Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Aproveitamento do Processo
de Fixao Biolgica de Nitrognio.

O nitrognio um dos nutrientes requeridos em maiores

quantidades pelas diversas culturas, especialmente as
leguminosas anuais produtoras de gros, em funo do
curto ciclo de cultivo e dos altos teores deste elemento
retirados pelos gros por ocasio da maturao. Cerca
de 102 kg desse elemento so retirados do ambiente na
colheita por uma populao de 250.000 plantas ha-1, no
perodo de maturao dos gros pelo feijoeiro. Trinta e
cinco quilos de nitrognio so exportados em cada
tonelada de gros produzida (Oliveira et al., 1996). As
principais fontes de nitrognio para a cultura do
feijoeiro so: o solo, atravs da decomposio da
matria orgnica e das rochas; a aplicao de adubos
nitrogenados e a fixao biolgica de nitrognio
atmosfrico, atravs da associao do feijoeiro com as
bactrias do grupo dos rizbios.

nitrogenados. Estima-se que sejam gastos seis barris de

petrleo para cada tonelada de NH3 sintetizada atravs
do processo industrial de fixao de nitrognio
(Hungria et al., 2001)

O uso de adubos nitrogenados em solos tropicais tem

ainda um custo ecolgico adicional, que so as grandes
perdas, em torno de 50% do total do adubo aplicado ao
solo, que ocorrem principalmente devido ao processo de
lixiviao, na forma de nitrato e escorrimento
superficial, provocado pela gua das chuvas e/ou
irrigao. O nitrognio perdido neste processo
altamente poluente, e, uma vez carreado para o lenol
fretico, provoca a contaminao dos aqferos
subterrneos, rios e lagos. Outras perdas de nitrognio
aplicado na forma de adubos ocorrem por
transformao em formas gasosas como
a amnia, que retornam atmosfera,
principalmente pelos processos de
...adubos nitrogenados
desnitrificao e volatilizao tal qual
em solos tropicais tem
ainda um custo ecolgico mencionado anteriormente.

Os solos tropicais brasileiros se

constituem numa fonte muito limitada
deste nutriente, uma vez que as nossas
condies de altas temperaturas e
umidade aceleram o processo de
decomposio da matria orgnica, adicional, que so as
O processo de FBN na natureza somente
liberando rapidamente o nitrognio e grandes perdas, em torno
pode ser efetuado por um grupo de
provocando sua posterior perda no perfil de 50% do total do adubo microrganismos que possuem uma
do solo atravs da lixiviao e, na forma aplicado ao solo,...
enzima, a nitrogenase, capaz de quebrar
gasosa, atravs da desnitrificao.
a ligao entre os tomos de nitrognio,
Sendo assim, os solos tropicais, de modo
transformando desta maneira a forma
geral, so muito pobres em nitrognio,
molecular (N2) em NH3, a qual
com teores mximos em torno de 0,3%,
facilmente absorvida pelas plantas. Os rizbios so
rapidamente esgotando-se aps poucos ciclos de
bactrias habitantes do solo que promovem essa reao
cultivo, caso no haja reposio.
em ntima associao com as razes das plantas, nas
A maior reserva de nitrognio da natureza encontra-se
quais induzem a formao de estruturas especializadas
no ar, o qual contm cerca de 80% deste elemento na
chamadas de ndulos. No interior dos ndulos est o
forma gasosa (N2), no assimilvel pelas plantas. O
stio de atividade da nitrogenase, que utiliza os
processo de fixao de nitrognio, ou seja, a
produtos da fotossntese da planta hospedeira como
transformao deste gs em amnia (NH3), composto
fonte de energia. Esta relao entre a planta e o rizbio
que pode ser prontamente absorvido pelas razes das
chamada de simbiose, pois beneficia a ambos os
plantas, requer um grande gasto de energia, uma vez
parceiros. O rizbio utiliza as fontes de energia da
que a ligao qumica entre estes tomos muito forte.
planta para sua manuteno e multiplicao, e a planta
A energia necessria para romper esta ligao pode ser
aproveita o nitrognio fixado diretamente nas razes,
oriunda de fontes biolgicas, como no caso da FBN, ou
distribuindo-o para os demais rgos, aps sua
de fontes energticas no renovveis, como ocorre no
incorporao em diversas formas de nitrognio
processo industrial de produo dos adubos
orgnico.
1

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Os solos, de maneira geral, possuem uma populao

natural de rizbios capaz de nodular o feijoeiro.
Entretanto, esses rizbios nativos nem sempre so
eficientes no processo de FBN, apesar de, muitas vezes,
induzirem a formao de um grande nmero de ndulos.
A maximizao da simbiose poder ser alcanada
atravs da inoculao de estirpes de rizbio de
comprovada eficincia nas sementes do feijoeiro por
ocasio da semeadura.

O rizbio utiliza as fontes de energia da

planta para sua manuteno e
multiplicao, e a planta aproveita o
nitrognio fixado diretamente nas razes,
distribuindo-o para os demais rgos, aps
sua incorporao em diversas formas de
nitrognio orgnico.

Fundamentos da
Fixao Biolgica de Nitrognio

Para que ocorra a formao do ndulo, necessrio que

haja uma perfeita interao entre a planta e a bactria
durante uma srie de etapas seqenciais. Esta interao
mediada por sinais moleculares, ou seja, compostos
qumicos exsudados por ambos os parceiros, os quais
resultam na ativao dos genes da planta e da bactria
envolvidos na simbiose.

Inicialmente o rizbio atrado at as razes da planta

hospedeira, numa srie de eventos iniciais chamados de
estgio pr-infeco. Neste estgio inicia-se a
comunicao molecular entre a planta e bactria,
quando so decifrados pela bactria os cdigos
enviados pela hospedeira. Este cdigo composto de
diferentes substncias exsudadas pelas razes da
hospedeira, como carboidratos, aminocidos, alm de
compostos fenlicos (flavonides) que compem um
gradiente qumico na rizosfera, resultando na atrao
da bactria at a superfcie radicular, fenmeno
conhecido como quimiotaxia. Na superfcie radicular, o
rizbio prolifera e adere s clulas do plo ou outras da
epiderme radicular. O mecanismo de infeco das
clulas da raiz, evento que ocorre logo aps o processo
de adeso, varia conforme a planta hospedeira. Pode
haver penetrao atravs dos espaos intercelulares na
epiderme ou lamela mdia, como em amendoim
(Arachis), ou estilosantes (Stylosanthes spp) ou atravs
dos plos radiculares, como o caso do feijoeiro. Neste
caso, o rizbio induz um pronunciado encurvamento dos
plos em crescimento, iniciando um foco de infeco no
ponto de encurvamento e o desenvolvimento de uma
estrutura tubular, o cordo de infeco, que cresce
atravs da clula do plo radicular e, a seguir, dentro do
crtex radicular onde se ramifica.

Ndulo - fases da formao.

