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REVISTA DA BIOLOGIA

Volume Especial Biogeografia, Dezembro de 2011

www.ib.usp.br/revista

Universidade de So Paulo

Instituto de Biocincias

Revista da Biologia
A Revista da Biologia uma publicao on-line do Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo, focada em textos de todas as reas da Biologia, abordando questes gerais (ensaios e revises) e especficas (artigos originais, descrio de tcnicas e resumos expandidos). H espao tambm para perspectivas pessoais sobre questes biolgicas com relevncia social e politica (opinio).

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Periodicidade semestral

ISSN1984-5154

Revista da Biologia Rua do Mato, trav. 14, 321 Cidade Universitria, So Paulo So Paulo, SP Brasil CEP 05508-090 revistadabiologia@gmail.com

Universidade de So Paulo

Instituto de Biocincias

Centro Acadmico da Biologia

Expediente
Editorial board Editor Executivo Prof. Dr. Carlos Eduardo Falavigna da Rocha 1 Editor Prof. Dr. Silvio Shigueo Nihei 2 Coordenao Agustn Camacho Guerrero 2 Pedro Ribeiro 3 Rodrigo Pavo 4 Editorao Grfica Juliana Roscito Leonardo Maurici Borges Consultores desse volume Agustin Camacho Charles Morphy D. Santos Christini Barbosa Caselli Claudio Jos Barros de Carvalho Eduardo A. B. Almeida Felipe de Mello Martins Gervsio Silva Carvalho Juliana Roscito Leopoldo Barletta Marcelo Arruda Marcelo Rodrigues de Carvalho Monique Nouailhetas Simon Olvia Mendona-Furtado Renata Moretti Rodrigo Marques Lima dos Santos Rosana Moreira da Rocha
Diretor do Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo - So Paulo, SP, Brasil. Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo - So Paulo, SP, Brasil. 3 Departamento de Fisiologia, Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo - So Paulo, SP, Brasil. 4 Instituto do Crebro, Universidade Federal do Rio Grande do Norte - Natal, RN, Brasil.
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Imagem da capa: Carta geografica del Bresil Este mapa do Brasil foi publicado por Giovanni Battista Albrizzi (1698-1777), um proeminente editor veneziano de livros e mapas. As notas no mapa, em italiano, incluem vrias observaes especulativas acerca das pessoas e da geografia do interior do Brasil, nessa poca, ainda bastante desconhecido dos europeus. Albrizzi, que herdou o negcio do pai, fazia parte de uma famlia ativa na publicao e venda de livros em Veneza h 150 anos. Ele desempenhou um importante papel na vida intelectual da cidade e editou um boletim semanal, Novelle della Repubblica delle Lettere (Notcias da repblica das letras), que analisava e comentava os livros publicados por toda a Europa. Fonte: Biblioteca Nacional do Brasil; OD cart551648.tif

Revista da Biologia
Sumrio
Table of Contents

Volume especial Biogeografia dezembro 2011

Editorial: Silvio Shigueo Nihei, editor do Volume Especial Biogeografiai


Biogeografia: a histria da vida na Terra.
Biogeography: the history of life on Earth. Jssica P. Gillung .1

Sobre a busca de padres congruentes na biogeografia.


On the search for congruent patterns in biogeography. Charles Morphy D. Santos 6

reas de endemismo: as espcies vivem em qualquer lugar, onde podem ou onde his toricamente evoluram e especiaram?

Areas of endemism: do species live anywhere, where they can, or where historically evolved and speciated? Mrcio Bernardino da Silva 12

Biogeografia baseada em eventos: uma introduo.


Event-based biogeography: an introduction. Renato Recoder 18

Filogeografia.
Phylogeography. Felipe de Mello Martins e Marcus Vincius Domingues 26

Filogeografia da Mata Atlntica.


Phylogeography of the atlantic forest. Henrique Batalha Filho e Cristina Yumi Miyaki . 31

Padres de distribuio da biodiversidade amaznica: um ponto de vista evolutivo.


Distributional patterns of amazon biodiversity: an evolutionary point of view. Kirstern Lica Follmann Haseyama e Claudio Jos Barros de Carvalho 35

Abordagens atuais em biogeografia marinha.


Current approaches in marine biogeography. Thas Pires Miranda e Antonio Carlos Marques 41

Entrevista com Gareth Nelson: os desafios atuais e o futuro da biogeografia.

Gareth Nelson: current challenges and the future of biogeography. George M. T. Mattox 49

Editorial
Silvio Shigueo Nihei Professor Doutor do Departamento de Zoologia do IB-USP Editor do volume especial Biogeografia A publicao deste volume especial surge em momento bastante propcio para a biogeografia brasileira. Foi em janeiro deste ano publicado o primeiro livro-texto de biogeografia em lngua portuguesa, organizado por autores brasileiros e contendo captulos de autores majoritariamente brasileiros (Carvalho e Almeida, 2011). Em uma rea da cincia biolgica sortida de livros-textos traduzidos e recheados de mapas de organismos de outros continentes, o ensino de biogeografia, sobretudo para a graduao, sempre esteve bastante desejoso de uma referncia autenticamente nacional. A publicao deste volume especial tem como objetivo primrio contribuir na divulgao da biogeografia a toda comunidade (acadmica e no-acadmica), e soma-se ao livro de Carvalho e Almeida (2011) de forma a servir como uma obra de referncia complementar no ensino de biogeografia para o nvel de graduao. Na organizao deste volume, planejei convidar jovens autores (ps-graduandos e recm-doutores) dos mais variados grupos de pesquisa do pas, tentando assim cobrir as diversas linhas de pesquisa em biogeografia desenvolvidas no Brasil. Logicamente, a disciplina bastante ampla para ser coberta num nico volume, mas, como resultado final, avalio que este volume apresenta a complexidade e amplitude da disciplina de forma abrangente. No caberia aqui apresentar os artigos um a um, mas no posso deixar de explicitar um contido orgulho em finalizar este volume com uma especial entrevista com o ictilogo americano Gareth Nelson, uma das figuras mais importantes para o desenvolvimento da biogeografia moderna e um dos responsveis pela disseminao de sua (boa) prtica. Embora os temas e abordagens dos artigos sejam bastante variados, todos eles convergem no sentido de transparecer ao leitor a natureza complexa da disciplina, muitas vezes entremeada de dificuldades e desafios ainda obscuros. Em um dos mais elegantes ensaios da literatura biogeogrfica, o botnico argentino Jorge Crisci escreveu: (...) ns apenas comeamos a balbuciar a linguagem com a qual os vestgios do passado esto contando-nos a histria da vida na terra. E estamos tambm no momento exato em que descobrimos a provisoriedade de nosso conhecimento e que essa histria to complexa que provavelmente nunca a veremos totalmente revelada. (Crisci, 2001). Meus agradecimentos aos editores da Revista da Biologia, Agustn Camacho Guerrero, Pedro Leite Ribeiro e Rodrigo Pavo, pelo convite para coordenar a organizao deste volume e pelo auxlio na editorao. Agradeo tambm a todos os revisores que colaboraram com sua leitura crtica para o aperfeioamento dos manuscritos submetidos. E agradeo especialmente aos autores pelo aceite na colaborao e pelo envio de seus belos trabalhos. Finalmente, agradeo ao Fernando Gonsales pela autorizao no uso de sua tira para ilustrar as pginas iniciais deste volume.
Literatura citada: Carvalho, C.J.B. de e Almeida, E.A.B. (2011) Biogeografia da Amrica do Sul. So Paulo, Editora Roca. Crisci, J.V. (2001) The voice of historical biogeography. Journal of Biogeography, 28: 157-168.

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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 1-5

Reviso

Biogeografia: a histria da vida na Terra


Biogeography: the history of life on Earth.
Jssica Paula Gillung
Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
Resumo. Biogeografia a cincia que estuda a distribuio geogrfica dos seres vivos no espao atravs do tempo, com o objetivo de entender os padres de organizao espacial dos organismos e os processos que resultaram em tais padres. No presente trabalho so apresentados os principais fatos histricos e conceitos relacionados trajetria histrica da Biogeografia, para que se compreenda que tal disciplina no surgiu de sobressalto, mas passou por um processo muito longo de construo que se deu atravs do acmulo de contribuies de diversos pesquisadores ao longo dos ltimos sculos. Palavraschave. Dispersalismo, distribuio, evoluo, vicarincia. Abstract. Biogeography is concerned with the geographical distribution of organisms in space through time. Its main purpose is to recognize patterns of spatial organization and postulate the processes that resulted in such patterns. In this paper the main concepts and historical facts related to its trajectory are presented, aiming to provide a way to understand that this discipline did not simply arose instantly. On the contrary, Biogeography is a complex discipline with a very long development, which occurred through accumulation of contributions from several researchers over the last centuries. Key words. Dispersalism, distribution, evolution, vicariance. Contato do autor: jpg.bio@gmail.com Recebido 15dez10 Aceito 12out11 Publicado 07nov11

Se pensarmos um pouco acerca da distribuio dos organismos, facilmente podemos perceber que a diversidade de seres vivos no a mesma sobre a superfcie da Terra. Pelo contrrio, existem reas que possuem uma diversidade de espcies maior que outras, enquanto h espcies diferentes ocupando reas semelhantes. Alm disso, alguns grupos so restritos a uma determinada rea, enquanto outros apresentam ampla distribuio. Foi a partir da tentativa de se compreender os padres gerais de distribuio das espcies, a relao da biota com suas reas de distribuio e a prpria relao entre as reas que surgiu a Biogeografia, talvez a mais ampla, abrangente e multidisciplinar das cincias biolgicas (Nelson e Platnick, 1981). Existem trs componentes que devem ser avaliados em conjunto para o entendimento dos padres de distribuio da biota: espao (rea geogrfica de ocorrncia dos organismos), tempo (eventos histricos que influenciaram os padres atuais) e forma (os grupos de organismos) (Croizat, 1952; Humphries, 2000). Em suma, a Biogeografia a cincia que estuda a distribuio geogrfica dos seres vivos no espao atravs do tempo, com o objetivo de entender os padres de organizao espacial dos

organismos e os processos que resultaram em tais padres. uma disciplina complexa e integrativa, que relaciona informaes de diversas outras cincias tais como a Geografia, Geologia, Ecologia, etc e que passou por um processo muito longo de desenvolvimento, que se deu atravs do acmulo de contribuies de diversos pesquisadores, notadamente nos sculos XVIII e XIX (Crisci e col., 2003; Posadas e col., 2006). Podemos dividir a histria da Biogeografia em dois perodos muito distintos: 1) o perodo pr-evolutivo, no qual se acreditava no fixismo das espcies, na constncia e estabilidade da Terra, e em um centro de origem e disperso; e 2) o perodo evolutivo, que incorpora as ideias de mudana tanto da biota (evoluo) quanto da prpria Terra s explicaes biogeogrficas, resultando no paradigma vicariante que serviu de base para a biogeografia histrica, que ser melhor explicada mais adiante (Nelson e Platnick, 1981). Dois processos precisam ser explicados para que se compreenda satisfatoriamente tanto a histria quanto a teoria biogeogrfica: disperso e vicarincia (Figura 1). Estes processos so os principais responsveis por moldar os

Gillung: Biogeografia: a histria da vida na Terra explicaes religiosas. Essas ideias iniciais trazem implcitos dois conceitos que perduraram durante muito tempo como nica explicao plausvel para os padres observados: a ideia de centro de origem e o processo de disperso, em um perodo conhecido como escola dispersalista. Acreditava-se que todos os organismos surgiram em uma s rea o centro de origem e que posteriormente se dispersaram a partir dali, ocupando toda a superfcie da Terra. Uma das mais antigas teorias biogeogrficas encontrada no Livro do Gnesis. De acordo com ela, todos os organismos foram criados no den e a partir da se dispersaram para as outras regies do globo. O mesmo raciocnio se aplica idia da Arca de No e da Torre de Babel: as espcies e povos, respectivamente, surgiram no centro de origem e ento se dispersaram e se diversificaram a partir dele (Papavero et al., 1997). Entre os integrantes da escola dispersalista est Carl von Linn (Linnaeus Lineu) (17071778), botnico sueco que formulou a primeira teoria biogeogrfica dos tempos modernos. De acordo com ela, reas distintas da Terra com a mesma ecologia, deveriam possuir exatamente a mesma flora. Desse modo, as plantas que habitam reas semelhantes, mas em continentes diferentes, deveriam pertencer mesma espcie (Papavero et al., 1997). Posteriormente, George Louis Leclerc, Comte de Buffon (1707-1788) examinou as espcies de mamferos do Velho Mundo conhecidas na poca e percebeu que elas no eram encontradas no Novo Mundo. A partir de suas descobertas foi formulada a Lei de Buffon, segundo a qual diferentes regies do globo, apesar de compartilharem as mesmas condies, so habitadas por diferentes espcies de animais e plantas. Buffon no questionou a noo de centro de origem, mas sugeriu um novo fato: as espcies se modificariam (por degenerao) quando expostas a diferentes condies ambientais. Os estudos de Buffon sugerem causas histricas para os padres de distribuio, ou seja, ou o grupo de organismos surgiu naquela dada rea ou veio de outro lugar. No primeiro caso, se for uma espcie, implica em dizer que a especiao ocorreu naquela rea; no segundo caso, houve disperso e consequente colonizao. Diversos autores posteriores chegaram s mesmas concluses de Buffon quanto distribuio diferenciada dos organismos, a partir do estudo de outros grupos de seres vivos, como

padres de distribuio dos organismos. No caso da disperso, partimos de uma populao ancestral de um dado grupo de organismos que originalmente ocorria em apenas uma das reas hoje ocupadas por tal grupo. Posteriormente, esta populao ampliou sua distribuio e se dispersou para outras reas, ultrapassando barreiras pr-existentes. Por fim, as duas populaes isoladas pela barreira se diferenciaram com o passar do tempo e se modificaram em duas espcies diferentes (Figura 1B). Por outro lado, nos eventos de vicarincia, a populao ancestral ocupava a somatria das reas atualmente habitadas por seus descendentes, e esta populao foi posteriormente subdividida em duas populaes pelo surgimento de uma barreira (Figura 1A) (Nelson e Platnick, 1981; Crisci e col., 2003).

Figura 1. Processos biogeogrficos utilizados para explicar o padro de distribuio dos organismos. A. Vicarincia. B. Disperso. Modificado de Crisci e col. (2003).

Desde muito cedo na histria da humanidade o ser humano j tinha a curiosidade de saber por que os organismos esto onde esto. Diversos povos possuem explicaes para a origem e distribuio tanto da espcie humana quanto das demais, usualmente pautadas em

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia Alexander von Humboldt (1769-1859) - plantas; Pierre Latreille (1762-1833) - insetos; e Georges Cuvier (1769-1832) - rpteis. Em 1820, o botnico francs Augustin Pyramus de Candolle (1778-1841) publicou um trabalho intitulado Geografia das Plantas, onde discutiu a distribuio dos vegetais e sua relao com o ambiente, introduzindo os conceitos de endemismo e espcies disjuntas. Segundo ele, uma localidade habitada por um organismo pode ser referida em termos de estao (caractersticas ecolgicas do local) e habitao (caractersticas geolgicas e geogrficas). A partir de seus estudos, de Candolle criou uma das primeiras propostas de classificao do globo em regies biogeogrficas, que podem ser entendidas como grandes reas de endemismo. O paradigma dispersalista perdurou por vrios sculos e influenciou tambm o pensamento biogeogrfico de Wallace e Darwin. Em seus trabalhos, os dois autores tiveram uma preocupao especial tambm com a distribuio dos seres vivos, e baseavam suas explicaes na disperso. Ambos discutem o isolamento reprodutivo provocado por essas barreiras e seus efeitos sobre a especiao, e sugerem que a distribuio das espcies resultado de descendncia comum, o processo evolutivo. As idias de esttica e fixismo eram predominantes tambm nas Geocincias, pois durante muito tempo se acreditou na imobilidade dos continentes, panorama vigente at meados do sculo XX. Foi ento que Alfred Wegener, meteorologista e gelogo alemo, props a teoria da Deriva Continental, segundo a qual os continentes j estiveram unidos no passado, formando um supercontinente chamado Pangea. Com o passar do tempo a Pangea sofreu fragmentao e os blocos continentais resultantes foram afastando-se de modo que as suas formas e posies modificaram-se at atingirem a conformao atual. Wegener construiu sua teoria com base nas semelhanas dos contornos dos continentes, que sugerem um encaixe entre si, e tambm na similaridade entre fsseis tanto de animais quanto de plantas encontrados em diferentes continentes. Ele no foi o primeiro a sugerir que os continentes j estiveram unidos, mas foi o primeiro a apresentar evidncias extensas de vrios campos de estudo que comprovaram sua teoria. Essas evidncias, aliadas a um conhecimento mais profundo da geologia da Terra, hoje so reunidas na teoria da Tectnica de Placas. A crosta terrestre, segundo esta

teoria, formada por diversas placas rgidas que se movem umas em relao s outras, sendo carreadas por lentas correntes de conveco existentes no interior do planeta. O advento da tectnica de placas constituiu uma verdadeira mudana de paradigma nas geocincias e fez com que os biogegrafos mudassem o enfoque de suas explanaes. A aceitao da mobilidade dos continentes para explicar as distribuies biogeogrficas dos organismos fornece um meio de se testar as hipteses de vicarincia. Aps a ampla aceitao da teoria da evoluo e da noo da mobilidade dos continentes fundamentada pela teoria da tectnica de placas, a Biogeografia passou a ser concebida da forma como a entendemos atualmente. Na segunda metade do sculo XX, o botnico italiano Leon Croizat (1894 1982) desenvolveu a pan-biogeografia, uma ferramenta para inferncia de processos de vicarincia. A noo de vicarincia, desenvolvida pelo Croizat foi uma das mais importantes contribuies biogeografia e resultou na transio do paradigma dispersalista para o paradigma vicariante, vigente at os dias de hoje. Como j mencionado, vicarincia a fragmentao de uma populao ancestral por uma barreira geogrfica, levando interrupo do fluxo gnico e posterior especiao. A proposio da vicarincia para explicar os padres de distribuio foi um grande avano em relao s explicaes dispersalistas em termos de capacidade de explanao e de teste. Isso porque os eventos de disperso so eventos individuais, pontuais, uma vez que cada espcie tem sua prpria capacidade e rota de disperso. Por essa razo, explicaes dispersalistas no so passveis de teste, pois no ocorrem concomitantemente em dois organismos diferentes devido aos mesmos processos. Eventos de vicarincia, ao contrrio, so eventos que envolvem vrios txons ao mesmo tempo e por isso so passveis de teste atravs da comparao com outros grupos que ocupam a mesma rea. Alm do conceito de vicarincia, Croizat o autor de uma das mais clebres ideias da Biogeografia: A Terra e a vida evoluem juntas. De acordo com ela, a biota e a rea que abriga tal biota apresentam histrias correlacionadas. Desse modo, a histria geolgica da Terra pode fornecer subsdios para se compreender a histria dos organismos, assim como a histria dos organismos pode ajudar-nos a entender a histria do nosso planeta (Nelson,1978; Craw, 1984).

Gillung: Biogeografia: a histria da vida na Terra 2001, Posadas e col., 2006).

Aproximadamente no mesmo perodo, o entomlogo alemo Willi Hennig (1913-1976) desenvolveu um mtodo de inferncia das relaes de parentesco entre os seres vivos, que aliava objetividade perspectiva evolutiva. De acordo com Hennig, o sistema geral de referncia de classificao dos organismos deveria refletir diretamente os resultados do processo evolutivo. O surgimento desse mtodo, hoje conhecido como Sistemtica Filogentica, foi crucial para a Biogeografia, pois a partir de ento se passou a entender a biota sob uma perspectiva evolutiva. Desse modo, postula-se que, se possvel elaborar uma hierarquia entre organismos, formando grupos sucessivamente mais inclusivos de acordo com o seu parentesco - espcies relacionadas filogeneticamente so agrupadas em gneros, gneros so agrupados em famlias e assim sucessivamente - tambm possvel organizar as reas de distribuio de maneira hierrquica segundo o parentesco. Assim, a Biogeografia histrica nos mostra que processos histricos de alteraes no habitat podem ser usados para explicar padres de distribuio diferentes do esperado ao acaso. Ela apresenta diversos mtodos que possibilitam a reconstruo da histria e do relacionamento entre as reas, atravs do estudo das espcies que as ocupam (Fig. 2). Nesse mesmo cenrio surgiu a biogeografia cladstica, iniciada por Donn Rosen (1929-1986), Norman Platnick e Gareth Nelson. Ela pode ser entendida como a integrao entre tectnica de placas (iniciada por Wegener), vicarincia (Croizat) e sistemtica filogentica (Hennig). O objetivo principal da biogeografia cladstica a busca por padres de distribuio congruentes. A pergunta inicial : por que os organismos esto distribudos onde eles esto atualmente?. Duas so as respostas possveis: 1) as espcies apenas continuam na rea onde j estavam, ou em uma rea equivalente que estavam no passado; ou 2) as espcies ocorriam em outro lugar e aumentaram sua rea de distribuio, ocupando as reas atuais. No primeiro caso, pode-se dizer que tanto a biota quanto o espao por ela ocupado esto intimamente relacionados e por isso, ambos sofreram modificaes conjuntamente. J no segundo caso, o padro foi gerado por eventos de disperso, sejam eles aleatrios ou direcionais (Nelson e Platnick, 1981). Atualmente, h mais de 20 mtodos biogeogrficos disponveis na literatura, mas ainda no h consenso sobre a sua eficincia (Crisci,

Figura 2. Sntese da prtica da Biogeografia. A partir da histria da fragmentao da rea possvel a inferncia de um cladograma de reas, que um diagrama do relacionamento entre as reas.

Apesar da enorme complexidade de conceitos, a biogeografia no unicamente importante no mbito acadmico, tampouco restrita agregao de informaes puramente empricas. Sob o ponto de vista prtico, a biogeografia uma ferramenta extremamente til, por exemplo, para a conservao da biodiversidade. Os mtodos de reconstruo da biogeografia histrica tm sido muito valorizados no reconhecimento das reas de endemismo, que so unidades complexas e relevantes sob o ponto de vista histrico e evolutivo, e que, portanto, devem ser preservadas. O panorama atual de escassez de recursos destinados criao e manuteno de unidades de conservao, aliada presso no sentido de destruio de habitats, exige que as reas a serem protegidas sejam cuidadosamente escolhidas, o que possvel utilizando-se os mtodos da biogeografia histrica. Agradecimentos Agradeo a Silvio S. Nihei pela sugesto e incentivo para escrever este manuscrito e pela reviso do texto e Roberta R. Figueiredo pelas pertinentes sugestes e leitura crtica do manuscrito. Referncias Bibliogrficas
Craw, R.C. (1984). Never a serious scientist: the life of Leon Croizat. Tuatara 27, 5-7. Crisci, J. V. (2001). The Voice of Historical Biogeography. Journal of Biogeography 28 (2), 157-168. Crisci, J.V., Katinas, L. e Posadas, P. (2003). Historical Biogeography: an introduction. Cambridge, Harvard University Press. Croizat, L.(1964). Space,time,form: The biological synthesis. Publicado pelo autor. Humphries, C.J. (2000). Form, space and time; which comes first? Journal of Biogeography 27, 11-15.

