ABiologiadasAbelhas PDF

Tradução C. A.
Osowski
A Biologia da Abelha
Prefácio
O objetivo deste livro é fornecer uma introdução despretensiosa à
biologia e ao comportamento social de uma única espécie de inseto, a
abelha. Por causa de sua natureza intrinsecamente interessante e valor
econômico, a abelha tem sido estudada intensamente sob todas as
perspectivas, e existe uma vasta literatura sobre quase todos os aspectos
de sua existência. Eu faço, neste livro, um resumo do que considero os
aspectos básicos da biologia da abelha e forneço referências de literatura
sobre o assunto. Tentei capturar o sabor e a riqueza das muitas
alternativas para estudar a abelha, mas minha especialização e treinamento
pessoais são em entomologia e comportamento ecológico e este livro reflete,
naturalmente, minha própria tendência e origem.
Eu gostaria de agradecer, aqui, a meus professores e colegas que
tiveram um impacto particular no meu modo de pensar sobre a ciência e as
abelhas, especialmente Lynn Margulis, Charles Michener, Gard Otis, Keith
Slessor e Orley Taylor; pois a perspicácia e a influência deles pervadem
estas páginas. Sou extremamente grato a todos os que leram parte deste
livro e fizeram críticas contrutivas: Cam Jay, Steve Kolmes, Charles
Michener, Gard Otis, Gene Robinson, Tom Seeley, Keith Slessor e,
especialmente, Susan Katz. Algumas pesquisas originais foram conduzidas por
Cynthia Scott e Mike Smirle, e a tarefa hercúlea de organizar as
referências bibliográficas foi habilmente conduzida por Les Willis, a quem
agradeço a ajuda. Agradeço também aos estudantes das minhas aulas, através
dos anos, sobre apicultura e biologia da abelha e insetos sociais, e espero
que este livro continue a estimulá-los a fazerem questionamentos.
Tenho uma grande dívida de gratidão com Elizabeth Carefoot e o
Istructional Media Center da Universidade de Simon Fraser, pelas
ilustrações deste livro e muitas outras contribuições. As ilustrações são
desenhos originais ou foram redesenhados de outras fontes citadas
individualmente nas legendas das figuras. Sou grato aos seguintes editores,
revistas e autores pela permissão de copiar as ilustrações, das quais eles
são os possuidores dos direitos autorais: M. D. Allen; Bailliere Tindall
(Animal Behaviour); Cornel University Press; H. A. Dade; Dadant and Sons;
D. J. C. Fletcher; W. H. Freeman and Co. (Scientific American); Harcourt,
Brace, Jovanovich; Harvard University Press; International Bee Research
Association; V. Lacher; Macmillan Journals (Nature); Masson S.A. (Insects
Sociaux); H. Martin; National Research Council of Canada (Canadian Journal
of Zoology); Princeton University Press; Charles Scriber’s; T. D. Seeley; e
Springer-Verlag (Behavioural Ecology and Sociobiology, Oecologia). Sou
também grato aos diretores da Harvard University Press por sua ajuda em
todos os estágios de escrita e preparação deste livro, particularmente
Elizabeth Hurwit e Angela von der Lippe.
Finalmente, gostaria de agradecer a assistência financeira das
seguintes agências, que providenciaram substancial suporte para pesquisas e
tornaram, de muitas formas, este livro possível: o U.S. Department of
Agriculture and National Sciences Foundation, o Natural Sciences and
Engineering Research Council of Canada, o British Columbia Science Council
e a Simon Fraser University.
Mark L. Winston 3
ÍNDICE
1. INTRODUÇÃO ....................................................................7
2. ORIGEM E HISTÓRIA EVOLUTIVA DAS ABELHAS .......................................9
2.1. Origem das Abelhas ............................................................... 10
2.2. Raças da A. Mellifera ............................................................ 13
2.2.1. RAÇAS EUROPÉIAS ....................................................................13
2.2.2. RAÇAS AFRICANAS ....................................................................14
2.2.3. RAÇAS ORIENTAIS ....................................................................15
2.3. Raças das Américas do Norte e Sul ................................................ 15
3. ANATOMIA DA ABELHA: FORMA E FUNÇÃO ...........................................17
3.1. Avaliação da Anatomia da Operária ................................................ 17
3.2. Cabeça ........................................................................... 18
3.2.1. ESTRUTURAS SENSORIAIS ..............................................................18
3.2.2. BOCA ...............................................................................21
3.3. Tórax ............................................................................ 22
3.3.1. PERNAS .............................................................................23
3.3.2. ASAS ...............................................................................27
3.4. Abdômen .......................................................................... 28
3.5. Sistemas Internos ................................................................ 30
3.5.1. SISTEMAS DIGESTIVO E EXCRETOR ......................................................31
3.5.2. SISTEMAS CIRCULATÓRIO, RESPIRATÓRIO E NERVOSO ......................................31
3.5.3. SISTEMAS GLÂNDULARES ...............................................................33
3.6. Funções Específicas do Zangão e da Rainha ........................................ 37
3.6.1. ZANGÕES ............................................................................37
3.6.2. RAINHAS ............................................................................39
4. DESENVOLVIMENTO E NUTRIÇÃO ...................................................41

4.1. Ciclo de Vida .................................................................... 41
4.1.1. OVOS ...............................................................................42
4.1.2. LARVAS .............................................................................42
4.1.3. PUPAS ..............................................................................44
4.1.4. DESENVOLVIMENTO DO ADULTO E LONGEVIDADE ............................................46
4.2. Nutrição ......................................................................... 49
4.2.1. NÉCTAR .............................................................................49
4.2.2. PÓLEN ..............................................................................50
4.3. Hábitos Alimentares .............................................................. 51
4.3.1. LARVAS DE OPERÁRIA .................................................................51
4.3.2. OPERÁRIAS ADULTAS ..................................................................52
4.3.3. LARVAS DE ZANGÃO ...................................................................54
4.3.4. RAINHAS ............................................................................54
4.4. Determinação da Casta ............................................................ 54
4.4.1. GENÉTICA ...........................................................................55
4.4.2. NUTRIÇÃO E HORMÔNIOS ...............................................................57
5. ARQUITETURA DO NINHO .........................................................61

5.1. Escolha do Local para Nidificação ............................................... 61
5.2. Características do Local de Nidificação .......................................... 64
5.3. Construção dos Favos ............................................................. 67
5.4. Ninhos Artificiais ............................................................... 72
6. ATIVIDADES DA OPERÁRIA, EM FUNÇÃO DE SUA IDADE ...............................75
6.1. Estrutura da Ontogenia Temporal da Casta Operária ................................ 75
6.2. Tarefas Relacionadas com a Idade ................................................. 80
6.2.1. ATIVIDADE DE LIMPEZA ...............................................................80
6.2.2. ATENDIMENTO DA CRIA ................................................................80
6.2.3. ATENDIMENTO DA RAINHA ..............................................................81
6.2.4. CONSTRUÇÃO DO FAVO .................................................................82
6.2.5. MANIPULAÇÃO DA COMIDA ..............................................................82
6.2.6. VENTILAÇÃO .........................................................................82
6.2.7. GUARDA .............................................................................83
6.2.8. VÔOS DE ORIENTAÇÃO .................................................................83
6.2.9. FORRAGEAMENTO ......................................................................84
6.3. Fatores Determinantes da Divisão Temporal das Atividades ......................... 84
6.4. Elo Perdido: Percepção e Controle ................................................ 89
7. OUTRAS ATIVIDADES DA OPERÁRIA ................................................93
7.1. Defesa do Ninho .................................................................. 93
7.2. Pilhagem ......................................................................... 97
7.3. Homeostase do Ninho .............................................................. 98
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7.4. Comportamento da Operária em Colônias sem Rainha ................................ 103
8. O MUNDO QUÍMICO DAS ABELHAS .................................................109
8.1. Feromônios ...................................................................... 109
8.2. Odores Produzidos pelas Operárias ............................................... 110
8.3. Odores Produzidos pela Rainha ................................................... 115
8.3.1. INIBIÇÃO DO DESENVOLVIMENTO E DA CRIAÇÃO DA RAINHA E ENXAMEAÇÃO ...................117
8.3.2. INIBIÇÃO DO DESENVOLVIMENTO DOS OVÁRIOS DA OPERÁRIA ...............................118
8.3.3. ATRAÇÃO DO ZANGÃO PARA O ACASALAMENTO .............................................118
8.3.4. ATRAÇÃO PARA ESTABILIZAÇÃO DO AGRUPAMENTO DO ENXAME ...............................119
8.3.5. ESTÍMULO PARA LIBERAÇÃO DO FEROMÔNIO DE NASONOV E FORRAGEAMENTO PELAS OPERÁRIAS ...119
8.3.6. ATRAÇÃO PELA RAINHA E SEU RECONHECIMENTO ..........................................119
8.4. Outros Feromônios ............................................................... 123
9. COMUNICAÇÃO E ORIENTAÇÃO ....................................................127
9.1. Linguagem da Dança .............................................................. 127
9.1.1. DANÇA CIRCULAR ....................................................................128
9.1.2. DANÇA DO REQUEBRADO ...............................................................131
9.1.3. DVAV E OUTRAS DANÇAS ..............................................................135
9.2. Navegação e Orientação .......................................................... 137
10. FORRAGEAMENTO ..............................................................143
10.1. Onde as Operárias Vão .......................................................... 143
10.2. Organização das Viagens de Forrageamento ....................................... 145
10.3. Controle do Forrageamento a Nível de Colônia ................................... 149
11. REPRODUÇÃO: ENXAMEAÇÃO E SUBSTITUIÇÃO DA RAINHA ............................153
11.1. História Natural da Enxameação em Climas Temperados ............................ 153
11.2. Fatores Que Induzem as Colônias à Enxameação ................................... 161
11.2.1. TAMANHO DA COLÔNIA ................................................................162
11.2.2. CONGESTIONAMENTO DO NINHO COM CRIA ................................................163
11.2.3. DISTRIBUIÇÃO DA IDADE DAS OPERÁRIA ................................................164
11.2.4. TRANSMISSÃO REDUZIDA DA SUBSTÂNCIA DA RAINHA ......................................164
11.2.5. ABUNDÂNCIA DE RECURSOS ............................................................164
11.2.6. SUBSTITUIÇÃO DA RAINHA ............................................................164
12. ZANGÕES, RAINHAS E ACASALAMENTO ............................................164

12.1. Biologia do Pré-Acasalamento de Zangões e Princesas ............................ 164
12.2. Locais de Acasalamento: Áreas de Congregação ................................... 164
12.3. Fatores Determinantes do Múltiplo Acasalamento ................................. 164
13. BIOLOGIA DAS ABELHAS DE EVOLUÇÃO TEMPERADA E TROPICAL ......................164
13.1. Padrões Sazonais da Demografia da Colônia ...................................... 164
13.2. Biologia da Enxameação e da Reprodução ......................................... 164
13.3. Abandono da Colmeia ............................................................ 164
13.4. Outras Diferenças .............................................................. 164
13.5. Fatores Causadores da Diferenciação entre Temperadas e Tropicais ............... 164
6 A Biologia da Abelha
1
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A abelha apresenta uma combinação de características individuais e de
cooperação social não encontrada no restante do reino animal. O modo como a
abelha consegue se adaptar ao mundo que a rodeia é uma das mais ricas
fontes de estudo e de conhecimento dentre todos os organismos, e que se
torna mais rica ainda pelos benefícios econômicos trazidos por ela. A
abelha pode ser, e foi, estudada sob perspectivas tão diferentes como a de
um apicultor e de um biólogo molecular, de um ecologista e de um primitivo
caçador de mel, de um estudante de comportamento social e de um doutor
interessado em reações alérgicas, e todos contribuem imensamente para o
entendimento do inseto mais estudado.
Fig. 1.1. Cena típica do interior de uma colônia durante o verão. No topo do favo,
alvéolos contendo mel operculado, néctar não operculado e pólen, enquanto no meio estão os
alvéolos com ovos, larvas e cria operculada. Os alvéolos alongados, na lateral esquerda do
favo, são realeiras contendo princesas em várias fases de desenvolvimento; a realeira foi
aberta no fundo para mostrar uma rainha quase pronta para emergir. As operárias adultas
estão, na seqüência dos ponteiros do relógio, a partir da esquerda superior, descansando,
ventilando para evaporar a água do néctar, trocando comida, assistindo a rainha como
acompanhantes que a cercam, cuidando de si, armazenando néctar e pólen no ninho,
construindo favo, inspecionando alvéolos, expulsando um zangão e operculando uma realeira.
(Baseado em Wilson, 1971.)
Um olhar rápido para dentro da colônia permite entender por que as
Mark L. Winston 7
abelhas fascinam os homens desde os primeiros dias da observação científica
(Fig. 1.1). A infra-estrutura do ninho, favos perfeitamente uniformes e
funcionais, é constituída de cera produzida pelas operárias e construída
numa série repetida de alvéolos hexagonais quase perfeitos. O favo fornece
o substrato para as interações entre os membros do enxame e é usado para
quase tudo o que for imaginado, começando por berço das larvas, passando
por despensa e centro de mensagens. Como base das atividades do enxame, o
favo fornece um campo rico para observar os comportamentos individuais e
sociais que ocorrem no coração da sociedade das abelhas.
A nível individual, o enxame tem não um, mas três tipos de membros:
rainha, zangões e operárias, cada um com suas especializações dentro da
sociedade das abelhas. A rainha reina sobre o enxame, cercada pelas
assistentes e alimentada com uma comida rica, necessária para executar
poucas, mas cruciais, tarefas dentro da colônia. Suas linhas esbeltas
escondem os grandes ovários que fazem dela uma máquina extraordinária de
botar ovos, capaz de pôr milhares de ovos num só dia, e cujo comportamento
tranqüilo mascara seus poderosos feromônios, sinais químicos para as
operárias receptoras, que controlam muitos dos comportamentos das operárias
e agem como verdadeira cola social que faz a abelha viver em sociedade.
Os outros indivíduos assexuados desta sociedade, os zangões,
alimentados pelas operárias, cumprem uma só função, a importante tarefa de
fecundar a rainha, depois do que morrem. Com seus grandes olhos, músculos
de vôo e poderoso desejo de acasalamento, os zangões são magnificamente
construídos para esta função. As operárias executam diversas tarefas no
enxame e, por vezes, morrem ao ferroar o invasor de sua colônia, e, muito
raramente, reproduzem. A qualquer hora podem ser vistas operárias
caminhando na superfície do favo, algumas vezes atendendo a cria, retirando
detritos do ninho, operculando alvéolos, amadurecendo ou armazenando
néctar, preparando pólen para armazenamento junto à cria, alimentando a
rainha ou dela cuidando, ou realizando qualquer outra das milhares de
atividades.
Não só os complexos comportamentos individuais, manifestados por
estas três castas, estimularam nossas investigações sobre a vida da abelha,
mas também, sua socialibilidade e adaptabilidade têm incentivado o estudo
deste inseto numa extensão que não ocorre com nenhum outro organismo da
terra. A sua natureza social e sua grande habilidade em regular as funções
como um conjunto de indivíduos, em função dos eventos dentro e fora da
colônia, fornecem a chave para seu sucesso e torna a contribuição dos
indivíduos mais efetiva do que a soma dos seus comportamentos individuais.
Nós, no entanto, somos motivados a estudar este inseto, antes de tudo, por
razões econômicas, uma vez que os enxames são extremamente valiosos para
nossa agricultura. As abelhas nos fornecem muito mais do que mel, cera,
própolis, geléia real e pólen: elas polinizam nossas plantações, incluindo,
entre elas, plantações agrícolas, árvores frutíferas, oleaginosas, vagens
pequenas e forrageiras.
O estudo das abelhas não é novo; pinturas existentes em cavernas, que
datam de milhares de anos, apresentam a abelha, maravilhosamente, com
grande destaque. Essas pinturas são, certamente, as precursoras dos
milhares de artigos da ciência contemporânea, escritos em revistas
científicas e populares. É uma qualidade intangível da sociedade das
abelhas que nos leva a estudá-la, uma presença quase mística que permeia o
seu ninho e só pode ser dissecada, analisada e relatada, em parte, pelos
observadores. Este livro é uma tentativa de apresentar, pelo menos, um
vislumbre do mundo da rainha dos insetos.
2
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Abelhas são essencialmente vespas que abandonaram a depredação em
favor do aprovisionamento de seus ninhos com néctar e pólen. A maioria das
vespas com ferrão (isto é, que ferroam), tidas como abelhas, atacam outros
insetos e aranhas para obter comida para as larvas. Os adultos, porém, se
alimentam freqüentemente do néctar das flores, e seu aparelho bucal é
normalmente bem adaptado para sugar e lamber. Pensa-se que as abelhas,
tendo como antepassado a vespa, provavelmente um esfegídeo, evoluíram seu
aparelho bucal para serem capazes de ingerir néctar: em vez de caçar,
começaram a coletar pólen para alimentar sua cria. As abelhas se
diferenciaram das vespas em muitos aspectos (Michener, 1974), e a diferença
morfológica mais evidente diz respeito à especialização para coletar pólen.
Todas as abelhas têm, pelo menos, penugem e pernas traseiras alargadas,
ambas adaptações para recolher pólen e transportá-lo até o ninho. Por causa
de suas estruturas para coleta de pólen e dos hábitos distintos, as abelhas
são classificadas como uma super familia própria, Apoidea – ordem:
Hymenoptera – (Culliney, 1983), embora Michener (1974) tenha proposto
retornar ao antigo sistema que incluia as vespas SPHECIDAE1 na mesma super
familia das abelhas.
Fig. 2.1. Partes bucais de um representante das abelhas de língua grande (esquerda) e
de língua pequena (direita). (Redesenhado, a partir de Michener, 1974.)
As primeiras abelhas devem ter aparecido na vigência – era terciária
- do paleocontinente Godwana que foi, provavelmente, a época do
aparecimento da planta angiosperma (Raven e Axelrod, 1974). Embora os
registros fósseis das abelhas estejam longe de serem completos, pensa-se
que elas divergiram das vespas esfegídeo durante o período Cretáceo mediano
há 100 milhões de anos, aproximadamente, (Michener, 1974), coincidindo com
o aparecimento do angiosperma como vegetação dominante. Os mais antigos
fósseis de abelhas, conhecidos, datam do período Eoceno, 40 milhões de anos
atrás (Manning, 1952; Kelner-Pillault, 1969; Zeuner e Manning, 1976), mas,
considerando que este espécime já era altamente especializado, fica claro
que as abelhas surgiram muito mais cedo. De qualquer modo, a evolução e
divergência das abelhas estão ligadas de perto com o aparecimento das
plantas angiospermas, plantas que produzem flores com odor, forma e cor,
bem como néctar em excesso e pólen, comida para atrair as abelhas, como
1
SPHECIDAE – família dos insetos da ordem dos himenópteros, cujas espécies caçam larvas e adultos.
(Nota do Tradutor).
Mark L. Winston 9
recompensa, e as abelhas, em troca, fornecendo um mecanismo de
transferência de pólen entre as plantas. A coevolução destes dois grupos
tem sido um dos temas dominantes da recente história da evolução.
Existem, atualmente, entre 10 e 11 famílias de abelhas (Michener,
1974; Michener e Greenberg, 1980), com aproximadamente 700 gêneros
(Malyshev, 1968) e 20.000 espécies vivas (Michener, 1969). Estas podem ser
divididas em dois grandes grupos, o mais primitivo, as abelhas de língua
pequena, e, o mais novo, as abelhas de língua grande (Fig. 2.1). As abelhas
de língua pequena utilizaram, provavelmente, a característica rasa das
flores primitivas do angiosperma; mas algumas abelhas evoluíram,
encompridando suas partes bucais da mesma forma que muitos dos angiospermas
evoluiram para flores tubulares mais longas. Estas evoluções permitiram que
as abelhas de língua grande tirassem proveito da complexidade crescente das
flores, mais recentes, do angiosperma.
A abelha Apis mellifera Ligústica é espécie de abelha com língua
grande. Seu nome científico significa “abelha-carregadora-de-mel ou abelha-
produtora-de-mel" e se origina do hábito das abelhas de coletar néctar e
produzir, a partir dele, grandes quantidades de mel para permitir que os
enxames sobrevivam nos períodos de carestia.
Fig. 2.2. Relações de Taxionomia entre abelhas na família Apidae.

Abelhas são classificadas na familia Apidae, e seus parentes mais
próximos incluem as abelhas de orquídea (Euglossini), as “bumble bees”
(Bombini), e as abelhas sem ferrão (Meliponinae) (Winston e Michener, 1977;
Kimsey, 1984) (Fig. 2.2). Todas as Apidae são caracterizadas pela presença
da corbícula, ou cesta de pólen, na superfície exterior de cada uma das
tíbias das pernas traseiras, pelo menos nas operárias, e esta estrutura é
usada para carregar pólen e materiais necessários para a construção do
ninho. O pólen é, geralmente, empurrado para a corbícula, a partir da
terminação distal 2 da tíbia, e este mecanismo de carregamento é, também,
uma característica que diferencia as Apidae (Winston e Michener, 1977;
Michener, Winston, e Jander, 1978). Todas as Apidae apresentam algum grau
de comportamento social, e as Meliponinae e as Apinae têm o comportamento
social mais elaborado de todas as abelhas. Podem ser encontradas revisões
da história natural e biologia das abelhas sem ferrão e abelhas de orquídea
em Michener (1974), enquanto Free e Butler (1959), Alford (1975), e
Heinrich (1979a) escreveram sobre a sociedade das “bumble bee”.
2.1. Origem das Abelhas
2
DISTAL – extremidade mais afastada de um órgão. (Nota do tradutor).
Todas as abelhas atuais (Apidae: Apini) são classificadas num único
gênero Apis, que inclui cinco espécies: a abelha comum (A. mellifera), a
abelha gigante (A. dorsata e A. laboriosa), a abelha índia (A. cerana) e a
abelha anã (A. florea). O mais antigo fóssil de Apini foi encontrado no
Amber Báltico, nas camadas do Eoceno, com aproximadamente 40 milhões de
anos, e este antigo, mas extinto, “apines”, foi classificado num gênero
próprio Electrapis (Manning, 1960; Zeuner e Manning, 1976; Culliney, 1983).
Um favo de abelha, fossilizado, que data do final do Terciário ou do início
do Quaternário, foi encontrado, recentemente, na Malásia, sugerindo que
esse gênero surgiu há mais tempo (Stauffer, 1979). Este achado e o fato de
que, geralmente, são achados fósseis de espécimes de abelha como indivíduos
agrupados sugere uma evolução anterior para o comportamento social nos
Apini. Evolução rápida, durante os 10 milhões de anos a seguir, é mostrada
por espécimes encontrados do Oligoceno, quando ocorreu uma mudança
considerável na morfologia externa. Estudos bioquímicos comparativos, em
abelhas existentes, indicaram, também, um grau maior de substituição do
aminoácido na A. mellifera, quando comparado com outras abelhas, e,
conseqüentemente, uma taxa de evolução da proteína mais rápida na linhagem
das abelhas de mel do que nas outras (Carlson e Brosemer, 1971, 1973). Com
base na evidência morfológica, porém, houve relativamente pequena mudança
nas abelhas durante os últimos 30 milhões de anos (Culliney, 1983), e a
semelhança física das formas fósseis com as operárias atuais sugere que o
comportamento social complexo já estivesse desenvolvido no Mioceno, 27
milhões de anos atrás.
A distribuição geográfica natural do gênero Apis apresenta a maior
diversidade de espécies na Índia e regiões adjacentes, e todas as espécies,
com exceção da A. mellifera, são lá encontradas. Donde se conclui que estas
regiões são a área onde, provavelmente, se originaram e onde evoluiram as
Apini (Doediker, Thakar, e Shaw, 1959; Michener, 1974; Doediker, 1978).
Pensa-se que a A. mellifera se originou nas regiões tropicais africanas ou
subtropicais durante o período Terciário e migrou, um pouco depois, para a
Ásia Ocidental e climas europeus mais frios. Até os tempos atuais, a Apis
não foi encontrada em qualquer lugar do hemisfério ocidental, Austrália ou
Pacífico, com exceção de algumas das ilhas continentais como Japão,
Formosa, Filipinas e Indonésia (Michener, 1974). Mas, o transporte de
abelhas pelos colonos europeus com fins de apicultura resultou que a A.
mellifera se encontra mundialmente distribuída, e algumas espécies são mais
difundidas na Ásia.
A abelha anã - A. florea - parece manter várias características
ancestrais do gênero Apis e, provavelmente, é o descendente vivo mais
próximo das abelhas primitivas. As operárias são pequenas, aproximadamente
7mm de comprimento, os enxames constroem um único favo preso a galhos e
freqüentemente, em locais cercados por densa vegetação (Seeley, Seeley e
Akratanakul, 1982). Suas danças de comunicação ocorrem numa plataforma
horizontal, construída no topo do favo, e assim a direção das flores é
indicada diretamente pela direção da dança. Os enxames são pequenos, menos
de 5.000 indivíduos, e as operárias são relativamente dóceis (Michener,
1974).
Duas outras espécies de abelhas, parentas próximas, também constróem
seus ninhos ao ar liver com um único favo: as abelhas gigantes - A. dorsata
e A. laboriosa. Estas são grandes, vistosas com 17 a 19mm de comprimento,
enxame com 20.000 ou mais operárias. Os seus ninhos são construídos no alto
das árvores ou ficam suspensos de bordas de penhascos, e os ninhos não
precisam ficar escondidos por causa da natureza agressiva das operárias. Os
ninhos são, também, freqüentemente agregados, e os enxames podem migrar
montanhas acima e abaixo para tirar proveito das fontes sazonais de néctar.
As danças de comunicação são mais avançadas do que da A. florea, uma vez
Mark L. Winston 11
que elas ocorrem na face vertical do favo, e a direção em que se encontram
as flores tem que ser traduzida, pelas operárias, do ângulo da direção da
dança com a vertical para o ângulo entre a direção do sol e as flores
(Michener, 1974). A A. laboriosa é a maior das duas espécies, e seu tamanho
grande, cor escura e cobertura de pelos longos são, provavelmente,
adaptações para seu habitat na altitude do monte Himalaia (Sakagami,
Matsumura, e Ito, 1980).
Fig. 2.3. Origem de várias subespécies da Apis mellifera, e extensão em que se

distribui a Apis cerana.
As outras duas espécies de abelha, A. cerana e A. mellifera, são de
tamanho médio (10 a 11mm) e constroem os ninhos, geralmente, com favos
múltiplos dentro de cavidades. Os enxames da A. cerana são relativamente
pequenos, 6.000 a 7.000 operárias (Seeley, Seeley, e Akratanakul, 1982),
enquanto enxames de A. mellifera podem atingir 100.000 indivíduos, ou mais.
Estas duas espécie são tão semelhantes na morfologia e no comportamento que
elas são, freqüentemente, consideradas raças distantes da mesma espécie.
Ruttner e Maul (1983) demonstraram, porém, recentemente, que, embora
rainhas e zangões de cerana e de mellifera tentem acasalar entre si, não
resulta em descendência, e a inseminação instrumental de rainhas de ambas
as espécies, mellifera e cerana, com sêmen hetero especifico revelou que os
ovos resultantes da fertilização híbrida cessam o desenvolvimento na fase
de blástula. Estes resultados indicam que mellifera e cerana são,
realmente, espécies distintas, embora de parentesco próximo. Este livro
trata principalmente da abelha Apis mellifera, e o termo "abelha" será
usado para se referir a esta espécie, a não ser onde ressalvado.
2.2. Raças da A. Mellifera

O habitat natural da abelha A. mellifera inicia na África meridional
e se estende pela savana, floresta tropical, deserto e clima moderado do
Mediterrâneo, até atingir o limite de sua expansão, o Norte da Europa e a
Escandinávia meridional. Com tal variedade de habitats, condições
climáticas e flora, não é surpreendente encontrar subespécies (raças) de
abelhas, cada uma com características distintas adaptadas a cada região
(Louveaux, 1966) (Fig. 2.3). Ainda, o reconhecimento de algumas raças
válidas foi dificultado por vários razões. A mais significativa foi o
movimento de abelhas, para fins apícolas, pelo mundo inteiro, que mudou a
faixa ocupada, naturalmente, por cada raça e resultou em hibridação
considerável. A seleção, pelos apicultores, de características úteis ao
manejo pode, também, ter alterado o genótipo natural das raças,
particularmente em áreas de apicultura intensa, onde muitos enxames nativos
se originaram de enxameações naturais de colônias. Outra dificuldade pode
ter origem no fato de cientistas e apicultores não usarem o mesmo critério
para determinar o que é uma "raça". Os cientistas tendem a usar medidas
morfométricas, como veias das asas, partes bucais, comprimento da antena e
o tamanho de certas partes do corpo (Ruttner, 1975a; Daly e Balling, 1978;
Ruttner, Tassencourt e Louveaux, 1978), enquanto os apicultores preferem
características, como cor, comportamento, tendência à enxameação, produção
de mel e docilidade. Finalmente, até mesmo dentro de uma única raça pode
haver grande variação, e, onde dividir as raças e definir o que é "típico"
para uma, foi sempre um pouco subjetivo.
Apareceram algumas conclusões gerais, relativas às características e
lugares de origem de muitas abelhas, e elas foram resumidas por Ruttner
(1975b; Ruttner, Tassencourt, e Louveaux, 1978). Ele divide as raças de
abelhas em três grandes grupos distintos: Europeu, Oriental (Oriente
Próximo) e Africano. Pouco é conhecido sobre as raças Orientais, e o estudo
de muitas regiões africanas está baseado em alguns espécimes. As raças
européias foram estudadas relativamente bem, e parece existir maior acordo
nestas do que nas raças africanas. As breves descrições que seguem estão
baseadas nas conclusões de Ruttner, a não ser quando ressalvado.
2.2.1. RAÇAS EUROPÉIAS

A Apis mellifera Mellifera L. (abelha preta alemã) se originou na
região compreendida entre o Norte da Europa, o oeste-central da Rússia e a
Península Ibérica. São abelhas grandes, com língua relativamente pequena
(5,7 a 6,4mm), e seu nome comum é derivado da sua cor marrom-negro com
apenas algumas manchas amarelas, mais claras, no abdômen. Elas tendem a ser
nervosas e agressivas e passam bem o inverno, mesmo em climas severos. A
população de operárias aumenta lentamente na primavera, e, embora estas
abelhas sejam populares na exportação ao redor do mundo, sua natureza
agressiva, desempenho fraco na primavera e início do verão, e a dificuldade
de trabalhar em flores de corolas longas, como trevo, resultou na
diminuição do uso da Apis m. Mellifera na apicultura.
Mark L. Winston 13
A Apis mellifera Ligústica Spin. (abelha italiana) se originou na
Itália e foi a abelha mais popular na apicultura mundial. Embora um pouco
menor do que a Mellifera, a Ligústica tem língua relativamente longa (6,3 a
6,6mm) e abdômen com faixas amarelas luminosas. Ela tende a ser dócil, e a
população do enxame cresce depressa na primavera e permanece forte ao longo
do verão. Elas passam o inverno com grande população de operárias, embora
com alto consumo de mel, o que traz alguma dificuldade em latitudes do
Norte. Elas também têm uma reputação de construtoras eficazes de favo e
parece iniciarem a pilhagem de outras colônias mais depressa do que as
outras raças européias.
A Apis mellifera Cárnica Pollman (abelha Carniolana) se originou na
área compreendida pelos Alpes austríacos meridionais, Norte da Iugoslávia e
Vale do Danúbio. Elas têm tamanho semelhante à Ligústica, mas tendem a ser
de cor cinza ou dourada. Estas abelhas foram, também, populares na
apicultura, particularmente com hobistas, por causa da sua mansidão. Elas
passam o inverno em enxames pequenos com baixo consumo de comida, mas se
desenvolvem depressa na primavera. Elas podem não manter esta alta
população ao longo do verão e podem enxamear mais prontamente do que as
abelhas italianas. Elas são, também, lentas na construção de favos.
A Apis mellifera Caucásica Gorb. (abelha Caucasiana) é originária dos
vales do alto do Cáucaso Central. Elas são semelhantes à Cárnica, mas de
cor mais cinza-chumbo. Embora seu comportamento não seja bem conhecido,
elas são consideradas pouco agressivas, com baixa velocidade de expansão na
primavera, mas capazes de alcançar grandes populações no verão, e
apresentam dificuldade em passar o inverno por causa de sua
susceptibilidade à Nosema, doença da abelha adulta. Esta abelha é, também,
notadamente propolizadora e pouco enxameadora.
Podem existir várias outras raças européias que, ou foram estudadas
insuficientemente, ou se agruparam a uma das outras raças européias. A
abelha Macedônia A. m. Cecropia Kiesw parece, agora, pertencer à raça
Cárnica mas a posição da abelha de estepe russa A. m. Acervorum e a
transcaucasiana A. m. Remipes não é tão clara.
2.2.2. RAÇAS AFRICANAS

A Apis mellifera Intermissa v. Buttel-Reepen (abelha de Tellian) é
uma raça da África do Norte, encontrada ao norte do Saara, da Líbia ao
Marrocos. É uma abelha pequena, escura e supostamente agressiva, propensa a
enxamear, e que cria mais de 100 rainhas em cada período enxameatório. Em
período de secas, podem morrer mais de 80% dos enxames, devido a sua
propensão a enxamear. O número de enxames dobra quando as condições
melhoram (Louveaux, citado em Ruttner, 1975b).
A Apis mellifera Lamarckii Cockerell (abelha egípcia, antigamente
chamada de A. m. Fasciata) é encontrada no nordeste da África,
principalmente no Egito e no Sudão, ao longo do Vale do Nilo. Assim como a
Intermissa, ela cria numerosas rainhas. Há registros de uma colônia criar
368 realeiras e produzir um pequeno enxame com 30 rainhas. Parece que elas
são mais relacionadas com as abelhas da África Central, com base nas
semelhanças da dança entre Lamarckii e Adansonii (von Frisch, 1967a).
A Apis mellifera Scutellata Lepeletier (abelha africana oriental),
pensou-se que eram Adansonii (Smith, 1961), até que Ruttner (1975b) propôs
que estas abelhas da savana, região central e equatorial da África
Oriental, e grande parte da África do Sul, eram de fato uma subespécie da
A. m. Scutellata. Esta proposição trouxe um pouco de confusão, uma vez que
as abelhas africanas, introduzidas no Brasil em 1956, pensava-se serem
Adansonii, e toda a literatura sobre estas abelhas, anterior a meados dos
anos setenta, se referia a elas como sendo Adansonii. Existe, ainda, alguma
dúvida se Scutellata e Adansonii são subespécies diferentes, e também sobre
qual das subespécies foi introduzida no Brasil. Considerando que o estudo
de Ruttner de 1975 é a mais recente e completa avaliação da taxionomia3 das
abelhas africanas, eu adotei a classificação dele, embora a identidade
destas subespécies esteja sendo reavaliada e evidências adicionais possam
resultar em mudanças adicionais. A A. m. Scutellata, é abelha pequena com
língua relativamente pequena, altamente agressiva, enxameia e abandona a
colmeia com freqüência e tem capacidade de nidificar em grande variedade de
locais, desde cavidades até locais abertos.
A Apis mellifera Adansonii Latreille (abelha africana ocidental) se
encontra na África Ocidental e é de cor notadamente amarela. Ela parece ser
semelhante à Scutellata em muitos dos comportamentos, mas as abelhas dessa
região não foram bem estudadas.
A Apis mellifera Monticola Smith (abelha das montanhas) despertou
interesse por causa da altitude em que vive, na Tanzânia, entre 1.500 e
3.100m. É uma raça grande, escura, gentil, com pêlos mais longos do que as
outras abelhas africanas.
A Apis mellifera Capensis Escholtz (abelha de Capa) é encontrada só
na extremidade da África do Sul e é a única, entre as Apis mellifera, em
que as operárias poedeiras geram fêmeas. Ela é, morfologicamente,
semelhante à Scutellata, mas o grau de desenvolvimento dos ovaríolos e a
habilidade de, regularmente, gerar, partenogeneticamente, fêmeas as separa
do grupo da Scutellata.
Existem outras raças africanas em áreas limitadas da África que podem
ser distinguíveis, morfometricamente, das outras raças, das quias só foram
examinados alguns espécimes, e porisso sua biologia não foi suficientemente
estudada para se chegar a conclusões firmes sobre a sua taxionomia. Estas
subespécies incluem A. m. Major Ruttner, Sahariensis Baldensperger, Núbica
Ruttner, Littorea Smith, Unicolor Latreille e Jemenetica Ruttner (Dutton et
al., 1981).
2.2.3. RAÇAS ORIENTAIS

Foram propostas várias raças orientais, desde o oeste da Turquia até
o Irã, incluindo A. m. Syriaca, Anatolia e Meda que são semelhantes à
Ligústica (Ruttner, Pourasghar e Kauhausen, 1985). As relações entre estes
grupos não foram estudadas. Uma avaliação completa da sistemática das
abelhas orientais é importante, uma vez que, presumivelmente, podem ser
encontradas formas de transição, envolvendo raças de evolução temperada e
tropical, possivelmente, entre A. mellifera e A. cerana.
2.3. Raças das Américas do Norte e Sul

Embora as abelhas não sejam nativas da América do Sul ou do Norte,
nos últimos cem anos foram introduzidas, nesse continente, raças européias
e africanas. Na América Norte foram mantidas raças de origem européia,
embora por acasalamento extenso entre raças e diferentes critérios
seletivos, por parte dos criadores de rainha, foram, indubitavelmente,
modificadas algumas das características originais da abelha. Para
simplificação, as designações raciais originais são aqui usadas. A
introdução de abelhas africanas, na América do Sul, em 1956, resultou no
estabelecimento e expansão da A. m. Scutellata em grande parte da América
do Sul e da América Central. Estas abelhas são chamadas "Africanizadas"
para diferençá-las das abelhas estudadas na África, mas elas parecem ser
morfologica, comportamental e ecologicamente quase iguais à Scutellata, e,
por isso, não constituem raça separada.
3
. TAXIONOMIA – estudo dos princípios da classificação científica. (Nota do tradutor).
Mark L. Winston 15
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Não existe, talvez, aspecto mais significativo da biologia da abelha
do que a relação entre forma e função das abelhas adultas. Numa combinação
complexa de partes integradas num organismo perfeitamente afinado, a abelha
é capaz de executar uma vasta gama de atividades atléticas, graciosas e
objetivas. Uma simples lista de todas as partes que compõem uma abelha
impressiona pelo tamanho. Mais notável, ainda, é como essas estruturas
foram projetadas para que a abelha leve a cabo suas funções. A discussão a
seguir, eu baseei no estudo detalhado da anatomia da abelha apresentado por
Snodgrass (1956) e Dade (1977).
Fig. 3.1. Vista do corpo da operária, mostrando: as três regiões do corpo, as partes
bucais estendidas, os três pares de pernas e os dois pares de asas.
3.1. Avaliação da Anatomia da Operária

A abelha é estruturada por uma série de anéis endurecidos, conectados
entre si por membranas, e é coberta, na maioria das regiões, por uma camada
densa de pêlos (Fig. 3.1). Este esqueleto externo provê proteção contra
predadores, previne a perda de água, serve de estrutura para amarração dos
músculos internos e permite movimentos rápidos, mas precisos, por causa do
arranjo complexo de arestas internas, contra as quais os músculos podem
contrair. O exosqueleto e as partes internas estão organizadas em três
partes - cabeça, tórax e abdômen - cada uma subdividida em vários
segmentos. A maioria das funções da cabeça estão ligadas à ingestão e
digestão parcial do alimento através das partes bucais e glândulas
associadas, e é, também, a região mais sensitiva do corpo através dos
Mark L. Winston 17
olhos, antenas e pêlos sensitivos. O tórax é composto de três segmentos,
cada um com um par de pernas; além disso, cada um dos dois segmentos
torácicos posteriores suportam um par de asas. Assim, o tórax é a região
locomotora do corpo da abelha e contém músculos poderosos, para voar e
caminhar, e funções especializadas, como coletar. O abdômen consiste de
sete segmentos visíveis e contém todos os órgãos internos, como, também uma
estrutura de grande interesse para os apicultores, o ferrão.
Fig. 3.2. A cabeça de uma operária, com a probóscide estendida. (Redesenhado, a

partir de Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com permissão
da Cornell University Press.)
3.2. Cabeça
Vista de frente e ampliada por um microscópio, a cabeça da operária é
uma visão assustadora; os olhos grandes e as mandíbulas parecem,
particularmente, ameaçadoras. De fato, a cabeça da abelha é região
altamente especializada e relativamente sem defesas, capaz de percepções
sensíveis do ambiente, de manipulação e de ingestão dos dois principais
componentes da comida da abelha, néctar e pólen, cada um dos quais exigindo
recursos anatômicos diferentes para manuseio (Fig. 3.2).
3.2.1. ESTRUTURAS SENSORIAIS

A percepção visual ocorre através de dois tipos diferentes de olhos,
os ocelos e os olhos compostos, ambos localizados na região frontal da
cabeça. Os ocelos são, de fato, três olhos, dispostos triangularmente, cada
um consistindo de uma lente simples e densa, derivada do exosqueleto da
cabeça, e células de retina sensorias embaixo da lente (Yanase e Kataoka,
1963). Os ocelos não conseguem focar ou fazer imagens, e parece funcionarem
somente para detectar a intensidade da luz, possivelmente para os padrões
de atividade diurna ou para orientação (Lindauer e Schricker, 1963;
Schricker, 1965).
Os dois olhos compostos cobrem parte significativa da cabeça e são
órgãos visuais complexos com muitas funções fotoreceptivas. Cada olho
composto da operária contém mais de 6.900 facetas hexagonais, cada uma com
sua própria lente para receber a luz, um cone pigmentado, para concentrar e
focar, e células sensórias de retina para perceber claramente (Fig. 3.3).
Cada faceta responde independentemente às ondas luminosas incidentes, e
grupos de facetas são especializados em perceber a luz polarizada (von
Frisch, 1967a; Edrich e von Helversen, 1976; Zolotov e Frantsevich, 1973;
Wehner e Strasser, 1985), o reconhecimento de formas (Wehner, 1972), a
visão de cor (Kaiser, 1972; Menzel, 1973) e à torção da cabeça (Moore,
Penikas, e Rankin, 1981). As imagens são produzidas pelo sistema nervoso
central que integra os sinais individuais das facetas em uma imagem de
mosaico. Uma vez que cada faceta diverge angularmente de suas vizinhas, em,
aproximadamente, só um grau (del Portillo, 1936; Michener, 1974), o padrão
de mosaico é particularmente bem adaptado para detectar o movimento. Os
olhos compostos podem perceber, além do movimento, as correntes de ar, para
o que usam os pêlos sensitivos existentes nas junções das facetas (Fig.
3.2). Quando esses pêlos são removidos, com um escalpelo minúsculo, as
operárias perdem a habilidade de, com tempo ventoso, encontrar o caminho
para os locais habituais de alimentação, porque, talvez, elas já não
conseguem compensar, durante o vôo, a velocidade do vento (Neese, 1965).
Fig. 3.3. Corte do olho de uma operária, mostrando algumas das facetas. Uma das
facetas foi ampliada para mostrar as estruturas que recebem, concentram e percebem a luz.
(Redesenhado, a partir de Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado
com permissão da Cornell University Press.)
As antenas são o nariz da abelha, cada uma consistindo de um flagelo
com dez segmentos, preso ao escápulo e este ao pedicelo, que é a base (Fig.
3.4). O papel das antenas da abelha na percepção dos odores foi
demonstrado, pela primeira vez, por von Frisch (rever von Frisch, 1967a)
que mostrou ser possível treinar operárias para visitar pratos que
continham perfumes de flores naturais ou óleos essenciais. Quando as
antenas foram cirurgicamente removidas a habilidade de discriminação, pelo
olfato, foi eliminada. Experiências subseqüentes demonstraram que a
acuidade olfativa das abelhas é aproximadamente igual à do homem, embora as
operárias sejam de 10 a 100 vezes mais sensíveis para cera, flores e outros
odores, biologicamente significativos para as abelhas (Ribbands, 1955;
Schwarz, 1955; Fischer, 1957; Vareschi, 1971). Além da aguda sensibilidade
olfativa, as abelhas têm o que Forel (1910) chamou "um sentido olfativo
topoquímico”. Quer dizer, as abelhas podem usar o par de antenas para
identificar, com precisão, a direção de onde vem o odor, comparando a
intensidade de moléculas do odor percebido por cada antena. Esta sensação
foi demonstrada por experiências, nas quais foram usadas iscas no
treinamento de operárias para odores, colocadas num tubo em Y (Lindauer e
Martin, 1963; Martin, 1964) (Fig. 3.5). Quando as antenas das abelhas
treinadas foram cruzadas, as operárias escolheram a direção errada na
Mark L. Winston 19
bifurcação, indicando que as antenas estavam fornecendo informação relativa
à localização do odor.
Os órgãos sensoriais consistem de, pelo menos, sete tipos de
estruturas e variam entre cavidades, placas e pêlos (Slifer e Sekhon, 1961;
Lacher, 1964; von Frisch, 1967a; Dietz e Humphreys, 1971) (Fig. 3.4). Só as
cavidades olfativas são conhecidas como sendo olfativas, com base no
comportamento e nas respostas eletrofisiológicas aos odores (Lacher e
Schneider, 1963; Lacher, 1964), e existem aproximadamente 3.000 delas, numa
única antena de operária. Estas cavidades olfativas consistem de poros
muito pequenos, pelos quais as moléculas de odor podem passar e ser
transportadas até as células receptoras, em baixo da placa. Estas placas
estão localizadas nos oito segmentos finais do flagelo, e a amputação
desses segmentos elimina a orientação da operária pelos odores associados à
comida (von Frisch, 1921; Ribbands, 1955). Algumas raças de abelhas têm
mais destas placas olfativas do que outras, mas não foi estabelecido nenhum
vínculo entre a densidade das placas e a acuidade sensitiva (Stort e
Barelli, 1981).
Fig. 3.4. Antena de uma operária com uma das placas sensoriais ampliada, para revelar
a estrutura receptora de odores. A inserção mostra os sete tipos de estruturas sensoriais
encontradas nas antenas: (a) pêlo pequeno de parede grossa (sensillum trichodeum), (b)
cavilha de parede grossa (s. trichodeum), (c) cavilha delgada de parede fina (s. trichodeum
olfactorium), (d) cavilha grande de parede fina (s. basiconicum), (e) placa porosa ou órgão
placa (s. placodeum), (f) cavidade (s. coeloconicum), e (g) cavidade (s. ampullaceum). (A
nomenclatura é de Lacher, 1964. Redesenhado, a partir de von Frisch, 1967a, baseado em
Lacher, 1964, e Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com
permissão de Cornell University Press.)
As funções das outras estruturas sensoriais não são conhecidas,
embora existam fortes evidências de elas serem utilizadas na percepção de
gás carbônico, umidade, sabor e, possivelmente, temperatura. Usando
técnicas electrofisiológicas Lacher (1964) demonstrou que as operárias têm
um receptor de gás carbônico nas antenas e Seeley (1974) mostrou que as
operárias podem identificar concentrações de gás carbônico, com diferenças
abaixo de 1%, e podem responder às altas concentrações de gás carbônico no
ninho, ventilando a colônia para aumentar a circulação de ar. As operárias
podem detectar, também, diferenças de umidade relativa tão baixas quanto 5%
(Kiechle, 1961), através de receptores localizados nas antenas (Ribbands,
1955; Kuwabara e Takeda, 1956). Respostas a sabores, através das antenas,
foi demonstrado, tocando as antenas com soluções de açúcar e obtendo

respostas nas partes bucais (Minnich, 1932; o Marshall, 1935a, b).
Fig. 3.5. Representação do experimento que demonstra que as operárias utilizam o par
de antenas para detectar a direção de um odor. As operárias comparam a intensidade do odor
percebido por cada antena, o que pode ser demonstrado treinando as operárias para uma fonte
de odor (*) e, depois, o cruzamento de suas antenas faz as operárias escolherem a direção
errada, na bifurcação. (Redesenhado, a partir de von Frisch. 1967a, baseado em Martin,
1964.)
As antenas têm uma outra estrutura de importância funcional, os
órgãos de Johnston, que são concentrações de células sensitivas,
localizadas no interior do pedicelo de cada antena, sensíveis à mínima
mudança de sua posição. Sua função inclui a detecção de correntes de ar
pela porção dobrada da antena, um meio de medir a velocidade de vôo (Heran,
1959).
3.2.2. BOCA
As partes bucais da abelha são classificadas como de mastigação e de
sucção, significando que as abelhas podem mastigar material sólido como
também sugar líquidos. Elas consistem num par de mandíbulas, ou presas,
fixadas nas laterais da cabeça, e na probóscide ou língua, composta do
maxilar e do lábio (Fig. 3.6).
As mandíbulas são fortes, em forma de colher, côncavas e rígidas no
lado interno (Michener e Fraser, 1978). Músculos fortes conectam as
mandíbulas à cabeça, e existe um canal, rodeado de pêlos, na base do duto
que vem das glândulas mandibulares. Elas têm numerosas funções, entre elas:
ingerir pólen para alimentação; cortar, moldar e manipular a cera e a
própolis (resinas de plantas) para a construção do ninho; fornecer alimento
de cria para as larvas e néctar para a rainha, para o que é usada a
superfície interna côncava da boca, como um canal; tirar detritos e abelhas
mortas do ninho; amontoar-se; e defender o ninho.
A probóscide é uma estrutura mais complicada, e tem como primeira
função a ingestão de substâncias líquidas, principalmente, néctar, mel e
água. A probóscide funciona, também, para a troca de comida entre as
operárias, entre estas e a rainha, e entre elas e os zangões. É usada,
também, para lamber os feromônios da rainha e para distribuí-los entre as
outras operárias. A probóscide está presa por dois tendões na base da boca;
Mark L. Winston 21
os maxilares e as estruturas labiais centrais são articuladas, de tal forma
que a probóscide inteira, quando em repouso, pode ser dobrada, em forma de
Z, dentro da boca. Quando a glossa está totalmente estendida, os maxilares
e os lábios formam um tubo ao redor da língua (Winston, 1979a). A
probóscide da operária, estendida, mede entre 5,3 a 7,2mm (Ruttner,
Tassencourt, e Louveaux, 1978), dependendo da raça da abelha, e este
comprimento determina que partes das flores a abelha pode atingir para
coletar néctar, uma vez que a probóscide deve se ajustar bem às corolas das
flores para sugar o néctar na base da flor.
Fig. 3.6. Vista lateral das partes bucais da operária, incluindo as mandíbulas e a
probóscide. Quando em repouso, a probóscide é dobrada em forma de Z dentro da boca, mas
pode ser estendida, completamente, para coletar néctar, pólen e água.
A glossa é densamente cabeluda, possui placas, para ter rigidez,
alternadas com áreas membranosas e suaves, para ter flexibilidade, e um
longo tendão que corre ao longo de toda a probóscide para dar apoio
adicional. Existe um flagelo, na ponta, pelo qual os líquidos são
absorvidos e transportados, através de um canal estreito, para dentro da
boca (Michener e Riachos, 1984). Na base da glossa existe um grupo de
músculos que cercam uma cavidade oca, o cibário, que é usado para bombear
os líquidos. Quando o glossa está estendida, os músculos, a paraglossa e
outras placas da base, formam uma câmara hermética. A movimentação de
líquidos é facilitada pelo movimento, de um lado para outro, da glossa,
pela ação capilar e pelo bombeamento dos músculos do cibário que fazem a
sucção para ingestão. A glossa é, também, importante para a coleta de
pólen, pois os grãos de pólen são, freqüentemente, apanhados nos seus pêlos
e, então, passados para as pernas traseiras (Michener, Winston, e Jander,
1978).
3.3. Tórax
O tórax da abelha, como em outros insetos, consiste em três
segmentos, sendo o primeiro chamado de propódio; a incorporação deste
segmento ao tórax é uma característica sem igual na maioria dos
Hymenoptera. Os três segmentos torácicos da abelha são altamente
modificados e especializados por causa da combinação de funções que os
envolvem: as asas são usadas para vôo e as pernas executam uma variedade de
funções, entre elas, coleta do pólen e amontoamento. Muito das formas e
construção das partes torácicas centrais são melhor entendidas como
adaptações para os músculos que controlam o movimento, e uma visão
detalhada das camadas torácicas e musculatura pode ser encontrada em
Snodgrass (1956). Aqui, eu me concentro nas estruturas e funções das pernas
e asas.
3.3.1. PERNAS
As seis pernas, existentes no tórax, um par em cada segmento
torácico, têm a mesma construção básica, embora sejam altamente adaptadas
para carregar pólen e própolis. Cada uma das pernas se articula no tórax
pela coxa, que permite os movimentos para frente e para trás (Fig. 3.7). O
próximo segmento da perna, o trocanter, conecta a coxa com o fêmur, a tíbia
e o tarso, os mais longos e finos segmentos da perna. O tarso é formado de
cinco subsegmentos, o basitarso comprido e os quatro tarsômeros menores. A
ponta da perna, finalmente, consiste num segmento terminal, o pretarso, que
inclui a garra associada à almofada (Fig. 3.8). Estas estruturas terminais
são importantes para o caminhar, uma vez que a garra, e a sucção criada
pela almofada, se agarram à superfície, e permitem caminhar em superfície
horizontal e vertical, como também se agarrarem umas às outras, para
formarem os amontoados. As garras do tarso são, também, até certo ponto,
usadas para manipular a cera durante a construção do favo.
Fig. 3.7. Vista externa da perna do meio de uma operária. (Redesenhado, a partir de
Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com permissão de Cornell
University Press.)
Fig. 3.8. Um segmento pretarsal típico da perna da operária, mostrando a almofada

tarsal e as garras utilizadas para caminhar e manipular substâncias, como cera e própolis.
(Redesenhado, a partir de Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado
com permissão de Cornell University Press.)
As pernas das operárias executam funções refinadas, como formar

amontoados e manusear pólen e própolis nas pernas traseiras, para
transportá-los ao ninho. As pernas dianteiras têm escovas cabeludas no
largo basitarso, usadas para limpar o pó, o pólen e qualquer outro material
estranho da cabeça. As pernas dianteiras têm, também, o limpador de antena,
um entalhe curvo associado a uma espora, pelo qual a antena pode ser puxada
e escovada, na junção da tíbia ao basitarso (Schonitzer e Renner, 1984)
(Fig. 3.9). Esta estrutura é, indubitavelmente, importante para manter a
antena limpa de qualquer material que possa interferir com suas funções
sensoriais. As pernas do meio, embora cabeludas, parece, por outro lado,
Mark L. Winston 23
não serem modificadas, e elas são usadas para livrar os pêlos do tórax de
sujeira e pólen e transferir material para as pernas traseiras. Existe um
"ponto cego”, o topo do segmento torácico mediano, que as pernas medianas
não conseguem limpar, e podem ser vistas operárias, que retornam da coleta
de pólen de certas flores, com uma faixa brilhante de pólen colorido
naquela região do tórax.
Fig. 3.9. Nas pernas anteriores das operárias existe o limpador de antenas. As
antenas podem ser puxadas e escovadas, através do entalhe. (Redesenhado, a partir de
Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com permissão de Cornell
University Press.)
As pernas traseiras são altamente adaptadas para exercerem as funções
de transporte de pólen e própolis (Fig. 3.10). A estrutura mais proeminente
é a cesta de pólen, ou corbícula, região expandida, ligeiramente côncava,
na superfície externa de cada uma das tíbias, que contém pêlos nas bordas e
uma cerda central na qual são ancoradas as cargas de pólen e própolis
(Hodges, 1967). Na superfície interna do basitarso, existem estruturas
adicionais, usadas só para manipular o pólen, constituídas de uma série
regular de cerdas duras, chamada pente-de-pólen, como também uma área
aplainada na base, o prensa-pólen. As estruturas de manipulação do pólen
são completadas pela escova-de-pólen, uma fila dura de cerdas na
extremidade interna da tíbia.
Fig. 3.10. Vista externa (acima) e interna (abaixo) da perna traseira da operária. No
lado externo existe a corbícula, ou cesta de pólen, na qual o pólen é transportado, e o
prensa-pólen, que empurra o pólen até a corbícula. No lado interno estão o pente-de-pólen e
a escova-de-pólen, que manipulam o pólen no prensa-pólen para compactação. (Redesenhado, a
partir de Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com permissão
de Cornell University Press.)
Acredita-se que a corbícula evoluiu até atingir a forma de cesta para
carregar a própolis pegajosa até o ninho; as outras modificações na perna
traseira surgiram, provavelmente, mais tarde, para se adaptar à coleta de
pólen (Winston e Michener, 1977; Michener, Winston, e Jander, 1978). Para
conseguir uma carga de própolis as operárias usam, suas mandíbulas,
primeiro, para arrancar pedaços de resinas em brotos de plantas e, depois,
para passar o material para a perna dianteira (Fig. 3.11). A carga é
transferida, então, para o lado interno do basitarso da perna mediana, no
mesmo lado do corpo da operária. A perna mediana é usada, em seguida, para
colocar a própolis na corbícula da perna traseira do mesmo lado.
Finalmente, a operária retorna ao ninho, e a própolis é descarregada pelas
mandíbulas de outra operária e é colocada em local, dentro do ninho, que
precise ser vedado (Rosch, 1927; Meyer, 1956a; Jander, 1976; Michener,
Winston, e Jander, 1978).
Fig. 3.11 Técnica de coleta e compactação da própolis. As operárias usam suas

mandíbulas para raspar a resina das plantas, passam a resina para as pernas da frente,
transferem para as pernas medianas e compactam, então, a própolis na corbícula que está do
mesmo lado do corpo do operária.
A técnica usada pelas abelhas para coletar e compactar o pólen já foi
descrita por diversos autores (Hodges, 1952; Michener, Winston, e Jander,
1978; e outras fontes citadas adiante). O pólen é recolhido das anteras
florais pelos movimentos das pernas, é raspado das anteras pela probóscide,
Mark L. Winston 25
e algum pólen adere, normalmente, aos pêlos do corpo das operárias.
Posteriormente, o pólen é recolhido pelas pernas. As pernas dianteiras
escovam a probóscide e apanham o pólen, que se tornou pegajoso pelo mel
regurgitado, apanham, também, o pólen seco da cabeça e da frente do tórax.
A operária levanta vôo, paira no ar e transfere o pólen das pernas
dianteiras e do segmento torácico posterior para as pernas medianas. O
pólen é, então, passado das pernas medianas para os pentes-de-pólen do lado
interno do basitarso traseiro, esfregando as pernas medianas sobre os
pentes-de-pólen, que, por sua vez, raspam o pólen do abdômen.
Fig. 3.12. Transferência do pólen da superfície interna de uma perna traseira para a
superfície externa da perna traseira oposta. (1) a escova-de-pólen raspa o pólen dos
pentes-de-pólen da perna oposta e o deposita no prensa-pólen. (2) o pólen é empurrado para
a corbícula pelo movimento das pernas, e (3) é transportado até o ninho como uma bola
pegajosa, umedecida com mel regurgitado. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977.)
A próxima transferência de pólen, dos pentes-de-pólen, do lado

interno do basitarso, para a cesta de pólen, que está do lado externo,
parece anatomicamente impossível, mas as abelhas evoluíram e criaram um
mecanismo engenhoso para essa transferência e empacotamento do pólen (Fig.
3.12). A escova-de-pólen da perna traseira, do outro lado, raspa a
superfície interna do pente-de-pólen, o que resulta na transferência, pela
escova, do pólen do pente-de-pólen para o prensa-pólen da perna oposta.
Isto pode ser observado, quando a abelha em vôo esfrega rapidamente as
pernas traseiras uma contra a outra. O pólen acumulado em cada prensa-pólen
é finalmente empurrado para a corbícula pelo movimento das pernas e na qual
se forma uma pelota pegajosa, à medida que mais pólen umedecido é empurrado
para a corbícula. Quando a operária carregada de pólen retorna à colmeia,
as pelotas são removidas da corbícula pelas pernas medianas e são colocadas
em alvéolos, onde serão compactadas, a fim de servir de reserva, por outras
operárias que usam suas mandíbulas e pernas dianteiras para apertar o pólen
nos alvéolos.
3.3.2. ASAS
As asas das abelhas, como em todos os outros insetos, não são
verdadeiros apêndices como as pernas, mas são extensões do exosqueleto,
adaptadas substancialmente para possibilitar o vôo (Fig. 3.13). Os dois
pares de asas encontram-se nos segmentos torácicos posteriores e se prendem
ao tórax, através de articulações complexas que permitem uma grande
variedade de movimentos. Na abelha, as asas dianteiras são maiores do que
as posteriores, e podem ser presas às anteriores durante o vôo, através de
ganchos ou presilhas, de forma que os dois pares de asas podem bater em
sincronia. Isto reduz, consideravelmente, a turbulência e a resistência ao
vôo. As asas contêm, também, veias, que não só fortalecem as finas asas,
mas também transportam o sangue, tubos de respiração e nervos que se
estendem até as extremidades.
Fig. 3.13. (A) As asas anterior e posterior das operárias, mostrando as veias e
ganchos, ou presilhas, que prendem as asas posteriores nas dobras das asas anteriores,
durante o vôo. (B) A musculatura torácica que fornece a maior parte da força para o vôo. A
contração dos músculos longitudinais e o relaxamento dos músculos verticais estendem o
tórax verticalmente, puxando as asas para baixo. Em oposição, o relaxamento dos músculos
longitudinais e a contração dos músculos verticais curvam o tórax para fora, empurrando as
asas para cima. (Parte B redesenhada, a partir de Dade, 1977.)
As asas da operária batem, em vôo, numa freqüência superior a 200
ciclos/s, o que, de acordo com análises anatômicas e aerodinâmicas de vôo,
não é possível. Assim, as abelhas devem possuir mecanismos especiais que
garantem esta alta freqüência de batimento das asas. Um mecanismo envolve o
tipo de controle nervoso sobre os músculos do vôo; o sistema nervoso não
consegue operar suficientemente rápido, para acompanhar a velocidade das
contrações musculares de sustentação do vôo, e os músculos torácicos
ressoam. Quer dizer, eles contraem mais de uma vez para cada ordem do nervo
(Esch e Bastian, 1968; Esch, 1976; Bastian e Esch, 1970). As abelhas podem,
também, manter a temperatura torácica em vôo no valor extraordinariamente
alto de 46oC passando o excesso de calor para a cabeça por uma condução
passiva e fluxo acelerado do sangue. Este excesso de calor é eliminado
regurgitando gotas de mel com excesso de umidade, o que esfria a cabeça, de
Mark L. Winston 27
modo semelhante ao que ocorre com o suor dos vertebrados. Isso previne o
superaquecimento, enquanto permite que os músculos torácicos operem com
eficiência (Heinrich, 1979b, 1980a,b).
A velocidade média de vôo de uma operária é de, aproximadamente,
24km/h (Park, 1923a; von Frisch, 1967a); as operárias com cargas completas
de néctar voam a, aproximadamente, 6,5m/s (23,4km/h), enquanto as
descarregadas podem voar a 7,5m/s (27,0km/h) (Wenner, 1963). A velocidade
do vôo e a distância dependem dos poderosos músculos torácicos que são
supridos copiosamente com energia derivada do metabolismo do néctar; se o
teor de açúcar no sangue cai abaixo de 1%, a abelha já não consegue voar
(Dade, 1977). Para garantir o combustível, as operárias se enchem de mel e
o armazenam na vesícula melífera, antes de deixar o ninho, consumindo-o
gradualmente durante vôo. Estudos do vôo de enxames de abelhas
africanizadas mostraram que uma operária típica leva 30mg de mel, contendo
aproximadamente 20mg de açúcar (Otis, Winston, e Taylor, 1981). Com tal
carga média de mel, uma operária pode voar cerca de 60km, antes de lhe
faltar combustível.
Fig. 3.14. Vista lateral e frontal do ferrão, mostrando o saco do veneno, as lancetas
farpadas, os músculos associados e as placas duras. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977, e
Snodgrass, 1956. Copyright 1956 da Universidade de Cornell. Usado com permissão da Cornell
University Press.)
3.4. Abdômen
O abdômen da operária é composto de sete segmentos visíveis, contando
o propódio como o primeiro segmento abdominal. Podem ser encontrados dois
segmentos adicionais, associados ao ferrão da operária ou aos órgãos de
reprodução da rainha e do zangão; estes, porém, são muito reduzidos e
aparecem, internamente, só como pequenas e frágeis placas. Cada segmento
abdominal é constituído de uma grande placa dorsal e de uma placa ventral.
A placa dorsal se sobrepõe à ventral, e as duas estão conectadas, através
de membranas. Estas membranas conectivas são importantes, pois permitem que
o abdômen se expanda quando o estômago é enchido com néctar ou água e
permitem, também, que o abdômen bombeie, o que aumenta a entrada de
oxigênio durante os períodos ativos. O abdômen é geralmente peludo, mas,
por outro lado, não tem nenhuma estrutura externa de grande interesse, com
exceção do ferrão, que se encontra dentro de uma câmara no final do
abdômen. O abdômen contém, internamente, a maioria dos órgãos e algumas
glândulas.
O ferrão da operária é um ovipositor altamente modificado e que
evoluiu para funções defensivas (Fig. 3.14). A abelha, ao contrário da
maioria dos insetos que ferroam, perde seu ferrão, depois do uso, o que
resulta na sua morte pouco tempo depois. A vantagem de perder os órgãos
associados ao ferrão é que a vítima é injetada com uma dose adicional de
veneno. Os enxames tem milhares de operárias; assim, a perda de algumas,
durante a defesa da colônia, é equilibrada pelo veneno extra injetado no
predador.
O ferrão é formado por duas lancetas farpadas, suportadas por placas
endurecidas e fortes músculos, e está conectado à glândula do veneno e às
glândulas que contêm substâncias de alarme. Quando a operária ferroa, as
lancetas entram na vítima rapidamente, e as farpas mantêm o ferrão preso na
pele da vítima. A operária puxa o abdômen, tentando arrancar o ferrão, o
que resulta na ruptura dos órgãos abdominais, e na sua morte dentro de
algumas horas ou dias, (Haydak, 1951). O ferrão permanece preso na vítima
e, pela contração dos músculos que cercam o saco do veneno, continua
bombeando veneno por 30 a 60 segundos. As glândulas associadas ao ferrão
exalam substâncias químicas de alarme que induzem outras operárias a
ferroar.
Tabela 3.1 Efeitos dos componentes do veneno da abelha nos vertebrados

Produto % no veneno Efeitos
(peso seco)
Melitina 50 Destruição das células do sangue e dos anticorpos.
Perda de histamina e serotonina pelas células dos
anticorpos.
Queda da pressão sangüínea e dificuldade respiratória.
Fosfolipase A 12 Destruição de células.
Dor.
Intoxicação; sinergismo com a melitina.
Hialuronidase <3 Hidrólise do tecido conjuntivo; chamado "fator de
espalhamento", uma vez que abre a passagem para os
outros componentes.
Não tóxico.
Fosfatase <1 Envolvido na reação alérgica.
Histamina <1 Coceira.
Dor.
Capacidade venenosa muito menor do que de um tóxico ou
menor do que de um anticorpo.
Fonte: Habermann, 1971, e Schmidt, 1982.

