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Este capítulo trata de tópicos ligados a áreas como taxonomia, ecologia, história natural e
Entretanto, como será discutido abaixo, determinar, ou mesmo estimar, a riqueza em espécies de um
grupo pode constituir uma tarefa bastante complexa, influenciada por fatores como a escolha de
métodos de coleta (Longino & Colwell 1997), medidas de esforço amostral (Gotelli & Colwell
importantes questões em áreas como macroecologia (Brown 1995) e biogeografia (Willig et al.
2003), assim como tem importância prática para definição de estratégias de conservação (Kress et
al. 1998). No último caso, a definição de áreas prioritárias para estabelecimento de unidades de
uma variante da riqueza em espécies, o grau de endemismo de áreas ou ecossistemas (e.g. Gentry
1992).
forma proporcional entre regiões do planeta e, principalmente, entre grupos taxonômicos (France &
Rigg 1998). Dentre os animais, por exemplo, grupos carismáticos como mamíferos e aves são
relativamente bem conhecidos, não só por representarem uma fração pequena da diversidade total
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do planeta, mas também porque sempre atraíram mais atenção de pesquisadores. Em contrapartida,
grupos não tão populares, principalmente invertebrados, recebem menos atenção dos cientistas do
que deveriam, considerando que englobam mais de 99% da diversidade animal do planeta (Gaston
& May 1992, Wilson 1997). Conseqüentemente, grande parte das bases teóricas do estudo da
biodiversidade, bem como a imensa maioria dos projetos de conservação, baseiam-se em estudos de
grupos populares (e.g. Myers et al. 2000). Seria desejável que se dedicasse maior esforço de
desenvolvidas com base em alguns grupos taxonômicos não se aplicam necessariamente a todos
pouco conhecido: as aranhas. Talvez por sua abundância e facilidade de amostragem, além de uma
alta diversidade (mas não tão alta que impossibilite inventários rápidos), as aranhas têm sido alvo de
Entretanto, antes que a riqueza mundial em espécies de aranhas seja abordada a partir da
temática deste livro, a ecologia e áreas correlatas, ela será brevemente analisada do ponto de vista
taxonômico. Não poderia ser diferente, já que a sistemática é a base para qualquer discussão ligada
à biodiversidade (e.g. Cotterill 1995), e é essencial para que se construa uma idéia, ainda que
preliminar, de quanto trabalho seria necessário para conhecer melhor este grupo.
espécies para a Suécia. Em 1955 aproximadamente 28.000 espécies já eram conhecidas (Platnick
1999). Este número aumentou consideravelmente nos últimos cinqüenta anos. Até janeiro de 2005 a
literatura aracnológica incluía 38.834 espécies de aranhas em 3.593 gêneros e 110 famílias (Platnick
2005), e ninguém duvida que ainda existam muitas espécies por descrever. Baseando-se no ritmo de
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descoberta de novas espécies durante a segunda metade do século XX, estima-se que existam entre
60.000 e 170.000 espécies de aranhas no mundo (Coddington & Levi 1991, Platnick 1999). Se estas
estimativas estiverem corretas, significa que ainda há muito trabalho a ser feito pelos sistematas.
Segundo Platnick (1999), mantendo-se o ritmo atual de descrição de espécies novas e de sinonímias
de espécies já conhecidas, caso existam “apenas” 90.000 espécies de aranhas, todas estarão
Como acontece com a maioria dos grupos animais, a riqueza em espécies de aranhas, assim
como seu conhecimento taxonômico, não estão distribuídos de maneira uniforme pelo planeta. Por
apresentam maior diversidade de aranhas e são menos estudadas (Platnick 1991, Alderweireldt &
Jocqué 1994). Se por um lado o Japão e a Europa ocidental, especialmente a Inglaterra, têm suas
araneofaunas descritas quase em sua totalidade (Coddington & Levi 1991), estima-se, por exemplo,
que apenas 20% da fauna australiana tenha sido descrita (Raven 1988).
Para a região neotropical o estado de conhecimento da fauna de aranhas é tão incipiente que
mesmo estimar a proporção de espécies ainda desconhecidas parece extremamente difícil. Até o
início do século XXI, 11.295 espécies de aranhas (29,9% das espécies descritas em todo o mundo)
eram conhecidas para esta região biogeográfica (Brescovit & Francesconi, em preparação), mas
certamente há muitas ainda por serem descritas. Por exemplo, em uma revisão do gênero Alpaida
(Araneidae), Levi (1988) descreveu 134 espécies, sendo 94 (70,1%) desconhecidas até então. Este
caso é especialmente marcante por se tratar de um grupo de aranhas de médio porte e que
coletores, como a vegetação arbustiva. Seria esperado que o conhecimento de grupos de pequeno
porte e que ocorrem em hábitats não tão explorados, como a serapilheira de florestas tropicais, fosse
ainda mais incipiente. Isto foi observado por Forster & Platnick (1985) em uma revisão da família
Orsolobidae, em que foram descritas 29 espécies novas para a América do Sul, em um grupo que
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contava originalmente com apenas 3 espécies. Mesmo com esta revisão, espécies novas foram
descobertas recentemente neste grupo (Platnick & Brescovit 1994, Brescovit et al. 2004).
Se alguns grupos parecem conter altas proporções de espécies não descritas, outros
aparentam ser não só totalmente conhecidos, como apresentam alta freqüência de espécies descritas
mais de uma vez na literatura. Por exemplo, em sua revisão de Alpaida, Levi (1988) considerou 25
nomes específicos como sinônimos. Vários fatores explicam porque um determinado autor descreve
como nova uma espécie já conhecida: escassez de material para estudo, dimorfismo sexual
acentuado (já que muitas espécies são conhecidas apenas por um dos sexos), dificuldades para
estes foram muito comuns até meados do século XX, mas têm se tornado menos acentuados nos
últimos anos. Entretanto, isto não muda o fato de que, além de descrever as inúmeras espécies ainda
desconhecidas pela ciência, os sistematas têm que revisar aquelas descritas nos últimos 250 anos, a
fim de corrigir erros do passado (Gaston & Mound 1993). Os resultados destes estudos podem ser
marcantes, considerando-se que em alguns gêneros o número de espécies válidas pode cair após
Por que existem tantas espécies de aranhas nos neotrópicos? Em primeiro lugar porque se
trata de uma porção extensa do planeta, e sabe-se bem que a riqueza em espécies, de qualquer grupo
taxonômico, é em geral correlacionada com a extensão da área amostrada (McArthur & Wilson
1967, Kuntner & Šereg 2002). Vários outros fatores poderiam explicar a alta diversidade de aranhas
neotropicais, embora nenhuma análise abrangente tenha sido publicada até o momento. Por
exemplo, a América do Sul apresenta alta diversidade fisionômica, com formações vegetais que
variam desde desertos até extensas florestas tropicais (Olson et al. 2001). Além disto, o sub-
continente apresenta grande variação altitudinal, desde o nível do mar até mais de 4.000 metros de
altitude, e latitudinal, abrangendo desde os trópicos até áreas temperadas. Estes fatores influenciam
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a diversidade biológica, já que áreas próximas ao equador são muito ricas em espécies (Willig et al.
2003, Hillebrand 2004). Além disto, há evidências de que as zonas temperadas austrais são mais
diversas que o seu equivalente boreal (Platnick 1991). O conjunto de todos estes fatores pode
explicar porque existem tantas espécies de aranhas nos neotrópicos, assim como possíveis variações
de riqueza entre diferentes partes do continente. Embora não existam estudos de larga escala com
aranhas nesta região, ou outros grupos de invertebrados, a afirmativa acima foi corroborada com
outros grupos taxonômicos. Por exemplo, Bini et al (2004) demonstraram através de análise
multivariada que variações de riqueza em espécies de aves na América do Sul podem ser explicadas
combinação de alta diversidade, pouca tradição em pesquisa científica e escassez de recursos. Este
efeito é mais intenso para a América do Sul, já que historicamente a América Central tem recebido
um pouco mais de atenção de sistematas de países do primeiro mundo (Nentwig et al. 1993). A
araneofauna da América do Sul começou a ser estudada no século XIX, predominantemente por
pesquisadores europeus (Levi 1964). A partir de meados do século XX, a contribuição de autores
ainda sejam responsáveis por pelo menos metade dos estudos publicados (Brescovit & Francesconi,
em preparação). Ocorre com as aranhas o que já foi descrito para a sistemática biológica como um
todo: os países com maior biodiversidade são, em geral, pobres e menos preparados para estudá-la
Coleções biológicas são essenciais para o estudo da biodiversidade, não apenas porque constituem a
base para o trabalho em sistemática, mas também por serem importantes fontes de dados sobre
distribuição geográfica das espécies (Graham et al. 2004). As mais importantes coleções de aranhas
do mundo estão nos EUA, sendo que as três maiores reúnem mais de 2 milhões de espécimes,
muitos dos neotrópicos (Coddington et al. 1990). As coleções da América do Sul detêm apenas uma
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pequena fração disto. Para o Brasil, Brescovit (1999) contabilizou pouco menos de 100.000 lotes
em 13 coleções. Embora estes valores sugiram uma grande abundância de material, persistem ainda
grandes falhas de coleta entre regiões do país, como será comentado abaixo. Apesar disto, pode-se
considerar o Brasil como privilegiado neste quesito, já que outros países neotropicais apresentam
significativamente menos material em coleções (e.g. Jiménez 1996). À escassez de material pode-se
somar dois problemas adicionais: a maioria das coleções não apresenta catálogos informatizados de
seu acervo e, certamente, grande parte do material não se encontra adequadamente identificado.
Estes problemas efetivamente dificultam o uso destas coleções como fontes de dados para estudos
extremo viés de amostragem, de modo que algumas partes do sub-continente são muito melhor
representadas que outras, freqüentemente extensas e potencialmente mais ricas em espécies. Como
exemplo, tome-se a revisão do gênero Aglaoctenus (Lycosidae), de Santos e Brescovit (2001). Este
gênero ocorre em toda a América do Sul, exceto na maior parte da região temperada austral (Fig.
1.1). Para o Brasil, foram examinadas todas as grandes coleções de aranhas, de modo que é possível
ter uma idéia do quanto cada região do país é bem representada. A Fig. 1.1 mostra que as regiões
político-administrativas do país não são representadas nestas coleções de acordo com sua área.
Regiões extensas como a Norte, que engloba a maior parte da Amazônia brasileira, são
relativamente pouco amostradas considerando-se sua extensão. Por outro lado, as regiões Sul e
intensivamente amostradas. Obviamente seria desejável que todas as partes do país fossem melhor
amostradas, mas seria igualmente importante que regiões tradicionalmente pouco conhecidas
recebessem mais expedições de coleta. Ampliar as coleções biológicas disponíveis no país implica
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contribuição destas expedições pode ir além da aquisição de material para coleções biológicas. Se
interesse para o estudo de padrões de diversidade entre ecossistemas, e mesmo para aplicações
Para iniciar este tópico é importante definir o que se entende como um inventário de
biodiversidade. Isto porque biólogos empreendem expedições para coleta de espécimes por
diferentes razões, nem sempre compatíveis com o objetivo de mensurar a diversidade de um grupo
taxonômico. Da mesma forma, o termo inventário pode também ser aplicado a compilações
conhecidas para determinada região (e.g. Jiménez 1996). Entende-se aqui como inventário de
em grupos menores que servem como unidades de medidas de diversidade. Na maioria dos estudos
publicados esta unidade é a espécie, mas grupos supraespecíficos também podem ser utilizados.
estudos deste tipo, pela própria natureza de sua disciplina. O principal motivo que leva um
sistemata a sair do laboratório e partir em expedições de coleta é a obtenção de material para estudo,
já que, como exposto acima, as coleções biológicas nem sempre fornecem uma amostra completa da
as últimas décadas do século XX, do uso de métodos de análise de dados moleculares, que
demandam material fixado com técnicas específicas (Prendini et al. 2002). Em geral coletas deste
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tipo são extremamente seletivas, focadas nos grupos de interesse do coletor, e por isto não se
Por outro lado, sempre foi comum entre sistematas um interesse pela riqueza em espécies
a produzir listas de espécies (e.g. Mello-Leitão 1923). A desvantagem destes estudos é que
raramente são utilizados desenhos amostrais que permitam medidas de esforço de coleta, o que é
sequer são claramente descritos. Ecólogos também mostram grande interesse por inventários de
seus colegas sistematas, ecólogos em geral implementam estudos com desenhos amostrais
cuidadosamente planejados a fim de permitir análises estatísticas dos resultados. O problema é que
nem sempre eles conhecem seus grupos de estudo tão bem, e freqüentemente têm que recorrer a
profissionais com treinamento elementar em ambas disciplinas (Longino 1994). O trabalho conjunto
destes profissionais requer a superação de vários preconceitos e falhas de comunicação, e pode ser
extremamente proveitoso para responder questões de interesse comum (Gotelli 2004). Com base
neste princípio, foram desenvolvidos protocolos para inventários de aranhas que combinam o
melhor dos dois mundos: a eficiência de inventários tradicionais com desenhos amostrais
apresentando tais características são apresentados na Tab. 1.1, que inclui apenas estudos que
apresentam o número de indivíduos, espécies e famílias coletadas, descrições claras dos métodos de
coleta empregados, e que se baseiam apenas em indivíduos adultos. Este último critério é
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Existem muitos outros inventários de aranhas publicados, e certamente vários em execução,
mas os estudos listados na Tab. 1.1 reúnem uma série de características que os tornam
seguir.
não apenas com aranhas, é que raramente o esforço de coleta é apresentado claramente, e em alguns
casos ele sequer é mensurado. A gravidade deste problema pode ser avaliada na Fig. 1.2, que é
baseada nos inventários listados na Tab. 1.1. Esta figura mostra que o número de espécies de
outras palavras, quanto mais indivíduos se coleta, mais espécies são obtidas. Uma vez que o número
de indivíduos coletados é diretamente dependente do quanto se coleta (por quantas horas, por
quantas pessoas ou com quantas armadilhas), fica clara a importância deste parâmetro para que
Apresentar medidas de esforço amostral em inventários pode ser bastante complicado, uma
vez que isto depende dos métodos de coleta empregados. Uma medida simples, e amplamente
“curvas de acumulação de espécies”). Por outro lado, análises mais complexas podem demandar
desenhos amostrais mais detalhados, com a definição de réplicas estatisticamente analisáveis. Neste
caso, é necessário que o esforço amostral seja dividido em unidades de tamanho padronizado, o que
pode ser feito de várias formas, dependendo de cada método de coleta. É importante, portanto, que
se entenda como funcionam os métodos de coleta, antes de organizar seu uso de modo a gerar
réplicas com valor estatístico. Antes de apresentar alguns exemplos de como este problema tem sido
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abordado na literatura, será discutido porque a escolha dos métodos de coleta é tão importante no
Aranhas podem ser coletadas por muitos métodos, que variam tanto no grau de dificuldade
Infelizmente ainda não foi publicado um manual abrangente destes métodos para aracnídeos,
embora existam manuais gerais, como Southwood (1978), e outros específicos para determinados
grupos taxonômicos (como formigas, Agosti et al. 2000); também aplicáveis para aranhas. Esta alta
diversidade de métodos está ligada ao fato de aranhas ocuparem uma imensa variedade de hábitats,
incluindo desde o solo e a vegetação arbustiva (Pfeiffer 1996a, 1996b, Nentwig et al. 1993, Silva
1996) até as copas das árvores (Höfer et al. 1994, Russel-Smith & Stork 1994, 1995, Sørensen
2004). Além disto, elas variam bastante quanto a seus hábitos de vida, desde espécies errantes, que
caçam ativamente, até espécies sedentárias, que ocupam abrigos ou teias, onde esperam por suas
presas (Foelix 1996). Logo, existem vários métodos para extrair aranhas de seus microhábitats e,
como seria esperado, cada método pode ser mais ou menos eficiente para um ou mais grupo(s) ou
guilda(s). Isto foi demonstrado por Churchill (1993) em um inventário na Austrália. Aranhas ativas
de solo, como Lycosidae e Zoridae, foram coletadas de forma mais eficiente por armadilhas tipo
pitfall. Por outro lado, aranhas que ocupavam a folhagem de arbustos, como Thomisidae e
Salticidae, foram melhor amostradas por redes de varredura ou coleta manual. Além disto, mesmo
quando dois métodos permitem capturar as mesmas espécies, eles podem diferir quanto à
abundância relativa de cada uma, de modo que uma espécie pode ser coletada abundantemente por
um método, mas aparentar ser extremamente rara por outro (Costello & Daane 1997). Resultados
como estes têm duas implicações para inventários que combinam métodos: (i) a similaridade entre
os métodos, ou seja, o número de espécies coletadas por mais de um método, pode ser
extremamente baixa (Coddington et al. 1996), e (ii) os métodos de coleta podem variar quanto a sua
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Não bastasse o fato de diferentes métodos amostrarem diferentes grupos de aranhas, o modo
como cada um é aplicado pode também ter efeitos sobre sua eficiência, e sobre os resultados finais
do inventário, o que é especialmente evidente com armadilhas tipo pitfall. Embora este seja um
método amplamente usado para amostrar artrópodes de solo (Southwood 1978), vários estudos
mostram que fatores como o tamanho das armadilhas, seu distanciamento ou a substância fixadora
utilizada, podem afetar significativamente os resultados (Uetz & Unzicker 1976, Adis 1979,
Topping & Luff 1995, Pekár 2002, Work et al. 2002, Koivula et al. 2003). Voltando à Fig. 1.2,
variação de riqueza entre as áreas pode ser explicada pela variação de métodos de coleta
Embora existam várias formas de se mensurar o esforço amostral aplicado a cada método de
coleta, poucas soluções foram propostas para este problema na literatura. Isto porque foram
coleta simples, e relativamente bem conhecido, foi proposto por Coddington et al. (1991), no qual
as unidades amostrais são padronizadas por tempo de coleta. Cada amostra, seja com guarda-chuva
entomológico ou coleta manual noturna, tem uma hora de duração. Este protocolo tem sido usado
em vários estudos em quase todos os continentes (e.g. Silva & Coddington 1996, Toti et al. 2000,
Sørensen et al. 2002, Scharff et al. 2003), gerando dados comparáveis em larga escala geográfica.
métodos de coleta para um inventário deve ser planejada com extremo rigor. O fato de existirem
muitos métodos de coleta para aranhas não significa que todos devam ser empregados em um
mesmo estudo. Isto foi demonstrado por Longino & Colwell (1997) e Fisher (1999), baseando-se
mostram que o emprego de mais de um método de coleta não significa que uma maior proporção da
fauna local será amostrada. Quando dois métodos são redundantes, ou seja, amostram basicamente
os mesmos grupos de espécies, pode ser melhor empregar apenas um deles, de preferência aquele
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que rende um maior número de espécimes por unidade de esforço amostral. Isto é especialmente
número de espécies coletadas em um inventário, o que é positivo. Por outro lado, a grande
diversidade de métodos de coleta disponíveis, bem como as várias formas possíveis de se mensurar
o esforço amostral para cada um, pode dificultar a comparação entre resultados de diferentes
estudos, bem como análises geograficamente mais abrangentes. A única solução para este
descrição cuidadosa dos métodos na publicação de inventários. Esta descrição vai além de fatos
escolhida para padronizar as unidades amostrais. É necessário também que sejam apresentados
resultados (como riqueza em espécies e número de indivíduos coletados, no total e por amostra)
específicos para cada método de coleta. A apresentação detalhada tanto dos métodos quanto dos
Uma vez coletados os espécimes, inicia-se uma das mais longas e complexas atividades de
mencionado anteriormente, apenas aranhas adultas são consideradas nesta fase, uma vez que o
reconhecimento de espécies neste grupo é dependente de caracteres genitálicos. Apesar disto, vários
inventários publicados incluem indivíduos imaturos em suas análises. Nestes casos pode-se supor
que os autores se basearam em caracteres não tão confiáveis, como padrões de coloração, para
separar seu material em espécies. O maior problema destes estudos não é o fato dos autores optarem
por procedimentos de laboratório diferentes, mas sim que eles não apresentem os resultados de
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forma detalhada, listando quantas espécies foram obtidas apenas com indivíduos adultos. Este
pequeno detalhe tornaria tais estudos comparáveis com vários outros disponíveis na literatura.
Dois aspectos importantes devem ser apresentados a respeito da forma como é analisado o
escolhido e o segundo à identificação das espécies coletadas. O amplo uso da expressão “riqueza
em espécies” pode dar a impressão de que qualquer estudo de biodiversidade deve necessariamente
apresentar resultados em número de espécies coletadas. Entretanto, alguns estudos recentes sugerem
que mesmo táxons supraespecíficos, como gêneros ou famílias, podem ser úteis como unidades de
gêneros e ordens de angiospermas, aves e mamíferos pode ser fortemente correlacionada à riqueza
seriam úteis para, por exemplo, definição de áreas prioritárias para conservação. Esta idéia foi
recentemente testada para aranhas coletadas em várias localidades em Portugal (Cardoso et al.
2004a), com resultados semelhantes. O procedimento adotado nestes estudos pode ser ilustrado aqui
com os dados da Tab. 1.1. A Fig. 1.3 mostra que o número de espécies de aranhas coletadas em
cada localidade é correlacionado com o número de famílias, embora neste caso com uma
variabilidade muito maior que a observada em outros estudos. Em parte, esta alta variabilidade seria
esperada, uma vez que categorias taxonômicas mais inclusivas tendem a variar mais quanto ao
número de espécies. Assim, a riqueza em espécies tende a apresentar maior correlação com a
riqueza em gêneros, se comparada à riqueza em famílias ou ordens (Balmford et al. 1996a, Cardoso
et al. 2004a).
A alta variabilidade observada nos resultados da Fig. 1.3 pode também ser atribuída ao fato
dos dados terem sido coletados em várias partes do planeta, englobando desde áreas temperadas até
florestas tropicais (Tab. 1.1). Seria esperado que a variação geográfica afetasse uma análise como
esta não só porque regiões temperadas e tropicais podem apresentar grandes diferenças de riqueza e
composição em espécies por famílias (e.g. Nentwig et al. 1993), mas também por fatores históricos.
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Como mencionado acima, as faunas de aranhas das regiões tropicais foram comparativamente
menos estudadas que aquelas dos países temperados, especialmente da Europa. Conseqüentemente,
os dados de riqueza em famílias das áreas tropicais podem apresentar menor “qualidade”, por serem
resultado de uma fauna que ainda demanda revisões taxonômicas, com vários grupos a serem
transferidos para outros táxons ou mesmo novas famílias a serem descritas. Este efeito deve ser
mais intenso com a riqueza em gêneros, embora neste caso seja impossível sequer obter os dados
necessários para a análise. Dentre os estudos listados na Tab. 1.1, apenas os inventários realizados
nos EUA e na Europa apresentam listas com material totalmente identificado. Para as regiões
tropicais, incluindo a América do Sul, é impossível determinar grande parte das aranhas coletadas
inventários de biodiversidade. Uma crítica relativamente comum a estes estudos pode ser resumida
na pergunta “porque coletar tantas aranhas se é impossível determiná-las?”. Esta pergunta evidencia
a idéia tradicional de que inventários devem necessariamente gerar listas de espécies, e de que
dados de diversidade local teriam importância secundária. Entretanto, esta idéia ignora os motivos
principais para que se implementem inventários como aqueles listados na Tab. 1.1. Em primeiro
lugar, inventários são uma excelente fonte de espécimes para coleções biológicas, que são, como
enfatizado acima, essenciais para o trabalho em sistemática. Segundo, inventários geram dados de
grande importância para conservação, contribuindo, por exemplo, para definição de áreas
prioritárias para o estabelecimento de reservas (e.g. Kress et al. 1998) ou para o monitoramento de
hábitats naturais, e a conseqüente urgência com que isto deve ser enfrentado, fica claro que não é
possível esperar até que a sistemática de aranhas esteja totalmente resolvida para então iniciar o
Embora não seja possível identificar todas as espécies de aranhas coletadas em inventários
nos trópicos, é certamente possível separá-las em unidades taxonômicas para fins de análise. Estas
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unidades são em geral conhecidas na literatura por termos (nem sempre apropriados) como
taxonômicas reconhecíveis (UTR)” (Krell 2004). Estes termos são usados para indicar que as
como seriam reconhecidas por especialistas em taxonomia do grupo. Entretanto, seu emprego nem
sempre é coerente, já que eles são usados mesmo quando os espécimes coletados são examinados
alguns casos, não determináveis ou mesmo não descritas, dependendo da situação taxonômica do
grupo. Por outro lado, alguns autores tentaram aplicar estes termos de forma mais rigorosa, usando-
os somente quando o material é examinado por não-especialistas treinados para este fim. Este
detalhe, quem afinal deve examinar os espécimes coletados em um inventário, tem gerado certa
controvérsia na literatura.
invertebrados, incluindo aranhas, na Austrália (Oliver & Beattie 1996). Estes autores, com o auxílio
voluntários examinaram então uma grande quantidade de espécimes coletados em diferentes áreas
de estudo. Por fim, o material foi também examinado por especialistas, a fim de quantificar a
freqüência de erros cometidos pelos voluntários. Os resultados foram em geral animadores já que,
para a maioria dos grupos, a discordância entre os voluntários e os especialistas não ultrapassou
10% das espécies. Vários estudos posteriores testaram este procedimento (veja Krell 2004), nem
sempre com resultados tão positivos. Por exemplo, Derraik et al. (2002) repetiram basicamente o
mesmo procedimento de Oliver & Beatie (1996), com algumas diferenças (por exemplo, incluindo
treinados e especialistas consideravelmente mais altas. Entre as aranhas, 50% das unidades
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taxonômicas reconhecidas pelos voluntários não correspondiam a espécies reconhecidas pelos
especialistas.
possível treinar não-especialistas para examinar material coletado em inventários de fauna. Este
treinados como auxiliares de curadoria, o que não não significa que sistematas são dispensáveis. Ao
contrário, eles são imprescindíveis, não apenas porque são os responsáveis pelo treinamento dos
parataxônomos, mas também por serem os únicos profissionais habilitados a manter um “controle
de qualidade” sobre seu trabalho. Existem atualmente exemplos de projetos de longa duração,
sucedidos (e.g. Gámez 1991, Basset et al. 2004). Esta cooperação entre profissionais de diferentes
áreas é especialmente importante considerando-se a quantidade de material que pode ser coletado
em inventários, e o esforço necessário para processá-lo em laboratório. Mas o que fazer quando não
é possível contar com uma equipe completa, com laboratórios bem equipados, ou com tempo de
sobra para examinar todo o material coletado no campo? A abundância de material coletado pode
ambiental. Nestes casos, a solução poderia ser justamente diminuir o escopo do trabalho,
pode atuar como um empecilho para a obtenção de dados úteis para conservação com a urgência
que esta tarefa exige. Uma solução para este problema seria o uso de grupos indicadores, que seriam
fortemente correlacionados em diversidade aos grupos não amostrados (Pearson & Cassola 1992).
Por exemplo, Beccaloni & Gaston (1995) mostraram que a riqueza em espécies de borboletas da
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subfamília Ithominae é fortemente correlacionada à riqueza de borboletas como um todo na
América do Sul. Assim, com inventários rápidos focados em Ithominae, seria possível descrever
padrões geográficos de diversidade de borboletas, com um custo menor e em menor tempo. Este
Portugal (Cardoso et al. 2004b). Neste estudo, as famílias Theridiidae e Gnaphosidae se mostraram
bons indicadores da diversidade total de aranhas, tanto para riqueza em espécies como para
complementaridade entre áreas. Entretanto, é importante mencionar que os resultados deste estudo
portanto com características climáticas parecidas. Seria possível identificar grupos indicadores de
diversidade de aranhas que funcionem em escala geográfica, como no estudo de Beccaloni &
Gaston (1995)? Talvez isto seja possível enfocando-se famílias diversas, amplamente distribuídas e
fáceis de amostrar. Por exemplo, dentre os estudos listados na Tab. 1.1, a riqueza em espécies de
todo (Fig. 1.4). Salticidae é a maior família de aranhas, com mais de 5.000 espécies, e ocorre em
todos os continentes (Platnick 2005), o que a torna uma boa candidata a indicadora de diversidade
de aranhas. Outras famílias, mesmo entre as mais diversas, não seriam tão adequadas. Por exemplo,
Linyphiidae é a segunda maior família de aranhas em diversidade (4.301 espécies, Platnick 2005) e
também ocorre em todo o planeta. Entretanto, vários inventários e estudos taxonômicos têm
mostrado que esta família é muito mais rica nas regiões temperadas que nos trópicos (Platnick 2005,
e estudos listados na Tab. 1.1), o que restringe sua aplicabilidade como indicador em escala local.
Embora o uso de indicadores de diversidade possa ser futuramente útil para programas de
Dois últimos detalhes merecem ser mencionados antes do final deste tópico. Primeiro, é
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é sempre mais prolongada e complexa que as coletas de campo, e em alguns casos, que a análise
posterior dos dados. A manipulação e armazenamento do material coletado, bem como a coleta dos
dados resultantes devem ser pensados e organizados cuidadosamente, pois é justamente nesta etapa
que dados podem ser perdidos por descuidos prosaicos, como rotulagem inadequada do material
problemas como estes podem ser encontradas em Grove (2003). A organização de atividades de
laboratório em inventários de diversidade é certamente mais fácil hoje do que anos atrás, graças ao
computadores e o uso cada vez mais disseminado de fotografia digital (e.g. Basset et al. 2000).
Por fim, é importante que o material coletado seja adequadamente rotulado e armazenado
coleções, como museus de história natural (Huber 1998, Grove 2003). Isto é especialmente
importante quando se considera que uma proporção considerável das espécies coletadas em
inventários de artrópodes não pode ser determinada. Uma conseqüência disto é que estudos futuros
envolvendo comparações entre inventários são possíveis apenas após o exame do material coletado
em cada um. Isto é verdade mesmo quando parte do material é identificado, já que somente com
2003). Além disto, como mencionado acima, inventários de biodiversidade são importantes fontes
métodos estatísticos, desde testes de hipóteses simples até análises multivariadas descritivas. A
escolha dos métodos a serem empregados depende dos objetivos do estudo, do protocolo de coleta e
de características intrínsecas dos dados obtidos. Portanto, este assunto é excessivamente amplo para
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ser tratado em um capítulo como este, e o leitor interessado deve consultar a extensa literatura
estatística disponível (e.g. Gauch 1982, Magurran 1988, Jongman et al. 1995, Zar 1996) ou mesmo
aqui. Como mostra a Fig. 1.1, a riqueza em espécies observada em um inventário é correlacionada
ao esforço de coleta empreendido, independentemente de como este esforço seja medido. Este
simples fato tem importantes implicações quando se pretende elaborar estudos comparativos
envolvendo coletas em mais de uma localidade, formação vegetal ou épocas do ano. Não se pode
simplesmente afirmar que uma área é mais rica em espécies que a outra sem levar em conta as
diferenças de esforço amostral entre elas. As duas áreas podem ser diferentes em riqueza apenas
A relação entre a riqueza em espécies observada para uma área e o esforço amostral pode
ser claramente expressa em um gráfico como da Fig. 1.5. Conhecido como “curva de acumulação
observadas em relação ao aumento do esforço de coleta, neste caso medido em número de amostras.
dados de inventários, e constitui por si só um recurso poderoso para visualizar seus resultados.
Percebe-se na Fig. 1.5, que retrata curvas para três áreas hipotéticas, que nem todas as curvas se
estabilizam com o aumento do esforço amostral. Apenas a curva da área A atinge a assíntota, a
partir da qual novas espécies não são acrescentadas com o aumento do esforço amostral. Para a
e em regiões tropicais, a estabilização da curva é uma exceção. O mais comum é que elas
continuem crescendo, mesmo com esforços amostrais absurdamente altos. Obviamente estas curvas
aumentando. O número de espécies de qualquer área amostrada não é infinito, apenas extremamente
alto. Este fato, amplamente divulgado na literatura, tem um importante significado para qualquer
19
estudioso interessado em análise de dados de diversidade. Pode-se supor que apenas áreas em que
todas as espécies tenham sido coletadas, ou seja, que apresentem curvas do coletor estabilizadas,
são passíveis de análise. Entretanto, isto nunca acontece, e será discutido abaixo porque é inútil
Observando-se as curvas das áreas B e C na Fig. 1.5, pode-se perceber que o número de
espécies coletadas cresce rapidamente no início, seguido por uma diminuição na inclinação das
curvas a partir de 5 amostras. Isto acontece porque no princípio das coletas as espécies mais comuns
têm maior probabilidade de serem capturadas. Entretanto, a partir de um ponto passa-se a coletar
muitos indivíduos de espécies comuns, já amostradas, e poucos indivíduos de outras espécies. São
justamente as espécies raras, aquelas que são representadas em inventários por poucos indivíduos,
freqüentemente não mais que um ou dois, que mantêm a curva de acumulação de espécies longe da
assíntota. Com o progressivo aumento do esforço de coleta, eventualmente são capturados novos
indivíduos das espécies mais raras. Por outro lado, como qualquer cientista que tenha empreendido
um inventário de artrópodes nos trópicos deve ter percebido, sempre há novas espécies raras por
descobrir. Existem várias explicações para a existência de espécies raras em inventários, desde
deficiências de coleta (i.e. o método aplicado não é adequado para coletar a espécie em questão) até
características biológicas das espécies. Algumas espécies raras ocorrem apenas em microhábitats
restritos, muito dispersos no ambiente ou pouco amostrados pelos métodos empregados. Assim,
estas espécies seriam representadas nas amostras apenas por alguns indivíduos acidentalmente
coletados enquanto se deslocavam fora de seu hábitat preferido. Por fim, é possível que muitas
espécies sejam naturalmente raras na natureza, ocorrendo em baixas densidades (veja uma
discussão mais ampla em Novotný & Basset 2000). Seja qual for o motivo da raridade destas
espécies, elas têm um efeito bem conhecido sobre inventários de biodiversidade: quanto mais se
coleta, mais esforço é necessário para incluir uma nova espécie dentre aquelas já amostradas. Logo,
não é financeiramente factível coletar infinitamente em uma área, empregando os mesmos métodos
de coleta, a fim de necessariamente amostrar todas as suas espécies. A melhor saída é aceitar o fato
20
de que isto não é possível, e usar os recursos analíticos disponíveis para trabalhar com os dados que
Antes de discutir alguns métodos empregados para análise de dados de inventários com
diferenças de esforço amostral, é importante considerar quais seriam as melhores formas de medir
este esforço. Uma forma óbvia, e amplamente utilizada, é medir o esforço de coleta em número de
amostras. Como citado acima, a delimitação de amostras depende, entre outros fatores, do método
de coleta. Assim, pode-se ter amostras padronizadas por tempo de coleta (e.g. uma hora de coleta
inventariadas com diferentes métodos? Certamente uma amostra de uma hora de guarda-chuva
entomológico não é equivalente a uma parcela de remoção de serapilheira. Além disto, uma vez que
os métodos diferem entre si quanto ao número de espécies obtidas por amostra (Longino & Colwell
1997, Fisher 1999), a proporção de amostras de cada método certamente deve influenciar os
resultados da comparação. Há duas possíveis soluções para este problema: padronizar as análises
por método de coleta ou inserir os métodos como uma variável nas análises.
Existe ainda uma outra forma de medir o esforço amostral em inventários, e em alguns
casos ela pode ser mais interessante que o número de amostras. A Fig. 1.6A mostra os mesmos
dados hipotéticos da Fig. 1.5, porém usando o número de indivíduos coletados como unidade
amostral. Percebe-se que este procedimento afeta as conclusões que se poderia tirar da comparação
entre as três áreas hipotéticas: se na Fig. 1.5 a área C é visivelmente mais rica em espécies que a
área B, na Fig. 1.6A elas apresentam aproximadamente a mesma riqueza em espécies. A explicação
para esta diferença está na Fig. 1.6B, onde se vê o número cumulativo de indivíduos em relação ao
porque a primeira apresenta uma densidade menor de indivíduos que a segunda. Logo, como mais
indivíduos são obtidos por amostra na área C, ela parece ser mais rica quando se usa o número de
amostras na curva de coletor. Considera-se atualmente que a riqueza em espécies deve ser medida
21
em relação ao número de indivíduos, que constitui uma medida de maior valor biológico. Afinal, a
questão central quando se constrói uma curva de coletor é “qual é a probabilidade de um novo
indivíduo coletado nesta área pertencer a uma espécie ainda não amostrada?” Recentemente, o
termo “densidade de espécies” foi proposto para análises que envolvem o número de espécies por
número de unidades amostrais (veja mais detalhes em Gotelli & Colwell 2001).
Independentemente de qual unidade seja usada para medir esforço amostral, muitos
de duas ou mais áreas, épocas do ano, formações vegetais, tratamentos experimentais, etc. Como
Uma opção simples é aplicar o mesmo esforço amostral em cada tratamento a ser comparado. Neste
caso, se por exemplo uma determinada área apresenta 10 amostras a mais do que a outra, seria
necessário descartar estas amostras adicionais para padronizar o esforço amostral entre elas.
Embora esta seja uma solução simples para o problema, isto implica numa perda de informação
para a área melhor amostrada. Outros recursos podem ser empregados para resolver este empecilho,
preservando o máximo de informação obtida em cada área. Em muitos casos, simplesmente usar o
esforço amostral como um fator adicional nas análises pode ser uma solução. Isto pode ser feito
extraindo das curvas de acumulação de espécies parâmetros indicadores de esforço amostral (veja
riqueza observada, a fim de estimar a riqueza total da área. Existe atualmente uma grande
espécies raras dentre as amostras (Soberón & Llorente 1993, Colwell & Coddington 1994, Moreno
2001, Santos 2003). Estes métodos têm se mostrado extremamente populares, especialmente devido
a sua facilidade de implementação (Santos 2003). Entretanto em muitos casos eles se mostram
22
inúteis para interpretação de resultados de inventários, especialmente porque eles podem ser tão
influenciados por variações de esforço amostral quanto a riqueza observada. Aparentemente, alguns
destes métodos não funcionam adequadamente com amostras de áreas com alta diversidade,
justamente as situações em que eles seriam mais necessários (Melo 2004). Diante disto, é
importante mencionar que o simples uso de estimativas de riqueza, ou de qualquer outro índice de
diversidade (veja Moreno 2001) sem um objetivo definido nada acrescenta aos resultados de um
inventário. Estimativas de riqueza, como qualquer outro método de análise, são apenas ferramentas
solucionar problemas de análise de dados de diversidade. Por exemplo, alguns destes métodos
podem ser úteis como critérios de completude de amostragens. Uma vez que em vários métodos são
conhecidas as condições em que a riqueza observada seria igual à riqueza estimada (veja Colwell &
Coddington 1994), seria possível usá-los como medidas relativas de o quão próximo estaria um
inventário da riqueza total da área amostrada. Isto permitiria, por exemplo, definir tamanhos
mínimos de amostra para comparações entre áreas. Esta abordagem seria interessante não apenas
para comparar resultados de diferentes estudos, mas teria também aplicações potenciais na
definição de prioridades para conservação (e.g. Heyer et al. 1999). Outro uso para métodos de
estimativa de riqueza foi sugerido por Melo et al. (2003), que testaram vários estimadores como
recursos para comparação de inventários com diferenças de esforço amostral. Este procedimento
seria uma solução alternativa para, como no exemplo citado acima, comparar áreas quando uma tem
10 amostras a mais que a outra. Ao invés de descartar estas amostras, pode-se estimar quantas
espécies seriam obtidas na área menos amostrada se fossem aplicadas 10 amostras adicionais (veja
23
Conclusões
Este capítulo teve como objetivo central discutir o quão pouco se sabe sobre diversidade de
aranhas, especialmente na América do Sul; o porquê desta situação, e apontar possibilidades para
estudos futuros. Certamente este é um assunto extenso demais para ser esgotado em um texto destas
dimensões, mas espera-se que alguns aspectos especialmente importantes tenham sido expostos
claramente. Em especial, dois pontos merecem ser enfatizados. Primeiro, fica claro pelo exposto
diferentes áreas, estudos de biodiversidade não tem que seguir exatamente o mesmo protocolo de
coleta e análise de dados. Como acontece em qualquer área da ciência, os métodos a serem
empregados devem adequar-se aos objetivos do estudo, objetivos estes que devem ser claramente
definidos antes do início das coletas. Em várias situações, a definição de protocolos de coleta pode
ser absolutamente dispensável. Por exemplo, não há razão porque um sistemata interessado em
obter espécimes para uma análise filogenética deva gastar tempo e dinheiro desenhando um
aranhas, a opção mais prática é dedicar todo o tempo de campo coletando aranhas. Por outro lado,
se este profissional tem alguma pretensão de estudar a araneofauna de uma localidade, certamente
ele deve ir além de gerar uma simples lista de nomes, o que remete a um segundo ponto chave.
participação de especialistas de mais de uma área, especialmente sistematas e ecólogos. Para que
estes estudos sejam efetivamente implementados, é necessário que profissionais de diferentes áreas
aprendam a se comunicar, ajustando-se a seus interesses comuns. Esta interação entre disciplinas
pode, muitas vezes, ser extremamente difícil, mas é imprescindível em vista da urgência com que
24
2
geológicas (Comstock 1971, Turnbull 1973, Foelix 1996, Henschell & Lubin 1997). Algumas
espécies, definidas como estenécias, são mais sensíveis às variações das condições físicas do que
outras. Estas aranhas estão restritas a habitats mais estáveis, que possuem menor variação de
condições climáticas. Por outro lado, as espécies euriécias são capazes de sobreviver e reproduzir
dentro de uma ampla faixa de condições e, portanto, possuem uma distribuição mais ampla,
incluindo vários tipos de habitats e grandes extensões geográficas (Foelix 1996, Samu et al. 1999).
também é fortemente influenciada por vários fatores bióticos, como suprimento de presas,
característico de cada habitat. Apesar da grande maioria das espécies de aranhas utilizar plantas ou a
serapilheira apenas como substrato, o tipo de vegetação determina a quantidade e o tipo de presas
diversidade de aranhas. Inicialmente, são definidos os tipos de mecanismos usados para a dispersão
e colonização de novas áreas pelas aranhas. Em seguida é feita uma descrição das relações entre as
Finalmente, é apresentada uma revisão sobre a divisão do grupo em guildas e uma avaliação de
25
alguns padrões descritos na literatura relacionados à distribuição de guildas em diferentes tipos de
microhabitats.
Barreiras geográficas como topos de montanhas, grandes extensões de água e dunas de areia
áreas só é possível através da habilidade de muitas espécies de aranhas de flutuar no ar com auxílio
de estruturas de seda, especialmente nos primeiros estágios do ciclo de vida. Este tipo de dispersão
aérea realizada por aranhas é denominada balonismo. Quando as condições locais se tornam
canibalismo e escassez de presas, as aranhas tecem pequenos emaranhados de seda com o abdômen
voltado para cima e se lançam nas correntes de ar, podendo ocasionalmente alcançar milhares de
Mesmo alcançando locais desfavoráveis na maioria das vezes, este modo de dispersão é rápido e
O movimento entre habitats ou entre regiões pode ser feito através do lançamento de fios de
seda também com auxílio de correntes de ar. Este modo de dispersão intermediário entre o
origem inglesa que resume o uso de um equipamento, neste caso, de fios de seda em correntes
aéreas. As aranhas sobem até o topo da vegetação ou partes mais altas de pedras e soltam
progressivamente um fio de seda que alcança outro ponto através do movimento do ar. Quando a
ponta do fio adere a um substrato, as aranhas caminham sobre o fio. Este tipo de locomoção permite
o seu deslocamento a distâncias que variam de dezenas de centímetros até poucos metros. Este
modo de dispersão tem um alcance curto em relação ao balonismo, mas apresenta um risco de
mortalidade menor e pode ser redirecionado em qualquer ponto (Samu et al. 1999). Os
26
deslocamentos de curtas distâncias e entre microhabitats é normalmente feito caminhando entre a
A hipótese da diversidade de recursos prevê que plantas com uma grande variedade de
(Lawton 1983). Assim, numa escala espacial menor, a complexidade estrutural, expressa através do
número de ramificações e tamanho e forma de folhas, tem sido considerada como uma das
e em número, forma e área superficial de folhas. O tamanho das plantas constitui uma das principais
baseada nas relações espécie-área proposta por MacArthur & Wilson (1967) e posteriormente
modificada por Kareiva (1985), que prevê que áreas maiores apresentam maior probabilidade de
é a arquitetura de plantas, definida por Kuppers (1989) como o arranjo da biomassa vegetal no
espaço. A arquitetura de plantas pode propiciar locais que são usados por aranhas como
sido demonstrado para muitas espécies de aranhas que habitam diferentes espécies de plantas e em
várias regiões. Evans (1997), por exemplo, avaliou a distribuição de aranhas sociais do gênero
Diaea (Thomisidae) em florestas de Eucalyptus ao longo de toda a costa sudeste da Austrália. Ele
27
comparou características estruturais de 14 espécies de Eucalyptus, em que eram encontradas
espécies de Diaea e 25 espécies em que não havia registros destas espécies de aranhas. O tamanho e
a largura das folhas das plantas habitadas pelas aranhas foi significativamente menor do que as não
habitadas, mas o tamanho dos botões florais não diferiu entre os dois grupos de espécies de plantas.
Estes resultados sugerem que apenas a arquitetura dos ramos vegetativos influenciava a distribuição
Souza & Martins (no prelo) observaram uma relação entre a arquitetura de plantas e a
abundância de aranhas. Estes autores amostraram ramos de sete espécies de plantas arbustivas que
variavam entre um e dois metros de altura, em uma área de campo sujo no Sudeste do Brasil. Os
resultados mostraram que a abundância de aranhas em plantas foi positivamente correlacionada com
a densidade de ramificações, descrita pelo número de folhas por unidade de volume do ramo (Fig.
2.1). Apenas este componente da complexidade estrutural explicou 73% da variação na abundância
aranhas foi observada dentro de uma mesma espécie de planta. Gunnarsson (1988) comparou a
abundância de aranhas em Picea abies, uma conífera comum em duas localidades sujeitas aos
efeitos de poluição do ar no sudoeste da Suécia. Nos locais mais atingidos, as plantas sofriam
grandes perdas de folhas resultando em diminuição da complexidade estrutural dos ramos. O autor
mostrou que a abundância de aranhas maiores do que 2,5 mm era aproximadamente o dobro nas
plantas com baixa perda de folhas em relação àquelas com grandes perdas de folhas. Além disto, ele
densidade de folhas era menor, enquanto as espécies de Thomisidae eram menos abundantes nestes
locais.
Apesar de vários estudos mostrarem uma correlação positiva entre arquitetura de plantas e a
abundância de aranhas, tanto entre quanto dentre diferentes espécies de plantas, poucos estudos
28
objetivo de quantificar a intensidade do efeito da estrutura do microhabitat entre os diferentes tipos
vegetacionais que compõem uma paisagem. Souza (em prep.) conduziu um estudo numa área de
restinga do Sul do Brasil, entre os meses de abril e maio de 2000, no qual foram amostrados ramos
definido como a razão entre o número de folhas e o comprimento do ramo, conforme descrito em
Souza & Martins (no prelo). Um total de 5076 aranhas foi registrado nas cinco espécies de plantas,
dos cinco sítios da área de estudo. O número de aranhas total registrado nos ramos foi
positivamente correlacionado com a densidade de folhas (Fig. 2.1), um padrão bastante similar ao
que foi descrito por Souza & Martins (no prelo) no Sudeste do Brasil. No entanto, as inclinações
das retas descritas nestes dois locais diferiram entre si, o que sugere que a relação entre a
abundância de aranhas e a arquitetura de plantas pode diferir fortemente. A área de restinga no Sul e
a área de campo sujo amostrada no Sudeste do Brasil por Souza & Martins (no prelo) eram
compostas basicamente por uma vegetação rasteira e arbustos esparsos que variavam entre um e
dois metros de altura. A principal característica estrutural da vegetação que diferencia as duas áreas,
numa escala espacial maior, é a fitofisionomia e a intensidade de impacto ambiental das áreas
adjacentes. Enquanto a área no sul está inserida numa matriz de Floresta Umbrófila Densa de
grandes extensões e composta por espécies vegetais climácicas, a área de campo sujo no sudeste era
circundada por extensas áreas de atividade agropecuária e com apenas pequenos fragmentos de
arquitetura de plantas na seleção de habitats por aranhas dentro de manchas de vegetação, mas
sugere que a influência de áreas adjacentes deve ser o principal fator que determina a abundância de
aranhas.
29
Muitas das generalizações sobre a distribuição de aranhas em plantas são ainda
Wise 1993) e os mecanismos causais das relações entre a densidade e a composição em espécies de
A disponibilidade de presas tem sido proposta como uma das principais causas dos padrões
Gillespie 1986, Gunnarsson 1990, 1996, Nentwig 1993, Harwood et al. 2001). A disponibilidade de
(Turnbull 1973, Uetz 1992), uma vez que as taxas de aquisição de alimento podem influenciar seu
crescimento e o número de ovos produzidos (Vollrath 1987a, Morse 1988, Figueira &
Vasconcellos-Neto 1993, Kreiter & Wise 2001). O valor nutricional para insetos herbívoros
também varia entre plantas. Algumas espécies são mais atrativas para os insetos do que outras, o
que resulta na variação da disponibilidade de presas para as aranhas. Morse & Fritz (1982)
observaram que Misumena vatia (Thomisidae) usualmente caça em ramos de plantas que atraem um
forrageamento ótimo. Segundo estes autores, M. vatia escolhe inflorescências com maior
disponibilidade de presas, mesmo a longas distâncias, onde a percepção através das vibrações de
presas no substrato é quase nula. Eles propuseram que estas aranhas alcançam estes locais por se
movimentarem continuamente entre a vegetação até encontrar um local com maior sucesso na
comunidades de aranhas, uma vez que aumenta a quantidade de recursos para as presas (Strong et
al. 1984, Andow & Prokym 1990). No entanto, alguns autores questionam esta hipótese, sugerindo
que a disponibilidade de presas pode não ser o fator limitante para um grande número de espécies
(Wise 1993, Henschel & Lubin 1997, Brandt & Lubin 1998). Halaj et al. (1998) relacionaram
30
dos Estados Unidos. Eles amostraram ramos de um metro de comprimento de cinco espécies de
árvores: Alnus rubra, Thuja plicata, Tsuga heterophylla, Abies procera e Pseudotsuga menziesii em
duas localidades. As medidas das características estruturais das plantas foram: diâmetro do tronco à
altura do peito, largura máxima horizontal e vertical e o número de bifurcações, número de folhas,
biomassa da folhagem e de partes lenhosas dos ramos. Eles encontraram uma relação positiva
razoável entre o número de aranhas por ramo e a biomassa das partes lenhosas e das folhagens.
Com relação ao número de presas, apesar desta relação ter sido significativa, o número de graus de
liberdade usado na análise era muito elevado (119) e a porcentagem de explicação foi de apenas
24%, o que sugere uma relação fraca. Assim os autores sugeriram que as características estruturais
disponibilidade de presas. Além disto, os autores mostraram que apesar da abundância de aranhas
ter diferido entre os ramos de P. menziesii e A. procera, a estrutura em guildas destas comunidades
foi muito similar (83-94%), enquanto que a similaridade entre as comunidades das presas potenciais
para aranhas foi relativamente baixa (55-57%). Isto sugere também uma baixa relação entre as
Aranhas são freqüentemente predadas por aves, lagartos, insetos como louva-a-deus e
vespas, outras aranhas, entre outros (veja capítulo 12 deste livro). A disponibilidade de refúgios
contra predadores também tem sido proposta como um importante fator que influencia a escolha de
microhabitat (Waldorf 1976, Askenmo et al. 1977, Polis et al. 1989, Ehmann & MacMahon 1996,
Schoener & Spiller 1995, Gunnarsson 1996). As decisões acerca da escolha de locais de
animais (Caraco & Gillespie 1986, Provencher & Vickery 1988, Kareiva et al. 1989). A
disponibilidade de locais que possam ser usados como esconderijos pode ser determinada pela
31
Finke & Denno 2002, Fig. 2.2). Por exemplo, Moran & Hurd (1994) conduziram um experimento
no qual eram adicionados 120 louva-a-deus em parcelas de 2x2 m, comparadas com parcelas
controle. Eles mostraram que aranhas, especialmente as menores, emigraram com maior freqüência
das parcelas com maior densidade de predadores. Os autores sugeriram que este comportamento
Aranhas em inflorescências
O estado fenológico das plantas pode alterar a arquitetura de seus ramos. A presença de
flores pode disponibilizar estruturas de diferentes tamanhos e formas quando comparados a ramos
estéreis, aumentando a complexidade estrutural dos ramos. Além disto, as inflorescências são
tamanho da inflorescência ou das flores que a compõem, bem como o número de flores presentes
podem influenciar a distância em que estas plantas atraem insetos (Dafni et al.1997).
As unidades de sinalização usadas pelas plantas para atrair insetos poderiam também atrair
alguns grupos de aranhas (Greco & Kevan 1994, Foelix 1996). Além disto, aranhas possuem um
sistema de percepção para detectar insetos através da vibração do substrato (Turnbull 1973, Foelix
1996, para mais detalhes, ver capítulo 5 deste livro) e poderiam localizar as inflorescências
indiretamente por estas atraírem uma maior quantidade de insetos que ramos vegetativos. Assim, é
plausível supor que aranhas são mais atraídas para ramos reprodutivos, já que estes apresentam uma
maior disponibilidade de presas e de refúgios contra predadores (Morse 1988, 1993a, Nentwig
1993). Souza & Martins (2004) amostraram duas espécies de plantas arbustivas, Baccharis
quando indivíduos em estado reprodutivo e vegetativo eram encontrados nos mesmos locais. Em
32
todas as espécies de plantas, os ramos reprodutivos apresentavam aproximadamente o dobro do
Dentre as aranhas descritas como visitantes de inflorescências estão alguns membros das
Pisauridae, Theridiidae e Theridiosomatidae (Morse 1981, Kareiva et al. 1989, Nentwig 1993,
Souza 1999), mas poucos estudos enfocaram a estrutura destas comunidades de aranhas e,
principalmente, as características dos ramos reprodutivos que são importantes na distribuição das
espécie arbustiva que produz flores que variam entre 1,5 a 2,0 cm de diâmetro, e Palicourea
considerando as diferenças da área superficial e o volume disponível para colonização nas duas
espécies de plantas. O autor atribuiu estas diferenças ao tamanho das flores e, portanto, à sua
plantas e encontrou uma relação positiva entre a abundância total destes predadores e algumas
características da arquitetura das inflorescências, como o número total de flores, o número de flores
abertas e o tamanho das flores. O tamanho da inflorescência, medido como volume, não influenciou
A abundância de presas potenciais para aranhas pode variar entre os diferentes tipos de
inflorescências, visto que a forma, a cor e o tamanho das flores que as compõem podem influenciar
a abundância e o tamanho dos insetos que visitam estas inflorescências (De Vita 1979, Bell 1985,
Cohen & Shmida 1993, Bernays & Chapman 1994, Dafni et al. 1997). Além disto, diferenças na
arquitetura das inflorescências entre as espécies de plantas podem disponibilizar diferentes tipos de
recursos como locais para abrigo e deposição de ovos, área superficial disponível para
33
Aranhas de solo
influenciam a composição e abundância de aranhas que habitam este estrato. Assim, como descrito
para aranhas que habitam as partes aéreas da vegetação, a altura e a estrutura da serapilheira
tipo de material orgânico depositado no solo está relacionado com a disponibilidade de refúgios
contra predadores, estruturas para suporte de teias e locais para deposição de ootecas, e à
quantidade e diversidade de presas (Rysptra et al. 1999). Além disto, a serapilheira pode amenizar
Nas montanhas de Santa Cruz, na Califórnia (EUA), Willett (2001) amostrou aranhas em
usadas para exploração de madeira, áreas em estágio secundário de regeneração e áreas florestais
foi positivamente relacionada com a cobertura herbácea das áreas. O autor sugeriu que algumas
Vários estudos tentaram descrever as relações entre a estrutura das comunidades de aranhas
(1993) revisaram o tema e ambos concluíram que apesar de alguns padrões parecerem bem
definidos e as hipóteses sugeridas serem plausíveis, estas evidências são indiretas e os resultados de
muitos estudos constituem apenas um suporte para estas explicações. O que estas revisões
propuseram foi que muitos outros fatores poderiam estar combinados às diferenças na estrutura das
34
comunidades de aranhas registradas entre locais. Os mecanismos e as características específicas do
habitat que exercem influência nas populações de aranhas são ainda obscuros e necessitam de
confirmações. Situações no campo que isolem outros fatores são bastante incomuns ou até mesmo
improváveis de serem encontradas. Por exemplo, áreas com condições abióticas semelhantes e que
variem apenas com relação à estrutura do substrato são bastante improváveis, especialmente com
um número razoável de réplicas. Assim, situações que permitam isolar os fatores de interesse
alguns aspectos da sua estrutura na determinação da abundância de aranhas. Hatley & Macmahon
(1980) manipularam ramos do arbusto Artemisia tridentata (Asteraceae) nos EUA, variando a
densidade de folhas (número de folhas por unidade de volume de ramo) para testar a hipótese de
que a abundância de aranhas poderia ser influenciada pela heterogeneidade espacial do substrato de
grupos, marcando aleatoriamente 50 arbustos em cada uma. No primeiro grupo (oito parcelas), os
arbustos foram podados em 50% de sua folhagem, no segundo (oito parcelas), os ramos dos
arbustos foram amarrados para aumentar a densidade foliar e nas nove parcelas remanescentes, os
arbustos não foram manipulados, sendo usados como controle. O número de espécies de aranhas
nos arbustos com maior densidade de folhas foi mais alto que nos arbustos controle e com baixa
densidade de folhas. Além disto, estes autores mostraram que a diversidade de aranhas foi
sudoeste da Suécia era correlacionada com a quantidade de folhas acículas. Este autor conduziu um
experimento pareado usando dois ramos ao acaso de trinta plantas. Em cada planta,
aproximadamente 30,1% das folhas foram removidas de um dos ramos, e o outro ramo não foi
manipulado, sendo usado como controle. A densidade de aranhas, expressa através da razão entre o
número de aranhas e a biomassa dos ramos, foi menor nos ramos manipulados do que em ramos
35
controle. Ele sugeriu que a diminuição do número de folhas reduziria o espaço disponível nos ramos
para ocupação pelas aranhas e, conseqüentemente, de locais de refúgio contra predação por aves.