1
2
3
4
5
6
7
8

Liberao de flavonides pelas razes da planta;

Quimitaxia do rizbio em direo superfcie das razes;
Proliferao do rizbio na rizosfera e induo da diferenciao do
primrdio do ndulo;
Aderncia do rizbio s razes;
Diferenciao do meristema secundrio do ndulo (conexo
vascular);
Encurvamento do plo radicular e formao da via de infeco;
Mltipla infeco das clulas do ndulo e crescimento do ndulo;
Crescimento do ndulo, diferenciao dos bacteriides e comeo
da fixao simbitica de Nitrognio.

Paralelamente ao processo de infeco, ocorre a

induo de diviso celular nas clulas do crtex e a
2

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

formao do primrdio nodular, cujo desenvolvimento

d origem ao novo rgo, o ndulo. O tipo de ndulo,
sua ontogenia, morfologia, anatomia e tipo de
desenvolvimento caracterstico de cada hospedeira.
Como pode ser observado na Figura 1 , a espcie
Rhizobium tropici forma ndulos arredondados em
feijoeiro e alongados, na forma de dedos, em leucena
(Leucaena leucocephala). Todo este controle por conta
da planta hospedeira indica que esta possui a
informao gentica para a infeco e nodulao,
cabendo bactria o papel de colocar toda esta
programao simbitica em funcionamento. A
colorao rsea interna dos ndulos indica que o
processo de fixao biolgica est ocorrendo
plenamente, devendo-se tal colorao presena de um
composto chamado leghemoglobina, responsvel pelo
transporte do oxignio necessrio para a atividade
respiratria do rizbio (Figura 2). Este composto carreia
o oxignio de uma forma combinada, similar ao que
ocorre na nossa corrente sangunea. Desta maneira, o
oxignio no fica livre no interior do ndulo, onde
poderia inibir a atividade da nitrogenase, que sensvel
presena deste gs.

Fbio M. Mercante

... amarelecimento inicial das folhas de

feijoeiro, tpico de deficincia de
nitrognio. No entanto, por volta dos 15 a
17 dias aps a emergncia, este
amarelecimento desaparece, indicando que
o processo de inoculao est ocorrendo a
contento. Atualmente, no se recomenda a
adubao inicial com nitrognio, a
chamada "dose de arranque", uma vez que
doses to baixas quanto 15 kg de
nitrognio ha-1 podem inibir a formao
dos ndulos e comprometer o sucesso da
inoculao.

Uma vez que o nitrognio proveniente da atividade de

FBN depende inicialmente da formao dos ndulos
radiculares, ou seja, no se encontra prontamente
disponvel para absoro pela planta, pode ocorrer, em
solos pobres em nitrognio, um amarelecimento inicial
das folhas de feijoeiro, tpico de deficincia deste
nutriente. No entanto, por volta dos 15 a 17 dias aps a
emergncia, este amarelecimento desaparece,
indicando que o processo de inoculao est ocorrendo
a contento. Atualmente, no se recomenda a adubao
inicial com nitrognio, a chamada "dose de arranque",
uma vez que doses to baixas quanto 15 kg de
nitrognio ha-1 podem inibir a formao dos ndulos e
comprometer o sucesso da inoculao.

Fbio M. Mercante

Fig. 1. Ndulos em razes de leucena (A) (Leucaena leucocephala L.)

e feijoeiro (B) (Phaseolus vulgaris L.) formados pela estirpe CIAT
899 (BR 322) de Rhizobium tropici.

A simbiose feijoeiro-rizbio considerada muito

sensvel presena de nitrognio no solo.

Fig. 2. Foto de ndulo de feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.)

mostrando o interior de cor rsea/avermelhada, indicativa da
atividade de fixao biolgica de nitrognio.

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Progresso na Eficincia
do Inoculante para o Feijoeiro
Decepo no passado de muitos agricultores com o uso de inoculante em feijo.

O feijoeiro considerado um hospedeiro promscuo, ou

seja, uma grande diversidade de espcies so capazes
de formar associaes de eficincia varivel com esta
espcie. A taxonomia do rizbio de feijoeiro apresentou
uma grande evoluo nos ltimos anos, sendo que
atualmente pelo menos cinco espcies distintas so
reconhecidas como simbiontes desta planta, R.
leguminosarum bv. phaseoli (Jordan, 1984); R. tropici
(Martnez-Romero et al., 1991 ); R.etli (Segovia et al.,
1993); R. gallicum e R. giardinii (Amarger et al., 1997).
Alm destas, um grande nmero de isolados
classificados como Sinorhizobium sp foi recuperado de
ndulos de feijoeiro em solos tropicais brasileiros
(Straliotto et al., 1997). Sob condies de inoculao
artificial, o feijoeiro pode ser nodulado por S. meliloti e
S. fredii e ainda por uma grande variedade de estirpes
isoladas de leguminosas florestais (Hungria et al.,
1997).

descrio da espcie R. tropici (Martnez-Romero et al.,

1991 ), capaz de nodular o feijoeiro, a leucena e
diversas outras leguminosas. Estirpes pertencentes a
esta espcie apresentam maior estabilidade nas suas
caractersticas culturais e de nodulao aps
prolongados perodos de estocagem, alm de
demonstrarem boa adaptao a solos cidos e maior
tolerncia a temperaturas elevadas.
O rizbio recuperado em maior abundncia dos nossos
solos tropicais utilizando o feijoeiro como planta-isca
pertence espcie R. etli (Straliotto et al., 1999). A
recuperao de rizbio do solo utilizando a leucena
como planta-isca tem sido eficiente na recuperao de
isolados com maior eficincia em feijoeiro pertencentes
a pelo menos dois grupos taxonmicos distintos, R.
tropici (Mercante et al., 1998) e Sinorhizobium sp.
(Straliotto, 1999), os quais vm sendo testados em
condies de campo visando produo de um
inoculante mais eficiente para o feijoeiro (Figuras 3 e
4).

Como resultado desses estudos de diversidade,

percebeu-se a inadequao s condies tropicais do
rizbio que vinha tradicionalmente sendo recomendado
como inoculante para o feijoeiro. A maioria daqueles
isolados pertencia ao anteriormente chamado grupo de
estirpes do tipo I, que engloba as espcies R.
leguminosarum bv. phaseoli e R. etli. Estudos das suas
caractersticas genticas mostraram que estas espcies
esto sujeitas a um elevado grau de instabilidade
gentica, ou seja, podem, com o tempo, perder a
capacidade de fixar nitrognio no feijoeiro, o que pode
explicar, pelo menos parcialmente, a decepo de
muitos agricultores com o uso do inoculante nesta
cultura. Este foi o caso da estirpe SEMIA 4064, isolada
na Universidade de Minnesota, EUA, a qual perdeu a
capacidade de fixar nitrognio, fato evidenciado em
diversos experimentos de casa de vegetao e campo
(Hungria & Araujo, 1995).