O veneno, injetado quando a operária ferroa, é uma mistura de
proteínas e peptídios, onde o componente com maior percentual é uma
proteína chamada melitina. O veneno contém outros componentes, como
hialuronidase, fosfolipase A, fosfatase e histamina (Habermann, 1971; Owen,
1978a,b; Riches, 1982; Schmidt, 1982). A natureza complexa do veneno pode
ser devida à grande variedade de insetos, de vertebrados, de pragas e de
predadores que podem atacar uma colônia de abelhas; diferentes componentes
do veneno parece serem eficientes para repelir diferentes espécies de
atacantes. Por exemplo, a quantidade de histamina num ferrão de abelha não
Mark L. Winston 29
é tóxica para os vertebrados, mas é parte significante da toxicidade contra
outros insetos, incluindo as abelhas (Owen, 1978a,b). Contra os
vertebrados, cada um dos componentes do veneno, com maior participação, tem
efeito um pouco diferente, cuja soma é conhecida como reação alérgica
(Habermann, 1971; Schmidt, 1982) (Mesa 3.1).
As reações das pessoas à ferroada são de três níveis: local,
sistêmico e anafilático. No primeiro tipo, o local fica inicialmente
inchado e, algumas horas depois, o inchaço se estende e a área afetada pode
ficar vermelha, dolorida e amortecida por 2 ou 3 dias. A reação sistêmica
ocorre geralmente alguns minutos depois da ferroada e pode provocar a
erupção cutânea em todo o corpo, e a pessoa pode ofegar, sentir náuseas,
vomitar, ter dores abdominais e desfalecer. Os sintomas da reação
anafilática podem ocorrer dentro de alguns segundos e incluem dificuldade
respiratória, tontura, vômito e queda da pressão sangüínea, podendo chegar
à perda de consciência e morte por deficiência circulatória e respiratória
(Frankland, 1976; Riquezas, 1982). Quanto mais ferroado o homem for,
normalmente, mais dessensibilizado ficará à ferroada de abelha, embora
possa desenvolver repentinamente e sem razão aparente, uma reação aguda às
ferroadas. As pessoas extremamente sensíveis podem morrer após uma única
ferroada. Assim mesmo, existe registro do caso de um homem que sobreviveu a
2.243 ferroadas (Murray, 1964).
Fig. 3.15. Sistema digestivo e excretor de uma operária, mostrando a vesícula

melífera vazia (emcima) e completamente cheia (embaixo). (Redesenhado, a partir de
Michener, 1974, e Dade, 1977.)
3.5. Sistemas Internos
3.5.1. SISTEMAS DIGESTIVO E EXCRETOR
O sistema digestivo da abelha está localizado primordialmente no
abdômen e se conecta com a boca pelo longo esôfago (Fig. 3.15). A
extremidade posterior do esôfago se abre na vesícula melífera, bolsa
expansível que retém o mel ingerido na colmeia e usado como fonte de
energia durante o vôo, bem como o néctar e a água coletados a campo pelas
operárias e transportados para o ninho. A vesícula melífera cheia ocupa a
maior parte da cavidade abdominal, que se expande, estirando as membranas
conectivas, conectores das placas quitinosas abdominais. O conteúdo da
vesícula melífera pode ser regurgitado quando os músculos circunvizinhos
contraem e os segmentos abdominais se aproximam, expulsando o conteúdo da
vesícula melífera através do esôfago, e da boca, para a língua.
Fig. 3.16. Sistema circulatório da operária. O sangue entra no coração pelas

válvulas, é bombeado em direção à cabeça pela aorta, é derramado na cavidade do corpo,
perto do cérebro, e é bombeado posteriormente pelos músculos associados aos diafragmas. As
vesículas das antenas e estruturas semelhantes na base das pernas e asas ajudam na
distribuição do sangue bombeando-o até as extremidades. (de Dade, 1977.)
Uma válvula localizada no final da vesícula melífera, o
proventrículo, impede que o conteúdo da vesícula melífera passe para o
ventrículo, ou estômago. Os grãos de pólen da vesícula melífera são, porém,
capturados, junto com algum líquido, e são passados para o ventrículo onde
ocorre a sua digestão e absorção (Bailey, 1952; Dietz, 1969). Restos
sólidos, que consistem principalmente de pólen, glóbulos gordurosos e
células mortas, são passados, então, através do intestino para o reto, por
onde serão excretados. Restos de líquidos nitrogenados são retirados do
sangue pelos tubos de Malpighi e passam ao intestino para serem excretados.
O reto se expande consideravelmente para reter as fezes durante o inverno,
uma vez que as abelhas, normalmente, não defecam na colmeia e esperam por
tempo propício, na primavera, para o vôo, a fim de eliminar as fezes
acumuladas.
Para armazenar comida, as abelhas possuem células nas partes dorsais
e ventrais do abdômen, chamadas corpos gordos, de cor creme. Estas células
concentram e armazenam gordura e proteína na forma de albumina e glicogênio
que, quando necessário, pode ser convertido rapidamente em glicose.
3.5.2. SISTEMAS CIRCULATÓRIO, RESPIRATÓRIO E NERVOSO

Os sistemas circulatório e respiratório dos insetos são separados, o
sangue tem um papel apenas secundário no transporte de oxigênio para, e
das, células. O sistema circulatório da abelha é aberto e consiste, apenas,
Mark L. Winston 31
do coração dorsal e da aorta que auxilia na circulação do sangue (Fig.
3.16). O sangue enche a cavidade do corpo da abelha, de forma que os órgãos
flutuam livremente no sangue, em vez de receber sangue através de veias. O
sangue entra no coração por uma válvula de retenção, chamada óstio, e é
bombeado pela aorta que derrama o sangue dentro da cabeça. Músculos, presos
ao diafragma dorsal e ventral, são usados para bombear o sangue ao longo do
corpo e de volta para o coração. As principais funções do sistema
circulatório são: transporte de comida do ventrículo para as células do
corpo, remoção de restos de material das células e entrega, desse material,
aos órgãos excretores, lubrificação das articulações do corpo e providência

de defesa contra patógenos por meio das células sangüíneas que atacam os
invasores do organismo.
Fig. 3.17. O sistema vascular respiratório é composto de espiráculos pelos quais o ar

entra e sai do corpo da operária, da traquéia principal e de sacos de ar, os quais levam o
ar para, e das, células. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977.)
Fig. 3.18. Sistema nervoso de uma operária, mostrando o cérebro e os gânglios, ou

centrais nervosas. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977.)
As abelhas não têm pulmão para respirar; elas utilizam um sistema de
tubos pelos quais levam oxigênio às células e delas retiram o gás carbônico
(Fig. 3.17). Este sistema de tubos respiradores, ou traquéias, está
conectado com o exterior através de uma série de buracos no exosqueleto,
chamados espiráculos. Quando a abelha está inativa, a troca de gás ocorre
simplesmente por difusão mas, durante os períodos de grande atividade da
abelha, o seu abdômen bombeia para aumentar a troca de gás e usa os sacos
expandidos da traquéia como foles (Muralha, 1954).
A estrutura-base do sistema nervoso é bastante simples, e consiste de
um cérebro e sete gânglios, ou centrais nervosas, em várias junções, ao
longo do corpo (Fig. 3.18). A maior parte do controle nervoso exercido pela
abelha não é executada pelo cérebro, mas por esses centros que provêem o
controle local sobre uma parte da sua musculatura. Por exemplo, uma abelha
que tenha sua cabeça extirpada pode, ainda, bater as asas, mover as pernas
e até ferroar, embora tenha perdido a atividade coordenadora destas
funções.
3.5.3. SISTEMAS GLÂNDULARES
As glândulas da operária são usadas para quatro funções básicas:
produção de cera, comunicação, defesa e processamento de comida. Um breve
resumo da estrutura e das funções das glândulas, até onde são conhecidas, é
feito a seguir. Embora a pesquisa date de antes de 1800, muitas das funções
e substâncias químicas produzidas pelas glândulas, no entanto, não são,
ainda, bem conhecidas.
Produção de cera. A cera, usada na construção dos favos, ou cera de
abelha, é produzida pelas células modificadas da epiderme localizadas na
área ventral, embaixo dos quarto, quinto, sexto e sétimo segmentos
abdominais (Fig. 3.19). Estes pares de glândulas, chamados de espelho-de-
cera, estão escondidos pela sobreposição das camadas, em cada segmento. As
células secretoras de cera encolhem, quando a cera não está sendo produzida
e aumentam quando a operária a está produzindo (Dreyling, 1903; Rosch,
1927; Boehm, 1965; Cruz-Landim, 1963). A cera líquida, secretada pelas
glândulas, é coletada nos espelhos-de-cera e endurece na forma de placas
visíveis, que são removidas com os pêlos da escova do basitarso das pernas
posteriores (Casteel, 1912; Rosch, 1927). A perna transfere a placa para as
mandíbulas que manipulam a cera, com a ajuda das pernas dianteiras, para a
construção do favo.
Fig. 3.19. Sistema glândular da operária. (Redesenhado, a partir de Michener, 1974.)

A cera usada para toda essa construção é uma substância existente
apenas no mundo da sociedade das abelhas. É produzida pelo metabolismo do
mel, em células gordurosas associadas às glândulas de cera, onde o mel é
convertido em cera; as operárias não podem produzir cera, a menos que haja
adequado estoque de mel na colmeia. São necessários 8,4kg de mel para
produzir as 991.000 placas de cera que perfazem 1kg ou 2,2lb de cera
(Whitcomb, 1946). As operárias precisam consumir, também, pólen durante os
primeiros 5 ou 6 dias de vida para mais tarde secretar cera, evidentemente
porque a proteína do pólen é necessária, naquele momento, para conseguir um
adequado desenvolvimento da célula gordurosa (Goetze e Bessling, 1959;
Freudenstein, 1960).
A composição química da cera de abelha foi apresentada por Callow
(1963) e Tulloch (1980), e consiste numa mistura de, mais de 300
componentes individuais, principalmente hidrocarbonetos (14%), monoésteres
Mark L. Winston 33
(35%), diésteres (14%), hidróxipoliésteres (8%) e ácidos livres (12%). A
cera de abelha é, invariavelmente, de cor branca, embora contenha,
geralmente, matizes amarelos causados por pigmentos de carotenóides,
solúveis em gordura, oriundos do pólen (Vansell e Bisson, 1935; Tischer,
1940; Freudenstein, 1962).
Comunicação. As glândulas, conhecidas, que produzem odores utilizados
pelas operárias na comunicação, incluem a glândula de Nasonov, as glândulas
mandibulares, a glândula setose do ferrão e, possivelmente, a glândula
tarsal de Arnhart. A glândula de Nasonov, ou do cheiro, encontra-se embaixo
da placa do último segmento abdominal e secreta seus produtos para um tubo,
o canal do cheiro (McIdoo, 1914; Jacobs, 1924; Renner, 1960; Belik, 1979).
As substâncias químicas, produzidas por essa glândula, são liberadas quando
a operária expõe o canal do odor, levantando o abdômen e abanando as asas,
dispersando, assim, as substâncias químicas da glândula de Nasonov. O canal
do odor exposto é visto como uma faixa marrom–claro, através do abdômen;
quando as operárias estão abanando na entrada da colmeia, para ventilar, o
abdômen não é elevado, e, assim, a glândula do cheiro permanece coberta, e
não pode ser vista.
O odor da glândula de Nasonov é, na verdade, uma mistura de sete
substâncias químicas: geraniol, ácido nerólico, ácido gerânico, (E)-citral,
(Z)-citral, (E,E)farnesol e nerol 4 (Pickett et al., 1980). Desses, o
geraniol, o ácido nerólico e o (E,E)-farnesol estão presentes em proporções
mais altas; no entanto, a mistura desses componentes é igual ou mais
atrativa do que a mistura natural (Free et al., 1984). O odor da glândula
de Nasonov é usado para orientação, particularmente na entrada do ninho
(Butler e Calam, 1969), na aglomeração do enxame (Morse e Boch, 1971;
Avitabile, Morse, e Boch, 1975), na coleta da água (Free, e Williams, 1970)
e, possivelmente, nas flores (Free e Williams, 1972; Free, Ferguson, e
Pickett, 1983; Waller, 1970).
O par de glândulas mandibulares encontram-se na cabeça da abelha, uma
de cada lado, presas às suas mandíbulas por um tubo. Estas glândulas são
grandes, se estendem até a base das antenas das operárias, e a liberação
dos seus produtos ativos é controlada por uma válvula que permite à abelha
controlar a descarga da secreção, desde um saco de armazenamento (Nedel,
1960). Nas operárias mais jovens, produtoras de comida larval, estas
glândulas estão envolvidas na produção da comida de cria, particularmente o
ácido 10-hiydroxi-2-decenóico, o principal lipídio da comida larval
(Butenandt e Rembold, 1957), o ácido octanóico e outros ácidos voláteis
(Boch, Shearer, e Shuel, 1979). Mas a secreção dessas glândulas é alterada,
quando as operárias envelhecem (Costa-Leonardo, 1980), passando a produzir
a 2-heptanona, uma substância de alarme (o Shearer e Boch, 1965). Embora a
2-heptanona excite as operárias, ela não é tão ativa quanto os compostos
produzidos pelo ferrão (Boch, Shearer, e Petrasovits, 1970; o Gary, 1974).
O complexo de feromônios produzidos pelo ferrão é muito efetivo em
despertar o comportamento defensivo. A localização exata, porém, das
glândulas que produzem essa combinação não é conhecida, mas parece estarem
localizadas na membrana setose na base do ferrão (Maschwitz, 1964a,b; o
Butler, 1967) e essa combinação é liberada, quando a abelha everte o ferrão
e abana as asas ou quando o sistema do ferrão é arrancado da operária
(Maschwitz, 1964b). Por muitos anos, só um composto, o acetato de isoamil,
era tido como substância de alarme do ferrão (Boch, Shearer, e Stone, 1962)
que atua excitando as operárias e as atraindo para a potencial vítima
(Ghent e Gary, 1962). Mais recentemente, foram identificados muitos outros
4
. Néroli – óleo extraído da flor da laranjeira; Citral –aldeído extraído do limão e
verbena; Nerol – álcool extraído da tangerina; Farsenol – álcool extraído da citronela;
Geraniol – álcool extraído do gerânio. (Nota do tradutor)
compostos que parece provocarem comportamento de alarme, similar, entre
eles 2-nonanol, acetato de n-butil, acetato de n-hexil, acetato benzílico,
álcool isopentílico, acetato de n-octil e (Z)-11-eicosan-1-ol (Blum et al.,
1978; Collins e Blum, 1982, 1983; Pickett, Williams, e Martin, 1982). Um
número tão grande de compostos de alarme, porém, é incomum para um inseto
social, e algumas dessas substâncias podem ter outras funções.
O último segmento do tarso, de todas as seis pernas da operária,
contem a glândula de Arnhart, que libera seu conteúdo pela almofada tarsal
(Arnhart, 1923; Chauvin, 1962). A sua função não é conhecida, embora tenha
sido proposto que essas glândulas produzem a "substância da pegada" que as
operárias podem depositar na entrada do ninho ou nas flores para orientar
as forrageadoras que estão chegando (Butler, Fletcher, e Watler, 1969;
Ferguson e Free, 1979).
Defesa. A principal glândula, com função defensiva, é a glândula do
veneno, o grande saco, associado ao ferrão, que contém o veneno. Esta
glândula foi chamada glândula ácida por causa da falsa impressão de que
contivesse ácido fórmico (Snodgrass, 1956; Michener, 1974). Ela consiste de
células que secretam o veneno para dentro do saco-de-veneno, saco esse
cercado por músculos que bombeiam o veneno pelo ferrão (Cruz-Landim e
Kitajima, 1966; Bridges, 1977). Outra glândula pequena, que descarrega seu
conteúdo na câmara do ferrão, é a glândula alcalina, ou glândula de Dufour,
com função desconhecida. Foram propostas várias funções para essa glândula,
inclusive secreção de veneno, lubrificação do ferrão, secreção de cera para
cobrir o ovo e prendê-lo ao fundo dos alvéolos (Trojan, 1930; Kerr e Lello,
1962).
Processamento de comida. Há dois tipos de glândulas processadoras de
comida: as que digerem a comida e as envolvidas na produção de comida para
a cria. Do tipo digestivo são as duas glândulas labiais, ou salivares, uma
na parte posterior da cabeça e outra, no tórax. Ambas se conectam com a
boca por um tubo salivar comum, e sua secreção age na dissolução dos
açúcares, na limpeza da rainha e, possivelmente, no amolecimento de
material que precisa ser roído. A secreção da glândula torácica é uma
saliva aguada que dissolve açúcares, enquanto a glândula da cabeça produz
uma secreção oleosa de função desconhecida (Simpson, 1960; Arnold e Delage-
Darchen, 1978). O tamanho de ambas as glândulas salivares não varia com a
idade da operária, e o consumo de pólen pelas abelhas adultas,
aparentemente, não é importante para o funcionamento dessas glândulas
(Kratky, 1931).
As glândulas hipofaríngeas produzem algumas das proteínas, lipídios e
vitaminas presentes na comida fornecida às larvas pelas operárias adultas
(Patel, Haydak, e Gochnauer, 1960). Essas glândulas secretam, também, a
enzima invertase, importante na conversão dos néctares florais em mel
(Simpson, 1960; Simpson, Riedel, e Wilding, 1968), e uma enzima que oxida a
glicose em ácido (Cruz-Landim e Hadek, 1969). Esse par de glândulas está
localizado atrás da face, com um tubo que se abre na base da língua (Cruz-
Landim e Hadek, 1969; Ortiz-Picon e Diaz-Flores, 1972). Elas são
relativamente grandes em operárias jovens, que produzem comida para a cria,
e o consumo de proteína é necessário para essas glândulas se desenvolverem
completamente. Nas operárias mais velhas, quando cessam seus deveres com
alimentação, essas glândulas degeneram, embora possam se expandir
novamente, se as operárias mais velhas tiverem de retornar à tarefa de
alimentar a cria (Rosch, 1930; Moskovljevic, 1940; Halberstadt, 1980).
Depois de reabsorvidas, elas produzem, principalmente, invertase (Simpson,
Riedel, e Wilding, 1968). As glândulas mandibulares produzem, também,
alguma comida de cria, notadamente, o ácido 10-hidroxi-2-decenóico.
Glândulas da rainha. Duas outras glândulas presentes na abelha são
Mark L. Winston 35
bem desenvolvidas nas rainhas; entretanto, nenhuma delas teve as funções
adequadamente descritas. A glândula de Koshevnikov está associada ao ferrão
da rainha e pode, também, ser encontrada, numa forma menor, nas operárias;
vários estudos sugeriram que ela produz cheiro para atração (Altenkirch,
1962; Butler e Simpson, 1965; Hemstedt, 1969). Glândulas da Epiderme são
encontradas em todas as partes do corpo da abelha, particularmente no
abdômen. Suas funções ainda não são conhecidas, mas elas podem, também,
produzir substâncias atrativas (Heselhaus, 1922; Jacobs, 1924; Snodgrass,
1956; Renner e Vierling, 1977; Vierling e Renner, 1977). Adicionalmente, a
glândula de Dufour é bem desenvolvida nas rainhas, possivelmente por causa
da sua função de botar ovos.
As glândulas mandibulares são, também, muito desenvolvidas nas
rainhas, e elas produzem, pelo menos, dois compostos, da substância de
rainha, importantes no controle das atividades da colônia, o ácido 9-keto-
(E)-2-decenóico (Barbier e Lederer, 1960; Callow e Johnston, 1960) e o
ácido 9-hidroxi-(E)-2-decenóico (Butler, callow e Chapman, 1964). A ação
desses compostos inclui: inibir a criação de nova rainha, a enxameação, a
postura das operárias, atrair os zangões para o acasalamento, excitar as
operárias para liberação do feromônio da glândula de Nasonov, para
reconhecimento de colônia e para orientação das operária. Há diversos
outros compostos produzidos nas glândulas mandibulares da rainha, cujas
funções não são totalmente conhecidas (Callow, Chapman, e Paton, 1964).
Tabela 3.2. Algumas diferenças estruturais entre as castas das abelhas: operária,
rainha e zangão.
Características Operária Rainha Zangão

Sensorial
Número de omatítios nos olhos 4.000 a 6.900 3.000 a 4.000 7.000 a 8.600
compostos
Lóbulo ótico do cérebro Médio Pequeno Grande
Número de cavidades olfativas 3.000 1.600 30.000
Razão relativa entre as 2 1 3
superfícies das antenas
Glandular
Hipofaríngea Presente Vestígio Ausente
Mandibular Grande Muito grande Pequena
Salivar encefálica (labial) Grande Grande Vestígio
Salivar torácica (labial) Grande Grande Pequena
Cerígenas Presente Ausente Ausente
Nasonov Presente Ausente Ausente
Alcalina (Dufour) Reduzida Grande Ausente
Koshevnikov Reduzida ou Presente Ausente
ausente
Reprodução e ferrão
Ovários ou testículos Ovários Ovários Testículos
reduzidos aumentados
Número de ovaríolos 2 a 12 150 a 180 Nenhum
Espermateca Rudimentar Grande Nenhum
Farpas no ferrão Duras Diminuta Sem ferrão
Placas no ferrão Frouxamente Fortemente fixas Sem ferrão
fixas
Partes bucais
Mandíbulas Delgadas Robustas Pequenas
Entalhe mandibular Presente Ausente Ausente
Probóscide Grande Pequena Pequena
Perna e Asa
Prensa-pólen e pente-de-pólen Presente Ausente Ausente
Corbícula Presente Ausente Ausente
Asa sensilla Médio Poucos Muitos
Fonte: Dados de Ribbands, 1953, Snodgrass, 1956, Michener, 1974, Dade, 1977, e outras
referências citadas adiante.
3.6. Funções Específicas do Zangão e da Rainha

Uma das principais vantagens em se ter indivíduos de diferentes
castas numa colônia de insetos sociais é que cada casta pode ser
especializada para uma função particular. Nas colônias de abelhas, os
zangões e as rainhas, não executam as tarefas próprias das operárias, como
cuidar da cria, construir favos e coletar comida e, assim, não têm muitas
das estruturas da operária usadas para essas tarefas. Reciprocamente, o

zangão e a rainha têm, também, tarefas só deles, particularmente as
associadas com a reprodução (Tabela 3.2).
Fig. 3.20. As principais estruturas do sistema de reprodução do zangão: primeiro,

dentro do abdômen antes do acasalamento e, a seguir, estendido, pronto para acasalar.
(Redesenhado, a partir de Dade, 1977, e Snodgrass, 1956. Copyrigft @ 1956 da Universidade
de Cornell. Usado com permissão de Cornell University Press.)
3.6.1. ZANGÕES
Os zangões são projetados para sua única função significativa, o
acasalamento. Uma vez que o zangão não executa nenhum trabalho para a
colônia e é alimentado pelas operárias as estruturas relacionadas com o
trabalho são reduzidas ou estão ausentes. Por exemplo, o zangão tem uma
probóscide relativamente pequena; as glândulas salivares encefálicas são
muito reduzidas, quase vestígios; não tem glândulas cerígenas,
hipofaríngeas e de Nasonov; mandíbulas pequenas; vesícula melífera
diminuta; nenhuma estrutura para coleta de pólen nas pernas; é destituido
de ferrão. Em contrapartida, as estruturas envolvidas na orientação, vôo e
acasalamento são altamente desenvolvidas. Os olhos compostos são muito
maiores do que os das operárias, ocupando quase toda a cabeça, e com mais
Mark L. Winston 37
de 8.600 omatídios, ao invés dos 6.900 existentes nas operárias (Dade,
1977). O lóbulo ótico do cérebro é, também, muito maior no zangão e suas
antenas têm 30.000 cavidades olfativas, aproximadamente dez vezes o número
encontrado nas operárias. Estas características das antenas e dos olhos
são, presumivelmente, importantes na orientação visual e olfativa para

encontrar a princesa e com ela acasalar. O zangão tem, também, músculos de
vôo maiores e asas mais largas do que as operárias, ambas, adaptações para
os vôos de acasalamento. As glândulas mandibulares são relativamente
pequenas, mas podem produzir feromônios usados na orientação (Lensky et
al., 1985).
Fig. 3.21. O sistema de reprodução e ferrão da rainha fecundada. (Redesenhado, a

partir de Dade, 1977, e Snodgrass, 1956. Copyrigt @ 1956 da Universidade de Cornell. Usado
com permissão de Cornell University Press.)
O sistema reprodutivo do zangão é projetado para everter o órgão
genital dentro da rainha, durante o acasalamento. O pênis do zangão
consiste em um endofalo interno, que é evertido durante a ejaculação, e um
par de ganchos copulatórios para prender a rainha (Fig. 3.20). O zangão só
acasala uma vez e morre em seguida, uma vez que grande parte do endofalo é
arrancado, pois permanece preso na rainha após a cópula. O esperma,
transferido durante o acasalamento, é produzido nos testículos, que
alcançam seu maior tamanho durante a fase pupal; a produção de esperma fica
completa quando o zangão atinge a maturidade, ou seja, aproximadamente 12 a
13 dias após a emergência (Zander, 1916; Bishop 1920a,b). O esperma é
armazenado nas vesículas seminais até o acasalamento, quando será
totalmente ejaculado com o muco, oriundo das grandes glândulas de muco.
3.6.2. RAINHAS
Muitas das estruturas existentes nas operárias, utilizadas na
realização de atividades, encontram-se, também, na rainha mas de forma
reduzida, ou estão totalmente ausentes. A probóscide da rainha é menor e
desprovida das estruturas para coleta de pólen, e as glândulas cerigenas,
hipofaríngea e de Nasonov, estão ausentes ou são apenas vestígios. A rainha
tem ferrão usado somente na luta contra rainhas rivais, com fisgas pequenas
e ineficazes, e as placas associadas estão firmemente presas, de forma que
o ferrão pode ser recolhido depois de usado. Assim, a rainha, normalmente,
não morre depois de ferroar. O saco de veneno contém duas a três vezes o
volume de veneno da operária (Owen, 1978b), possivelmente porque a rainha
precisa ferroar muitas rivais em pouco tempo. A rainha também tem algumas
glândulas bem desenvolvidas para a produção de feromônios, particularmente
as grandes glândulas mandibulares e, possivelmente, as glândulas de
Koshevnikov.
Fig. 3.22. Vista da espermateca e do oviduto, mostrando a bomba, a válvula do tubo

espermático e a válvula dobrada do oviduto, que regula e coordena o lançamento do esperma e
a passagem do ovo. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977.)
Os ovários da rainha são enormes, quando comparados com os da
operária, obviamente por causa de sua função de pôr ovos (Fig. 3.21). Cada
um dos dois ovários é formado por 150 a 180 ovaríolos, órgãos produtores de
ovos, enquanto um ovário de operária tem somente entre 2 a 12 ovaríolos. Os
ovaríolos podem produzir um número ilimitado de ovos, freqüentemente um
milhão, ou mais, durante a vida da rainha. Os ovos atravessam o oviduto,
passam pela espermateca esférica, chegando à vagina, de onde eles são
depositados nos alvéolos. A espermateca contém esperma dos zangões, que com
ela acasalaram no início da vida, e nutrientes, supridos pela glândula
espermática, que garante a sobrevivência do esperma por muitos anos.
Quando um ovo desce pelo oviduto, é apertado por uma saliência
Mark L. Winston 39
muscular, a válvula dobrada, contra o tubo aberto da espermateca (Ruttner,
1956a). Uma pequena bomba, em forma de S, e uma válvula, que liga a
espermateca ao oviduto, permitem que a rainha solte uma quantidade mínima
de esperma e de fluido seminal dentro do tubo, liberando, assim, alguns
espermatozóides de cada vez (Bresslau, 1905; o Adam, 1912; Harbo, 1979)
(Fig. 3.22). Isso é importante para a rainha, uma vez que ela será
substituída e morta pelo enxame, quando lhe faltar esperma. A espermateca
pode conter até sete milhões de espermatozóides (Dade, 1977), e demora,
geralmente, de 2 a 4 anos, depois do acasalamento, para todo o esperma ser
usado. Ou seja, é a quantidade de esperma contido na espermateca e não a

produção de ovos que determina o tempo de vida natural da rainha. As
operárias têm uma espermateca rudimentar sem função e não têm, também,
várias das estruturas genitais que permitem à rainha acasalar e aceitar o
esperma do zangão (Fig. 3.23). As operárias não podem, assim, acasalar ou
armazenar esperma, e os ovos de qualquer operária poedeira não podem ser
fertilizados.
Fig. 3.23. Os ovários de uma operária normal, de uma operária poedeira e de uma
princesa. (Redesenhado, a partir de Dade, 1977.)
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O processo de crescimento e metamorfose da abelha envolve algumas das
mais complexas interações numa colônia de insetos sociais. Do ponto de
vista mais simples, o desenvolvimento da abelha pode ser examinado da
perspectiva de uma única abelha que passa por várias fases, antes de
emergir, finalmente, como inseto adulto. Mas a metamorfose de ovo a adulto
não é exclusiva das abelhas: a maioria dos insetos passa por processo
semelhante. O que separa os insetos sociais, como as abelhas, dos
solitários são as interações que ocorrem entre a cria e os adultos, e são
estas relações que expressam muitos dos aspectos únicos da sociedade das
abelhas.
Fig. 4.1. As quatro fases do desenvolvimento da abelha. (Redesenhado, a partir de

Sammataro e Avitabile, 1978, Manual do Apicultor. Copyright 1978 de Diana Sammataro e
Alphonse Avitabile. Usado com permissão dos Filhos de Charles Scribner.)
4.1. Ciclo de Vida

O desenvolvimento das três castas envolve uma transição pelas quatro
fases principais: ovo, larva, pupa e adulto (Fig. 4.1). A rainha põe ovos
em alvéolos de operárias ou de zangões; ovos fertilizados geram operárias
ou princesas, enquanto ovos não fertilizados geram, normalmente, zangões. A
fase larval é o tempo de alimentação, quando o inseto em formação ganha
peso e cresce. Essas duas mudanças acontecem enquanto os alvéolos estão
abertos; depois que as operárias adultas operculam o alvéolo, a larva tece
seu casulo e passa a pupa. A fase de pupa é de metamorfose, quando a larva
muda para adulto; quando esta transformação está completa, o adulto recém-
formado roe o opérculo, abrindo seu caminho, sai do alvéolo e termina seu
desenvolvimento durante os próximos dias. O processo inteiro de ovo a
adulto varia de, somente, 16 dias para a princesa, a, até, 24 dias para o
zangão. O tempo de desenvolvimento e a qualidade do adulto emergido
dependem, particularmente, da temperatura, da nutrição e da raça da abelha.
O desenvolvimento da abelha no alvéolo foi revisado por Jay (1963a); os
dados citados abaixo, a menos que indicado em contrário, foram tirados
dessa publicação e das referências citadas.
Mark L. Winston 41
4.1.1. OVOS
Os ovos, assim que postos pelas rainhas, são pequenos e sem
definição, considerando os adultos elaborados nos quais se transformarão.
Eles são de cor branco-pérola, cilíndricos e com a forma de ovo alongado,
ligeiramente curvos, com a ponta que se desenvolverá na cabeça um pouco
mais espessa que a ponta abdominal. Internamente, o ovo consiste na célula
original do ovo e numa grande quantidade de gema depositada pela rainha
antes de por o ovo.
Quando a rainha põe um ovo, ela o cola, por uma das extremidades, no
fundo do alvéolo, de forma que ele parece estar em pé. É posto,
normalmente, um só ovo por alvéolo. Durante 3 dias, aproximadamente,
período que antecede à eclosão, o ovo cai gradualmente, encostando,
finalmente, no fundo. A eclosão do ovo e a passagem para a primeira fase
larval são quase indiscerníveis: a larva se expõe lentamente, enquanto o
embrião se move e a membrana do ovo se dissolve. Todos os outros insetos
eclodem dos ovos, rompendo as membranas; a dissolução gradual da membrana,
durante a eclosão, parece ser exclusiva das abelhas (DuPraw, 1961, 1967).
Existe uma variabilidade considerável no tamanho do ovo e no tempo de
desenvolvimento; ambos têm componentes genéticos e ambientais. Existem
registros de ovos de operária e rainha pesando entre 0,12 a 0,22mg (Taber e
Roberts, 1963; Roberts e Taber, 1965; DuPraw, 1967), e comprimento variando
entre 1,3 a 1,8mm. Algumas dessas variações podem ser explicadas pelas
diferenças hereditárias entre as rainhas e pelos cruzamentos híbridos entre
linhagens com pesos alto e baixo, resultando em ovos de peso intermediário
(Taber e Roberts, 1963). Mas até mesmo ovos da mesma rainha podem variar
muito. DuPraw (1961) constatou que o ovo posto por uma rainha tem quase a
metade do tamanho do outro, posto por ela, 90 minutos antes; no entanto,
ambos se desenvolvem normalmente e eclodem quase simultaneamente. Os ovos
perdem, também, aproximadamente 30% do seu peso durante a incubação,
principalmente devido à perda de água (DuPraw, 1967).
O tempo de desenvolvimento, da postura à eclosão, também varia
amplamente, existindo registros com valores variando entre 48 a 144 horas.
O tempo médio, porém, da incubação, considerado normal, é de setenta e duas
horas. As abelhas tropicais têm períodos de desenvolvimento menores em
todas as fases, inclusive na fase de ovo; o tempo de desenvolvimento do
ovo, para a abelha africanizada, é de 70 a 71 horas (Tribe e Fletcher,
1977; Harbo et al., 1981), enquanto os ovos da abelha européia eclodem
entre 72 a 76 horas (DuPraw, 1961; Harbo et al., 1981).
4.1.2. LARVAS
As larvas de abelha são, essencialmente, máquinas de comer,
projetadas para crescer rapidamente, despojadas de todas as partes externas
dispensáveis e equipadas com um enorme sistema digestivo. A larva é
semelhante a uma minhoca branca sem pernas, sem olhos, sem antenas, sem
asas, nem ferrão e que possui as partes bucais simples e necessárias, tão-
somente para apanhar a copiosa quantidade de comida, colocada pelas
operárias adultas, nos alvéolos. A maior parte da cavidade do corpo é
ocupada pelo estômago intermediário e posterior, bem como pelas outras
estruturas principais, que são as glândulas salivares secretoras de enzima
e os tubos excretores (Fig. 4.2).
As abelhas em desenvolvimento passam por seis mudanças, durante as
quais o exosqueleto exterior é substituído; cinco acontecem durante a fase
larval e a última quando a abelha emerge como adulto. As primeiras quatro
mudanças larvais ocorrem, aproximadamente, uma por dia para operárias e
rainhas e permitem à larva crescer rapidamente, através da substituição do
exosqueleto, toda vez que este fica pequeno. Durante este tempo, o alvéolo
está desoperculado e as abelhas-amas alimentam a larva com grandes
quantidades de comida de cria, colocando-a no alvéolo ou até mesmo em cima
da larva. A larva pode girar, dentro do alvéolo, para apanhar a comida que
não esteja próxima da sua boca (Lindauer, 1952). Neste ponto, as larvas são
fechadas hermeticamente nos seus alvéolos, com opérculos de cera feitos
pelas operárias adultas; às vezes, sobra um pouco de alimento que pode ou
não, ainda, ser ingerido.
Fig. 4.2. Anatomia externa e interna de uma larva de operária. (Redesenhado, a partir
de Dade, 1977.)
Os últimos dias da vida larval são gastos na construção de um casulo
dentro do alvéolo. Para tecer o casulo, a larva se endireita e se espicha
completamente no alvéolo, com a cabeça voltada para a extremidade
operculada (Jay, 1963b), e começa a tecer o casulo com seus spinnerets. A
principal substância utilizada no casulo é a seda secretada pelo órgão que
se transformará nas glândulas salivares torácicas do adulto. A larva
defeca, também no início da construção do casulo; os tubos excretores e o
estômago estavam fechados até a alimentação ter completado; agora seu
conteúdo é descarregado no fundo do alvéolo. As fezes, de cor marrom
escuro, e uma substância de cor clara do tubo excretor compõem a maioria
dos materiais deixados durante a construção de casulo (Jay, 1964a). Esta
última fase larval é chamada de fase pré-pupal, pois a última muda larval é
a metamorfose para pupa. A larva pré-pupal começa a assumir o formato de
abelha adulta um pouco antes de o exosqueleto ser formado, e, logo após a
muda, as formas de abelha adulta são óbvias na pupa (Jay, 1962a). As asas,
porém, aparecem como pequenos blocos presos ao tórax.
A duração das fases larvais varia entre as castas e as raças de
abelhas, com as rainhas apresentando o menor tempo de desenvolvimento
larval, seguida pelas operárias e pelos zangões. O tempo de desenvolvimento
da larva é considerado, normalmente, como sendo a duração do período larval
não operculado, uma vez que isto é mais fácil de observar. Para as
operárias das raças européias, esse tempo varia entre 5 e 6 dias, com um
tempo médio de 5,5 dias, e com mínimo e máximo entre 4 e 11 dias,
respectivamente. Para as operárias africanas tropicais, o período de larva
não operculada é menor, cerca de 4,2 dias (Tribe e Fletcher, 1977). Para as
rainhas européias, a fase larval não operculada dura de 3 a 5 dias, com um
tempo médio de 4,6 dias, e para os zangões europeus a duração do período
Mark L. Winston 43
larval não operculado é de 4 a 7 dias, com média de 6,3 dias. Depois de
operculadas, o tempo de fiação do casulo e pré-pupal é de 3 a 5 dias para
as operárias, 3 a 4 para as rainhas e 4 a 6 para os zangões.
As três castas ganham uma enorme quantidade de peso durante a fase
larval, aproximadamente 900, 1.700 e 2.300 vezes o peso do ovo para
operárias, rainhas e zangões, respectivamente. O peso da operária no
momento de opercular é aproximadamente 140mg; as rainhas e zangões pesam
aproximadamente 250 e 346mg, respectivamente. Elas também aumentam no
comprimento: as operárias, entre larva e adulto, aumentam de 2,7 para
17,0mm, e as rainhas de 4,2 para 26,5mm.
Fig. 4.3. Tempo médio de desenvolvimento e fases para operárias, zangões e rainhas.
4.1.3. PUPAS
A fase pupal é a última etapa, antes da última muda para inseto
adulto, quando cabeça, olhos, antenas, partes bucais, tórax, pernas e
abdômen, todos, apresentam as características de adulto; só as asas ainda
são pequenas e pouco desenvolvidas. À medida que a pupa se desenvolve, a
cutícula fica, gradualmente, mais escura e, estas bem definidas mudanças de
cor, podem ser usadas para determinar a idade da pupa (Jay, 1962b). As
pupas não crescem nem mudam a forma externa, mas internamente os músculos e
os órgãos sofrem grandes mudanças para adquirir as formas de adulto. Essa
fase dura aproximadamente 8 a 9 dias para as operárias e os zangões, e 4 a
5 dias para rainhas, e é seguida pela última muda para a fase de adulto.
Após a formação da casca do exosqueleto final, o adulto recém-formado
permanece dentro do alvéolo por várias horas, enquanto a nova cutícula
endurece. Para emergir, o tenro adulto começa usando suas mandíbulas para
abrir pequenos furos no opérculo do alvéolo, e simultaneamente ele gira
dentro do alvéolo; as antenas aparecem, freqüentemente, por estes furos. Os
pedaços de opérculo de cera são manipulados com as mandíbulas permanecem
presos na parede do alvéolo, de onde as operárias adultas os apanham e os
usam de novo para opercular outros alvéolos. Depois de muito roer, e
algumas tentativas fracassadas, a abelha emergente aumenta suficientemente
o furo no opérculo e, finalmente, sai. Uma vez fora do alvéolo, o tenro
adulto desdobra suas asas e antenas, permite que os pêlos do corpo sequem e
começa suas atividades.
O tempo total de desenvolvimento, desde a postura do ovo até o
aparecimento do adulto, para abelhas européias é considerado como sendo 16,
21 e 24 dias para rainhas, operárias e zangões, respectivamente (Fig. 4.3).
Existe, porém, uma variação considerável nesses tempos, havendo registros
dentro da faixa de 14 a 17, 16 a 24, e 20 a 28 dias para as três castas.
Muito desta variabilidade é atribuída a fatores ambientais, particularmente
temperatura e nutrição. Temperaturas abaixo da temperatura normal do ninho
da cria, 35oC, em qualquer fase, pode atrasar o aparecimento em até 5 dias,
e a alimentação deficiente da larva pode, também, atrasar o
desenvolvimento. A cria da periferia da colônia demora mais tempo para se
desenvolver do que a cria localizada no centro do ninho, provavelmente, por
causa da dificuldade em manter a temperatura e umidade constantes nesses
locais (Fukuda e Sakagami, 1968).
Existe, também, uma razão genética para a diferença no tempo de
desenvolvimento; operária e rainha da abelha de evolução africanizada têm
tempo de desenvolvimento menor do que as raças de evolução temperada, com a
média oscilando entre 18,5 e 15 dias, respectivamente (Kerr et al., 1972;
Tribe e Fletcher, 1977; Fletcher, 1978a; Winston, 1979b). O zangão se
desenvolve em 24 dias, igual ao das raças européias (Smith, 1960). A
redução no tempo de desenvolvimento da fêmea, das abelhas tropicais é um
dos fatores que contribuem para a característica de crescimento rápido dos
enxames dessas raças (Fletcher, 1978a; Winston, Taylor, e Otis, 1983), o
que contribui, como conseqüência, para a maior fecundidade da abelha
africanizada. É interessante observar que operárias híbridas entre raças
européias e africanas apresentam um tempo intermediário de desenvolvimento,
aproximadamente 20 dias desde ovo até adulto, indicando a importância do
fator hereditário na duração dos estágios da cria (Garofalo, 1977).
É notável que em condições normais da colônia a mortalidade da cria é
baixa, e os enxames podem cuidar da maioria dos ovos postos pela rainha até
o estágio de abelha adulta (Fig. 4.4). Num estudo sobre a sobrevivência de
operárias em colônias de abelhas italianas (A. m. Ligústica), no verão, 94%
dos ovos postos sobreviveram até a fase larval, 86% até a fase de cria
operculada e 85% chegaram à fase adulta (Fukuda e Sakagami, 1968). A baixa
taxa de mortalidade, característica da fase de cria operculada, deve-se ao
fato de a cria não necessitar de alimentação e ser menos sensível às
flutuações ambientais do que o ovo e as fases larvais ainda não
operculadas. Já foram observadas taxas de sobrevivência de operária até
mais altas: 90% e até 97% dos ovos postos por rainhas das raças européia e
africanizada chegaram à idade adulta (Winston, Dropkin, e Taylor, 1981). A
taxa de sobrevivência dos zangões (A. M. Ligústica) é um pouco mais baixa,
cerca de 56% desde ovo até inseto adulto, com 82% sobrevivendo até a fase
Mark L. Winston 45
de cria aberta e 60% sobrevivendo até os alvéolos serem operculados. Cria
de zangão na periferia do ninho tem a menor taxa de sobrevivência, com a
cria operculada apresentando a menor mortalidade da cria (Fukuda e Ohtani,
1977). A taxa de sobrevivência da cria de rainha é semelhante à do zangão,
aproximadamente, 53% desde ovo até adulto (91% como ovo, 75% como larva)
(Lee, 1985).
O efeito das condições ambientais dentro da colmeia, na sobrevivência
da cria, é confirmado por observações da cria em condições críticas, quando
a mortalidade é muito mais alta. Por exemplo, enxames de abelhas
africanizadas, recentemente alojadas, apresentaram 32% de mortalidade da
cria, e colônias de abelhas européias e africanizadas, apresentaram, após a
enxameação, mortalidade de 42% e 44%, respectivamente (Winston, Dropkin, e
Taylor, 1981). Colônias que perderam suas rainhas exibem, também, alta
mortalidade da cria, cerca de 44 a 50% (Winston 1979b; Punnett e Winston,
1983). As condições existentes nessas colônias, ou mesmo em colônias
saudáveis, na periferia do ninho da cria, são críticas pois não há
operárias suficientes, particularmente abelhas-amas, para atender a cria
adequadamente e manter a temperatura e a umidade apropriadas para um ótimo
desenvolvimento. No entanto, nem mesmo a cria morta é perdida, uma vez que
a maior parte da cria não criada é comida pelas operárias (Myser, 1952;
Fukuda e Sakagami, 1968; Woyke, 1977). Com a falta de pólen, o canibalismo
da cria é uma fonte de proteína importante para a sobrevivência dos adultos
até que as condições melhorem (Weiss, 1984).
Fig. 4.4. Proporção de cria que sobrevive até a eclosão do ovo, operculação do
alvéolo e emergência do adulto operária, zangão e princesa das raças européias e para as
primeiras operárias, de abelhas africanizadas, a emergir logo após a instalação da colônia,
a partir de enxames.
Outros fatores que, além das condições da colônia, contribuem para a
mortalidade da cria incluem consangüinidade e anomalias no desenvolvimento.
Para ovos femininos, o aumento da consangüinidade resulta numa alta taxa de
morte da cria, acima, freqüentemente, de 50% dos ovos postos por rainhas
fertilizadas por seus irmãos (Woyke, 1962; Page, 1980). Mais comumente,
ovos masculinos e femininos exibem anomalias de desenvolvimento antes e
depois da postura, ou, então, falham na eclosão (Fukuda e Sakagami, 1968;
Fukuda e Ohtani, 1977).
4.1.4. DESENVOLVIMENTO DO ADULTO E LONGEVIDADE

Depois de emergir, a tenra abelha completa seu desenvolvimento
durante os próximos 8 a 10 dias. A abelha emergida é, ainda, suave e a
cutícula termina o endurecimento durante as próximas 12 a 24 horas. As
operárias, em particular, têm aparência suave, entorpecida, neste momento,
até seus pêlos se fortalecerem, e elas não podem ferroar até que o
exosqueleto, ao redor das glândulas do ferrão, endureça. Durante os
próximos dias, o desenvolvimento interno é completado, particularmente o
desenvolvimento glandular e o crescimento dos corpos gordos, que, nas
operárias jovens, depende de o consumo de pólen ser suficiente para o
suprimento de proteína. Consumo de pólen insuficiente, no início da vida,
resulta em desenvolvimento glandular deficiente e menor tempo de vida
(Maurizio, 1950; Haydak, 1970). As operárias jovens obtêm a maioria da
proteína do pólen que elas buscam nos alvéolos para ingerir. Elas começam a
consumir pólen dentro das primeiras horas, depois de emergirem, e alcançam
o nível máximo de consumo, quando estão com cerca de 5 dias de idade
(Morton, 1950; Hagerdorn e Moeller, 1967; Dietz, 1969; Haydak, 1970).
Existe, também, algum fornecimento de comida de cria pelas abelhas-amas
para as operárias jovens (Free, 1957a). Este período de alimentação das
abelhas adultas, recém-emergidas, é importante para o desenvolvimento das
operárias: em 5 dias, o teor de nitrogênio aumenta 93% na cabeça, 76% no
abdômen e 37% no tórax das operárias (Haydak, 1934).
Zangões e rainhas têm que completar, também, o seu desenvolvimento
depois de emergir, mas para eles, a fonte principal de proteína é a comida
de cria a eles fornecida pelas abelhas-amas. Da mesma maneira que nas
operárias, a sua cutícula endurece em 24h, e o desenvolvimento dos órgãos
internos e glândulas requer nutrição adequada. Diferentemente das
operárias, porém, estas duas castas têm que desenvolver, também, os órgãos
de reprodução. As vesículas seminais e as glândulas de muco dos zangões têm
que desenvolver, ainda, e, por sua vez, o sêmen do zangão maduro não está
disponível, pelo menos antes do décimo segundo dia (Ruttner, 1966). Nas
rainhas, os ovários permanecem pequenos até que elas iniciem a postura,
cerca de 2 a 4 dias depois do acasalamento (Gary, 1975).
Os pesos das abelhas, ao emergirem, apresentam, também, uma faixa de
variação semelhante ao tempo e peso de desenvolvimento da cria. Por
exemplo, os pesos de operárias, zangões e rainhas, ao emergirem, são 81 a
151mg, 196 a 225mg e 178 a 292mg, respectivamente (de acordo com 17
diferentes estudos revisados por Jay, 1963a, e Lee e Winston, 1985a). As
abelhas adultas apresentam uma variação semelhante no peso; a variação do
peso por abelha, para amostras de 20 abelhas cada, foi de 81 a 140mg (Park,
1925a; Mitchell, 1970). Entre os fatores que afetam o peso da operária
emergente se incluem o tamanho do alvéolo, o número e a idade das abelhas-
amas, a população da colônia, a disponibilidade de néctar e pólen, as
doenças e as estações do ano (Jay, 1963a). Além disso, o número de
operárias, em enxames recentemente instalados, influencia o peso da
operária; enxames pequenos produzem operárias mais leves, provavelmente por
causa da nutrição pobre e da homeostase do ninho causadas pela falta de
operárias para executar as tarefas de ama, forrageamento e termorregulação
(Lee e Winston, 1985a). O peso da rainha é influenciado por fatores
semelhantes, como também, sempre pela idade da larva usada para criar a
rainha. Existe, também, um componente genético no peso da operária:
operárias européias e africanizadas, logo depois de emergirem, e não
estando cheias de mel, pesam em média 93 e 62mg, respectivamente, mas seus
pesos são consideravelmente maiores, quando cheias de néctar e logo após a
enxameação – 130 e 93mg (Otis, 1982). O significado biológico, no entanto,
dos diferentes pesos não foi bem estudado, o peso da rainha parece não
estar relacionado com o número de ovaríolos (Eckert, 1934) mas com o
desempenho da colônia e a sua fecundidade ( Nelson e Gary, 1983). O peso da
operária pode influenciar na execução das suas tarefas, com as operárias
mais pesadas tendendo a forragear mais do que as operárias mais leves (Kerr
e Hebling, 1964); no entanto, este efeito não foi confirmado por estudos
Mark L. Winston 47
mais recentes (Nowogrodzki, 1984).
Uma vez emergidas, as operárias podem viver só alguns dias ou até um
ano, dependendo principalmente de fatores sazonais, disponibilidade de
alimento, atividades executadas durante a vida e raça. O padrão geral, em
climas temperados, é as operárias viverem menos no verão; a longevidade
média, para as operárias, no verão, de 15 a 38 dias foi registrada por
diversos autores (revisado por Ribbands, 1953; Fukuda e Sekiguchi, 1966;
Michener, 1974; e Winston, Taylor, e Otis, 1983). As operárias têm, durante
a primavera e outono, tempo de vida intermédiário, normalmente, 30 a 60
dias, enquanto a vida média no inverno é de aproximadamente 140 dias
(Fukuda e Sekiguchi, 1966). Sabe-se, no entanto, de operárias que viveram,
no inverno, 304 dias ( Anderson, 1931) e, até mesmo, 320 dias (Farrar,
1949) dias. As operárias de inverno têm as glândulas hipofaríngeas e os
corpos gordos bem desenvolvidos, devido ao consumo de pólen durante o
outono, características que parecem contribuir para o aumento de seu tempo
de vida. As operárias do inverno são, também, relativamente, inativas e têm
taxas metabólicas mais lentas do que as abelhas do verão (Corkins e
Gilbert, 1932), o que aumenta, também, a sua longevidade. Em qualquer época
do ano, alimentação apropriada é necessária para que as operárias alcancem
o máximo de sua longevidade potencial (Maurizio, 1950; Haydak, 1970).
A raça de uma operária é, também, importante na determinação de sua
longevidade: as abelhas tropicais têm menor tempo de vida do que as abelhas
de raças temperadas. Por exemplo, operárias africanizadas, durante a
estação seca da América do Sul, equivalente a um verão temperado,
sobrevivem, em média, só 12 a 18 dias, muito menos dias do que a média de
abelhas européias (Winston, 1979c; Winston, Dropkin, e Taylor, 1981). O
tempo de vida, durante o inverno, na Polônia, de abelhas africanas é de só
90 dias, novamente muito menor do que de raças européias (Woyke, 1973a).
Até mesmo dentro de uma única raça de abelhas a longevidade tem um
componente genético forte. Kulincevic e Rothenbuhler (1982), por exemplo,
conseguiram selecionar linhagens de abelhas italianas de grande e pequena
longevidade (A. M. Ligústica).
As atividades das operárias influenciam, também, o seu tempo de vida.
A longevidade das primeiras operárias africanizadas a emergirem na colmeia,
depois que o enxame se estabeleceu, é a menor de todas as abelhas, e a
média não passa dos 12 dias (Winston, 1979b). O seu curto tempo de vida
está ligado, indubitavelmente, à grande quantidade de serviços a serem
feitos para instalar o ninho, desenvolver a cria e forragear, enquanto a
população da colônia ainda é baixa. É interessante notar: as operárias de
raças européias, que emergem em colônias estabelecidas a partir de enxames,
não apresentam tal diminuição do tempo de vida, sugerindo que a integração
global para execução das tarefas e crescimento da colônia pode ser
notadamente diferente em abelhas de evolução tropical (Winston, Dropkin, e
Taylor, 1981). O meio ambiente da colmeia e a súbita queda da população de
operárias, causada por eventos, como enxameação, depredação, dano ao ninho
e doença, podem, também, influenciar o tempo de vida (Winston e Katz, 1982;
Winston e Fergusson, 1985).
O zangão vive, normalmente, entre 21 e 32 dias durante a primavera e
o meio do verão, embora já existam registros de tempo de vida tão pequeno
quanto 14 dias e longevidade máxima, média, de 43 dias (Jaycox, 1956;
Drescher, 1969; Witherell, 1972; Fukuda e Ohtani, 1977). No final do verão
e no outono, os zangões podem sobreviver até 90 dias, mas, com a
aproximação do inverno, eles são, normalmente, expulsos do ninho, e algum,
ou nenhum, sobrevive ao inverno (Fukuda e Ohtani, 1977).
Das três castas da abelha, a rainha é a que tem o maior tempo de vida
e sobrevive, geralmente, de 1 a 3 anos. Num estudo sobre a história da vida
de colônias não manejadas, 79% das rainhas viveram durante 1 ano, 26%
durante 2 anos, e, virtualmente, nenhuma rainha viveu mais do que 3 anos
(Seeley, 1978). Estes dados estão de acordo com as recomendações de manejo
de rainhas na exploração apícola, que recomenda a substituição da rainha
das colônias, aproximadamente, a cada 2 anos. Existem registros, porém, de
rainhas com maior tempo de vida; Bozina (1961) observou que mais de 35% das
rainhas de colônias naturais vivem 4 a 6 anos e, ainda, que três rainhas
viveram 8 anos ou mais.
4.2. Nutrição
As três castas de abelha têm necessidades nutricionais e mecanismos
de alimentação um pouco diferentes para satisfazerem suas necessidades,
como também, a larva e o adulto dentro de cada casta. Mas os materiais
básicos para cria, abelhas adultas, sejam elas operárias, rainhas ou
zangões, são os mesmos: néctar e pólen. Esses dois produtos florais provêem
a comida necessária para o crescimento larval, a metamorfose e o
desenvolvimento do adulto e suas atividades. O néctar provê, basicamente,
carboidratos, na forma de açúcares, e o pólen, proteínas, lipídios,
vitaminas e minerais. As abelhas desenvolveram vários mecanismos para
processar o néctar e o pólen, de forma que a comida fornecida em cada fase
e a cada casta é a ideal para as suas necessidades.
4.2.1. NÉCTAR
As abelhas obtêm a maior parte da energia de que precisam, a partir
de carboidratos na forma de açúcares produzidos pelas plantas,
principalmente do néctar produzido pelas flores, mas também,
ocasionalmente, de nectários extraflorais ou secreções de insetos
(honeydew) que se alimentam em plantas. O néctar floral é uma secreção
aquosa da planta que contém de 5 a 80% de açúcar e quantidades pequenas de
compostos nitrogenados, minerais, ácidos orgânicos, vitaminas, lipídios,
pigmentos e substâncias aromáticas (Branco, 1975). Dessas últimas
substâncias só o ácido ascórbico (vitamina C) é encontrado, em quantidade
apreciável, no néctar; o teor de proteína do mel é, normalmente, menor que
0,2% (White e Rudyj, 1978). Sacarose, glicose e frutose são os principais
açúcares encontrados no néctar, e os néctares podem ser classificados, de
forma genérica, em três grupos: (1) predominantemente, ou apenas, sacarose,
(2) proporções, aproximadamente, iguais de sacarose, glicose e frutose e
(3) predominantemente glicose e/ou frutose. Além desses três açúcares, α-
metil-glucosídio, maltose, trealose e melezitose têm valor nutritivo para
as abelhas. A maioria dos outros açúcares não têm sabor doce nem valor
nutritivo. Alguns açúcares, como manose, galactose e ramnose, ou são
tóxicos para as abelhas ou causam a redução de sua longevidade (von Frisch,
1934, 1965).
O néctar coletado pelas operárias forrageadoras pode ser fornecido
diretamente para a cria e as abelhas adultas, mas é comumente transformado,
primeiro, em mel (revisado por Gary, 1975, e Maurizio, 1975). O néctar é
levado até o ninho, dentro da vesícula melífera, e transferido para as
operárias de casa para ser processado. São adicionadas ao néctar, durante a
coleta, enzimas das glândulas hipofaríngeas, especificamente, diastase,
invertase e glucose oxidase. Essas enzimas quebram os açúcares em formas
invertidas simples que são mais facilmente digeridas pelas abelhas e
protegem, também, o mel armazenado de ataques bacterianos. O néctar é
evaporado, então, sobre a língua da operária e é colocado em alvéolos para
evaporação adicional através da ventilação; o teor de água é reduzido,
geralmente, para menos de 18%, a fim de protegê-lo das leveduras. Quando a
atividade enzimática e a evaporação da água estão completas, considera-se
que o néctar está ”maduro" e pode, então, ser chamado de mel, o qual é
Mark L. Winston 49
fechado hermeticamente com opérculo de cera, até ser necessário para
alimentar as larvas ou os adultos. Uma larva de operária necessita de,
aproximadamente, 142mg de mel para seu desenvolvimento, e as exigências
anuais de mel para uma colônia foram calculadas em, aproximadamente, 60 a
80kg (Weipple, 1928; Rosov, 1944; Seeley, 1985a).
4.2.2. PÓLEN
Pólen é o plasma do germe masculino das plantas, mas além de ser
necessário para a reprodução das plantas, muitos polens evoluíram para
serem atraentes e comíveis para as abelhas. Isto é, na verdade, vantajoso
para ambos, abelhas e plantas, uma vez que as abelhas necessitam do pólen
para seu crescimento e desenvolvimento e muitas plantas necessitam das
abelhas para transferir o pólen entre as flores. Para a abelha o componente
mais importante do pólen é a proteína. Os polens contêm, normalmente, de 6
a 28% de proteína e são, virtualmente, a única fonte de proteína natural
disponível para as abelhas. Os polens contêm, também, lipídios (variando de
1 a 20%, mas, normalmente, menos de 5%), que também são importantes para a
nutrição das abelhas. Um outro material, os esteróis, estão presentes em
quantidades menores no pólen, mas são essenciais. A maioria dos polens
contêm menos de 0,5% de esteróis, necessários, porém, para o metabolismo da
abelha, uma vez que as abelhas não podem sintetizar nenhum colesterol sem
os precursores obtidos do pólen. Os polens contêm, também, açúcares, gomas,
vitaminas e minerais, todos importantes para a nutrição da abelha. Há uma
variabilidade considerável no valor nutritivo dos polens de plantas
diferentes, em parte, por causa das quantidades diferentes de proteína; a
importância dos outros componentes encontrados no pólen não está bem
conhecida (Parker, 1926; Vivino e Palmer, 1944; Maurizio, 1954, 1960;
Stanley e Linskens, 1974).
Uma vez depositado na colmeia, pelas forrageadoras, as operárias
tratam de evitar a germinação do pólen, começam o processo digestivo e o
preparam para armazenamento por longo prazo. O ácido fitocidal é adicionado
ao pólen, quando compactado no alvéolo, para evitar sua germinação e a
atividade bacteriana prejudicial. A natureza química dessa substância ainda
não é conhecida, mas parece ser produzida nas glândulas hipofaríngeas e/ou
mandibulares (Maurizio, 1959; Chauvin e Lavie, 1956; Lavie, 1960; Pain e
Maugenet, 1966). Pode ser relacionado ao ácido 10-hidróxi-2-decenóico
(Keularts e Linskens, 1968). Ocorre, também, alguma digestão preliminar do
pólen, como resultado das enzimas adicionadas pelas operárias, e ocorre,
possivelmente, alguma ação bacteriana benéfica. Por exemplo, a sacarose é
profundamente invertida pela invertase adicionada pela operária e o pólen
armazenado tem um alto teor de histamina e vitamina K, indicativo de ação
bacteriana. As enzimas adicionadas com o mel, quando o pólen é armazenado
nos alvéolos, previne o metabolismo anaeróbico e sua fermentação, o que
contribui para a longevidade do pólen armazenado. Quando o pólen está
completamente processado para armazenamento, é, freqüentemente, chamado
"pão de abelha", uma vez que está pronto para ingestão e digestão pelas
abelhas.
O processo da digestão do pólen, ainda não totalmente conhecido, é um
desafio para as larvas e adultos por causa dos componentes duros e não
digeríveis da parede do pólen. Quando ingerido, o pólen passa rapidamente
pela vesícula melífera para o ventrículo onde ocorre a digestão. Parece que
os grãos de pólen são muito pouco quebrados, mecanicamente, pelas partes
bucais ou pela válvula do proventrículo (Parker, 1926; Whitcomb e Wilson,
1929). Uma vez no ventrículo, as membranas secretoras de enzimas envolvem o
bolo de pólen e protegem o ventrículo das pontas afiadas e da superfície
abrasiva da parede do pólen (Barker e Lehner, 1972). A digestão dos
nutrientes utilizáveis do pólen ocorre, ou através dos poros de germinação,
ou através da parede, que é rompida pelo choque osmótico (Kroon, van
Praegh, e Velthuis, 1974; Stanley e Linskens, 1974; Klungness e Peng,
1984). A massa de pólen demora, geralmente, de 1 a 3 horas para atravessar
o sistema digestivo. O processo digestivo é semelhante nas larvas e
adultos, embora as larvas jovens não sejam muito alimentadas, diretamente,
com pólen. A quantidade de pólen exigida para criar uma única larva de
operária, foi calculada em 125 a 145mg, contendo aproximadamente 30mg de
proteína (Alfonsus, 1933; Rosov, 1944). As exigências anuais de uma colônia
variam, mas já foram citados valores que variam de 15 a 55kg (Eckert, 1942;
Ribbands, 1953; Hirschfelder, 1951; Louveaux, 1958; Seeley, 1985a).
4.3. Hábitos Alimentares
4.3.1. LARVAS DE OPERÁRIA

As larvas de operária são alimentadas principalmente com comida de
cria produzida pelas glândulas hipofaríngeas e mandibulares das abelhas-
amas, embora um pouco de pólen seja fornecido diretamente às larvas, no
quarto ou quinto dia do desenvolvimento larval. A comida de cria consiste
de um componente claro das glândulas hipofaríngeas que é, presumivelmente,
misturado com mel, enzimas digestivas, água e um componente branco lácteo,
que parece ser secreção da glândula mandibular, misturado com secreções da
glândula hipofaríngea. As larvas de operária são alimentadas com 20 a 40%
do componente branco e 60 a 80% do componente claro durante os primeiros 2
dias de vida larval. No terceiro dia, a quantidade de secreção da glândula
mandibular, fornecida às operárias em desenvolvimento, é diminuida, e a
comida de cria se origina principalmente das glândulas hipofaríngeas; neste
momento, ocorre queda na diversidade e quantidade de proteína fornecida às
larvas de operária (Shuel e Dixon, 1959; Patel, Haydak, e Gochnauer, 1960).
A partir do terceiro dia, as larvas são alimentadas diretamente com um
pouco de pólen e mel, com uma alimentação mais pesada de pólen, ocorrendo
no 5o dia (Morton, 1950; Jung-Hoffman, 1966; Matsuka, Watabe, e Takeuchi,
1973; Michener, 1974). (A alimentação das larvas pelas abelhas-amas está
resumida no Capítulo 6.)
As exigências alimentares das larvas nunca foram perfeitamente
determinadas e, até hoje, não existe dieta artificial que substitua
completamente o mel e o pólen (para maiores informações, ver Doull, 1977, e
Chalmers, 1980). Não obstante, algumas informações sobre nutrição essencial
das larvas foi obtida, a partir de experiências, nas quais a quantidade de
comida ou sua composição foi manipulada. De larvas de operária mal-
alimentadas nascem adultos anões, e a falha no desenvolvimento é alta, se
for fornecida menos que 65% da quantidade normal de comida. A má
alimentação e adultos anões resultantes podem ocorrer, quando néctar e
pólen estão escassos, as colônias estão doentes, a cria começa a ser
desenvolvida muito cedo na primavera ou as colônias têm baixa população de
operárias, fatores todos que reduzem a quantidade ou qualidade da comida de
cria (Jay, 1964b, e referências citadas). As abelhas adultas podem
desenvolver a cria por pouco tempo, quando alimentadas com dieta exclusiva
de carboidrato, e elas consomem os tecidos dos seus próprios corpos para
produzir comida larval, e os adultos que emergirem terão um teor de
nitrogênio, nos seus abdômens, mais baixo do que nas colônias com acesso ao
pólen (Haydak, 1935). São necessários vitamina B, piridoxina e inositol
para o desenvolvimento larval e, quando piridoxina e colesterol são
acrescentados a uma dieta sem vitamina, o desenvolvimento normal continua
durante, pelo menos, quatro ciclos de desenvolvimento da cria (Haydak e
Dietz, 1965, 1972; Anderson e Dietz, 1976). A alimentação de operárias
adultas com vitamina C resulta numa taxa de sobrevivência de cria mais alta
do que com abelhas criadas sem ela (Herbert, Vanderslice, e Higgs, 1985). A
água é, também, essencial para o crescimento e desenvolvimento larval
Mark L. Winston 51
adequado (Petit, 1963; Haydak, 1970).
Embora os lipídios não sejam geralmente considerados nutrientes
principais para os insetos, alguns desses são essenciais para o crescimento
e desenvolvimento apropriados. As larvas alimentadas com comida de cria sem
lipídios adquirem peso e crescem mais rapidamente do que as larvas
alimentadas com comida de cria normal, e dietas isentas de lipídios
resultam numa taxa de mortalidade maior na fase pré-pupal e na falha no
tecimento do casulo (Smith, 1960; Petit, 1963; Haydak, 1970). Assim, a
eliminação dos lipídios reduz os componentes da dieta que limitam o
crescimento para uma taxa normal, e são essenciais à metamorfose. Dois
destes componentes foram identificados como sendo o ácido graxo 10-hidroxi-
trans-2-decenóico (10-HDA), que é produzido nas glândulas mandibulares e
participa da comida de cria com aproximadamente 4% (Butenandt e Rembold,
1957; Barker et al., 1959; Callow, Johnston, e Simpson, 1959), e esteróis,
principalmente o colesterol 24-metileno, que participa da comida de cria
com aproximadamente 0,25% (Barbier e Bogdanovsky, 1961). A re-adição destes
componentes em dietas livres de lipídios previne o crescimento larval
acelerado e permite a formação normal da pupa e subseqüente aparecimento do
adulto (Kinoshita e Shuel, 1975).
4.3.2. OPERÁRIAS ADULTAS