Posteriormente, ele realizou outro experimento para testar esta hipótese (Gunnarsson 1996),
avaliando se a densidade de folhas acículas por ramo influenciava as taxas de predação de aranhas
por aves e por outras aranhas. Quatro tratamentos foram usados neste experimento: (1) ramos com
folhas esparsas, no qual 25% das folhas eram retiradas; (2) ramos ensacados com rede de malha de
10 mm para evitar o acesso de aves; (3) ramos ensacados e com folhas esparsas e (4) ramos
controle, não manipulados. O autor sugeriu que, na ausência de predação por aves, as interações
agonísticas entre aranhas devem ser intensas, uma vez que seus resultados mostraram que o
tamanho mediano das aranhas em ramos com alta densidade de folhas foi significativamente maior
do que em baixa densidade de folhas. Ainda que seus resultados não tenham sido conclusivos com
relação à influência da arquitetura de plantas nas taxas de predação por aves, ele sugeriu que a
estrutura da vegetação deve exercer uma forte influência nos resultados das interações negativas
entre aranhas e assim determinar, pelo menos em parte, a distribuição de tamanhos das aranhas.
Pseudotsuga menziesii (Pinaceae), árvores de 10 a 15 m de altura, nas quais aplicaram dois grupos
remoção de todas as folhas do ramo e o de remoção de apenas 50% das folhas, intercalando a
retirada de folhas a cada 5 cm ao longo do ramo. O segundo grupo foi usado para testar a influência
do tamanho das folhas e do número de bifurcações nos ramos na abundância de artrópodes. Neste
grupo os autores aplicaram dois tratamentos, sendo que o primeiro envolveu a diminuição do
comprimento de todas as folhas de ramos e o segundo tratamento consistiu da junção de dois ramos
adjacentes com amarras, formando um único ramo com o dobro do número de ramos secundários e
de folhas. Um conjunto de ramos não manipulados foi amostrado como controle. Este experimento
36
gerou um gradiente de biomassa de ramos de mesmo comprimento e seus dados mostraram uma
relação positiva entre o número total de aranhas e de outros artrópodes e a quantidade de biomassa.
serapilheira em duas a cinco vezes. Após dois meses, a abundância das aranhas nas áreas tratadas
foi de até 2,3 vezes mais alta do que nas parcelas controle. O efeito da estrutura do substrato não foi
principais fatores pelos quais as aranhas tendem a ser mais abundantes em locais de maior
atração de suas presas e assim a correlação positiva entre estas duas variáveis é freqüentemente
descrita nos estudos que enfocam a distribuição deste grupo. Os experimentos descritos acima
aérea e serapilheira no solo. No entanto, nestes estudos o efeito da biomassa está combinado com a
acréscimo de substrato, o que leva a uma variação concomitante com a quantidade de matéria
disponíveis para as presas de aranhas e com a área do substrato disponível para a colonização destas
presas e das aranhas. Os efeitos da arquitetura do habitat e da biomassa estariam assim confundidos
entre si. O arranjo espacial da biomassa no espaço pode influenciar a quantidade de presas
potenciais para aranhas mesmo não sendo utilizado diretamente por estes artrópodes como fonte de
alimento. Insetos devem utilizar o substrato de plantas como local de refúgio contra predadores e
oscilações microclimáticas, locais de acasalamento e oviposição (Lawton 1983, Strong et al. 1984),
37
Poucos estudos conseguiram separar o efeito da biomassa e a estrutura do habitat na
distribuição de aranhas. Souza & Martins (no prelo) separam estes efeitos isolando o efeito da
artificiais. O experimento foi conduzido numa área de campo sujo no sudeste do Brasil, utilizando
D. virgatus. Um ramo natural em cada planta foi marcado aleatoriamente e todas as folhas e ramos
secundários foram retirados. Ramos artificiais, feitos de plástico e pedaços de tecido de nylon
semelhante a folhas, foram atados a estes ramos naturais previamente podados. Os ramos artificiais
tinham 20 cm de comprimento, e a área superficial total das folhas juntas totalizou 144 cm2,
mantendo assim a biomassa e a área total de folhas disponível constante nos dois tratamentos. No
primeiro tratamento os ramos tinham 96 folhas de 1,5 cm2 e no segundo 24 folhas de 6,0 cm2. Os
ramos artificiais com uma maior densidade de folhas atraíram aproximadamente três vezes mais
aranhas do que ramos com uma menor densidade de folhas. Este estudo sugeriu que a arquitetura
por si pode influenciar o número de aranhas nos ramos vegetais, independente da quantidade de
biomassa vegetal e do valor nutricional das plantas disponíveis para insetos herbívoros (presas), e
da área disponível para colonização e forrageamento, uma vez que estas duas variáveis foram
demonstrado para várias espécies de aranhas (veja Uetz 1991), no entanto este padrão pode variar
entre diferentes espécies. Halaj et al. (2000a) mostraram que o efeito da disponibilidade de presas
na abundância de aranhas pode ser menor do que a estrutura do habitat e influenciar pouco a
distribuição destes predadores em alguns sistemas. Além disto, alguns autores fracassaram em
Por exemplo, um experimento na Amzônia central brasileira isolou áreas de predadores de aranhas
38
deixando outras sem manipulação usadas como controle. Foi detectado um efeito negativo de
entre eles não foi significativa, o que questiona também a importância da estrutura da serapilheira
na proteção contra predadores (H. Höfer, dados não publicados, comunicação pessoal).
sugeriu que as diferenças na arquitetura entre as árvores era o principal fator que determinava a
presença ou a ausência de algumas espécies. É possível que diferentes famílias de aranhas possam
utilizar diferentes espécies de plantas, de acordo com suas necessidades específicas. Por exemplo,
grandes araneídeos e tetragnatídeos tendem a requerer grandes espaços para construção de suas
teias (Uetz et al. 1978, Greenstone 1984), enquanto que aranhas não construtoras de teia devem
ocorrer em folhagens mais densas (Hatley & MacMahon 1980, Robinson 1981, Scheidler 1990,
Uetz 1991).
As aranhas podem ser separadas em diferentes guildas, termo definido originalmente por
Root (1967) como grupo de espécies que exploram o mesmo recurso de maneira similar. Assim, a
comportamento de captura de presas, que de certa maneira devem influenciar os tipos e tamanhos
diversidade de aranhas tem a vantagem de permitir comparações entre estudos feitos em diferentes
regiões. Além disto, o agrupamento de aranhas em guildas permite fazer uma avaliação a nível
realizados em comunidades naturais (Turnbull 1973, Scheidler 1990, Ehmann & MacMahon 1996).
Os indivíduos imaturos, que compõem a grande maioria das populações de aranhas, têm grande
39
Vários autores definiram as guildas de aranhas agrupando diferentes famílias com
classificações variam muito entre os estudos, especialmente com relação ao número de níveis
hierárquicos ou ao grau de refinamento empregado (Tab. 2.1). Por exemplo, Uetz (1977), Mason
(1992) e Hurd & Fagan (1992) dividiram as comunidades de aranhas amostradas em seus estudos
em apenas duas guildas, baseando-se na construção ou não de teias para captura de presas. Assim,
como Theridiidae. Hatley & MacMahon (1980), num estudo realizado nos Estados Unidos,
dividiram a comunidade de aranhas amostrada em sete guildas diferentes. Na divisão feita por estes
autores, todas as aranhas construtoras de teia foram agrupadas em três guildas, enquanto as demais
foram divididas em quatro (Tab. 2.1). Gunnarsson (1988), Young & Edwards (1990) e Halaj et al.
teia em pelo menos duas guildas distintas baseando-se no tipo de teia (tridimensionais e
orbiculares). Posteriormente, Uetz et al. (1999) fizeram uma revisão das classificações de guildas
sugeridas por cinco diferentes autores e propuseram uma divisão feita através de uma Análise de
Agrupamento. Esta análise, a partir de uma matriz binária, baseou-se na presença ou ausência de
algumas características ecológicas como: construção, uso e tipo de teias; estratégias de captura de
presas (tocaia, saltos e perseguição); porção do habitat predominantemente usado (solo, vegetação),
tenacidade de sítios e período de atividade (noturno ou diurno). Eles propuseram oito guildas
Höfer & Brescovit (2001), usando o mesmo método de análise e características semelhantes às
empregadas por Uetz e colaboradores, propuseram 12 guildas para uma comunidade de aranhas da
grau de refinamento com que a comunidade é dividida, isto é, no número de guildas propostas, ou
40
na inclusão de algumas famílias numa ou em outra guilda. Por exemplo, as espécies pertencentes à
família Pholcidae são categorizadas como “aranhas construtoras de teias em lençol” e como
“aranhas construtoras de teias tridimensionais” por diferentes autores. Oxyopidae e Salticidae são
famílias agrupadas como “Saltadoras” por alguns autores, mas consideradas “Corredoras” por
outros (Tab. 2.1). Estas divergências refletem diferenças na escolha de quais características
comportamentais são usadas para a classificação das famílias em guildas. O agrupamento com
maior número de famílias incluídas numa única guilda é também, muitas vezes, feito para que se
obtenha um volume de dados compatível com premissas de testes estatísticos (veja Muzika &
gêneros e às vezes de famílias, especialmente em regiões tropicais (veja Höfer & Brescovit 2001).
definição proposta por Root (1967). Período de atividade, estrato na vegetação, e tenacidade de
sítios são exemplos de características importantes no uso de recursos que podem determinar a
distribuição de muitas famílias (Uetz et al. 1999, Höfer & Brescovit 2001), mas são freqüentemente
negligenciados por muitos autores na classificação das famílias de aranhas em guildas. Um outro
fator, que colabora intensamente para esta variação, é que normalmente a divisão é feita com base
forrageamento distintos, ao ponto em que deveriam ser classificadas como pertencentes a diferentes
guildas (veja exemplos em Höfer & Brescovit 2001), mas este grau de refinamento na classificação
41
em guildas, diferentes características estruturais do habitat podem ser mais favoráveis para algumas
guildas do que para outras. É possível que diferentes famílias de aranhas possam utilizar diferentes
espécies de plantas, conforme suas necessidades específicas. Scheidler (1990) sugeriu que as
relação entre a diversidade e abundância de algumas famílias e o tipo de habitat. De fato, alguns
padrões semelhantes podem ser observados em estudos feitos em diferentes locais e tipos de
vegetação. Por exemplo, Hatley & MacMahon (1980) correlacionaram a abundância de algumas
em locais com plantas de maior número de folhas por ramo, enquanto que as “saltadoras”
Uloboridae) foram mais abundantes em locais com menor densidade de folhas, isto é, em plantas
ramos de plantas com maior biomassa lenhosa e maior número de bifurcações, enquanto que as
espécies de plantas com maior biomassa de folhas. Halaj et al. (1998) também encontraram uma
plantas, e nenhuma relação entre as aranhas “construtoras de teias orbiculares” e a arquitetura das
plantas. Outros estudos encontraram um padrão semelhante para estas guildas de aranhas, e
orbiculares”) tendem a requerer grandes espaços para construção de suas teias, ocorrendo com mais
freqüência em locais mais abertos (Uetz et al. 1978, Greenstone 1984), enquanto as aranhas
42
com maior densidade de folhas, já que a construção de suas teias normalmente requer espaços
As guildas de aranhas não construtoras de teia parecem se distribuir de maneira similar com
foliar ou número de bifurcações de ramos (veja Hatley & MacMahon 1980, Gunnarsson 1988, Halaj
et al. 1998, 2000a). No solo estas guildas parecem estar diretamente correlacionadas à diversidade
de espécies de plantas e com a altura de serapilheira (Scheidler 1990, Uetz 1991, Hurd & Fagan
1992).
distribuição espacial entre famílias, consideradas como pertencentes à mesma guilda, corrobora a
hipótese de que além das especializações por tipos de presas, através do uso de diferentes
estratégias de caça, a seleção de habitat pode reduzir as chances de interações negativas e levar a
uma maior diversidade espécies num dado habitat (Uetz 1977, Nyffeler & Sterling 1994, Henschel
famílias de uma mesma guilda podem possuir diferentes padrões de distribuição que podem não ser
detectados pelos pesquisadores. Souza (1999), num estudo conduzido no sudeste do Brasil,
comparou a distribuição das famílias Anyphaenidae e Clubionidae entre três espécies de plantas
com diferentes arquiteturas de ramos, descrito como número de folhas por ramo, e mostrou que
em plantas com maior número de folhas por ramo, enquanto que a abundância dos anifenídeos foi
similar entre as três espécies de plantas. Os Anyphaenidae e os Clubionidae são agrupados em uma
mesma guilda por serem aranhas caçadoras de pequeno e médio porte. Além disto, são ativas à noite
e passam o dia em abrigos achatados e tubulares feitos de fios de seda em folhas enroladas ou
43
curvas. Possuem visão de curto alcance e são normalmente ineficientes na captura de insetos alados.
O sistema traqueal é muito desenvolvido, o que lhes permite deslocar-se com incrível rapidez em
situações de perigo e na captura de presas entre folhagens de plantas (Comstock 1971, Nyffeler &
Sterling 1994, Brescovit 1996, Foelix 1996). Os membros destas famílias noturnas permanecem
escondidos em abrigos de seda na folhagem durante o dia, comportamento este que pode reduzir os
riscos de predação por animais visualmente orientados como aves e outras aranhas, como os
Salticidae. Assim, a baixa disponibilidade de refúgios em plantas com menor densidade de folhas
não deveria limitar a distribuição destas aranhas. Mas ao contrário dos Anyphaenidae, a distribuição
dos Clubionidae diferiu entre as espécies de plantas. Muzika & Twery (1997) também mostraram
que duas famílias pertencentes à mesma guilda (“caçadoras noturnas”) diferiram com relação à
Diferenças de distribuição foram detectadas até mesmo entre espécies do mesmo gênero.
Uetz (1991) descreveu a distribuição espacial de duas espécies de licosídeos do gênero Schizocosa,
distribuídas em locais com serapilheira com características estruturais distintas. Schizocosa rovneri
foi mais abundante em áreas de planície de inundação, que têm a serapilheira composta de folhas
mais comprimidas; enquanto que S. ocreata foi mais abundante em áreas mais altas, com a camada
de serapilheira mais profunda e mais complexa. Na Amazônia Central, Gasnier & Höefer (2001)
argilosos. Eles mostraram que enquanto a abundância de C. villasboasi não diferia entre os locais,
preferencialmente em solos argilosos. Estas espécies, apesar de pertencerem a uma mesma guilda
44
Conclusões
Apesar de vários progressos recentes, muitos estudos ainda serão necessários para que se
Um dos principais obstáculos a serem superados nesta área é a escassez de dados de história natural.
Como exposto acima, sem que se saiba que tipos de substratos são preferencialmente utilizados, que
tipos de presas são preferidos e como estas presas são capturadas por aranhas de vários grupos, é
difícil construir uma classificação em guildas que de fato reflita os padrões de uso de recursos pelas
espécies na natureza. Da mesma forma, são necessários mais dados de campo para que se conheçam
tendo sido observada em vários grupos de artrópodes terrestres (Langelloto & Denno 2004).
Entretanto, falta ainda descrever como a complexidade do habitat afeta cada grupo. Em aranhas,
Embora novas observações sejam úteis neste sentido, experimentos de campo, como alguns
descritos neste capítulo, são a melhor forma de isolar estes fatores, assim como determinar se estes
45
3
TEIAS E FORRAGEAMENTO
Aranhas são animais famintos. Segundo Riechert & Harp (1987) várias evidências sugerem
que as aranhas evoluíram em condições de privação alimentar. Podem, por exemplo, passar por
longos períodos de jejum; consumir um grande número de presas quando estas se tornam
alimento suficiente para o crescimento e mesmo alterar sua taxa de crescimento, ajustando-a ao
aporte de presas do habitat (e.g. Higgins & Rankin 1996, veja também Nakamura 1987).
Características como estas sugerem que as aranhas descendem de um ancestral selecionado por
entretanto, não são diferentes. Em uma ampla revisão da literatura, Wise (1993) demonstrou que a
maioria das espécies vive sob estresse alimentar na natureza. Esta conclusão foi sustentada por
evidências indiretas, como o fato de existir uma grande variabilidade no tamanho corporal dos
indivíduos em populações de aranhas. Além disto, para várias espécies foi observada uma
experimentos de campo, também sustentam esta hipótese. Por exemplo, o fornecimento de alimento
adicional para indivíduos de Neriene radiata (Linyphiidae) levou a uma duplicação no número de
ovos produzidos e a um aumento de 30% na taxa de crescimento dos juvenis. Outros experimentos,
46
aumento em taxas de abandono de teias e emigração em situações de extrema redução da
Se para as aranhas é tão difícil obter alimento suficiente para o crescimento e reprodução,
aumentassem sua capacidade de captura de presas, minimizando o gasto energético necessário para
isto. Uma destas características é a estratégia de caça conhecida como “senta-e-espera”, em que as
forrageamento permite ao predador economizar o máximo de energia entre uma captura e outra,
mantendo um metabolismo baixo (Enders 1976, Riechert & Luczak 1982). Para um predador que
caça dessa forma, seriam extremamente úteis mecanismos que aumentassem sua capacidade de
detecção e subjugação de presas, o que para as aranhas tornou-se possível graças ao uso de fios de
seda.
Todas as aranhas possuem a capacidade de produzir seda, que é utilizada para, entre outras
funções, proteger os ovos (veja capítulo 10 deste livro); como modo de locomoção, através de fios-
guia; como substrato para a deposição do esperma que será usado para o preenchimento dos órgãos
de cópula dos machos (teias espermáticas, veja capítulo 5 deste livro) e como meio de comunicação
(veja capítulos 5, 8 e 11 deste livro). Entretanto, o uso mais conhecido de seda por aranhas é, sem
dúvidas, como matéria-prima para construção de armadilhas para captura de presas. A construção
de teias para captura é amplamente disseminada entre diferentes grupos de aranhas e, como será
variáveis. Embora a evolução de armadilhas de seda não tenha resolvido por completo os problemas
grupo. Uma alta diversidade de tipos de seda e de armadilhas permitiu que as aranhas fossem
capazes de explorar uma grande variedade de hábitats e capturar vários tipos de presas (Riechert &
Luczak 1982, Craig et al. 1994), assim como de capturar presas maiores, que dificilmente seriam
subjugadas apenas com uso de pernas e quelíceras (Enders 1975). Neste capítulo os principais tipos
47
de armadilhas de seda construídas por aranhas serão descritos e sua evolução será analisada do
ponto de visa filogenético e ecológico. Será também descrito como as aranhas constróem e utilizam
A Seda
A seda é composta por proteínas fibrosas que contêm seqüências de aminoácidos altamente
fibra apenas quando é expelida pelas fiandeiras (Craig 1997). Cada fio é composto por um
enquanto a trama frouxa de aminoácidos confere ao fio sua elasticidade (Vollrath 1992). São essas
duas características, a resistência e a elasticidade (essencial para absorver a energia cinética das
presas interceptadas), que tornam tão eficientes as armadilhas contruídas com este material.
maior parte dos dados disponíveis refere-se às teias orbiculares construídas por membros das
famílias Araneidae e Tetragnathidae. Essas teias são compostas principalmente (de 55 a 69%
dependendo da espécie) pelos aminoácidos alanina e glicina (Tillinghast & Christenson 1984,
Tillinghast & Towney 1987). Existe, entretanto, uma considerável variação na proporção de cada
aminoácido mesmo quando analisamos fios produzidos por glândulas distintas da mesma aranha
Podemos dividir os fios produzidos por araneídeos e tetragnatídeos em dois tipos, com base
em suas propriedades mecânicas: fios utilizados no arcabouço e raios das teias, e fios constituintes
da espiral de captura. O primeiro tipo, produzido pelas glândulas ampoladas, é mais resistente. Já o
segundo tipo, produzido pelas glândulas flageliformes e recoberto por uma substância adesiva
fabricada nas glândulas agregadas, é mais fraco, porém até 10 vezes mais extensível (Blackledge et
al. 2005). As gotículas de material adesivo encontradas nos fios da espiral de captura apresentam
48
uma série de componentes solúveis em água (como nitrato de potássio, colina, GABamido, N-
acetiltaurina, N-acetilputrescina, entre outros – veja Tillinghast & Townley 1987, Vollrath et al.
1990, Townley et al. 1991). Estes compostos solúveis incluem substâncias higroscópicas, essenciais
para a manutenção das propriedades adesivas e elásticas (veja Vollrath et al. 1990, Edmonds &
Vollrath 1992, Higgins & Rankin 1999), além de substâncias bactericidas (Tillinghast & Townley
1987).
A adição de uma substância adesiva, entretanto, não é a única forma através da qual as
aranhas prendem suas presas às teias. Existe ainda um outro tipo de fio, produzido por aranhas que
apresentam um conjunto de fiandeiras modificadas (o cribelo), capaz de reter as presas sem a ajuda
de nenhum componente viscoso. A superfície dos fios cribelados (veja Quadro 3.1, Fig. 3.1) é
composta por milhares de fibrilas protéicas emaranhadas, sustentadas por um par de fibras axiais.
Este complexo de fibrilas é responsável pela retenção das presas. Comparações entre teias
orbiculares construídas por aranhas com fios cribelados e teias similares construídas por aranhas
com fios contendo gotículas adesivas, entretanto, mostraram que as primeiras representam um custo
muito maior para as aranhas e são menos eficientes por unidade de área (Opell 1998, 1999). No
próximo tópico, a distribuição destes tipos de fios entre diferentes grupos de aranhas será discutida
Alguns estudos clássicos, como os de Peters (1931), Bristowe (1941), Kullmann (1972a) e Turnbull
(1960), aguçaram o fascínio despertado pela variedade de arquitetural das teias de aranhas, o que
resultou em um grande número de estudos sobre tipos de teias. Uma conseqüência óbvia de todo
este interesse é a geração de sistemas de classificação de tipos de teias, assim como tentativas de se
descrever sua evolução. Embora nosso conhecimento atual sobre a estrutura das teias de muitos
49
grupos de aranhas seja ainda incipiente, é possível desenvolver um panorama geral sobre sua
Uma das formas mais primitivas de uso de fios de seda por aranhas, como revestimento interno de
abrigos (Shear 1994), pode ser observada nos membros das infraordens Liphistiomorphae e
(Platnick 2005), é o mais primitivo grupo de aranhas viventes (Coddington & Levi 1991, veja Fig.
3.2). As espécies deste grupo cavam buracos no solo que servem como abrigo contra intempéries e
inimigos naturais, assim como locais de acasalamento, cuidado à prole e captura e ingestão de
presas (Haupt 2003). Estas cavidades são revestidas internamente com fios de seda e mantidas
fechadas por um opérculo de coloração críptica. O opérculo fixa-se à abertura do abrigo por apenas
alguns fios, formando uma dobradiça. Assim, estas aranhas permanecem protegidas em seus
abrigos, e podem capturar insetos que se deslocam nas proximidades, abrindo o opérculo, agarrando
a presa e arrastando-a rapidamente para o interior (Coyle 1986a, Haupt 2003). Fios de teia não são
usados para retenção das presas, como ocorre na maioria das famílias mais derivadas de aranhas,
mas podem ter um importante papel na detecção de insetos que se aproximam da área de captura. A
partir da abertura do abrigo irradiam-se fios de função sensorial: quando uma presa em potencial
toca estes fios, um sinal vibratório é emitido em direção ao interior do abrigo, avisando a aranha.
Estes fios são mantidos tensionados e suspensos do solo por pequenas hastes de seda (Haupt 2003).
similares ao descrito acima. Em geral elas vivem em abrigos, como cavidades no solo ou sob
troncos e pedras, revestidos por fios de teia. Apesar de muitas espécies deste grupo serem
consideradas errantes, em geral capturam presas móveis que passam perto de seus abrigos, dos
quais raramente se afastam (Coyle 1986a). Estes abrigos podem apresentar opérculos móveis e fios
sinalizadores, como nas Liphistiidae, ou incluir várias modificações que facilitam a captura de
presas. Dentre estas, pode-se destacar os extensos lençóis de seda construídos por várias espécies
das famílias Dipluridae e Hexathelidae (Fig. 3.3A). Estas aranhas usam seus fios de seda não apenas
50
como detectores de presas, mas também para retê-las por tempo suficiente para facilitar sua captura
(Coyle 1986a).
significativamente mais diverso, com 93% das espécies de aranhas conhecidas até o momento
(Platnick 2005), e apresenta uma diversidade muito maior de tipos de teia. As araneomorfas mais
geográfica restrita e hábitos relativamente crípticos. Suas teias consistem em lençóis de seda
construídos sob rochas ou barrancos, com fios de sustentação ou interceptação de presas em sua
periferia e uma estrutura tubular junto ao substrato, que serve como abrigo (Shear 1969, Lopardo et
al. 2004). Estruturas similares podem ser observadas entre as aranhas do clado Haplogynae (Fig.
algumas famílias, como Filistatidae e Segestriidae, constróem estruturas primitivas constituídas por
refúgios de seda inseridos em cavidades, com poucos fios radiais saindo da borda (Beaty 1970,
Foelix 1996, Capocasale 1998). Outros grupos apresentam lençóis com várias modificações
delicados fios em forma de fita, recobrindo superfícies (Sicariidae, Fig. 3.3B, Knight & Vollrath
2002), lençóis mais elaborados, suspensos no ar (Diguetidae e Scytodidae; Cazier & Mortenson
1962, Nuessly & Goeden 1984, Bowden & Jackson 1988), ou até mesmo lençóis com fios âncora e
sapatas adesivas (Pholcidae, Fig. 3.3C, Japyassú & Macagnan, dados não publicados).
No clado Entelegynae ocorrem tipos de teias melhor estudados, embora existam poucas
informações para a maioria das famílias. Dentre os entelegíneos basais, os Eresidae constróem teias
em lençol com fios aderentes cribelados na periferia (Eberhard 1987a). Nas espécies sociais desta
família, estas teias podem incluir abrigos complexos, construídos com emaranhados densos de fios
(Seibt & Wickler 1988, veja capítulo 9 deste livro - Fig. 9.5B). Os Oecobiidae também constróem
teias em lençol, porém estas são usadas apenas como abrigo, formando tubos abertos junto ao
substrato (Fig. 3.3D). Estas aranhas capturam suas presas ativamente, girando em torno destas ao
51
mesmo tempo em que as embrulham em fios adesivos (Glatz 1967). Dentre as famílias restantes, há
captura de presas: as aranhas com cribelo dividido e as Orbiculariae (Fig. 3.2). Várias famílias do
primeiro clado apresentam tanto espécies errantes quanto construtoras de teias. Em geral estas teias
apresentam forma de lençol, em alguns casos com interessantes variações estruturais. Por exemplo,
a teia de Nurscia albomaculata (Titanoecidae) é similar à teia orbicular, com raios e espiras pouco
organizados, estruturados ao redor de um refúgio (Szlep 1966). Algo parecido ocorre também nas
espécies do gênero Fecenia (Psechridae), cuja teia em lençol apresenta uma organização
essencialmente orbicular (Robinson & Lubin 1979). Isto não significa, entretanto, que as teias
construídas por estas aranhas sejam precursores da teia orbicular, uma vez que elas não são
filogeneticamente próximas às aranhas orbitelas (Fig. 3.2). Outras famílias são compostas
exclusivamente por espécies construtoras de teias, como Dictynidae, que constróem lençóis
tubular, em forma de funil (Foelix 1996). Outras incluem predominantemente espécies errantes,
com alguns poucos representantes construtores de teias. Dentre os Lycosidae algumas espécies de
duas subfamílias constróem lençóis com abrigos em forma de funil (Fig. 3.3E), como fazem os
Agelenidae (Santos & Brescovit 2001). Os Pisauridae constróem teias principalmente durante o
que gerou o nome popular em inglês destas aranhas, nursery-web spiders (e.g. Sierwald 1988).
Entretanto, algumas poucas espécies constróem lençóis emaranhados, com abrigos, quando
imaturos (Lenler-Eriksen 1969, Carico 1985) ou mesmo durante todo o ciclo de vida (Nentwig
1985a, Fig. 3.3F). Outra família com poucos representantes construtores de teia é Oxyopidae, um
grupo de aranhas errantes que vivem associadas à vegetação. Dentre as 408 espécies desta família
(Platnick 2005), apenas uma, do gênero Tapinillus, constrói lençóis de fios emaranhados, usados
52
As aranhas com cribelo dividido são, segundo uma análise recente da filogenia das
Entelegynae (Griswold et al. 1999), aparentadas à família Nicodamidae, um pequeno grupo restrito
à Oceania (Platnick 2005), cujos membros constróem teias em lençol próximo ao solo (Forster &
Forster 1999). Este clado (aranhas de cribelo dividido + Nicodamidae) é o grupo-irmão das
Orbiculariae, que inclui mais de 10.000 espécies, entre elas as aranhas mais estudadas quanto ao
comportamento de construção de teias. Estas aranhas constróem o tipo de teia mais conhecido por
leigos e, certamente, mais estudado por especialistas, a teia orbicular. Embora possa variar
ontogénetico da aranha, assim como de características do local de fixação (Eberhard 1990); a teia
orbicular segue um padrão básico em sua estrutura. Estas teias apresentam um quadro externo de
fios, formando um arcabouço, fixo por alguns fios-âncora ao substrato. O arcabouço externo é
conectado ao centro da teia por vários fios radiais, sobre os quais a aranha deposita uma espiral de
fios adesivos (Fig. 3.4). Quando os insetos retidos nestes fios tentam se soltar, emitem sinais
vibratórios que convergem pelos fios radiais ao centro da teia, de onde a aranha detecta a presença
caracteres morfológicos e comportamentais (Griswold et al. 1999), indica que a teia orbicular
evoluiu uma única vez dentre as aranhas, tendo posteriormente sofrido modificações em várias
famílias. Esta conclusão resolve uma controvérsia que se manteve na literatura até o final dos anos
1980, quando alguns autores consideravam que a teia orbicular teria surgido pelo menos duas vezes
pressupostos relacionados ao que se sabia (ou se acreditava) na época sobre a filogenia das aranhas
e sobre evolução de características de alto valor adaptativo. Um dos mais antigos sistemas de
acordo com a presença ou ausência, respectivamente, do cribelo. Uma vez que teias orbiculares são
construídas tanto por aranhas cribeladas (Uloboridae) quanto por aranhas sem cribelo (Araneoidea),
53
obviamente se imaginava que a teia orbicular teria surgido duas vezes independentemente. A
dicotomia Cribellatae-Ecribellatae foi refutada por Lehtinen (1967), que demonstrou através de
análise cladística que nenhum destes grupos é monofilético, uma vez que o cribelo é uma estrutura
primitiva entre as Araneomorphae, e que teria desaparecido várias vezes independentemente. Esta
hipótese, posteriormente corroborada por outros autores (Coddington & Levi 1991, Griswold et al.
Havia entretanto, outra razão porque vários autores consideravam que a teia orbicular
deveria ter evoluído mais de uma vez entre as aranhas. Uma vez que estas teias são consideradas
energéticos (Janetos 1982a, Rypstra 1982, Vollrath 1992), elas sempre foram consideradas como de
alto valor adaptativo. Por alguma razão, que nunca ficou clara, havia na literatura evolutiva das
décadas de 1960-1980 uma noção geral de que características altamente adaptativas deveriam
evoluir várias vezes. Logo, obviamente, vários grupos de aranhas deveriam ter convergido para este
tipo de teia. O crescimento no uso de métodos de análise filogenética a partir de meados da década
de 1990 contribuiu para derrubar preconceitos como este. Atualmente, sabe-se que o fato de uma
característica ter ou não valor adaptativo não está necessariamente relacionado a quantas vezes ela
A teia orbicular provavelmente surgiu no ancestral dos Orbiculariae, que seria uma aranha
cribelada. O cribelo foi conservado em duas famílias deste clado, Uloboridae e Deinopidae
(Deinopoidea), e desapareceu no ancestral das demais onze famílias, que compõem a superfamília
Araneoidea (Fig. 3.5). Dentre os Deinopoidea, surgiram várias modificações a partir da estrutura
básica de teias orbiculares. Por exemplo, um gênero de Uloboridae, Miagrammopes, constrói teias
constituídas por apenas um ou dois fios, e ainda assim captura vários tipos de presas (Lubin et al.
1978). Outra modificação extrema pode ser observada entre os Deinopidae, que capturam presas
usando pequenas teias formadas principalmente por fios cribelados cuidadosamente arranjados,
54
formando uma rede. Os deinopídeos caçam à noite, mantendo-se pendurados de cabeça para baixo,
e segurando suas teias nas pernas I e II (Fig. 3.6A). Quando uma presa passa ao alcance da aranha,
ela se move rapidamente, retendo-a com a teia (Coddington & Sobrevila 1987). Embora a teia de
comportamento de construção destas aranhas é claramente homólogo àquele exibido por outras
Deinopoidea, provavelmente está relacionada a uma alteração na etapa final da construção da teia,
ligada à perda do cribelo. Como já foi mencionado, embora os fios cribelados sejam eficientes para
retenção de presas, são muito custosos em termos energéticos. Os Araneoidea usam um substituto
bem mais barato em suas teias, um líquido adesivo que é depositado sobre os fios da espiral adesiva
(Opell 1997a). Esta mudança, juntamente com uma alteração na orientação das teias, de horizontal
para vertical, teriam aumentado significativamente a eficiência das teias destas aranhas, e
A estrutura básica da teia orbicular passou por várias modificações entre os Araneoidea.
ornamentações adicionadas às teias para atração de presas ou proteção contra predadores e parasitas
(veja capítulo 10 deste livro). Entretanto, alguns gêneros apresentam teias tão especializadas que
seria difícil à primeira vista considerá-los como aranhas orbitelas. O exemplo mais radical seria das
espécies de Mastophorinae (Araneidae), que capturam presas usando apenas pequenas bolas
adesivas presas a um único fio de seda (veja capítulo 12 deste livro). Todas estas modificações
independente. Entretanto, há uma alteração geral da estrutura da teia orbicular que teve importância
especial para a diversificação de algumas famílias dentro do clado. Seis famílias de Araneoidea,
55
incluindo Linyphiidae e Theridiidae, que estão entre as maiores famílias de aranhas em número de
espécies (Platnick 2005), descendem de um ancestral que abandonou por completo as teias
orbiculares, passando a construir teias em lençol (Fig. 3.5, Griswold et al. 1998). Como seria de se
esperar em um grupo tão diverso, a estrutura destas teias não é homogênea, variando desde lençóis
simples com arcabouços de fios de interceptação, como nos Linyphiidae (Fig. 3.6C), até
emaranhados tridimensionais de fios (Theridiidae, Fig. 3.6D-F). As razões porque ocorreu esta
mudança radical na construção de teias não estão claras, embora elas possam estar mais
relacionadas à proteção contra predadores e parasitas que à captura de presas (Blackledge et al.
das Araneoidea construtoras de lençóis (Fig. 3.5). Neste caso, entretanto, a estrutura tridimensional
da teia surge através de vias comportamentais diferentes. As espécies das quatro famílias deste
clado mantêm um número variável de fios radiais projetados para fora do plano de construção da
teia (Eberhard 1987b, Griswold et al. 1998, Ramírez et al. 2004). Estes fios podem formar barreiras
defensivas contra inimigos, ou mesmo participar nos mecanismos de captura da teia. Por exemplo,
vários gêneros de Theridiosomatidae usam um fio radial fora do plano para tensionar a teia
orbicular, mantendo-a como uma armadilha móvel, que é deslocada sobre insetos que se aproximam
de teias em aranhas. Apenas algumas famílias foram apresentadas, não apenas por limitações de
espaço, mas também porque existem poucos dados detalhados sobre estrutura de teias para a imensa
maioria dos grupos. Embora sejam conhecidos tipos de teias para membros de todas as famílias de
aranhas, a classificação destes tipos é certamente insatisfatória. Isto fica claro quando analisamos as
teias referidas neste tópico como “em forma de lençol”. Esta categoria engloba estruturas tão
diversas quanto os lençóis densos com abrigos construídos por Aglaoctenus (Lycosidae, Fig. 3.3E),
os emaranhados em rede dos Pholcidae (Fig. 3.3C) e os lençóis com fios de interceptação de
56
Linyphiidae (Fig. 3.6C). Certamente classificações mais detalhadas seriam bem vindas para uma
melhor compreensão sobre a evolução das teias (veja alguns exemplos em Vollrath 1992, Shear
1986, 1994, Foelix 1996, Benjamin & Zschokke 2003). Por outro lado, simplesmente separar teias
em categorias não é suficiente, uma vez que teias similares podem surgir a partir de seqüências
conhecido em várias famílias, tendo inclusive gerado caracteres de interesse para análises
filogenéticas (Eberhard 1982, Griswold et al. 1999), o estudo de seqüências de construção de outros
tipos de teias é ainda muito incipiente. Alguns estudos recentes, entretanto, mostram que esta pode
ser uma linha de pesquisa bastante promissora (Benjamin & Zschokke 2002, 2003, 2004, Lopardo
et al. 2004). O próximo tópico apresenta as seqüências de construção de teias orbiculares, o tipo de
A construção de uma teia orbicular começa com a fixação dos raios e dos fios que farão
parte do quadro, passando em seguida para a colocação de uma espiral auxiliar e, finalmente, da
espiral adesiva utilizada para a captura de presas (Levi 1978, Foelix 1996).
Inicialmente, a aranha permanece imóvel sobre um ponto elevado enquanto produz um fio,
que será levado pelo vento até tocar outro ponto da vegetação (Fig 3.7A). A aranha então utiliza
este fio para percorrer a distância entre os dois pontos que constituirão as bases de fixação superior
da teia. Enquanto se desloca, vai produzindo um fio guia e recolhendo o fio inicialmente depositado
até atingir aproximadamente a metade do comprimento entre os dois pontos (Fig. 3.7B). Neste
local, o fio guia é conectado ao restante do primeiro fio e a aranha desce até um ponto de fixação
localizado logo abaixo (Fig 3.7C). A remoção de parte do fio original e deposição de um novo fio
com comprimento um pouco maior permite o deslocamento do ponto central para baixo, formando
um Y.
57
Os próximos passos são a adição novos raios e dos fios que farão parte do quadro. Para isso,
a aranha move-se do ponto 3 para o ponto 1 enquanto produz um novo fio. Este fio é fixado ao
ponto 1 e a aranha retorna em direção ao centro, sempre deixando um fio atrás de si. Depois de
percorrer parte da distância de volta entre 1 e 3, a aranha fixa o fio que está produzindo àquele
produzido anteriormente e continua seu caminho até o centro e, então, ao ponto 2. Com isso são
formados simultaneamente um novo raio e o fio ponte, constituinte do quadro (Fig. 3.7D). Um
adicionais são então construídos da seguinte forma: a aranha utiliza um raio já existente como guia
enquanto desloca-se do centro para a periferia da teia; durante seu deslocamento ela tece um novo
fio (raio temporário), que é momentaneamente preso a uma nova posição do quadro; este fio é então
cortado e substituído pelo raio permanente, que é produzido enquanto a aranha movimenta-se
novamente para o centro (Fig. 3.7E). Durante a etapa de construção dos raios, a aranha
posição ideal para fixação do próximo raio, de modo a estabilizar a tensão ao longo da teia.
Após a fixação dos raios, a aranha continua realizando movimentos circulares, construindo
o centro (Fig. 3.7F). Estes movimentos vão aumentando de amplitude e originam a espiral auxiliar.
Essa estrutura é tecida do centro para as bordas da teia e fixada em todos os raios previamente
instalados (Fig. 3.7G), sendo utilizada como guia durante a construção da espiral de captura. Esta
última, composta pelos fios adesivos, é tecida da periferia para o centro da teia. A aranha segue
realizando movimentos circulares, utilizando a primeira perna para certificar-se da posição do raio
seguinte e a quarta perna para puxar o fio da fiandeira e fixá-lo ao raio imediatamente anterior à
chamados pontos de virada. Ao longo de todo esse processo, a espiral auxiliar vai sendo removida.
A fixação da espiral de captura é interrompida pouco antes de atingir o centro, o que resulta em um
58
Após tecer a espiral de captura a teia está finalmente pronta e aranha assume sua posição no
construção de uma teia orbicular, baseado principalmente em observações realizadas com Araneus
diadematus (Araneidae, veja Zschokke 1993, 1995, 1996, Zschokke & Vollrath 1995a, b para
variam muito entre espécies, podendo ser bem mais complexas que o modelo descrito acima.
também ao resultado final obtido após a realização dessas seqüências comportamentais. As teias
orbiculares podem apresentar grande variação de tamanho, inclinação, número de raios e espiras,
simetria e distância entre espiras (veja Levi 1978). Além disso, algumas espécies constróem
estruturas orbiculares incompletas, outras deixam uma abertura no centro da teia (possibilitando a
passagem de um lado para o outro) e muitas incluem ainda componentes tridimendisionais às suas
teias, como barreiras de fios ou abrigos construídos com folhas, detritos e/ou seda. Existem também
espécies que adicionam estruturas de seda e/ou detritos, chamadas estabilimentos, às suas teias
espiras, são determinantes para o sucesso de captura de cada tipo de presa. Um número maior de
raios, por exemplo, aumenta a capacidade da teia de absorver a energia cinética das presas,
possibilitando a captura de insetos mais pesados e rápidos (Craig 1987, Eberhard 1990). Assim,
mesmo dentro da mesma espécie, podem existir variações determinadas pelo tipo de presa
disponível. Sandoval (1994) demonstrou que Parawixia bistriata (Araneidae) constrói dois tipos de
teias com características distintas, dependendo do tamanho de suas presas. O primeiro tipo é uma
teia de tamanho reduzido, com diâmetro de aproximadamente 7 cm e com malha muito fina (a
distância entre espiras é de cerca de apenas 1,4 mm). Este tipo é construído diariamente, ao pôr-do-
sol, capturando principalmente pequenos dípteros do gênero Dorhniphora. O segundo tipo é muito
diferente. Trata-se de uma teia muito maior (com diâmetro médio de 13,5 cm) e com maior
59
distância entre espiras (4,5 mm). Estas teias são construídas durante o dia, sempre quando ocorrem
revoadas de cupins (que são presas bem maiores que aquelas habitualmente capturadas). A mudança
de tipo de teia permite um grande sucesso de captura de um tipo de presa que surge apenas
retidas nos fios podem ser tarefas bastante complexas. Tal como ocorre na construção das teias, o
comportamento de captura de presas é composto por várias etapas, organizadas em uma sequência.
Esta seqüência é sujeita a variações dependentes de vários fatores, tanto ligados à aranha quanto a
Seqüência Predatória
1931) mostram que a captura é composta por seqüências que variam na ordem e composição dos
elementos comportamentais empregados. Tais trabalhos não incluíam dados descritivos e nem
descrição e análise das seqüências comportamentais de predação foram Robinson & Olazarri
(1971), com Argiope argentata. Embora a ordenação das unidades comportamentais observadas
durante a captura de presas nas teias possa variar entre espécies, geralmente segue as seguintes
etapas:
que, no caso das teias orbiculares, convergem ao centro. Nesta etapa a aranha tensiona fios da teia
flexionando as pernas I e II, de modo a localizar a presa na área da captura. Nas espécies de
orbitelas que vivem em refúgios fora da teia, as aranhas geralmente mantém um ou mais fios tensos
conectados ao centro da teia ou à área de captura. Estes fios servem como via para transmissão de
60
2. Deslocamento rápido até a presa. Uma vez detectada a presa e determinada sua posição na área
de captura, a aranha se desloca em sua direção. As orbitelas que possuem refúgios se deslocam
primeiro até o centro da teia, de onde determinam a posição da presa tensionando os fios radiais
(Viera 1995). Este deslocamento muitas vezes é intercalado com novos tensionamentos na teia,
especialmente nas aranhas de teia em lençol (Garcia & Japyassú, no prelo; Japyassú & Jotta, no
prelo).
3. Imobilização da presa. Quando a aranha estabelece contato com a presa, ela a imobiliza através
de uma ou mais picadas e de enrolamentos consecutivos. No enrolamento a aranha joga fios de seda
sobre a presa com o auxílio das pernas IV, enquanto as pernas III geralmente mantêm segura a presa
(Fig. 3.8). Esta etapa pode ser bastante prolongada, dependendo do tamanho e agressividade da
presa. Quando a presa para de se debater, a aranha corta os fios que prendem-na à teia e fixa um
geralmente com a presa pendurada nas fiandeiras, segurando o fio com uma das pernas IV enquanto
se desloca ao centro, refúgio ou local de ingestão. Presas pequenas podem ser transportadas
diretamente nas quelíceras, muitas vezes sem nem mesmo serem previamente enroladas (Robinson
& Olazarri 1971, Díaz-Fleischer 2005). Quando há abundância de presas, a primeira a ser capturada
pode ser armazenada no centro da teia enquanto a segunda é imobilizada; esta segunda presa pode
então ser armazenada na periferia da teia ou trazida ao centro e enrolada novamente junto com a
primeira (Ades 1972). Após o transporte é freqüente a aranha realizar outras atividades não
diretamente relacionadas à predação, como auto-limpeza (raspar pernas umas nas outras ou no
aranhas, dado sua ausência nos grupos basais, como Liphistiidae (Bristowe 1976), Hypochilidae
(Shear 1969) e Dipluridae (Japyassú, observação pessoal), que simplesmente picam a presa e a
61
algumas orbitelas, que a realizam geralmente frente a presas pequenas (Robinson 1975). Outras
redor da presa imóvel enquanto depositam fios de seda. Este comportamento já foi observado em
Hersiliidae, Oecobiidae, Psechridae, Theridiidae e Ctenidae (Gilbert & Rayor 1985); e por isto deve
ter evoluído independentemente várias vezes. Esta modalidade de enrolamento ocorre também em
orbitelas, quando a presa capturada é muito grande em relação ao tamanho da aranha (Robinson &
Olazarri 1971). Geralmente o enrolamento é precedido pela picada mas, em alguns táxons a aranha
primeiro enrola a presa para depois picá-la, no que se convencionou chamar de ataque com
enrolamento (wrap attack). Esta inversão na seqüência parece ser uma estratégia derivada, que
surgiu para lidar com presas potencialmente perigosas e que poderiam causar injúria à aranha ou
danos à teia (Robinson & Olazarri 1971). Os teridiídeos modificaram esta última estratégia,
acrescentando seda viscosa aos fios utilizados neste enrolamento de captura (Coddington 1986a).
Esta estratégia, denominada ataque com seda viscosa (sticky silk wrap attack), surgiu também, de
forma provavelmente independente, entre os folcídeos (Japyassú & Macagnan, dados não
publicados).
Cabe notar que as considerações evolutivas acima são provisórias. Um sumário da evolução
das estratégias de captura em aranhas, baseando-se nas descrições de captura presentes na literatura,
parece a princípio inviável. As aranhas são caçadoras generalistas, que apresentam um repertório de
captura amplo, variável em função do tamanho e do tipo de presa com que se deparam (Japyassú &
Viera 2002, Díaz-Fleischer 2005). Dessa forma, comparar trabalhos feitos em épocas diferentes,
que descrevem a captura em espécies diferentes de aranhas, frente a presas também diferentes,
parece teoricamente incorreto. Ao utilizar contextos diferentes (tipo de presa, grau de saciedade da
aranha, estado de conservação da armadilha), cada autor amostra porções diferentes do repertório
global de caça. Para que a comparação entre espécies tenha alguma validade, seria necessário que o
62
Um dos principais fatores responsáveis por variações em seqüências predatórias é o tipo de
presa a ser capturado, já que diferentes grupos de insetos apresentam padrões variáveis de vibração
quando retidos em teias. Além disto, presas com características diferentes, como tamanho ou
Discriminação de presas
As aranhas aparentemente conseguem discriminar entre suas presas. Peters (1931) mostra
que Araneus diadematus ataca moscas que produzem vibrações de asas quando interceptadas pela
teia enrolando-as em fios de seda e, em seguida, picando-as. Quando capturam moscas que
permanecem imóveis na teia a seqüência é invertida. Estudos posteriores sugerem que a capacidade
de discriminar entre presas de diferentes grupos taxonômicos, e de ajustar para cada situação as
seqüências de captura, é bastante generalizada entre os Araneidae (Robinson & Robinson 1976a,
Viera 1983). Parece claro que o padrão de vibração das presas é informativo, e sua transmissão
pelos fios da teia permite que a aranha antecipe características de sua presa, tais como sua massa ou
grau de atividade (Suter 1978). Díaz-Fleischer (2005), por exemplo, realizou um experimento para
avaliar preferências alimentares em Micrathena sagittata (Araneidae) que indicou que as aranhas
são capazes de distinguir entre presas pequenas (moscas do gênero Drosophila) e presas grandes
(moscas do gênero Anastrepha). Neste experimento, o pesquisador lançava uma presa pequena na
porção superior da teia (posição em que havia sido previamente observado o maior sucesso de
captura) e, depois que a aranha começava a se mover para realizar a captura, lançava uma mosca
grande na porção inferior da teia. Como controle, foram lançadas moscas pequenas também na
porção inferior. Após o fornecimento do segundo estímulo, era feito o registro de que presa havia
sido capturada primeiro. No grupo experimental, todas as aranhas mudaram de direção, atacando
63
Análises mais detalhadas mostram que as diferenças não se dão apenas antes do contato
com a presa, mas são também bastante extensas no restante da captura. Por exemplo, Viera (1994,
mais complexo para capturar moscas domésticas que para capturar formigas (Fig. 3.9). Embora as
mesmas categorias de comportamento estejam presentes nos dois casos, as aranhas apresentaram
vias adicionais entre estas categorias quando capturaram moscas, que são presas que produzem
vibrações mais intensas e possuem maior capacidade de fugir da teia. Além disto, a estratégia de
captura de formigas sempre envolvia primeiro o enrolamento da presa, intercalado por picadas
curtas. Esta estratégia permite à aranha manter maior distância da presa enquanto ela ainda está
inata entre as aranhas e, portanto, independe da experiência prévia de cada indivíduo. Robinson &
Robinson (1976a), por exemplo, observaram que adultos de duas espécies de Argiope mantidos em
cativeiro e alimentadas apenas com presas mortas, apresentavam diferenças no modo de captura
quando apresentadas a diferentes tipos de presas vivas. Resultados similares foram obtidos por
Conclusões
Embora a construção de teias para captura de presas seja considerada uma das mais
conspícuas características das aranhas, e tenha atraído interesse de pesquisadores desde o século
XIX, o conhecimento atual sobre a estrutura, funcionamento e evolução destas armadilhas é ainda
insuficiente. Parte desta ignorância pode ser atribuída à extrema diversidade de tipos de teias
construídas por diferentes grupos de aranhas, como mostrado, ainda que superficialmente, neste
capítulo. Além disto, muitos dos progressos obtidos recentemente nesta área estão ligados ao
64
características comportamentais, o estudo de construção de teias e de seqüências predatórias oferece
várias vantagens. Esta é uma área em que muitas descobertas podem ser feitas, principalmente
porque poucas espécies foram estudadas até o momento, especialmente nos trópicos. Por outro lado,
procedimentos para análises de composição química de fios, aparelhos para registro, observação e
65
Quadro 3.1. Teias de aranhas ecribeladas e cribeladas
Aranhas utilizam dois tipos bem distintos de fios de captura para interceptar e reter suas
presas. No primeiro, a propriedade adesiva é proporcionada pela adição de uma substância viscosa.
seda, produzem uma cola nas glândulas agregadas que adere à teia recém formada. Logo após sua
liberação esta cola forma várias gotículas que, dispostas por toda a extensão dos fios, são capazes de
prender os insetos que entram em contato com a teia (Fig 3.1A). O segundo tipo de fio é tecido
apenas por aranhas que possuem as estruturas morfológicas denominadas cribelo e calamistro (e.g.
Uloboridae, Oecobidae, Filistatidae). O cribelo (Fig 3.1B) é uma placa situada logo em frente das
fiandeiras, coberta por muitas fúsulas, cada uma conectada a uma pequena glândula. As fibras
produzidas por esta estrutura são penteadas por uma série de cerdas presentes na perna IV (cujo
conjunto recebe o nome de calamistro – Fig 3.1C), formando uma malha composta por muitos fios
extremamente finos. As teias de aranhas cribeladas são formadas apenas por estes fios complexos
essas teias não apresentem a substância viscosa adicionada às teias de aranhas ecribeladas, são
capazes de aderir-se mesmo às superfícies mais lisas, como vidro. Além disso, insetos interceptados
em fios cribelados podem facilmente ficar presos na malha de fibrilas (para mais detalhes veja
66
4
O animal mais eficiente poderia encontrar alimento a uma taxa indefinidamente alta e
insignificante. Evidentemente, nenhum animal age desta forma devido a vários fatores, como
limitações físicas do esqueleto e musculatura, e defesas químicas e/ou mecânicas das presas
(Harvey 1994). Entretanto, sabemos que animais têm grande capacidade de obter informações sobre
o ambiente e utilizá-las para tomar decisões sobre onde e quando forragear. Isto levou ao
um componente essencial (McNamara & Houston 1985). A dieta ótima, em quantidade e qualidade
dos itens alimentares, também deve ser considerada como um componente importante, pois atuará
moldadas pela seleção natural (Schoener 1971; Huey & Pianka 1981; Morse & Stephens 1996).
Existem duas formas básicas de se encontrar uma presa: esperar por ela (predador senta-e-
espera) ou procurá-la ativamente. Huey & Pianka (1981) compararam as várias características
comportamentais, fisiológicas e cognitivas entre lagartos predadores que capturam suas presas
ativamente ou por emboscada. Verificaram que enquanto os que caçam por emboscada apresentam
predadores ativos têm grande capacidade de aprendizado e memória, alta taxa metabólica e
capturam presas sedentárias, imprevisíveis e geralmente grandes. Janetos (1982b) também comenta
67
que a estratégia de caça ativa é favorecida quando o custo para se mover é baixo ou quando a
depois um microhabitat favorável e, por fim, escolher os tipos de presas que irão consumir (Hassell
& Southwood 1978). Entretanto, os habitats são heterogêneos e podem estar constituídos de
selecionar microhabitats ou sítios de forrageamento de melhor qualidade parece ser uma adaptação
para obtenção de alimento, cuja distribuição no tempo e espaço é heterogênea (Stephens & Krebs
1986). Uma vez sobre sítios de forrageamento ótimos, os predadores selecionam as presas pelo seu
recursos, outros podem ser atraídos pelo item alimentar per se, como parasitóides que são atraídos
por substâncias voláteis provindas diretamente das vítimas, ou polinizadores que são atraídos pelas
fragrâncias florais e, portanto, encontram a mancha de recursos quase acidentalmente (Hassell &
Southwood 1978).
(Morse et al. 1985; Sugihara & May 1990; Scheuring 1991) e os animais que vivem associados a
ela devem apresentar características morfológicas e comportamentais que facilitem a captura das
suas presas. Aranhas estão entre os artrópodes mais comuns que habitam a vegetação (e.g. Wise
1993) e, por geralmente não consumirem tecido vegetal, são consideradas elementos importantes
nos estudos que investigam como a estrutura do habitat afeta a comunidade de artrópodes
aranhas errantes sobre a vegetação, como e porque escolhem determinados microhabitats para
forragear, quais as conseqüências desta escolha para o indivíduo e sua prole, porque algumas
68
espécies de aranha ocorrem especificamente sobre determinadas espécies de plantas e em que
As aranhas desenvolveram várias estratégias para capturar suas presas. Enquanto alguns
quantitativas de características ecológicas das famílias, foi proposta por Uetz et al. (1999), que
propuseram oito guildas: 1) caçadoras por espreita (ex. Salticidae e Oxyopidae), 2) caçadoras por
composto por uma malha irregular de fios (ex. Linyphiidae), 7) construtoras de teias orbiculares
Theridiidae e Pholcidae).