Uma das caractersticas importantes na seleo de

estirpes de rizbio mais eficientes a sua
competitividade, ou seja, a sua capacidade de formar a
maioria dos ndulos da planta, superando as estirpes de
rizbio nativas, de baixa eficincia. Muitos estudos de
competitividade visando a comparar estirpes de R.
tropici com outras espcies de rizbio que nodulam o
feijoeiro tm sido conduzidos, devido ao interesse
levantado em torno das caractersticas de tolerncia
acidez e altas temperaturas desta espcie. MartnezRomero & Rosenblueth (1990) inicialmente
estabeleceram que esta espcie seria menos
competitiva do que as demais estirpes do tipo I, o que
justificaria a pouca
presena de isolados pertencentes a esta espcie nas
colees de culturas analisadas pelos autores. No
entanto, experimentos posteriores conduzidos por
Straliotto et al. (1991, 1993) mostraram que estirpes
classificadas como R.tropici, inclusive o isolado
original da CIAT 899, so mais competitivas do que as
do tipo I. Estes resultados foram posteriormente
confirmados em duas cultivares de feijoeiro em

A partir de 1985, foi publicada uma srie de estudos

sobre os simbiontes de feijoeiro isolados nas Amricas,
incluindo os provenientes das regies do Cerrado
brasileiro, liderados pelo grupo de pesquisa da
Universidade Autnoma do Mxico (UNAM), com a
colaborao da Embrapa Agrobiologia, resultando na
4

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

competio com a estirpe padro de R. etli, a estirpe

CFN 42 (Straliotto et al., 1993). Em experimentos sob
condies controladas (vasos), a estirpe CIAT 899
mostrou-se mais competitiva em condies de baixo pH
(Streit et al., 1995) e altas temperaturas (Oliveira &
Graham, 1990). Em condies de campo, os resultados
so variveis, tendo apresentado baixa competitividade
em solos do Hava (Thies et al., 1992) e em solos cidos
da Colmbia (Wolff et al., 1991) e altamente
competitiva em solo arenoso de baixa fertilidade no
Brasil (Vlassak et al., 1996, 1997).

espcie considerada adaptada aos solos tropicais, pelas

caractersticas acima citadas de tolerncia a altas
temperaturas, acidez do solo e competitividade. As
estirpes presentes no inoculante comercial so a CIAT
899 (BR 322), isolada no Centro Internacional de
Agricultura Tropical (CIAT), Colmbia, e PRF 81 (BR
520), isolada de solos do Paran (Hungria et al., 2000).
Os resultados a campo tm demonstrado que a estirpe
CIAT 899 apresenta uma baixa sobrevivncia no solo
aps cultivos sucessivos do feijoeiro (Vlassak et al.,
1996), o que evidencia a necessidade de reinoculao a
cada plantio (Tabela 1)

Atualmente, o inoculante comercial produzido para o

feijoeiro no Brasil contm duas estirpes de R. tropici,

Tabela 1. Efeito do histrico da inoculao no rendimento de gros de feijoeiro cv. Apor.

Nodulao e produo

Tratamentos
Julho 2001

Nmero de ndulos

Produo (Kg ha-1)

Sem inoculante
60 Kg Nitrognio ha-1
Com inoculante CIAT 899

50 ab
21 c
32 bc

3578 ab
4082 a
4261 a

Sem inoculante
Com inoculante CIAT 899

Sem inoculante
Com inoculante BR 530

47 ab
42 ab
50 ab
53 ab
45 ab
62 a

3311 b
4276 a
3578 ab
3839 ab
3747 ab
4095 a

CV (%)

29(**)

10,4(*)

Sem inoculante
Com inoculante BR 868

Rosngela Straliotto

Rosngela Straliotto

*=P<0.10 **=P<0.05
Fonte: Mendes (2002).

Fig. 3.Plantas de feijoeiro, cultivar Carioca,

inoculadas com a estirpe BR 531 de
Sinorhizobium sp, por ocasio da emisso do
boto floral.

Fig. 4.Plantas de feijoeiro, cultivar Carioca, em

parcela no inoculada, por ocasio da emisso
do boto floral.

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Fatores Limitantes
Fixao Biolgica
de Nitrognio na
Cultura do Feijoeiro
Tratando-se de um processo dependente de uma relao simbitica, a FBN ser favorecida ou prejudicada por todos os
fatores que possam interferir nas atividades fisiolgicas de cada um dos parceiros envolvidos. Sendo assim, a
maximizao da FBN alcanada em condies ideais para a cultura do feijoeiro, para o crescimento e sobrevivncia do
rizbio e, finalmente, para a formao dos ndulos e atividade da nitrogenase. A seguir esto listados os principais
fatores a serem observados visando a obter bons nveis de produtividade do feijoeiro em condies simbiticas.

Efeito do pH do Solo e suas

Interaes com outros Nutrientes

O feijoeiro tem sido cultivado extensivamente em solos cidos das regies tropicais, embora seja considerada uma
cultura sensvel s condies cidas, exigindo a correo do pH para garantir a sua produtividade. Alm do efeito da
acidez em si, dependendo do tipo de solo, as deficincias nutricionais normalmente associadas s condies cidas do
solo, como de clcio, magnsio, molibdnio e fsforo, e a toxidez provocada pela elevao nos nveis de alumnio e
mangans so fatores limitantes cultura e, conseqentemente, simbiose.
A acidez do solo afeta todos os aspectos da nodulao e fixao biolgica de nitrognio, desde a sobrevivncia e
multiplicao do rizbio no solo, at o processo de infeco e desenvolvimento do ndulo e, finalmente, a atividade de
fixao biolgica do nitrognio (Graham, 1992). Os estgios iniciais de desenvolvimento dos ndulos so mais
afetados por nveis baixos de pH do solo (Vassileva et al., 1997).
A tolerncia acidez do solo no necessariamente correlacionada tolerncia ao alumnio do solo. Nveis elevados
de alumnio diminuem a taxa de crescimento de quase todas as estirpes de rizbio que apresentam tolerncia a baixos
nveis de pH do solo (Keyser & Munns, 1979).

