores menores de intensidade
função log-logística decrescente. Assim, as seguintes equações de doença. Isso resulta numa fronte de doença que é uma onda
diferenciais parciais são usadas: epidêmica dispersiva com velocidades de isópatas variáveis.
curva de progresso da doença: 8 yl 8 t = e y (l - y) Aylor & Ferrandino (1989) descreveram comportamento similar
para a dinâmica e dispersão da ferrugem do feijoeiro (Uromyces
gradiente de doença: 8 y/ 8 x = -b y ( 1 - y) / x appendiculatus). Ferrandino (1993) e Sche.n n ( 1996) propuseram
A função correspondente y(x,t) pode ser determinada como: modelos para a dinâmica de epidemias no tempo e no espaço que
também implicam em ondas dispersivas. Uma discussão mais
y(x,t) = l / [l + A xh exp(-c /)] (41.13) d~talhada do assunto é encontrada em Minogue (1986).
Solucionando para x, com o objetivo de calcular a velocidade: 41.2. PADRÕES ESPACIA IS DE DOENÇA
x == [(I /y- l) / A] 11bexp(ct l b)
Padrão espacial em fitopatologia foi definido por Gilligan
Após a diferenciação, a velocida?e resulta em: ( 1983) como o arranjo de entidades doentes umas em relação às
axf 8 t = f(y) exp(c t l b) comjt,,) = [(1 / y- l) / A] ~e / b (41.14) 1 outras. Os padrões espaciais de doença originam-se das intera-
ções de fatores fisicos, químicos e biológicos que influenciam os
ou processos de dispersão e infecção. A análise de padrões espaciais
8xl8 t=cxl b (41.1 S) pode ser usada para gerar hipóteses sobre processos ecológicos

537
 Manual de Fitopatologia

Tabela 41.1- Exemplos de velocidades de linhas isópatas para algumas doenças de plantas.

Patúg no 1111,pedeiro h·locid.ide Lilenitura

Tomato ringspot ~·irus 'raspbeny' 2 m/ano Converse & Stace-Smith ( 1971)

Peronospora farinosa espinafre 0.023 m/dia van den Bosch et ai. ( 1988c)
Puccinia striiformis trigo 0,094 m/dia van den Bosch et ai. ( 1988c)
Pseudocercosporella herpotrichoides 1rigo 0,2-0,3 m/dia Rowe & Powelson (1973)
Puccinia coronata aveia 0,2-1,2 m/dia Berger & Luke (1979)
Septoria nodorum trigo 0,3 m/dia Jegcr ( 1983)
Phytophthora infesrans batateira 3-4 m/dia Minogue& Fry ( l983b) .

fundamentais (como reprodução, dispersão,

competição, sobrevivência, etc.) ou para
A B e
• •• ••• • •• • • • • •• •
sugerir mecanismos que deram origem a
esses processos. Além disso, pode fornecer
...• •
• •
....••••....:.•:.=·.... . • •
• • •
• • • •
...• ,...• ..
infonn ação quantitativa sobre a dinâmica • •
• •
•• ••
•••• • • • • •• • •
• ••
populacional do patôgeno, pode ajudar no
delineamento de experimentos epidemioló- • • •
gicos, no desenvolvimento de metodologia
de amostragem e monitoração do pató-
geno, além de poder ser útil no processo de
tomada de decisão para o manejo do patos-
•• •

~
....
• :
•
•• • • • •
• • • •• . •
•-
•
•

sistema considerado.
Figuru 41.9 - Padrões espaciais ao acaso (A), agregado (8) e regular (C) de pontos.
41.2.1. Padrõ,es Espaciais ao Acaso
e Agrc·gado
O padrão espacial de uma doença numa linha de plantio
ou numa parcela pode ser ao acaso ou agregado. Padrão ao acaso
em doenças cujos patógenos são veiculados pelo ar significa que
a probabilidade de um esporo cair sobre uma planta hospedeira
é igual para todas as plantas hospedeiras. Assim, a ocorrência da
doença não é influenciada pela distância da fonte de inóculo, seja
a fonte localizada na mesma planta ou na vizinhança próxima.
Padrão espacial ao a.caso está intimamente relacionado a iguais
oportunidades de infücção. Se, no entanto, em condições naturais,
o patógeno for dispeirso apenas a curtas distâncias (por respingos
de chuva, por exemplo). a probabilidade de uma planta ser infec-
tada é maior para aquelas plantas situadas próximas à fonte de
inóculo do que para aquelas situadas longe da fonte de inócuJo.
Nesse caso, o padrão espacial da doença não será ao acaso e, sim,
agregado, com focos visíveis ao redor das fontes primárias de
inóculo. Agregação é apenas um dos possíveis desvios para o
padrão espacial ao acaso ou aleatório. O outro desvio possível é a
regularidade ou unifonnidade. Padrão espacial regular de doença
existe numa linha de plantio, por exemplo, caso plantas doentes e
sadias ocorram de forma alternada. Esse padrão regular não ocorre
de forma natural, mas pode ser provocado, por exemplo, com o
plantio alternado de variedade suscetível e resistente.
Na Figura 41.9 as três possibilidades de padrão espacial
numa parcela são mostradas (cada ponto representa a posição de
uma planta doente). Na Figura 41.9A e 41.9C as plantas doentes
estão distribuídas por toda a parcela, ênquanto que na Figura
41.9B há maior concentração de plantas doentes no centro da
parcela, com quase nenhuma ocorrendo nas bordas (padrão agre-
gado). É digno de nota na Figura 4 l.9C que os pontos exibem
•
•
•• • •
•
• • •
• •
• •
• •
•• • • • • •
• • • ••
•• • • •
•
uma distância mínima entre si, nunca estando lado a lado; esse
padrão. portanto, não é ao acaso mas, sim, regular. Na figura
41.9A os pontos estão distribuídos ao acaso, o que pennite um
certo número de situações com plantas lado a lado.
41.2.2. Padrões Espaciais em Linhas de Plantio
Dois tipos de análise serão apresentados neste item para
investigar o padrão espacial de plantas doentes numa linha de
plantio. Em ambos os casos assume-se que o 'status' de uma
planta poJ.: ser caracterizado apenas como sadio ou doente;
severidaJe de doença não é considerada neste contexto. Se as
categorias binárias forem designadas por O (sadia) e 1 (doente),
o padrão da doença na linha é dado por determinada sequência
de Oe 1, por exemplo, O O I O I OO 1 1 O 1 O I O 1 O 1 1 O l para
urna linha contendo 20 plantas. A questão pertinente é se essa
sequência reRete um padrão ao acaso ou agregado de plantas
doentes.
41.2.2.1. Teste ' run'
Neste teste, o número de ·runs' é considerado como um
critério de padrão aleatório. Um 'run' é definido como uma
sequência de um ou mais símbolos idênticos, os quais são
seguidos ou precedidos por um símbolo diferente ou por símbolo
nenhum (no começo ou no fim de uma linha). A sequência de
\O plantas apresentada a seguir tem seis 'runs':
QJ! li º! ºl.U
2 345 6

538
 Análise Espacial de Epidemias
Se uma doença está se disseminando de planta para planta,
plantas doentes devem estar agregadas, o que leva a poucos
'runs •. Por outro lado, se plantas doentes estiverem distribuídas
ao acaso na linha, o número de 'runs • deve ser grande.
Para que se possa concluir estatisticamente a respeito de
agregação ou distribuição espacial ao acaso, é necessário saber
o número de ' runs' e sna variação esperada teórica. Assim, caso
existam N plantas numa linha e m dentre elas estejam doentes, as
fórmulas seguintes podem ser usadas para calcular o valor espe-
rado E(R) de 'runs' e sua variância o 2(R), assumindo-se padrão
espacial ao acaso:
E(R)=l+2m(N-m) I N (41.16)
o 2(R) = 2 m (N - m)[2 m(N • m)-N] / [N2(N - 1)] (41.17)
Para realizar o teste, os 'runs' observados (R) e os espe-
rados E(R) são comparados. Para um número razoavelmente alto
de plantas (usualmente N > 20), é útil proceder-se a uma estan-
dardização por meio do cálculo de ZR, o qual tem distribuição
nonnal:
ZR = [R + 0,5 - E(R)] / o(R) (41.18)
A constante 0,5 é chamada de correção para continuidade
e é introduzida para minimizar o efeito da natureza discreta do
número de 'runs'. O valor de ZHserá um grande número negativo
se houver agregação porque R serei, nesse caso, muito menor que
E(R). Como o teste é usualmente aplicado somente para diferen-
ciar distribuição espacial agregada de distribuição espacial ao
acaso, rejeita-se a hipótese de distribuição espacial ao acaso se
ZR<-1 ,64.
Alguns exemplos teóricos serão apresentados a seguir,
sempre considerando 20 plantas numa linha, 12 das quais doentes:
ponanto, N = 20 em= 12.
Exemplo l. Ql.lº-212 LU Q1ºl.l 210.U
12 3 4 5 6 7 8 9 10 ( ...) 14
Número de 'runs' esperados para distribuição espacial ao
acaso de acordo com a equação 41 . 16;
E(R)= 1 +2 · 12· 8/20= 10,6
A variância correspondente é (Equação 41.17):
o 2(R) = 2 · 12 · 8(2 · 12 · 8 - 20]/[20 · 20 · 19] = 4,3453
Para o valor estandardizado (Equação 41 . l 8):
ZR = [14 + 0,5 - !0,6]/4,3453112 = l,87
Como o número observado de 'runs' é maior que o número
esperado, a sequência examinada não exibe um padrão agregado,
o que também é mostrado pelo valor positivo de 2 1,..
Exemplo II. Q.LU0 00 UQlJ.00 il..LU.Q
12 3 4567 8 9
Como N e m são os mesmos do exemplo anterior, E(R) e
cf(R) também têm o mesmo valor. ZR pode ser determinado por:
ZR = [9 + 0,5 - 10,6]/4,34531'2 = _. 0,527
Neste caso, o número observado de ' runs' é menor que
aquele esperado no caso de padrão espacial ao acaso, mas a hipó-
tese da nulidade não pode ser rejeitada e a sequência de plantas
ainda é considlerada aleatória.
Exemplom. Pl l l l l l00OLU0000.LU
1 2 3 4 5 6 R=6
Com esBes valores, ZR é detenninado como:
ZR= [6 + 0,5 · 10,6]/4,3453112 = - 1,967
Aqui, como ZR é menor que -1,64, a hipótese da nulidade
é rejeitada e o padrão espacial na linha é considerado agregado.
Os três exemplos discutidos mostram que é necessário
haver um considerável desvio da aleatoriedadc para que a hipó-
tese alternativa de agregação seja aceita. Um exame superficial
do exemplo 11 levaria a maioria das pessoas a optar pelo padrão
agregado, fato, desmentido pelo teste objelivo.
41.2.2.2: Teste de 'doublet'
Na análise de 'doublet', o número de 'doublets', isto é, duas
plantas doenws adjacentes, é usado como o critério de decisão.
As plantas dentro da linha são outra vez caracterizadas como O
(planta sadia) e l (planta doente). Se existirem 1O plantas numa
linha exibindo, o padrão OO J 1 O I O 1 1 1, três 'tloublets' podem
ser identificados. Se o padrão espacial da doença for agregado,
o número de ' doublcts' será grande; o contrário é verdadeiro no
caso de um padrão espacial ao acaso.
O número observado de ·doublcts' será comparado com
o número esp,erado de acordo com a hipótese da aleatoriedade.
Considerando N plantas numa linha, com m plantas doentes, as
fórmulas seguintes são válidas para o cálculo do número esperado
de 'doublets' E(D) e de sua variância cr2(D):
E(D) =m(m -1)/ N (41.19)
cf(D) = m(m · l )[N (N • l )+2 N(m • 2)+N(m • 2)
(m-3)-(N- l )m(m· l)]I N2(N - \ )] (41.20)
R= 14 Na literatura, outra fónnula para a variância, desenvolvida
por Vanderpla nk ( 1946), é frequentemente citada. Converse et ai.
( 1979), no entanto, mostraram que a fórmula é incorreta, uma vez
que resulta em variância positiva mesmo quando N = m, caso em
que a variância deve ser zero.
Para conduzir o teste, o número observado de 'doublets'
(D) é comparado com o número esperado E(D). Para um grande
número de plantas (N > 20), é novamente possível calcular um
valor estandardizado de Z0 com base na distribuição normal:
Z0 = (D + 0,5 • E(D)] I o(D) (41.21)
No caso de agregação, o valor observado D será maior que
o esperado E(D) e, assim, Z0 terá um grande valor positivo. Uma
linha de plantas exibirá padrão agregado se Z0 > 1,64 (P = 0,05).
As mesmas sequências dos três exemplos anteriores serão
apresentadas a seguir para o teste de 'doublet' (com 20 planta
numa linha, 12 das quais doentes: N=20 e m=l2).
R =9
Exemplo l. O 1 1 OO 1 O 1 1 1 O 1 O 1 1 O I O1 1 D=5
Deve-se notar que uma sequência 111 define dois 'doublets';
uma sequência 11111 define quatro 'doublets', etc. O número
esperado de ',doublets', segundo a hipótese de aleatoriedade, é
dada pela equação 41.19:
E(D) = 12 · 11/20 = 6,6
539
 l'vlanual de Fitopatologia
A variância dos 'doublets', de acordo com a equação 41.20, é:
cr(D) = 12 · 11[20 · 19 + 2 · 20 · 1O+ 20 · 1O· 9 - 19 · 12 · 11 ]/(20 ·
20 · 19] = 1,25
Com a equação 41.21, calcula-se o valor estandardizado
ZD= [5 + 0,5 - 6,6)/1,25 111 = - 0,98
Como o número observado de 'doublets' é menor que o
número esperado, o padrão da doença certamente não, é agregado,
o que também se reflete no valor de Z0 .
Exemplo II. O 1 1 1 OO O 1 1 O 1 1 O O 1 1 1 1 1 O D= 8
Valores de E(D) e cr2(D) são idênticos ao exemplo anterior
(mesmos valores de Nem). O valor de 2 0 é calculado de acordo
com a equação 41 .21:
ZD= [8 + 0,5 - 6,6)/1,25 112 = 1,70
Neste caso, o número observado de ' doublets' é maior que
o esperado sob a hipótese de aleatoriedade. O valor de 2 0 mostra
que a hipótese da nulidade pode ser rejeitada em favor da hipó•
tese alternativa, o que significa que as plantas doentes exibem
padrão agregado na linha de plantio.
Exemplo III. O 1 1 I 1 1 1 OOO 1 1 1 OOOO 1 1 1 D = 9
ZD = [9 + 0,5 - 6,6]/I,25 1' 2 = 2,59
Neste caso, 2 0 é muito maior que 1,64 (o lirniitc a 5% de
probabilidade) e, assim, o padrão de plantas doentes é conside-
rado agregado.
Para o exemplo teórico II, como demonstrado, os testes
'run' e de 'doublet' apresentam resultados diferentes. No teste
'run', concluiu-se que o padrão espacial de plantas doentes éra
ao acaso enquanto que no teste de 'doublet' a aleatoried-ade foi
rejeitada e o padrão agregado, aceito. Qual desses testes é mais
confiável? Após comparação dos dois testes com dados simu-
lados, Madden et ai. (1982) dão preferência à análise: de ' runs'.
Para parcelas experimentais com muitas Iinha:s de plantio,
sugere-se que as diversas linhas sejam combinadas para formar
uma linha maior. Esta é, então, analisada com os métodos apre-
sentados anteriormente. Deve-se levar em conta, no entanto, a
transição entre diferentes linhas: assim, um par de plantas doentes
não deve ser contado como um ' doublet' se as pla111tas doentes
estiverem em linhas adjacentes. Converse et ai. (1979) desenvol-
veram um teste de ' doublet' generalizado que aborda o caso de
várias linhas de plantio.
41.2.3. Padrões Espaciais em A B
Parcelas ou Campos
Experimentais • •• ••• • ••
Diversos métodos estão disponíveis na
literatura para a análise de padrões espaciais
...
em parcelas ou campos experimentais como, •!
• 1. •
,
por exemplo, comparação com distribuições • • • .• it•
.. .. .
estatísticas, índices de dispersão, autocorre-
lação, áreas isópatas, lei de Taylor, etc. Há • :
• • ·1• • •
excelentes artigos e livros que tratam da inter- • ••
pretação de dados espaciais nos contexêos da
epidemiologia e da ecologia. Os trabalhos
de Cliff & Ord (1981 ), Ripley ( 1981 ; 1988), Figura 41.lO - ' Quadrats' (6 x 6) para determinar as distribuições de frequência dos três
Campbell & Noe ( l 985), Upton & Fingleton
( 1985), Maddcn (l 989), Campbell & Madden ( 1990), Collett
(1991), Cressie (1993), Campbell & Benson (1994), Bailey &
Gatrell (1995), Cliff ( 1995), Madden & Hughes ( 1995), Kitanidis
(I 997) e Johnston ( I 998) possibilitam uma visão completa do
assunto. Uma descrição desses métodos será dada a seguir.
41.2.3.1. Comparação com distribuições estatísticas
Para analisar o padrão espacial da doença em parcelas ou
campos experimentais, uma moldura pode ser colocada sobre a
parcela de tal forma a dividi-la em 'quadrats'. 'Quadrat' é defi-
nido como uma unidade de amostragem e tem usualmente a
lbnna retangular, com dimensões a critério do pesquisador. Em
cada 'quadrat', o número de pontos (ou plantas docntes)_é deter-
minado e uma distribuição de frequência é construida. A distri-
buição de frequência, obviamente, dependerá do número de
' quadrats' ou do tamanho do 'quadrat' . Como o tamanho ideal
do ' quadrat' para cada situação não é conhecido, recomenda-se a
análise utilizamlo-se diferentes tamanhos.
Para analisar o padrão espacial ela Figura 41.9, cada parcela
foi dividida em 36 'quadrats' (Figura 4 1.10). A próxima etapa da
análise é contar os 'quadrats' que contêm nenhum ponto (ausência
de plantas doentes), um ponto, dois pontos, etc. A distribuição ele
frequência conseguida para os três casos está apresentada na Tabela
41 .2. As três distribuições de frequência são obviamente diferentes:
a Figura 41.10B tem alta incidência de 'quadrnts' com nenhum
ponto, consequência da concentração de plantas doentes em deter-
minada área da parcela; a Figura 41.1 0C tem predominância de
'quadrats' com um ou dois pontos (com uma exceção com três
pontos), o que é umu clam indicação de padrão regular; a Figura
41. l 0A tem alia incidência de 'quadrais' com O, 1 c 2 pontos.
De modo semelhante aos outros testes discutidos neste
capítulo, a pergunta que precisa ser respondida é qual a distri-
buição de frequência esperoda no caso dos pontos apresentarem
um padrão espacial ao acaso. A resposta pode ser dada com base
na distribuição binomial, que é caracterizada pelos parâmetros
p e 11. O parâmetro p é a probabilidade de um ponto se localizar
num determinado 'quadrat'. Como há um total de 36 'quadrals',
esta probabilidade é dada por p = 1/36 = 0,027. O parâmetro n é
o número de todos os pontos (plantas doentes) existentes, neste
caso n = 54. A probabilidade que um 'quadrat' contenha r pontos
pode ser calculada usando-se a distríbuição binomial:
n
P(r)=(r)p'(l -p)',.., com (r) =n!/[r!(n-r)!] (41.22)
e
.. • 1: •
•
•
•••
• 1
~-····..
••• :•. ••~
•
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• •
•
• • • •• • •
1
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•• ·-·· •• • • ► •
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• • • • • • • • • I•• • •
• 1
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••
1
• • • • •
•• 1•• •• • 1 • •
•
• • •
padrões espaciais da Figura 41.9.
540
 Análise Espacial de Epidemias