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia


Nelson, G. (1978). From Candolle to Croizat: comments to the history of biogeography. Journal of the History of Biology 11, 269-305. Nelson, G. e N. Platnick. (1981). Systematics and Biogeography, cladistics and vicariance. Columbia University Press. New York.

Papavero, N.; Teixeira, D.M.; Llorente-Bousquets, J. (1997). Histria da Biogeografia no perodo Pr-evolutivo. So Paulo, Pliade/Fapesp. Posadas, P., Crisci, J.V. e Katinas, L. (2006). Historical biogeography: a review of its basic concepts and critical issues. Journal of Arid Environments 66, 389-403.

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 6-11

Reviso

Sobre a busca de padres congruentes na biogeografia


On the search for congruent patterns in biogeography
Charles Morphy D. Santos
Centro de Cincias Naturais e Humanas, Universidade Federal do ABC, SP Brasil
Resumo. Biogeografia muito mais do que a aplicao direta de um mtodo analtico. Ela lida com a anlise combinada dos componentes espacial e temporal do processo evolutivo. Mesmo se os problemas tradicionais da anlise biogeogrfica forem resolvidos, o padro biogeogrfico resultante no necessariamente significativo como cenrio evolutivo. Ele deve ser testado luz de outras hipteses em busca de congruncia. Para esse propsito, o conceito de iluminao recproca necessrio. Esse procedimento visa avaliar a robustez dos padres biogeogrficos como descries de como a vida muda no espao e no tempo, colocando a biogeografia mais prxima da afirmao de Croizat de que a evoluo um fenmeno tridimensional. Palavraschave. Congruncia, iluminao recproca, padro biogeogrfico. Abstract. Biogeography is much more complex than the clear-cut application of an analytical method. It deals with the combined analysis of the spatial and temporal components of the evolutionary process. Even if the traditional problems of biogeographical analysis were successfully solved, the resultant biogeographical pattern is not necessarily meaningful as an evolutionary scenario. It must be tested in the light of other hypotheses in search for congruence. To this purpose, the concept of reciprocal illumination is needed. This procedure aims to evaluate the robustness of biogeographical patterns as descriptions of how life changes in space and time, putting biogeography closer to Croizats statement of evolution as a three dimensional phenomenon. Key words. Biogeographical pattern, congruence, reciprocal illumination. Contato do autor: charles.santos@ufabc.edu.br Apoio: CNPq Recebido 23set10 Aceito 20jun11 Publicado 07nov11

Introduo O estudo da distribuio geogrfica dos organismos, a biogeografia, tem como objetivos principais a descoberta dos padres de distribuio espacial da vida e quais foram as causas desses padres tanto em relao s causas histricas quanto s ecolgicas (Nelson e Platnick, 1981). de praxe dividir a biogeografia em dois domnios, que refletem a realidade dos processos e mecanismos causadores dos padres biogeogrficos observados: um desses domnios, o ecolgico, trataria de escalas temporais pequenas, enquanto o outro, o histrico, em contraposio, lidaria com eventos e mecanismos que ocorrem durante milhes de anos em larga escala. Felizmente, essa dicotomia vem sendo questionada nos ltimos tempos (Santos e Amorim, 2007), visto que os padres no so exclusivamente ecolgicos ou histricos. importante que as novas geraes de biogegrafos tenham em mente que o estudo da evoluo espacial dos seres vivos no pode ser restrito a

um ou outro aspecto, mas deve ser considerado em um sentido amplo. O botnico italiano Len Croizat, em meados do sculo passado, preconizou que a compreenso da evoluo dos organismos s faz sentido luz das mudanas geolgicas do planeta (Croizat, 1964). Sendo assim, buscar estabelecer os padres de distribuio bitica e as conexes entre as biotas, ambos resultantes do processo evolutivo, uma atividade intimamente relacionada trade forma, espao e tempo. Considerar a biodiversidade um fenmeno tridimensional deve ser o guia para a biogeografia na sua busca por uma identidade prpria entre as cincias biolgicas (Santos e Capellari, 2009). Essa preocupao genuna especialmente se considerarmos os mtodos e algoritmos aplicados em estudos biogeogrficos disponveis na literatura especializada (como revistos, por exemplo, em Morrone e Crisci, 1995; Humphries e Parenti, 1999; Crisci

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia e col., 2003). H uma quantidade to grande de mtodos biogeogrficos que alguns autores chegaram a dizer que a biogeografia nada mais do que uma confuso de mtodos (Tassy e Deleporte, 1999). Em contrapartida, a quantidade de resultados confiveis e robustos para a maioria dos problemas biogeogrficos muitos deles propostos h mais de um sculo pequena, a despeito dos esforos da comunidade acadmica desde as primeiras definies de biogeografia, anteriores mesmo publicao de A origem das Espcies (Darwin, 1859). O objetivo desse trabalho discutir porque a biogeografia no pode ser vista de forma simplificada e meramente analtica (seguindo o raciocnio: se existe um determinado problema, basta aplicar um mtodo que a soluo aparecer), uma vez que histrias complexas no podem ser reconstrudas a partir de um nico algoritmo ou uma nica ferramenta de anlise. Nesse sentido, dado que a biogeografia , por definio, uma rea de interseco entre outras reas das cincias biolgicas e tambm das cincias da Terra, devemos submeter os padres biogeogrficos obtidos em nossos estudos a testes, no sentido de buscar a congruncia com outros padres biogeogrficos, oriundos de grupos biolgicos afins ou mesmo distintos do grupo sob nosso escrutnio. Assim, a biogeografia pode se beneficiar de uma prtica comum sistemtica desde Hennig (1966), a iluminao recproca, na tentativa de avaliar se o padro biogeogrfico que temos em mos pode ser considerado, de fato, uma hiptese com relevante poder explanatrio, representando no apenas o retrato da evoluo da distribuio geogrfica de certo grupo biolgico, mas tambm um cenrio evolutivo coerente e robusto. Iluminao recproca biogeogrfica Hennig (1966) caracterizou a iluminao recproca como um mtodo de checagem, correo e rechecagem. Na concepo Hennigiana, uma hiptese mostrando certo padro de relacionamento entre espcies (ou outros txons) e derivada da anlise de um determinado tipo de evidncias poderia ser testada luz de outra hiptese oriunda de um conjunto de evidncias diferente. Se as duas hipteses apresentarem as mesmas relaes entre os txons, ou relacionamentos compatveis, isso significa que esse padro sob teste estaria corroborado no sentido da iluminao recproca. Se os padres diferirem

substancialmente, ao ponto de no ser possvel reconcili-los a partir da proposio de eventos individuais (chamados de ad hoc ou caso a caso), as hipteses deveriam ser reavaliadas e retrabalhadas. Segundo Mickevich e Lipscomb (1991), a iluminao recproca nada mais do que o processo pelo qual a sistemtica encontra e corrige seus erros. Podemos dizer que o processo de comparao entre hipteses em busca da congruncia entre elas no um procedimento exclusivo da sistemtica (ou tambm, como ser discutido aqui, da biogeografia), mas uma etapa fundamental da construo de qualquer hiptese em qualquer rea das cincias (Ghiselin, 1966). A existncia de hipteses congruentes, obtidas a partir de bases de dados distintas, revela o seu grau de robustez. Na biogeografia, consideramos que a maior parte dos grupos biolgicos apresenta padres de distribuio resultantes de dois processos: disperso ou vicarincia (Nelson e Platnick, 1981; Humphries e Parenti, 1999; Santos e Amorim, 2007). Em linhas gerais, na disperso, o ancestral comum mais recente de um dado grupo de organismos originalmente ocorria em apenas uma das reas ocupadas no horizonte de tempo presente, tendo dispersado em um momento posterior para outras reas ultrapassando barreiras pr-existentes nas quais descendentes sobreviveram. Nessas reas ocupadas, possvel que ocorram eventos de especiao. Quando se fala em vicarincia, no entanto, acredita-se que populao ancestral ocupava, em alguma extenso, a somatria das reas habitadas hoje por seus descendentes, tendo sido dividida em populaes menores pelo surgimento de barreiras que provocaram o isolamento entre subpopulaes. Essas barreiras so as causas da disjuno (ou separao) observada e afetam toda ou uma grande parte da biota da rea. Como se sabe, hipteses baseadas em disperso so difceis de serem testadas porque so propostas separadamente para cada grupo de organismos. So eventos ad hoc, e, portanto, no h como demonstrar sua universalidade. Tentar explicar a distribuio geogrfica dos organismos a partir unicamente de eventos de disperso parece corresponder a um desejo intrnseco de se acreditar em milagres (Heads, com. pes.). Quando se busca construir cenrios a partir de uma perspectiva calcada na vicarincia, a diferena marcante, j que eles podem ser testados atravs de anlises com outros

Santos: Sobre a busca de padres congruentes na biogeografia nada mais seria do que a tentativa de se estabelecer hipteses congruentes a respeito da evoluo dos organismos no espao (Ebach e Humphries, 2002; Ebach e Williams, 2004; Parenti e Ebach, 2009). Isso especialmente vlido para uma escola de pensamento biogeogrfico chamada de biogeografia cladstica ou de vicarincia (Platnick e Nelson, 1978; Rosen, 1978; Nelson e Platnick, 1981; Humphries e Parenti, 1999), que parte de uma pergunta essencial: Por que os organismos esto distribudos onde eles esto atualmente?. A biogeografia cladstica baseia-se em filogenias para a obteno de cladogramas de reas, que correspondem aos padres biogeogrficos iniciais os quais sero comparados com outros. Nesse contexto, todos os passos da anlise tm como objetivo a congruncia e, assim, passam necessariamente por processos de iluminao recproca, desde a definio das unidades fundamentais, as reas de endemismo (Nihei, 2008), at a comparao entre os vrios padres biogeogrficos individuais visando obteno de um padro geral (Santos e Capellari, 2009). Se os padres biogeogrficos individuais levantados forem muito discrepantes, ou seja, quando no h congruncia entre eles, possivelmente alguma interpretao equivocada aconteceu durante o procedimento analtico. Esse um convite rechecagem, no sentido Hennigiano, e reavaliao e reanlise dos dados. Obviamente, h inmeros exemplos de padres biogeogrficos distintos, relativos mesma rea, que no so de fato congruentes. Nesses casos, pode-se assumir a ocorrncia de eventos de disperso, falhas na vicarincia, extines ou outra explicao ad hoc. A necessidade de se aplicar o conceito de iluminao recproca na biogeografia, apesar de aparentemente bvia, nem sempre levada em considerao, como mostram muitos dos estudos publicados que pouco se preocupam com a confiabilidade das hipteses biogeogrficas apresentadas. Isso fica patente, por exemplo, em vrias aplicaes de algoritmos como o PAE (do ingls para Anlise de Parcimnia de Endemicidade) ou de mtodos como BPA (Anlise de Parcimnia de Brooks) e filogeografia (Siddall e Perkins, 2003; Siddall, 2004, 2005; Santos, 2005, 2007; Nihei, 2006). A simples aplicao de um mtodo para resolver um problema biogeogrfico, sem levar em conta toda a sua complexidade, freqentemente resulta em interpretaes limitadas da evoluo dos orga-

grupos que ocupam as mesmas reas e tambm pela comparao com hipteses geolgicas para a regio. O objetivo dos testes, como citado acima, encontrar a congruncia entre hipteses (Figura 1).

Figura 1. Esquema do processo de iluminao recproca biogeogrfica. A hiptese biogeogrfica inicial A congruente com hipteses baseadas em diferentes tipos de evidncias.

Parece claro que o alvo principal da biologia comparada como um todo a busca pela congruncia a biogeografia, nesse sentido,

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia nismos no espao. Hipteses biogeogrficas so hipteses cientficas e, por isso mesmo, so falseveis: isso demonstra a necessidade de teste das hipteses biogeogrficas luz de diferentes conjuntos de evidncias. No basta apresentar um determinado cladograma de reas ou reagrama sem que sejam observadas, por exemplo, outras hipteses para as reas analisadas que tenham sido propostas utilizando grupos biolgicos distintos daquele sob teste. Propondo um protocolo de anlise A partir da percepo da necessidade da iluminao recproca, devemos conceber nossos estudos tendo esse conceito como algo crucial e indissocivel da prtica biogeogrfica, desde a concepo inicial dos projetos (Figura 2). Mesmo a delimitao dos txons depende da iluminao recproca padres filogenticos, resultantes do teste de congruncia entre caracteres, so importantes para que se trabalhe necessariamente com grupos monofilticos (naturais), os nicos com significado evolutivo (Santos e Amorim, 2007; Santos, 2008). Determinar as reas de endemismo tambm um passo fundamental para a anlise biogeogrfica. Apesar de a primeira definio remontar ao comeo do sculo XIX (de Candolle, 1820), ainda no se chegou a um consenso sobre o que uma rea de endemismo e quais os meios de identific-la. No entanto, a despeito das controvrsias, um procedimento necessrio para determinar os limites histricos entre as reas checar a congruncia na distribuio espacial entre grupos monofilticos (Szumik e col., 2002; Szumik e Goloboff, 2004; Nihei, 2008), dado que uma rea de endemismo uma entidade histrica (Harold e Mooi, 1994). Na seqncia, escolhe-se o protocolo metodolgico. Tem que se ter em mente que os mtodos disponveis atualmente no esto livres de falhas (ver Ebach e Humphries, 2002; Santos, 2005, 2007; Morrone, 2007, 2008). Obtm-se, assim, uma proposta de relao entre as reas. Ela possibilita a interpretao dos mecanismos e processos subjacentes, tais como vicarincia, disperso, expanso secundria da distribuio ou extino. A partir disso, o resultado obtido pode ser considerado um padro biogeogrfico inicial, que nada mais do que um retrato das relaes entre as reas segundo um determinado conjunto de evidncias e txons utilizados no estudo. Esse padro por si s no tem

grande poder explanatrio e no deve ser visto como a hiptese biogeogrfica definitiva. Apenas a partir da comparao desse padro inicial com outros, via um processo de iluminao recproca biogeogrfica, que teremos um cenrio evolutivo significativo. Alm disso, se essa hiptese biogeogrfica for capaz de explicar fenmenos no considerados durante a sua construo, tais como a distribuio de grupos taxonmicos muito distintos ou a existncia (ou ausncia) de grupos fsseis em determinados estratos geolgicos, dizemos que essa hiptese tem um alto grau de suporte, ou seja, a hiptese biogeogrfica obtida robusta o suficiente e pode ser considerada um padro biogeogrfico geral. Isso se d porque baixa a probabilidade de que fenmenos a priori desconectados estejam integrados em uma nica teoria apenas como obra do acaso ou de coincidncias. Se uma teoria (uma hiptese biogeogrfica) capaz de explicar de forma coerente fenmenos no previstos inicialmente, isso evidencia que essa teoria confivel (Snyder, 2005; Santos e Capellari, 2009). Consideraes finais Incongruncias entre padres so sempre fontes de problemas na biogeografia, como apontam Morrone e Carpenter (1994). As principais causas de incongruncia entre hipteses biogeogrficas so txons de ampla distribuio, redundncias e reas faltantes. Quando os dados esto limpos e as hipteses mostram poucos desses problemas, a variao dos padres biogeogrficos obtidos tende a ser pequena, independentemente do mtodo escolhido. No entanto, a compreenso da evoluo biogeogrfica dificultada pela variedade de ambigidades presentes no conjunto de dados trabalhado, que frequentemente levam identificao de padres sujos, com grandes quantidades de txons amplamente distribudos, reas em que ocorre mais do que um txon, eventos de extino e expanses secundrias da distribuio. H tambm casos de txons alocrnicos, que ocupam uma mesma rea no presente, mas cuja origem remonta a perodos distintos, podendo ter idades diferentes (Amorim et al., 2009), o que dificulta a reconstruo da histria biogeogrfica. Alm da complexidade intrnseca do problema biogeogrfico, que comea com a difcil definio de quais reas de endemismo sero

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Santos: Sobre a busca de padres congruentes na biogeografia A biogeografia ergue-se a partir de conhecimentos de diferentes reas das cincias biolgicas e afins. Como seu objetivo reconstruir eventos que muitas vezes aconteceram h dezenas ou centenas de milhes de anos, ela obviamente encontra dificuldades para atingir seus objetivos a contento (Vogt, 2008). Um padro biogeogrfico a fuso de filogenias, definio de reas de endemismo, delimitao das relaes entre essas reas, explicaes dos seus processos e mecanismos causais, e padres geolgicos. Nesse sentido, a procura pela congruncia, nas vrias etapas da anlise biogeogrfica, essencial para que as reconstrues propostas pela biogeografia constituam descries robustas de como a vida muda no tempo e no espao, seguindo a trade proposta por Croizat (1964). Agradecimentos Agradeo ao prof. Dr. Silvio Nihei (IB-USP) pelo convite para apresentar esse trabalho. Financiado pelo CNPq (474511/2009-0). Bibliografia
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consideradas (e como identific-las), ainda sabemos que muitos dos mtodos analticos disponveis so falhos. Mesmo que esses desafios sejam todos resolvidos, isso no significa que o padro biogeogrfico obtido corresponde a uma reconstruo fidedigna da evoluo espacial de um dado grupo ou grupos. preciso iluminar essas hipteses a partir de outras, testando-as em busca de congruncia (Santos e Capellari, 2009).

Figura 2. Passos para uma anlise biogeogrfica.

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Reviso

reas de endemismo: as espcies vivem em qualquer lugar, onde podem ou onde historicamente evoluram?

Areas of endemism: do species live anywhere, where they can, or where they historically evolved and speciated?
Mrcio Bernardino DaSilva

Departamento de Sistemtica e Ecologia, Centro de Cincias Exatas e da Natureza, Universidade Federal da Paraba Brasil
Resumo. reas de endemismo (AE) so coincidncias entre distribuies geogrficas de espcies e hipteses de eventos comuns de restrio para parte de uma biota. Vrios tipos de processos histricos podem causar esta restrio, como eventos orogenticos, flutuaes climticas, mudanas na fisionomia vegetal ou o surgimento de barreiras geogrficas. Sua delimitao no trivial a partir de distribuies reais de espcies, necessitando de anlises numricas, alm da incluso da relao filogentica entre as espcies envolvidas, (j que as AEs so hipteses histricas), assim como a incluso de evidncias geogrficas e avaliao de zonas de transio. Apesar de sua importncia para a regionalizao biogeogrfica e para as estratgias de conservao, as AEs tm sido pouco estudadas, revelando a necessidade de estudos futuros de perfil interdisciplinar na Biogeografia. Palavraschave. Vicarincia, disperso, Biogeografia Histrica, isolamento, PAE. Abstract. Areas of endemism are coincidences between species ranges and hypotheses of common restriction events for part of a biota. Several historical processes can be the causes of this restriction, such as orogenetic events, climatic fluctuation, changes in vegetation physiognomies, or the appearing of any geographic barrier. To objectively delimitate an area of endemism, one needs numerical analyses instead of simply relying on congruences in distribution ranges. As historical hypothesis, the phylogenetic relationship between the endemic species in question, the geographical evidence, and the identification of transition zones must also be taken into account. Although these areas are important for biogeographical regionalization and conservation plans, they have been poorly studied, and we still face the increasing necessity for a more interdisciplinary approach in Biogeography. Key words. Vicariance, dispersal, Historical Biogeography, isolation, PAE. Contato do autor: 1940@uol.com.br Recebido 09nov10 Aceito 12jul11 Publicado 07nov11

As espcies de plantas e animais no esto distribudas sobre a Terra de forma aleatria. Elas vivem nos lugares com condies fsicas adequadas para a sua sobrevivncia e reproduo, onde elas se adaptaram e co-evoluram com outros organismos e o componente abitico em complexas relaes ecolgicas. Entretanto, elas no esto distribudas por todos os lugares com condies ecolgicas suficientes para sua vida, ou onde elas conseguiriam viver baseado nos atributos fsicos do lugar. A maioria vive em reas relativamente pequenas, restritas a um nico continente. Se tomarmos como exemplo as florestas tropicais, regies com altssima

biodiversidade, veremos que grande parte das suas espcies so endmicas, ou seja, restritas aos seus limites: 54% das espcies de rvores e 60% das espcies de anfbios da Mata Atlntica so endmicas deste ecossistema (Fonseca e col., 2004). Esta restrio no ocorre de forma aleatria ou individual entre as espcies, definindo reas de endemismo (como a Mata Atlntica no exemplo acima). O objetivo do presente artigo apresentar o conceito de AE, os mtodos de delimitao e o futuro de seu estudo. A restrio na distribuio dos organismos ocorre porque a distribuio atual de uma espcie foi formada por uma longa histria que

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia inclui especiaes, expanses, retraes e extines locais que a mudaram constantemente . A espcie em questo surgiu a partir da diversificao de uma espcie ancestral que provavelmente tinha uma distribuio diferente das suas espcies descendentes. Uma forma comum de especiao a especiao aloptrica, que ocorre pelo isolamento geogrfico de populaes da espcie ancestral. Nesse caso, duas populaes de uma espcie ancestral vivendo em uma rea A foram isolaradas pelo aparecimento de uma barreira geogrfica (evento vicariante) que durou tempo suficiente para que ocorresse a diferenciao em duas espcies distintas. Essa barreira pode ser o aparecimento de um rio, o soerguimento de uma montanha ou grandes mudanas ambientais entre as duas reas. Assim, temos duas espcies que agora ocupam reas B e C menores que a rea A da espcie ancestral. Aps a especiao, cada uma das espcies continuar expandindo, retraindo ou dividindo sua rea de distribuio, influenciada pelas mudanas geogrficas, climticas e ecolgicas que no param de ocorrer no tempo. Outro processo comum a disperso da espcie para outras reas disjuntas, o que pode causar especiao dessa populao viajante. Assim, vemos que a distribuio de qualquer espcie totalmente influenciada pela evoluo dos componentes abiticos do meio. O lema Terra e vida evoluem juntas foi cunhado inicialmente por Len Croizat (1964) mostrando que a distribuio atual das espcies no ocorre de forma individual ou aleatria, mas que existem padres biogeogrficos comuns entre diferentes espcies de uma biota causados pela evoluo de complexos processos abiticos. Com esse raciocnio em mente, no difcil notar que uma mesma barreira que serviu de isolamento para duas novas espcies pode ter influenciado tambm na diversificao de vrias outras espcies que vivem naquela rea. Considerando ento que processos abiticos podem modelar a distribuio de diversas espcies de plantas e animais, espera-se encontrar uma coincidncia entre as reas de distribuio das espcies influenciadas diretamente pelas mudanas no meio. A isto chamamos rea de endemismo (AE): uma rea onde houve restrio espacial de parte de uma biota causada por um processo comum de isolamento. Dessa forma, uma AE deve ser entendida como uma hiptese de um processo histrico de restrio que influenciou na diversificao das espcies,

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baseada na coincidncia entre os seus limites de distribuio (Cracraft, 1985; Humphries e Parenti, 1999; Morrone, 2001a). A figura 1 ilustra a idia de reas de endemismo, com um exemplo de 11 espcies de opilies (Arachnida) distribudas nas florestas da costa e das serras do Rio de Janeiro e Esprito Santo. Neste caso, so observadas duas reas com congruncia entre a distribuio de espcies restritas (as com smbolos em preto e branco) e a barreira atual de separao, o Rio Paraba do Sul.