As famílias das aranhas que compõem as guildas das caçadoras por espreita, por emboscada
estudo extensivo, Nentwig (1993) registrou muitas espécies de aranha associadas a flores, folhas e
troncos de várias espécies de planta no Panamá, e todas as aranhas observadas pertenciam a estas
guildas. Até 70% das aranhas encontradas nas flores de Lantana camara (Verbenaceae) eram
Thomisidae e mais de 90% das aranhas coletadas nestas flores caçavam por emboscada ou por
espreita. Estas flores também foram ocupadas por aranhas das famílias Salticidae, Anyphaenidae,
Oxyopidae, Pisauridae e Clubionidae. Por outro lado, 46% das aranhas sobre as flores de
nervosa (Cyperaceae), Nentwig (1993) observou grande quantidade de aranhas das famílias
Salticidae, Thomisidae, Oxyopidae e Clubionidae. Este autor também verificou que as principais
69
famílias de aranhas errantes associadas a folhas foram Salticidae, Pisauridae e Anyphaenidae, sendo
Anyphaenidae ocorreu preferencialmente nas folhas com tricomas. Segundo Nentwig (1993), as
aranhas mais comuns sobre troncos de árvores pertenceram à família Salticidae, com
Uma vez que as aranhas das guildas das caçadoras por espreita, por emboscada e das
corredoras na vegetação não constróem teias, mas vivem em constante contato com a vegetação,
podem ter relações mais estreitas com este tipo de substrato que as aranhas construtoras de teias,
porque além de usarem plantas diretamente para forrageamento, usam este tipo de substrato também
para abrigo e reprodução. Consequentemente, as aranhas que compõem estas guildas são os
principais predadores nas interações tri-tróficas e os principais agentes de controle biológico (veja
forrageiam ativamente na vegetação. Enquanto as caçadoras por emboscada esperam imóveis pelas
suas presas, geralmente em sítios mais freqüentados por elas (e.g. flores) e direcionam seus esforços
apenas para capturá-las, as caçadoras ativas devem encontrar, perseguir, capturar e subjugar suas
presas. Os comportamentos de captura de presas por aranhas que habitam a vegetação são
indubitavelmente mais complexos nos membros da família Salticidae. Aranhas desta família são
ativas e perseguem e capturam suas presas após a detecção visual (Jackson & Pollard 1996). Muitas
vivem sobre ramos e folhagens, que são ambientes tridimensionais e topograficamente complexos
(Jackson & Blest 1982; Jackson & Hallas 1986a). A geometria complexa destes ambientes faz com
que um salticídeo freqüentemente veja uma presa que não pode ser alcançada simplesmente
caminhando até ela (Tarsitano & Andrew 1999). Nestas circunstâncias, salticídeos devem tomar
70
desvios para alcançar uma posição de onde possam atacar a presa. Para isso, desenvolvem
Hill (1979) desenvolveu uma série de experimentos com várias espécies de Phidippus
(Salticidae) para verificar como salticídeos mantinham o rumo correto em direção à presa. Para isso,
construiu objetos em diferentes configurações para simular a vegetação, de modo que, quando as
aranhas eram introduzidas neste substrato, teriam várias rotas, umas mais longas e outras mais
curtas e com ângulos diferentes, para alcançar a presa (uma mosca suspensa em uma linha). Hill
verificou que Phidippus geralmente utilizava as rotas mais curtas para alcançar a presa. Durante o
deslocamento, estas aranhas retinham uma memória de curto prazo da posição do inseto (ângulo e
distância), davam paradas para se re-orientar e memorizavam novamente o novo ângulo e distância
da presa. As aranhas também utilizavam informações visuais do local da presa em relação aos
objetos encontrados no trajeto. O autor sugeriu que salticídeos podem utilizar pelo menos três
Tarsitano & Andrew (1999) testaram a escolha de Portia labiata (Salticidae) por tipos de
rota que proporcionavam ou não acesso à presa. Para isso, construíram um aparato contendo uma
arco sobre a plataforma ligou um mastro a outro. Uma das extremidades deste arco foi cortada de
modo a produzir um intervalo que simulava uma barreira para a aranha. Uma presa (aranha
artificial) foi encaixada no centro deste arco e cada aranha foi liberada no centro da plataforma,
abaixo do arco. Os autores verificaram que P. labiata optou pela rota completa, sem o intervalo,
para alcançar a presa após uma série de inspeções visuais prévias de ambas rotas.
deles, foram elucidadas algumas maneiras pelas quais as aranhas da família Salticidae resolvem
problemas para alcançar uma presa em ambientes topograficamente complexos. Entretanto, pouco
71
se sabe sobre comportamentos de aranhas de outras famílias que forrageiam ativamente na
vegetação.
por que as aranhas selecionam um sítio de forrageamento e quais conseqüências esta escolha pode
trazer para o sucesso na captura de presas, para a aptidão individual e indiretamente para a
aranhas da família Thomisidae como modelos de predador senta-e-espera (Fig. 4.1). Resultados
Aranhas devem maximizar seu ganho energético pela escolha dos sítios de forrageamento
de melhor qualidade (maior abundância de presas), conforme previsto pela teoria do forrageamento
ótimo. Nesta seção, comentaremos alguns estudos que demonstram que, em geral, as aranhas têm
Morse & Fritz (1982) investigaram como fêmeas adultas da aranha Misumena vatia
inflorescências, ramos e clones. Nas inflorescências há flores brancas, que são novas e ricas em
néctar, e amarelas, que são velhas e pobres em néctar. Os autores verificaram que quanto maior a
proporção e o número de flores brancas em cada inflorescência, maior a taxa de visitas por insetos.
diferentes qualidades. Como resultado, os autores verificaram que as aranhas introduzidas nas
manchas com mais flores brancas permaneceram nestas por mais tempo do que as aranhas que
foram introduzidas nas manchas com mais flores amarelas (veja também Robakiewicz & Daigle
72
2004). Entretanto, 30% das aranhas permaneceram por bastante tempo nos sítios pobres em presas.
Os autores supõem que este resultado é conseqüência de visitas ocasionais das presas nestes sítios
pobres, que significou um estímulo suficiente para que as aranhas permanecessem no local. A
maioria das aranhas introduzidas nos ramos de alta qualidade permaneceu e capturou presas,
enquanto grande parte das que foram introduzidas em sítios pobres migraram para sítios mais ricos.
Entretanto, houve grande variação no número de aranhas que permaneceu ou migrou para outros
sítios. Os autores sugerem que esta variação pode ser causada pela alta variabilidade nas
(Thomisidae) na área onde Morse desenvolveu seus estudos são A. syriaca, Solidago juncea
(Asteraceae) e Rosa carolina (Rosaceae). Morse (1981) verificou que M. vatia permanece por mais
tempo e captura maior biomassa de insetos nas duas primeiras espécies que na terceira,
provavelmente porque os itens alimentares preferidos (e.g. abelhas Apis mellifera) ocorreram mais
nestas plantas. Durante o dia M. vatia capturou maior biomassa de insetos quando sobre Solidago
do que quando sobre Asclepias e Rosa, mas durante a noite capturou maior biomassa de presas
sobre Asclepias. Esta diferença no sucesso de captura de presas entre dia e noite ocorreu porque no
Asclepias e foram os únicos itens alimentares capturados neste período. Morse (1981) sugere que
M. vatia ocorreu mais freqüentemente sobre Solidago e sobre Asclepias porque estas plantas são as
mais visitadas por insetos acessíveis durante o dia e noite, respectivamente (veja também Morse
1984, 1986).
Morse (1979) estudou o comportamento de captura de presas por M. vatia sobre roseiras R.
carolina, que são freqüentemente visitadas pelas abelhas grandes (e.g., Bombus spp.), por uma
pequena mosca (Toxomerus marginatus, Syrphidae) e por outros dípteros e himenópteros pequenos
que têm aproximadamente 1/60 da biomassa das abelhas. Apesar das abelhas Bombus terem sido os
visitantes florais mais freqüentes, as aranhas tiveram maior sucesso de captura de presas menores.
73
Pela teoria do forrageamento ótimo, abelhas Bombus compõem o item mais importante neste
sistema, pois além de serem mais freqüentes, são as maiores presas disponíveis. Se as aranhas se
especializassem em capturar esta presa, ganhariam 7% a mais de alimento em relação aos outros
itens. Apesar disso, não houve tendência a uma especialização. Morse supõe que, neste caso, a
especialização não é favorecida porque, apesar do ganho energético em capturar as presas grandes,
estas são muito difíceis de serem capturadas e o tempo entre uma captura e outra é muito longo. Em
outro estudo, Morse (1983) comparou os padrões de forrageamento entre as aranhas M. vatia e
Xysticus emertoni (Thomisidae) e verificou que a primeira aranha capturou principalmente Apis
mellifera, e espécies de Noctuidae e Geometridae, mas raramente capturou Bombus spp. Misumena
vatia capturou todos os tipos de presas usadas por X. emertoni, mas em contraste, incluiu mais
Bombus na sua dieta. Com isso, M. vatia consumiu uma biomassa de presas duas vezes maior do
que X. emertoni. Com estes resultados, Morse supõe que X. emertoni falhou em optar por sítios
mais ricos em presas e comenta que aranhas deste gênero são primariamente caçadoras de liteira e,
por isso, devem ser mais bem adaptadas a capturar presas no solo e não na vegetação.
Para testar se o tamanho das manchas de plantas com flores e as espécies das plantas
exercem algum efeito no sucesso de captura de presas por Misumenoides formosipes (Thomisidae),
Schmalhofer (2001) manipulou o tamanho das manchas das plantas Bidens aristosa e Solidago
inflorescências de Bidens foi três vezes maior do que Solidago. Entretanto, manchas maiores de
Bidens e Solidago atraíram o mesmo número de insetos, mas os insetos que freqüentaram manchas
grandes de Bidens apresentaram maior tamanho (e.g. mamangavas, abelhas grandes e lepidópteros).
maior número de insetos, incluindo indivíduos maiores, quando sobre manchas grandes de Bidens
74
Consequentemente, ganharam mais massa quando forragearam sobre Bidens. Durante o
experimento, a autora observou grande taxa de migração de M. formosipes de Solidago para Bidens.
freqüentemente sobre ramos da planta Trichogoniopsis adenantha (Asteraceae) com maior número
de capítulos em fase de ântese do que em ramos com maior número de capítulos em fase de botão,
argenteus entre os diferentes tipos de ramos se deu somente na estação chuvosa (dezembro a maio)
e não na estação seca (junho a novembro). No período chuvoso, os ramos com mais capítulos em
ântese atraíram maior quantidade de insetos (visitantes florais e herbívoros) do que ramos com
capítulos nas demais fases de desenvolvimento. Entretanto, no período seco os insetos ocorreram de
forma aleatória entre os diferentes tipos de ramos. Os machos adultos não selecionaram
especificamente sítios com mais presas, o que sugere que eles estariam em busca de fêmeas para
acasalamento e não de alimento. Além disso, os jovens recém emergidos das ootecas selecionaram
capítulos na fase pré-dispersão, que são pobres em presas mas fornecem abrigos entre os estigmas
Em outro estudo sobre o mesmo sistema descrito acima, Romero & Vasconcellos-Neto
Entretanto, esta aranha capturou alguns itens alimentares com maior freqüência do que o esperado
pelo acaso. Estes itens foram formigas, espécies de Chironomidae (Diptera), Grillidae (Orthoptera)
e Braconidae (Hymenoptera), que são insetos ápteros ou que permanecem nos ramos por bastante
tempo e, por isso, foram mais facilmente capturados. Em contraste, estas aranhas nunca capturaram
Melanagromyza sp. (Diptera), que é um inseto muito comum sobre a planta, porém muito ágil. Esta
agilidade pode favorecer o inseto contra o ataque destes tomisídeos (Romero & Vasconcellos-Neto
porque estes insetos estavam sob proteção de formigas (Camponotus sp.). Dentre os visitantes
75
florais, as aranhas preferiram mariposas Ctenuchinae (Arctiidae) e rejeitaram borboletas Ithomiinae
artrópodes, incluindo outras aranhas. Uma possível explicação para esta preferência é que as
mariposas têm as pernas muito mais curtas do que as das borboletas. Desta forma, ficam mais
Além das aranhas geralmente escolherem os melhores sítios para forragear, como visto
acima, algumas ainda têm a habilidade de mimetizar diferentes espécies de flores, tornando-se
simultaneamente crípticas para suas presas (e.g. abelhas), mas também para seus predadores (e.g.
pássaros). Théry & Casas (2002) demonstraram que fêmeas de Thomisus onustus (Thomisidae)
adaptam a coloração de todo seu corpo para flores sobre as quais tentam se esconder. Usando
igualaram-se à cor de diferentes espécies de flor (Mentha e Senecio) na amplitude de visão de cor
verificaram que fêmeas de Epicadus heterogaster (Thomisidae, Fig. 4.1) apresentam fluorescência
em luz UV (337.1 nm) com um pico de emissão na região azul (450-500 nm). Tanto adultas quanto
jovens apresentam polimorfismo de coloração, variando entre branco, amarelo e lilás. Estas aranhas
são muito semelhantes a uma flor, porque além da coloração vistosa, possuem projeções no
abdômen e coloração amarela nas extremidades das suas pernas (para as brancas e lilases) que
assemelham-se a anteras de flores (Fig. 4.1). Além disso, seu comportamento lento durante o
deslocamento nas folhas assemelha-se a flores agitadas pelo vento. Com estes comportamentos,
colorações e morfologia, as aranhas podem se passar por flores e confundir visitantes florais. De
fato, os autores presenciaram em campo alguns visitantes florais (e.g. borboletas, dípteros sirfídeos,
76
Como as aranhas escolhem e/ou encontram os sítios de forrageamento?
Vimos na seção anterior que as aranhas têm grande habilidade de selecionar sítios de
forrageamento de melhor qualidade. Mas como encontram tais sítios? Nesta seção, mostraremos
que as aranhas usam informações do ambiente, como freqüência de visita de presas entre os
(coloração, textura e odor) de melhor qualidade. As aranhas encontram estes substratos por meio de
reconhecem e diferenciam à distância tais sítios, Morse (1993a) liberou fêmeas adultas de M. vatia
em gramíneas e, depois de várias horas, verificou que mais de 80% das aranhas se moveram para
Asclepias, em detrimento de outras espécies de plantas, com ou sem flor, igualmente abundantes na
área de estudo. Uma vez sobre Asclepias, as aranhas selecionaram ramos com flores. Em um
experimento subsequente, Morse (1993a) liberou aranhas em gramíneas logo abaixo de plantas
Asclepias com quatro ramos floridos e quatro ramos vegetativos (sem flores). As aranhas que
escolheram os ramos floridos foram recolhidas e novamente liberadas nas bifurcações entre os
ramos floridos e vegetativos. Entretanto, a escolha pelos dois tipos de ramos foi aleatória, indicando
que as aranhas têm habilidade para reconhecer o caule das plantas que fornecem ramos de boa
qualidade, mas não memorizam informações de como chegar a tais ramos. Para que estes ramos
Morse (1999) coletou fêmeas de M. vatia em penúltimo instar em duas espécies de plantas:
Ranunculaceae). Em seguida, estas aranhas foram marcadas e liberadas sobre a espécie de planta
em que foram coletadas ou sobre a outra espécie, gerando um desenho recíproco com quatro
tratamentos (margarida para margarida, margarida para ranúnculo, ranúnculo para margarida e
77
ranúnculo para ranúnculo). Morse verificou que 80% das aranhas tenderam a deixar ranúnculos
mais cedo do que margaridas do experimento, especialmente se elas estavam previamente sobre
subsequente, Morse verificou que quando as aranhas sub-adultas estavam sobre margaridas,
preferiram esta planta depois da muda (adultas) e, da mesma forma, as sub-adultas sobre ranúnculos
preferiram ranúnculos quando adultas. Para organismos com vários estágios de desenvolvimento,
seria muito custoso se a cada muda tivessem que aprender novamente onde forragear. Mantendo
Aranhas recém emergidas das ootecas são especialmente favoráveis para estudos sobre a
Solidago de diferentes fenofases e ficaram mais tempo sobre capítulos em ântese, que são os que
abandonaram estes sítios no primeiro ou segundo dias dos experimentos, mas os que estiveram nos
sítios ricos permaneceram nestes até o final dos experimentos (cinco dias), indicando que jovens
têm capacidade inata de escolher sítios de forrageamento (veja também Morse 2000b).
Greco e Kevan (1994) desenvolveram experimentos em arenas, onde incluíram quatro tipos
de ramos de Solidago canadensis: ramos com folhas e flores, ramos somente com folhas, ramos
somente com flores e ramos sem folhas ou flores. Os autores liberaram fêmeas adultas de M. vatia e
verificaram que tais aranhas escolheram somente os ramos que continham flores e folhas. Enquanto
flores devem proporcionar sítios de forrageamento, folhas devem proporcionar sítios de nidificação
e/ou abrigo (veja Morse 1990). Os autores sugerem que para as aranhas fazerem a escolha, devem
usar informações visuais e táteis. Em outro experimento, Greco e Kevan (1994) introduziram flores
artificiais de diversas cores e observaram uma preferência por flores amarelas, o que mostra a
78
importância de informações visuais na escolha do substrato pelas aranhas. Kevan & Greco (2001)
demonstraram que, diferente dos adultos, jovens moveram-se aleatoriamente para as três espécies
de plantas. Além disso, os jovens escolheram aleatoriamente tanto os ramos com flores quanto
aqueles sem flores, conforme previsto pelo acaso. Estes resultados não concordam com o esperado
pelas teorias do forrageamento ótimo, que propõem que animais devem maximizar seu ganho
energético escolhendo os melhores sítios de forrageamento. Os autores sugerem que jovens podem
Asclepias, dentre várias outras disponíveis, para oviposição. Segundo este autor, a escolha pela
planta deve ser governada pelas características da folha. Provavelmente as aranhas preferem folhas
de Asclepias por apresentarem grande densidade de tricomas e por serem mais flexíveis e de maior
tamanho. Evans (1997) também verificou que um tomisídeo social do gênero Diaea escolhe abrigos
em ramos Eucaliptus (Myrtaceae) pelas características morfológicas das folhas. Mas, ao contrário
de M. vatia, Diaea sp. prefere folhas menores, pois não consegue manipular folhas grandes devido
principalmente através de estímulos táteis e visuais. Entretanto, é possível que sinais químicos
sejam utilizados em algumas situações. Um estudo desenvolvido por Krell & Krämer (1998) indica
que Thomisus daradioides e T. blandus são atraídos por uma substância volátil (eugenol [(e)-2-
Em um estudo feito na Austrália, Heiling et al. (2004) demonstraram em arenas experimentais que
Thomisus spectabilis, bem como o visitante floral Apis mellifera (Hymenoptera), preferiram flores
de Chrysanthemum frutescens com odores naturais a flores cujos odores foram removidos. Os
autores verificaram que características visuais das flores (tamanho e reflectância) não influenciaram
a escolha das flores pelas aranhas e abelhas. É possível que as aranhas memorizem compostos
79
químicos comuns em flores, como o eugenol, e utilizem-nos como pistas para encontrar os sítios de
disponibilidade de presas é maior. Para verificar se a escolha pelo sítio influencia o sucesso
reprodutivo desta aranha, Fritz & Morse (1985) marcaram várias fêmeas adultas com tinta nanquim,
Após a postura das ootecas, as fêmeas e os ovos foram pesados e o número de ovos foi contado. O
peso da ninhada e o número de ovos apresentaram correlação positiva com o peso das fêmeas um
pouco antes da oviposição. Os autores verificaram que, apesar das fêmeas terem atacado mais
abelhas grandes (Bombus spp.), capturaram mais abelhas de tamanho inferior (Apis mellifera).
fêmeas que ganharam mais peso produziram ovos maiores e em maior quantidade. Portanto, as
aranhas que selecionaram os sítios ricos em presas tiveram maior sucesso reprodutivo que as fêmeas
(1993) verificaram que as plantas maiores abrigaram maior quantidade de presas e também
encontraram forte relação positiva entre tamanho das rosetas e peso das fêmeas. Consequentemente,
prole. Morse (1988) demonstrou que ootecas em que as fêmeas de M. vatia foram removidas foram
mais atacadas por parasitóides ou predadores de ovos, como Trychosis cyperia (Hymenoptera,
80
Ichneumonidae), Megaselia sp. (Diptera, Phoridae) e formigas Formica sp. (Hymenoptera) em
relação às ootecas protegidas pelas fêmeas. Além disso, Morse mostrou que fêmeas maiores
protegeram mais a prole que fêmeas pequenas, provavelmente devido ao aumento da capacidade de
guarda. Como o tamanho da fêmea é reflexo direto da escolha do sítio (veja acima), o incremento
campo que M. vatia escolheu mais folhas de Asclepias do que de roseira (R. Carolina), de
sobrevivência da prole foi maior na primeira planta, devido à baixa infestação pelo icneumonídeo T.
cyperia. Morse sugere que esta vespa deve evitar parasitar as ootecas nesta planta devido aos canais
laticíferos presentes em suas folhas. Se por acaso perfurarem tais canais, podem ter seu ovipositor
danificado pelo látex. Portanto, o sucesso na taxa de sobrevivência da prole pode ter sido
Os filhotes recém emergidos de M. vatia também são freqüentemente atacados pela aranha
Metaphidippus insignis (Salticidae) antes da dispersão. Morse (1992) testou qual seria o efeito da
guarda da mãe sobre a sobrevivência destes jovens e verificou que ninhadas que receberam
cuidados das fêmeas apresentaram menores taxas de mortalidade que aquelas que não receberam
cuidado maternal. Mas desta vez, o tamanho da fêmea não esteve correlacionado com o seu sucesso
na defesa, provavelmente porque mesmo a menor fêmea de M. vatia era várias vezes maior do que
o maior indivíduo de M. insignis, de modo que todas tiveram sucesso na expulsão dos predadores.
Os sítios onde as fêmeas depositam seus ovos também podem afetar a sobrevivência dos
imaturos após a dispersão. Morse (1993b) verificou que o tipo de substrato onde as ootecas de M.
vatia foram construídas afetou grandemente a dispersão dos jovens. Experimentos em que Morse
(1993b) liberou imaturos mostraram que tais aranhas permaneceram muito mais tempo sobre
Solidago do que sobre Asclepias ou outras asteráceas. O autor sugere que a primeira planta atrai
81
maior quantidade de insetos pequenos, que são mais facilmente capturados pelas aranhas neste
instar. Os jovens que nasceram das ootecas construídas próximas às inflorescências de Solidago
freqüentemente moveram-se para estes sítios e possivelmente sua taxa de sobrevivência foi alta,
mas os que nasceram das ootecas distantes das inflorescências de Solidago raramente colonizaram
tais plantas. Portanto, a sobrevivência das aranhas recém emergidas pode estar intimamente
Embora várias famílias de aranhas sejam reconhecidas por viverem tipicamente sobre a
vegetação, exemplos de especificidade pela planta hospedeira, como é comum em insetos fitófagos
(veja Schoonhoven et al. 1998), são pouco conhecidos para aranhas. Entretanto, estudos recentes
têm demonstrado que algumas aranhas das famílias Thomisidae, Oxyopidae, Salticidae e Araneidae
na superfície de suas folhas e caules. Tais estruturas devem ter surgido como uma defesa direta
contra herbívoros ou patógenos (Duffey 1986). No entanto, estudos recentes têm demonstrado que
As aranhas do gênero Peucetia (Oxyopidae) não constróem teias, mas tecem fios-guia entre
ramos, flores ou folhas das plantas onde vivem. As fêmeas depositam suas ootecas sob folhas e
permanecem próximas a elas por vários dias, provavelmente até quando os filhotes começam a
emergir. Algumas espécies de aranhas deste gênero foram observadas associadas a mais de 40
espécies (13 famílias) de plantas com tricomas glandulares em diversas localidades do Brasil (Fig.
82
4.2), Colômbia, Panamá, EUA, Espanha e em alguns países do continente africano (J.
A aranha Misumenops argenteus (Thomisidae) também foi observada sobre plantas com
tricomas glandulares. Na Serra do Japi (SP), esta aranha ocorreu muito mais freqüentemente do que
(Lamiaceae), que possuem tais tricomas, do que sobre plantas disponíveis sem estas estruturas (Fig.
4.3). Além disso, T. adenantha floresce o ano todo, podendo atrair presas durante todo o ciclo de
vida desta aranha. Estes atributos podem ser importantes para a especialização de M. argenteus
nestas plantas (Romero & Vasconcellos-Neto 2004a). Os tricomas glandulares podem ser benéficos
para o tomisídeo, uma vez que dificultam o deslocamento e até mesmo fixam presas, como
formigas e quironomídeos (Diptera, Chironomidae), que são bastante utilizados por esta aranha (até
freqüentemente habitadas por uma grande variedade de artrópodes aquáticos e terrestres (Benzing
vários tipos de vegetação, como cerrados, florestas semidecíduas, vegetação de dunas costeiras,
regiões do Brasil, Bolívia, Paraguai e Argentina (G.Q. Romero, dados não publicados). Estas
aranhas usam bromélias como sítios de forrageamento, bem como sítios de acasalamento, berçários
e abrigos contra predação e condições climáticas adversas (Rossa-Feres et al. 2000; Romero &
chapoda com Bromelia balansae (Bromeliaceae). Esta aranha ocorre quase exclusivamente sobre B.
83
balansae em várias regiões de cerrado e floresta semidecídua no Brasil, Bolívia e Paraguai (Rossa-
Feres et al. 2000; Romero & Vasconcellos-Neto 2005a, b, c). Todo o seu ciclo reprodutivo,
incluindo a corte, acasalamento, postura das ootecas e recrutamento populacional dos jovens ocorre
sobre a bromélia. As fêmeas produzem até duas ootecas que são colocadas na região mediana da
folha, no lado côncavo, e cobertas por um lençol de seda, tecido de borda a borda da folha (Rossa-
freqüentemente sobre bromélias de áreas abertas (campos) do que sobre bromélias de floresta, em
locais adjacentes, e sugeriram que as folhas secas que caem das árvores sobre as bromélias na área
de floresta bloqueiam a base central das rosetas, que é utilizada como abrigo pela aranha. Para testar
esta hipótese, Romero & Vasconcellos-Neto (2005a) introduziram folhas secas nas bromélias da
área aberta e verificaram que estas foram menos colonizadas pelas aranhas do que plantas
experimentais também em área aberta, mas que não receberam folhas secas. Entretanto, bromélias
da floresta cujas folhas secas no seu interior foram removidas não foram ocupadas pelas aranhas.
Uma vez que a abundância de insetos foi muito maior na área aberta do que na floresta, os autores
sugeriram que folhas secas e disponibilidade de presas devem estar atuando conjuntamente na
distribuição espacial de P. chapoda. Aranhas desta espécie chegam a ocupar até 90% das bromélias
sem inflorescência, mas raramente ocorrem sobre plantas floridas (Romero & Vasconcellos-Neto
2005b, c). As bromélias que liberam inflorescência têm sua arquitetura modificada devido ao
tombamento das suas folhas em direção ao solo, o que deixa as flores expostas para polinizadores.
salticídeos mais expostos aos fatores externos, como predação e extremidades climáticas.
A maioria dos indivíduos recém emergidos (> 70%) de P. chapoda ocorre na camada
central de folhas da roseta, sugerindo que podem estar procurando abrigo contra dessecação ou
canibalismo. O canibalismo é muito comum nesta espécie de aranha (G.Q. Romero, dados não
84
publicados). Fêmeas sem ootecas ocorrem nas camadas mais externas, mas as fêmeas com ootecas
ocorrem nas camadas internas da bromélia, que é o local onde os jovens se refugiam. Nós
sugerimos que este comportamento das fêmeas deve ser uma indicação de cuidado maternal contra
canibalismo: quanto mais próximo as ootecas estiverem do centro da planta, menos os filhotes terão
que se deslocar para alcançar seu abrigo e maiores serão as chances de sobreviverem.
Neto (2005) usaram três métodos de coleta: guarda-chuva entomológico e procura visual na
São Paulo. Entretanto, não encontraram esta espécie de aranha sobre outros tipos de planta (além de
informações sobre a distribuição geográfica de P. chapoda sobre B. balansae sugerem que esta
Três outras espécies de Salticidae foram observadas habitando bromélias em várias regiões
litorâneas do Brasil (Romero & Vasconcellos-Neto 2004c). Eustiromastix nativo (Fig. 4.4) e Psecas
sp. (Fig. 4.5) ocuparam bromélias em dois tipos diferentes de vegetação em Linhares (ES): campos
nativos, uma formação local semelhante a restingas; e mussunungas, um tipo de floresta baixa que
cresce sobre solos arenosos, típico do norte do Espírito Santo. A primeira espécie foi também
observada sobre bromélias de uma restinga em Trancoso (BA). Outra espécie, Uspachus sp.,
também ocupou campos nativos em Linhares, mas foi muito mais freqüente sobre bromélias em
dunas, em Natal (RN). Romero & Vasconcellos-Neto (2004c) sugerem que a biologia destas três
espécies de Salticidae está ligada especificamente a plantas da família Bromeliaceae, uma vez que
não foram encontradas sobre outras plantas além das bromélias. Também sugerem que bromélias
podem ser microhabitats favoráveis para salticídeos, uma vez que suas folhas são planas e formam
uma arquitetura tridimensional complexa e aberta, o que permite às aranhas forragear e caçar.
ambiente onde ocorrem podem afetar a seleção de hábitat por estes salticídeos. E. nativo ocorreu
85
mais freqüentemente sobre bromélias grandes, tanto em Linhares como em Trancoso. Romero &
disponibilidade de abrigos e uma maior probabilidade de serem visitadas por insetos devido a sua
maior área superficial. Portanto, plantas maiores podem representar sítios de forrageamento de
melhor qualidade.
Enquanto E. nativo ocorreu mais freqüentemente sobre bromélias das áreas abertas (campos
nativos), Psecas sp. ocupou mais freqüentemente bromélias do interior das florestas adjacentes
(mussununga) em Linhares. Romero & Vasconcellos-Neto (2004c) sugerem que este padrão de
mais do que competição interespecífica (pelo menos entre Psecas e Eustiromastix), uma vez que em
(restingas). Com estes resultados, Romero & Vasconcellos-Neto (2004c) concluem que
Outras seis espécies de Salticidae (Psecas vellutinus, P. splendidus, Coryphasia sp.1, sp.2,
em algumas regiões do Brasil e Argentina (G.Q. Romero, dados não publicados), mas sua história
bromelioides, uma planta com folhas em forma de roseta, semelhante a bromélias. Na planta, as
aranhas encontram abrigo e substrato para construir suas teias (Figueira & Vasconcellos-Neto
1991). Elas armam teias logo acima do tanque no centro da planta (Fig. 4.6) e quando são
86
Sincronismos e defasagens entre as fenologias das plantas e das aranhas
visitantes florais (moscas, abelhas e vespas) – aranha Peucetia viridans no México, e demonstraram
uma clara defasagem de tempo entre o início das chuvas, o florescimento da planta, a chegada dos
mesmo mês as plantas liberaram flores. Os visitantes florais iniciaram suas atividades em julho e as
aranhas aumentaram em número em agosto. Um padrão fenológico muito semelhante foi observado
Serra do Japi, Jundiaí (SP). Análises de defasagens temporais (com até 3 meses de atraso)
detectaram atraso de um mês entre o início das chuvas e o período de floração de T. adenantha. A
resposta numérica dos artrópodes (presas em potencial de M. argenteus) sobre a planta ocorreu em
respondeu numericamente dois meses após a resposta numérica dos artrópodes (Romero 2001;
Os resultados destes dois estudos indicam que fatores climáticos, como pluviosidade, estão
primariamente moldando o padrão fenológico das plantas. Com o aumento das chuvas, as plantas
produzem mais ramos reprodutivos. Estes ramos, que são utilizados como sítios de forrageamento
pelas aranhas, fornecem recurso alimentar para várias espécies de herbívoros e de polinizadores
(Arango et al. 2000; Romero 2001; Romero & Vasconcellos-Neto 2003, 2004a). Se esses recursos
87
são escassos em determinada época do ano, como na estação seca, os insetos diretamente
forrageamento para as aranhas também diminui, reduzindo os tamanhos de suas populações. Estes
resultados indicam que os sistemas estudados por Arango et al. (2000) e por Romero &
Vasconcellos-Neto (2003, 2004a) estão sob forte influência de efeitos bottom-up, quando mudanças
nos níveis mais baixos da cadeia alimentar, como os produtores, afetam os níveis acima (veja
capítulo 14 deste livro). Tais estudos revelaram a importância das interações entre as forças bióticas
Foelix 1996). No entanto, alguns estudos demonstraram que certos grupos de aranhas podem se
quais são os grupos de aranhas e quais vantagens seletivas as aranhas têm ao usar estes tipos de
Um dos primeiros trabalhos extensivos sobre aranhas que se alimentam de pólen foi
desenvolvido por Smith & Mommsen (1984). Estes autores verificaram em terrários que indivíduos
produziram mais fios de seda quando se alimentaram de pólen em relação aos recém emergidos que
se alimentaram de afídeos e esporos de fungo. Este hábito alimentar deve ser adaptativo porque nos
períodos em que os jovens emergem (primavera) há muito pouco ou nenhum inseto disponível, mas
há grande quantidade de pólen. Vogelei & Greissl (1989) também testaram a sobrevivência de
filhotes recém emergidos de Thomisus onustus quando alimentados com quatro tipos de dieta, em
cinco tratamentos: 1) nada (controle), 2) pólen de Erigeron annuus e pólen de 3) Bellis perennis
Estes autores verificaram que as aranhas do grupo controle sobreviveram em média 21 dias. Os
88
grupos de aranhas que se alimentaram de pólen sobreviveram por 35-49 dias, dependendo da
espécie de planta, e os que se alimentaram de néctar artificial sobreviveram por 130 dias.
sobreviveram até o final do experimento (> 250 dias). Com estes resultados, os autores sugerem que
pólen e néctar podem ser uma fonte de energia para as aranhas, especialmente em períodos de
escassez de presas. Estes resultados, entretanto, não são facilmente generalizáveis. Carrel et al.
(2000) observaram que indivíduos de Frontinella pyramitela (Linyphiidae) ganharam peso quando
alimentados com D. melanogaster, mas perderam peso quando alimentados com pólen de pinheiros,
sugerindo que a polinivoria pode ser restrita a determinados grupos de aranhas e/ou a condições de
escassez de alimento.
alimentando de néctar dos nectários extra-florais (NEFs) de algumas espécies de planta. Para
determinar se estes indivíduos consomem néctar como fonte de água ou energia, os autores
solução de sacarose a 30% em arenas experimentais e verificaram que houve preferência pela
sacarose. Além disso, mesmo indivíduos saciados com água ingeriram a solução de sacarose. Os
machos que ingeriram somente água viveram por menos tempo que os que se alimentaram de
néctar. Os autores sugerem que, como machos desta espécie de aranha são muito menores que as
fêmeas, podem se desidratar mais e, portanto, o hábito de se alimentar de néctar dos NEFs pode ser
um comportamento adaptativo.
Cheiracanthium mildei (Miturgidae) e Trachelas similis (Corinnidae) foram observadas por Taylor
& Foster (1996) se alimentando tanto em nectários florais como em nectários extra-florais de várias
espécies de plantas, em várias localidades da Costa Rica e Flórida. Segundo estes autores, há
inclusive evidências de que Myrmarachne foenisex (Salticidae), uma aranha associada a formigas,
89
aranhas recém emergidas de H. velox, os autores desenvolveram um experimento com os jovens em
dois grupos: tratados somente com água e com solução de sacarose a 25%, e demonstraram que a
longevidade dos tratados com sacarose foi duas vezes maior que a longevidade dos tratados com
água.
espécies de Salticidae por água destilada vs. solução de sacarose a 30%. Verificaram que todas
escolheram e permaneceram por mais tempo sobre a solução de sacarose, indicando que a
nectarivoria deve ser um hábito comum na família Salticidae. Os autores sugerem que o hábito de
se alimentar de néctar pode ser vantajoso para as aranhas porque, além deste fluido ser rico em
aminoácidos, lipídios, vitaminas e minerais, se alimentar em uma flor não envolve riscos de
injúrias, como na captura de presas. O uso de néctar pode trazer benefícios até para as plantas.
Como exemplo, Ruhren & Handel (1999) demonstraram que as aranhas Eris sp. e Metaphidippus
(Caesalpineaceae). Estas aranhas se alimentam de néctar dos nectários extra-florais da planta, bem
Agradecimentos
Estamos gratos a Flávia Sá e a dois revisores anônimos pela revisão crítica do manuscrito.
G.Q. Romero foi bolsista de doutorado da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo
deste capítulo.
90
5
Baile de ilusões
aranhas são, em geral, maiores que seus parceiros (veja capítulo 7 deste livro). Estes, portadores de
inumeráveis pequenos gametas buscam o recurso limitado - as fêmeas - e competem entre si pelo
acesso aos valiosos gametas femininos. Como o deslocamento de indivíduos de ambos os sexos é
cópula (Costa 1999). A seleção modelou então machos pequenos e ágeis, muito móveis e
precavidos quando encontram um carnívoro obrigatório, maior, venenoso, que pode estar faminto e
que é muito bem adaptado para caçar presas móveis (Fig. 5.1). Dificilmente poderiam aproximar-se
Locket, 1926). Este é o tema deste capítulo: quando, como e porque se realiza o cortejo das aranhas,
reprodutivo com outras espécies. Uma revisão mais geral sobre o tema foi realizada por Costa
(1998a).
(Ochyroceratidae) (Edwards et al. 2003). Em geral, nascem cerca de 50% de fêmeas e 50% de
machos, o que está de acordo com as previsões de Ronald Fisher (1930). Apesar disso, raramente
91
encontramos essa proporção no campo, principalmente porque as fêmeas vivem mais que os
machos, em alguns casos de 10 a 20 vezes mais, como nas grandes aranhas caranguejeiras
(Theraphosidae, Costa & Pérez-Miles 2002), desviando a proporção a favor das fêmeas. Esse desvio
determina algumas táticas reprodutivas nessas aranhas: os machos copulam muitas vezes,
brevemente, sem apresentarem grandes conflitos entre si. Ao contrário, em espécies de Nephila, um
gênero da família Tetragnathidae cujas espécies constróem grandes teias orbiculares, os machos
tornam-se adultos muito antes das fêmeas, gerando uma legião de anões altamente competitivos na
arena que é a teia feminina (ver revisões em Vollrath & Parker 1992, Costa et al. 1997a, e Capítulo
7 deste livro). Dependendo da época do ano, com este tipo de estratégia reprodutiva as proporções
de machos e fêmeas apresentam variações drásticas. Nas aranhas sociais acontece algo muito
distinto, já que a busca pelas fêmeas não é tão intensa (veja capítulo 9 deste livro). Em algumas
espécies de Anelosimus (Theridiidae) a razão sexual é de cerca de 10:1 em favor das fêmeas
(Vollrath 1986), o que pode estar relacionado à ocorrência de seleção de parentesco (“kin
selection”) e seleção de grupo (“group selection”) (Avilés 1986). Entre as espécies deste gênero, a
razão sexual permite avaliar o grau de socialidade. Por exemplo, populações de Anelosimus cf.
studiosus no Uruguai apresentam um desvio moderado de razão sexual (duas fêmeas para cada
macho) e combates ritualizados entre machos, e por isto esta espécie é considerada pouco social
O encontro sexual
armadilhas de queda ou “pitfall traps” (Barber 1931). São copos ou baldes enterrados até a borda no
solo, geralmente contendo um líquido conservante. Se combinarmos este método com uma coleta
dinâmica (por exemplo, por procura visual), observaremos grandes diferenças na composição das
amostras (Costa et al. 1991): mais fêmeas na coleta por procura visual e mais machos – muito mais
92
– nas armadilhas. Obviamente este resultado reflete a maior mobilidade dos machos. Esta diferença
na mobilidade de machos e fêmeas é ainda maior nas espécies com fêmeas totalmente sedentárias
(por exemplo, as construtoras de teias ou de alçapões; Barrientos 1985, Costa et al. 1991). A
presença de machos também delimita o período sexual, fundamental para entender a biologia
reprodutiva das espécies. As implicações destes dados para conservação são óbvias, como por
Em nosso cenário colocamos um macho adulto, uma aranha que mudou radicalmente seu
encontrar, cortejar e copular com fêmeas co-específicas, competindo antes e depois, com outros
machos. Minimiza os riscos com sua agilidade, pequeno tamanho, deslocamento por fios de seda,
atividade noturna, etc. E está em clara desvantagem: seu objetivo é alcançar um predador grande e
perigoso. Apesar disso, e ao contrário da crença popular, o canibalismo sexual em aranhas – embora
exista, particularmente antes da cópula – é relativamente raro na natureza (Elgar 1992, veja
Capítulo 12 deste livro). Os machos podem detectar a presença de fêmeas a distância e comunicar-
As aranhas são polígamas, o que pode incluir poliginia e poliandria (mas veja Riechert &
Singer 1995). A vantagem de assediar muitas fêmeas é óbvia para os machos de todos os animais, já
que aumentam diretamente sua descendência. As fêmeas, no entanto, não aumentam a quantidade
de filhos produzidos ao copular muitas vezes em um mesmo período reprodutivo (Bateman 1948).
Por outro lado, elas podem aumentar a diversidade de sua prole, o aporte e viabilidade do esperma,
assim como evitar os custos de afastar machos ou armazenar muito esperma. Entretanto, estas
vantagens são limitadas pelos custos de tempo e energia, a contaminação por parasitas e doenças
venéreas, etc. (ver revisão em Austad 1984). Assim, praticamente todas as fêmeas aceitam poucas
cópulas, enquanto os machos apresentam uma divisão bem mais desigual: alguns conseguem muitas
93
Preparando a aventura
com o exterior através de um poro genital. Os órgãos copuladores são os bulbos, localizados no
extremo dos palpos. Cada bulbo possui um ducto palpar ou espermóforo (não confundir com
espermatóforo) que armazena esperma e o transfere à fêmea através de uma estrutura intromitente,
o êmbolo. O macho transfere o esperma do poro genital para os bulbos mediante uma manobra
singular, a indução espermática. Ele constrói uma teia e deposita nela uma gota de esperma,
tocando-a com o poro genital. Esta teia é pequena na maioria das espécies, mas muito grande e
densa nas Mygalomorphae (Fig. 5.2). O esperma é então transferido desta gota para o espermóforo
mediante o contato dos êmbolos. O macho então está pronto para fecundar, embora ele possa
1967a, Costa 1998b). Alguns machos de pequenas espécies da família Linyphiidae cortejam e
realizam manobras do tipo copulatório com os palpos vazios de esperma; antes de efetivamente
realizar a indução e então a inseminação das fêmeas (Helsdingen 1965, Suter 1990).
“The grossest blunder in sexual preference, which we can conceive of an animal making, would be
to mate with a species different from its own and which the hybrids are either infertile or, through
the mixture of instincts and other attributes appropriate to different courses of life, at so serious a
disadvantage as to leave no descendants.
(O maior absurdo em relação a preferência sexual, que podemos conceber que um animal faça, seria
copular com uma espécie diferente de sua própria e cujos híbridos sejam inférteis ou, devido a
mistura de instintos e outros atributos apropriados a diferentes estilos de vida, apresentem uma
desvantagem tão grande a ponto de não deixar descendentes.)
Ronald A. Fisher (1930).”
sexuais da fêmea (agressão, predação, evasão) e se comunicam mediante códigos estritos que
94
hibridização com espécies próximas (Tinbergen 1964, Krebs & Davies 1993). Obviamente, para
que isto ocorra, macho e fêmea devem encontrar-se no espaço e no tempo. O fato de possuírem
períodos sexuais distintos segrega temporalmente espécies distintas. O isolamento ocorre também
quando duas espécies apresentam ritmos circadianos distintos (uma noturna e outra diurna). Assim,
a maturação de ambos os sexos deve ser sincronizada e o macho deve ser capaz de encontrar a
fêmea no período adequado para a cópula. Estes mecanismos de isolamento reprodutivo pré-
copulatórios são seletivamente mais importantes (Mayr 1968), já que os copulatórios e pós-
para aceitar a cópula. Um exemplo é a espécie européia Pisaura mirabilis (Pisauridae), único caso
conhecido em aranhas em que o macho corteja a fêmea utilizando uma presa como presente nupcial
(Foelix 1996). Em muitas espécies, os machos apresentam a tática de localizar e lutar pelo acesso às
fêmeas imaturas, que estarão aptas à cópula imediatamente após a próxima muda (Jackson 1986a,
Canais de comunicação
Os canais sensoriais mais utilizados na comunicação sexual das aranhas são o químico, o
acústico, o visual, o vibratório e o tátil (Krafft 1980, Uetz & Stratton 1983). Platnick (1971)
agrupou as famílias de aranhas em três níveis filogenéticos, baseando-se nos sinais e nos canais que
desencadeiam o cortejo dos machos. No nível mais primitivo estariam aquelas famílias cujo cortejo
acontece através do contato direto com a fêmea (comunicação tátil). Atualmente. vemos que esta
análise refletia o escasso conhecimento que se tinha sobre a biologia de muitas famílias no final da
década de 60, já que muitas mudariam de categoria desde então. Por exemplo, hoje sabemos que as
se comunicam inicialmente por feromônios sexuais (comunicação química), e não apenas pelo
contato físico entre os parceiros (Costa & Pérez-Miles 2002). Esta comunicação constituiria o nível
95
seguinte da classificação proposta por Platnick. Por último, algumas poucas famílias iniciariam o
cortejo por estimulação visual, sendo este o nível mais avançado (um exemplo típico seria o cortejo
em aranhas da família Salticidae). Um canal que não desencadearia o cortejo do macho, mas que é
amplamente utilizado pelas aranhas é o vibratório, que inclui sinais acústicos (aerotransportados) e
sísmicos (transmitidos através do substrato). Na realidade, o canal prevalecente será aquele que gera
maiores benefícios e menores custos (Redondo 1994), de acordo com as limitações filogenéticas de
A emissão de feromônios sexuais, substâncias químicas produzidas pelas fêmeas para atrair
os machos, é fundamental para o encontro entre os sexos e, por ser generalizado, parece muito
antigo nas aranhas. Alguns feromônios já foram sintetizados em laboratório e tiveram sua eficácia
na atração de machos comprovada por bioensaios (veja Schulz & Toft 1993, Papke et al. 2001).
aerotransportáveis.
Um sinal em seda
A maioria dos feromônios sexuais das aranhas pertencem ao primeiro grupo (Foelix 1996).
São substâncias que são liberadas em associação com os fios de seda da fêmea e atuam quando o
macho entra diretamente em contato com elas (feromônios sexuais de contato, Rovner 1968).
Normalmente, estes feromônios de desnaturam em contato com a água e persistem pouco tempo na
natureza (Hegdekar & Dondale 1969; mas veja Lizotte & Rovner 1989). Estas substâncias são
detectadas na periferia da teia de fêmeas construtoras de teias, mas também em fios isolados
("draglines") produzidos por fêmeas errantes, fornecendo informações táteis e químicas (Roland
1984). Por exemplo, Costa et al. (1991) encontraram em uma armadilha de queda no interior do
Uruguai uma fêmea de uma espécie pouco freqüente da família Clubionidae e dez machos co-
96
específicos. Estes machos provavelmente encontraram a armadilha enquanto seguiam o rastro de
feromônio deixado pela fêmea. Richter et al. (1971) observaram que fêmeas de Pardosa amentata
(Lycosidae) produzem uma maior quantidade de seda durante o período de pareamento; os machos,
ao entrar em contato com a seda, iniciam o cortejo e a busca pela fêmea. Fernández-Montraveta &
somente as fêmeas virgens depositam fios de seda com feromônio. Além disso, existe um
componente não hidrosolúvel no feromônio, já que fios lavados com água continuam funcionando
como atrativo, embora com menor eficácia. Recentemente Rypstra et al. (2003) observaram
cortejos mais intensos de machos que entraram em contato com feromônios liberados por fêmeas
virgens que daqueles que detectaram feromônios produzidos por fêmeas que haviam copulado
previamente.
podem persistir por um tempo comparativamente maior que, por exemplo, sinais acústicos. Os
Salticidae, exemplo clássico de animais com comunicação visual, também utilizam sinais químicos.
Vários trabalhos (e.g. Jackson 1986b, Jackson 1987a, Jackson & Cooper 1990; Clark & Jackson
1995) têm demonstrado que os feromônios de contato são fundamentais nos ninhos, onde se
encontram as fêmeas. Estes locais estão fora do alcance da luz e, assim, a comunicação através de
feromônios se torna mais eficiente que a orientação visual. Por exemplo, os machos de Phidippus
johnsoni (Salticidae) localizam os ninhos das fêmeas graças à presença de feromônios que elas
específico e, em Salticidae, podem durar de alguns dias a até um mês (Pollard et al. 1987).
Sinais no ar
Outro tipo de feromônio, os aerotransportáveis, são leves, de baixo peso molecular. Olive
(1982) descreveu o caráter aerotransportável desses feromônios ao observar que machos adultos de
97
onde encontravam-se as fêmeas. Os machos dessas espécies reagiam tanto ao feromônio de fêmeas
espécies torna-se sexualmente madura antes da outra, o que evita pareamentos interespecíficos.
interessante dessas espécies é que a produção de feromônios é limitada no tempo, talvez como uma
adaptação para evitar a localização das aranhas por uma vespa caçadora que caça seguindo
locais com muitos recursos, o que facilita o encontro sexual e também a competição entre machos.
Em resumo, o uso de distintos feromônios sexuais está ligado, invariavelmente, com táticas de
Emissores e receptores
sendo candidatos diferentes glândulas localizadas nas pernas, ventre, epígino (genitália externa) e
fiandeiras das fêmeas (Kovoor 1981, Lopez 1987). Paradoxalmente, são conhecidas glândulas
masculinas que liberam possíveis substâncias afrodisíacas. Em várias espécies, as fêmeas picam
antes ou durante a cópula certas partes corporais dos machos, como lóbulos do prosoma em
1986, Juberthie-Jupeau et al. 1990). Sabe-se que os feromônios femininos são percebidos
sensilla") e os órgãos tarsais. Os pêlos de contato se encontram sempre rodeados por uma cápsula
em sua base e possuem a parede muito fina, com um lúmen interior, distinguindo-se por possuírem
um poro em seu extremo apical (Fig. 5.3) (Foelix 1985, Barth 2002). No lúmen correm dendritos
que terminam neste poro e estão expostos diretamente ao meio ambiente. Cada pêlo tem mais de 20
98
neurônios quimiosensíveis e, em sua base, encontram-se também mecanoreceptores. Os pêlos
O órgão tarsal, como seu nome indica localizados nos tarsos, consiste em uma depressão ou
invaginação dorsal, com uma borda ou aro espessado da cutícula. Em seu interior se encontram 6 ou
7 canais, cada um contendo 3 a 4 dendritos (Foelix 1985). Estas estruturas possuem função de
olfato, sendo possivelmente homólogas aos órgãos de Haller de alguns ácaros (Foelix 1985) (Fig.
5.4).
A comunicação acústico-vibratória
Logo que o macho percebe a presença da fêmea inicia-se o cortejo. Mas que sinais ele utiliza
para persuadir a fêmea a aceitar cópula? Pressões seletivas freqüentemente levaram à utilização de
sinais acústicos-vibratórios, normalmente característicos de cada espécie, durante o cortejo (Uetz &
Stratton 1982). Uma comunicação intraespecífica efetiva é importante devido à natureza canibal da
fêmea, já que enviando mensagens a uma distância considerável o macho apresenta maior
probabilidade de sobrevivência (Uetz & Stratton 1982). Uma característica importante dos sinais
acústico-vibratórios é que sua eficiência não depende de alguns aspectos do meio ambiente, como
luminosidade, temperatura e umidade (Foelix 1996, Krafft 1982, Redondo1994). Por exemplo,
Rovner (1967b) mostrou que em licosídeos a comunicação sexual acústica pode ocorrer no escuro,
impossibilitados de emitir sons somente obtém respostas receptivas das fêmeas em ambientes
iluminados. Outra vantagem é a natureza temporal desses sinais, que variam instantaneamente com
o estado motivacional do animal, tanto do macho quanto da fêmea, o que não ocorre com os sinais
químicos. Por exemplo, o sinal químico emitido pela produção de feromônios não pode ser
modificado pelo emissor. Essas características, recepção dos sinais à grande distância e natureza
99
Em amplo sentido, o som pode ser definido como ondas de pressão produzidas por um
objeto que vibra, que são transmitidas através de um meio elástico. As aranhas utilizam o ar, o
substrato (solo, folhas, cascas de árvore, etc), a água ou suas próprias teias como meio de
propagação do estímulo. Para evitar confusões, deste ponto em diante trataremos como
comunicação acústica os sinais transportados pelo ar e comunicação vibratória como as ondas que
viajam por outros meios. Os sons das aranhas não são tão espetaculares quanto os produzidos por
aves, anfíbios ou insetos, já que geralmente são inaudíveis pelo homem. Apesar disso, Uhl &
emitindo sons audíveis pelo homem a curtas distâncias ao raspar as quelíceras contra os palpos. Os
sons das aranhas podem ser produzidos por: a) órgãos de estridulação (observados em 22 famílias),
Estridulação
Muito freqüente, é produzida pela fricção de duas superfícies opostas e duras, com texturas
especiais: a lima ou lira ("file") e o raspador ("scrapper") (Uetz & Stratton 1982). Segundo Ewing
um exoesqueleto rígido, onde quase todos os movimentos podem produzir sons ou vibrações. A
superfície cuticular é facilmente esculpida, determinando que a estridulação tenha surgido muita
vezes nos artrópodes. Os órgãos de estridulação nas aranhas foram classificados em oito categorias
de acordo com sua localização no corpo (Legendre 1963, Rovner 1975) (Fig. 5.5). Rovner (1975),
por sua vez, os classificou em outras quatro categorias: I) o abdome roça contra o cefalotórax, II)
um apêndice roça contra outro apêndice, III) um apêndice roça contra o abdome e IV) o raspador e
desta última categoria é o tamborilar palpar dos licosídeos, associado aos órgãos estridulatórios
localizados entre o tarso e a tíbia do palpo (Fig. 5.6). O contato dos palpos com o substrato tem sido
100
interpretado principalmente como uma forma de transmitir via substrato - que é melhor condutor
que o ar - as vibrações geradas pela estridulação (Rovner 1975), ficando o componente acústico
limitado a curtas distâncias. Esta comunicação via substrato é o componente crítico do isolamento
rovneri, apesar de ambas possuírem órgãos estridulatórios semelhantes (Stratton & Uetz 1981,1983;
Uetz & Stratton 1982). O cortejo de S. ocreata não apresenta um padrão temporal claro e a
principal é de 520Hz. Ou seja, diferentes músicos produzem músicas diferentes com os mesmos
instrumentos.
Percussão
São golpes sobre o substrato, usando as pernas, os palpos ou o abdome (Uetz & Straton
1982). O substrato pode ser uma superfície dura, mas também uma teia e até a água. Os machos de
vibrar em contato com o substrato (geralmente folhas) produz um som audível pelo homem
(Kronestedt 1996). Outro licosídeo, Schizocosa rovneri, percute com os palpos, as pernas anteriores
e com o corpo (Stratton & Uetz 1981). Em muitas aranhas são freqüentes os golpes de pernas e/ou
palpos contra o substrato, mas, em geral, sua função comunicativa não foi demonstrada
fasciiventris se comunica sexualmente mediante vibrações (1300 Hz), raspando o substrato com os
palpos, sem utilizar órgãos estridulatórios. Nesta espécie, em encontros agonísticos, os machos
Vibração de estruturas
Algumas aranhas são capazes de vibrar o corpo e transmitir essas vibrações para folhas,
caules, ramos, cascas de árvores, fios de seda e mesmo para o solo. Rovner (1980) observou que
101
Heteropoda venatoria (Sparassidae) produz sons de baixa freqüência (125 Hz) durante o cortejo,
audíveis até 30 cm pelo homem e que lembram o som que produzem as asas de insetos. Esta aranha
produz os sons através de oscilações bruscas dos pares posteriores de pernas, principalmente o par
IV, e usam superfícies, como folhas, para aumentar o componente acústico do sinal. Cupiennius
salei (Ctenidae) produz vibrações através de um mecanismo similar (Rovner & Barth 1981, Barth et
al. 1988), através de oscilações do abdome e das pernas em folhas. As vibrações são de baixa
freqüência, intermediárias entre o ruído de fundo e as freqüências emitidas pelas presas (75 Hz e
115 Hz). A fêmea percebe esses padrões a uma distância de cerca de 1 metro e, caso esteja
acústicos e vibratórios em aranhas. Rovner (1967b) gravou os sons produzidos quando os machos
do licosídeo Rabidosa rabida tamborilam contra o substrato, e os emitiu para as fêmeas. Estas
direcionaram-se e aproximaram-se da fonte de sons, tanto quando esta estava apoiada no substrato
quanto quando estava suspensa no ar. Assim, foi possível concluir que as fêmeas dessa espécie são
capazes de perceber sons também através do ar. Apesar disso, a resposta das fêmeas foi menor
Em Cupiennius salei, as fêmeas vibram o corpo, respondendo tanto a machos (Rovner &
Barth 1981) como a sinais sintetizados que simulam seu cortejo (Schüch & Barth 1990). Estes
autores observaram que as propriedades espectrais (freqüência) e temporais (ritmo) das vibrações
do macho influem na resposta das fêmeas. A freqüência principal, a duração dos períodos de
silêncio entre duas sílabas consecutivas, a duração das sílabas e a taxa de repetição das mesmas
102
Receptores
cavidades) e transmite as vibrações das imediações através dele. As tricobótrias são pêlos receptores
finos, unidos em sua base a uma cápsula (Fig. 5.7). Esta união é frouxa e permite movimentos do
pêlo diante de diferentes estímulos. Ao mover-se, o pêlo provoca descargas elétricas nos dendritos
de sua base. As tricobótrias estão localizadas na face dorsal das pernas (no tarso, metatarso e tíbia) e
são sensíveis a correntes de ar, turbulências, alterações rítmicas das correntes de ar e a ondas
acústicas com potência suficiente para mover os pêlos (sons próximos). O comprimento dos pêlos,
seu número e sua distribuição espacial (tricobotaxia) variam de espécie para espécie. O
comprimento do pêlo e a freqüência do som ao qual responde estão vinculados. Como exemplo, as
tricobótrias de Cupiennius salei respondem a freqüências entre 40 e 600 Hz, sendo que pêlos mais
deformações do mesmo produzidas por movimentos, peso do corpo ou pressão da hemolinfa (Barth
2002). Estas cavidades variam em corte transversal de redondas a compridas (sensila em fenda) e
são cobertas por uma membrana onde são fixadas terminações nervosas que respondem a
deformações da membrana (Fig. 5.8). Estes órgãos são extremamente sensíveis e se encontram
sensila em fenda dos tarsos de C. salei pode ser estimulada com uma pressão de som de apenas 40
decibéis SPL (Barth 1982). Outra sensila da mesma espécie, localizada atrás das garras tarsais,
apresenta respostas a freqüências entre 0,01 Hz e 1 kHz (Barth 1982, Barth 2002). Um receptor
movimentos do tarso , que comprimem o órgão liriforme. Em Cupiennius salei foram medidas as
do órgão liriforme metatarsal, usando freqüências de 0,1 Hz a 1-3 kHz (Barth 2002). Estes órgãos
103
parecem ser especialmente sensíveis a altas freqüências. Quando as vibrações eram de baixa
freqüência, o tarso deveria mover-se de 10-3 a 10-2 cm para provocar uma resposta no órgão; já com
freqüências mais altas, a extensão do movimento necessário cai abruptamente, alcançando 10-6 a 10-
7
cm a 1 kHz.
Poucas aranhas se comunicam fundamentalmente por sinais visuais. Para tanto, obviamente,
devem possuir ao menos uma visão aceitável. Oxyopidae, Deinopidae, Thomisidae e Lycosidae são,
entre outras, famílias dotadas de boa capacidade visual (Foelix 1996), mas é entre os Salticidae que
este sentido está melhor desenvolvido. Salticidae é, talvez por este motivo, a família com maior
Os olhos das aranhas são ocelos, olhos simples com o mesmo desenho de uma câmera
fotográfica. Nos Salticidae essa estrutura evoluiu até superar a acuidade visual dos olhos compostos
dos insetos. Normalmente as aranhas dispõem de quatro pares de olhos, denominados medianos
anteriores (OMA), laterais anteriores (OLA), medianos posteriores (OMP) e laterais posteriores
(OLP). Os OMA são totalmente distintos dos demais (ver detalhes abaixo), provavelmente por
serem derivados de olhos simples de ancestrais similares a xifosuros e euriptéridos, apesar dos
demais derivarem dos olhos compostos encontrados nesses animais (Land 1985). Algumas aranhas
com apenas três pares de olhos (e.g. Dysdera, Loxosceles), não apresentam os OMA. Qual a
importância disto?