O número de 'quadrats' com r pontos esperados é obtido Há também alto grau de similaridade quando se compara a d istri-
multiplica ndo-se P(r) pelo número total de 'quadrats' na parcela. buição binomial com a distribuição de Poisson (Tabela 41.3):
As frequências observadas e esperadas para a figura 41.1 0A ambas descrevem situação de aleatoriedade. Uma diferença entre
estão apresentadas na Tabela 41.3. Há alto grau de semelhança as duas distribuições é que, para a binomial, o número máximo de
entre elas, o que indica padrão espacial aleatório para a Figura pontos uum 'quadrat' é restrito (valor máximo = n); para a distri-
41. l 0A. Um método objetivo para comparar as duas distribuições buição de Poisson, ao contrário, probabilidades positivas podem
de frequência é o teste Chi-quadrado. ser calculadas mesmo para valores mais altos.
A distribuição de Poisson só deve ser aplicada para dados
Tabela 41.2 - Distribuição de frequência para os padrões espaciais binários caso a frequência de doença seja menor que 20%. Além
da Figura 41.1 O. das d istribuições binomial e de Poisson, ambas específicas para
padrões espaciais ao acaso, outras distribuições estatísticas podem
l'ontos por ~11mcrn de ·11uadrats" em
ser ajustadas às frequências observadas no caso de ocorrer agre-
'quadrai' Figura 41.I0A Figura 41.108 figura 41.IOC gação. como as distribuições binomial negativa (para dados de
contagem) e beta-binomial (para dados binários). Para detalhes,
o 9 16 o consulte Ma<lden & Hughes ( l 995), Hughes el al. ( 1997) e
li 7 19 Madden et ai. (2007).
2 9 4 16 41.2.3.2. Mapas
3 4 3 1 O mapeamento (bi ou tridimensional) é uma técnica útil na
4 2 3 o visualização e discernimento de possíveis relações cnlre daJos e
variáveis, tais como fatores cdáficos. hídricos e, lambém, fontes de
5 1 o inóculo. Neste último caso, atenção especial é dada àquelas foutes
6 o o localizadas fora da área avaliada.. que podem ajudar a melhor
7 o o compreender o patossistema. Em adição ao mapeamento, áreas
ou linhas isópatas podem ser construídas, por meio de ·softwares'
apropriados, evidenciando locais de mesmo nível de doença.
O cálculo das probabilidades P(r) com a equação 41.22
41 .2.3.J. Índices de dispersão
pode ser muito trabalhoso para altos valores de n. Se n for grande
e p, pequeno, a distribuição binomial pode ser substituída pela O cálculo da maioria dos índices de dispersão O (relação
mais conveniente distribuição de Poisson. Essa d istribuição esta- variância/média, índices de Lloyd, índice de Morisita. etc.}
tística depende somente de um parâmetro (À), que J etennina o descritos na lite ralura (Upton & fingleton, 1985; Campbell &
número médio de poutos por •quadrat'. A probabilidade que r Ma<lden, 1990) é baseado na relação entre a variância e a média
pontos ocorram num deten11inado 'quadrai' é dada por~ do conjunto de dados da área experimental considerada. Esses
indices podem indicar padrões espaciais regulares (D < 1), alea-
P(r) = À' exp(-À) / r! (41.23) tórios (D = 1) ou agregados (D> 1) e são válidos para dados de
Para a determinação do número esperado de ' quadrats', a contagem (como o número de lesões por planta ou o número de
probabilidade P(r) é novamente multiplicada pelo número total insetos por folha).
de 'quadrats', neste caso 36 (Figura 41.1 0A). O parâmetro À é O índice de Morisita (JMJ, por exemplo, é calculado pela
o número total de pontos dividido pelo número de 'quadrats': fórmula:
À = 54/36 = 1,5. As distribuições de frequência observada e Q

esperada mostram grande concordância entre si (Tabela 4 1.3). JM=Q[L X,(x;-1)] /[N(N- I)] (41.24)
,. l

Ta bela 41.3 - Frequências observadas e esperadas para as distribuições binomial e de Poisson na Figura 41. l0A.

DistTibuição binomia l
~í1111cro dr ponto~ por ·quadrai'
O 1 2 3 4 5 6
Frequência observada 9 ll 9 4 2 o
Frequência esperada 7,86 12,13 · 9,19 4,55 1,65 0,47 0,11

Distribuição de Poisson
:\iimt•ro de ponro, por ·quadrai'

Frequência observada 9 li 9 4 2 o
Frequência esperada 8,03 12,05 9,04 4.51 1,69 0,51 0,131