Figura 1. Distribuio de 11 espcies de opilies entre Rio de Janeiro (ao sul) e Esprito Santo (ao norte).

O reconhecimento de padres de distribuies que se repetem fez com que naturalistas do sculo XIX, como Sclater (1858) e Wallace (1878) propusessem a classificao do mundo em regies biogeogrficas para os organismos terrestres: Neotropical, Nertica, Etipica, Palertica, Oriental e Australiana. Hoje em dia ainda se considera as mesmas regies biogeogrficas, quase sem mudanas. Entretanto, temos uma maior compreenso dos processos que originaram essas regies, como as derivas continentais que isolaram as biotas destas regies. Alm disso, percebeu-se que existe uma hierarquia nos padres de endemismo dependendo do grau de anlise que se faz dos padres de distribuio; desta forma, um padro de restrio de gneros pode no refletir no padro observado para suas espcies. Da mesma forma, endemismos de animais grandes e com grande poder de disperso podem ser mais amplos do que para animais pequenos e com baixa capacidade de disperso. Assim, so estabelecidas sub-regies, provncias, domnios e AEs, vistas historicamente como o nvel mais baixo de restrio comum das espcies (para uma classificao biogeogr-

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DaSilva: reas de endemismo AEs pelo mtodo numrico aplicado pelo algoritmo NDM de Szumik & Goloboff (2004), por exemplo. Em cada um destes grupos de clulas temos mais de uma espcie restrita (ou quase) elas, no Rio de Janeiro e no Esprito Santo.

fica da regio Neotropical ver Morrone 2001b; para AEs neotropicais baseadas em Aves, ver Cracraft, 1985). Delimitao de reas de endemismo A primeira coisa a fazer para se delimitar uma AE observar se existe uma sobreposio razovel entre a distribuio das espcies que possa ser considerada como uma coincidncia na distribuio total. A tarefa pode no ser simples se estamos analisando distribuies de espcies que se sobrepem parcialmente. Para reduzir a subjetividade na anlise, foram desenvolvidos alguns mtodos numricos para procurar pela congruncia entre distribuies. Em geral, estes mtodos se utilizam de uma grade plotada sobre a rea em questo, com a distribuio das espcies estudadas, dividindo-a em unidades objetivas - as clulas da grade - que so analisadas de diversas formas. Morrone (1994) props uma anlise de parcimnia (PAE - Parsimony Analysis of Endemicity, Rosen, 1988) entre as clulas da grade; as que formam um clado de clulas com pelo menos duas espcies exclusivas so consideradas como uma rea de endemismo. Outros mtodos foram propostos utilizando a presena e ausncia das espcies em clulas de uma grade: Linder (2001) props anlises de similaridade e parcimnia com pesos nos caracteres (espcies, no caso) para agrupar as clulas de uma possvel AE. Hausdorf e Hennig (2003) e Mast e Nyffeler (2003) propuseram anlises estatsticas para avaliar se existe significativa co-ocorrncia no-aleatria entre as espcies. Szumik e Goloboff (2004) criaram um algoritmo simples (NDM) para dar valores s espcies de acordo com a sua presena e ausncia nas clulas de um agrupamento. Santos e col. (2008) propuseram uma anlise de rede (network analysis) para buscar simpatria usando os pontos de ocorrncia das espcies, j que o uso de grades causa problemas artefatuais nas anlises. De fato, as grades podem ser problemticas, pois as clulas prximas ao limite entre reas podem unir irreparavelmente dois padres diferentes. Na figura 2, podemos observar como uma grade com clulas de 0,5o cobriria a regio do exemplo dos opilies apresentado acima (fig. 1). A presena de duas ou mais espcies em duas ou trs clulas (dependendo dos critrios usados) no Rio de Janeiro e duas no Esprito Santo definida como critrio para delimitao de

Figura 2. Grade de clulas de 0,5o sobre a distribuio de 11 espcies de opilies, mostrando o uso de anlises numricas para delimitao de reas de endemismo. Em verde, as clulas que so consideradas como reas de endemismo em alguns dos mtodos, como o NDM (ver texto).

Como forma de complementar as anlises numricas, DaSilva e Pinto-da-Rocha (2010) revisaram os critrios qualitativos para a delimitao de reas de endemismo. Os autores listaram seis Critrios Combinados para avaliar a relao entre as reas de distribuio das espcies: 1) congruncia entre as distribuies de pelo menos duas espcies - este o critrio principal e tambm o objetivo dos mtodos numricos. A partir dessa anlise cria-se um Ncleo de Congruncia (NC); 2) as espcies que no so restritas ao NC da rea podem ser endmicas mas no congruentes, delimitando uma Regio Mxima de Endemismo (RME), e espcies amplilocadas, ou seja, presentes em mais de um NC. preciso classificar todas as espcies da anlise nestes trs nveis; 3) congruncias gerais entre espcies amplilocadas no critrio para delimitao de AEs. preciso reconhec-las e separ-las de endemismos especficos, pois as primeiras podem significar relao histrica entre reas diferentes; 4) as AEs, como hipteses histricas de restrio, devem ser mutualmente exclusivas; 5) espcies fora dos padres de endemismo, dentro de uma anlise, podem indicar outra AE; 6) evidncias geogrficas, como barreiras ou unidades topogrficas, podem indicar AEs. O uso de diversos critrios, as evidncias abiticas e a definio de um NC e uma

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia RME podem qualificar substancialmente as AEs, para alm de uma delimitao restrita ou fixa em grupos de clulas. Alm disso, a RME pode indicar padres individuais que ocorreram aps o processo que causou a restrio da AE, como expanses, ou zonas de transio entre elas. No exemplo das espcies de opilies distribudas no Rio de Janeiro e Esprito Santo, temos as duas AEs com delimitao de um NC e uma RME cada, e a presena de uma espcie amplilocada (em violeta; fig. 3). Observando a delimitao da RME (em amarelo; fig. 3), podemos notar que ela cobre regies que podem no ter sido bem amostradas e, portanto, a anlise poderia ficar comprometida. Assim, a RME pode ser interpretada como uma regio de fraqueza e possvel falseabilidade da hiptese de AE. Por outro lado, a regio entre as duas AEs conhecida pela interrupo natural das florestas midas, substituda por vegetao xeromrfica em todo o vale do baixo Rio Paraba do Sul. Esta regio representa, ento, uma barreira atuante nos dias de hoje que dificulta a sobrevivncia das espcies florestais nas suas proximidades - poucas espcies endmicas mais resistentes se distribuem nesta regio, sendo identificada pela RME como uma zona de transio.

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1994; Nihei, 2008). Assim, a delimitao de AEs teria duas fases: uma em que as AEs so criadas como hipteses de restrio comum baseadas em congruncia de distribuies, e uma segunda, onde a hiptese seria testada atravs da relao filogentica das espcies de distribuio restrita (Morrone, 2001b). Caso haja um padro comum de relaes, ou seja, as espcies endmicas so mais relacionadas com espcies endmicas de uma outra AE, a hiptese estaria corroborada. Por outro lado, se se demonstra que as relaes filogenticas so com espcies de reas variadas, a AE estaria refutada, j que no existe um processo comum de restrio para estas espcies. Para esse teste, existem os mtodos de relacionamento entre reas da Biogeografia Cladstica (Humphries e Parenti, 1999), criando-se um cladograma que mostram processos comuns de restrio entre elas. Problemas e futuro do estudo de reas de endemismo As AEs foram tradicionalmente consideradas como unidades bsicas da Biogeografia Histrica (p. ex., Crisci e col., 2003; Nihei, 2008; Carvalho, 2011). Elas seriam pontos de partida para diversos estudos de relacionamento histrico entre reas, como na Biogeografia Cladstica, e servem como importante regionalizao biogeogrfica. Por isso, so consideradas importantes para os esforos em conservao, j que a escolha de reas prioritrias para preservao da natureza deve incluir aspectos histricos de evoluo biogeogrfica e um grande nmero de espcies endmicas (Platnick, 1992; Myers e col., 2000; Silva e col., 2005). Apesar de sua grande importncia, as proposies de AEs com aprofundamento metodolgico so raras, especialmente na regio Neotropical. Nos ltimos 20 anos, trabalhos em Biogeografia Histrica focaram no relacionamento entre as reas (p.ex., Ron, 2000; Marks e col., 2002; Nihei e Carvalho, 2007), mesmo havendo um consenso de que estes trabalhos devam se iniciar com uma adequada delimitao de reas de endemismo, e na Filogeografia (p.ex., Eberhard e Bermingham, 2005; Ribas e col., 2009), que geralmente no tem como objetivo procurar por padres comuns de distribuio restrita. Uma viso alternativa apresentada aqui, ver as espcies com distribuies mais particulares do que acredita-se na base terica das AEs. Nesse caso, cada espcie teria uma histria

Figura 3. Delimitao das reas de endemismo no Esprito Santo e Rio de Janeiro (acima e abaixo, respectivamente), baseada nos Critrios Combinados. Em preto, os Ncleos de Congruncia das reas; em amarelo, as Regies Mximas de Endemismo das reas.

Alguns autores propuseram que apenas a congruncia entre distribuies pode no ser suficiente para uma delimitao adequada, pois, mesmo em extensivas distribuies simptricas, essas restries podem ter sido causadas por processos histricos ontolgica e temporalmente diferentes (p.ex., Harold e Mooi,

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DaSilva: reas de endemismo Atualmente, existem muitas tcnicas e subdisciplinas para trabalhar com o assunto, mas com conceitos um tanto afastados um do outro, impedindo uma integrao. As AEs, como hipteses de eventos histricos e possvel regionalizao biogeogrfica, podem e devem ser tratadas como um ponto importante da biogeografia como um todo, sob a pena de termos tantos esforos fragmentados e enfraquecidos no entendimento de como e porqu os seres vivos esto distribudos no espao. Agradecimentos Agradeo a Slvio S. Nihei pelo convite e organizao da edio, a Charles M. dos Santos e Juliana G. Roscito pela reviso do texto, ao Grupo de Discusso de Biogeografia do IB (2006-2008) e a Ricardo Pinto da Rocha, por ter me apresentado e ensinado sobre os opilies e sua importncia na biogeografia. Bibliografia
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particular e, apesar de responderem e evolurem junto com o meio, respondem de maneiras diferentes a estes eventos. Teramos ento uma questo mais radical: as AEs existem de fato ou so apenas classificaes espaciais longe de uma realidade natural? Quando estamos analisando uma regio onde as reas de vida das espcies so claramente limitadas por barreiras atualmente existentes, torna-se mais fcil falarmos de AEs: ilhas contendo vrias espcies terrestres ou bacias hidrogrficas com vrias espcies aquticas restritas a elas so exemplos simples de AEs reais, j que a causa de restrio, e possivelmente de especiao, presente e verificvel. Entretanto, quando lidamos com espcies terrestres com distribuies restritas dentro de um continente ou espcies marinhas em um oceano, a questo mais complicada. Existem outras disciplinas que tambm analisam a distribuio de espcies sobre o espao, como a Ecologia de Comunidades. Para esses tipos de estudo, as AEs no so utilizadas e as distribuies das espcies so explicadas de acordo com uma srie de atributos fsicos e ecolgicos, como um gradiente latitudinal, por exemplo, enquanto os aspectos histricos so negligenciados. Da mesma forma, quando estudamos as AEs, os aspectos ecolgicos deste gradiente so amplamente ignorados. Isto se d pela caracterstica fragmentada de nossa cincia, em que as duas escolas de estudo biogeogrfico se conversam muito pouco. Assim, um possvel avano para a melhor compreenso das AEs seria a integrao com as outras disciplinas que lidam com a distribuio das espcies. Para isso, o foco deveria estar nos padres espaciais no congruentes entre as espcies, ou seja, os pontos fracos das AEs. As zonas de transio entre as AEs so de suma importncia para entendermos esses aspectos, principalmente quando inclui-se uma grande variao fsica, como diferentes fisionomias vegetais, altitudes, umidades, entre outras. Por exemplo, como a transio de uma AE na Mata Atlntica no limite com as fisionomias de Cerrado? Historicamente, so consideradas AEs diferentes. Mas como se d essa transio para reas mais secas? Ela ocorre pela substituio gradual das espcies ou de forma abrupta, como seria esperado pela delimitao em AEs diferentes? A integrao de diversas reas de estudo em biogeografia necessria para a maior compreenso de como as espcies se distribuem.

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia


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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 18-25

Reviso

Biogeografia baseada em eventos: uma introduo


Event-based biogeography: an introduction
Renato Recoder
Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
Resumo. Biogeografia um campo de estudo integrativo que procura compreender os processos responsveis pela distribuio dos organismos no espao, e sua mudana no tempo. Com o desenvolvimento da disciplina, foram propostos mtodos analticos capazes de inferir a histria biogeogrfica de linhagens atravs da reconstruo dos eventos que teriam alterado as distribuies de txons ao longo do tempo. Estes mtodos baseiam-se em modelos explcitos de custo-benefcio, e so utilizados para inferir reas ancestrais por otimizao dos custos dos eventos relacionados (vicarincia, disperso, extino e duplicao). O desenvolvimento de modelos capazes de fornecer estimativas estatsticas para os resultados faz dos mtodos baseados em eventos ferramentas interessantes para estudos em biogeografia histrica. Nesta reviso so discutidos alguns mtodos, e fornecido um exemplo de utilizao com uma linhagem de lagartos da Amrica do Sul tropical. Palavraschave. reas ancestrais, disperso, filogenia, vicarincia. Abstract. Biogeography is an integrative field of study, which seeks to understand the processes responsible for the distribution of organisms in space, and its change over time. With the development of the discipline, several analytical methods have been proposed to infer the biogeographical history of lineages through the reconstruction of events that may have affected distributions of taxa through time. These methods are based on explicit models of cost-benefit, and are used to infer ancestral areas through cost optimization of related events (vicariance, dispersal, extinction, and duplication). The development of models able to provide statistical estimates for the results makes the event-based methods interesting tools for studies in historical biogeography. In this review some methods are discussed, and an example of use with a lineage of lizards from tropical South America is provided. Key words. Ancestral areas, dispersal, phylogeny, vicariance. Contato do autor: renatorecoder@gmail.com Apoio: FAPESP Recebido 25set10 Aceito 10mai11 Publicado 07nov11

Introduo A biogeografia um ramo das cincias naturais que se empenha em compreender os processos responsveis pela distribuio dos organismos no espao, e sua mudana atravs do tempo. um campo de estudo integrativo, pois combina informaes obtidas da geografia, biologia e geologia. Os objetivos recorrentes da disciplina envolvem responder perguntas sobre onde ocorrem as espcies, porque ocorrem onde esto, e como a distribuio pode se modificar no tempo (Lomolino e col., 2005). Desde o sculo XVII, graas ao trabalho extensivo de naturalistas, tem sido reconhecido que os continentes possuem diferentes biotas, e que a diversidade de espcies no est homogeneamente distribuda (Posadas e col., 2006). No entanto, apenas com a aceitao da teoria evolutiva proposta por Charles Darwin foi possvel

compreender que as biotas evoluem, e que sua composio muda ao longo do tempo. A partir deste momento, diversos autores puderam debater sobre os mecanismos envolvidos na origem e evoluo das biotas (Morrone, 2009). A pesquisa em biogeografia envolve a anlise de padres complexos de distribuio das espcies. A tarefa dificultada pelo fato de os padres observados resultarem de processos ocorridos no passado e que, desta forma, no podem ser diretamente observados ou testados. Uma abordagem para a inferncia dos resultados de processos evolutivos pretritos sobre padres atuais envolve a anlise espacial de correlao entre caracteres observados dos organismos (e.g. ocorrncia, variveis fenotpicas contnuas), com variveis abiticas explanatrias (Perez e col., 2010). Outra abordagem foca em eventos biogeogrficos para inferir padres gerais de distribuio dos organismos, e/ou das

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia relaes histricas entre reas de distribuio da biota, baseados em um panorama evolutivo de relao entre os txons. Esta ltima denominada por alguns autores de biogeografia histrica (Crisci, 2001; Posadas e col., 2006). Um passo fundamental para as anlises em biogeografia a determinao de reas de distribuio das espcies, atravs de informaes geogrficas (pontos de ocorrncia), e assim permitir o reconhecimento de padres individuais de distribuio. Atravs destes, possvel determinar reas de endemismo, ou seja, reas de congruncia espacial no-aleatria da distribuio de diferentes txons (Morrone, 2009; Carvalho, 2011). Para as anlises em biogeografia histrica so tambm necessrios panoramas histricos sobre o qual so feitas as inferncias (Crisci e col., 2003). Estes so obtidos atravs das filogenias das linhagens, representadas por cladogramas. O cladograma (ou rvore filogentica) representa uma hiptese de relao de parentesco entre os txons de uma linhagem, que resgatam a hierarquia histrica de separao dos mesmos (Amorim, 2002). A partir da distribuio de uma linhagem, e de uma hiptese filogentica, possvel reconstruir as reas ancestrais para os ns de uma filogenia. rea ancestral a estimativa da rea de maior probabilidade de ocorrncia do ancestral comum a um grupo de txons (Crisci e col., 2003). A estimativa de reas ancestrais um passo fundamental em muitos mtodos em biogeografia histrica, para inferncias sobre a evoluo dos padres de distribuio dos organismos (Lamm e Redelings 2009). Tambm necessria a identificao dos processos biogeogrficos envolvidos na distribuio atual da biota. So reconhecidos principalmente o papel de especiao, disperso e extino como processos determinantes da alterao das distribuies de linhagens ao longo do tempo. A especiao de uma linhagem pode ocorrer por vicarincia, ou seja, pelo isolamento geogrfico de populaes de um txon que se diferenciam nas reas derivadas, ou por duplicao, ou seja, especiao de uma linhagem dentro de uma rea sem que haja a necessidade da partio geogrfica em reas isoladas (Lomolino e col., 2005). Disperso e extino so consideradas processos que causam reticulao biogeogrfica, pois incorrem em incongruncia na distribuio atual de uma linhagem em relao distribuio ancestral (i.e. convergncia,

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soma ou perda de reas ancestrais). Em biogeografia histrica h diferentes abordagens para inferncias dos resultados de processos histricos comuns sobre os padres atuais de distribuio dos organismos, e os mtodos empregados variam dependendo da pergunta a ser explorada (Crisci e col., 2003; Posadas e col., 2006; Morrone, 2009). Uma das abordagens se baseia na identificao de padres generalizados de distribuio dos organismos, atravs da congruncia entre padres individuais de distribuio. Como exemplos, podem ser citados os mtodos para determinao de reas de endemismo atravs de parcimnia como na anlise de parcimnia de reas de endemismos (PAE), ou o delineamento de regies de convergncia na distribuio da biota (traos generalizados) por mtodos como pan-biogeografia (Crisci e col., 2003; Morrone, 2009; Carvalho, 2011). Outra abordagem procura testar a congruncia entre os diferentes padres de distribuio de organismos, a fim de se obter um padro geral de relao entre reas. Por exemplo, se um evento geolgico causou a ruptura na distribuio de uma biota (como na separao de massas de terra por deriva continental) de se esperar que eventos similares de diferenciao de espcies ocorram nas diferentes reas resultantes. Esta abordada principalmente pelos mtodos de biogeografia cladstica (Crisci e col., 2003; Nihei, 2011). Outra abordagem envolve a criao de um modelo de funcionamento dos processos biogeogrficos que afetam a distribuio das espcies (Sanmartn, 2007; Almeida, 2011). Desta forma, podem-se criar cenrios sobre os quais possvel testar a hiptese nula de distribuio atual filogeneticamente conservada, ou seja, causada apenas por eventos de especiao (cladognese). Se o pesquisador baseado em informaes empricas assume que os processos histricos contribuem de forma diferencial para a histria biogeogrfica de um grupo (e.g. especiao ocorre com mais freqncia que disperso, pois a espcie m dispersora), este pode atribuir pesos diferenciais aos eventos. Assim, pode-se obter uma hiptese de distribuio ancestral para a linhagem levando em conta a priori os diferentes processos. Ao contrrio das abordagens anteriores, que so baseadas em padres, nesta, as metodologias so focadas na reconstruo dos eventos que teriam alterado os padres de distribuio (Sanmartn, 2007; Almei-

20 da, 2011).