Os nutrientes básicos das operárias adultas são mel e pólen, embora
um pouco de comida de cria seja, provavelmente, transferida durante a troca
de comida entre as operárias. O néctar ou mel, ingeridos pelas operárias,
provêem açúcares para energia; o pólen não consegue substituir essa fonte
de energia, e as operárias morrerão se não dispuserem de provisão adequada
de mel. O pólen é necessário para o desenvolvimento glândular normal, após
a emergência, e crescimento das estruturas internas, durante os primeiros 8
a 10 dias da vida da operária, mas depois disso não é essencial, a menos
que as operárias mais velhas comecem a produzir comida de cria e alimentar
as larvas.
A maior parte da energia requerida pelas operárias adultas é obtida
consumindo mel dos alvéolos, embora néctar e mel possam ser trocados entre
operárias. Para iniciar a troca de comida, a abelha que solicita comida
empurra a ponta da sua língua na boca de outra, e a abelha que esteja
oferecendo abre suas mandíbulas, empurra sua língua adiante, e regurgita
uma gota de fluido da vesícula melifera que é bebido pela pedinte. Comida
de cria pode, também, ser trocada desta forma, embora tal transferência de
comida aconteça em menos que 5% das interações de trofalaxis (Free, 1957a;
Korst e Velthuis, 1982).
A quantidade de açúcar exigido pela operárias depende do nível de
atividade; a operária em repouso (A. m. Ligústica) precisa de apenas
0,7mg/h de açúcar, quando em vôo ela requer 11,5mg/h (Olaerts, 1956;
Heinrich, 1979c). Como mencionado acima, as abelhas utilizam só alguns
açúcares e obtêm deles diferentes quantidades de energia.
Experiências, nas quais as abelhas foram privadas de proteína,
demonstraram a importância do pólen para as operárias adultas. A falta de
proteína, durante os primeiros 8 a 10 dias de vida de adulto, resulta em
menor tempo de vida (Haydak, 1937a,b; Maurizio, 1950, e referências
citadas; de Groot, 1951; Weiss, 1984) e desenvolvimento deficiente das
glândulas hipofaríngeas e dos corpos gordos (de Groot, 1953; Maurizio,
1950, 1954; Back, 1956; Haydak e Dietz, 1965; Haydak, 1970; o Anderson e
Dietz, 1976). O tipo de pólen pode ser importante; Maurizio (1960)
classificou os polens em grupos, com base no seu valor nutritivo, e Knox,
Shimanuki e Herbert (1971) mostraram que as abelhas alimentadas com pólen
de dente-de-leão tem sua longevidade reduzida. Da proteína exigida para
crescimento normal, só dez aminoácidos são essenciais: arginina, histidina,
lisina, triptofano, fenilalanina, metionina, treonina, leucina, isoleucina
e valina (de Groot, 1953). As exigências de lipídios, vitaminas e minerais,
pelas abelhas adultas, não foram bem estudadas. Em dois estudos, encontrou-
se que as vitaminas são necessárias para o desenvolvimento das glândulas
hipofaríngeas (Serian-Back, 1961; Standifer e Mills, 1977), mas, em outro
estudo, foi encontrado que o desenvolvimento daquelas glândulas e dos
corpos gordos são normais com dieta livre de vitamina (Maurizio, 1954).
Operárias velhas apresentam crescentes quantidades de vários minerais que
podem estar relacionados às tarefas por elas exercidas, mas esta relação
não foi comprovada (Dietz, 1971). Operárias adultas parecem ter exigências
de lipídios semelhantes às das larvas, entretanto em menores quantidades,
mas se elas precisam de lipídios, em suas dietas, além do que é consumido
pelas larvas, tem que ser, ainda, definido.
Fig. 4.5. Taxa de alimentação e de postura da rainha. (Redesenhado, a partir de

Allen, 1960.)
Mark L. Winston 53
4.3.3. LARVAS DE ZANGÃO
Relativamente pouco é conhecido sobre a nutrição das larvas de
zangão, embora pareça existir alguma diferença na composição da comida de
cria fornecida para o desenvolvimento dos zangões e das operárias. Os
zangões recebem muito mais comida do que as operárias, por causa do seu
tamanho maior, e, além disso, a sua comida de cria tem maior número de
diferentes proteínas do que a comida fornecida à cria de operária
(Gontarski, 1954). A comida das larvas de zangão mais velhas contém,
também, mais carboidrato, riboflavina e ácido fólico do que a das larvas
mais jovens e menos tiamina, biotina, ácido pantotênico, choline,
piridoxina, proteína, gordura, cinza e niacina. Estas diferenças são
devidas, em parte, à maior quantidade de mel e pólen na dieta das larvas
mais velhas, mas refletem, também, variações na composição da comida de
cria (Haydak, 1957; Matsuka, Watabe, e Takeuchi, 1973).
Durante os primeiros dias de vida, os zangões adultos são alimentados
exclusivamente pelas operárias e, depois, gradualmente, começam a se
alimentar com mel dos alvéolos; com, aproximadamente, uma semana de idade
passam a se alimentar sozinhos. Os zangões jovens imploram por comida às
operárias adultas de qualquer idade, mas só são alimentados pelas operárias
jovens, com idade em que produzem comida de cria. A comida dada ao zangão
recém-emergido é uma mistura de comida de cria, pólen e mel e, em alguns
casos, produto regurgitado diretamente da vesícula melífera (Free, 1957b;
Ruttner, 1966; Haydak, 1970). A produção de espermatozóides não depende da
quantidade de proteína fornecida aos zangões jovens, mas a comida de cria e
o pólen fornecidos podem influenciar na longevidade e na habilidade de
acasalamento, embora isto, ainda, não tenha sido estudado, detalhadamente.
Os zangões mais velhos se alimentam exclusivamente de mel no favo que lhes
fornece a energia necessária para os vôos de acasalamento. Um zangão em
repouso requer só 1 a 3mg/h de açúcar e quando em vôo consome 14mg/h,
(Mindt, 1962), um pouco mais do que as operárias.
4.3.4. RAINHAS
A quantidade e qualidade da comida fornecida às larvas femininas
determina se essas larvas se desenvolverão em operárias ou princesas, como
será discutido na próxima seção, determinação da casta. As rainhas adultas
são alimentadas pelas operárias com idade em que produzem comida de cria e,
presumivelmente, recebem principalmente comida de cria possivelmente com um
pouco de mel (Allen, 1955, 1960; Haydak, 1970). As rainhas isoladas podem
ser alimentadas com cândi, e podem sobreviver durante muitas semanas
(Weiss, 1967), mas as rainhas em colônias raramente, talvez nunca, se
alimentam sozinhas. Como poderia ser esperado, a intensidade da alimentação
da rainha está relacionada com sua taxa de postura; a quantidade de comida,
a duração de cada alimentação e o tempo total de alimentação cresce quando
a colônia e a postura da rainha crescem (Chauvin, 1956; o Allen, 1960)
(Fig. 4.5). A rainha põe apenas 2 ou até 26 ovos entre alimentações
sucessivas e, geralmente, é alimentada por uma só operária entre duas
posturas, embora já tenham sido vistas cinco operárias alimentando-a
sucessivamente (Istomina-Tzvetkova, 1953; o Allen, 1955).
4.4. Determinação da Casta

O mecanismo de determinação da casta nas abelhas pode ser expresso de
forma muito simples: dos ovos não fertilizados emergem zangões e dos ovos
fertilizados operárias ou princesas, dependendo da qualidade e da
quantidade da comida de cria fornecida à larva feminina (Fig. 4.6). Mas,
esta simplificação, esconde um processo complexo, com muitas exceções ao
caminho normal de desenvolvimento, no qual a genética e a nutrição têm
participação importante. Muito do que é conhecido sobre a determinação da
casta, se conhece induzindo as abelhas a produzirem adultos incomuns, como
zangões diplóides, operárias poedeiras e alguns casos de fêmeas
partenogenéticas, rainhas, a partir de larvas velhas, e intercastas
(indivíduos com características de operária e de rainha). Considerando tudo
o que pode ocorrer de errado na determinação da casta, é notável que as
colônias produzam a casta desejada tão freqüentemente.
4.4.1. GENÉTICA
A primeira diferenciação entre as castas de abelhas é em masculina e
feminina. A razão para esta diferenciação envolve o mecanismo de
determinação do sexo para todos os himenópteros e alguns outros insetos;
ovos haplóides se desenvolvem em machos e ovos diplóides, em fêmeas. Assim,
se o esperma não é lançado, quando a rainha bota um ovo, esse ovo não
fertilizado tem um número haplóide de cromossomos, ou só um conjunto. Se o
esperma se junta ao ovo, é restabelecido o número diplóide, e uma fêmea é
produzida. Controlando a liberação do esperma, antes de botar o ovo, a
rainha pode determinar se daquele ovo emergirá um macho ou uma fêmea.
Fig. 4.6. Fatores que determinam a diferenciação no desenvolvimento dos ovos postos
pela rainha em operárias, rainhas ou zangões.
Uma vez que a rainha quase sempre bota ovos não fertilizados nos
alvéolos de zangão, maiores, e ovos fertilizados nos alvéolos de operária,
menores, ela deve ter condições de identificar o tamanho do alvéolo, antes
da liberação do esperma. De acordo com uma hipótese, que explica como as
rainhas identificam o tamanho do alvéolo, uma vez que o alvéolo de operária
é menor que o alvéolo de zangão, a pressão exercida pela parede do alvéolo,
sobre o abdômen, expulsa o esperma para fora da espermateca e o ovo é
fertilizado (Petrunkewitsch, 1901). Isso, porém, parece improvável, porque
as rainhas botam ovos corretamente em alvéolos que ainda não foram
alongados e a anatomia da espermateca não é condizente com esta idéia
(Koeniger, 1970). Uma segunda hipótese é que a rainha identifica o tamanho
do alvéolo, durante sua inspeção, antes de pôr o ovo: a rainha coloca a
Mark L. Winston 55
cabeça e as pernas dianteiras dentro do alvéolo, retira, então, a cabeça,
vira, curva o abdômen e põe o ovo. Amputando, parcial ou totalmente, as
pernas dianteiras da rainha, ela porá muitos ovos femininos em alvéolos de
zangão, mas não porá, no entanto, ovos de zangão em alvéolos de operária.
Esta constatação sugere que a fertilização do ovo seja suspensa por um
estímulo, obtido durante a inspeção do alvéolo de zangão com as pernas
dianteiras (Koeniger, 1969, 1970). Um mecanismo adicional para medir o
alvéolo pode, também, influir no ângulo do abdômen, durante a oviposição
nos dois diferentes tamanhos de alvéolos.
As rainhas, ocasionalmente, põem ovos fertilizados em alvéolos de
operária que podem, potencialmente, se desenvolver em machos, chamados
zangões diplóides. Uma explicação para esse fenômeno foi proposta, pela
primeira vez, por Mackensen (1951), que sugeriu que o sexo da cria de
abelha fertilizada é determinado num único loco de gene, com múltiplos
alelos. As estimativas do número de alelos variam de 6 a 18 e indivíduos
homozigotos, neste loco, se tornam machos diplóides (revisado por Page,
1980). A condição de zangão diplóide é, invariavelmente, letal, pois as
larvas de zangões diplóides são comidas pelas operárias, 72 horas após a
eclosão, possivelmente, porque uma substância secretada pela larva do
zangão diplóide provoca o canibalismo (Woyke, 1963). Ovos masculinos
normais são haplóides e hemizigotos e, assim, não provocam esse
comportamento. Criando zangões diplóides artificialmente, Woyke (1969,
1973b) pôde mostrar que aqueles machos diplóides, quando se tornam adultos,
têm testículos pequenos e produzem pouco sêmen, o que os torna
funcionalmente infecundos. Assim, comendo larvas jovens de zangões
diplóides, as operárias previnem o desperdício de comida e de espaço
criando indivíduos sem função.
Sob certas condições, as operárias podem, também, por ovos que,
normalmente, se desenvolvem em zangões. Embora numa colônia com rainha não
ocorra quantidade significativa de ovos postos por operárias poedeiras,
operárias com ovários desenvolvidos são encontradas na maioria das colônias
normais. A porcentagem destas operárias varia entre 7 e 45 em colônias
normais, e entre 20 e 70 em colônias prestes a enxamear (Tuenin, 1926;
Perepelova, 1928a; Koptev, 1957); no entanto, elas, provavelmente não põem
ovos, a menos que a colônia fique sem rainha. Quando as rainhas são
perdidas, e o enxame não cria uma rainha nova, as operárias com ovários
aumentados começam a por ovos, dentro de algumas semanas, mas esses ovos,
geralmente, geram só zangão, pois as operárias não podem acasalar. Os ovos
postos pelas operárias são menores do que os postos pela rainha e são
presos nas laterais, em vez de no fundo dos alvéolos, uma vez que o abdômen
da operária não alcança o fundo dos alvéolos perfeitamente, quando inserido
para por o ovo. Muitos ovos de operárias poedeiras são encontrados,
freqüentemente, num único alvéolo, embora cada operária bote só um ovo por
alvéolo. Esses ovos podem se desenvolver em zangões férteis, embora os
adultos resultantes sejam normalmente menores e, possivelmente, não tão
eficazes no acasalamento como os zangões oriundos de ovos de rainha
(revisado por Ribbands, 1953; Gary, 1975).
Finalmente, algumas fêmeas podem, às vezes, se desenvolver
partenogeneticamente, a partir de ovos não fertilizados, postos por rainhas
ou operárias. Princesas que não conseguiram acasalar botam alguns ovos que
se desenvolvem em operárias; só 1%, ou menos, de todos os ovos são postos
deste modo, e deles podem ser criadas rainhas por duas gerações (Mackensen,
1943). Operárias poedeiras da abelha de Cape, Apis m. Capensis, põem
regularmente ovos que se desenvolvem em operárias ou rainhas, e operárias
podeiras de outras raças podem fazer o mesmo, embora não tão freqüentemente
(Anderson, 1963). O mecanismo para o desenvolvimento partenogenético é
automitico; quer dizer, após a meiose ocorre a recombinação dos
cromossomos, o que restabelece o número diplóide de cromossomos e resulta
no desenvolvimento da fêmea. Tal recombinação resulta em alelos
heterozigotos no loco do sexo ou, assim como para ovos fertilizados, serão
produzidos zangões diplóides (Tucker, 1958; Verma e Ruttner, 1983).
4.4.2. NUTRIÇÃO E HORMÔNIOS

Há muito tempo, foi percebido que um ovo fertilizado tem a capacidade
de se desenvolver em operária ou em princesa, dependendo do tipo de alvéolo
em que é posto e de alguns aspectos nutricionais (veja Fig. 4.6). Ovo posto
num alvéolo de operária pode ser transferido para uma realeira e, em
condições apropriadas, se desenvolve numa princesa; reciprocamente, ovo
transplantado de uma realeira para um alvéolo de operária será criado como
uma operária. Porém, enquanto o tipo de alvéolo pode ser um estímulo
importante que provê informações para as operárias de como cuidar do seu
ocupante, o tipo de alvéolo, sozinho, não explica o mecanismo que determina
se será criada uma operária ou uma princesa. A quantidade e a qualidade da
comida dada a uma larva em desenvolvimento determinam, no entanto, sua
casta, e esses fatores nutricionais agem sobre o sistema hormonal da larva
(Fig. 4.7). Para obter informações recentes, sobre a determinação da casta
feminina das abelhas, veja Weaver (1966), Michener (1974), Goewie (1978),
Beetsma (1979), e Wilde e Beetsma (1982).
Liberação de Hormônio
Alimentar as
Juvenial – mediado pelo
larvas com mais
Corpora Allata – no
açúcar e geleia
terceiro dia do
real
Maior
alimentação Síntese de proteínas
específicas da rainha
Estimula os
receptores Rainha
stretch do
estômago
A comida da larva da rainha é chamada "geléia real", e difere da

comida de operária, por conter mais secreções da glândula mandibular e na
quantidade que é fornecida à cria. A comida da larva de operária contém uma
relação de - 2:9:3 - dos componentes - branco : claro : amarelo - (média
dos 5 dias de alimentação da larva). O componente branco contém secreções
das glândulas mandibulares, o material claro é originário das glândulas
hipofaríngeas e o componente amarelo é, principalmente, pólen. Em
contraste, a larva de rainha recebe principalmente comida branca, durante
os primeiros 3 dias, e a relação - 1:1 de comida branca : clara - durante
os 2 últimos dias de alimentação (Jung-Hoffaman, 1967). A larva de rainha
recebe, assim, maior proporção de secreção da glândula mandibular do que a
larva de operária. Outra evidência para a predominância de secreções das
glândulas mandibulares na geléia real foi obtida, através de análises
químicas, que mostraram que a geléia real contém até 10 vezes mais ácido
pantotênico e 18 vezes mais biopterina do que o material fornecido à larva
de operária (Haydak e Vivino, 1950; Lingens e Rembold, 1959; Hanser e
Mark L. Winston 57
Rembold, 1960). As glândulas mandibulares das operárias sem rainha contêm 8
vezes mais ácido pantotênico e 115 vezes mais biopterina do que das
operárias com rainha, enquanto as glândulas hipofaríngeas não mostram
nenhuma diferença entre operárias com e sem rainha, o que confirma que
estas substâncias têm origem na glândula mandibular (Hanser e Rembold,
1964).
Fig. 4.7. Fatores nutricionais e hormonais que induzem a diferenciação da larva em

princesa.
A qualidade da geléia real, porém, não explica totalmente a
diferenciação entre rainha e operária; larvas de rainha têm, também, que
consumir mais comida do que as das operárias para se desenvolverem em
rainhas adultas. O crescimento e as taxas respiratórias de rainhas e
operárias são semelhantes para os primeiros 2 a 3 dias de alimentação
larval; aumenta, entretanto, para as rainhas nos últimos dias (Melampy e
Willis, 1939; Osanai e Rembold, 1968; Dietz e Lambremont, 1970). A
diferença na quantidade de alimento fornecida à larva de rainha e de
operária é observada facilmente, examinando os alvéolos dos dois tipos
larvais: as rainhas nadam literalmente num mar de comida de cria, ao passo
que são encontradas larvas de operárias com muito menos comida em seus
alvéolos. O principal estimulante da alimentação, para as larvas de rainha,
é o açúcar. A geléia real tem 34% de açúcar, e a comida da operária tem só
12%, durante os 3 primeiros dias, embora aumente para 47%, durante o quarto
e quinto dias, devido à adição de mel (Shuel e Dixon, 1959). A natureza dos
açúcares também difere. Na dieta da larva de rainha, a glicose é o
principal componente de açúcar, ao longo do período larval, enquanto para
as operárias, a glicose é predominante, durante as primeiras fases larvais
e a frutose, durante as últimas fases (Brouwers, 1984). Além disso, a
adição de açúcar na comida larval da operária induz o desenvolvimento de
mais rainhas e de intercastas (Asencot e Lensky, 1976). A qualidade
fagostimulante do açúcar foi investigada por Goewie (1978), que demonstrou
que as larvas são capazes de perceber o teor de açúcar da comida e
respondem mais para a geléia real do que para a comida de cria de operária.
As larvas de operária criadas em alvéolos de zangão são, também, mais
pesadas do que as criadas em alvéolos de operária, e têm glândulas ácidas
maiores e maior número de ovaríolos nos ovários, presumivelmente, por causa
da alimentação mais intensa (Nogueira e Gonçalves, 1982). O comportamento
das abelhas-amas demonstra, também, a alimentação extra dada às rainhas; as
larvas de rainha são visitadas dez vezes mais do que as larvas de operárias
(Lindauer, 1952). As abelhas-amas não se especializam provavelmente em
alimentar larvas de operária ou de rainha, mas parece variar a proporção
das secreções das glândulas mandibular e hipofaríngea, de acordo com o tipo
de larva que elas estão visitando (Free, 1960a).
Embora o desenvolvimento da operária e da rainha esteja baseado
claramente em fatores nutricionais, os efeitos da diferença alimentar não
se evidenciam, até as larvas terem, pelo menos, 3 dias de idade. Ovos ou
larvas transferidas de alvéolos de operárias para realeiras, ou vice-versa,
são totipotentes; quer dizer, durante os primeiros 3 dias, elas podem mudar
o seu desenvolvimento para corresponder ao tipo de alvéolo em que são
colocadas (o Becker, 1925; Lukoschus, 1956). Larvas que são transferidas,
entre 3 e 4 dias de idade, se desenvolvem em intercastas e produzem
operárias com características de rainhas ou em rainhas com características
de operárias. Por exemplo, larvas transferidas de alvéolos de operárias
para realeiras, nesta idade, podem se tornar adultos com características de
rainhas, mas possuirão algumas características de operária, como:
corbícula, ferrão com farpas e mandíbulas de operária (Weaver, 1957;
Asencot e Lensky, 1984). As características da rainha são, também,
reduzidas em tamanho e número; as rainhas de intercastas, que foram
criadas, a partir de larvas com 3 a 4 dias de idade, têm menos ovaríolos,
espermateca menor e pesam menos do que os indivíduos, cuja criação como
rainha começou, a partir de larvas mais jovens (Woyke, 1971) (Tabela 4.1).
A casta é determinada completamente pelo quarto dia, e algumas larvas
sobrevivem depois de transferidas de alvéolo com essa idade. As que
sobrevivem se tornam operárias quase típicas ou operárias com algumas
características de rainha.
Tabela 4.1 Principais características das rainhas produzidas pela transferência de

ovos ou de larvas, de diferentes idades, de alvéolos de operárias para realeiras:
Idade larval em dias
Época da transferência Ovo 1 2 3 4
Peso (mg) 209 189 172 147 119
Número de ovaríolos 317 308 292 272 224
Diâmetro da Espermateca (mm) 1,31 1,28 1,21 1,16 1,03
Volume da Espermateca (mm3) 1,18 1,09 0,94 0,82 0,59
Fonte: Woyke, 1971, interpretado por Michener, 1974.

Pensou-se que o mecanismo da manifestação das influências
nutricionais na determinação da casta envolvesse o sistema endócrino
(Haydak, 1943; Lukoschus, 1955; Shuel e Dixon, 1960; Dixon e Shuel, 1963;
Canetti, Shuel, e Dixon, 1964), mas foi só durante a última década que esta
hipótese foi confirmada e documentada. O hormônio envolvido na
diferenciação das castas de abelhas mais bem estudado é o hormônio juvenil
(HJ) que, é sabido, regular o crescimento, o desenvolvimento, a metamorfose
e muitos aspectos do comportamento, na maioria dos insetos avançados. HJ é
secretado pelo "corpora allata", um órgão globular, relativamente grande,
encontrado nas laterais do esôfago das larvas e adultos. O "corpora allata"
está conectado, através de nervos, a dois outros órgãos endócrinos,
"corpora cardiaca" e células neurossecretoras do cérebro (Snodgrass, 1956;
Breed, 1983a), e, pensa-se, age por sua conta para mudar a secreção de
hormônio do "corpora cardiaca" e, ainda, como substâncias não identificadas
das células neurossecretoras. Nas larvas, os níveis de HJ induzem a mudança
de larva para pupa e de pupa para adulto, e nos adultos, o HJ é envolvido
em regular o polietismo, que depende da idade, e o desenvolvimento
glândular (revisado por Robinson, 1985; veja, também, Capítulo 6).
O HJ promove, também, a diferenciação entre a abelha rainha e a
abelha operária. A pesquisa, para elucidar o papel de HJ, foi feita de duas
maneiras: (1) removendo ou adicionando cirurgicamente o HJ produzido pelo
"corpora allata" das larvas, e (2) medindo e manipulando a quantidade de
HJ, ao qual as larvas foram expostas. Estas técnicas envolvem microcirurgia
delicada, momento certo do tratamento e medidas meticulosas dos resultados
obtidos pelas manipulações experimentais. Em experiências, nas quais os
"corpora allata" das larvas de rainha, larvas com 3 a 4 dias de idade,
foram implantados em larvas de operárias, com 4 dias de idade, as operárias
que emergiram tiveram mais ovaríolos do que as operárias oriundas de larvas
de não operadas e monitoradas (Ber-Lin Chai e Shuel, 1970). Num experimento
mais extenso, Wirtz (1973) demonstrou que o padrão de atividade do "corpora
allata", em larvas de rainha, apresenta taxa maior de síntese de HJ do
terceiro para o quinto dia do desenvolvimento do que o encontrado em larvas
de operárias. Ele aprofundou estes estudos para demonstrar que o nível de
HJ em larvas de rainha com 72 horas de idade era mais de dez vezes superior
ao de larvas de operária semelhantes, e permanecia, nesse mesmo alto nível,
até o começo da fase pré-pupal, quando baixava ao nível encontrado em
prepupas de operárias (ver, também, Lensky, Baehr, e Porcheron, 1978). A
conclusão tirada destes estudos é: o nível de HJ nas larvas de rainha sobe
abruptamente no terceiro dia de desenvolvimento e permanece alto, ao longo
das fases larvais de alimentação. O alto nível de HJ em larvas de rainha
Mark L. Winston 59
com tais idades induz ao desenvolvimento de rainhas, em vez de operárias.
A importância do HJ no desenvolvimento da rainha e no seu modo de
ação foi examinado, mais tarde, aplicando HJ em larvas em desenvolvimento,
sob diferentes condições e com monitoração dos seus efeitos. Se o HJ é
envolvido na diferenciação de rainha-operária então a adição de HJ em
larvas de operárias deveria induzir o aparecimento de rainhas ou
intercastas semelhantes à rainha, mas só na idade apropriada. A combinação
de alimentar com alguns dos componentes da geléia real acompanhada da
aplicação de HJ deve resultar, também, na melhor indução de situação de
ausência de rainha. Quando HJ é aplicado topicamente em larvas de operária,
e, para alimentar só é usada comida de operária, desenvolvem-se indivíduos
com características de rainha (Wirtz e Beetsma, 1972; Wirtz, 1973). Em
experiências semelhantes, nas quais foram acrescentadas frutose e glicose à
comida da operária e foi aplicado, também, HJ, provieram intercastas ou
rainhas. Níveis mais altos de açúcares e de HJ resultaram em rainhas, e
níveis mais baixos produziram intercastas ou operárias (Asencot e Lensky,
1976, 1984). Em teste mais sutil, Naisse (citado em Beetsma, 1979) pôde
mostrar que a aplicação de HJ previne a degeneração dos ovaríolos nas
larvas de operária, já no segundo dia do desenvolvimento larval. Efeitos
semelhantes são obtidos, também, em experiências que usam HJ análogo,
substâncias com estruturas moleculares diferentes do HJ, que, não obstante,
têm efeitos semelhantes em insetos (Beetsma, 1979).
Em resumo, operárias ou rainhas podem, potencialmente, se desenvolver
do mesmo ovo, enquanto a nutrição mediada através do HJ determina que casta
se formará (ver Fig. 4.7). Indivíduos destinados a se tornarem rainhas são
alimentados com geléia real que é, particularmente, rica em produtos da
glândula mandibular e açúcares, que são fagostimulantes. A qualidade desta
comida, bem como a quantidade consumida, induz a altos níveis de HJ,
durante o crítico terceiro dia de desenvolvimento, e resulta na
diferenciação em rainha. As larvas de operária são alimentadas com mais
secreções da glândula hipofaríngea, durante os primeiros dias da fase
larval, e mais mel e pólen durante os últimos dias, resultando em níveis
mais baixos de HJ nos dias 3 a 5 e na diferenciação em operárias.
O maior e principal desafio da próxima geração de pesquisadores
estará em estabelecer o papel do cérebro e dos estímulos neurais, mediando
a interface entre nutrição e hormônios. Uma hipótese razoável foi
desenvolvida por Goewie (1978) e Asencot e Lensky (1984), que propõem que o
nível de açúcar na comida controla a taxa de alimentação, e, mais adiante,
que altas taxas provocam extensão do ventrículo, excitação dos receptores
da extensão do intestino, e, subseqüentemente, excitação do "corpora
allata" em sintetizar e liberar HJ. Os níveis mais altos de HJ induzem, por
sua vez, proteínas e enzimas específicas da rainha, que agem no
desenvolvimento de tecido para produzir as rainhas; níveis mais baixos de
HJ induzem o desenvolvimento específico de operária. O tecido escolhido,
porém, deve ser capaz de ser induzido pelo HJ, e isto acontece
aproximadamente no terceiro dia do desenvolvimento (Shuel e Dixon, 1973;
Shuel, Dixon, e Kinoshita, 1978). A prova e a elaboração desta hipótese
serão indubitavelmente o maior interesse da pesquisa nos próximos anos.
ARQUITETURA DO NINHO
5
5.. A
ARRQ
QUUIIT
TEET
TUUR
RAAD
DOON
NIIN
NHHO
O
A maioria dos nossos contatos com as abelhas ocorrem fora da colmeia,
onde vemos as operárias voando, próximo às flores e, ocasionalmente,
entrando e saindo de um buraco de uma árvore, de um tronco, ou de uma
parede. Para as abelhas, porém, esta circulação pelo mundo externo à
colmeia é apenas uma pequena, embora importante, parte da sua existência. A
abelha operária típica gasta os primeiros 15 a 20 dias de sua vida
totalmente dentro da colônia e, até mesmo, quando começa a forragear passa
só algumas horas por dia ao ar livre.
O ninho, quase uma cidade pela diversidade de funções, é construído
dentro da cavidade de um tronco com uma pequena entrada, facilmente
defensável. Dentro dele, as abelhas constroem favos de cera com alvéolos
hexagonais, nos quais desenvolvem a cria, armazenam néctar, mel e pólen
(Fig. 5.1). Sobre a superfície do favo, as abelhas, entre outras
atividades, patrulham o ninho, realizam ou seguem as danças das campeiras,
transferem comida umas para as outras, ventilam para esfriar o ninho e
evaporar a água do néctar e se amontoam em cachos para aquecer. O ninho,
ele próprio, é perfeitamente projetado para todas essas funções, e o nosso
entendimento, sempre crescente, da relação entre a arquitetura do ninho e a
fisiologia da abelha, seu comportamento e a ecologia, é um dos aspectos
mais excitantes da pesquisa contemporânea sobre a abelha.
5.1. Escolha do Local para Nidificação

A seleção pelas abelhas de um local novo para nidificar é a última
fase do processo de enxameação ou reprodução. As colônias enxameiam
geralmente no início da primavera, quando a colônia-mãe tem excesso de
operárias e está superpovoada. Nessa hora, uma grande massa de operárias,
juntamente com a rainha, deixam o ninho e formam normalmente um agrupamento
pendente de um galho ou de um arbusto. O enxame fica, então, frente a um
problema crítico: tem que achar, o mais breve possível, um novo local para
nidificar, antes que as operárias consumam o mel trazido em suas vesículas
meliferas ou a população do enxame comece a diminuir pela morte das
operárias. O enxame deve escolher, também, um local no qual possa
sobreviver e crescer por muitos anos.
A nossa compreensão de como os enxames selecionam o local de
nidificação foi obtida, a partir de três tipos diferentes de pesquisa.
Primeiro, muitas horas foram gastas observando o comportamento das
operárias nos enxames e nos locais de possível nidificação, para entender o
processo de seleção pelo qual os locais são avaliados. Segundo, ninhos
naturais foram dissecados e medidas todas as suas possíveis
características, uma tarefa trabalhosa, que requereu uma combinação de
muita habilidade e de medidas meticulosas. Finalmente, foram colocados à
disposição de enxames naturais e artificiais, cavidades de vários tamanhos
e formas, para posteriormente examinar como os enxames escolhem os locais
de nidificação. Estes estudos, que envolveram diversos laboratórios ao
redor do mundo, durante os últimos 40 anos, nos legaram um quadro bastante
completo do processo de seleção do ninho e quais as características
importantes para a sobrevivência da colônia.
O primeiro estudo, examinando como as abelhas escolhem o local do
ninho, foi feito na Alemanha por Martin Lindauer e seus colegas, no final
da década de 40 e início da década de 50 (Lindauer, 1951, 1955; von Frisch,
1967a). Eles observaram que um enxame fica frente a numerosos locais em
potencial, para examinar e escolher, e as operárias têm de conseguir um
Mark L. Winston 61
consenso sobre o local preferido, antes do enxame levantar vôo e se
deslocar. Este processo de seleção pode demorar de algumas horas até uma
semana ou mais, mas, geralmente, demora 1 a 2 dias. Observando o
comportamento das operárias, durante este período de amontoamento, Lindauer
pôde determinar alguns padrões comportamentais de seleção.
Fig. 5.1. Um ninho de abelha típico dentro de uma cavidade, mostrando o arranjo
habitual de alvéolos para mel, armazenamento de pólen, operária cuidando da cria e alvéolos
de zangão. (Redesenhado, a partir de Seeley e Morse, 1976. Usado com permissão de MASSON
S.A., Paris.)
Uma vez que o enxame pousou temporariamente no local escolhido,
formando cachos, as batedoras deixam o agrupamento , quase imediatamente, e
começam a procurar locais apropriados para nidificar. Em muitos casos, as
batedoras podem começar a procurar o local para nidificação até três dias,
antes de o enxame deixar a colmeia-mãe. Quando a batedora encontra uma
cavidade potencial, gasta um tempo considerável examinando-a. Durante a
primeira etapa do exame, a batedora alterna breves inspeções no interior da
cavidade, com breves períodos de exame fora dela (Lindauer, 1955; Seeley,
1977). A análise externa consiste de um transitar intenso pela superfície
externa do ninho potencial, como também vôos lentos, pairando, a distâncias
crescentes do potencial ninho. As inspeções internas envolvem um caminhar
rápido sobre as superfícies internas da cavidade, entremeadas de vôos
breves de uma área para outra do potencial ninho. As batedoras podem se
juntar a outras, trocar néctar e, até mesmo, espalhar o cheiro
característico na entrada do potencial ninho, expondo a glândula de Nasonov
e, abanando as asas, dispersar os produtos químicos atrativos. Retornos
esporádicos da batedora ao local, ao longo do dia, permitem que avalie o
local sob diferentes condições.
Ao encontrar um local razoável, a batedora volta ao enxame e realiza
danças semelhantes às usadas pelas campeiras para comunicar a localização
das fontes de néctar e pólen. Batedoras de local para nidificação, porém,
raramente trazem néctar ou pólen: elas estão, tão somente, comunicando a
localização do potencial ninho. Estas danças podem durar entre 15 a 30min,
mais tempo do que as danças associadas com a atividade forrageadora, que
gastam entre 1 e 2min. As operárias da superfície do enxame podem “ler” a

localização e a qualidade dos potenciais locais de nidificação, pelo tempo,
ângulo e duração das danças das batedoras e podem ser recrutadas, por estas
danças, para investigar os possíveis locais. No princípio, podem ser vistas
muitas danças diferentes na superfície do enxame, indicando que diversas
cavidades estão sendo examinadas (Fig. 5.2). O número de danças para locais
diferentes diminui gradualmente, à medida que as operárias rejeitam locais
inadequados e começam a dançar com grande entusiasmo, indicando os melhores
locais. O enxame alcança finalmente um consenso, quando a maioria das
batedoras está indicando, pela dança, o mesmo local. Nessa altura, as
batedoras executam um vôo de zumbido que desfaz o agrupamento, e o enxame
levanta vôo. As operárias voam, então, com a rainha, para o novo ninho.
“Abelhas-guias”, que podem ser as batedoras, parece conduzirem o enxame na
direção do ninho, usando uma combinação de vôo rápido e marcas químicas,
enquanto o enxame decola, como se todas as operárias tivessem tomado
conhecimento das danças e soubessem presumivelmente a localização do novo
ninho.
Fig. 5.2. As danças típicas executadas pelas batedoras indicam a distância e a

direção do local de nidificação. Cada seta representa uma dança para um possível local de
nidificação; o comprimento da seta indica a distância para o potencial ninho, o ângulo da
seta indica a direção e a espessura da seta indica o número relativo de batedoras que
dançam para cada local. A figura superior mostra as danças, para quatro locais, antes de
ser atingido um consenso, e a figura debaixo mostra a dança, para um local, um pouco antes
Mark L. Winston 63
de o enxame levantar vôo para o novo ninho.
Num exemplo interessante, descrito por Lindauer, as batedoras não
conseguiram chegar a um acordo e continuaram a dançar vigorosamente para
duas localizações diferentes, uma a 1400m para o oeste-noroeste e a outra a
900m para o norte-nordeste. O enxame decolou repentinamente e se dividiu,
com os dois grupos se movendo para locais diferentes. Essa situação confusa
foi resolvida, quando o enxame se reagrupou a aproximadamente 30m de seu
local inicial e as danças recomeçaram. Depois de aproximadamente 3 horas o
número de danças para o norte-nordeste ficou menos freqüente e, perto do
anoitecer, as únicas danças vistas eram as que indicavam para o local
oeste-noroeste.
5.2. Características do Local de Nidificação

Quais são as características que determinam a qualidade do local de
nidificação? Um fator é a distância da colmeia-mãe. O enxame tem duas
considerações opostas na determinação da distância ótima entre o local do
novo ninho e a colmeia-mãe. É vantajoso para o enxame ficar fora da área de
forrageamento da colônia-mãe, para reduzir a competição por néctar e pólen,
mas vôos a longas distâncias são energeticamente caros. Para analisar este
conflito, foram desenvolvidos estudos em que foram colocadas colmeias-isca
vazias, a várias distâncias de enxames artificiais, e foi registrada a
distância da caixa escolhida pelo enxame (Fig. 5.3). A maioria dos estudos
da movimentação de enxames concluiu que o compromisso ótimo entre estas
pressões opostas na seleção, era de os enxames se localizarem entre 500 a
600m da colmeia-mãe (Lindauer, 1955; Seeley e Morse, 1977). De um total de
35 enxames, só um nidificou a menos de 300m do ponto de nidificação
temporário, e só 5 nidificaram a mais de 1600m. Em alguns, porém, os
enxames optaram por locais mais próximos, preferindo caixas próximas entre
50 a 200m em vez de locais distantes, como 400 a 800m (Jaycox e Parise,
1980, 1981).
Fig. 5.3. Distâncias percorridas por 35 enxames para nidificar. (Dados de Lindauer,
1955, e Seeley e Morse, 1977.)
Estes resultados contraditórios podem, na verdade, refletir
diferenças entre as raças de abelhas ou as condições locais de recursos que
poderiam afetar as preferências de distância para localizar o novo ninho.
Em outras experiências, semelhantes às descritas, com enxames de duas raças
diferentes, foram oferecidos locais para nidificação afastados de 0 a
1000m. As abelhas italianas do Mediterrâneo (A. m. Ligústica) preferiram

colmeias com distância média de 155m, enquanto as abelhas alemãs (A. m.
Cárnica), habituadas a uma região mais fria, preferiram caixas-iscas a 690m
do local de pouso temporário. Nunca foram vistas batedoras italianas em
caixas que estivessem a mais de 350m do enxame, enquanto as batedoras
alemãs raramente examinaram locais que estivessem a menos de 300m ou mais
de 850m (Gould, 1982). Na interpretação de Gould, esses resultados indicam
que as abelhas alemãs, mais adaptadas ao inverno, precisam coletar e
armazenar maior quantidade de mel para sobreviver ao inverno do que as
abelhas italianas e, assim, a Apis m. Cárnica nidifica mais longe para
minimizar a competição, com a colônia-mãe, mais tarde, na coleta do néctar.
Essa hipótese é confirmada pelas observações de Gould de que os enxames de
abelhas alemãs preferem cavidades maiores e usam dialetos de dança, que são
mais precisos para distâncias maiores do que as danças usadas pelas abelhas
italianas. É possível, também, que condições locais, no que se refere a
recursos, sejam percebidas pelas operárias, e as abelhas da mesma raça
poderiam mostrar preferências por diferentes distâncias com as mesmas
condições de recurso. Por exemplo, há evidências de que enxames de raças de
abelhas de evolução tropical migram centenas de quilômetros, durante
períodos de carestia, mas se deslocam só cem ou mil metros quando intensos
fluxos de néctar estão disponíveis (Fletcher, 1978a; observações pessoais).
Outra característica importante na localização do ninho é o volume da
cavidade. Um enxame de clima temperado deve evitar cavidades que sejam
muito pequenas, uma vez que estas não têm espaço suficiente para armazenar
o mel necessário para sobreviver durante o inverno, e é muito difícil
resfriar no verão. Por outro lado, as colônias poderiam ter dificuldades em
manter a temperatura de grandes cavidades durante o inverno, e, também,
seria difícil defender um ninho superdimensionado. As evidências obtidas
nas dissecações de ninhos mostraram que o volume médio do ninho é de
aproximadamente 40dm3, com a maioria das cavidades utilizadas para ninho,
variando na faixa de 20 a 100dm3 (Wadey, 1948; Seeley e Morse, 1976). Este
tamanho médio é aproximadamente igual ao de uma colmeia-padrão Langstroth,
que é de 42dm3. Contudo, foram encontradas cavidades ocupadas por enxames
com apenas 12dm3 e até com 450dm3 (Seeley e Morse, 1976), e, foi relatado
por Percival um ninho com 630dm3 de volume contendo 200kg de mel (1954).
Foram feitas experiências, em que foram postas à disposição dos enxames
caixas-isca, de diferentes volumes, e os resultados mostraram que os
enxames preferem geralmente ninhos entre 40 a 80dm3 de volume (Marchand,
1967; Seeley e Morse, 1977; Jaycox e Parise, 1981; Gould, 1982). De todas
essas experiências e dissecações de ninhos podemos concluir que os enxames
de áreas temperadas, mais frias, preferem cavidades com, aproximadamente,
40dm3 de volume, embora eles ocupem cavidades com volume entre 20 a 80dm3,
e, ocasionalmente, foram encontradas colônias em ninhos menores e maiores.
Diferentes raças de abelhas têm, também, diferentes preferências por
volume de cavidade; as raças de evolução temperada são encontradas em
cavidades maiores do que as em que se alojam as raças subtropicais e
tropicais, e freqüentemente são encontradas raças de evolução tropical
nidificando fora de cavidades (Fig. 5.4). Por exemplo, as abelhas italianas
subtropicais preferem caixas artificiais com 30dm3 de volume, enquanto as
abelhas alemãs, mais robustas, preferem caixas com 60dm3 (Gould, 1982). Na
América do Sul, as cavidades dos enxames naturais das abelhas africanas
recentemente introduzidas, têm volume comum de 22dm3, com ninhos tão
pequenos quanto 7dm3 (Winston, Taylor, e Otis, 1983). Mesmo quando estas
abelhas tropicais são encontradas em cavidades maiores, raramente, ocupam
mais do que 25 a 30dm3 para o ninho (Winston e Taylor, 1980), em contraste
com as abelhas de evolução temperada que enchem, geralmente, a maior parte
da cavidade do ninho (Seeley e Morse, 1976).
Mark L. Winston 65
Mais dramático é o caso dos ninhos não protegidos, característica das
abelhas de evolução tropical (Fig. 5.4). Estes podem ser encontrados
debaixo de galhos, ou pendendo de pedras, ou em edifícios, e ocupam volumes
semelhantes aos ninhos feitos em cavidades, aproximadamente 20 a 30dm3. Em
algumas áreas, a maioria dos ninhos naturais são encontrados fora de
cavidades, embora este tipo de amostra seja parcial, pois ninhos expostos
são mais fáceis de encontrar. Como tais locais são escolhidos pelos enxames
não é conhecido, mas eles podem ser locais de nidificação temporária, nos
quais as operárias começaram a construir favos e o enxame permaneceu. Uma
vez que tais ninhos não são encontrados normalmente perto de uma colônia
estabelecida, parece que o enxame se deslocou pelo menos mais de uma vez,
antes de iniciar a construção do ninho ao ar livre, mas não está claro se
as batedoras indicaram um local em particular, ou se o enxame se moveu,
através dos campos sem um local específico, pousou em um local provável, e
começou a construção dos favos. A última hipótese é mais provável, uma vez
que foram observados muitos casos, nos quais os enxames de evolução
tropical levantaram vôo e se deslocaram, sem que as batedoras dançassem
para indicar um ninho potencial ou local para se amontoar.
Fig. 5.4. Situações típicas de nidificação de abelhas de evolução temperada e

tropical. As abelhas de evolução temperada nidificam normalmente dentro de cavidades,
enquanto as abelhas de evolução tropical nidificam dentro ou fora de cavidades, e os seus
ninhos tendem a ser menores do que os das abelhas de evolução temperada.
Por que ninhos pequenos e ninhos fora de cavidades são comuns para
abelhas de evolução tropical e não para abelhas de evolução temperada?
Primeiro, as abelhas de evolução tropical não precisam armazenar grandes
quantidades de mel para sobreviver ao inverno e, assim, não requerem
colônias grandes, típicas das de evolução temperada. Segundo, nas áreas
tropicais não é necessária grande população de operárias para manter a
temperatura da colônia, durante o inverno. Finalmente, a depredação de
colônias é mais intensa em habitats tropicais e é mais fácil defender
ninhos em pequenas cavidades. Também, se um predador tiver sucesso em
destruir um ninho, muito menos será perdido pela colônia num ninho pequeno,
e, depois do ataque as operárias restantes e a rainha podem deixar o local
e começar um ninho novo em outro lugar (Winston, Taylor e Otis, 1983).
Assim, a escolha do local do ninho parece refletir diferenças de adaptação
entre raças de abelhas de evolução temperada e tropical. Muitas outras
características, além do volume, podem ser consideradas pelas batedoras ao
inspecionarem as cavidades. As observações seguintes sobre abelhas de
evolução temperada do nordeste dos Estados Unidos, vieram de dissecações de

ninhos naturais e de experiências, em que foram colocadas à disposição dos
enxames caixas-isca com diferentes características (Seeley e Morse, 1976,
1978; Avitabile, Stafstrom, e Donovan, 1978; Morse e Seeley, 1978).
Altura acima do solo. Um estudo encontrou a maioria das entradas dos
ninhos naturais 3m acima do solo (Avitabile, Stafstrom, e Donovan, 1978),
enquanto um segundo estudo encontrou a maioria das entradas abaixo de 3m
(Seeley e Morse, 1976). As diferenças entre estes estudos podem refletir
simplesmente a disponibilização dos ninhos distribuídos; num experimento de
escolha, no entanto, seis de seis enxames preferiram caixa-isca a 5m de
altura, em vez de caixa-isca a 1m de altura (Morse e Seeley, 1978).
Exposição e visibilidade. Caixas-isca mais visíveis são preferidas
pelos enxames, mas locais muito expostos ao vento, sol e chuva, geralmente,
não são aceitos.
Tamanho da entrada. A maioria das entradas se encontram em buracos de
nós de madeira, fendas de árvores ou buracos entre raízes e tem,
tipicamente, 10 a 20cm2 de área. As colmeias têm geralmente uma só entrada,
embora já tenham sido encontradas colmeias com até cinco entradas. O
tamanho da entrada representa provavelmente um compromisso entre as
vantagens de uma entrada maior, em termos de ventilação no verão e de
trânsito das campeiras, e os benefícios de uma entrada menor, em termos de
retenção do calor no inverno e de defesa.
Posição da entrada. As entradas estão localizadas normalmente na
parte inferior da área, onde as abelhas constróem os favos, dentro da
cavidade, embora os enxames aceitem outras localizações.
Orientação da entrada. Estudos feitos no hemisfério norte indicaram
que, tanto para ninhos naturais, quanto para ninhos feitos pela ocupação de
caixas, foram preferidas as entradas voltadas para o sul. Cavidades
voltadas para o sul recebem mais luz solar e podem ser mais secas do que as
voltadas para outras direções.
Forma da cavidade. Os ninhos naturais são, geralmente, compridos e
cilíndricos, condizentes com a forma da árvore. Experiências de escolha,
porém, não mostraram nenhuma preferência pela forma, sugerindo que os
resultados das dissecações dos ninhos naturais estão ligados à forma das
cavidades disponíveis.
Cavidade seca e úmida. Cavidades com piso úmido e frias são aceitas
pelos enxames. As operárias podem revestir as cavidades úmidas e frias com
resinas, e é provável que os enxames só rejeitem cavidades extremamente
molhadas ou frias.
Em resumo, as batedoras investigam extensivamente os locais para
nidificação e comunicam a localização e a qualidade do possível ninho, ao
enxame, pelo vigor e orientação de suas danças. Em enxames de abelhas de
evolução temperada, os locais preferidos para o ninho são longe da colmeia-
mãe, têm aproximadamente volume de 40dm3, com a entrada voltada para o sul1
com 20 a 40cm2 em área e aproximadamente a 3m acima do solo. Abelhas de
raças com habitats mais tropicais povoam cavidades menores e podem, até
mesmo, construir ninhos externos. Uma vez que o enxame escolheu seu novo
local, as operárias voam para ele com sua rainha e começam a construção do
ninho.
1. Voltada para o sol, que corresponde para o sul no hemisfério norte e
para o norte no hemisfério sul. (Nota do tradutor).
5.3. Construção dos Favos

Logo que o enxame chega ao local definitivo de nidificação, a
Mark L. Winston 67
construção dos favos começa. Muitas operárias já começam a produzir cera
para construir os favos, o que pode ser visto pelas placas de cera embaixo
do abdômen, entre os segmentos abdominais. A construção dos favos é rápida
e essencial para o enxame, pois sem favo não há desenvolvimento de cria na
colônia, produção de mel, nem armazenamento de pólen. Quarente e cinco dias
depois da entrada do enxame, 90% do favo, numa colônia natural, estará
construído, indicando a prioridade que as operárias dão à sua construção
(Lee e Winston, 1985b).
O favo, por si só, é uma das maravilhas da arquitetura animal.
Consiste em um arranjo regular de alvéolos hexagonais, montados fundo
contra fundo, organizados numa série paralela, em que cada favo fica numa
distância precisa de seu vizinho. Há dois tipos de alvéolos hexagonais que
compõem o favo: os alvéolos menores, usados para desenvolver a cria de
operária, e os maiores, para desenvolver a cria de zangão (ver Fig. 1.1).
Ambos podem ser usados, também, para armazenar mel, pólen e ocasionalmente
podem ser molhados por curtos períodos. Um terceiro tipo de célula,
alongada e cônica, pendurada nas bordas dos favos, é construída para criar
rainha; sendo encontradas quando as colônias estão prestes a enxamear ou
estão substituindo rainha ineficiente. São construídas geralmente 10 a 20
dessas células, e as operárias as destroem depois que a princesa emerge.
Fig. 5.5. Formas hexagonais e outras, para alvéolos, mostrando a vantagem do alvéolo
hexagonal, maximizando a área por unidade de volume (Redesenhado, a partir de Frisch, 1974,
em Karl von Frisch e Otto von Frisch, Arquitetura Animal. Desenhos copyright 1974 de Turid
Holldobler. Reproduzido com permissão de Harcourt Brace Jovanovich, Inc.)
A forma hexagonal dos alvéolos é comum entre os insetos sociais
construtores de alvéolos, e há uma boa razão arquitetônica para esta forma.
Arranjos redondos, octogonais ou pentagonais de alvéolos deixam espaços
vazios entre eles e formatos triangulares ou quadrados têm perímetro maior
do que os hexágonos (Fig. 5.5). Assim, utilizando a forma hexagonal pode
ser conseguido um número maior de alvéolos por unidade de área lateral.
Deslocando, um pouco, lateralmente, os alvéolos opostos, as abelhas podem
construir alvéolos fundo-a-fundo, maximizando ainda mais o número de
alvéolos por unidade de área lateral. Ao contrário dos demais insetos
sociais, as abelhas constroem seus alvéolos horizontalmente, em vez de
pendurados verticalmente embora eles estejam inclinados aproximadamente
13o, em relação à base, para impedir que o mel escorra (von Frisch, 1974)
(Fig. 5.6).
As abelhas da raça italiana (A. m. Ligústica) e outras raças
européias constroem os alvéolos de operária com, geralmente, 5,2 a 5,4mm de
diâmetro, ou 857alvéolos/dm2, já os alvéolos de zangão medem 6,2 a 6,4mm,
ou 520alvéolos/dm2 (von Frisch, 1974; Dadant, 1975). O tamanho de ambos os
alvéolos, porém, pode variar com a raça da abelha (Alber, 1956) e, também,
com a idade da colônia. Por exemplo, a abelha africana, A. mellifera
Adansonii, constrói os alvéolos de operária e de zangão com 4,8 a 4,9mm e
6,0 a 6,3mm de diâmetro respectivamente, e nesses alvéolos são criadas
abelhas menores (Smith, 1961). A construção de um favo novo resulta,
também, em estrutura mais precisa, do alvéolo, do que os encontrados em
colmeias velhas. Enxames de abelhas italianas, recentemente estabelecidos,
constroem alvéolos de operária com uma precisão de 5,2±0,05mm no diâmetro
(Lee e Winston, 1985b), mas os alvéolos de colmeias velhas podem ser muito
irregulares, por causa da distorção provocada pelas pesadas cargas de mel
(Seeley e Morse, 1976). Existe, também, alguma evidência de que enxames de
abelhas de evolução tropical constroem alvéolos menores, inicialmente, e
alvéolos maiores, quando a colônia amadurece. Estudos feitos no Peru
mostraram que os primeiros alvéolos construídos naturalmente por colônias
de abelhas africanizadas tinham um diâmetro de 4,6 a 4,7mm, e os alvéolos
construídos algumas semanas depois da instalação tinham 4,8 a 4,9mm
(Taylor, Winston, e Otis, observações inéditas). Este fenômeno nunca foi
observado nas abelhas de evolução temperada, e pode ser uma adaptação, sem
igual, das abelhas de evolução tropical, que lhes permite criar operárias
menores no início do ciclo da colmeia, conservando, assim, os recursos, até

que as colônias possam juntar pólen e néctar suficientes e produzir, então,
alvéolos e operárias maiores.
Fig. 5.6. Detalhe do favo, mostrando a construção fundo-a-fundo do favo e a

inclinação dos alvéolos (Redesenhado, a partir de Frisch, 1974, em Karl von Frisch e Otto
von Frisch, Arquitetura Animal. Desenhos copyright 1974 de Turid Holldobler. Reproduzido
com permissão de Harcourt Brace Jovanovich, Inc.)
O processo de construção do favo foi muito bem resumido por Ribbands
(1953), von Frisch (1974), Michener (1974) e Gary (1975). Quando começa a
construção, as operárias se agarram pelas patas, em cadeia, e formam um
agrupamento denso, no qual mantêm a temperatura de 35oC, a melhor
temperatura para secreção e manipulação da cera (Darchen, 1962). Placas de
cera são removidas pela primeira articulação tarsal alargada da perna de
trás, dos quatro pares de glândulas, localizados embaixo do abdômen, e são
passadas adiante para serem manipuladas pelas pernas dianteiras e
mandíbulas, na construção dos favos (Fig. 5.7). A cera é misturada com
saliva e amassada para atingir a consistência e a plasticidade adequadas,
para mais facilmente ser moldada. O processo de remover e de manipular cada
placa de cera demora aproximadamente 4 minutos, ou 66.000h x abelha para
produzir os 77.000 alvéolos que podem ser construídos com um kilograma de
cera.
Mark L. Winston 69
A construção progride de forma aparentemente randômica, uma vez que
várias abelhas contribuem para a construção de qualquer um dos alvéolos, e
vários alvéolos são construídos simultaneamente. As operárias começam a
construção pelo topo ou pela lateral da cavidade do ninho, com, talvez,
inicialmente, dois ou três locais de construção para cada favo. Camadas
espessas de cera são, primeiro, colocadas na base do que será cada favo, e
os favos são, gradualmente, construídos, alongando e afinando a cera das
paredes do alvéolo. Uma única operária pode adicionar cera ou afinar a
parede, deslocando-se de alvéolo em alvéolo e de local em construção para
outro local em construção, sem ordem evidente. Cada operária aparentemente
pode perceber a fase de construção em cada novo local, e pode contribuir
com o que for necessário para aquele alvéolo. Como resultado desta série de
contribuições individuais, cada seção de favo é unida com as outras, de
forma que nenhum vestígio dos seus inícios, em separado, é visível. A
precisão e resistência do favo, recentemente construído, são notáveis. Por
exemplo, a espessura da parede do alvéolo é de 0,073±0,002mm, o ângulo
entre paredes de alvéolos adjacentes é, exatamente de 120o e cada favo é
construído geralmente a 0,95 cm de seu vizinho (von Frisch, 1974). Além

disso, um kilograma de cera pode sustentar 22kg de mel, mais de 20 vezes o
seu próprio peso (Ribbands, 1953).
Fig. 5.7. Manipulação da cera e construção do alvéolo por uma operária.

As operárias têm "ferramentas" especializadas que permitem a
construção perfeita do alvéolo (Martin e Lindauer, 1966; von Frisch, 1974).
Os pêlos localizados na base do pescoço funcionam como fio de prumo para
determinar a direção da gravidade. Quando a operária gira, em relação ao
campo gravitacional da terra, a mudança de pressão do pêlo pressiona o
órgão táctil associado e informa à operária qual o lado que fica para cima.
Sem estes pêlos as operárias não podem construir, nem mesmo começar os
favos (Gontarski, 1949). É interessante observar que um grupo pequeno de
operárias, transportado para o espaço em 1984, no vôo da nave espacial
Chalenger, pôde construir alvéolos utilizáveis, enquanto na condição de
ausência da gravidade, embora, de acordo com nossas experiências, aqui na
terra, elas não poderiam fazê-lo (Vandenberg et al., 1985).
As operárias usam, também, órgãos de sentido, localizados na ponta de
suas antenas, para determinar a espessura e suavidade da parede do alvéolo,
mas as estruturas que controlam o diâmetro e orientação das paredes não são
conhecidas. Parece que elas não envolvem as antenas para esses ajustes, uma
vez que operárias com ambas as antenas removidas constroem alvéolos, com o
diâmetro e o ângulo normais entre paredes de alvéolos adjacentes.
Experiências com rainhas sugerem que as pernas dianteiras estão envolvidas
na medição do diâmetro do alvéolo. A rainha deve perceber a diferença entre
o diâmetro do alvéolo de operária e o de zangão, uma vez que ela geralmente
põe ovos fertilizados nos alvéolos de operária e não fertilizados nos
alvéolos de zangão. Quando são amputadas as pontas das pernas da rainha,
ela continua pondo ovos, mas já não consegue diferenciar os tamanhos dos
alvéolos, e produz uma mistura de ovos fertilizados e não fertilizados, que
não são postos nos alvéolos corespondentes (Koeniger, 1969, 1970). Esta
experiência sugere que as operárias poderiam, também, usar de modo
semelhante as pontas de suas pernas dianteiras para medir o diâmetro do
alvéolo, mas experiências semelhantes com as operárias não tiveram sucesso;
removendo parte das suas pernas, as operárias perdem a habilidade para
manipular a cera e fazer qualquer construção de alvéolo.
Embora o favo seja totalmente constituído de cera, as abelhas usam
resinas vegetais para outras finalidades na construção do ninho (para
revisões, veja Haydak, 1954, e Ghisalberti, 1979). Estas resinas pegajosas,
própolis ou cola de abelha, são coletadas pelas operárias em plantas
secretoras de resina e são levadas para o ninho nas corbículas, localizadas
em suas pernas traseiras. A própolis é usada pelas operárias para fechar
buracos e frestas do ninho, para prender e fortalecer a base do favo,
revestir internamente a cavidade do ninho com uma fina camada isolante e,
até mesmo, "embalsamar carcaças" de intrusos, como ratos que foram mortos,
mas são muito grandes para serem retirados do ninho. É interessante
registrar que consta que os antigos egípcios usavam a própolis para
embalsamar. A própolis tem, também, algumas propriedades fungicidas e
antibacterianas que protegem o ninho de infeções e bolores.
A organização completa do ninho depende das características da
cavidade e da estação, mas, geralmente, o mel é armazenado nas seções
superiores e periféricas do ninho, e a cria é desenvolvida nas seções mais
baixas dos favos localizados no centro (veja Fig. 5.1). Este arranjo coloca
o mel, mais pesado, perto dos pontos de fixação do favo, minimizando,
assim, a tensão sobre o favo de cera, enquanto a cria é localizada na parte
central do ninho, onde a temperatura pode ser mantida facilmente, e as
atividades de alimentação ficam concentradas numa área única. O pólen é
normalmente colocado em alvéolos próximos da cria, onde é acessado com
facilidade para alimentar as abelhas. Realeiras, quando presentes, são
encontradas geralmente nas bordas inferiores e laterais do favo ou em
depressões na superfície de favo. Alvéolos de zangão são encontrados
normalmente agrupados nas bordas dos favos (Free, 1967a; Taber e Owens,
1970; Seeley e Morse, 1976; Otis, 1980; Lee e Winston, 1985a),
diferentemente de outra espécie de abelha que distribui os alvéolos de
zangão entre os alvéolos de operária (Michener, 1974). O agrupamento dos
alvéolos de zangão auxilia a rainha a pôr ovos fertilizados e não
fertilizados em grupos, facilitando, assim, a determinação do sexo (Seeley
e Morse, 1976). Agrupados, os alvéolos de zangão e de operária, é possível,
também, obter favos mais uniformes e, assim, mais fortes, facilitando a
determinação das operárias pela quantidade de favos a construír. A
construção de alvéolos de zangão nas bordas pode estar ligada ao fato de a
cria de zangão ser mais facilmente descartável do que a cria de operária.
Quando a temperatura externa cai, o agrupamento que cerca a cria fica mais
apertado e menor. Assim, as primeiras áreas a permanecerem desacompanhadas
são as periféricas, onde se localizam os favos e cria de zangão. Além
disso, os zangões, durante o desenvolvimento, podem resistir a temperaturas
mais baixas ou menos constantes do que as operárias, uma vez que eles são
maiores e amadurecem mais lentamente.
Mark L. Winston 71
Depois de construído, o favo é parte permanente do ninho: as abelhas
Apis não destroem os alvéolos para reutilizar a cera, como fazem outras
abelhas (Michener, 1974). Os alvéolos podem ser usados novamente uma vez
que tenham sido limpos, meticulosamente pelas operárias, depois que a cria
emergiu ou tenham sido consertados, quando danificados, durante a remoção
do mel ou pólen armazenados (Darchen, 1968). O diâmetro do alvéolo pode
diminuir ligeiramente, depois de muitos anos de uso por causa dos casulos,
das cascas das larvas e da pele das pupas acumulados e pelo tratamento dado
aos alvéolos na preparação para o próximo ciclo de cria. Favo velho parece
ser frágil, é consideravelmente mais escuro que o favo novo (Gary, 1975), e
as operárias criadas em alvéolos velhos podem ser menores do que as criadas
em alvéolos novos, com maior diâmetro (Abdellatif, 1965; Nowakowski, 1969).
A cera dos opérculos, com que as operárias cobrem as pupas e o mel, pode,
às vezes, ser reciclada, tornando-a mais maleável, antes de desopercular, e
usando placas de cera mais finas, então, para construir em outro lugar
(Lineburg, 1923a,b; Meyer e Ulrich, 1952).
A superfície do favo é importante, para operárias e rainha, nas
atividades de amontoamento, difusão dos feromônios e realização das danças.
As operárias usam o favo como substrato para formar agrupamentos em volta
da cria e para aquecê-la, e as garras existentes no tarso da abelha estão
idealmente preparadas para se agarrar ao favo. A rainha deposita, quando
caminha sobre o favo, a substância chamada "feromônio da pegada", uma
secreção que inibe a criação de rainha (Lensky e Slabezki, 1981). O favo
serve, também, de plataforma para as danças de forrageamento, e o número de
diâmetros de alvéolos percorridos pela operária, enquanto dança, é um dos
mecanismos utilizados na comunicação da distância de uma fonte de comida
(von Frisch, 1967a). As oscilações dorsiventrais da operária (Fletcher,
1978 b,c) e as vibrações dos pios da rainha são, também, transmitidas pelo
favo e são percebidas, através dos detectores de vibração existentes no
tarso das operárias.
5.4. Ninhos Artificiais

Muitas das características dos ninhos naturais foram incorporadas às
colmeias, artificiais, para manipulação das abelhas. Antes de 1850, as
abelhas eram mantidas em todos os tipos de recipientes de madeira, de
cerâmica ou de tecido; mas, uma vez que o favo era preso ao topo e às
laterais destas colmeias primitivas, a manipulação era limitada, e o mel só
podia ser extraído cortando o favo (Guindaste, 1983). A apicultura moderna
começou essencialmente em 1851, quando o Reverendo L. L. Langstroth, da
Filadélfia, projetou uma colmeia com quadros móveis (Fig. 5.8). Langstroth
percebeu que o favo em colônias naturais, ficava espaçado naturalmente com
intervalos de 9,53 mm (3/8in), e que se fossem fornecidas às abelhas
armações de madeira espaçadas naquele valor, nas quais pudessem construir
seus favos, elas construiriam favos sem ligações e pontes de cera entre
eles. Os apicultores poderiam, assim, remover os quadros para exame,
manipulação e extração do mel e, depois, devolvê-los às colmeias. Caixas
adicionais com armações poderiam ser empilhadas em cima de caixas cheias,
permitindo que as colônias crescessem, até tamanhos anormalmente grandes,
necessários para a acumulação da produção de mel. Outra vantagem da colmeia
de Langstroth, que se tornou importante para a agricultura moderna, é que
ela pode ser movida facilmente, sem danificar os favos, permitindo que seja
transportada para as plantações em flor para polinização e aproveitamento
das fontes de néctar concentradas e disponíveis, como resultado da
agricultura intensiva moderna.
Concomitantemente com a colmeia de Langstroth, foram desenvolvidos a
forma para produzir a cera laminada e o extrator radial de mel. A cera
laminada consiste de folhas finas de cera pura de abelha, com alvéolos
hexagonais de tamanho apropriado, moldados em ambos os lados. Estas folhas

podem ser fixadas nos quadros aramados, e os favos se tornam extremamente
duráveis, quando puxados e completados pelas operárias, durando
freqüentemente 10 a 20 anos. Tais favos podem conter 3 a 5kg de mel e são
capazes de resistir à força centrífuga produzida pela outra importante
inovação para a produção de mel, o extrator radial. Quando os quadros estão
cheios podem ser removidos da colmeia, e os opérculos de cera retirados,
passando uma faca quente sobre a superfície do favo. Os quadros são
colocados, então, num extrator que gira a alta velocidade e força o mel
para fora dos alvéolo contra as paredes do extrator, de onde cai para o
fundo e pode ser, então, processado e envasado. Os favos vazios podem ser
usados de novo ou podem ser armazenados, até a próxima estação (Dadant,
1975). O processamento dos opérculos de cera desenvolveu uma indústria

adicional, uma vez que eles são uma fonte comercial importante de cera de
abelha, a maior parte da qual é reciclada para produção de mais cera
laminada.
Fig. 5.8. Colmeia de quadros móveis, projetada por Langstroth nos anos 1850, usada
até hoje pela maioria dos apicultores comerciais e hobistas. (Redesenhado, a partir de
Dadant, 1975.)
Assim, algumas inovações simples, derivadas do entendimento dos
aspectos básicos da arquitetura do ninho da abelha, conduziram à indústria
multibilionária do mel, da cera e da polinização, que são a base da
apicultura comercial moderna.
Mark L. Winston 73
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Como o nome diz, as operárias executam praticamente todas as tarefas
no ninho. Desde o momento em que emergem, as operárias começam a executar
as tarefas do ninho como limpar os alvéolos, cuidar da cria e construir os
favos, bem como as atividades externas de guarda e forrageamento. Existe,
porém, um paradoxo curioso, que é revelado, depois de observar as
atividades da colônia: apesar do seu nome, as operárias gastam, na verdade,
a maior parte do seu tempo simplesmente permanecendo ou transitando no
ninho, aparentemente nada fazendo. Estes longos períodos de inatividade são
entremeados de sessões frenéticas de atividade, durante as quais cada
operária, individualmente, executa muitas e diferentes tarefas, num curto
período, antes de descansar novamente. Não obstante, uma tremenda
quantidade de trabalhos é feita na colmeia, e a sociedade das abelhas é
percebida geralmente como ordeira e eficiente. Essas observações
contraditórias inspiraram pesquisas detalhadas na fascinante área do
polietismo da idade, quer dizer, dos fatores organizacionais subjacentes,
que determinam quando as operárias vão executar dada tarefa.
A pesquisa sobre a natureza complicada da divisão do trabalho das
operárias atravessou três fases. Os primeiros estudos, conduzidos por
Butler (1609), Donhoff (1855a,b), e Gerstung (1891–1926), concluíram que as
atividades das operárias têm base temporal, em que as tarefas internas são
executadas pelas operárias mais jovens, e os trabalhos externos, pelas
operárias mais velhas. Estes primeiros estudos conduziram à segunda fase,
na qual foram analisadas mais profundamente a ordem e a natureza das
tarefas das operárias e a flexibilidade na divisão temporal do trabalho, e
foi descoberta a base glândular subjacente para o desempenho de muitas
tarefas (Rosch, 1925, 1930; Perepelova, 1928b; King, 1933; Lindauer, 1952,
1953; Ribbands, 1952; Sekiguchi e Sakagami, 1966; para revisões, ver
Ribbands, 1953; Free, 1965; e Michener, 1974). A terceira e mais recente
área de pesquisa sobre a divisão do trabalho investigou os fatores, a nível
de colmeia, que determinam por que as operárias executam tarefas, em
momentos diferentes, e como a estrutura temporal da casta é integrada no
funcionamento eficiente da colônia.
6.1. Estrutura da Ontogenia Temporal da Casta Operária