541
 Manual de Fitopatologia
onde Q é o total de 'quadrats', X,, o total de pontos no 'quadrat' i,
e N, o total de todos os pontos(= tx,). Para o exemplo da Figura
41.10 (N = 54, Q = 36), os resultados são os seguintes:
Figura 41.1 0A: IM = 36·86 / (54·53) = 1.082
Figura 41.108: IM=36·154 /(54·53)= 1,937
Figura 4 l.l 0C: IM= 36·38 / (54·53) = 0,478
Esses resultados indicam que o padrão da Figura 41.l0A
é ao acaso, o da Figura 41.108. agregado, e o da Figura 41.1 0C,
regular. O teste de Chi-quadrado pode ser empregado para c-0nfim1ar
objetivamente essas indicações.
Madden & Hughes (1995) demonstraram que índices de
dispersão de modo geral (corno o índice de Morisita), baseados
que são nas premissas da distribuição de Poisson, não devem ser
usados para dados de incidência (especialmente para incidências
maiores que 20%). Para esse tipo <le dado (binário), a melhor
aproximação de uma condição de aleatoriedade é dada pela distri-
buição binomial e, assim, o índice de dispersão apropriado deve
ser outro. De fato, índice de dispersão, a rigor, é a relação entre a
variância observada e a variância teórica do processo em estudo
(D= variância observada / variância teórica). Deriva dessa defi-
nição a sempre utilizada relação variância observada c média
(D = variância observada/ média). uma vez que a variância da
distribuição de Poisson é sua própria média. Já para a distribuição
binomial, a variância é igual a Vbm ""p( 1 - p) / n, onde pé a inci-
dência na parcela e n, o número de plantas por ·quadrat'. Já a
variância observada é calculada por i,;,.., = l:(X, - np)2 / n2(N - 1),
onde rx, é o somatório do número de plantas sintomáticas em
cada 'quadrat'; e N é o número total de ·quadrais' em cada área.
A utilização de índices de dispersão apropriados para dados
de incidência vem, de forma gradual, ocupando espaço na literatura
fitopatológica (Gottwald et ai., 1995; Madden et ai., 1995; Laran-
jeira et ai., 1998; Spósito et al., 2007). Apesar de muito usados, os
índices de dispersão têm a grande limitação (assim como a compa-
ração com distribuições estatisticas) de não levarem em conta a
posição relativa de cada medida (Nicot et ai., 1984).
41.2.3.4. Lei de Taylor
Taylor ( 1961) foi o primeiro a demonstrar que populações
de diferentes espécies apresentam graus de agregação caracterís-
ticos. A partir de dados de distribuição espacial de diversas popu-
lações de uma espécie, pode-se relacionar linearmente o loga-
ritmo da variância observada u:b) e o logaritmo da média:
log(l,'.,b,) = log (A)+ b log(média) (41.25)
Essa é a chamada lei de Taylor. Os parâmetros da equação,
assim, representam a característica espacial de uma dada espécie.
Mais especificamente, Taylor ( 1961) enfatizou o emprego do
parâmetro b como um indice de agregação: quando b > 1, o
padrão espacial é agregado (tanto mais agregado quanto maior
for o valor de b); quando b = 1, ao acaS-O; quando b < 1, regular.
Madden & Hughes (1995) demonstraram a inadequação da
lei de Taylor para dados de incidência e propuseram uma modifi-
cação, confirmando a previsão do próprip Taylor (1961 ). de que
dados binários provavelmente necessitariam de tratamento esta-
tístico especial. A lei de Taylor modificada tem a forma:
log(Vo1,.r) = log (A)+ b log(variância teórica) (41.26)
542
Para o caso de dados binários (como incidência de doença)
a variância teórica é a variância binomial (Vbin), já referida ante-
riormente. Assim,
log(V..,) = log (A)+ b log(V1,,) (4 1.27)
Uma distribuição espacial ao acaso é indicada por b = 1 e
A= 1 [log(A) =O], isto é, Iog(Vob.) = log (Vi,), ou, variância obser-
vada = variância binomial. Isso é o mesmo que dizer que D = 1
para todo o conjunto de dados. Se h ; l e A> 1, então D é fixo e
igual a A para todo o conjunto de dados, isto é, D não varia com p.
Se h > 1, entllo logU(,,J aumenta com log(Vb,) numa taxa maior
que Vbm' isto é, D varia com mudanças em p. Nesse contexto, h é
considerado um índice de agregação, embora a interpretação do
valor de h nunca deva ser separada da interpretação do vafor de A.
A grande vantagem da lei de Taylor sobre outros métodos
de estudo do padrão espacial de doenças é que a agregação de
todo o conjunto de <lados é descrito pelo menor numero de parii-
metros (A eh). Outras abordagens (como os índices de dispersão,
por exemplo) requerem um parâmetro (D) para cada subcon-
junto de dados. Adicionalmente. os parâmetros da lei de Taylor
permitem uma visão dinâmica de como muda a agregação da
doença em função do tempo (e de maiores incidências). Quando
a lei de Taylor for usada para comparar diferentes doenças ou
uma mesma doença ern diferentes condições, cuidado deve ser
tomado para que as amostragens sejam feitas considerando-se
gama semelhante de intensidades de doença, caso contrário resul-
tados errôneos podem ser obtidos.
4 1.2.3.5. Análise de autocorrclaçiio espacial
Autocorrelação espacial é uma característica geral de variá-
veis ecológicas e pode ser definida como a propriedade que variá-
veis aleatórias têm de. tomadas duas a duas. em sítios separados
por uma certa distância, serem mais (autocorrelação positiva) ou
menos (autocorrelaçã.o negativa) similares que o esperado para
pares de observações associadas ao acaso. A análise de autocor-
relação espacial é uma técnica potente. na medida em que pode
analisar dados discretos, como contagem, ou dados continuos,
como área foliar afetada. No entanto, para trabalhar com inci-
dência, os dados precisam ser transformados de fonna conve-
niente. Os resultados da análise de autocorrelação espacial são
expressos em intervalos de espaço (/E 2'. l) em que os valores
dos dados mantêm relação uns com os outros, ou seja, até qual
intervalo de espaço !E uma certa medida (número de lesões, por
exemplo) numa posição E tem relação com as medidas nas posi-
ções E + !E em dadas direções. Ao contrário das técnicas ante-
riores, e por considerar a posição espacial das medidas, a análise
de autocorrelação espacial fornece informação não só do arranjo
espacial dos dados, mas também da relação entre medidas. Pode-
se, assim, identificar não ap4:nas a agregação, mas em quais locab
da área experimental ocorreu o fenômeno estudado e sua direção
preferencial. entre outros atributos.
41.2.4. Exemplos de Análise Espacial Aplicada a
Epidemias de Doenças de Plantas
4 l.2.4. 1. Padrão espacial do cancro cítrico em São
Paulo antes e depois da larva minadora
asiática
O cancro cítrico, causado pela bactéria Xanthomonas
citri subsp. citri, é um grave problema fitossanitário dos citros.
 Análise Espacial de Epidemias
O método de controle recomendado para os países ou regiões
onde o patógeno ainda não se tomou endêmico é a erradicação
da planta sintomática mais todas as plantas assintomáticas loca-
lizadas dentro de um determinado raio (variável de acordo com
o país) a partir da planta sintomática. A dispersão da doença no
pomar dá-se com o auxílio de respingos de chuva e respingos de
chuva aliados ao vento. Em ambos os casos, o padrão espacial
resultante é fortemente agregado (Figura 41.1 IA), o que facilita a
erradicação do patógeno.
Em São Paulo, a partir de 1997, um acentuado aumeuto no
número de focos da doença foi detectado: partindo-se de 45 focos
identificados em 1996, esse número passou para 190 (! 997), 457
(1998) e 4.180 (1999). Somente em 1999, 299.856 árvores sinto-
máticas foram identificadas, o que levou à erradicação adicional
de 1.737.545 árvores assintomáticas (usando-se o raio de 30 m).
Esse aumento epidêmico temporal da doença foi concomitante a
uma acentuada mudança no padrão espacial: de fortemente agre-
gado (D > 3,5 - Figura 41.11 A), o padrão passou a moderada-
mente agregado (l,0 <D < 3,5 - Figura 41 .1lB), com muitos casos,
inclusive, de padrão espacial ao acaso (D = 1,0 - Figura 41.11 C).
Levantamento efetuado em São Paulo no período 1999/2000 identi-
ficou, em 203 pomares avaliados, 53% com padrão espacial mode-
radamente agregado, 26% com padrão fortemente agregado e 21 %
com padrão ao acaso. Antes de 1996, a quase totalidade dos pomares
com cancro mostravam padrão espacial fortemeute agregado.
Na busca da causa para uma mudança de comportamento
dessa magnitude, a identificação em São Paulo, em 1996, da larva
minadora asiática dos citros (Phy llocnistis cifrei/a) logo chamou
a atenção dos epidemiologistas, a despeito desse inseto, com base
nas informações disponíveis na literatura (Stall & Civerolo, 1993;
Gottwald et ai., 1997b; Belasque Jr. et ai., 2005), não ser vetor de
X citri subsp. citri. A larva minadora asiática, no eµtanto, pode
causar graude impacto na epidemiologia do cancro c,.ítrico por
diversos motivos: (i) os ferimentos causados pelo inseto tomam
a folha dos citros altamente suscetível à infecção por meio de
aerossóis (mesmo aerossóis contendo poucas células bacte-
rianas); na ausência das minas, aerossóis raramente contribuem
para a epidemia; (ii) infecção na presença de ferimentos causados
pela minadora (em comparação com aberturas naturais) pode
ocorrer com concentrações de inóculo 100 a 1000 vezes menores;
( iii) a cicatrização dos ferimentos causados pela minadora pode
levar de I Oa 14 dias, comparado a apenas um dia para ferimentos
causados por vento, poda ou outros meios fisicos.
A B
l"TI'l+TTTI
Figura 41.1 l - Exemplos reais de pomares com cancro cítrico (quadrados cheios) e diferentes padrões espaciais: (A) fortemente agregado (D>
3,5); (B) moderadamente agregado (1 < D < 3,5}; (C} ao acaso (D = 1).
543
Com base nessas infonnações e após análise de 203 mapas
espaciais de pomares infectados, Bergamin Filho et ai. (2000)
propuseram a seguinte hipótese para explicar os fatos: a larva
minadora altera o gradiente de doença (mas não altera o gradiente
de dispersão), que passa da lei exponencial [ver Equação 41.2:
yi;(x) = aEexp(-bE'Y) e Figura 41. l B, D e4 l.2) para a lei da potência
(ver Equação 41.l: yp(x) = a,,x-bp e Figura 41. IA, 41.1 C e 41.2].
Como já discutido anteriormente, gradientes descritos pela lei
exponencial resultam em padrões espaciais bastante compactos
(como era o cancro cítrico ante1> da introdução da minadora,
Figura 41. li A), ao passo que gradientes descritos pela lei da
potência dão 01ige m a focos secundários ou satélites a considerá-
veis distâncias dos focos primários (como vem acontecendo cm
São Paulo desde a introdução da larva minadora, Figur.a 41.11 B).
Trabalhos recentes sobre a disseminação do cancro cítrico na
Flórida e em São Paulo dão suporte à hipótese proposta (Gottwald
e t ai., 2001; 2002; 2007 Schubert et ai., 2001 ), o mesmo aconte-
cendo com simulações em computador (Minogue, 1989; Zawolek
& Zadoks, 1992; Ferrandino, l993; Shaw, 1994: Zadoks & van
den Bosch, 1994).
A epidemiologia do cancro cítrico em São Paulo ilustra
clara e didaticamente a diferença entre gradiente de dispersão
e gradiente de doença: enquanto que o gradiente de dispersão
( de X citri subsp. citrí) não se alterou com a chegada de
P. citrella (a dispersão do patógeno por meio de aerossóis sempre
ocorreu), o gradiente de doença foi fortemente influenciado pelo
inseto (só depois de sua chegada é que os aerossóis tornaram-se
funcionais como facilitadores de infecção), com drásticas conse-
quências para a epidemiologia da doença.
A aplicação da lei de Taylor [ Equação 41.27: log( ":b) =
log (A)+ t, log(Vb1.)] a mapas de 340 talhões do cancro cítrico
também dá suporte à hipótese proposta por Bergamin Filho el
ai. (2000). Na análise conjunta de todos os pomares obteve-se
b = 1,28 e logA = 1,21, com R2 = 0,95 (Figura 41.12A). Tanto
b quanto A diferiram estatisticamente de 1, mostrando que o
cancro cítrico, de modo geral, tem padrão espacial agregado, o
que não causa surpresa. O exame atento da Figura 41.12A, no
entanto, mostra algo incomum na análise espacial de e pide-
mias: há pomares com padrão espacial ao acaso (pontos sobre
a linha binomial), pomares com padrão espacial altamente agre-
gado (pontos bem acima da linha binomial) e pomares com
padrão espacial moderadamente agregado (pontos pouco acima
da linha binomial) em praticamente toda a gama de incidências
e
 Manual de Fitopatologia
o vetores. Gottwald et ai. (] 997a) sugerem que A. gossypii tem o
A hábito de, ao deixar uma planta cítrica, voar para plantas discantes
-1
IJ)
.D -2
~
O)
-3
.2
-4
-5
-5 -4 -3 -2 -1 o -5 -4 -3 -2 -1
logVbin
Figura 41.12 - A lei de Taylor para 203 pomares com c:ancro cítrico.
(A) todos os pomares juntos; (B) pomares agrupados
de acordo com o índice de agregação (D - 1, círculos
vazios; 1 < D < 3,5, quadrados; D > 3,5, círculos
cheios).
da doença, como se o cancro fosse produto de diferentes meca-
nismos de dispersão, cada um deles capaz de produzir seu próprio
padrão espacial característico. A Figura 41.128 c,onfüma essa
impressão, com as três linhas de regressão ajustadas aos dados
para pomares agmpados de acordo com o índice de dispersão D
(D= 1; 1 <D< 3,5; D> 3,5): ao acaso (b = 1,05; logA = 0,19),
moderadamente agregado (b = 1,05; logA = 0,46) e fonemente
agregado (b = 1,09; log,1 = 0,96). Esses três grupos são pouco
influenciados pela incidência de cancro no pomar e ,estão ligados
aos três processos de dispersão predominantes (i) sem o minador
(fonemente agregado), (ii) com o minador (moderadamente agre-
gado) e (iii) com o minador c alto potencial de inóculo nas proxi-
midades (ao acaso). • rianas na superficie da lesão e, consequentemente, na disseminação
4 1.2.4.2. lnftuência da espécie do vetor na
epidemiologia da tristeza dos citiros
A tristeza dos citros foi observada pela primeira vez no
Brasil em 1937, na região do vale do rio Paraíba, São Paulo. Seu
agente causal, o vírus da tristeza (Citrus tristeza virus), é um dos
patógenos de maior importância econômica da cultura, afetando-
-a em todos os países produtores. No Brasil, o vírus é transmitido
de maneira semipersistente por diversas espécies de afídeos, prin-
cipalmente Toxoptera cirricida e Aphis gossypii. A primeira colo-
niza o citros, que é seu principal hospedeiro, e transmite o vírus
com alta eficiência; a segunda migra apenas acidentalmente para
o citros, não o coloniza, e transmite o vírus com baixa eficiência.
Toxoptera citricida não ocorria nos Estados Unidos e nos países
da América Central e Caribe até o início da década de 1990.
Ainda não ocorre na região mediterrânea.
O progresso temporal da tristeza quando r
citricida está
presente no pomar é tão mais rápido que a causa para tal não deve
ser apenas sua maior eficiência de transmissão. Estudos experi-
mentais conduzidos na Espanha, Flórida e Califórnia (na ausência
de I citricida e presença de A. gossypi1) mostraram que, em média,
95% das plantas de um pomar tomam-se sintomátic;as após 8 a
15 anos; na Costa Rica e República Dominicana (na presença de
T cítricida e A. gossypii), no entanto, a mesma incidência de tris-
teza é alcançada em apenas 2 a 6 anos (Otittwald et ai., 1997a).
Uma explicação adicional (além da maior E:ficiência de
transmissão) para essa dramática mudança no progre!Sso temporal
da tristeza deve ser procurada no comportamento espacial de seus
(entre 100 e 200 m), muitas vezes deixando o pomar e interrom-
pendo a cadeia de transmissão do patógeno. Esse comportamento
do vetor produz uma padrão espacial ao acaso de plantas com
sintomas de tristeza, fato comprovado por meio da lei de Taylor,
para pomares da Califórnia e da Espanha: os parâmetros A e b
não diferiram da unidade. Em pomares onde T. citricida estava
presente, ao contrário, a lei de Taylor mostrou padrões espaciais
agregados de plantas sintomáticas, tanto na Costa Rica (onde h
o foi maior que 1) quanto na República Dominicana (onde A foi
maior que 1). fato explicado pelo hábito de T. citricida, ao se