Recoder: Biogeografia baseada em eventos: uma introduo tos biogeogrficos na histria do grupo. Desta forma, as inferncias so feitas por mtodos de reconciliao de rvores, neste caso entre um cladograma geral de reas e cladograma de txons (Sanmartn e Ronquist, 2004; Sanmartn, 2007). Outros mtodos reconstroem cenrios biogeogrficos de grupos de organismos sem a necessidade de uma hiptese geral de relacionamento histrico entre as reas de ocorrncia (Ronquist, 1997; Ree e col., 2005). Entre os mtodos disponveis podem ser citados: maximum cospeciation ou mxima vicarincia (Page, 1994); dispersal-vicariance analysis ou anlise de dispersovicarincia, DIVA (Ronquist, 1997; Sanmartn e col., 2001;); parsimony-based tree fitting (Sanmartn e Ronquist, 2004); dispersalextinctioncladogenesis, DEC (Ree e col., 2005; Ree e Smith, 2008); Bayes-DIVA (Nylander e col., 2008) e S-DIVA (Yu e col., 2010). Nesta reviso vou explorar apenas os mtodos de reconstruo de cenrios biogeogrficos baseados em eventos sem o uso de hiptese prvia de relao entre reas. Discutirei sobre o mtodo mais utilizado, e brevemente suas implementaes mais recentes. Outras metodologias e exemplos podem ser encontrados nas referncias citadas. Anlise de DispersoVicarincia (DIVA) DIVA (Ronquist, 1997; 2001) um dos mtodos mais utilizados para a inferncia de cenrios biogeogrficos baseados em eventos. Basicamente, DIVA reconstri a distribuio ancestral para cada n de uma filogenia, atravs da otimizao de uma matriz tridimensional de custos, produzida por meio de um conjunto de regras em que os eventos recebem custos relativos, inversamente proporcionais chance de ocorrncia dos mesmos no passado. Para a anlise, a distribuio das espcies atuais e de seus ancestrais descrita em termos de um conjunto de reas pr-definidas, e cada txon pode ocorrer em uma ou mltiplas reas. Na implementao mais simples, a DIVA atribui para o evento de disperso o custo de um, devido adio de uma rea na distribuio de um txon em relao ao seu ancestral (Ronquist, 1997). Para o evento de extino, tambm atribudo custo um, devido perda de uma rea na distribuio de um txon em relao ao seu ancestral. O evento de especiao recebe custo zero tanto para vicarincia, quanto para distribuio redundante (duplicao), pois no h alterao na soma das distribuies dos

Mtodos em biogeografia baseada em eventos Os mtodos de biogeografia baseada em eventos basicamente produzem modelos dos processos (eventos histricos) que podem causar alteraes na distribuio geogrfica dos organismos ao longo do tempo (Ronquist, 1997). Nesta abordagem, os diferentes tipos de processos ou eventos so identificados (disperso, vicarincia, duplicao e extino) e so atribudos valores de custobenefcio, sobre um modelo explcito (porm no probabilstico) de funcionamento desses (Ronquist, 1997; Crisci e col., 2003). Ou seja, assumido que os diferentes processos ocorrem em freqncias dissimilares na histria biogeogrfica dos organismos, e so atribudos custos inversamente proporcionais a sua probabilidade de ocorrncia no passado. Desta forma, a histria da distribuio geogrfica dos txons inferida sobre a topologia de uma hiptese filogentica por tcnicas de otimizao, sendo aplicados os critrios de mximo benefcio e mnimo custo dos eventos biogeogrficos capazes de produzir o padro observado, em geral maximizando vicarincia e minimizando extines e disperses (Ronquist, 1997; Sanmartn, 2007). O mtodo permite a ocorrncia de reticulaes (presena de txons amplilocados, distribuies redundantes ou reas ausentes) e relaes complexas entre as reas em um cenrio biogeogrfico. Pela simplicidade de suas premissas, possvel reconstruir a histria biogeogrfica individual de uma linhagem sem a necessidade de hiptese prvia de relao entre as reas (Sanmartn, 2007; Almeida, 2011). tambm til para inferir relaes gerais entre reas, quando no h conformao com um padro hierrquico de relao entre as mesmas (Ronquist, 1997; Sanmartn e col., 2001). Diferentes mtodos foram propostos para inferncias em biogeografia baseada em eventos. Inicialmente, estes derivaram de mtodos utilizados em problemas de co-evoluo, como entre parasitas e seus hospedeiros, baseados em cladogramas dos grupos (Ronquist e Nylin, 1990). Estes modelos simples foram adaptados para expressar as relaes entre os txons e suas reas de ocorrncia. Os mtodos baseados em eventos podem incorporar uma hiptese prvia de relao entre as reas para estimar a importncia dos even-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia txons em relao ao ancestral comum. Deste modo, DIVA favorece reconstrues embasadas em vicarincia, pois este evento recebe um custo relativo mais baixo que disperses e extines. Dessa forma, DIVA otimiza os diferentes eventos na rvore filogentica de forma a reconstruir uma topologia de distribuies ancestrais com o menor custo. Um dos problemas na DIVA que ao reconstruir as reas ancestrais, o mtodo tende a incluir todas as reas ocupadas pelos txons terminais, tornando a otimizao pouco confivel na medida em que se aproxima do n basal (Ronquist, 1997). Para amenizar o problema, foi sugerido que sejam utilizados grupos externos, ou que o nmero mximo de reas ancestrais seja restringido (Ronquist, 1997). Outra opo restringir a distribuio possvel de um ancestral amplilocado (com distribuio ampla), especificando os processo explanatrios (centro de origem com disperses recentes, distribuio expandida antiga, ou distribuio aleatria) envolvidos na origem da distribuio basal (Sanmartn e Ronquist, 2002) . Outro problema potencial com a implementao original da DIVA que as anlises resultam em reconstrues de distribuies ancestrais em uma rvore filogentica com topologia fixa, ou seja, desconsidera as incertezas da inferncia filogentica (Yu e col., 2010). Outra limitao do mtodo decorre da otimizao das reas ancestrais, pois a presena de mltiplas reconstrues igualmente otimizadas, em geral resulta em reas ancestrais com distribuio ampla (Lamm e Redelings, 2009). No entanto, apesar das reconhecidas limitaes, DIVA se manteve muito popular, pois um mtodo de fcil implementao, produz resultados rpidos, as premissas so simples e requer pouca informao prvia sobre a histria biogeogrfica da rea e/ou dos txons. DispersalExtinctionCladogenesis (DEC) O DEC (Ree e col., 2005; Ree e Smith, 2008) um mtodo de anlise que se baseia em um modelo estocstico de evoluo da distribuio geogrfica, ocorrentes nos ramos (mudana sem especiao) e ns (mudana com especiao) das filogenias. O mtodo difere da DIVA por estimar como que as reas ancestrais so herdadas pelos txons, ao invs de reconstruir diretamente as reas. Por ser mais flexvel, o modelo permite a parametrizao dos diferen-

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tes processos de forma mais livre e permite a incorporao de informao prvia ao modelo, e avaliaes estatsticas sobre os resultados (Ree e Smith, 2008). No entanto o mtodo compartilha algumas limitaes com a DIVA, como a tendncia em estimar reas ancestrais amplas, e a impossibilidade de lidar com incertezas filogenticas na topologia selecionada (Lamm e Redelings, 2009; Kodandaramaiah, 2010). BayesDIVA e SDIVA Os mtodos Bayes-DIVA (Nylander e col., 2008) e S-Diva (Yu e col., 2010) foram desenvolvidos para contornar a impossibilidade da implementao dos mtodos anteriores de lidar com incertezas filogenticas. Ao lidar com diferentes topologias simultaneamente, as reconstrues de reas ancestrais so acompanhadas de suportes estatsticos baseados nas frequncias das diferentes alternativas. Esses mtodos representam, portanto, complementos das formas anteriores da DIVA, e no caso do S-DIVA, proporciona tambm uma nova interface de fcil configurao das opes de anlise e produz resultados grficos. Exemplo de emprego do mtodo Para exemplificar o uso dos mtodos baseados em eventos, utilizei um modelo simples de dispersovicarincia (DIVA: Ronquist, 1997). Para a anlise, foram seguidos os passos: 1) escolha de um grupo de estudo; 2) seleo de uma hiptese filogentica (cladograma) de relaes entre os txons; 3) delimitao das reas biogeogrficas; e 4) escolha de um mtodo de anlise e configuraes que sejam adequadas ao modelo. Exemplo: Histria biogeogrfica dos lagartos microtedeos da tribo Gymnophthalmini (Squamata, Gymnophthalmidae) na Amrica do Sul tropical. Grupo de estudo Os lagartos microtedeos da tribo Gymnophthalmini representam uma radiao evolutiva com exemplos notveis de adaptaes morfolgicas para a vida fossorial (Rodrigues, 1995). A tribo composta por nove gneros distribudos ao longo de formaes abertas e florestais da Amrica do Sul cis-andina e Amrica Central, sendo um grupo exclusivamente Neotropical. Nas formaes abertas da Amrica do Sul, em especial na regio Caatinga, o grupo sofreu uma grande diversificao de formas (Ro-

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Recoder: Biogeografia baseada em eventos: uma introduo ne (2006), porm com a sub-regio Chaquenha representada por suas provncias. Desta forma, as reas utilizadas so: [A] Regio Amaznica; [B] Cerrado; [C] Caatinga; [D] Chaco; [E] Regio das Florestas Atlnticas do Paran; e [F] Regio Caribenha (Fig. 1). Nenhum dos txons tem ocorrncia na provncia dos Pampas. Anlise

drigues, 1995; 1996). Apesar da ampla distribuio do grupo em geral, e de algumas de suas espcies, h numerosos casos de endemismos e/ ou espcies de distribuio restrita (Rodrigues, 2003). Desta forma, interessante inferir quais eventos biogeogrficos esto relacionados com a ocorrncia de espcies de reas abertas com ampla distribuio no continente (e.g. gneros Micrablepharus, Vanzosaura), enquanto outras apresentam distribuio restrita (e.g. gneros Calyptommatus, Notobachia, Procellosaurinus). Relaes filogenticas O grupo formado pelos lagartos microtedeos da tribo Gymnophthalmini possui monofilia (relao de parentesco baseda em ancentralidade comum) bem suportada por dados morfolgicos (Rodrigues, 1995) e moleculares (Pellegrino e col., 2001; Castoe e col., 2004). H disponvel para o grupo uma hiptese filogentica molecular ao nvel de gnero (Benozzati e Rodrigues, 2003) que suportada por dados morfolgicos (Rodrigues, 1995). As relaes entre suas espcies, no entanto, so ainda pouco compreendidas, pela baixa representatividade de espcies do grupo nas filogenias propostas para a famlia (Pellegrino e col., 2001; Castoe e col., 2004) e pela descoberta de novas espcies em tempos mais recentes (Rodrigues e Santos, 2008). Desta forma, a filogenia de Benozatti e Rodrigues (2003) foi utilizada para inferir os eventos relacionados distribuio dos gneros pertencentes tribo. Delimitao das reas A regio Neotropical pode ser dividida em quatro sub-regies biogeogrficas: a sub-regio Caribenha, que contm florestas centro-americanas, de ilhas do Caribe, e florestas baixas e sub-montanas do norte e noroeste da Amrica do Sul; a sub-regio Amaznica, que inclui toda a rea sob influncia da bacia do rio Amazonas; a sub-regio do Paran, que inclui as formaes florestais ombrfilas e estacionais com influncia da costa atlntica; e a sub-regio Chaquenha, que inclui a diagonal de formaes abertas da Amrica do Sul (Morrone, 2006). Esta ltima pode ainda ser dividida nas provncias biogeogrficas do Cerrado, Caatinga, Chaco e Pampas (Morrone, 2006). Como o foco deste exemplo inferir os eventos relacionados distribuio dos txons de reas abertas, sero utilizadas como reas biogeogrficas as quatro sub-regies neotropicais propostas por Morro-

Figura 1. reas biogeogrficas utilizadas para a anlise: A) Regio Amaznica, B) Provncia do Cerrado, C) Provncia da Caatinga, D) Provncia do Chaco, E) Regio das Florestas Atlnticas do Paran, F) Regio Caribenha. Mapa modificado de Morrone (2006).

Para a reconstruo dos eventos relacionados s alteraes histricas na distribuio dos txons de Gymnophthalmini foi utilizado o programa DIVA 1.2. (Ronquist, 2001). Aos eventos biogeogrficos foram utilizados os custos de um para disperso e extino, e zero para vicarincia ou duplicao, que padro da anlise (Ronquist, 1997, 2001). Como foram utilizados gneros como txons terminais, o que causa perda de informao referente s disperses na reconstruo das reas ancestrais (Ronquist, 1997), foi utilizada a opo de restrio do nmero mximo de reas ocupadas por txon para cinco (de seis possveis). Desta forma, evita-se tambm a ocorrncia de um ancestral basal amplilocado, com a conseqente diminuio da importncia de eventos basais de disperso.

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia Resultados A reconstruo otimizada da histria biogeogrfica de Gymnophthalmini requer cinco eventos de disperso (Fig. 2). Nesta hiptese, tem-se que a histria biogeogrfica dos txons de reas abertas representada por uma vicarincia basal, que separa Micrablepharus na pro-

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vncia do Cerrado e sub-regio do Paran, de um ancestral dos txons que mais tarde viriam a se radiar na provncia da Caatinga. A ocorrncia de txons de ampla distribuio nas formaes abertas pode ser explicada por disperses entre as reas.

Figura 2. Reconstruo otimizada dos eventos relacionados s alteraes na distribuio geogrfica dos gneros de lagartos da tribo Gymnophthalmini, que requer cinco eventos de disperso. Os eventos de disperso esto indicados por setas. Foto: exemplar adulto de Vanzosaura rubricauda.

Discusso No exemplo emprico apresentado para ilustrar o uso de mtodos em biogeografia baseada em eventos, foi utilizado um modelo simples de disperso-vicarincia. No entanto, as inferncias deste tipo de anlise podem ser refinadas com a incorporao de informaes adicionais sobre os organismos estudados e os processos biogeogrficos envolvidos (Ree e col., 2005; Kodandaramaiah, 2010). Por exemplo, possvel incorporar estimativas do tempo de separao entre os txons (por mtodos de datao molecular), ou atribuir custos diferenciais aos eventos de disperso baseados em estimativas da capacidade relativa de uma linhagem em se dispersar ao longo das reas de estudo, ou informaes sobre a ocorrncia das espcies nas reas ancestrais atravs de registro fssil, etc. Com a reconstruo da histria filogen-

tica de um grupo, possvel discutir sobre os processos envolvidos e sua relao com dados ecolgicos e/ou geogrficos das espcies envolvidas. No exemplo, possvel observar que aps um evento de vicarincia basal que separou as linhagens de reas abertas do Cerrado e Floresta Atlntica, de linhagens da Caatinga e da Regio do Caribe, houve trocas faunsticas entre as provncias do Cerrado e Caatinga por meio de disperses. O gnero Micrablepharus, composto por lagartos tpicos de formaes abertas (i.e. cerrados, matas decduas e restingas), ocorre de forma pontual na provncia da Caatinga, geralmente em vegetaes menos rsticas (Vanzolini e col., 1980; Rodrigues, 1996). A distribuio atual da espcie na Caatinga deve representar um relicto de uma distribuio pretrita mais ampla, em um perodo em que condies mais adequadas provavelmente permitiram a expan-

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Recoder: Biogeografia baseada em eventos: uma introduo tados da DIVA so tambm sensveis amostragem de grupos externos, e ineficiente em modelar extines (Ronquist, 1997; Kodandaramaiah, 2010). No entanto, apesar das limitaes metodolgicas que as anlises baseadas em eventos apresentam, destacam-se por oferecer a possibilidade de reconstruo de cenrios biogeogrficos para linhagens individuais, considerando explicitamente a importncia de mltiplos eventos biogeogrficos determinantes (e.g. especiao, disperso e extino) para os padres gerais de distribuio (Sanmartn 2007). Ademais, novas implementaes capazes de estimar valores de suporte estatstico para as inferncias tornam os mtodos baseados em eventos ferramentas interessantes e robustas para estudos em biogeografia histrica (Nylander e col., 2008; Yu e col., 2010). Agradecimentos Agradeo primeiramente ao prof. Dr. Silvio Shigueo Nihei por me convidar a participar deste volume especial da Revista da Biologia. Agradeo a Agustn Camacho e Lilian Avelar pela leitura crtica de uma verso preliminar do manuscrito, a Olvia de Mendona-Furtado e um revisor annimo pelas crticas e sugestes que em muito ajudaram a melhorar a verso final deste artigo. Agradeo tambm ao prof. Dr. Miguel Trefaut Rodrigues pela orientao, e FAPESP pelo apoio financeiro concedido na forma de bolsa de mestrado (2008/075980). Bibliografia
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so da distribuio ao longo desta provncia, o que concorda com o modelo. Da mesma forma, Vanzosaura, que ocorre amplamente na provncia da Caatinga, ocorre de forma disjunta na provncia do Cerrado, atingindo a provncia do Chaco (Rodrigues, 1991; Vanzolini e Carvalho, 1991; Nogueira, 2006). Sua ocorrncia descontnua pode refletir eventos pretritos de expanso de distribuio por corredores de hbitats favorveis, com a manuteno de ncleos de ocorrncia em regies com condies ambientais prximas ancestral (e.g. clima seco, relevos pouco acidentados, formaes vegetais abertas, presena de solos arenosos). Por ltimo, a ocorrncia de populaes de Psilophthalmus na provncia do Cerrado inferida por disperso. A distribuio marginal no Cerrado (Recoder e Nogueira, 2007), somada dinmica histrica de interdigitao de habitats e trocas faunsticas de elementos do Cerrado e Caatinga na regio (Vanzolini, 1976) apiam o modelo. Crticas e prospectos Como discutido criticamente por alguns autores, os mtodos de biogeografia baseada em eventos apresentam limitaes metodolgicas e restries conceituais relacionadas simplicidade de suas premissas, que podem muitas vezes resultar em reconstrues enviesadas da distribuio ancestral, e levar a interpretaes de histrias biogeogrficas pouco realistas (Lamm e Redelings, 2009; Kodandaramaiah, 2010). Uma das restries de mtodos como a DIVA a impossibilidade de distinguir expanso da distribuio de uma linhagem, de eventos de disperses por sobre barreiras geogrficas (Kodandaramaiah, 2010). Apesar de ser possvel atribuir custos diferenciados aos dois tipos de eventos de disperso (Ronquist, 1997), a alternativa mais adequada seria a incorporao no modelo de taxas de divergncias por mtodos de datao molecular (Kodandaramaiah, 2010). Outro problema de implementaes mais simples que a restrio errnea do nmero de reas ancestrais pode levar a inferncias esprias de eventos de disperso ou vicarincia (Kodandaramaiah, 2010). Uma alternativa a utilizao de modelos mais realistas, com a determinao dos custos dos eventos baseados em informaes biolgicas sobre os txons (Ree e col., 2005; Kodandaramaiah, 2009). Os resul-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia


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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 26-30

Ensaio

Filogeografia
Phylogeography
Felipe de Mello Martins1, Marcus Vincius Domingues2
Universidade Federal do Par, Campus Bragana Brasil
1 Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil 2

Resumo. A filogeografia definida como o estudo dos princpios e processos que determinam a distribuio geogrfica de linhagens genealgicas. Neste artigo, revisamos brevemente a histria e escopo da filogeografia, bem como apresentamos um panorama atual da filogeografia no Brasil, destacando reas carentes em estudos e potenciais desafios. Palavraschave. Filogeografia, biogeografia, rvores de genes. Abstract. Phylogeography is defined as the study of principles and processes governing the geographical distribution of genealogical lineages. In this manuscript, we briefly review the history and purview of phylogeography, and also overlook the current state of the art of phylogeography in Brazil, highlighting understudied areas and possible challenges. Key words. Phylogeography, biogeography, genetrees.

Contatos dos autores:

felipemartins1305@gmail.com mvdomingues71@gmail.com

Recebido 14ago10 Aceito 15mai11 Publicado 07nov11

Introduo A filogeografia definida como o estudo dos princpios e processos que determinam a distribuio geogrfica de linhagens genealgicas (Avise e col., 1987). Como o prprio nome indica, a filogeografia lida no somente com as relaes filogenticas entre os txons estudados, mas com os componentes histricos responsveis pela distribuio espacial das linhagens. A anlise e interpretao da distribuio de linhagens requerem o processamento conjunto de informaes de uma srie de disciplinas, incluindo sistemtica filogentica, gentica de populaes, etologia, demografia, paleontologia, geologia, entre outras. O carter multidisciplinar da filogeografia, em particular das reas do conhecimento envolvidas, faz com que esta disciplina crie uma ponte entre processos micro e macroevolutivos. Apesar dos processos micro e macroevolutivos serem historicamente tratados de forma separada, estes processos sempre estiveram intimamente ligados, um como extrapolao do outro. Os ramos de uma rvore filogentica que considera linhagens em escala macroevolutiva possuem uma subestruturao hierrquica que consiste de ramos cada vez menores, resultando, em ltima anlise, numa relao de parentesco de uma gerao para outra (Fig. 1). Tanto a gentica de populaes quanto a sistemtica filogentica lidam com relaes de ancestrali-

dade, pois atravs dessas genealogias que os genes so transmitidos, traando o caminho de hereditariedade (conceito da gentica de populaes) que, por sua vez, estaro impressos na filogenia (conceito da sistemtica) A filogeografia une micro e macroevoluo justamente por utilizar ambas as abordagens e conceitos em uma s anlise. Em sua essncia, a filogeografia lida com a distribuio espacial de alelos cuja relao filogentica pode ser inferida. Porm, ao contrrio da percepo corrente, esta disciplina no precisa basear-se exclusivamente em dados moleculares. Pesquisas filogeogrficas podem ser realizadas com dados morfolgicos, comportamentais ou outros quaisquer desde que analisadas atravs de uma perspectiva filogentica ao longo de uma distribuio geogrfica (Avise, 2000). A histria do desenvolvimento da filogeografia est intimamente ligada ao desenvolvimento de novas tecnologias e marcadores moleculares na dcada de 70. Na dcada anterior, o desenvolvimento da eletroforese de protenas (alozimas) permitiu pela primeira vez que a diversidade gentica das espcies fosse acessada de forma direta, mas manteve a descontinuidade entre estudos micro e macroevolutivos, uma vez que os alelos eram identificados por possurem diferentes propriedade eletroforticas, mas no era possvel estimar relaes de ances-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia tralidade entre estes alelos. A descoberta das enzimas de restrio e subseqente surgimento de algoritmos capazes de estimar distncia gentica a partir de mapas de restrio foram fundamentais para o surgimento da disciplina. Estudos em DNA extracromossmico na primeira metade da dcada de 70 mostraram que o DNA mitocondrial (DNAmt) em animais possui uma alta taxa de evoluo. Em 1975, um trabalho pioneiro utilizou mapas de restrio em DNAmt para estimar relaes filogenticas entre espcies de lagartos partenogenticas (Brown e Wright, 1975). O primeiro estudo utilizando uma abordagem explicitamente filogeogrfica foi de Avise e colaboradores em 1979, que estudaram roedores dos gneros Peromyscus e Geomys na Amrica do Norte. Tais estudos j apresentavam os elementos bsicos da abordagem filogeogrfica que permanecem at hoje. Aps a publicao de outros trabalhos com a mesma abordagem, o termo filogeografia foi cunhado por Avise e colaboradores em um ensaio clssico de 1987.

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Estes trabalhos pioneiros e o surgimento da filogeografia como disciplina trouxeram o aspecto revolucionrio de utilizar conceitos filogenticos ao nvel intraespecfico, introduzindo a noo no ortodoxa de considerar os indivduos de uma espcie como unidades taxonmicas operacionais (Operational Taxonomic UnitsOTUs) em anlises de gentica de populaes. Os trabalhos pioneiros de gentica de populaes utilizavam-se principalmente alozimas como marcadores de fluxo gnico (marcadores com baixa resoluo e sem informao filogentica). As unidades para anlise (OTUs, que nesse caso eram chamados de demes ou populaes) eram sempre definidas a priori, geralmente por sua localidade geogrfica. Aps a anlise dos dados coletados, tais unidades poderiam ou no ser confirmadas atravs da comparao de freqncias allicas utilizando abordagens estatsticas, extremamente sensveis a erros de amostragem. A partir do momento que possvel recuperar a histria evolutiva de determinados marcadores em indivduos amostrados, no h necessidade de elaborao de premissas sobre a histria das populaes que passam a ser definidas a posteriori, depois da reconstruo filogentica. Alm disso, o alto grau de resoluo apresentado por sequncias de DNA torna possvel descartar preocupaes exageradas quanto aos erros de amostragem, to freqentes em estudos anteriores. Abordagem filogeogrfica A abordagem filogeogrfica clssica consiste em sobrepor uma genealogia ao mapa de distribuio das amostras analisadas a fim de encontrar (ou no) concordncia entre as linhagens e sua distribuio no espao. Avise e colaboradores (1987) utilizavam as seguinte premissas na formulao de estudos filogeogrficos: (1) a maior parte das espcies composta de populaes geograficamente estruturadas cujos membros ocupam ramos distintos em uma genealogia; (2) espcies que possuem pouca ou nenhuma estrutura filogeogrfica possuem hbitos que incluem disperso de indivduos ou grupos e ocupam reas onde no existem barreiras fsicas conspcuas que impeam o fluxo gnico; e (3) grupos intraespecficos monofilticos separados por grandes distncias genticas surgem de persistentes barreiras ao fluxo gnico. Avise e colaboradores (1987), com base nos estudos publicados at ento, sumarizaram os

Figura 1. Processos micro e macro evolutivos esto intimamente ligados, um como extrapolao do outro. Ao submeter uma rvore filogentica (e.g. filogenia da Ordem Primata) a um aumento de resoluo em ltima anlise chega-se a uma relao de pedigree (heredograma). Adaptado de Avise e colaboradores (1987).

Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.1 / Carvalho CJB, Almeida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por Editora Roca, Copyright (2011).

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Martins & Domingues: Filogeografia lativamente recente, a divergncia gentica ser baixa (padro tipo III). Quando ocorre contato secundrio entre duas populaes que permaneceram isoladas no passado, possvel encontrar linhagens divergentes ocupando a mesma rea geogrfica (padro tipo II). Quando no existem barreiras para o fluxo gnico, que ocorre indiscriminadamente ao longo da rea de ocorrncia da espcie, este possui um efeito homogeneizante que impede o surgimento de linhagens divergentes geograficamente estruturadas (padro tipo IV). Em alguns casos do padro IV, existem linhagens que possuem ocorrncia restrita como consequncia de baixo fluxo gnico contemporneo entre populaes historicamente ligadas (padro tipo V) (ver Avise, 2000 para exemplos). Os estudos pioneiros em filogeografia demonstraram que as premissas levantadas na publicao original de 1987 eram uma aproximao vlida: organismos de baixa vagilidade, como roedores, invariavelmente eram formados por populaes altamente divergentes e geograficamente distintas, enquanto espcies com alto potencial de disperso (como aves e organismos marinhos) comumente apresentavam ausncia de estruturao geogrfica (padro IV). No Brasil, muitos estudos foram realizados na dcada de 90 na Amaznia, com intuito de avaliar as diferentes hipteses histricas criadas para explicar a grande diversidade encontrada neste bioma, como as hipteses de rios como barreiras, refgios e gradientes ecolgicos. Durante esses anos, que surgiu a necessidade de refinar e incrementar as anlises filogeogrficas, uma vez que sobrepor rvores de genes em mapas no era uma abordagem capaz de discriminar entre os diferentes processos histricos que podem gerar o mesmo padro filogentico observado (ver Patton e da Silva, 1998). A partir do final dos anos 90, os estudos fiogeogrficos passaram a empregar mltiplos marcadores com diferentes caractersticas (DNAmt, DNA nuclear e dados morfolgicos). Estudos como estes foram capazes de demonstrar filopatria (permanncia durante toda a vida na localidade de nascimento) de fmeas e disperso de machos (Castella e col., 2001), correlao entre clados filogeogrficos e morfologia associada a histria natural (Miller-Butterworth e col, 2003) e diferenas em introgresso entre diferentes marcadores moleculares (Melo-Ferreira e col. 2005). A partir dos anos 2000, finalmente pas-

possveis padres filogeogrficos que podem ser encontrados ao se estudar organismos. So basicamente cinco padres resultantes da combinao de dois fatores: a magnitude da divergncia gentica encontrada entre as linhagens e o grau de localizao (ou circunscrio) geogrfica das mesmas. Os diferentes padres esto representados na Figura 2.

Figura 2. Representao dos cinco padres filogeogrficos descritos por Avise (2000) demonstrando a relao entre distncia gentica e distribuio geogrfica das linhagens genticas. Adaptado de Avise (2000).

Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.5 / Carvalho CJB, Almeida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por Editora Roca, Copyright (2011)

As premissas utilizadas para definir os cinco padres filogeogrficos bsicos so bastante simples. A vicarincia e isolamento geogrfico geram diferenciao gentica entre populaes ou espcies em marcadores genticos, seja por ao de seleo ou por deriva gentica, mutao e sorteio de linhagens. Se o tempo de isolamento for longo suficiente, as demes (populaes) apresentaro monofiletismo recproco. Se o tempo de separao for longo, os clados identificados estaro separados por uma alta divergncia gentica (padro tipo I); se for re-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia sou a ocorrer a integrao entre a filogeografia comparativa e a teoria da coalescncia, mais uma vez impulsionadas por avanos tecnolgicos que permitiram a implementao de anlises coalescentes em computadores com alta capacidade de processamento. O coalescente (ou teoria da coalescncia) engloba uma coleo de tratamentos matemticos formais s relaes de ancestralidade e descendncia a partir de uma amostragem e considerado o maior avano em gentica de populaes dos ltimos 20 anos (Nordborg, 2001). A partir da integrao entre a filogeografia e o coalescente os trabalhos empricos desta ltima disciplina tornaram-se mais complexos e capazes de discriminar estatisticamente diferentes cenrios histricos capazes de gerar estrutura geogrfica em atributos genticos. A filogeografia um campo que no para de crescer e ampliar sua caracterstica multidisciplinar. Como na poca do surgimento da disciplina, seu desenvolvimento est intimamente ligado aos avanos tecnolgicos e metodolgicos da cincia com um todo, que permitem a formao de conjuntos de dados cada vez mais complexos, passando de estudos que se utilizavam somente de DNAmt h 10 anos atrs para a era da genmica. Estudos filogeogrficos realizados hoje contam no s com as abordagens filogenticas e de gentica de populaes clssicas, mas tambm com sofisticados mtodos de inferncia em demografia histrica baseados e abordagens matemticas e estatsticas da teoria da coalescncia, simulaes de complexos cenrios demogrficos histricos associados a modelagem de nichos paleoclimticos e ferramentas computacionais cada vez mais eficientes. Estudos filogeogrficos no Brasi: Estado da arte, desafios e perspectivas Logo aps o termo filogeografia ser cunhado atravs da publicao clssica de 1987, rapidamente um grande nmero de pesquisadores adotaram a disciplina, que cresceu exponencialmente na comunidade cientfica, merecendo um nmero especial e exclusivo da revista Molecular Ecology em 1998 (nmero 7, volume 4). De 1987 a 2009, conforme dados disponveis no ISI Web of ScienceSM, 4.376 artigos que apresentam a palavra filogeografia (ou sua derivao, filogeogrfico) em seu ttulo, resumo ou palavras-chaves foram publicados (Figura 3). Os estudos publicados abrangem represen-

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tantes dos cinco reinos conhecidos, incluindo tambm os vrus. Constatou-se tambm que houve um aumento muito grande de publicaes na ltima dcada, saltando de 97 em 1999 para 1126 em 2008 e primeiro semestre de 2009. Este recente progresso na rea fruto no s do aumento do interesse da comunidade cientfica mas tambm de uma melhor compreenso de processos e padres de distribuio dos organismos aliada a novos mtodos, tcnicas, genomas disponveis e computadores mais potentes (revisto em Beheregaray, 2008 e Avise, 2009). Todavia, o nmero de publicaes abordando a filogeografia de organismos Neotropicais quando comparados com os dados acima citados pouco expressivo (Figura 3). Paradoxalmente, a regio Neotropical conhecida por sua megadiversidade, uma vez que estima-se que 14% da biota mundial encontrada apenas no Brasil (Lewinsohn e Prado, 2005). Somente em 1996, quase dez anos depois do artigo clssico de Avise e colaboradores, foi publicado o primeiro estudo filogeogrfico em organismos sul americanos (reviso em Patton e da Silva, 1998). Desde ento (1996-2009), apenas outros 236 artigos foram publicados. Uma das possveis explicaes para este fato que muitos txons Neotropicais permanecem pouco definidos do ponto de vista taxonmico, filogentico, geogrfico e em muitos casos dos aspectos mais bsicos de sua histria natural. Associado a este fato, tm-se o problema do baixo nmero de sistematas, em vrios grupos de organismos, limitando assim um refinamento melhor dos modelos a serem estudados. Ao decompor a produo cientfica no pas no nvel de grupos taxonmicos, os metazorios tem o maior nmero de trabalhos publicados (185), com destaque para a produo em vertebrados terrestres (58%), seguida dos invertebrados terrestres, vertebrados aquticos, invertebrados aquticos e invertebrados parasitas, com 18%, 14%, 7% e 3%, respectivamente. Observa-se que os vertebrados terrestres representam o grupo taxonmico com maior nmero de publicaes. Esta desigualdade pode ser explicada em parte pelo fato de que os primeiros modelos estudados em filogeografia foram vertebrados terrestres, onde grande parte dos padres, processos e protocolos foram fundamentados. Justifica-se, ento, a replicao de trabalhos filogeogrficos utilizando-se estes organismos como modelo para a fauna Neotropical; alm disso, os estudos realizados nos Neo-

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Martins & Domingues: Filogeografia Agradecimentos Agradeemos ao Professor Silvio Nihei pelo convite feito a ns pra escrever este texto, e a Leon Franciatto e Mariana V. Siqueira pelas figuras. Agradecemos tambm a dois revisores annimos pelas sugestes Bibliografia
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trpicos eram realizados pelos mesmos grupos pioneiros nos EUA.

Figura 3. Grfico representando nmero de publicaes em filogeografia para regio Neotropical (linha verde) e para o mundo (linha azul). Adaptado de Martins e Domingues (2011).

Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.7 / Carvalho CJB, Almeida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por Editora Roca, Copyright (2011)

O singelo aumento de publicaes nos ltimos dez anos (um salto de quatro para 39 publicaes de 1998 a 2008) tambm pode ser justificado, a partir da informao de que somente na ltima dcada, pesquisadores brasileiros dedicados a estudos filogeogrficos, oriundos de laboratrios no exterior onde obtiveram seu doutorado, esto formando a primeira gerao de pesquisadores em instituies brasileiras focados em estudar a fauna Sul Americana. As possibilidades para estudos filogeogrficos no Brasil so muitas: alm do desequilbrio j citado (que se traduz em uma carncia de estudo filogeogrficos em invertebrados), os estudos de filogeografia no Brasil tambm so enviesados quando o assunto a rea estudada. Os primeiros estudos publicados com a fauna brasileira focaram-se no bioma Amaznia, e muitos dos estudos publicados at hoje tratam da fauna deste bioma. Nos ltimos anos, a maior parte das publicaes tem sido realizada com a fauna da Mata Atlntica, um dos biomas mais ameaados do planeta. Outras formaes vegetais brasileiras como o Cerrado, a Caatinga, o Pantanal e os campos sulinos permanecem virtualmente sem estudos filogeogrficos e, numa escala maior, carentes de estudos biogeogrficos. Espera-se que o nmero de artigos publicados venha a aumentar nos prximos anos, a partir da contribuio das novas geraes de pesquisadores interessados pela compreenso da evoluo espacial das biotas pela realizao de estudos filogeogrficos.

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 31-34

Reviso

Filogeografia da Mata Atlntica


Phylogeography of the Atlantic Forest
Henrique Batalha Filho, Cristina Yumi Miyaki
Departamento de Gentica e Biologia Evolutiva, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
Resumo. A filogeografia procura entender os princpios e os processos que governam a distribuio geogrfica de linhagens intra-especficas ou de espcies prximas, baseada na distribuio espacial de genealogias gnicas. Estudos filogeogrficos de alguns organismos da Mata Atlntica (MA) publicados at o momento tm apontado para a existncia de trs principais descontinuidades filogeogrficas associadas s glaciaes e atividades neo-tectnicas ocorridas no Quaternrio. Entretanto, ainda necessrio agregar mais estudos filogeogrficos de organismos desse bioma para ser possvel traar uma hiptese sobre a diversificao que gerou a diversidade na MA. Palavraschave. Mata Atlntica, filogeografia, Quaternrio. Abstract. Phylogeography aims to understand the principles and processes governing the geographic distribution of intra-specific or closely related species lineages, based on the spatial distribution of gene genealogies. Some phylogeographic studies of Atlantic Forest (AF) organisms revealed three main phylogeographic discontinuities occurring in different organisms associated to glaciations and neo-tectonic activities during the Quaternary. However, it is still necessary to study more organisms from this biome to build a hypothesis on dynamics of diversification that generated the diversity in the AF. Key words. Atlantic Forest, phylogeography, Quaternary. Contato do autor: rickbio@hotmail.com Apoio: FAPESP , CNPq, CAPES Recebido 03set10 Aceito 15dez10 Publicado 07nov11

Mata Atlntica: extenso e biodiversidade A Mata Atlntica (MA) um dos principais biomas do Brasil e se estende por toda poro leste do territrio brasileiro, includo ainda Misiones na Argentina e o leste do Paraguai (Galindo-Leal e Cmara, 2005). Ela no faz fronteira com os outros biomas florestados da Amrica do Sul e est circundada pela diagonal seca da Amrica do Sul que formada pelos biomas Caatinga, Cerrado e Chaco, tornando a MA uma ilha florestada na poro leste do continente sul americano (AbSaber, 1977). Sua extenso original era de aproximadamente 1.360.000 km2, sendo 70% de sua cobertura de formaes florestais arbreas densas e o restante, reas abertas e campos (Rizzini, 1997; MMA, 2002). A MA uma das 25 reas de maior biodiversidade (no ingls, biodiversity hotspots) reconhecidas no mundo (Myers e col., 2000) e abriga mais de 60% de todas as espcies terrestres do planeta (Galindo-Leal e Cmara, 2005). Entretanto, a despeito desta diversidade, esse bioma vem sendo devastado desde a chegada dos primeiros europeus na costa brasileira por volta dos anos 1500. Atualmente a MA est reduzida a menos de 8% de sua extenso origi-

nal, sendo representada por fragmentos dispersos ao longo da costa brasileira, no interior da regio Sul e da Sudeste, no sul dos estados de Gois e de Mato Grosso do Sul, no interior dos estados do Nordeste e em Misiones na Argentina (MMA, 2002; Galindo-Leal e Cmara, 2005). Atualmente a MA est entre os biomas mais ameaados do mundo, e essa perda da biodiversidade pode trazer consequncias danosas, tais como as perdas de ecossistemas, de populaes, de variabilidade gentica, de espcies e dos processos evolutivos que mantm a biodiversidade (Galindo-Leal e Cmara, 2005). Estima-se que nos ltimos 400 anos cerca de 250 espcies de aves, mamferos, rpteis e anfbios foram extintas (Galindo-Leal e col., 2005). Filogeografia: conceito e aplicaes A Biogeografia uma cincia que procura entender a distribuio geogrfica dos organismos, tanto no passado como no presente, e que padres e processos ocorridos na Terra esto relacionados biodiversidade que observamos atualmente (Brown e Lomolino, 2006). Com o advento das metodologias de Biologia Molecular surgiu um novo ramo da Biogeografia, a

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Batalha-Filho & Miyaki: Filogeografia da Mata Atlntica refletem melhor a separao entre os organismos e outros no. Contudo, apesar destes problemas a filogeografia multilocos considerada a mais adequada na reconstruo da histria evolutiva das espcies, uma vez que ela permite recuperar diversas informaes histricas e demogrficas pelo acesso a um grande nmero de marcadores. A filogeografia tem uma grande importncia na gentica da conservao, pois ela permite identificar populaes geneticamente diferenciadas que podem ser consideradas unidades evolutivas (no ingls, evolutionary significant units, ESUs; Avise, 2000). Nesse sentido, as ESUs podem auxiliar na indicao de reas para estabelecimento de unidades de conservao. Dados de estudos filogeogrficos tambm podem ser utilizados para inferir a histria geolgica da terra, e complementar estudos de paleontologia e sistemtica, criando assim, uma ponte entre as inferncias micro e macro-evolutivas (Avise, 2008). O estado da arte da filogeografia da Mata Atlntica Poucos estudos filogeogrficos de organismos da MA foram realizados at o momento, e por isso ainda no possvel levantar um padro geral. Porm, estes estudos apontam para a existncia de descontinuidades filogeogrficas recorrentes para diferentes grupos de organismos tais como: abelhas (Batalha-Filho e col., 2010), anfbios (Carnaval e col., 2009; Thom e col., 2010), rpteis (Pellegrino e col., 2005; Grazziotin e col., 2006), aves (Cabanne e col., 2007, 2008), morcegos (Martins e col., 2009) e plantas (Ribeiro e col., 2010). A figura 1 mostra a localizao geogrfica aproximada das trs principais descontinuidades filogeogrficas observadas na MA recorrentes em diferentes txons. A principal hiptese de diversificao utilizada por estes estudos para explicar as descontinuidades observadas foi a teoria dos refgios florestais (Haffer, 1969; Vanzolini e Williams, 1970; Brown e AbSber, 1979). Segundo a teoria, os refgios so ilhas de florestas densas midas isoladas por vegetao aberta. Essas florestas midas se retrairiam durante os perodos de mximo glacial (formando os refgios) e se expandiriam durante os perodos mais quentes (perodos interglaciais), enquanto as reas de vegetao aberta se comportavam de maneira contrria. Como os perodos seriam cclicos,

Filogeografia. O termo Filogeografia foi cunhado por Avise e col. (1987), e tem como objetivo entender os princpios e processos que governam a distribuio geogrfica das linhagens intra-especficas ou de espcies prximas, baseada na distribuio espacial de genealogias gnicas (Avise, 2000). Nos ltimos 10 anos essa rea de investigao cresceu muito devido ao desenvolvimento de novos mtodos de sequenciamento de DNA e consequente diminuio dos custos relacionados a essa metodologia. O marcador molecular inicial escolhido para os estudos filogeogrficos de animais foi o DNA mitocondrial, pois possui algumas caractersticas que o torna mais adequado para o estudo, tais como ser herdado maternalmente, ser haplide, no apresentar recombinao significante, evoluir rapidamente e ser de fcil extrao (Avise e col., 1987). Em plantas, os estudos filogeogrficos tm focado no DNA de cloroplasto (Avise, 2008). Entretanto, existem alguns problemas ao uso de apenas um tipo de marcador molecular, pois a hiptese da histria pode refletir somente a histria do determinado marcador, e no a histria dos organismos (Edwards e Beerli, 2000). Assim, diferentes marcadores podem resultar em genealogias diferentes e no caso dos estudos filogeogrficos, como so diversificaes recentes essa discordncia entre marcadores ainda mais expressiva. Surgiu ento a filogeografia multilocos com o intuito de tentar diminuir o efeito da estocasticidade de genealogias gnicas (revisado por Brito e Edwards, 2009). Essa abordagem utiliza vrios marcadores dispersos ao longo do genoma nuclear e baseia-se em abordagens coalescentes complexas (Kuhner, 2009). Porm, existem alguns problemas associados ao DNA nuclear que podem atrapalhar as estimativas, tais como, altas taxas de recombinao (a recombinao gera hapltipos misturados e isso prejudica a anlise das assinaturas demogrficas histricas), genes parlogos (genes duplicados no genoma que tornam mais difcil estabelecer a homologia de genes de espcies diferentes), baixa taxa de mutao em comparao com o DNA mitocondrial e ainda um fenmeno conhecido como incomplete lineage sorting. Uma interpretao deste ltimo fenmeno que diferentes locos no genoma apresentam suas idiossincrasias associadas taxa de mutao, ao tamanho efetivo populacional e a presses seletivas, e isso resulta no fato de que alguns genes

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia a expanso e a retrao da vegetao tambm seriam cclicas. Assim, espcies dependentes de ambientes florestais teriam acompanhado esses ciclos de retrao e expanso das florestas durante o Pleistoceno, fazendo com que populaes associadas a diferentes refgios se diversificassem de maneira aloptrica caso o tempo de isolamento tenha sido suficiente para acumular diferenas entre elas.

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Figura 1. Localizao geogrfica aproximada das principais descontinuidades filogeogrficas na Mata Atlntica. Em cinza a rea original da Mata Atlntica. As linhas pontilhadas representam as descontinuidades. Descontinuidade (i) observada por Grazziotin e col. (2006), Cabanne e col. (2007, 2008), Carnaval e col. (2009), Martins e col. (2009), Batalha-Filho e col. (2010) e Thom e col. (2010). Descontinuidade (ii) observada por Cabanne e col. (2007, 2008), Carnaval e col. (2009) e Thom e col. (2010). Descontinuidade (iii) observada por Cabanne e col. (2008) e Carnaval e col. (2009).

MA. A localizao dessas possveis zonas de estabilidade florestal durante o ltimo mximo glacial (refgios) congruente com a distribuio geogrfica de linhagens genticas de estudos filogeogrficos de pssaros e de anfbios (Cabanne e col., 2007, 2008; Carnaval e col., 2009). Entretanto, no estudo filogeogrfico de uma serpente da MA a data estimada do evento vicariante foi mais antiga que o ltimo mximo glacial (Plioceno; Grazziotin e col., 2006). H ainda outros trabalhos em que a hiptese de diversificao por neo-tectonismo foi evocada para explicar os resultados (Batalha-Filho e col., 2010; Thom e col., 2010). Finalmente h exemplos de aves sem estrutura gentica populacional (Batalha-Filho e Miyaki, com. pess.) e com diferenciao gentica mais antiga que o Pleistoceno (Amaral e col, com. pess.). De acordo com Moritz e col. (2000) a existncia, a localizao e o tamanho dos refgios ecolgicos durante os mximos glaciais so dependentes das tolerncias ecolgicas e ambientais de cada espcie. Ou seja, embora existam espcies que possuam distribuies geogrficas bastante similares, o efeito dos ciclos glaciais e de outros fatores depende do nicho ecolgico em que cada txon est inserido. Portanto, a interpretao dos dados filogeogrficos depende da existncia de informaes sobre a biologia dos organismos. Assim, podemos concluir que o entendimento da histria evolutiva da MA no uma tarefa simples, e que possivelmente deve existir vrios padres de diversificao. Deste modo, somente com a compilao de um grande nmero de estudos filogeogrficos detalhados utilizando-se diferentes txons ser possvel hipotetizar a dinmica de diversificao que gerou a grande diversidade neste bioma. Agradecimentos Agradecemos ao professor Silvio S. Nihei pelo convite para submeter a presente reviso. Tambm somos gratos aos dois revisores: Felipe M. Martins e Leopoldo F. B. Marchelli pelos comentrios. Agradecemos a FAPESP, CNPq e CAPES pelo apoio financeiro. HBF agradece a FAPESP pela concesso da bolsa de doutorado. Contribuio dos autores Redao do artigo: Henrique Batalha Filho e Cristina Yumi Miyaki. Figuras: Henrique Batalha Filho.

Carnaval e Moritz (2008) realizaram um estudo com modelagem paleoclimtica do ltimo mximo glacial para a MA (21 mil anos atrs) e revelaram a existncia de putativos refgios florestais pleistocnicos no corredor central da MA (Bahia) e no Pernambuco. Os autores ainda mostraram a provvel existncia de uma regio florestada instvel em So Paulo durante o final do Pleistoceno. Entretanto, os autores no incorporaram no modelo diferenas no gradiente altitudinal, o que possivelmente resultou na ausncia de reas florestadas estveis ao sul da

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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 35-40

Reviso

Padres de distribuio da biodiversidade Amaznica: um ponto de vista evolutivo


Kirstern Lica Follmann Haseyama, Claudio Jos Barros de Carvalho
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paran Brasil

Distributional patterns of amazon biodiversity: an evolutionary point of view

Resumo. Na regio amaznica diversas hipteses tm sido publicadas para explicar a origem da biodiversidade local. Estas hipteses possuem como consequncia interpretaes de diferentes tempos de divergncia das linhagens e diferentes padres de distribuio. Neste artigo, so revistos, brevemente, alguns conceitos biogeogrficos relacionados aos padres de distribuio e as principais hipteses que visam explicar a biodiversidade amaznica. No final so exemplificados estudos de casos de diferentes grupos de seres vivos. Palavraschave. Biogeografia, especiao, evoluo. Abstract. In the Amazonian region, many theories have been published to explain the origin of local biodiversity. These theories have, as consequences, different divergence times between the lineages and different distributional patterns. In this article, we briefly review some biogeographical concepts related to distributional patterns, as well as the main theories that attempt to explain Amazonian biodiversity. Finally, case studies of different living organisms groups are presented. Key words. Biogeography, speciation, evolution.