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Disponibilidade de Nutrientes
no Solo e seu Efeito na Simbiose

O feijoeiro uma planta bastante exigente em termos

nutricionais, uma vez que no tolera a acidez do solo,
tendo seu crescimento limitado, conforme destacado
acima, pelas deficincias nutricionais decorrentes desta
condio. Sob condies simbiticas, torna-se crtico o
suprimento de fsforo (P), clcio (Ca) e molibdnio
(Mo).

foliar de Mo provocou um aumento considervel na

atividade da nitrogenase aos 32 e 46 dias aps a
emergncia (Vieira et al., 1998), sendo que, neste
perodo, estes valores foram 129% a 274% maiores do
que os valores obtidos em plantas de feijo no
pulverizadas com este micronutriente. O aumento da
atividade da nitrogenase, especialmente nos estdios
de f l o re s c i me nt o e i n c io de
A calagem, procedimento indispensvel
desenvolvimento das vagens,
na maioria dos solos cidos tropicais
importante para contrabalanar a
visando ao cultivo do feijoeiro, O molibdnio um
deficincia de nitrognio normalmente
normalmente fornece nveis adequados micronutriente que tem
observada no feijoeiro nos estdios
de clcio, aumentando a sobrevivncia efeito marcante sobre a
iniciais de desenvolvimento da planta
do rizbio no solo, no apenas pela eficincia da simbiose... (Barradas & Hungria, 1989). Alm disso,
correo da acidez do solo como tambm
o decrscimo na atividade da
pelo efeito direto do clcio na
nitrogenase observada nesta simbiose
sobrevivncia do rizbio e na formao
aps o florescimento, pode ser menos
dos ndulos.
acentuada (Vieira et al., 1998) ou mesmo, em alguns
casos, evitada (Jacob-Neto et al., 1988), pela aplicao
O molibdnio um micronutriente que tem efeito
deste micronutriente. Os efeitos da aplicao de
marcante sobre a eficincia da simbiose (Franco & Day,
molibdnio tm sido bastante marcantes em alguns
1980), sendo um constituinte estrutural de pelo menos
tipos de solos, mas no podem ser generalizados
duas enzimas relacionadas ao metabolismo do
(Hungria et al., 1997).
nitrognio, a nitrogenase e a nitrato redutase. Em
experimentos em condies de campo, a aplicao

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Importncia do Fsforo na
Fixao Biolgica de Nitrognio

O fsforo, deficiente na maioria dos solos tropicais,

um nutriente que tem efeito marcante sobre a atividade
da nitrogenase, devido ao alto dispndio energtico
decorrente da FBN. Diversos experimentos tm sido
conduzidos em condies de campo e casa de vegetao
visando a avaliar o efeito de diferentes nveis deste
nutriente na produtividade das plantas sob condies
simbiticas (Pereira & Bliss, 1987, 1989), sendo que
sempre h uma resposta positiva fertilizao com
fsforo. Este elemento, alm de favorecer o crescimento
das plantas, normalmente aumenta o nmero, o volume
e a massa de ndulos (Munns, 1977). Os efeitos do
fsforo so geralmente diretos sobre o aumento da
nodulao e indiretos pelo estmulo ao crescimento das
plantas.

posteriormente por Teixeira (1994). A produo de

sementes com maiores concentraes de fsforo
aumenta a FBN no feijoeiro, ao mesmo tempo que pode
tambm aumentar o crescimento e produo em solos
com baixa disponibilidade de fsforo. Plantas
originadas de sementes com maior contedo de fsforo
mostraram maior acumulao de matria seca na parte
area do que aquelas provenientes de sementes com
baixo contedo deste elemento, com incrementos na
ordem de 24% a 66%, respectivamente, em solos com
alto e baixo teor de fsforo disponvel (Teixeira et al.,
1999). A nodulao das plantas provenientes de
sementes com maiores teores de fsforo mostrou maior
independncia dos nveis de fsforo disponvel no solo.
Em funo destes estudos, importante que o
agricultor escolha reas de maior fertilidade do solo
para obteno de sementes com maiores teores de
nutrientes, que estaro prontamente disponveis para o
crescimento inicial da planta e estabelecimento da
nodulao.

Durante o seu desenvolvimento, alm de acumularem

reservas de nitrognio, carboidratos, lipdeos e
minerais, as sementes acumulam tambm fsforo. O
efeito do contedo de fsforo nas sementes sobre a
produo de matria seca e gros foi inicialmente
observado por Durrant em 1958, sendo confirmado

Efeitos do Nitrognio Disponvel

no Solo sobre a Fixao
Biolgica de Nitrognio

O feijoeiro uma planta com grande capacidade de aproveitamento do nitrognio disponvel no solo. Sendo assim, em
solos com maiores teores de matria orgnica, que liberam o nitrognio lentamente, a planta capaz de se beneficiar
da simbiose com o rizbio e complementar a sua necessidade aproveitando o N disponvel. Neste caso, o feijoeiro pode
se beneficiar da FBN sem, contudo, perder a sua capacidade de utilizar o nitrognio decorrente da decomposio
gradual da matria orgnica presente no solo. Todavia, a presena de N prontamente disponvel, como no caso da
aplicao de adubos nitrogenados minerais, tende a afetar negativamente todo o processo de FBN.

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Efeitos do
Estresse Hdrico

A ocorrncia de deficincias hdricas durante o ciclo de

cultivo do feijoeiro tem efeito negativo em diferentes
etapas do processo de nodulao e na atividade nodular,
alm de afetar a sobrevivncia do rizbio no solo. As
flutuaes osmticas associadas aos perodos de
deficincia hdrica resultam em diminuio da
sobrevivncia das populaes de rizbio no solo ou das
suas taxas de crescimento.

efeitos do estresse hdrico na produtividade das plantas

sob condies simbiticas so distintos conforme o
estdio fenolgico da planta durante o perodo de
estresse. Pea-Cabriales & Castellanos (1993)
observaram que, se o perodo de estresse ocorre durante
o perodo reprodutivo das plantas, a produtividade
mais afetada do que durante o perodo vegetativo.
Quanto nodulao, se o estresse hdrico ocorre
durante o perodo vegetativo, pode haver uma
recuperao na nodulao aps o final do perodo de
estresse. No entanto, se este ocorre durante o estdio
reprodutivo, h um decrscimo irrecupervel na
nodulao.

Vrios trabalhos indicam que as leguminosas e o

processo de iniciao nodular so mais afetados pelos
estresses osmtico e hdrico do que o rizbio (Russel,
1976; Tu, 1981; Zahran & Sprent, 1986). Alm disso, os

Sensibilidade Temperatura Elevada

Um dos fatores limitantes simbiose rizbioleguminosas em condies tropicais a ocorrncia de

altas temperaturas no solo, as quais podem atingir
mdias superiores a 38C, considerando-se as camadas
superficiais do solo (Mercante, 1993), regio onde se
concentra a nodulao do feijoeiro. Altas temperaturas
afetam a sobrevivncia do rizbio no transporte e
armazenamento do inoculante, no solo, no processo de
infeco, formao dos ndulos e ainda a atividade de
FBN.

rapidamente aps serem submetidas a um estresse de

altas temperaturas (38C, durante 5 horas por dia), por
um perodo de trs dias (Mercante, 1993). Por outro
lado, quando inoculadas com estirpes de R. etli, o
choque trmico provoca senescncia dos ndulos e a
recuperao da atividade lenta, dependente da
formao de novos ndulos (Straliotto et al., 1992).
Este efeito drstico da temperatura na reduo da FBN
em plantas bem noduladas foi tambm observado por
Hungria & Franco (1993).