Foram usadas duas técnicas principais de pesquisa para definir a
divisão temporal de trabalho nas colônias de abelhas. Em ambos os tipos de
experiências, as operárias, ao emergirem, foram marcadas e suas atividades
observadas ao longo das suas vidas, usando normalmente colmeias de
observação. No primeiro tipo, foram monitoradas as atividades de uma única
operária, ao longo da sua vida, através de observação, quase contínua,
enquanto no segundo tipo, foram examinadas periodicamente muitas operárias
marcadas, para ver o que elas estavam fazendo em diferentes idades. Tais
observações são extraordinariamente demoradas; Sekiguchi e Sakagami (1966)
gastaram 720 horas observando 2.700 abelhas marcadas, e Lindauer (1952)
observou uma operária só, por mais de 176 horas. Esses estudos, e muitos
outros, enriqueceram os dados, sobre quando as operárias executam certas
tarefas, e o padrão conseguido pode ser resumido, talvez, no que segue: as
operárias tendem a formar grupos, no início das suas vidas, para executar
as tarefas internas da colônia, na ordem de aproximadamente limpar os
alvéolos, atender a cria e a rainha, receber o néctar, armazenar o pólen,
construir os favos e limpar os detritos do ninho. Estas tarefas internas à
colmeia são seguidas de ventilação, guarda e, finalmente, forrageamento
(Tabela 6.1). Mas aqui devem ser observados alguns pontos: primeiro, existe
Mark L. Winston 75
uma grande variabilidade e sobreposição das idades em que estas e outras
tarefas são executadas e, em qualquer idade, a operária poderá estar
executando várias tarefas; segundo, o desenvolvimento das glândulas e sua
reabsorção estão ligados, de perto, a muitas tarefas, particularmente,
cuidado com a cria e construção de favos; e terceiro, a maior parte da vida
da operária é gasta em descanso e passeio pela colmeia.
A característica mais notável da estrutura temporal da casta das
operárias é a variabilidade nas idades em que as tarefas são executados.
Por exemplo, em vários estudos foi observado que as operárias atendem a
cria com a idade de 1 a 52 dias, com a idade média para execução desta
tarefa, variando de 7 a 13 dias. A faixa da idade na qual as operárias
coletam é mais notável ainda, de 3 a 65 dias, com a idade média, para esta
tarefa, variando de 18 a 38 (ver Tabela 6.1). Algo desta variabilidade se
deve indubitavelmente às diferenças entre as técnicas experimentais dos
diferentes estudos. Por exemplo, alguns dos investigadores, citados na
Tabela 6.1, truncaram suas observações; em outras palavras, não seguiram as
operárias até o fim das suas vidas. Além disso, as definições das tarefas
variam entre os estudos, e algumas das tarefas foram divididas em
subcategorias, como a atividade de limpeza dos alvéolos ou a idade de
atendimento da cria. Não obstante, a larga variabilidade da divisão
temporal do trabalho sugere que as características e as exigências da
colônia podem influenciar na idade com que as operárias executam as
tarefas, e essa cronologia da sucessão ontogênica de tarefas pode ser
modificada por necessidades da colônia.
Tabela 6.1. Idade (em dias) com que as operárias executam as atividades. A média é
apresentada quando disponível
Atividade Faixa etária Idade média Referência

Limpar os alvélolos 0 a 52 9,0 Winston e Punnet, 1982
(início) 1 a 25 6,2 Seeley, 1982
1 a 25 - Sakagami, 1953
1 a 26 - Lindauer, 1952
1 a 5 - Rösch, 1925, 1927
1 a 21 5,3 Perepelova, 1928b
1 a 30 9,7 Smith, 1974
Opercular os 3 a 7 4,8 Seeley, 1982
alvéolos 2 a 26 - Sakagami, 1953
1 a 26 6,3 Smith, 1974
1 a 19 - Kolmes, 1985 a,b,c,
Atender a cria 1 a 52 12,6 Winston e Punnet, 1982
2 a 26 12,8 Lindauer, 1952
6 a 13 8,6 Rösch, 1925, 1927
6 a 16 9,2 Perepelova, 1928c
1 a 26 9,3 Smith, 1974
1 a 13 6,5 Seeley, 1982
1 a 26 - Kolmes, 1985 a,b,c,
2 a 31 - Sakagami, 1953
Atender a rainha 1 a 49 17,1 Winston e Punnet, 1982
1 a 10 5,5 Seeley, 1982
1 a 52 10,7 Allen, 1960
Manusear o néctar 8 a 14 11,2 Rösch, 1925, 1927
10 a 22 14,9 Seeley, 1982
5 a 28 - Sakagami, 1953
1 a 17 - Kolmes, 1985 a,b,c,
Manusear o pólen 12 a 25 16,3 Seeley, 1982
1 a 33 - Sakagami, 1953
Construir favos 1 a 52 15,2 Winston e Punnet, 1982
2 a 52 15,8 Rösch, 1925, 1927
1 a 17 - Kolmes, 1985 a,b,c,
0 a 34 - Sakagami, 1953
Retirar detritos 2 a 20 13,9 Perepelova, 1928b
10 a 23 14,7 Rösch, 1925, 1927
9 a 16 11,3 Seeley, 1982
Limpar os alvéolos
(mais tarde)
Reparar as paredes 1 a 21 13,3 Perepelova, 1928b
dos alvéolos
Emparelhar as 1 a 21 11,0 Perepelova, 1928b
beiradas dos
alvéolos
Remover opérculos 4 a 21 18,2 Perepelova, 1928b
Ventilar 1 a 25 14,7 Seeley, 1982
1 a 61 19,0 Winston e Punnet, 1982
1 a 19 - Kolmes, 1985 a,b,c,
Patrulhar 0 a 60 15,5 Winston e Punnet, 1982
1 a 27 10,3 Seeley, 1982
Repousar 0 a 69 19,2 Winston e Punnet, 1982
1 a 27 9,1 Seeley, 1982
Montar guarda 4 a 60 22,1 Winston e Punnet, 1982
10 a 46 - Sekiguchi a Sakagami, 1966
11 a 25 - Butler e Free, 1952
7 a 23 - Moore, Breed e Moor,1986
Primeiro vôo de 5 a 15 7,9 Rösch, 1925, 1927
orientação 4 a 65 25,7 Winston e Punnet, 1982
7 a 12 8,9 Seeley, 1982
Primeira viagem de 3 a 65 25,6 Winston e Punnet, 1982
coleta 10 a 34 19,5 Ribbands, 1952
10 a 32 20,1 Ribbands, 1952
9 a 35 19,2 Ribbands, 1952
20 a 41 30,2 Lindauer, 1952
5 a 39 18,3 Sakagami, 1953
10 a 27 20,6 Seeley, 1982
10 a 59 37,9 Winston e Ferguson, 1985
10 a 34 19,5 Rösch, 1925, 1927
7 a 43 - Sekiguchi a Sakagami, 1966
Outra característica da divisão temporal do trabalho das operárias é

o desempenho de tarefas múltiplas, em qualquer idade. A abelha número 107
de Lindauer (1952), possivelmente a abelha mais observada da história,
gastou partes do oitavo dia de sua vida descansando, patrulhando, comendo
pólen, limpando alvéolos, atendendo a cria e construindo opérculos de favo.
Não houve nenhuma diferença entre as observações diurnas e noturnas.
Durante estas 24 horas, em particular, ela gastou dois terços do tempo
descansando ou patrulhando, e a outra terça parte, executando tarefas
internas. Estas observações de sobreposição de tarefas foram confirmadas
por muitos estudos, nos quais agrupamentos definidos de casta estavam com a
idade com base na emergência, quando as tarefas eram mais comumente
executadas. Na Figura 6.1, eu resumi os dados da Tabela 6.1 em
agrupamentos, que revelam quatro castas temporais distintas, mas
sobrepostas: (1) limpar os alvéolos e opercular, (2) atender a cria e a
rainha, (3) construir favos, limpar a colmeia e manipular a comida, e (4)
tarefas externas, incluindo ventilação, guarda e forrageamento. Os dois
grupos do meio mostram a maior sobreposição de tarefas e uma transição
gradual entre castas, e não são estatisticamente distinguíveis. As
operárias dos primeiro e quarto grupos tendem a executar menos tarefas
nessas idades, e a ser quantitativamente distinguíveis dos grupos medianos
(para revisões, ver Kolmes, 1985a,b,c). Uma operária pode ser vista
ocasionalmente executando uma só tarefa, durante a maior parte de sua vida,
Mark L. Winston 77
como a abelha Amarela 57 de Robinson, Underwood e Henderson (1984), que
gastou os últimos 14 dias da sua vida coletando água, e algumas operárias
observadas por Winston e Punnett (1982), que gastaram muito das suas vidas
cuidando de outras operárias. Tal especialização individual, porém, é rara
(Kolmes, 1985b), e o padrão mais comum de execução das tarefas é as
operárias fazerem vários trabalhos diariamente com exceção das limpadoras
de alvéolos, muito jovens, e das campeiras, mais velhas, que tendem a se

especializar nas suas respectivas tarefas.
Fig. 6.1. Sobreposição de execução de tarefas, relacionadas com a idade, pelas

operárias. Os dados são das referências citadas na Tabela 6.1 e representam as idades
médias, idades mais comuns, no momento em que as tarefas são executadas, e a faixa média
das idades, destes estudos.
O desenvolvimento e a reabsorção de muitas das glândulas da operária
estão vinculados, de perto, com a execução das atividades. Numa tese
concluída, mas nunca publicada, King (1933) demonstrou que as glândulas
mandibular, hipofaríngeas e cerígenas, todas começam a aumentar muito cedo
na vida das operárias, alcançando e mantendo seus tamanhos máximos entre os
dias 5 e 15, coincidindo com as atividades de cuidar da cria e construir
favos (Fig. 6.2). Todas essas glândulas diminuem de tamanho, quando ocorre
a troca das atividades de produzir comida de cria e cera, pelas atividades
de manusear a comida e outras. Em contrapartida, as glândulas salivares
mostram aumento gradual de atividade, até o máximo de produção,
aproximadamente nos dias 15 a 25, depois do que elas recuam rapidamente com
a troca para as atividades de guarda e forrageamento. Durante este tempo as
glândulas hipofaríngeas secretam invertase para processar o néctar,
atividade que a operária passa a executar em lugar de processar comida para
consumo da cria (Simpson, Riedel, e Wilding, 1968). Quando as operárias
começam a montar guarda e forragear, suas glândulas do ferrão estão
produzindo o máximo de substâncias químicas de alarme, e as glândulas
mandibulares mudam da produção de comida de cria para a produção do
feromônio do alarme, a 2-heptanona (Shearer e Boch, 1965; Boch e Shearer,
1966).
Outras mudanças fisiológicas, além do desenvolvimento das glândulas e
sua reabsorção, estão envolvidas na mudança dos deveres com o ninho para os
de forragear (Harrison, 1986). Associado ao início do forrageamento, ocorre
a diminuição da massa corporal em aproximadamente 40%, principalmente do
abdômen, e aumento da taxa de consumo específico de oxigênio pelo tórax e
dos níveis de glicogênio dos tecidos. O efeito dessas mudanças fisiológicas
é aumentar a carga máxima por viagem de forrageamento e a capacidade de vôo
da operária, diminuindo o custo energético do forrageamento.
Não está claro se as atividades glandulares e outras atividades
fisiológicas são programadas geneticamente, de forma que as operárias sejam
capazes de executar determinadas tarefas em certas idades, ou se as
condições da colônia ditam o tamanho das glândulas. Mas o papel das
condições da colônia na indução ao desenvolvimento das glândulas foi
demonstrado em numerosos estudos, que manipularam fatores, como a
quantidade de favo e cria nas colônias e o número de operárias velhas e
jovens (Nolan, 1924; Rosch, 1930; Milojevic, 1940; Moskovljevic-Filipovic,
1956; Free, 1961a; Lindauer, 1961; Kolmes, 1985a,b,c). Sob condições
manipuladas, as operárias mais velhas prolongaram a atividade de suas
glândulas cerígenas e hipofaríngeas, ou as regeneraram, e voltaram a
executar as tarefas de alimentar a cria e de construir favos, sugerindo que
as exigências da colônia podem afetar as atividades temporais da casta, em
parte, influenciando o funcionamento glandular. Parece, assim, que as
abelhas recentemente emergidas seguem uma seqüência de desenvolvimento
glandular e de reabsorção, que coincide com a execução de tarefa, mas,
ambas - condição glandular e desempenho das tarefas relacionadas - podem
ser influenciadas pelas exigências da colônia.
Fig. 6.2. Relação entre o desenvolvimento glandular e as idades em que certas tarefas
são executadas pelas operárias. (Redesenhado, de King, 1933.)
O último aspecto do polietismo da idade, observado por quase todos os
investigadores, é que as operárias gastam a maior parte da sua vida
patrulhando o ninho ou descansando. Este comportamento, aparentemente
preguiçoso, por parte das operárias, é, porém, provavelmente, bastante
importante na estrutura da casta, pois enquanto patrulham as operárias
estão, provavelmente obtendo informações sobre as condições da colônia, as
quais determinarão que tarefas devem ser executadas. Como Lindauer (1952)
Mark L. Winston 79
assinalou, descansar pode ser, também, uma função importante,
particularmente para operárias, que podem passar o tempo de descanso
produzindo comida de cria ou cera.
Assim, a estrutura temporal da casta das operárias pode ser vista
como um sistema flexível, no qual as operárias seguem uma progressão geral
de atividades internas para tarefas de campo. A variabilidade considerável
e a sobreposição das tarefas são evidentes durante esta ontogenia da casta,
ambas acontecendo entre operárias da mesma colônia e entre colônias. As
operárias tendem a executar grupos de tarefas em qualquer idade, e o
desempenho da tarefa está ligado de perto à condição glandular, embora as
operárias gastem a maior parte do seu tempo patrulhando o ninho ou
descansando.
6.2. Tarefas Relacionadas com a Idade

As operárias são generalistas e especialistas. Qualquer atividade,
como limpar alvéolo, atender a cria ou forragear, é altamente
especializada; contudo, uma operária típica executará muitas destas tarefas
especializadas dentro do espaço de algumas horas e, talvez, 15 a 20 tarefas
desse tipo, durante sua vida. A discussão a seguir, sobre as principais
atividades temporais da operária listadas na Tabela 6.1, foi tirada das
referências lá citadas, como também de Ribbands (1953) e Free (1965).
6.2.1. ATIVIDADE DE LIMPEZA

As tarefas das operárias relacionadas com a limpeza do ninho podem
ser divididas em dois grupos:, preparação do alvéolo e serviço de sanidade
higiene geral do ninho. A preparação do alvéolo é a primeira atividade em
que as operárias participam, logo após emergirem, com apenas algumas horas
de idade, começando, freqüentemente, a limpar os fundos dos alvéolos na
área da qual elas emergiram. Esta primeira atividade, limpeza de alvéolo,
envolve remoção dos restos do casulo e excrementos larvais e cobertura de
qualquer material restante com uma fina camada de própolis. Operárias um
pouco mais velhas participam de outras atividades de reparo do alvéolo,
como limpar as paredes, alisar as bordas e remover os opérculos. O preparo
de um alvéolo típico demora, aproximadamente, 41 min, com 15 a 30 operárias
participando, antes de o alvéolo ficar perfeitamente acabado. A conclusão
rápida da preparação do alvéolo é importante para a colmeia, uma vez que, a
rainha só botará ovos em alvéolos que estejam limpos. A atividade de
limpeza dos alvéolos, pelas operárias jovens, é a responsável pelo padrão
da cria nas colmeias; as operárias recentemente emergidas limpam os
alvéolos na área em que elas emergiram, e, como resultado, a rainha põe
ovos naquela área do ninho. Isto sincroniza o aparecimento do próximo grupo
de cria naquela área do favo, e o ciclo começa, então, novamente.
As operárias removem, também, detritos do ninho, incluindo pólen
mofado, opérculos de alvéolos velhos e cria ou adultos mortos. Estas
tarefas higiênicas são executadas, geralmente, durante o mesmo período da
vida, aproximadamente, 11 a 15 dias de idade, em que são executadas as
atividades de limpeza e alisamento das paredes dos alvéolos. Algumas destas
abelhas limpadoras se dedicam, durante alguns dias, removendo abelhas
mortas do ninho, para o que voam a uma pequena distância, com os corpos,
antes de jogá-los fora. Aproximadamente 1% das operárias de uma colônia
realizam esstas atividades de limpeza em qualquer época. Parece que elas
reconhecem as abelhas mortas, através de indicadores químicos, liberados
logo após a morte da abelha (Visscher, 1983).
6.2.2. ATENDIMENTO DA CRIA

A principal atividade associada ao atendimento da cria é a
alimentação, na qual as operárias, com as glândulas hipofaríngeas e
mandibulares bem desenvolvidas, alimentam as larvas com comida de cria.
Existem relatos conflitantes, quanto à idade em que as operárias começam a
alimentar as larvas porque, provavelmente, seja difícil distinguir entre a
inspeção do alvéolo e a verdadeira alimentação da larva. Contudo, a maioria
dos estudos indicam que as glândulas produtoras de comida de cria estão,
geralmente, bem desenvolvidas em operárias com 3 dias de idade, e as
tarefas de atendimento da cria parece atingirem o máximo, quando a abelha
tem entre 6 e 16 dias de idade. Os primeiros estudos sugeriram que as
operárias mais jovens alimentavam as larvas mais velhas e vice-versa
(Lineburg, 1924; Rosch, 1925; Perepelova, 1928 c); mas, mais recentemente,
a pesquisa não mostrou nenhuma diferença nas idades das abelhas visitantes
das larvas de diferentes idades. Uma única larva é atendida por muitas
abelhas-amas, e as larvas são visitadas e inspecionadas muito mais
freqüentemente do que são alimentadas. Lindauer (1952) observou que uma
larva comum foi inspecionada 1.926 vezes, durante um total de 72 min, mas
só foi alimentada em 143 visitas. A média do tempo da visita de alimentação
foi calculada em 1,3min, para um total de 110min de tempo de alimentação
por larva, ou, aproximadamente, 2% da sua vida larval. Outros estudos
(Lineburg, 1924; Kuwabara, 1947) mostraram valores mais altos, de até 7.200
visitas ou um máximo de 1.140 visitas de alimentação por larva porque,
provavelmente, o número de inspeções e alimentações pode variar, de acordo
com a quantidade de larvas a alimentar. Quando foi calculada a relação
entre cria para alimentar e abelhas-amas, o resultado mostrou que uma única
abelha-ama cuida, o equivalente a, duas ou três larvas, durante sua vida de
abelha de casa.
O mecanismo pelo qual as abelhas-amas identificam quanto de comida
uma larva requer não é conhecido, mas, presumivelmente, é identificado
durante as inspeções, quando a abelha-ama está com sua cabeça dentro do
alvéolo da larva. Todas as alimentações são precedidas por 2 a 20 inspeções
desse segundo tipo. As larvas não são alimentadas pela troca de comida,
diretamente boca a boca, mas a abelha-ama deposita uma gota da secreção da
comida de cria na parede do alvéolo ou no fundo, normalmente, próximo da
boca da larva. As proporções de comida de cria, das glândulas hipofaringea
e mandibulares, fornecidas às larvas, de diferentes idades, diferem
consistentemente, sugerindo que as abelhas-amas podem identificar a idade
da larva, bem como a necessidade de comida, e alimentar adequadamente.
6.2.3. ATENDIMENTO DA RAINHA

As operárias assistem a rainha, ao mesmo tempo, aproximadamente, em
que elas estão executando as atividades de alimentação da cria. É formada
uma corte, ao redor da rainha, de, normalmente, seis a dez operárias
assistentes, em que as assistentes, individualmente, são constantemente
substituídas; uma visita típica demora menos de um minuto (Allen, 1957,
1960). Estas operárias são vistas examinando a rainha com suas antenas e
pernas dianteiras, lambendo-a com suas línguas e alimentando-a com as
secreções de comida de cria, através do fornecimento de comida diretamente
boca a boca. As operárias gastam menos tempo alimentando a rainha no
inverno do que no verão, quando ela está produzindo e pondo ovos
ativamente. Durante o período de postura máxima, ela é alimentada a cada 20
a 30 min, durante 2 a 3 min por alimentação, e, geralmente, por operárias
com menos de 12 dias de idade (Allen, 1955). O freqüente tocar com as
antenas, e com as pernas dianteiras e o lamber o corpo da rainha,
executados pelas operárias, têm duas finalidades: cuidar da rainha e
receber e transmitir os feromônios. A última função é levada a cabo pelas
operárias, enquanto elas se movem pela colmeia, depois de assistir a
rainha, e tocam as antenas de outras operárias, transmitindo,
presumivelmente, algum feromônio da rainha.
Mark L. Winston 81
6.2.4. CONSTRUÇÃO DO FAVO
O período de construtora, na vida da operária, tem, normalmente, duas
fases: opercular os alvéolos, pelas operárias jovens, e construir os favos,
pelas operárias mais velhas. A tarefa de, inicialmente, opercular é
possível, pois as operárias com 2 a 3 dias de idade podem produzir cera,
embora as glândulas estejam bem desenvolvidas em operárias com 8 a 17 dias
de idade. As operárias mais velhas, produtoras de cera, colocam, também,
placas de cera na beira dos alvéolos que precisam ser operculados, de forma
que a copiosa produção de cera pelas operculadoras mais jovens não é
necessária; as operárias podem moldar e manipular a cera, estando ou não,
elas próprias, secretando cera. Opercular é um processo um pouco
desorganizado, no qual, muitas operárias agem, cada uma fazendo uma parte
do opérculo, numa seqüência não sistemática. A operculação de um alvéolo
típico pode levar mais de 6 horas e pode ter a participação de centenas de
operárias. Nem todas as operárias ajudam a completar a tarefa;
freqüentemente uma operária removerá um pedaço de cera de um alvéolo,
parcialmente operculado, e o juntará a um que esteja sendo operculado. A
operculação do alvéolo pode ocorrer mais depressa; Smith (1959) constatou,
porém, um tempo de operculação de um alvéolo de apenas 20min por uma única
operária.
A construção do favo (descrita no Capítulo 5) é executada, realmente,
pelas operárias mais velhas, com apenas alguns dias mais idosas do que as
abelhas abelhas-amas. Uma construtora de favo típica pode usar parte do seu
tempo num agrupamento de construtoras de favo e, então, poderá se deslocar
para a área de cria e passar a inspecionar ou alimentar as larvas e,
talvez, fazer outra limpeza, ou tarefas de manuseio de comida, antes de
retornar para a construção de favos. Esta alternânciaação entre tarefas
provê tempo para as glândulas cerígenas produzirem mais cera para a
construção e para as glândulas hipofaríngeas e mandibulares produzirem
comida de cria.
6.2.5. MANIPULAÇÃO DA COMIDA

As operárias recebem néctar e compactam pólen nos alvéolos, com a
mesma idade com que elas constroem favos e o envolvimento máximo na
atividade de manipulação da comida ocorre quando elas tem 11 a 16 dias de
idade. A operária receptora aceita o néctar da campeira que retorna,
sugando, com sua língua, o líquido regurgitado pelas partes bucais da
operária doadora. A troca demora só alguns segundos e a operária doadora
divide, normalmente, sua carga entre duas ou três receptoras. Uma vez que a
operária receberu o néctar, ela se desloca, normalmente, para um local não
congestionado do ninho, e dobra e desdobra, repetidamente, a sua língua,
expondo o néctar ao ar, para evaporar sua umidade. Depois de,
aproximadamente, 20min, ela deposita o néctar, parcialmente evaporado, num
alvéolo, onde a secagem continua, pela ventilação das abelhas, até o néctar
conter menos de 18% de água. Esse amadurecimento do néctar, que demora de 1
a 5 dias, depende do teor de água do néctar, da umidade do ambiente, da
ventilação do ninho, da quantidade de néctar que está sendo manipuladao e
do número de operárias envolvidas (Park, 1925b, 1927, 1928a,b).
As operárias do ninho manipulam, também, o pólen, mas depois que ele
foi depositado nos alvéolos pelas campeiras que retornam. As bolotas soltas
são umedecidas com mel regurgitado e saliva, são armazenadas no fundo dos
alvéolos e são compactadas com as mandíbulas das operárias (Parker, 1926).
O pólen acumulado e umedecido é coberto, freqüentemente, com uma fina
camada de mel, e, o pólen assim armazenado, se conservará, se necessário,
durante por muitos meses.
6.2.6. VENTILAÇÃO
A primeira tarefa que muitas operárias executam, fora da colmeia, é a
ventilação: elas se postam na entrada do ninho, de frente para a entrada,
com seus abdômens apontados para baixo e abanam as asas. Embora possam ser
vistas operárias de qualquer idade a abanar, esta atividade é executada
primordialmente pelas abelhas com, aproximadamente, 18 dias de idade. A
ventilação do ninho pode ser executada com vários propósitos, entre eles,
resfriamento da colmeia, evaporação da umidade do mel e redução da umidade
e do nível de gás carbônico dentro da colmeia. Tal atividade é mais
facilmente verificável nas tardes quentes do verão, após a coleta de
grandes quantidades de néctar. Podem ser vistas centenas de operárias
abanando as asas na entrada, afastadas umas das outras o suficiente, para
que a movimentação vigorosa de suas asas não toquem as vizinhas, e criando
um som audível que encanta os apicultores. As operárias abanam, também, as
asas, quando necessário, dentro do ninho, particularmente, sobre os favos,
enquanto evaporam a água do néctar.
6.2.7. GUARDA
Montar guarda na entrada do ninho é uma atividade transitória
executada por algumas, mas não todas, operárias, normalmente, antes de
iniciar o forrageamento e, às vezes, depois. A atividade de montar guarda é
executada, freqüentemente, com a idade de 12 a 25 dias, e é executada,
normalmente, durante só algumans horas ou dias, antes de iniciar a
forragear (Moore, Breed, e Moor, 1986). As operárias-guardas podem ser
reconhecidas pela sua postura característica, na entrada, onde elas ficam
sobre as quatro pernas traseiras e com as antenas estendidas e as pernas da
frente erguidas. Cada guarda patrulha uma área limitada da entrada,
inspeciona as operárias entrantes que chegam com suas antenas e identifica,
pelo odor e comportamento, se elas pertencem ou não à colônia (Kalmus e
Ribbands, 1952; Breed, 1983b). As operárias da colônia são prontamente
aceitas, como também, operárias jovens, ou submissas e ou campeiras de
outras colônias, desde que carregadas de néctar ou pólen. O número de
operárias em guarda aumenta quando a colônia está sendo atacada, ou durante
os períodos de carestia de forragem, ou quando a pilhagem é mais provável
(Butler e Free, 1952; Ribbands, 1954).
6.2.8. VÔOS DE ORIENTAÇÃO

A atividade, relacionada com a idade, que apresenta a maior variação,
envolve os vôos para fora da colmeia, vôos de orientação e de
forrageamento. Os vôos de orientação são executados, normalmente, um dia
antes de iniciar o forrageamento; esta informação simples, porém, não deixa
claro em que faixa de idade os vôos ocorrem (veja Tabela 6.1). O propósito
dos vôos de orientação é, como o nome indica, orientar as operárias sobre a
localização do ninho, antes de elas saírem a campo para forragear. Tais
vôos costumam ocorrer em tardes mornas, sem vento, ensolaradas, e o
aparecimento concomitante de muitas operárias jovens de dentro do ninho
inspirou os pesquisadores alemães a chamá-los de "vôos de diversão". Eles
têm, porém, um propósito, uma vez que os círculos, gradualmente crescentes,
executados no ar, durante os vôos de orientação, servem para familiarizar
as operárias com os marcos existentes ao redor do ninho e com a localização
da entrada. Um único vôo de orientação dura, geralmente, menos de 5min, e
vôos sucessivos repetidos parecem aumentar em duração e distância da
colmeia. O comprimento do talo de certos interneurônios do cérebro
diminuem, notavelmente, durante o primeiro vôo, preparando, talvez, o
sistema nervoso das operárias para lembrar e registrar os marcos de
orientação (Coss e Brandon, 1982). As operárias se livram de suas fezes,
durante um dos primeiros vôos. (Um dos perigos de se sentar junto à entrada
do ninho, para observar os vôos de orientação, está na formação rápida de
muitas manchas-laranjas sobre o macacão branco, usados pelos pesquisadores
Mark L. Winston 83
de abelhas.)
6.2.9. FORRAGEAMENTO
A última atividade executada pelas operárias, antes da sua morte, é
de forrageamento, embora as operárias revertam, ocasionalmente, para outras
tarefas, se as necessidades da colônia assim o exigirem. Novamente, a idade
em que iniciam os vôos de forrageamento é altamente variável (Tabela 6.1);
inicia, porém, aproximadamente, no 23o dia da vida da abelha. As campeiras
deixam a colônia para coletar quatro recursos: néctar, pólen, água e
própolis. As condições da colmeia, como também, os recursos encontrados
pelas campeiras é que determinam que recurso, ou que combinação de
recursos, será coletado. As glândulas da comida de cria e de produção de
cera das campeiras degeneram, e as campeiras, que forragearam por alguns
dias começam a parecer velhas e estropiadas, pois perdem os pêlos e suas
asas são rompidas. O tempo de vida de uma campeira é curto; algumas coletam
por apenas 4 ou 5 dias antes de morrer. A maioria das camperias faz,
aproximadamente, 10 viagens por dia, mas Ribbands (1949) observou uma
campeira que fez 29 carregamentos de pólen num só dia. Foram registradas,
também, cento e cinqüenta viagens por dia para coletar xarope artificial
(Butler, Jeffree, e Kalmus, 1943) e cento e dez viagens para coletar água
(Parkque, 1928b). A distância total de vôo, acumulada por uma campeira, tem
mais influência no seu tempo de vida do que sua idade cronológica, uma vez
que as campeiras parece morrerem, depois de voar um total de, cerca de,
800km, seja essa distância voada em 5 ou 30 dias. Parece que isso é causado
pela quebra nos mecanismos enzimáticos que metabolizam os carboidratos em
glicogêenio. As campeiras velhas não têm condições de sintetizar glicogênio
adicional; assim, a campeira morre, quando acaba a reserva do glicogêenio
acumulada nos músculos de vôo, quando a operária era jovem (Neukirch,
1982).
6.3. Fatores Determinantes da Divisão Temporal das Atividades

zzzz
Pela exposição acima, está claro que, existe um padrão temporal para
a divisão, embora variável, das atividades a serem executadas na colmeia.
Esta descrição da relação tarefa-idade, porém, não é completamente
satisfatória; o alto nível de uma aparente coordenação na colônia sugere um
nível mais profundo de organização do que simplesmente transições graduais,
entre grupos de tarefa altamente sobrepostos. A procura por fatores
organizacionais subjacentes, que controlem o polietismo de idade, revelou,
na verdade, uma estrutura elegante de funções e coordenação, na casta das
operárias, que dá valor considerável para nossas observações sobre a
realização das tarefas relacionadas com a idade da operária. É aparente,
agora, que as operárias ajustam seu programa de divisão temporal de
atividades como resposta a uma grande faixa de condições ambientais
internas e externas do ninho, e estes ajustes provêm um sistema de casta
flexível, perfeitamente afinado com as exigências da colônia. Componentes
genéticos e ambientais são, ambos, envolvidos, e fatores, como população de
operárias, quantidade e tipo de cria, recursos armazenados, necessidade de
construção de favo, organização do espaço da colmeia, clima, forragem
disponível, características da fisiologia da operária e, até mesmo, a
origem racial da colônia, tudo interage para determinar o que cada operária
fará a cada hora.
A influência genética na determinação da casta foi demonstrada em
experiências com duas raças de abelha, introduzidas na América do Sul: a
abelha africanizada - A. m. Scutellata - de evolução tropical, e a abelha
européia - A. m. Ligústica - de evolução temperada (Winston e Katz, 1981,
1982). Para separar os componentes hereditários e ambientais, usou-se a
técnica de nutrição cruzada, em que operárias, recentemente emergidas, de
ambas as raças, foram marcadas e introduzidas em colônias, de ambas as
raças, e foram comparadas as idades em que as operárias introduzidas
iniciaram o forrageamento. Os resultados foram surpreendentes: em colônias
da sua própria raça, as abelhas africanizadas tropicais começaram o
forrageamento, significativamente, mais cedo do que as abelhas européias em
colônias européias, - 20 contra 26 dias. Mais impressionante ainda foram os
resultados com operárias submetidas à nutrição cruzada. As abelhas
africanizadas, em colônias européias, começaram o forrageamento com idade
mais avançada do que nas suas próprias colônias - idade de 23 dias, em
média - e, estatisticamente, não foi possível diferenciar, nessas
condições, das operárias européias nessas colônias. A situação oposta, na
qual foram comparadas as operárias européias com as operárias
africanizadas, em colônias de abelhas africanizadas, revelou que as
operárias européias começaram o forrageamento mais cedo do que as abelhas
africanizadas - com 14 dias de idade.
A hipótese para explicar estes resultados é que o nível de
incentivos, que induzem o comportamento de forrageamento, é mais alto em
colônias africanizadas, e que as operárias africanizadas têm uma
sensibilidade maior para esses estímulos. Entre estes, incentivos pode-se
incluir a distribuição de idade das operárias, a longevidade da operária, o
tamanho da colônia, a quantidade de cria a atender, mel e pólen armazenados
na colmeia, como também, a disponibilidade de néctar e pólen no campo, o
nível geral de atividade e a história da colônia. Fez-se a suposição de que
a probabilidade de uma operária forragear aumenta com a idade, o que parece
razoável, frente aos estudos que demonstraram, consistentemente, que são as
operárias mais velhas que fazem a maior parte das tarefas de forrageamento.
É provável a existência de um mecanismo para iniciar a atividade de
forrageadora, que dependente da idade de forragear, pois as operárias mais
velhas exigem menos estímulos para começar a forragear do que as operárias
mais jovens.
Fig. 6.3. A idade em que as operárias começam o forrageamento, como uma função do
nível de estímulo existente nas colônias. É sabido que as colônias de africanizadas (A) tem
níivel mais alto de estímulo do que as colônias européias (E). TA e TE são os limites nos
quais as operárias africanizadas e européias começam o forrageamento. (Redesenhado, a
partir de Winston e Katz, 1982.)
Mark L. Winston 85
Podem ser apontadas, graficamente, diferenças na idade de
forrageamento entre as operárias das duas raças, como uma função da idade
da operária e dos níveis de estímulo, presumidos, existentes nas colônias
(Fig. 6.3). Os estímulos, em colônias de africanizadas, para o
forrageamento são maiores do que em colônias européias, uma vez que as
operárias africanizadas, em colônias européias, forragearam com maior
idade, e as operárias de abelhas européias, em colônias africanizadas,
começaram a forragear com menor idade. Além disso, as operárias
africanizadas mostraram uma sensibilidade maior aos estímulos para o
forrageamento, e as operárias européias em colônias de africanizadas
começaram a forragear significativamente mais cedo do que as operárias
africanizadas na mesma colônia. Assim, há, geneticamente falando,
diferenças na ontogenia de, pelo menos, uma tarefa, a de forrageamento,
entre abelhas de evolução temperada e abelhas de evolução tropical, e estas
diferenças envolvem ambiente da colônia e respostas das operárias às
condições da colônia.
Uma das características da colônia, que influencia na divisão
temporal do trabalho, é a população da colônia; este fator é
particularmente importante na determinação da idade de forrageamentdo
(Winston e Fergusson, 1985). Naquele estudo, metade a dois terços das
operárias foram removidas da colônia, na primavera, uma perda de população
de operárias semelhante à que acontece, normalmente, em colônias naturais,
devido a depredação, enxameação, destruição do ninho e doenças. Operárias
marcadas, recentemente emergidas, foram introduzidas nessas colônias e em
colônias de controle, das quais nenhuma operária foi removida, e
determinadas as idades em que as operárias começaram o forrageamento. As
operárias começaram o forrageamento com menor idade e viveram menos tempo
nas colônias em que as operárias foram removidas; as operárias em colônias
de controle começaram o forrageamento com a idade média de 38 dias,
enquanto as operárias, nas colônias das quais foram removidos 1,8 kg e 2,7
kg de operárias, começaram a forragear com 33 e 31 dias de vida,
respectivamente. É notável que, estas e outras colônias semelhantemente
estressadas, produziram, até o final da estação, a mesma quantidade de cria
e de mel que as colônias de controle não estressadas (Winston, Mitchell, e
Punnett, 1985).
Estes resultados têm um interesse particular pois eles podem explicar
uma das funções do repouso. Parece que, as operárias em repouso na colônia
constituem uma força reserva para reagir a mudanças repentinas nas
condições da colônia como enxameação, dano por praga ou infecção, e reagir,
também, a oportunidades súbitas de descoberta de recursos abundantes de
néctar; a força reserva pode responder, também, prontamente a predadores,
antes que o ninho ou a cria sejam destruídos. Aumentando seu nível de
atividade, as operárias podem comprimir a ontogenia normal das tarefas para
um menor tempo de vida; as operárias que estão em repouso trabalham mais
duro e morrem mais cedo em colônias estressadas do que em colônias não
estressadas, evidência de um mecanismo de ajuste da ontogenia temporal da
casta, como resposta às necessidades da colônia.
Foram documentadas outras mudanças, na divisão temporal do trabalho,
como resposta às exigências da colônia, particularmente as que envolvem o
desenvolvimento da cria e construção de favos. Porém, a maioria dessas
mudanças, apresentadas na ontogenia da casta, envolveram manipulações
extremas da colmeia, como, por exemplo, remoção da maioria das operárias
adultas e reconstituição da colônia com cria por emergir ou remoção de
todos os favos. Em ambas as situações, as operárias começaram a secretar
comida de cria e cera, cuidar da cria e construir favos com menos idade. Em
colônias formadas apenas por operárias jovens, os vôos de orientação,
atividade de guarda e forrageamento começaram, também, mais cedo (revisado
por Ribbands, 1953; Free, 1965; Michener, 1974). Nas situações em que foram
removidas as operárias jovens e/ou os favos, as operárias mais velhas
regeneraram suas glândulas de secreção de comida de cria e de cera e

participaram, ativamente, da alimentanção e da construção (Rosch, 1930;
Milojevic, 1940; Lindauer, 1961). Quando foram instalados caça-polens nos
alvados das colmeias, diminuindo a entrada de pólen, as operárias começaram
o forrageamento com menos idade (Fukuda, 1960).
Fig. 6.4. Mapas que mostram os locais de execução de algumas tarefas internas ao
ninho e um diagrama esquemático da colmeia de observação, usada para tais estudos.
(Redesenhado, a partir de Seeley, 1982.)
Manipulações menos intensas podem, também, resultar em mudanças
Mark L. Winston 87
temporais na execução da tarefa; por exemplo, a idade quando começa o
forrageamento foi inversamente correlacionada com a quantidade de ovos e
larvas existentes na colônia, sugerindo que as operárias começam a
forragear com menos idade em colônias com mais cria (Winston e Fergusson,
1985). As operárias podem, também, responder às condições da colônia,
aumentando o tempo gasto numa determinada atividade, sem alterar a idade,
quando aquela tarefa é executada. Kolmes (1985a, observações inéditas)
demonstrou que nas colônias das quais alguns favos, mas não todos, foram
removidos, as operárias, com idade de construir favo, gastaram mais tempo
executando essa tarefa, mas não a executaram em idade significativamente
diferente das que ocorrem em colônias não estressadas. Assim, a resposta da
estrutura temporal da casta parece depender da extensão da interrupção das
atividades normais da colônia. É mais facil documentar a alteração na
divisão do trabalho, para compensar as mudanças nas condições da colônia
sob profundo estresse. Mudanças mais sutis nas condições da colônia
resultam em mudanças sutis na divisão do trabalho, envolvendo, por vezes,
trocas secundárias nas idades de execução das tarefas ou no tempo gasto
numa tarefa numa dada idade.
Outro aspecto da organização interna da colmeia, que influencia a
ontogenia da casta, é o local em que os trabalhos, dentro do ninho, são
executados. Seeley (1982) dividiu as operárias em subcastas temporárias
semelhante às da Figura 6.1, mas lembrou que, a formação destes subgrupos,
estava baseada, em parte, nos locais, dentro do ninho, onde as tarefas são
executadas (Fig. 6.4). As operárias mais jovens, se tornaram limpadoras de
alvéolos, principalmente, porque elas podem localizar, facilmente, uma
longa série de alvéolos que precisam de limpeza, na área próxima da qual
elas, recentemente, emergiram. O próximo grupo de tarefas ocorre, também,
no centro do ninho e inclui atividades, como alimentação, operculação da
cria e assistência à rainha. À medida que as operárias envelhecem, elas
começam a se dispersar e a executar atividades por todo o ninho,
realizando, primeiro, tarefas, como cuidar e alimentar a cria e ventilar, e
movendo-se em seguida, gradualmente, para a periferia do ninho, para
executar as tarefas de manusear a comida. A subcasta final se ocupa do
forrageamento e de outras atividades, fora do ninho. Assim, a organização
do espaço da colmeia parece ser outro fator subjacente, envolvido na
organização da divisão temporal do trabalho.
Fatores externos à colmeia, particularmente a disponibilidade de
néctar e de pólen, podem, também, afetar a ontogenia da casta, ambos,
direta e juntamente com as necessidades de comida da colônia. Este conceito
foi mais bem entendido, depois da apresentação feita por Ribbands (1952,
1953), que sugeriu que a quantidade e a qualidade do néctar e do pólen que
entram na colmeia podem determinar, em parte, a extensão do desenvolvimento
da cria, o manuseio da comida e a construção de favos e as idades nas quais
estas tarefas são executadas. Existem, certamente, evidências abundantes de
que o desenvolvimento da cria é aumentado, quando néctar e,
particularmente, pólen estão disponíveis, e que é necessário existir mel
armazenado, ou entrada de néctar, para ocorrer secreção de cera e
construção de favo. Poder-se-ia esperar que o aumento do estímulo do
recurso, nestas tarefas, afetaria a idade nas quais elas são executadas,
mas esta questão tem que ser, ainda, especificamente enfocada. A evidência
mais direta, que apóia esta hipótese, vem de Kolmes (1985a), que mostrou
que as operárias, durante as estações com fraco fluxo de néctar e de pólen,
executam menos tarefas associadas com a coleta e armazenamento destes
materiais do que as operárias, durante estações melhores. Nenhuma troca,
porém, foi constatada nas idades nas quais estas tarefas foram executadas.
São necessários estudos mais profundos que comparem a divisão do trabalho,
sob diferentes condições de recursos, para examinar adequadamente a
interação entre o ambiente da colmeia, recursos e ontogenia da casta.
6.4. Elo Perdido: Percepção e Controle
Embora existam, ainda, muitos aspectos desses padrões de tarefa que
precisam ser examinados, está claro que a natureza flexível e sobreposta da
ontogenia da casta é responsável por, pelo menos, algumas condições da
colônia e fornece um mecanismo para as colônias relocarem, com presteza, a
sua força de trabalho, levando em conta as exigências variáveis da colônia.
Existe, porém, outro aspecto na ontogenia da casta, que precisa ser
examinado mais profundamente, para completar nossa compreensão do
polietismo da idade, o mecanismo de percepção e controle, pelo qual as
operárias se dão conta de e agem, para satisfazer as necessidades da
colônia. Existem quatro fases no controle de execução da tarefa, pelo qual
(1) as exigências da colônia são (2) percebidas pelas operárias e (3) essas
percepções são traduzidas, por mecanismos de controle fisiológicos, na (4)
idade em que estas tarefas são executadas (Fig. 6.5). Pouco é conhecido
sobre as duas fases do meio, as percepções e os mecanismos internos de
controle da operária, que medeiam o polietismo da idade.
EXIGÊNCIAS Desenvolvimento da
DO ENXAME cria, Forrageamento,
Construção, Guarda,
MECANISMOS Patrulhamento,
DE PERCEPÇÃO Feromônios, Entrada de
Recursos, Trofalaxis,
MECANISMOS Componente
INTERNOS DE Genético da
Hormônio Desenvolvim
s (HJ) ento
IDADE EM QUE AS
TAREFAS SÃO
EXECUTADAS
Fig. 6.5. Os fatores que controlam a idade em que as operárias executam as tarefas.
As setas indicam a direção do fluxo, das exigências da colônia para os fatores de controle,
que determinam a idade de execução da tarefa.
A natureza das percepções, pelas quais as necessidades da colônia são
traduzidas em tarefas, nunca foi examinada, explicitamente, no contexto de
execução das atividades específicas a de cada idade. Mas estudos, em outros
contextos, sugerem que mecanismos, como patrulhamento, percepção de
feromônios, trofalaxis, taxa de entrada de recursos e danças estão
envolvidas no controle das tarefas. As operárias patrulham,
intencionalmente, o ninho, e parece estarem avaliando o estado da colmeia,
embora não tenham sido determinadas as sugestões precisas de relacionamento
com a idade que elas estejam usando. O nível de certos feromônios na
colônia influencia, provavelmente, as atividades da operária; por exemplo,
um feromônio da cria, ainda não descrito, estimula o forrageamento de pólen
(Free, 1967b), e poderia influenciar a idade em que as operárias iniciam
essa tarefa. Entre as operárias existe a trofalaxis que pode prover
Mark L. Winston 89
informações sobre as necessidades de manuseio de comida e a taxa de entrada
de recursos. As danças do requebrado e vibração dorsiventralabdominal,
entre outras, provêem informação considerável sobre a qualidade da forragem
e sua quantidade, que podem influenciar nas tarefas específicas da idade e
outros tipos de comunicação, como produção de som ou cuidados, poderiam
transmitir informações usadas na determinação da divisão temporal do
trabalho.
Destes mecanismos de percepção, propostos, a trofalaxis recebeu a
maior atenção no contexto do polietismo da idade. A extensão da troca de
comida boca a boca foi apresentada, pela primeira vez, por Park (1923b),
Rosch (1925) e Nixon e Ribbands (1952), que mostraram que mais da metade
das operárias de uma colônia continham néctar colorido, ou marcado
radioativamente, na sua vesícula melifera 24 horas depois de, somente, dez
campeiras o trazerem para a colmeia. As campeiras são, particularmente,
envolvidas na troca de comida, e mais de 75% contêm néctar radioativo
dentro de 24 horas. Free (1957) e Korst e Velthuis (1982) apresentaram,
mais tarde, cinco pontos-chaves. Primeiro, existe uma tendência para passar
comida da abelha mais velha para a mais jovem. Segundo, a troca ocorre
entre abelhas com quantidades quase iguais de comida nas suas vesículas.
Terceiro, a disponibilidade prévia de comida influencia a participação na
troca de comida. Quarto, algumas operárias tendem a implorar comida,
enquanto outras se especializam em oferecê-la. E, quinto, muitas interações
de trofalaxis resultam numa transferência pequena ou, realmente, nula de
comida. Todos esses autores especularam que a trofalaxis está envolvida no
polietismo da idade, embora o mecanismo exato tenha, ainda, que ser
elucidado. Não obstante, as características da troca de comida, aqui
descritas, sugerem que, durante a trofalaxis seja transferida alguma
informação que pode influenciar nos aspectos temporais da divisão de
trabalho.
zzzz
Qualquer que seja o mecanismo de percepção envolvido na mediação de
execução da tarefa, mecanismos de controle, internos da operária, unem
essas percepções com a divisão temporal de trabalho. Estes mecanismos
internos incluem um componente genético que interage com a secreção
hormonal e o desenvolvimento glandular (veja Fig. 6.5). Viu-se que a
ontogenia da casta tem uma base genética subjacente, e que o
desenvolvimento e reabsorção das glândulas produtoras de comida de cria, de
cera e de feromônio estão ligados, de perto, à divisão do trabalho. Está
ficando incrivelmente claro que hormônios, particularmente o hormônio
juvenil, estão, também, envolvidos na execução de tarefas específicas à
idade. As operárias tratadas com um substituto do HJ, ou compostos
análogos, passaram, da região do ninho, de tratamento da cria para
armazenamento de comida mais cedo do que as operárias não tratadas (Jaycox,
Skowronek, e Gwynn, 1974; Jaycox, 1976; Robinson, 1985). A quantidade de HJ
foi relacionada, também, com o desenvolvimento da glândula hipofaríngea; a
remoção dos "corpora allata", produtores de HJ, suspendeu o desenvolvimento
da glândula hipofaríngea (Imboden e Luscher, 1975), e aplicações de HJ, ou
seu análogo, induziram a degeneração prematura dessas glândulas (Rutz et
al., 1976, 1977). Finalmente, Robinson (1985) demonstrou que a aplicação de
substância análoga ao HJ induziu as operárias a exibir comportamento de
orientação e forrageamento mais cedo e a produzir feromônios de alarme mais
cedo do que as operárias não tratadas. Todos estes resultados confirmam a
hipótese de que alto nível de HJ estão envolvidos na degeneração das
glândulas produtoras de comida de cria e na troca de tarefas do ninho para
tarefas do campo. Pesquisa futura, para desvendar o envolvimento das
hipóteses perceptual e hormonal na determinação da divisão temporal de
tarefas, terá, certamente, alta prioridade, durante os próximos anos,
particularmente porque este tipo de pesquisa se expande para explicar a
interação entre as características da colônia e as tarefas dependentes da
idade.
Mark L. Winston 91
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Está claro que as operárias podem executar um número notável de
tarefas relacionadas com a idade, como também, que elas são flexíveis, em
relação à idade em que executam essas atividades, e podem, assim, ajustar o
programa de trabalho às exigências da colônia. Mas muitas outras atividades
são necessárias para o funcionamento normal da colônia, algumas das quais
devem ser realizadas normalmente e outras, como resposta a mudanças
repentinas nas necessidades. Numa colônia típica, as operárias devem
despender algum tempo do seu dia para aquecer ou resfriar a colmeia;
guardar o alvado de possível ataque de predadores; descobrir uma colônia
fraca num tronco próximo, voar até ela para roubar seu mel. Algumas destas
operárias podem, ao retornar ao ninho, não se orientar corretamente, e
entrar, talvez, numa colmeia vizinha, que há pouco perdeu a rainha. As
operárias respondem a todas essas e a outras circunstâncias através de
modificações comportamentais simples e únicas, adaptadas a cada situação.
7.1. Defesa do Ninho

É-se levado a pensar nas abelhas como sendo "agressivas" ou "dóceis",
mas na verdade elas não são nem uma nem outra coisa. As abelhas
desenvolveram diversos mecanismos para a defesa da colmeia, e o nível de
agressividade manifestado por uma colônia é simplesmente medida da
sensibilidade e intensidade do comportamento defensivo. As abelhas têm boas
razões para defender suas colmeias, uma vez que os ninhos são uma rica e
concentrada fonte de comida, inclusindo a cria, a cera, o mel e o pólen,
além das próprias abelhas adultas. Os predadores e parasitas que atacam as
colmeias são muitos e variados, e o nível de defesa está indubitavelmente
relacionado à pressão predatória típica das regiões, onde cada diferente
raça de abelha se desenvolveu. Os habitats tropicais da África, onde as
primeiras abelhas evoluíram, têm os mais altos níveis predatórios e, assim,
não é surpreendente que as raças africanas exibam níveis de comportamento
defensivo mais altos do que as raças de evolução temperada.
Os vertebrados, particularmente os homens, são os mais sérios
predadores das abelhas. Foram encontradas pinturas em rochas, feitas há
milhares de anos, que descrevem técnicas primitivas de caça ao mel,
semelhantes às usadas hoje (Crane, 1983). Abelhas que nidificaram em
troncos ou ao ar livre são tipicamente primeiro, fumegadas com uma tocha,
para apaziguar e confundir as operárias, e o caçador de mel alcança, então,
o ninho e remove os favos que contêm mel, recebendo freqüentemente muitas
ferroadas. A caça ao mel foi tão difundida e tão comum na África e na
Europa que foi indubitavelmente uma das pressões seletivas que favoreceram
as respostas defensivas imediatas e intensivas, por parte das operárias.
Outros predadores vertebrados, que atacam os ninhos e abelhas em vôo,
incluem ursos, texugo melívoro, gambá e pássaros. Os ursos são um problema
sério para as abelhas, uma vez que suas poderosas patas e garras podem
destruir facilmente a maioria dos ninhos naturais, e sua pele espessa os
torna quase insensíveis às ferroadas. O urso que descobrir ninho com mel,
continuará atacando outros ninhos sempre que os encontrar. O texugo
melívoro é um predador tropical sério, sua pele dura e pernas fortes
permitem que ele destrua os ninhos, sem ser perturbado pelo ataque das
operárias (Walker et al , 1975). O texugo tem relação interessante com um
pássaro, habilmente chamado de "guia de mel", que conduz o texugo, por
vezes até os homens, para os ninhos e indica a sua localização exata, por
uma série de trinados. Aberto o ninho, o “guia de mel” consome a cera, que
Mark L. Winston 93
é capaz de digerir e de utilizar como energia (Queeny, 1952; Friedmann,
1955); a cria e o mel são comidos pelos predadores. O gambá arranha a
entrada do ninho, à noite, e come as abelhas adultas que respondem à sua
perturbação; um gambá esperto pode voltar à mesma colmeia, noite após
noite, podendo reduzir seriamente a população de abelhas adultas (Storer e
Vansell, 1935; Eckert e Shaw, 1960). As abelhas adultas que voam em volta
do alvado ou longe, para forragear ou acasalar, são comidas por muitos
pássaros, incluindo-se entre os comedores de abelhas: pica-paus, titmice,
picanço, andorinha, e tirano-flycatchers (papa-moscas) (Ambrose, 1978).
Outros vertebrados que atacam as abelhas são: o sapo que come as abelhas no
alvado, o opossum, o musaranho, o ouriço, o tatu e o tamanduá (Caron, 1978;
Morse, 1978).
Muitos invertebrados atacam, também, as colônias de abelhas, com
pressão predatória mais intensa novamente em hábitats tropicais. Os
principais grupos de insetos que atacam os ninhos, as formigas e as vespas,
são da mesma ordem que as abelhas; exército de formigas e alguns vespídeos
sociais das vespas são particularmente perigosos. Um exército de formigas
ataca o ninho com tal número, que rivaliza com a população da colônia e,
quando bem sucedido, carrega toda a cria, deixando para trás pilhas de
adultos mortos. As vespas voam sem rumo junto do alvado ou próximo das
flores, atacam as abelhas adultas e removem seu tórax, levando-o para o
ninho, a fim de alimentar as larvas de vespa. Por vezes, as vespas
conseguem entrar no ninho das abelhas e consomem a cria; em 1949, o
secretário da Associação de Apicultores de Israel informou uma perda de
3.000 colmeias devido ao ataque de vespas (De Jong, 1978). As próprias
colônias de abelha podem, também, ser um sério predador, particularmente
pela pilhagem. As traças atacam as colmeias de abelha, consomem pólen
armazenado, mel e até mesmo a cera; as traças de cera, grandes e pequenas,
são capazes de digerir cera de abelha, e são a pior praga dos ninhos, na
maior parte do mundo (Williams, 1978). Em resumo, um ninho de abelha sem
defesa não terá praticamente nenhuma possibilidade de sobreviver à
depredação de vertebrados e invertebrados e, assim, a ação de ferroar e os
outros comportamentos defensivos são essenciais para a sobrevivência da
colônia.
O sistema defensivo inicia, quando as abelhas em guarda no alvado ou
outras operárias que por ali circulam, reconhecem algum predador na entrada
e alertam as abelhas de casa, através de sua postura tensa e liberação das
substâncias químicas de alarme do ferrão e das glândulas mandibulares
(Ghent e Gary, 1962; Maschwitz, 1964a). As abelhas de casa alertadas
deixam, então, a colmeia e procuram o predador, orientadas por estímulos
como movimentos, contrastes coloridos, vibrações e odores. Uma vez
encontrado o predador, a operária executa repetidamente vários
comportamentos contra o predador, antes de ferroar, já que perde a vida
quando ferroa. Estes comportamentos, pré-ferroada, podem incluir posturas
ameaçadoras, zumbidos, esbarrões, mordida, puxação de pêlos e corridas
(Collins et al., 1980). Depois que o atacante foi ferroado, outras
operárias são orientadas para o local da ferroada e incentivadas pelos
feromônios do alarme, secretados pelas glândulas do ferrão. Cores escuras,
texturas ásperas, cheiros de animais e objetos em movimento, todos induzem
as operárias a ferroar, e estas características são comuns a muitos
predadores potenciais de colmeias (Free, 1961b).
A intensidade e a natureza defensiva da colônia podem ser atribuídas
a um componente genético e a fatores ambientais, como temperatura, umidade,
tamanho da colmeia, distribuição da idade das operárias e disponibilidade
de néctar, pólen e água no campo. A genética do comportamento defensivo foi
o fator mais bem estudado, pois esta característica é extremamente variável
com a raça. Para avaliar o comportamento defensivo de uma colônia, foram
criados testes: um estímulo-padrão é apresentado às abelhas, normalmente
uma bola de couro, balançando na frente do alvado, seguido de uma
perturbação, como batida na colmeia ou impregnação da bola de couro com
feromônios de alarme. São medidos fatores como o tempo de resposta aos
vários estímulos, o número de ferroadas na bola de couro e o tempo até que
a colônia se acalme (Stort, 1974a; Collins e Kubasek, 1982). Desses
estudos, fica claro que as raças de abelha de evolução tropical têm níveis
mais altos de comportamento defensivo do que as raças de evolução
temperada, com muitas das características defensivas, sendo até dez vezes
mais intensas nas abelhas de evolução tropical. Num estudo, as abelhas
africanizadas da América do Sul reagiram ao incentivo-padrão na faixa de 1
a 5 segundos, enquanto as abelhas européias levaram 10 segundos ou mais
tempo. O número médio de ferroadas na bola de couro foi de aproximadamente
80 nas colônias africanizada e somente 10 nas colônias européias (Collins
et al., 1982). Em outra série de experimentos, a bola de couro recebeu uma
média de 61 ferroadas e as luvas do experimentador 49 ferroadas em 1
minuto, junto à entrada da colmeia de abelhas africanizadas; para um mesmo
período de tempo, os valores para as colônias européias foram 26 e 0
ferroadas, respectivamente (Stort 1974a,b, 1975a,b,). Tais observações
quantitativas são reforçadas por experiências qualitativas de apicultores e
outros, em contato com as abelhas, que informam ataques ferozes de abelhas
de evolução tropical, após pequenas perturbações, devido à mobilização
rápida da colônia, que resultaram na distribuição de grande número de
ferroadas e muitas mortes de gado e de pessoas. Em contraste, abelhas de
evolução temperada são vagarosas em se organizarem, frente à maioria das
circunstâncias, e um intruso receberá poucas ferroadas, após a perturbação
da colmeia.
A base genética do comportamento defensivo, dentro de uma única raça
de abelha, foi demonstrada pela hibridação de linhagens agressivas e
dóceis. Boch e Rothenbuhler (1974), por exemplo, cruzaram linhagens
agressivas e dóceis e concluíram que o híbrido resultante era mais dócil em
algumas características, indicando predomínio das características dóceis, e
medianamente dócil em outras, indicando ausência de domínio em qualquer
direção. Mas experiências subseqüentes feitas por Collins (1979) e Stort
(1974a,b, 1975a,b) sugerem que os comportamentos agressivos podem ser, de
fato, dominantes, uma vez que a primeira geração de híbridos reteve muitos
dos comportamentos intensamente defensivos das linhagens mais agressivas.
Dos estudos deles, ficou claro que vários genes são envolvidos na defesa de
ninho, com dois ou três loco que controlam cada um dos componentes do
comportamento defensivo. As observações feitas por apicultores da grande
variabilidade no comportamento agressivo, de colônias, encabeçadas por
rainhas aparentadas, mantidas sob idênticas condições, confirmam novamente
a existência de um forte componente genético na defesa da colmeia.
Fatores ambientais têm, também, um papel na determinação da
intensidade dos comportamentos defensivos. Temperaturas mais altas estão
associadas com o aumento da probabilidade de resposta defensiva com maior
velocidade, intensidade e duração; a umidade mais alta parece afetar
somente a intensidade da resposta (Collins, 1981; ver também Drum e
Rothenbuhler, 1984). Colônias com mais favos vazios apresentam, também,
níveis mais altos de comportamento defensivo, possivelmente porque os
feromônios básicos para defesa da colônia estejam presentes na cera dos
favos (Collins e Rinderer, 1985).
Outros fatores que podem influenciar a defesa são a população da
colônia, quantidade de recursos armazenados, disponibilidade de néctar e de
pólen no campo e experiência prévia. Dados referentes a estes fatores,
porém, não estão disponíveis ou são ambíguos. É tido como verdade universal
pelos apicultores que as colônias grandes são mais agressivas que as
Mark L. Winston 95
pequenas, o que faz sentido, uma vez que as colônias grandes têm mais para
defender e mais operárias para perder na defesa do ninho. Num estudo
(Collins et al., 1982), os resultados para as abelhas européias e as
africanizadas confirmaram esta predição: colônias maiores reagiram mais
rapidamente e com comportamento de distribuir mais ferroadas do que
colônias menores. Outros estudos não mostraram qualquer correlação positiva
e ocasionalmente uma relação negativa, entre tamanho da colônia e
comportamento defensivo (Boch e Rothenbuhler, 1974; Collins e Kubasek,
1982). As observações dos apicultores sugerem que colônias com pouco mel
armazenado são menos agressivas que as que têm mais mel para defender, e
que todas as colônias são menos agressivas, quando há um bom fluxo de
néctar no campo, possivelmente porque muitas das abelhas mais velhas
estejam forrageando. Finalmente, colônias que foram despertadas para a
defesa continuam sendo agressivas, durante muitas horas e, às vezes, dias.
Todos estes comportamentos requerem estudo adicional.
As operárias da mesma colônia mostram individualmente variabilidade
considerável nas suas respostas defensivas, e abelhas mais velhas são
geralmente mais sensíveis às perturbações. Isto se deve, em parte, à sua
localização: as abelhas mais velhas tendem a estar no alvado da colmeia
mais do que as abelhas mais jovens, mas também há uma base fisiológica para
as respostas aos intrusos. As abelhas mais velhas são mais sensíveis ao
alarme dos feromônios e outros odores; gravações electriantenogramas
mostraram que as respostas nervosas de operárias com 8 dias de idade ou
mais velhas são aproximadamente três vezes mais sensíveis do que as das
operárias com um dia (Masson e Arnold, 1984; Allan, Winston, e Slessor,
observações inéditas; ver também Fig. 8.3). Além disso, as operárias velhas
produzem mais feromônio de alarme do que as operárias jovens, alcançando
sua produção máxima entre 15 a 30 dias de idade, coincidente com a época de
montar guarda e de forragear (Boch e Shearer, 1966). Finalmente, o hormônio
juvenil influencia o estado defensivo das operárias. A redução no tamanho
dos "corpora allata", produtores de HJ, está associada aos níveis reduzidos
de comportamento agressivo para com as rainhas (Breed, 1983a), e a
aplicação de metoprene, produto que imita o HJ, induz a produção prematura
de feromônios de alarme (Robinson, 1985).
As abelhas têm diferentes táticas de defesa, que dependem da natureza
dos agressores. Tentativas de afugentar vertebrados envolvem normalmente
morder, puxar o pêlo e eventualmente ferroar. Alguns insetos são mais
difíceis de serem ferroados, uma vez que eles têm o mesmo tipo de cutícula
endurecida que as abelhas, e só podem ser ferroados, através das suaves
membranas conetivas das placas do exosqueleto. Por conseguinte, ataques,
seguidos de comportamento de luta, são mais conhecidos com os insetos que
com os vertebrados, e o número de operárias para afastar os agressores
aumenta muito. Como resposta às formigas, as operárias do alvado abanam as
asas e chutam suas pernas traseiras o que freqüentemente é bem sucedido,
levando as formigas a desistirem de entrar no ninho (Spangler e Taber,
1970). Os ataques de vespas podem ser conhecidos pelo comportamento de
espanto, no qual as operárias tremem violentamente de lado a lado, o que
freqüentemente dissuade as agressoras (Butler, 1974). Alguns dos mais
elaborados comportamentos de defesa são apresentados para dissuadir as
abelhas de outras colônias da pilhagem (como será discutido na próxima
seção).
As abelhas têm, também, vários mecanismos para se defenderem dos
fungos e dos microorganismos que podem atacar os produtos armazenados ou as
próprias abelhas. O mel tem sua própria defesa química: contém a enzima
glucose oxidase, que hidrolisa a glicose, liberando o peróxido de
hidrogênio, agente antibacteriano (White, Subers, e Schepartz, 1963); tem,
também, uma pressão osmótica alta, devido a seu alto teor de açúcar, que
inibe o crescimento dos fungos. O pólen armazenado é protegido, em parte,
pela fina camada de mel com que é coberto, quando nos alvéolos, mas alguns
polens podem conter antibióticos que fornecem proteção adicional (Stanley e
Linskens, 1974). As abelhas apresentam algum comportamento de resistência
às doenças típicas, por exemplo, cria pútrida americana, provocada pela
bactéria "Bacillus larvae", que mata a cria. As operárias de linhagens
resistentes à doença removem do ninho as larvas e pupas mortas, mais
depressa do que linhagens suscetíveis, e reduzem, assim, a fonte da
infecção (Rothenbuhler, 1964). Além disso, as operárias de linhagens de
abelhas resistentes podem alimentar as larvas com um antibiótico, ainda não
identificado, o que reduz os efeitos da cria pútrida, e podem, também,
remover os esporos do mel infectado, contido na vesícula melífera, pela
ação do proventrículo que retira os esporos (Thompson e Rothenbuhler,
1957). O estômago das operárias contém várias enzimas desintoxicantes que
podem destruir os venenos encontrados no ambiente, como alcalóides e outras
substâncias e, às vezes, em plantas. Estas enzimas são usadas, também, para
combater os pesticidas e outros venenos químicos contemporâneos (Yu,
Robinson, e Nation, 1984).
7.2. Pilhagem
Durante o forrageamento, as abelhas são totalmente oportunistas, e
qualquer fonte rica de mel pode ser descoberta e explorada com presteza. A
fonte mais rica de mel disponível normalmente no campo não são as flores,
mas o mel armazenado por outra colmeia. O comportamento de pilhagem ocorre,
sempre que as abelhas de uma colônia conseguem acessar o ninho de outra
colônia levando-lhe o mel. Tal tipo de ataque pode durar dias e pode
resultar na morte de milhares de abelhas. O comportamento de guardar o
alvado é evidentemente projetado para proteger as abelhas dos membros da
sua própria espécie.
A pilhagem dificilmente ocorre, durante os períodos de grande
disponibilidade de forragem no campo; no caso, as abelhas-guardas permitem
freqüentemente que operárias estranhas, depois de cuidadosa e prolongada
inspeção e interações de domínio, entrem em seus ninhos, sendo normalmente
aceitas pela nova colônia. O comportamento da pilhadora potencial, porém, é
bastante diferente da troca de colmeia e da desorientação das campeiras de
outras colônias, e provoca comportamento defensivo mais intenso, por parte
das abelhas-guardas. As pilhadoras são alertadas da presença de concentrada
fonte de mel em outra colmeia, através do forte odor de mel que emana do
alvado dela. Tais odores são mais fortes no final do verão, quando as
colmeias estão cheias de mel, ocasião em que existe o maior número de
abelhas abanando para esfriar o ninho e evaporar a água do néctar. As
abelhas pilhadoras potenciais exibem freqüentemente um padrão de vôo
característico: pairam no ar e voam de um lado para o outro em frente ao
alvado, possivelmente porque (1) não estão familiarizadas com a outra
colmeia, como fonte de comida, (2) percebem as potenciais defensoras no
alvado ou (3) estão alertando outras pilhadoras para a localização da
colmeia a ser pilhada (Free, 1954; o Gary, 1966). Quando este tipo de vôo
irregular e o estranho odor das pilhadoras, são reconhecidos, as operárias
em guarda respondem imediatamente com ataques ferozes. A abelha-guarda e a
pilhadora se agarram uma à outra, pelas pernas, enroscam seus abdomens e
tentam se ferroar enquanto rolam, num movimento de rodopio. Normalmente,
uma ou outra operária é ferida seriamente ou morre (Butler e Free, 1952;
Ribbands, 1954). Se a pilhadora tiver êxito em entrar na colmeia, ingerirá
uma carga de mel e voltará à sua colônia, onde recrutará outras operárias
para pilharem a atacada. Se a colônia pilhadora é mais forte que a pilhada,
ela pode recolher todo o mel, e o resultado pode ser a morte da colônia
pilhada. Uma vez habituadas a localizar a rica fonte de mel de outras
colmeias, as pilhadoras podem continuar procurando outras para atacar. As
Mark L. Winston 97
pilhadoras ficam lisas, brilhantes e quase negras, como resultado dos
confrontos com outras abelhas.
7.3. Homeostase do Ninho