Contato do autor: Apoio: CNPq

licahaseyama@yahoo.com .br

Recebido 12set10 Aceito 08mai11 Publicado 07nov11

Padres: para que servem? O reconhecimento de leis gerais uma atividade inerente cincia. Sem elas, a cincia perderia seu potencial preditivo e se tornaria apenas descritiva (Cervo e Bervian, 1983). Dentro da biogeografia, a ideia de que a distribuio da biota no dada ao acaso, mas que seguiria padres gerais deu origem prpria disciplina em trabalhos de Buffon, de Candolle, Humboldt e Linnaeus, entre a primeira metade do sculo XVIII e o incio do sculo seguinte (Briggs e Humphries, 2004). Posteriormente, com a publicao dos trabalhos de Darwin e Wallace (1858) e o livro A origem das espcies (Darwin, 1859) a distribuio dos seres vivos passou a ser vista como evolutivamente significante, pois estaria ligada distribuio de seus ancestrais e especiao pelo isolamento reprodutivo (Briggs e Humphries, 2004). Portanto, no s a distribuio geogrfica, como tambm a histria evolutiva dos grupos, so atualmente utilizadas na procura por pa-

dres de distribuio dos organismos. Resumidamente, eles podem ser entendidos como distribuies geogrficas repetitivas, e no formadas ao acaso, de txons (famlia, gnero, espcie, etc.) ou linhagens (txon ou populao) relacionados por parentesco (Morrone, 2009). Assim, adequado utilizar no s dados de distribuio como tambm as filogenias de diferentes txons para a procura de padres, pois so elas que oferecem a informao de parentesco. A explicao mais comum (e, mais parcimoniosa) para a coincidncia de padres que os ancestrais destes diferentes txons estariam distribudos por uma mesma rea, que foi modificada pela formao ou quebra de barreiras (figura 1A), gerando ento uma congruncia de padres filogenticos e espaciais. No entanto, Donoghue e Moore (2003) mudaram esta perspectiva quando resgataram os conceitos de pseudo-congruncia e pseudo-incongruncia. A pseudo-congruncia uma congruncia espacial e filogentica que no foi criada pelo

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Haseyama & Carvalho: Padres de distribuio amaznicos fsseis pertencentes a esses txons ou a grupos proximamente relacionados, para prover idades mnimas para os organismos estudados. Este um ponto importante: so idades mnimas e no idades absolutas ou mximas (Heads, 2005). A tcnica ainda causa polmica, sendo duramente criticada por alguns autores (por exemplo, Pulqurio e Nichols, 2007) e aceita por outros como uma importante ferramenta para estudos biogeogrficos (por exemplo, de Queiroz, 2005). Todas estas mudanas conceituais e novas tcnicas afetaram as abordagens nas pesquisas biogeogrficas, e consequentemente o modo como os padres amaznicos so entendidos. Padres amaznicos: quais foram seus eventos geradores? Existem diversas hipteses a respeito da origem dos padres e da biodiversidade amaznica (Bush, 1994). Dentro do escopo deste trabalho, sero sumariadas apenas trs. Darwin (1859) enfatizou o papel das barreiras na formao de biotas distintas em regies prximas. Elas impediriam a migrao, gerando novas espcies e confinando txons em determinadas regies. Em se tratando mais especificamente da regio amaznica, as barreiras so principalmente os grandes rios. O papel destes na formao da biodiversidade local foi pela primeira vez salientado por Wallace (1852), em seu estudo sobre os primatas da regio. O autor observou que diferentes espcies de macacos estavam confinadas nas diferentes reas isoladas pelos afluentes do rio Amazonas. Ressaltou ainda que estas barreiras seriam efetivas no apenas para primatas, mas tambm para aves e insetos. Esta hiptese foi desenvolvida e ficou posteriormente conhecida como teoria das barreiras fluviais. Darwin e Wallace viam a disperso sobre tais barreiras como o principal evento responsvel pela especiao. Apenas muitos anos mais tarde, com os trabalhos de Croizat (1958) e Nelson e Platnick (1981), a vicarincia, ou seja, a formao de uma barreira separando um txon que pode vir a divergir em duas linhagens (figura 1A), comeou a ser entendida como o evento responsvel por impedir o fluxo gnico e levar a especiao (Amorim e Pires, 1996). Uma hiptese alternativa das barreiras fluviais foi publicada por Haffer (1969) e ficou conhecida como teoria dos refgios. De acordo

mesmo evento ou pela mesma srie de eventos (por exemplo, formao e quebra de barreiras). J a pseudo-incongruncia o caso oposto: os txons foram sujeitos aos mesmos eventos, no entanto, o padro est mascarado pelo fato de que diferentes organismos podem responder de formas diferentes aos mesmos eventos (por exemplo, uma espcie pode responder formao de uma barreira dando origem a duas espcies descendentes; uma segunda espcie que ocupava a mesma rea pode no sofrer especiao e ocupar as duas novas reas; h ainda a possibilidade de extino de alguma das espcies) (figuras 1B e 1C). A tnica destes dois conceitos est na congruncia temporal, que at ento era pouco utilizada, entre outros motivos, pela dificuldade em se construir hipteses a respeito da idade absoluta dos txons.

Figura 1. Possveis efeitos da formao de barreiras e os padres filogenticos resultantes. A. Congruncia: as espcies ancestrais 1 e 2 respondem ao evento de vicarincia com especiao. B. espcie ancestral 1 no sofre especiao e passa a ocupar as duas novas reas, enquanto a 2 sofre especiao. C. a espcie 2W se extingue.

Dados de distribuio, filogenias, dados fsseis e geolgicos eram as nicas informaes disponveis para testar os padres. Nos ltimos anos, no entanto, este quadro vem mudando. A crescente facilidade na obteno de dados moleculares e a publicao de diversos programas computacionais tm permitido a datao molecular de diferentes txons. A datao molecular um processo atravs do qual as mudanas nas sequncias de aminocidos da cadeia de DNA so contadas em txons proximamente relacionados. Estas mudanas so ento utilizadas em conjunto com outros dados, como idades de

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia com ela, perodos secos durante o Pleistoceno (2,6 - 0,01 MA) e ps-Pleistoceno (0,01 MA ao presente) teriam dividido a floresta Amaznica em pores isoladas (refgios), as quais foram unidas novamente em perodos mais midos. As barreiras, no caso, seriam cintures de reas secas que impediriam a migrao de espcies tpicas das regies midas. Este ciclo teria ocorrido diversas vezes durante o quaternrio (2,6 MA ao presente) permitindo a especiao rpida da fauna terrestre. Os refgios seriam coincidentes com reas de maior pluviosidade atualmente. Uma terceira alternativa teoria das incurses marinhas. Ela foi criada com base em evidncias geolgicas e paleontolgicas de que eventos tectnicos e a elevao do nvel dos oceanos ocorreram pela ltima vez ao menos em duas ocasies no Mioceno (uma entre 1513 MA e outra mais recente, a cerca de 10 MA). Estes eventos fizeram com que as guas salgadas invadissem a bacia amaznica e a fauna e a flora ficassem restritas s regies mais altas, ou seja, a regio andina, o escudo das Guianas e o escudo Brasileiro (Roddaz e col., 2010). Testando as hipteses Cracraft (1985) utilizou dados de distribuio de aves para estabelecer reas de endemismo na Amaznia, que correspondiam, aproximadamente, a subdivises das reas de Wallace (1852). reas de endemismo podem ser definidas de acordo com muitos conceitos. O mais adequado indica que reas de endemismo possuem congruncia de txons espacial e filogeneticamente (Harold e Mooi, 1994). Outros autores encontraram, de forma aproximada, os mesmos padres para primatas (Silva e Oren, 1996), anfbios, rpteis (Ron, 2000) e borboletas (Racheli e Racheli, 2004), entre outros. Alguns destes estudos, alm do espao, ainda utilizaram-se de hipteses filogenticas (Cracraft e Prum, 1988 com aves; Ron, 2000 com anfbios e rpteis). Todos estes estudos descreveram padres de distribuio semelhantes, em que as diferentes espcies estudadas ocupavam diferentes regies interfluviais (figura 2). Haffer (1969) procurava uma hiptese alternativa das barreiras fluviais por acreditar que estas no constituam impedimento para o fluxo gnico no caso das aves, que seriam capazes de atravess-las nas regies mais estreitas. Conforme demonstrado por Cracraft (1985),

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esta hiptese no se aplica a todos os grupos de aves. No entanto, h evidncias de que a teoria dos refgios se aplica a outros txons sem a mesma aparente capacidade de disperso, como borboletas, anfbios, abelhas sem ferro e escorpies (Bush, 1994).

Figura 2. reas de Endemismo delimitadas pelos rios Amaznicos (adaptado de Silva e col., 2005).

Quanto teoria das incurses marinhas, existem diversas evidncias geolgicas e paleontolgicas de que elas tenham ocorrido (Hovikoski e col., 2010). No entanto, poucos estudos conseguiram ligar estes eventos distribuio e filogenia de grupos atuais. Um exemplo de sucesso com as plantas da famlia Rubiaceae, a qual pertence, por exemplo, o caf (Antonelli e col., 2009). Fsseis demonstram que no perodo do Paleogeno (65-23 MA) j havia espcies de mamferos na Amaznia; no Mioceno mdio (1611,6 MA) outros mamferos e tambm peixes, crocodilos, quelnios e cobras; no Mioceno superior (11,6-5,3 MA) o registro fssil bastante rico, sendo as aves a principal novidade (Negri e col., 2010). O Rio Amazonas teve a sua formao relacionada ao soerguimento dos Andes, que teve seu clmax entre o Mioceno Superior e o Plioceno (10-4 MA) (Hoorn e Wesselingh, 2010). Sendo assim, alguns representantes destes grupos possuem idade suficiente para terem sido afetados pela formao da Bacia Amaznica e tambm pelas incurses marinhas do Mio-

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Haseyama & Carvalho: Padres de distribuio amaznicos sam ser relativamente recentes (no mximo 2,6 MA). Este requisito constitui uma das principais crticas a esta teoria, pois acredita-se que a maioria das espcies tenha iniciado seu processo de divergncia em tempos anteriores (Ribas e Miyaki, 2004; Solomon e col., 2008). No entanto, Ribas e Miyaki (2004) encontraram tempos de divergncia bastante variveis dentro das cinco espcies que estudaram. A idade estimada da espcie mais antiga do grupo de 4,9 a 6,1 MA, portanto muito antiga para aplicar-se a teoria dos refgios. Porm, as outras espcies possuam idades estimadas entre 2,28 a 0,46 MA, estando temporalmente de acordo com a teoria de Haffer (1969). Assim sendo, a diferenciao da primeira espcie do gnero pode ter sido causada pela formao do rio Amazonas ou por incurses marinhas, e as outras potencialmente pelas mudanas climticas do Pleistoceno. Os mesmos resultados foram obtidos tambm por outros estudos realizados com a fauna local: algumas espcies da linhagem seriam mais antigas e outras teriam se originado no Pleistoceno. Alguns exemplos de grupos estudados so: serpentes (Wster e col., 2005), roedores (Salazar-Bravo e col., 2001) e dois dos gneros de aves utilizados no trabalho de Cracraft e Prum (1988) (Eberhard e Bermingham, 2005). Um outro tipo de abordagem recente na biogeografia a filogeografia. Ela pode ser entendida como um ramo da biogeografia que busca compreender os princpios e processos causadores da distribuio das linhagens proximamente relacionadas (Avise, 2001), como por exemplo, populaes de uma espcie. Para testar a validade da teoria das barreiras fluviais Solomon e col. (2008) utilizaram a filogeografia aliada a projees de paleodistribuies, feitas a partir de dados climticos do passado. Para isso, utilizaram trs espcies de formigas cortadeiras (gnero Atta). Duas das espcies estudadas mostraram que sua estrutura populacional formou-se durante o Mioceno, podendo ter sido afetadas tanto pela formao do rio Amazonas quanto pelas incurses marinhas na regio. No entanto, os dados moleculares demonstram que h fluxo gnico entre as trs espcies estudadas nas diferentes margens do rio, descartando a aplicao da teoria das barreiras fluviais. Uma das espcies mostrou ter uma estrutura jovem o suficiente para ter sido influenciada por eventos do Plioceno e do Pleistoceno, e, portanto pelos supostos refgios formados durante este perodo. No entanto, a estrutura filogeogrfica en-

ceno, e portanto, so muito antigos para terem sido afetados pelas mudanas climticas do Pleistoceno. Novas abordagens No contexto filogentico, as predies das trs hipteses aqui abordadas so principalmente: barreiras fluviais os ancestrais dos txons atuais seriam amplamente distribudos pela Amaznia antes da formao da bacia hidrogrfica, e as espcies ou populaes de lados opostos do rio seriam monofilticas; refgios pleistocnicos os ancestrais estariam amplamente distribudos durante o Pleistoceno, os txons afetados seriam exclusivamente amaznicos, as espcies mais antigas estariam localizadas nos supostos refgios e as linhagens derivadas nas regies fora dos refgios; incurses marinhas os ancestrais estariam distribudos pela regio antes das incurses no Mioceno, e haveria uma especiao concomitante entre os txons localizados nas duas reas no inundadas, uma correspondendo aproximadamente s regies Guiana, Imeri e Napo e outra a Par e Belm (Solomon e col., 2008; Antonelli e col., 2010). A distino entre os efeitos da primeira hiptese e as outras duas bem clara. No entanto, distinguir as duas ltimas apenas com os dados de distribuio atuais mais complicado, pois a maior parte dos refgios seria coincidente com as regies altas que teriam ficado imunes s inundaes das incurses marinhas (Solomon e col., 2008). Para distinguir entre as duas, necessria uma precisa datao das linhagens e uma estrutura populacional ou filogentica muito clara, o que nem sempre obtido como resultado. A datao molecular ainda precisa ser aprimorada para ter resultados mais precisos, e a amostragem incompleta das espcies ou populaes envolvidas pode prejudicar a preciso da estrutura filogentica ou populacional. Abaixo, revisaremos alguns estudos de caso, que utilizaram datao molecular para estudar diferentes txons distribudos pela Amaznia, e que demonstram estas dificuldades. Utilizando as abordagens da filogenia molecular, datao molecular e biogeografia, Ribas e Miyaki (2004) publicaram um artigo que corrobora parcialmente a teoria dos refgios como explicao para os padres de diversificao e distribuio de algumas espcies de periquitos (gnero Aratinga). Para terem sido afetadas pelos refgios do quaternrio, as espcies preci-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia contrada no est totalmente de acordo com as predies da teoria. Apenas uma das espcies corroborou as predies da teoria dos refgios, com as populaes formando clados monofilticos entre regies que abrigavam os supostos refgios pleistocnicos. Rull (2008) revisou grande parte dos estudos com datao de linhagens neotropicais disponveis at ento. Concluiu, que de 1115 linhagens estudadas, aproximadamente metade delas (51%) tinha origem anterior ao Pleistoceno e o restante durante o Pleistoceno. Qual a real causa dos padres de distribuio e da biodiversidade da Amaznia? Esta pergunta tem sido o alvo de diversos pesquisadores desde a poca da visita dos primeiros naturalistas regio. interessante notar que os estudos citados ao longo desta reviso testaram as hipteses apresentadas em diferentes nveis taxonmicos (gneros, grupos de espcies e populaes) e tambm diferentes grupos de seres vivos (plantas, mamferos, rpteis, aves, anfbios e insetos). Fica claro que os diferentes nveis taxonmicos e grupos de seres vivos possivelmente se originaram em perodos distintos, e dessa forma provvel que no haja um nico processo que possa explicar a diversidade amaznica. Todas as hipteses levantadas podem explicar parte dos padres (Bush, 1994; Tuomisto, 2007; Rull, 2008; Antonelli e col., 2010). Este fato pode ser bem compreendido com estudos como o de Ribas e Miyaki (2004) que sugerem que espcies de um mesmo gnero podem ter sido geradas por diferentes eventos. Embora estudos particulares possam favorecer a uma ou outra hiptese, medida que o nmero de estudos com datao molecular aumentaram, tem-se demonstrado que a maior parte dos txons amaznicos foi afetada pelo soerguimento dos Andes, incurses marinhas e mudanas climticas do Neogeno (Antonelli e col., 2010). A biogeografia uma cincia dinmica. Assim sendo, novas abordagens surgem com frequncia, podendo dar nova luz a esta antiga questo. Tcnicas de datao molecular e estudos de filogeografia prometem iluminar os padres de distribuio com novas hipteses. Mas acima de tudo, faz-se necessria a obteno de dados de localizao geogrfica das espcies, trabalhos de reviso que delimitem com clareza as unidades taxonmicas (gneros, espcies,

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etc.) e estudos evolutivos em diferentes grupos de seres vivos. Agradecimentos Ao CNPq pela bolsa e auxlios concedidos (KLFH: 157808/2010-6, CJBC: 300873/2008-5). Ao Silvio Shigueo Nihei (USP) pelo convite para participar deste volume da Revista da Biologia. A Diana L. Grisales (UFPR) pela leitura crtica do manuscrito. Bibliografia
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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 41-48

Reviso

Abordagens atuais em biogeografia marinha


Current approaches in marine biogeography
Thas Pires Miranda, Antonio Carlos Marques
Laboratrio de Evoluo Marinha, Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
Resumo. A biogeografia marinha estuda a histria da distribuio geogrfica dos txons marinhos, tendo as reas de endemismo e os traos generalizados como unidades bsicas analticas. Estudos em biogeografia marinha so incipientes para a maioria dos txons marinhos, principalmente devido s dificuldades de caracterizao e compreenso das barreiras que determinam cladogneses dos grupos. Atualmente, o estudo da distribuio geogrfica de txons marinhos no apresenta uma metodologia analtica estrita e muito das idiossincrasias dessa rea so ignoradas em abordagens biogeogrficas. Neste artigo, procuramos revisar os conceitos de homologia biogeogrfica, barreiras e metodologias em biogeografia marinha, ressaltando a importncia dessa disciplina em estudos de biodiversidade e conservao. Palavraschave. Biogeografia, barreiras, biodiversidade, reas de endemismo, traos generalizados, taxonomia, distribuio geogrfica, conservao. Abstract. Marine biogeography focuses on the history of geographic distribution of marine taxa, with areas of endemism and generalized tracks as basic units of analysis. Studies in marine biogeography are incipient for the majority of marine taxa, mainly because of difficulties in characterizing and understanding the barriers that causes cladogenesis of the groups. Currently, the study of geographical distribution of marine taxa does not have a strict analytical methodology, and many idiosyncrasies of the realm are ignored in biogeographic approaches. Herein we provided a review of the concepts of biogeographic homology, barriers and methodologies used in marine biogeography, and we stressed the importance of this discipline in studies of biodiversity and conservation. Key words. Biogeography, barriers, biodiversity, areas of endemism, generalized tracks, taxonomy, geographic distribution, conservation. Contatos dos autores: thaispmir@ib.usp .br marques@ib.usp.br Apoio: FAPESP, CAPESPROAP, CNPq Recebido 20out10 Aceito 15abr11 Publicado 07nov11

Introduo biogeografia: definies e pressupostos A biogeografia uma cincia interdisciplinar que se diferencia das outras reas da cincia pela heterogeneidade de seus princpios e metodologias (Morrone, 2004). Existem vrios ramos dentro da biogeografia (e.g., biogeografia ecolgica ou histrica, marinha ou terrestre, de conservao), os quais, apesar de suas divergncias conceituais, lidam com os mesmos padres e, portanto, esto integrados espao-temporalmente. Apesar de sua complexidade e vastido conceitual-metodolgica, o interesse em biogeografia cresceu extraordinariamente nos ltimos anos (Morrone, 2009), mesmo em reas pouco estudadas, como a biogeografia marinha. Esse ramo da biogeografia vem sendo foco de muito interesse atual, principalmente devido s crescentes preocupaes com perdas

de habitats e conservao ambiental. A biogeografia compreende o estudo da histria dos seres vivos e sua distribuio geogrfica no espao (Morrone e Crisci, 1995; Crisci e col., 2000), podendo ser dividida em dois principais ramos: a biogeografia histrica e a biogeografia ecolgica. A biogeografia histrica enfoca o efeito dos eventos de grande escala temporal (e.g., evolutivos, tectnicos) sobre os padres de distribuio e histria das espcies e txons supra-especficos (Nelson e Platnick, 1981; Humphries e Parenti, 1999; Crisci e col., 2000; Morrone, 2009). J a biogeografia ecolgica analisa padres nos nveis populacional e especfico, enfatizando os efeitos dos processos ecolgicos (e.g., temperatura, umidade, salinidade, disponibilidade de alimento) que ocorrem em escalas mais curtas de tempo (Nelson e Platnick, 1981; Cox e Moore,

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Miranda & Marques: Abordagens atuais em biogeografia marinha estudos biogeogrficos. O primeiro obstculo relaciona-se confiabilidade das identificaes das espcies e, consequentemente, determinao dos pontos geogrficos com a presena real de um determinado txon. O segundo obstculo a ausncia de cladogramas no nvel especfico que permitam a inferncia das distribuies em um contexto filogentico, mesmo que haja dados fidedignos sobre a distribuio dos txons. Assim, os estudos taxonmicos e filogenticos amplos e de qualidade so condies essenciais para anlises de distribuio geogrfica e inferncias de reas de endemismo e traos generalizados, tanto para a biota como um todo como para comunidades especficas. Homologia biogeogrfica primria e barreiras geogrficas no ambiente marinho Estudos na rea marinha precisam ser intensificados e focados sob uma tica evolutiva, e no simplesmente considerados como difceis ou impossveis, a ponto de se relegar a biogeografia apenas aos grupos continentais. Um exemplo notvel de aplicao de um enfoque biogeogrfico estrito o trabalho de van Soest e Hajdu (1997), o qual justamente conclama a necessidade de mais estudos na rea, mas este , sem dvida, uma exceo. Briggs (1974) foi um dos primeiros autores a delimitar e caracterizar zonas zoogeogrficas e provncias marinhas em nvel mundial, considerando-se padres de distribuio e ciclo de vida de txons provenientes de plataformas continentais, regies de mar aberto e de profundidade. Apesar da abordagem baseada em centros de origem, a importncia histrica deste trabalho est no pioneirismo relacionado descrio e sistematizao dos conceitos em biogeografia marinha, os quais comumente eram apontados de forma fragmentada em estudos de outras reas. Como ressaltado pelo autor, o acmulo de conhecimentos em biologia marinha ainda escasso, principalmente devido grande extenso territorial dos oceanos, sua tridimensionalidade e hostilidade de alguns ambientes, os quais dificultam as atividades observacionais humanas, tais como, as regies de profundidade e de mar aberto. Atualmente, os estudos em biogeografia marinha concentram-se, em sua maioria, na caracterizao de padres de distribuio geogrfica (e.g., Anderson e col., 2009; Gibbons e col., 2010a, b; Olu e col., 2010) e na delimitao de