Os OMA são os únicos olhos móveis, já que possuem entre 1 e 6 músculos que deslocam a
retina, e não o olho como um todo como nos vertebrados. Não há o tapetum lucidum que está
presente nos outros olhos, uma capa refletora que permite uma melhor captação da luz, favorecendo
a visão noturna (e que nos permite localizar aranhas na escuridão através do reflexo de seus olhos
quando iluminados por lanternas). Nos OMA, a luz que atravessou a córnea primeiro incide sobre
104
enquanto que nos outros olhos a luz deve atravessar primeiro o núcleo e o corpo celular antes de
chegar aos rabdômeros, com a conseqüente perda de eficiência ótica (Blest 1985). Finalmente,
aparentemente somente os OMA podem obter informações de objetos imóveis, pelo menos em
Salticidae.
A disposição dos olhos é muito variada em aranhas, sendo um caráter muito utilizado na
taxonomia. As características e disposição dos olhos podem influenciar o cortejo. Por exemplo,
somente é esperado observarmos exibições visuais nas poucas famílias que apresentam boa visão.
Nestas, os machos podem recorrer a exibições através de danças conspícuas, agitando apêndices
reconhecimento sexual através de cores e/ou padrões de coloração, embora somente em Salticidae.
Os campos visuais dos diferentes olhos permitem cobrir grande parte da periferia, informação que
permite à aranha girar em direção à fonte do estímulo móvel e enfrentá-la, sobrepondo os campos
dos OMA e OLA e melhorando sensivelmente a visão do objeto (Fig. 5.9). Se observarmos o cone
de boa visão formado, compreenderemos facilmente porque evoluiu nos machos um padrão de
movimentação de cortejo em zig-zag até a fêmea. Rossa-Feres et al. (2000) descreveram o cortejo
de um salticídeo brasileiro, Psecas chapoda (sub Psecas viridipurpureus), que utiliza o campo
estreito e comprido da folha de uma bromélia para aproximar-se da fêmea em zig-zag, mantendo-se
Comunicação
reforçando o sinal visual com ornamentações. As vibrações de apêndices ou abdome não precisam
(estridulação). Este é um problema freqüente para o observador, determinar que canal ou canais de
105
capacidade de percepção visual de machos e fêmeas de Rabidosa rabida, tapando seus olhos. Os
olhos normais foram incapazes de ver fêmeas imóveis muito próximas, incluindo na clássica
posição de ameaça, com o corpo elevado e pernas anteriores semiflexionadas. Para determinar os
sinais visuais percebidos por diferentes olhos, Rovner (1993) utilizou imagens de vídeo como
estímulo para aranhas com os distintos pares de olhos tapados. Os OLP, de campo muito amplo,
determinam grandes rotações da aranha na direção do estímulo, enquanto que os OMP provocam
ajustadas e a aproximação. O macho é capaz de reconhecer a fêmea móvel com quaisquer pares de
olhos, realizando sua exibição sexual. A fêmea dessa espécie responde com sua própria exibição de
Imagens de vídeo
estudo de preferências sexuais (Künzler & Bakker 1998). Este método permite até mesmo criar
inexistentes. Além disso, evita que os animais sejam submetidos a procedimentos experimentais que
podem ser considerados cruéis. McClintock & Uetz (1996) utilizaram esta técnica com Schizocosa
ocreata e com S. rovneri, duas espécies aparentadas e quase sinmórficas. O macho da primeira
possui tufos de cerdas nas pernas anteriores, ausentes na segunda. Estes autores registraram
imagens dos machos cortejando, alterando algumas de forma a obter machos de S. rovneri e de S.
ocreata sem tufos, com tufos normais e com tufos supranormais. As fêmeas de S. ocreata,
conforme o esperado, preferiram imagens de vídeo de co-específicos e, entre elas, daqueles com
tufos grandes. As fêmeas de S. rovneri, no entanto, preferiram os três tipos de machos de S. ocreata
às imagens normais de machos de sua própria espécie. Para surpreender ainda mais os autores, elas
preferiram imagens de machos de sua espécie com a adição de tufos, em detrimento do padrão
normal. Isto indica uma tendência preexistente nas fêmeas de S. rovneri a serem atraídas por
106
machos com tufos, uma possível apomorfia para o grupo a que pertencem essas espécies. O
como o vibratório, também são importantes no cortejo dessas espécies. Provavelmente os sinais
prefere habitats onde os tufos fariam que o macho se tornasse mais vulnerável a predadores
visualmente orientados.
aranhas e constituindo a última barreira pré-copulatória. Pode ser muito importante para animais
envolvidos são formados principalmente por numerosos pêlos táteis, móveis, que estimulam
tipicamente três dendritos (Foelix 1985). Mas devemos lembrar que outros receptores, como os
funções táteis. As aranhas, então, com suas numerosas e grandes pernas repletas de sensores, são
capazes de fazer uma ampla e sensível varredura em seu entorno imediato. De qualquer maneira,
quando os animais se exploram e avaliam mutuamente (Costa 1975, Costa et al. 2000, Barth 2002).
Esta fase final do encontro sexual é particularmente intensa e/ou prolongada em animais com
(mas veja Kronestedt 1994), e possivelmente constitui uma etapa importante na seleção sexual por
habitam. Não parece estranho, então, que uma espécie que ocorre em uma grande variedade de
107
habitats, como o licosídeo Schizocosa malitiosa, utilize todos, possibilitando a comunicação nas
mais diferentes situações. Os machos dessa espécie detectam e localizam as fêmeas seguindo um
rastro de feromônio sexual. Também emitem, no entanto, sinais vibratórios e realizam exibições
visuais. Diante da fêmea, eles intensificam sua dança e buscam o pareamento através de um intensa
abdome contra o substrato. As fêmeas movimentam-se pouco e são visitadas por muitos machos,
escolhendo entre eles aqueles com que copularão. Kotiaho et al. (2000) coletaram em um ano de
captura 206 machos e apenas 38 fêmeas em armadilhas de queda. Parri et al. (1997) observaram que
as fêmeas respondem mais rápido aos golpes de maior intensidade e com altas taxas de repetição
(esta última característica se relaciona com comprimento do sinal). Da mesma forma, Kotiaho et al.
(1999a) e Rivero et al. (2000) observaram que os machos que produziram as maiores taxas de
repetição conseguiram um número maior de pareamentos. Esta aparente seleção pela fêmea entre
machos com tais características reflete um pequeno aumento de viabilidade da prole desses machos
Os sinais emitidos pelos machos, que as fêmeas utilizam para escolher com quais aceitará
copular, são indicadores confiáveis da qualidade do mesmo? As fêmeas tenderão a aceitar aqueles
machos cujos sinais signifiquem algum custo real para ele, de forma que sejam bons indicadores de
sua qualidade (sinais honestos) (Zahavi & Zahavi 1997, Redondo 1994). O tamborilar com o
abdome realizado pelo macho de H. rubrofasciata parece um sinal honesto, já que demanda muita
energia e aumenta sua taxa de mortalidade no campo, segundo observaram Kotiaho et al. (1998a,
b). Estes autores concluíram que o tamanho do abdome em relação ao corpo é um fator importante,
já que esta relação determina o gasto energético ao movê-lo. Este tipo de sinal teria permitido a
108
evolução da preferência das fêmeas por machos mais ativos, que investem mais energia na sua
muito variável (1-8 kHZ), devido à heterogeneidade do substrato. O ritmo de pulsos do sinal parece
específico (isolamento reprodutivo) e não deve estar envolvido na seleção sexual (Rivero et al.
2000). Ao contrário, a longitude do sinal é muito variável e estaria sujeita a seleção sexual por
escolha pela fêmea. Finalmente, a existência de uma correlação negativa entre os pulsos e a
longitude do sinal sugerem que existe um balanço entre essas duas características, sujeitas a
interessante. Kotiaho et al. (2000) observaram que a seleção de habitat pelos machos não é ao
abdome, na tentativa de chamar a atenção de fêmeas próximas. Estas paradas para tamborilar
folhas secas. As duas últimas características reduzem a reflexão e a absorção dos sons ao evitar
machos preferem locais ensolarados, conseguindo assim emitir sinais mais intensos. Desta forma, a
109
Uma história: cortejo e isolamento reprodutivo entre duas espécies sinmórficas
Lycosa thorelli e L. carbonelli são dois licosídeos que ocorrem no Uruguai, com aspecto
femininas (caráter sistemático muito importante para separar espécies próximas em aranhas). As
duas espécies coexistem no espaço e no tempo, ou seja, são simpátricas e sincrônicas. Entretanto,
não copulam entre si, muito provavelmente devido às características muito distintas de seus cortejos
(Costa & Capocasale 1984). Enquanto os machos apresentam certa confusão diante do feromônio
busca e cortejo mais intensos. Curiosamente, estes comportamentos iniciais não diferem muito entre
os machos das duas espécies. Entretanto, quando os indivíduos estabelecem contato visual ou
quimiotátil, machos heteroespecíficos são repelidos ou mesmo atacados pelas fêmeas. Os pares
coespecíficos, por outro lado, iniciam um cortejo intenso. O macho de L. carbonelli mantém e
mais ou menos contínua e cuidadosa até a fêmea. As fêmeas muito receptivas respondem com a
agitação das pernas (cortejo feminino), acelerando a iniciativa do macho de iniciar a cópula (nos
thorelli modifica drasticamente seu padrão comportamental diante da fêmea coespecífica: a procura
ocorre com uma progressão cautelosa, com agitação moderada das pernas ao seguir o rastro
químico, mas quando encontra a fêmea o macho passa a alternar pausas extensas com
"comportamentos explosivos" (CE) (Fig. 5.10). Estes consistem em avanços rápidos e bruscos,
agitando freneticamente suas pernas até se chocar com a fêmea, quando então volta a realizar a
thorelli são compatíveis com pradarias mais abertas, enquanto o comportamento de L. carbonelli
parece adaptado à vegetação mais alta e fechada, por onde avança cautelosamente, explorando com
110
suas longas pernas (Costa et al. 2000). Provavelmente, a diferença comportamental em L. thorelli
surgiu de uma aceleração dos movimentos de pernas, já que uma análise muito fina dos movimentos
de pernas de ambas as espécies mostra que são similares, diferindo em velocidade. O padrão
comportamental similar nas duas espécies na etapa de busca pela fêmea sugere que um antepassado
2000).
Como a genitália dessas duas espécies é similar (mas veja Simó et al. 2002), é possível
muito diferenciado. Mas como superá-la? Em primeiro lugar seria necessário aumentar a
estimulação que parte da fêmea (o feromônio sexual) e, fundamentalmente, evitar que estas
discriminem os machos. Costa & Francescoli (1991), seguindo Bonnet (1933) e Stratton & Uetz
(1981), colocaram machos sobre uma arena com feromônio coespecífico, de forma que eles
realizaram uma intensa fase de busca, até encontrarem fêmeas anestesiadas com CO2, da mesma
espécie no grupo controle e da outra espécie no grupo experimental. Foram formados, assim, quatro
grupos: macho de L. thorelli com fêmea de L. thorelli (grupo TT), macho de L. carbonelli com
fêmea de L. carbonelli (CC), macho de L. thorelli com fêmea de L. carbonelli (TC) e macho de L.
O truque foi efetivo com os machos L. thorelli, que copularam freqüentemente com as
grupo CT, o que fez com que muitas vezes as fêmeas despertassem da anestesia, arruinando o
experimento. Apesar disto, cópulas ocorreram nos quatro grupos. Em geral, estenderam-se mesmo
depois que as fêmeas despertavam, embora as fêmeas de L. carbonelli tenham se mostrado bastante
111
normais, realizando múltiplas ejaculações consecutivas durante escassas inserções dos palpos. Por
outro lado, nos grupos heteroespecíficos o padrão foi atípico, com o palpo escapando de seu encaixe
na genitália feminina sem realizar múltiplas ejaculações. Apesar disto, houve uma única exceção,
no grupo TC, onde um par copulou de forma típica (Costa & Francescoli 1991). As fêmeas dos
grupos coespecíficos geraram descendência viável. Já as fêmeas dos grupos heteroespecíficos não
geraram descendência, com exceção da fêmea de L. carbonelli que copulou normalmente com o
macho de L. thorelli, gerando híbridos. Os híbridos e seus controles TT e CC foram criados com
mecânico, geralmente efetivo, entre as duas espécies estudadas. Recentemente Simó et al. (2002)
mostraram a existência de algumas diferenças entre as genitálias dessas espécies, o que explicaria
dessas estruturas esclerotinizadas (veja Eberhard 1985, Huber 1993a). Além disso, a diferença de
thorelli, sendo a primeira maior. O único par heteroespecífico que copulou normalmente foi
composto por um macho grande de L. thorelli e por uma fêmea pequena de L. carbonelli. Seria
maneira, uma vez superada a barreira mecânica, não existiriam outros mecanismos de isolamento
Híbridos de laboratório
Costa et al. (1997b, 2000) analisaram o comportamento sexual dos híbridos de L. thorelli –
feromônio híbrido gerou respostas sexuais de média intensidade nos machos parentais (L. thorelli e
112
L. carbonelli), intermediárias entre as respostas co-específicas e heteroespecíficas (Fig. 5.11). Os
machos híbridos foram os menos ativos. Algo similar ocorreu nas interações diretas entre machos e
L. thorelli tenha sido pouco freqüente), nem surgiram novas categorias. Não ocorreram cópulas com
os híbridos, apenas entre os indivíduos controle (TT e CC). Os machos híbridos foram repelidos de
forma menos contundente que aqueles de pares heteroespecíficos do grupo controle. Estes
resultados indicam que as unidades comportamentais do cortejo destas espécies são herdáveis de
forma independente e são condicionadas por vários genes localizadas nos cromossomos
autossômicos (Costa et al. 1997b). De fato, apenas as fêmeas fornecem cromossomos sexuais em
inerentes aos machos. É claro que produzir híbridos é um péssimo negócio: apesar de seu excelente
estado físico, eles não se reproduziram em laboratório, e não o fariam no campo, onde ainda
sofreriam com a competição com outros machos parentais. Nestes licosídeos, os mecanismos
semelhante, freqüente simpatria, mesmo período reprodutivo (de março a abril), mesmos sítios
reprodutivos (os machos buscam por fêmeas em cavidades localizadas em campos abertos) e tática
sexual similar: detecção química, sinalização vibratória do macho e cópula na entrada da cavidade
(Mignone et al. 2001, Costa & Pérez-Miles 2002). Os feromônios se concentram principalmente ao
redor da entrada das cavidades. O cortejo dos machos consiste em vibrações complexas do corpo,
causadas principalmente por movimentos espasmódicos do terceiro par de pernas, com o animal
firmemente apoiado no substrato. No campo, foi observada uma fêmea receptiva aparecendo na
113
entrada de seu abrigo, realizando movimentos alternados do primeiro para de pernas. Essa exibição
feminina fez com que o macho se orientasse até ela, aumentando a freqüência das vibrações e
tamborilando suavemente com os palpos. Quando a fêmea emerge, o macho tenta enganchar suas
quelíceras com as apófises tibiais do primeiro par de pernas, iniciando a cópula em seguida.
Seqüências semelhantes de cortejo e cópula já foram descritas para outras famílias de migalomorfas
(veja Coyle 1985, Coyle 1986b, Coyle & O´Shields 1990, Jackson & Pollard 1990, Costa & Pérez-
Miles 1998) e também para terafosídeos (veja Lourenço 1978, Costa & Pérez-Miles 1992, Pérez-
Miles & Costa 1992, Shillington & Verrell 1997, Yáñez et al. 1999). A exibição da fêmea é uma
novidade, não tendo sido previamente mencionada na literatura. Em resumo, este comportamento
serve tanto para indicar sua receptividade como para orientar o macho até ela, indicando claramente
que a fêmea cumpre um papel muito mais ativo que o suposto até então. Talvez esta novidade não
reflita senão a nossa ignorância - uma vez mais - sobre a biologia desses grandes animais.
As vibrações corporais desses machos lembram o método de produção de sons descrito por
(Quirici & Costa, no prelo) para identificar os canais por onde se transmitiriam os sinas. Seriam
sinais acústicos ou vibratórios? A análise foi complicada pelo tamborilar suave dos machos com os
palpos. Já mencionamos que alguns terafosídeos apresentam órgãos estridulatórios entre os palpos e
o primeiro par de pernas (Legendre 1963). Acanthoscurria suina, por exemplo, apresenta pêlos
Desenhamos um experimento com quatro grupos (Fig. 5.12). Em todos eles as fêmeas
estavam em terrários, dentro de cavidades visíveis ao observador, e a seda com feromônio sexual se
distribuía por toda a superfície do substrato. Uma rede evitava que o macho se aproximasse da
114
entrada da cavidade. Os terrários estavam apoiados em blocos grossos de espuma de poliuretano,
para isolar os animais das vibrações do solo. O primeiro grupo era composto por um terrário
unitário, onde os machos estavam limitados por uma rede (grupo controle). O segundo grupo era
similar, mas os machos permaneciam dentro de uma cúpula de vidro (grupo cúpula), evitando a
comunicação acústica. No terceiro, o terrário estava dividido em duas partes (blocos separados),
isolando machos e fêmeas. As duas partes estavam separadas entre si por poucos milímetros,
apoiados sobre blocos de espuma independentes e sobre duas mesas separadas, evitando a
comunicação via substrato. O quarto grupo foi similar ao terceiro, mas com os dois blocos estavam
Comunicação sísmica
O bloco único (grupo controle) permitiu uma comunicação correta do casal: tanto as fêmeas
de E. weijenberghi (como supúnhamos), como as de A. suina (o que foi uma primeira surpresa),
responderam com sua própria exibição dentro da cavidade. No "grupo cúpula" as fêmeas
responderam de forma similar ao controle, sugerindo que o componente acústico (isolado pelo
vidro), se existe, não é imprescindível a essa distância. Nos blocos separados tivemos outra
surpresa: nenhuma fêmea, de nenhuma das duas espécies, respondeu ao cortejo dos machos. Mas
quando os blocos foram comprimidos entre si (grupo "blocos unidos"), as fêmeas das duas espécies
uma distância de 25 cm. Mais ainda, Quirici & Costa (2003) observaram que as fêmeas dessas
acústica, apesar de existir, não se mostrou efetiva a distâncias maiores que 8 cm, provavelmente
devido à dificuldade das ondas sonoras para superar interfaces e para desviar-se, penetrando na
cavidade. Entretanto, esta comunicação poderia ser efetiva à curta distância (na entrada da
115
cavidade), reforçando o isolamento reprodutivo entre essas duas espécies simpátricas e sincrônicas.
Esta hipótese surgiu posteriormente, quando fêmeas das duas espécies foram observadas
laboratório.
Como deve acontecer, a cada passo que avançamos descobrimos novos, pequenos
universos, cuja compreensão é um desafio que nos impulsiona a começar outra vez.
116
6
WILLIAM G. EBERHARD
Este capítulo tem dois objetivos: apresentar uma breve introdução às idéias gerais e dados
associados à escolha críptica pelas fêmeas e sumarizar as evidências de que este fenômeno ocorre
em aranhas. Além disto, serão discutidas várias vantagens especiais de aranhas para futuros estudos
sobre escolha críptica pelas fêmeas (veja Quadro 6.1), quando possível utilizando dados
recentemente publicados para ilustrá-las. Estas referências são incompletas, e o capítulo não visa
apresentar uma revisão geral sobre o assunto. Ao contrário, visa introduzir o leitor à freqüentemente
trabalhos futuros sobre a biologia sexual destes fascinantes e pouco estudados animais. Existem
machos) pelo acesso sexual a membros do outro sexo (geralmente fêmeas), foi inicialmente descrita
e ilustrada por Darwin, a mais de 100 anos atrás (Darwin 1871). Ele distinguiu dois tipos de seleção
sexual: a direta, que refere-se a batalhas entre machos nas quais alguns indivíduos fisicamente
impedem que outros tenham acesso às fêmeas; e a escolha pela fêmea, na qual as fêmeas têm acesso
a vários machos e escolhem copular com alguns e não com outros. Uma vez que o sucesso ou
algumas vezes é muito intensa. O sucesso ou fracasso de um macho nesta competição são
117
comparativos, porque são determinados por outros machos da mesma espécie. Assim, machos com
chifres de tamanhos moderados podem ganhar batalhas em uma população que apresenta apenas
espalharem pela população, este mesmo tamanho deixará de constituir uma vantagem, e os machos
precisarão de alguma característica adicional (como chifres maiores ou novas táticas de luta) para
superar seus concorrentes. Por esta razão características sob seleção sexual freqüentemente evoluem
seleção sexual, deixou de perceber que a competição entre machos pode ocorrer não apenas antes da
cópula (quando os machos competem pelo acesso às fêmeas), mas também, se as fêmeas copulam
com mais de um macho, depois do início da cópula (quando os machos competem pelo acesso aos
gametas femininos). Seguindo o esquema de Darwin, existem dois tipos de seleção sexual pós-
cópula: competição de esperma (correspondente às batalhas entre machos pelo acesso às fêmeas); e
a seleção críptica pelas fêmeas (correspondente às escolhas pré-cópula feitas pelas fêmeas). O
possibilidade de "competição de esperma" (Parker 1970) - que os machos podem ser capazes de
reduzir fisicamente a probabilidade de que o esperma de machos rivais seja utilizado para fertilizar
os óvulos, dentro da mesma fêmea. Tópicos tradicionalmente incluídos nas discussões sobre
competição de esperma incluem o uso da genitália dos machos para remover o esperma depositado
por machos que copularam previamente, a obstrução da entrada dos ductos reprodutivos das fêmeas
para evitar o acesso subseqüente por outros machos, a deposição de uma quantidade especialmente
grande de esperma para diluir o esperma depositado por competidores e possivelmente o uso de
substâncias seminais para inativar o esperma de outros machos ou aumentar a probabilidade de uso
do esperma pela fêmea, em detrimento daquele depositado por machos competidores (Birkhead &
Møller 1998, Simmons 2001). Este tipo de competição corresponde às batalhas diretas entre machos
118
A aceitação de que a seleção de machos pelas fêmeas representa um importante aspecto da
seleção sexual foi, historicamente, muito demorada (Andersson 1994). Da mesma forma, só
posteriormente foi observado que um segundo tipo de competição pós-copula entre machos,
correspondente à escolha de machos pelas fêmeas, também pode ocorrer (Thornhill 1983, Eberhard
1985). Este tipo de competição foi chamado de "escolha críptica pelas fêmeas" (Thornhill 1983); a
palavra "críptica" referindo-se ao fato que qualquer tendência pós-copula das fêmeas em favor de
um macho em relação aos outros seria ignorada (críptica) sob a perspectiva Darwiniana tradicional,
em que o sucesso reprodutivo de um macho em competição com outros pode ser medido pela
contagem de seus eventos copulatórios ou pelo número de fêmeas com as quais ele copula.
Pode parecer à primeira vista que esta escolha pelas fêmeas não é factível uma vez que a
cópula tenha ocorrido. Depois que um macho conseguiu o acesso físico ao trato reprodutivo da
fêmea, parece que é tarde demais para que ela possa fazer escolhas entre parceiros. Entretanto,
considerações posteriores revelam que existem vários processos reprodutivos importantes pelos
quais as fêmeas são capazes de alterar a probabilidade de que uma cópula resulte em filhotes. Uma
esperma; descarte ou não do esperma do último macho a copular, ou do anterior; ovulação ou não
logo após a cópula, copular ou não com outros machos; etc (veja Eberhard 1996). Trabalhos
recentes têm revelado vários mecanismos adicionais associados com mudanças facultativas nos
afetando a sobrevivência dos filhotes (Kolm 2002, Gil et al. 1999, Lipar & Ketterson 2002, Saino et
al. 2002, Iyengar & Eisner 2002). Para estes dois e para muitos dos outros mecanismos de escolha
críptica, existem evidências que as fêmeas de algumas espécies favorecem a paternidade para
O quanto a escolha críptica pelas fêmeas tem sido importante na evolução? Algumas
discussões sobre este assunto têm concluído que existem poucos casos documentados, mas estas
119
machos pelas fêmeas, dentro de seus corpos (Parker1998, Birkhead & Møller 1998, Birkhead
1998). Entretanto, certamente a escolha críptica pelas fêmeas não está restrita a estes mecanismos
particulares (Eberhard 1996, Simmons 2001). Um conjunto adicional de razões para questionar o
quanto a escolha críptica tem constituído um fator importante na evolução emerge de recentes
discussões sobre a possível importância de conflitos entre machos e fêmeas como as causas de
muitos fenômenos previamente explicados por escolhas feitas pelas fêmeas (Holland & Rice 1996,
Alexander et al. 1997, Chapman et al. 1995, 2003). Por motivos teóricos e empíricos, entretanto, os
dados citados para dar suporte a estas idéias não são completamente convincentes (Eberhard 1997,
1998, Cordero & Eberhard 2003). Dois grandes conjuntos de dados (incluindo muitas centenas de
gêneros de insetos) não oferecem suporte às predições quantitativas das idéias de conflitos entre
críptica, não está tão bem estabelecido se este direcionamento ocorre com freqüência suficiente na
natureza para constituir uma importante força seletiva. Casos esparsos nos quais a escolha críptica
Eberhard (1996); evidências adicionais vem de estudos com tunicados (Bishop et al.1996), libélulas
(Cordero-Aguilar 1999), besouros das famílias Bruchidae (Wilson et al. 1997), Tenebrionidae
(Edvardsson & Arnqvist 2000) e Chrysomelidae (Tallamy et al. 2002, 2003); hemípteros das
famílias Gerridae (Arnqvist & Daniellson 1999) e Lygaeidae (Tadler 1999); codornas (Adkins
Regan 1995), andorinhas (de Lope & Møller 1993) e uma espécie de ave da família Fringillidae
apresentados aqui apenas os argumentos básicos. O maior conjunto de dados morfológicos vem da
extensa literatura sobre taxonomia (resumida em Eberhard 1985). Taxônomos de diferentes grupos
120
de animais com fertilização interna, de platelmintos a insetos e cobras, de aranhas a lulas e
macacos, têm observado que as estruturas das genitálias dos machos são especialmente sujeitas a
evolução rápida e divergência mesmo entre espécies intimamente relacionadas (Fig. 6.1). Muitas
2001a, b, Schäfer & Uhl 2002) e tendências à paternidade associadas com diferentes formas de
genitália (Rodriguez 1995, Arnqvist & Danielsson 1999, Danielsson & Askenow 1999, House &
Simmons 2002) sugerem que estas estruturas de genitálias masculinas funcionam como
"instrumentos de cortejo internos", que evoluem sob seleção sexual por escolha críptica pelas
fêmeas. Explicações alternativas gerais para justificar porque ocorre este forte padrão evolutivo,
pleiotrópicos de alelos responsáveis por outras características, são insatisfatórias. Estas explicações
são incapazes de justificar as tendências associadas com a freqüência de re-cópula das fêmeas e a
interespecíficos (Eberhard 1985, 1997, 1998, 2002, Shapiro & Porter 1989, Arnqvist 1998).
porque nenhuma outra hipótese a não ser a escolha críptica pelas fêmeas parece capaz de explicá-lo.
A observação empírica de que o comportamento de cortejar as fêmeas durante e logo após a cópula
cópula e, em algumas espécies, o único tipo de cortejo apresentado pelos machos ocorre após o
início da cópula. O cortejo após o início da cópula é aparentemente paradoxal, uma vez que o
macho já alcançou o objetivo geralmente atribuído ao cortejo padrão - a cópula. A menos que os
machos tenham sido selecionados para influenciar positivamente o processo reprodutivo controlado
pelas fêmeas (e.g. transporte de esperma, ovulação, etc. - mecanismos de escolha críptica pelas
fêmeas), aparentemente não haveria razão seletiva para este tipo de comportamento nos machos.
121
Respostas das fêmeas ao cortejo copulatório foram demonstradas em muitas espécies, incluindo
abelhas (Alcock & Buchmann 1985), pulgas (Humprhries 1967), besouros (Edvardsson & Arnqvist
2000, Tallamy et al. 2002, 2003) e roedores (Carlson & Defeo 1965, Carter 1973, Leckie et al.
1973).
na fisiologia reprodutiva das fêmeas, também ajusta-se com as idéias de escolha críptica pelas
fêmeas (Eberhard & Cordero 1995, Eberhard 1996). Mas os dados fisiológicos ainda são menos
A maioria dos mecanismos através dos quais pode surgir a escolha críptica pelas fêmeas
(Eberhard 1996) são conhecidos em aracnídeos. De fato, alguns poucos são conhecidos apenas em
complexo (Peretti 1996), permitir ou não que o macho deposite um tampão genital (Knoflach 1998,
Eberhard & Huber 1998a) e alterar a morfologia da genitália interna como resultado da cópula
(Higgins 1989). A escolha críptica pelas fêmeas é, portanto, geralmente factível em aranhas. Apesar
disto, poucos estudos testaram sua ocorrência neste grupo. Fêmeas do araneídeo Argiope keyserlingi
canibalismo sexual) (Elgar et al. 2000). Fêmeas copulando com machos relativamente pequenos
mais ovos. Os machos lutam para não serem canibalizados e as fêmeas que comem os machos não
depositam um número maior de ovos. Desta forma, a cumplicidade dos machos (veja Andrade
1996) parece não ser importante neste caso (Elgar et al. 2000). O sucesso dos machos na
(Andrade 1996), mas até onde se sabe, a decisão de canibalizar ou não o macho depende do estado
122
nutricional da fêmea e não de qualquer aspecto do fenótipo do macho (Andrade 1998). Assim a
escolha críptica pela fêmea pode não ocorrer nesta espécie, embora seja possível também que
alguma característica dos machos, não estudada por Andrade, tenha influência sobre as decisões das
fêmeas. O canibalismo sexual ocorre também em outros grupos (e.g. Knoflach & van Harten 2000,
Knoflach 2002, capítulo 11 deste livro), mas seus possíveis efeitos no uso do esperma são
desconhecidos.
inseminação (inserção dos pedipalpos antes de estarem carregados com esperma) tem um efeito
positivo na proporção de ovos fertilizados, em casos nos quais a fêmea já havia copulado
previamente com outro macho (Watson 1991). O "vigor" foi quantificado através da combinação de
porcentagem de tentativas de inserção que falharam. Watson (1991) especulou que as fêmeas
podem controlar a entrada de esperma nas espermatecas com uma válvula nos ductos de
selecionando machos que confiram maior vigor à sua prole. Esta explicação da pseudocópula como
Linyphiidae, assim como em alguns espécies do gênero Theridion (Theridiidae), nas quais a
A escolha críptica pela fêmea pode também ocorrer em Phidippus johnsoni (Salticidae). A
fêmea termina a cópula (andando ou virando-se para longe do macho) e, quanto maior a duração de
sua primeira cópula, menor a probabilidade de volte a copular (Jackson 1980). Quando a fêmea
copula novamente ocorre uma substancial perda de paternidade para o primeiro macho. Assim, se
existirem quaisquer características dos machos que façam com que as fêmeas permitam cópulas
123
mais longas (não foram feitos testes para verificar esta possibilidade), eles podem ser favorecidos
pela escolha críptica pela fêmea. A duração da cópula em aranhas varia muito, tanto dentro da
mesma espécie quanto entre espécies (Elgar 1998) e, em muitas, é claramente superior ao tempo
necessário para a transferência de esperma, sugerindo que a cópula pode ter funções adicionais
como influenciar a escolha críptica pela fêmea (Jackson 1980, Eberhard 1996, Elgar 1998).
Provavelmente as fêmeas de aranhas, em geral, são capazes de influenciar a duração das cópulas.
Alguns casos adicionais são mencionados a seguir, mas em geral existem poucas
demonstrações diretas de escolha críptica pela fêmea em aranhas. Existem, entretanto, dois tipos
Cortejo copulatório
cooperar, de uma forma ou de outra, com os interesses reprodutivos do macho. No cortejo pré-
copulatório clássico o macho busca a cooperação da fêmea no sentido de permitir a cópula (veja
capítulo 5 deste livro). No entanto, tornou-se claro que, para muitas espécies, o comportamento de
cortejar a fêmea ocorre também após o início da cópula ("cortejo copulatório"). A implicação destas
observações é que os machos destas espécies devem estar induzindo a cooperação das fêmeas em
fêmeas durante ou mesmo após a cópula. Os critérios para os comportamentos são os seguintes: A)
são desempenhados repetidas vezes durante uma única cópula; B) ocorrem em diferentes cópulas de
indivíduos da mesma espécie; C) não apresentam nenhuma outra função aparente (e.g.
considerados); D) são apropriados para estimular as fêmeas (e.g. mover uma perna fora do campo
124
de visão da fêmea não é considerado); e E) movimentos de genitálias não são considerados. A
amostragem direta mais extensiva incluiu 8 espécies de aranhas, juntamente com 123 espécies de
insetos. Em cerca de 80% das espécies o macho realiza cortejo durante ou após a cópula, e em
muitos casos com mais de uma categoria comportamental (Eberhard 1994). Uma amostragem
similar das muitas descrições de cópulas de aranhas previamente publicadas por U. Gerhardt cerca
de 90 anos atrás mostrou que em 31% das 151 espécies os machos apresentaram aparentes cortejos
copulatórios (Huber 1998, veja também referências em Eberhard & Huber 1998a, Stratton et al.
1996, Knoflach 1998, Aisenberg et al. 2002). Outros aracnídeos, como escorpiões, também
realizam cortejo copulatório (11% de 37 espécies estudadas- Peretti 1997). Estes dados certamente
constituem uma estimativa conservadora da freqüência de escolha críptica pelas fêmeas nestes
grupos, já que as fêmeas podem também utilizar outras características (e.g. forma da genitália e
produtos seminais) como critérios adicionais, ou alternativos ao cortejo copulatório, para avaliar os
machos.
alguma função, e que realmente são comportamentos de cortejo; é inevitável a conclusão de que a
escolha críptica pelas fêmeas deve ser muito comum em aranhas. Mas os detalhes sobre que
mecanismos estão envolvidos, e a demonstração de que critérios particulares são utilizados para
discriminar entre machos, apenas começaram a ser avaliados. Aisenberg et al. (2002) deram o
Schizocosa malitiosa, que o cortejo copulatório nesta espécie não reduz a receptividade das fêmeas
às copulas subseqüentes, como foi típico após as cópulas com os machos do grupo controle. Eles
não investigaram outros possíveis mecanismos de escolha críptica pelas fêmeas que podem ser
grande e promissor, embora ainda quase totalmente inexplorado, campo de estudo em aranhas,
125
Um aspecto especial das cópulas em aranhas pode estar relacionado com o cortejo
copulatório. Machos de aranhas freqüentemente inserem seus pedipalpos repetidas vezes nas
único pareamento. Algumas espécies, em contraste, inserem cada palpo apenas uma vez. Assim,
inserções múltiplas não são intrinsecamente necessárias para transferir esperma. A razão para
múltiplas inserções nunca foi diretamente demonstrada em nenhuma espécie. Algumas espécies
apresentam padrões rítmicos de inserção altamente estilizados, que são divergentes em espécies
intimamente relacionadas (Stratton et al. 1996, Knoflach 1998). A possibilidade que eles
constituam cortejos copulatórios é corroborada pelo fato que em muitos gêneros de Linyphiidae e
1965, Knoflach 1998 e referências neste). Essas inserções não estão envolvidas diretamente na
grupos sem pseudocópula, a inseminação é seguida por muitas inserções (Jackson 1980 para
Phidippus, Christenson 1990 para Nephila, Eberhard & Huber 1998a para Leucage), e podem
funcionar como cortejo. Stratton et al. (1996) propuseram que, dada a freqüência de tentativas de
inserção fracassadas, inserções múltiplas aumentariam a probabilidade de que algumas fossem bem
sucedidas.
grupo ochreata podem constituir cortejo copulatório com a genitália do macho. Um processo palpal
raspa ou belisca os lados do epígino da fêmea com cada expansão das hematodochas. Como
mencionado anteriormente, Watson (1991) descobriu que a freqüência com a qual os machos de
Neriene litigiosa (Linyphiidae) fracassam em suas tentativas de inserção dos pedipalpos durante o
produzidos. Inserções repetidas ocorrem também em outros grupos, incluindo mamíferos (nos
quais, em algumas espécies, desencadeiam respostas reprodutivas das fêmeas, Diamond 1970) e
126
diplópodes (nos quais também ocorrem repetidas intromissões com a genitália dos machos ainda
Outro aspecto pouco usual de cópulas de aranhas, que possivelmente está relacionado a
múltiplas inserções, é a alta freqüência de falhas em tentativas de inserção. Talvez a falta de órgãos
sensoriais no bulbo copulatório (Eberhard & Huber 1998b) torne algumas falhas inevitáveis para o
macho. Mas também é possível que as falhas proporcionem um estímulo copulatório de cortejo para
algumas espécies (Eberhard & Huber 1998a). Um intrigante aspecto do comportamento de cópula
em aranhas é que as falhas algumas vezes são muito comuns. Cerca de 75% das tentativas de
inserção dos bulbos em Theridion refugum (Theridiidae) não são bem sucedidas (embora essas
falhas sejam muito mais raras em algumas outras espécies co-genéricas, Knoflach 1998); assim
como cerca de 20% em N. litigiosa (dados de Watson 1991, Watson & Lighton 1994) e 44% em
Leucauge mariana (Tetragnathidae) (Eberhard & Huber 1998a). As fêmeas de N. litigiosa não
selecionam machos que falham com freqüência maior, mas talvez em algumas outras espécies as
tentativas mal sucedidas de inserção não representem falhas, mas sim esforços dos machos para
violentos empurrões contra o epígino das fêmeas (Knoflach 1998). Seriam o tamborilar dos palpos
realizado pelos machos de Nephila (Tetragnathidae) e a raspagem dos palpos dos machos de
Schizocosa (Lycosidae) no abdome das fêmeas (Robinson & Robinson 1973, Stratton et al. 1996)
modificando a morfologia dos palpos (Mendez & Eberhard, em prep.), tornando viável a obtenção
Mesmo em uma espécie na qual ocorre apenas uma única inserção de cada lado da fêmea,
como em Micrathena gracilis, a inserção por si pode estar sob seleção sexual. A inserção no
segundo lado a ser inseminado, quando ocorre, tem um efeito positivo na probabilidade do esperma
depositado no primeiro lado ser armazenado na espermateca (Bukowski & Christenson 1997a). O
pareamento nesta espécies não resulta automaticamente em cópula nas duas aberturas da genitália
127
feminina, os machos devem separar-se das fêmeas e então cortejá-las novamente para realizar a
inserção do palpo no outro lado do corpo. Bukowski & Christenson (2000) observaram que os
machos falharam em suas tentativas de inserir o palpo no segundo lado das fêmeas em 34,4% de 32
cópulas com fêmeas virgens. As fêmeas algumas vezes demonstravam a iniciativa de predar os
machos, e a interrupção da cópula após a inserção no primeiro lado parece ser uma resposta
evolutiva a esta ameaça (Bukowski & Christenson 2000). Assim, fatores associados com a
inseminação do segundo lado, como a predação do macho pela fêmea e o modo com aquele
interrompe a cópula após a inserção em um dos lados, podem afetar a sua probabilidade de fertilizar
os ovos (Bukowski & Christenson 1997b; veja também Bukowski et al. 2001 sobre canibalismo
interessante testar a possibilidade de que a decisão de interromper a cópula por parte dos machos (e,
portanto, suas chances de fertilizar os ovos) seja afetada por sinais predisposição ao canibalismo,
As genitálias dos machos de muitos grupos animais com fertilização interna, incluindo as
aranhas, são relativamente elaboradas em estrutura, com formas espécie-específicas (Fig. 6.1).
Muitas hipóteses foram propostas para explicar este padrão, incluindo a escolha críptica pelas
fêmeas. Um exame extensivo das evidências (Eberhard 1985) mostra que existem fortes motivos
para rejeitarmos as hipóteses anteriores (isolamento de espécies por um sistema mecânico tipo
pelos machos), e que os dados são compatíveis com a hipótese de escolha críptica pelas fêmeas.
Exames subseqüentes da hipótese chave-fechadura confirmaram que é pouco provável que ocorra
como um padrão geral (Shapiro & Porter 1989, Arnqvist 1998), e muitos estudos em grupos
particulares forneceram dados que corroboram a escolha críptica (Arnqvist & Danielsson 1999,
Danielsson & Askenmo 1999, Eberhard 2001a, b). O fato de que as aranhas seguem a tendência
128
geral, presente em outros grupos, das genitálias dos machos (e das fêmeas) serem espécie-
específicas em sua forma - como atesta a forte ênfase na forma das genitálias em estudos
taxonômicos - combinado com a probabilidade desta tendência ser explicada por escolha críptica
pelas fêmeas, sugere que a escolha críptica deve ser muito comum em aranhas.
Existem duas outras hipóteses adicionais mais recentes, e menos testadas, para explicar a
divergência rápida das genitálias. A primeira propõe que machos e fêmeas estão engajados em uma
corrida armamentista relacionada a que sexo será capaz de controlar os eventos associados à cópula,
à inseminação e à fertilização (Lloyd 1979, Alexander et al. 1997). Entretanto, existem vários
motivos para duvidarmos do conflito entre machos e fêmeas como uma explicação geral para
aranhas, incluindo a generalizada falta de pressupostas estruturas de defesa nas genitálias das
fêmeas (que são bem documentadas em aranhas nas quais a morfologia das genitálias é
fêmeas de muitas espécies de aranhas conseguem evitar cópulas indesejadas. Este último problema
para a hipótese de conflito macho-fêmea é especialmente evidente em aranhas (Huber 1998), nas
quais a fêmea freqüentemente é maior que o macho, além de apresentar uma natureza agressiva, o
que torna praticamente impossível para os machos forçarem a cópula. Uma compilação sistemática
dos dados de um grande número de espécies (em mais de 350 gêneros) de insetos e aranhas
claramente falhou em mostrar evidências a favor de conflitos entre machos e fêmeas (Eberhard
2004b).
A segunda hipótese (chamada "agarrar rápido") é que a genitália masculina diverge sob
seleção sexual através de batalhas entre machos, nas quais um deles luta para deslocar um outro que
já esteja pareado com a fêmea (Simmons 2001). Apesar destas batalhas ocorrerem durante a cópula
em alguns animais (e.g. machos da mosca Scathophaga atacam casais copulando - Parker 1970b),
não existem registros de observações deste tipo de comportamento em aranhas. Esta hipótese parece
129
Características especiais das aranhas que facilitam o estudo de competição de esperma e
Várias características especiais das aranhas para o estudo de seleção sexual associada à
cópula são sumarizadas na Quadro 6.1. Muitas delas serão discutidas em detalhe a seguir.
fêmeas são únicas e, apesar das aranhas terem sido pouco estudadas até o presente, oferecem muitas
vantagens para o estudo de competição de esperma e escolha críptica pelas fêmeas (Quadro 6.1). A
porção distal dos dois pedipalpos dos machos (bulbo copulador) é modificada para formar um
reservatório, no qual o esperma é depositado a partir do poro genital do abdome. Os bulbos também
incluem um conjunto de escleritos mais ou menos complexo, que conecta o palpo do macho à
genitália da fêmea e introduz o esperma profundamente em seu trato reprodutivo (Fig. 6.1). O bulbo
neurônios e músculos (Eberhard & Huber 1998b). Seus movimentos durante a cópula são
produzidos por aumentos na pressão hidráulica que inflam sacos membranosos e fazem com que os
escleritos movam-se em complexos padrões em relação uns aos outros e à fêmea (Gering 1953,
Helsdingen 1965, 1969, Grasshoff 1968, 1973, Blest & Pomeroy 1978, Huber 1993b, 1995a,b). O
esperma normalmente é encapsulado quando transferido. Esta característica representa uma outra
significa que qualquer movimento do esperma dentro do macho ou da fêmea pode ser atribuído com
A forma do trato reprodutivo das fêmeas também é notável em muitas espécies, possuindo
ductos separados através dos quais o esperma entra na espermateca da fêmea (ductos de
dois ductos de inseminação (que tendem a ser mais longos e espiralados de forma mais complexa,
130
Eberhard 1996), as próprias espermatecas e os ductos de fertilização freqüentemente apresentam
paredes rígidas, o que garante a vantagem de permitir facilmente o estudo de suas formas
(Bukowski & Christenson 1997a, b). As aberturas externas dos ductos de inseminação geralmente
complexa, o epígino. Quando um macho copula com uma fêmea, alguns de seus escleritos palpais
ligam-se ao epígino (Huber 1993b, 1995a,b e referências, Knoflach 1998). Como resultado, grande
parte dos movimentos das elaboradas e espécie-específicas porções da genitália masculina são
observáveis, porque ocorrem fora do corpo das fêmeas, ao contrário do que acontece com muitos
outros animais. Devido ao fato de que muitas aranhas permanecem em suas teias com o cefalotórax
orientado para baixo, as genitálias de machos e fêmeas podem ser observadas em detalhes
colocando-se o casal em uma lupa durante a cópula (Fig. 6.3, o uso de um espelho permite
observações detalhadas em espécies que não constroem teias). Já que as ligações mecânicas são
aspersão local com o anestésico etil-cloridro), a significância funcional de grande parte das
complexas estruturas genitais masculinas pode ser deduzida (e.g Huber 1993b, 1995a,b, Uhl et al.
1995, Knoflach 1998 e referências). O resultado geral dessas pesquisas é que muitas partes das
complexas e rígidas estruturas da genitália masculina tem a função de manter contato com a
genitália feminina ou apoiar outros escleritos, tornando possível o contato com a genitália da fêmea
(Eberhard & Huber 1998b). Parece que a genitália dos machos é freqüentemente utilizada para
agarrar as fêmeas (uma função comum dos claspes genitais em muitos insetos). Elas muitas vezes se
fecham dentro ou são pressionadas contra superfícies rígidas e complexas das fêmeas, ou apóiam
machos de aranhas que perderam o bulbo continuam cortejando as fêmeas e realizam movimentos
normais de cópula (Rovner 1967a). Com isto torna-se possível distinguir, através de experimentos,
131
as respostas das fêmeas que são desencadeadas pela estimulação promovida pela genitália dos
machos e seus produtos, daquelas respostas desencadeadas por todos os outros estímulos
Outra vantagem das aranhas é que a natureza pareada das genitálias de machos e fêmeas
permite que o mesmo animal seja utilizado como parte dos grupos experimental e controle. Um
palpo (ou um lado do epígino) pode ser modificado enquanto o outro pode ser deixado inalterado.
Isto torna estudos envolvendo a modificação experimental da genitália dos machos especialmente
interessantes em aranhas quando comparados com outros grupos animais, porque muitos fatores,
como o cortejo pré-copulatório e o tamanho dos machos, entre outros, podem ser padronizados.
Existe apenas um estudo deste tipo. No tetragnatídeo Leucauge mariana, foram testados os efeitos
intactos no outro. Foi permitido então que o macho copulasse com uma fêmea que apresentava um
tampão copulatório em seu epígino (resultante de uma cópula anterior) ou com uma fêmea virgem.
Dados preliminares indicam que o gancho do condutor é importante tanto para a remoção do
inseminação. Watson (1991) mencionou que os palpos de N. litigiosa podem ser danificados
durante o uso, mas não fornece detalhes. Certamente muitos trabalhos adicionais podem ser feitos
Austad (1984) observou que a morfologia interna do trato reprodutivo feminino pode ter
uma grande influência nos padrões de precedência de esperma quando uma fêmea copula com mais
de um macho, podendo então resultar em uma "preferência passiva" determinada pela fêmea (Wiley
& Posten 1996) por machos com certas características. Austad contrastou grupos nos quais existe
apenas um ducto associado a cada espermateca e nos quais o esperma do último macho a copular
pode estar melhor posicionado (próximo à saída da espermateca) para fertilizar os ovos, com grupos
132
com dois ductos na espermateca (CD e FD na Fig. 6.2), nos quais o esperma do primeiro macho
pode estar melhor posicionado (próximo à saída para o ducto de fertilização). Em particular, a forte
vantagem em paternidade para o primeiro macho nas espécies do segundo grupo pode explicar a
impressionante tendência em muitas espécies dos machos procurarem fêmeas no penúltimo estágio
de desenvolvimento, ainda imaturas, e não fêmeas já maduras (Jackson 1986a, Eberhard et al.
intermediárias em algumas espécies, como a apresentada na Fig. 6.2 (Uhl & Vollrath 1998a, Elgar
1998), existindo uma variação substancial na proporção de ovos fertilizados pelo segundo macho
(Uhl & Vollrath 1998a). Muitos detalhes, incluindo a mistura de esperma nas espermatecas e os
efeitos das formas intermediárias destas (Elgar 1998) permanecem indeterminados. As mudanças
(Uhl 1992) sugerem uma forte a coesão do esperma, não permitindo a mistura dentro do trato
Os machos de aranhas depositam uma gota de sêmen de seu poro genital em uma pequena
teia de seda e então coletam esta gota com seus pedipalpos. Isto significa que, ao contrário do que
ocorre com outros animais, é possível obter contagens espermáticas precisas, roubando a gota da
teia construída pelo macho, colocando-a em uma lâmina, diluindo-a e contando os espermatozóides.
Se o macho remove todo o esperma de sua teia e seus palpos ficam vazios após a cópula - como
ocorre em ao menos algumas espécies, como Nephila clavipes (Christenson 1990), e pode ser
facilmente verificado em outras - então essas contagens representarão uma estimativa precisa da
quantidade ejaculada. Esta quantidade varia com o tamanho dos machos ou das fêmeas? Ou com a
133
probabilidade da fêmea copular novamente, como acontece em alguns outros grupos (e.g. Gage
1995)? Varia entre espécies aparentadas? Os dados qualitativos existentes até o momento sugerem
que existem diferenças interessantes mas intrigantes no número de espermatozóides entre espécies
Além disso, manipulando os machos e suas gotas de esperma, é possível separar os efeitos
na fêmea da cópula em si, e do sêmen. Aisenberg et al. (2002) observaram que em Schizocosa
malitiosa a falta de receptividade sexual demonstrada por uma fêmea que copulou recentemente
deve-se aparentemente ao sêmen, e não ao elaborado cortejo realizado pelos machos antes e durante
a cópula. Inicialmente eles selaram a ponta do pedipalpo dos machos logo após a última muda
(quando tornam-se sexualmente maduros), impedindo assim que os palpos fossem carregados com
embora seja possível que pequenos detalhes não tenham ocorrido de forma idêntica. Quando as
fêmeas copularam com machos que não transferiram esperma, ficaram muito mais propensas a
aceitar novas cópulas que fêmeas que copularam com machos normais. A conclusão é que, assim
como é comum em insetos (Chen 1984), produtos seminais, tanto o esperma em si como outras
carregamento dos palpos com esperma (através da técnica mais simples e eficiente de remover a
gota de esperma da teia dos machos), mostraram que substâncias presentes na última de várias gotas
que o macho coleta durante o curso da cópula em Theridion são cruciais à formação do tampão
copulatório, afetando também o próprio comportamento dos machos durante a cópula (Knoflach
1998).
Um outro tipo de experimento, no qual produtos seminais são injetados diretamente nas
fêmeas, aparentemente nunca foram tentados com aranhas. Esses experimentos vem sendo
realizados com várias espécies de insetos e ácaros, nos quais glândulas inteiras ou extratos de
glândulas são injetados ou implantados dentro das fêmeas. Eles devem ser muito mais fáceis de
serem implementados em aranhas, e os resultados devem ser muito mais convincentes, devido à
134
falta de contaminação dos produtos seminais. A alta freqüência com que produtos seminais têm sido
ácaros (Chen 1984, Eberhard 1996) tornam experimentos deste tipo especialmente promissores em
aranhas.
A alimentação da fêmea pelo macho durante a cópula surgiu em muitas famílias, incluindo
Linyphiidae, Theridiidae, Pholcidae e Pisauridae (sumários em Lopez 1987, Elgar 1998) (Fig. 6.4).
Em ao menos algumas espécies a pequena quantidade de material transferido pelos machos sugere
que estes obtém algum benefício influenciando a escolha críptica pela fêmea, e não devido ao ganho
fêmeas (por exemplo selando as aberturas dos ductos em seu cefalotórax, ou alterando a quantidade
de produtos que o macho consegue transferir manipulando sua história prévia de cópulas) devem ser
especialmente fáceis em aranhas que transferem pequenas quantidades de produtos para as fêmeas
(e.g. Argyrodes spp. - Theridiidae - que são muito comuns nos trópicos). Estes experimentos nunca
Tampões copulatórios
(Jackson 1980, Suhm et al. 1996). Em algumas espécies este material é inteiramente depositado
pelos machos, como ocorre com Phidippus johnsoni (Jackson 1980), o agelenídeo Agelena limbata
(Masumoto 1993), o linifiídeo Dubiaranea sp. (Eberhard 1996), e com o uloborídeo Philoponella
sp. (C. Cordero, dados não publicados). Em algumas outras o tampão é uma combinação de
substâncias produzidas pelos machos e pelas fêmeas, como ocorre com Theridion varians
135
(Knoflach 1998) e em alguns tampões de Leucauge mariana (Mendez 2002). Em outros casos, o
tampão aparentemente é produzido apenas pelas fêmeas (como observado para alguns tampões
produzidos por L. mariana - Mendez 2002). Os tampões copulatórios produzidos pelos machos são
provenientes de glândulas localizadas em seus abdomes (Knoflach 1998), nos palpos (Suhm et al.
1996) ou nas partes bucais (Braun 1963), sendo algumas vezes compostos por mais de um tipo de
macho inserir sua genitália, como os tampões produzidos pelos machos de P. johnsoni (Jackson
1980) e aqueles produzidos por fêmeas de L. mariana (Mendez 2002). Em outros casos, os tampões
claramente impedem novas tentativas de intromissão (Masumoto 1993, Knoflach 1998). As fêmeas
podem influenciar a efetividade de um tampão em impedir novas intromissões de pelo menos três
diferentes formas. Em Theridion spp. e L. mariana substâncias produzidas pelas fêmeas são
necessárias para a formação de um tampão funcional (Knoflach 1998, Eberhard & Huber 1998a,
Mendez 2002). Em L. mariana algumas vezes a fêmea (freqüentemente quando ela é jovem) falha
em adicionar sua parte, o que impede que as tentativas do macho em formar um tampão sejam bem
sucedidas. As fêmeas de L. mariana algumas vezes também impedem fisicamente as tentativas dos
machos de removerem um tampão, empurrando os palpos de seus parceiros para longe do epígino
com as pernas.
A morfologia das fêmeas pode também influenciar a efetividade dos tampões de uma forma
mais sutil, como observado em A. limbata por Masumoto (1993). O epígino desta espécie apresenta
uma cavidade (o átrio) onde os dois ductos inseminatórios se abrem, e que varia em tamanho
positivamente com o tamanho das fêmeas. Quando um macho copula, ele primeiro insemina a
fêmea e então deposita um líquido marrom, que em pouco tempo se endurece, no átrio. Alguns
tampões preenchem o átrio e cobrem completamente as aberturas dos dois ductos inseminatórios
("tampões completos"); outros cobrem apenas uma porção do átrio ("tampões incompletos").
136
machos e fêmeas virgens). Machos menores produziram tampões incompletos com maior
Quando a razão entre o tamanho do macho e da fêmea era maior, tampões completos eram mais
segundo macho tenta copular com uma fêmea que já apresenta um tampão, ele primeiro utiliza seus
palpos para tentar removê-lo. Tampões completos não foram removidos, mas tampões incompletos
freqüentemente foram deslocados (11 de 15). Nestes casos, os machos inseminavam as fêmeas e
então depositavam seus próprios tampões. Nos casais em que isso ocorria, o segundo macho
fertilizou uma média de 62,9% dos ovos das fêmeas. Masumoto concluiu que a forma do epígino
das fêmeas (e, em particular, do átrio) permite às fêmeas direcionar a fertilização de seus ovos em
favor dos machos maiores. Fêmeas grandes podem discriminar mais fortemente em favor de
machos grandes. Os efeitos evolutivos desta tendência podem ser intensificados pelo fato de que
competição de esperma e escolha críptica pelas fêmeas, importantes questões ainda permanecem
não respondidas. Paradoxalmente, alguns tampões em aranhas não impedem a intromissão por
machos subseqüentes. Também é difícil explicar porque alguns tampões são aparentemente
produzidos pelas fêmeas e não pelos machos. Fêmeas de L mariana algumas vezes respondem à
inseminatório. Este líquido endurece rapidamente e forma uma casca fina e fraca que assemelha-se
a um tampão (W.G. Eberhard, dados não publicados). Todd Bukowski (comunicação pessoal)
propôs a intrigante idéia de que alguns tampões podem também funcionar para prevenir infecções
genitais nas fêmeas. Esta idéia adequa-se à forma pouco usual da genitália de muitas aranhas, nas
quais as aberturas dos ductos inseminatórios estão envoltas por um rígido esclerito (o epígino),
137
sendo portanto (salvo quando tapados) permanentemente abertos e expostos ao meio exterior. Esta
Progressos técnicos recentes também fazem das aranhas um grupo atrativo para estudos
reduzidos pelas técnicas recentemente desenvolvidas por G. Uhl (em prep.) e Bukowski &
esclerotinizadas, foi resolvido pelos procedimentos utilizados por Huber (1993b). Os estudos de
Huber estão fazendo com que, finalmente, a equivocada idéia de que podemos entender as relações
funcionais dos escleritos do pedipalpo dos machos simplesmente expandindo-os isoladamente, seja
abandonada. Sem as imposições mecânicas promovidas pelo contato com a genitália das fêmeas, os
associados, porque combinam vários detalhes muito especiais de história natural que facilitam sua
utilização como objeto de pesquisa (Quadro 6.1). E existe um grande número de grupos que nunca
foram estudados.
aranhas (Fig. 6.6), mas é pouco comum em outros grupos animais (acontece também em alguns
machos (parte do êmbolo) sugere que ela atua como um tampão que previne intromissões
Nephila plumipes mostraram, entretanto, que a estrutura quebrada dos machos (nesta espécie é a
ponta do condutor que se quebra) não evita inseminações subseqüentes (Schneider et al. 2001). O
significado da quebra do palpo em N. plumipes, que acontece apenas se a fêmea desempenhar certos
138
tipos de comportamentos de rejeição, não é claro (Schneider et al. 2001). Da mesma forma, a
Latrodectus (Theridiidae) mostra que novas intromissões não são evitadas pela quebra dessa
Uma grande área de estudo que permanece quase completamente inexplorada, em aranhas
assim como em outros animais, são os efeitos do cortejo copulatório dos machos sobre as fêmeas.