locomover, voar para plantas próximas daquela previamente
colonizada. •
41 .2.4.3. Quem governa o padr!lo espacial das
fitoviroses?
Para a grande maioria das doenças causadas por füngos e
bactérias, o padrão espacial de plantas doentes é governado pelas
características intrínsecas ao patógeno e por suas relações com o
meio ambiente. Assim, a título de exemplo, as ferrugens exibem
padrão espacial moderadamente agregado em vinude do balanço
entr~ disseminação pelo vento (longa, média e curta distâncias) e
disseminação pela chuva (curta e média distâncias); neste caso, os
urediniósporos formados na snperficie foliar podem ser dispersos
pelos dois agentes de disseminação. Já muitas bactérias, como
Xanthomona.s citri subsp. citri, agente causal do cancro cítrico,
exibem padrão espacial altamente agregado (no caso do cancro
cítrico, especialmente na ausência da larva minadora, Phyllocnistis
citrel!a), em virtude do papel indispensável desempenhado pela
chuva na dissolução da mucilagem que envolve as células bacte-
da bactéria.
O caso dos vírus é diferente. Aqui, os padrões espaciais de
plantas doentes variam desde altamente agregados. passando por
inúmeros padrões levemente agregados, até casos de distribuição
ao acaso: tudo depende das características intrínsecas ao vetor ( ou
aos vetores) e de suas relações com o meio ambiente (que inclui
o próprio vírus).
Assim, patógenos diferentes (bactérias, fitoplasmas/espi-
roplasmas ou vírus), mas com vetores do mesmo grupo, devem
exibir padrões espaciais semelhantes. Quase nada há na literatura
sobre o assunto, mas o pouco que há indica que o conceito pode
ser útil. como exemplificado pelos patossistemas:
(i) citros/Xylellafostidiosaldiversos vetores (Cicadellidae),
(ii) milho/complexo do enfezamento (fitoplasma - 'maize
bushy stunt phytoplasma' - e espiroplasma - Spiroplasma
kunkelii)/Dafbulus maidis (Cícadellidae) e
(iii) milho/vírus do 'rayado fino' (MRFV)/Dalbulus maidis
(Cicadellidae).
Apesar de envolverem. respectivamente, bactéria, fito-
plasma/espiroplasma e vírus, todos eles exibem padrões espa-
ciais semelhantes. O parâmetro b da lei de Taylor modificada,
um atributo imponante na caracterização espacial de espécies,
assume valores de 1, 13 (P< 0,05). paraXylellafastidiosa (Laran-
jeira. 1997), 1, 1O (P < 0,05), para o complexo do enfezamento
do milho (Folegatti, Amorim. Lopes & Bergamin Filho, dados
não-publicados) e 1, 19 (P > 0,05), para o vírus do 'rayado fino·
(MRFV) (dados de Gámez & Saavcdra, 1986), o que indica
544
 Manual de Fitopatología
o ,
A hábito de, ao deixar uma planta cítrica. voar para plantas distantes
-1
(/)
.o -2
o do vetor produz uma padrào espacial ao acaso de plantas com
>C)
..Q -3
-4
-5
-5 -4 -3 -2 -1 o -5 -4 .3 -2 -1
logVbin
Figura 41 .12 - /1. lei de Taylor para 203 pomares com cancro cítrico.
(A) todos os pomares juntos; (8) pom21rcs agrupados
de acordo com o índice de agregação (D - 1, círculos
vazios: 1 < D < 3,5, quadrados; D >· 3,5, círculos
cheios).
da doença, como se o cancro fosse produto de diferentes meca-
nismos de dispersão, cada um deles capaz de produzir seu próprio
padrão espacial característico. A Figura 41. l 2B confirma essa
impressão, com as três linhas de regressão ajustadlas aos dados
para pomares agrupados de acordo com o índice de dispersão D
(D= 1; 1 <D< 35; D> 3,5): ao acaso (b = 1,05; logA = 0,19),
moderadamente agregado (b = 1,05; logA = 0,46) c fortemente
agregado (b = 1,09; logA = 0,96). Esses três grupios são pouco
influenciados pela incidência de cancro no pomar e estão ligados
aos três processos de dispersão predominantes (i) sem o minador
(fortemente agregado), (ii) com o minador (modcradlamente agre-
gado) e (iii) com o minador e alto potencial de inóculo nas proxi-
midades (ao acaso). • rianas na supt:ríície da lesão e, consequentemente. na disseminação
41.2.4.2. Influência da l'Spécie do vetor nn
epidemiologia da tristeza dos citros
A tristeza dos citros foi observada pela prirneir.1 vez no
Brasil em 1937, na região do vale do rio Paraíba, Sfio Paulo. Seu
agente causal, o vírus da tristeza (Citrus tristeza virus), é um dos
patógenos de maior importância econômica da cultura, afetando-
-a em todos os países produtores. No Brasil, o vírus é transmitido
de maneira semipersistente por diversas espécies de :afideos, prin-
cipalmente Toxoptera citricida e Aphis gossypii. A primeira colo-
niza o citros, que é seu principal hospedeiro, e transmite o vírus
com alta eficiência; a segunda migra apenas acidentalmente para
o citros, não o coloniza, e transmite o vírus com bai.,ca eficiência.
Toxoptera citricida não ocorria nos Estados Unidos e nos países
da América Central e Caribe até o início da década de 1990.
Ainda não ocorre na região mediterrânea.
O progresso temporal da tristeza quando T. citricida está
presente no pomar é tão mais rápido que a causa parn tal não deve
ser apenas sua maior eficiência de transmissão. Estudos experi-
mentais conduzidos na Espanha, Flórida e Califórnia (na ausência
de T. citricida e presença de A. gossypii) mostraram que, em média,
95% das plantas de um pomar tomam-se sintomáticas após 8 a
15 anos; na Costa Rica e República Dominicana (n~1 presença de
T citricida e A. gossypii), no entanto, a mesma incidência de tris-
teza é alcançada em apenas 2 a 6 anos (Gottwald et al ., 1997a).
Uma explicação adicional (além da maior eficiência de
transmissão) para essa dramática mudança no progresso temporal
da tristeza deve ser procurada no comportamento espacial de seus
vetores. Gottwald et ai. ( 1997a) sugerem que A. gossypii tem o
(entre 100 e 200 m), muitas vezes deixando o pomar e interrom-
pendo a cadeia de transmissão do patógeno. Esse comportamento
sintomas de tristeza, fato comprovado por meio da lei de Taylor,
para pomares Ja Califórnia e da Espanha: os parâmetros A e b
não diferiram da unidade. Em pomares onde T. citricida estava
presente, ao contrário, a lei de Taylor mostrou padrões espaciais
agregados de plantas sintomáticas, tanto na Costa Rica (onde b
o foi maior que 1) quanto na República Dominicana (onde A foi
maior que 1), fato explicado pelo hábito de T. citricida, ao se
locomover, voar para plantas próximas daquela previamente
coloninda.
41.2.4.3. Quem governa o padrão espacial das
fitoviroscs?
Para a grande maioria das doenças causadas por fungos e
bactérias, o padrão espacial de plantas doentes é governado pelas
características intrínsecas ao patógeno e por suas relações com o
meio ambiente. Assim, a título de exemplo, as ferrugens exibem
padrão espacial moderadamente agregado em virtude do balanço
entre disseminação pelo vento (longa, média e curt3 distâncias) e
disseminação pela chuva (curta e média distâncias): neste caso, os
urediniósporos formados na superfície foi iar podem ser dispersos
pelos dois agentes de disseminação. Já muitas bactérias. como
Xan1homona.1· cifl•i subsp. citri, agente causal do cancro cítrico,
exibem padrão espacial altamente agregado (no caso do cancro
cítrico. especialmente na ausência da larva minadora, Phyllocnistis
citrella). em virtude do papel indispensável desempenhado pela
chuva na dissolução da mucilagcm que envolve as células bacte-
da bactéria.
O caso dos vírus é diferente. Aqui, os padrões espaciais de
plantas doentes variam desde altamente agregados, passando por
inúmeros padrões levemente agregados, até casos d<l distribuição
ao acaso: ludo depende das características intrínsecas ao vetor (ou
aos vetores) e de suas relações com o meio ambiente (que inclui
o próprio vírus).
Assim, patógenos diferentes (bactérias, fitoplasmas/espi-
roplasmas ou vírus), mas com vetores do mesmo grupo, devem
exibir padrões espaciais semelhantes. Quase nada há na literatura
sobre o assunto, mas o pouco que há indica que o conceito pode
ser útil, como exemplificado pelos patossistemas:
(i) citros/Xy/ella/astidiosaldiversos vetores (Cicadellidae),
(ii) milho/complexo do enfezamento (fitoplasma - 'maize
bushy stunt phytoplasma' - e espiroplasma - Spiroplasma
kunkelii)/Dalbulus maidis (Cicadellidae) e
(iii) milho/vírus do 'rayado fino' (MRFV)/Dalbulus maidis
(Cicadellidae).
Apesar de envolverem, respectivamente, bactéria, fito-
plasma/espiroplasma e vírus, todos eles exibem padrões espa-
ciais semelhantes. O p:irâmetro b da lei de Taylor modificada,
um atributo importante na caracterização espacial de espécies,
assume valores de 1, 13 (P < 0,05), para Xylellafastidiosa (Laran-
jeira, 1997), 1, 1O (P < 0,05), para o complexo do enfezamento
do milho (Folegatci. Amorim, Lopes & Bergamin Filho, dados
não-publicados) e 1,19 (P > 0,05), para o vírus do 'rayado fino'
(MRfV) (dados d.: Gáme7 & Saavcdra. 1986), o que indica
544
 Análise Espacial de Epidemias
padrão ao acaso ou de baixa agregação, provavelmente devido ao
hábito dos vetores (Homoptera: Cicadellidae), que se instalam ao
acaso na cultura e que, posterionnente, não costumam voar para
plantas imediatamente vizinhas àquelas em que se encontravam.
Mais estudos sobre o assunto, nessa e em outras combinações
hospedeiro/patógeno/vetor. são necessários antes que a generali-
zação aqui proposta seja validada.
Pelo mesmo raciocínio, um mesmo patógen,o. quando disse-
minado por diferentes vetores (com diferentes comportamentos),
deve apresentar padrões espaciais distintos em cada situação. O
vírus da tristeza do citros (CTV) é um bom exemplo desse prin-
cípio (ver item anterior).
41.2.4.4. Padrão espacial e etiologia do amareiecimt>nto
fatal do dendezeiro
Um aspecto raramente discutido na literatura fitopatológica,
em contraste com a literatura médica, é o emprego de padrões
espaciais de plantas doentes para inferir a respe:ito da natureLa
(biótica ou abiótica) do agente causal. Um dos motivos para tal é
que a obtenção de dados consistentes sobre o padrão espacial de
plantas doentes requer, via de regra. vários anos de coleta, tempo
geralmente suficiente para que o agente causal (biótíco ou abió-
tico) seja identificado por outros meios.
O trabalho de Laranjeira et ai. ( 1998), aqui discutido, analisa
a distribuição espacial de plantas de dendê (Elaeis guineensis)
com sintomas de amarelecimento fatal (AF) como contribuição
ao esclarecimento de sua etiologia. Mesmo tendo ciência que um
determinado padrão não indica necessariamente o processo que
o originou, a premissa básica do trabalho é que dloenças bióticas
de causa desconhecida devem apresentar padrão espacial de
plantas doentes semelhante ao padrão espacial encontrado em
doenças de causa biótica já devidamente caracterizad_as. Apesar
de ser assunto recente e ainda controvertido, as doenças de causa
biótica, especialmente quando o hospedeiro é perene, exibem
padrões definidos de aparecimento e de crescimento de focos,
além de mostrarem agregação estatisticamente significativa de
plantas doentes a partir de incidências relativamente elevadas,
usualmente entre I O e 15%.
Duas propriedades marcantes caracterizaram as epidemias
deAF em Benevides, Pará, sob o enfoque espacial, ,conforme quan-
tificado pelo índice de dispersão (D = ~b/Vb,,,) (Laranjeira et ai.,
1998): primeiro, a forte e frequente agregação de plantas afetadas
(plantas sintomáticas encontravam-se agregadas 1~m 93,75% das
situações analisadas) e, segundo, as incidências p extremamente
baixas nas quais a agregação foi estatisticamente, detectada. Via
de regra, doenças de causa infecciosa (ou biótica), por sua própria
infecciosidade, necessitam de limiares de incidência maiores
para que agregação significativa seja detectada, quando compa-
radas com doenças de causa não infecciosa (ou abiótica). Para as
epidemias de AF analisadas por Laranjeira et ai. ( 1998), valores
de incidência tão baixos como 3,2% ou 3,8% foram suficientes
para que agregação significativa fosse detectada. Discorrendo
sobre o mesmo assunto, van de Lande ( 1993) vai além e relata
agregação significativa para o AF em Victoria, Suriname, para
incidência de 0,7% (P < 0,05). Em outros blocos., incidências de
1,5%, 8,3% e 9,3% também foram suficientes para que agregação
significativa fosse detectada. No mesmo estudo (van de Lande,
1993), ainda com o dendezeiro, uma doença sabidamente de causa
biótica ('marchitez sorpresiva', causada por Phytomonas e trans-
mitida por insetos peutatomídeos) só mostrou agregação a inci-
545
dências consideravelmente mais elevadas (19, 1% < p < 34,4%). A
julgar por esses indícios, os processos que dão origem aos padrões
espaciais de urna doença de causa biótica ('rnarchitez sorprcsiva')
e os processos que dão origem aos padrões espaciais do AF são
bastante diferentes.
Houve relação significativa entre log(V...,) e log(V""') para
cada uma das situações analisadas, com valores de R 2 entre 0,970
e 0,997. Os valores de b e de A foram estatisticamente maiores
que l, para todas as análises, mostrando agregação de plantas
sintomáticas em todos os blocos. A amplitude de variação do
parâmetro b entre blocos foi pequeno (1,321 < b< 1,597). Análise
conjunta dos dados, considernndo todos os blocos e todas as datas
de avaliação, resultou em b = 1,282, log(A) = 0,891 e R2 = 0,901.
Neste caso, também, b e A diferiram de 1, confinnanélo o padrão
espacial agregado do AF. Os resultados obtidos com a lei de
Taylor confirmam e ampliam aqueles obtidos com os índices de
dispersão, ou seja, plantas com sintomas de AF exibem acentuada
agregação desde incidências extremamente baixas, tendência que
se acenn1a em função do tempo e do consequente aumento da
incidência.
A análise de ãreas isópatas não permitiu a identificação
de nenhum padrão espacial definido para o AF. Assim, áreas
de maior incidência de plantas sintomáticas (focos) podem ser
encontradas nas bordas dos blocos, mas podem, também. ser
encontradas no centro dos blocos. Em alguns casos, a situação é
ainda mais confusa, pois focos de plantas sintomáticas são encon-
trados tanto nas bordas como no centro dos blocos (Laranjeira ct
ai., 1998). Com relação ao crescimento dos focos, os mapas de
áreas isópatas mostram progrc:ssílo radial, às vezes com veloci-
dades iguais em todas as direções, dando origem a formas circu-
lares, às vezes com velocidades maiores na direção Norte-Sul
(ou Sul-Norte), dando origem a formas alongadas nesse sentido,
às vezes com velocidades maiores no sentido Leste-Oeste (ou
Oeste-Leste), dando origem a formas alongadas nessa direção
(Laranjeira et ai., 1998).
A ausência de padrão que caracteriza o aparecimento e o
crescimento de focos de AF também sugere o envolvimento de
processos formadores abiótícos. Em sua análise de áreas isópatas
para a clorose variegada dos citros, Laranjeira ( 1997) encontrou, de
forma consistente, os primeiros focos de plantas doentes nas bordas
dos blocos, indicação clara que o patógeno, e seu vetor, sobrevivem
nos pomares mais velhos infectados por X fastidiosa. Nenhum
padrão pôde ser definido para o AF, uma vez que focos foram
encontrados indistintamente nas bordas e no centro dos talhões.
Deve-se mencionar, finalmente, a associação entre proxi-
midade de riachos ou áreas alagadas e maiores incidências de
AF (Figura 41. 13). Essa associação também sugere causa abió-
tica para o Af e está de acordo com as conclusões de análise
epidemiológica temporal feita na mesma área e na mesma época
(Bergamin Filho et ai., 1998). Essas conclusões sobre a etio-
logia do AF, no entanto, não são unânimes na literatura: para uma
visão oposta à aqui apresentada, consulte van de Lande & Zadoks
( 1999).
41 .2.4.5. Padrão espacial e sobrevivência de
Colletotricltum
A podridão floral dos citros, causada por espécies dos
complexos Colletotrich11m aCL/tatum e C. gloeosporioides, é de
ocorrência esporádica na maior parte dos pomares do Estado de
São Paulo, mas pode ocorrer de forma devastadora quando há
 Manual de Fitopatologia