A atividade dos ndulos do feijoeiro encontra seu timo

entre 25 e 30C, sendo por isso considerada uma
simbiose bastante sensvel. A espcie R. tropici,
presente no inoculante Biorhizo Feijo, suporta melhor
as condies de temperaturas elevadas em simbiose.
Plantas inoculadas com estirpes pertencentes a esta
espcie recuperam a atividade da nitrogenase mais

Em muitos solos brasileiros, a maioria das estirpes

nativas pertencem espcie R. etli, podendo induzir
uma boa nodulao, por serem altamente competitivas,
no entanto sero menos eficientes na FBN em condies
de estresse, reforando a necessidade da reinoculao a
cada ciclo de cultivo.

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Escolha da Cultivar

Historicamente, os programas de melhoramento do feijoeiro na Amrica Latina visando altas produtividades tm

selecionado cultivares que respondam fertilizao nitrogenada. No entanto, algumas cultivares tm sido
extensivamente testadas em condies de campo quanto sua eficincia simbitica. Dentre as cultivares mais
eficientes na obteno do N via FBN, citam-se, como exemplo, as cultivares Carioca, Apor, Negro Argel e Ouro Negro.

Procedimento de Inoculao

Tratamento das sementes

Aplicao via sulco de plantio:

Aplicao Via Sulco de Plantio torna a
inoculao mais prtica e segura para o
produtor. O inoculante aplicado durante o
plantio atravs de um jato de semente no
momento do plantio eliminando o contato das
bactrias com os fungicidas.

Cuidados a serem tomados:

Recomenda-se que a inoculao seja feita
sombra, preferencialmente pela manh por se
tratar de organismos vivos e sensveis ao
calor.

Tratamento das Sementes

com Defensivos Agrcolas

Como os agrotxicos afetam a sobrevivncia do rizbio, deve-se procurar escolher produtos com menor toxidez e
manter o inoculante em contato com estes produtos o menor tempo possvel. Segundo dados experimentais, os
fungicidas base de metais pesados (zinco, cobre e chumbo) e os inseticidas organoclorados e alguns
organofosforados prejudicam a nodulao. Os herbicidas e os nematicidas so menos txicos. O carbofuran e o captan
so bastante txicos, enquanto o methyl-1-butylcatbamoil-2-benzimidazolecarbamato (ex. Benlate) apresenta-se
pouco txico ao rizbio do feijoeiro.

10

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Verificao dos Benefcios

da Inoculao na Lavoura

Trs semanas aps a emergncia, a lavoura deve ser

inspecionada, e, com o auxlio de uma p reta ou
enxado, arrancar com cuidado algumas plantas com as
razes e verificar se existem ndulos. Para saber se a
inoculao foi eficiente, observar se houve a formao
de pelo menos 10 a 20 ndulos com cerca de 3 mm de
dimetro em cada planta arrancada. Deve-se tomar
cuidado, pois os ndulos so pequenos e se soltam
facilmente das razes. No se deve confundir com os
pequenos tumores (inchamentos ou "galhas") causados
pelo nematide, os quais no podem ser facilmente
arrancados.

est fixando o nitrognio atmosfrico com eficincia. A

presena de ndulos com o interior branco ou
esverdeado indica que o processo de FBN no est
ocorrendo.
Na mesma ocasio deve-se observar ainda se a folhagem
est comeando a ficar com tonalidade verde mais
intensa. Este mais um indicativo de que o trabalho do
rizbio, ou seja, o processo de FBN est ocorrendo e
beneficiando a lavoura.

Com o auxlio de uma lmina, cortar alguns ndulos ao

meio para verificar a sua colorao interna. A cor rsea
ou avermelhada indica que o ndulo est ativo, ou seja,

Estdio
Florescimento

Estdio R6
Florescimento
Coletar a terceira folha
a partir do pice
sem pecolo.

Estdio V4 - Coleta da folha diagnose

Armando Parducci

1
folha

Armando Parducci

2
folha

Estdio V4
Coletar a terceira folha
trifoliada j aberta
sem o pecolo

Estdios R6 - Coleta da folha diagnose

A Avaliao do Estado Nutricional da planta uma importante ferramenta

para identificar e corrigir deficincia e desequilbrios nutricionais.
Monitorando e avaliando a fertilidade do solo e a eficincia do programa de adubao.
Dentre os critrios para interpretar a anlise qumica foliar destaca-se o
DRIS (Sistema Integrado de Diagnse e Recomendao)

Para saber mais sobre o DRIS consulte o portal:

11

www.ibra.com.br

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

A Avaliao Nutricional da Cultura do Feijo.

MICROS

MACROS

SOLO

FOLIAR

pH: (CaCl2)

5 a 5,6

V:

51 a 71%

P (resina)

16 a 41 mg/dm

30 a 50 g/Kg

S (fosf.Clcio)

5 a 10 mg/dm

2,5 a 4,01 g/Kg

1,6 a 3,1 mmol/dm

20 a 24 g/Kg

Mg

5 a 8,1 mmol/dm

Mg

2,5 a 5 g/Kg

Ca

4 a 7 mmol/dm

Ca

10 a 25 g/Kg

2 a 3 g/Kg

Zn

0,6 a 1,3 mg/dm

Zn

18 a 50 mg/Kg

0,21 a 0,61 mg/dm

15 a 26 mg/Kg

Cu

0,3 a 0,8 mg/dm

Cu

4 a 20 mg/Kg

Mn

1,3 a 5,1 mg/dm

Mn

15 a 100 mg/Kg

Fe

5 a 12 mg/dm

Fe

40 a 140 mg/Kg

Mo

0,5 a 1,5 mg/Kg

Anlise do Solo
Uma Proposta para Amostragem de Solo para Feijo
SISTEMA DE PLANTIO

AMOSTRAGEM
Quando

Convencional

Como

Em X, ao longo curva nvel, zig-zag

Quantas

rea uniforme 1-20 hectares. 1 amostra composta de 10 subamostras

--> profundidade 0-20 anualmente --> 20-40 cada 2-4 anos

Quando

Antes primeiro plantio, solo preparado depois da colheita ou safrinha

Como

Plantio Direto
Quantas

(1)

Antes primeiro plantio, solo preparado depois da colheita

Em X, ao longo curva nvel, zig-zag

rea uniforme 1-20 hectares
PD 4 anos ou 100 hectares
1 amostra composta = 1 furo
linha adubada + n furos entre linha
n = 0,266 x espaamento em cm (1)
PD > 4 anos
1 amostra composta de 10 sub amostras
Profundidade
PD 4 anos
0-20 anualmente
20-40 cada 2-4 anos
PD > 4 anos
0-10, 10-20

WESTFALL et al. (1991), cit, por E. MALAVOLTA

(1)

& R.HEINRICHS (2000).