Eu suponho que observações em casais nos quais o cortejo copulatório dos machos varia,
combinadas com medidas das respostas reprodutivas das fêmeas, como a quantidade de esperma
transferida para os locais de armazenamento, a fertilização de ovos por diferentes machos, o número
de ovos produzidos, a velocidade com que os ovos são colocados e a prontidão para copular com
um outro macho ou para produzir um tampão copulatório, contribuiriam em muito para a nossa
características morfológicas e comportamentais que lhes permite realizar diferentes tipos de cortejos
copulatórios podem ser especialmente úteis neste contexto. A natureza aparentemente muito
difundida do cortejo copulatório entre aranhas sugere que serão encontrados muitos resultados
Um caso fascinante recentemente descoberto por Alfredo Peretti (Peretti et al., em prep.)
envolve um cortejo copulatório realizado pelas fêmeas. Fêmeas de uma espécie tropical
seus pedipalpos contra a lima estridulatória, presente na superfície externa de suas quelíceras,
durante a cópula, produzindo rajadas de fracos sons agudos. Os machos desta espécie comprimem a
fêmea ritmicamente com sua poderosa genitália (que apresentam os maiores músculos de seus
corpos!), e a produção de sons tende a ocorrer quando o macho está comprimindo-a mais
intensamente. A produção de sons provavelmente tem uma função comunicativa ("Ai, pare com
isso!"). O macho tende a relaxar a pressão quando percebe o som, e a fêmea fica mais propensa a
produzir o som novamente quando o macho não reage desta forma após uma primeira emissão.
139
Curiosamente, machos "obedientes", que relaxam quando percebem os estímulos enviados pelas
fêmeas, conseguem fertilizar mais ovos que aqueles menos obedientes que copularam com as
mesmas fêmeas.
Pholcidae (B. Huber, com. pessoal) e, assim, a emissão de sinais deste tipo pode ser importante em
acariciam o ventre dos machos com suas pernas I e II, aparentemente para induzi-los a virar seus
corpos e assumir uma posição de cópula ventre-ventre (Bukowski & Christenson 1997a).
Movimentos das fêmeas também ocorrem durante a cópula em espécies de outros grupos, como em
Leucauge mariana (W.G. Eberhard, dados não publicados), mas ainda não existem dados sobre a
encontrar comportamentos que podem ser comunicativos em fêmeas que já havia observado
anteriormente, sem ter prestado atenção a este aspecto, sugere que o comportamento das fêmeas, e a
possibilidade de diálogos entre machos e fêmeas durante a cópula, merecem atenção no futuro.
Outro fenômeno até agora misterioso nesta mesma espécie de Pholcidae, assim como em
outras, como Pholcus phalangioides, é a emissão de esperma pelas fêmeas durante ou após algumas
cópulas (Fig. 6.7). Em P. globosus, essas emissões nunca ocorreram quando a fêmea ainda era
virgem (Peretti et al., em prep.), o que sugere que devem representar a remoção de esperma de um
macho anterior. a remoção parece ocorrer como decorrência de ações das fêmeas e não dos machos,
já que o esperma algumas vezes era expelido depois que a cópula já havia terminado (Huber &
Eberhard 1997). Assim, parece que a emissão de esperma não ocorre porque o macho utilizou seu
pedipalpo para removê-lo, como foi sugerido para P. phalangioides. Surpreendentemente, apesar do
fato da quantidade de esperma expelida algumas vezes ser muito grande (Fig. 6.7), não foi
observada uma correlação entre o sucesso reprodutivo do primeiro em relação ao segundo macho a
copular com a fêmea e a emissão de esperma (Peretti et al., em prep.). Talvez o esperma algumas
vezes pertença ao primeiro macho e algumas vezes ao segundo. A emissão de esperma não foi
140
descrita para outras aranhas, mas talvez porque ninguém estivesse procurando por isso. É um outro
fenômenos relacionados à escolha críptica pelas fêmeas. Muitas propriedades das aranhas tornam as
espetaculares.
141
Quadro 6.1. Características especiais de aranhas que podem facilitar o estudo de competição
de esperma e escolha críptica pelas fêmeas, e que podem tornar as aranhas o principal grupo
esperma dentro da fêmea durante a cópula podem ser atribuídos com confiança ao transporte
2. Os escleritos mais ou menos independentes dos palpos dos machos não apresentam
3. Os movimentos dos escleritos palpais, que ocorrem via expansões de sacos membranosos
observação direta da genitália dos machos e evitando movimentos dentro do trato copulatório
espermática, permitindo assim a separação experimental dos efeitos da cópula em si sobre a fêmea,
impedindo-se o enchimento dos bulbos, e a determinação dos efeitos fisiológicos dos produtos
seminais sobre a fêmea através da injeção direta desses produtos em seu corpo.
5. A rígida e complexa genitália feminina externa (epígino) que não apresenta estruturas
sensoriais na sua superfície e na qual a genitália dos machos deve acoplar-se mecanicamente,
permite deduções relativamente fáceis sobre a significância funcional das estruturas genitais
de um dos lados do animal enquanto o outro lado é deixado intacto, o que fornece um grupo
142
controle excepcionalmente completo, que leva em conta o cortejo pré-copulatório e outras
uma vasta literatura que documenta as estruturas genitálicas dos dois sexos. Desta forma, dados
localizadas no cefalotórax dos machos (e.g. erigoníneos, Argyrodes)e transferidas às fêmeas durante
143
7
ADALBERTO J. SANTOS
fêmeas. Além das óbvias diferenças nos órgãos genitais, machos e fêmeas podem apresentar
presas, garras, chifres ou cornos. O que torna o dimorfismo sexual especialmente interessante para o
tamanho, quando machos são maiores ou menores que as fêmeas, é uma das mais disseminadas
(Fairbain 1997). Em vertebrados endotérmicos (mamíferos e aves) os machos são em geral maiores
que as fêmeas (Nylin & Wedell 1994, Fairbain 1997). O oposto ocorre nos vertebrados
ectotérmicos, principalmente anfíbios e répteis, e nos artrópodes, cujos machos podem ser
apresentadas na literatura para explicar a evolução do dimorfismo sexual de tamanho são tantas e
tão diversificadas quanto os grupos onde o fenômeno foi observado (Anderson 1994, Fairbain 1997,
Aranhas são freqüentemente citadas como exemplo de grupo com acentuado dimorfismo
sexual de tamanho (Darwin 1871, Ghiselin 1974). De fato, dentre as mais de 38.000 espécies de
aranhas descritas, existem casos de variação extrema de tamanho entre machos e fêmeas (Figs. 7.1,
7.2), embora haja grande variação entre grupos. A Fig. 7.3 mostra as relações entre tamanho de
144
fêmeas e machos em 100 gêneros de aranhas, incluindo desde espécies onde não há dimorfismo
sexual até outras em que os machos apresentam pouco mais de um sexto do comprimento total das
fêmeas. Em alguns grupos pode-se observar grande variação intraespecífica de tamanho corporal,
de modo que em algumas populações é possível encontrar machos maiores que fêmeas. Entretanto,
não existem espécies com machos com mais que 1,5 vezes o tamanho das fêmeas, embora o oposto
seja bastante comum. É justamente esta variação entre grupos que faz com que as aranhas
Alguns casos de dimorfismo em aranhas merecem ser citados como exemplo de quão
extremas podem ser as diferenças entre os sexos. Um caso particularmente interessante é o das
conhecidas por seu peculiar comportamento de captura de presas (Yeargan 1994, Levi 2003, veja
capítulo 12 deste livro). Neste grupo as fêmeas podem ser de 6 a 8 vezes maiores que os machos.
Observações de campo com três espécies da América do Norte (M. bisaccata, M. cornigera e M.
hutchinsoni) indicam que os machos emergem das ootecas já adultos ou sub-adultos, faltando
apenas uma ou duas mudas para atingirem a maturidade sexual (Gertsch 1955). Isto pode ser um
indicativo de que a seleção sexual favorece o amadurecimento precoce dos machos destas espécies,
Outro exemplo de dimorfismo sexual acentuado são as espécies dos gêneros Tidarren e
de corpo, o que é de um quinto a metade do tamanho das fêmeas (Levi 1955, 1980). O que é
característico nestas aranhas é que os machos adultos carregam apenas um dos palpos, porque o
outro é amputado pouco antes da última muda (veja uma descrição do comportamento de
amputação em Knoflach & Van Harten 2000). Uma explicação antiga para este comportamento é
que os machos destes gêneros seriam tão diminutos que não poderiam carregar os dois palpos, e por
isto removeriam um deles. Esta hipótese, entretanto, é refutada pelo fato de que existem espécies de
aranhas com machos do mesmo tamanho, ou mesmo menores, que carregam palpos
145
proporcionalmente do mesmo tamanho (ou mesmo maiores), sem a recorrer a amputações
(Knoflach & Van Harten 2000: fig. 23). Por outro lado, a remoção de um dos palpos pode
beneficiar os machos desses gêneros, aumentando sua capacidade locomotora. Um estudo recente
(Ramos et al. 2004), baseado em experimentos com machos sub-adultos antes e após a amputação,
mostrou que indivíduos com um palpo se locomovem com maior velocidade em fios de teia,
exaustão. Uma vez que os machos de aranhas se locomovem muito mais que as fêmeas, a fim de
localizar teias de parceiras em potencial, e freqüentemente competem para copular primeiro com
determinada fêmea (veja abaixo), é plausível supor que o comportamento de amputação fixou-se
Estes são apenas alguns exemplos de dimorfismo sexual de tamanho em aranhas, e outros
serão citados ao longo desta revisão. Por que existem diferenças tão extremas de tamanho entre
machos e fêmeas de aranhas? Como se explica que em algumas espécies os machos tenham o
mesmo tamanho das fêmeas, enquanto que em outras da mesma família, ou até do mesmo gênero
(Piel 1996, Hormiga et al. 2000) estes são tão pequenos? Até o momento foram propostas pelo
aranhas (Vollrath 1980a, Downes 1981, Jocqué 1983), e muitas delas não são mutuamente
exclusivas. Nesta revisão, serão descritas e comparadas as hipóteses mais discutidas na literatura,
bem como os métodos empregados na elaboração e teste destas hipóteses (Quadros 7.1 e 7.2). A
vida de espécies-modelo. Estas abordagens são complementares, e por isto ambas serão analisadas.
espécies do gênero Nephila (Tetragnathidae, Fig. 7.1B). Este gênero inclui algumas das mais
146
todos os continentes, sendo N. maculata (da Nova Guiné), N. edulis (Austrália) e N. clavipes
(América) as mais estudadas. Algumas características fazem deste grupo um excelente organismo-
modelo para biologia evolutiva, como sua ampla distribuição, alta abundância local, seu tamanho
avantajado e seus hábitos de construir teias em áreas abertas, o que freqüentemente facilita
observações de campo. Além disto, este gênero apresenta espécies com alto dimorfismo sexual de
tamanho, já que as fêmeas podem ser até 11 vezes maiores que os machos (Higgins 2002). A
primeira, e também uma das mais discutidas, hipótese a ser apresentada nesta revisão usa uma
espécie de Nephila como modelo. Como será mostrado a seguir, este fato teve uma importância
Esta hipótese surgiu como uma elaboração de um modelo proposto por Ghiselin (1974),
conhecido como “a síndrome do macho anão”, originalmente baseado em dados de história natural
regiões afóticas de alta profundidade dos oceanos, embora as larvas sejam em geral planctívoras de
baixa profundidade. Na fase adulta os machos destes peixes são significativamente menores que as
fêmeas, apresentam várias características morfológicas adaptadas para localizar parceiras para
acasalamento e são incapazes de se alimentar. Quando encontram fêmeas, após um longo período
de buscas do qual poucos sobrevivem, os machos se ligam a seus corpos, mantendo-se como
ectoparasitas até o momento da desova. Segundo Ghiselin (1974) estas características estariam
ligadas à baixa densidade de fêmeas adultas nos oceanos e, portanto, ao alto custo para sua
deslocamento. Em teoria, este modelo se aplicaria a diversos grupos animais, como cracas, alguns
moluscos marinhos, pequenos metazoários marinhos dos filos Echiura e Cycliophora (Ghiselin
147
O Modelo da Mortalidade Diferencial (MMD) de Vollrath e Parker (1992) foi elaborado a
partir de observações de história de vida de Nephila clavipes no Panamá. Assim como as outras
espécies estudadas neste gênero, N. clavipes apresenta um ciclo de vida anual: as fêmeas nascem,
ano, sendo que os filhotes nunca encontram seus pais. No Panamá, diferente do que acontece em
populações na América do Sul e América do Norte, esta espécie apresenta não uma, mas duas
comportamento, construindo suas teias nos mesmos tipos de hábitats. Por isto, durante esta fase da
vida ambos apresentam taxas de mortalidade similares (Fig. 7.4). Uma mudança significativa de
comportamento ocorre quando os machos ficam adultos, cerca de um mês antes das fêmeas e em
média com três mudas a menos. Os machos adultos abandonam suas teias e se deslocam pela
vegetação à procura de fêmeas, o que implica em altas taxas de mortalidade para estes indivíduos
(Vollrath 1980b). Enquanto isto as fêmeas, já maiores que os machos, apresentam taxas de
mortalidade iguais ou ainda menores do que no início do desenvolvimento (Fig. 7.4). Os machos
que sobrevivem ao período de deslocamento pela vegetação e encontram fêmeas passam a viver
como comensais em suas teias e se acasalam várias vezes até morrerem, o que sempre acontece
antes da postura dos ovos. Segundo Vollrath & Parker (1992), a alta mortalidade dos machos no
início da fase adulta desviaria a razão sexual da população para fêmeas, o que diminuiria a
competição entre machos, eliminando pressões seletivas que favoreceriam indivíduos maiores. De
acordo com um modelo matemático apresentado por estes autores, estas características de história
de vida levariam à evolução de machos pequenos e de maturação precoce. Este modelo foi validado
por dados retirados da literatura que sugerem que o dimorfismo sexual de tamanho é mais
acentuado em aranhas construtoras de teias e aranhas que caçam por emboscada, se comparadas a
espécies errantes (Vollrath & Parker 1992: fig. 3). Espécies em que tanto os machos quanto as
148
fêmeas se deslocam freqüentemente não apresentariam diferenças de taxas de mortalidade entre os
O modelo de Vollrath e Parker tem sido intensamente discutido, e na maioria das vezes
refutado, na literatura nos últimos anos. Embora algumas observações de história natural com outras
espécies tenham apresentado suporte a esta hipótese (Main 1990, Piel 1996), várias falhas nas
premissas deste modelo, e nos métodos de análise empregados por Vollrath & Parker (1992) foram
apontados.
Um dos problemas desta hipótese é que ela baseia-se em dados história de vida de algumas
populações de uma espécie (N. clavipes) em uma área geográfica restrita (Panamá). Por isto, não se
sabe o quanto suas conclusões são generalizáveis, uma vez que existem poucos estudos de campo
recente com duas espécies de Lycosidae, Walker & Rypstra (2003) refutaram a conexão proposta
por Vollrath & Parker (1992) entre dimorfismo sexual de tamanho e diferenças intersexuais de
história de vida. À primeira vista, as espécies estudas por estes autores se encaixariam com
perfeição no MMD: a espécie com maior dimorfismo, Hogna helluo, apresenta fêmeas e juvenis
sedentários, caçadores por emboscada. Por outro lado, em Pardosa milvina tanto machos quanto
fêmeas são caçadores errantes e não apresentam diferenças significativas de tamanho. Seria de se
esperar, de acordo com o modelo de mortalidade diferencial, que machos apresentassem maiores
taxas de mortalidade que fêmeas em H. helluo, mas não em P. milvina. Entretanto, Walker &
Rypstra (2003) observaram o oposto. Este estudo apresenta um problema metodológico, os ensaios
de campo não foram feitos simultaneamente, mas em anos diferentes para cada espécie.
Infelizmente os autores não apresentam dados sobre a densidade de predadores em cada período de
estudo, o que certamente poderia afetar seus resultados. Mesmo com estes problemas, o estudo de
Walker & Rypstra concorda em um detalhe com outros trabalhos publicados: machos de aranhas
são em geral mais ativos que fêmeas, já que cabe a eles localizar parceiras para acasalamento. Isto é
149
verdade tanto em espécies com alto dimorfismo sexual de tamanho, quanto em espécies
Mesmo que sejam obtidos mais dados mostrando uma correlação entre diferenças
teórico do MMD permanecerá não resolvido. As relações entre taxas de mortalidade, tamanho e
idade de maturação sexual foram estudadas em vários organismos. Em geral, indivíduos que adiam
a maturação sexual, e portanto atingem maior porte na idade adulta, são favorecidos por uma maior
fertilidade e, muitas vezes, maior capacidade de defesa contra predadores. Entretanto, quando a
probabilidade de morte antes da idade reprodutiva é alta, por exemplo devido à pressão de
predação, a seleção natural favorece maturação precoce, com menor tamanho dos adultos (Stearns
1992). Isto não se aplica ao modelo da mortalidade diferencial porque os machos de N. clavipes
apresentam probabilidade de sobrevivência menor que as fêmeas após a maturação sexual (Fig.
7.4). Uma vez que a mortalidade de juvenis de ambos os sexos é similar nesta espécie, não seria
esperado que um deles fosse selecionado para atingir a maturidade sexual antes do outro. Ao
possível resposta evolutiva seria os machos adiarem a maturação sexual, de modo a atingir maior
tamanho corporal. Existem alguns exemplos na literatura que mostram que aranhas de maior porte
são menos vulneráveis a predadores (Higgins 2002, Walker & Rypstra 2003).
Outra falha nas premissas do MMD é o suposto desvio da razão sexual operacional
resultante da alta mortalidade dos machos, o que diminuiria a pressão de competição por fêmeas.
Observações de campo com Nephila clavipes mostraram que as teias das fêmeas freqüentemente
abrigam mais de um macho, podendo conter até oito indivíduos. Isto implica em intensa competição
por acesso à fêmea, o que se traduz em lutas onde os machos maiores ganham com maior
freqüência, e têm mais oportunidades de cópula (Christenson & Goist 1979). O mesmo foi
observado para Nephila plumipes (Elgar & Fahey 1996) e N. maculata (Robinson & Robinson
1976b). Os dados de Vollrath (1980b) mostram que o desvio para fêmeas da razão sexual
150
operacional de N. clavipes ocorre a partir da segunda metade da estação reprodutiva. Isto significa
que por metade do período de acasalamento, os machos estão sujeitos a competição por acesso às
fêmeas. Estes dados são especialmente importantes quando se considera que N. clavipes apresenta
sistema de acasalamento com precedência de esperma do primeiro macho. Como será melhor
explorado abaixo, nesta espécie o primeiro macho a copular com determinada fêmea fertiliza uma
proporção maior de seus ovos que os machos que o sucedem (Christenson & Cohn 1988). Com isto,
a estratégia adotada por estes machos é colonizar as teias das fêmeas quando estas ainda estão
imaturas (a única forma segura de ser o primeiro macho a copular) e lutar para manter outros
machos afastados até que elas fiquem adultas (Austad 1984). Como no início da estação reprodutiva
há mais fêmeas sub-adultas (Vollrath 1980b), é justamente neste período, quando há cerca de três
machos para cada fêmea, que se espera uma competição mais intensa entre os machos.
Além de todos estes problemas nas premissas do MMD, Vollrath & Parker têm sido
criticados na literatura por uma falha nos métodos de análise estatística empregados. Ao comparar
grupos de aranhas com diferentes comportamentos de captura de presas (aranhas errantes vs.
trataram cada espécie como uma informação independente. Este procedimento é atualmente
considerado condenável, uma vez que ele ignora o efeito do parentesco filogenético entre as
espécies (Quadro 7.2). Atualmente sabe-se que espécies filogeneticamente aparentadas não podem
ser tratadas como estatisticamente independentes em estudos deste tipo, o que demanda o uso de
Comparativos (Harvey & Pagel 1991, Diniz-Filho 2000). A inclusão de informações filogenéticas
em estudos de ecologia evolutiva teve um profundo impacto sobre o estudo do dimorfismo sexual
151
Padrões filogenéticos de dimorfismo sexual em aranhas – parte 1
efeito do parentesco filogenético entre as espécies foi publicado por Head (1995). Neste trabalho
foram analisadas as relações entre tamanhos de machos e fêmeas de várias espécies de aranhas da
América do Norte, listadas por Kaston (1981). Para descontar o efeito do parentesco filogenético
entre as espécies, foram usadas famílias como unidade de análise. Além disto, os dados foram
analisados em relação a uma hipótese filogenética apresentada por Kaston (1981) através regressão
tendem a ser maiores que machos, uma vez que a regressão linear entre tamanho de fêmeas e
tamanho de machos apresentou inclinação maior que 1 (Head 1995). Além disto, os resíduos desta
espécie, sugerindo que diferenças de tamanho entre machos e fêmeas poderiam ser explicadas por
diferenças de fecundidade (Head 1995). Com estes resultados, pode-se concluir que o dimorfismo
sexual em aranhas seria o resultado de seleção natural para aumento da fecundidade através do
aumento do tamanho das fêmeas, o que ficou conhecido na literatura como a Hipótese da Vantagem
que, ao contrário do que este autor conclui, o simples fato de se obter uma reta com inclinação
acima de 1 em uma regressão entre tamanho de machos (no eixo x) e tamanho de fêmeas (no eixo
y), não indica quem aumentou ou quem diminuiu de tamanho. O que este resultado mostra é que as
fêmeas são em geral maiores que os machos, não permitindo determinar se são elas que crescem
mais que os machos ou se são estes que param de crescer em um tamanho menor (Quadro 7.1). Por
outro lado, o fato dos resíduos desta análise apresentarem uma correlação positiva significativa com
a fecundidade das espécies (medida pelo número de ovos produzidos) claramente sugere que as
variações de tamanho entre os sexos estão ligados ao aumento do tamanho das fêmeas, que assim
152
produziriam mais ovos. A relação entre tamanho de fêmeas e fecundidade já foi demonstrada em
(Myashita 1986, Higgins 2002, Legrand & Morse 2000) quanto interespecíficas (Petersen 1950)
mostram claramente que fêmeas maiores produzem mais ovos. Esta relação se mantém mesmo
descontando-se o efeito do parentesco filogenético entre as espécies (Marshall & Gittleman 1994,
Os resultados descritos acima vão de encontro às previsões de Vollrath & Parker (1992),
uma vez que o Modelo da Mortalidade Diferencial prevê que o dimorfismo sexual em aranhas seria
resultado de uma diminuição no tamanho dos machos em relação às fêmeas. O uso de métodos
filogenéticos comparativos permitiu também questionar outra premissa do MMD, a relação entre
dimorfismo sexual de tamanho e comportamento de caça. Prenter et al. (1997, 1998) mostraram
através de regressão de contrastes filogenéticos que aranhas de teia e caçadoras de emboscada não
Um dos aspectos mais evidentes e mais marcantes destes estudos está na relação observada
entre tamanho de machos e tamanho de fêmeas (Prenter et al. 1997, 1998), resultante de análise de
regressão com contrastes filogenéticos. O que estes autores obtiveram foram retas de inclinação
muito próxima a 1, o que sugere que levando-se em conta uma ampla amostragem taxonômica, e
descontando-se o efeito do parentesco filogenético, aranhas não são um grupo com alto dimorfismo
sexual. Apesar disto, todas as observações mencionadas acima mostram que, quando há um desvio
significativo de tamanho entre os sexos, as fêmeas tendem a ser maiores que os machos. Isto foi
demonstrado por Prenter et al. (1999), que novamente analisaram a relação entre tamanho de
machos e fêmeas e fecundidade, desta vez empregado hipóteses filogenéticas melhor corroboradas
(Coddington & Levi 1991). Observou-se que aranhas não apresentam dimorfismo sexual acentuado
quando se desconta o efeito do parentesco filogenético entre as espécies. Entretanto, fêmeas tendem
a ser maiores que os machos, e estas diferenças de tamanho estão correlacionadas à fecundidade das
153
Todos os dados comparativos entre grupos de aranhas analisados até o momento sugerem
que a seleção para aumento de fecundidade através do aumento de tamanho das fêmeas seria a
causa primordial para a presença de dimorfismo sexual. Esta hipótese pode ser testada utilizando
experimento, fêmeas que recebiam menos alimento apresentavam menores taxas de crescimento e
maior tempo para maturação, tornando-se adultas menores que aquelas que recebiam mais alimento.
No caso dos machos, uma menor disponibilidade de alimento resultou em desenvolvimento mais
lento, mas não influenciou o tamanho dos adultos. Vollrath (1998) também observou um efeito da
dieta alimentar dos juvenis sobre o tempo de desenvolvimento em Nephila clavipes. Neste caso,
indivíduos que recebiam menores quantidades de comida demoravam mais tempo para atingir a
maturidade sexual. Entretanto, a diferença entre os tratamentos foi muito mais acentuada para as
fêmeas. Estes resultados sugerem que fêmeas investem mais em crescimento que machos, o que
pode ser uma resposta à seleção para aumento de fecundidade (veja também Uhl et al. 2004).
comparativos mostram que o grau de dimorfismo sexual em aranhas é altamente variável, mas em
geral com as fêmeas maiores que os machos. Entretanto, porque alguns grupos apresentam
dimorfismo sexual de tamanho tão acentuado, se no geral aranhas não são muito dimórficas? Estes
grupos podem ser facilmente percebidos como “outliers” nas análises de Prenter et al. (1997, 1998,
1999). No estudo de Head (1995), o uso de valores médios de tamanho de machos e fêmeas para
sexual mais acentuado do que o observado em outros trabalhos. Entretanto, embora Prenter et al.
(1997, 1998) não tenham observado diferenças de dimorfismo entre aranhas errantes e aranhas
sedentárias, é evidente que as espécies com dimorfismo sexual mais acentuado ocorrem em famílias
que constróem teias (Fig. 7.3), como Araneidae, Tetragnathidae e Theridiidae; e caçadoras de
154
emboscada, como Thomisidae. Diante disto, o foco mais importante para investigação da evolução
do dimorfismo sexual em aranhas seria explicar como surgem estes caso extremos, e por quê apenas
em determinados grupos. Head (1995) sugere que talvez o dimorfismo sexual de tamanho seja mais
acentuado nestes grupos devido a características de seu comportamento de captura de presas. Como
aranhas que caçam de forma sedentária gastam menos energia na obtenção de alimento, elas
(Enders 1976). Este efeito seria ainda mais acentuado em aranhas que constróem teias, uma vez que
estas podem capturar presas maiores e em maior quantidade (Enders 1975, Nentwig & Wissel
1986).
As hipóteses discutidas até este ponto claramente discordam quanto ao processo gerador do
dimorfismo surge por diminuição no tamanho dos machos como resposta a altas taxas de
mortalidade. Por outro lado, a Hipótese da Vantagem em Fecundidade aponta a seleção para
aumento da fecundidade como pressão seletiva para aumento das fêmeas, levando a diferenças de
tamanho entre os sexos. Nos dois casos, pode-se imaginar que uma espécie com alto grau de
dimorfismo sexual teria divergido com relação a um estado ancestral em que os dois sexos teriam o
mesmo tamanho. Se este estado ancestral fosse conhecido, seria possível determinar quem mudou
de tamanho, o macho ou a fêmea. Esta abordagem se tornou possível com o advento de métodos de
análise que permitem não apenas inferir a filogenia de um grupo, como estudar a evolução de
caracteres, discretos ou contínuos, ao longo de sua história. No próximo tópico, será mostrado como
A abordagem descrita acima teve sua primeira aplicação em aranhas com um estudo
filogenético publicado por Hormiga et al. (1995). Neste trabalho, os autores apresentam uma
155
hipótese filogenética para a família Tetragnathidae, a partir de caracteres morfológicos e
subfamília Nephilinae, junto com outros quatro gêneros (Fig. 7.5). Comparando-se tamanhos de
machos e fêmeas nos grupos incluídos nesta análise, percebe-se um extremo dimorfismo sexual
entre alguns Nephilinae, diferente dos demais representantes da família incluídos na análise. Para
analisar como evoluiu este padrão de dimorfismo sexual, Coddington et al. (1997) estimaram os
tamanhos de machos e fêmeas para os ancestrais hipotéticos das espécies da árvore (Fig. 7.5, para
detalhes sobre os métodos de inferência empregados, ver Hormiga et al. 2000). O que se observou
foi que o tamanho dos machos de Nephila não diminuiu em relação a seus ancestrais hipotéticos, ou
aos parentes próximos deste gênero. Ao contrário, os machos deste gênero se mostraram
ligeiramente maiores que aqueles de outros grupos próximos, enquanto as fêmeas são
caso de nanismo de machos, mas de gigantismo de fêmeas. Na Fig. 7.5 pode-se perceber como o
tamanho das fêmeas neste grupo aumenta progressivamente, desde o ancestral mais antigo da
subfamília. Também é importante notar que, para os gêneros mais derivados, o dimorfismo sexual
de tamanho acentuado constitui uma condição ancestral. Em outras palavras, as extremas diferenças
de tamanho entre machos e fêmeas de Nephila já estavam presentes no ancestral deste gênero e seus
parentes próximos.
inevitável perguntar-se por que tais diferenças de tamanho surgiram neste grupo em particular. O
que há de diferente na biologia dos Nephilinae que permite um crescimento tão acentuado para as
fêmeas? Os dados de Hormiga et al. (1995) apresentam algumas evidências interessantes. Na Fig.
7.5 o nó marcado com a letra A indica o ancestral hipotético de todos os Nephilinae. Neste ponto
surgiu uma inovação evolutiva que se transmitiu a todos os membros da subfamília, constituindo
depositam uma espiral de fios não adesivos, que é em seguida utilizada como guia para deposição
156
de uma espiral de fios adesivos, que efetivamente retêm as presas que caem na teia (veja capítulo 3
deste livro). Em geral a espiral temporária é removida durante a deposição da espiral adesiva, mas
este comportamento não está presente nos Nephilinae. Com isto, as teias destas aranhas são mais
resistentes, por apresentarem um reforço de fios não adesivos na espiral. Esta inovação não teve um
efeito marcante sobre o dimorfismo sexual de tamanho no grupo, como mostram os dados de
evolutiva permitiu, provavelmente junto à primeira, um crescimento maior das fêmeas. A partir
deste ponto da filogenia, os indivíduos fixam os fios radiais da teia em dois pontos dos fios de
resultaram em teias mais resistentes, que permitiriam a captura de presas maiores (Hormiga et al.
1995). Com isto, os ancestrais de Nephila, Nephilengys e Herennia receberam o aporte de recursos
necessário para aumentar suas taxas de crescimento, atingindo um tamanho corporal maior e,
conseqüentemente, maior fertilidade. Obviamente esta hipótese pode ser testada comparando-se
teias de Nephilinae com aquelas de outros Tetragnathidae, desde que se controle (seja em
laboratório ou no campo) o tamanho dos indivíduos e das teias. A previsão neste caso é, por
exemplo, que teias de Nephila reteriam presas maiores que teias de outros Tetragnathidae com o
mesmo tamanho. Portanto, seria necessário usar indivíduos imaturos de Nephila, uma vez que não
existem fêmeas adultas de outras espécies da família com o mesmo tamanho corporal.
revisão: o aumento no tamanho corporal das fêmeas de Nephilinae leva a um aumento na produção
de ovos. Higgins (2002) apresentou dados que sugerem a defesa contra predadores como outra boa
razão seletiva para o aumento de tamanho. Esta autora observou em uma população de Nephila
maculata na Nova Guiné que à medida que as fêmeas crescem, diminui sua mortalidade por
predação. Isto acontece porque indivíduos maiores são menos suscetíveis a ataques por vespas e
pássaros.
157
Para atingir um maior tamanho corporal, as fêmeas de Nephilinae apresentam mais mudas
ao longo do desenvolvimento que os machos (Vollrath & Parker 1997), demorando mais para se
tornarem adultas. Esta estratégia de crescimento apresenta um risco, uma vez que as fêmeas
poderiam perder a melhor época (em termos climáticos) para a reprodução, por adiar
excessivamente a maturação sexual. Quanto mais sazonal o hábitat ocupado por estas aranhas, mais
limitado seria o período durante o qual elas poderiam crescer. Isto foi demonstrado por Higgins
(2002), através de uma correlação significativa entre latitude (um indicador indireto de
sazonalidade) e tamanho de fêmeas de várias espécies de Nephila. Este estudo sugere que a
sazonalidade impõe um limite ao crescimento das fêmeas, que são menores conforme aumenta a
independente da latitude em que ocorrem. Estes resultados reforçam a hipótese de que o dimorfismo
sexual de tamanho em Nephila está ligado à seleção para aumento de tamanho nas fêmeas, embora
Higgins (2002) não tenha descontado o efeito do parentesco filogenético entre as espécies
analisadas (mesmo porque não havia uma hipótese filogenética para o grupo na época).
A abordagem empregada por Coddington et al. (1997) pode ser aplicada a qualquer grupo
de aranhas, desde que haja uma hipótese filogenética disponível. Ampliando os resultados já
observados com os Nephilinae, Hormiga et al. (2000, ver também Hormiga & Coddington 2001)
aplicaram a mesma idéia em uma amostragem filogenética mais ampla. Desta vez os padrões de
variação de tamanhos de machos e fêmeas foram mapeados em uma árvore filogenética incluindo
79 gêneros de nove famílias de aranhas orbitelas. Aplicando os mesmos métodos para inferência
dos tamanhos ancestrais de machos e fêmeas, foram observadas quatro linhagens com dimorfismo
sexual de tamanho acentuado (um sexo com no mínimo o dobro do tamanho do outro) nos
Orbicularieae (Fig. 7.6), sempre com os machos menores que as fêmeas. Os resultados de Hormiga
et al. (2000) mostram um quadro bastante complexo: dentre as quatro origens independentes de
dimorfismo sexual acentuado, duas ocorrem em gêneros isolados (Tidarren e Kaira), e duas em
grupos maiores, com vários gêneros. Na segunda categoria estão os Nephilinae e um grande grupo
158
monofilético informalmente denominado Clado Argiopóide. Este grupo é particularmente
interessante por seu tamanho (27 gêneros) e por incluir sete casos independentes de reversão a um
árvore mostrou que o dimorfismo sexual de tamanho acentuado pode surgir por diferentes
ancestral, tornando-se muito maiores que os machos. Nos gêneros Kaira e Tidarren, os machos
processos foi observada nos casos de reversão ao monomorfismo. Embora a árvore da Fig. 7.6
das fêmeas. Em Chaetacis tanto os machos quanto as fêmeas diminuíram de tamanho, porém as
fêmeas de forma mais acentuada. Nos gêneros Gea e Hypognatha as fêmeas diminuíram. O mesmo
O que fica evidente nos resultados deste estudo é que é impossível elaborar uma hipótese
universal para explicar o surgimento do dimorfismo sexual de tamanho em aranhas, já que este é
extremamente complexo do ponto de vista filogenético. Além disto, esta análise apresenta várias
oportunidades interessantes para estudos futuros. Certamente pode-se aprender muito comparando-
se dados de história de vida de espécies com dimorfismo sexual acentuado, porém gerado por
processos diferentes.
mesmo quando ligadas a contradições entre dados de filogenia e história de vida. O caso do gênero
Mastophora é especialmente curioso. Em Hormiga et al. (2000) este grupo aparece como parte do
clado argiopóide (Fig. 7.6), o que indica que as espécies deste gênero herdaram seu alto grau de
dimorfismo sexual de um ancestral no qual houve aumento do tamanho da fêmea. Entretanto, como
mencionado acima, são conhecidas espécies de Mastophora cujos machos emergem já adultos, ou
159
quase adultos, das ootecas. Estes indivíduos apresentam tamanhos próximos ao das fêmeas recém-
emergidas e, mesmo quando adultos, retêm comportamentos de captura de presas típicos de fêmeas
imaturas (Yeargan 1994, veja capítulo 12 deste livro). Estas características sugerem que o
dimorfismo sexual de tamanho neste gênero seria produto de uma redução de tamanho dos machos,
que teriam sido selecionados para maturação precoce. Qual a explicação para este conflito? Estará a
No que se refere aos casos observados por Hormiga et al. (2000) de dimorfismo sexual
uma explicação adequada. Nestes grupos há grande dimorfismo sexual porque as fêmeas
Nestes casos, não há porque esperar que os machos necessariamente aumentem de tamanho
também. Entretanto, em alguns grupos existem pressões seletivas para aumento de tamanho de
machos através de competição intrasexual, como ilustrado para Nephila clavipes (Christenson &
Goist 1979). Se há pressão seletiva para aumento de tamanho, porque os machos permanecem tão
pequenos em relação às fêmeas? No próximo tópico esta revisão será encerrada com a discussão de
três hipóteses alternativas, não tão discutidas na literatura quanto as anteriores. Estas hipóteses
constituem possibilidades interessantes para investigação futura, embora nenhuma delas pareça
Neste tópico serão discutidas três hipóteses alternativas para a evolução do dimorfismo
sexual em aranhas. As três prevêem diminuição de tamanho dos machos como resposta à seleção
A primeira hipótese foi proposta por Elgar (1991) e se baseia no comportamento de corte de
machos das famílias Araneidae e Tetragnathidae. Nas espécies estudadas por este autor, os machos
se aproximam das teias das fêmeas para cortejá-las através de duas estratégias. Em um grupo os
160
machos invadem as teias e o cortejo ocorre no centro, onde a fêmea repousa à espera de presas. No
outro, os machos ligam um fio de teia, conhecido como fio de acasalamento (mating thread) à
periferia da teia da fêmea, que é atraída por vibrações emitidas pelo macho. Nestas espécies a corte
e a cópula ocorrem no fio de acasalamento (para mais detalhes, ver Robinson & Robinson 1980).
Elgar (1991) observou que as espécies em que há corte no centro da teia tendem a apresentar
dimorfismo sexual de tamanho mais acentuado que aquelas em que os machos usam fios de
acasalamento (Fig. 7.7). A explicação para isto seria que machos que cortejam no centro das teias
seriam pequenos para escapar à percepção das fêmeas durante a aproximação. Machos maiores
seriam desfavorecidos por sofrerem maior incidência de canibalismo sexual por parte das fêmeas, o
Esta hipótese apresenta um problema comum a vários estudos, já ilustrado nesta revisão: as
espécies são tratadas como amostras independentes para análise, sem considerar o efeito do
parentesco filogenético (Quadro 7.2). Além disto, os grupos selecionados por Elgar (1991) não
representam adequadamente a diversidade das famílias estudadas. Basicamente este estudo inclui
uma subfamília com cortejo no centro da teia e alto dimorfismo sexual de tamanho (Nephilinae),
uma com cortejo em fios de acasalamento e baixo dimorfismo (Araneinae), e uma terceira, variável
disponibilidade de dados na literatura, mas alguns grupos já estudados na época foram excluídos
sem razão aparente. O mais importante destes é o gênero Gasteracantha, cujas espécies apresentam
alto dimorfismo sexual (Fig. 7.1) mas realizam cortejo em fios de acasalamento (Robinson &
Robinson 1980), o que refuta a hipótese de canibalismo sexual proposta por Elgar (1991).
A hipótese de canibalismo sexual como fator seletivo para dimorfismo sexual pode ser
testada através de observações de comportamento. Elgar & Fahey (1996) realizaram observações de
corte e cópula em Nephila plumipes em cativeiro, a fim de testar se machos maiores seriam mais
atacados pelas fêmeas. Neste estudo foram observados apenas dois eventos de canibalismo sexual,
ambos com machos grandes. Embora estes resultados não fossem suficientes para testar a previsão
161
original, um detalhe interessante foi observado: machos pequenos tinham maior facilidade para
iniciar a cópula. Os machos grandes, embora tivessem sucesso ao copular, e conseguissem afastar
os machos pequenos, em geral provocavam reações agressivas das fêmeas com maior freqüência
durante a corte. Posteriormente, Uhl & Vollrath (1998b) analisaram dados de comportamento de
corte e cópula, bem como de sobrevivência de machos, em teias de Nephila edulis e N. clavipes.
Entretanto, não foi observada qualquer relação entre tamanho de machos e freqüência de reações
agressivas ou canibalismo sexual pelas fêmeas. Estas observações foram parcialmente refutadas por
Schneider et al. (2000), que observaram em N. edulis que machos grandes, embora não sejam
devorados com maior freqüência que os menores, tendem a receber mais respostas agressivas
durante a corte, e por isto têm mais dificuldade para iniciar a cópula. Um resultado similar foi
obtido por Elgar et al. (2000) para Argiope keyserlingi, porém em um experimento mais complexo.
Neste estudo as fêmeas sempre copulavam com dois machos de tamanhos diferentes, e machos
pequenos em geral eram mais tolerados pelas fêmeas quando copulavam logo após um macho
maior. Nestas situações, machos pequenos copulavam por mais tempo que o primeiro macho, e
fertilizavam uma proporção maior de ovos. O mesmo não acontecia quando os machos pequenos
eram os primeiros a copular, ou quando a diferença de tamanho entre o primeiro e o segundo era
pequena.
Estes resultados, embora conflitantes e por vezes bastante complexos, mostram que o
tamanho relativo dos machos pode ter um papel importante sobre seu sucesso na corte e cópula. No
caso das espécies de Nephila, é possível que o maior sucesso dos machos pequenos em evitar
respostas agressivas das fêmeas atue amenizando o efeito da seleção por competição intrasexual,
que por sua vez beneficia os machos maiores. O resultado final destes processos seria a manutenção
do tamanho dos machos dentro de determinados limites, atuando como uma forma de seleção
estabilizadora.
162
fêmeas sejam assuntos muito discutidos na literatura, eles raramente são relacionados ao
dimorfismo sexual de tamanho (e.g. Legrand & Morse 2000). Em vários grupos de aranhas, o
primeiro macho a copular com a fêmea fertiliza uma proporção maior de ovos, se comparado aos
machos que copulam em seguida. Este fenômeno, conhecido como precedência de esperma do
primeiro macho, ocorre principalmente em espécies que apresentam espermatecas com dois ductos
espermáticos, um por onde o macho injeta o sêmen (ducto de copulação) e outro (ducto de
fertilização) por onde o sêmen é conduzido a um órgão conhecido como uterus externus, onde
ocorre a fecundação dos ovos (Austad 1984, veja capítulo 6 deste livro). A ocorrência de
precedência de esperma do primeiro macho favorece os indivíduos que copulam primeiro com as
fêmeas e, na maioria dos casos, a única forma pela qual um macho pode garantir ser o primeiro é
cortejar a fêmea logo após sua última muda, quando esta se torna adulta. Conseqüentemente, nestas
espécies os machos se tornam adultos antes das fêmeas, o que é conhecido como protandria. Estes
machos localizam fêmeas sub-adultas e vivem associados a elas, lutando para manter afastados
outros machos até que esta se torne adulta (Dodson & Beck 1993, Eberhard et al. 1993a). De fato, a
co-habitação entre machos adultos e fêmeas juvenis é relativamente comum em aranhas, ocorrendo
A protandria ligada a precedência de esperma do primeiro macho não deve ser uma
explicação universal para o dimorfismo sexual de tamanho em aranhas, não apenas porque já foi
demonstrado que é impossível obter tão explicação, mas também porque estes fenômenos ocorrem
tanto em aranhas com alto dimorfismo sexual quanto em espécies monomórficas (Jackson 1986a).
Além disto, estudos recentes têm demonstrado que os padrões de precedência de esperma nem
sempre são tão simples quanto se supunha inicialmente. Embora a precedência do primeiro macho
tenha sido descrita em várias espécies, dependendo da configuração interna da genitália feminina
pode ocorrer mistura de esperma, o que pode beneficiar os machos que copulam após o primeiro
(Elgar 1998). Um exemplo curioso disto pode ser visto no sistema de acasalamento de Nephila
clavipes, no qual ocorre precedência de esperma do primeiro macho, o que resulta em competição
163
por acesso a teias de fêmeas sub-adultas (Christenson & Cohn 1988). Entretanto, nesta espécie os
machos continuam a vigiar as fêmeas mesmo após a cópula, tentando impedir a aproximação de
outros machos (Cohn et al. 1988). É também digno de nota que os machos que defendem as fêmeas
com as quais copularam sequer podem adicionar mais esperma a suas espermatecas, já que eles
gastam todo o sêmen que produzem nas primeiras cópulas (Christenson 1989).
aranhas, estes fatores não estão necessariamente correlacionados. O exemplo mais evidente disto é
uma espécie européia da família Linyphiidae, Pityohyphantes phrygianus. Os machos desta espécie
sempre atingem a maturação sexual antes das fêmeas, mesmo sob variações de condições climáticas
em laboratório (Gunnarsson & Johnsson 1990). Apesar disto, os machos são em média 20%
maiores que as fêmeas. Uma situação similar foi observada por Lång (2001) para Linyphia
triangularis, da mesma família. Estes dois exemplos ilustram um fato interessante sobre os
Linyphiidae: eles não se encaixam em qualquer das hipóteses propostas para evolução do
dimorfismo sexual de tamanho em aranhas. Embora sejam aranhas de teia, e sejam similares em
história natural a várias outras famílias que apresentam espécies dimórficas, como Tetragnathidae e
Araneidae, em geral machos e fêmeas desta família não apresentam diferenças marcantes de
tamanho (Hormiga et al. 2000). Os Linyphiidae formam a segunda maior família de aranhas, com
quase 5.000 espécies, e sua história natural é pouco conhecida. Isto é lamentável, pois o fato das
espécies desta família constituírem exceções para as hipóteses propostas para evolução do
dimorfismo sexual de tamanho as torna tão interessantes para estudo quanto as espécies que se
A terceira e última hipótese a ser explorada neste tópico é também a mais recente. A
“hipótese da gravidade” (gravity hypothesis), proposta por Moya-Laraño et al. (2002), baseia-se em
equações que descrevem o efeito da gravidade sobre animais que se deslocam em superfícies
verticais. Segundo estas equações, animais de pequeno porte teriam maior facilidade neste tipo de
deslocamento e, portanto, o fariam com maior velocidade. Assim, espécies de aranhas que
164
constróem teias em locais altos, como árvores, deveriam ter machos menores que as fêmeas. Isto
aconteceria porque machos menores seriam favorecidos por ter maior facilidade para alcançar as
teias das fêmeas antes de outros potenciais competidores (no caso de precedência de esperma do
primeiro macho) e teriam maior facilidade para fugir de predadores durante sua busca por parceiras
para acasalamento. Como suporte a esta hipótese, Moya-Laraño et al. (2002) apresentaram uma
Cingapura. Estas espécies foram classificadas em quatro grupos, de acordo com seu hábitat: (1) solo
ou serapilheira, (2) gramíneas baixas, (3) ervas altas e arbustos e (4) árvores ou barrancos. Foi
observado um efeito significativo do hábitat sobre o dimorfismo sexual de tamanho nestas aranhas,
sendo que espécies que ocupam árvores e barrancos em geral apresentavam maior dimorfismo.
Como esta hipótese foi proposta há pouco tempo, ela ainda não foi testada ou discutida na
literatura. Certamente é possível testar algumas de suas previsões. Por exemplo, é possível verificar
em laboratório se machos menores de fato são mais ágeis ao se deslocar em superfícies verticais.
Além disto, os testes de correlação apresentados neste estudo podem ser replicados com dados
coletados diretamente no campo, calculando-se a altura média dos sítios de construção de teias de
cada espécie. Entretanto, esta hipótese apresenta alguns problemas que merecem uma análise
detalhada. Um dos problemas mais marcantes é o fato dos autores empregarem um teste estatístico
inadequado para seus dados, tratando por regressão múltipla dados categóricos (hábitat e localidade
de origem dos dados), como se fossem variáveis contínuas. O efeito deste procedimento sobre os
resultados pode ser avaliado reanalisando-se os dados originais (para mais detalhes sobre métodos
O problema mais grave da hipótese da gravidade está ligado a suas premissas biológicas.
Em geral, o hábitat ocupado por aranhas não varia entre juvenis e fêmeas adultas, que constróem
suas teias nas mesmas faixas de altura na vegetação. Portanto, é plausível supor que quando os
machos de aranhas de teia fazem sua última muda, e se preparam para iniciar sua busca por fêmeas,
eles estão aproximadamente na mesma faixa de altura na vegetação que suas parceiras em potencial.
165
A hipótese da gravidade pressupõe que estes machos desceriam até o solo, ou próximo dele, para
em seguida subir em direção às teias das fêmeas. Isto é estranho, considerando-se que os machos
poderiam simplesmente deslocar-se pela vegetação, através de conexões entre ramos ou usando fios
de teia lançados ao ar (Eberhard 1987c). Especulações à parte, é possível testar esta premissa com
dados de inventários de aranhas da literatura. Aranhas de solo são facilmente coletadas através de
armadilhas do tipo pitfall-trap (Southwood 1978), que capturam aranhas que caminham sobre o
solo, motivo pelo qual machos costumam ser amostrados em maior proporção, uma vez que eles são
mais ativos que as fêmeas (Topping & Sunderland 1992 e referências em Moya-Laraño et al. 2002).
Se a premissa de que os machos sobem na vegetação para alcançar as teias das fêmeas estiver
correta, seria de se esperar que machos de aranhas de teia que habitam os estratos mais altos da
vegetação fossem capturados em grande quantidade por armadilhas tipo pitfall-trap. Os dados
Theridiidae, muitas delas com acentuado dimorfismo sexual, são em geral capturados por métodos
de coleta adaptados para aranhas de vegetação, como busca ativa ou guarda-chuva entomológico,
mas são raramente coletados em pitfall-traps (Sørensen et al. 2002, Churchill 1993). Diante destes
dados, fica evidente que a hipótese da gravidade, embora elegante em sua concepção matemática,
Conclusões
Esta revisão explorou, ainda que de forma superficial, uma fração das hipóteses já propostas
para explicar variações de dimorfismo sexual de tamanho em aranhas. Outras foram propostas,
como mencionado na introdução, mas nunca testadas. Além disto, existem hipóteses elaboradas
para outros grupos taxonômicos (Anderson 1994), que nunca foram consideradas para aranhas.
Mesmo as hipóteses mais discutidas na literatura foram pouco exploradas, principalmente devido a
escassez de dados sobre filogenia e história natural para a imensa maioria das aranhas conhecidas.
Vários aspectos ligados ao dimorfismo sexual de tamanho em aranhas foram pouco investigados até
166
o momento, principalmente no que se refere a padrões de mortalidade de machos e fêmeas ao longo
disto, diferenças morfológicas entre machos e fêmeas de aranhas certamente deveriam ser melhor
analisadas, já que eles não diferem apenas no tamanho, mas também no formato do corpo (Prenter
et al. 1995) e no comprimento relativo das pernas (Elgar et al. 1990, Gasnier et al. 2002).
Entretanto, com exceção de um estudo (Elgar et al. 1990), estas diferenças têm sido pouco
consideradas na literatura.
Talvez a mais importante conclusão desta revisão seja a constatação de que não há uma
resposta única para a questão de porque as aranhas apresentam variações de dimorfismo sexual de
tamanho. Como mostrado elegantemente por Hormiga et al. (2000), o dimorfismo sexual de
tamanho em aranhas pode surgir por diferentes processos, através de diminuições ou aumento de
tamanho de machos e fêmeas. Além disto, muitas espécies monomórficas foram derivadas a partir
de ancestrais dimórficos, o que mostra que estes processos também podem seguir uma direção
contrária ao que se supõe pela maioria das hipóteses. Esta conclusão fica clara também quando se
leva em conta que todas as hipóteses apresentam contradições nos dados, e que sempre há exceções
nos padrões previstos por elas. Estas contradições e exceções são oportunidades de investigação, e
mostram o quanto ainda há para compreender, afinal, porque os machos de aranhas são menores
que as fêmeas.
167
Quadro 7.1. Dimorfismo sexual de tamanho e regressão linear
produzidos. Por isto, praticamente todos os estudos publicados sobre o assunto utilizam análises de
regressão linear, independente do grupo taxonômico analisado. Neste tipo de análise, procura-se
descrever matematicamente a relação entre duas variáveis contínuas através de uma equação de
reta, ao mesmo tempo que se testa o ajuste dos dados ao modelo expresso por esta reta e o efeito de
uma variável sobre a outra (Sokal & Rohlf 1995, Zar 1996). Dentre os vários estudos citados nesta
revisão, podem ser observadas duas abordagens analíticas, que diferem quanto ao modo como
variações de dimorfismo sexual de tamanho descontando-se o efeito do tamanho corporal médio das
espécies, bem como procuram analisar o efeito de características biológicas destas sobre as
diferenças intersexuais de tamanho. Neste quadro estas abordagens serão brevemente descritas e
comparadas, procurando detectar suas vantagens e desvantagens. Como exemplo, serão usados os
dados da Tab. 7.1, que mostra médias de tamanho (largura do cefalotórax) de machos e fêmeas, e de
através de análise de regressão. Nos gráficos da Fig. 7.8, as retas descrevem os valores esperados
para o tamanho dos machos em relação ao tamanho das fêmeas. Se a reta apresentasse uma
inclinação igual a 1 (o que pode ser testado estatisticamente), significaria que machos e fêmeas
apresentam tamanhos aproximadamente iguais, e que portanto o dimorfismo sexual de tamanho não
menor que 1, o que significa que as espécies amostradas apresentam dimorfismo sexual de tamanho,
168
e que as fêmeas são em geral maiores que os machos. Obviamente, se a as fêmeas estivessem
representadas no eixo y, a inclinação seria maior que 1, mas a interpretação seria a mesma.
machos e fêmeas de cada gênero, não coincidem exatamente com a reta. A distância paralela ao
eixo y entre cada ponto (Fig. 7.8A) é conhecida em estatística como resíduo (e), e expressa a
variação dos dados reais em torno dos valores estimados pelo modelo. Os resíduos são resultantes
de erros de medida e da influência de outras variáveis não incluídas na análise. Eles são usados
ver Sokal & Rohlf 1995, Zar 1996). Entretanto, muitos autores usam os resíduos de análises como
esta como uma medida de dimorfismo sexual, descontado o efeito do tamanho das fêmeas (e.g.
Prenter et al. 1999). Estes resíduos são usados em novas análises de regressão, como na Fig. 7.8B,
onde se expressam os resíduos da primeira análise em relação ao tamanho da ninhada. Note que os
resíduos variam em torno de 0, sendo negativos quando o valor observado é menor que o estimado,
e vice versa. Por isto, neste caso resíduos negativos indicam espécies com dimorfismo sexual
tamanho da ninhada, o que se sabe que é dependente do tamanho das fêmeas. Portanto, o
dimorfismo sexual neste caso seria produto de seleção natural para aumento de tamanho das
A outra abordagem expressa o dimorfismo sexual com um índice calculado a partir dos
tamanhos de machos e fêmeas (e.g. Prenter et al. 1998). O índice mais usado em estudos com
aranhas é o tamanho da fêmea dividido pelo tamanho do macho (F/M, ver outros índices em Ranta
et al. 1994, Smith 1999). A Fig. 7.8C mostra como o dimorfismo sexual expresso por este índice
varia com relação ao tamanho das fêmeas, o que indica que quanto maiores as fêmeas, maiores são
suas diferenças de tamanho em relação aos machos. Em outras palavras, o dimorfismo sexual de
169
Como feito acima, pode-se analisar a relação entre o tamanho da ninhada e o dimorfismo
sexual através de regressão linear, como na Fig. 7.8D. A conclusão desta análise é a mesma: quanto
maior o dimorfismo sexual, maior o tamanho da ninhada, o que sugere que o aumento de fertilidade
Qual das duas abordagens seria a mais correta para a análise de dados de dimorfismo
sexual? Algumas revisões publicadas sobre este assunto sugerem que ambas apresentam vantagens
e desvantagens. O uso de índices de dimorfismo sexual tem sido bastante criticado, especialmente o
índice M/F. O problema de usar índices como estes é que os resultados das análises podem variar de
acordo com os padrões de correlação entre os tamanhos de machos e fêmeas, o que pode levar a
correlações espúrias quando este índice é analisado em relação a outras variáveis (Ranta et al.
1994). Análises de regressão entre o índice M/F e o tamanho de um dos sexos, como o das fêmeas,
violam uma premissa da análise de regressão, uma vez que uma das variáveis aparece nos dois
eixos (Fairbain 1997). Além disto, Smith (1999) demonstrou através de reanálises de dados de 25
estudos publicados, envolvendo vários grupos taxonômicos, que regressões entre M/F e outras
variáveis não são confiáveis, porque este índice não desconta adequadamente o efeito do tamanho
da espécie sobre o dimorfismo sexual de tamanho. Por outro lado, Smith (1999) conclui também
que este índice (mas não outros índices) não afeta significativamente os resultados de regressões
entre o tamanho de um dos sexos e o dimorfismo sexual, sugerindo que algumas objeções a seu uso
são exageradas. Uma vantagem clara do índice M/F sobre o uso de resíduos é que ele expressa
interpretáveis como um atributo das espécies, e de não terem qualquer significado fora da análise
em questão.
adequado ao uso de índices de dimorfismo sexual (Ranta et al. 1994), embora também apresentem
sérios problemas estatísticos (Smith 1999). Análises de regressão de resíduos com uma terceira
170
variável, como mostrado acima, correspondem a análises de regressão múltipla, nas quais se estima
o efeito de mais de uma variável independente sobre uma variável de interesse. Porém, os
resultados entre uma análise e outra usualmente diferem para um mesmo conjunto de dados, e
vários estudos indicam que são as análises de resíduos que tendem a gerar resultados errados (Smith
1999, Darlington & Smulders 2001, Freckleton 2002). O uso de regressão múltipla é preferível
nestes casos porque análises de resíduos freqüentemente falham em detectar efeitos significativos
(Darlington & Smulders 2001) e são fortemente afetadas quando as variáveis independentes são
deseja analisar o efeito de uma variável categórica (por exemplo, sistema de acasalamento
dimorfismo sexual são freqüentemente transformadas para logaritmo. Este procedimento é usado
1999). Por fim, (2) vários estudos sobre evolução de dimorfismo sexual de tamanho usam regressão
linear simples estimada pelo método de mínimos quadrados (conhecida como regressão modelo I).
Este modelo pressupõe que os valores do eixo X são medidos com exatidão, sem erro amostral. Este
não é o caso das análises citadas nesta revisão, uma vez os tamanhos, tanto dos machos quanto das
fêmeas, são estimativas do tamanho de espécies ou gêneros, e portanto apresentam erro amostral.
Por isto, em casos como estes é recomendável utilizar métodos de regressão conhecidos como
modelo II (ver Sokal & Rohlf 1995), que pressupõem que os valores dos dois eixos apresentam erro
amostral.
171
Quadro 7.2. Métodos filogenéticos comparativos
procedimento foi ilustrado no quadro 7.1, onde tentou-se avaliar por regressão linear relações de
tamanho entre machos e fêmeas, e entre estes e a fertilidade, de 10 gêneros de aranhas. Neste
exemplo, cada gênero foi usado como uma réplica nas análises, o que é considerado incorreto, uma
vez que o parentesco filogenético entre os grupos analisados afeta a independência das observações.