fevereiro - 96
...... .
. ::~:: f }}~
. . - . . •.
-:;.:::.;::t·:_: -:- ._..·;, .
ele, ada frequência de chuvas durante a florada (Silva Jr. et ai.,
... ,•
2014b). Em 2009, a condição climática foi de tal maneira favo-
rável à ocorrência da doença que mesmo com a aplicação de fungi-

..:.;~~!,:•1·; ;;iii\sí:Itt:.· ~ :-
•' ::"'
Figura 41.13 - Distribuição de plantas coin amarelecimento fatal
do dendenzeíro, avaliadas de fevereiro d,; 1997 a se-
tembro de 1997, cm propriedade localizada no Pará.
Círculos cheios representam plantas doentes. A área
em branco que cruza os mapas no sentido longitudi-
nal corresponde a um riacho.
cidas. houve significativa redução na produção e elevado prejuízo
aos citricultores (Silva Jr. et ai., 2014a). Colletotríchum produz
conidios envolvidos por mucilagem no interior de acérvulos. Os
conídios são dispersos por respingos de chuva a curtas distâncias
a partir da fonte. F.ssa fo1ma de dispersão, teoricamente, deveria
produzir distribuição altamente agregada de plantas doentes.
mesmo para baixos valores de incidência. No entanto, esse não é
o caso para a podridão floral dos citros no Estado de São Paulo.
Tipicamente as epidemias começam com distribuição aleatória
. --~- :-..
J'
de plantas doentes e só apresentam padrão de agregação quando
a incidência se aproxima de 15% de plantas doentes. Mesmo com
a evolução das epidemias, os índices de dispersão permanecem
relativamente baixos (Tabela 41.4). Ah:m do padrão de distri-
buição espacial de plantas doentes ser atípico na podridão floral
dos citros. a velocidade de evolução das epidemias é surpreen-
dentemente elevada para um pa1ógeno que se dispersa exclusiva-
mi;nte via respingos de chuva a curtas distâncias (Silva Jr et ai..
2014 b; figura 41.14). Duas são as hipóteses que explicam esse
comportamento inusitado: (i) o patógeno possui outros meca-
nismos eficientes de dispersão e (ii) a sobre, ivência epifítica do
patógeno é tão eficaz que. quando as condições de ambiente são
favoráveis, ele rapidamente infecta as flores. Essa duas hipó-
teses já foram comprovadas. As espécies dos complexos Cofle-
totrichum acutatum e C. gloeosporioides que causam a podridão
floral Jos citros podem ser dispersas por abelhas (Gasparoto et
ai.. 201 7). Esses vetores transportam conídios aderidos ao corpo
(Figura 41.15) e os depositam em flores sadias, o que explicaria
a distribuição aleatória de plantas doentes. Além disso, e talvez
até mais importante. o patógeno é capa7 de sobreviver de forma
cpifitica (assintomática) por meses tanto na superfície de folhas
cítricas (Pereira, 2014) como na superficie de plantas daninhas
(Frare et ai.. 2016). Dessa fom1a. logo após o florescimento, o
patógeno, já dissseminado na área. passa a produzir conídios, os
quais infectam as flores, causando epidemias explosivas.

Ta~la 41.4 - Índices de dispersão (variância observada/variância binomial). com quadrats de tamanho 3 x 2, e padrões de distribuição espa-
cial resultante das avaliações de incidência de plantas com podridão floral dos citros em um pomar localizado do Estado de São
Paulo, avaliado durante o florescimento das plantas de 2008 a 2010.

Data Incidência ('1/.,) Índin· de di,11l'nào Oi\trihuição das 1>lanlas

09/09/08 0,6 0,99 Ao acaso

18/09/08 4.4 1.00 Ao acaso
26/09/08 15,4 1,09 Ao acaso
03/10/08 25.2 1,29 Agregado
05/08/09 3,8 1,16 Ao acaso
18/08/09 5.0 1.10 Ao acaso
27/08/09 72,6 2,27 Agregado
01/09/09 80.4 2,22 Agregado
13/10/10 0.2 1,00 Ao acaso
Ao acaso
21/10/10
03/11/ 10 45,0
'·º 0,97
1.42 Agregado
08/ 11/ 1O 47,2 1,48 Agregado

Fonte: Modificada de Silva Jr. (201 1).