12

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Suplementao de N caso a FBN

seja Ineficiente

Caso no se observem os fatos acima relatados, torna-se

necessria a adubao de cobertura com nitrognio.
Para estes casos, uma adubao com 30 a 40 kg de
-1
nitrognio ha aos 20-25 dias aps a emergncia
suficiente. Esta adubao em cobertura tambm pode
ser realizada para garantir maiores produes, mesmo
que os ndulos se apresentem ativos
(rseos/avermelhados). Entretanto, preciso lembrar

que um processo de inoculao eficiente pode garantir,

sozinho, nveis de produtividade de at 2.500 kg ha-1,
na ausncia de outros fatores limitantes. Sob irrigao,
-1
os nveis de produtividade podem alcanar 3.000 kg ha
(Vargas et al., 2000).

13

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Qualidade do Inoculante Biorhizo

semeando tecnologia,
colhendo produtividade.

Feijo

Aspectos relacionados formulao e fabricao do Inoculante Biorhizo renem os fatores mais importantes para a
obteno de um produto de qualidade.

Rizbios produzem exapolissacardeos (EPS)

Soluo Nutritiva Biorhizo garante a
manuteno da sobrevivncia da bactria.

Soluo Nutritiva Biorhizo:

Clulas em formao de grumos devido
presena de EPS

Viabilizando sua alta concentrao de

clulas, assim como a manuteno das
bactrias por um perodo superior a 2 anos.

Soluo Nutritiva Biorhizo:

Aps diluio e ou agitao com seu
nmero de clulas viveis.

Garantia de Qualidade Comprovada Bioarts

Biorhizo Soja = 5x109
Biorhizo 10
= 10x109
Biorhizo Feijo = 4x109
Biorhizo 4088 = 5x109

ou
ou
ou
ou

5.000.000.000
10.000.000.000
5.000.000.000
5.000.000.000

clulas viveis por mililitro

clulas viveis por mililitro
clulas viveis por mililitro
clulas viveis por mililitro
1

14

Uma histria de sucesso com Biorhizo.

Feijo

Revoluo Total!
2 ANOS DE VALIDADE
MAIS ECONMICO
APLICAO SEMENTE / SOLO
ECOLOGICAMENTE CORRETO

Garantia de Qualidade Comprovada Bioarts

Biorhizo Soja = 5x109
Biorhizo 10
= 10x109
Biorhizo Feijo = 4x109
Biorhizo 4088 = 5x109

ou
ou
ou
ou

5.000.000.000
10.000.000.000
5.000.000.000
5.000.000.000

clulas viveis por mililitro

clulas viveis por mililitro
clulas viveis por mililitro
clulas viveis por mililitro

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Depoimentos

rea Nicolas Velt

Na Fazenda Retorno houve uma economia na ordem de R$ 220,00 por hectare e um
rendimento de 8% a mais que o tratamento convencional (NITROGNIO MINERAL) com a
utilizao do inoculante (Biorhizo Feijo), bom salientar que todas as reas no foram
feitas com as normas que pedem as pesquisas, so reas comerciais de 5 a 10 hectares
dentro de um mesmo terreno, portanto sem diferena de fertilidade ou fsica do solo, os
resultados obtidos foram feitos atravs de estimativa e ajustados a aps a colheita total
de cada rea.

Eng. Agr Mariana

Figueiredo Bergamo
Mario Bergamo de Oliveira
Faz. Santa Maria
Avar/SP - 2006

Felipe Loeef
Chapado do Sul/MS

Estamos muito satisfeitos com

os resultados obtidos na
utilizao do inoculante para
Feijo. A produtividade mdia
foi de 54,5 sacos por hectare
com a utilizao da metade da
dose de nitrognio e Biorhizo
Feijo, propicinado melhor
resultado econmico.

Este ano usamos a tecnologia diferente, a do Biorhizo

Feijo, onde constatamos uma reduo na adubao
nitrogenda. Nas reas onde usamos 100Kg de uria e nas
reas com zero Kg mais Biorhizo Feijo os resultados no
foram diferentes. Tivemos mdia de 36sc/ha, tudo feijo
de sequeiro e estamos satisfeitos com os resultados.
Estaremos utilizando a tecnologia sulco de plantio.
Fizemos o acompanhamento deste feijo todo com anlise
foliar, e atravs das tableas da EMBRAPA confirmamos a
no necessidade do uso do N devido ao uso do inoculante.

Joo M. Caruso
Cesarina/GO
Trabalho na ESTEIO Consultoria Agronmica Ltda. e na
safra de inverno de 2005 plantamos 60 hectares de feijo
irrigado. Cultura anterior, arroz com palhada bastante
densa. Em 15 ha foram realizados ensaios com o
inoculante Biorhizo Feijo. Num quadrante superior do
piv, aplicamos 35Kg/ha de N 3 dias antes do plantio,
mais 25Kg/ha de N 10 dias aps o plantio e 35Kg/ha de N
25 dias aps o plantio. No outro quadrante suprior dopiv
Biorhizo Feijo utilizando a tecnologia via sulco de
plantiona dose de 1 litro por hectare no sendo utilizado
nenhuma adubao de cobertura.
No houve diferena em produtividade, com grande
reduo de custo.

Evaldo P. Rangel
Palmeiras de Gois/GO
Sou scio proprietrio da RAIZ Sementes ,e na safra de inverno de
2005 plantamos 145 hectares de feijo 80Kg/ha de nitrognio (N)
em cobertura e mais 25Kg/ha de nitrognio (N) no sulco de
semeadura. Nesta safra utilizamos o inoculante Biorhizo Feijo,
utilizando a tecnologia via sulco de plantio na dose de 800ml por
hectare e reduzimos a cobertura para 30Kg/ha de nitrognio (N). A
produtividade foi similar e o resultado econmico da substituio
do nitrognio mineral substitudo pelo nitrognio (N) da
inoculao foi altamente satisfatrio. Para obter este resultado
fundamental utilizar as ferramentas de solo e anlise foliar durante
o desenvolvimento da cultura.

16

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

Referncias Bibliogrficas

AMARGER, N.; MACHERET, V.; LAGUERRE, G. Rhizobium gallicum sp. nov. and
Rhizobium giardinii sp. nov. , from Phaseolus vulgaris nodules. International
Journal of Systematic Bacteriology, Washington, v. 47, n. 4, p. 996- 1006,
1997.

LEVANTAMENTO SISTEMTICO DA PRODUO AGRCOLA. Disponvel em:

<http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/indicadores/agropecuaria/>.
Acesso em: 16 out. 2002.
MARTNEZ-ROMERO, E.; ROSENBLUETH, M. Increased bean (Phaseolus
vulgaris L.) nodulation competitiveness of genetically modified Rhizobium
strains. Applied and Environmental Microbiology, Washington, v. 56, n. 8,
p. 2384-2388, 1990.

BARRADAS, C. A.; HUNGRIA, M. Seleo de estirpes de Rhizobium para o

feijoeiro. I. Precocidade da nodulao e fixao do nitrognio. Turrialba,
San Jos, v. 39, n. 2, p. 236-242, 1989.