1993, Morrone, 2009). O problema dessa separao est na pouca interao entre essas duas vertentes e isso se reflete em uma predominncia de estudos narrativos sobre os analticos, o que pode gerar concluses baseadas apenas em divergncias de opinies, no comparveis em sua essncia, e no baseadas em metodologias rigorosas de estudo (Morrone e Crisci, 1995; Crisci e col., 2000). Historicamente, a disperso e a vicarincia so os principais modelos de explicao para a distribuio dos organismos e, consequentemente, os principais causadores de oposies de ideias em biogeografia histrica (Morrone e Crisci, 1995; Morrone, 2009). A ideia de Hennig, de que tanto a disperso quanto a vicarincia podem explicar a distribuio dos organismos, associada anagnese, cladognese e paleogeografia, originou a biogeografia filogentica, a qual estuda a histria dos grupos monofilticos hierrquicos no tempo e no espao (Brundin, 1981). Contraposta biogeografia filogentica, a pan-biogeografia considera a vicarincia como principal modelo explicativo para a distribuio dos organismos, sendo a histria geolgica da Terra o principal fator para explicar os padres de subdiviso e isolamento das biotas (Croizat, 1958). A unio das ideias de Hennig e Croizat permitiu o surgimento da biogeografia cladstica, a qual relaciona as espcies com suas reas de distribuio por meio do uso de cladogramas (Cox e Moore, 1993; Morrone e Crisci, 1995) buscando, assim, uma compreenso filogentica para as reas ocupadas pelos txons. Estudos biogeogrficos iniciam-se por meio de anlises de reas de distribuio geogrfica (Crisci e col., 2000), as quais tm as reas de endemismo ou os traos generalizados como unidades bsicas de estudo, tambm denominadas hipteses de homologia biogeogrfica primria (Morrone, 2001, 2009). Estas hipteses esto relacionadas pan-biogeografia de Croizat (1958), na qual os txons esto integrados espao-temporalmente numa mesma biota, ou seja, possuem uma histria biogeogrfica comum. O teste cladstico para os componentes biticos identificados (i.e., para as hipteses de homologia biogeogrfica primria) constitui a homologia biogeogrfica secundria, a qual corresponde o principal objetivo da biogeografia cladstica (Morrone, 2001, 2004, 2009). Dificuldades taxonmicas, independentes do domnio ambiental de interesse, seja esse terrestre ou marinho, constituem entraves aos

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia homologias biogeogrficas primrias (i.e., reas de endemismo ou traos generalizados). Os estudos em homologia biogeogrfica primria esto particularmente mais direcionados inferncia e delimitao de reas de endemismo por meio de mtodos de parcimnia, principalmente em regies austrais, tais como o sudeste do Pacfico e continente antrtico (viz., Glasby e Alvarez, 1999; Moreno e col., 2006; Marques e Pea Cantero, 2010). So poucos os estudos que empregam traos generalizados na delimitao de reas de endemismo (e.g., Hajdu, 1998; Vargas e col., 2008) ou outras metodologias pan-biogeogrficas para a reconstruo da histria de reas no ambiente marinho (e.g., Myers e Lowry, 2009). Estudos comparando diferentes metodologias aplicadas na definio de reas de endemismo marinhas so preliminares e raros (Vargas e col., 2008), provavelmente por exigir uma grande quantidade de registros taxonmicos fidedignos com dados georreferenciados, o que no ocorre na maioria das bases de dados disponveis atualmente. Isso demanda que o pesquisador realize todo o trabalho taxonmico preliminar e bsico para estas inferncias. Em biogeografia histrica marinha, o nmero de estudos at menor que a definio de homologias primrias. Alguns exemplos so Garraffoni e col. (2006) com o uso de anlise de parcimnia de endemicidade (PAE) na delimitao de padres biogeogrficos mundiais para espcies de terebeldeos e van Soest e Hajdu (1997), que aplicam diferentes metodologias de biogeografia cladstica (anlise de componentes, anlise de parcimnia de Brooks e anlise de enunciados de 3-reas) para a construo de cladogramas gerais de rea em nvel mundial para espcies de esponjas. Pelo exposto, podemos supor que a compreenso sobre a distribuio geogrfica de txons marinhos no uma tarefa simples. A inexistncia de estudos em biogeografia para a maioria dos grupos marinhos pode ser creditada ao fato de que a ideia de evoluo biolgica conjunta evoluo geolgica/ambiental no to evidente no meio marinho, seja por fatores biolgicos ou fsicos. Entre os fatores biolgicos, h uma compreenso comum de que existe amplo potencial de disperso no ambiente marinho, causado pelo fato de que a maioria dos organismos possui estgios dispersivos em seus ciclos de vida (sejam esses larvas, como ocorre em decpodes, ou adultos, como em hidrozorios), alm da intensa e histrica forsia

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humana (por meio de fouling, gua de lastro de navios, etc.). O estudo dos ciclos de vida das espcies um aspecto pouco explorado e de suma importncia para a compreenso da evoluo no tempo e espao, uma vez que abordagens biogeogrficas no podem negligenciar a relao entre a biologia dos grupos e suas reas de endemismo. Um exemplo neste sentido Gibbons e col. (2010a), que relacionaram dados de riqueza, distribuio geogrfica e estratgias de ciclo de vida dentre os Hydrozoa, e concluem que os txons holoplanctnicos possuem maior capacidade de disperso em relao aos bentnicos. Posteriormente, Gibbons e col. (2010b) novamente usam dados de presena/ausncia de espcies de Hydrozoa associados a diferentes estratgias de ciclo de vida desse grupo para concluir que os txons holoplanctnicos apresentam menor estrutura biogeogrfica em relao aos txons bentnicos. Ambos os estudos corroboram o paradigma clssico marinho da maior distribuio geogrfica em grupos com maior potencial dispersivo. Dentre os fatores fsicos, h uma dificuldade inerente em se compreender a vicarincia no ambiente marinho, ou seja, se delimitar a existncia de barreiras histricas ou atuais que determinaram a cladognese dos grupos (Myers, 1997; Heads, 2005). Porm, do ponto de vista terico (viz., Nelson e Platnick, 1981), no h razo para descartar o modelo vicariante como fator explicativo para compreender os padres de distribuies dos organismos marinhos. Heads (2005) critica justamente o amplo uso do conceito de disperso de Darwin-Wallace em estudos do ambiente marinho, discutindo alternativas relacionadas pan-biogeografia de Croizat e, consequentemente, pressuposio do processo de vicarincia como principal fator responsvel pelo estabelecimento do endemismo em uma determinada rea. Atualmente, observa-se que inferncias sobre a distribuio de organismos marinhos experimentam, em grande medida, uma ausncia de metodologia analtica biogeogrfica formal, estando, portanto, toda a disciplina em um estgio anterior prpria elaborao dos padres e/ou de artefatos perpetuveis concertados de distribuio. Como ressaltado por Myers (1997), embora ainda no compreendamos corretamente o funcionamento das barreiras geogrficas no ambiente marinho, sua existncia pode ser evidenciada por meio da descontinuidade que elas produzem na distribuio das esp-

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Miranda & Marques: Abordagens atuais em biogeografia marinha biogeografia marinha usam as metodologias biogeogrficas tradicionais que foram primariamente propostas para txons terrestres, seja na rea de pan-biogeografia ou de biogeografia cladstica. Particularmente para as reas de endemismo, vrios mtodos foram propostos para sua identificao, tais como modelos nulos (Mast e Nyffeler, 2003; Giokas e Sfenthourakis, 2008), agrupamentos de reas (Harold e Mooi, 1994; Deo e DeSalle, 2006), anlises de parcimnia (Rosen, 1988; Morrone, 1994; Morrone e Escalante, 2002) e algoritmos particulares de otimizao (Szumik e col., 2002; Szumik e Goloboff, 2004). Nenhuma dessas metodologias leva em considerao a complexidade e tridimensionalidade do ambiente marinho e suas idiossincrasias abiticas, tais como regimes de correntes ocenicas, temperatura, salinidade, profundidade, entre outras. A profundidade, por exemplo, uma das variveis ambientais que mais influencia na composio de comunidades marinhas. Para Okolodkov (2010), por exemplo, a biogeografia marinha deveria estar dividida em biogeografia do pelagial e biogeografia do bentos, sendo que a biogeografia do pelagial poderia ainda estar dividida em biogeografia ocenica e biogeografia costeira. Essa separao no sem sentido, j que em uma mesma coluna dgua poderia se encontrar, por exemplo, uma rea de endemismo bentnica a 2.000m de profundidade e outra planctnica, nos primeiros 20m de profundidade que, inclusive, podem ser baseadas nos mesmos txons. Novamente, determinante se compreender a distribuio das espcies (e suas fases) marinhas sob a tica das mltiplas biologias encerradas no ambiente. As correntes e massas de gua ocenicas tambm so variveis importantes na determinao da distribuio de organismos marinhos. A presena de uma espcie (ou um conjunto delas) em determinado ponto do litoral sudeste do Brasil, por exemplo, poderia simplesmente ser devido penetrao de uma massa de gua profunda que flui do litoral argentino em direo ao Brasil em uma determinada poca do ano, possibilitando o estabelecimento dessa comunidade de espcies tpicas do litoral argentino no litoral sudeste do Brasil, inclusive com distribuies aparentemente descontnuas. Assim, o possvel estabelecimento de uma rea de endemismo devido presena dessa espcie, por exemplo, no poderia ser considerada

cies. Essa incompreenso sobre barreiras pode ser creditada maior complexidade dos ecossistemas marinhos, os quais so caracterizados por vrios regimes de correntes e frentes ocenicas, diferenas de temperatura, salinidade, profundidade, gradientes latitudinais, relevo e composio de fundo, alm das distintas comunidades que se estabelecem de acordo com as condies abiticas de cada local (viz., Acha e col., 2004; Lucas e col., 2005, para regimes ocenicos no Atlntico sul). Desta forma, uma varivel ambiental que pode funcionar como barreira geogrfica para uma comunidade de uma rea (e.g., tipo de substrato e/ou composio de fundo ocenico para os hidrides bentnicos do sudoeste do Atlntico), pode no ter qualquer influncia para outra comunidade que ocupa esta mesma rea e que seja influenciada por outras variveis ambientais (e.g., temperatura e luminosidade da coluna dgua para o fitoplncton do sudoeste do Atlntico). Assim, fica evidente que barreiras atuam sobre biologias uniformes dos organismos marinhos, e no sobre txons ou sobre a biota como um todo. Entretanto, abordagens relacionadas existncia de barreiras biogeogrficas marinhas tm sido mais frequentes na ltima dcada (viz., Myers, 1997; McCartney e col., 2000; Heads, 2005), assim como outros estudos em biogeografia marinha (viz. Engle e Summers, 2000; De Grave, 2001; Garraffoni e col., 2006; Moreno e col., 2006; Winfield e col., 2006; Myers e Lowry, 2009; Marques e Pea Cantero, 2010). Em um estudo recente, Olu e col. (2010) demonstraram que a profundidade a varivel determinante da estrutura da comunidade da megafauna de reas mais profundas (abaixo dos 330m) da regio Atlntica-Equatorial e, portanto, atua como barreira para a distribuio dessas espcies. Mas este tipo de abordagem uma exceo nos estudos biogeogrficos marinhos. Metodologias de anlises biogeogrficas e suas relaes com o ambiente marinho No h metodologias estritas ou nicas para anlises biogeogrficas no ambiente marinho. Como consequncia, at o momento, a maior parte das propostas de provncias marinhas continua sendo baseada em cenrios interpretativos/narrativos (e.g., Briggs, 1974; Palacio, 1982) ou em revises da literatura (e.g., Spalding e col., 2007), sem base metodolgica e analtica estrita. Os poucos estudos existentes em

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia temporalmente permanente, nem poderia envolver toda a rea entre o sudeste do Brasil e Argentina o correto seria interpret-la como sazonal e ligada ao movimento da corrente ocenica responsvel por sua existncia no sudeste do Brasil. Essas consideraes no implicam que as metodologias tradicionais de estudos em biogeografia devam ser simplesmente abandonadas ou descartadas nos estudos de biogeografia marinha. Apenas alertam para a necessidade de uma compreenso e anlise que levem em considerao estes aspectos nicos do ambiente. Uma rea de endemismo proposta para o meio do Atlntico, por exemplo, faz sentido se tiver tambm sua posio na coluna dgua localizada, e no simplesmente ser considerada como bidimensional. Ainda, se por acaso essa rea for comparada ou discutida em relao de outras comunidades, essas discusses devem ser feitas sempre levando-se em considerao a batimetria, ou a massa dgua nica ou predominante das regies, por exemplo. Desta forma, as metodologias biogeogrficas tradicionais podem e devem ser empregadas em biogeografia marinha, mas isso deve ser feito com cautela, sempre se considerando a tridimensionalidade do ambiente marinho e as variveis ambientais que podem atuar na distribuio geogrfica das espcies. Esses cuidados e prevenes so importantes para o aprimoramento, adequao e uso das metodologias biogeogrficas em ambientes complexos e diferenciados, tal como o ambiente marinho, e resultaro em padres mais congruentes e melhor descritores do ambiente. O cenrio atual dos estudos em biogeografia marinha Atualmente, a atividade relacionada biodiversidade marinha tem incentivado a criao de bases de dados, aumento e organizao de colees de museus, formao de taxonomistas, entre outros (viz., ODor e col., 2010). Essas medidas so importantes como base para o desenvolvimento de estudos biogeogrficos com novas abordagens e tambm para criar um arcabouo para outras disciplinas, tais como, conservao, ecologia, filogeografia, gentica, entre outras. A existncia de uma maior diversidade de filos marinhos em relao aos terrestres (Myers, 1997; Okolodkov, 2010) no implica em uma maior quantidade satisfatria de revi-

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ses sistemticas para os txons marinhos, envolvendo desde o levantamento de fauna/flora (seja por coleta em campo e/ou colees de museus), mapeamento de distribuies geogrficas e construo de filogenias. No Brasil, por exemplo, h uma escassez de filogenias no nvel especfico, mesmo para os txons marinhos com fauna melhor conhecida (e.g., Copepoda, Chaetognata; viz., Migotto e Marques, 2006), o que dificulta a elaborao de hipteses de homologia biogeogrfica secundria. Dessa forma, podemos afirmar que h uma necessidade urgente de estudos taxonmicos para organismos marinhos antes da delimitao de homologias biogeogrficas. Com relao rea de conservao, estudos e classificaes biogeogrficas dos ecossistemas so fundamentais para o estabelecimento de reas de proteo no ambiente marinho, principalmente pela representatividade desse ambiente ser subestimada em relao ao que existe mundialmente para outras regies (Spalding e col., 2007). Lourie e Vincent (2004) apontam e discutem cinco principais reas nas quais a biogeografia pode contribuir para estudos em conservao: (1) mapas de distribuio geogrfica das espcies, (2) modelos de distribuio, (3) classificaes biolgicas adequadas para a identificao de reas, (4) identificao dos processos que determinam e mantm as distribuies das espcies e (5) ferramentas adequadas para analisar os dados, e todas estas se aplicam ao ambiente marinho. Whittaker e col. (2005) faz uma reviso crtica s aplicaes de alguns aspectos da biogeografia em estudos de conservao e afirma que a cincia biogeogrfica ainda pobre dentro da rea de biologia da conservao, sendo uma Cinderella within Conservation Biology (Whittaker e col., 2005:3). Entretanto, recentemente, o nmero de estudos em biogeografia da conservao vem aumentando (e.g., Lourie e Vincent, 2004; Leslie, 2005), incluindo estudos que apresentam classificaes biogeogrficas baseadas na literatura para reas costeiras marinhas (e.g., Spalding, 2007) com proposta de conservao de ambientes. Ainda assim, os ambientes para os quais existem estudos nessa rea relacionam-se, em sua maioria, s guas costeiras e de plataforma, para as quais a ateno e o interesse humano esto mais voltados (Kochin e Levin, 2003; Spalding, 2007). Como ressaltado por Kochin e Levin (2003), uma maior ateno e disponibilizao de recursos devem ser vol-

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Miranda & Marques: Abordagens atuais em biogeografia marinha marinha uma linha de pesquisa que, apesar de ainda apresentar estudos incipientes, est se desenvolvendo em sua teoria e mtodos, principalmente com os constantes incentivos em estudos de biodiversidade e conservao marinha. Agradecimentos A Silvio Nihei pelo convite em participar deste nmero. Aos colegas Gabriel Genzano (Universidad Nacional de Mar del Plata, Argentina) e Hermes Mianzan (Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero, Argentina) pelas constantes colaboraes nesta rea de estudo. Aos dois revisores annimos pelos comentrios e sugestes para a melhoria do texto. TPM teve apoio financeiro da FAPESP (Proc. 2006/582260, 2010/06927-0), CAPES-PROAP e CNPq (Proc. 142269/2010-7); ACM teve apoio financeiro da FAPESP (Proc. 2004/09961-4, 2010/523246, 2011/50242-5), CNPq (557333/2005-9, 305735/2006-3, 490348/2006-8, 562143/2010-6, 563106/2010-7) e CAPES (PRODOC e PROCAD). Contribuio dos autores Ambos os autores desenvolveram as ideias, contedo e discusses do texto. Bibliografia
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tados aos estudos no ambiente marinho, para que as falhas e problemas encontrados nessa linha de pesquisa possam ser resolvidos urgentemente. Consideraes finais A biogeografia uma cincia que tem se desenvolvido amplamente nos ltimos anos, principalmente com relao s diferentes reas em que pode ser aplicada e s diferentes metodologias propostas (e.g., Brooks, 1981; Nelson e Platnick, 1981; Rosen, 1988; Harold e Mooi, 1994; Morrone, 1994; Nelson e Ladiges, 1996; Szumik e col., 2002; Mast e Nyffeler, 2003; Szumik e Goloboff, 2004; Porzecanski e Cracraft, 2005; Deo e DeSalle, 2006; Giokas e Sfenthourakis, 2008). A ausncia de uma teoria biogeogrfica unificada e a ampla variedade de metodologias contribuem com a existncia de pensamentos opostos e extremos nesta linha de pesquisa (Morrone, 2009). A biogeografia marinha o ramo temtico da biogeografia que detm o menor nmero de estudos e metodologias desenvolvidas. Como ressaltado por Tronolone (2008), o conhecimento atual existente para o ambiente marinho concentra-se nos nveis trficos de topo, devido principalmente importncia econmica direta desses organismos. Essa situao agrava-se com a existncia de poucos taxonomistas em muitos grupos marinhos (Marques e Lamas, 2006; Migotto e Marques, 2006), dificultando a existncia de conhecimentos suficientes da taxonomia, distribuio geogrfica e relaes de parentesco da fauna/flora marinha, os quais so a base para o desenvolvimento de estudos biogeogrficos. Entretanto, atualmente, incentivos para o aumento dos conhecimentos na rea marinha so mais frequentes (viz. ODor e col., 2010), incluindo estudos em conservao (Amaral e Jablonski, 2005; Leslie, 2005; Anderson e col., 2009) e em biogeografia da conservao (Lourie e Vincent, 2004; Leslie, 2005; Whittaker e col., 2005). Desta forma, como ressaltado por Crisci e col. (2000), os conflitos existentes entre as diferentes linhas de pensamento em biogeografia so comuns e devem ser enfrentados para se encontrar uma soluo. Um primeiro passo seria uma maior integrao entre a biogeografia ecolgica e histrica, j que tanto os fatores ecolgicos quanto os histricos so importantes na determinao/modulao dos padres de biodiversidade (Morrone, 2009). A biogeografia

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia


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Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia: 49-55

Opinio

Gareth Nelson: os desafios atuais e o futuro da biogeografia


George M. T. Mattox
Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
Resumo. A distribuio dos organismos tem chamado a ateno dos cientistas desde muito tempo. Grandes naturalistas preocuparam-se em estudar seus grupos de interesse e descrever padres geogrficos, evocando disperso para explicar sua distribuio. O advento da sistemtica filogentica na dcada de 60 representou uma mudana de paradigma na biogeografia incorporando o conceito de vicarincia, processo pelo qual grupos de organismos so isolados e sofrem diferenciao, fornecendo assim modelos testveis em biogeografia. Neste contexto apareceu Gareth Nelson, ictilogo norte-americano que contribuiu para o desenvolvimento da Biogeografia Cladstica, pautando suas bases tericas e propondo metodologias para seu estudo. Neste artigo, Nelson responde uma entrevista tangenciando alguns dos principais assuntos da biogeografia moderna como suas tendncias e futuro, interface com a conservao, e outras questes epistemolgicas. Palavraschave. Biogeografia histrica, cincia, distribuio dos organismos, histria da biologia, paradigma. Abstract. The distribution of organisms has captured the attention of scientists for a long time. Great naturalists studied their groups of interest and described geographic patterns, evoking dispersion to explain their distribution. The development of phylogenetic systematics in the sixties represented a paradigm shift for biogeography, incorporating the concept of vicariance, process through which groups of organisms are isolated and differentiate, providing testable models in biogeography. In this context emerged Gareth Nelson, a North-American ichthyologist that contributed to the development of Cladistic Biogeography, providing its theoretical basis and proposing methodologies for its study. Herein, Nelson answers an interview regarding some of the main topics in modern biogeography such as its tendencies and future, interface with conservation, among other epistemological questions. Key words. Distribution of organisms, historical biogeography, history of biology, paradigm, science.