546
 Análise Espacial de Epidemias
05/08/2009 18/08/2009
Figura 42.14 - Mapas de distribuição de plantas com podridão floral dos citros {espécies dos complexos Col/e101rich11m acutawm e C. gloeoJ-
porioides) em um pomar de 500 plantas localizado no sudoeste do Estado de São Paulo. Quadrados va;,:ios representam árvores
sadias e quadrados cheios, árvores sintomáticas.
Fonte: Modificada de Silva Jr. (201 1).
Figura 41.15 - lmagens obtidas por microscopia eletrônica de var-
redura de massa de conídios de Colletotrichum spp.
aderida ao abdomen de abelha.
Crédito da foto: Maria Cândida G. Gasparoto.
41.3. BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
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547
 CAPÍTULO
42
MODELOS DE SIMULAÇÃO DE .
EPIDEMIAS DE DOENÇAS DE PLANTAS
Serge Savary e Laetitia Wil/ocquet
ÍNDICE
42.1. Introdução............................................................ 551
42.2. Análise de sistemas em epidemiologia de
doenças de plantas ...............•.......•.................•...... 552
42.2.1. Análise de sistemas, sistemas e modelos ... 552
42.2.2. Integração numérica e analítica.............. 553
42.2.3. Simbologia de Forrester e terminologia .... 553
42.2.4. Dimensões................................................ 553
42.2.5. Constantes de tempo e intervalo de
integração................................................. 554
42.3. U~ ~o.delo epidemiológico para doenças
policid1cas ............................................................ 554
42.3.1. Revisitando alguns conceitos
epidemiológicos sob a perspectiva da
análise de sistemas ................................... 554
42.l. INTRODUÇÃO
epidemiologia das doenças de plantas considera a
A interação entre plantas e patógenos ao nível popu-
lacional. Essa interação. que é chamada de doença.
é relevante por muitas razões, incluindo os efeitos negativos que
as doenças têm no desempenho das culturas, nos ecossistemas
e na biodiversidade. É uma interação populacional porque as
populações de agentes patogênicos interagem com populações de
plantas, o que pode resultar em epidemias. Também pode haver
diferentes padrões de doença ao longo de temporadas sucessivas.
Muitos fatores influenciam as epidemias de doenças ele plantas:
a composição genética do hospecleira e a do patógeoo; a variabi-
lidade do ambiente tisico, incluindo muitas facetas do clima e do
solo; os efeitos do manejo das culturas e também as característi-
cas (f1sicas. mas também econômicas e sociais) da paisagem onde
as plantas e as culturas crescem.
551
42.3.2. Componentes de um modelo
epidemiológico preliminar ..................... 554
42.3.3. Principais equações do modelo .............. 555
42.3.4. Inicializando o modelo ........................... 555
42.3.5. Desenho do fluxograma do modelo ....... 556
42.3.6. Verificação do modelo: a primeira
si.Jnulação ................................................. 556
42.3.7. Explorando o comportamento do
modelo...................................................... 556
42.3.8. Revisitando hipóteses .............................. 558
42.4. Considerações finais ............................................ 559
42.5. Bibliografia consultada........................................ 559
A modelagem tem muitas aplicações na ciência, incluindo
a fitopatologia, com dois propósitos principais e distintos. O
primeiro objetivo é prever. A previsào está associada cm muitos
casos à necessidade de antecipar a ação. Por exemplo, a previ-
são do tempo permite escolher as roupas do dia. A previsão é
um contributo essencial da ciência - pense sobre a epidemiolo-
gia médica e sobre as decisões relativas às vacinas em crianças.
Muito trabalho em fitopatologia tratou de previsão da doença.
com a ação antecipada de usar pesticidas. Essa aplicação de
modelagem permanece, de longe, a mais importante e a mais
visivcl. Trata-se de questões do tipo "será necessário pulverizar
amanhã?'" Essa aplicação de modelagem, portanto, envolve uma
maneira de responder perguntas.
O que importa nesta primeira aplicação de modelagem é
a própria predição - não nos impona muito a fonna de como a
previsão do tempo foi feita, desde que tenhamos a roupa certa
 Manual de Fitopatologia
para o dia. Na .fitopatologia, uma previsão incorreta da doença
às vezes pode significar doença muito severa e perdas econômi-
cas muito grandes. Da mesma fonna, no domínio da previsão
de epidemias, o que mais irnpona é a precisão da previsão: as
formas através das quais essa previsão é gerada são secundárias
e, mesmo, sem importância. Prever não é sinônimo de entender.
O segundo objetivo da modelagem é entender. Há muitas
maneiras diferentes de entender na ciência, mas uma imponante
consiste em ver que um princípio se aplica e que os eventos estão
em conformidade com esse princípio. O princípio pode, por exem-
plo, ser o seguinte: "esta variedade é resistente à doença" . O prin-
cípio pode ser testado através de um experimento fonnal. levando
ou não à sua confirmação. O princípio também pode assumir a
forma de uma teoria - um conjunto de princípios combinados,
de resultados que são derivados de experiências anteriores e
experiências fom,ais. Por exemplo, há uma grande quantidade
de estudos que mostram que dias nos quais há chuva (<ligamos,
1-10 mm) e temperatura (digamos, 5-15 ºC) moderadas são favo-
ráveis à requeima da batata (tais condições favorecem, por exem-
plo, liberação de esporos, transporte e infecção), em oposição a
dias muito quentes (15-30 ºC) e secos. Essas diferenças nos padrões
climáticos nos permitem entender porque cm algumas estações e
em algumas áreas a requeima da batata causa epidemias severas ou
não: a compreensão, nesse exemplo, deriva da conformidade dos
fatos observados com o conhecimento prévio. Os modelos podem
ser usados para reunir conhecime nto prévio, o que, por sua vez,
pennite a compreensão. O conhecimento prévio pode ser consi-
derado uma teoria, que pode assumir a fonna de um modelo. Esse
modelo, por sua vez, pode ser testado contra fatos observados: a
confiança ua teoria é aumentada quando os fatos estão em confor-
midade com a teoria; e quando os fatos não estão em conformidade
com a teoria, surgem novas questões. Essas novas questões podem
ser enquadradas em novas pesquisas: a modelagem se toma um
instrumento de investigação - uma maneira de fazer perguntas.
A modelagem é fundamental na exploração de sistemas
complexos, como as epidemias. Modelos são especialmente úteis
para abordar as questões do tipo "e se": "e se o clima estiver mais
seco ou mais quente?'", "e se cultivarmos variedades mais resis-
tentes?", "e se a cultura for plantada mais cedo?" ou ainda "e
se for usado menos fertiliz.ante?". Muitas vezes, o uso de mode-
los em epidemiologia foi reduz ido à questão: "e se um produto
químico for aplicado?" ou "e se o produto químico for aplicado
nesta ou naquela data?". Perguntas do tipo "e se" são difíceis, mas
muito imponantes, na ciência. Na verdade, a modelagem epide-
miológica tem sido, em parte, associada ao surgimento das ques-
tões-chave "e se" de nossos tempos: "e se a população mundial
exceder a capacidade de carga da biosfera?", ou "e se o clima
global for profundamente alterado?".
Este capítulo deriva de Savary e Willocquet (2014), que
fornece um curso on-line (http://www.apsnet.org/edcented advanced/
topícs/ Botaníca!Epidemiology/ Pages/default.aspx) com práticas,
exemplos e programas de simulação.
42.2. ANÁLISE DE SISTEMAS EM EPlDEMlOLOGIA
DE DOENÇAS DE PLANTAS
42.2.1. Análise de Sistemas, Sistemas e Modelos
Um sistema é uma representação simplificada da realidade.
"Sistema" é uma palavra comum, muitas vezes usada com signi-
ficado amplo. Por exemplo, sistema às vezes significa uma série
552
de elementos conectados, como o sistema de transporte público
de uma grande cidade, com ônibus e metrô. Neste texto, a palavra
sistema é usada com um significado mais preciso. Nós nos referi-
mos aqui a um s istema como (1) uma série de elementos selecio-
nados, escolhidos, com (2) limites especificados e (3) caracterís-
ticas pré-determinadas. Um exemplo para um sistema é uma sala
de aulas com um (1) número detenninado de alunos, (2) todos
dentro da sala, e, (3) cada aluno com suas habilidades especificas
(e limitações). Cada um dos três pontos: ( 1) os elementos que são
escolhidos para fazer parte do sistema, (2) os limites do sistema e
(3) as características dos componentes do sistema correspondem
a hipóteses - explícitas ou implícitas: decidimos quais alunos
fazem parte do sistema (ou não, talvez porque alguns alunos
faltem à escola naquele dia); nós escolhemos considerar esta
classe e não out1ra; e consideramos um tipo de habilidades (<liga-
mos, matemática e filosofia), e não outras (esportes e inglês).
Olhamos o s sistemas porque eles mudam ao longo do tempo.
Outro exemplo de um sistema poderia, por exemplo, ser uma
cafeteria nas proximidades. Essa cafeteria tem clientes que fazem
pedidos e funcionários que os processam. Pode haver, às vezes.
poucos clientes.. enquanto que, em outros momentos, o lugar
está muito cheio (por exemplo, porque a cal'eteria está perto da
Universidade e item wi-fi gratuito, que os alunos usam enquanto
desfrutam de um café e conversam com seus amigos). Assim, para
os clientes, e o s funcionários também, o tempo não é neutro. Em
seguida, é útil observar o nosso sistema de cafeteria em uma série
de intervalos de tempo que compõem um dia. Talvez um inter-
valo apropriado seja de uma hora: esse intervalo é mai~ <lo que
suficiente para e,xplicar as longas horas quando pouco acontece,
mas 6 muito justo para capturar eventos no horário de pico. Muita
coisa, porém, pode acontecer em uma hora quando o lugar está
ocupado, as pessoas se encóntnim, muitas ordens silo colocadas,
muitas mensagen1s recebidas. Talvez, um intervalo de 30 minutos, ou
mesmo 15 minutos, seja melhor. Então, embora muitos segmen-
tos quase vazios de 15 minutos possam ser um desperdício de
tempo de comp1L1tação, esses pequenos intervalos garantem que
eventos importantes não serão perdidos no horário de pico. No
entanto, muitas coisas ainda podem acontecer durante um período
de 15 minutos. Um intervalo de 5 minutos pode ser mais seguro?
Esta é uma perg1L1nta difícil.
De qualqU1er forma, uma decisão deve ser tomada, e cabe
ao modelador fazê-lo. Cada sistema, como o sistema da cafeteria,
tem uma constante de tempo, que podemos simplesmente definir
como o intervalo em que o sistema pode mudar. Uma maneira de
escolher empiricamente uma constante de tempo é baseada na
experiência e conhecimento do sistema em mãos. Note-se que
no sistema da cafeteria, nem todos os elementos que são impor-
tantes para o sistema estão incluídos na própria cafeteria, como,
por exemplo, possuir wi-fi gratuito. Portanto, podemos chamá-lo
de um sistema Bemiaberto. Os sistemas biológicos, os sistemas
fitopatológicos em particular, são semiabertos: recebem e trans-
mitem infonnaç,ões, componentes, biomassa ou energia de e para
o meio ambiente.
Um modello é um programa de computador que descreve a
mecânica do sistema considerado. A codificação de um modelo
pode ser feita de vá1ias maneiras. Aqui, nos referimos a mode-
los de simulação d inâmicos. A cada intervalo do tempo, o estado
do sistema muda: no sistema da cafeteria, os clientes vão e vêm,
as ordens são co,locadas, o café é bebido, as contas são pagas, as
mensagens são :recebidas, a notícia é compartilhada, às vezes o
 Modelos de Simulação de Epidemias de Doenças de Plantas
café é derramado nos computadores. Em cada intervalo de tempo,
o modelo atualiza o status do sistema e está pronto para contabili-
zar os eventos do próximo intervalo de tempo com base no novo
staws que ele acabou de adquirir.
Simulação, simplesmente, é a execução de um modelo. Isso
requer a definição adicional das condições iniciais do sistema
em consideração e valores especificados de parâmetros. o que
implica num certo conhecimento do sistema em questão. No
sistema da cafeteria. é preciso decidir algumas coisas imponan-
tes: quando o modelo começa? Quantos clientes e funcionários já
estão lá naquele momento? Quanto dinheiro há no caixa? Quais
são os preços dos diferentes tipos de café? Quais são as taxas
de entrada e saída de clientes (e o que as determina)? Qual é a
taxa de entrada de mensagens? O modelador. simplesmente, tem
que definir a cena e decidir algumas regras, as quais podem ser
simplificadas no inicio.
42,2.2. 1ntegração Numérica e Analítica
Um exemplo clássico para a integração analítica é o cresci-
mento exponencial. Consideremos um sistema no qual um orga-
nismo (digamos. uma bactéria) possui nutrientes ilimitados e
condições adequadas para sua manutenção, crescimento e multi-
plicação. Uma pergunta é: quantas bactérias haverá no momento t?
A integração analítica do problema pode ser escrita da seguinte
forma: digamos que y é o número de bactérias, e t, o tempo decor-
rido. Vamos assumir que o processo considerado é muito simples:
o aumento ao longo do tempo, 1, de urna quantidade dada, y , é
proporcional ao valor da quantidade atualmente ex.istente y:
dyldt= r *y
Na equação acima, a velocidade na qual as bacté1ias
aumentam, dyldt é proporcional ao número de bactérias, y. À
medida que o tempo aumenta, r • t aumenta, assim como dyldt.
Portanto, a taxa de aumento em y (ou seja, dyldt) aumenta ao
longo do tempo, ou novamente: a velocidade na qual y cresce
aumenta continuamente ao longo do tempo com o próprio y. Esta
é a definição de crescimento exponencial. A integração analítica
da equação acima leva à equação:
Y, =Yq • exp (r • t)
Esta é a função de crescimento exponencial típica, que
afirma que a população de bactérias, y. aumenta exponencial-
mente com um valor inicial de y 0 ( quando t = O. e<'·,, = eº = 1), e
esse crescimento é infinito.
A integração numérica do mesmo problema agora pode
ser abordada da seguinte forma. Digamos que: (1) a quanti-
dade de bactérias deve ser indicada por A, o número de bacté-
rias no sistema em um determinado ponto do tempo; (2) a taxa
de aumento da população bacteriana é denotada RA; e (3) a taxa
relativa de aumento da população bacteriana, ou seja, a taxa de
aumento da população bacteriana em relação à quantidade de
bactérias presentes no sistema é denominada R.RA.
Observa-se que. em comparação com a integração analí-
tica, agora temos: A = y; RA = dy/dt, e RRA = r = (dy/dt) / y. A
integração numérica deste problema envolve apenas duas linhas
de código:
A (t + .6.t) =A (t) + RA (t) • .6.t
RA (t) = RRA • A (t)
553
A primeira equação afirma que, em cada passo de tempo,
.6.t, a quantidade A de bactérias no tempo t, A (t), é incrementada
pela quantidade RA • .6.t, e a segunda, que RA é, por sua vez, o
produto: RRA • A .
Equações diferenciais simples, tais como: dy/dt = r • y
podem ser facilmente integradas (como acima) de forma analí-
tica. No entanto, assim que processos mais complexos são consi-
derados, a integração numérica toma-se uma ferramenta de
cálculo muito poderosa. Esta é a razão pela qual os modelos de
simulação mecanística usam muito a integração nnmérica.
42.2.3. Simbologia de Forrester e Terminologia
O modelo (e a integração numérica associada) apresen-
tado na seção anterior pode ser representado usando un1 diagrama
como na Figura 42.1. Nessa figura, usamos a representação simbó-
lica desenvolvida por Jay Forrcster, onde:
• os retângulos representam variáveis de estado (aqui.
apenas uma variável de estado é considerada, o número de bacté-
rias, A);
• as válvulas representam taxas ou processos (aqui, apenas
uma taxa é considerada, a taxa bacteriana de crescimento, RA);
• as setas simples representam lluxos de materiais ou indi-
víduos (aqui um fluxo de bactérias):
• os círculos representam parâmetros (aqui, apenas um
parâmetro está envolvido, a taxa relativa ou intrínseca de aumento
bacteriano, RRA);
• as relações quantitativas silo mostradas por setas traceja-
da~ (RA numericamente depende de A e RRA).
A
RA
1
'--------'
e
Figura 42.1 - Fluxograma para um modelo de crescimento exponen-
cial. A quantidade de bactérias é A, a taxa de aumento
bacteriano é denotada RA em cada intervalo de tempo,
.6.t, com uma taxa relativa (ou intrínseca) RRA.
42.2.4. Dimensões
As dimensões podem ser representadas entre colchetes.
Por exemplo. [L], [T] e [KJ representam dimensões de compri-
mento, tempo e temperatura, respectivamente. A velocidade de
um objeto, por exemplo, teria dimensão: [L.1' 1], ou seja. distância
por onidade de tempo:
velocidade = distância / tempo
com dimensões: [L.1'1] =[L] / [T] =[LJ. [1' 1
].
 Manual de Fitopatologia
Observe que o símbolo entre L e T- não representa um sinal
1
de multiplicação no sentido algébrico.
Uma equação como: RA = RRA * A no exemplo acima
implica dimensões.
• A, o tamanho da população bacteriana tem por dimensão
[bactérias] ou [N];
• RA, a taxa de crescimento da população bacteriana tem
por dimensão [bactéria.tempo- 1] ou de fonna simplificada [N.1'11; e
• RRA, a taxa de crescimento da população bacteriana em
relação ao tamanho da população bacteriana tem por dimensão
[bactéria.bactéria· 1.tempo- 1] ou [N.N· 1.r- 1J.
A dimensionalidade da equação: RA = RRA * A
portanto, é: [N.T-1] = [N.N·1.T1] * [N].
Uma vez que as dimensões de número, [N I e JN· 1 J. cance-
lam-se no lado direito da equação de dimensionalidade, pode-se
assim ver que os dois lados da equação para RA têm as mesmas
dimensões.
Verificar as dimensões de uma equação é uma boa maneira
de verificar se a própria equação está correta. Observe, no entanto,
que o reverso está incorreto: as dimensões idênticas de ambos os
lados de uma equação não são prova de sua correção (e, claro, de
sua validade científica). No entanto, é uma maneira muito conve-