MARTNEZ-ROMERO, E.; SEGOVIA, L.; MERCANTE, F. M.; FRANCO, A. A.;

GRAHAM, P.; PARDO, M. A. Rhizobium tropici, a novel species nodulating
Phaseolus vulgaris L. beans and Leucaena sp. trees. International Journal of
Systematic Bacteriology, Washington, v. 41, n. 3, p. 417-426, 1991.

CENSO AGROPECURIO: 1995-1996. Rio de Janeiro: IBGE, 1998.

DURRANT, A. Environmental conditioning of flax. Nature, London, v. 181, n.
4613, p. 928-929, 1958.

MENDES, I. C. Eficincia no estabelecimento de estirpes de rizbio

pertencentes aos principais grupos que nodulam o feijoeiro em solos de
Cerrado. Planaltina: Embrapa Cerrados, 2002. No paginado. (Embrapa.
Programa 04 -Sistema de Produo de Gros. Subprojeto 04.2000.041.03).
Relatrio.

FRANCO, A. A.; DAY, J. M. Effect of lime and molybdenum on nodulation and

nitrogen fixation of Phaseolus vulgaris L. in acid soils of Brazil. Turrialba,
San Jos, v. 30, n. 1, p. 99-105, 1980.
GRAHAM, P. H. Stress tolerance in Rhizobium and Bradyrhizobium, and
nodulation under adverse soil conditions. Canadian Journal of
Microbiology, Ottawa, v. 38, n. 6, p. 475-484, 1992.

MERCANTE, F. M. Uso de Leucaena leucocephala na obteno de Rhizobium

tolerante a temperatura elevada para inoculao do feijoeiro. 1993. 149
f. Tese (Mestrado em Cincia do Solo) - Departamento de Solos, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropdica, RJ.

HUNGRIA, M.; ARAUJO, R. S. Relato da VI reunio de laboratrios para

recomendao de estirpes de Rhizobium e Bradyrhizobium. In: HUNGRIA, M.;
BALOTA, E. L.; COLOZZI-FILHO, A; ANDRADE, D. S. (Ed.). Microbiologia
do solo: desafios para o sculo XXI. Londrina: IAPAR: EMBRAPA-CNPSo,
1995. p. 476-489.

MERCANTE, F. M.; CUNHA, C. O.; STRALIOTTO, R.; RIBEIRO-JNIOR, W. Q.;

VANDERLEYDEN, J.; FRANCO, A. A. Leucaena leucocephala as a trap-host for
Rhizobium tropici strains from the brazilian "Cerrado" region. Revista de
Microbiologia, So Paulo, v. 29, n. 1, p. 49-58, 1998.

HUNGRIA, M.; FRANCO, A. A. Effects of high temperature on nodulation and

nitrogen fixation by Phaseolus vulgaris L. Plant and Soil, Dordrecht, v. 149,
n. 1, p. 95-102, 1993.

MUNNS, D. N. Mineral nutrition and the legume symbiosis. In: HARDY, R. W.

F.; GIBSON, A. H. (Ed.). A treatise on dinitrogen fixation. New York: J.
Wiley, 1977. p.353-392.

HUNGRIA, M.; ANDRADE, D. de S.; CHUEIRE, L. M. de O.; PROBANZA, A.;

GUTIERREZ-MAERO, F. J.; MEGAS, M. Isolation and characterization of new
efficient and competitive bean (Phaseolus vulgaris L.) rhizobia from Brazil.
Soil Biology and Biochemistry, Oxford, v. 32, n. 11/12, p. 1515-1528,
2000.

OLIVEIRA, I. P. de; ARAUJO, R. S.; DUTRA, L. G. Nutrio mineral e fixao

biolgica de nitrognio. In: ARAUJO, R. S.; RAVA, C. A.; STONE, L. F.;
ZIMMERMANN, M. J. de O. (Coord.). Cultura do feijoeiro comum no Brasil.
Piracicaba: POTAFOS, 1996. p. 169-221.

HUNGRIA, M.; CAMPO, R. J.; MENDES, I. C. Fixao biolgica de nitrognio

na cultura da soja. Londrina: Embrapa Soja, 2001. 48 p. (Embrapa Soja.
Circular Tcnica, 35).

OLIVEIRA, L. A. de; GRAHAM, P. H. Evaluation of strain competitiveness in

Rhizobium leguminosarum bv. phaseoli using a nod + fix- natural mutant.
Archives in Microbiology, Berlin, v. 153, n. 4, p. 305-310, 1990.

HUNGRIA, M.; VARGAS, M. A. T.; ARAUJO, R. S. Fixao biolgica do

nitrognio em feijoeiro. In: VARGAS, M. A. T.; HUNGRIA, M. (Ed.). Biologia
dos solos dos cerrados. Planaltina: EMBRAPA-CPAC, 1997. p. 189-294.

PEA-CABRIALES, J. J.; CASTELLANOS, J. Z. Effects of water stress on N2

fixation and grain yield of Phaseolus vulgaris L. Plant and Soil, Dordrecht, v.
152, n. 1, p. 151-155, 1993.

JACOB-NETO, J.; THOMAS, R. J.; FRANCO, A. A. Variaco estacional da

concentrao de molibdnio nos ndulos e demais partes da planta de
feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.). Turrialba, San Jos, v. 38, n. 1, p. 51-58,
1988.

PEREIRA, P. A. A.; BLISS, F. A. Nitrogen fixation and plant growth of common

bean (Phaseolus vulgaris L.) at different levels of phosphorus availability.
Plant and Soil, Dordrecht, v. 104, n. 1, p. 79-84, 1987.

JORDAN, D.C. Family III Rhizobiaceae. Conn. 1938. In: KRIEG, N. R.; HOLT, J.
G. (Ed.). Bergeys manual of systematic bacteriology. Baltimore: Williams,
1984. p. 234-256.

PEREIRA, P. A. A.; BLISS, F. A. Selection of common bean (Phaseolus vulgaris

L.) for N2 fixation at different levels of available phosphorus under field and
environmentally-controlled conditions. Plant and Soil, Dordrecht, v. 115, n.
1, p. 75-82, 1989.

KEYSER, H. H.; MUNNS, D. N. Tolerance of rhizobia to acidity, aluminum and

phosphate. Soil Science Society of America Journal, Madison, v. 43, n. 3,
p. 519-523, 1979.

17

Comercial

Tecnologia CQ

Internet

Av. Dr. Heitor Penteado, 853

Taquaral - Campinas/SP
CEP 13075-185

Av. Jaime Ribeiro, 309 - 319

Jaboticabal/SP
CEP 14870-000

comercial@bioarts.com.br
www.bioarts.com.br

PABX +55 19 3213.2301

RUSSEL, J. S. Comparative salt tolerance of some tropical and temperate

legumes and tropical grasses. Australian Journal of Experimental
Agriculture and Animal Husbandry, Victoria, v. 16, n. 78, p. 103-109,
1976.