Este problema pode ser facilmente ilustrado com um exemplo simples: imagine-se duas espécies de
aranhas em que as fêmeas têm 1 cm. de comprimento de corpo. Ambas espécies são extremamente
dimórficas sexualmente, já que os machos não ultrapassam metade do tamanho das fêmeas. A
princípio pode-se imaginar que estas espécies constituem duas evidências de dimorfismo sexual.
Entretanto, caso estas espécies sejam grupos-irmãos, é mais parcimonioso considerar que a
condição de dimorfismo sexual destas espécies não surgiu independentemente em cada uma delas.
Ao contrário, esta configuração de tamanhos de machos e fêmeas surgiu uma vez, no ancestral das
duas espécies, e lhes foi transmitida. Obviamente o fator seletivo responsável pelo surgimento desta
característica atuou apenas uma vez, e não duas. Em termos estatísticos, usar espécies em análises
comparativas viola uma importante premissa da maioria dos testes empregados, o de independência
Nos últimos anos, vários métodos têm sido desenvolvidos para analisar dados
estudos citados nesta revisão, a análise de regressão por contrastes filogeneticamente independentes
(doravante análise de contrastes) é um dos mais empregados. Para explicar o funcionamento deste
método, serão usados novamente os dados da Tab. 7.1, cujo parentesco filogenético foi retratado na
Fig. 7.9 (conforme Coddington & Levi 1991, Hormiga et al. 2000, Silva-Dávila 2003). Os
172
números junto aos nomes dos gêneros indicam a largura da carapaça das fêmeas, em milímetros.
O primeiro passo para a análise de contrastes é inferir os valores ancestrais das variáveis de
interesse. Estes valores são expressos nos nós da árvore, onde estão os ancestrais hipotéticos de
cada grupo monofilético. Em teoria, os valores de cada táxon terminal da árvore divergem deste
valor ancestral proporcionalmente ao comprimento de seus ramos. Logo, o valor ancestral de uma
variável em determinado nó da árvore é igual à média ponderada, pelo comprimento, dos valores de
O comprimento de um ramo filogenético é uma medida de o quanto este ramo divergiu com
baseadas em dados moleculares (Li & Graur 1991). Em árvores construídas com caracteres
morfológicos, dificilmente é possível inferir o comprimento dos ramos de forma confiável. Por isto,
quando estas árvores são usadas em análises de contrastes, em geral calcula-se os valores ancestrais
considerando todos os ramos como tendo o mesmo comprimento, representado com o igual a 1.
Segundo Garland et al. (1992) este procedimento não afeta de forma significativa os resultados da
análise.
Uma vez estimados os valores ancestrais para cada nó, pode-se calcular os contrastes para
cada par de ramos, para cada variável. Os contrastes são calculados pela subtração do valor de um
ramo pelo valor de seu grupo-irmão. Por exemplo, o contraste entre Nephila e Tetragnatha na
árvore acima é: 5,4-1,3 = 4,1. Este procedimento é repetido para todos os pares de ramos da árvore,
mesmo quando isto envolve subtrair valores de dois nós. Por exemplo, o contraste entre o clado
contrastes podem, então, ser positivos, negativos, ou iguais a zero. A ordem empregada no cálculo
dos contrastes (isto é, se calculado Nephila-Tetragnatha ou vice-versa), não é relevante, desde que
Uma vez calculados os contrastes para cada variável, estes podem ser analisados
por regressão, conforme a Fig. 7.10. O princípio que rege esta análise é essencialmente simples: se
173
duas variáveis x e y estão evolutivamente correlacionadas, os valores dos contrastes entre ambas
devem, necessariamente, estar correlacionados. O gráfico mostra que os tamanhos das fêmeas e dos
machos dos gêneros de aranhas analisados aqui estão correlacionados positivamente, mesmo
final é a mesma, quer se use análise de contrastes ou regressão linear direta, com os gêneros como
réplicas (Quadro 7.1). Entretanto, na literatura existem exemplos nos quais análises tradicionais e
comportamento de caça em aranhas: Vollrath & Parker 1992 vs. Prenter et al. 1998).
Os resíduos da regressão por contrastes apresentada neste quadro podem ser usados em
outras análises, como mostra a Fig. 7.10B, que relaciona o dimorfismo sexual de tamanho,
descontado-se o efeito do tamanho das fêmeas, com contrastes para o tamanho de ninhada. Tal
como mencionado n quadro 7.1, este procedimento é contra-indicado para análises de dimorfismo
sexual, uma vez que todas as premissas de análises de regressão se aplicam a regressões de
174
8
AGRESSÃO E TERRITORIALIDADE
CYNTHIA SCHUCK-PAIM
Duas aranhas são dispostas nas extremidades de uma vara de bambu, uma em cada lado.
Em volta, uma multidão observa a luta que então se sucede. Enquanto a luta não termina o ambiente
é tenso: a maioria dos presentes já fizeram e pagaram suas apostas. Momentos depois, o resultado é
conhecido: uma das aranhas é expulsa do bambu ou, não raramente, morta durante o combate.
O evento anterior poderia ser um dentre os vários que ocorrem diariamente nas Filipinas.
Neste país, a indução de lutas entre aranhas é uma prática extremamente popular, principalmente
entre a população mais jovem. Quando não são compradas, as aranhas são capturadas durante o
amanhecer e entardecer, ou então após as chuvas, períodos em que geralmente estão mais ativas.
Mesmo uma "boa lutadora", no entanto, não sobrevive por mais do que quatro ou cinco lutas em
média – período este geralmente mais curto do que o que lhe restaria em condições naturais.
aranhas, tais comportamentos apenas puderam evoluir em função dos benefícios que sua adoção
comportamento agressivo em muitos casos é a melhor forma de garantir o acesso a tais bens. Os
por melhores posições na hierarquia social e, freqüentemente, lutas entre machos pelo acesso a
175
fêmeas. Se por um lado a maioria destas interações é ritualizada, caracterizando-se pelo emprego de
contato físico e da ocorrência de lesões irreversíveis é real, em casos extremos podendo levar à
Estudos relatando interações agressivas (ou “agonísticas”, como são também denominadas)
entre aranhas são amplamente difundidos na literatura. Popularmente conhecidas como eficientes
Mesmo entre aquelas espécies que vivem e se alimentam de forma comunal, são comuns a defesa
de uma pequena área individual e conflitos por melhores posições na hierarquia social (Burgess &
Uetz 1982). Entre as aranhas construtoras de teias, por exemplo, a aproximação de coespecíficos
geralmente é percebida através de vibrações produzidas pelo deslocamento da suposta invasora nas
proximidades da teia, sendo seguida do uso de sinais de ameaça e, em casos mais extremos, luta
física. Já entre os machos adultos, geralmente menores do que as fêmeas e desprovidos de teias, as
interações comumente envolvem disputas pelo acesso a fêmeas receptivas para o acasalamento.
Mas tais conflitos não se restringem aos indivíduos adultos. Nas agregações de aranhas recém-
alimentar, o canibalismo entre os jovens é freqüente, a ponto de cogitar-se que este seja um dos
principais fatores na regulação da densidade das populações de aranhas (Riechert & Lockley 1984,
Neste capítulo serão abordadas as duas formas mais comuns de interação intra-específica
entre aranhas envolvendo agressão: as disputas entre fêmeas decorrentes da competição por espaço
e as disputas entre machos pelo acesso às fêmeas. A seguir, as lutas propriamente ditas e estratégias
adotadas pelas oponentes durante os encontros serão descritas, bem como os modelos ecológicos e
176
Interações Agressivas em Aranhas
Amanhece no deserto do Novo México e a chegada dos primeiros raios de sol denuncia a
presença de um ambiente árido e severo para a maioria das plantas e animais que ali habitam. A
temperatura já é relativamente alta e por alguns instantes é difícil perceber qualquer sinal de atividade
nas redondezas. Uma inspeção mais cuidadosa revela, no entanto, o que parece ser um árduo
confronto. Sob um conjunto de pedras, uma teia de aranha vibra com a chegada de um visitante
indesejado. As vibrações percorrem a teia que até então parecia desabitada e de forma súbita
provocam o aparecimento de uma intolerante aranha que sai de um túnel de seda conectado à teia. Nos
momentos que se seguem residente e invasora irão disputar a posse deste lugar. O sol está agora mais
alto e a teia rapidamente esquenta. Sob tais condições e expostas na superfície da teia, o risco de
dessecação para as aranhas é alto. Talvez maior ainda seja o risco de uma potencial lesão durante o
confronto. Mas o verão é a estação reprodutiva e apenas a posse de uma teia irá garantir a estas fêmeas
Dentre os mais famosos exemplos de competição por espaço entre aranhas encontram-se as
disputas por teias ocorridas entre fêmeas, como é o caso da descrição anterior sobre lutas entre
fêmeas da aranha Agelenopsis aperta (Agelenidae, Riechert 1978a, 1979, 1984, 1986). E não
poderia ser diferente, pois as teias representam um recurso extremamente valioso, na medida em
que permitem a captura de presas e atuam como locais de acasalamento e proteção contra predação
e distúrbios ambientais. No caso de A. Aperta, por exemplo, enquanto aranhas em posse de uma teia
ganham uma média diária de 3,3mg de massa (ca. de 1,5 – 2,0% da massa total), aranhas
desprovidas de teia perdem cerca de 8,6mg de massa por dia (ca. 4,0 – 4,5% da massa total), devido
Os benefícios associados à posse de um território (no caso anterior representado pela teia)
dependem, no entanto, da qualidade do ambiente em que este é estabelecido. De uma forma geral, e
177
mantendo os outros fatores iguais, quanto mais rico um habitat em abundância de presas, maior será
Tanaka 1995). Não é surpreendente assim o fato de vários estudos descreverem uma maior
concentração de aranhas em locais onde o ganho energético é mais alto. Este é o caso de
Larinioides sclopetarius (Araneidae), uma espécie noturna que freqüentemente constrói suas teias
em estruturas próximas a fontes artificiais de luz. Dada a grande atração de insetos em direção à luz,
Astrid Heiling, uma aracnóloga austríaca, observou que aranhas desta espécie que construíam suas
teias próximas à luz podiam capturar até 20 vezes mais presas do que aquelas que construíam suas
teias em estruturas idênticas, porém não iluminadas (Heiling 1999). Observações similares foram
também realizadas para Nephilengys cruentata (Tetragnathidae), uma espécie de aranha encontrada
recursos é heterogênea, habitats pobres alternam-se com pequenos “oásis”, nos quais a presença de
presas é abundante. No entanto, o acesso a tais recursos não é irrestrito. Face à maior abundância de
presas, tais ambientes podem apresentar densidades de aranhas extremamente altas – decorrência
natural da atração de imigrantes provenientes de locais mais pobres e do próprio aumento no sucesso
reprodutivo de seus residentes (Spiller 1992a). Se por um lado existem evidências de que em muitas
espécies a presença de aranhas não reduz de forma significativa a quantidade de presas no ambiente
(Beachly et al. 1995, Riechert 1981), por outro a disponibilidade de espaço e de estruturas apropriadas
(Riechert 1981). Entre as possíveis conseqüências decorrentes desta limitação de espaço está a
diminuição da área ocupada pelo território da aranha (Leborgne & Pasquet 1987a) – embora em
ambientes onde a abundância no número de presas é maior tal diminuição no tamanho do território
possa ser relativamente compensada pelo maior ganho energético por área de território. Mais comum,
porém, é a ocorrência de interações agressivas pela aquisição, defesa e manutenção de uma área para
178
seu estabelecimento, ou ainda decorrentes de tentativas de expandi-lo ou deslocá-lo para outros locais
(Linyphiidae) são comuns os conflitos pela posse de teias, as quais requerem um substrato e estruturas
apropriadas – possivelmente presentes em quantidade limitada – para sua construção (Hodge 1987).
Situação similar ocorre entre fêmeas do gênero Metepeira (Araneidae) (Hodge & Uetz 1995) e, como
vimos, A. aperta (Riechert 1978a, 1979), ambas presentes em campos rupestres mexicanos, que
normalmente disputam a posse de um território para o estabelecimento da teia. Tais conflitos são
também freqüentes entre as aranhas errantes. Assim, fêmeas de Lycosa tarentula fasciiventris
(Lycosidae), por exemplo, competem pelo acesso a refúgios ou locais apropriados para alimentação e
Quando dois machos da aranha saltadora Plexippus paykulli (Salticidae) se encontram estes
estereotipadas de sinalizações vibratórias e visuais (Taylor et al. 2001). Assim como outras espécies
surpreendentemente, portanto, a maioria das lutas entre machos desta e de outras espécies do grupo
(Jackson 1978b, Jackson 1986c, Wells 1988) se iniciam através do emprego de sinalizações visuais
à distância (Fig. 8.1). Se um dos oponentes não desiste, estas normalmente são seguidas pela
aproximação dos machos e, subseqüentemente, por movimentos mais intensos que podem envolver
contato breve ou prolongado. Em casos extremos, tais atos podem levar à ocorrência de lesões
permanentes.
machos de aranhas. Uma vez aptos à reprodução, estes iniciam a busca por fêmeas receptivas para o
acasalamento – busca esta geralmente caracterizada por uma maior exposição à predação e
179
freqüentemente privação alimentar. Assim como a competição por espaço e territórios entre as
fêmeas é intensa, a competição entre os machos pelo acesso às fêmeas também o é. As lutas entre
machos pelo acesso a fêmeas são comuns entre um grande número de espécies de aranhas. Tal
competição é, no entanto, agravada naquelas espécies nas quais o esperma do primeiro (ou último)
macho a copular com a fêmea fertiliza a maioria de seus ovos, independentemente da ocorrência de
acasalamentos com outros machos (veja o Capítulo 7 deste livro). Por exemplo, nos casos em que o
primeiro macho fertiliza a maioria dos ovos, é essencial para estes machos não apenas garantir o
acesso às fêmeas, como também a prioridade de cópula. Para que isto ocorra, em muitas espécies os
momento da última muda, após a qual a fêmea se torna sexualmente madura. Durante este período
de espera a teia pode ser invadida por outros machos. Austad (1982, 1983), por exemplo, estudou as
disputas entre machos de F. piramytella. Logo após encontrar uma fêmea e entrar em sua teia, os
machos desta espécie tentam copular. A cópula que se segue consiste de duas fases: uma primeira
fase de “pré-inseminação”, na qual o macho introduz sua genitália no aparelho genital da fêmea mas
não há transferência de esperma, e uma fase de “inseminação” propriamente dita, quando o esperma
é transferido para a espermateca da fêmea. É interessante notar que a introdução dos órgãos genitais
restrição esta que permite aos machos avaliarem rapidamente sua condição reprodutiva e assim
macho pode transferir esperma suficiente para fertilizar a maioria dos ovos que aquela fêmea irá
podem contribuir de forma mais representativa na fertilização dos ovos. Dado o alto valor de uma
fêmea virgem, muitos machos permanecem nas teias de fêmeas imaturas até que elas atinjam a
maturidade para então poderem se acasalar. Se, no entanto, a teia é invadida por um segundo macho
durante este período, estes irão lutar até que a disputa seja resolvida a favor de um deles.
180
Desenvolvimento e caracterização das disputas
Antes da década de 70, o estudo das interações agressivas entre aranhas se baseava
A partir desta década, no entanto, através da utilização da teoria dos jogos para análise dos conflitos
animais (Maynard-Smith & Price 1973), o estudo do comportamento agressivo entre aranhas seguiu
um outro rumo (veja o Quadro 8.1). Utilizando-se do caráter unificador e preditivo desta teoria
como eixo central, a análise dos encontros agonísticos entre aranhas desenvolveu-se de forma a
comportamentais empregados pelas aranhas. Um dos trabalhos pioneiros desenvolvidos sob tal
série de artigos, Riechert (1978a, 1979, 1984) analisa o sistema de lutas por teias entre fêmeas de A.
aperta, e a influência de fatores como o valor do recurso disputado, a qualidade do habitat em que
bem como sobre os resultados observados. Durante os anos seguintes, outras espécies e sistemas –
envolvendo tanto lutas entre fêmeas por teias quanto disputas entre machos por acesso a fêmeas –
foram estudados sob a mesma perspectiva. O estudo do comportamento agressivo entre aranhas
seguiu assim paralelamente ao aprimoramento dos modelos teóricos, proporcionando a estes, por
um lado, dados empíricos para o teste de suas previsões e, por outro, aproveitando-se dos modelos
básicos sobre a teoria dos jogos são apresentados, acompanhados da descrição dos sistemas de lutas
181
Disputas assimétricas
modelos baseados na teoria dos jogos) simplifica extremamente uma situação de conflito real. Por
exemplo, este pressupõe que a disputa é simétrica, ou seja, que as duas aranhas a iniciam em
condições absolutamente iguais: estas possuem a mesma habilidade para lutar, o valor do recurso é o
mesmo para ambas, bem como a possibilidade de escolha das estratégias. Modelos mais realistas
assimetrias presentes nas disputas entre aranhas são descritos, bem como sua influência no resultado
destas lutas.
De um modo geral, as assimetrias entre os indivíduos envolvidos em uma luta podem ser de
dois tipos: assimetrias no valor do recurso e assimetrias na habilidade de luta entre os oponentes
(também referidas como assimetrias no ‘poder de posse do recurso’, Parker 1974). As primeiras se
referem a todos aqueles fatores que alteram o valor do recurso (ou seja, os custos e benefícios
associados a este) de forma distinta para cada oponente. Por exemplo, um macho que acaba de
atingir a maturidade sexual teria mais a perder com uma luta caso sofra lesões irreversíveis do que
um macho mais velho, que já tenha copulado várias vezes. O segundo tipo de assimetria tem talvez
influência mais óbvia sobre o resultado dos conflitos, pois relaciona-se à habilidade de luta dos
combatentes, ou seja, à sua capacidade de vencer uma disputa envolvendo contato físico caso este
ocorra. Incluem-se aqui fatores como tamanho, experiência, sexo, idade, entre outros. A Tab. 8.1
De fato, a tabela mostra que, tanto no caso de fêmeas como de machos, o tamanho corpóreo
tem influência fundamental na determinação do resultado das lutas para a maioria das espécies
estudadas. De uma forma geral, aranhas que sejam pelo menos 30% maiores que suas oponentes
possuem uma alta probabilidade de ganhar a luta, embora em algumas espécies diferenças de 20% e
182
até 10% já sejam suficientes para garantir a vitória à maior aranha. A Fig. 8.2 exemplifica a relação
entre a diferença de tamanho entre fêmeas da aranha Nephilengys cruentata lutando pela posse de
teias e a probabilidade de vitória da invasora em função de tal diferença (Schuck-Paim 1999). Como
ilustra a figura, quanto maior o tamanho da invasora em relação à residente, maior sua
probabilidade de vitória.
tamanho se convertem em uma alta probabilidade de vitória. Mais do que isto, para a aranha
residente tal probabilidade é alta mesmo naqueles casos em que a invasora é até 10% maior. De
fato, na Tab. 8.1 podemos verificar que uma outra assimetria de influência significativa na
determinação do vencedor de uma luta é aquela relativa ao status de posse do recurso (cuja
influência geralmente é percebida naqueles casos onde a assimetria de tamanho é pequena). Assim,
em disputas entre fêmeas de tamanho similar, a aranha ‘residente’ tende a ganhar um número
significativamente maior de lutas, enquanto em disputas entre machos tal vantagem está
normalmente associada àqueles que encontraram as fêmeas primeiro. Uma explicação bastante
comum para a vantagem resultante do status de residência dos animais se baseia na suposição da
existência de uma assimetria no valor relativo do recurso disputado para cada oponente. Alguns
estudos teóricos (e.g. Parker 1974) prevêem que os detentores dos recursos, tendo previamente
investido tempo e energia em sua aquisição e manutenção, deveriam investir mais na luta (em
seu favor. No caso de aranhas construtoras de teias, por exemplo, a necessidade da aquisição de um
local e construção da teia, e conseqüente gasto energético envolvido tanto na produção da seda
utilizada como na atividade de construção propriamente dita, poderia fazer com que a aranha
residente investisse mais em uma luta do que uma invasora, consequentemente, ganhando com uma
maior freqüência. Já em lutas entre machos, a assimetria no valor do recurso, neste caso a fêmea,
183
sua espermateca, aliado à história de cópulas prévias e idade distintas entre os dois machos
residência decorre não tanto da assimetria no valor relativo do recurso entre as aranhas oponentes, mas
sim de uma assimetria na informação que cada uma delas teria sobre tal valor (Enquist & Leimar
1987). Postula-se assim que, se as aranhas em posse de um recurso ‘sabem’ quando o recurso é
valioso, a maior freqüência de vitórias por estas aranhas 'residentes' seria uma decorrência natural de
seu maior esforço e tenacidade em lutas por recursos valiosos. Uma previsão direta de tal hipótese
seria a de que as aranhas residentes, e não as invasoras, deveriam investir mais em uma luta. Essa
assimetria no investimento quanto maior o valor do recurso disputado resultaria, portanto, em uma
maior probabilidade de vitória a favor das residentes (Enquist & Leimar 1987). Estudando assim lutas
entre fêmeas de A. aperta, Riechert (1979, 1984) verificou que as lutas mais longas e envolvendo
comportamentos mais arriscados e custosos foram justamente aquelas nas quais as teias disputadas
eram de melhor qualidade em termos do número de presas capturadas. Tal relação entre o custo das
lutas e a qualidade da teia foi observada, entretanto, apenas naqueles conflitos envolvendo a dona
original da teia e uma ‘invasora’. Quando a residente original era retirada e a luta induzida entre duas
‘invasoras’ simultaneamente introduzidas na teia, tal relação deixava de existir, indicando assim a
incapacidade das ‘invasoras’ avaliarem o valor da teia que estavam disputando. Além disso, tais
estudos mostraram uma correlação positiva entre a área ocupada por uma teia (normalmente
O mesmo fenômeno parece estar também presente em lutas entre machos. Nestas, é comum o
fato de que apenas o primeiro macho residente, aquele em guarda da fêmea, tenha informação sobre
sua condição reprodutiva e potencial valor (Austad 1982, 1983, Hack et al. 1997). Em um estudo
previamente na teia da fêmea lutaram significativamente mais tempo na defesa de fêmeas maiores e
184
mais fecundas (Hack et al. 1997). Os invasores, no entanto, foram incapazes de ajustar o esforço na
luta de acordo com o valor da fêmea, mesmo face a evidências de que algumas pistas preditoras da
qualidade da fêmea podem ser avaliadas a partir de feromônios depositados na teia (Prenter et al.
1994a). Situação similar parece ocorrer também em lutas entre machos das espécies Metellina
mengei (Bridge et al. 2000) e Frontinella pyramitela (Austad 1983). No caso desta última espécie,
quando o macho invasor entra na teia da fêmea que está sendo ‘vigiada’, a fêmea imediatamente
de seu potencial valor reprodutivo pelo invasor. Já os machos residentes podem estimar o valor da
fêmea de várias formas. Em ambas espécies mencionadas, estes podem utilizar-se do tempo em que
estejam guardando uma fêmea imatura como uma forma indireta de avaliar o tempo restante até
que esta atinja a maturidade sexual (quanto maior o tempo de espera, mais próxima a fêmea estaria
da maturidade sexual). Ou então, no caso do acasalamento já ter sido iniciado, o macho residente
poderia utilizar o tempo prévio de cópula com a fêmea em questão para estimar o número de ovos
restantes a serem fertilizados. É possível portanto que em muitos casos a vantagem associada à
residência derive mais de uma assimetria na informação que cada oponente tem sobre o valor do
recurso do que de uma assimetria no valor que este representa para cada um deles. Uma crítica a tal
hipótese no entanto é a de que, mesmo face à assimetria no grau de informação sobre o recurso
disputado a favor da aranha residente, as invasoras poderiam estimar o valor deste recurso através
ver também Riechert 1978a). Dado o nosso atual desconhecimento sobre tal possibilidade, esta
Cabe ressaltar finalmente que a maior probabilidade de vitória pelas aranhas em posse dos
mencionadas anteriormente. Este poderia ser o caso, por exemplo, da vantagem associada a residentes
em lutas entre fêmeas da aranha Nephilengys cruentata. Nesta espécie, as fêmeas posicionam-se em
refúgios no ápice superior de sua teia (Japyassú & Ades 1998, Fig. 8.3). O posicionamento das
185
residentes nestes locais poderia neste sentido facilitar os ataques a aranhas invasoras, as quais
geralmente têm que mover-se contra a gravidade para atingir o refúgio. Mais do que isto, o próprio
efeito da gravidade poderia conferir às residentes uma vantagem postural nos casos de ataque
(Schuck-Paim 2000). Exemplo similar parece ser o de Salticus scenicus (Salticidae). Estudando
interações entre fêmeas dispersas em um muro de concreto, Jacques & Dill (1980) observaram que as
se postulado que esta vantagem associada à residência (ou seja, à posição estacionária) não estivesse
associada a nenhum tipo de assimetria entre as adversárias (Jacques & Dill 1980), tal observação foi
posteriormente reinterpretada como decorrente de uma possível vantagem postural a favor das aranhas
‘residentes’ (Taylor et al. 2001). Considerando-se que na família Salticidae as aranhas baseiam-se
fêmeas estacionárias poderiam ter rapidamente detectado a presença de suas oponentes móveis tendo,
portanto, tido mais tempo para preparar-se e posicionar-se para um potencial confronto.
intolerância da maioria das espécies à presença de co-específicos, não é difícil imaginar que lutas
entre aranhas possam ser extremamente arriscadas. De fato, não são raras as situações em que uma
luta resulte na ocorrência de lesões graves ou até na morte – seguida de canibalismo – de uma das
oponentes. Uma outra possibilidade é a de perda de um ou mais membros durante uma disputa, a
qual geralmente ocorre através de sua liberação deliberada (‘autotomia’) em pontos de ruptura
específicos – uma habilidade que teria supostamente evoluído como forma de evitar a predação. Tal
perda não é inócua para a aranha. Para a aranha do deserto Agelenopsis aperta, por exemplo, a
perda de uma perna reduz o sucesso de captura de presas em 10%, e a probabilidade de vencer lutas
subsequentes em 25% (Riechert 1988). Os riscos associados a uma disputa, no entanto, não advém
186
apenas dos danos que uma aranha possa infligir sobre sua oponente. Em lutas entre machos da
aranha Metellina segmentata, por exemplo, a fêmea disputada pode chegar a canibalizar um dos
machos que se aproxime muito durante o conflito (Rubenstein 1987). Além disso, a vulnerabilidade
à predação é geralmente maior durante tais encontros, não apenas em função da maior exposição
das aranhas, mas também como conseqüência da diminuição da vigilância durante as lutas.
pressupõe-se que, ao invés de ser utilizado na disputa, poderia ser investido em reprodução), bem
como à perda de tempo e oportunidades que este implica, o custo de um conflito pode ser
minimizá-lo.
Já vimos que uma das assimetrias mais importantes na determinação do resultado de uma
luta é aquela relativa à habilidade de luta das aranhas, a qual é percebida principalmente através de
seu tamanho corpóreo. A observação de que a maior aranha tende a ganhar a maioria das lutas
pareceria, no entanto, bastante óbvia a primeira vista se pensamos em lutas envolvendo contato
físico: aranhas maiores simplesmente teriam mais força e resistência para derrotar suas adversárias.
Força não parece ser, entretanto, uma constante nestas lutas, uma vez que a maioria não envolve
nenhum tipo de contato físico. Pelo contrário, as disputas normalmente caracterizam-se pelo uso de
fazem com que a menor aranha desista da luta antes de que o contato físico ocorra.
A constatação de que a maioria das lutas é decidida em função do tamanho corpóreo, mas
que tais comportamentos permitiriam aos oponentes avaliar seus respectivos tamanhos e
probabilidade de vitória no caso de uma batalha física, subseqüentemente utilizando tal informação
para decidir persistir na luta ou abandoná-la. Como apontado por diversos autores (Enquist and
Leimar 1983, Parker 1974), a vantagem associada à possibilidade de avaliar a habilidade de luta do
adversário durante um conflito seria clara, na medida em que permitiria ao provável perdedor
187
desistir da luta antes que esta progredisse a níveis arriscados. Alguns modelos teóricos foram assim
as interações teriam como objetivo principal permitir aos animais avaliar sua habilidade de luta e,
Um dos modelos utilizados na análise de lutas entre aranhas e outros animais – o modelo de
avaliação seqüencial (Enquist & Leimar 1983, 1987) – parte do princípio de que quanto mais
próximo o tamanho de dois oponentes mais difícil seria julgar qual o provável vencedor, o que
resultaria em lutas mais longas e custosas. A lógica subjacente a tal idéia é simples: se em uma
determinada disputa a habilidade de luta (por exemplo, o tamanho) de um dos oponentes é muito
menor do que a de seu adversário, seria relativamente fácil e rápido para o primeiro julgar que uma
vitória seria improvável, levando-o assim a desistir da luta rapidamente. Por outro lado, se o
tamanho dos adversários é similar, tal julgamento seria consequentemente mais difícil, envolvendo
um maior tempo de luta e, possivelmente, comportamentos mais arriscados para que informações
Uma previsão direta de tal raciocínio é a de que deveríamos observar uma correlação
negativa entre o custo total da disputa e a assimetria na habilidade competitiva dos oponentes.
Quanto menor a diferença de tamanho (ou qualquer outro aspecto relacionado à habilidade de luta),
mais longas e intensas teriam que ser as lutas. Utilizando os dados do estudo de Austad (1983)
sobre conflitos entre machos de F. pyramitela, Leimar et al. (1991) analisaram a relação entre a
duração de lutas envolvendo contato físico e a diferença relativa de tamanho entre os machos
oponentes. De uma forma geral, as previsões do modelo e os dados mostraram um bom grau de
concordância: as lutas mais longas e responsáveis por uma maior porcentagem de machos feridos
foram justamente aquelas em que a diferença de tamanho entre as aranhas era menor. Da mesma
forma, alguns estudos posteriores sobre lutas em outras espécies, tais como Euophrys parvula
(Salticidae, Wells 1988), M. segmentata (Hack et al. 1997) e Zygoballus rufipes (Salticidae, Faber
188
& Baylis 1993), também confirmaram tal relação: quanto menor a diferença de tamanho entre as
Tais dados, no entanto, não são inequívocos para que se possa concluir que, de uma forma
geral, o emprego de determinados comportamentos em lutas entre aranhas teria como objetivo
principal permitir a aquisição de informação sobre as assimetrias de tamanho presentes. Duas são as
principais linhas de evidência que impedem tal generalização. A primeira, e mais óbvia, seria a
constatação de que, para muitas espécies, tal relação não pôde ser detectada. Este foi o caso, por
exemplo, de lutas entre machos de Misumenoides formosipes (Thomisidae, Dodson & Beck 1993) e
de lutas entre fêmeas do gênero Metepeira (Hodge & Uetz 1995). Neste contexto, alguns autores
sugerem que a inexistência de amplas evidências a favor da ocorrência de avaliação da forma como
aranhas. Tal sistema permitiria que a avaliação da habilidade de luta de uma oponente ocorresse
rapidamente e a um baixo custo ainda no início de uma luta (uma vez transcorrida esta fase inicial,
teias, por exemplo, a transmissão de vibrações poderia ser uma forma precisa através da qual uma
aranha obteria informação sobre o tamanho relativo de sua adversária (Riechert 1984, Witt 1975).
Dado que a amplitude das vibrações produzidas pelo deslocamento da aranha pela teia é
aproximadamente proporcional ao seu peso (Barth 1982), mesmo atos comportamentais realizados a
probabilidade de vitória – de quem o realizou. Uma outra forma através da qual uma aranha
invasora poderia obter informações sobre o tamanho de sua oponente rapidamente, e a um baixo
custo, seria através da utilização da informação proporcionada pelas próprias características da teia
disputada. Alguns estudos mostram que, entre as aranhas orbitelas, alguns parâmetros das teias
variam com o tamanho da aranha construtora (Eberhard 1988, Miyashita 1997, Opell 1997b,
Vollrath 1987b, Vollrath et al. 1997). Por exemplo, as teias com maior espaçamento entre as espiras
e malha mais larga são geralmente construídas por aranhas maiores, e o diâmetro dos fios de seda
189
tende a ser correlacionados ao tamanho da aranha (Craig 1987). Assim, tais caraterísticas poderiam
permitir a uma invasora avaliar o tamanho da aranha construtora da teia, mesmo antes do início do
conflito. Este parece ser o caso, por exemplo, de N. cruentata. Em lutas entre fêmeas desta espécie
(Fig. 8.4), constatou-se que as invasoras puderam adquirir informação sobre o tamanho da
construtora da teia a qual estavam invadindo mesmo antes de qualquer reação ou movimento pela
A segunda linha de evidência é mais recente e contrária não apenas à hipótese de que os
comportamentos empregados durante as lutas teriam como objetivo permitir a avaliação entre os
oponentes (conforme postulado pelo modelo), mas também favorável à possibilidade de que
avaliação da habilidade de luta de uma adversária durante um conflito não ocorra entre as aranhas.
Tais evidências seriam provenientes da observação de que o tamanho absoluto das aranhas
envolvidas em um conflito (e não a avaliação de sua diferença de tamanho) poderia estar exercendo
uma influência maior sobre sua intensidade e duração. Por exemplo, em lutas entre machos de M.
mengei e de P. paykulli (Bridge et al. 2000), a intensidade da luta e sua duração foram maiores
quanto maior o tamanho absoluto do macho perdedor. Uma explicação seria a de que a persistência
destes machos nas lutas dependeria de limites morfológicos ou fisiológicos correlacionados a seu
tamanho. Por exemplo, um macho poderia lutar até o ponto em que suas reservas energéticas
Como tais reservas seriam menores para os indivíduos de menor tamanho, observaríamos uma
correlação positiva entre seu tamanho absoluto e a duração de uma luta. Uma outra possibilidade
seria a de que as aranhas optassem por estratégias mais cautelosas (tempo de luta mais curto e
intensidade mais baixa) ou arriscadas em função de sua experiência em lutas passadas (Dodson &
Schwaab 2001, Whitehouse 1997). Assim, por terem experimentado um maior número de vitórias,
de maior duração do que suas oponentes, o que aumentaria sua probabilidade de vitória em lutas
190
subsequentes (e geraria também uma correlação positiva entre seu tamanho absoluto e a duração e
intensidade do conflito). Em ambos os casos a intensidade das lutas seria pré-determinada antes da
determinadas estratégias durante os conflitos e suas respectivas funções. Por um lado é possível
que, mesmo entre aqueles estudos que sugerem a ocorrência de avaliação da forma prevista pelo
modelo de avaliação seqüencial, esta de fato não tenha ocorrido (Taylor et al. 2001), uma vez que
em muitos destes casos a influência potencial do tamanho absoluto da aranha perdedora não foi
(Riechert 1984), em que aranhas de um mesmo tamanho adotam estratégias distintas em função das
condições enfrentadas, sugerem que, pelo menos em uma fase inicial dos conflitos, tais espécies
seriam capazes de avaliar seus oponentes. Um maior número de estudos é necessário para que se
possa definir as condições e grupos nos quais a avaliação durante as lutas evoluiu e, possivelmente,
determinar as funções específicas dos comportamentos empregados durante lutas entre aranhas.
Em geral, quanto maior a competição e limitação de recursos no ambiente, tais como presas
e espaço para o estabelecimento de territórios, mais arriscados e custosos tendem a ser os conflitos
por sua aquisição e defesa. Isto foi o que verificaram Hodge & Uetz (1995) comparando o
lutas pela posse de teias, fêmeas provenientes de regiões de deserto do México, um ambiente
supostamente mais pobre e de condições climáticas mais severas, mostraram uma maior tendência a
adotar comportamentos mais agressivos e de maior duração do que fêmeas da espécie proveniente
de regiões tropicais deste mesmo país. Padrão similar pôde ser observado em lutas por teias entre
191
México e de uma mata ciliar em um conjunto de montanhas do sudeste do Arizona (Riechert 1979,
1986). Enquanto no primeiro habitat as temperaturas são extremas e apenas cerca de 12% do espaço
disponível pode garantir às aranhas uma quantidade de presas suficiente para a sobrevivência e
reprodução, no segundo as temperaturas são mais amenas e constantes e cerca de 90% do espaço
disponível é adequado para a ocupação (Riechert & Tracy 1975). De fato, dadas as pressões
competitivas distintas nos dois ambientes, as lutas entre as aranhas habitantes do campo rupestre
comportamento agressivo. Entre aranhas, estudos como os mencionados acima parecem ter
exibido pelas populações estudadas. Essa observação é condizente com a expectativa de que em
condições onde os recursos são abundantes os custos advindos da competição pelo acesso exclusivo
a tais bens passam a ser superiores a seus potenciais benefícios (veja também Brown 1964). O
mesmo padrão também parece ser observado na forma plástica através da qual as aranhas
respondem a variações na quantidade de presas obtidas. De uma forma geral, quanto mais
pronunciado o estado de privação alimentar de um indivíduo, mais agressivo e menos tolerante este
se torna em relação a seus co-específicos. Uma observação neste sentido é a de que o número de
interações agressivas e a taxa de canibalismo entre indivíduos jovens e adultos geralmente é maior
naquelas populações onde a abundância de presas é menor (Rypstra 1983, 1986a). Além disso, entre
as espécies que tem territórios bem definidos - como é o caso de Nuctenea sclopetaria (Araneidae)
(Uetz et al. 1982) e de Nephila clavipes (Tetragnathidae) (Rypstra 1985) – as distâncias mínimas
entre territórios vizinhos tendem a ser significativamente menores para as populações que habitam
áreas nas quais a densidade de presas é maior. Em alguns casos, espécies de aranhas solitárias
192
passam a viver de forma gregária face a uma superabundância de presas (Rypstra 1986a, 1989, Uetz
et al. 1982). Este é o caso por exemplo de Achaearanea tepidariorium (Theridiidae), que em
ambientes onde a disponibilidade de insetos é alta podem agregar-se a ponto de construírem teias
interconectadas, as quais serão utilizadas por vários indivíduos para deslocarem-se de um lugar a
abundância de insetos favorece um maior grau de tolerância entre aranhas, em condições estáveis e
De fato, embora o comportamento social entre as aranhas seja raro (cerca de 0,1% das espécies,
Hodge & Uetz 1995), as espécies de sociabilidade permanente restringem-se aos trópicos (Shear
1970), onde a abundância de insetos é maior. Assim, embora outros fatores estejam envolvidos na
evolução da sociabilidade em aranhas (para uma discussão mais detalhada, veja Avilés 1997 e o
Capítulo 10 deste livro), tais evidências indicam que, através da diminuição da intolerância à
figure entre as condições necessárias para a manutenção de colônias estáveis por muitas gerações.
Conclusões e perspectivas
Neste capítulo vimos que as duas formas mais comuns de interação intra-específica entre
aranhas envolvendo agressão são as disputas entre fêmeas decorrentes da competição por espaço e
as disputas entre machos pelo acesso às fêmeas. Entre as fêmeas, as disputas geralmente envolvem
construção da teia. Já no caso dos machos, os conflitos ocorrem principalmente após a maturidade
sexual, período em que iniciam a busca por fêmeas receptivas para o acasalamento.
Nas três últimas décadas, nossa compreensão sobre as interações intra-específicas entre
aranhas e seus conflitos pelo acesso a recursos vitais progrediu de forma significativa. Com a
193
utilização da teoria dos jogos na análise destes conflitos testemunhamos uma maior ênfase na
compreensão dos aspectos funcionais associados às disputas através da investigação de seus custos
e benefícios para o sucesso reprodutivo dos indivíduos envolvidos. Além disso, a maior atenção aos
melhor entendimento dos sistemas de comunicação e estratégias utilizadas pelas aranhas durante
tais interações. Tais modelos também nos permitiram entender, por exemplo, a influência de
maioria das espécies de aranhas estudadas, constatou-se assim que, tanto no caso de fêmeas como
de machos, o tamanho corpóreo tem influência fundamental na determinação do resultado das lutas.
Sob uma perspectiva mais ampla, o estudo comparativo dos comportamentos associados às
Muitas questões ainda permanecem, no entanto, abertas a investigação. Por exemplo, apesar
das estratégias comportamentais utilizadas nos conflitos terem sido analisadas de forma
território alheio ainda é incompleto – principalmente naqueles casos em que as disputas são
iniciadas por indivíduos que já possuem territórios. Por motivos de praticidade, a maioria dos
estudos sobre o tema utilizaram-se de disputas induzidas (nas quais duas aranhas são dispostas de
forma a interagir), prevenindo assim uma compreensão mais abrangente sobre as condições
responsáveis pela decisão de se iniciar um conflito. Sob este mesmo enfoque, a investigação da
194
território e (ii) por outros fatores, tais como expansão, deslocamento ou simples manutenção dos
diversas populações, juntamente com o estudo paralelo de suas respectivas variabilidades genéticas.
Dada a ocorrência de várias espécies em habitats diversos, tais estudos poderiam permitir uma
melhor compreensão das respostas evolutivas às diversas condições enfrentadas por estes
geral.
Agradecimentos
sugestões, aos editores – M.O.Gonzaga, A.J.Santos e H.F.Japyassú – pelo convite para elaboração
deste capítulo e sugestões e a Robert Jackson, Susan Riechert, John Prenter e Andrew Bridge, John
Prenter e Robert Elwood, Gary Dobson e Wladimir Alonso pela concessão das fotos e desenhos.
195
Quadro 8.1. Teoria dos jogos
Intrigado pela observação de que a maioria das lutas entre machos de uma mesma espécie
um dos machos, George Price, químico e jornalista, escreveu um artigo no qual utilizava-se de uma
teoria, até então aplicada apenas a problemas econômicos, para compreender a evolução dos
conflitos entre os animais. Devido à sua extensão, o trabalho – submetido à revista Nature em 1968
– foi aceito com a condição de que fosse reduzido. Praticamente três anos se passaram sem que
Price reenviasse o manuscrito, até que em 1971 um dos revisores – o conceituado biólogo evolutivo
John Maynard-Smith – contatou-o em razão do interesse que o trabalho havia lhe despertado. O
fruto deste contato foi a publicação, dois anos depois, do clássico “A lógica dos conflitos animais”
por Maynard-Smith & Price (1973), que estabelece as bases da teoria dos jogos em contextos
biológicos.
próprio comportamento humano em questões econômicas (von Neumann & Morgenstern 1953), o
uso da teoria dos jogos permitiu a análise e compreensão dos conflitos animais em termos dos
custos e benefícios envolvidos nas disputas, bem como aqueles associados ao emprego de
estratégias específicas. Assim, por exemplo, se uma aranha evita o contato físico com sua oponente
durante um conflito, ou se decide desistir da luta rapidamente, esta o faria porque tais decisões
seriam, de acordo com a teoria, as que proporcionam o maior benefício (ou menor custo) líquido
dentro do conjunto de estratégias ou ações disponíveis. Além disso, uma de suas principais
características advém do pressuposto de que o sucesso de uma determinada estratégia irá depender
da presença e freqüência de estratégias alternativas adotadas por outros “jogadores”. Fazendo uma
analogia, bastaria pensar que um bom jogador de baralho não planejaria suas jogadas sem antes
pensar nas jogadas potenciais de seus adversários. A mesma lógica é utilizada no contexto biológico
e evolutivo. Neste caso, a teoria dos jogos considera a evolução de determinadas estratégias
196
comportamentais ou fenótipos quando o sucesso destes depende dos fenótipos ou estratégias
Imagine assim uma situação hipotética na qual existem duas estratégias a serem adotadas
por aranhas durante encontros agonísticos: Gavião e Pomba (nomes hipotéticos utilizados na
literatura e que em nada se relacionam aos animais gavião e pomba). Enquanto a primeira seria
disputa até que a posse do recurso seja definida, a segunda seria caracterizada pelo emprego apenas
de sinalizações de ameaça e pelo abandono da luta quando confrontada com a estratégia anterior,
nunca progredindo a níveis perigosos. Neste “jogo”, se a população inicial de aranhas fosse
composta exclusivamente por fêmeas que adotam a estratégia Pomba, uma fêmea que empregasse a
estratégia Gavião inicialmente usufruiria de grande sucesso em relação às demais (pois Gavião
sempre ganha de Pomba). Como conseqüência, em poucas gerações tal estratégia difundiria-se pela
população ou, como costuma-se dizer, tal população seria “invadida” pela estratégia Gavião. É fácil
visualizar, entretanto, que em função de seu sucesso inicial, a partir de certo momento as fêmeas do
Gavião. Dados os altos custos envolvidos nas lutas decorrentes de tais encontros (alta probabilidade
de ocorrência de lesões, gasto energético associado a uma luta física), a partir deste momento
poderia ser mais vantajoso adotar a estratégia Pomba. Apesar de sempre perder para Gavião, a
adoção de Pomba envolveria custos significativamente mais baixos para a aranha durante as lutas e,
desta forma, um benefício líquido maior, o que consequentemente levaria à sua difusão na
população. Portanto, a mensagem aqui é a de que, mais do que suas propriedades intrínsecas, o que
definirá o sucesso ou fracasso de uma determinada estratégia a longo prazo será fundamentalmente
a freqüência com que estratégias alternativas são adotadas por outros indivíduos na população. Em
outras palavras, não importa qual estratégia leva à vitória (vimos por exemplo que Gavião sempre
leva à vitória se confrontada com Pomba), mas sim qual estratégia é capaz de resistir à invasão por
estratégias alternativas. No presente caso, Gavião não seria vantajosa (ou “evolutivamente estável”,
197
segundo Maynard-Smith 1974) numa população constituída primordialmente por aranhas Gavião.
Pelo mesmo motivo, Pomba também não seria evolutivamente estável em uma população
constituída principalmente por aranhas do tipo Pomba. Claramente, a melhor estratégia não seria
portanto nem Gavião, nem Pomba se adotadas de forma isolada, mas uma proporção estável de
198
9
coexistência gregária (Avilés 1997, Buskirk 1981, D'Andrea 1987). Na maioria das espécies,
interações intraespecíficas não agressivas estão restritas ao período de receptividade sexual (entre
parceiros), aos primeiros estágios de desenvolvimento (entre indivíduos imaturos de uma mesma
ninhada) (Burgess & Uetz 1982) e à fase de cuidado parental (entre fêmeas e seus filhotes) (Higashi
& Rovner 1975, Wagner 1995). Em quaisquer outras situações, encontros de coespecíficos
geralmente envolvem disputas por espaço, alimento, posição hierárquica ou fêmeas (Riechert 1982).
Apesar disto, algumas espécies podem formar agregações, temporárias ou estáveis por longos
do período de cuidado maternal e a formação de colônias, que podem ser mantidas até que as
aranhas completem a maturação sexual ou até mesmo por várias gerações. A vida nessas colônias
inclui comportamentos cooperativos como a captura coletiva de presas (algumas com tamanho
corporal muito superior ao tamanho máximo capturado por indivíduos solitários) e cuidados com a
prole. Neste capítulo serão apresentadas e discutidas as principais características dessas agregações
Na maioria das espécies de aranhas a dispersão ocorre pouco tempo após os filhotes
abandonarem a ooteca. Cada indivíduo permanece isolado de seus coespecíficos durante quase toda
199
a vida juvenil e adulta, voltando a ocorrer uma aproximação apenas no período de acasalamento. A
distribuição espacial desses indivíduos solitários pelo ambiente depende de uma série de fatores,
(Riechert 1976, 1982, Morse 1990, Souza & Módena 2004, Romero & Vasconcellos-Neto 2004c,
2005a). Cada aranha geralmente defende um território que abrange sua teia de captura e, algumas
vezes, uma área ainda maior (Riechert 1982). A extensão desse território individual, assim como as
reações demonstradas pelas aranhas frente à aproximação de coespecíficos variam entre espécies e
mesmo entre populações de uma mesma espécie. Riechert (1978b, 1982), por exemplo, demonstrou
que os limites do território defendido por indivíduos de Agelenopsis aperta (Agelenidae) dependem
em habitats com grande abundância de presas. Hodge & Uetz (1995) compararam a intensidade de
Araneidae) que vivem em condições distintas de disponibilidade de presas (região tropical rica em
alimento e ambiente desértico). Também neste caso, foi observada uma relação positiva entre a
agrupada no ambiente, conflitos por posições privilegiadas são comuns em um grande número de
espécies (veja capítulo 8 deste livro). Em algumas, entretanto, ocorre a formação de agregados de
teias nos locais mais favoráveis. Nestes casos as teias podem ficar muito próximas ou mesmo
apresentar conexões entre os fios de sustentação. Cada aranha, entretanto, permanece defendendo
um espaço individual, correspondente à área de sua teia de captura e de seu refúgio (Burgess &
Uetz 1982). Agregações deste tipo já foram descritas para várias espécies que normalmente
constróem teias isoladas quando os recursos não estão concentrados (veja LeBorgne & Pasquet
1987a,b, Pasquet et al. 1994, Schoener & Toft 1983a, Uetz & Hodge 1990, Tab. 9.1). É o caso, por
200
exemplo, de Nephila clavipes (Tetragnathidae), espécie na qual a manifestação de comportamentos
1985). Embora exista pouca ou nenhuma interação direta entre os indivíduos nestes grupos, os
agregados podem conferir vantagens em relação às taxas de interceptação de presas (Uetz & Hieber
1997), defesa contra predadores e parasitóides (Uetz & Hieber 1994), redução do investimento na
locais inacessíveis a aranhas que constróem teias isoladas, como clareiras e grandes espaços entre
Para que ocorra a formação de agregados é fundamental que exista o reconhecimento entre
coespecíficos, evitando, assim, que estes sejam confundidos com presas ou com indivíduos de
emissão e recepção de sinais vibratórios e químicos (Burgess & Uetz 1982, Nentwig & Heimer
1987, veja também exemplos citados no capítulo 5 deste livro). Como a propagação dos sinais
vibratórios é muito mais eficiente em teias que no solo ou na vegetação, a construção dessas
constituir um meio de transmissão de sinais, as teias mantêm a coesão do grupo e, como requerem
um grande investimento energético, promovem a permanência dos indivíduos que contribuíram para
sua construção (Avilés 1997, D'Andrea 1987, Riechert 1985). Estes fatores podem explicar porque a
formação de agregados e outros tipos de estruturas sociais mais complexas é muito mais freqüente
em espécies que constróem teias de captura. Em alguns casos, entretanto, vários indivíduos de
espécies cursoriais podem ser encontrados em locais com condições estruturais e/ou
microclimáticas favoráveis. Isso ocorre, por exemplo, com o salticídeo Psecas chapoda em
bromélias da espécie Bromelia balansae (Romero & Vasconcellos-Neto 2005a, c). Outras exceções
são as espécies australianas Delena cancerides (Sparassidae), cujas colônias são formadas sob
troncos de árvores mortas (Rowell & Avilés 1995), Diaea socialis, Diaea megagyna e Diaea
201
ergandros (Thomisidae), que utilizam teia na construção de um ninho coletivo, mas não para a
Pouco mais de 30 das cerca de 38.800 espécies de aranhas conhecidas são encontradas
predominantemente em agregações de teias individuais (veja Tab. 9.1). Embora possam constituir
unidades duradouras, as colônias de espécies territoriais geralmente são abertas à entrada e saída de
indivíduos (Whitehouse & Lubin 2005). São constituídas por várias teias fixadas no mesmo
complexo de fios de suporte, que pode ser construído por membros do próprio grupo (como
acontece com o araneídeo Parawixia bistriata) ou fazer parte da teia de outra espécie (veja Alves-
Costa & Gonzaga 2001, Fig. 9.1). No caso de P. bistriata, as colônias geralmente são formadas por
indivíduos imaturos provenientes da mesma ninhada. Apesar disso, indivíduos não aparentados
também podem compartilhar a mesma colônia, o que acontece quando ocorrem fusões de grupos
vizinhos. As aranhas permanecem unidas durante todo o dia em um ninho coletivo, saindo ao
entardecer para iniciar a construção dos fios suporte e das teias individuais. Após a maturação
sexual, ocorre a dispersão e o início de um período de vida solitária (Sandoval 1987, Fowler &
aranhas podem fixar suas teias nos fios de sustentação das teias de outras espécies, como
(Lycosidae) (veja Alves-Costa & Gonzaga 2001, Rypstra & Binford 1995).
Assim como nas espécies que apenas eventualmente formam agregados, interações
cooperativas não são comuns nos grupos territoriais-comunais. A maioria das espécies que forma
orbiculares (veja Tab. 9.1). A arquitetura bidimensional desse tipo de teia dificulta a construção e
colônias de aranhas orbitelas é rara, tendo sido observada apenas em Parawixia bistriata (Fowler &
Diehl 1978, Fowler & Gobbi 1988, Sandoval 1987) (Fig.9.2) e em algumas poucas espécies do
202
gênero Philoponella (Uloboridae) (Binford & Rypstra 1992, Breitwisch 1989, Masumoto 1998).
Masumoto (1998), por exemplo, observou que apenas cerca de 10% das presas interceptadas na
periferia de teias orbiculares de colônias de Philoponella raffrayi são capturadas por duplas de
presas grandes, com tamanho corporal maior que a metade do tamanho das aranhas.
O comportamento de captura coletivo é muito mais comum em espécies que não mantém
territórios individuais. Esses grupos, que geralmente constróem ninhos coletivos compostos por um
período de tolerância entre filhotes e de permanência na teia (ou colônia) materna. Esse período
varia muito entre espécies, podendo estender-se desde o tempo correspondente a poucas mudanças
de estágios de desenvolvimento até toda a vida. No amaurobiídeo Coelotes terrestris, por exemplo,
os filhotes permanecem em contato com sua mãe por cerca de um a dois meses após deixarem a
ooteca. Durante esse tempo, a mãe captura presas em sua teia e as transporta até tubo de seda onde
os filhotes mantêm-se refugiados. Com o contínuo crescimento dos filhotes, a mãe passa a aumentar
consumo) das presas que captura. Essa alteração comportamental permite às fêmeas suprir os
crescentes requerimentos nutricionais de seus filhotes por um certo tempo, mas não
indefinidamente. Após esse tempo, os filhotes deixam a teia materna e constróem suas próprias teias
individuais de captura (Bessekon et al. 1992, Gundermann et al. 1988, Roland et al. 1996). Já em
várias espécies do gênero Anelosimus (e.g. A. jabaquara – Marques et al. 1998, Gonzaga &
maturação sexual ou mesmo por toda sua vida. Durante seu desenvolvimento, contribuem para o
203
crescimento de sua teia natal e cooperam na captura de presas (Fig .9.3). Nestes casos, não existe o
Vários autores (e.g. D’Andrea 1987, Avilés 1997) dividem as espécies não-territoriais em
duas categorias, definidas de acordo com o tempo de permanência na teia materna: (a) espécies não-
grupos é que, no primeiro, os indivíduos deixam suas colônias no período reprodutivo, dispersando-
se para depositar ootecas em teias individuais. Já nas espécies sociais-permanentes, a maioria dos
indivíduos acasala-se e deposita ootecas ainda na colônia materna. Com o estudo de padrões de
cooperativas em categorias que consideram a periodicidade da vida colonial torna-se muito difícil.
Furey (1998), por exemplo, apresentou dados sobre Anelosimus studiosus (Theridiidae), mostrando
que alguns ninhos permaneceram ativos durante mais de uma geração. Isto indica que algumas
fêmeas desta espécie, considerada social-periódica por D'Andrea (1987), reproduzem-se em suas
colônias natais na população estudada por Furey. O mesmo ocorre com Anelosimus jabaquara, cuja
manutenção das colônias (que podem permanecer estáveis por vários anos) ocorre através da
permanência de fêmeas pequenas, que provavelmente teriam menor sucesso na fundação solitária
de novas teias. Quando atingem um certo tamanho corporal as fêmeas adultas e subadultas
emigram, originando novas colônias com sua prole. Isso indica que a disponibilidade de presas e a
distribuição de recursos entre os membros do grupo podem influenciar a duração das colônias nesta
exemplo, ocorre a captura coletiva de presas (que pode envolver seqüências coordenadas de
comportamentos - veja Vakanas & Krafft 2001), sobreposição de gerações na mesma colônia,
trabalho relacionada ao tamanho e status nutricional dos indivíduos (Brach 1975, Christenson 1984,
204
D'Andrea 1987, Ebert 1998, Rypstra 1993, Souza 1995, Vollrath & Rodhe-Arndt 1983). As
colônias desta espécie podem ser mantidas por vários anos e chegam a abrigar milhares de
indivíduos. Assim como em outras espécies cooperativas em que a maioria dos indivíduos não
abandona a colônia materna para reprodução, existe um forte desvio da razão sexual para fêmeas e
nem todas chegam à maturidade sexual em condições nutricionais para produzir ovos (Vollrath &
Rohde-Arndt 1983, Rypstra 1993). Baseado nessas características, Vollrath (1986) sugeriu que A.
eximius poderia ser considerada uma espécie eussocial (assim como formigas e cupins). Avilés
(1997), entretanto, defende que este termo seja utilizado apenas em casos onde a esterilidade ou
subfertilidade tenha sido selecionada como um caráter adaptativo, e não resultado de competição
por alimento, como acontece em A. eximius. Mas como poderia ser explicado o desvio na razão
De acordo com Fisher (1930) um desvio da razão sexual em uma população com
investimento parental semelhante para os dois sexos promove maior sucesso reprodutivo ao sexo
mais raro, já que este está sujeito a menor competição por parceiros. Assim, um pai ou uma mãe
que produzam filhotes com maior proporção do sexo raro terão, em média, mais netos. Nesta
situação, genótipos que apresentam uma tendência à produção do sexo menos abundante são
Algumas aranhas sociais, entretanto, apresentam grande desvio na razão sexual, ocorrendo
um grande predomínio de fêmeas (Avilés 1986, 1993a, 1997, Avilés & Madison 1991, Hurst &
Vollrath 1992, Vollrath 1986). Essa violação do princípio de Fisher não pode ser explicada por
diferenças no investimento parental entre os sexos (já que machos e fêmeas jovens apresentam
tamanhos corporais similares), ou por diferenças no tempo de maturação e/ou mortalidade dos dois
205
Hamilton (1967) observou o mesmo desvio da razão sexual em populações de himenópteros
divididas em pequenos grupos reprodutivos isolados. Nestes casos as cópulas ocorrem entre irmãos
gerados por uma ou poucas fêmeas fundadoras e, segundo Hamilton, a tendência ao predomínio de
fêmeas poderia constituir uma estratégia para minimizar a competição entre os machos por cópulas
com suas irmãs. Já Wilson & Cowell (1981) sugeriram que este padrão em grupos reprodutivos
isolados pode ser explicado pela contribuição diferencial de grupos geneticamente distintos para o
conjunto total de genes da população. Ou seja, novos grupos contendo uma maior freqüência de
contribuiriam com a maior proporção de indivíduos emigrantes para fundação de novos grupos.
dispersão de Anelosimus eximius, sugeriu que a seleção de grupo (demes) pode ser a chave para o
desequilíbrio entre sexos em colônias de aranhas. Em A. eximius apenas grandes colônias originam
dependente do número de indivíduos agregados. Assim, haveria uma pressão seletiva favorecendo
características herdáveis que promovessem um crescimento rápido do grupo, evitando sua extinção
originando novos grupos com a mesma tendência. Dentro do grupo, entretanto, o princípio de
Fisher continuaria direcionando a razão sexual ao equilíbrio e a razão sexual final seria um balanço
Espécies cleptoparasitas
prolongado e tolerância entre irmãos (Whitehouse 1986, Whitehouse & Jackson 1998, Whitehouse
et al. 2002, Agnarsson 2002, 2004). Permanecer na teia materna implica em compartilhá-la com
outros indivíduos, no caso coespecíficos provenientes da mesma ninhada e/ou da ninhada de outras
206
fêmeas que depositaram suas ootecas na mesma teia. Da mesma forma, espécies cleptoparasitas
também compartilham as teias com outras aranhas (suas hospedeiras) e, freqüentemente, com outros
família Theridiidae. Nesta filogenia, a subfamília Argyrodinae (onde está a maioria das espécies
cleptoparasitas conhecidas) aparece como grupo irmão de um clado que contém todas as espécies
incluídas na análise dificulte uma conclusão mais segura, Agnarsson sugere que o cleptoparasitismo
e o cuidado maternal (que daria origem aos grupos cooperativos) teriam evoluído a partir da
aranhas está intimamente ligado a um longo período de cuidado maternal e à tolerância entre
filhotes.