Uma das grandes vantagens e desafios dos insetos com organização
social é a homeostase da colônia, ou manutenção da temperatura do ninho e
de outras condições ambientais em níveis relativamente constantes a
despeito das alterações exteriores. As vantagens da homeostase são muitas e
incluem desenvolvimento da cria sob condições estáveis, sobrevivência de
colônias populosas, durante invernos frios e verões quentes, antecipação do
início do desenvolvimento da cria na primavera e aquecimento das operárias,
durante o vôo. É de extrema importância a evolução das características
individuais da operária, que devem ser coordenadas por fatores
organizacionais a nível de colmeia, pois as operárias devem responder a
condições ambientais variáveis, desde o congelamento até temperaturas altas
freqüentemente dentro de um único dia. Para aumentar ainda mais o problema,
as atividades homeostáticas enfrentam restrições, como a fisiologia
individual das operárias, a estrutura do ninho e as suas limitações
comportamentais nas atividades. Apesar destas limitações, as abelhas podem
usar uma combinação de estrutura do ninho e atividades da operária, para
manter o controle absoluto sobre o ambiente, e, assim, elas atingem, entre
todos os insetos sociais, o máximo da homeostase do ninho. A análise a
seguir se refere ao aspecto mais importante da homeostase, a
termorregulação, recentemente revisada por Simpson (1961), Seeley e
Heinrich (1981), e Heinrich (1985).
O primeiro mecanismo para controlar a temperatura reside na escolha
pelo enxame do local de nidificação, como já foi discutido no Capítulo 5.
Uma vez povoada a cavidade, as abelhas melhoram sua capacidade de controle
do ambiente interno, fechando as frestas desnecessárias com própolis;
algumas raças, que evoluíram em climas particularmente frios, reduzem, às
vezes, o alvado no inverno com "cortinas" de própolis (Ruttner, 1968). Até
mesmo a forma de construção do favo contribui para a homeostase do ninho,
já que a cria é cercada por camadas de favos de cera isolante térmico, e as
operárias podem expandir ou contrair seus agrupamentos, aproximando-se,
espalhando-se, pelos espaços entre os favos. Em climas tropicais não é
freqüentemente tão importante aquecer o ninho quanto esfriá-lo; isto pode
explicar por que muitos ninhos tropicais são encontrados ao ar livre,
suspensos embaixo de galhos ou de pontas de pedras.
O maior desafio da termorregulação enfrentado pelas colônias ocorre,
durante os prolongados frios do inverno. As abelhas sobrevivem a esses
períodos, consumindo mel armazenado, para gerar o calor do corpo e manter o
ninho numa temperatura adequada para a sobrevivência dos adultos. Além
disso, as operárias começam a se aglomerar em cachos, quando a temperatura
ambiente alcança aproximadamente 18oC; à medida que a temperatura externa
cai, o agrupamento contrai (Fig. 7.1). A contração do agrupamento conserva
o calor, diminuindo a área da superfície externa, através da qual o calor
pode ser perdido, e reduzindo as correntes internas de convecção. Abaixo de
aproximadamente 14oC, o agrupamento forma uma casca externa, relativamente
compacta, de abelhas quietas e um miolo interno, onde as operárias têm mais
espaço para se mover (Gates, 1914; Phillips e Demuth, 1914; Wilson e Milum,
1927; Corkins, 1930). A casca pode ter a espessura de várias operárias, e
as operárias ficam posicionadas com suas cabeças para dentro (Farrar, 1943;
Simpson, 1961). O agrupamento não se contrai mais, quando a temperatura cai
abaixo de aproximadamente –5oC; nesta temperatura, e mais baixas ainda, as
operárias, para controlar a temperatura, geram calor adicional em vez de
apertar o agrupamento (Free, 1977).
As operárias consomem mel periodicamente para produzir calor, e os
agrupamentos podem ser desfeitos para permitir que as operárias
ocasionalmente se movam pelo ninho e se alimentem. Se as condições são de
frio intenso, as colônias podem morrer de frio e de fome, até mesmo com
significativas reservas de mel, porque as operárias estão impossibilitadas
de deixar o agrupamento para ingerir o mel, localizado na periferia do
ninho (Haydak, 1958). Existe pouco ou quase nenhum desenvolvimento de cria
durante as épocas mais frias do inverno, o que significa que as abelhas
permitem que a temperatura da colônia flutue mais do que é permitido,
durante os períodos de desenvolvimento da cria. Foram registradas
flutuações de quase 20oC na temperatura, devidas em grande parte a mudanças
ambientais da temperatura e à quebra temporária dos agrupamentos, para as
operárias se alimentarem. A temperatura mínima no centro do agrupamento é
de 13oC, o que mantêm a temperatura externa da casca em 8oC, temperatura
mínima necessária para as operárias se agarrarem ao agrupamento (Hess,
1926; Wilson e Milum, 1927; Corkins, 1930; Owens, 1971; Southwick e Mugaas,
1971). A temperatura interna do agrupamento é mantida mais comumente
próxima de 20oC. Embora as operárias possam manter indubitavelmente o
agrupamento em temperaturas mais mornas, a taxa de utilização de mel é
reduzida, mantendo os agrupamentos perto das temperaturas mínimas
necessárias para a sobrevivência dos adultos.
Com a aproximação da primavera e início do desenvolvimento da cria,
ficam muito mais rígidas as exigências termorregulatórias das colônias,
pelo menos para as áreas que contêm cria. São mantidas temperaturas do
ninho na área da cria em 30 a 35oC, ótima para o desenvolvimento; é
permitido que as temperaturas de outras partes do ninho flutuem numa faixa
consideravelmente maior. A faixa de variação da temperatura na área da
cria, durante o verão, pode ser sensivelmente menor; Himmer (1927)
encontrou flutuações diárias de apenas 0,6oC, e a faixa mensal de 33,2o a
36,0oC, enquanto Simpson (1961) registrou temperaturas mantidas em 35,0oC
com variação de 0,5oC. A área da cria pode ser mantida nestas temperaturas
mesmo com temperaturas ambientais de –40o a +40oC.
Fig. 7.1. Diâmetro do agrupamento de uma colônia sob diferentes temperaturas (oC).
(Dados do Wilson e Milum, 1927.)
Embora o desafio de manter o ninho aquecido no inverno (ou
refrigerado no verão) seja conhecido como uma resposta a nível de colônia,
é a soma dos comportamentos individuais das operárias que, de fato, regulam
a temperatura do ninho. Operárias podem elevar a temperatura de seus
Mark L. Winston 99
corpos, contraindo os músculos de vôo do tórax, sem mover as asas, gerando,
assim, calor (Esch 1960, 1964a; Roth, 1965; Esch e Bastian, 1968; Bastian e
Esch, 1970). Em repouso, a temperatura da operária é aproximadamente igual
à do ar, mas, quando ativa, a taxa metabólica é significativamente elevada.
A taxa metabólica é medida pelos microlitros de oxigênio consumidos pela
abelha por minuto; esses valores podem ser altamente variáveis, e foram
constatados valores de aproximadamente 3, para uma abelha em repouso; 25,
para um operária cuidando da cria; 68, para uma abelha que se move
ocasionalmente e vibra suas asas; e 146 a 460, para uma operária em vôo
(Kosmin, Alpatov, e Resnitschenko, 1932; Jongbloed e Wiersma, 1934). Uma
operária que aquece o ninho vibrando os músculos torácicos está
provavelmente respirando em nível semelhante a uma abelha em vôo (Bastian e
Esch, 1970).
O comportamento da operária individual em agrupamentos foi
investigado por Esch (1960). Ele observou que as operárias da camada
externa agarram-se às operárias vizinhas, quase imóveis, com quase nenhuma
diferença em suas temperaturas torácicas e abdominais. Os indivíduos da
camada externa passam, no entanto, ocasionalmente, para o centro do
agrupamento, onde suas temperaturas torácicas aumentarão 10oC, de 23 a 27
para 33 a 37oC, em poucos minutos. Elas podem permanecer no centro do
agrupamento por até 12 horas, elevando a temperatura torácica, sempre que
começar a cair e, eventualmente, voltando a se juntar às operárias da
casca. O agrupamento pode ser visto, assim, como um sistema dinâmico, no
qual o calor é gerado metabolicamente, liberado no centro do agrupamento e
retido pela camada externa compacta e isolante, com os mesmos indivíduos,
executando ambas as tarefas de aquecimento e isolamento, em diferentes
ocasiões. Um mecanismo semelhante de aquecimento torácico funciona
provavelmente na incubação da cria, em temperaturas acima de 18oC, no
limite do amontoado, mas abaixo dos 35oC, ótimo para o desenvolvimento da
cria. Em tais condições, uma fina camada de operárias pode cobrir a área da
cria e gerar calor suficiente para aquecê-la. O mecanismo de aquecimento da
cria poderia não envolver qualquer percepção especial da temperatura da
cria; as operárias poderiam regular a temperatura do seu próprio corpo,
próximo a 35oC, ajustando a taxa de geração de calor (Cahill e Lustick,
1976), e fazendo, assim, estariam aquecendo a área da cria até a
temperatura ótima. Mas, resultados mais recentes indicam que as operárias
ajustam a sua taxa metabólica, como resposta à temperatura da cria
operculada, preferencialmente à temperatura do seu próprio corpo
(Kronenberg e Heller, 1982).
Quando a temperatura ambiental sobe, o resfriamento do ninho passa a
ter importância crescente, particularmente, quando existe cria.
Temperaturas acima de 36oC, por qualquer período apreciável de tempo, são
prejudiciais à cria, e excessos de apenas 1 a 2oC podem causar
anormalidades no desenvolvimento e morte (Himmer, 1927; revisado por Jay,
1963a). A faixa de temperatura ambiente na qual as colmeias devem ser
resfriadas é tão essencial, quanto a faixa de temperaturas de inverno nas
quais as colônias geram calor. Num experimento, uma colmeia foi colocada ao
sol sem nenhuma proteção, num campo de lava, na Itália meridional, e,
embora a temperatura externa tenha subido a 60oC, a temperatura máxima
interna da colmeia nunca excedeu 36oC (Lindauer, 1954). Para esfriar o
ninho, as operárias empregam várias táticas, sendo a mais simples, a
dispersão dos adultos pela colmeia. Quando a temperatura interna do ninho
sobe, as operárias começam a ventilá-lo, abanando as asas e evaporando a
água, chegando até, em condições extremas, a abandoná-lo, parcialmente.
A ventilação começa geralmente, quando a temperatura do ninho alcança
36oC, ou mesmo antes, com as operárias que abanam se alinhando em cadeias,
voltadas para a mesma direção, ao longo da área de cria. Outras operárias,

junto da entrada, se voltam para dentro e abanam as asas produzindo
correntes de ar refrescantes e succionando o ar morno. Se o abanar não se
mostrar adequado, as operárias podem melhorar o resfriamento pela
evaporação da água. A eficácia dessa forma de condicionar o ar foi
demonstrada por Chadwick (1931), na Califórnia, num dia quente, de junho,
quando a temperatura alcançou 48oC. Durante o dia, quando a água podia ser
coletada, as abelhas puderam controlar a temperatura do ninho; mas, à
noite, uma brisa quente do deserto elevou a temperatura do ar para 38oC;
quando a colônia acabou sua reserva de água, muitos dos favos de cera
derreteram.
A água espalhada no ninho em pequenas gotas sobre os alvéolos
operculados, e uma fina película dentro dos alvéolos abertos, ou como
pequenas gotas, é usada para esfriar. A ventilação das operárias sobre os
alvéolos aumenta a força refrescante, devido à evaporação da água
distribuída. Evaporação mais rápida pode ser induzida pela assim chamada
"exposição da língua", comportamento em que as operárias sobre os alvéolos
de cria estendem e contraem repetidamente sua probóscide e, pressionam a
gota de água das suas bocas, formam película que possibilita a evaporação
imediata da água (Lindauer, 1954; Kiechle, 1961). Mecanismo semelhante é
usado pelas operárias no campo, para resfriar, quando voam em ambientes de
altas temperaturas (Heinrich, 1979b, 1980a,b). Se for necessário
resfriamento adicional do ninho, muitas das operárias deixarão o ninho e
formarão amontoados do lado de fora, reduzindo presumivelmente o calor
gerado pelo seu metabolismo e provendo, também, mais espaço para ventilação
e evaporação da água.
Fig. 7.2. Controle da temperatura (oC) num enxame. Em situações de baixa temperatura,
as operárias se aproximam firmemente, com pouca ventilação interna, e mantêm a temperatura
do miolo mais alta do que a da superfície. Em situações de altas temperaturas, o
agrupamento se espalha para esfriar o centro, e as temperaturas da superfície e do miolo
ficam mais uniformes. (Redesenhado, a partir de Heinrich, 1981. Copyright 1981 Scientific
American, Inc. Todos os direitos reservados.)
Um controle tão preciso da temperatura do ninho, sob condições de
temperatura ambiente extremamente variáveis, requer mecanismos, pelos quais
as operárias possam, não só perceber a temperatura, mas também, determinar
qual das muitas táticas termoreguladoras é a mais apropriada. A habilidade
Mark L. Winston 101
das operárias em identificar pequenas diferenças de temperatura foi
demonstrada claramente por Heran (1952), que mostrou que as abelhas podem
identificar diferenças de temperatura tão pequenas, quanto 0,25oC,
provavelmente com os termorreceptores de suas antenas. Os mecanismos, a
nível de colônia, porém, que integram comportamentos individuais, não são
bem entendidos, e as hipóteses para explicar como as colônias controlam a
termorregulação podem ser divididas em dois grupos: o conceito de
"superorganismo", como exemplificado por Southwick e Mugaas (1971), e a
hipótese da "operária individual", como proposto por Heinrich (1985). De
acordo com o conceito de superorganismo, as operárias não agem
independentemente, mas subordinam antes suas necessidades e respostas
individuais a uma resposta coordenada, a nível de colônia. De acordo com a
hipótese de operária individual, as operárias se comportam essencialmente
como indivíduos isolados, mantendo a temperatura do seu próprio corpo em
níveis ótimos, para as diferentes estações e condições, e a
termorregulação, a nível da colônia, é simplesmente um efeito colateral
vantajoso dos comportamentos individuais.
A diferenciação entre estas hipóteses é difícil, uma vez que os
mesmos comportamentos da operária podem ser usados para apoiar qualquer
conceito. Um bom exemplo é o sistema de comunicação, para regular a coleta
de água a ser usada no resfriamento da colmeia (Lindauer, 1954). Quando uma
pequena área do favo central foi artificialmente aquecida, as campeiras da
colônia foram estimuladas a coletar água, sem ter estado em contato com tal
área. O mecanismo para esta excitação envolve a recepção da água trazida
pelas campeiras pelas abelhas do ninho: quando a água é necessária para
esfriar, a campeira que retorna com água, ou néctar muito diluído, é
recebida entusiasticamente enquanto as demais, com néctar concentrado, têm
dificuldade para descarregar; isso estimula a coleta adicional de água.
Quando as necessidades por água foram satisfeitas, as campeiras têm
dificuldade de descarregar a água, o que não as estimula a coletar mais.
Tempos de descarga de até 60 segundos estimulam para mais coleta de água,
enquanto tempos mais longos do que 60 segundos desencorajam; tempos de
descarga de água maiores que 180 segundos suspendem praticamente a coleta.
A hipótese do superorganismo argumenta que tal comportamento envolve uma
resposta ao superaquecimento, a nível de colônia, enquanto a hipótese da
operária individual argumenta que as operárias que aceitam a água a usam
simplesmente para se esfriar, e deixam de aceitar água, quando estão
suficientemente frias. Um segundo exemplo, é o das abelhas que abanam no
alvado. O estímulo usado para provocar a ventilação não é a temperatura das
correntes de ar, mas a velocidade e a freqüência das vibrações dos fluxos
de ar, produzidas pelas operárias que estão abanando dentro do ninho,
percebidas pelas operárias do alvado e que começam, então, a abanar. Isso
parece ser novamente um fenômeno a nível da colônia; mas Heinrich propôs
que os indivíduos que abanam, estão simplesmente se resfrescando. Um
terceiro exemplo, é o aquecimento da cria; o conceito de superorganismo diz
que as operárias regulam a temperatura da cria, enquanto estão na área da
cria e a hipótese da operária individual afirma que as operárias estão
mantendo a sua própria temperatura constante, nos desejados 35oC, e o
aquecimento da cria é apenas um subproduto vantajoso desses comportamentos
individuais.
O argumento mais convincente para a termorregulação individual
envolve o comportamento das operárias nos enxames (Heinrich, 1981a,b,c).
Agrupamentos de abelhas em enxames têm problemas semelhantes aos
agrupamentos nos ninhos, e parece responderem a eles de modo semelhante,
isto é, as operárias alternam, entre o miolo e a camada exterior, as
operárias centrais geram o calor, enquanto as operárias exteriores provêem
isolamento. O miolo é mantido a aproximadamente 36oC, enquanto a capa está
entre 15 a 21oC, diferencial semelhante ao encontrado nos agrupamentos da

colônia, embora em temperaturas mais altas. Quando a temperatura ambiente
se torna mais morna, o agrupamento do enxame se esparrama e cria canais
pelos quais o ar refrescante pode passar livremente ou forçadamente pela
ventilação (Fig. 7.2). Heinrich interpretou estas observações,
inicialmente, como compatíveis com algum grau de controle central, mas
várias experiências, propostas para testar este conceito, foram
incompatíveis com a teoria do superorganismo. Primeiro, em baixas
temperaturas, parecia existir pouca ou nenhuma troca de operárias, entre o
miolo do enxame e a capa, e a termorregulação não foi alterada pela
inexistência de movimento de operárias entre o miolo e a capa. Segundo,
expondo as operárias de um enxame, alojado numa câmara morna ou fria, aos
feromônios ou sons de outro, alojado numa câmara em condições opostas, não
mudou a termorregulação, indicando que as necessidades térmicas não estavam
sendo comunicadas por estes mecanismos. Terceiro, a taxa metabólica total
do enxame não é diferente da esperada para um grupo de abelhas que respira
na sua taxa de repouso, indicando que o metabolismo mais alto, das
operárias do miolo, pode ser função passiva das taxas respiratórias mais
altas, devido à aglomeração, em vez de um aumento ativo no metabolismo,
proposital para manter aquecidas as abelhas da capa. Esta última observação
é importante, uma vez que Southwick e Mugaas propuseram que o agrupamento
da colônia termorregula a si mesmo, para manter temperatura constante na
superfície do agrupamento, em vez de operárias individuais tentarem se
manter aquecidas. São necessários mais estudos sobre a termorregulação em
colônias, para explicar estas duas hipóteses, mas é perfeitamente possível
que ambos - nível de colônia e mecanismos individuais - resultem na
termorregulação adequada.
As colônias regulam também outras condições ambientais,
particularmente o nível de gás carbônico. As colônias respondem a altos
níveis de gás carbônico ventilando (Hazelhoff, 1941) e os níveis de gás
carbônico são mantidos entre 0,1 e 4,3% (Seeley, 1974), bem dentro da faixa
em que as abelhas são capazes de detectar (Lacher, 1964). Níveis mais altos
de gás carbônico podem inibir certas reações enzimáticas e causar problemas
de retenção de água; assim, a manutenção de níveis mais baixos é
indispensável para a homeostase do ninho.
7.4. Comportamento da Operária em Colônias sem Rainha

A perda da rainha é um dos eventos mais sérios que podem acontecer
numa colônia; na melhor das hipóteses, ele resulta num longo período sem
desenvolvimento de cria e, na pior, na morte do enxame, uma vez que as
operárias nem sempre são bem sucedidas na substituição das rainhas
perdidas. Pesquisadores apícolas estão sempre interessados na criação
emergencial de rainhas, pois o contraste entre o comportamento de operárias
nestas situações incomuns e nas colônias com rainha, fornece
esclarecimentos sobre o funcionamento da colônia em condições normais e
sobre a resposta da colônia a situações estressantes. Os comportamentos da
operária diferem consideravelmente, dependendo se a rainha foi perdida com
cria presente ou ausente, na colônia. Quando a cria estiver presente, a
colônia tenta criar uma nova rainha; mas quando a cria não estiver
presente, a substituição é dificultada ou impossível. A perda da rainha,
como discutido abaixo, não inclui, troca da rainha devido à substituição
pelas abelhas ou reprodução de enxame (estes tópicos são analisados no
Capítulo 11).
Os eventos que seguem à perda da rainha, em colônias em que a cria
está presente, foram descritos recentemente por Fletcher e Tribe (1977a,
b), Winston (1979b), Punnett e Winston (1983), e Fell e Morse (1984). As
rainhas podem morrer repentinamente por várias razões; mais comumente, por
doença ou ataque de algum predador, embora a freqüência de tais eventos em
Mark L. Winston 103

colônias naturais nunca tenha sido constatada. Está claro, porém, que a
primeira prioridade das colônias, após a perda da rainha, é criar uma nova,
a partir dos ovos ou larvas ainda presentes na colmeia, pois o fracasso em
criar normalmente rainha nova resulta na morte do enxame. As operárias
podem constatar a ausência da sua rainha dentro de aproximadamente 10 horas
(Seeley, 1979) e começam, então, uma série de eventos que, se bem
sucedidos, resultarão na presença de uma nova rainha acasalada dentro de
aproximadamente 4 semanas.
As primeiras mudanças no comportamento das operárias, após a perda da
rainha, é um aparente nervosismo, agressividade e aumento no trânsito
dentro da colmeia; um som rugiente pode ser ouvido, ao abrir as colmeias
sem rainha, por causa da ação crescente da liberação de odores. A primeira
evidência tangível da perda da rainha é a construção de realeiras na
colmeia, que termina com a criação da rainha (Fig. 7.3). As operárias
começam geralmente a construção de realeiras diretamente sobre ovos ou
larvas, e a cria, nessas realeiras, recebe alimentação especial e
tratamento de rainha. As realeiras podem ser construídas em qualquer lugar
do ninho e, eventualmente, as operárias transferem cria para essas
realeiras vazias e a desenvolvem como rainha. A maioria das realeiras são
construídas, durante as primeiras 12 a 48 horas, depois da perda, embora a
criação da rainha possa começar, em algumas realeiras construídas, até 9
dias depois da perda, e as colônias continuam construindo realeiras e
tentando criar rainha por, até, 12 dias. O desenvolvimento tão tardio da
rainha usa presumivelmente ovos postos um pouco antes da perda e que podem
ter tido desenvolvimento lento, causado pelas temperaturas baixas na
periferia do ninho da cria. As colônias tentam criar, em média, 20 rainhas;
a mortalidade da cria de rainha, no entanto, é alta, e só uma média de 12 a
15 rainhas são normalmente criadas com sucesso até a maioridade. As
operárias começam a desenvolver rainha, geralmente, a partir de larvas com
menos de 2 dias de idade, provavelmente porque de larvas mais jovens
conseguem rainhas melhores do que de larvas mais velhas. Alguns enganos
também ocorrem; as operárias podem iniciar o desenvolvimento de rainha, a
partir de larvas de operária com 4 ou 5 dias de idade, e, até mesmo, a
partir de larvas de zangão, embora em tais casos o desenvolvimento
geralmente aborte. A prioridade dada ao desenvolvimento da rainha é
evidente, devido à taxa de mortalidade alta da cria sem rainha, com a média
chegando a 40 a 50%, após a perda da rainha.
Uma vez que as princesas maduras começam a emergir nas colmeias elas
são fecundadas, ou a colônia enxameia; a incidência de enxameação, em
situações de desenvolvimento emergencial de rainha, pode chegar a 100% das
colônias, com algumas produzindo dois ou até mesmo três enxames com
princesas. A vantagem do comportamento enxameatório não é evidente, já que
a enxameação debilita ainda mais a colônia já enfraquecida pela mortalidade
alta da cria e longo período sem cria. A explicação plausível é que as
operárias não conseguem perceber as diferenças entre perda de rainha devido
à morte, e perda de rainha, devido à multiplicação de enxames. Também, se a
causa de ficar sem rainha é periódica (por exemplo, infeção, depredação),
pode ser vantajoso para as colônias fracas produzir enxames para colonizar
novos locais. A saúde relativa de enxames sem rainha, em oposição aos
outros tipos, tem que ser ainda investigada. De qualquer modo, uma princesa
mata todas as outras emergidas na colmeia e, então, acasala e começa a por
ovos. O processo inteiro, da perda da rainha à postura de ovos por nova
rainha, demora cerca de 29 dias, e a maioria das colônias têm sucesso.
Existem algumas diferenças entre as raças de abelhas de evolução
temperada e tropical, nas respostas a situações de emergência com as
rainhas, notadamente no tempo de desenvolvimento da nova rainha, na
freqüência de transferência de larva e na perda da rainha por enxameação.

Por exemplo, as colônias das abelhas africanizadas, na América do Sul,
tendem a usar larvas mais velhas para criar a rainha, com a vantagem de
reduzir o período de ausência da rainha e a desvantagem de reduzir a
viabilidade da rainha. Abelhas africanas da área de onde se originaram as
abelhas da America do Sul usam larvas com idade semelhante às usadas pelas
raças européias, sugerindo que a seleção por um menor tempo sem rainha,
para a abelha africanizada, pode ter acontecido na América do Sul. O tempo
médio sem rainha, em colônias de abelhas africanas e de africanizadas, é de
apenas 23 dias, enquanto é de 29 dias em colônias européias, em parte por
causa do menor tempo exigido pelas abelhas africanizadas para desenvolver a
rainha e, em parte, por causa do menor tempo, entre a instalação da nova
rainha na colônia e o inicio da postura. As operárias africanizadas
transferem, também, uma média de 47% de cria para as realeiras vazias,
enquanto as abelhas européias transferem uns 4%. A vantagem deste
comportamento não está clara, mas resulta em mais desenvolvimento de rainha
na periferia pela abelha africanizada durante o desenvolvimento emergencial
da rainha. Finalmente, proporção maior de colônias africanizadas enxameiam,
durante situações emergenciais de rainha, do que as colônias européias, e
aquelas produzem normalmente dois ou três enxames, ao invés de um enxame,
mais comumente produzido por estas. A maior freqüência de enxameação pode
ser efeito da maior tendência para isso, em qualquer condição, das colônias
tropicais.
Fig. 7.3. A ontogenia de eventos, após a perda de rainha, mostrando os tempos médios
para iniciar o desenvolvimento da rainha, opercular a realeira, emergir a primeira
princesa, perder a rainha pela enxameação e a nova rainha iniciar a postura.
Os eventos que seguem à perda da rainha são totalmente diferentes em
colônia sem cria, dos que ocorrem em colônia com cria, mas que falhou no
desenvolvimento da rainha. As operárias podem, nestas condições, começar a
Mark L. Winston 105
postura, produzindo geralmente somente ovos de zangão, embora, em alguns
casos sejam produzidos ovos partenogenéticos de fêmeas que podem se
desenvolver em rainhas (veja Capítulo 4). Muitas das operárias em colônias
com rainha têm potencial para pôr ovos, mas a presença da rainha e da cria
na colônia inibe esta postura. O desenvolvimento dos ovários e da oogênese
nas operárias são inibidos pelo feromônio da rainha, ácido 9-keto-
decenóico, como também por outras substâncias por ela produzidas (Butler e
Fairey, 1963); pensa-se, também, que alguns odores da cria, ainda não
identificados, inibem o desenvolvimento de operárias poedeiras (Dor, 1961;
Jay, 1972). Na ausência da rainha, os ovários e as glândulas mandibulares
das operárias aumentam (Costa-Leonardo, 1985).
O período de latência da operária poedeira (antes de começar a
postura), depois que a colônia perde a rainha, varia entre as diferentes
raças: nas raças européias, a média é de 23 a 30 dias e nas raças
africanizadas, é de só 5 a 10 dias. As operárias poedeiras das raças
européias poem, também, menos ovos do que as africanizadas (Ruttner e
Hesse, 1981). Logo que as operárias começam a postura, as colônias são
caracterizadas por agressividade e briga entre elas e, geralmente, não
aceitam nova rainha (Sakagami, 1954). O destino da desesperada colônia sem
rainha é a morte, pois só é desenvolvida cria de macho.
Acidentalmente são encontradas colônias que só construíram favos de
zangão, e as operárias poedeiras puseram neles só ovos de zangão; estes
enxames se originaram, presumivelmente, de enxames que perderam suas
rainhas durante o trânsito e desenvolveram operárias poedeiras. Às vezes,
uma operária poedeira desenvolve um nível mais alto de comportamento
semelhante ao da rainha do que as outras e é tratada como rainha (Sakagami,
1958). Esta operária poedeira é chamada de falsa rainha, e é assistida por
um séquito de operárias, que a alimentam e a lambem, como se fosse rainha.
Falsas rainhas têm o abdômen ligeiramente aumentado, e parece inibirem o
desenvolvimento dos ovários e a oviposição de outras operárias,
provavelmente por causa da maior produção de substâncias pela glândula
mandibular, idênticas às produzidas por rainhas verdadeiras (Velthuis,
Verheijen, e Gottenbos, 1965; Crewe e Velthuis, 1980).
Talvez, a situação mais interessante, envolvendo operárias poedeiras,
é encontrada na abelha de Capa, Apis m. Capensis, raça de abelha localizada
só no sudoeste da África do Sul. Esta raça peculiar de abelha é distinta de
todas as outras pela alta freqüência de produção de ovos partenogenéticos
de fêmeas, postos pelas operárias poedeiras, após a perda da rainha; são
postos, também, alguns ovos de zangão. Esta característica foi relatada já
em 1912 (Onions, 1912, 1914; Jack, 1916), mas não foi amplamente aceita,
até que Anderson (1963) demonstrou conclusivamente que as operárias
poedeiras Capensis realmente produziam cria fêmea. Além disso, as operárias
da Apis m. Capensis diferem das operárias de outras raças, por terem a
espermateca maior, embora sem função, (Ruttner, 1977), alto número de
ovaríolos (o Anderson, 1963; Ruttner, 1977) e substâncias da rainha nas
glândulas mandibulares (Ruttner, Koeniger, e Veith, 1976; Hemmling,
Koeniger, e Veith, 1979; Crewe, 1982).
A perda de uma rainha Capensis é seguida de brigas intensas na
colônia, muito mais significativas do que as de outras raças, possivelmente
porque as operárias poedeiras têm o potencial de produzir rainhas e, assim,
sua descendência poderia herdar a colônia. Os primeiros ovos de operária
poedeira são encontrados dentro de 4 a 8 dias, após a perda da rainha e,
quando a colônia perde sua rainha, as operárias começam a postura, mesmo
com cria presente. Alguma cria usada para desenvolver a rainha se origina
de ovos da rainha, mas algumas rainhas se originam de ovos
partenogenéticos, postos pelas operárias poedeiras. As colônias podem
permanecer sem rainha e produzir cria por até 4 meses, com toda cria fêmea

sendo produzida pela operária poedeira; eventualmente, uma rainha nova é
criada.
Um dos aspectos menos compreendidos da biologia da abelha é a baixa
freqüência de produção de ovos diplóides por operárias de todas as raças,
com exceção da Apis m. Capensis. A produção de cria fêmea por operária
deveria ser altamente favorecida, através da seleção; assim asseguraria a
sobrevivência da colônia, após a perda da rainha, contudo, esta
característica só é comum na Capensis. A postura de ovos de fêmea por
operária poedeira não se espalhou da abelha Capensis para a raça adjacente
da A. m. Scutellata, embora pareça estar acontecendo hibridações extensas
entre as duas raças (Moritz e Kauhausen, 1984). Foi sugerido que as
agressivas operárias da Scutellata poderiam matar os híbridos com
características da operária poedeira, uma vez que estas operárias se
assemelham mais à rainha do que às operárias regulares; isto poderia
explicar o fracasso de passar a produção de operárias partenogenéticas além
da abelha Capensis (Fletcher, comunicação pessoal). Depois de examinar as
características das operárias em zonas híbridas onde a Capensis e a
Scutellata se sobrepuseram, Moritz e Kauhausen (1984) concluiram que a
Capensis está correndo risco de extinção, como resultado da extensa
hibridação com a Scutellata e a pressão da apicultura comercial. A perda
desta raça ímpar de abelhas seria realmente trágica, em parte, por causa de
sua importância potencial, como reserva genética de características sem
igual e, em parte, porque nós ainda não entendemos por que suas
características permaneceram isoladas no extreno sul da África.
Mark L. Winston 107

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Todos os animais têm que se comunicar com os membros da sua própria
espécie, para indicar, ao menos, a localização de parceiros para a
fecundação. De modo semelhante, a orientação é função necessária para, pelo
menos, encontrar comida e localizar o ambiente mais favorável à
sobrevivência. Em animais sociais, essas funções são particularmente
complexas e sofisticadas. Até mesmo as espécies de insetos com
comportamento social limitado podem, por exemplo, comunicar alarme,
encontrar parceiros para fecundação, demarcar territórios e se orientar no
retorno para o ninho, após a viagem de forrageamento. Nos insetos sociais
mais avançados, vasta gama de estímulos sensoriais é processada
rotineiramente, agindo sobre os indivíduos, e com resultado no desempenho
da colônia maior que a soma dos comportamentos individuais.
As abelhas se destacam, entre os insetos altamente sociais, pela
extraordinária habilidade de comunicação e de orientação. Não só possuem
sistema de comunicação, através de substâncias químicas, dos mais
complicados entre os insetos sociais, mas também evoluíram para um idioma
de dança inigualável na habilidade de comunicar a localização dos recursos
de forrageamento e os locais para nidificação. Além disso, as abelhas usam
as percepções visuais, sonoras e magnéticas, para aprimorar suas interações
sensoriais com o mundo, e integram todas essas habilidades sensoriais e
respostas, a nível de colônia, para enfrentar perigos e aproveitar
oportunidades.
8.1. Feromônios
Feromônios são substâncias químicas usadas para a comunicação entre
os membros da mesma espécie. Entre as abelhas, esses odores podem ser
produzidos pelas operárias, pelas rainhas e, possivelmente, pelos zangões
e, é sabido, agem no acasalamento, no alarme, na defesa, na orientação, no
reconhecimento da colônia e na integração de suas atividades (Tabela 8.1).
Foram identificadas, pelo menos, 18 substâncias químicas com a função de
feromônios, e estima-se que existam 18 substâncias adicionais, para
descrever inteiramente as atividades baseadas nos feromônios (Dor, 1973). A
compreensão dos feromônios se expandiu drasticamente na década de 1960, com
o advento da instrumentação capaz de amostrar e identificar essas
substâncias, e aumentou novamente em anos recentes, visto as habilidades
crescentes de identificar substâncias de um único inseto e de usar
traçadores biológicos sofisticados para testar novos compostos. No entanto,
a comunicação química entre as abelhas é pouco explorada no mundo, e cada
nova descoberta demonstra o quão pouco, ainda, se conhece sobre este
assunto tão complexo. O que está claro, porém, é que as abelhas, enquanto
indivíduos, são afetadas por odores biologicamente significativos,
produzidos por outras, pelas flores e pelos materiais do ninho, e que
identificar e responder a esses odores são funções críticas no desempenho
da colônia.
Tabela 8. 1 Feromônios produzidos pelas abelhas (? indica que nenhuma glândula ou

substância química é conhecida)
Feromônio Glândula Substância químicas Função
Produzidos pelas operárias
Nasonov Nasonov Geraniol Orientação
Ácido Nerólico
Ácido Gerânico
(E)-citral
Mark L. Winston 109

(Z)-citral
(E-E)-farnesol
Nerol
Pegada (Arnhart) ? Orientação
Marcação de ? ? Orientação para flores
forragem
Alarme Mandibular 2-heptanona Alarme e defesa
Alarme Ferrão Acetato de isoamil Alarme e defesa
2-nonanol
Acetato de N-butil
Acetato de N-hexil
Acetato de Benzil
Álcool Isopentílico
Acetato de N-octil
(Z)-11-eicosen-1-ol Alarme e orientação da
defesa
Reconheciment ? ? Reconhecimento da família
o e/ou colônia
Produzidos pela Rainha
Substâncias Mandibular ácido 9-keto-(E)-2- Inibição para desenvolver
da rainha decenóico (9ODA) rainha
ácido 9-hidroxi-(E)-2- Inibição do desenvolvimento
decenóico (9HDA) dos ovários nas operárias
Atração dos zangões
Atração das operárias para o
enxame
Estabilização do agrupamento
do enxame
Estímulo para liberação do
feromônio de Nasonov
Estímulo da operária para
forrageamento
Reconhecimento da rainha
Olfativos Koschevnikov ? Atração das operárias
Tergite Tergitais ? Atração dos zangões e cópula
Inibição de desenvolvimento
dos ovários da operária
Inibição de desenvolvimento
de rainha
Imaturo ? ? Inibição da criação de
rainha
Pegada ? ? Inibição da construção de
realeira
Produzidos pelos Zangões
Marcação Mandibular ? Marcação das áreas de
congregação
Produzidos pela cria
Cria ? ? Estímulo ao forrageamento
Reconhecimento da cria
Inibição do desenvolvimento
dos ovários das operárias
Produzidos pelo favo
Acumulação ? ? Aumentar o armazenamento de
néctar
8.2. Odores Produzidos pelas Operárias

Sabe-se que os feromônios produzidos pelas operárias servem para
orientação e, também, para alarme e defesa. Considerando esta pequena lista

de funções, surpreende o número de substâncias químicas envolvidas – 16
identificadas e outras não identificadas (Tabela 8.1; ver, também, Capítulo
3 sobre glândulas). Algo sobre esse exagerado número de substâncias
químicas pode ser explicado pelos diferentes contextos, nos quais cada
grupo de substâncias químicas é usado, mas, também, é provável que, pelo
menos, algumas dessas substâncias podem ter outras funções, ainda,
desconhecidas.
Os feromônios produzidos pela glândula de Nasonov são os odores de
orientação mais famosos e são compostos de sete substâncias químicas
voláteis (Tabela 8.1; Boch e Shearer, 1962, 1964; Weaver, Weaver, e Law,
1964; Butler e Calam, 1969; Pickett et al., 1980). A secreção e o
funcionamento desses terpenóides biossinteticamente relacionados foram
elucidados numa série de experiências na Estação Experimental Rothamsted,
na Inglaterra (Pickett et al., 1981; Williams, Pickett, e Martin, 1981,
1982; ver também referências citadas adiante). O componente com maior
participação na secreção da glândula de Nasonov é o geraniol, mas os
componentes mais atrativos, em ambos os testes - de campo e de magnitude
das respostas eletrofisiológicas das antenas - são o (E)-citral e o ácido
gerânico. Esta discrepância aparente entre composição e eficácia dos
feromônios de Nasonov pode ser explicada por um sistema enzimático
altamente específico da glândula de Nasonov, que converte o componente
principal, geraniol, nos componentes mais atrativos, (E)-citral e ácido
gerânico. Cada componente, porém, contribui para a atratividade da mistura,
e as respostas mais fortes são obtidas geralmente pela mistura completa dos
compostos. As operárias recentemente emergidas produzem muito pouco
feromônio de Nasonov, mas as quantidades aumentam rapidamente com a idade,
atingindo o máximo, quando a abelha tem aproximadamente 28 dias de idade,
coincidente com o início da atividade de forrageamento.
As operárias expõem a glândula de Nasonov e dispersam os odores,
abanando as asas, para orientação, em várias situações: encontrar a entrada
do ninho, marcar forragem e enxamear. No alvado, o odor de Nasonov atua na
orientação das campeiras que retornam, das operárias em vôos de orientação
e das operárias desorientadas, depois de perturbações na colmeia. O
comportamento de dispersar o feromônio de Nasonov no alvado pode ser
induzido por muitos odores da colmeia, entre eles, favo vazio, mel, pólen e
própolis, como, também, por um dos feromônios produzidos pela rainha, o 9-
HDA (Ferguson e Free, 1981). O feromônio de Nasonov, ele próprio, induz a
exposição da glândula de Nasonov, o que explica o aumento rápido do número
de abelhas dispersando o feromônio, que ocorre, assim que as operárias
começam a se amontoar, a entrar num novo local de ninho ou a entrar no
ninho depois de lhes ser negado, temporariamente, o acesso.
As operárias lançam, também, o feromônio de Nasonov, quando estão
coletando água, alimentações artificiais de xarope com açúcar e, muito
raramente, em flores (von Frisch, 1923; von Frisch e Rosch, 1926; Free e
Racey, 1966; Free e Williams, 1970, 1972). Nos locais de coleta de água, a
liberação do feromônio de Nasonov fornece um odor para ajudar as abelhas,
que iniciam a coleta, na orientação ao recurso relativamente inodoro. As
operárias podem ser induzidas, também, a dispersar o odor de Nasonov em
pratos com alimentação artificial que contenha concentração de açúcar maior
do que a maioria das flores, embora a liberação do feromônio de Nasonov
diminua, quando as operárias vêm de colônias com boa provisão de comida
(Pflumm, 1969; Pflumm et al., 1978; Pflumm e Wilhelm, 1982; Wilhelm e
Pflumm, 1983). Isto sugere que as operárias podem controlar a liberação do
odor, assumindo um comportamento compatível com a combinação das
características da solução de açúcar sorvida e a condição de provisões de
comida da sua colmeia. Raramente, as abelhas são vistas liberando odores
nas flores, sugerindo que a função primária de marcar a forragem é na
Mark L. Winston 111

coleta de água, e só poderiam ser lançados feromônios de Nasonov em flores
com concentrações de açúcar anormalmente altas ou em ninhos que estão
sendo, por elas, pilhados.
As substâncias químicas da glândula de Nasonov são muito utilizadas,
também, para a orientação, durante a enxameação, incluindo o amontoamento,
depois que um enxame sai, e na orientação para a entrada no novo ninho
(Morse e Boch, 1971; Ferguson et al., 1979; Free, Ferguson, e Pickett,
1981; Free et al., 1982). Em ambos os contextos, os odores das glândulas de
Nasonov agem em conjunto com os feromônios produzidos pela rainha, para
promover comportamentos; a rainha, por sua vez, usa, provavelmente os
odores da operária para orientar o seu retorno à colmeia. Quando um enxame
começa a se agrupar, as operárias-guias orientam inicialmente de forma
visual, os pequenos grupos de operárias perdidas já pousadas em algum
ponto, mas o lançamento de odores de Nasonov é iniciado em seguida,
facilitando a orientação das operárias restantes e da rainha. Só cinco dos
componentes da glândula de Nasonov são importantes para a formação de
agrupamento: o nerol e o farnesol não melhoram a eficácia da mistura. Num
ninho novo, as operárias que chegam primeiro começam a espalhar os odores,
e facilitam novamente a orientação das demais operárias entrantes e da
rainha.
Os outros compostos de orientação produzidos pelas operárias, ainda
não identificados, incluem os feromônios da pegada, (Z)-11-eicosano-1-ol, e
um feromônio marcador de forragem. Feromônios de pegada são odores deixados
pelas operárias ao caminhar no alvado e, talvez, em flores, para atrair as
operárias que se aproximam (Ribbands, 1955; Lecomte, 1956; Butler,
Fletcher, e Watler, 1969; Ferguson e Free, 1979; Williams, Pickett, e
Martin, 1981). Esses odores são depositados pelas patas, quando a glândula
de Nasonov não está exposta, e podem ser produzidos nas glândulas tarsais
de Arnhart (Chauvin, 1962). Extratos de substâncias químicas, porém, de
várias partes do corpo da operária, especialmente do tórax, são mais
atraentes do que extratos da perna, como se a substância da pegada fosse
produzida em outro lugar do corpo e só depositada pelas patas. A presença
de feromônios da pegada aumenta a atratividade dos odores de Nasonov em
locais com comida artificial e, ambos, os feromônios da glândula de Nasonov
aerotransportado e os feromônios da pegada, são usados na orientação para o
alvado. Assim, estes dois grupos de substâncias químicas agem
sinergicamente no alvado, pelo menos, e quando usados para marcar a
forragem.
Um produto, o (Z)-11-eicosano-1-ol, produzido pelo ferrão, foi
identificado como sendo substância de alarme, que, também, atrai operárias
forrageadoras (Pickett, Williams, e Martin, 1982; Free et al., 1982).
Diferentemente dos feromônios da pegada, porém, não aumenta a atratividade
do odor de Nasonov. Outro grupo de odores, chamados feromônios marcadores
de forragem por Ferguson e Free (1979), induzem as campeiras, treinadas
para uma fonte de comida, a pousar; esses odores podem ser produzidos na
superfície dorsal do abdômen. Parece existirem, assim, pelo menos, quatro
diferentes sistemas de orientação, baseados em feromônios produzidos pelas
operárias: de Nasonov, de pegada, de (Z)-11, e de marcador de forragem.
Alguns deles podem ser, na verdade, o mesmo feromônio; por exemplo, o
feromônio marcador de forragem pode ser qualquer um dos outros três, e o de
pegada pode incluir componentes do ferrão. O papel desses odores em outros
contextos de orientação, como enxameação, não foi investigado, e foi
constatado que as substâncias marcadoras de forragem atuam na alimentação
artificial, mas não, nas flores. A atividade desses compostos necessita de
esclarecimento considerável, mas está claro, pelo menos, que as operárias
produzem numerosos compostos atrativos usados nas funções de orientação.
As operárias produzem, também, numerosos odores usados para alarme e

defesa da colônia (Tabela 8.1). Uma destas substâncias, a 2-heptanona, é
produzida na glândula mandibular das operárias; todas as outras substâncias
químicas de alarme são produzidas no ferrão, provavelmente na membrana
setose, na base das lancetas do ferrão. Como um grupo, estes compostos
alertam as operárias para o perigo, abaixo do nível de sensibilidade para
uma reação de ataque, e ajudam as operárias na orientação para os intrusos
que já foram ferroados. Mas os feromônios de alarme não são suficientes
para ativar, em sua totalidade, o comportamento defensivo. As operárias
expostas às substâncias de alarme postam-se em objetos estacionários, junto
à entrada do ninho, ficam agitadas, assumem posturas agressivas
características, colidem e se aglomeram em volta do objeto, mas geralmente
não ferroam, a menos que o objeto esteja em movimento (Freee, 1961a;
Maschwitz, 1964a,b; Free e Simpson, 1968; Boch, Shearer, e Petrasovits,
1970; Gary, 1974).
As substâncias de alarme, quando apresentadas separadamente, não
provocam toda a resposta defensiva e algumas são mais ativas que outras. O
odor do alarme mais fraco é a 2-heptanona, isolada pela primeira vez por
Shearer e Boch (1965). Esta substância química provoca respostas agressivas
das abelhas em guarda no alvado, mas são necessárias 20 a 70 vezes mais de
2-heptanona para provocar reação comparável com a reação ao acetato de
isoamil, produzido pelo ferrão (Boch, Breacher, e Petrasovits, 1970). A
primeira função da 2-heptanona pode ser repelir as abelhas pilhadoras e,
talvez, outros inimigos, da entrada do ninho, pois é altamente repelente
das forrageadoras (Butler, 1966; Simpson, 1966).
O primeiro composto do ferrão, identificado como uma substância de
alarme, foi o acetato de isoamil, chamado, também, por alguns autores, de
acetato de isopentil (Boch, Shearer, e Stone, 1972). Esta substância pode
ser dispersada pelas operárias ao abrir a câmara do ferrão e abanar as
asas, mas é, também, presumivelmente liberada, quando as operárias ferroam
e rompem as membranas que o produzem (Ghent e Gary, 1962; Maschwitz,
1964a). O acetato de isoamil serve, não só como substância de alarme, mas,
também, como atrativo às operárias para um local, previamente ferroado,
aumentando assim, a intensidade da resposta de uma colônia ao alarme. Este
comportamento foi observado por gerações de apicultores familiarizados com
a "regra" de que a probabilidade de ser ferroado aumenta grandemente,
depois de receber a primeira ferroada, e que o cheiro adocicado de óleo de
banana do acetato de isoamil é um bom sinal para fechar a colmeia e
retornar outro dia. A resposta ao acetato de isoamil depende da
concentração; quantidades crescentes deste odor de alarme produzem
prontamente reações mais duradouras e mais fortes (Collins e Rothenbuhler,
1978). A quantidade de 2-heptanona presente no ferrão da operária e na
glândula mandibular está correlacionada com a intensidade das respostas
agressivas pelo menos na entrada da colmeia (Kerr et al., 1974).
Mais recentemente, vários compostos, adicionais, produzidos pelo
ferrão, foram propostos como feromônios de alarme (Tabela 8.1; Blum et al.,
1978; Collins e Blum, 1982, 1983; Pickett, Williams, e Martin, 1982).
Embora todos estes compostos produzam reações de alarme semelhantes, eles
provocam respostas com diferentes intensidades na operária, após a
exposição; 2-nonanol, acetato de isoamil e (Z)-11-eicosano-1-ol são os
compostos mais ativos, produzidos pelo ferrão, e a 2-heptanona apresentou
atividade semelhante em teste padronizado de laboratório.
Por que as operárias produzem uma combinação de produtos tão
impressionante para alarme e orientação? Embora não seja incomum entre os
insetos a produção de feromônios com componentes múltiplos, as abelhas
produzem um número incomum de substâncias para relativamente poucas
funções. Uma possível razão é que cada uma das substâncias químicas está
envolvida em respostas ligeiramente diferentes. Por exemplo, alguns dos
Mark L. Winston 113

componentes do ferrão podem ser mais efetivos para provocar resposta de
alarme geral, enquanto outros podem ser envolvidos na orientação a
objetivos. Para os odores da glândula de Nasonov, o uso de todos os sete
componentes no alvado aumenta a habilidade para se orientar, embora existam
algumas diferenças na intensidade da resposta, quando os componentes são
usados separadamente, e dois dos componentes não são importantes para a
orientação do enxame. Parece que alguns dos compostos de orientação podem
ser mais importantes como marcadores do alvado, enquanto outros são
melhores marcadores de forragem. É possível, também, que um número limitado
de receptores sensoriais seja capaz de perceber cada composto e o uso de
compostos múltiplos pode aumentar o nível potencial da resposta de alarme.
Fig. 8.1. A quantidade de dois feromônios, acetato de isoamil e 2-nonanol, extraídos

de operárias de várias idades. Cada ponto representa uma única operária, e as linhas
mostram as médias para cada idade. (Dados de Allan, Winston, e Slessor, observações
inéditas.)
Outra explicação para o grande número de feromônios produzidos pela
operária pode ser que algumas destas combinações estejam envolvidas em
funções a serem ainda determinadas. Uma das evidências desta interpretação
são as diferentes idades em que as operárias produzem determinado grupo de
feromônios, pelo menos o 2-nonanol e três combinações quimicamente
relacionadas. Operárias jovens produzem pouco ou nenhum acetato de isoamil,
e a produção máxima não é alcançada antes de as operárias terem 15 a 25
dias de idade (Boch e Breacher, 1966; Allan, Winston, e Slessor,
observações inéditas). O padrão da produção do 2-nonanol é totalmente
diferente; quase nada dele, ou combinações relacionadas, é produzido por
operárias com menos de 20 dias de idade, e a produção por operárias mais
velhas é irregular, com a maioria das operárias amostradas não produzindo
quantidade apreciável deste feromônio (Fig. 8.1). Além disso, embora todas
as amostras de abelhas - operárias de dentro das colmeias, operárias
ventilando, guardas e campeiras - apresentem altos níveis de acetato de
isoamil, as campeiras produzem significativamente mais 2-nonanol do que as
outras categorias amostradas (Fig. 8.2). Estes dados implicam em que o 2-
nonanol pode ter alguma função associada com o forrageamento, diferindo,
assim, dos outros odores de alarme.
As respostas das operárias aos feromônios dependem de fatores, como
idade, temperatura e umidade. As operárias há pouco emergidas mostram
pequena resposta comportamental ou neurofisiológica para os feromônios de
alarme e para os odores produzidos pela rainha, mas respostas intensas são
verificadas, quando as operárias tem 5 a 10 dias de idade (Collins, 1980;
Masson e Arnold, 1984; Allan, Winston, e Slessor, observações inéditas)
(Fig. 8.3). As respostas mais intensas podem acontecer, quando as operárias
têm aproximadamente 28 dias de idade; parece existir crescimento intenso da
resposta imediatamente antes desse tempo, possivelmente associado com a
mudança de deveres do ninho para o campo, e outra queda em operárias com 36
dias de idade e mais velhas, possivelmente devido à senilidade. As
respostas aos feromônios do alarme são mais intensas com temperaturas mais
altas e menos intensas com umidade relativa mais alta (Collins, 1981).
8.3. Odores Produzidos pela Rainha

Nas operárias existem várias substâncias químicas envolvidas em
poucas funções; nas rainhas existem poucas substâncias químicas
identificadas, envolvidas em várias funções (veja Tabela 8.1). Os
feromônios da rainha mais conhecidos são dois ácidos produzidos na glândula
mandibular: ácido 9-keto-(E)-2-decenóico (também chamado ácido 9-
oxodecenóico, abreviadamente 9ODA) e o ácido 9-hidróxi-(E)-2-decenóico
(9HDA). Desses, o 9ODA, primeiro a ser identificado, foi chamado de
"substância da rainha", e esta substância química recebeu muita atenção da
pesquisa. Sua descoberta começou com a observação de que a remoção da
rainha com postura, da colônia, resulta, em mudanças imediatas no
comportamento da operária, seguido de desenvolvimento de rainha e,
eventualmente, de ovários em operárias. Mas as operárias expostas à
glândula mandibular da rainha, que inibe o desenvolvimento de rainha e de
ovários das operárias, se comportam como se a rainha estivesse presente
(Butler, 1959). Os 9ODA e 9HDA foram identificados como componentes ativos
da glândula mandibular, responsáveis por estes e outros efeitos (Barbier e
Lederer, 1960; Barbier, Lederer, e Nomura, 1960; Callow e Johnston, 1960;
Barbier e Hugel, 1961; Butler, Callow, e Johnston, 1961). Ambos, 9ODA e
9HDA, são altamente específicos na relação entre sua configuração química e
sua atividade; compostos próximos e isômeros dessas substâncias da rainha
mostram reduzida ou nenhuma atividade biológica (Callow, Chapman, e Paton,
1964; Doolittle, Blum, e Boch, 1970; Winston et al., 1982). Outros
feromônios podem ser produzidos pelas glândulas de Koschevnikov (abdominal)
e tergitais (dorsal), bem como por rainhas imaturas, mas, embora a
atividade biológica das substâncias destas fontes já tenha sido
demonstrada, as substâncias químicas ativas têm que ser ainda identificadas
(Renner e Baumann, 1964; Butler e Simpson, 1965; Renner e Vierling, 1977;
Velthuis, 1970; Boch, 1979; Free e Ferguson, 1982).
Mark L. Winston 115

As quantidades de 9ODA e 9HDA produzidas pela rainhas e,
conseqüentemente, os efeitos dessas secreções, dependem da idade da rainha
e se fecundada ou não, da hora do dia e da estação do ano. Princesas com
menos de 2 dias de idade produzem, em média, só 7µg de 9ODA, enquanto
princesas com 5 a 10 dias de idade produzem 108 a 133µg e rainhas em
postura com menos de 18 meses de idade produzem 100 a 200µg. A secreção de
9ODA é, assim, uma função da idade da rainha, mais que conseqüência do
acasalamento e/ou postura. Rainhas velhas em postura mostraram produção
reduzida de 9ODA, e esta baixa produção pode estar associada à substituição
da rainha pelas operárias (Butler e Paton, 1962; Callow, Chapman, e Paton,
1964; Pain, Barbier, e Roger, 1967; Shearer et al., 1970). A reduzida
atividade biológica dos extratos de princesas, comparadas com as das
rainhas em postura, é condizente com sua mais baixa produção de 9ODA
(Butler, 1957a, 1960). O 9HDA é produzido em quantidades, consideravelmente
menores que o 9ODA em rainhas em postura, aproximadamente 5µg por rainha
(Callow, Chapman, e Paton, 1964). As princesas mostram diminuição na
produção de ambos, 9ODA e 9HDA, no final do verão e início do inverno,
quando as colônias se tornam menos ativas, e a produção de 9ODA alcança o
máximo durante as tardes, período mais propício para o acasalamento (Pain,
Roger, e Theurkauff, 1972, 1974; Pain e Roger, 1978).
Fig. 8.2. Relação entre a atividade e a quantidade de feromônios produzidos pelas

operárias. Foram apanhadas abelhas de favos das áreas de cria de dentro das colmeias, foram
apanhadas abelhas ventiladoras e guardas do alvado, enquanto executavam atividades, e
campeiras que estavam retornando para a colmeia cheias de mel ou carregadas de pólen.
(Dados de Allan, Winston, e Slessor, observações inéditas.)
Foi demonstrado que ambos, 9ODA e 9HDA, como também feromônios não

identificados, têm numerosas funções biológicas como inibição do
desenvolvimento de rainha e de enxameação, inibição do desenvolvimento dos
ovários nas operárias, atração do zangão para acasalamento, atração das
operárias para os enxames, estabilização do agrupamento do enxame,
excitação para liberação do feromônio de Nasonov, indução da operária para
forragear e reconhecimento da rainha. Embora seja provável que os
feromônios produzidos pela rainha estejam, até certo ponto, envolvidos
nessas funções, é difícil avaliar seus efeitos, por vários razões. Na
pesquisa dessas substâncias, foram empregadas diversas técnicas, utilizando
para os ensaios, abelhas do campo, de dentro da colmeia e engaioladas no
laboratório. Além disso, diferentes concentrações, isômeros, combinações de
substâncias químicas e de extratos de abelhas e, em alguns casos, sínteses
pobres desses feromônios, resultando na produção de substâncias químicas
erradas ou misturas. Freqüentemente, não foram, também, padronizados
fatores, como idade e condição fisiológica da operária e da rainha, e,
deve-se lembrar ainda, que a maioria das funções da colônia foram
controladas, também, por mecanismos comportamentais não químicos, além de o
serem por feromônios. Não obstante, a substância da rainha está envolvida
em, pelo menos, algumas das seis funções a seguir tratadas.
Fig. 8.3. Eletroantenograma das respostas de operárias de várias idades ao 2-nonanol

e ao acetato de isoamil. (Dados de Allan, Winston, e Slessor, observações inéditas.)
8.3.1. INIBIÇÃO DO DESENVOLVIMENTO E DA CRIAÇÃO DA RAINHA E ENXAMEAÇÃO

Uma das primeiras funções do 9ODA e 9HDA, demonstrada por cientistas,
é a inibição do desenvolvimento e criação de rainha, o que previne a
reprodução pela enxameação ou substituição da rainha. As primeiras
pesquisas (revisado por Butler, 1959, 1960) mostraram que as substâncias
produzidas pela glândula mandibular da rainha inibem as operárias de criar
rainhas, e que estas substâncias são mais ativas em glândulas de rainhas
fecundadas que em princesas. Foi demonstrado, também, que a quantidade de
Mark L. Winston 117

substância da rainha necessária para inibir uma colônia de desenvolver
rainha, aumenta com o número de operárias da colônia, e foi demonstrado,
também, que rainhas substituidas naturalmente, ou de enxames, contêm menos
substância de rainha do que rainhas fecundadas e em postura. Trabalho mais
recente confirmou que ambos, 9ODA e 9HDA, agem junto, inibindo o
desenvolvimento de rainha (Butler, 1961; Butler e Paton, 1962; Butler e
Callow, 1968); substâncias não identificadas das glândulas tergitais
(abdominais) podem ter efeito semelhante (Velthuis, 1970). É interessante
observar operárias que visitaram realeiras, contendo pupas de rainha,
circularem pela colônia e contactarem outras operárias com as antenas,
indicativo da transferência do feromônio, e que a presença da pupa da
rainha inibe a produção de realeira; essas reações não são verificadas com
apresença de ovos ou larvas de rainhas (Boch, 1979; Free e Ferguson, 1982).
Assim, a pupa imatura da rainha produz substâncias que previnem o
desenvolvimento adicional de rainha possivelmente, mas não necessariamente,
o 9ODA e/ou o 9HDA.
O feromônio da pegada produzido nas glândulas tarsais da rainha pode,
também, estar envolvido na primeira fase da inibição do desenvolvimento da
rainha, associado à enxameação e à construção de realeira. Uma rainha que
caminha sobre uma superfície de vidro deixa um rastro oleoso e incolor, a
uma taxa de 0,8mg/h de material, e este material se origina evidentemente
nas glândulas tarsais de Arnhart. Ao aplicar uma combinação de extratos das
glândulas mandibulares e tarsais, nas bordas de fundo do favo, em colônias
superpovoadas, a construção de realeiras foi inibida (Lensky e Slabezki,
1981). Nenhuma dessas secreções afeta a construção de realeira, quando
aplicadas separadamente. Ou seja, o superpovoamento da colônia pode impedir
que a rainha se desloque até a parte inferior dos favos e ali deposite o
feromônio da pegada. Isto, em combinação com a secreção da glândula
mandibular, pode inibir a construção de realeiras e, assim, atrasar ou
prevenir a enxameação. O ingrediente ativo, porém, não foi ainda isolado, e
não está claro se existe alguma relação entre este feromônio e o feromônio
da pegada da operária.
8.3.2. INIBIÇÃO DO DESENVOLVIMENTO DOS OVÁRIOS DA OPERÁRIA

Numerosos estudos demonstraram que as substâncias produzidas pela
rainha inibem o desenvolvimento dos ovários da operária e sua postura
(Voogd, 1955; Butler, 1957b, 1959; Verheijen-Voogd, 1959; Pain, 1961;
Butler e Fairey, 1963; Velthuis 1970, 1972). Este efeito só foi investigado
para o 9ODA, e, embora iniba o desenvolvimento dos ovários da operária, a
inibição não é tão efetiva quanto a presença de uma rainha fecundada. Podem
ser necessários, assim, outros feromônios ou comportamentos associados às
rainhas fecundadas, para a inibição completa, inclusive, substâncias das
glândulas abdominais tergitais da rainha, além de feromônios produzidos
pela cria, que são importantes para a inibição do desenvolvimento dos
ovários da operária (Jay, 1970; Velthuis, 1970).
8.3.3. ATRAÇÃO DO ZANGÃO PARA O ACASALAMENTO

A atração do zangão pelas princesas para acasalamento foi demonstrada
inicialmente como resposta ao extrato da glândula mandibular e, em seguida,
foram identificados o 9ODA e, com menor intensidade, o 9HDA, como sendo os
componentes ativos (Gary, 1962; Butler e Fairey, 1964). Os zangões podem
ser atraídos pelos feromônios da rainha a distâncias de até 60m e o 9ODA
pode funcionar em distâncias menores como um afrodisíaco, para estimular a
cópula entre rainha e zangão. Foram encontrados feromônios não
identificados das glândulas tergitais (dorsal), para atrair o zangão a
distâncias menores do que 30cm, que aumentam sua atividade de cópula
(Renner e Vierling, 1977), e é possível que possam ser liberados feromônios
atraentes pelas glândulas de Koschevnikov, quando a câmara do ferrão da
rainha é aberta, antes do acasalamento (Butler e Simpson, 1965; Gary,
1974).
8.3.4. ATRAÇÃO PARA ESTABILIZAÇÃO DO AGRUPAMENTO DO ENXAME

As secreções da glândula mandibular da rainha têm três funções
associadas ao enxame: atrair as operárias para o agrupamento, estabilizar o
agrupamento e ajudar na movimentação do enxame para um novo local de
nidificação (Morse, 1963; Simpson e Riedel, 1963; Butler, Callow, e
Chapman, 1964; Butler e Simpson, 1967; Morse e Boch, 1971; Avitabile,
Morse, e Boch, 1975; Winston et al., 1982). Quando um enxame sai de um
ninho, as operárias são atraídas pela rainha para onde quer que ela vá;
parece que o 9ODA é mais ativo na atração das operárias em vôo, enquanto o
9HDA parece funcionar melhor para estimular o pouso e o amontoamento em
cachos. Uma vez formado o agrupamento, ambos os feromônios, mas o 9HDA em
particular, ajudam a estabilizar o agrupamento e a evitar que as operárias
se inquietem e o abandonem antes que o enxame voe para um novo local de
nidificação. Quando o enxame levanta vôo para o novo ninho, as operárias
sentem a presença da rainha pelo odor do 9ODA, e o enxame se move como um
grupo, se a rainha estiver presente. Para a formação do agrupamento e
movimentação do enxame, os feromônios de Nasonov agem em conjunto com as
substâncias produzidas pela rainha.
8.3.5. ESTÍMULO PARA LIBERAÇÃO DO FEROMÔNIO DE NASONOV E FORRAGEAMENTO

PELAS OPERÁRIAS
A exposição ao 9HDA estimula as operárias a liberarem os feromônios
de Nasonov no alvado, já o 9ODA não tem efeito semelhante (Ferguson e Free,
1981). Tal diferença sugere que o 9HDA, mais do que o 9ODA, pode estimular
a liberação do feromônio de Nasonov pelas operárias que acabaram de pousar
nos agrupamentos. O forrageamento de néctar pode, também, ser estimulado
pela presença da rainha com postura, extrato da rainha ou só o 9ODA
(Jaycox, 1970a), embora existam certamente muitos outros fatores, além dos
feromônios, importantes na indução ao forrageamento.
8.3.6. ATRAÇÃO PELA RAINHA E SEU RECONHECIMENTO