TEIXEIRA, M. G. Influncia do contedo de fsforo da semente na

nodulao do feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.). 1994. 200 f. Tese
(Doutorado em Cincia do Solo) - Departamento de Solos, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Itagua, RJ.

SEGOVIA, L.; YOUNG, J. P. W.; MARTNEZ-ROMERO, E. Reclassification of

American Rhizobium Leguminosarum biovar phaseoli type I strains as
Rhizobium etli sp nov. International Journal of Systematic Bacteriology,
Washington, v. 43, n. 2, p. 374-377, 1993.

TEIXEIRA, M. G.; GUERRA, J. G. M.; ALMEIDA, D. L. de; ARAUJO, A. P.;

FRANCO, A. A. Effect of seed phosphorus concentration on nodulation and
growth of three common bean cultivar. Journal of Plant Nutrition, New
York, v. 22, n. 10, p. 1559-1611, 1999.

STRALIOTTO, R. Diversidade fenotpica e genotpica do rizbio que

nodula o feijoeiro em solos tropicais brasileiros. 1999. 168 f. Tese
(Doutorado em Cincia do Solo) - Departamento de Solos, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropdica, RJ.

THIES, J. E.; BOHLOOL, B. B.; SINGLETON, P. W. Environmental effects on

competition for nodule occupancy between introduced and indigenous
rhizobia and among introduced strains. Canadian Journal of Microbiology,
Ottawa, v. 38, n. 6, p. 493-500, 1992.

STRALIOTTO, R. Resposta do feijoeiro comum (Phaseolus vulgaris L.) a

inoculao com estirpes de Sinorhizobium sp., Rhizobium tropici e R. etli no
estado do Rio de Janeiro. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE MICROBIOLOGIA,
21., 2001, Foz do Iguau. Resumos... Foz do Iguau: Sociedade Brasileira de
Microbiologia, 2001. p. 265.

TU, J. C. Effect of salinity on Rhizobium root-hair interaction, nodulation and

growth of soybean. Canadian Journal of Plant Science, Ottawa, v. 61, n. 2,
p. 231-239,1981.
VARGAS, M. A. T; MENDES, I. C.; HUNGRIA, M. Response of field-grown bean
(Phaseolus vulgaris L.) to Rhizobium inoculation and nitrogen fertilization in
two Cerrados soils. Biology and Fertility of Soils, Berlin, v. 32, n. 3, p. 228233, 2000.

STRALIOTTO, R.; CUNHA, C. de O.; MERCANTE, F. M.; FRANCO, A. A.;

RUMJANEK, N. G. Diversity of rhizobia nodulating common beans (Phaseolus
vulgaris L.) isolated from brazilian tropical soils. Anais da Academia
Brasileira de Cincias, Rio de Janeiro, v. 71, n. 3, p. 532-543, 1999.

VASSILEVA, V.; MILANOV, G.; IGNATOV, G.; NIKOLOV, B. Effect of low pH on

nitrogen fixation of common bean grown at various calcium and nitrate
levels. Journal of Plant Nutrition, New York, v. 20, n. 2/3, p. 279-294,
1997.

STRALIOTTO, R.; CUNHA, C. de O.; FERREIRA, M. E.; RUMJANEK, N. G.

Diversidade gentica do rizbio que nodula o feijoeiro em regies tropicais:
Sinorhizobium, um novo gnero nodulando eficientemente o feijoeiro em
condies de estresse trmico. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE
MICROBIOLOGIA, 19., 1997, Rio de Janeiro. Resumos... Rio de Janeiro:
Sociedade Brasileira de Microbiologia, 1997. p. 226.

VIEIRA, R. F.; CARDOSO, E. J. B. N.; VIEIRA, C.; CASSINI, S. T. A. Foliar

application of molybdenum in common beans. I. Nitrogenase and reductase
acitivities in a soil of high I fertility. Journal of Plant Nutrition, New York,
v. 21, n. 1, p. 169-180, 1998.

STRALIOTTO, R.; CUNHA, C. O.; FRANCO, A. A. Competitividade entre estirpes

Rhizobium tropici e Rhizobium leguminosarum bv phaseoli e uso de mutantes
glucuronidase positivas. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE CINCIA DO SOLO,
24., 1993, Goinia. Resumos... Goinia: Sociedade Brasileira de Cincia do
Solo, 1993. v. 1, p. 313-314.

VLASSAK, K.; MERCANTE, F.; STRALIOTTO, R.; FRANCO, A. A.; VUYLSTEKE, M.;
VANDERLEYDEN, J. Evaluation of the intrinsic competitiveness and
saprophytic competence of Rhizobium tropici IIB strains. Biology and
Fertility of Soils, Berlin, v. 24, n. 3, p. 274-282, 1997.

STRALIOTTO, R.; MERCANTE, F. M.; JAMES, E. K.; NEVES, M. C. P.; FRANCO, A.

A. Tolerance of bean (Phaseolus vulgaris L.) symbiosis with Rhizobium tropici
to heat shock. In: PALACIOS, R.; MORA, J.; NEWTON, W. E. (Ed.). New
horizons in nitrogen fixation. Dordrecht: Kluwer, 1992. p.745.

VLASSAK, K.; VANDERLEYDEN, J.; FRANCO, A. A. Competition and persistence

of Rhizobium tropici and Rhizobium etli in a tropical soil during sucessive
bean (Phaseolus vulgaris L.) cultures. Biology and Fertility of Soils, Berlin,
v. 21, n. 1/2, p. 61-68, 1996.

STRALIOTTO, R.; YUNDA, A. L.; FRANCO, A. A.; BALDANI, J. I. Estirpes de

rizbio do tipo II tolerantes a altas temperaturas e competitivas para
inoculao do feijoeiro. In: FEIRA NACIONAL DE BIOTECNOLOGIA, 2., 1991,
So Paulo. Resumos... So Paulo: Associao Brasileira de Empresas de
Biotecnologia, 1991. p. 17.

WOLFF, A. B.; STREIT, W.; KIPE-NOLT, J. A.; VARGAS, H.; WENER, D.

Competitiveness of Rhizobium leguminosarum bv. phaseoli strains in relation
to environmental stress and plant defense mechanisms. Biology and
Fertility of Soils, Berlin, v. 12, n. 3, p. 170-176, 1991.
ZAHRAN, H. H.; SPRENT, J. I. Effects of sodium cloride and polyethylene
glycol on root-hair infection and nodulation of Vicia faba L. plants by
Rhizobium leguminosarum. Planta, Berlin, v. 167, n. 3, p. 303-309, 1986.

STREIT, W.; BOTERO, L.; WERNER, D.; BECK, D. Competition for nodule
occupancy on Phaseolus vulgaris by Rhizobium etli and Rhizobium tropici
strains can be efficiently monitored in an ultisol during early stages of
growth using a constitutive gus gene fusion. Soil Biology and
Biochemistry, Oxford, v. 27, n. 8, p. 1075-1081, 1995.

18

www.collegare.com.br