O cuidado maternal em aranhas varia desde apenas o envolvimento dos ovos em camadas
de seda até a proteção e alimentação dos filhotes durante os primeiros estágios de desenvolvimento.
Geralmente as fêmeas não têm nenhum contato com seus filhotes. Em algumas espécies, entretanto,
benefícios para os filhotes incluem: proteção contra inimigos naturais (Evans 1998a, Gundermann
et al. 1997); aumento da diponibilidade de presas, uma vez que as fêmeas adultas são capazes de
capturar presas com tamanho corporal superior ao máximo possível aos filhotes (Evans 1998a);
oferta de nutrientes depositados em ovos tróficos (Gundermann et al. 1991, Kim & Roland 2000);
obtenção de presas previamente manipuladas e/ou digeridas (Gundermann et al. 1988); e mesmo o
consumo dos nutrientes armazenados no corpo da mãe (Evans et al. 1995, Kim 2000).
207
O fornecimento de alimento pela mãe pode promover uma maior tolerância e reduzir o
canibalismo entre irmãos, tornando possível sua permanência na teia materna durante um período
mais longo. Esta relação entre a oferta de alimento e a dispersão dos filhotes já foi investigada
canibalismo em Theridium pictum (Theridiidae). Nesta mesma espécie, grupos de filhotes órfãos
apresentaram maior agressividade intraespecífica (Ruttan 1991). Kraft et al. (1986) observaram o
mesmo padrão para Coelotes terrestris (Agelenidae). Com o oferecimento de presas em abundância,
ninhadas de C. terrestris mantidas em laboratório podem, inclusive, ser mantidas com sucesso até a
sustentada pelo fato de que a freqüência de espécies com comportamentos cooperativos é maior em
A seguir serão apresentados alguns exemplos dos principais tipos de cuidado maternal
encontrados em aranhas.
Proteção
Todas as aranhas envolvem seus ovos com fios de teia, formando um invólucro que ajuda a
mantê-los unidos e, na maioria dos casos, é capaz de manter condições adequadas de umidade e
temperatura. Além disso, camadas compactas de seda podem constituir barreiras mecânicas contra
parasitas (Foelix 1996). Muitas espécies, no entanto, vão além do fornecimento de um invólucro. As
ootecas podem ser transportadas até a eclosão dos filhotes e mesmo ativamente protegidas contra
predadores (incluindo machos canibais - veja Schneider & Lubin 1997a) e parasitóides (veja Horel
& Gundermann 1992, Li et al. 1999, Vannini et al. 1986) (Fig. 9.4). Em vários casos o cuidado é
208
estendido para o período após a eclosão. Em aranhas da família Lycosidae, por exemplo, os filhotes
sobem no corpo da mãe logo após deixarem a ooteca e são transportados enquanto permanecem
segurando seus pêlos abdominais (Foelix 1996, Hawkeswood 2003). As fêmeas de Argyrodes
qualquer membro da colônia que se aproxime (Whitehouse & Jackson 1998). Reações agressivas
similares foram observadas por Marques et al. (1998) para Anelosimus jabaquara.
predadores, muitas espécies fornecem também ninhos construídos com seda e, algumas vezes,
folhas e detritos (veja Downes 1994, Evans 1998a, Marques et al. 1998) (Fig. 9.5). Esses ninhos
podem fornecer proteção mecânica contra a aproximação de predadores e parasitóides (Seibt &
Wickler 1990), embora, em alguns casos, possam também abrigar inimigos naturais (Gonzaga &
Fornecimento de presas
raro em aranhas (Kim & Roland 2000). Apesar disso, em algumas espécies as fêmeas oferecem
presas capturadas e mesmo pré-digeridas à sua prole (Bessekon et al. 1992, Gundermann et al.
1988) (Fig. 9.6). A regurgitação de alimento para os filhotes pôde ser comprovada em Theridion
com isótopos radioativos para as fêmeas e posterior análise da radioatividade nos filhotes
(Kullmann 1972b).
filhotes não se restringem apenas à obtenção da biomassa das presas capturas pela mãe. Como o
conteúdo protéico liberado em forma de enzimas digestivas é muito alto, podendo representar até
3,5% das proteínas do corpo das aranhas (Riechert & Harp 1987), os filhotes reduzem o gasto
209
energético envolvido na digestão e ingerem proteínas maternas. Além disso são beneficiados pela
Kullmann (1972b) sugere que a trofalaxia pode representar um passo essencial na evolução
de cuidado maternal prolongado e socialidade em pelo menos duas famílias de aranhas (Eresidae e
Theridiidae). Lubin (1982), entretanto, observou que o cuidado maternal com regurgitação de
alimento não ocorre em Achaearanea wau (Theridiidae), e provavelmente está ausente também em
A. mundula e A. kaindi. Em A. wau, que forma grandes colônias em florestas da Nova Guiné, os
filhotes alimentam-se de presas capturadas pela mãe, mas não recebem alimento pré-digerido.
Assim, o desenvolvimento de grandes sociedades estáveis por um longo período não está
De acordo com Crespi (1992), ovos tróficos podem ser definidos como: "estruturas ou
fluidos derivados dos ovários, homólogos aos ovos férteis, que não podem se desenvolver em prole
viável, sendo normalmente ingeridos". O fornecimento dessas estruturas para os filhotes após a
eclosão também não é muito comum em aranhas, mas existem alguns casos bem documentados em
diferentes famílias (veja Evans et al. 1995, Gundermann et al. 1991, Kim & Roland 2000). Em
Amaurobius ferox (Amaurobiidae), por exemplo, as fêmeas produzem e depositam uma massa de
ovos poucos dias após a eclosão dos filhotes, que a consomem rapidamente. A deposição dos ovos é
precedida por uma série de movimentos coordenados da mãe e dos filhotes, sugerindo interações
que envolvem solicitação e estimulação (Kim & Roland 2000). Estes autores sugerem que a oferta
desse recurso pode ser importante para diminuição do canibalismo entre os filhotes (veja também
de peso. Mostram ainda que o fornecimento de ovos tróficos, juntamente com a matrifagia, assegura
um número maior de filhotes sobreviventes que a produção de uma segunda ninhada, sem cuidado
maternal.
210
Matrifagia
A matrifagia (consumo do corpo da mãe pelos filhotes) pode ser considerada como um caso
extremo de cuidado maternal, ocorrendo em pelo menos seis famílias de aranhas: Agelenidae,
apresenta dados que sugerem a ocorrência em uma sétima família, Salticidae). Este comportamento
pode representar um grande investimento parental, uma vez que a alimentação dos filhotes resulta
necessariamente na impossibilidade de futuros eventos reprodutivos da mãe (veja Kim et al. 2000,
Schneider & Lubin 1997b). Em alguns casos, entretanto, as fêmeas consumidas já não apresentam
condições fisiológicas propícias a uma nova oviposição. Eventos deste tipo são chamados
'gerontofágicos' e não podem ser considerados como investimento parental (sensu Trivers 1972) por
não comprometerem o sucesso reprodutivo futuro dos pais (Seibt & Wickler 1987).
exemplo. Gundermann et al. (1997) mantiveram grupos de filhotes de C. terrestris e suas mães em
quando o alimento era fornecido em abundância, mas sua restrição promoveu o consumo das mães
em 77% dos grupos. Em outras espécies, como a aranha social australiana Diaea ergandros e
Amaurobius ferox, os filhotes invariavelmente alimentam-se de suas mães (Evans et al. 1995, Kim
Diaea ergandros, uma das poucas espécies cooperativas que não constrói teias de captura,
armazena nutrientes em ovos tróficos que nunca são expelidos. Os filhotes começam o processo de
matrifagia sugando pequenas quantidades de hemolinfa das articulações das pernas da mãe, que
nunca reage às picadas. Isto induz à perda de peso e de mobilidade da mãe, que, presumivelmente,
começa a transformar os ovos tróficos em hemolinfa. Após algumas semanas o processo termina
com os filhotes consumindo todo o seu corpo. A utilização dos nutrientes armazenados no corpo da
211
mãe inibe o canibalismo entre filhotes, havendo uma correlação positiva entre o número de filhotes
sobreviventes e o peso perdido pela mãe durante a fase de consumo (Evans et al. 1995).
No entanto, o cuidado maternal nesta espécie não se restringe apenas à oferta dos nutrientes
presentes no corpo das fêmeas. Existe ainda uma correlação positiva entre o número de folhas de
eucalipto incluídas na composição dos ninhos e a taxa de sobrevivência dos filhotes. Essas folhas,
que conferem proteção aos filhotes recém-nascidos, são adicionadas apenas pelas fêmeas. Além
disso, os filhotes são incapazes de capturar presas grandes. Assim, os recursos disponíveis tornam-
se muito restritos na ausência da mãe, o que promove a dispersão dos filhotes para teias ainda
A ocorrência de migração entre teias nesta espécie poderia induzir situações nas quais o
cuidado maternal seria explorado por filhotes não aparentados com as fêmeas residentes. Evans
(1998b), entretanto, demonstrou que embora a sobrevivência dos filhotes adotados não seja
inferior, seu crescimento é menor em relação aos filhotes originalmente presentes na teia materna.
As fêmeas são capazes de reconhecer e alimentar preferencialmente seus próprios filhotes. Além
disso, em condições experimentais, a produção de ovos tróficos ocorreu apenas em fêmeas que
estavam na presença de sua própria prole. Esse reconhecimento entre a mãe e seus filhotes não é
comum em aranhas e pode ter evoluído como resultado de uma situação extrema envolvendo
matrifagia e uma alta probabilidade de invasão de teias por indivíduos não aparentados (Evans
1998b).
Alimento e socialidade
tróficos e/ou matrifagia e da muitas vezes bem sucedida manipulação do tempo de permanência de
distribuição geográfico das espécies de aranhas cooperativas nos fornece outros indícios de que
pode existir uma forte relação entre a disponibilidade de alimento e a tolerância a coespecíficos
212
nesse grupo. Com poucas exceções (veja Furey 1998, Powers & Avilés 2003), a distribuição das
espécies que apresentam estruturas sociais mais estáveis e complexas restringe-se às regiões
tropicais, ricas em presas (Avilés 1997). É necessário considerarmos, no entanto, que esta
ocorrência predominantemente tropical pode estar ligada a vários outros fatores, como a
distribuição de tamanho das presas mais freqüentes (Rypstra & Tirey 1990), pressões de predação e
competição (Avilés 1997), freqüência de chuvas e ausência de estações do ano bem definidas
(Riechert et al. 1986), ou simplesmente porque o número total de espécies de aranhas nos trópicos é
bem maior que nas regiões temperadas. Todos estes argumentos são discutidos por Avilés (1997).
Outra evidência, como já foi apresentado no início deste capítulo, é fornecida pela
quando em condições de alta disponibilidade de alimento (Rypstra 1989, Uetz 1996). Rypstra
(Theridiidae), uma espécie normalmente solitária, em um local rico em presas. As aranhas que
emigrar poucos dias após a instalação dos agregados artificiais. Neste trabalho também são
agregados. A biomassa por dia para cada aranha foi maior nos grupos e a variabilidade no sucesso
determinante das associações (Caraco et al. 1995, Uetz 1988, 1996). Uetz (1996) discute a
(veja Caraco 1981, Gillespie & Caraco 1987, Real & Caraco 1986). De acordo com o modelo de
sensibilidade ao risco proposto por Caraco (1981), a formação de agregados ocorreria quando a
213
por longos períodos. Por outro lado, em habitats onde a disponibilidade de alimento é menor ou
entretanto, não ocorrem com a mesma freqüência para todos os indivíduos. Tamanho, posição
hierárquica, sexo e participação nos esforços para imobilização da presa são alguns dos fatores
adultas com tamanho corporal relativamente grande geralmente não participam da captura das
Mesmo chegando mais tarde, essas aranhas conseguem uma grande parte da biomassa das presas,
transportando segmentos corporais para seus refúgios e/ou afastando outras aranhas menores de
seus sítios de alimentação. Por outro lado, as aranhas pequenas passam boa parte de seu tempo
patrulhando a teia em busca de insetos que possam ser capturados e consumidos sem o auxílio de
outras aranhas. Com isso, garantem o acesso a uma parte do alimento disponível e evitam a
É interessante notar que quando uma presa é interceptada em uma teia de Anelosimus,
inicialmente atraídos pelos seus movimentos. Após a imobilização, entretanto, várias aranhas
aproximam-se para tentar consumir parte dos recursos obtidos (Furey 1998, Gonzaga &
Vasconcellos-Neto 2002a, Souza 1995). Ward & Enders (1985) também observaram o mesmo
214
'pegadores' e aqueles que apenas consomem de 'intrusos'. Comportando-se como 'intrusos' as
os 'pegadores' podem ficar por mais tempo em contato com a presa e conseguir os melhores sítios
de alimentação sobre o seu corpo (Amir et al. 2000, Willey & Jackson 1993). Gonzaga &
positiva, mas fraca, entre o tempo gasto imobilizando os insetos e participando do consumo. Assim,
ao menos neste caso, o investimento na captura pode constituir um dos fatores determinantes da
quantidade de biomassa obtida por cada aranha, mas não é o único e, assim como ocorre em A.
Defesa e socialidade
encontro (efeito de diluição). Além disso, agregados e teias coloniais geralmente apresentam uma
estrutura de fios (e algumas vezes folhas, galhos e detritos) mais complexa que as teias individuais
(veja Tietjen 1986), o que pode constituir uma barreira física à aproximação do predador ou
denunciar sua presença, possibilitando a fuga das aranhas (Uetz & Hieber 1994).
O efeito de encontro ocorre porque a detecção das presas não aumenta proporcionalmente
com o tamanho do grupo. Uetz & Hieber (1994), por exemplo, não observaram ataques por vespas a
aranhas solitárias e pequenos grupos de Metepeira incrassata, enquanto grupos maiores eram
vítimas de ataques freqüentes. Embora a probabilidade de localização dos agregados fosse maior,
grandes agregados eram atacados em uma taxa menor que a esperada considerando apenas o
número de indivíduos. Essa inexistência de uma relação linear entre o tamanho do agregado e a
probabilidade de encontro pode ser uma conseqüência da aparência visual de grupos de teias com
215
diferentes tamanhos. A partir de um certo tamanho os grupos tornariam-se detectáveis pelos
predadores, mas sua conspicuidade não aumentaria proporcionalmente ao número de novas aranhas.
Uma vez localizado o grupo, a probabilidade de cada indivíduo ser predado decresce
conforme aumenta o tamanho da agregação. Neste caso, entretanto, o risco de predação depende da
posição ocupada pelo indivíduo. Posições centrais podem significar uma menor exposição, sendo
Philoponella vittata (Uloboridae) em teias de vários hospedeiros e mostraram que o centro dos
agregados é ocupado por aranhas grandes, enquanto indivíduos menores são deslocados para a
periferia. Rayor & Uetz (1990, 1993) demonstraram que, em grupos de M. incrassata, aranhas
situadas em posições periféricas são mais atacadas por vespas caçadoras. Embora as aranhas
menores (e mais jovens) sejam obrigadas a ocupar locais mais expostos, são beneficiadas pela
Mas a vida em grupo pode também trazer alguns problemas em relação à proteção contra
inimigos naturais. Henschel (1998) comparou a suceptibilidade à predação e ataque por fungos em
aranhas solitárias e grupos de Stegodyphus dumicola na Namíbia. Indivíduos solitários foram mais
vulneráveis ao ataque por formigas e aves, porém a probabilidade da colônia ser destruída por
fungos aumentou com seu tamanho e idade. Da mesma forma, Hieber & Uetz (1990) observaram
uma crescente taxa de parasitismo de ootecas de M. incrassata, pela mosca Arachnidomya lindae
(Sarcophagidae), com o aumento do tamanho dos agregados. O mesmo padrão, entretanto, não foi
encontrado para M. atascadero. Para esta espécie Hieber & Uetz (1990) encontraram uma grande
flutuação na taxa de parasitismo de ano para ano, não havendo relação com o número de indivíduos
no grupo. Para estes autores, grandes grupos em regiões tropicais estariam sempre mais sujeitos ao
216
Dispersão, endogamia e extinção de colônias
O estudo dos padrões e freqüência de eventos de dispersão pode ser fundamental para o
vezes adultos), que formam teias individuais e originam novas colônias a partir de sua prole
(Gonzaga & Vasconcellos-Neto 2001, Vollrath 1982); a fissão de grandes colônias em unidades
menores (Avilés 2000, Vollrath 1982); ou a emigração conjunta de vários membros do grupo
2001, Furey 1998) ou irregulares, determinados pela taxa de crescimento e número total de
estabelecimento da nova colônia. Vollrath (1982) observou que teias individuais de A. eximius (que
originariam novas colônias) apresentam uma alta probabilidade de extinção. Muitas fêmeas que
constróem essas teias isoladas morrem antes mesmo de produzirem uma ooteca. Já teias fundadas
significativamente maior. O mesmo padrão foi observado por Leborgne et al. (1994) comparando o
sucesso de grandes grupos (150 a 250 aranhas) e fêmeas isoladas desta mesma espécie.
É possível ainda que exista uma grande variação no sucesso de estabelecimento de teias
individuais dependendo do tamanho e status nutricional dos indivíduos. Gonzaga & Vasconcellos-
Neto (2001) demonstraram que todas as fêmeas grandes em colônias de A. jabaquara emigram
pouco antes ou durante o período reprodutivo, mas apenas algumas pequenas. Como as fêmeas
colônias recém-fundadas por estas aranhas pode implicar em uma maior probabilidade de sucesso.
As aranhas menores, que ficam nas colônias, produzem menos ovos, mas investem mais recursos
em cada um, garantindo filhotes que possivelmente serão competitivamente mais aptos à
217
Como já foi mencionado, entretanto, algumas espécies apresentam colônias que constituem
unidades fechadas, emitindo propágulos (indivíduos emigrantes ou partes da colônia que separam-
se da estrutura original) apenas quando já atingiram um grande número de indivíduos (Avilés 1986,
1993a, 1997). Estes grupos isolados possivelmente evoluem em condições em que a máxima
vantagem da vida social é atingida apenas após muitas gerações de crescimento da colônia (veja
Avilés & Tufiño 1998). Machos e fêmeas não deixam a colônia natal pouco antes de sua maturação
(com alta freqüência de indivíduos emigrantes) para estas sociedades fechadas, relativamente raras
(Avilés 1997). Existem evidências, entretanto, que mesmo em espécies com alta freqüência de
indivíduos aparentados (Avilés & Gelsey 1998). Assim, importância deste fator na viabilidade de
Conclusões
prolongamento do perído de cuidado maternal. No primeiro caso, existe fluxo de indivíduos entre os
grupos, cada aranha mantém um território individual e raramente ocorre a captura coletiva de
presas. O tempo de permanência desses agrupamentos varia de acordo com a espécie e com as
formação do agrupamento). No segundo caso, os grupos são formados por indivíduos aparentados.
tolerância entre juvenis que permaneceram nas teias de suas mães e de um longo período de cuidado
218
maternal (proteção, fornecimento de alimento através da captura de presas e trofalaxia, matrifagia e
Nosso conhecimento sobre a maioria das sociedades de aranhas, entretanto, é ainda muito
muitas outras ainda serão descobertas, sobretudo nos trópicos. Aspectos de grande relevância para
entendermos, por exemplo, por que sociedades estáveis são tão raras, a evolução de sistemas
abertos (com dispersão de indivíduos em estágio reprodutivo e fluxo de indivíduos entre grupos)
para sistemas fechados (onde a maioria dos indivíduos completa seu ciclo de vida na colônia
explorados. Entre esses aspectos estão as distâncias e freqüências de dispersão de machos e fêmeas
219
10
MARCELO O. GONZAGA
também por parasitas e parasitóides com diferentes graus de especificidade alimentar. A grande
diversidade de hábitos de vida e variação de tamanho corporal no grupo permitiram sua utilização
por um conjunto muito heterogêneo de inimigos naturais. Neste capítulo serão apresentados os
Nematóides
Esta última, entretanto, nunca foi encontrada em aranhas em condições naturais, ocorrendo
adulta, não foram capazes de se reproduzirem utilizando estes hospedeiros (Poinar & Thomas
1985). Isto pode indicar que aranhas realmente não são hospedeiros adequados a Rhabditida, mas é
possível também que a ausência de registros seja conseqüência de uma característica muito
220
particular de seu ciclo de vida. Representantes dos gêneros Neoplectana e Heterorhabditida
apresentam bactérias simbiontes do gênero Xenorhabdus nos intestinos das formas infectantes (de
terceiro estadio). Estas bactérias contaminam o hospedeiro logo após a entrada do parasita,
do hospedeiro morto. Esse curto intervalo entre a infecção e a morte torna a amostragem de aranhas
parasitadas por estes nematóides muito mais improvável que a de indivíduos contendo parasitas que
permanecem por um longo período com o hospedeiro vivo (Poinar 1987a), como é o caso dos
Mermithidae.
aranhas (Poinar 1987a, Poinar & Early 1990, Poinar 2000), opiliões (Poinar et al. 2000) e pseudo-
escorpiões (Poinar & Curcic 1992, 1994). Os Mermithidae apresentam basicamente dois tipos de
ciclo de vida. No primeiro, indireto, as fêmeas depositam seus ovos na água e os ovos são ingeridos
inseto adulto é capturado por uma aranha o nematóide juvenil, até então em estado de dormência,
torna-se ativo e continua seu desenvolvimento no corpo do novo hospedeiro (Poinar & Early 1990).
Neste caso torna-se necessário ao parasita que o hospedeiro final retorne ao ambiente aquático para
a oviposição, e existem indícios de que aranhas parasitadas por pelo menos uma espécie,
Aranimermis aptispicula, realmente tendem a migrar para locais com água (Poinar 1987a). No
segundo tipo de ciclo de vida, direto, os juvenis infectam o hospedeiro definitivo, crescem em seu
corpo e emergem ainda como formas juvenis, completando o ciclo (maturação, acasalamento e
Dípteros endoparasitas
Dípteros da família Acroceridae depositam seus ovos em uma variedade de substratos (solo,
galhos mortos, troncos de árvore, capim). As larvas eclodem de 3 a 6 semanas depois, iniciando sua
busca por uma aranha hospedeira. Quando a aranha é localizada, a larva escala o corpo da
221
hospedeira e, geralmente, posiciona-se na região anterodorsal do abdome, onde dificilmente pode
ser alcançada. Nesse local produz um pequeno corte e entra no corpo da hospedeira, aparentemente
meses, enquanto espécies parasitas de Mygalomorphae podem permanecer inativas no corpo das
As larvas maduras (de quarto estádio) representam o estágio ativo, que ocasiona a morte do
hospedeiro através do consumo de seus tecidos internos. Esse processo pode levar de 24 horas a
mais de uma semana, mas normalmente a morte do hospedeiro ocorre apenas nas últimas 12 horas
utilizado para a ecdise, pouco antes do início do período de atividade da larva. Esse abrigo é
utilizado pela larva para fixar-se e empupar. Cerca de 1 a 3 semanas depois emerge o adulto
teias, aquelas que permanecem mais próximas ao solo, visitam a vegetação constantemente e/ou
apresentam muitos fios conectados ao substrato (e.g. Dipluridae, Agelenidae, Amaurobiidae, alguns
et al. 1992, Disney & Evans 1979, Eason et al. 1967). Informações sobre a história de vida desses
predadores, entretanto, são escassas e estão restritas a poucos grupos, como o gênero Pseudogaurax
(Chloropidae).
222
A maioria das espécies de Pseudogaurax, cujas larvas alimentam-se de ovos de aranhas,
apresenta baixa especificidade em relação às suas presas. As aranhas atacadas com maior freqüência
pertencem às famílias Araneidae e Tetragnathidae (veja Barnes et al. 1992, Lockley & Young
signatus, uma das espécies mais comuns, foi descrita infestando ovos de Latrodectus mactans
(Theridiidae) na Califórnia, EUA. Os ovos (15 a 45) são depositados na superfície da ooteca e cerca
de cinco a seis dias depois as larvas rompem as camadas de seda que envolvem a massa de ovos.
Durante os oito ou nove dias seguintes as larvas consomem os ovos e empupam, ainda dentro da
ooteca. Os adultos emergem cerca de duas semanas depois e podem viver mais de 71 dias em
Ácaros
subordem Astigmata. Entre as espécies parasitas estão muitos Prostigmata das famílias
descrito como ocorrendo obrigatoriamente associado a aranhas (Welbourn & Young 1988) (Fig.
10.1).
Neurópteros
ootecas e alimentam-se dos ovos através de um tubo formado pela mandíbula e maxila modificadas.
Outras escalam as aranhas, permanecendo em seus corpos até a oviposição e início da construção da
ooteca, quando então posicionam-se junto à massa de ovos e são envoltos por seda. Dentre essas
últimas, a maioria utiliza o pedicelo das aranhas para fixação (embora algumas possam fixar-se nos
223
pulmões) (Redborg 1998) (Fig. 10.2). Após a fixação, as larvas mantêm-se através da ingestão de
hemolinfa, esperando até que os ovos estejam disponíveis (Redborg & Macleod 1983). Essas
espécies geralmente são incapazes de perfurar as ootecas, mas algumas, como Mantispa uhleri,
o corpo em posição vertical. É possível que os encontros sejam fortuitos, mas existem poucas
informações disponíveis sobre detalhes do mecanismo de busca das larvas (Redborg 1998). Sabe-se,
entretanto, que seguram-se em diferentes hospedeiros, abandonando-os quando verificam que são
Machos de aranhas também são hospedeiros inapropriados, uma vez que as larvas precisam
entrar em contato com os ovos depositados pelas fêmeas. Quando encontram machos, entretanto, as
larvas permanecem aderidas ao seu corpo esperando a oportunidade de transferência para uma
fêmea durante a cópula ou durante um evento de canibalismo (O'Brien & Redborg 1997). Scheffer
(1992), por exemplo, observou larvas de Climaciella brunnea entrando em atividade e movendo-se
de machos para fêmeas de Schizocosa ocreata e Schizocoza roverni (Lycosidae), mas nunca no
sentido oposto. Espécies que penetram diretamente nas ootecas, como Mantispa viridis, são atraídas
por fios de teia, mas não demonstram nenhuma reação à aproximação das aranhas (Redborg 1998).
larvas têm ainda que lidar com outros fatores que podem comprometer seu sucesso. Permanecer por
muito tempo sobre o corpo da aranha pode significar um grande risco de remoção e/ou predação.
Redborg (1982) observou que Mantispa uhleri pode minimizar esses riscos acelerando o processo
parasitadas atingiram a fase adulta com nove ou dez mudas, enquanto o grupo sem parasitas tornou-
se maduro com dez ou onze. Uma vez dentro das ootecas surge mais um problema. A eclosão dos
filhotes pode representar uma diminuição da disponibilidade de alimento e riscos de injúria para as
224
controle químico) o desenvolvimento dos ovos, garantindo a provisão de alimento durante todo o
Fungos
Samson 1987). Samson & Evans (1992) descrevem quatro espécies de Gibellula que atacam
aranhas da família Salticidae na América do Sul. Outra espécie deste mesmo gênero, G. pulchra
(Fig. 10.3), apresenta distribuição cosmopolita (veja Samson & Evans 1992, Strongman 1991,
Tzean et al. 1997) e é apontada por Samson & Evans (1992) como um importante fator de
mortalidade de aranhas em florestas tropicais úmidas. Gonzaga, Leiner & Santos (em prep.)
Intervales, Ribeirão Grande, SP. Cerca de 9% das fêmeas e 19% dos machos dessa espécie
encontrados em um transecto localizado às margens de um rio haviam sido infectados por fungos.
atacadas por fungos freqüentemente são encontradas em plataformas de seda similares àquelas
presentes nas teias durante as mudas. É possível que a construção dessa estrutura seja desencadeada
pela infecção, já que os espécimes observados eram adultos e as teias não continham sinais de
exúvias. Se isto de fato ocorre, deve haver um intervalo de pelo menos dois dias entre a infecção e a
morte das aranhas (Nentwig 1985b). Haupt (2000), entretanto, observou que, em infecções de
Latouchia sp. (Ctenizidae) pelo Hyphomycete Nomuraea atypicola, as hifas podem crescer por todo
o corpo das aranhas e formar uma longa haste com a produção de conidium em poucas horas.
A maioria das infecções por fungos inicia-se no abdome, parte menos espessa do
exoesqueleto das aranhas, envolvendo mecanismos de penetração física e enzimática. Uma vez
dentro do hospedeiro, inicia-se a produção de toxinas letais (Evans & Samson 1987).
225
Himenópteros
incluem espécies que utilizam ovos ou as próprias aranhas para alimentação de suas larvas. As
estratégias utilizadas são muito variadas. As larvas podem se desenvolver dentro da ooteca,
destruindo toda a massa de ovos, ou dentro de cada ovo individualmente. Aranhas jovens e adultas
podem ser capturadas para provisionar os ninhos antes da oviposição, permanecendo apenas
imobilizadas para constituir alimento fresco para as larvas. Mas, geralmente, cada espécie de vespa
limita-se a poucos grupos de presas ou hospedeiros, por restrições relacionadas ao habitat utilizado,
ao tamanho das aranhas e/ou a outras características morfológicas das presas disponíveis (como
presença de espinhos abdominais) (Austin 1985, Cloudsley-Thompson 1995, Fitton et al. 1987).
Scelionidae
como hospedeiros, alguns gêneros da subfamília Scelininae (Ceratobaeus, Idris, Baeus, entre
outros) consomem exclusivamente ovos de aranhas (Austin 1984, 1985). Austin (1984) descreve o
utilizam ovos de aranhas da família Clubionidae. Esses parasitóides entram nos abrigos construídos
pelas aranhas e introduzem seus longos ovipositores dentro dos ovos, atravessando as camadas de
seda da ooteca. Quando localizam alguma abertura, utilizam-na para obter acesso direto aos ovos.
Apesar disso, nem todos são alcançados e cerca de 30 a 40% deles (localizados no centro da ooteca)
Parasitóides dos gêneros Baeus, Idris e Hickmanella também depositam seus ovos dentro
dos ovos de aranhas. Ao contrário de Ceratobaeus, espécies do gênero Baeus possuem ovipositores
226
curtos e são morfologicamente adaptados para escavar e penetrar nas ootecas. Utilizam
principalmente ovos de aranhas das famílias Araneidae, Linyphiidae e Theridiidae (veja Van
Baarlen et al. 1994, Gonzaga 2004). Representantes do gênero Idris penetram em ootecas de várias
famílias, entre elas Theridiidae, Lycosidae, Salticidae e Uloboridae (Austin 1985, Fitton et al.
1987). Eason et al. (1967) acompanharam todo o processo de oviposição e desenvolvimento das
larvas de uma espécie de Idris, parasitóide de Pardosa lapidicina (Lycosidae). Essas aranhas
produzem cerca de 35 ovos por ooteca e, destes, uma média de 28 foram utilizados por Idris.
Aparentemente apenas ovos com menos de 72 horas de idade são atacados. O desenvolvimento leva
de 21 a 22 dias e os parasitóides parecem só sair da ooteca quando a aranha produz uma abertura
para liberar seus filhotes. Depois disso, podem viver de 10 a 13 dias em condições de laboratório.
Pteromalidae)
Esse grupo apresenta uma grande diversidade de hábitos alimentares. Algumas famílias de
Chalcidoidea são exclusivamente fitófagas (e.g. Agaonidae, cujas espécies estão associadas com
figos, e Tanaostigmatidae, que são galhadores). Outras, como Eurytomidae, apresentam gêneros
com espécies fitófagas e gêneros cujas espécies incluem tecidos animais em sua dieta. Os
dentro dos ovos das aranhas. Neste caso, cada larva consome apenas um ovo. (Austin 1985, LaSalle
predadoras. As larvas movimentam-se livremente dentro das ootecas, consumindo vários ovos. Na
família Eulophidae existem predadores de ovos e parasitóides destes predadores. Seis gêneros da
227
Tetrastichus) foram coletados em ootecas de aranhas. Os hospedeiros incluem espécies das famílias
Ichneumonidae
"... Parece-me existir sofrimento demais no mundo. Não posso persuadir-me de que um
intenção de alimentarem-se no interior dos corpos ainda vivos de lagartas...". Nesta sentença,
extraída de uma carta escrita à Asa Gray, em 1860, Charles Darwin expressa o quanto os hábitos
alimentares das larvas dessas vespas o incomodavam. Entretanto, as larvas de lepidópteros, cujo
sofrimento tanto angustiava Darwin, não são as únicas vítimas dos Ichneumonidae. Suas larvas
alimentam-se também de ovos (gêneros Clistopyga, Tromatobia, Zaglyptus, Gelis, Aclastus, entre
outros) e de aranhas jovens e adultas (tribo Polysphinctini da subfamília Pimplinae) (Fig. 10.4). Em
relação a estas últimas existe, inclusive, um registro fóssil de cerca de 20-40 milhões de anos
(Poinar 1987b).
uma picada entre o esterno e a coxa. Em seguida a vespa segura-se no dorso de seu abdome, move o
ovipositor durante cerca de 5 minutos (possivelmente para verificar se a aranha já está parasitada e
obter informações sobre seu tamanho) e deposita um único ovo na superfície do tegumento da
aranha. Depois de 15 minutos a aranha já está totalmente recuperada da ação do veneno. Durante a
primeira semana a larva cresce vagarosamente, mas após duas semanas o hospedeiro já foi
tamanho da aranha e, em alguns casos, a biomassa disponível não é suficiente. Apesar disto, fêmeas
com tamanhos intermediários apresentaram a maior freqüência de parasitismo, o que pode indicar
que os indivíduos maiores conseguem impedir a oviposição sobre seus corpos. Machos raramente
228
são parasitados, provavelmente por não representarem uma oferta de alimento suficiente para que as
larvas se desenvolvam.
manipulação do hospedeiro (Leucauge argyra, Araneidae – sub Plesiometa) por outra espécie do
crescimento da larva. Esta permanece alimentando-se de hemolinfa até pouco antes de sua terceira
muda. Na noite que precede a morte da aranha, a larva (de segundo estádio) induz a aranha a
construir de uma teia modificada, especialmente adequada à fixação do casulo que será construído
remoção das larvas permite que as aranhas retornem gradualmente à construção de teias normais.
Vespas caçadoras
provisionar seus ninhos. Em Sphecidae cada larva é alimentada com várias pequenas aranhas. Essa
estratégia permite o transporte das presas até o ninho, previamente construído. Além disso, a
captura e transporte são menores. Os Pompilidae capturam aranhas grandes, freqüentemente com
tamanho corporal superior ao seu próprio. Isso praticamente inviabiliza o transporte da presa por
longas distâncias e muitas espécies iniciam a construção do ninho somente após a captura (Coville
1987, Martins 1991a). Outras nem chegam a transportar as aranhas. Procuram-nas em seus refúgios
e, após imobilizá-las com seu veneno, depositam um ovo. As larvas consomem as aranhas e
empupam ainda dentro do refúgio construído por suas hospedeiras (O´Neil 2001). Algumas
provisionamento desempenhados por outras espécies da mesma família. Este é o caso, por exemplo,
de Evagetes mohave. Esta espécie procura os ninhos construídos por Anoplius apiculatus
229
autunnalis, cava até alcançar a presa previamente armazenada (um indivíduo de Arctosa littoralis,
Lycosidae), destrói e/ou alimenta-se do ovo previamente depositado por Anoplius e, finalmente,
deposita seu próprio ovo sobre o abdome da aranha (Evans et al. 1953). Dois outros gêneros,
outros Pompilidae enquanto estes ainda estão transportando suas presas. Quando surge uma
oportunidade, insere seu ovipositor nos pulmões foliáceos da aranha e deposita um ovo. Esse ovo
eclode rapidamente e a larva destrói o ovo depositado pela vespa que estava transportando a presa
Sphecidae
As subfamílias Sphecinae (gêneros Sceliphron e Chalybion) e Larrinae (Miscophus,
Pisonopsis, Pison e Trypoxylon) apresentam espécies que capturam aranhas para o provisionamento
de seus ninhos. São, em geral, solitárias e todas as espécies apresentam atividade diurna. Os ninhos
podem ser cavados no solo, construídos com barro (Fig. 10.5) ou modificados a partir de cavidades
pré-existentes. São compostos por várias células individualizadas, cada uma contendo um ovo e
aranhas em número suficiente para promover o desenvolvimento da larva até que esteja pronta para
empupar. Esse número depende da abundância relativa de aranhas com diferentes tamanhos e pode
variar de apenas 2 (M.O. Gonzaga, obs. pess.) a mais de 40 (Coville & Coville 1980). O ovo fica
aderido ao abdome de uma das aranhas e a eclosão ocorre de 1,5 a 3,5 dias após a oviposição. O
consumo de toda a biomassa contida na célula ocorre em poucos dias e as aranhas permanecem
vivas durante todo esse período, embora imobilizadas pelo veneno injetado pela vespa durante a
abundância relativa e o tamanho das aranhas (Coville 1987). No entanto, algumas espécies
exemplo, de Trypoxylon xanthandrum, que captura apenas aranhas da família Senoculidae (Coville
230
& Griswold 1983) e de T. politum, cujas presas restringem-se quase que somente a três gêneros da
família Araneidae (Neoscona, Araneus e Eustala) (Rehnberg 1987). Outras, como Trypoxylon
famílias, construtoras de diferentes tipos de teias e mesmo de hábitos cursoriais (Camilo &
Brescovit 1999a, b). Blackledge et al. (2003) realizaram uma compilação de todas as presas
capturadas por Sphecidae registradas em estudos publicados desde o início do século passado. A
grande maioria das presas (principalmente dos gêneros Trypoxylon e Sceliphron, que representam o
as aranhas que saltam de suas teias após perceberem sua aproximação. Já Chalybion caeruleum
pousa sobre a teia ou no substrato em que ela está fixada e usa suas pernas para puxar os fios,
provocando uma vibração que atrai as aranhas em sua direção. Ao aproximarem-se as aranhas são
capturadas ou perseguidas enquanto retornam ao centro da teia (Blackledge & Pickett 2000).
Pompilidae
Enquanto várias espécies de Sphecidae utilizam vários outros tipos de presas (veja Martins
1991b, Field 1992), os Pompilidae capturam exclusivamente aranhas para provisionar seus ninhos
(Evans 1953, Martins 1991b). A única exceção descrita na literatura é a espécie Salius sycophanta,
que foi observada provisionando seus ninhos com solífugas do gênero Galeodes (Galeodidae)
(Cloudsley-Thompson 1958, 1977). Outra diferença importante entre as duas famílias é que, em
Pompilidae, cada larva alimenta-se apenas de uma aranha. Após a imobilização da presa, com
inoculação de veneno e algumas vezes com a remoção das pernas, a vespa a transporta até um ninho
previamente construído ou a um local adequado para o início da construção (Fig. 10.6). Em seguida
deposita um ovo, geralmente sobre o abdome da aranha, e fecha o ninho. Os locais de nidificação
são os mais variados, incluindo cavidades pré-existentes, superfícies de solo descoberto, solo sob a
231
serrapilheira ou até mesmo o interior de formigueiros, cupinzeiros e tocas de tatus abandonadas
Alguns gêneros de Pompilidae são muito seletivos em relação às suas presas. Pedinaspis,
Aporus e Psorthaspis, por exemplo, provisionam seus ninhos apenas com aranhas da família
utilizam Araneidae (Evans 1953), embora algumas espécies possam desviar-se desse padrão
(Martins 1991a). A especialização em relação ao tipo de presa fornecido às larvas pode levar ao
utiliza uma tática baseada no comportamento de fuga de suas presas, que saltam das teias quanto
são atacadas. Rayor (1996) descreve freqüentes ataques a colônias de Metepeira incrassata
(Araneidae), nos quais essas vespas voam entre os fios do complexo de teias. A vibração provocada
por seu deslocamento faz com que várias aranhas saltem, presas apenas por um fio guia. As aranhas
são atacadas enquanto ainda suspensas no ar e perseguidas assim que chegam ao solo. Quando a
aranha não é prontamente localizada a vespa inicia uma busca pelo solo, aparentemente sendo capaz
de perceber sinais olfativos de sua presa. O sucesso de captura dessa estratégia é relativamente
baixo se comparado ao de outras vespas, que atacam diretamente as aranhas enquanto estas ainda
estão nas teias. No entanto, o investimento na captura é proporcional ao tamanho das presas e
em várias ilhas no Golfo da Califórnia e observaram que as vespas podem ser responsáveis por uma
expressiva redução da densidade das aranhas. Esta redução, entretanto, ocorreu apenas em anos com
alimento para as vespas adultas. Além da disponibilidade de alimento para os adultos, outros fatores
232
microhabitats adequados para nidificação (Quinn et al. 1995) e a incidência de parasitismo e
Aranhas
araneofágico é amplamente difundido na família Mimetidae (Fig. 10.7), e existem também casos
bem documentados entre Salticidae (com destaque para o gênero Portia), Pholcidae, Theridiidae e
Archaeidae.
teias e captura de suas construtoras. Como suas presas muitas vezes são também predadoras em
potencial, essas aranhas desenvolveram complexos comportamentos para que não sejam detectadas
durante a invasão ou para que não sejam percebidas como uma ameaça. Podem, por exemplo, imitar
o padrão de vibração de presas interceptadas pela teia da aranha que intencionam atacar. Este é o
caso de Mimetus maculosus (Mimetidae), uma espécie da Nova Zelândia que ataca aranhas de
várias famílias. Após localizar a teia de uma possível presa, M. maculosus faz uma pausa nos fios
marginais e, em seguida, começa a produzir vibrações de diferentes tipos e intensidades com suas
pernas. Durante o tempo em que permanece parada a invasora pode obter informações sobre as
informações, entretanto, varia muito de acordo com o tipo de teia, o que implica em diferentes
teias de aranhas ecribeladas, conseguindo evitar a aderência na substância viscosa presente nestas
teias. As vibrações produzidas após o período exploratório constituem sinais que visam estimular o
fosse um pequeno inseto e aproxima-se para a captura, quando então é atacada e envolta em fios
(Jackson 1992a, Jackson & Whitehouse 1986). Esse tipo de comportamento é considerado um
233
mimetismo agressivo, no qual a espécie araneofágica manipula o comportamento da presa através
predatórios mais complexos e melhor estudados. Dez espécies da subfamília Spartaeinae (gêneros
Brettus, Gelotia, Cyrba e Portia) utilizam mimetismo agressivo para capturar outras aranhas
(Jackson 1990a, b, Jackson 1992a, Jackson & Hallas 1986a, b). Outro gênero da mesma subfamília,
Cocalus, foi observado invadindo teias e consumindo suas ocupantes, embora sem produzir sinais
vibratórios. Essas espécies podem andar sobre teias de aranhas cribeladas e ecribeladas e possuem
uma característica que é especialmente útil para localizar e identificar suas presas em potencial:
enxergam muito bem (veja Forster 1982a, b). Enquanto a maioria das espécies de aranhas
araneofágicas depende exclusivamente dos sinais vibratórios promovidos pelas residentes para obter
informações sobre seu tamanho, identidade e localização, os Salticidae, com seus grandes olhos e
complexas retinas, podem fazê-lo de forma muito mais eficiente. Além disso, a complexidade dos
sinais emitidos pelos mímicos é muito maior, incluindo variedades específicas para muitos tipos
diferentes de presas.
keyserlingi (Araneidae) posicionando-se em folhas próximas às teias e saltando em sua direção ou,
quando estão próximos o suficiente, apenas estendendo suas pernas dianteiras raptoriais
(Herberstein & Heiling 2001). Bruce et al. (2001) também observaram mantídeos capturando A.
keyserlingi e demonstraram que esses predadores usam o sinal visual fornecido pelas decorações
das teias (estabilimentos) para localizar as aranhas. Gonzaga (dados não publicados) registrou esses
234
Formigas também constituem predadores importantes de algumas espécies de aranhas.
Vieira & Höfer (1994) analisaram os restos de presas encontrados em colônias de duas formigas de
correição na Amazônia, Eciton burchelli e Labidus praedator. Aranhas representaram 13% das
presas da primeira e 17% da segunda espécie. Eciton raramente capturou aranhas construtoras de
teias e cursoriais muito pequenas (Anapidae, Ochyroceratidae, Oonopidae), mas exerceu forte
pressão de predação sobre aranhas cursoriais com tamanho corporal entre 1 e 2 cm, principalmente
do gênero Ctenus. Já L. praedator utilizou um espectro mais amplo de presas, incluindo Araneidae,
Caponidae, Dipluridae, entre outras, embora Ctenus spp. também tenha constituído o grupo de
aranhas mais abundante entre suas presas. Formigas que patrulham árvores também encontram
aranhas com freqüência e invadem suas teias (Edmunds & Edmunds 1986, Henschel 1998). Cerca
de 60% das colônias de Stegodyphus dumicola (Eresidae), por exemplo, são atacados por formigas
Kalahari. As formigas matam todas as aranhas nos ninhos, destroem as ootecas e capturam os
Polis et al. (1998) apontam o escorpião Centruroides exilicauda (Buthidae) como um dos
principais predadores de aranhas orbitelas nas ilhas do golfo da Califórnia, e Polis & Hurd (1995)
observaram que a densidade de aranhas em ilhas onde esta espécie está presente é
mesaensis, espécie que ocorre em dunas, na Califórnia, EUA (McCormick & Polis 1986).
Predadores vertebrados
Mesmo aves que consomem preferencialmente outros recursos alimentares, como néctar ou
frutos, freqüentemente incluem artrópodes em sua dieta (veja Poulin & Lefebvre 1996). Segundo
Stiles (1995), esse hábito pode ser especialmente importante para suprir as necessidades protéicas
das fêmeas durante o período em que estão produzindo ovos. Stiles analisou a importância relativa
235
Biológica de La Selva, na Costa Rica. Vários grupos foram utilizados, mas aranhas representaram
de 70 a 95% das presas capturadas por membros da subfamília Phaethorninae. Os dados para quatro
espécies desta subfamília mostraram que três delas, Phaethornis superciliosus, Glaucis aenea e
aenea captura uma grande proporção de Salticidae. Poulin et al. (1994) também registrou a
Gunnarsson (1996, 1998) realizou experimentos comparando áreas expostas com áreas
livres da presença de aves, demonstrando que esses predadores podem reduzir significativamente a
densidade de aranhas em um sistema florestal temperado. Riechert & Hedrick (1990) também
observaram uma alta incidência de predação de aranhas (Agelenopsis aperta, Agelenidae) por aves
em uma floresta no Arizona, EUA. Além do impacto causado pela predação, as aves podem
também diminuir a abundância de presas para as aranhas e influenciar sua distribuição de tamanhos,
Lagartos também estão entre os principais predadores vertebrados. Schoener & Toft
(1983b) observaram que a densidade de aranhas em ilhas das Bahamas onde não existem lagartos é
muito maior que a densidade em ilhas onde ocorrem esses predadores. Para determinar se essas
diferenças na densidade poderiam realmente ser provocadas por predação, Spiller & Schoener
outras inalteradas. Quatro meses após o início do experimento o número de espécies e a abundância
de aranhas nas áreas controle já era significativamente menor e o mesmo padrão repetiu-se nos
meses seguintes. Spiller & Schoener (1990a) demonstraram ainda que existe uma grande
sobreposição na dieta de lagartos e aranhas nessas ilhas, e que a competição por recursos pode ser
responsável por uma redução na taxa de crescimento e fecundidade das aranhas. Outros
de aranhas orbitelas (Dial & Roughgarden 1995, Pacala & Roughgarden 1984). Além disso, listas
de itens consumidos por várias espécies de lagartos apresentam aranhas entre os itens mais
236
freqüentes (e.g. Pianka 1970, Vitt 1991, Vitt & Carvalho 1992, Vitt et al. 2001). Wise & Chen
(1999) ressaltam, entretanto, que a maior parte das evidências da regulação da densidade de aranhas
por vertebrados refere-se a espécies construtoras de teias. Esses autores demonstraram que a
densidade de aranhas do gênero Schizocosa (Lycosidae) no solo de uma floresta secundária nos
Aranhas são consumidas ainda por diversas espécies de mamíferos. Smith (2000), por
exemplo, registrou a captura de aranhas por duas espécies de saguis, Saguinus mystax e S.
fuscicollis no Peru. Além de capturar indivíduos adultos, a primeira foi vista alimentando-se
cinereus (McCay & Storm 1997) e a primeira de S. minutus (Churchfield & Brown 1987). Estão
também entre as presas mais capturadas por alguns morcegos (Shiel et al. 1991, Schulz & Wainer
1997). Entre estes, a espécie que apresenta dieta mais especializada é Kerivoula papuensis
de teias orbiculares) foram encontradas em 99,1% das amostras de fezes dessa espécie, estando
presentes também entre os dentes de 63% dos indivíduos coletados por Schulz (2000).
Finalmente, são predadas também por anfíbios (e.g. Bellocq et al. 2000, Hirai & Matsui
2001, Jesus et al. 1998) e peixes (Figiel & Miller 1994, Suter & Gruenwald 2000). Entre as 58
espécies de anuros analisadas por Parmelee (1999) na Amazônia peruana, os pequenos hilídeos
foram o grupo com a maior proporção de aranhas em sua dieta. Os peixes capturam aranhas que
utilizam a superfície da água para caçar. Pisaurídeos do gênero Dolomedes, por exemplo, ocorrem
em diversos tipos de habitats aquáticos (lagos, riachos com fluxo lento, rios com corredeiras).
Caçam hemípteros, salamandras e pequenos peixes (Krupa & Sih 1998), utilizando as ondas
provocadas pelo movimento desses animais como estímulos táteis (Bleckmann & Lotz 1987). A
utilização desse habitat para caça, entretanto, permite sua captura por alguns peixes maiores (Suter
237
DEFESA
As estratégias de defesa dependem dos hábitos de vida (cursorial, construtor de teia) das
parasitóides. O tipo de estímulo (visual, químico, tátil) utilizado pelo predador para a detecção de
suas presas, por exemplo, pode determinar o sucesso ou não de uma determinada tática empregada
pelas aranhas. As defesas variam desde permanecer imóvel e adotar uma postura que esconde o
contorno do corpo até a ameaça de agressão. Muitas espécies constroem refúgios, outras atiram-se
de suas teias quando ameaçadas. A seguir serão descritos os principais tipos de mecanismos de
defesas já identificados. Revisões mais extensas sobre este assunto podem ser encontradas em
Várias espécies permanecem grande parte de sua vida em refúgios, como bromélias,
buracos no solo e reentrâncias sob cascas de árvores, reduzindo sua exposição a predadores ao
tempo necessário ao forrageamento e à procura por parceiros sexuais. Em alguns casos o próprio
refúgio pode funcionar como uma armadilha para presas, como acontece com as Mygalomorphae
cavam buracos no solo e fecham as entradas com portas móveis de seda, extremamente
inconspícuas e freqüentemente camufladas com galhos, musgos e/ou folhas. Insetos que
interior, onde ocorre o consumo. Apesar de praticamente não saírem de seus abrigos, essas aranhas
são atacadas por vespas da família Pompilidae, que as localizam tateando o solo com suas antenas.
Como uma defesa adicional contra os invasores, Stanwellia nebulosa (Nemesiidae) coloca uma
pelota de terra em uma câmara na parede de sua toca. Esta pelota pode ser movida, fechando a
238
(Nemesiidae) constrói uma saída alternativa que permite uma rota de fuga caso a toca seja invadida
A utilização de abrigos de seda, folhas e/ou detritos, também é muito comum em aranhas
construtoras de teias. Muitas aranhas orbitelas, que não podem contar com a proteção de uma
seda e/ou folhas na periferia da espiral de captura (Figs. 10.8 e 10.9). Os imaturos de Metazygia
laticeps (Araneidae), por exemplo, constroem um abrigo de teia em gavinhas. Quando a aranha
atinge um tamanho corporal incompatível com o seu abrigo, passam a adicionar uma folha seca
presa aos fios de sustentação, onde escondem-se. As teias possuem um setor livre de espirais e um
raio que vai do abrigo até o centro, permitindo que a aranha receba os sinais vibratórios das presas
interceptadas sem que precise ficar exposta (M.O. Gonzaga, obs. pess.).
aproximação de predadores perceptível a uma maior distância, permitindo a fuga das aranhas.
Edmunds & Edmunds (1986) consideram que as barreiras de fios de Nephilengys cruentata e
Nephila spp.(Tetragnathidae), Cyrtophora citricola (Araneidae), entre outras, têm como principal
função defender as aranhas de predadores e não de sustentar as teias. Blackledge et al. (2003)
sugerem que a pressão de predação por vespas da família Sphecidae pode ter constituído um
tridimensionais (Fig. 10.10). Esta afirmação é sustentada principalmente pelos registros das presas
preferencialmente capturadas por estas vespas (aranhas construtoras de teias orbiculares são 476%
mais comuns como presas, embora 400% menos abundantes considerando-se a disponibilidade em
vários ambientes) e pela coincidência dos registros fósseis. As primeiras teias tridimensionais
aproximadamente na mesma época do surgimento dos primeiros Sphecidae. Além disso, o número
de presas capturadas por cada vespa para o provisionamento de seus ninhos é muito alto, o que
239
sugere que os Sphecidae podem representar um fator de impacto significativo nas populações de
Além de adicionarem barreiras às teias de captura, muitas aranhas mantêm também suas
ootecas protegidas por essas estruturas ou ao menos suspensas por fios, evitando assim o contato
com o solo ou vegetação. Hieber (1992) demonstrou que manter a ooteca suspensa, em Mecynogea
lemniscata (Araneidae) e Argiope aurantia, reduz o ataque por predadores generalistas (como
formigas). Os ovos destas espécies contam ainda com a proteção de um denso invólucro de seda e
de uma camada espessa de fios. A remoção experimental do invólucro externo proporcionou uma
maior freqüência de predação por larvas de Mantispa viridis (Neuroptera: Mantispidae), indicando
que constitui uma eficiente barreira mecânica à penetração das larvas dessa espécie. Esta barreira,
entretanto, não é capaz de deter o Ichneumonidae Tromatobia ovivora rufopectus, que a perfura
com seu longo ovipositor. Neste caso é a camada interna de fios entrelaçados que diminui o sucesso
Camuflagem
Muitos predadores utilizam a visão para localizar suas presas e a similaridade entre os
padrões de coloração do corpo das aranhas e o substrato onde habitualmente se encontram pode
reduzir a freqüência com que são encontradas. Existem vários exemplos de padrões crípticos de
do corpo tornam as aranhas muito semelhantes às cascas de árvores onde permanecem a maior parte
também apresentam formas e cores que dificultam sua localização. Portia schultzi, por exemplo,
apresenta pêlos, espinhos e uma forma de corpo tão modificada que, quando em repouso,
assemelha-se a uma folha seca (Preston-Mafhan & Preston-Mafhan 1998). Já Cyclosa spp.
(Araneidae) têm a mesma coloração que os detritos que adicionam às suas teias, permanecendo com
as pernas retraídas em meio a eles durante o dia (Eberhard 1990, Neet 1990).
240
Espinhos e outras modificações morfológicas
Espinhos e abdomes rígidos podem constituir defesas mecânicas contra aves e vespas
(Cloudsley-Thompson 1995). Freeman & Johnston (1978), por exemplo, observaram que vespas da
espécie Sceliphron assimile (Sphecidae) parecem ignorar aranhas do gênero Gasteracantha, que
possuem abdome com espinhos, enquanto capturam vários outros gêneros de aranhas construtoras
de teias orbiculares. No entanto, Gasteracantha faz parte da lista de presas de outras espécies de
vespas (veja Jiménez & Tejas 1994, Edmunds 1990), assim como Micrathena, outro gênero que
apresenta muitos espinhos abdominais (veja Levi 1985, Gonzales-Bustamante 1994) (Fig. 10.11). A
eficácia dos espinhos como estruturas defensivas ainda precisa ser testada, mas existe ainda uma
outra característica morfológica dessas aranhas que pode reduzir sua susceptibilidade a possíveis
predadores. O tegumento do abdome relativamente espesso provavelmente faz com que espécies de
Gastheracantha sejam inadequadas como alimento para os primeiros estágios larvais de algumas
vespas. Elgar & Jebb (1999) observaram que aranhas deste gênero são capturadas por Sceliphron
laetum (Sphecidae) apenas após a captura de outras espécies com exoesqueleto menos espesso.