Finalmente, as substâncias da rainha são fundamentais no
reconhecimento e na atração das operárias. Há dúvida se o 9ODA e o 9HDA,
também atraem as operárias e lhes possibilita identificar as operárias e a
rainha da própria colônia; substâncias do abdômen têm, também, o mesmo
efeito ( Butler e Simpson, 1965; Velthuis, 1970; Simpson, 1979).
Está claro que os dois feromônios conhecidos produzidos pela rainha,
9ODA e 9HDA, e alguns compostos ainda não identificados, exercem influência
considerável nos comportamentos das operárias e nas funções da colônia.
Existem, porém, sérias controvérsias em relação aos feromônios da rainha, o
que não é nenhuma surpresa, considerando a complexidade dos efeitos deles e
a ausência de compostos perfeitamente identificados, com os quais
trabalhar. Três aspectos muito pesquisados dos feromônios de rainha – o
papel do 9HDA, a importância relativa das substâncias da glândula
mandibular em oposição aos outros feromônios não identificados e o modo de
transmissão e de ação das substâncias da rainha – são os tópicos tratados,
a seguir, nesta seção.
Enquanto o 9HDA foi apresentado ser ativo, tanto sozinho como em
sinergismo com o 9ODA, nas cinco funções discutidas anteriormente, outros
estudos demonstraram ser pequena ou nula a ação do 9HDA na atração das
operárias aos enxames (Morse e Boch, 1971), na inibição do desenvolvimento
de rainha (Boch e Lensky, 1976) e na atração aos zangões (Blum et al.,
1971; Boch, Shearer, e Young, 1975). A natureza contraditória desses
resultados foi eliminada com a revelação de que o 9HDA, usado em algumas
Mark L. Winston 119

das experiências, era de pureza questionável (Boch, Shearer, e Young,
1975). Mas o 9-hidróxil, grupo funcional do 9HDA, é chiral (Fig. 8.4), e é
possível que o enanciômero usado possa ter influenciado a resposta
comportamental. Investigou-se este problema, usando o comportamento do
enxame que se agrupa, como um indicador biológico (Winston et al., 1982), e
ficou provado que a forma R(–) é significativamente mais efetiva em
retardar a dispersão do enxame do que a forma S(+), e, mais adiante, que o
9HDA produzido pelas rainhas é predominantemente (85%) da forma mais ativa
R(–) (Slessor et al., 1985). Assim, pelo menos algumas das diferenças de
atividade atribuídas ao 9HDA por vários investigadores, parece serem
devidas à forma do feromônio usado. A importância de identificar e
sintetizar o isômero ativo destas substâncias da rainha foi enfatizada por
Doolittle, Blum e Boch (1970), que descobriram que o isomero "cis" (Z) do
9ODA não era atraente aos zangões, mas que o isomero "trans" (E) era.
Fig. 8.4 Os enanciômeros do ácido 9-hidroxi-(E)-2-decenóico, mostrando as duas formas

chiral da molécula.
Um segundo assunto controverso na pesquisa dos feromônios é a

eficácia relativa da substância mandibular e das outras substâncias da
rainha. Uma das contribuições mais interessantes para este problema foi a
criação de Gary (1961a), que desenvolveu técnica para remover a glândula
mandibular da rainha; as rainhas sem as mandíbulas podem sobreviver e, se
forem fecundadas, podem pôr ovos, durante muitos meses. Em alguns estudos,
as rainhas sem a glândula mandibular perderam aproximadamente 85% da sua
atratividade para as operárias, quando colocadas em colônias engaioladas e
em enxames (Gary, 1961b; Velthuis e van Es, 1964). Este resultado sugere
que a secreção mandibular é o componente mais importante na atração das
operárias para as rainhas. Mas quando rainhas fecundadas, cujas glândulas
mandibulares tinham sido removidas, foram apresentadas a colônias pequenas
por Velthuis e van Es (1964) e Velthuis (1970), o resultado foi
surpreendente: as rainhas foram aceitas pelas colônias e trabalharam
normalmente durante, pelo menos, 3 meses. Colônias com rainhas sem
mandíbula formaram a corte normal, ao redor da sua rainha e não tentaram
criar outra, e as operárias não mostraram nenhum aumento no desenvolvimento
dos ovários. Foi constatado que os feromônios ativos, responsáveis por
estes comportamentos normais, se originaram nas glândulas abdominais. Estes
resultados não devem ser interpretados como demonstração de que o 9ODA e o
9HDA não influenciam essas funções na colônia; a sua importância foi
comprovada claramente em muitos outros estudos. Como Velthuis (1970)
conclui corretamente os feromônios mandibulares e outros têm efeitos muito
semelhantes nas colônias; em algumas situações, um grupo de feromônios pode
ser suficiente para realizar controle completo sobre uma função da colônia
e, em outras, os efeitos deles serão somados. Assim, o contexto
comportamental no qual os feromônios agem, torna difícil a compreensão de
seus efeitos.
Outra área de grande interesse é a forma de transmissão e de ação dos
feromônios da rainha. Deve existir um mecanismo de transmissão, além dos
contatos diretos operária-rainha, pois algumas operárias não contatam
diretamente a rainha; não obstante, apresentam os efeitos da ação dos
feromônios. Por exemplo, num experimento, dois grupos de operárias foram
separados por uma tela, através da qual eles poderiam se tocar mas não
poderiam passar. A um grupo foi dada uma rainha engaiolada, enquanto o
outro ficou sem rainha; mas, nem no grupo com rainha nem no grupo sem houve
qualquer desenvolvimento de ovário (Verheijen-Voogd, 1959).
Foram propostos três modos de transmissão: 1 - durante a troca de
comida entre operárias, 2 - volátil e pela superfície exposta do corpo das
operárias, particularmente, 3 - durante os contatos com as antenas. Destes,
só o modo de transmissão volátil foi conclusivamente demonstrado. Embora
nenhuma das secreções mandibulares identificadas seja particularmente
volátil, ambos, operárias e zangões, fora do ninho, são atraídos pela
rainha, pelos extratos da rainha e pelo 9ODA e/ou 9HDA; as operárias são
atraídas durante a enxameação e os zangões, no acasalamento. Em ambos os
casos, só odores aerotransportados podem explicar a atração.
Com relação às outras duas hipóteses, existem mais evidências da
transmissão pela superfície do corpo do que pela troca de comida.
Considerando que as operárias trocam, freqüentemente, líquidos, a hipótese
da troca de comida é muito atraente (revisto por Gary, 1974, e Michener,
1974). Nixon e Ribbands (1952) demonstraram que xarope de açúcar marcado
radioativamente pode ser distribuído à maioria das operárias da colmeia, em
poucas horas. Embora extratos de rainha adicionados à água das operárias
tenham mostrado algum efeito inibitório no comportamento da operária,
extratos misturados com xarope de açúcar, com concentração superior a 5 a
10%, não mostraram nenhum efeito (Verheijen-Voogd, 1959; Erp, 1960). Os
relatórios acima podem, na verdade, ter registrado o transporte pela
superfície de feromônios recebidos, durante a alimentação.
Em contrapartida, há evidências abundantes para a hipótese do
transporte pela superfície. Primeiro, foi verificado que o 9ODA marcado
radioativamente passou, em operárias imobilizadas, de uma parte do corpo
para outra, externa e internamente, por translocação, embora um pouco do
movimento do material radioativo possa ter ocorrido devido a tritium de
labile em lugar do 9ODA (Butler et al., 1974). Segundo, parte do corpo, ou
outra superfície, que esteve em contato com uma rainha fica atraente para
as operárias (Verheijen-Voogd, 1959; Velthuis, 1972). Terceiro, nas antenas
há células específicas receptoras do olfato, especializadas para a
percepção do 9ODA (Kaissling e Renner, 1968). Quarto, o comportamento das
operárias, enquanto assistem a rainha e depois de atendê-la, reforçam
fortemente a idéia do transporte de feromônio pela superfície (Verheijen-
Voogd, 1959; Velthuis, 1972; Seeley, 1979; Ferguson e Free, 1980). As
operárias da corte à rainha tocam-na com as antenas particularmente e com a
língua (Fig. 8.5). Mais freqüentemente, as pontas das antenas escovam leve
e rapidamente a rainha, embora, às vezes, as antenas inteiras sejam
passadas sobre o seu corpo com agitação. Após esses contatos, as operárias
geralmente esfregam as antenas com suas pernas dianteiras, distribuindo
presumivelmente os feromônios entre as antenas, a língua e as pernas
dianteiras. Mais significativo, as operárias que entraram em contato a
rainha desta maneira, circulam pela colônia, estabelecendo contatos de
antenas com outras operárias, a taxas altas, por aproximadamente 30min. Uma
operária típica trocará contatos com as antenas de outras, média de 56
durante este tempo, mas trocará comida só duas vezes. As operárias tendem a
executar essas atividades com idade de 3 a 9 dias; embora as operárias com
esta idade não se especializem em contatos com a rainha, elas são
particularmente atraídas pelas substâncias dela (Pham, Roger, e Pain,
Mark L. Winston 121

1982). Seeley (1979) propôs para estas operárias o nome de "abelhas
mensageiras" e ele, bem como os outros citados acima, concluiu que os
feromônios são distribuídos sobre o corpo da rainha pela sua corte e são
apanhados pelas operárias em contatos diretos com a ela, e, então, são
transportados, através da colônia, pelas abelhas mensageiras.
Fig. 8.5. O movimento hipotético dos feromônios produzidos pela rainha, e levados
pelas operárias mensageirasa outras operárias por transmissão de superfície e pelo
deslocamento interno.
As substâncias da rainha agem provavelmente no sistema hormonal da
operária, quando os feromônios são transferidos da superfície para o
interior do corpo. Num experimento (Butler e Fairey, 1963), a injeção de
9ODA suprimiu, em parte, o desenvolvimento do ovário, provavelmente por ter
inibido o crescimento dos "corpora allata", glândula que secreta os
hormônios responsáveis pelo estímulo do desenvolvimento do ovário (Lüscher
e Walker, 1963; Gast, 1967). O crescimento de células neurossecretoras
pode, também, ser inibido pela substância da rainha (Gast, 1967). Numerosos
estudos mostraram que a substância da rainha apresenta um declínio gradual
na sua atividade, por um período de 30min, com uma meia-vida de 15 a 20min

(Velthuis, 1972; Juska, 1978; Seeley, 1979; Juska, Seeley, e Velthuis,
1981). O mecanismo para esse declínio de efetividade pode envolver
volatilização, mas os feromônios conhecidos da rainha não são
particularmente voláteis, sugerindo que algum mecanismo de desativação
enzimática pode metabolizar as substâncias de rainha em formas inativas
(Pain e Barbier, 1981). Esta desativação do feromônio é bastante importante
para as funções da colônia, uma vez que pode servir como um sinal para
alterar o comportamento das operárias, como resposta às mudanças das
condições da colmeia.
8.4. Outros Feromônios

Além dos feromônios produzidos pela rainha e operárias adultas, há
alguma evidência de que os zangões e a cera dos favos podem produzí-los, e
grande evidência de que a cria os produz. Além disso, as abelhas e os
odores do ninho interagem, para promover formas de reconhecimento que as
operárias podem usar para reconhecer sua própria colônia e rainha.
Estudo recente demonstrou que as secreções das glândulas mandibulares
são atraentes aos zangões que voam nas áreas de congregação (Lensky et al.,
1985). Os compostos atraentes são sintetizados evidentemente através de
células secretoras, durante os primeiros 9 dias da vida do zangão e são,
então, armazenados até seu uso. Este trabalho reforça a hipótese anterior
de Gerig (1971, 1972) que as cabeças de zangão são atraentes aos zangões em
vôo. A função, porém, destes compostos atrativos permanece desconhecida;
uma vez que a atração de zangões para outros zangões não tem função
biológica conhecida, estes feromônios podem ser mais importantes na atração
das rainhas para as áreas de congregação.
Foram encontradas substâncias voláteis em cera de favos vazios, que
aumentam a taxa de armazenamento de néctar. Isto pode estimular o
forrageamento de néctar em colônias que têm espaço para armazenar mais mel
(Rinderer, 1981).
Odores de cria parece terem dois efeitos, pelo menos, em operárias
adultas: estimulam o forrageamento e previnem o desenvolvimento dos
ovários. A presença da cria estimula o forrageamento, em particular, de
pólen (veja revisões de Free, 1967b, e Scott, 1986), e um extrato de larvas
de operárias tem o mesmo efeito estimulador (Jaycox, 1970b). O
desenvolvimento dos ovários da operária é inibido pela cria de operária,
seja ela operculada ou não, tanto em situações de rainha presente como
ausente (Kropacova e Haslbachova, 1970, 1971; Jay, 1972). Podem existir
ambos, um componente volátil e um de contato, pelos quais as operárias
reconhecem a presença da cria (Jay, 1972; Free e Winder, 1983); um dos
feromônios de contato pode ser o gliceril-1,2-dioleato-3-palmitate
(Koeniger e Veith, 1983). O motivo de ambas as crias, de operárias e de
rainha, inibirem o desenvolvimento dos ovários na operária adulta é para
retardar o aparecimento de operárias poedeiras, nas situações
desesperadoras de falta de rainhas. Se uma colônia perde a rainha, a
presença de cria de operária permite-lhe criar uma nova e por isso, não
existe vantagem em desenvolver operárias poedeiras. Em contraste, a
ausência de cria significa que a única possibilidade de reprodução ainda
existente para a colônia, é pelo desenvolvimento de operárias poedeiras e,
de fato, este desenvolvimento ocorre em 14 dias, para as colônias das quais
ambas as crias, de operária e de rainha, foram removidas e, em 30 dias, em
colônias com cria sem rainha.
Um papel final dos feromônios está no reconhecimento da família e da
colmeia, por meio do qual as operárias reconhecem a própria rainha e a
colônia e, em alguns casos, diferenciam entre as irmãs e meio-irmãs. A
primeira evidência do reconhecimento das companheiras vem das observações
Mark L. Winston 123

do comportamento de operárias-guardas no alvado. Num estudo, praticamente
todas as operárias pertencentes à colônia foram admitidas, enquanto as
pertencentes a outras colônias, menos de 40% foram aceitas (o Butler e
Free, 1952). Durante séculos, os apicultores observaram que uma rainha
estranha introduzida na colônia é imediatamente morta pelas operárias, a
menos que ela esteja protegida por algum tipo de gaiola, durante alguns
dias, até que as operárias a ela se acostumem. O reconhecimento da rainha
foi demonstrado, também, usando enxames, aos quais foi permitido que as
operárias escolhessem entre se amontoar junto de sua própria rainha ou de
uma estranha, e a escolha recaia, geralmente para a própria rainha(Boch e
Morse, 1974, 1979; Ambrose, Morse, e Boch, 1979).
As potenciais formas de reconhecimento das companheiras podem ser
visuais, sonoras ou olfativas, embora os dois primeiros sejam improváveis,
uma vez que o reconhecimento pode ocorrer no interior escuro de um ninho, e
o sentido da audição é muito limitado nas abelhas. O uso de odores no
reconhecimento foi demonstrado pela primeira vez por Kalmus e Ribbands
(1952): eles demonstraram que campeiras de duas colônias, treinadas para
coletar em pratos de açúcar, foram atraídas, preferencialmente, pelo prato
visitado pelas abelhas da própria colônia, e esta atração era devida a
algum odor deixado pelas operárias. Todas as pesquisas subseqüentes
confirmaram a natureza olfativa do reconhecimento das companheiras
(revisado por Breed, 1985).
Há duas fontes potenciais de odores de reconhecimento: as próprias
abelhas e os odores adquiridos do ambiente, flores, própolis ou outras, e
ambas parece estarem envolvidas. Renner (1960) demonstrou que o
reconhecimento pode ser manipulado, aplicando odores externos, Boch e Morse
(1981) mostraram que o reconhecimento da rainha pode ser manipulado,
aplicando odores artificiais. Odores produzidos pelas abelhas estão
envolvidos, também, no reconhecimento das companheiras, como foi
demonstrado por experiências, nas quais todas as fontes ambientais foram
mantidas constantes: operárias companheiras e não companheiras ou rainhas
foram removidas da colônia antecipada ou emergencialmente, e elas foram,
então, reintroduzidas em suas próprias colônias ou em colônias estranhas,
alguns dias mais tarde (Breed, 1981, 1983b). Foram aceitas,
significativamente, mais operárias e rainhas companheiras do que não
companheiras, indicando que as abelhas produzem indicações internas, pelas
quais as operárias podem discriminar entre as abelhas ou rainha da própria
colônia e as estranhas. É, até mesmo, mais notável o resultado de estudos
recentes que serão discutidos no Capítulo 12, demonstrando que as operárias
podem discriminar entre a irmã e meio-irmã, tanto operárias como rainhas,
em ambas as fases, larval e adulta. Enquanto todas estas capacidades de
reconhecimento de companheiras estão baseadas indubitavelmente em odores,
nenhuma das substâncias químicas pertinentes, ou relações de substâncias
químicas, foram ainda identificadas. Sugestões de reconhecimento podem
envolver até mesmo diferenças sutis em relações ou concentrações de
feromônios, em vez de diferentes substâncias químicas, pois as operárias
podem detectar pequenas diferenças de concentração de, até mesmo, um único
composto (Kramer, 1976).
Em resumo, é bastante evidente que os feromônios exercem influência
considerável no comportamento da abelha e que só se começou a entender tal
fato. Agora, que se está atento ao quanto ainda existe para aprender a
respeito de feromônios, e se tem condições de tirar proveito dos recentes
avanços nas técnicas usadas, para analisar concentrações mínimas de odores
de insetos isolados, a influência dos feromônios no comportamento da abelha
será certamente uma das principais áreas de pesquisa biologica, durante os
próximos anos.

Mark L. Winston 125
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Como os outros insetos sociais, as abelhas podem integrar suas
atividades, de forma que a soma das funções da colônia seja muito maior que
os indivíduos poderiam conseguir independentemente. Para que essa
integração aconteça de modo significativo, os indivíduos devem ter
condições de se comunicarem, particularmente para informar aos seus membros
a disponibilidade de recursos fora do ninho. A comunicação, junto com os
mecanismos de orientação, que podem funcionar para longas distâncias,
permitem o recrutamento e a exploração de recursos, e é uma das bases das
colônias de insetos sociais.
Nenhum assunto no campo do comportamento animal recebeu provavelmente
mais atenção do que a comunicação e os mecanismos de orientação das
abelhas. As primeiras e mais simples observações de tal comportamento foram
que, alguns minutos após uma operária descobrir um prato com mel, uma, em
seguida, várias, depois, dezenas de operárias aparecem, até mesmo, se a
colônia mais próxima estiver a quilômetros de distância. É claro que as
primeiras exploradoras a descobrir o recurso podiam, ao retornar ao ninho,
comunicar sua localização às outras operárias. A natureza dos mecanismos
envolvidos nesta comunicação e na orientação, para e do ninho, só foram
descobertos, depois de meio século e é, ainda hoje, um dos tópicos mais
significativos continuamente pesquisados do comportamento animal.
O núcleo do recrutamento de abelhas é a linguagem da dança, pela qual
são transmitidas informações notavelmente precisas de distância, direção e
qualidade dos recursos, entre operárias individuais, executando várias
danças, dentro do ninho ou nos enxames. Relacionados muito de perto com o
idioma, estão os mecanismos de orientação, pelos quais as operárias podem
partir do e voltar ao ninho; as pesquisas em comunicação estão, por isso,
muito ligadas aos estudos de orientação. Estes estudos tiveram origem, em
grande parte, no brilhante trabalho de Karl von Frisch e seus discípulos,
que envolveu um do mais refinados, extensos e cuidadosos projetos de
pesquisa em toda a ciência. Este trabalho foi apresentado, com grandes
detalhes, no livro clássico de von Frisch, A Linguagem da Dança e
Orientação das Abelhas (1967a), que, naquele data, citou perto de 800
referências. Outras revisões recentes foram feitas por Lindauer (1961), von
Frisch (1967b), Michener (1974), Gould (1976), e Dyer e Gould (1983); onde
podem ser encontradas referências completas sobre os tópicos discutidos a
seguir.
9.1. Linguagem da Dança

Embora pareça que a descoberta da linguagem da dança na abelha é
relativamente direta, sem ver o passado, na verdade exigiu longa série de
experiências incrivelmente simples, que eventualmente demonstravam que as
abelhas conseguem esta forma de abstração, o método simbólico de
comunicação. A existência de alguma forma de comunicação foi demonstrada
pela primeira vez por Maeterlinck, na virada do século, numa experiência,
na qual deixou que uma campeira encontrasse um prato com mel e, depois,
retornasse à colmeia. Ao sair da colmeia para outro vôo, a campeira foi
apanhada, e não lhe foi permitido voltar à fonte de comida. Não obstante,
outras operárias apareceram imediatamente no prato, e fica evidente que o
acharam, graças a alguma informação que lhes foi passada dentro da colmeia
pela operária presa. Usando técnicas semelhantes com núcleos de observação,
com laterais de vidro, von Frisch e outros observaram que uma campeira, ao
retornar, executa na colmeia freqüentemente uma dança, e que é seguida por
Mark L. Winston 127

outras operárias; as operárias recrutas correm atrás da dançarina,
estabelecem contato de suas antenas com o corpo dela e provam a comida
regurgitada. Destas experiências apareceu inicialmente que as recrutas
tomavam conhecimento do odor da fonte de comida, a partir da abelha
exploradora, e que este mecanismo olfativo explicava a comunicação pela
dança.
Esta explicação, porém, não era convincente, uma vez que foi
verificado que as operárias podiam ser recrutadas para flores que se
encontravam a muitos quilômetros de distância, até mesmo contra o vento, e
o odor sozinho não podia explicar este fenômeno. Num experimento, von
Frisch colocou vários pratos com xarope de açúcar perfumado, a várias
distâncias e direções de uma colônia. Como somente alguns deles foram
descobertos, ficou evidente que o odor sozinho não era suficiente para
explicar o recrutamento. Durante anos de observações e experimentações, von
Frisch e seus colegas determinaram gradualmente que as informações de
distância, direção e qualidade eram transmitidas durante as danças, e que,
de fato, havia vários tipos de dança, usados em diferentes situações.
Desses estudos e dos trabalhos subseqüentes de outros investigadores, foram
identificadas três danças básicas: a dança circular, a dança do requebrado
e a dança da vibração dorsiventralabdominal (DVAV). Foram constatadas
outras danças, além dessas, envolvendo empurrões, zumbidos, vibrações e
tremuras, ainda pouco entendidas.
A dança circular é usada principalmente no recrutamento para
recursos, a dança do requebrado, no recrutamento para recurso e
transmitição de informações sobre os locais novos para nidificação, e a
dança DVAV, para estimular o forrageamento, controlar o nascimento da
rainha e controlar a enxameação, durante a reprodução da colônia. Todas
elas podem ser executadas, ou na superfície do favo, dentro das colmeias,
ou na superfície do enxame, fora das colmeias. Dentro das colmeias, as
danças são executadas normalmente perto da entrada, e ali podem ser vistas
recrutas em potencial esperando pela informação das exploradoras sobre a
localização dos recursos.
Para estudar estas danças são necessários só três componentes
metodológicos: uma colmeia de observação para estudar as danças, um prato
de comida, contendo xarope de açúcar, fora da colmeia, e algum tipo de
pintura ou números para marcação das operárias. Não existe melhor prova da
existência da dança do que o fato de, uma vez aprendida a linguagem, o
observador treinado poder usar estas ferramentas, para ler a linguagem e
descobrir exatamente para onde as operárias dançarinas estão indo.
9.1.1. DANÇA CIRCULAR

A dança circular é a dança mais simples e não transmite com precisão
as informações de distância ou direção. Ela informa simplesmente às
operárias que, nas proximidade do ninho, a menos de 15m, existe um recurso.
Antes de executar esta dança ao chega à colmeia, a operária que descobriu
fonte de comida nas proximidades troca, primeiro, néctar com as outras. Ela
executa, então, a dança circular, sendo seguida de perto e tocada com as
antenas pelas operárias assistentes (Fig. 9.1). Nesta dança, a dançarina
faz repetidamente pequenos círculos, inverte e segue no sentido oposto, a
cada 1 ou 2 revoluções, e, por vezes, mais freqüentemente. Podem ocorrer
até 20 reversões com danças que duram só alguns segundos ou até minutos.
Freqüentemente é trocada comida novamente entre a dançarina e as abelhas do
ninho, e a dança é encerrada. A dançarina pode depois deixar o ninho para
outra viagem de forrageamento, enquanto as recrutas se limpam, apanham um
pouco de mel que servirá de energia para o seu vôo e deixam a colmeia. Num
grupo de experiências, von Frisch mostrou que de 174 operárias, que tinham
contactado uma dançarina, 155 (89%) encontraram o prato de comida em 5min,

indicando o potencial de recrutamento rápido da dança circular.
Não existe nenhuma evidência, porém, de que a dança circular
transmita a informação exata da localização da fonte de comida, e parece
que as recrutas têm que procurar nas vizinhanças do ninho para encontrá-la.
Evidentemente, as recrutas voam em círculos crescentes em volta do ninho e
se orientam para a fonte de comida usando odores passados durante a dança.
Isso pode ser demonstrado, treinando as operárias com uma solução de açúcar
impregnada com forte odor de erva-doce, citronela ou menta. Se as recrutas
aparecem, o odor pode ser trocado, e as recrutas novas, treinadas para o
odor antigo, terão dificuldade para encontrar o prato de açúcar, enquanto
que as recrutadas para o novo odor podem encontrá-lo, mas não conseguem
achar os pratos com o odor original. As operárias podem, também, liberar
feromônios de Nasonov nos pratos de comida para atrair recrutas que estejam
chegando, embora tal liberação de feromônios não seja comum em flores.
Fig. 9.1. A dança circular indica um recurso próximo do ninho. A campeira que retorna
está no grupo de operárias de cima, trocando néctar regurgitado com as recrutas em
potencial; no grupo de baixo, está executando a dança circular e sendo seguida pelas
Mark L. Winston 129

possíveis recrutas. (Redesenhado, a partir de von Frisch, 1967a.)
Pela dança circular podem ser comunicadas, também, as qualidades da
fonte de comida, de forma que soluções de açúcar mais concentradas provocam
danças mais vigorosas e mais duradouras. A operária, por exemplo, que
descobriu fonte de açúcar é mais provável que, no seu retorno, dance para
soluções de concentração mais alta e a duração da dança aumentará também
para soluções com concentrações crescentes de açúcar. As danças exibem mais
"vigor", com vibrações abdominais muito mais pronunciadas, durante as
danças para recursos melhores. A eficácia do crescente tempo e vigor da
dança pode ser demonstrada pelo número de operárias recrutadas; para uma
concentração de açúcar de apenas 0,5molal foram recrutadas 10 operárias,
num período de 30min de observação, enquanto cerca do dobro de operárias
foram recrutadas para uma solução 2molal. É interessante que as
concentrações de açúcar que provocam as danças mais vigorosas mudam durante
a estação e dependem da escassez de néctar no campo. Lindauer (1949)
demonstrou que, quando o néctar era abundante, foi necessária concentração
alta de açúcar para iniciar a dança, ao passo que durante um período de
escassez de néctar, concentrações baixíssimas de açúcar estimularam o mesmo
nível de danças.
Fig. 9.2. Transição da dança em círculo para a dança do requebrado. À esquerda,

estão as danças de transição em forma de foice, usadas pela maioria das raças de abelhas, e
à direita, as danças de transição diretas, usadas pela Apis m. Cárnica. (Redesenhado, a
partir de von Frisch, 1967a.)
As operárias que descobriram fontes de pólen usam, também, a dança
circular para estimular as recrutas, de modo muito semelhante ao usado para
as fontes de néctar. As operárias que chegam carregadas com pólen são
antenadas de perto pelas recrutas em potencial, e suas danças são também
seguidas. Durante estas trocas, são transmitidos odores de pólen (Hopkins,
Jevans, e Boch, 1969), e as operárias assistentes são imediatamente
recrutadas para as flores produtoras de pólen do mesmo tipo que as
visitadas pela dançarina. Não está claro, porém, como o vigor das danças se
relaciona com a qualidade ou a quantidade de pólen disponível, pois os
mecanismos pelos quais as abelhas avaliam as fontes de pólen não são tão
óbvios quanto para o néctar.
Enquanto a dança circular é usada para recursos que estejam a, no
máximo, 15m do ninho, há danças de transição, para recursos entre 25 e
100m, que é a passagem gradual da dança circular para a dança do requebrado
(Fig. 9.2). Diferentes raças de abelhas utilizam diferentes tipos de danças
de transição; a raça Cárnica apresenta transição bastante direta para a
dança em forma de oito, enquanto outras raças apresentam a transição,
passando pela dança em foice. A distância na qual a transição é iniciada
depende, também, da origem racial da abelha; a abelha egípcia Apis m.
Fasciata começa a transição para recursos localizados só a mais 3m,
enquanto Apis m. Ligústica e Apis m. Cárnica iniciam a transição com 8 e
15m a mais, respectivamente.
9.1.2. DANÇA DO REQUEBRADO

As abelhas usam a dança do requebrado para passar informações sobre
distância, direção e qualidade dos recursos que estejam a distâncias
maiores do que aproximadamente 100m do ninho. Esta dança foi também chamada
de "tail-wagging" (sacudidelas do rabo) ou dança em oito, pois as operárias
tremem seus abdomens durante algumas "partes" da dança, e o padrão
característico do movimento da dança tem a forma de oito. Na dança do
requebrado, a abelha se desloca em linha reta por uma curta distância,
balançando o corpo vigorosamente de lado a lado, na freqüência de 13 a 15
vezes/seg (Fig. 9.3). O abdômen é que participa mais ativamente do balanço,
e um som de zumbido é produzido pelas vibrações dos músculos e do
esqueleto. Ao término de cada deslocamento em linha reta, a abelha se volta
para um dos lados e retorna ao ponto de partida, desenhando um semicírculo,
executa em seguida outro deslocamento em linha reta e retorna ao ponto de
partida pelo outro lado, desenhando outro semicírculo. Como na dança em
círculo, a do requebrado é pontuada pela dançarina que pára e distribui
comida de sua vesícula melifera às operárias próximas, e a própria dança é
assistida de perto por um grupo de operárias com as antenas estendidas. As
seguidoras da dança podem produzir um chiado de pequena duração, durante
0,1 a 0,2 segundos, que foi chamado de "gesto" pedinte, e faz a dançarina
parar e trocar comida com a abelha que chiou (Esch, 1964b; Michelsen,
Kirchner, e Lindauer, 1986). Ambas, as coletoras de néctar e as de pólen,
dançam da mesma maneira.
O aspecto notável desta dança é a forma como a informação é
traduzida, a partir do idioma abstrato da dança, para termos que as
operárias assistentes possam ler e, depois, usar para localizar os
recursos. Para obter a informação de distância, vários fatores, mutuamente
interdependentes, são avaliados pelas operárias, a fim de determinar quão
longe está o recurso, incluindo a distância do trecho reto da dança em
número de diâmetros de alvéolos do favo, a distância do trecho reto em
milímetros, a duração do balançar e zumbir, o número de circuitos por
unidade de tempo da dança e, menos comum, o afastamento do local da dança
em relação à entrada do ninho. A característica da dança mais indicativa da
distância é o padrão da dança, medido como o número de circuitos em 15
segundos e a duração do balançar e zumbir, durante o trecho reto (Fig.
Mark L. Winston 131

9.4). O padrão da dança terá menor velocidade para maiores distâncias, e o
tempo gasto no trecho reto aumenta com o aumento da distância do recurso.
Evidentemente, a duração da vibração do zumbido é tão importante quanto o
tempo gasto no trecho reto da dança, e as antenas das operárias que
acompanham a dançarina são tão importantes para perceber as vibrações
produzidas pela dançarina, quanto o são para perceber o odor (Esch, 1961;
Esch, Esch, e Kerr, 1965).
Fig. 9.3. A dança do requebrado, ou em forma de oito, sendo seguida por recrutas em
potencial. (Redesenhado, a partir de von Frisch, 1967a.)
Outro aspecto notável da comunicação da distância pela dança do
requebrado é que as campeiras não sinalizam a distância absoluta da fonte
de comida, mas sim a quantidade de energia a ser gasta para lá chegar. Isto
foi demonstrado de vários modos. Por exemplo, amarrando pequenos pesos ou
pontas arrastar-produtoras (drag-producing flaps) nas campeiras, a fim de
induzir danças para distâncias maiores que a da verdadeira localização da
fonte de comida (Schifferer, 1952), ou danças, quando existe vento contra
ou quando a fonte se encontra no alto, o que também indica distância maior.
Quando as campeiras são forçadas a caminhar em vez de voar, gastando,
assim, mais energia, a distância indicada é, também, muito maior (Bisetzky,
1957). A quantidade de energia a ser gasta num vôo pode ser prevista pelas
recrutas, a partir das danças que elas seguem; quando a distância para os
recursos aumenta, mais mel é apanhado na colmeia antes do vôo.
É importante reconhecer, porém, que a comunicação da distância não é
perfeita e nem todas as recrutas encontram os recursos na sua primeira
viagem. Dependendo das circunstâncias e do tipo de experiência, as recrutas
voam 2 a 10% da distância até o recurso. Algo dessa imprecisão se deve à
variabilidade do "tempo" da dança entre indivíduos, uma vez que o "tempo"
diminui particularmente com a idade da campeira, de forma que campeiras
mais velhas indicam distâncias maiores das que indicavam quando mais
jovens. Além disso, existem dialetos entre as abelhas: diferentes raças
mostram danças ligeiramente diferentes para a mesma fonte de comida.
Fatores ambientais podem influenciar o padrão da dança, assim, em
temperaturas mais altas foi notado leve aumento. Parte dos problemas de
comunicação são resolvidos pelas recrutas seguindo as danças de várias
campeiras, antes de deixar a colmeia, e somando evidentemente a informação
de todas as danças para calcular a distância média. Não obstante, apesar
das imperfeições do idioma de dança, muitas recrutas chegam perto dos
recursos o bastante para o encontrar pela orientação visual e olfativa.
Fig. 9.4. A relação entre a distância de uma fonte de comida e duas características
da dança usada pelas recrutas, ao interpretá-la, o número de balanços por corrida e o
"tempo" da dança. (Redesenhado, a partir de Frisch, 1967a, e Michener, 1974).
Os mesmos componentes da dança que indicam a distância transmitem
informações sobre a qualidade do recurso. Isto pode ser visto facilmente
numa colmeia de observação, onde para algumas danças parece faltar vigor, e
são pobremente assistidas, enquanto outras são viva e ansiosamente
acompanhadas pelas recrutas em potencial. Os principais atributos da dança,
que comunicam a qualidade do recurso, são a extensão lateral do balanço, o
número total de ciclos e a intensidade das vibrações do zumbido; todas
essas características aumentam para recursos melhores. Além disso, a abelha
que dança com carga desejável é encorajada pelas suas "companheiras" a
dançar vigorosamente, por meio da recepção entusiástica e rápida do
Mark L. Winston 133

conteúdo da vesicula melifera, durante as trocas de comida. A dança
circular é influenciada semelhantemente pela rentabilidade, com o número de
reversões da dança sendo correlacionado com a qualidade da recompensa em
néctar (Waddington, 1982). A rentabilidade da comida é julgada pela doçura
e pureza da solução de açúcar, a facilidade de conseguir a comida –
incluindo distância, clima e tempo de manipulação floral – e o tipo e a
quantidade dos odores florais. Além disso, as condições da colônia ditam,
em parte, a vivacidade da dança; sob condições de escassez, as operárias
dançam mais intensamente, e são recrutadas mais facilmente para recursos de
menor qualidade do que em condição de bem-aprovisionada.
Fig. 9.5. Orientação de duas danças do requebrado em favo vertical, relativa à

direção de fonte de comida floral. Em cima: a flor está 60o à direita do sol, e a dança é
feita a 60o para a direita da vertical. Em baixo: a flor está na mesma direção que o sol, e
a abelha está dançando diretamente para cima.
O outro aspecto notável da dança do requebrado é que ela pode
transmitir a informação da direção da fonte de comida, além da distância e
da qualidade. O método mais simples para comunicar a direção pode ser
visto, quando as operárias são forçadas a dançar numa superfície
horizontal. Neste caso, a direção do trecho reto da dança do requebrado
aponta diretamente para a fonte de comida, com um desvio angular médio de
menos de 1o . As seguidoras da dança voam simplesmente na direção indicada.

Mas a maioria das danças é executada pelas abelhas em superfícies verticais
do favo ou dos enxames, de forma que a direção horizontal no campo deve ser
traduzida, de alguma maneira, a partir da orientação vertical da dança.
A direção horizontal é indicada transpondo o ângulo solar para o
ângulo gravitacional (Fig. 9.5). Por exemplo, se a comida está na direção
exata do sol, a dança será executada de forma que o trecho reto seja para
cima. Se a comida está 60o à direita do sol, a parte do trecho reto da
dança será feita a 60o para a direita da vertical. As operárias usam órgãos
especializados na base do pescoço para identificar o ângulo gravitacional
da dança, e elas podem transferir essa informação ao azimute do sol quando
saem da colmeia. Se estes órgãos são eliminados, através de dissecação
cuidadosa, as operárias não são mais capazes de se orientar corretamente
para a fonte de comida.
As abelhas enfrentam os mesmos problemas de qualquer navegador; o sol
se move ou pode ficar repentinamente atrás das nuvens durante o dia, e
devem ser levadas em conta condições de tempo, como vento de lado, para a
orientação precisa. As abelhas usam evidentemente um fator de correção do
"tempo" combinado com um cálculo de onde o sol deveria estar, de forma que
elas corrigem o movimento do sol, durante o tempo em que estão fora, em
vôo, e podem geralmente retornar à colônia, se o sol ficar encoberto. Elas
compensam, também, os desvios, devidos a ventos laterais, colocando seus
corpos obliquamente à direção do vento.
A comunicação de direção não é perfeita, porém, e ambas - direção
indicada pelas danças e direção seguida pelas abelhas recrutadas - mostram
o mesmo erro, entre 9o e 12o. Essas imprecisões diminuem para recursos a
maiores distâncias, e as dançarinas mais velhas, mais experientes, são mais
precisas no ângulo comunicado. Para compensar, em parte, este problema, as
recrutas seguem geralmente pelo menos seis ou sete danças, antes de deixar
o ninho, e fazem, então, a média dos ângulos comunicados (Esch e Bastian,
1970). A combinação dos erros de distância e de direção feita pelas
dançarinas e recrutas, resulta em que menos da metade das recrutas acham,
de fato, o recurso, e uma média de dois a cinco vôos são necessários, antes
que a recruta tenha êxito na localização da comida (Mautz, 1971; Seeley,
1983). Como Seeley (1985a) demonstrou, porém, o número de abelhas que
visitam o campo de forragem que requeira 20min entre ida –e volta, pode
aumentar facilmente em mais de dez vezes, em algumas horas, o que demonstra
a notável eficácia do aparentemente ineficiente sistema.
Além de sinalizar a presença de néctar e pólen, as danças no ninho
podem indicar a localização de água e, possivelmente, própolis, e danças na
face dos enxames indicam as localizações dos locais potenciais para
nidificação. Park (1923c) foi o primeiro a descrever as danças das
campeiras para fontes de água, danças que podem comunicar a distância e a
direção às recrutas em potencial. Foram observadas campeiras que voltavam
carregadas com resinas de planta dançar, e recrutas para a própolis de
colmeias com tais dançarinas aparecerem nas fontes de resina (Meyer, 1954;
Milum, 1955). Não foram estudados outros aspectos da dança para a própolis.
Como discutido no Capítulo 5, as localizações de novos ninhos para os
enxames são indicadas por danças que atingem um consenso para um local.
9.1.3. DVAV E OUTRAS DANÇAS

Existem outras danças, além da circular e do requebrado que são
executadas pelas operárias, notavelmente a DVAV, ou dança da vibração
dorsiventralabdominal. Nessa dança, uma operária vibra seu corpo
dorsiventralmente, particularmente o abdômen, enquanto se apoia
freqüentemente em outra operária ou na rainha (Milum, 1955; o Allen,
1959a,b). Estas danças podem acontecer centenas de vezes por hora na
Mark L. Winston 135

colônia (Hammann, 1957; Fletcher, 1975), e são usadas para regular duas
diferentes atividades, o forrageamento e a enxameação.
O vínculo entre a dança da vibração e do forrageamento foi
reconhecido em muitos estudos, uma vez que a dança é executada
freqüentemente por operárias carregadas de pólen e dançarinas do
requebrado, e as atividades da dança de vibração e as atividades de vôo têm
padrões sazonais semelhantes (Istomina - Tsvetkova, 1953; Allen, 1959b;
Winston e Punnett, 1982). Apenas recentemente, porém, foi esclarecida a
associação entre forrageamento e dança DVAV (Schneider, Stampss, e Gary,
1986a,b). É agora aparente que estas danças são usadas para regular os
padrões de forrageamento diários e sazonais, de acordo com pequenas e
grandes flutuações na disponibilidade de comida.
Fig. 9.6. A freqüência com que uma rainha foi vibrada, durante o ciclo de enxameação.
(a) Construção da primeira realeira. (b) Primeiro ovo posto na realeira. (c) Primeira
realeira operculada. (d) A colônia enxameou em 20 de março. (e) A rainha partiu com o
enxame. (Este estudo foi realizado na África do Sul; redesenhado, a partir de Fletcher,
1975. Reimpresso por permissão da Nature. Copyright 1975 de Macmillan Journal Limited.)
A atividade reguladora das danças DVAV funciona de vários modos.
Primeiro, as operárias com idade de campeiras, não, porém, as operárias
mais jovens, respondem à dança, aumentando a sua movimentação pelo ninho e
passando particularmente para a área, onde as danças do requebrado estão
sendo executadas. Segundo, os picos diários no nível de danças DVAV estão
relacionados, de perto, com os picos na atividade de forrageamento; as
colônias que experimentaram 3 a 4 dias de forrageamento bem sucedido
apresentam um aumento nas danças DVAV, no início da manhã, e picos menores
são evidentes, a qualquer hora do dia, após 30min de crescente atividade de
forrageamento, induzido pela disponibilidade súbita de novo recurso.
Terceiro, há picos sazonais de longo prazo nas danças DVAV, associados a
períodos de abundância de comida. A dança DVAV atua, assim, como reforço de
curto e longo prazo para o forrageamento, por concentrar as recrutas
potenciais na região da colônia em que ocorre a dança do requebrado,
aumentando, dessa forma, a eficiência do recrutamento e regulando e
atividade diária e sazonal do forrageamento.
Um dos aspectos mais interessantes desta dança é que o mesmo
comportamento da operária tem diferentes efeitos em diferentes contextos.
Além de ativar o forrageamento, a dança DVAV regula as atividades da
rainha, associadas à enxameação (Fletcher, 1975, 1978b,c). O número de
vezes que a rainha fecundada vibra aumenta rapidamente, uma vez iniciado o
desenvolvimento, mas cai abruptamente algumas horas antes da enxameação
(Fig. 9.6). Esta vibração intensa da rainha serve para inibir-lhe a
atividade e lhe impede possivelmente de destruir as princesas em
desenvolvimento. Quando a dança cessa repentinamente, a remoção do efeito
inibidor na atividade da rainha pode estimulá-la a sair do ninho com um
enxame. Durante o período que segue à saída do enxame primário com a rainha
velha, as operárias vibrarão as realeiras em desenvolvimento com
intensidade crescente, e vibram quase continuamente as que contem princesas
maduras, particularmente depois que uma princesa emerge. Essas danças sobre
as realeiras diminuem imediatamente antes da saída de um enxame secundário.
Assim, a dança DVAV exerce controle sobre o aparecimento da princesa e
saída do enxame secundário. Diminuição das vibrações da operária sobre as
princesas em idade de acasalamento pode estimular o vôo de acasalamento,
embora a associação da dança DVAV não seja tão forte quanto para as outras
funções relacionadas com a rainha. Em resumo, as vibrações
dorsiventralabdominais parece terem efeito ativador do forrageamento nas
interações operária-operária e um efeito inibidor na atividade da rainha, e
pode funcionar, também, para preparar as rainhas gradualmente para a
enxameação ou vôo de acasalamento, quando a vibração diminui.
Há outras danças no ninho, cujas funções não são tão entendidas, como
a circular, a do requebrado e a DVAV. Essas danças foram revisadas por von
Frisch (1967a), e incluem a dos empurrões, das convulsões, do zumbido, do
estremecimento e do tremor. Na dança dos empurrões, as campeiras bem
sucedidas que retornam esbarram suas companheiras, correm até elas e as
empurram para os lados; isso pode alertá-las que uma dança está por
iniciar. A dança das convulsões envolve distribuição de comida, entremeada
com pequenos movimentos de sacudidas do abdomen, e pode ser semelhante à
dança dos empurrões, significando que está para chegar uma informação sobre
recursos. A dança do zumbido é usada para sinalizar a saída de um enxame ou
induzir um enxame a pousar. Nela, as operárias zumbem suas asas e
atravessam a colônia ou o enxame de forma randômica, mas enérgica e esses
movimentos aumentam a atividade de suas companheiras e induzem o vôo. Na
dança do estremecimento, a operária treme o seu corpo rapidamente, de lado
a lado, e induz as operárias próximas a cuidarem dela. Foram observadas
danças do tremor, logo após perturbações da colônia, na qual as operárias
crispam, tremem e correm sobre quatro pernas, e sua função é totalmente
desconhecida.
9.2. Navegação e Orientação

Pelos mecanismos de comunicação as abelhas podem transmitir
informação sobre a localização dos recursos, mas esses mecanismos não
explicam como as operárias, que aprenderam esta informação, chegam aos
recursos e os reconhecem, e como deles retornam. Como muitos organismos, as
abelhas não usam só um mecanismo de navegação; elas possuem, antes, uma
combinação complexa de sensações visuais, olfativas e magnéticas,
utilizadas para encontrar o caminho certo num ambiente constantemente
variável. Os vínculos entre a comunicação e a orientação foram encontrados,
em grande parte, por von Frisch que fez muitas descobertas-chaves em ambos
Mark L. Winston 137

os campos. Como Dyer e Gould (1983) mostraram, ele fez duas descobertas
conceituais que serviram de guia para todos os investigadores que se
seguiram. Primeiro, ele constatou que as abelhas vêem as cores, mas são
cegas ao espectro do vermelho e intensamente sensíveis ao ultravioleta.
Esse achado confirmou que os mecanismos de orientação das abelhas estão
adaptados exclusivamente para suas necessidades, e que, de qualquer forma,
eles ocupam um mundo sensorial diferente dos humanos. Segundo, von Frisch
percebeu que existem mecanismos de orientação primários e secundários,
usados pelas abelhas, hierarquicamente organizados, de tal forma que, se o
mecanismo primário, por alguma razão, não é operável, podem ser usados
outros para a navegação.
A multiplicidade de ferramentas de navegação das operárias é
exemplificada melhor, através da orientação visual, na qual a localização
do sol, a polarização da luz e os marcos podem, todos, ser usados para
chegar aos recursos e retornar. O mecanismo primário é a orientação pela
bússola solar, através da qual as operárias podem se orientar pela posição
do sol e compensar o movimento diário dele, através do céu. A experiência-
chave que demonstra esta habilidade foi executada por von Frisch: ele
treinou as operárias, primeiro, a se alimentarem numa estação a 200m, a
oeste de uma colônia, e marcou as campeiras que a visitavam. À noite, a
colmeia foi movida para um novo local e pratos de alimento foram colocados
a 200m dela nas quatro direções da bússola. Quando a colmeia foi reaberta
na manhã seguinte, as campeiras mais experientes foram ao prato a oeste, e
abrindo a colmeia, a qualquer hora do dia, o resultado foi o mesmo. Ou
seja, as operárias conseguem calcular o movimento do sol pelo céu e fazer
as correções necessárias na direção de seu vôo, para compensar aquele
fator. Experiências subseqüentes demonstraram que é o azimute do sol, ou a
direção da bússola que é usada como ponto de referência, e sua elevação
sobre o horizonte não é importante. De fato, as operárias que continuam
dançando depois de escuro podem compensar o movimento do sol, após o pôr-
do-sol (Edrich, 1981). A posição do sol abaixo do horizonte é usada para a
orientação, durante o forrageamento noturno, o que foi observado em noites
quentes enluaradas (revisado por Fletcher, 1978a; o Dyer, 1985).
Mais notável ainda é a habilidade das operárias para usar a bússola
solar em dias nublados. Parte desta habilidade de sentir a posição do sol é
devida ao uso de ondas ultravioletas em lugar do espectro visível.
Considerando que as ondas ultravioletas podem passar através das nuvens,
desde que a cobertura de nuvem não seja muito densa, as operárias podem
usá-las para localizar a direção da bússola solar. As operárias podem se
orientar ainda sob céu parcialmente nublado, quando o sol não é visível;
isso é realizado por um dos principais mecanismos de reserva para
orientação da bússola solar, a percepção da luz polarizada. A luz natural
do sol é polarizada, significando que a direção da vibração das ondas
luminosas muda, conforme um padrão regular, de acordo com o movimento do
sol. Esses padrões de polarização não são visíveis aos humanos, mas podem
ser percebidos pelas abelhas e muitos outros organismos, até mesmo quando o
sol não é visível, através de uma mancha de céu azul. Von Frisch demonstrou
essa habilidade forçando as operárias a dançar sobre um pedaço horizontal
de favo com a visão do céu. As operárias dançantes devem apontar
normalmente direto para a fonte de comida para a qual foram treinadas, mas
quando um filtro polarizador é introduzido entre as dançarinas e a mancha
de céu azul, as danças mudam, de acordo com a troca do padrão de luz
polarizada induzido pelo filtro. Técnicas semelhantes verificaram também
que as operárias determinam a relação entre a luz polarizada e a posição do
sol, durante seus primeiros vôos em dias ensolarados, e é o componente
ultravioleta da luz polarizada que é percebido por elas. A importância
hierárquica de ver o sol, de fato, ao invés de ver só a luz polarizada,
através de uma mancha de céu azul, foi revelada ao fornecer às abelhas duas

informações contraditórias: visão do sol e outra informação incompatível
sobre a direção da luz polarizada, usando um filtro. Neste experimento, as
operárias escolheram geralmente a direção indicada pelo sol, mostrando que
a orientação da bússola solar é o mecanismo de orientação primário e a
polarização, mecanismo de reserva.
As operárias usam evidentemente outros mecanismos de reserva para a
navegação, uma vez que o recrutamento para estações de alimentação pode
ocorrer sob um céu pesadamente nublado e, até mesmo, em dias chuvosos,
quando nem a posição da bússola solar nem o padrão de luz polarizada são
visíveis. Tal mecanismo de orientação funciona através de marcos. Numa
série de experimentos iniciais, von Frisch e Lindauer localizaram estações
de alimentação ao longo de marcos proeminentes, como linha de árvores ou
estrada que se estendem numa direção. Uma vez treinadas as operárias para
estas estações, as colmeias foram removidas para locais novos, alguns com
marcos semelhantes, outros sem. Os locais com marcos estavam em uma direção
de bússola diferente do local de treinamento original. As campeiras
treinadas seguiram, em geral, na direção apropriada da bússola do local
novo sem marcos, mas nos locais com marcos, algumas campeiras voaram na
direção apropriada da bússola e outras, possivelmente mais experientes,
seguiram os marcos na direção errada. A conclusão tirada dessas
experiências foi: embora os marcos não sejam necessários para a orientação,
eles são usados pelas camperias experientes além da e, por vezes, em vez
da, orientação solar.
Experiências posteriores (revisado por Dyer e Gould, 1983)
demonstraram que as campeiras que optaram por seguir os marcos retornaram à
colônia e dançaram na nova direção da bússola solar, em vez de para a que
tinham sido treinadas. Além disso, quando as colmeias foram relocalizadas
em dias nublados, quase todas as campeiras visitaram o local indicado por
marcos, em vez da estação indicada pela bússola solar. O aspecto fascinante
dessas visitas é que as operárias, ao retornarem à colmeia, dançam como se
tivessem voado para a estação de alimentação do local prévio. E estas
danças mal direcionadas continuam até tarde do dia, quando o sol é visível
novamente. As operárias podem usar, assim, os marcos para memorizar o curso
do sol, e, embora sigam a direção dos marcos na ausência do sol, a
importância primária da orientação da bússola solar é evidente, uma vez que
as campeiras corrigem suas danças, assim que o sol fique visível novamente.
Além da visão, há outros sistemas sensoriais envolvidos na orientação
e distância, que permitem às operárias achar os locais de forrageamento e
deles voltar na ausência de marcos e dicas do sol, entre eles, a orientação
pelo campo magnético da terra. Existem quatro linhas de evidência para a
orientação pelo campo magnético, nas abelhas (revisado por Gould,
Kirschvink, e Deffeyes, 1978; Gould, 1980). Primeira, erros pequenos, mas
regulares, na direção indicada pelas danças, dependem, em parte, da
orientação da dança com respeito ao campo magnético da terra, e esses erros
podem ser eliminados, cancelando o campo ao redor da colônia. Segunda, as
operárias forçadas a dançar só eventualmente em favo horizontal, ajustam
suas danças, de forma que se orientem relativamente ao campo magnético, em
vez de para a gravidade; o cancelamento do campo elimina também esta
reorientação. Terceira, enxames colocados em colmeias cilíndricas e
privadas de todas as dicas, com exceção do campo magnético da terra,
constroem freqüentemente seu favo na mesma direção magnética que sua
colmeia-mãe. Finalmente, quarta, podem ser fixados ritmos de vinte e quatro
horas, de acordo com as variações diárias regulares, no campo magnético da
terra na ausência de qualquer outra dica.
A localização das células sensoriais responsáveis por esta sensação
magnética não é conhecida, mas já foram encontrados dois tipos de
detectores magnéticos potenciais: primeiro, uma região de material
Mark L. Winston 139

magnético orientado transversalmente, na frente do abdômen (Gould,
Kirschvink, e Defeyes, 1978) e, segundo, faixas de células ao redor de cada
segmento abdominal que detém grânulos contendo ferro (Kuterbach et al.,
1982). Qualquer uma dessas regiões, ou ambas, são capazes de detectar
mudanças sutis na posição de uma operária em relação ao campo magnético da
terra, pelo torque induzido pelo mesmo campo, quando a operária muda de
posição.
Fig. 9.7. Emcima: cores do espectro para os olhos dos humanos e da abelha. Embaixo:
círculo das cores para os humanos e as abelhas. (Redesenhado, a partir de von Frisch,
1967a, e Michener, 1974.)
O odor local, que pode atrair as operárias desde longas distâncias,
foi proposto como dica adicional e alternativa para a linguagem da dança. A
sugestão de que a linguagem da dança não pode, de modo algum, comunicar a
distância e a direção foi feita por Wenner e colegas, que acreditam que o
odor sozinho pode explicar o recrutamento (veja, particularmente, Johnson,
1967; Wenner e Johnson, 1967; Wenner, Wells, e Rohlf, 1967; Wenner, 1971; e
refutações resumidas por von Frisch, 1967b, e Gould, 1976). Embora as
experiências de von Frisch e seus colegas e experiências adicionais com
controles mais extensos, tenham confirmado de forma clara a eficácia da
linguagem de dança, está claro, também, que os odores do lugar são
informados pelas operárias e usados como uma dica adicional para a
orientação. Estes odores poderiam incluir odores florais ou odores
ambientais locais, como vegetais, terra virada e lixo vegetal, e, claro,
seriam mais importantes, se o recurso estivesse localizado contra o vento.
As operárias têm capacidade de orientação para pequenas distâncias,
usada para localizar o recurso e para encontrar o ninho no retorno. Como se
viu, as recrutas que seguem as danças da abelha obtêm informações sobre o
odor das flores que são visitadas, através da antenação das dançarinas, e
esta informação ajuda a encontrar a flor que está produzindo néctar e
pólen. No vôo de retorno, podem se orientar pelos feromônios de orientação
em geral, como os odores da glândula de Nasonov, e pelos odores específicos
do ninho, que lhes permite distinguir sua colônia das colônias estranhas.
O sistema visual é utilizado, também, na orientação para o local das
flores ou dos ninhos e, nesta capacidade, exibem nível notável de aptidões
perceptivas. As operárias são particularmente boas na percepção das cores,
formas e movimentos, todas características especialmente úteis no contexto
que a operária precisa reconhecer. As abelhas possuem visão tricromática da
cor, comparável aproximadamente aos humanos, mas com algumas diferenças
importantes (Fig. 9.7). As abelhas são muito sensíveis para as ondas de
comprimentos curtos do final do espectro, particularmente para a luz
ultravioleta. A sensibilidade delas para outras cores diminui do
ultravioleta, na ordem, para azul-violeta, verde, amarelo, azul-verde e
laranja; as abelhas são insensíveis para o vermelho, e podem ver uma cor
chamada "púrpura de abelha", que é o resultado da combinação das duas cores
do final do espectro visível pela abelha, ultravioleta e amarelo. Como para
os humanos, as cores cruzadas no círculo das cores, uma em frente à outra,
se complementam para formar o branco.
Duas evidências confirmaram a visão da cor pelas abelhas: (1) quando
as operárias são treinadas a visitar cores, elas o fazem na ordem descrita
acima; e (2) técnicas eletrofisiologicas para determinar curvas de
sensibilidade para receptores de céluas únicas conseguiram resultados
idênticos. Foram usadas técnicas semelhantes para demonstrar que a abelha
que se aproxima de uma flor tem visão muito diferente da percebida pelos
humanos. Parece que as flores evoluíram, de fato, suas características
visuais para serem muito visíveis a suas polinisadoras, as abelhas. As
campeiras, por exemplo, pousam freqüentemente em flores que refletem a luz
do padrão ultravioleta, e estes padrões estão freqüentemente na posição de
"guias de néctar", ou em regiões da flor que não refletem o ultravioleta e
que indicam a localização dos nectários, estames e pistilos (Free, 1970). A
folhagem verde, de fundo, aparece cinza para a abelhas, de forma que as
cores das flores ficam mais vistosas.
As abelhas podem, outrossim, perceber a forma, especialmente o grau
de descontinuidade causado pela freqüência com que as extremidades de um
corpo atravessam o seu campo de visão (veja particularmente a pesquisa de
Hertz como citado e revisado por Ribbands, 1953; von Frisch, 1967a; e Free,
1970). Ângulos largos são, também, mais distinguíveis do que ângulos
estreitos, e formas fechadas, como círculos, triângulos e quadrados não são
facilmente distinguíveis uma da outra, embora possam ser distinguidas de
formas abertas, com ângulos largos. Este tipo de acuidade visual é comum
entre insetos voadores, que podem ver melhor descontinuidades, ângulos
largos, enquanto se movem em vôo. Em contrapartida, as operárias que
retornam para casa preferem figuras escuras com pequena estrutura ou
contornos, padrão semelhante à escura entrada do ninho, para onde estão
voltando.
Outro aspecto da visão particularmente marcante nas abelhas, é a
percepção do movimento. Movendo padrões de cor negra e faixas brancas em
frente aos olhos das abelhas, foi comprovado que as operárias podem
detectar taxas de até 300 ciclos/seg (Autrum e Stoeker, 1950). Esta
freqüência de luz piscante é notavelmente mais alta do que a taxa humana,
que é só 15 a 20 ciclos/seg. Acuidade tão alta é novamente esperada em
insetos voadores, que têm que responder rapidamente a padrões relativamente
estacionários, formados pela vegetação ou entradas de ninho. Assim, as
abelhas combinam acuidade visual para percepção de luz polarizada, cor,
Mark L. Winston 141

padrões e movimento, com o sentido do olfato e magnético, para obter
informações do ambiente, necessárias para a navegação e a orientação. Estes
sentidos estão bem integrados com os sistemas de comunicação, o que permite
às colônias descobrir e explorar rapidamente os recursos – uma das
principais vantagens da sociabilidade.