niente de verificar erros grosseiros.
Ao contrário da integração analítica, a integração numérica
aborda as dimensões. Em particular, a dimensão das variáveis de
estado que estão envolvidas cm um modelo é uma decisão adicio-
nal chave que um modelador deve fazer. Nesse sentiuo, a inte-
gração numérica nos aproxima do domínio das ciências flsicas,
embora, é claro, a correção matemática seja necessária. Escolher,
verificar e ponderar as dimensões de cada um dos elementos de um
modelo não causa problemas adicionais. Pelo contrário, fornece um
instrumento crítico para controlar se a estrutura de modelagem é
consistente. Isto é particulam1ente útil quando um modelo envolve
várias variáveis de estado, taxas, parâmetros e funções direciona-
doras (drivingfunctions). Observe que as dimensões estão relacio-
nadas às unidades. No entanto, uma dada dimensão pode corres-
ponder a unidades diferentes, e as unidades devem, naturalmente,
ser consistentes em toda a estrutura de um modelo.
42.2.5. Constantes de tempo e intervalo de integração
Voltemos à noção de constante de tempo. À medida que o
modelo é executado, um programa é executado. A sua execução
baseia-se num intervalo de tempo escolhido, L\t. A cada intervalo
de tempo, durante o tempo de execução do programa, cada vari-
ável de estado em t + iit é igual ao valor da variável de estado no
tempo t, mais a taxa no tempo t multiplicada por L\t. Este procedi-
mento de integração numérica produz os novos valores das vari-
áveis de estado.
O intervalo de tempo do modelo, l'!.t, deve ser suficiente-
mente pequeno para que as taxas não mudem notavelmente no
decorrer de L\t. Para evitar instabilidade, L'lt deve ser muito menor
do que a constante de tempo do sistema considerado. A constante
de tempo de um sistema muíto simples, como o modelo de popu-
laçilo bacteriana considerado neste capítulo, é l / RRA (note que:
L / RRA = [T]).
Dependendo dos autores, o intervalo de tempo usado deve
ser 1/3 a 1/5 da constante de tempo do sistema. A maioria dos
sistemas, no entanto, envolve vários processos e, portanto, várias
554
taxas. Pode-se considerar que a constante de tempo de tal sistema
é igual ao inverso da taxa de mudança relativa mais rápida de nma
de suas variáveis de estado. Quanto menor a constante de tempo
de um sistema, menor será o intervalo do tempo.
42.3. UM MODELO EPIDEMIOLÓGICO PARA
DOENÇAS POLICÍCLJCAS
42.3.1. RevisitandoAlgunsConceitos Epidemiológicos
sob a Perspectiva da Análise de Sistemas
Uma epidemia pode ser vista como um touo, uma entidaue a
ser estudada, à qual podemos nos referir corno um processo. Através
do processo epidêmico, os tecidos vegetais saudáveis tomam-se
progressivamente doentes. Este processo epidêmico resulta de
vários mecanismos, os subprocessos. que são os elementos bási-
cos da epidemia de doenças <le plantas. Pura um patógeno disperso
pelo ar, por exemplo, pode-se considerar os seguintes subproces-
sos: produção de propágulos, liberação de propágulos, transporte
de propágulos, deposição de propágulos, infecção, período de
latência e período infeccioso. O processo epidêmico consiste em
subprocessos interconectados dos elos sucessivos de uma "cadeia
de infecção" (Kranz. 1974), que também são chamados de compo-
nentes monocíclicos. É a concatenação das cadeias de infecção que
leva a uma epidemia. Este capítulo trata da modelagem de uma
epidemia, como um processo. com base no conhecimento dos
processos do nível interior de integração, isto é, os componentes
do monociclo (ver itens 5.3 e 5.4 no Capítulo 5 desta obra).
A biologia, cm geral. está preocupada com hierarquias de
processos. Este capítulo se concentra em epidemias de doenças
de plantas. Para expressar o parágrafo acima em palavras ligeira-
mente diferentes: epidemias, como fenômenos biológicos, podem
ser decompostas em subproccssos, que por sua vez podem ser
decompostos em sub-subproccssos. Usando modelos de simula-
ção, por sua vez, a análise de sistemas pennite investigar e enten-
der o comportamento de um nível da hierarquia de um sistema,
fazendo uso do conhecimento adquirido no nível imediatamente
inferior de integração dentro de uma hierarquia biológica.
Este tópico concentra-se em uma das principais estrutu-
ras da epidemiologia de doenças de plantas. Esta estrutura conti-
nua a ser um campo de investigação importante e bastante atual.
embora tenha sido publicado há mais de quatro décadas, por
J.C. Zadoks (Zadoks, 1971). O modelo baseia-se nos fundamen-
tos desenvolvidos por Van der Plank ( 1963 ), com os conceitos de:
(1) infecção, (2) período de latência e (3) período infeccioso, que
são capturados pela equação de diferencial:
dy,fdt=R0 (y1 P- y, 1 _P)(l-y1)(equação8.3, p.100, Van
der Plank, 1963 ),
onde Y, é a quantidade de doença no tempo 1, R, é a taxa de infec-
ção básica corrigida após remoções, p é a duração do período de
latência. e i ~ a duração do período infeccioso.
42.3.2. Componentes de um Modelo Epidemiológico
Preliminar
O modelo de simulação desenvolvido por Zadoks ( 1971)
fornece uma integração numérica da equação acima (8.3) de Van
der Plank. Precisamos primeiro definir o sistema em consideração
e seus componentes.
Consideremos uma doença que afeta uma cultura, como o
trigo, onde produz infecções, por exemplo, na forma de lesões na
folhagem. O sistema em consideração é uma área de cultivo de
 .Modelos de Simulação de Epidemias de Doenças de Plantas
1 m 2 cercada por áreas de cultivo semelhantes (uma área de campo
de I m1 cercada por um grande número de áreas similares em um
campo de trigo). Dentro desta área de sistema de I m2, a cultura é
constituída por sítios, que podem ser sadios (HSites), ou infecta-
dos. Os sítios que foram infectados podem ser divididos em três
categorias que não se sobrepõem:(!) sítios que foram infectados,
mas ainda não são infecciosos e, portanto, estão latentes (LatS),
(2) sitias que são infecciosos e, portanto, estão gerando propâgu-
los (IafS), ou (3) sítios que não são mais infecciosos e, portanto,
são removidos do processo infeccioso (RemS). A noção de sítio
refere-se aos tecidos vegetais que podem sustentar uma infecção
e dar origem a novos sítios doentes. Os sítios, portanto. não serão
os mesmos, dependendo do patossistema. Por exemplo, no caso
de manchas foliares, como aqui, um sitio refere-se a uma lesão
(potencial ou e~:istente), enquanto que para doenças sistêmicas,
um sitio refere-se a uma unidade de planta inteira.
Para ser mais específico concentremo-nos no caso de uma
doença que é dispersa de forma aérea e causa lesões nas folhas.
Esta é uma consiideração importante, porque detennina a natureza
das variáveis de estado que são de principal interesse no sistema
considerado. Es1tamos, portanto, lidando com uma população de
sítios, cujas tran.sições de sadios, latentes, infecciosos e removi-
dos são rastread,os dinamicamente.
Além da escolha dos limites do sistema ( I m2), adotemos
que a constante de tempo é um dia. Muitos modelos epidemio-
lógicos usam esse intervalo de tempo, em grande parte porque,
em muitos conjuntos de dados meteorológicos disponíveis, o dia
climático começa às 7 horas e termina no dia seguinte, à mesma
hora. No período intennediário - um dia inteiro - ocorrem muitos
eventos epidemiológicos nesse sistema: por exemplo. os espo-
ros são produzidos, liberados e depositados e as infecções ocor-
rem. Os epidemiologistas estão conscientes de que __esses· even-
tos dependem de fatores ambientais (como o clima ou o estado
fisiológico das plantas hospedeiras), que podem variar com uma
constante de tempo muito menor do que um dia (por exemplo,
urna rajada de vento no dossel, uma chuva curta ou a remoção
progressiva da U1midade nas folhas). No entanto, esses fatores só
podem influenciar os mecanismos que são eles próprios proce.s-
sos de um subprocesso (ou seja, o processo de infecção). Em
outras palavras, esses fatores influenciam os sub-subprocessos,
enquanto nosso esforço é integrar numericamente os subproces-
sos e quantificar suas consequências ao nível do processo epidê-
mico. Outra fonna de justificar a escolha de um intervalo de um
dia é dizer que a. constante de tempo de uma epidemia, corno um
todo, é maior d,:> que um dia - dentro de um dia, as mudanças
certamente oconrem, mas não a ponto de alterar completamente o
status da epidemia.
42.3.3. Principais Equações do Modelo
Uma vez qiue os sítios são categorias que não se sobrepõem,
pode-se expressar o número total de sítios infectad_os, AC!, corno
uma adição:
ACI = LatS + InfS + RemS
Em cada ponto do tempo, uma infecção só pode ocorrer em
sítios que ainda são sadios (HSites).•Esta fração é:
CORF = li-ISites / (AC! + HSites), que pode também ser
escrita como:
CORF = 1-(ACI/(ACI + HSites)),
555
onde o CORF, um ''fator de correção" para disponibilidade de
sítios, representa a proporção de sítios sadios que ainda estão
disponíveis para infecção ou a probabilidade de um sítio ser
sadio (CORF é estritamente compreendido entre O e 1). Sendo
uma proporção de quantidades com as mesmas dimensões, [N], a
dimensão de CORF. é [N.N·1] = [!].
No decorrer de qualquer dia, propágulos são produzidos,
liberados, transportados e depositados, e a infecção pode ocor-
rer em sítios sadios. A taxa de infecção pode ser expressa como:
INFECTION = DMFR*CORF*InfS
Nesta equação, INFECTION é uma taxa e, portanto, tem a
dimensão de velocidade [N.T']. lnfS é o número de sítios infec-
ciosos em um detenninado momento, com dimensão [N], CORF
é o fator de correção, e DM}'R é um fator de multiplicação diário
(do inglês Daily Multiplication FactoR). DMFR é o número de
infecções diárias novas provenientes das lesões infecciosas exis-
tentes. O DMFR também pode ser visto como o número diário de
lesões-filha por lesão-mãe, com dimensão [N.N''.T 1]. O DMFR,
na redação mecanistica utilizada neste modelo, corresponde
exatamente à taxa básica de infecção corrigida para remoções, R,.,
na equação 8.3 de Van der Plank (1963 ).
A dimensão de INFECTION é, portanto: [N. N·'.T']. [!].
[N] = [N.1'']. Tem a dimensão de uma taxa, ou seja, da velocidade
de um processo.
Conforme indicado anteriormente, a equação lNFECTION
engloba uma série de sub-sub-processos: produção, liberação,
transpone e deposição de propágulos e infecção. Em outras pala-
vras, em relação à taxa diária de infecção, tudo o que acontece c:m
qualquer dia é resumido na equação da taxa lNFECTION.
O período de latência e o período infeccioso devem ser incor-
porados ao modelo. Sítios que estão nas fases latente e infecciosa
correspondem a duas variáveis de estado. Essas variáveis de estado,
no entanto, são de um tipo particular, porque os sítios permanecem
nesses estados, latentes e, então, infecciosos, por durações especi-
ficadas. A manutenção da situação inalterada em um detenninado
estado é chamada de tempo de residência, que corresponde ap dias
na latência e i dias na fase infecciosa. Essas variáveis de estado são
chamadas de "vagões de caixa" (para refletir uma série de caixas
através das quais cada indivíduo progride) ou "transportadores".
Vamos assumir que p = 6 dias e i = 10 dias.
Vamos também assumir, por simplicidade, que os valo-
res para p e i são fixos ao longo da duração de uma epidemia.
Isso também é uma simplificação: por exemplo, à medida que
as plantas se tomam mais velhas, tanto p como i podem variar,
expressando aumento ou díminuição. Ambos os parâmetros
também mudam durante uma epidemia de acordo com mudanças
nas variáveis climáticas. Modelos de simulação permitem incor-
porar as mudanças diárias nos valores de p e ia partir de variáveis
direcionadoras, como o estádio de desenvolvimento da cultura
ou a temperatura. Suponhamos ainda que, no início da epidemia,
ambas as variáveis de estado não contêm indivíduos, ou seja, que
não existem sítios infectados nas fases latente ou infecciosa.
42.3.4. Inicializando o Modelo
É necessário fazer várias pressuposições para executar o
modelo. Primeiro, é necessário especificar o tamanho da popu-
lação do hospedeiro. Deixe-nos assumir que o número inicial de
sítios sadios (HSites) é de 100.000. Vamos assumir ainda que a
duração de uma epidemia é de 100 dias.
 Manual de Fitopatologi.a
Em seguida, precisamos definir um valor para o fator de
multiplicação diário, DMFR. Consideremos que DMFR = 0,3.
Um valor de 0,3 para DMFR significa que todos os dias um sítio
infeccioso (mãe) (lnfS) pode potencialmente dar orig(:m a 0,3 sítio
infectado (filha) através da taxa rNFECT!ON. "Potencialmente"
deixa implícito que há espaço suficiente para 0,3"'lnfS novas
infecções ocorrerem a cada dia, ou seja, que os propágulos alcan-
çarão sítios sadios (HSites). Ao fazê-lo, apenas expressamos as
hipóteses subjacentes da equação 8.3 de Van der Plartk ( 1963).
Outro elemento que diz respeito à inicialização da epidemia
é a quantidade de inóculo primário. Para isso, criamos um parâ-
metro INOCPRJM que representa essa quantidade, a qual se torna
ativa em um ponto de tempo escolhido no decorrer da estação
de crescimento. Também criamos um paràmetro DAY conectado,
que simplesmente acompanha o tempo no modelo. Va1mos decidir
ainda agora que o INOCPRlM gera um único influ:<o de novas
infecções através da íNFECTJON. Assim, criamos um disposi-
tivo inicial, escrito como:
rNFECTION = (DMFR*CORF*InfS) + INOCiPRIM
DAY=TIME
INOCPRJM = IF (DAY=l)THEN 100 ELSE O
As equações acima indicam que, em um dete1minado dia
(aqui, dia 1), há um influxo único de inóculo primário ativo
(INOCPRlM), resultando em 100 locais infectados (latentes).
42.3.5. Desenho do Fluxograma do Modelo
Nosso diagrama de fluxo do modelo é mostrado na Figura
42.2. Este diagrama mostra as variáveis de estado, os parâme-
tros, bem como suas relações no modelo. Note-se que as variáveis
de estado para sítios latentes e infecciosos são mostradas como
transponadoras. Há também uma série de elos que deiterminam·a
taxa de infecção (rNFECTLON), que refletem a série· de premis-
sas feitas em variáveis de estado e parâmetros e que detenninam
seu valor diário.
42.3.6. Verificação d o Modelo: a Primeira Simulação
Uma primeira etapa na avaliação do modelo consiste ern veri-
ficar se o programa executa as instruções pretendidas, conforme
projetado originalmente. A Figura 42.3 fornece um resultado
gráfico da dinâmica de uma epidemia. Podemos fazer as seguin-
tes observações:
• a quantidade de sítios visivelmente infectados (Ois= InfS
+ RemS, curva 5) aumenta em um padrão sigmoide, à medida
que o estoque de sítios sadios está sendo esgotado e o efeito de
CORF em INFECTION entra em vigor, diminuindo a velocidade
do epidemia;
• a quantidade de lesões latentes (curva 21) aumenta
progressivamente e depois diminui, correspondendo à inclinação
da curva de progresso da doença (Ois, curva 5);
• a quantidade de sítios infecciosos (curva 2) segue o
mesmo padrão que a quantidade de lesões latentes, com atraso de
cerca de 6 dias, ou seja, como esperado, em relação a p ;
• sítios removidos (curva 4) acumulam-se regularmente, à
medida qoe os locais infectados saem do estádio infeccioso.
O comportamento geral do modero está, portanto, como
esperado e mostra os padrões de progresso da doença dlescritos em
muitos estudos epidemiológicos. Este modelo fornece uma solução
visual e quantitativa para a equação diferencial (dy/dt = ry'( 1-y))
556
(
OMFR
INOCPRIM OAY
Fi~ura 42.2 - Fluxograma de um modelo epidemiológico preliminar
para um agente patogênico de dispersão aérea. HSites:
sítios sadios; LatS: sítios latentes; JNFS: sítios infeccio-
sos; RemS: sítios removidos; Di~: sítios (visivelmente)
doentes: ACI: sítios infccw.dos acumulados: CORF:
fator de correção para infecção no local; DMFR: fator
de multiplicação diário; rNOCPRIM: inóculo primá-
rio; DAY: dia de simulação.
desenvolvida por Van der Plank há cerca de 50 anos (as saídas de
simulação também podem ser exibidas de forma tabular, o que
não é mostrado aqui).
Um elemento-chave que a simulação traz é a possibíliJaJe
de ver o que não é visível: a Figura 42.3 mostra a dinâmica das
lesões latentes, que, claro, não podem ser monitoradas no campo.
A mesma observação aplica-se aos locais removidos e infeccio-
sos, que em quase todos os casos seria impossível distinguir,
mesmo para o patologista de campo mais experiente. A simu-
lação, ponanto, permite a visualização do comportamento não
apenas do processo, mas dos subprocessos considerados.
42.3.7. Explorando o Comportamento do Modelo
Os efeitos das variações de uma série de parâmetros no
modelo são mostrados na Figura 42.4. Esta análise de sensibilidade
pode ser resumida da seguinte forma: (!) aumentar os valores de
DMFR de 0,0 1 a 0,5 lesões.lesão.dia·' aumenta fortemente a velo-
cidade das epidemias (Figura 42.4A); (2) os valores crescentes de
p de 1 a 12 dias suprimem fo1temente as epidemias (Figura 42.4B);
(3) valores crescentes de i de 1 a 20 dias aumentam o nível final
de doença (Figura. 42.4C); e (4) arrasar a epidemia de 1 a 30 dias
também reduz o nível final de doença (Figura 42.4D).
Estes são os efeitos conhecidos dos principais parâmetros
epidemiológicos (Van der Plank, 1963; Zadoks, 1971; Zadoks
e Schein. 1979; ver item 5.5.2 no Capítulo 5 desta obra) sobre
epidemjas de doenças de plantas envolvendo um grande número
de cadeias de infecção sobrepostas e concatenadas. Isso indica
a inda que a estrutura do modelo que desenvolvemos está em
conformidade com o que se tomou conhecido como teoria epide-
miológica clássica.
Outro resultado dessas simulações é que o modelo de simu-
lação permite "ver" a cadeia de infecção de Kranz (1974) em ação
em um processo policíclico. Muitas vezes, as mudanças no valor
 Modelos de Simulação de Epidemias de Doenças de Plantas