Gareth Nelson: current challenges and the future of biogeography

Contato do autor: gmattox@ib.usp.br Recebido 20set10 Aceito 10set11 Publicado 07nov11

Os padres de distribuio de plantas e animais despertam o interesse da humanidade h muitos sculos (Lomolino e col., 2004). H pouco mais de 200 anos, por exemplo, Carolus Linnaeus (1709-1778) j se preocupava em explicar como as diferentes espcies de plantas e animais teriam chegado s suas atuais distribuies geogrficas, a partir da suposta Arca de No aps o dilvio bblico. Outros grandes nomes da Biologia seguiram esta linha de pesquisa, tentando entender a disperso das plantas e animais pelo globo. Incluem-se nesta lista pesquisadores como Georges-Louis Leclerc, o Conde de Buffon (1707-1788), Augustin de Candolle (1778-1841), Alexander von Humboldt (1769-1859), Sir Joseph Dalton Hooker (18171911), Philip L. Sclater (1829-1913), Charles Darwin (1809-1882), Alfred R. Wallace (18231913), Ernst Haeckel (1834-1919), Hermann von

Ihering (1850-1930) e Sven Ekman (1876-1964), dentre outros (Briggs e Humphries, 2004). Apesar da heterogeneidade de idias e paradigmas por trs destes naturalistas do passado, um denominador em comum a todos eles era o conceito de dispersialismo, no qual todas as plantas e animais atingiram seus atuais padres de distribuio exclusivamente atravs da disperso. Principalmente por causa disso, os estudos biogeogrficos destes pesquisadores ainda tinham uma conotao muito descritiva, ainda no pautada no teste de hipteses que permeia a cincia moderna. As dcadas de 50 e 60 foram palco de uma importante mudana de paradigma nos campos da biologia comparada, incluindo a biogeografia, com o advento da Sistemtica Filogentica atravs do famoso livro homnimo publicado pelo entomlogo alemo Willi Hennig

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Mattox: Gareth Nelson: os desafios atuais e o futuro da biogeografia o de toda uma biota (Funk, 2004). No contexto desta nova linha de pensamento, a distribuio atual dos organismos no era mais interpretada como resultado de mltiplos eventos de disperso, mas sim da fragmentao de distribuies de linhagens ancestrais de organismos que, ao se isolarem geograficamente, davam origem a novas linhagens ao longo do tempo geolgico. Este processo ficou conhecido como vicarincia. Era o ingrediente integrativo que faltava Biogeografia Filogentica de Hennig e Brundin. neste contexto que apareceu Gareth J. Nelson (Figura 1), um jovem ictilogo norte-americano do American Museum of Natural History de Nova Iorque que foi um dos responsveis por uma verdadeira revoluo na maneira de se encarar a biogeografia e os estudos sobre a distribuio dos organismos. Nelson se formou em 1962 pela Universidade de Chicago e obteve seu doutorado pela Universidade do Hawaii em 1966, mesmo ano em que o revolucionrio livro de Willi Hennig foi traduzido para o ingls. Especializou-se na sistemtica e taxonomia de Clupeiformes, a ordem de peixes que inclui anchovas e sardinhas, mas sua contribuio cientfica ictiologia extrapolou muito este grupo, tendo publicado importantes artigos sobre anatomia e sistemtica de diversas linhagens de peixes. Alm disso, desenvolveu bastante a teoria da sistemtica filogentica, tornando-se uma referncia nesta rea do conhecimento. Ao longo de sua carreira, a maior parte da qual desenvolvida na Diviso de Peixes do American Museum of Natural History de Nova Iorque, tornou-se membro de muitas sociedades cientficas importantes, como a Linnean Society of London, Society of Systematic Biologists e a Willi Hennig Society, e recebeu diversos prmios pela sua produtiva contribuio cincia (Annual Medal da Linnean Society of London, Stoye Award e Robert H. Gibbs Jr. Award da American Society of Ichthyologists and Herpetologists, dentre outros). Assim como na ictiologia e na sistemtica terica, Nelson trouxe uma importante contribuio biogeografia ao integrar as idias cladsticas de Hennig e Brundin ao conceito de panbiogeografia desenvolvido por Croizat (Funk, 2004). Nelson props que o mtodo desenvolvido por Hennig e Brundin fosse aplicado a diversos grupos com distribuies semelhantes, buscando-se a congruncia nos padres biogeogrficos e um melhor entendimento a cerca dos processos evolutivos que os geraram, o que ficou co-

(1966). A sistemtica filogentica trouxe uma nova metodologia para anlise de dados em biologia comparada que permitiu a incorporao de testes de hipteses s suas diversas reas como a anatomia comparada, a biogeografia e mesmo a gentica moderna. Apesar de Hennig j ter includo em seu livro as bases da sistemtica filogentica aplicada biogeografia, foi o entomlogo sueco Lars Brundin (1907-1993) que utilizou as idias de Hennig de forma mais ampla na biogeografia e formalizou o mtodo que ficou conhecido como Biogeografia Filogentica (Funk, 2004). Ainda assim, a aplicao do mtodo filogentico de Hennig e Brundin para se determinar a evoluo da distribuio dos organismos ao longo do tempo era limitada s anlises de grupos individualmente, j que no havia um mtodo para integrar a informao proveniente de grupos de organismos distintos (Nelson, 1969; Platnick e Nelson, 1978; Nelson e Platnick, 1981, Funk, 2004).

Figura 1. Fotografia de Gareth Nelson ( dir.) junto a Lars Brundin ( esq.), tirada por Christopher Humphries em 1988, prximo ao Museu Sueco de Histria Natural em Estocolmo (Naturhistoriska Riksmuseet). Imagem gentilmente cedida por G. Nelson, publicada originalmente em Nelson (2000).

Paralelamente a esta mudana de paradigma, surgia uma nova linha de pesquisa em biogeografia que permitia a anlise dos padres de distribuio de muitos grupos distintos de organismos: a panbiogeografia. Ela foi desenvolvida pelo botnico franco-italiano radicado na Venezuela Leon Croizat (e.g., Croizat, 1958; 1964), e utilizava a congruncia de distribuies de organismos diferentes com base na anlise de seus traos individuais para se obter um trao generalizado que representasse a distribui-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia nhecido mais tarde como Biogeografia Cladstica ou de Vicarincia (Nelson, 1974; Funk, 2004). Apesar dos processos de vicarincia (hipteses cientificamente testveis) representarem a principal linha de raciocnio deste paradigma, os processos de disperso tambm so includos na anlise como explicaes s excees da vicarincia. A partir da, houve um grande desenvolvimento de diferentes metodologias buscando este objetivo, e atualmente a biogeografia constitui um ramo multidisciplinar da cincia com uma profuso de mtodos abordando as mais diversas questes a cerca da distribuio dos seres vivos. Atualmente, Gareth Nelson pesquisador honorrio e professor de Sistemtica e Biogeografia no Departamento de Botnica da Universidade de Melbourne, Austrlia, onde tem desenvolvido muitos trabalhos abordando a biogeografia de plantas na regio do Pacfico em colaborao com sua colega de departamento e esposa, Dra. Pauline Ladiges. Recentemente, ele gentilmente concordou em participar de uma breve entrevista sobre suas impresses a cerca dos rumos que a biogeografia tem tomado nos ltimos anos e suas perspectivas para o futuro. Esta entrevista reproduzida abaixo, com o texto original em ingls transcrito no apndice. George Mattox: A regio neotropical conhecida por abrigar uma vasta diversidade de grupos animais e vegetais e tida como um dos lugares mais diversos do mundo. Como o senhor v o futuro da biogeografia no Neotrpico? Gareth Nelson: Tenho uma experincia limitada com organismos neotropicais, o que na ictiologia compreende uma rea de estudo especializada. Eu aprecio a vasta diversidade de grupos. Seu estudo agora buscado por cientistas locais, e no predominantemente por colonos. Acredito que o futuro da biogeografia ser realizado quase que completamente pelo estudo continuado do Neotrpico.

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sionado pela opinio de Wallace de 1863, pg. 234: para tais questes que o naturalista moderno coleta seu material; para isto que ele continua desejando adicionar aos tesouros aparentemente sem fronteiras de nossos museus nacionais, e no descansar satisfeito enquanto seu pas nativo, a distribuio geogrfica, e a quantidade de variao de cada coisa viva permanecerem imperfeitamente conhecidos. Ele encara cada espcie vivente de animal e planta como letras individuais que iro compor um dos volumes da histria de nossa terra; e, assim como algumas letras perdidas podem tornar uma sentena ininteligvel, a extino das numerosas formas de vida que o progresso do cultivo invariavelmente acarreta iro necessariamente obscurecer este incomensurvel registro do passado. portanto um importante objetivo, que deve ser imediatamente assegurado por instituies governamentais e cientficas, que em todos os pases tropicais colonizados por europeus sejam feitas as mais perfeitas colees possveis em todos os ramos da histria natural e depositadas em museus nacionais, onde estaro disponveis para estudo e interpretao. Se isto no for feito, futuras geraes certamente olharo para ns como pessoas to imersas na busca por riquezas, que se tornaram cegas para consideraes mais elevadas. Eles iro nos cobrar a culpa de ter permitido a destruio de alguns destes registros da Criao os quais tivemos o poder de preservar; e enquanto proferimos todas as coisas viventes como resultado direto e melhor evidncia de um Criador, ainda assim, e com estranha inconsistncia, vemos muitas delas perecerem irreversivelmente da face da terra, sem cuidado e desconhecidas (On the physical geography of the Malay Archipelago, J. Roy. Geogr. Soc. 33:217-234). No posso realmente melhorar isto.

George Mattox: As Naes Unidas decretaram que 2010 seria o ano internacional da biodiversidade. Quais as contribuies que a biogeografia pode trazer para a conservao das espcies? Gareth Nelson: Para mim, biogeografia e biodiversidade significam a mesma coisa. Conservao outra questo. Eu fiquei impres-

George Mattox: Historicamente, h uma separao entre a biogeografia histrica e ecolgica, tanto em seus objetivos quanto nos pesquisadores que as praticam (e.g., Crisci, 2001). No entanto, tem-se havido um esforo para integrar estas duas reas do conhecimento. Como o senhor enxerga esta integrao? Gareth Nelson: Esta uma rea problemtica na qual no posso afirmar ter tido muitas idias. Sou ctico em relao integrao e sntese, talvez por causa da nova sntese relacionada sistemtica. Vejo ecologia e histria como pes-

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Mattox: Gareth Nelson: os desafios atuais e o futuro da biogeografia George Mattox: Atualmente, h uma ampla gama de mtodos analticos em biogeografia histrica, muitos deles com pontos fortes, mas tambm com algumas limitaes. O senhor acredita que h um mtodo mais eficiente para abordar questes biogeogrficas ou que a aplicao de mtodos distintos, mesmo que pautados em alicerces filosficos diferentes, deve ser buscada? Gareth Nelson: As pessoas sempre iro variar em sua abordagem pesquisa nestas questes. Atualmente, um dos principais problemas diz respeito datao de tempos de divergncia. H uma diversidade de mtodos aqui, e muitas estimativas diferentes so possveis com base nos mesmos dados sobre relaes e distribuies geogrficas. Um autor recente reclamou que panbiogegrafos no acreditam em relgio molecular, como se devessem acreditar. Relevantes a esta discusso so as observaes de J.B.S. Haldane (1930, The duty of doubt, p. 224): a cincia deve seu maravilhoso progresso em grande parte ao hbito de questionar todas as teorias, mesmo aquelas sobre as quais uma ao fundada. O mote da Royal Society, Nullius in verba, que pode ser parafraseada como No aceitamos a palavra de ningum, uma regra slida. [...] O exemplo da cincia mostra que isto no um limite ao.

quisas com diferentes interesses, que fazem diferentes sries de perguntas, paralelamente s noes de estaes e habitaes de Candolle.

George Mattox: Em 1978, o senhor afirmou que a biogeografia era uma disciplina estranha o que se refletia na falta de departamentos ou institutos de biogeografia e na inexistncia de professores, curadores e profissionais desta rea do conhecimento (Nelson, 1978). O senhor enfatizou a falta de porta-vozes da biogeografia. Em sua opinio, este problema ainda persiste hoje em dia e por qu? Gareth Nelson: Atualmente h muito interesse pela biogeografia, mas ainda poucos biogegrafos profissionais. Croizat foi uma das poucas pessoas na histria a levar a disciplina a srio. Ainda assim, seu nome se tornou um termo de abuso hoje em dia. Sei que nos pases latinos a histria das idias em geral e particularmente na biogeografia so levadas a srio. Por outro lado, so menos consideradas no mundo anglofnico, em que a histria das coisas parece mais esquecida na presso da pesquisa moderna. Eu revisei o pequeno livro texto de Robert MacArthur Geographical Ecology (1972). No prefcio ele afirma: O estudante que aprender tanto a matemtica quanto a leitura da bibliografia para completar um curso anual, estar pronto para fazer sua prpria pesquisa. Acredito que nossas universidades de maior vanguarda vem seu papel como determinante no que pode ser ignorado de forma segura, no caso de MacArthur a maior parte da biogeografia.

George Mattox: O senhor possui uma vasta produo cientfica no campo da sistemtica e biogeografia de peixes. O que o levou a mudar o enfoque de sua linha de pesquisa da ictiologia para a biogeografia de plantas, mais recentemente? Gareth Nelson: A vida em Nova Iorque no fcil se voc tem que trabalhar para se sustentar. Permaneci durante trinta anos, os quais achei que foram duros o bastante. Alm disso, meu trabalho nos ltimos anos envolvia a contagem de caracteres mersticos em pranchas radiografadas de pequenos peixes (anchovas), o que era cansativo para os olhos. Havia me casado com Pauline Ladiges, uma australiana, em 1991, e em 1997 achei que era hora de me mudar para estar com ela.

George Mattox: Em seu artigo A decade of challenge: the future of biogeography, de 1985, o senhor afirmou que um dos principais objetivos da biogeografia nos dez anos seguintes seria contextualizar as importantes descobertas de Leon Croizat no paradigma cladstico. O senhor acha que, mais de duas dcadas depois, este objetivo tem sido alcanado? Gareth Nelson: No sei, mas os recentes artigos por Michael Heads, respeito da sistemtica molecular e biogeografia, tendem a esta realizao. Para ele, no entanto, tudo panbiogeografia. Eu no tenho um problema com isso, mas o aspecto cladstico era muito desaprovado por Croizat, que considerava Hennig um nazista por haver estado no servio militar e ter sobrevivido guerra.

George Mattox: Recentemente, tem havido um grande avano no desenvolvimento da biologia molecular, muitas vezes em detrimento de outras reas importantes como a taxonomia e a sistemtica mor-

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia folgica. Quais so as principais contribuies que a biologia molecular pode trazer para a biogeografia? Gareth Nelson: Novamente, os artigos de Michael Heads so relevantes. Estes se destacam na minha opinio. Ou talvez seja simplesmente porque sou mais familiarizados com eles pois geralmente tenho que revis-los para peridicos. Sinto-me obrigado, pois sem minhas revises geralmente positivas, o que seriam deles?

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dos os membros do Grupo de Discusso de Biogeografia, idealizado e mantido por alunos de ps-graduao dos diferentes departamentos do Instituto de Biocincias da USP. Bibliografia
Briggs, J. C. e Humphries, C. J. (2004). Early classics. Pp. 5-13. IN Lomolino, M. V., Sax, D. F. e Brown, J. H. (eds.). Foundations of biogeography. Chicago: The University of Chicago Press. Crisci, J. V. (2001). The voice of historical biogeography. Journal of Biogeography 28, 157-168. Croizat, L. (1958). Panbiogeography. Caracas: publicado pelo autor. Croizat, L. (1964). Space, time, form: the biological synthesis. Caracas: publicado pelo autor. Funk, V. A. (2004). Revolutions in historical biogeography. Pp. 647-657. IN Lomolino, M. V., Sax, D. F. e Brown, J. H. (eds.). Foundations of biogeography. Chicago: The University of Chicago Press. Hennig, W. (1966). Phylogenetic systematics. Urbana: University of Illinois Press. Lomolino, M. V., Sax, D. F. e Brown, J. H. (2004). Foundations of biogeography. Chicago: The University of Chicago Press. Nelson, G. (1969). The problem of historical biogeography. Systematic Zoology 18, 243-246. Nelson, G. (1974). Historical biogeography: an alternative formalization. Systematic Zoology 23, 555-558. Nelson, G. (1978). From Candolle to Croizat: comments on the history of biogeography. Journal of the History of Biology 11, 269-305. Nelson, G. (1985). A decade of challenge: the future of biogeography. Journal of the History of Earth Science Society 4, 187-196. Nelson, G. (2000). Ancient perspectives and influence in the theoretical systematics of a bold fisherman. The Linnean, Special Issue no. 2, Colin Patterson (19331998): a celebration of his life, 9-23. Nelson, G. e Platnick, N. I. (1981). Systematics and biogeography: cladistics and vicariance. Nova Iorque: Columbia University Press. Platnick, N. I. e Nelson, G. (1978). A method of analysis for historical biogeography. Systematic Zoology 27, 1-16.

George Mattox: E quais so as principais armadilhas que a biologia molecular impe aos praticantes da biogeografia? Gareth Nelson: A principal armadilha a fentica, reconhecida ou no, particularmente na datao molecular.

George Mattox: Para finalizar, o que o senhor diria aos estudantes de graduao e ps-graduao que esto iniciando seus estudos na biogeografia. Gareth Nelson: Penso que os estudantes se beneficiam por possurem razes no passado. Quando eu era responsvel por um curso de biogeografia, pedia que os estudantes fizessem seminrios orais curtos (15 minutos) sobre figuras histricas baseados em sua prpria leitura. Hoje em dia, isso muito fcil pois a Internet disponibiliza muito material histrico. Na biogeografia, h grandes realizaes no passado que tem um lugar de valor na cultura humana. Nada disso pode ser ignorado de forma segura. Agradecimentos O autor extremamente grato a Gareth Nelson por ter concedido esta entrevista e pela ateno desprendida durante o desenvolvimento do manuscrito. Sinceros agradecimentos a Silvio Nihei pela oportunidade de entrevistar Gareth Nelson, e pelas sugestes dadas s perguntas e ao manuscrito. As perguntas formuladas tambm se beneficiaram de conversas produtivas com Mrcio Bernardino da Silva. Agradecimentos tambm Mnica de Toledo-Piza pelo incentivo realizao deste trabalho e a Marcelo de Carvalho por sugestes ao manuscrito. Monique Nouailhetas Simon contribuiu com a reviso lingustica do texto. Em especial, a to-

Verso original da entrevista com Gareth Nelson

Apndice

Appendix
Original version of the interview with Gareth Nelson

George Mattox: The neotropical region is known to harbour a vast diversity of various groups of plants and animals, and is considered one of the most diverse places on earth. How do you see the future of biogeography in the neotropics? Gareth Nelson: I have limited experience with neotropical organisms, which in ichthyology comprise a specialized area of study. I appreciate the vast diversity of groups. Their study is now

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Mattox: Gareth Nelson: os desafios atuais e o futuro da biogeografia which I cannot claim much insight. I am skeptical about integration and synthesis, perhaps because of the new synthesis regarding systematics. Ecology and history I see as different research interests, which ask different series of questions, paralleling de Candolles notions of stations and habitations.

pursued by scientists in place, not predominantly by colonials. I suppose that the future of biogeography will be realized most completely through the continued study of the Neotropics.

George Mattox: The United Nations decreed that 2010 is the Year of Biodiversity. What contributions can biogeography bring to the conservation of species? Gareth Nelson: To me biogeography and biodiversity mean the same thing. Conservation is another matter. I was impressed with Wallaces assessment of 1863:234: It is for such inquiries the modern naturalist collects his materials; it is for this that he still wants to add to the apparently boundless treasures of our national museums, and will never rest satisfied as long as the native country, the geographical distribution, and the amount of variation of any living thing remains imperfectly known. He looks upon every species of animal and plant now living as the individual letters which go to make up one of the volumes of our earths history; and, as a few lost letters may make a sentence unintelligible, so the extinction of the numerous forms of life which the progress of cultivation invariably entails will necessarily render obscure this invaluable record of the past. It is therefore, an important object, which government and scientific institutions should immediately take steps to secure, that in all tropical countries colonized by Europeans the most perfect collections possible in every branch of natural history should be made and deposited in national museums, where they may be available for study and interpretation. If this is not done, future ages will certainly look back upon us as a people so immersed in the pursuit of wealth as to be blind to higher considerations. They will charge us with having culpably allowed the destruction of some of those records of Creation which we had in our power to preserve; and while professing to regard every living thing as the direct handiwork and best evidence of a Creator, yet, with a strange inconsistency, seeing many of them perish irrecoverably from the face of the earth, uncared for and unknown (On the physical geography of the Malay Archipelago, J. Roy. Geogr. Soc. 33:217-234). I cant really improve on that.

George Mattox: In 1978, you affirmed that biogeography was a strange discipline, reflecting in the absence of departments or institutes of biogeography, or in the lack of professors, curators and professionals of biogeography. You emphasized the lack of a spokesman in biogeography. In your opinion, has this scenario changed? Do these problems persist today and why? Gareth Nelson: Today there is much interest in biogeography, but still few of any professional biogeographers. Croizat was one of the few persons in history to have taken the subject seriously. Yet today his name has become a term of abuse. I know that in Latin countries the history of ideas, generally and in particular in biogeography, is taken seriously. Less so in the Anglophone world, where the history of things seems best forgotten in the press forward of modern research. I reviewed Robert MacArthurs small textbook on Geographical Ecology (1972). In the Preface he states: The student who both learns the mathematics and reads from the bibliography, to complete a years course, is ready to do research on his own. I came away with the idea that our foremost universities see their role as determining what can safely be ignored, in MacArthurs case most of biogeography.

George Mattox: In your article A decade of challenge: the future of biogeography, of 1985, you affirmed that one of the main objectives of biogeography in the subsequent ten years would be to place the important findings of Leon Croizat in the cladistic context. Do you think that, more than two decades later, this objective has been reached? Gareth Nelson: I dont know, but the recent papers by Michael Heads, respecting molecular systematics and biogeography, tend toward that realization. For him, however, it is all panbiogeography. I dont have a problem with that, but the cladistics aspect was anathemna to Croizat, who considered Hennig a nazi because Hennig was in the military and he survived the war.

George Mattox: Historically, there is a separation between a Historical Biogeography and an Ecological Biogeography, including their objectives and research groups practicing it. However, there have been efforts to integrate these two areas of knowledge. How do you see this integration? Gareth Nelson: This is a problematic area into

George Mattox: Today, there is a wide plethora of analytical methods in Historical Biogeography,

Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia many of them with strong points but also with a few limitations. Do you think that there is an ideal method to face biogeographic questions or that the application of different methods, even with distinct philosophical backgrounds, must be seeked? Gareth Nelson: People will always vary in their approach to research in these matters. Today, one main problem concerns dating of divergence times. There is a diversity of methods here, with the result that many different estimates are possible based on the same data regarding relationships and geographic distribution. One recent author complained that panbiogeographers do not believe in molecular clocks, as if they should so believe. Relevant here are remarks of JBS Haldane (1930, The duty of doubt, p. 224): science has owed its wonderful progress very largely to the habit of doubting all theories, even those on which ones action is founded. The motto of the Royal Society, Nullius in verba, which may be paraphrased We take nobodys word for it, is a sound rule. The example of science shows that it is no check on action.

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molecular biology can set against biogeography? Gareth Nelson: The main trap is phenetics, recognized or not, particularly in molecular dating.

George Mattox: At last, what would you like to say to undergrad and graduate students who are beginning their studies in biogeography? Gareth Nelson: I think that students benefit from having some roots in the past. When I was responsible for a biogeography course, I had the students give short oral reports (15 minutes) on historical figures, based on their own reading. Nowadays, this is very easy because the Internet makes available so much historical material. In biogeography there is significant past accomplishment, which has a place of value in human culture. None of it can safely be ignored.

George Mattox: You have a vast scientific production in the field of systematics and biogeography of fishes. What made you change the scope of your research line from ichthyology to biogeography of plants, more recently? Gareth Nelson: Life in New York City is not easy if you have to work for a living. I lasted thirty years, which I thought were enough. Also my work in my last years there involved counting meristic characters on x-ray plates of small fishes (anchovies), which was wearing on the eyes. Also I had married Pauline Ladiges, an Australian, in 1991, and in 1997 I thought it was time to move to be with her.

George Mattox: There has been a great development in molecular biology in the past years, sometimes to the detriment of other important fields such as taxonomy or morphological systematics. What are the main contributions that molecular biology can bring to biogeography? Gareth Nelson: Again relevant are the papers by Michael Heads. These stand out in my opinion. Or maybe it is just that I am more familiar with them because generally I have to review them for journals. I feel obliged, for without my generally positive reviews, what would become of them?

George Mattox: And what are the main traps that