1
100.. F
FOOR
RRRA
AGGE
EAAM
MEEN
NTTO
O
Para as abelhas comida, significa néctar e pólen; todas as exigências
nutricionais da cria e dos adultos são cobertas por estas duas substâncias
produzidas pelas plantas. De modo semelhante a muitos outros aspectos
funcionais da colônia, o forrageamento está organizado hierarquicamente,
integrando os comportamentos da operária como indivíduo com as exigências
da colônia. Há, porém, um número variável de comportamentos, a nível
individual e de colônia, que devem ser coordenados para eficiente coleta de
néctar e pólen. Alguns dos comportamentos individuais: idade em que começa
a atividade de forrageamento, flores visitadas, substâncias coletadas
(néctar, pólen ou ambos) e método de trabalhar a flor para maximizar os
recursos coletados com o menor gasto de energia. A nível de colônia, o
forrageamento pode ser influenciado pela proporção de batedoras que estejam
recrutando, transferência de informação dentro do ninho, distribuição de
campeiras entre coletar néctar e pólen e tempo, durante o qual as operárias
trocam de uma fonte de recursos pobre para outra melhor. Esses
comportamentos complexos podem ser compreendidos, porém, fazendo três
perguntas simples, que cobrem a maioria dos aspectos do comportamento de
forrageamento: onde as operárias vão nas viagens de forrageamento, como
organizam individualmente sua coleta de néctar e pólen e como os
comportamentos, a nível de colônia, controlam o forrageamento.
10.1. Onde as Operárias Vão

A operária que deixa o ninho para viagem de forrageamento pode ficar
frente a uma variedade de flores para escolher, algumas mais valiosas do
que outras. A quantidade e qualidade de pólen e/ou néctar produzidos pelas
flores úteis podem, ambas, variar tremendamente, tanto entre espécies de
plantas, quanto dentro da mesma espécie. Em algumas regiões as plantas
produzem néctar tão abundante que as colônias podem coletar 5kg, ou mais,
de néctar diariamente, e produzir anualmente mais de 200kg, enquanto em
outras regiões, as colônias devem ser alimentadas com xarope de açúcar, por
mais de um ano, para sobreviverem. Embora as colônias possam responder com
grande flexibilidade a condições tão variáveis, o potencial das colônias
coletarem comida está, no final das contas, limitado pela produção de
néctar e pólen nas plantas.
Os apicultores se referem aos períodos de grande produção de néctar
como fluxo de mel, e a maioria das regiões têm estações, até certo ponto
previsíveis, durante as quais as melhores flores, sob o ponto de vista de
produção de néctar, estão em flor (Fig. 10.1). Estes fluxos, porém, podem
ser enganosos, uma vez que as flutuações anuais, devido a condições
variáveis de tempo ou padrões de colheita podem resultar em produção de mel
diferentes duas a três vezes, de um ano para o outro. Mudanças ambientais
repentinas podem, também, resultar em diferenças dramáticas na produção de
néctar de uma região; por exemplo, um incêndio da floresta pode significar
que uma planta boa produtora de néctar, como "fireweed", cresça
abundantemente nas áreas queimadas e resulte grande produção de mel,
durante alguns anos, antes que ocorra em sequência a próxima fase de pós-
fogo. O sucesso das colônias naturais e manejadas, próximas de sistemas
agrícolas contemporâneos, dependem em grande parte, da espécie cultivada;
hectares, a perder de vista, de trevo, oleaginosas, alfafa e árvores
frutíferas podem fornecer um fluxo de mel expressivo, mas artificial.
Há numerosas plantas espalhadas pelo mundo, cuja produção de néctar é
conhecida. Uma lista das melhores plantas que podem produzir mel, mais de
Mark L. Winston 143

500 kg/ha, inclui o maple bordo comum, milkweed algodãozinho do campo,
facélia, salva, tomilho, acácia, e figwort (Crane, 1975; Robinson e Oertel,
1975). Estas plantas variam desde árvores, arbustos, até ervas de cobertura
de solo e com diversas classificações. Todas as plantas boas produtoras de
mel se caracterizam por nectários florais e, por vezes extraflorais, bem
desenvolvidos, que podem concentrar e secretar açúcares, e suas flores são
"projetadas" geralmente de forma que as abelhas sejam atraídas facilmente,
e o néctar acessível. As melhores fontes, porém, variam amplamente na
produção de mel, em anos e regiões diferentes, e dependem de fatores, como
temperatura ambiente, umidade, água superficial, precipitação e fertilidade
do solo (Shuel, 1975).
Fig. 10.1 Fluxos de néctar em duas regiões da Columbia Britânica, Canadá, durante
dois anos diferentes, valores médios semanais do peso conseguido ou perdido pelas colmeias.
A região do Vale Fraser está localizada no sudoeste, e tem normalmente um fluxo na
primavera e outro no verão. O Riacho Dawson se encontra na parte norte da província e tem
fluxo forte no verão. As colmeias ganham peso, quando coletam mais néctar do que o
consumido pelas abelhas e perdem peso, quando o néctar não é suficiente para o consumo.
(Dados condensados do B.C. Ministry of Agriculture and Foods, registros de colônias
mantidas em balanças durante vários anos.)
Muitas plantas gastam energia na produção de néctar para atrair as
abelhas, que servem para transferir o pólen de uma planta para outra. As
abelhas, na verdade, usam o pólen como alimento, mas, no processo de
coletar néctar e pólen, muitos grãos de pólen são transferidos entre as
flores para concretizar a polinização. O pólen é produzido no estame da
planta e, como o néctar, a qualidade e quantidade dele podem variar
tremendamente, conforme as espécies de plantas. Algumas plantas produzem,
na verdade, pouco ou nenhum néctar, mas são, não obstante, atrativas às
abelhas por causa da sua produção de pólen. As operárias escolhem o pólen
para coletar não pelo seu valor nutritivo, idade, teor de umidade ou cor,
mas com base no odor e configuração física do grão (revisado por Stanley e
Linskens, 1974, e Jay, 1986).
Além de decidir qual a espécie de flor a visitar na viagem de
forrageamento, as operárias têm que determinar onde e a que distância
habitualmente forragear. Em áreas agrícolas, o raio médio de forrageamento
das colônias é, em torno, de cem metros (revisado por Visscher e Seeley,

1982), embora tenham sido encontradas campeiras forrageando a 3.700m da
colônia (Gary, Witherell, e Marston, 1972), e o recrutamento para estações
de alimentação pode ser induzido a até 10.000m, se nenhuma outra fonte de
comida estiver disponível para competir (Knaffl, 1953). O raio médio de
forrageamento em regiões arborizadas é maior, 1,7km, com a maior parte do
forrageamento ocorrendo dentro do raio de 6km em volta das colônias. As
abelhas de colônias adjacentes tendem a forragear em seções ligeiramente
diferentes de campos, mas não está claro como os locais de forrageamento
são divididos entre elas (Levin e Glowska-Konopacka, 1963).
10.2. Organização das Viagens de Forrageamento

Embora as campeiras tenham obtido pelas danças que acompanharam
informação considerável sobre a localização e a natureza do recurso, existe
flexibilidade considerável, quanto, entre outros fatores ao número de
flores que visitam, se coletam néctar, pólen ou ambos, como trabalham uma
flor e se voltam a um local particular. Uma das decisões mais importantes
para a campeira é o que coletar. Como com a maioria das características do
forrageamento, isto é determinado, em parte, pela disponibilidade de flores
no campo; não obstante, existem algumas tendências consistentes na
proporção de operárias que são coletoras de néctar e de pólen. As operárias
tendem a preferir coletar néctar. Em dois estudos, aproximadamente 58% das
campeiras coletaram só néctar, 25% só pólen e 17% ambos, néctar e pólen
(Parker, 1926; Free, 1960b). As operárias tendem a se "especializar" num
tipo de coleta de cada vez, e freqüentemente essa constância pela coleta de
néctar ou pólen é mantida, durante viagens sucessivas. As operárias tendem,
também, a visitar uma só espécie de flor em cada viagem, e elas continuam
visitando aquela flor por períodos prolongados, até que a flor deixe de
produzir néctar ou pólen, ou até que uma fonte superior esteja disponível.
O número de espécies de plantas visitadas numa única viagem pode ser
determinado facilmente para as campeiras de pólen, uma vez que as cargas de
pólen podem ser examinadas na chegada e identificada a sua espécie. Cargas
misturadas são comumente encontradas em menos que 3% das campeiras que
retornam, embora tenham sido verificadas visitas a várias espécies em até
13% (Betts, 1935; Maurizio, 1953; Schwan e Martinovs, 1954; Tushmalova,
1958; Free, 1963).
Existem, entre as operárias coletoras de néctar e pólen, semelhanças
estatísticas e diferenças significativas de forrageamento (Tabela 10.1). A
semelhança mais óbvia é que ambos os tipos de campeiras exibem variação
enorme no número de flores visitadas em cada viagem, no número de viagens
por dia, no tempo gasto para coletar uma carga e no peso da carga completa.
Coletoras de néctar e pólen precisam, em qualquer lugar, de 1 a 500 flores
para recolher uma carga completa, e dependem da produtividade de néctar ou
de pólen, embora algumas operárias possam visitar mais de 1.000 flores,
para coletar uma carga de néctar. As campeiras de néctar e de pólen fazem
uma média de 10 a 15 viagens por dia, embora as campeiras de néctar possam
ultrapassar a 150 viagens. O tempo por carga tende a ser menor para as
coletores de pólen, geralmente cerca de 10min (podendo chegar a 187min) ao
passo que é de 30 a 80min (podendo chegar a 150min) para uma viagem de
néctar. Finalmente, as cargas de pólen pesam normalmente entre 10 a 30mg, e
as cargas de néctar entre 25 a 40mg. Assim, as operárias retornam à colônia
com carga de néctar mais pesada e de pólen menos pesada, do que seu próprio
corpo.
Tabela 10.1 Médias, ou faixa estatística, de coleta para operárias coletoras de

néctar e pólen
Pólen Néctar
Caracte- Estatís Flor (se Referência Estatís-tica Flor (se Referência
rística -tica conhecida) conhecida)
Mark L. Winston 145

Número 84 Pera Vansell, 1942 1.400 Limnanto Ribbands, 1949
de 100 Dente-de-Leão Vansell, 1942 1 Eucalipto Michener, 1974
flores
para a 8 a 32 Dente-de-Leão Ribbands, 1949 1 Tulipa Miller, 1902
carga popular
completa 1 Papoula Ribbands, 1949 50 a 1.000 -.- Miller, 1902
66 a Nastúrcio Ribbands, 1949 -.- -.-
178
494 Trevo Weaver, Alex, -.- -.- -.-
and Thomas,
1953
Número 6 a 8 -.- Park, 1922 7 a 13 -.- Ribbands, 1949
de 47 Papoula Ribbands, 1949 10 -.- Lundie, 1925
viagens
por dia 8 (20 Milho Park, 1928b 10 -.- Heberle, 1914
max)
10 -.- Singh, 1950 150 (max) -.- Ribbands, 1953
3 a 10 Singh, 1950
13 Trevo Park, 1928b
7 Trevo Park, 1928b
Tempo de 6 a 10 Park, 1922 27-49 Trevo Park, 1928b
carrega- 187 Singh, 1950 106-150 Limnanto Ribbands, 1949
mento
(min) 13 Trevo Weaver, Alex, 40 Lima Ribbands, 1951
and Thomas,
1953
80 Vara-de- Singh, 1950
ouro
Peso da 11 Olmo Park, 1922 40 -.- Parker, 1926
carga (70 max)
(mg)
29 Bordo Park, 1922 25 -.- Lundie, 1925
8 a 21 -.- Maurizio, 1953 33 -.- Combs, 1972
11 -.- Gillette, 1897 27 -.- Fukuda, Moriya,
e Sekiguchi,
1969
9 Aspargo Parker, 1926 -.- -.- -.-
20 Ambrósia Parker, 1926 -.- -.- -.-
Americana
15 -.- Parker, 1926 12 -.- Fukuda, Moriya,
e Sekiguchi,
1969
A coleta de néctar pode ser energeticamente mais eficiente que a de

pólen. O retorno de energia do pólen apresenta valores de aproximadamente
1:8 - relação entre energia gasta no vôo por caloria de pólen coletada, e
esta relação é de 1:10 na coleta de néctar (Seeley, 1985a). As operárias,
porém, viajam mais para obter uma carga de pólen do que uma carga de
néctar, possivelmente porque a carga completa de pólen é mais leve e a
abelha gasta menos tempo por flor do que para a carga de néctar. Além disso
as colônias não armazenam grandes quantidades de pólen, em comparação com o
mel, e a necessidade de repô-lo regularmente mais do que a do mel, pode
estimular as operárias a viajar mais longe para coletá-lo. Num experimento,
as campeiras viajaram, à média de 1.663m para visitar plantação de cenouras
produtoras de pólen, só 557m para plantação de cebolas, produtoras de
néctar (Gary, Witherell, e Marston, 1972). Sabe-se de operárias que
viajaram distâncias relativamente longas para visitar plantas, boas
produtoras de pólen, como o safflower.
As campeiras mostram grande versatilidade nos seus métodos de
trabalhar nas flores, dependendo da localização do néctar e do pólen.
Parker (1926) classificou as flores visitadas pelas abelhas, de acordo com
a forma como são trabalhadas para pólen, nos seguintes tipos.
Flores abertas: a operária prende as anteras com suas mandíbulas e

usa as pernas dianteiras para puxá-las para o seu corpo.
Flores tubulares: as operárias inserem a probóscide na corola à
procura do néctar, e o pólen é coletado casualmente quando adere às partes
bucais ou às pernas dianteiras.
Flores fechadas: a abelha força com suas pernas dianteiras a
separação das pétalas e, então, junta o pólen com as partes bucais e as
pernas dianteiras.
Flores em espiga de amentilho: a abelha corre ao longo das espigas,
ou amentilho, derrubando o pólen sobre os pêlos do seu corpo.
Flores de apresentação: o pólen é coletado pelas operárias que
apertam seus abdômens contra a inflorescencia, fazendo com que uma
quatidade de pólen seja retirada das flores.
As coletoras de néctar mostram geralmente menos variabilidade na
forma de trabalhar as flores. Elas descem na flor, inserem a probóscide na
corola e sugam o néctar com a boca. Formas pouco comuns de coleta de néctar
que evitam a corola são, às vezes, executadas pelas operárias, e, nestes
casos, o pólen não é coletado ou transferido entre as flores. Por exemplo,
as abelhas "mamangava" fazem, às vezes, buracos nas laterais das flores da
framboesa, para chegar ao nectário, e as abelhas usam esses buracos, em
lugar da corola, para sugar o néctar. A variedade de maçã Red Delicious é
freqüentemente "trabalhada lateralmente" pelas abelhas, que se agarram à
lateral da flor e inserem suas línguas pelo lado, sem encostar na
superfície do estigma, produtor de pólen. Na alfafa, as partes bucais das
operárias podem ficar presas temporariamente quando as flores disparam
sobre a sonda; as operárias experientes aprendem ou a visitar as flores que
já foram disparadas ou a sugá-las pela lateral, e novamente a coleta e a
transferência de pólen será nula.
As operárias costumam visitar o mesmo lugar na mesma hora do dia,
durante muitas viagens ou em dias consecutivos, enquanto perdura a produção
de néctar. A operária pode retornar ao local, limitado a um círculo com
alguns metros de diâmetro de um ambiente homogêneo, como pomares de maçã ou
campos de alfafa (Free, 1966; Levin, 1966), e pode continuar visitando a
mesma pequena área, durante a maior parte de sua vida de campeira. Muitas
flores secretam néctar ou pólen, durante só certas horas do dia, e as
operárias que as visitam, retornarão na devida hora, em dias sucessivos, na
expectativa de "recompensa". Os mesmos indivíduos podem ser treinados a
visitar três locais diferentes, em três horas distintas do dia, e se ao
longo do dia o teor de açúcar for modificado as operárias aparecerão em
maior número, se o teor for maior (revisado por Ribbands, 1953, e Michener,
1974).
O comportamento individual de forrageamento, envolvido na coleta de
néctar e pólen, é influenciado por fatores genéticos e ambientais. A base
genética para a coleta e armazenamento de néctar e pólen foi comprovada,
demonstrando a variabilidade destes fatores entre colônias e, selecionando,
então, com sucesso, linhagens com alta e/ou baixa tendência para acumular.
A primeira demonstração de que a seleção pode influenciar na coleta de
pólen foi obtida, usando preferências para a coleta de pólen de alfafa
(Mackensen e Nye, 1966, 1969; Nye e Mackensen, 1968, 1970). Nestes
experimentos, a seleção de dois caminhos em seis gerações resultou em
colônias, com altas e baixas preferências pelo pólen da alfafa, com 86% das
operárias da categoria com alta preferência, visitando a alfafa, e só 8% da
categoria com baixa preferencia. A tendência das colônias para acumular
pólen pode, também, ser modificada, através da seleção. Num experimento,
foram selecionadas linhagens com alta e baixa tendência a acumular pólen em
apenas quatro gerações, e as colônias da linhagem altamente armazenadora
Mark L. Winston 147

estocaram de 2 a 13 vezes mais pólen do que as linhagens pouco
armazenadoras (Hellmich, Kulincevic, e Rothenbuhler, 1985). Foi demonstrado
que ambos - preferência pela alfafa e acumulação de pólen - são
características poligênicas, altamente hereditárias. Resultados semelhantes
foram encontrados, ao investigar a acumulação rápida e lenta de xarope de
açúcar, com a linhagem altamente acumuladora ganhando mais peso, tanto em
laboratório como no campo, do que a linhagem menos acumuladora
(Rothenbuhler, Kulincevic, e Thompson, 1979).
O tempo e outros fatores ambientais influenciam, outrossim, na coleta
de néctar e de pólen (Ribbands, 1953, e referências citadas adiante).
Embora as operárias só possam voar durante o inverno com temperaturas
ligeiramente superiores a 0oC, e já foi observada coleta de pólen a
temperaturas tão baixas quanto 5oC, a coleta de néctar ou pólen não começa
geralmente antes de a temperatura atingir 12 a 14oC. A intensidade
luminosa, radiação solar global estimada de 0,66 lumens ou maior, é
relacionada positivamente com as saídas para vôo, e, para valores mais
baixos, esta relação é negativa (Burrill e Dietz, 1981). Análises da
relação entre vento, chuva e intensidade de forrageamento, mostraram
diminuição do forragemento com ventos fortes e chuva intensa. A hora do dia
pode influenciar no padrão de vôo, com poucas abelhas voando no início da
tarde. A causa dessa relativa inatividade de vôo não está clara, e pode,
indicar simplesmente menor produção de néctar pelas flores, naquela hora do
dia. Muitos destes fatores interagem entre si, com as colônias e com as
características das flores, determinando os padrões de forrageamento. Por
exemplo, Scott (1986) encontrou várias combinações com correlações
positivas e negativas, entre temperatura, radiação solar global, umidade
relativa e padrões de entrada e saída de campeira, em colônias localizadas
em pomares de cerejeiras, pereiras e macieiras. Estes resultados variáveis
foram causados provavelmente, em parte, pelas diferenças na disponibilidade
de néctar e pólen nas plantações, de forma que as operárias poderiam
forragear em condições mais adversas, quando a recompensa fosse maior.
Outros aspectos do comportamento individual, que influenciam a
eficiência do forrageamento, envolvem a aprendizagem das informações de
orientação até as flores e os padrões dos movimentos interflorais. Uma das
razões por que as campeiras tendem a visitar só uma espécie de flor por
viagem, e, freqüentemente, durante dias, é que a experiência com as flores
reduz o tempo gasto na procura e o tempo gasto trabalhando a flor. O
aprendizado e a memória têm papel-chave nesse padrão de especialização
floral, e as operárias aprendem a se orientar depressa pela forma, odor e
cor da flor, em que estejam trabalhando (revisado por Menzel, Erber, e
Masuhr, 1973). São necessárias poucas visitas para aprender essas
informações; uma única experiência, com odor particular associado a
recompensa de açúcar, induzirá a constância para aquele odor em 90% das
operárias, e o mesmo nível de constância será induzido por cinco exposições
a uma recompensa de comida, associada com uma cor particular. Uma vez que
as operárias visitam muitas flores durante cada viagem de forrageamento, as
visitas, durante uma única viagem, produzem experiência de aprendizagem
suficiente para as viagens subseqüentes. A memorização das informações de
orientação para as flores persiste habitualmente por semanas, e as
operárias treinadas voltarão ao mesmo lugar, à procura de comida, até mesmo
após 175 dias de confinamento no ninho, durante o inverno.
Mesmo dentro do campo de flores, as operárias ajustam os seus padrões
de movimento, para aumentar a probabilidade de encontrar flores com
melhores recompensas. Num campo rentável, as operárias mudam freqüentemente
de direção e se movem em pequenas distâncias, enquanto se deslocam entre as
flores; este movimento resulta em que as campeiras permanecem em área
relativamente pequena. Quando as flores de um campo, porém, não estão

provendo uma boa recompensa, as operárias mudam de direção menos
freqüentemente e voam a distâncias maiores entre as flores; esses vôos mais
longos e mais diretos tendem a levar as abelhas para longe de campos não
compensatórios e para novos campos que possam proporcionr melhores
recompensas (Waddington, 1980). A própria recompensa de néctar, porém, não
é a única informação que determina o grau de mudança direcional; as
campeiras mudam, também, menos freqüentemente de direção entre as flores
com o aumento do tempo gasto numa flor (Schmid-Hempel, 1984).
10.3. Controle do Forrageamento a Nível de Colônia

A importância dos fatores, a nível de colônia, na coordenação dos
padrões de forrageamento da operária, pode ser mais bem apreciada,
examinando o consumo anual de néctar e de pólen, por uma única colônia, e o
trabalho necessário para coletar esses recursos. Estudos do consumo de
comida só foram feitos para as raças de abelhas de evolução temperada, e é
esperada alguma diferença nos resultados de diferentes estudos, devido às
condições ambientais diferentes de áreas diferentes. Não obstante, os dados
mais conservadores impressionam pela quantidade de comida que as colônias
têm de coletar para sobreviver. As colônias requerem entre 15 e 30kg de
pólen por ano, embora possam coletar até 55kg (Eckert, 1942; Hirschfelder,
1951; Louveaux, 1958; Seeley, 1985a). As colônias precisam anualmente de 60
a 80kg de mel (Weipple, 1928; Rosov, 1944; Seeley, 1985a). Já que as cargas
médias de néctar e pólen são cada uma na faixa de 10 a 40mg (Tabela 10.1),
é claro que é necessário um número considerável de viagens para coletar o
suficiente de ambos, a fim de satisfazer as necessidades da colônia. Usando
as exigências mínimas citadas acima e valores comuns de 15mg para carga de
pólen e 16mg para carga de açúcar numa carga de 32mg de néctar (obtidos da
Tabela 10.1), as operárias têm que fazer anualmente um milhão de viagens,
para coletar o pólen e quase quatro milhões, para coletar o néctar. Além
disso, em áreas temperadas, essas viagens devem ser feitas num período
relativamente pequeno, enquanto as flores estão florescendo e, ainda, só
durante as horas e dias em que o tempo permite. Assim, embora as operárias
de colônias fortes possam fazer 163.000 viagens diariamente e em condições
ideais (o Gary, 1967), a maioria das colônias naturais coleta recursos
suficientes apenas para sobreviver, e muitas passam fome e outras morrem
todos os invernos (Seeley, 1978; Lee e Winston, 1985a; Seeley e Visscher,
1985).
Dada a importância da coleta de comida, não é surpreendente que as
abelhas tenham desenvolvido numerosos mecanismos, a nível de colônia, para
aumentar a eficiência do forrageamento. Estes mecanismos podem ser
divididos em dois grupos principais: os empregados para obter informações
sobre as necessidades da colônia e usá-las para estimular as operárias a
forragear néctar e pólen; e os empregados para alocar as atividades de
forrageamento, a fim de maximizar o lucro, recrutar para os recursos,
transferir informações e tomar decisões sobre o momento de trocar de fonte
de recursos.
Como as operárias têm muitas fontes de informação, a partir das quais
podem saber as necessidades da colônia, os padrões de forrageamento podem
ser ajustados, de acordo com as exigências . Isso é particularmente verdade
para estimular a coleta de pólen necessário para o desenvolvimento da cria.
Existe relação positiva entre a quantidade de ovos e larvas nas colônias e
a proporção e número de forrageadoras de pólen (Filmer, 1932; Fukuda, 1960;
Free, 1967b; Todd e Reed, 1970; Al-Tikrity et al., 1972). A proporção de
operárias coletoras de pólen aumenta com o aumento da postura da rainha
(Cale, 1968). O efeito estimulador da rainha e da cria é provavelmente
mediado pelos feromônios (veja Capítulo 8), mas atua depressa, qualquer que
seja o mecanismo sensorial envolvido; dobrando a quantidade de cria numa
Mark L. Winston 149

colônia, a coleta de pólen aumentará três vezes em 24 horas. As operárias
podem evidentemente avaliar a quantidade de pólen armazenado, em relação às
necessidades para o desenvolvimento da cria, uma vez que, fornecendo pólen
ou pólen suplementar artificial à colônia, diminui sua coleta de pólen
(Free, 1967b; Barker, 1971; Moeller, 1972). Ou seja, as operárias podem
mudar rapidamente seus padrões de forrageamento, em resposta às mudanças e
às exigências de pólen da colônia. Os fatores que influenciam na coleta de

néctar não são tão bem conhecidos, embora odores da rainha, presença de
larvas de operária e favo vazio tenham sido identificados como estimulantes
da coleta de néctar (Jaycox, 1970a,b; Rinderer, 1981).
Fig. 10.2. Mapas dos locais de forrageamento diário de uma colônia de abelha,
deduzidos da leitura das danças de recrutamento, em colmeias de observação envidraçadas.
(Redesenhado, a partir de Seeley, 1985a, Honeybee Ecology. Copyright 1985 por Princeton
University Press. Figure 7.3 adaptados com permissão de Princeton University Press. Veja,
também, Visscher e Seeley, 1982.)
Enquanto avaliar as exigências de comida de uma colônia é de
importância óbvia, a descoberta e exploração eficiente dos recursos também
é fundamental para sua sobrevivência. Uma operária pode, é claro, procurar
flores e coletar néctar e pólen sem comunicar às outras, mas este tipo de

forrageamento seria altamente ineficiente, comparado ao sistema de
comunicação e de recrutamento a recursos, que as abelhas de fato usam. É um
sistema eficiente, por meio do qual um grupo de campeiras especializadas
procura os recursos e um outro maior está disponível para ser recrutado.
A divisão da atividade de forrageamento entre batedoras e recrutadas
foi investigada recentemente por Seeley (1983). Ele definiu como batedora a
abelha que retorna à colônia com pólen e/ou néctar, sem ter seguido
qualquer dança e avaliou que entre 5 e 35% das campeiras de uma colônia
executam a atividade de batedora, em qualquer momento. Estes dados estão de
acordo com avaliações semelhantes feitas anteriormente por Oettingen-
Spielberg (1949) e Lindauer (1952). Batedoras tendem a ser campeiras
experientes, e a variabilidade na proporção de batedoras, em qualquer
momento, depende da disponibilidade de néctar e pólen no campo. Durante
períodos de carência, a proporção de batedoras pode alcançar no máximo 35%
das campeiras aumentando, assim, a probabilidade de encontrar novo recurso.
Em contrapartida, maior proporção de campeiras visita locais conhecidos,
quando a boa forragem é abundante, e poucas campeiras procuram novas fontes
de comida.
Seeley estendeu estas pesquisas para desenvolver o que ele chamou o
"centro de informação" da estratégia do forrageamento (Visscher e Seeley,
1982; Seeley, 1985a,b). Este conceito surgiu de estudos dos padrões de
forrageamento da abelha em áreas de florestas, mais semelhantes ao ambiente
em que as abelhas evoluíram, do que os sistemas agrícolas normalmente
usados para estudo. Os padrões de forrageamento de colônias postos nesta
situação natural são caracterizados pelas mudanças diárias no número de
operárias que visitam um campo, em particular, e relativamente poucos
campos sendo visitados num dia qualquer (Fig. 10.2). Além disso, as
colônias usam as batedoras para monitorar a disponibilidade de forragem
numa enorme área, cobrindo um raio de, pelo menos, 4 a 6km a partir do
ninho. O forrageamento é organizado, assim, de forma que as operárias se
concentrem em alguns campos, descobertos pelas batedoras e considerados os
melhores, e o forrageamento é ajustado diariamente com os velhos campos
sendo abandonados à medida que novos são descobertos com melhores reservas
de comida.
Estas mudanças diárias dos padrões de forrageamento estão baseadas na
informação, trazida para o ninho por exploradoras e recrutadas, e a colônia
é usada como centro de troca de informação, de forma que as operárias podem
concentrar o forrageamento, onde o recurso for de qualidade mais alta e
estiver mais próximo. As recrutas em potencial podem conhecer o lucro
esperado do campo de flor, trocando comida e seguindo o vigor das danças
das campeiras experientes, e o custo envolvido na energia de viajar até as
flores e trabalhá-las pode ser avaliado, também, através das danças.
Comparando a informação de cada um dos campos descobertos pelas batedoras,
as recrutas podem determinar quais os campos, dos disponíveis, mais
lucrativos e visitá-los até que sua rentabilidade decline, ou seja
descoberta melhor fonte de comida.
Um dos aspectos interessantes do forrageamento da abelha, que
enfatiza a importância da colônia em relação ao indivíduo-operária, é que
as operárias nem sempre maximizam sua eficiência energética no vôo de
forrageamento. Se o consumo de energia individual fosse maximizado, uma
campeira de néctar voltaria ao ninho tão carregada quanto possível, mas, na
verdade, muitas operárias voltam das viagens de forrageamento com suas
vesículas meliferas apenas parcialmente cheias. Há duas explicações para
tal comportamento, aparentemente não bem adaptado. Primeiro, as campeiras
podem voar só uma distância limitada, durante suas vidas, uma vez que as
funções metabólicas associadas ao vôo degeneram com a distância voada
(Neukirch, 1982). Assim, as operárias poderiam calcular os seus gastos de
Mark L. Winston 151

energia no forrageamento, de modo a maximizar a relação do peso de sua
carga de néctar com a distância de seu vôo, e esse máximo seria alcançado,
quando a vesicula melifera estivesse apenas parcialmente cheia (Schmid-
Hempel, Kacelnik, e Houston, 1985). Segundo, absorver uma carga completa
resulta na perda de informação sobre locais alternativos de comida, uma vez
que é gasto mais tempo para a carga completa que para a parcial, reduzindo
desse modo, o tempo de presença na colmeia. Assim, o enchimento parcial da
vesícula melífera pode ser uma adaptação para aumentar as funções do centro
de informações do ninho (Nunez, 1982).
Em resumo, as colônias usam variedade de estratégias para integrar as
atividades da operária individual, a fim de satisfazer mais eficazmente
suas necessidades. A transferência de informação dentro do ninho é de
grande importância para as operárias determinarem as necessidades da
colônia e onde satisfazê-las. As operárias podem responder com presteza às
mudanças das exigências da colônia por néctar e pólen e à disponibilidade
variável e rentabilidade dos recursos fora do ninho. Não obstante, embora o
sistema de forrageamento da abelha possa ter sido projetado tão bem quanto
possível, um dos aspectos mais enigmáticos deste sistema é que muitas
colônias de climas temperados não sobrevivem ao inverno; a maioria passa
fome e até morre. Mas esta elevada mortalidade de colônias pode ter menos a
ver com qualquer fracasso inato do sistema de forrageamento do que com a
enxameação, método curioso de reprodução, a ser discutido no próximo
capítulo.

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Certamente, não há nenhum evento mais espetacular na vida de uma
colônia do que a reprodução pela enxameação. Neste tipo de divisão do
enxame, grande parte das operárias e a rainha velha, ou uma nova, saem do
ninho para procurar uma casa nova. Quando um enxame sai, o ar fica cheio do
zumbido de milhares de abelhas que procuram sua rainha e um lugar para se
amontoar. As operárias se organizam rapidamente, criando ordem dentro do
que parece ser o caos total, e, em seguida, se ocupam com a tarefa de
encontrar um novo ninho. O enxame atual é mais uma breve fase de um
demorado processo que começou na colônia, há vários meses, e continuará
durante semanas, depois que o primeiro enxame partir. Esta forma de
reprodução da rainha é rara entre as abelhas, pois é mais comum desenvolver
a rainha individualmente e iniciar o ninho novo na própria colmeia. A
grande vantagem de enxamear é que os indivíduos reprodutores primários, as
rainhas, obtêm ajuda das operárias na construção do novo ninho, e iniciam o
desenvolvimento da cria e o forragemento. Para esta vantagem, porém, as
abelhas têm que investir muito tempo e energia, requeridos pela enxameação.
Foram feitas muitas pesquisas sobre os eventos que conduzem à
enxameação, em grande parte, porque a perda de enxames de colônias
manejadas reduz severamente a produção de mel. Recentemente, a enxameação
foi exaustivamente examinada pelos ecologistas comportamentais, que
encontraram na colônia de abelha um sistema modelo, para dissecar os
fatores complexos que determinam a história da vida e as características da
reprodução dos insetos altamente sociais.
11.1. História Natural da Enxameação em Climas Temperados

Os preparativos para a enxameação da colônia de abelhas começam
realmente em climas temperados frios, no final do inverno, quando ela
começa a desenvolver as primeiras crias de operária (Jeffree, 1956). Este
primeiro desenvolvimento de cria é incentivado pelas grandes quantidades de
mel e de pólen armazenadas no ninho, durante o último verão, e serve para
compensar o decréscimo gradual da população de adultos, ocorrida durante o
inverno. As colônias alcançam sua população mínima de operárias em março,
mas o aumento do desenvolvimento da cria, no final do inverno e início da
primavera, compensa gradualmente as perdas de inverno e, em abril, a
população de operárias inicia grande aumento, atingindo o máximo na
enxameação (Nolan, 1925; Jeffree, 1955; Allen e Jeffree, 1956) (Fig. 11.1).
A maioria das enxameações ocorre no meio da primavera, normalmente em
algum dia de maio ou início de junho (Jeffree, 1951; Simpson, 1959; Burgett
e Morse, 1974; Fell et al., 1977; Caron, 1980; Winston, 1980) (veja Fig.
11.1). Mas os enxames podem sair já na primeira semana de abril, e um
pequeno pico de enxameação secundária acontece, na maioria das áreas, no
início de agosto e setembro. A época da enxameação varia um pouco de
estação para estação, entre regiões, anos ou localizações com primaveras
tardias, mostrando picos de enxameação tardios. Quase todas as colônias
naturais enxameiam em algum dia da primavera, e essas colônias raramente
enxameiam de novo, nessa estação (Seeley, 1978; Winston, 1980). Até 40% dos
enxames que estabelecem ninhos novos com sucesso enxamearão novamente,
ocorrendo um pico secundário de enxameação ao término do verão. Este é um
comportamento curioso, uma vez que é altamente improvável que tal enxame e
as colônias das quais eles saíram sobrevivam ao inverno.
As preparações diretas para a enxameação começam aproximadamente 2 a
4 semanas, antes dos primeiros enxames saírem, durante o período em que as
Mark L. Winston 153

colônias ficam congestionadas, por causa do rápido crescimento da população
de operárias. Para um enxame reprodutivo sair, as colônias devem ter
produzido, ou deveriam ter tido capacidade de produzir, uma ou mais rainhas
novas, assim, a primeira preparação para a enxameação envolve o inicio do
desenvolvimento da rainha. Quando o desenvolvimento da rainha for uma
realidade na colônia, o enxame pode sair.
Fig. 11.1. Emcima: quantidade relativa de enxameações e população da colônia,

típicas, durante um ano, numa área de clima temperado frio. Embaixo: seqüência de
desenvolvimento da rainha, enxameação e retomada do desenvolvimento da cria em relação ao
dia da saída do primeiro enxame numa colônia típica. (Para referências, veja texto.)
O primeiro sinal dos preparativos para a enxameação é o aparecimento
de realeiras novas, nas quais podem ser desenvolvidas as rainhas. As
operárias constroem as realeiras ao longo da estação, e o número de
realeiras vazias aumenta durante a primavera, antes de iniciar o
desenvolvimento da rainha. Em qualquer momento, durante o verão, podem ser
encontradas 10 a 20 realeiras vazias, embora exista registro de até 55
(Simpson, 1959; Allen, 1965a; Caron, 1979). As operárias tendem a construir
realeiras, ao longo das bordas e no fundo dos favos: elas, porém, podem ser
encontradas nas faces dos favos e em qualquer superfície irregular dele. As
colônias podem construir realeiras sem enxamear, e podem continuar
construindo realeiras de enxameação, mas não enxameiam, enquanto não for
iniciado o desenvolvimento da nova rainha.
O desenvolvimento da rainha começa quando são postos, ou
transferidos, ovos para as realeiras. A maioria dos ovos em realeiras são
postos pela rainha, mas as operárias podem transferir, e, realmente
transferem, pequeno número de ovos fertilizados ou larvas muito jovens de
alvéolos de operária para realeiras (Butler, 1957a; Winston, 1979b; Punnett
e Winston, 1983). Quando as larvas eclodem dos ovos, as operárias fornecem-
lhes alimentação especial, que as transforma em princesas. As realeiras são
alongadas e viradas para baixo, enquanto as rainhas imaturas se desenvolvem
até serem operculadas ao término do período de alimentação larval. O
desenvolvimento da rainha, porém, não prossegue sem tropeços:
freqüentemente, as pupas e/ou larvas são destruídas nas realeiras durante o
seu desenvolvimento, pelas operárias ou pela rainha (Allen, 1956; Gary e
Morse, 1962; Allen, 1965a; Otis, 1980; Winston, 1980). Normalmente, quando
a realeira é destruída outras rainhas são desenvolvidas.
Fig. 11.2. A proporção da área de cria utilizada e a quantidade total de cria de

operárias, em colônias que se preparam para enxamear. (Redesenhado, a partir de Winston e
Taylor, 1980. Usado com permissão de MASSON S.A., Paris.)
O padrão de tempo de desenvolvimento da rainha e de operculação da
realeira apresenta grande variabilidade, mas as colônias lacram geralmente
uma média de 15 a 25 realeiras antes e imediatamente depois da enxameação.
As colônias enxameiam comumente, no dia ou um dia depois da operculação da
primeira realeira, normalmente 8 a 10 dias depois de iniciar o
desenvolvimento da rainha. Enxameando durante a operculação da realeira, ou
depois, as operárias tem certeza de que terão uma princesa emergindo após a
enxameação. Mas, o clima e fatores internos da colônia podem alterar
drasticamente a hora da enxameação, de forma que as colônias podem
Mark L. Winston 155

enxamear, quando apenas larvas muito jovens estejam presentes nas
realeiras, ou depois de uma princesa ter emergido.
A destruição da realeira antes da enxameação atrasa por alguns dias a
saída do primeiro enxame, atraso que pode melhorar as chances do enxame ou
a sobrevivência da colônia-mãe. Por exemplo, realeiras são freqüentemente
destruídas durante períodos de clima ruim, e isso atrasa a enxameação que
ocorreria com tempo frio e chuvoso. Para a enxameação ser bem sucedida, as
colônias devem programar as atividades da enxameação, a fim de coincidir
com o período de crescimento da população de abelhas adultas e a presença
abundante de cria na colmeia, compensando, assim, a perda de operárias
adultas com os enxames. É notável que o desenvolvimento da rainha começa
justamente, quando o desenvolvimento da cria de operária está em seu pico e
praticamente não existe alvéolo desocupado na área central de cria (Winston
e Taylor, 1980; Winston, Dropkin, e Taylor, 1981) (Fig. 11.2). Assim, as
colônias programam o desenvolvimento de suas rainhas, para coincidir com o
pico de população, e a destruição das realeiras pode servir para assegurar
que as colônias não enxameiem, antes que haja adultos e crias suficientes
para povoar os enxames e a colônia-mãe. Outras explicações para a
destruição de realeiras, pode ser que sejam destruídas as com larvas de
baixa qualidade ou que um grupo de irmãs, dentro da colmeia, destrua as
rainhas meio-irmãs em desenvolvimento. Esta hipótese será discutida no
próximo capítulo.
Outros aspectos do comportamento da operária e da rainha começam a
mudar, antes da enxameação. A rainha é alimentada mais freqüentemente e põe
mais ovos, até a semana que antecede a enxameação, quando as operárias
começam a alimentá-la menos, a sua postura decresce e seu abdômen diminui
de peso, para que ela possa voar com o enxame (Taranov e Ivanova, 1946;
Allen, 1955, 1956, 1960). As operárias sacodem, empurram e mordem a rainha
e a tratam asperamente, geralmente para forçá-la a se manter em movimento.
A rainha examina freqüentemente as realeiras e nelas põe a cabeça,
danificando, às vezes, as não operculadas, nas quais pode ter posto ovos,
mais cedo. As operárias se tornam relativamente calmas, alguns dias antes
da enxameação, e podem ser vistos agrupamentos calmos no fundo dos favos. A
procura por novos locais de ninho pode começar nesta hora (Lindauer, 1955).
A paz e a quietude da colmeia, antes da saída do enxame, muda
drasticamente no dia da enxameação, quando as colônias fervilham em
atividade, aparentemente desorganizada e frenética, que leva à enxameação.
Os enxames saem geralmente no final da manhã ou início da tarde, embora
condições ambientais afetem a hora da saída, de forma que a enxameação pode
ocorrer quase a qualquer hora, enquanto for dia. Por causa da
imprevisibilidade do dia e hora da enxameação, as operárias se abastecem
com mel, aproximadamente 10 dias antes da enxameação, para assegurar que
estarão levando reserva de mel suficiente, quando o enxame finalmente sair;
o desenvolvimento da rainha é provavelmente o incentivo para se abastecerem
de mel. Tanto as operárias que saírem com o enxame, como as que ficarem
para atrás, carregam em média 36mg de mel na vesícula melifera, enquanto as
operárias das colônias que não estejam prestes a enxamear carregam em média
10mg (Combs, 1972). Esta carga extra de mel, que equivale a aproximadamente
40% do peso da operária, é a reserva de comida para o enxame, enquanto em
trânsito e durante os primeiros dias no ninho novo.
As operárias mudam abruptamente o comportamento, durante as horas que
precedem a enxameação (Allen, 1956; Fletcher, 1975). A taxa de vibrações
dorsiventralabdominais cai repentinamente (veja Fig. 9.6), e as operárias
começam a correr de um lado para o outro, em ondas, e zumbem para excitar
as outras (Esch, 1967). A rainha é perseguida, mordida e puxada pelas
operárias excitadas. Repentinamente, uma torrente de operárias sai do ninho
e levanta vôo, arrastando normalmente a rainha. Acidentalmente, forma-se um

"enxame falso", quando a rainha não acompanha a massa de operárias ou
retorna para o ninho. Neste caso, as operárias do grupamento ficam
nervosas, levantam vôo e voltam para a colônia. Se a rainha se juntar ao
agrupamento formado, as operárias restantes, que ainda estejam voando, se
orientam para ela e para o agrupamento e, uma vez formado completamente o
agrupamento, as batedoras voam para procurar potenciais locais de
nidificação. Este primeiro enxame com a rainha velha fecundada, é chamado
de enxame primário.
A idade é fator preponderante na determinação das operárias que
permanecerão na colônia-mãe e das que sairão com o enxame primário e os
subseqüentes, chamados "enxames secundários" (Butler, 1940; Meyer, 1956b;
Winston e Otis, 1978). As operárias mais jovens têm maior probabilidade de
saírem com os enxames que as mais velhas, e até 70% das operárias com menos
de 10 dias de idade partem com os enxames das abelhas de evolução temperada
(este valor é maior para as abelhas de clima tropical, veja Capítulo 13). A
vantagem de proporção mais alta de operárias jovens, entre as abelhas que
saem com o enxame, é que ele ficará com abelhas com maior longevidade
potencial, fator valioso, uma vez que operárias novas não começarão a
emergir até, pelo menos, 21 dias, depois do enxame ter-se instalado no novo
ninho. Em contrapartida, a colônia-mãe ficou com a cria que estava prestes
a emergir, o que garante a afluência de operárias jovens.
Outro fator, que pode influenciar quais operárias saem com os
enxames, é a afinidade. Num estudo, as primeiras evidências mostraram que
as operárias tendem a acompanhar as rainhas com suas irmãs totais, em vez
de com suas meio-irmãs. Quer dizer, as operárias que tiveram o mesmo pai
saem com a rainha (Getz, Bruckner, e Parisian, 1982). Pesquisa posterior
não confirmou essa hipótese, quando as operárias com paternidades
diferentes se segregaram fortuitamente durante a enxameação (Getz e
Winston, observações inéditas). Alguns zangões podem sair com os enxames,
embora seu número seja geralmente pequeno, aproximadamente 1% da população
total (média de 151 zangões e faixa de 0 a 1.001; Avitabile e Kasinkas,
1977).
Quando o enxame encontra o ninho novo (veja Capítulo 5), levanta vôo
e se desloca para colonizá-lo. O vôo ruidoso das batedoras orienta o
deslocamento e, em menos de um minuto, o enxame forma uma nuvem circular
com aproximadamente 10m de diâmetro e 3 de altura. O enxame acelera a até
aproximadamente 11km/h, e as "batedoras" o orientam, executando vôos
rápidos, através das abelhas voadoras. O enxame alcança o ninho novo, as
batedoras pousam no alvado e liberam os feromônios da glândula de Nasonov,
para atrair as abelhas. (Ambrose, 1976; Seeley, Morse, e Visscher, 1979).
Até esse momento, o processo da enxameação não foi completado ainda
para a colônia-mãe, que contém realeiras abertas e operculadas, cria de
operária, mel, pólen e aproximadamente 40% das operárias adultas. Depois
que o enxame primário sai, as operárias continuam operculando as realeiras
e desenvolvendo a cria de operária, de forma que a população da colônia se
recuperará, um pouco, com as operárias jovens que emergirem (Fig. 11.1). A
mortalidade da cria de operária, durante este período, é alta,
aproximadamente 42%, com a maior parte das mortes ocorrendo nas fases de
ovo e de larvas jovens (Winston, Dropkin, e Taylor, 1981). As princesas
começam a emergir em torno de uma semana, depois da saída do enxame
primário, embora o nascimento de princesas seja variável, dependendo de
quando ocorreu o enxame primário, em relação à operculação da realeira.
(Otis, 1980).
Uma vez a princesa acasalada, a colônia ou produz enxames secundários
ou mata todas as princesas restantes e ela reinará. Em cenário mais típico,
a primeira princesa a amadurecer sai com enxame secundário, 2 a 4 dias
Mark L. Winston 157

depois do seu aparecimento, e freqüentemente um segundo enxame secundário
sai, alguns dias depois, com a próxima princesa a emergir (Winston, 1979c,
1980; Otis, 1980; Winston, Dropkin, e Taylor, 1981; Lee e Winston,
observações inéditas). Podem sair de 0 a 4 enxames secundários da colônia-
mãe, média entre 1 a 2 por colônia, registro feito para colônias de raças
de abelhas de evolução-temperada. A população de operárias dos enxames
geralmente diminui com o número de enxames; num estudo, os enxames primário
e o primeiro e o segundo secundários tiveram a média de 16.000, 11.500, e
4.000 operárias, respectivamente (Winston, 1980) (Fig. 11.1). Os terceiro e
quarto enxames secundários contêm freqüentemente só um punhado de
operárias. Os enxames podem ter, porém, mais ou menos abelhas do que esses
valores; já foram encontrados enxames com apenas 1.750 e outros, com até
50.750 operárias (Avitabile e Kasinkas, 1977). Há correlação clara entre a
área de cria operculada, quando o enxame primário sai, e o número de
enxames secundários. As colônias controlam, assim, o número de enxames
secundários, em função do número de operárias que devem permanecer na
colônia-mãe.
Os enxames secundários são semelhantes, em muitos aspectos, ao
primário menos nisto: deles participam princesas, em vez de rainhas
fecundadas. Embora só uma sai normalmente com enxame secundário, outras
princesas maduras saem das realeiras, durante o período caótico de saída
desses enxames, e eles podem conter até três princesas (Avitabile e
Kasinkas, 1977; Otis, 1980). As operárias de enxames secundários não se
abastecem de mel tão completamente quanto as de um enxame primário, e menos
operárias jovens saem com tais enxames (Winston e Otis, 1978; Otis,
Winston, e Taylor, 1981).
Há interação considerável entre princesas, rainhas e operárias,
depois de emergir a primeira princesa. Muitos dos comportamentos
manifestam-se para prevenir o aparecimento de mais de uma princesa de cada
vez e, também, para controlar a briga entre as princesas, quando a
enxameação terminar. A presença de princesa na colônia evita normalmente o
aparecimento de outras provavelmente pelo estímulo das vibrações
dorsiventralabdominais das operárias, sobre as realeiras que contêm as
princesas maduras (veja Capítulo 9). A princesa emergida anuncia sua
presença, através de feromônios e de pios – uma série de pulsos, sons altos
produzidos pela princesa, apertando o tórax contra o favo e operando o
mecanismo de batimento das asas, sem abrí-las (Simpson e Cherry, 1969). As
rainhas fecundadas piam, às vezes, antes de enxamear (o Allen, 1956), mas a
freqüência dos pios é maior entre o nascimento da primeira princesa e o
término dos enxames secundários, quando as princesas restantes brigam. O
efeito direto do piar é de paralisar as operárias sobre o favo, até
cessarem os pios. Enquanto a rainha pia, as operárias não roem a cera e as
fibras do opérculo da realeira, prevenindo, assim, a emergência de
princesas. Os pios podem servir, também, para informar às operárias e à
princesa emergida que há outras princesas, uma vez que princesas maduras
dentro das realeiras também piam. Esta informação é importante para a
colônia, porque a colônia-mãe ficará sem rainha, se ocorrer enxameação, sem
princesa em desenvolvimento.
Casualmente, emergem duas ou mais princesas concomitantemente, e elas
podem tolerar uma à outra, durante algumas horas ou dias, antes de
brigarem. Uma vez completada a enxameação, as princesas emergidas tentam
matar as princesas presas ainda nas realeiras, abrindo pequenos furos na
lateral e ferroando suas ocupantes. As operárias podem completar a
destruição das realeiras e das princesas, tenham elas sido ou não ferroadas
pela princesa emergida (Caron e Greve, 1979).
Quando duas princesas emergem simultaneamente, brigam até a morte, e
aquela que ficar ferida é morta pelas operárias. As princesas lutadoras

tentam ferroar e morder uma à outra com as mandíbulas, e as operárias
formam uma bola ao redor da ferida para liquidá-la. As operárias mais
velhas tendem a ser mais envolvidas no comportamento de peloteio do que as
jovens (Robinson, 1984), as princesas lutam, e o peloteio, pelas operárias
continua, até só uma princesa restar viva no ninho. Nesse ponto, a princesa
começa seus vôos de acasalamento e, uma vez fecundada, inicia a postura. O
período total de enxameação, do início do desenvolvimento da rainha à
postura, demora aproximadamente 4 semanas.
A reprodução pela enxameação é processo arriscado e difícil de
entender, pois relativamente poucos enxames sobrevivem ao clima temperado
frio. Num estudo feito no centro do Estado de Nova Iorque, só 24% das
colônias estabelecidas, a partir de enxames, sobreviveram até a estação
seguinte (Seeley, 1978). Num estudo em Ontário, sobreviveram só 8%
(Morales, 1986); num estudo semelhante de dois anos, na Colúmbia Britânica,
foi constatado que nenhum dos 30 enxames capturados, durante a primavera,
sobreviveu até o inverno seguinte (Lee, 1985). A taxa de mortalidade foi
mais baixa nas colônias estabelecidas, que tinham sobrevivido a uma
estação; nos estudos de Nova Iorque e Ontario, 78% e 45% dessas colônias
foram encontradas vivas na estação seguinte, respectivamente. As colônias
de Nova Iorque, que sobreviveram à estação inicial, apresentavam
longevidade média de 5,6 anos. Assim, enquanto um enxame individual tem
baixa probabilidade de sobrevivência, os que sobrevivem à primeira estação
podem viver por muitos anos.
Dada a baixa probabilidade de sobrevivência do enxame, não é
surpreendente que existam fortes correlações entre características, como
tamanho do enxame, época, crescimento e sua sobrevivência (Lee e Winston,
1985a,b; Lee, 1985; Seeley e Visscher, 1985). Enxames maiores e de início
de estação sobrevivem muito mais tempo do que enxames pequenos, de final de
estação, e mostram, também, crescimento inicial melhor. Por exemplo, há
relação positiva significativa entre o tamanho do enxame e a taxa de
construção de favo e desenvolvimento de cria; por outro lado, essa relação
é negativa entre a data do estabelecimento do enxame e aqueles dois
fatores. Além disso, as operárias emergentes pesam mais em colônias
estabelecidas de enxames maiores, sugerindo que enxames menores são
deficientes não só no número de operárias que podem criar inicialmente, mas
também na qualidade dessas operárias.
Sob tais condições, é de se esperar que o crescimento anual da
colônia e suas características de reprodução sejam favorecidas em enxames
grandes, de início de estação, e essa previsão é apoiada por algumas
características da colmeia. Primeiro, a disponibilidade de mel e pólen
armazenados para o desenvolvimento da cria, no meio do inverno, resulta em
crescimento da população da colônia, possibilitando a enxameação no início
da primavera. Segundo, enxames primários são grandes e contêm 60%, ou mais,
da população de abelhas adultas, na hora de enxamear, o que aumenta, em
muito, a possibilidade de sobrevivência. Terceiro, com os enxames as
operárias saem cheias de mel, e saem muitas operárias jovens, ambos fatores
estimuladores para que a construção de favo e desenvolvimento da cria sejam
iniciados quase imediatamente, depois do estabelecimento do novo ninho.
As enxameações secundárias muito intensas, porém, parecem não
beneficiar as colônias ou os próprios enxames, particularmente do segundo
ao quarto enxames secundários, uma vez que eles são pequenos, saem
relativamente tarde, e assim, têm poucas possibilidades de sobrevivência.
Além disso, enxames secundários têm princesas prontas para acasalar com
sucesso e retornar à colmeia nova, e as colônias não começam o
desenvolvimento da cria até a rainha iniciar a postura, o que demora uma
semana ou mais, depois da instalação do ninho.
Mark L. Winston 159

Não obstante, existe alguma evidência de que a enxameção secundária
não é tão prejudicial, como poderia parecer. As colônias produzem só tantos
enxames secundários quantos a sua população adulta pode suportar; o número
de enxames secundários é proporcional à quantidade de cria e ao número de
adultos na colmeia, na hora da enxameação (Winston, 1979c, 1980; Lee,
1985). As colônias produzem, também, mais enxames secundários, durante os
melhores anos e em locais com condições de crescimento mais duradouro. No
Kansas, por exemplo, as colônias produziram a média de 2 enxames
secundários, durante uma primavera, enquanto, um pouco mais ao norte, na
Colúmbia Britânica, produziram a média de 1,0 a 1,5 durante dois anos
consecutivos (Winston, 1980; Lee, 1985), e as de Ontário, só 0,15 por ciclo
de enxameação (Morales, 1986). As taxas de reprodução total foram 1,0 em
Ontário, 1,9 e 2,6 durante dois anos na Colúmbia Britânica e 3,6 no Kansas,
refletindo a maior incidência de múltiplas enxameações e de produção de
enxames secundários em regiões temperadas mais quentes. Assim, enquanto os
enxames secundários correm mais risco do que os primários, as colônias só
enxameiam com tal freqüência e produzem tantos enxames, quantos, seu
tamanho, latitude e fatores ambientais sazonais permitirem, sem diminuir
1) TAMANHO DA COLMEIA
Volume
Área
População de adultos
5) ABUNDÂNCIA DE 2) CONGESTIONAMENTO DA ÁREA DA

RECURSOS CRIA
Néctar e Pólen Cria
Adultos
3) DISTRIBUIÇÃO DA IDADE DOS

ADULTOS
Baixa idade média de operárias
4) TRANSMISSÃO REDUZIDA
DOS FEROMONIOS DA RAINHA
AS OPERÁRIAS CONSTROEM AS CÚPULAS

INICIA O DESENVOLVIMENTO DA RAINHA
ENXAMEAÇÃO
indevidamente a capacidade da colônia original.
Fig. 11.3. Os incentivos que induzem as operárias a começar o desenvolvimento da

rainha.
Finalmente os enxames secundários são mais adaptáveis nos climas
tropicais do que no temperado frio. Muitos enxames secundários pequenos
sobrevivem em regiões tropicais (Otis, 1980) e, até mesmo no Kansas, algum
enxame secundário que se estabeleceu em ninho novo sobreviveu e enxameou na
primavera seguinte (Otis, observações inéditas). Assim, os estudos citados
acima, de Ontário e de Nova Iorque, refletem as condições próximas do
limite norte da faixa ocupada pela abelha, e bem acima do clima
mediterrâneo, onde a raça de abelhas italianas (Apis m. Ligústica), usadas
nesses estudos, evoluiu originalmente.

11.2. Fatores Que Induzem as Colônias à Enxameação
A pergunta sobre o que induz a enxameação é estudada com mais
precisão, examinando os fatores que induzem o desenvolvimento de rainha,
pois, uma vez iniciado, ocorre bem definida sucessão de eventos, embora
variada, que conduzem à enxameação. Uma quantidade considerável de
pesquisas foi dedicada a formular e testar várias hipóteses relativas ao
desenvolvimento de rainha e à enxameação, uma vez que a prevenção da
enxameação é provavelmente o maior problema de manejo, enfrentado pelos
apicultores do mundo inteiro. Foram propostas duas hipóteses principais nas
fases iniciais da pesquisa sobre enxameação, para explicar a iniciação do
desenvolvimento da rainha, antes da enxameação: a primeira, a hipótese das
abelhas-amas, ou da comida de cria (Gerstung, 1891; Morland, 1930), diz que
excesso de abelhas-amas jovens aparece nas colônias, antes da enxameação,
resultando em excesso de comida de cria, para o que o desenvolvimento de
rainha é uma saída. A segunda, a da superlotação da colônia ou da
aglomeração (Huber, 1792; Demuth, 1921), afirma que a aglomeração de
operárias adultas e o espaço limitado para a cria resultam no
desenvolvimento de rainha.
Nenhuma das hipótese, porém, se mostrou adequada para explicar o
início do desenvolvimento de rainha. As únicas experiências que apóiam a
hipótese da comida de cria são as de Perepelova (1928a): ela descobriu que
nenhuma das quatro colônias começaram o desenvolvimento de rainha, quando
lhes foi fornecida cria não operculada, aumentando, assim, a demanda por
comida de cria. Em contrapartida, muitas outras experiências feitas, para
produzir comida de cria em excesso ou, também, remover a cria não
operculada (Demuth, 1922, 1931; Ribbands, 1953), acrescentando cria
operculada prestes a emergir, ou ambos (Demuth, 1931; Simpson, 1957), não
induziram a enxameação. Além disso, a proporção de abelhas-ama para cria
aumenta com o avanço do verão, atingindo o máximo no outono (Bodenheimer,
1937), e a relação de abelhas jovens para cria não operculada aumenta mais
drasticamente, depois que o desenvolvimento de rainha inicia (Winston e
Taylor, 1980), e não antes, como predito pela hipótese de comida de cria.
As experiências projetadas para testar a hipótese da aglomeração ou
da superpopulação, restringindo o espaço da colmeia, resultaram em
desenvolvimento de rainha e enxameação em muitas, mas não em todas as
colônias (Perepelova, 1947; Simpson, 1957, 1973; Simpson e Riedel, 1963;
Simpson e Moxley, 1971). Aproximadamente a metade das colônias não
superpovoadas, dos estudos de Allen (1956), Gary e Morse (1962), e Simpson
(1973) iniciaram o desenvolvimento de rainha, e a redução do número de
alvéolos disponíveis para a postura nem sempre conduziu à enxameação
(Simpson e Riedel, 1963; Simpson e Greenwood, 1975). Assim, ainda que o
espaço limitado do ninho restrinja o número de alvéolos e o superpovoamento
possa representar papel de estímuldo aos preparativos da enxameação, nenhum
desses fatores, sozinho, induz sempre a enxameação.
Uma dificuldade com estas hipóteses é que elas incluem um só fator,
enquanto o desenvolvimento da rainha e a enxameação são funções
extraordinariamente complexas, envolvendo atividades bem cronometradas e
coordenadas de milhares de indivíduos. É mais provável que existam causas
multifactoriais para a iniciação do desenvolvimento da rainha, baseadas em
certos fatores demográficos internos, que não só estimulam o
desenvolvimento da rainha mas contribuem, também, para o sucesso da
enxameação (Simpson, 1958; Winston e Taylor, 1980; Lensky e Slabezki,
1981). Ou seja, o tempo para o desenvolvimento da rainha é uma "pequena
janela" do tempo, durante o qual as condições da colônia são muito
favoráveis à produção do enxame, e a maioria destas características da
colônia devem estar junto ou próximas de seus limites, para começar o
desenvolvimento da rainha. As relações entre as condições da colônia e o
Mark L. Winston 161

desenvolvimento da rainha podem ser resumidas como segue (Fig. 11.3): o
desenvolvimento da rainha é iniciado, devido a fatores intrínsecos
(demográficos) e extrínsecos (abundância de recursos), que induzem as
operárias a começar o desenvolvimento de rainhas novas, toda vez que as
condições forem favoráveis à produção de enxame. Os incentivos primários,
dos quais nenhum pode independentemente dos demais iniciar o
desenvolvimento da rainha, incluem (1) tamanho da colônia, (2) congestão do
ninho da cria, (3) distribuição de operária por idade e (4) transmissão
reduzida da substância de rainha. A abundância de recursos influencia os
três primeiros fatores e pode ser, também, incentivo primário para o
desenvolvimento da rainha.
A evidência que apóia esta hipótese é apresentada abaixo, e é, em
parte, baseada na notavelmente pequena variabilidade encontrada em certas
características da colônia, quando começa o desenvolvimento da rainha.
Alguns dados de confirmação para abelhas africanizadas da América do Sul,
de evolução tropical, e para abelhas européias da América do Norte, de
evolução temperada, são apresentados abaixo. (Para uma apresentação mais
completa dos dados e sua discussão, veja Winston e Taylor, 1980, e Winston,
Taylor e Dropkin, 1981.)
Fig. 11.4. Volume da cavidade, ocupada por dez colônias naturais de abelhas
africanizadas, na hora da enxameação primária, perto de Pucallpa, Peru, contra o volume
total das cavidades. A linha reta indica o tamanho potencial da cavidade na primeira
enxameação, se as cavidades estivessem completamente cheias. (Redesenhado, a partir de
Winston e Taylor, 1980. Usado com permissão de MASSON S.A., Paris.)
11.2.1. TAMANHO DA COLÔNIA

Três aspectos do tamanho da colônia são importantes para iniciar o
desenvolvimento da rainha: área de favos, volume da colônia e população de
operárias. Abelhas africanizadas e européias enxameiam, quando as colônias
alcançam certo tamanho - aproximadamente 20 a 25 dm3 e 8.000 cm2 de favo
para as africanizadas, e 40 dm3 e 23.000 cm2 de favo para as européias. Em
ambas, o desenvolvimento da rainha começa, quando há aproximadamente 12.000
operárias no ninho, e as colônias enxameiam, quando a população atinge em
torno de 20.000 operárias (Fig. 11.1). Assim, o desenvolvimento de rainha
começa, durante o período de crescimento acelerado da população de

operárias e antes de as colônias atingirem suas populações máximas.
O aspecto mais importante do tamanho da colmeia, porém, não é o
tamanho físico do ninho, mas o da colônia ativa, e este fator pode ser
expresso de modo ligeiramente diverso para abelhas de evolução tropical e
temperada. As abelhas das raças de evolução tropical iniciam o
desenvolvimento da rainha com o tamanho informado acima, a despeito do
volume potencial do ninho (Fig. 11.4), e utilizam 80 a 86% do favo (Fig.
11.5). Assim, o tamanho ativo da colônia na enxameação está perto do
tamanho total do ninho. Em contrapartida, as abelhas européias de evolução
temperada podem construir muito favo para encher a cavidade, antes de
enxamear, embora só 54 a 76% dele esteja sendo usado, quando inicia o
desenvolvimento da rainha (Fig. 11.5).
11.2.2. CONGESTIONAMENTO DO NINHO COM CRIA

Dois aspectos do congestionamento do ninho com cria podem ser
incentivos importantes para iniciar o desenvolvimento da rainha:
congestionamento de cria e aglomeração de operárias adultas. O ninho
efetivo da cria pode ser descrito como o número máximo de alvéolos ocupados
com a cria, durante o ciclo de enxameação, e o inicio do desenvolvimento da
rainha coincide com o congestionamento daquela área. Naquele momento, 90 a
95% dos alvéolos no ninho de cria contêm alguma fase de cria, com alguns
vazios, disponíveis para a postura.
Fig. 11.5. Percentagens médias e desvio-padrão da área total do favo ocupado por
cria, mel e pólen armazenados, para abelhas africanizadas na América do Sul e para abelhas
européias na América do Norte. (Redesenhado, a partir de Winston, Dropkin, e Taylor, 1981.)
Quando começa o desenvolvimento da rainha, o número de operárias está
aumentando rapidamente (Fig. 11.1) e podem ser encontrados agrupamentos de
abelhas quietas em favo que contém cria. A maioria dos favos de cria está
coberta por camadas de operárias, duas a três operárias de espessura,
Mark L. Winston 163

embora os favos da periferia não tenham tão alta densidade delas. Assim, a
aglomeração de ambas, cria e operárias adultas na área do ninho da cria é
mais importante do que a aglomeração global na cavidade do ninho.
11.2.3. DISTRIBUIÇÃO DA IDADE DAS OPERÁRIA

A distribuição da idade das operárias é, também, importante para a
iniciação do desenvolvimento da rainha, com colônias se caracterizando por
baixa idade média das operárias e altas proporções de operárias jovens,
quando começa o desenvolvimento da rainha. Por exemplo, perto da metade das
operárias das colônias tem menos de 8 dias de idade, ao começar o seu
desenvolvimento. As colônias começam a apresentrar tal distribuição de
idade aproximadamente 15 dias antes de iniciar o desenvolvimento da rainha,
embora com menor população de adultos. Assim, a distribuição de idade das
operárias será importante, só se existirem operárias presentes suficientes
para iniciar o desenvolvimento da rainha.
11.2.4. TRANSMISSÃO REDUZIDA DA SUBSTÂNCIA DA RAINHA

Outro fator na preparação da enxameação é a diminuição na transmissão
dos feromônios da rainha, que inibem o desenvolvimento de rainhas novas
pelas operárias (revisto no Capítulo 8). Não há diferença alguma na
produção do feromônio da rainha, 9ODA, entre rainhas de colônias que se
preparam e as que não se preparam para enxamear (Seeley e Fell, 1981). Isso
sugere que é a transmissão dos feromônios da rainha que diminui e não a
produção do feromônio pela rainha, antes de iniciar o desenvolvimento dela.
A dispersão reduzida dos feromônios da rainha pelas abelhas mensageiras é
conseqüência do congestionamento da colônia, e explica, em parte, o
desaparecimento da inibição do desenvolvimento da rainha mediada pelos
feromônios. À medida que as colônias ficam congestionadas e as operárias se
torna menos ativas diminuem os movimentos da rainha pelo ninho. Este fato
reduz, ainda mais, a dispersão dos feromônios e limita a distribuição de
feromônios da pegada sobre os favos que poderiam, em troca, inibir a
construção de realeiras (Lensky e Slabezki, 1981).
11.2.5. ABUNDÂNCIA DE RECURSOS

Fatores extrínsecos à colmeia, tal como disponibilidade de néctar e
de pólen, tem alguma influência na iniciação do desenvolvimento da rainha.
Os efeitos indiretos da abundância de recursos são óbvios, uma vez que as
colônias não podem crescer em tamanho e nível de congestionamento para
enxamear, na ausência de boas fontes de néctar e de pólen no campo. A
influência direta desse fator é mais difícil de determinar, embora com a
disponibilidade máxima de recurso seja possível um ciclo sazonal inato
predispor as operárias para a enxameação (Morland, 1930; Simpson, 1958).
Isto é pouco provável, porém, uma vez que as abelhas, transportadas de uma
região para outra, não enxameiam no mesmo período do ano em que o faziam no
local onde evoluíram; de preferência, a enxameação ocorre, durante os
períodos de mais intenso florescimento. Além disso, os efeitos sazonais não
explicam a pequena ocorrência de enxameação no final do verão (Fig. 11.1).
O efeito dos recursos é, assim, provavelmente, incentivo sazonal mais
indireto do que direto, para iniciar o desenvolvimento da rainha.
A hipótese da demografia da colônia requer que as operárias percebam
o tamanho da colônia, o congestionamento, a distribuição de idade, o nivel
de feromônio e possivelmente a abundância de recursos. Embora o mecanismo
de percepção de tais condições da colônia não tenha sido comprovado no
contexto da enxameação, há vários modos, pelos quais as características
demográficas da colônia poderiam fornecer a informação pertinente, que
conduz ao desenvolvimento da rainha. Por exemplo, Seeley (1977) demonstrou
que as batedoras que procuram o local para nidificação usam processo

semelhante ao cálculo integral para medir a cavidade e classificá-la,
segundo o tamanho; inteirar-se do tamanho da colônia e do padrão de
utilização do favo pode ser possível por um processo semelhante. A
percepção da estrutura da distribuição da idade da colônia e da quantidade
de cria pode ser possível por mecanismos, como patrulhamento extensivo
(Lindauer, 1952), transferência de néctar e de pólen entre as operárias
(Free, 1965) e quantidade de cria que é necessário alimentar. As operárias
estão atentas ao número de realeiras operculadas, pelos bonés dessas
realeiras, encontradas enquanto patrulham. O congestionamento do ninho da
cria poderia ser percebido pelo número de operárias e de alvéolos vazios
encontrados, enquanto se movem pela área de cria, ou pelas mudanças nos
níveis de hormônio, dependentes da densidade. Mecanismos para a percepção
da abundância de recursos são mais bem conhecidos, incluindo tempo exigido
para localizá-los, danças-padrão e transferência de néctar entre as
operárias. As condições da colônia podem influenciar na idade das operárias
que saem com os enxames; Taranov (1947) descobriu que a percentagem de
operárias jovens que permanecem no ninho durante a enxameação está
correlacionada com a quantidade de cria presente.
Os efeitos indiretos da aglomeração e do congestionamento podem
proporcionar oportunidade às operárias que estimulam o desenvolvimento da
rainha. A dispersão reduzida dos feromônios da rainha tem certamente tal
efeito, as condições ambientais internas do ninho são alteradas, antes do
desenvolvimento da rainha e da enxameação. Temperatura alta e ventilação
reduzida estão associadas ao congestionamento que antecede as preparações
para a enxameação (Lensky e Siefert, 1980), e a percepção dessas mudanças
pela operária no ambiente do ninho estimula o desenvolvimento da rainha
nova.
A relação entre as características da colônia e a iniciação do
desenvolvimento da rainha é, assim, algo em que devem ser atingidos os
limites de muitas características demográficas, antes de começarem os
preparativos para a enxameção. Este conceito de muitos fatores, controlados
em seus limites, pode explicar o fracasso de muitos estudos para induzir ou
inibir completamente a enxameação, através de manipulações de um único
fator. Por exemplo, nem todas as colônias enxameiam, quando os ninhos são
artificialmente superpovoados, e algumas enxameiam, quando seus ninhos têm
ainda significativo volume de favos e/ou cavidade disponíveis (Murray e
Jeffree, 1955; Simpson, 1957, 1958, 1973; Gary e Morse, 1962; Simpson e
Riedel, 1963; Allen, 1965; Simpson e Moxley, 1971; Simpson e Greenwood,
1975; Caron, 1981). Outro exemplo: o desenvolvimento da rainha pode
freqüentemente começar e parar, antes de a enxameação de fato acontecer
(Allen, 1965a; Gary e Morse, 1962); pode resultar no fato de alguns
fatores, que induzem a enxameação, oscilarem ou se encontrarem ligeiramente
abaixo dos seus níveis máximos. A enxameação do final do verão finalmente
(Fig. 11.1) pode resultar deste fato: algumas colônias alcançaram os seus
limites demográficos no período do ano em que a enxameação é claramente
imprópria mas prosseguem com ela pois as condições da colônia estão em seus
níveis apropriados.
Aspecto convincente do papel dos fatores demográficos internos,
estimuladores dos preparativos da enxameação, é que os sinais envolvidos
permitem às operárias cronometrarem a enxameação, para coincidir com as
condições que maximizem as chances de produção do enxame com sucesso e a
manutenção da colônia-mãe. Fatores, como distribuição de idade das
operárias inclinada para as operárias jovens, suficiente cria e população
de adultos para garantir a enxameação e produção de enxame muito cedo são
essenciais para a sobrevivência do enxame e da colônia–mãe, e estes são
alguns dos fatores, que as operárias podem usar direta ou indiretamente,
como condições para o desenvolvimento da rainha. Áreas promissoras para
Mark L. Winston 165

futuras pesquisas sobre a abelha incluirão sem dúvida exame mais profundo
da relação entre condições anteriores à enxameação e sucesso da sua
descendência, bem como manipulações projetadas para provar a origem
multifatorial da iniciação do desenvolvimento da rainha. Com tal exame, a
compreensão completa da enxameação deverá estar ao alcance dos estudiosos.
11.2.6. SUBSTITUIÇÃO DA RAINHA

Há outro tipo de reprodução de rainha nas abelhas: substituição com
eliminação da rainha velha. Geralmente, nenhum enxame é produzido, quando
as colônias substituem a sua rainha; quando um enxame sai, porém, a colônia
fica com uma princesa no lugar da rainha velha fecundada (Alfonsus, 1932;
Cale, Banker, e Powers, 1946).
A causa imediata da troca de rainha provavelmente é a diminuição da
produção de feromônio pela rainha muito velha (Butler, 1957a), mas a causa
da escassez em substâncias produzidas pela rainha não está totalmente
clara. As colônias substituem as rainhas feridas (Wedmore, 1942; Cook,
1968), doentes (Farrar, 1947; Furgala, 1962), ou pondo ovos não
fertilizados ou em número insuficiente, mas relação entre esses problemas
da rainha e a produção de feromônios não foi estabelecida. As rainhas mais
velhas são substituídas mais freqüentemente do que as mais jovens,
possivelmente por causa da diferença na produção do feromônio.
As colônias que estão substituindo suas rainhas tendem a fazê-lo no
final da primavera ou no início do verão, embora a troca de rainha possa
ocorrer a qualquer hora, do início da primavera ao outono. Num estudo, 20%
das colônias aproximadamente, substituíram suas rainhas num determinado ano
(Allen, 1965a). Quando da substituição, são desenvolvidas normalmente menos
que seis realeiras, e a destruição de algumas realeiras durante a troca é
semelhante ao que acontece durante a enxameação. A rainha velha pode
continuar pondo ovos, enquanto as rainhas novas estão em desenvolvimento, e
ela não é eliminada, freqüentemente até que a princesa seja fecundada com
sucesso e comece a por. Esta tolerância da rainha velha é presumivelmente
devida à sua baixa produção de feromônios, mas tem valor considerável, pois
garante a presença da rainha com postura, caso a nova rainha se perca ao
retornar do vôo de acasalamnto.
O tamanho da colônia influencia a enxameação ou substituição da sua
rainha; colônias grandes preferem substitur as rainhas através de troca à
enxameação. Morales (1986) descobriu que 50% dos enxames mantidos em
colmeias de 84dm3, com tamanho cerca de duas vezes o de um ninho natural,
substituiram suas rainhas, e nenhuma delas enxameou. Em contrapartida, só
5% das colônias em colmeias de 21 dm3 ou 42 dm3 substituíram suas rainhas,
e 80% enxamearam – 100% das que estavam em colmeias de 21 dm3, e 60% em 42
dm3. A menor taxa de enxameação e a maior taxa de troca de rainhas em
colônias grandes reflete a estratégia de retardar a reprodução para o ano
seguinte e, assim, aumentar a probabilidade de sucesso em passar o inverno,
por entrar nele com uma rainha jovem.