1HSites 2 lnfS 3 LatS 4 RemS s.o~

1)()000 ,-- ----""'F====::::::--- , - -- - - ,- - - -- - 1

0,00
•
25,00 f"
tl0,00
50.00
Dias

Figura 42.3 - Resultado de uma simulação preliminar: sítios sadios, latentes, infecciosos, removidos e visivelmente doentes. Os valores dos pa-
râmetros utilizados são DMFR = 0,3 lcsões.lesão 1.dia·1,p-6 dias, i= 1Odias c dataJe início é 1. Legenda das curvas: 1 =sítios sa-
dios; 2 = sítios infecciosos; 3 =sítios latentes; 4 =sitiosremo\ idos do processo epidemiológico; 5 sltios acumulados visivelmente
doentes (infecciosos e removidos). Eixo horilontal: tempo (dias); eixo vertical: números de sítios.

1JOOOO ,-- - - - - - , - -- - - - , - - - - -= .--- - - - - ,

a

0.5

000 21100 5000 7MO 0000 0.00 2&00 50.00 7500 'llOOO
Dias oi.,

1l0000..-------.- - - ----.----- -~------.

e
'00000-d- -----,------.------,-------.

000 2&00 50.00 75,00 1)1)00

000 5000 7600 1)000
Dias Dias

Figura 42.4 - Análises de sensibilidade com variações na DMFR, no período de latência, no período infecciosoenadatado iníciodaepidemia. O nú-
mero simulado de sítios doentes (infecciosos c removidos) é exibido em todos os gráficos. a: efeitos de diferentes valores de DMFR;
b: efeitos de valores do período de latência; e: efeitos de valores variáveis do período infeccioso; d: efeitos de datas variadas
de início das epidemias. Os valores dos parâmetros padrao são DMFR = 0,3 lesões. lesão· 1.dia•1, p = 6 dias, i = 1Odias e a data de
início é 1. Os valores dos parâmetros que são variados são indicados nas curvas simuladas. Eixo horizontal: tempo {dias); eixo
vertical: números de sítios.

557
 Manual de Fitopatologia
de um parâmetro têm pouco efeito imediato, mas, à medida que
os ciclos da doença se sobrepõem no decorrer de uma epidemia
(Teng, 1983), o efeit,o dos juros compostos toma-se maís force, às
vezes com grandes consequências.
42.3.8. Revisitando Hipóteses
O desenvolvimento da estrutura do modelo apresentado na
Figura 42.2 baseia-s-e em uma série de hipóteses. Explorar essas
hipóteses é motivo de pesquisa muito atual e ativa. Podemos
abordar brevemente algumas dessas hipóteses.
Tamanho do siJ,tema-A hipótese de "campo representativo•·
Uma primeira hipótese diz respeito à área do sistema consi-
derado e seus limite:s. O sistema considerado aqui consiste em
uma área de cultivo de I m 2 cercada por sistemas similares. Uma
área de cultivo de I m2 pode, por exemplo, ser relevante para
uma cultura de cereais ou leguminosas. Se considerarmos uma
cultura perene (por exemplo, árvores frutíferas, videira) ou semi-
perenes (por exemp,lo, mandioca, bananeira), seria necessário
aumentar esse taman1ho de sistema. A suposição também implica
que esses limites permitem que fluxos de propágulos entrem e
saiam do sistema em estado estacionário. O que está implícito
em "sistemas de culturas similares" em tomo do nosso sistema
é que a quantidade de doença é a mesma em sistemas circun-
dantes. Isso também implica que a estrutura da cultura não varia
muito, de modo que as condições microclimáticas seriam, em
nosso sistema, representativas das condições que prevalecem em
sistemas vizinhos e equivalentes. Neste exemplo epidemiológico
preliminar, o sistema em consideração é mantido tão simples
quanto possível; o ta1manho limitado do sistema, a variabilidade
do tamanho da população do hospedeiro ao longo do tempo, as
consequências que o tamanho da população do hospedeiro pode
ter no microclima o·u propagação da doença, por exemplo, são
desconsideradas por razões de simplicidade. A hipótese de um
sistema limitado cerc:ado por sistemas similares com os quais está
em um equilíbrio dinâmico (por exemplo, fluxos de propágulos,
calor, vapor de água)! é muitas vezes referida como a hipótese do
"campo representativo". Embora o modelo possa ter utilidade em
sua capacidade de entender e comparar subprocessos quantitati-
vamente (componentes do monociclo) na determinação do resul-
tado dos processos (1:pidemias), o "campo representativo" é uma
hipótese muito forte que deve levar a uma interpretação cautelosa
de resultados.
Dispersão aérea e tamanho do sítio
Outra hipótesti é que nos referimos aqui a doenças de
dispersão aérea (fúngicas ou bacterianas). Isso tem duas implica-
ções: uma é que a estrutura do modelo trata de processos que são
típicos da dispersão :aérea; a outra implicação é que a população
de sítios consiste em frações de tecidos foliares que potencial-
mente podem se tomar lesões. Em relação a esta segunda impli-
cação, deve-se notar que a mesma estrutura do modelo pode ser
efetivamente usada para abordar sítios de outras dimensões em
uma hierarquia de população de hospedeiros, desde frações de
folhas, folhas, brotos ou plantas inteiras.
Inten,alo e constante de tempo do .'í,jstema: DMFR variável
Outra premissa no modelo é a escolha do intervalo de tempo
de um dia. Isso nos leva a agrupar os processos de liberaçào-
transporte-deposição-infecçâo cm uma taxa única, INFECTION,
558
governada por DMFR e CORF. A experiência mostra que, em
condições de campo, o DMFR varia mnito com o tempo: alguns
dias são extremamente favoráveis ao progresso da doença e
outros são completamente desfavoráveis. Essas mudanças ao
longo do tempo podem ser o resultado de condições climáticas
variáveis. Isso pode ser facilmente introduzido em modelos que
usam funções direcionadoras, ou seja, tabelas que forneçam a
variação nos valores de DMFR com condições climáticas e tabe-
las que indiquem a variação nas condições climáticas ao longo do
tempo (isto é, em dias sucessivos).
A mudança no valor do DMFR também pode resultar da
mudança na suscetibilidade do hospedeiro ao longo do tempo.
Por exemplo. a suscetibilidade à doença pode diminuir com o
aumento da idade dos tecidos das plantas (isto é, a resistência
aumenta com a idade). Se DMFR diminui exponencialmente com
a idade, pode-se escrever:
DMFR= 0.J*exp(-k*DAY)
onde k é um coeficiente de extinção positivo para a resistên-
cia, e DAY é o tempo de execução do modelo. As saídas de três
valores para k (O: sem resistência, 0,005: resistência moderada e
0,01: resistência elevada) são plotadas na Figura 42.5. À medida
que k aumenta, o nível de doença (representado pelo número de
sítios doentes) diminui fortemente. A Figura 42.5 também mostra
novamente como o DMFR influencia o comportamento geral <lo
modelo.
1l0000T"""---- -, -- -- - - . - - - - - - - , - - - - - - - ,
Figura 42.5 - Progresso simulado da doença com valores exponen-
cialmente decrescentes de DMFR. O número simu-
lado de sítios doentes (infecciosos e removidos) são
exibidos. As curvas superior, média e inferior são
simuladas com coeficientes de extinção (k) de O, 0,01
e 0,005, respectivamente. Veja o texto para detalhes.
Variáveis i e p
Dificilmente pode-se imaginar que, no mundo real, tanto o
período de latência.p, como o período infeccioso, i, permaneçam
constantes ao longo de uma epidemia de 100 dias. A arquitetura
do modelo atual é suficientemente flexível para incorporar tais
mudanças na latência e nas durações dos periodos infecciosos.
Por exemplo, a taxa TRANSFERT (Figura 42.2) entre os dois
vagões que representam a latência e o período infeccioso pode
ser expressa também como função da temperatura. Suponhamos
que, por exemplo, durante os 100 dias, as condições ambientais
(por exemplo, uma temperatura crescente) resultam em valores
crescentes de p. Isso pode ser simulado e as saídas de simulação
 Modelos de Simulação de Epidemias de Doenças de Plantas
são mostradas na Figura 42.6. O valor crescente d,e p leva, como
esperado, a um progresso mais lento e a uma mentor intensidade
final da doença.
1>0000 , . ·----------- ------------1--·--··--·---·--
! 1
l -~----·---------- ____.._________!__________ _
1
l estimar. Várias abordagens foram propostas, incluindo:
1
1
1 • derivar equações relacionadas com r, a taxa aparente de
50000i----·---·---·-·- -·-----·---·-··
: Plank, 1963) a R0 ou R,:
~------------- -·---------------- -------- -------1-.,.. ---------
O
•"i~--.. . "'-""--=--;:;,!:,._::,_=--::::..:ã.:ãâ:. _-';:·~.;;::~:~ j____________
0.0 0 ZSOO 50.00 7Sll0
Figura 42.6 - Curvas simuladas de progresso da do-ença com uma
temperatura constante (carva superior) ou variável
(curva inferior) influenciando a duração do período de
latência,p. A curva inferior está associada aos dias em
que a temperatura é mais alta, levando, a um aumento
em p. O número simulado de sítios tlo,~ntes (infeccio-
sos e removidos) é exibido.
A taxa básica de infecção corrigida R,. e o número de repro-
dução básica R 0
Consideremos novamente a equação diforendal de Van der
Plank
dy,fdl = R< (y,_p - y 1 _ 1_ ) (1-y,)
e lembremos que o modelo preliminar de simulação discutido
aqui fornece uma integração numérica desta equação. Duas prin-
cipais diferenças entre a integração analítica e numérica podem
ser destacadas. Primeiro, enquanto as equações que são resolvi-
das analiticamente produze m soluções exatas, a int,~gração numé-
rica em um intervalo de tempo escolhido, 6.t, apenas gera estima-
tivas numéricas. Mas, em segundo lugar, as soluções numéricas
podem, no entanto, ser facilmente derivadas, mesmo quando os
parâmetros variam ao longo do tempo, enquanto que a solução
analítica para a equação acima pode se tornar bastante compli-
cada (Madden et al., 2007).
O número total de indivíduos recém infectados resultantes de
um único individuo infectado em uma população tc,talmente sadia
foi referido como o número (ou proporção) de reprodução básica,
R0 • R0 tem sido amplamente utilizado na epidemiologia humana e
animal. R0 é a proporção progenitor-parente, ou em epidemiolo-
gia botânica, o número de lesões filhas por lesão imãe, quando a
lesão mãe é estabelecida em uma população de indivíduos saudá-
veis (Van der Plank, 1963; Zadoks e Schein, 1979; Madden et al.,
2007).
Consideremos o período infeccioso - a vida reprodutiva - de
uma lesão. Este tempo de vida abrange de t = Oa t = i. Consideremos
também que esta lesão é a primeira infecção que e.stá sendo esta-
belecida em uma população de sítios que são todos suscetíveis.
Pode-se então escrever:
t:=i
R0 = J. Rc .dt
t:=0
R, representa o valor instantâneo (a primeira derivada ao
longo do tempo) de R0.
R0 é parâmetro importante que deve ser considerado ao
analisar a expansão do foco da doença. R0 é um conceito muito
atraente, devido à sua definição clara, seu significado biológico,
sua possível decomposição em processos biológicos e porque
permite comparações entre epidemias. R0 é, no entanto, dificil de
infecção, ou ri' a taxa de infecção logarítmica (sensu Van der
• usar modelos de população matricial;
• medir experimentalmente; e
"00.00
• usar abordagens que combinam experimentos e modelos.
O modelo de simulação epidemiológico preliminar aqui
descrito pennite a computação do produto aritmético de DMFR
(que é equivalente a R<) por i. cm etapas sucessivas e discretas. A
soma dessa sucessão de produtos Rc*i ao longo do tempo, por sua
vez, corresponde a R 0 •
R0 abrange todo o tempo de vida infecciosa de uma lesão,
enquanto R0 considera cada intervalo de tempo (infinitamente
pequeno) durante o período infeccioso. Assim, da mesma forma
que R0 , R0 varia ao longo do tempo e depende de variáveis climá-
ticas, por exemplo, temperatura e umidade das folhas.
O teorema do limiar
Van der Plank ( 1963) afirmou que nenhuma epidemia de
doença de planta pode começar a menos que Rc. i > 1, uma desi-
gualdade conhecida pelos epidemiologistas como "o teorema do
limiar". Essa desigualdade simplesmente aflnna que, se um sítio
infeccioso não gerar uma nova infecção, eutão nenhuma epide-
mia ocorre. Essa desigualdade é equivalente a escrever: R 0 > 1.
Muitos trabalhos têm se dedicado ao teorema do limiar (Madden
d al., 2007).
42.4. CONSfDERAÇÕES FINArS
Seja qual for a abordagem escolhida, seja analítica ou numé-
rica, o modelo considerado aqui baseia-se na suposição principal de
que todos os sítios sadios são igualmente acessíveis para infecção
ou qne, inversamente, todos os propágulos têm probabilidades
iguais de alcançar e (possivelmente) infectar sítios sadios. Isto é
o que pode ser chamado de bipótese de campo representativo. As
copas de plantas e culturas são, no mundo real, heterogêneas;
folhas ou frutos - sítios, ern geral -, não estão todos igualmente
expostos ao inóculo; os tecidos variam em sua suscetibilidade;
os gradientes de dispersão de propágulos variam amplamente
em todos os sistemas e esses gradientes dependem frequente-
mente de vários mecanismos de dispersão; o microclima em um
dossel (digamos, em uma árvore de maçã, mas em um campo
de trigo ou arroz também) sempre mostra variabilidade espacial.
Todos esses elementos são deixados de lado nesta fase. O que foi
mostrado neste capítulo é apenas um modelo preliminar. A simu-
lação, como vimos, é uma abordagem que permite explorar mais
profundamente as questões de "e se·• que temos.
42.5. BTBLIOGRAFIA CONSULTADA
Allorent, D. & Savary, S. Epidemiological characteristics of angular leaf
spot of bean: a systems analysis. Europcan Journlll of Plant
Pathology ll3: 329-341 , 2005.
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