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A enxameação e a troca de rainha são apenas uma parte da biologia
reprodutiva das abelhas, e os zangões são necessários para o acasalamento,
o que completa o ciclo de reprodução. Os zangões só existem para acasalar,
não executam outra função útil no ninho e a maioria morre antes de acasalar
- alguns de velhice e outros por serem expulsos pelas operárias. Os poucos
zangões que conseguem acasalar com as princesas, fazem-no só uma vez, pois
morrem imediatamente após o acasalamento, porque perdem o abdômen e o
aparelho genital . Os zangões gastam a maior parte de sua vida adulta,
voando nas áreas de congregação, com centenas ou milhares de outros e com
eles competem pelas poucas princesas que voam para essas áreas.
A estrutura deste estranho sistema de acasalamento pode ser mais bem
entendida no contexto da organização social do enxame. A época e a extensão
da produção de zangões é controlada por muitos dos mesmos fatores
envolvidos na enxameação. Os zangões são produzidos e são mantidos, só
enquanto os enxames podem sustentá-los e as princesas estão potencialmente
disponíveis para acasalamento. O sistema de acasalamento é projetado, de
forma que as princesas possam acasalar com muitos zangões e freqüentemente
com zangões de outras colmeias.
12.1. Biologia do Pré-Acasalamento de Zangões e Princesas

As colônias de abelha dão preferência aos machos, isto é,(são
protandrous, de forma que) o pico do aparecimento de cria de zangões
precede a emergência das princesas na primavera (Allen, 1963; Page, 1981;
Lee, 1985) (Fig. 12.1). Como a criação de zangões inicia aproximadamente 4
semanas, antes da enxameção, os zangões emergem e amadurecem, antes das
princesas estarem disponíveis para o acasalamento. As colônias criam menos
zangões no verão, quando são produzidas algumas princesas, mas há leve
aumento de cria de zangões no final do verão, coincidente com o pico da
enxameação de agosto (veja Figs. 11.1 e 12.1). A criação de zangões cessa
por volta de setembro, até a primavera seguinte.
O número de zangões desenvolvidos pela colônia é determinado pela
quantidade de favos de zangão construídos, pelo tamanho da colônia e, além
disso, se a colônia passou o inverno, se é enxame primário ou secundário.
Os enxames novos começam a construir quase imediatamente favos com alvéolos
para operária; a construção de favos de zangão começa, em média, 22 dias,
depois da colônia ter-se instalado, e fica 90% completa para a próxima
estação, dentro dos 64 dias de instalação. A quantidade e a proporção de
favos de zangão construídos é influenciada fortemente pelo tamanho do
enxame e pela data da enxameação, com os enxames grandes e do cedo
produzindo consideravelmente mais favos de zangão do que os pequenos e
tardios. Enxames novos constroem entre 0 e 35% de favos de zangão, com
média de 8%, dependendo desses fatores (Free, 1967a; Taber e Owens, 1970;
Lee e Winston, 1985b). A diminuição ou a completa ausência de construção de
favos de zangão, em colônias instaladas, a partir de enxames menores, pode
ser explicada pelas prioridades na distribuição dos recursos. Colônias
pequenas coletam menos néctar e constroem menos favos do que grandes e, uma
vez que os zangões não executam trabalho algum, mas consomem recursos, eles
são um empecilho ao crescimento. Não se pode esperar, então, que colônias
pequenas construam favos de zangão até ficarem grandes e terem recursos
suficientes para isso. O atraso de 22 dias para iniciar a construção de
favos de zangão é devido à prioridade na construção de favos de operária
para o crescimento imediato do enxame.
Mark L. Winston 167

Favo de zangão adicional pode ser construído pelas colônias que
sobreviveram ao inverno, e essa construção, em sua maioria, ocorre na
primavera. Quando as colônias completam a construção dos favos de zangão,
entre 13 e 17% da área total do favo será para eles (Seeley e Morse, 1976).
A proporção de construção de favos de zangão, numa colônia, na primavera,
logo após o estabelecimento do ninho, depende, em parte, da quantidade de
favos de zangão existente. Assim, há um mecanismo de realimentação, pelo
qual as operárias podem controlar a quantidade de favos de zangão que
constroem e, dessa forma, controlar parcialmente o número de zangões
criados. Colônias pequenas, que passaram o inverno, produzem quantidade
menor e menor proporção de favos de zangão do que as colônias maiores
(Free, 1967b; Free e Williams, 1975).
Fig. 12.1. Padrão temporal do aparecimento de zangões por colônia, comparado ao

número de princesas na população, durante um ano de estudo na Colúmbia Britânica. (Dados de
Lee, 1985.)
O número de zangões criados depende, também, da população e do tipo
de abelha. As colônias naturais e de tamanho médio criam, na primavera,
entre 660 e 3.960 zangões, antes da enxameação, (média, 2.400), e um
adicional de 0 a 1.600 zangões, antes do outono (média 550). Colônias
grandes, típicas das usadas na apicultura comercial e dispondo de
quantidades ilimitadas de favos de zangão, podem criar muito mais zangões
do que as colônias naturais - até 45.000 numa estação (Allen, 1965b; Page,
1981; Page e Metcalf, 1984). Enxames recém-instalados criam entre 0 e 8.200
zangões em sua primeira estação; enxames primários criam, em média, de
3.690 e os enxames secundários, uma média de 830 (Lee, 1985).
Colmeias e enxames mais populosos criam mais zangões, e a maior parte
do desenvolvimento dos zangões ocorre no início da estação, da mesma forma
que agem os outros fatores de tamanho do enxame e de época de construção de
favos de zangão (Free e Williams, 1975; Lee, 1985). Assim, não é
surpreendente que enxames secundários criem menos zangões que os primários,
uma vez que eles saem depois e são menores. Fatores semelhantes podem
explicar a produção maior de zangões em enxames primários, comparada com
colônias estabelecidas, logo após a enxameação: os enxames primários têm
mais operárias que as colônias que enxamearam e começaram o desenvolvimento
da cria imediatamente, diferentemente das colônias que enxamearam e que
soltam geralmente enxames secundários, e têm que esperar, então, que a
princesa acasale, antes de iniciar o desenvolvimento da cria. Uma vez que
apenas alguns enxames sobrevivem ao inverno, a produção extensiva de
zangões pelos enxames primários pode refletir tentativa de se reproduzir,
através de seus zangões, pelo acasalamento com rainhas de substituição ou
de enxameação, antes do início do inverno.
Embora pareça bem definida a influência da área de favo de zangão, do
tamanho da colônia e do tipo de abelha na extensão do desenvolvimento de
zangão, os fatores que induzem as operárias a iniciar a construção de favos
de zangão e desenvolver a sua cria não são bem claros. Iniciar o
desenvolvimento de zangões antes da enxameação sugere que estejam presentes
nela mas em diferentes níveis, fatores semelhantes aos que a induzem. As
colônias têm condições de definir a hora da enxameação, em função da
população geral, de acordo com sua própria condição demográfica e de
começar o desenvolvimento da cria de zangões durante a primavera, período
de sua expansão. Os feromônios podem, também, estar envolvidos, como estão
na iniciação do desenvolvimento da rainha (Free e Williams, 1975). Não
existe, porém, evidência clara que favoreça qualquer destas hipóteses, e o
conhecimento dos fatores que induzem o desenvolvimento do zangão continua
especulativo.
Logo após emergir do alvéolo, têm início as mudanças fisiológicas e
as atividades do zangão em preparação ao acasalamento. Os zangões são
inicialmente alimentados pelas operárias, durante os primeiros dias de
vida, mas eles começam, gradualmente, a se alimentar com mel, diretamente
dos alvéolos (veja Capítulo 4). O desenvolvimento dos órgãos de reprodução
do zangão continua por aproximadamente 12 dias, depois de seu aparecimento,
quando o sêmen está suficientemente maduro para o acasalamento (Ruttner,
1966). Durante este período de início da vida adulta, os zangões tendem a
ser encontrados no centro do ninho, em favo que contém cria, onde as
temperaturas são mais mornas e as abelhas-amas mais disponíveis para os
alimentar (Free, 1960a; Ohtani e Fukuda, 1977). Com o passar da idade, os
zangões são encontrados mais freqüentemente em favos periféricos, onde o
mel é armazenado, ou mais perto da entrada do ninho. Enquanto no ninho, as
atividades do zangão são limitadas, principalmente, a descansar, a mendigar
comida às operárias ou a se alimentar de mel nos alvéolos e a cuidar de si
(Ohtani, 1974). Os zangões formam, às vezes, agregações solitárias nas
extremidades do favos e, ocasionalmente, se tocam com as antenas, mas
interações entre si e entre eles e a rainha são incomuns.
Os zangões são geralmente expulsos da colônia no outono, ou quando os
recursos se tornam escassos, ocasiões em que as colônias não conseguem o
aporte de energia necessária para sua manutenção (Morse, Strang, e
Nowakowski, 1967; Free e Williams, 1975). Nessas situações, as operárias
procuram os zangões e os forçam a abandonar o ninho; contudo, a remoção dos
zangões pode demorar semanas ou até mesmo meses. As colônias, porém, nem
sempre expulsam os zangões: as populosas, com significativa quantidade de
alimento armazenado ou as sem rainha podem permitir que os zangões
permaneçam, durante o período de carência no verão ou nos meses de inverno
(Fukuda e Ohtani, 1977; Ohtani e Fukuda, 1977).
Durante a primavera e nos meses do verão, os zangões com 8 dias de
idade, ainda sexualmente imaturos, iniciam os vôos de orientação (Ruttner,
1966). Estes vôos, como os verdadeiros, de acasalamento, acontecem
geralmente à tarde, entre 2h00 e 4h00, contudo, a hora de vôo pode ser
alterada, de acordo com as condições do tempo (Howell e Usinger, 1933;
Oertel, 1956; Taber, 1964; Ruttner, 1966; Lensky et al., 1985; Taylor,
Kingsolver, e Otis, 1986). Os vôos de orientação não demoram mais do que
alguns minutos, mas os de acasalamento, que começam quando os zangões estão
Mark L. Winston 169

sexualmente maduros, duram, em média, 25 a 32min, podendo chegar a 60 min,
e os vôos em dias frios e nublados são menos demorados (Howell e Usinger,
1933; Oertel, 1956; Witherell, 1971). Em dias ensolarados, os zangões
realizam vários vôos durante o dia, média de três a cinco vôos por tarde,
voltando ao ninho por aproximadamente 15 min, entre eles, para consumir mel
adicional a fim de repor a energia (Howell e Usinger, 1933; Witherell,
1971). Antes de voar, os zangões se detêm na entrada e se limpam, com
atenção especial para as antenas, que são limpas cuidadosamente com o
limpador de antena, e para os olhos. Eles deixam, então, a colônia à
procura das áreas de congregação, onde pode ocorrer o acasalamento.
As rainhas só acasalam no início de suas vidas, antes de iniciar a
postura (revisado por Ruttner, 1956b; Hammann, 1957; Woyke, 1964, e
referências citadas adiante). Antes de as princesas se tornarem sexualmente
maduras, cinco a seis dias aproximadamente depois de seu aparecimento, as
operárias não lhes dão muita atenção. Quando a princesa está pronta para
acasalar, porém, elas começam a formar a corte a seu redor lhe devotando
mais atenção, particularmente à tarde, quando ocorrem os vôos de
acasalando. Ela pode ser tratada asperamente pelas operárias, que a agitam
até 1.200 vezes/h, puxando suas asas, e, às vezes, agarrando suas pernas.
Contrações abdominais são neste momento aparentes, possivelmente associadas
com a abertura do orifício abdominal para acasalamento. A princesa pia
freqüentemente, talvez para se proteger do tratamento rude das operária, e
as operárias próximas dela ficam estáticas enquanto ela pia. Só
imediatamente antes do vôo da princesa, um grupo de abelhas ventiladoras,
ou "visitantes", se posiciona na entrada do ninho e libera os feromônios da
glândula de Nasonov, para ajudá-la na orientação de retorno ao ninho. Ao
aparecer na entrada, a rainha pode tentar reentrar no ninho, mas é
normalmente forçada pelas operárias a regressar e a voar. Quando ela voa,
as operárias se aglomeram na entrada do ninho para se encontrarem com ela
assim que retornar.
Os vôos de orientação e acasalamento da princesa ocorrem
aproximadamente na mesma hora do dia em que ocorrem os dos zangões, mais
freqüentemente no meio da tarde dos dias ensolarados, e, nas tardes com
condições de tempo ruins, durante os períodos de melhora do tempo. A
maioria das princesas faz um ou dois pequenos vôos de orientação e entre um
e cinco de acasalamento, todos no período de 2 a 4 dias, com boas condições
de tempo. As rainhas podem fazer dois ou três vôos num só dia, dentro de um
espaço de 90min. O número de vôos depende provavelmente do tempo e do
sucesso de cada um; há evidências de que as rainhas continuam os vôos de
acasalamento, até que sua espermateca fique cheia. As condições de tempo
desejáveis para o acasalamento incluem temperatura acima de 20oC, poucas
nuvens e ventos com menos de 20 a 28km/h. Alguns acasalamentos, no entanto,
podem ocorrer em condições abaixo desses limites, e rainhas fecundadas
durante tempo ruim são substituídas freqüentemente, por causa provavelmente
da transferência inadequada de sêmen durante o acasalamento. As rainhas
podem adiar os vôos de acasalamento por até 4 semanas, depois de emergirem,
se as condições de tempo não permitirem o vôo; além desse período, porém,
elas começam a degenerar, e só põem ovos de zangão.
12.2. Locais de Acasalamento: Áreas de Congregação

O acasalamento entre zangões e princesas ocorre nas áreas de
congregação, locais aéreos discretos, para onde os zangões voam antes da
chegada da princesa. O acasalamento ocorre quase invariavelmente numa
dessas áreas de congregação ou próximo delas, enquanto zangão e princesa
são aerotransportados, e é difícil de ser estudada devido à velocidade e à
altura em que ocorre. Embora a existência de áreas de congregação seja
conhecida desde muitos anos, os detalhes do processo de acasalamento só

puderam ser examinados com o advento da técnica de amarrar algo nas
princesas e da cinematografia de alta velocidade, mas há ainda muitas
perguntas sem resposta sobre localização das áreas de acasalamento,
distâncias que os zangões e princesas voam para acasalar, mecanismos de
orientação para as áreas de congregação e seleção dos zangões pelas
princesas.
Fig. 12.2. A localização de áreas de congregação, em relação à colônia, em duas

regiões diferentes: (a) a partir de dados de Ruttner e Ruttner (1966) uma região da
Áustria; (b) a partir de Zmarlicki e Morse (1963), no Estado de Nova Iorque.
As áreas de congregação podem ser mapeadas, em relação à colônia ou
ninho, utilizando princesas presas a um balão, ou equipamentos específicos,
e observando os locais de onde os zangões são atraídos. Resultado notável
desta pesquisa é que há muitas áreas de congregação, dentro do raio de vôo
desde o apiário (Zmarlicki e Morse, 1963; Ruttner e Ruttner, 1966;
Bottcher, 1975) (Fig. 12.2). Áreas de congregação não são encontradas em
distâncias do apiário menores que 90 a 120m, e elas não atraem tantos
zangões quanto as mais distantes. Assim, zangões e princesas têm numerosas
opções de locais para acasalamento, e eles tendem a acasalar longe dos seus
próprios ninhos, o que aumenta a probabilidade de fertilização cruzada.
É útil mapear as áreas de congregação para conhecer o potencial de
Mark L. Winston 171

acasalamento de uma delas, mas não ajuda na explicação do porquê da sua
localização numa determinada área ou por que certas áreas de congregação
persistem, ano após ano, no mesmo local. Há registro de um caso, em que os
mesmos locais, nos Alpes austríacos, foram usados, sem virtualmente nenhuma
mudança, durante 12 anos (Ruttner, 1962; Ruttner e Ruttner, 1972). Isso é
notável, considerando que a maioria dos zangões morre durante o inverno e,
assim, os zangões jovens, e inexperientes, devem encontrar as mesmas áreas,
em cada primavera, sem experiência anterior. Além disso, estes locais têm
limites aéreos distintos, de tal forma que uma princesa, a apenas alguns
metros de distância da área de congregação, será ignorada quase totalmente
pelos zangões (Ruttner e Ruttner, 1965). Isto sugere que haja algumas
características físicas, que definem as áreas de congregação, mas elas não
são óbvias nos locais escolhidos. As áreas de congregação tendem a ser
localizadas longe de árvores altas ou colinas, em locais com, pelo menos,
um hectare de área aberta e um pouco protegida dos ventos, possivelmente em
depressões (Zmarlicki e Morse, 1963; Ruttner e Ruttner, 1966). São
encontradas, porém, muitas áreas de congregação em locais que não
apresentam tais características, como locais em cima de água e florestas.
É possível que características não visuais de áreas de congregação –
como, por exemplo, localização de anomalias magnéticas ou elétricas – podem
servir de orientação para os zangões. Num estudo recente, Loper (1985)
descobriu que os zangões têm grupos de células nos seus abdomens, que
contêm grânulos de magnetita, ricos em ferro, como os encontrados em
operárias, que agem na orientação pelo campo magnético da terra (veja
Capítulo 9). Constatou-se que o zangão com 0 a 3 dias de idade não têm
magnetita, enquanto o zangão com mais de 6 dias de idade tem magnetita nas
células, e os zangões jovens são incapazes de fazer vôos direcionais
enquanto não haja suficiente ferro acumulado. Com base nestas constatações
Loper sugeriu que a sensibilidade magnética é usada pelo zangão para
localizar as áreas de congregação.
Uma conseqüência da existência de várias áreas de congregação, em
diferentes distâncias e direções de um dado ninho, é que há uma grande
mistura de populações de zangões e princesas, oriundas de vários ninhos,
que se encontram numa mesma região. Este fato - mistura de populações - é
aumentado pela tendência de zangões e princesas voarem, a fim de
acasalarem, para longe dos seus ninhos, às vezes, distâncias consideráveis.
Os zangões de um ninho podem voar para muitas e diferentes áreas de
congregação e, em qualquer uma delas, encontram-se zangões da maioria dos
ninhos localizados dentro de um raio de 5km ou mais. Um zangão
individualmente pode visitar mais de uma área, durante sua vida e, às
vezes, visita duas ou três diferentes áreas de congregação numa única tarde
(Ruttner e Ruttner, 1966).
Parece haver distância mínima e máxima entre as colônias, das quais
se originam os zangões e as princesas, cujo acasalamento comumente acontece
(Peer, 1957; Ruttner e Ruttner, 1966, 1972; Bottcher, 1975; Ruttner, 1966,
1976; Taylor, Kingsolver, e Otis, 1986). As princesas e os zangões
raramente se originam de colônias, que estejam a menos de 2km, e os ninhos
de origem estão afastados comumente de 5 a 7km. É comum as fecundações
acontecerem entre zangões e princesas de ninhos afastados de 12km e até
17km. A maioria dos estudos sugere que as princesas em vôos de acasalamento
voam normalmente 2 a 3km, mas existe alguma discordância sobre a distância
média voada pelos zangões que, em alguns estudos, é maior que 2km (Ruttner
e Ruttner, 1966, 1972; Ruttner, 1976) em outros, menos de 2km (Taylor,
Kingsolver, e Otis, 1986). Também, enquanto este último estudo encontrou
uma redução do número de zangões existentes nas várias áreas de congregação
com o aumento da distância, o primeiro grupo não encontrou tal relação,
pelo menos dentro do raio de 7km. As diferenças entre esses estudos podem

refletir diferenças topográficas entre os locais de estudo, ou diferenças
de raça e idade nos zangões marcados para estudo, uma vez que existe
relação positiva entre a idade do zangão e a distância que ele voa para
acasalar (Taylor, Kingsolver, e Otis, 1986).
As próprias áreas de congregação variam, não só nas características
da paisagem circunvizinha, mas também no seu tamanho e no número de zangões
que as freqüentam. Uma área de congregação típica tem zangões, que voam num
espaço com 30 a 200m de diâmetro e 10 a 40m, acima do solo (Muller, 1950;
Ruttner, 1966; Ruttner e Ruttner, 1966). O número de zangões pode variar
tremendamente, e depende da hora do dia, das condições de tempo e de quão
atraente é a área, e podem ser encontrados, de algumas centenas a vários
milhares de zangões em vôo, dentro dos limites de uma área de congregação,
a qualquer momento. Estimou-se que uma área de congregação tinha, pelo
menos, 25.000 zangões de mais de 200 colônias, num dado momento (Gary,
comunicação pessoal, citado em Page e Metcalf, 1982). Os zangões voam de um
lado para outro dentro da área, à espera de princesas, e produzem um
zumbido audível que se parece muito com o de um enxame. Estes vôos um pouco
lentos mudam, porém, para perseguição rápida, quando uma princesa chega, e
os zangões assumem freqüentemente formação semelhante a um cometa, quando
em perseguição à princesa, na tentativa de com ela copular.
Fig. 12.3. A sucessão de eventos da cópula de zangão com princesa numa área de
Mark L. Winston 173

congregação.
Os fatores que atraem zangões e princesas para as áreas de
congregação não são conhecidos, e incluem provavelmente características
físicas das áreas e feromônios. Pensa-se que os primeiros zangões a chegar
são atraídos pela estrutura física da paisagem circunvizinha próxima das
áreas de congregação, embora tais atrativos não tenham sido bem definidos,
e áreas de congregação artificiais foram induzidas com grandes quantidades
de substâncias da rainha (Strang, 1970). Os zangões podem lançar um
feromônio atrativo (Lensky et al., 1985), de forma que aqueles que chegam
depois podem se orientar pelos feromônios, e serem atraídos pela paisagem.
A orientação das princesas para as áreas de congregação pode envolver
fatores semelhantes, talvez, com os feromônios do zangão sendo os mais
importantes.
Fig. 12.4. A posição do endofalo do zangão na vagina da princesa, durante a cópula. O

esperma é ejaculado nos ovidutos da princesa, quando o zangão cai para trás e começa a se
separar dela.
Quando a princesa chega à uma área de congregação e começa a voar por
ela, os zangões se orientam imediatamente para ela, devido a atrativos
visuais e químicos (Gary, 1962, 1963; Gary e Marston, 1971). Os zangões
assumem formações temporárias, semelhantes a enxames, chamadas de "cometa
de zangões", que se formam e se desfazem, quando seguem a princesa. Os
zangões se aproximam da princesa por baixo, provavelmente por causa da
localização dorsal dos seus grandes olhos compostos. Aproximações para a
princesa pelo lado que o vento sopra têm mais êxito, por causa,
presumivelmente, do rastro de odor produzido pela liberação de feromônios
da rainha. As fases iniciais de orientação envolvem provavelmente mais os
feromônios que os atrativos visuais, mas os componentes visuais podem ser
mais importantes na orientação final em direção à princesa, que precede a
monta e a cópula. Os zangões podem ser atraídos pelos feromônios

isoladamente ou por feltro negro, que imita a forma das princesas, e
modelos impregnados com feromônios podem induzir o comportamento de
acasalamento, quase idêntico ao provocado por uma princesa real (Taylor,
1984a,b).
A monta e a cópula são literalmente rápidas e espetaculares com o
sêmen do zangão explodindo no orifício genital da princesa (Laidlaw, 1944;
Woyke e Ruttner, 1958; Gary e Marston, 1971; Koeniger, Koeniger, e
Fabritius, 1979; Koeniger, 1984). Estabelecido o contato entre zangão e
princesa, o acasalamento verdadeiro gasta geralmente menos de 5 segundos e,
freqüentemente, não mais de 1 ou 2 segundos. Uma vez que a princesa tem de
abrir a câmara do ferrão para ser receptiva ao macho, nem todos os zangões
que montam as princesas têm necessariamente sucesso no acasalamento. Como o
zangão se aproxima por baixo da princesa, suas pernas traseiras ficam
penduradas para baixo e, no contato inicial, o seu tórax fica sobre o
abdômen da princesa, e o primeiro e o segundo pares de pernas agarram a
princesa (Fig. 12.3). Numa fração de segundo, o zangão pega a princesa com
as seis pernas e everte o endofalo na câmara do ferrão aberta da princesa
(Fig. 12.4). Neste momento, o zangão fica paralisado e cai para trás, e a
ejaculação é o resultado da pressão da hemolinfa do zangão, quando o
abdômen se contrai. A explosiva e, por vezes, audível ejaculação rompe o
endofalo evertido e impulsiona o sêmen, através da câmara do ferrão da
princesa, para dentro dos ovidutos. A ejaculação separa o zangão da
princesa e ele morre dentro de minutos, ou horas, depois de acasalar.
Além do sêmen ejaculado, o bulbo do endofalo e/ou o muco coagulado
permanece na vagina da princesa, e estes restos são chamados de "sinal" de
acasalamento (Woyke e Ruttner, 1958, e referências citadas adiante). Eles
podem agir para impedir que o sêmen flua para fora da vagina, após a
cópula, mas não impedem cópulas subseqüentes, uma vez que os zangões que
copulam com princesa, cuja vagina segura o sinal de acasalamento, podem
empurrá-lo para o lado (Bishop, 1920b; Gary, 1963; Koeniger, 1984). A
princesa que retorna do vôo de acasalamento bem sucedido traz geralmente o
sinal do último zangão que com ela acasalou, e as operárias que a recebem
lambem-no com suas línguas e eventualmente o removem com as mandíbulas
(Hammann, 1957).
A princesa acasala geralmente com mais de um zangão num único vôo de
acasalamento, e, em média, com 7 a 17 durante os dias, ou semanas, em que
ocorre (Taber, 1954, 1958; Woyke, 1960; Adams et al., 1977). É possível que
a princesa receba todo o sêmen de zangão num único vôo; numa ocasião, uma
rainha parece ter acasalado com 17 zangões num único vôo (Woyke, 1960).
Imediatamente depois de acasalar, os ovidutos da rainha contêm, em média,
87 milhões de espermatozóides, podendo chegar a 200 milhões; contudo,
quando cheia, a espermateca contém só 5,3 a 5,7 milhões de espermatozóides,
o que representa as contribuições da ejaculação de todos os zangões que com
ela acasalaram (Mackensen e Roberts, 1948; Woyke, 1960; Kerr et al., 1962;
Laidlaw e Page, 1984). Uma rainha põe diariamente, em média, pelo menos
1.500 ovos fertilizados durante o verão, e entre 175.000 e 200.000 ovos
anualmente, de forma que o esperma das cópulas é suficiente para fertilizar
os ovos de operárias, durante a vida média, proposta para a rainha de menos
de 4 anos (Merrill, 1924; Nolan, 1925; Bodenheimer e Ben-Nerya, 1937;
Sakagami, 1958).
A perda do esperma em excesso pode ser explicada pelo processo de
migração dos ovidutos para a espermateca, que demora aproximadamente 40
horas (revisado por Page, 1986). Essa migração é forçada por contrações
abdominais e pela ação dos músculos presos aos ovidutos. Depois da
fecundação, a maior parte do esperma se acumula nos ovidutos laterais, indo
além da espermateca, e volta passando pela válvula em forma de S em direção
à vagina (veja Fig. 3.22). Parte desse esperma se move ativamente para a
Mark L. Winston 175

espermateca, através do duto espermático, mas a maior parte dele, em
excesso, é bombeada além do tubo e da válvula na vagina e eventualmente vai
até a câmara do ferrão.
O outro aspecto enigmático da fecundação é a mistura de esperma de
zangões, uma vez que o de cada um permanece na espermateca, e é liberado,
quando a rainha começa a por ovos. Evidentemente, o esperma não se mistura
em grande extensão nos ovidutos, e a taxa de entrada dele na espermateca é
bastante constante. Assim, para cada zangão diferente que ejacula há uma
proporção bastante igual na espermateca, embora quando a espermateca fica
cheia, o último esperma a entrar tem menor proporção, por causa do espaço
reduzido. Uma vez na espermateca, o ejaculado pelos vários zangões se
mistura, até certo ponto, de forma que os genótipos de todos os zangões que
acasalaram serão representados nas operárias que dela descenderem, durante
a sua vida, e a maioria dos zangões estará representada em qualquer
momento. A mistura do esperma não é perfeita, porém, e existem flutuações
no seu uso, que refletem a quantidade de esperma depositado por cada macho
que participou da fecundação. Estas flutuações, porém, não resultam em
super-representação ou domínio numérico do esperma ou da descendência de
qualquer macho, de forma que não ocorre nenhum domínio ou precedência de
esperma (Page e Metcalf, 1982; Woyke, 1983; Laidlaw e Page, 1984; Page,
Kimsey, e Laidlaw, 1984; Moritz, 1983, 1985).
12.3. Fatores Determinantes do Múltiplo Acasalamento

É difícil de entender a mecânica da fertilização e a mistura do
esperma, pois, a maior parte do esperma que entra na princesa retorna à
câmara do ferrão. A eliminação do esperma em excesso assegura que muitos
zangões serão representados na descendência da rainha, já que pequena
porção do ejaculado por cada zangão é levado até o volume limitado da
espermateca. A utilização do esperma de múltiplos machos tem resultados
ricos para a estrutura da colônia; nela se criam grupos de irmãs, que, se
espera, trabalhem para a sua própria sobrevivência e reprodução, em
detrimento de suas meio-irmãs, que têm um pai zangão diferente.
A explicação para a evolução do múltiplo acasalamento nas abelhas
pode residir no seu sistema de determinar o sexo e sua relação com a
viabilização da cria. Depois da fertilização, o sexo é determinado num
único loco com alelos múltiplos, e estimativas do número de alelos neste
loco variam de 6 a 18 (Mackensen, 1955; Laidlaw, Gomes, e Kerr, 1956; Kerr,
1967; Woyke, 1976a; Adams et al., 1977). Os indivíduos heterozigotos neste
loco se desenvolvem em fêmeas normais, enquanto a homozigocidade resulta em
machos diplóides (Mackensen, 1951; também veja Capítulo 4). Estes, enquanto
ainda larvas jovens, são comidos pelas operárias, porque não são
competitivos com os machos haplóides normais, que são resultado de ovos não
fertilizados. Se princesa acasala com macho com alelo sexual idêntico ao
seu, a taxa de mortalidade de sua descendência fertilizada será de 50%,
porque a metade dos seus ovos são homozigotos no loco de determinação do
sexo. Assim, qualquer mecanismo para aumentar a heterozigocidade neste loco
será favorecido fortemente, através da seleção. Um mecanismo desse tipo
pode ser o acasalamento múltiplo (Page, 1980). A probabilidade de
homozigocidade no loco de determinação do sexo diminui drasticamente com o
aumento do número de acasalamentos, e esta função parece alcançar seu valor
assintótico em aproximadamente dez acasalamentos, perto do número normal de
zangões que acasalam com as princesas. Pelo acasalamento múltiplo, as
rainhas estão diminuindo a mortalidade de sua cria e aumentando a
variabilidade de sua descendência, minimizando, assim, o impacto potencial
de um acasalamento indesejável com algum zangão.
As implicações do acasalamento múltiplo vão além de aumentar a
viabilidade da cria: resulta em grupos de irmãs, por parte de pai, nas
colônias. Podem ser calculados coeficientes de parentesco que indicam a
proporção média dos genótipos comuns, e estas relações são influenciadas
fortemente, pelo fato de que os machos são haplóides e as fêmeas,
diplóides. O efeito de haplo-diplóide em parentesco é que as irmãs mostram
coeficiente de parentesco de 0,75, enquanto nas meio-irmãs o coeficiente é
só 0,25. Assim, as atividades das operárias devem ser dirigidas para
melhorar a aptidão das suas irmãs e não das suas meio-irmãs.
A existência de subgrupos com afinidade por parte de pai, nas
colônias exige que as operárias possam reconhecer suas irmãs, e há
evidência crescente de que o reconhecimento da família no ninho ocorre
entre as operárias nas larvas e nos adultos, (para revisões, veja Breed,
1985). A pesquisa desse assunto usou a técnica da inseminação artificial
das rainhas, com zangões que produzem descendências de cores e padrões
particulares, de forma que o grau de parentesco entre os indivíduos pode
ser determinado. Os testes do reconhecimento de operária-operária foram
feitos inicialmente em laboratório, nos quais grupos de irmãs foram
mantidos em isolamento, por certo período de tempo; depois, irmãs, meio-
irmãs e operárias sem parentesco foram introduzidas numa arena de teste, e
foi registrado o nível de interações agressivas entre os indivíduos. Neste
agrupamento, as irmãs foram aceitas muito mais prontamente que os
indivíduos sem parentesco ou as meio-irmãs, o que indica que pode ocorrer
reconhecimento da família, entre as operárias adultas (Breed, 1983b; Getz e
Smith, 1983). O fator de reconhecimento é evidentemente olfativo, pois as
operárias podem ser condicionadas para odores oriundos de irmãs e ou meio-
irmãs (Getz, observações não publicadas).
Foram feitas observações semelhantes sobre o reconhecimento entre as
operárias, larvas e rainhas adultas. As operárias do enxame podem
diferenciar sua rainha de uma rainha estranha e, até mesmo, uma irmã da sua
rainha de uma rainha sem parentesco (Boch e Morse, 1974, 1979, 1981, 1982;
Ambrose, Morse, e Boch, 1979). Em experiências de arena, semelhantes às
usadas para testar o reconhecimento do parentesco de operária-operária,
foram removidas as rainhas de pequenos grupos de operárias atendentes, e
substituídas por rainhas-irmãs ou rainhas sem parentesco, e as operárias
ficaram mais agressivas contra as rainhas sem parentesco (Breed, 1981).
Assim, ocorre algum reconhecimento do grau de parentesco entre as operárias
e as rainhas adultas, embora não tenham sido consubstanciados os relatórios
preliminares, sobre operárias que diferenciam as rainhas-irmãs das rainhas
meio-irmãs, durante a enxameação (Getz, Bruckner, e Parisian, 1982; Getz e
Winston, observações não publicadas).
O parentesco paterno pode influenciar, também, quais larvas serão
desenvolvidas como rainhas pelas operárias. Se o reconhecimento familiar
age em colônias, então as operárias devem criar preferencialmente suas
próprias larvas-irmãs, em detrimento de suas meio-irmãs. Quando as
operárias recebem grande número de realeiras que contêm larvas, com as
quais elas estão aparentadas com coeficientes de 0,75, 0,31, ou 0,25, as
operárias criam as larvas com maior parentesco, preferencialmente aos
indivíduos de parentesco mais distante (Page e Erickson, 1984).
Experiências posteriores confirmaram estes resultados e mostraram, também,
que as operárias usam indicadores de origem genética, em lugar de
ambientais, para identificar o grau de parentesco entre elas e as larvas
(Visscher, 1986). Em experiências, porém, nas quais foi permitido às
operárias escolherem entre larvas-irmãs e larvas sem parentesco, não foi
detectada nenhuma discriminação de tal tipo no desenvolvimento da rainha
(Breed, Velthuis, e Robinson, 1984). Este resultado pode não ser
surpreendente – as operárias, em condições naturais, raramente estarão
frente a indivíduos totalmente sem parentesco para criar. Os produtores
comerciais de rainha criam freqüentemente grande número de rainhas, em
Mark L. Winston 177

colônias que contam com operárias, com as quais as larvas não têm
parentesco algum, e a falta de explicação para o comportamento de rejeição
entre operárias e larvas de rainha sem parentesco explica o sucesso desta
técnica de manejo. Nestas experiências, foram, também, transferidas larvas
para realeiras com geleia real que pode mascarar os odores relacionados com
a família (Visscher, 1986).
Embora nas colônias o potencial para reconhecimento da família,
esteja ficando cada vez mais visível, o funcionamento desta capacidade não
tem sido demonstrado. Se as operárias promovem a adequação dos indivíduos,
com os quais elas têm parentesco próximo - suas irmãs totais - então,
preferências para alimentar larvas de operárias e rainhas, opção por
princesas de maior parentesco, durante episódios de substituição da rainha
na colônia, e baixo nível de comportamento agressivo entre subgrupos afins,
tudo poderá ser demonstrado. Pesquisas futuras sobre o reconhecimento da
afinidade irão indubitavelmente além do laboratório e da teoria, a fim de
examinar como subgrupos afins por parte de pai se estruturam, em função da
afinidade, na colônia ativa.

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Um dos aspectos mais notáveis da biologia da abelha é a variabilidade
existente dentro e entre as raças da Apis mellifera. As abelhas variam em
comportamento, características morfológicas e fisiológicas, como cor, e são
classificadas pelo tamanho, comprimento da língua, comportamento defensivo,
biologia do ninho, dialetos da linguagem da dança e suscetibilidade a
doenças. Esta variabilidade natural não é surpreendente, considerando que
muitas raças de abelhas evoluíram sob condições ambientais diversas,
existentes nas regiões temperadas e tropicais da Eurasia e África. Durante
séculos, os apicultores tiraram proveito desta variabilidade selecionando
as características economicamente desejáveis e, com o desenvolvimento da
apicultura, abelhas de muitas raças foram importadas a regiões novas do
mundo. Este movimento amplo de abelhas ofereceu oportunidade para
investigar as características que se desenvolveram em clima temperado e
tropical, em novos ambientes e nos hábitats onde elas evoluíram.
Muitas das características exibidas pelas diferentes raças de abelha
expressam a influência de fatores sazonais, como clima e abundância de
recursos. As condições do inverno, em climas temperado e subtropical,
produzem mudanças dramáticas na biologia da abelha. O desenvolvimento da
cria e o forrageamento são reduzidos severamente ou até parados, a
longevidade da abelha adulta aumenta, as operárias e a rainha se tornam
calmas e formam agrupamento de inverno, para conservar energia e gerar
calor, a partir do mel armazenado. Em áreas de clima tropical úmido, porém,
"o inverno" tem um significado muito diferente, uma vez que as diferenças
de temperatura entre as estações não são grandes, e é a chuva que determina
a estação. Para as abelhas, a estação tem reflexo muito forte, através da
época e extensão do florescimento e, conseqüentemente, na produção de
néctar e de pólen. Na África, por exemplo, a estação seca é o período de
carestia, quando existe pouca forragem para a abelha, enquanto na maioria
das áreas da América do Sul a estação chuvosa é o período de poucas flores.
Qualquer que seja a estação, a existência de poucas flores provoca
diferenças na biologia, da abelha provocadas por fatores sazonais,
diferenças tão profundas quanto entre verão e inverno, em climas mais
frios.
O clima e padrões de abundância de recursos não são os únicos fatores
que influenciaram diferente evolução entre as raças de abelhas de clima
temperado e tropical; a predação foi também força seletiva forte. Embora
não tenha sido feita comparação direta da pressão da predação sobre as
abelhas, em hábitats temperados e tropicais, o número expressivamente maior
de predadores - espécies e indivíduos - em hábitats tropicais, quando
comparados aos de regiões temperadas, resulta claramente em pressão
predatória mais alta em hábitats tropicais (veja Capítulo 7). Um efeito das
taxas predatórias altas é que as abelhas tropicais são consideravelmente
mais agressivas que suas contrapartes temperadas, e outros aspectos da
biologia da abelha foram, também, influenciados, fortemente, através da
pressão predatória, sendo discutidos neste capítulo. (Para revisões
recentes dos tópicos que seguem, veja Winston, Taylor, e Otis, 1983, e
Seeley, 1985a.)
13.1. Padrões Sazonais da Demografia da Colônia

As abelhas em clima temperado respondem mais fortemente aos fatores
sazonais do que as abelhas tropicais, como é comprovado pelos padrões
Mark L. Winston 179

demográficos de suas colônias, padrões particularmente sazonais de
desenvolvimento da cria e de longevidade da operária. Colônias em áreas
temperadas mostram aumentos rápidos no desenvolvimento da cria, durante a
primavera, atingindo o máximo em maio e junho, com um declínio gradual no
desenvolvimento da cria até o outono; pouca ou nenhuma cria é desenvolvida,
durante a maior parte do inverno (Nolan, 1925, 1928; Gontarski, 1953;
Fukuda e Sekiguchi, 1966). Padrão semelhante foi observado em áreas
subtropicais de Israel e do Egito, para as raças européias e cipriota, que
apresentaram desenvolvimento da cria reduzido ou ausente de novembro a
fevereiro (Bodenheimer, 1937; Bodenheimer e Ben-Nerya, 1937; Hassanein e
El-Banby, 1960). Em contrapartida, em hábitats tropicais úmidos, o
desenvolvimento da cria é contínuo ao longo do ano, embora com taxa
reduzida no auge da estação de carestia (Winston, 1980).
As colônias de abelhas de evolução temperada mostram, também,
diferenças sazonais mais pronunciadas na longevidade da operária do que as
raças de abelha de evolução tropical. A longevidade de 150 dias, ou maior,
é comum em colônias que passaram o inverno em áreas temperadas frias
(Fukuda e Sekiguchi, 1966), enquanto operárias de regiões tropicais
apresentam longevidade de apenas 20 a 25 dias, em situações de carestia, em
contraste com a longevidades média, característica, de 12 a 18 dias,
durante o período de floração (Winston, 1979c, 1980; Winston e Katz, 1982).
A diferença entre períodos de carestia e de abundância é obviamente muito
mais acentuada nas condições de clima temperado. A longevidade ligeiramente
maior, característica das operárias tropicais, durante a estação de
carestia, é devida provavelmente à redução do forrageamento e ao
desenvolvimento da cria, durante aquele tempo, como relatado para outras
raças (Maurizio, 1950; Fukuda e Sekiguchi, 1966; Sakagami e Fukuda, 1968),
enquanto as diferenças mais pronunciadas, encontradas em climas temperados,
podem ser atribuídas a mudanças mais drásticas na fisiologia na passagem de
inverno (veja Capítulo 7). Embora a extensão das diferenças sazonais em
longevidade sejam, em parte, determinadas pelo meio-ambiente, há, também um
componente genético, uma vez que as operárias em colônias de abelhas de
evolução temperada, mantidas sob condições tropicais, exibem vida um pouco
mais longa do que as de raças tropicais, mantidas em condições semelhantes,
e as operárias de evolução tropical, sob condições temperadas, têm vida
menor que as de evolução temperada (Woyke, 1973a; Winston e Katz, 1982).
13.2. Biologia da Enxameação e da Reprodução

A diferença mais marcante entre as abelhas temperadas e as tropicais
está possivelmente na sua biologia de reprodução, particularmente na taxa
global de reprodução e no investimento relativo na produção de zangões. A
taxa de enxameação das abelhas de evolução tropical é particularmente
impressionante; Otis (1980) observou que uma única colônia de abelhas
africanizadas, na Guiana Francesa, produz entre 6 e 12 enxames por ano,
resultando, após um ano, se forem computados os produzidos por eles, em 60
enxames, provindos de um único. Esta alta taxa de crescimento resulta de 3
ou 4 enxameações da colônia, no decurso dos 8 meses do período de
enxameação, freqüentemente com intervalos tão pequenos quanto 50 dias,
entre enxames primários, e a produção média aproximada de 2 enxames
secundários, além do primário, durante cada episódio de enxameação. A taxa
real de crescimento das colônias naturais na Guiana Francesa é
aproximadamente de 16 vezes por ano, apesar das altas perdas, devido a
fugas e mortes de colônias. Altas taxas de enxameação, semelhantes às acima
indicadas, são características das abelhas tropicais na África (Chandler,
1976; Fletcher, 1977a, 1978a; Fletcher e Tribe, 1977b; Dutton et al.,
1981).
Em contrapartida, as mais altas taxas de enxameação registradas, em

colônias de abelhas européias não manejadas, durante a estação temperada,
favorável ao crescimento, é anualmente de apenas 3,6 enxames, e outros
estudos mostraram produção anual de apenas 1,0 a 2,6 enxames (Winston,
1980; Lee, 1985; Morais, 1986). O crescimento populacional anual, calculado
para abelhas de evolução temperada, varia de zero a três vezes, muito mais
baixo que o aumento de 16 vezes, nas abelhas de evolução tropical da
América do Sul (Seeley, 1978; Winston, 1980; Winston, Taylor, e Otis,
1983). Esta diferença na taxa de enxameação tem evidentemente um componente
genético forte, uma vez que só 2 de 17 colônias não manejadas de abelhas
européias enxamearam, na Guiana Francesa, durante os 4 meses mais
favoráveis à enxameação (Winston, 1980). Estes resultados estão de acordo
com as observações de apicultores da África Tropical e da América do Sul,
que relatam freqüentemente poucas enxameções das abelhas européias e
enxameações excessivas das abelhas africanizadas, na mesma área.
Fig. 13.1. A relação entre o percentual de favos para zangão e a quantidade total de
favos construídos pelas colônias de abelhas de evolução tropical africanizadas da América
do Sul (dados de Otis, 1980) e abelhas européias de evolução temperada na América Norte
(dados de Lee e Winston, 1985b). Os dados foram plotados e analisados em escala
transformada, vista no eixo esquerdo; para comparação, à direita, a escala não
transformada. (Redesenhado, a partir de Lee e Winston, 1985b.)
Em colônias de tamanhos semelhantes, as raças de abelhas de evolução
temperada e tropical diferem, também, na percentagem construída de favo
para zangão (Otis, 1980; Lee e Winston, 1985b). Colônias pequenas de
abelhas africanizadas tropicais na América do Sul constroem porcentagem
maior de favos para zangão que as abelhas das raças européias temperadas,
para o mesmo tamanho de colônia (Fig. 13.1). De modo semelhante, as
colônias pequenas de abelhas de evolução temperada não alocam inicialmente
Mark L. Winston 181

muitos recursos para a produção de favos para zangão, mas retardam, antes,
a sua construção em favor de favos com alvéolos de operária.
13.3. Abandono da Colmeia

Nas regiões trópicas, os enxames de abelhas africanas e africanizadas
abandonam o ninho muito mais freqüentemente do que os enxames de abelhas
Européias, mantidos em hábitats temperados ou tropicais. O abandono da
colmeia pode ser definido como fenômeno, em que as abelhas deixam o ninho
na forma de enxame, e presumivelmente a restabelecem em outro lugar. O
abandono da colmeia difere da enxameação reprodutiva, pelo fato de não
permanecer na colônia original nenhuma abelha ou rainha viável não madura.
O abandono da colmeia, em enxames naturais, é induzido geralmente por
perturbação ou por falta de recursos.
Em hábitats temperados, é raro o abandono induzido por perturbação,
em parte, porque existem poucos predadores para provocá-lo, mas também,
porque as abelhas de evolução temperada têm menor tendência a abandonar o
ninho. Entre as abelhas de evolução tropical, o abandono, devido à
perturbação, resulta da destruição parcial ou total da colônia por
predadores, da destruição dos favos pelas traças de cera, do fogo nas
proximidades do ninho, da predação intensa por vespas ou pássaros no
alvado, da inabilidade para controlar a temperatura, devido ao frio ou à
incidência solar excessiva e à chuva que entra no ninho (Fletcher,
1975/1976, 1978a; Chandler, 1976; Woyke, 1976b; Winston, Otis, e Taylor,
1979). Nestes casos, o abandono ocorre geralmente após algumas horas ou, no
máximo, alguns dias depois da perturbação.
Fig. 13.2. Área ocupada por ovos, larvas e cria operculada em colônias de abelhas
africanizadas antes do abandono. (Redesenhado, a partir de Winston, Otis, e Taylor, 1979.)
O abandono induzido por falta de recursos parece resultar da escassez
de néctar, pólen ou água, e ocorre principalmente durante a estação de
carestia em hábitats tropicais. Colônias tropicais africanas e
africanizadas fogem freqüentemente durante os períodos de carestia; na
Guiana Francesa, 30% das colônias africanizadas fogem, durante a estação
úmida, quando há relativamente pouca floração, presumivelmente à procura de
áreas com melhores recursos (Winston, Otis, e Taylor, 1979). De modo
semelhante, 79% dos abandonos registrados no Brasil por Cosenza (1972),
ocorreram, durante período de carestia de recursos. A taxa de abandono
pelas abelhas africanas tropicais é geralmente de 15 a 30% por ano, e pode
ser, em algumas áreas, tão alta quanto 100%. A incidência mais alta do
abandono pelas abelhas africanas acontece, durante a estação seca, quando
há menos flores e, também, menos água, no momento em que elas mais precisam
dela, para regular a temperatura interna do ninho (Smith, 1960; Fletcher,
1975/1976, 1978a; Woyke, 1976b). Em contrapartida, o abandono induzido pela
falta de recursos, em abelhas européias de regiões temperadas ou tropicais,
é registrado como sendo de baixa freqüência (Martin, 1963; Winston, Otis, e
Taylor, 1979; Robinson, i982). Nas condições de estação úmida, na Guiana
Francesa, as colônias de abelhas européias, mantidas nas mesmas condições
das africanizadas, diminuíram e morreram, em vez de abandonar, e
informações dos apicultores da África do Sul e da América do Sul indicam
que o abandono por abelhas européias é, também, pouco freqüente, sob as
condições de manejo (Winston, Otis, e Taylor, 1979).
O abandono da colmeia, induzido por falta de recurso, difere, no
padrão de preparação, do abandono por perturbação. Enquanto a perturbação
pode induzir a colônia a partir dentro de algumas horas ou dias,
preparações cuidadosas são feitas, durante muitas semanas, antes de
abandonar o ninho, por causa da escassez de recursos (Winston, Otis, e
Taylor, 1979). As colônias que se preparam para abandonar, começam a
reduzir o desenvolvimento da sua cria 25 dias aproximadamente antes de
partir, e não criam nenhuma larva nova nos 10 a 15 dias que precedem a
saida (Fig. 13.2). A rainha continua pondo alguns ovos até a data do
abandono, embora estes sejam evidentemente consumidos pelas operárias, em
vez de serem criados. A maior parte do pólen armazenado é consumido,
também, antes do abandono, bem como, muito do mel armazenado. É
interessante observar que esse tipo de abandono sazonal é programado, de
forma que não ocorra antes que a última cria operculada tenha emergido;
assim o enxame de abandono terá população razoável de operárias jovens para
iniciar o ninho novo. As operárias se enchem mel antes de abandonar, de
forma que o enxame de abandono só deixa para trás o favo de cera, e leva
consigo todos os outros recursos: operárias recentemente emergidas, mel e
proteína do pólen recentemente consumido, que é armazenada provavelmente
nos corpos gordos e nas glândulas hipofaríngeas das operárias.
A deterioração das condições dos recursos, porém, não é suficiente
para explicar o abandono pois muitas colônias, existentes nos mesmos locais
das colmeias abandonadas, resistiram à carestia. O abandono de colmeia
induzido pela falta de recursos é provocado provavelmente pela combinação
de forragem pobre com condições internas da colônia, particularmente
crônica e baixa sobrevivência da cria (Winston, Otis, e Taylor, 1979;
Winston, 1980). É interessante observar: não há diferença entre as
quantidades de mel, pólen ou áreas de cria entre as colmeias abandonadas e
as que persistiram; há, porém, diferenças na programação da enxameação,
relativa à estação de abandono. Colônias que abandonam são geralmente as
que enxamearam há menos de 6 semanas do período de carestia, o que resulta
em baixa população de operárias, operárias mais velhas e mortalidade de
cria mais alta que das colônias que enxamearam, há mais de 6 semanas, antes
da estação de abandono.
Qualquer que seja a causa do abandono, as colônias que deixam os seus
ninhos podem migrar por longas distâncias, à procura de melhores condições
de forragem. As operárias de enxames de abandono levam quase duas vezes
mais mel que as de enxames de reprodução, ficando assim abastecidas de
Mark L. Winston 183

combustível para voar distâncias mais longas (Otis, Winston, e Taylor,
1981). O comportamento das operárias em enxames de abandono difere, também,
da maneira de agir em enxames de reprodução, pois elas freqüentemente não
procuram novos locais para nidificar, antes do abandono; vagam através dos
campos por distâncias indeterminadas, antes de procurar. Adicionalmente, os
enxames de abandono pousam temporariamente em algum local e enviam
operárias, para procurar recursos florais e em busca de áreas com melhores
recursos, antes de procurar local para nidificação. Os enxames de abandono
podem viajar até 160km ou mais, antes de construir novo ninho, migrando por
áreas de parcos recursos, até descobrirem área melhor, com abundantes
recursos florais, como as plantações de eucalipto, na África (Nightindale,
1976; Fletcher, 1978a).
13.4. Outras Diferenças

Outras diferenças entre abelhas de evolução temperada e tropical
foram vistas em capítulos anteriores mas serão resumidas, aqui: primeiro,
os ninhos de raças de abelhas de evolução tropical são cerca de um terço
menores e armazenam consideravelmente menos mel que as raças de evolução
temperada, e são construídos freqüentemente fora de cavidades (Capítulo 5).
Segundo, as operárias individualmente em colônias de evolução tropical têm
tempo de desenvolvimento e vida de adulto menores, começam a forragear com
menos idade e são menores que as de regiões temperadas (Capítulo 4).
Finalmente, as raças de abelhas tropicais são consideravelmente mais
agressivas que as raças temperadas (Capítulo 7).
13.5. Fatores Causadores da Diferenciação entre Temperadas e Tropicais

As diferenças entre as duas raças são mais pronunciadas, quando se
comparam fatores importantes para a sobrevivência em condições normais sem
manejo (Tabela 13.1). Muitas destas características estão inter-
relacionadas; por exemplo, as altas taxas de enxameação das abelhas
tropicais são o resultado, em parte, do tamanho menor do ninho e da
quantidade de mel armazenado, de forma que será usada mais energia para a
reprodução que para a construção do ninho. Operárias e alvéolos menores,
menor tempo de desenvolvimento e de vida e forrageamento com menor idade,
que caracterizam as abelhas tropicais, são todas características
relacionadas, que produzem crescimento acelerado da colônia e,
conseqüentemente, aumentam a taxa de enxameação.
Tabela 13.1 Diferenças entre abelhas de evolução temperado e tropical

Ambiente
Característica Temperado Tropical
Arquitetura do ninho
Tamanho da colônia Grande Pequeno
Armazenamento de mel Grande Pequena
Ninhos expostos Raro Comum
Taxa de enxameação Baixo Alto
Abandono Raro Comum
Defesa da colônia Moderado Intenso
Características da operária
Período de desenvolvimento Grande Pequeno
Tempo de vida do adulto Grande Pequeno
Idade do forrageamento Velha Jovem
Tamanho do corpo Grande Pequeno
(Fonte: Winston, Taylor, e Otis, 1983.)

As diferenças entre as abelhas que evoluíram nestes hábitats

diferentes parecem refletir diferenças raciais, que não são relacionadas
somente com o ambiente. Estudos com abelhas africanas tropicais de várias
raças, na África, mostraram características semelhantes às descritas para
as abelhas africanizadas da América do Sul. Colônias de abelhas européias
na América do Sul tropical são geralmente semelhantes às da América Norte
temperada, pelo menos nas características de taxas de enxameação, de
abandono e no tempo de desenvolvimento da operária, embora o tempo de vida
desta seja menor nas regiões tropicais que nas temperadas. Assim, as
diferenças entre os grupos temperado e tropical têm componentes genéticos e
características influenciadas pelo ambiente.
Estas diferenças podem ser explicadas, em parte, considerando as
pressões seletivas contrastantes de hábitats temperados e tropicais, que
podem resultar em características diferentes tanto da operária
individualmente como da colônia toda. O fator mais óbvio é o clima. As
abelhas em áreas temperadas mantêm a temperatura do agrupamento de inverno,
consumindo o mel armazenado. A sobrevivência no inverno, nestas regiões,
requer significativa reserva de mel no ninho, relativamente grande, e em
cavidade bem isolada. As abelhas tropicais, em contraste, não vivem estação
fria prolongada e não requerem ninhos grandes; os seus ninhos são menores e
contêm menos mel, e a colônia pode até sobreviver fora de uma cavidade.
O tempo e extensão da enxameação são determinados, em parte, por
fatores climáticos. Para aumentar as possibilidades de sobrevivência, a
colônia de evolução temperada deveria enxamear bem no início da estação, a
fim de ter tempo suficiente para o enxame e a colônia original armazenarem
bastante mel para o inverno. Episódios de múltiplas enxameações, a cada
ano, poderiam deixar as colônias com mel insuficiente para resistir ao
longo inverno. Nas regiões tropicais úmidas, as abelhas estão livres das
restrições das baixas temperaturas e podem perder recursos na produção de
enxames em vez de gastá-los no armazenamento de mel.
A tendência para abandonar é determinada, em parte, por fatores
climáticos e seus efeitos na floração e na secreção de néctar. As abelhas
têm duas estratégias para sobreviver à estação de carestia acumular ou
abandonar. Nas condições de clima temperado, a única estratégia possível é
acumular, uma vez que os enxames que abandonam não conseguem acumular
néctar suficiente para sobreviver, durante o inverno. Como conseqüência, as
abelhas de clima temperado raramente abandonam a colmeia. Nas condições de
clima tropical, porém, tanto abandonar quanto acumular pode ser uma
estratégia efetiva. Deve ser vantajoso para colônias abandonar, se os
recursos são poucos ou inexistentes, ou se é impossível prever a duração da
estação de carestia. Em áreas de clima tropical, muitas colônias abandonam,
presumivelmente à procura de melhores lugares de forrageamento, em vez de
consumir o mel armazenado para sobreviver, durante a estação de carestia.
A depredação é um segundo fator, que pode ser importante na
determinação das características da colônia, pelo menos, em condições
tropicais; nas zonas temperadas, a depredação é causa relativamente
insignificante de mortalidade da colônia. O comportamento agressivo extremo
exibido freqüentemente pelas abelhas tropicais é indubitavelmente uma
defesa contra os predadores, que têm, não obstante, êxito em destruir
colmeias. Os pequenos intervalos entre enxameações sucessivas e o grande
número de enxames produzidos têm o efeito de anular essas altas taxas de
mortalidade de colônias. Além disso, a característica das colônias de
abelhas tropicais, há pouco instaladas, de produzir zangões muito cedo,
melhora a probabilidade de alguma reprodução, quando a depredação ocorre
antes da enxameação. Como contraponto, o abandono permite que a colônia
atacada se restabeleça em outro lugar. Em contrapartida, as colônias de
abelhas temperadas nas regiões trópicas serão mais provavelmente atacadas
antes da enxameação que as tropicais, isso por causa do período mais longo,
Mark L. Winston 185

necessário para elas atingirem o tamanho de enxamear e, segundo, por causa
da atratividade que grande ninho representa para o predador.
As características aqui descritas podem explicar, um pouco, alguns
sucessos e fracassos notáveis nas tentativas de populações naturais de
abelhas se manterem estabelecidas, depois das importações. Considerando as
qualidades das abelhas européias de evolução temperada, não surpreende que
sua introdução em países tropicais não teve sucesso. Não foram
estabelecidas colônias naturais de abelhas européias no Sul e no Leste da
África, apesar das muitas tentativas de importações, nem elas se tornaram
extensamente estabelecidas na América do Sul tropical (Fletcher, 1977b,
1978a; Winston, 1979d). Surpreendentemente, abelhas européias importadas se
estabeleceram em populações naturais na Nova Guiné, embora sua expansão
tenha sido de apenas 14km/ano (Michener, 1963a,b). Importações de abelhas
européias para áreas subtropicais e temperadas tiveram sucesso notável,
como comprova o grande número de colônias naturais e apicultura extensiva
do México ao Canadá, na Austrália, Japão e na República Popular da China.
Enxames naturais de abelhas africanizadas, no entanto, desenvolveram
grandes populações e se expandiram extensivamente pela maior parte da
América do Sul. A sua expansão natural reduziu a velocidade, ou parou,
quando encontraram áreas mais temperadas no Uruguai e na Argentina, dando a
entender que as características que lhes permitiram se darem tão bem nas
regiões tropicais não são necessariamente satisfatórias para a
sobrevivência em climas temperados (Taylor, 1977; Kerr, Rio, e Barrionuevo,
1982; Dietz, Krell, e Eischen, 1985).
Há uma terceira pressão seletiva em colônias de abelhas, além do
clima e da depredação, que provavelmente moldou as características das
abelhas temperadas e tropicais: a interação entre a abundância de recursos
e as características de forrageamento da operária e da colônia. Um conjunto
crescente de evidências sugere que as diferenças fundamentais no
comportamento de forrageamento, entre abelhas de evolução temperada e
tropical, podem ser explicadas, através das diferenças na qualidade e nas
características dos fluxos de néctar nos dois hábitats. Flores tropicais
tendem a produzir néctar mais diluído, e estão distribuídas espacialmente
de forma mais descontínua que em hábitats temperados, onde são comuns
grandes áreas com número concentrado de plantas com alto rendimento de
néctar. As diferenças nas características dos recursos parece terem
provocado várias diferenças no comportamento de forrageamento, entre as
abelhas que evoluíram nos seus respectivos hábitats.
As abelhas de clima tropical em fracos fluxos de néctar tendem
geralmente a se dar melhor que as abelhas de clima temperado. Numa
comparação, feita durante dois períodos de diferente disponibilidade de
néctar na Venezuela, as abelhas européias coletaram mais néctar, por dia,
que as africanizadas, durante a estação seca, mais produtiva, mas as
abelhas africanizadas foram superiores em condições de estação úmida com
baixa disponibilidade de néctar (Rinderer, Collins, e Tucker, 1985). Noutro
estudo, as abelhas africanizadas armazenaram, entre duas a quatro vezes
mais néctar que as colônias européias, durante período de fluxo de néctar,
no Brasil (Portugal-Araújo, 1971). Em condições de estação úmida, as
abelhas africanizadas se mantêm, ou coletam néctar suficiente para
abandonar, enquanto as européias encolhem e morrem (Winston, Otis, e
Taylor, 1979; Winston, 1980).
O comportamento de forrageamento das operárias individuais e o
comportamento de recrutamento das colônias explica, em parte, por que as
abelhas tropicais, em condições de fluxo fraco, coletam mais néctar que as
abelhas temperadas (Nuñez, 1979; Winston e Katz, 1982; Rinderer et al.,
1984; Rinderer, Collins, e Tucker, 1985). Basicamente, as abelhas de
evolução tropical forrageiam mais como indivíduos, enquanto as abelhas de

evolução temperada são melhores recrutadoras. Comparações, feitas na
América do Sul, mostraram que as abelhas africanizadas gastam menos tempo
na inspeção do alimento, abandonam mais depressa um recurso em declínio,
fazem mais viagens por hora e preferem concentrações de néctar mais altas
que as abelhas européias. A nível de colônia, as abelhas africanizadas
dançam menos e, assim, apresentam recrutamento mais reduzido que as
européias, que dedicam proporção mais alta da sua população de operárias
para forragear que as africanizadas, exigindo, assim, fluxos de néctar mais
fortes, a fim de equilibrar perdas e ganhos de energia.
As experiências-chave, relacionando as condições do fluxo de néctar
com o comportamento de forrageamento, ainda não foram realizadas, em parte
porque é extraordinariamente difícil inventar um dispositivo que
possibilite experimências que permitam às colônias forragear normalmente e
permitam simultaneamente medir com precisão a disponibilidade de néctar no
campo. A importância do pólen, na determinação do comportamento de
forrageamento, não foi ainda comparada entre as abelhas de várias raças, e
não é claramente entendida realmente para nenhuma raça. Pesquisar esses
tópicos é fundamental para a compreensão da Biologia da Abelha, porque a
coleta de comida é muito importante na determinação de quase todos os
outros aspectos do comportamento, da enxameação e sobrevivência no inverno
ao abandono da colmeia.
Mark L. Winston 187

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Mark L. Winston 227

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Tradução C. A.

4. DESENVOLVIMENTO E NUTRIÇÃO ...................................................41

5. ARQUITETURA DO NINHO .........................................................61

12. ZANGÕES, RAINHAS E ACASALAMENTO ............................................164

Fig. 2.2. Relações de Taxionomia entre abelhas na família Apidae.

2.1. Origem das Abelhas

Matsumura, e Ito, 1980).

Fig. 2.3. Origem de várias subespécies da Apis mellifera, e extensão em que se

2.2. Raças da A. Mellifera

2.2.1. RAÇAS EUROPÉIAS

2.2.2. RAÇAS AFRICANAS

2.2.3. RAÇAS ORIENTAIS

2.3. Raças das Américas do Norte e Sul

3.1. Avaliação da Anatomia da Operária

Fig. 3.2. A cabeça de uma operária, com a probóscide estendida. (Redesenhado, a

3.2.1. ESTRUTURAS SENSORIAIS

foi demonstrado, tocando as antenas com soluções de açúcar e obtendo

Fig. 3.8. Um segmento pretarsal típico da perna da operária, mostrando a almofada

As pernas das operárias executam funções refinadas, como formar

Fig. 3.11 Técnica de coleta e compactação da própolis. As operárias usam suas

A próxima transferência de pólen, dos pentes-de-pólen, do lado

Tabela 3.1 Efeitos dos componentes do veneno da abelha nos vertebrados

Fonte: Habermann, 1971, e Schmidt, 1982.

Fig. 3.15. Sistema digestivo e excretor de uma operária, mostrando a vesícula

3.5. Sistemas Internos

vesícula melífera através do esôfago, e da boca, para a língua.

Fig. 3.16. Sistema circulatório da operária. O sangue entra no coração pelas

3.5.2. SISTEMAS CIRCULATÓRIO, RESPIRATÓRIO E NERVOSO

aos órgãos excretores, lubrificação das articulações do corpo e providência

Fig. 3.17. O sistema vascular respiratório é composto de espiráculos pelos quais o ar

Fig. 3.18. Sistema nervoso de uma operária, mostrando o cérebro e os gânglios, ou

Fig. 3.19. Sistema glândular da operária. (Redesenhado, a partir de Michener, 1974.)

Características Operária Rainha Zangão

3.6. Funções Específicas do Zangão e da Rainha

das estruturas da operária usadas para essas tarefas. Reciprocamente, o

Fig. 3.20. As principais estruturas do sistema de reprodução do zangão: primeiro,

são, presumivelmente, importantes na orientação visual e olfativa para

Fig. 3.21. O sistema de reprodução e ferrão da rainha fecundada. (Redesenhado, a

Fig. 3.22. Vista da espermateca e do oviduto, mostrando a bomba, a válvula do tubo

usado. Ou seja, é a quantidade de esperma contido na espermateca e não a

Fig. 4.1. As quatro fases do desenvolvimento da abelha. (Redesenhado, a partir de

4.1. Ciclo de Vida

4.1.4. DESENVOLVIMENTO DO ADULTO E LONGEVIDADE

4.3. Hábitos Alimentares

4.3.1. LARVAS DE OPERÁRIA

4.3.2. OPERÁRIAS ADULTAS

Fig. 4.5. Taxa de alimentação e de postura da rainha. (Redesenhado, a partir de

4.4. Determinação da Casta

4.4.2. NUTRIÇÃO E HORMÔNIOS

A comida da larva da rainha é chamada "geléia real", e difere da

Fig. 4.7. Fatores nutricionais e hormonais que induzem a diferenciação da larva em

Tabela 4.1 Principais características das rainhas produzidas pela transferência de

Fonte: Woyke, 1971, interpretado por Michener, 1974.

5.1. Escolha do Local para Nidificação

gastam entre 1 e 2min. As operárias da superfície do enxame podem “ler” a

Fig. 5.2. As danças típicas executadas pelas batedoras indicam a distância e a

5.2. Características do Local de Nidificação

1000m. As abelhas italianas do Mediterrâneo (A. m. Ligústica) preferiram

Fig. 5.4. Situações típicas de nidificação de abelhas de evolução temperada e

evolução temperada do nordeste dos Estados Unidos, vieram de dissecações de

5.3. Construção dos Favos

menores no início do ciclo da colmeia, conservando, assim, os recursos, até

Fig. 5.6. Detalhe do favo, mostrando a construção fundo-a-fundo do favo e a