Desta forma, as larvas podem iniciar sua alimentação com presas macias, passando para os itens
(Ctenizidae), uma aranha-de-alçapão que possui a região posterior do abdome achatada e muito
rígida. A porção mais profunda de suas tocas estreita-se de forma a permitir que a aranha possa
bloquear completamente a passagem com seu corpo, expondo apenas o escudo abdominal (Preston-
Mafhan & Preston-Mafhan 1993). Este comportamento de bloquear a entrada do refúgio com uma
parte do corpo já foi descrito para várias espécies de formigas e é chamado de phragmosis (veja
241
Mimetismo
(Chang 1996) e outros modelos não palatáveis ou agressivos pode evitar sua captura por predadores
visualmente orientados que geralmente não incluem os modelos em sua dieta (veja capítulo 12 deste
livro).
Estabilimentos
Estabilimentos são estruturas densas de seda e/ou detritos adicionadas às teias orbiculares
de algumas espécies das famílias Araneidae, Tetragnathidae e Uloboridae (veja Herberstein et al.
2000, Scharff & Coddington 1997). Estas estruturas foram originalmente descritas como elementos
de estabilização, sendo supostamente construídas para reforçar as conexões entre os fios da região
Várias outras possíveis funções foram propostas desde então, como dificultar a localização
por predadores visualmente orientados (Eberhard 1973, Neet 1990, Eberhard 1990, Gonzaga &
Vasconcellos-Neto 2005), sinalizar a presença da teia para evitar sua destruição por aves durante o
vôo (Horton 1980, Eisner & Nowicki 1983), fornecer sustentação para a aranha durante a ecdise
(Nentwig & Rogg 1988), atrair presas (Craig 1991, Craig & Bernard 1990, Craig et al. 2001,
Herberstein 2000, Tso 1996, 1998, Watanabe 1999) e propiciar um refúgio contra a exposição
direta ao sol (Humphreys 1992). As grandes variações de forma e composição, entretanto, indicam
que provavelmente estas estruturas não desempenham apenas uma única função (Neet 1990,
teias de Argiope trifasciata e a susceptibilidade das aranhas à predação por duas vespas da família
Sphecidae e verificaram que aranhas que adicionavam a estrutura de seda às teias tinham maior
242
constituir distrações que interferem na habilidade das vespas em atacar diretamente seu alvo.
Schoener & Spiller (1992) observaram que estabilimentos em forma de cruz são construídos em
maior freqüência por indivíduos médios de Argiope argentata, o que pode aumentar seu tamanho
aparente para os lagartos predadores. Para as aranhas grandes a decoração das teias não traria
benefícios e as pequenas poderiam aparentar o tamanho ótimo para predação. Por outro lado, é
possível que os estabilimentos representem sinais visuais úteis à orientação de predadores, como
aranhas do gênero Portia. Seah & Li (2001) demonstraram que Portia labiata, quando confrontada
com teias com e sem estabilimentos, invadem preferencialmente as primeiras. Além disso, atacam
com maior freqüência as teias que apresentam essas estruturas com formas previamente conhecidas,
daqueles construídos por Argiope (Fig. 10.12). Enquanto os estabilimentos de Argiope são
compostos unicamente por seda, os de Cyclosa contém detritos e restos de presas em sua
composição. Os detritos são dispostos de forma que o contorno da aranha torna-se praticamente
imperceptível, e podem ser úteis para dificultar sua localização por predadores visualmente
em espécies construtoras de teias (e.g. Blackledge & Pickett 2000, Rayor 1996). Em alguns casos
este comportamento está associado à mudança de coloração para um padrão mais escuro,
semelhante ao substrato, e à tanatose (Edmunds & Edmunds 1986). O movimento pode ser um
atividade as aranhas dificultam muito a sua localização. Persons et al. (2001) expuseram Pardosa
milvina (Lycosidae) a substratos onde haviam estado indivíduos de Hogna helluo (Lycosidae) que
243
químicas resultantes da predação sobre sua espécie foram suficientes para fazer com que P. milvina
Riechert & Hedrick (1990), estudando duas populações de Agelenopsis aperta submetidas a
diferentes pressões de predação por aves. Estas aranhas constroem teias em forma de funil, com
uma área plana de interceptação de presas e um tubo que é utilizado como abrigo. As aranhas
permanecem na saída do tubo, esperando que um inseto fique preso à malha de interceptação, mas
forrageamento após um distúrbio mais rapidamente que aquelas da área de alto risco. A resposta
comportamental dos filhotes de fêmeas coletadas nas duas áreas, frente a estímulos vibratórios
simulando a aproximação de aves, também foi diferente. Os filhotes provenientes da população com
maior risco de predação apresentaram uma maior freqüência de fuga, indicando uma base genética
Teias coletivas
encontro (efeito de diluição). Além disso, agregados e teias coloniais geralmente apresentam uma
estrutura de fios (e algumas vezes folhas, galhos e detritos) mais complexa que as teias individuais
(veja Tietjen 1986), o que pode constituir uma barreira física à aproximação do predador ou
denunciar sua presença, possibilitando a fuga das aranhas (Uetz & Hieber 1994).
O efeito de encontro ocorre porque a detecção das presas não aumenta proporcionalmente
com o tamanho do grupo. Uetz & Hieber (1994), por exemplo, não observaram ataques por vespas a
aranhas solitárias e pequenos grupos de Metepeira incrassata (Araneidae), enquanto grupos maiores
eram vítimas de ataques freqüentes. Embora a probabilidade de localização dos agregados fosse
244
maior, grandes agregados eram atacados em uma taxa menor que a esperada considerando apenas o
número de indivíduos. Essa inexistência de uma relação linear entre o tamanho do agregado e a
probabilidade de encontro pode ser uma conseqüência da aparência visual de grupos de teias com
predadores, mas sua conspicuidade não aumentaria proporcionalmente ao número de novas aranhas.
Uma vez localizado o grupo, a probabilidade de cada indivíduo ser predado decresce
conforme aumenta o tamanho da agregação. Neste caso, entretanto, o risco de predação depende da
posição ocupada pelo indivíduo. Posições centrais podem significar uma menor exposição, sendo
Philoponella vittata (Uloboridae) em teias de vários hospedeiros e mostraram que o centro dos
agregados é ocupado por aranhas grandes, enquanto indivíduos menores são deslocados para a
periferia. Rayor & Uetz (1990, 1993) demonstraram que, em agregados de M. incrassata, aranhas
situadas em posições periféricas são mais atacadas por vespas caçadoras. Embora as aranhas
menores (e mais jovens) sejam obrigadas a ocupar locais mais expostos, beneficiam-se da maior
A vida em grupo pode também trazer alguns problemas em relação à proteção contra
inimigos naturais. Henschel (1998) comparou a susceptibilidade à predação e ataque por fungos em
foram mais vulneráveis ao ataque por formigas e aves, porém a probabilidade da colônia ser
destruída por fungos aumentou com seu tamanho e idade. Avilés & Tufiño (1998) registraram uma
incidência relativamente alta de parasitismo, por uma vespa da família Eulophidae, em grandes
colônias de Anelosimus eximius (Theridiidae). Da mesma forma, Hieber & Uetz (1990) observaram
lindae (Sarcophagidae), com o aumento do tamanho dos agregados. O mesmo padrão, entretanto,
não foi encontrado para M. atascadero. Para esta espécie Hieber & Uetz (1990) encontraram uma
grande flutuação na incidência de parasitismo de ano para ano, não havendo relação com o número
245
de indivíduos no grupo. Para estes autores, grandes grupos em regiões tropicais estariam sempre
Cuidado maternal
Quase todas as aranhas envolvem seus ovos com fios de teia, formando um invólucro que
ajuda a mantê-los unidos e que, na maioria dos casos, é capaz de manter condições adequadas de
umidade e temperatura. Além disso, camadas compactas de seda podem constituir barreiras
mecânicas contra parasitas (Foelix 1996). Muitas espécies, no entanto, vão além do fornecimento de
um invólucro. As ootecas podem ser transportadas até a eclosão dos filhotes e mesmo ativamente
protegidas contra predadores (incluindo machos canibais - veja Schneider & Lubin 1997a) e
parasitóides (veja Horel & Gundermann 1992, Li et al. 1999, Vannini et al. 1986) (Fig. 10.13). Em
vários casos o cuidado é estendido para o período após a eclosão. Em aranhas da família Lycosidae,
por exemplo, os filhotes sobem no corpo da mãe logo após deixarem a ooteca e são transportados
enquanto permanecem segurando seus pêlos abdominais (Foelix 1996). As fêmeas de Argyrodes
qualquer membro da colônia que se aproxime (Whitehouse & Jackson 1998). Reações agressivas
similares foram observadas por Marques et al. (1998) para Anelosimus jabaquara e Gonzaga &
predadores, muitas espécies fornecem também ninhos construídos com seda e, algumas vezes,
folhas e detritos (veja Downes 1994, Evans 1998a, Marques et al. 1998). Esses ninhos podem
fornecer proteção mecânica contra a aproximação de predadores e parasitóides (Seibt & Wickler
1990), embora, em alguns casos, possam também abrigar inimigos naturais (Gonzaga &
246
Pêlos urticantes
abdomes (Avicularia, Pachistopelma, Acantoscurria, Lasiodora, entre outros) (Fig. 10.14) ou nos
palpos (Ephebopus) (Bertani & Marques 1996, Marshall & Uetz 1990). Quando ameaçadas por
liberando os pêlos no ar (Cooke et al. 1972, Pérez-Miles & Prandl 1991). O contato dos pêlos com a
mucosa respiratória e os olhos dos predadores provoca grande irritação, evitando assim que as
pêlos abdominais às suas ootecas, o que foi interpretado por Marshall (1992) como uma forma de
camuflar a ooteca contra predadores especializados que utilizam sinais olfativos para distinguir
entre a fêmea e os ovos. Já os Aviculariinae (com exceção de Ephebopus, que também lança os
pêlos no ar) apenas direcionam o abdome para o agressor. Essas aranhas possuem pêlos de um tipo
diferente, mais longo e robusto que os encontrados em Theraphosinae, capazes de penetrar a pele de
A produção de sons já foi registrada em 26 das 109 famílias de aranhas e pode estar
relacionada a cortejos, interações agressivas entre coespecíficos e defesa (Uetz & Stratton 1982).
Entre os sons interpretados como defensivos estão os produzidos pelos órgãos estridulatórios de
Theraphosidae, similares aos sons de advertência produzidos por algumas serpentes (Marshall et al.
1995, Uetz & Stratton 1982). Hinton & Wilson (1970) sugerem que os sons emitidos por
Micrathena gracilis (Araneidae) também tem função defensiva, uma vez que podem ser registrados
quando as aranhas são perturbadas. Apesar disto, pouco se sabe sobre o quanto a estridulação
247
Posturas agressivas e substâncias tóxicas
A adoção de posturas agressivas não é uma estratégia de defesa muito comum em aranhas.
Apesar disto, algumas espécies como Dysdera spp. (Dysderidae), Atrax spp. (Hexathelidae) e
agressiva está associada à presença de venenos muito potentes. Além do veneno, algumas aranhas
contam ainda com a eliminação de outros compostos tóxicos para afugentar seus inimigos. Scytodes
spp. (Scytodidae), por exemplo, conhecidas como aranhas cuspideiras, podem lançar uma
substância pegajosa que tem função de capturar presas e, possivelmente, também de proteção
(Cloudsley-Thompson 1995).
Vibração
Quando perturbadas, algumas aranhas das famílias Pholcidae (Jackson et al. 1990, Jackson
et al. 1993) e Araneidae (Edmunds & Edmunds 1986, Jackson 1992b) vibram seus corpos
vigorosamente, o que dificulta a determinação de sua posição exata por possíveis predadores.
Pholcus phalangioides (Pholcidae), além desse comportamento que se estende por poucos minutos,
desenvolveu ainda uma variação especificamente contra aranhas da família Salticidae que invadem
suas teias. Heuts et al. (2001) realizaram uma série de experimentos apresentando várias espécies de
vibravam o corpo em uma freqüência moderada durante horas ou até mesmo dias.
Autotomia
para o escorpião Centruroides vittatus e observou que a maioria dos indivíduos que escaparam
(78%) conseguiu fazê-lo descartando uma perna. As aranhas fugiam enquanto o escorpião se
248
outra espécie, Kukulcania hibernalis (Filistatidae), quando confrontada com o mesmo escorpião.
Para esta espécie, entretanto, perder pernas não garante uma maior probabilidade de sobrevivência
Conclusões
Mesmo temas abordados com maior freqüência na literatura, como a possível proteção fornecida
pela construção de estabilimentos e o provisionamento dos ninhos por vespas, ainda apresentam
defesa e estratégias utilizadas pelos predadores para captura estão baseadas em dados sobre poucas
espécies, o que compromete quaisquer generalizações. Além disso, algumas regiões geográficas,
como a Neotropical, foram muito pouco exploradas e praticamente nada se sabe sobre alguns
grupos destas áreas. Tudo isso contribui para que o tema ‘predadores e parasitas de aranhas’ seja
um campo muito promissor para trabalhos futuros, tanto para aracnólogos, quanto para todos os
pesquisadores que trabalham com os demais grupos taxonômicos envolvidos nessas interações.
249
11
ARANEOFAGIA E CLEPTOPARASITISMO
MARCELO O. GONZAGA
A maioria das espécies de aranhas apresenta uma dieta composta basicamente por insetos.
Apesar disto, indivíduos de vários outros grupos taxonômicos podem ocasionalmente ser capturados
e consumidos. Outras aranhas, mesmo coespecíficos menores ou menos ágeis, estão incluídos nesta
categoria de presas em potencial. Assim, encontros fortuitos entre duas aranhas podem acabar
resultando em eventos de predação. Mas estes encontros nem sempre ocorrem ao acaso. Algumas
poucas espécies, embora geralmente também consumam insetos, caçam preferencialmente outras
aranhas. São capazes de invadir teias sem ficarem retidas nos fios tecidos pelas espécies residentes
Os riscos de predação por outras aranhas, entretanto, não são conseqüência apenas da
existência destas espécies araneofágicas e de encontros eventuais. A cópula, por exemplo, sempre
implica na aproximação de dois parceiros e pode terminar com um deles, geralmente a fêmea,
alimentando-se do outro. Além disso, os machos de algumas espécies podem atacar as ootecas e/ou
filhotes que encontram nas teias das fêmeas. Em pelo menos uma espécie, Stegodyphus lineatus
(Eresidae), o infanticídio garante ao macho a possibilidade de copular com uma fêmea que antes
exclusivamente ao hábito de roubar alimento. Outras ainda são versáteis o suficiente para roubar
250
presas depositadas como reserva, capturar insetos interceptados nas teias de suas hospedeiras e até
mesmo utilizar os fios de seda das teias invadidas como fonte protéica.
Este capítulo visa apresentar e exemplificar estes dois tipos de interações entre aranhas,
ARANEOFAGIA
Invasão de teias
invasão de teias e captura de suas construtoras. Como suas presas muitas vezes são também
predadoras em potencial, estas aranhas desenvolveram complexos comportamentos para que não
sejam detectadas durante a invasão ou para que não sejam percebidas como uma ameaça. Podem,
por exemplo, imitar o padrão de vibração de presas interceptadas pela teia da aranha que irão atacar.
Este é o caso de Mimetus maculosus (Mimetidae), uma espécie da Nova Zelândia que ataca aranhas
de várias famílias. Após localizar a teia de uma possível presa, M. maculosus faz uma pausa nos
fios marginais e, em seguida, começa a produzir vibrações de diferentes tipos e intensidades com
suas pernas. Durante o tempo em que permanece parada, a invasora pode obter informações sobre
as características da teia, sobre a localização da aranha residente e seu tamanho. A qualidade dessas
informações, entretanto, varia muito de acordo com o tipo de teia, o que implica em diferentes taxas
de sucesso de captura. Mimetus maculosus geralmente é mais eficiente quando invade teias de
aranhas ecribeladas (veja capítulo 3 deste livro, Quadro 3.1), conseguindo evitar a aderência na
substância viscosa presente nestas teias (Jackson & Whitehouse 1986). As vibrações produzidas
após o período exploratório constituem sinais que visam estimular o movimento da residente em
direção à invasora. A residente reage como se a fonte de vibrações fosse um pequeno inseto e
aproxima-se para a captura, quando então é atacada e envolta em fios (Jackson 1992a, Jackson &
251
espécie araneofágica manipula o comportamento da espécie alvo da predação através de estímulos
Gonzaga et al. (1998) observaram uma interessante variação deste tipo de mimetismo
agressivo envolvendo sinais vibratórios em Peucetia flava (Oxyopidae). Esta espécie, que forrageia
aranha com tamanho corporal muito superior ao seu. Durante o período reprodutivo, vários machos
de N. clavipes são encontrados em cada teia ocupada por uma fêmea, lutando por uma oportunidade
de cópula. Geralmente um deles ocupa uma posição de dominância, na qual tem acesso mais fácil à
fêmea (Christenson & Goist 1979, Vollrath 1980b). A manutenção desta posição, entretanto,
implica em constantes conflitos com os demais machos que ocupam posições periféricas.
Aparentemente a espécie invasora é capaz de tirar proveito desta situação de competição entre
machos, posicionando-se na margem da teia e provocando vibrações que podem ser interpretadas
como movimentos de machos periféricos. Os machos que se aproximam para averiguar são
capturados. Peucetia flava também foi observada invadindo teias de Latrodectus geometricus
(Theridiidae), onde capturou insetos interceptados pelos fios e roubou presas capturadas pela aranha
Assim como várias espécies da família Mimetidae (Fig. 11.1) (veja Jackson 1992a, Jackson
& Whitehouse 1986, Kloock 2001) e Peucetia flava, invasoras de teias de outras famílias também
(Pholcidae), por exemplo, é capaz de invadir teias de aranhas cribeladas e ecribeladas, atuando
também através de mimetismo agressivo. Suas longas pernas lhes permitem minimizar o contato
com as teias invadidas, evitando assim que fiquem presas. Podem ainda adicionar seus próprios fios
enquanto se movimentam em direção às residentes, usando-os como pontes. Mas além da obtenção
de alimento através da invasão, esta espécie constrói também sua própria teia (na qual apresenta o
maior sucesso de captura), é capaz de consumir insetos interceptados pelas teias das espécies que
ataca e consumir seus ovos (Jackson & Brassington 1987). A dieta de Taieria erebus
252
(Gnaphosidae), invasora de teias de aranhas cribeladas, também é complementada por insetos
capturados em sua teia e em espaços abertos (Jarman & Jackson 1986). Da mesma forma, uma
espécie não identificada do gênero Scytodes (Scytodidae), que ocorre nas Filipinas, é capaz de
capturar presas em suas teias e sobre a vegetação. Para isso utiliza um tipo de comportamento
predatório exclusivo deste gênero, a ejeção de uma substância viscosa de suas quelíceras,
imobilizando suas presas a distâncias de até 8 cm. Apenas cerca de 20% dos itens alimentares
consumidos por estas aranhas são insetos. Os 80% restantes são aranhas, principalmente da família
subfamília Spartaeinae (gêneros Brettus, Gelotia, Cyrba e Portia) utilizam mimetismo agressivo
para capturar outras aranhas (Jackson 1990a, b, Jackson 1992a, Jackson & Hallas 1986a, b). Além
disso, aranhas de outro gênero da mesma subfamília, Cocalus, foram observadas invadindo teias e
consumindo suas ocupantes, embora sem produzir sinais vibratórios. Os Spartaeinae podem andar
sobre teias de aranhas cribeladas e ecribeladas e possuem uma característica que é especialmente
útil para localizar e identificar suas presas em potencial: enxergam muito bem (veja Forster 1982a,
b). Enquanto a maioria das espécies de aranhas araneofágicas depende exclusivamente dos sinais
vibratórios promovidos pelas residentes para obter informações sobre seu tamanho, identidade e
localização, os Salticidae, com seus grandes olhos (Fig. 11.2) e complexas retinas, podem fazê-lo de
forma muito mais eficiente. Além disso, a complexidade dos sinais emitidos pelos mímicos de
Spartaeinae é muito maior, incluindo variedades específicas para muitos diferentes tipos de presas.
Os Spartaeinae mais estudados, Portia spp. (Fig 11.3), não apresentam restrições quanto aos
tipos de teia que invadem e podem capturar aranhas que medem de 1/10 até o dobro de seu tamanho
(Jackson & Pollard 1996). Além de escolherem, dentro de seu amplo repertório de sinais, os
padrões vibratórios mais adequados para promover a resposta esperada de suas presas usuais
(Jackson & Wilcox 1990), estas aranhas podem ainda aprender novos padrões. Deparando-se com
253
teias de espécies desconhecidas Portia emite uma grande variedade de estímulos, até que sua
vibratório que provocou a resposta. Em encontros futuros com indivíduos da mesma espécie, a
invasora repete o padrão aprendido (Jackson & Wilcox 1993). Da mesma forma, desempenham
sofisticados comportamentos para evitar sua detecção. Podem, por exemplo, esperar até que a teia
seja movimentada pelo vento. Nestas situações, a percepção de sinais vibratórios pela aranha
residente fica muito comprometida, possibilitando que a invasora aproxime-se sem risco de ser
atacada ou de desencadear um comportamento evasivo (Jackson & Pollard 1996). Jackson (1992b)
observou ainda que P. fimbriata desenvolveu uma tática específica para aproximar-se de Argiope
appensa (Araneidae), uma aranha que é especialmente sensível à invasão de suas teias. Sinais
vibratórios que não são inequivocamente provocados por insetos interceptados fazem com que A.
appensa flexione repetidamente suas pernas, agitando toda a teia e, geralmente, afastando ou
derrubando quaisquer invasores. Para evitar que isto aconteça, P. fimbriata, ao localizar uma teia de
A. appensa, muda de direção, posiciona-se em um sítio localizado diretamente sobre a teia e desce
em um fio próprio até que esteja paralela à sua presa. Neste ponto, balança seu corpo e faz a
captura.
capturar também aranhas cursoriais. Salticídeos que constroem abrigos de seda, por exemplo,
podem ser persuadidos a deixar seus refúgios através da emissão de sinais vibratórios em sua
comportamento único, desempenhado apenas para caçar outros salticídeos fora de seus abrigos
(veja Harland & Jackson 2000, 2001). Estas aranhas possuem uma aparência pouco comum,
lembrando um acúmulo de detritos. Quando localizam um salticídeo que possa servir-lhes de presa,
passam a mover-se lentamente, posicionando suas pernas cheias de tufos de pêlos e seus palpos de
254
forma a não evidenciar o contorno de seu corpo. Se o salticídeo vira-se em sua direção,
trás. Quando estão próximas o suficiente, saltam rapidamente sobre suas vítimas. Jackson & Wilcox
(1990) observaram também, nesta mesma população, uma tática específica para a captura de uma
espécie do gênero Euryattus (Salticidae). Euryattus sp. constrói seus ninhos prendendo uma folha
seca enrolada à vegetação, mantendo-a suspensa por fios de teia. Os machos cortejam as fêmeas
descendo por estes fios de sustentação e flexionando suas pernas até que a folha se mova. Portia
fimbriata faz o mesmo, simulando a presença de um macho. As fêmeas de Euryattus sp. são
capturadas quando deixam o interior das folhas para responder aos estímulos provocados pelo
suposto parceiro. A posição das folhas secas em relação ao substrato e o número de fios entre a
folha e a vegetação são utilizados por P. fimbriata para identificar os ninhos das fêmeas de
Canibalismo sexual
macho, já foi descrita para vários grupos de artrópodes (veja Elgar 1992, Polis 1981, Vahed 1998).
Ser ingerido pode trazer benefícios reprodutivos ao macho quando a ingestão de sua biomassa tiver
novas parceiras (Buskirk et al. 1984). Estes benefícios dependem principalmente de três fatores: (1)
o tempo necessário para conversão dos nutrientes contidos no corpo do macho em ovos. É essencial
que a assimilação da biomassa do macho ocorra rapidamente, caso contrário a produção de ovos
dependerá apenas dos nutrientes ingeridos pela fêmea antes da cópula; (2) a probabilidade de ser o
pai dos filhotes produzidos por fêmeas que haviam copulado previamente ou que aceitarão novas
cópulas. Se as fêmeas podem ter vários parceiros, o canibalismo só será vantajoso para os machos
quando representar a possibilidade de fertilizar mais óvulos que os demais parceiros; e (3) a
255
reduzida e o risco de locomoção muito alto, os machos provavelmente apresentarão maior sucesso
reprodutivo investindo todo seu esperma na primeira fêmea que encontram. Assim, sob certas
condições, o canibalismo sexual pode ser adaptativo para os machos. Este comportamento pode ser
apesar das fêmeas poderem aumentar sua fecundidade alimentando-se dos machos, a cópula não é
um evento único na vida de nenhum dos dois sexos e existe competição de esperma. Desta forma,
fica caracterizado um conflito de interesses entre os sexos. É interessante para as fêmeas atacarem
os machos, mas estes preferem buscar novas parceiras, lutando para escapar. Este é o caso, por
demonstraram que fêmeas alimentadas com uma dieta pobre produzem ootecas significativamente
mais pesadas quando comem os machos com que copulam. Os machos, no entanto, são capazes de
copular e inseminar várias fêmeas e são extremamente cautelosos durante as cópulas, fugindo
sempre que conseguem. A freqüência de ataque aos machos, nesta espécie, depende do estado
experimental mantido sob regime deficiente, enquanto no grupo bem alimentado foi de apenas 20%.
Esta probabilidade de consumo foi descrita também, em condições de campo, para algumas outras
espécies de mantídeos. Lawrence (1992), por exemplo, registrou a ocorrência de canibalismo sexual
cópulas que terminaram em canibalismo foi ainda menor, 17,6%. Nesta última espécie as fêmeas
aparentemente continuam atraindo machos mesmo quando não estão mais sexualmente receptivas,
buscando assim reduzir o estresse nutricional promovido por um ambiente pobre em recursos.
receptivas daquelas simplesmente famintas, sempre tentam escapar da predação (Hurd et al. 1994).
documentadas para várias espécies de aranhas (veja Elgar 1991, Elgar 1992, Robinson & Robinson
256
1980). Assim como em Mantodea, os comportamentos de corte, as posições de cópula e outras
estratégias adotadas pelos machos, como esperar que a fêmea capture uma presa para aproximar-se
durante o consumo (veja Prenter et al. 1994b), minimizam os riscos de que estes sejam capturados
pelas fêmeas (Forster 1992). As tentativas de fuga dos machos e, o que é mais importante, a
observação de que o canibalismo sexual em aranhas freqüentemente ocorre antes da cópula (veja
Elgar 1992), indicam que também neste grupo existe o conflito de interesses entre os sexos. Além
disso, machos de aranhas são potencialmente capazes de copular com várias fêmeas.
Newman & Elgar (1991) apresentaram um modelo para explicar o comportamento de atacar
os machos antes da cópula analisando os interesses das fêmeas de aranhas orbitelas. De acordo com
este modelo, dois fatores ecológicos seriam fundamentais na determinação do canibalismo pré-
obtenção de biomassa a partir de outros tipos de presas. As fêmeas seriam menos propensas a atacar
os machos antes da cópula quando existisse uma reduzida expectativa de encontrar novos parceiros,
grande abundância de presas, e baixa variância na taxa de obtenção de alimento. Por outro lado,
quando a probabilidade de encontrar novos machos é grande (como, por exemplo, no início da
parceiros.
O modelo de Newman & Elgar (1991) foi testado experimentalmente por Arnqvist &
esperado, o número e o tamanho dos filhotes produzidos não foi influenciado pelo consumo do
macho. Além disso, o comportamento agressivo das fêmeas não variou de acordo com seu tamanho,
com a quantidade de alimento disponível, período dentro da estação reprodutiva, tamanho dos
machos ou com o número de inserções palpais recebidas antes dos testes. Arnqvist e Henrikson
257
propuseram então um modelo para explicar o canibalismo pré-cópula que não prevê nenhuma
vantagem reprodutiva para machos ou para fêmeas. Segundo eles, o comportamento agressivo
contra os machos seria um resultado indireto de um comportamento que foi adaptativo em estágios
de vida anteriores. Jovens agressivas conseguem mais alimento, crescem mais rápido e produzem
um maior número de ovos. Assim, o canibalismo sexual promovido pelas fêmeas pode ter origem
na seleção de juvenis mais agressivos, mesmo podendo implicar em custos na vida adulta (risco de
não conseguir uma cópula bem sucedida). Neste caso os ataques são atribuídos às falhas de
identificação por indivíduos habituados a matar qualquer presa potencial que se aproxime.
Existe ainda a possibilidade das fêmeas utilizarem o canibalismo sexual como uma forma
parceiros, mas atacariam aqueles de baixa qualidade (menor tamanho, por exemplo) antes da
transferência de esperma (Elgar & Nash 1988). Neste caso, as fêmeas seriam beneficiadas pelos
recursos nutricionais presentes no corpo dos machos consumidos e pelo pareamento apenas com
machos de alta qualidade. Para os machos, entretanto, novamente não existiria nenhuma vantagem,
parceiros e a qualidade dos machos podem constituir fatores importantes para explicar o
canibalismo sexual antes da cópula em muitas espécies de aranhas. Todos os modelos já propostos,
entretanto, são sustentados por poucos dados provenientes de trabalhos experimentais, geralmente
Mas nem sempre os machos são atacados antes da transferência de esperma, e em pelo
menos um caso aparentemente não existe um conflito de interesses entre os sexos. Andrade (1996)
ocorrem sempre em um momento específico da cópula. Poucos segundos após a inserção do palpo,
o macho vira-se, posicionando o dorso do abdome ao alcance das quelíceras da fêmea (veja também
Forster 1992). Quando uma fêmea virgem consome seu parceiro, geralmente (em 67% dos casos
258
observados) recusa novos machos, mas fica propensa a aceitar novas cópulas quando isso não
acontece. Assim, machos que copulam com fêmeas virgens tem maiores chances de fecundar seus
ovos quando se oferecem como alimento. Da mesma forma, machos que copulam com fêmeas que
já haviam sido inseminadas conseguem copular por muito mais tempo quando ocorre o canibalismo.
Como a proporção de ovos fecundados pelo segundo macho é correlacionada com o tempo de
cópula, também neste caso o sacrifício torna-se vantajoso. Andrade calcula que se uma fêmea que
copulou com dois machos produzisse 256 ovos, o segundo macho fertilizaria aproximadamente 235
se fosse consumido e apenas 115 se sobrevivesse à cópula. Apesar disto, nem todos os machos são
consumidos. Como o tamanho corporal dos machos é inferior ao tamanho das presas normalmente
Infanticídio
Matar os filhotes de machos que copularam anteriormente com suas potenciais parceiras
propicia aos infanticidas o acesso a fêmeas, tornando-as novamente receptivas, e a garantia de que
ao menos parte da nova ninhada será de seus filhotes. Este comportamento ocorre em muitas
espécies de mamíferos (e.g. Lewison 1998, Watts & Mitani 2000, Harcourt & Greenberg 2001) e
aves (e.g. Osorio & Drummond 2001, Taylor et al. 2001), mas não é comum entre invertebrados. O
único caso descrito para aranhas é o de Stegodyphus lineatus. As fêmeas desta espécie cuidam de
apenas uma ooteca e voltam a ovipor apenas se a primeira ninhada for perdida. Na população do
deserto de Negev, em Israel, estudada por Schneider & Lubin (1996, 1997a), machos em busca de
parceiras ainda são encontrados quando cerca de 50% das fêmeas já concluíram a oviposição e
estão cuidando de suas ootecas. A disponibilidade de fêmeas para cada macho não é grande e cada
um deles geralmente encontra apenas uma ou duas possíveis parceiras durante toda a vida. Assim,
as oportunidades de cópula não podem ser desperdiçadas e aqueles que encontram fêmeas não
receptivas, que já copularam previamente e depositaram seus ovos, utilizam o infanticídio para
259
conseguirem copular. O custo deste comportamento para as fêmeas é muito grande, pois aquelas
que perdem a primeira ooteca apresentam menor probabilidade de sobrevivência até que o período
normal de cuidado parental esteja concluído e os filhotes aptos à dispersão. Além disso, o número
de ovos depositados nas novas ootecas é significativamente menor que nas primeiras (Schneider &
Lubin 1997a). Para evitar o canibalismo as fêmeas contam com duas opções: adiar a oviposição
(veja Schneider 1999) e lutar com os machos, defendendo ativamente sua prole. Entretanto, como
existe um risco diário de mortalidade para as fêmeas, adiar a dispersão significa diminuir suas
chances de uma reprodução bem sucedida. Por outro lado, a vitória em combates com machos
S. lineatus não é muito acentuado. As lutas são curtas, mas agressivas. Quando as fêmeas perdem,
deixam suas ootecas na entrada do tubo de seda que utilizam como refúgio e permanecem em seu
interior enquanto os machos consomem os ovos. Quando os conflitos terminam com a vitória das
fêmeas, os machos são expulsos da teia ou mesmo mortos e consumidos (Schneider & Lubin
1997a).
CLEPTOPARASITISMO
presas capturadas e já imobilizadas. Posteriormente este termo foi estendido também às interações
uma espécie distinta é comum em uma grande variedade de grupos taxonômicos, como aves
(Brockmann & Barnard 1979, Parrish 1988, Hesp & Barnard 1989, Smith et al. 2002), mamíferos
(Durant 2000, Di Bitetti & Janson 2001, Höner et al. 2002), insetos (Erlandsson 1988, Crespi &
Abbot 1999, Sivinski et al. 1999, Gonzalez et al. 2002), equinodermos (Morissete & Himmelman
260
Algumas condições ecológicas possibilitam que interações cleptoparasíticas ocorram em
uma freqüência mais que esporádica (veja Brockmann & Barnard 1979). A primeira delas é (1) a
existência de grandes concentrações de hospedeiros (definidos aqui como os indivíduos que obtém
inicialmente o alimento). Isto permite que o cleptoparasita encontre suas vítimas com facilidade e,
assim, obtenha todo o alimento que necessita exclusivamente, ou ao menos prioritariamente, através
do roubo de itens adquiridos por outros indivíduos. Por outro lado, a ocorrência de muitos
hospedeiros em um mesmo local pode propiciar estratégias coletivas de defesa, em alguns casos
exigindo a adoção de táticas específicas pelo cleptoparasita para que o roubo seja bem sucedido
(e.g. Cangialosi 1991). (2) A possibilidade de adquirir alimento em abundância durante o ataque
também favorece o hábito cleptoparasita. Se uma espécie é capaz de obter alimento em grande
quantidade, torna-se um alvo especialmente interessante para o roubo, e aqueles indivíduos que
transportam as maiores quantidades podem tornar-se as vítimas preferenciais (e.g. Grant 1971).
Além da quantidade, (3) a qualidade dos itens alimentares também é importante. Ataques
geralmente são direcionados às espécies e/ou indivíduos que transportam itens de alto valor
nutricional para o cleptoparasita. (4) Hospedeiros com hábitos previsíveis tornam-se muito mais
susceptíveis. Este é o caso, por exemplo, de aves que fazem muitas viagens transportando peixes
para seus filhotes. Outras aves cleptoparasitas podem simplesmente esperar a aproximação dos
pescadores na entrada de seus ninhos (Grant 1971). (5) A visibilidade dos itens alimentares também
energia na perseguição de hospedeiros que não estão transportando alimento. Finalmente, (6) o
roubo ocorre com maior freqüência quando a obtenção de alimento através desta prática é mais fácil
procura) preferencialmente adotada pelos indivíduos de espécies que contam com estas opções.
261
comum em grupos de indivíduos que antes conseguiam seu alimento principalmente através da
exploração direta do meio (veja Broom & Ruxton 1998, Smith et al. 2002). Da mesma forma, como
já foi mencionado em relação a algumas espécies araneofágicas, roubar presas de outras espécies
as condições ecológicas citadas acima freqüentemente podem ser observadas em relação às aranhas
construtoras de teias, esta forma de forrageamento não é rara e algumas espécies estão
através do roubo. Além disso, aranhas possuem duas características que as tornam especialmente
O hábito de roubar presas já imobilizadas e armazenadas nas teias dos hospedeiros torna
Em alguns casos, entretanto, as vantagens para os cleptoparasitas vão muito além disso. Os fluidos
excretados durante o consumo de uma presa podem representar até 3,5% de todo o conteúdo
protéico do corpo de uma aranha (Riechert & Harp 1987). Alguns cleptoparasitas podem minimizar
até mesmo estes gastos com enzimas digestivas, alimentando-se de presas já digeridas por seus
ocorre no Panamá. Os Mysmenopsis são atraídos pela atividade de consumo de presas de Diplura
sp., sugando a biomassa pré-digerida por seus hospedeiros enquanto estes estão se alimentando.
Curimagua bayano faz o mesmo, mas de forma ainda mais interessante. Enquanto os Mysmenopsis
262
morfológicas (quelíceras fundidas na base e anatomia da região bucal) que possivelmente tornariam
inviável a captura, imobilização e processamento de presas através de seus próprios esforços. Com a
associação, podem simplesmente cavalgar suas hospedeiras até que estas comecem a digerir alguma
presa. Quando isso acontece, o cleptoparasita desce pelas quelíceras da Diplura e suga o líquido
Assim como Diplura sp., a maioria das espécies observadas como hospedeiros de aranhas
cleptoparasitas constrói teias. Esta tendência pode constituir um artefato decorrente da relativa
escassez de informações sobre interações interespecíficas envolvendo aranhas cursoriais. Por outro
lado, a construção de teias oferece algumas vantagens para as espécies cleptoparasitas. A primeira
delas é que representam armadilhas estáticas, tornando previsível a localização do recurso. Outra
vantagem é a possibilidade dos saqueadores permanecerem por longos períodos próximos a seus
hospedeiros. Muitas aranhas cleptoparasitas vivem nas teias de espécies hospedeiras, aproveitando-
se inclusive de benefícios adicionais, como a proteção contra inimigos naturais, proporcionada por
estas estruturas. Finalmente, como as teias são estruturas de captura que superam em muito a
extensão do corpo de suas construtoras, geram mais oportunidades para que os cleptoparasitas
aproximem-se de itens que não estão sendo guardados e/ou manipulados (Vollrath 1987c).
Dentre as maiores teias, capazes de oferecer abrigo e alimento para um grande número de
invasoras, estão as estruturas coletivas tecidas por aranhas sociais (veja capítulo 9 deste livro). A
atração de cleptoparasitas para estas teias (veja Smith-Trail 1980, Elgar 1989) freqüentemente é
apontada como uma desvantagem da vida em grupo para as aranhas. Cangialosi (1990b), entretanto,
observou que embora as teias de Anelosimus eximius (Theridiidae) sejam normalmente ocupadas
por muitos indivíduos de Faiditus ululans (Theridiidae), uma espécie cleptoparasita, a captura
coletiva de presas pelos hospedeiros reduz a eficiência da pilhagem. Quando os insetos são
capturados por várias fêmeas de A. eximius, o tempo necessário para o transporte da biomassa
adquirida para um abrigo é menor, reduzindo a susceptibilidade do item ao ataque dos saqueadores.
Além disso, a captura coletiva faz com que muitos indivíduos passem a monitorar quaisquer
263
vibrações na teia, tornando mais eficiente a localização e expulsão dos cleptoparasitas. Apesar
destes mecanismos de defesa, A. eximius chega a perder até 26% de suas presas para Faiditus
ululans.
espécies da subfamília Argyrodinae (Theridiidae). Embora praticamente nada se saiba sobre muitas
espécies desse grupo, a grande diversidade de hábitos observada nos gêneros Argyrodes, Faiditus e
A subfamília Argyrodinae
Os membros da subfamília Argyrodinae geralmente exploram outras aranhas para obter seu
(Whitehouse et al. 2002, Agnarsson 2004). Até recentemente, todas as espécies desta subfamília
(cerca de 230) estavam incluídas no gênero Argyrodes. Exline & Levi (1962) e Levi & Levi (1962),
entretanto, já haviam dividido o gênero em vários grupos de espécies, estabelecidos com base em
genitália. Yoshida (2001a, b) e Agnarsson (2004) consideraram que, embora o gênero Argyrodes,
conforme definido por Exline & Levi (1962), constituísse um grupo monofilético, incluía tanta
diversidade e tantos grupos com características distintas, que seria mais apropriado elevá-lo à
categoria de subfamília. Esta passou então a incluir os gêneros: Argyrodes, Ariamnes, Faiditus,
roubar presas (veja Whitehouse et al. 2002, Agnarsson 2004). Geralmente possuem um tamanho
corporal muito inferior ao de seus hospedeiros, além de longas pernas e grande sensibilidade a
vibrações. Estas características lhes permitem mover-se discretamente nas teias dos hospedeiros e
detectar a posição de quaisquer presas, mesmo aquelas de tamanho muito reduzido. Estes
264
cleptoparasitas deslocam-se lentamente quando seus hospedeiros estão em posição de repouso,
aumentando o ritmo de suas atividades quando percebem que eles estão promovendo vibrações na
teia (Vollrath 1979a). Desta forma, diminuem os riscos de serem identificados e expulsos. Vollrath
reações desta hospedeira quando detecta os intrusos. Embora Nephila tenha muitas vezes
efetuada durante suas observações. Os hospedeiros que foram expostos à ação destes cleptoparasitas
restringem apenas ao roubo de presas capturadas por hospedeiros maiores. Podem também atacá-los
enquanto estes estão envolvidos no processo ecdise ou capturar pequenos insetos que não foram
detectados pelos hospedeiros (veja Whitehouse 1986). Espécies com comportamentos araneofágicos
podem também imobilizar suas presas envolvendo-as com fios pegajosos (Eberhard 1979,
Whitehouse et al. 2002, Whitehouse 1987b), produzir vibrações que simulam a presença de insetos
agarrando-as com suas pernas dianteiras (Whitehouse et al. 2002). Em alguns casos, como em
1997, Wise 1982). Já as espécies dos gêneros Rhomphaea e Ariamnes parecem ter especializado-se
comportamento característico para imobilizar suas presas: movem simultaneamente as duas pernas
IV para lançar fios adesivos sobre outras aranhas (Whitehouse et al. 2002, Agnarsson 2004).
265
terceiro modelo supõe o contrário, que a invasão de teias para atacar os residentes teria dado origem
ao hábito de explorar outros recursos presentes nestas teias (veja também Vollrath 1984). E
partir de um ancestral construtor de teias. Os autores apresentam três árvores filogenéticas do grupo,
construídas a partir de distintos conjuntos de dados, que não são congruentes em fornecer suporte a
um destes modelos em específico. Sugerem, entretanto, que a espécie basal do grupo utiliza tanto
a alimentar-se enquanto as presas ainda estão sendo consumidas pelas aranhas residentes (Henaut
2000, Whitehouse et al. 2002). Já quando estão em teias de Leucauge mariana, formam grupos
maiores e atacam itens que não estão sendo manipulados. Neste caso, a ocorrência simultânea de
vários cleptoparasitas pode distrair o hospedeiro, promovendo sinais vibratórios em várias direções
mistos nas teias de seus hospedeiros, é uma característica de várias espécies de Argyrodinae.
Agnarsson (2002) sugere que o cleptoparasitismo neste gênero, assim como comportamentos
sociais mais complexos observados em outros membros da família Theridiidae (veja capítulo 9
deste livro), pode ter evoluído a partir da tolerância entre irmãos em espécies com cuidado maternal
pode constituir uma variação da co-ocorrência de vários irmãos na teia materna. Agnarsson baseia
sua suposição na filogenia de Theridiidae (Agnarsson 2004, Arnedo et al. 2004) que mostra os
Argyrodinae como o grupo irmão de um clado que concentra muitas espécies sociais.
266
Outro tipo de interação cleptoparasítica nesta subfamília que é particularmente interessante
e relativamente pouco comum foi descrito por Tso & Severinghaus (1998). Argyrodes lanyuensis
invade teias de Nephila maculata e, além de roubar presas, alimenta-se dos fios tecidos por esta
hospedeira. Os cleptoparasitas são responsáveis por uma diminuição média de cerca de 20% no
tamanho das teias de N. maculata e, em alguns casos, esta diminuição pode chegar a mais de 50%.
Este hábito faz com que o hospedeiro perca grande parte do investimento energético depositado na
construção de sua teia e tenha sua capacidade de forrageamento reduzida. O mesmo comportamento
foi observado também em Argyrodes elevatus (Higgins & Buskirk 1998). Quando existem presas
em abundância nas teias de N. clavipes, A. elevatus alimenta-se dos itens ignorados por estes
hospedeiros e complementa sua dieta com segmentos de teia. Embora o hábito de consumir suas
próprias teias seja comum entre aranhas orbitelas (Townley & Tillinghast 1988), o mesmo não
acontece em Theridiidae. Baseados nesta observação, Higgins e Buskirk sugerem que o consumo de
teias de hospedeiros tenha surgido como uma modificação de outro tipo de comportamento, a
presas, os cleptoparasitas poderiam continuar cortando pedaços de teia, que passariam então a
Teias de aranhas não são saqueadas apenas por outras aranhas. A presença de presas
armazenadas e/ou em processo de digestão atrai ainda vários outros tipos de cleptoparasitas, como
espécies de Lepidoptera (Robinson 1978), Hymenoptera (Fowler & Venticinque 1996, Jeanne
1972), Heteroptera (Eberhard et al. 1993b), Odonata (Fincke 1984), Mecoptera (Thornhill 1975),
Diptera (Nentwig 1985d, Sivinsky & Stowe 1980) e até mesmo beija-flores (Parrish 1988, Young
1971). Informações sobre a maioria dos casos envolvendo estes cleptoparasitas, entretanto, são
intensivamente estudados estão os dípteros (Fig. 11.5), com registros de espécies que roubam presas
267
de aranhas em dez famílias (Chloropidae, Milichiidae, Cecidomyiidae, Ceratopogonidae,
Os saqueadores muitas vezes vivem nas teias de seus hospedeiros. Este é o caso, por
encontrada em teias de Tengela radiata (Tengellidae), na Costa Rica. As teias construídas por esta
aranha são compostas por um amplo lençol de fios intrincados e por um refúgio em forma de tubo,
além de vários fios que ligam estas estruturas à vegetação. Os cleptoparasitas são capazes de
movimentar-se tanto na superfície superior quanto na inferior do lençol, distribuindo-se por toda a
lentamente e transpondo o lençol com suas probóscides para alcançar o alimento. Foram observados
também se alimentando de presas que estavam sendo consumidas por seus hospedeiros. Os
retornando para o tubo de seda fazem com que os cleptoparasitas dirijam-se para este local,
buscando obter parte do alimento disponível. Em seguida, sobem na presa que está sendo
manipulada nas quelíceras da aranha e permanecem sugando seu conteúdo por vários minutos
biomassa enquanto as aranhas ainda estão secretando enzimas sobre a presa capturada. Para isso,
alguns permanecem grande parte de sua vida em íntima associação com uma aranha. Assim como
na associação entre as aranhas Curimagua bayano e Diplura sp., já mencionada, moscas do gênero
Phyllomyza (Milichiidae), passam longos períodos sobre o cefalotórax de Nephila clavipes para
roubar alimento. Robinson & Robinson (1977) observaram que estas moscas ficam praticamente
inativas nesta posição até que suas hospedeiras iniciem o processo de digestão de uma presa.
Quando isso acontece, as moscas movem-se até a superfície do inseto pré-digerido e sugam seu
conteúdo. Após ingerirem alimento suficiente para distender seus abdomes ao máximo, retornam à
268
posição de repouso sobre a aranha. Foram observadas até oito destas moscas em uma única
possam aproveitar todas as oportunidades de forrageamento tão logo elas apareçam. Por outro lado,
existe um risco associado à permanência por longos períodos sobre um predador, e muitos dípteros
cleptoparasitas repousam próximos às teias, mas não em contato direto com suas construtoras (e.g.
Olcella cinerea, Chloropidae - Sivinsky 1985). Este hábito, embora mais seguro, requer a
Milichiella sp., Desmometopa sp. e Paramyia nitens são exemplos de dípteros cleptoparasitas que
desenvolveram esta capacidade. Estas espécies são atraídas pela substância de defesa expelida por
heterópteros das famílias Pentatomidae e Coreidae. Quando estes insetos são capturados nas teias de
Nephila, liberam um composto volátil que é detectado pelos dípteros e utilizado para direcionar seu
vôo até a fonte de recursos (Eisner et al. 1991). Já as fêmeas de Microphor anomalus
sementes, detritos) aderidos nos fios. Nentwig (1985d) observou que estas moscas utilizam as
Conclusões
uma grande diversidade de hábitos que incluem a exploração de outras aranhas, atacando-as
diretamente ou roubando suas presas. Ataques aos parceiros sexuais geralmente ocorrem antes da
independentemente várias vezes em aranhas. Apesar disto, pode haver uma estreita relação entre
estas duas formas de forrageamento em alguns grupos, como em Argyrodinae, onde ambas ocorrem
269
com freqüência. Nestes casos, além do aumento do conhecimento sobre a filogenia do grupo, torna-
270
12
Mimetismo é uma forma de interação interespecífica que envolve pelo menos três espécies:
um modelo, uma espécie mimética (que imita o modelo) e um operador, que recebe os sinais
produzidos pelo modelo e pela espécie mimética (Vane-Wright 1976). As falsas corais, cobras não
venenosas que imitam as corais verdadeiras, são exemplos de espécies miméticas. Neste caso, a
coral verdadeira é o modelo, uma espécie evitada por predadores devido à ação de seu veneno.
Várias espécies de cobras não venenosas podem apresentar semelhanças de forma, tamanho e cor
com corais verdadeiras, o que lhes confere proteção contra predadores em potencial, como aves ou
mamíferos (operadores), que seriam incapazes de distinguir corais falsas das verdadeiras (Pfenning
et al. 2001).
Os mimetismos podem ser classificados de acordo com o tipo de estímulo utilizado para
imitar o modelo (e.g. mimetismo morfológico, comportamental, químico; Elgar 1993), ou de acordo
com seu valor adaptativo (Wickler 1968). Neste capítulo, será apresentada uma revisão de estudos
sobre mimetismo em aranhas, começando com uma descrição dos diferentes tipos com base em seu
Tipos de mimetismo
A classificação dos tipos de mimetismo de acordo com seu valor adaptativo se baseia no
tipo de benefício obtido pela espécie mimética e na forma em que esta interage com o modelo e
com o operador (Tab. 12.1). Dessa forma, foram definidos quatro tipos: mimetismo batesiano
271
(Bates 1862), mülleriano (Müller 1878), agressivo ou peckhamiano (Peckham 1889) e
espécie mimética e o modelo não interagem de forma direta. É necessário que essas duas espécies
coexistam no tempo e espaço, de forma que a mimética seja confundida com o modelo (que pode
ser impalatável, agressivo ou difícil de capturar) e seja evitada por seus predadores. O mimetismo
(modelo); ii) que essa aversão seja intensa o suficiente para que seja estendida à espécie mimética; e
iii) que o modelo seja mais abundante que a espécie mimética, de forma que o predador se encontre
esses dois é que no mimetismo mülleriano tanto o modelo quanto a espécie mimética são, de
alguma forma, repulsivos para o operador (predador). Desta forma, o modelo e a espécie mimética
compartilham os sinais defensivos (coloração, forma, odores) que advertem o operador de sua
sua presa para aproximar-se o suficiente para capturá-la. Algumas espécies miméticas imitam sinais
utilizados por suas presas na comunicação sexual ou social para atraí-las. Nestes casos, a espécie
mimética é um emissor ilegal do sinal (Haynes & Yeargan 1999) e a presa é ao mesmo tempo o
modelo que está sendo imitado e o operador que recebe o sinal. A espécie mimética também pode
imitar as presas de sua vítima e, neste caso, o operador seria a vítima e o modelo a presa deste
operador. Como as aranhas geralmente predam insetos, elas utilizam estímulos químicos para atrair
suas vítimas. Quando o objetivo é capturar outras aranhas, estímulos vibratórios são utilizados.
272
No mimetismo wasmanniano, as espécies miméticas imitam a espécie com a qual se
associam de forma a ter acesso a recursos sem afetar negativamente o hospedeiro. O tipo de recurso
pode ser alimento, um microhabitat mais estável ou um que confira maior proteção à espécie
reconhece coespecíficos. Em geral são estímulos químicos, mas também podem existir estímulos
comportamentais e táteis. Neste tipo de mimetismo geralmente se pressupõe que a espécie mimética
não afeta negativamente a espécie hospedeira, já que cada uma utiliza presas distintas e, assim, a
presença do mímico não teria efeito sobre o sucesso reprodutivo do modelo. Dessa forma, a relação
Com exceção do mimetismo mülleriano, todos os tipos foram descritos para aranhas. É
possível que a ausência de casos de mimetismo mülleriano se deva ao fato de que as aranhas não
são, em geral, repulsivas para predadores em potencial (mas veja Levi 1965).
conferidos à espécie mimética não foram medidos ou mesmo postos à prova. Presume-se que estes
benefícios existam devido à semelhança entre a espécie mimética e seu suposto modelo e porque a
interação entre ambos possui as características atribuídas aos diferentes tipos de mimetismo.
Entretanto, existem alguns estudos que demonstraram efetivamente que a espécie mimética é
favorecida ao imitar seu modelo (Greene et al. 1987, Mather & Roitberg 1987, Whitman et al.
1988, Cutler 1991, Nelson et al. 2004.) e assim, atualmente o mimetismo é amplamente aceito
Para testar a existência de mimetismo e o benefício que este oferece à espécie mimética
deve-se identificar a espécie modelo e o operador (Quadro 12.1). É necessário também demonstrar
que o operador ignora ou evita o modelo e que este comportamento se estende à espécie mimética.
Nesses experimentos é importante incluir como grupo controle indivíduos de uma espécie não
273
mimética ou indivíduos da espécie mimética modificados, de modo a reduzir sua semelhança com
modelo. Esse grupo serviria para comprovar que a semelhança na resposta do operador frente à
espécie mimética e ao modelo se deve realmente à similaridade entre ambos e não a outro fator que
possa afetar sua capacidade de resposta. Além disso, esse grupo controle seria importante para
determinar os benefícios obtidos pela espécie mimética em relação a uma espécie não mimética ou,
comportamentais) à similaridade entre a espécie mimética e seu modelo (Greene et al. 1987, Cutler
1991).
Mimetismo batesiano
outra de forma a obterem proteção contra predadores. Um dos modelos mais imitados, tanto por
aranhas quanto por outros artrópodes, são as formigas. Embora não estejam livres de predadores, as
formigas geralmente são evitadas por vários grupos de animais que se alimentam de aranhas, como
lagartixas, vespas, hemípteros e aranhas (Edmunds 1974). A maioria desses predadores possuem
boa visão, o que explicaria porque aranhas são menos predadas quando assemelham-se
morfologicamente a formigas.
exoesqueleto duro, resistente e muitas vezes com espinhos, e a produção de substâncias irritantes
(e.g. ácido fórmico). Além disso, como são insetos sociais, a defesa da colônia é muito eficiente.
Finalmente, sua grande abundância, seu relativo monomorfismo e sua presença em quase todos os
tipos de habitat fazem das formigas organismos adequados à imitação (Oliveira 1986).
agressivos, são os cupins. Apesar disso, até o momento, existem poucos registros de espécies
termitomorfas (Jocqué 1994). O mesmo ocorre com outros modelos imitados por aranhas, como
274
mutilídeos (Reiskind 1976, Edwards 1984, Nentwig 1985c, Zabka 1992), pseudoescorpiões
(Platnick 1984, Parker & Cloudsley-Thompson 1986), certos coleópteros presumivelmente não
palatáveis (Chang 1996) e até mesmo as cápsulas que recobrem as sementes de Eucalyptus (York-
Main 1999) ou excrementos de pássaros (Gertsch 1947, 1955, Eberhard 1980). Esses últimos casos
referem-se a mimesis e não mimetismo batesiano, já que nem as cápsulas nem os excrementos de
pássaros constituem presas potenciais para predadores de aranhas, mas fazem parte do substrato ou
fundo onde se encontram as aranhas, que são ignorados por esses predadores.
Uma vez que a maioria das espécies predadoras de aranhas orienta-se visualmente, o
encontra na família Salticidae e, em segundo lugar, em Corinnidae (Fig. 12.1). Nesta última,
composta principalmente por espécies tipicamente noturnas, aquelas com mimetismo morfológico
são diurnas. Existem espécies com mimetismo morfológico também em outras famílias, mas estas
geralmente apresentam também outros tipos de mimetismo e, por isso, serão descritas mais adiante.
Mirmecomorfismo
(Donisthorpe 1927) ou formiciformes (Galiano 1965, 1967, 1975). Estas espécies possuem
similares a formigas (Fig. 12.2): seu corpo parece estar dividido em três segmentos em lugar de
dois; possuem pernas longas e delgadas, e não curtas e robustas; e imitam estruturas como as
mandíbulas, olhos compostos e até mesmo o ferrão, através de modificações nas quelíceras, na
Em geral, o corpo das espécies que imitam formigas é muito mais estreito que das outras
espécies, o que pode diminuir sua fecundidade. As fêmeas de espécies mirmecomorfas depositam
um número de ovos menor por ooteca que outras espécies de aranhas de tamanho similar. Por outro
275
lado, algumas espécies compensam o menor número de ovos por ooteca produzindo mais ootecas
mimetismo comportamental. Elas se movem de forma mais errática que aranhas não miméticas,
três pares de pernas, levantando o primeiro ou segundo par para imitar os movimentos de antenas
Polimorfismos
sendo que todos os estádios são morfologicamente similares entre si, exceto pelo tamanho. Seria
esperado que os diferentes estádios imitassem formigas cujo tamanho correspondesse com o da
aranha, de forma que esta apresentasse maior semelhança com seu modelo. O que ocorre é que
muitas espécies mirmecomorfas, quando nos primeiros estádios, imitam espécies de formigas
pequenas ou castas pequenas de algumas espécies, e nos estágios subsequentes, passam a imitar
1970, Edmunds 1978, Wanless 1978), incluindo espécies encontradas na Amazônia central e
sudeste do Brasil (Oliveira 1986, 1988). Na família Corinnidae, estádios iniciais de Myrmecium
(Myrmicinae). Os adultos, por sua vez, apresentam a forma do corpo e coloração muito parecidas
com Camponotus femoratus (Formicinae). Estas duas espécies de formigas vivem em parabiose
(compartilham os mesmos ninhos e trilhas) e eram as formigas mais abundantes nas regiões onde as
aranhas foram encontradas (Oliveira 1988). Esta associação com as duas espécies de formigas é
vantajosa para as aranhas, já que estas podem trocar de modelo sem a necessidade de deslocarem-se
276
para outros habitats. Edmunds (1978) descreveu casos semelhantes envolvendo espécies do gênero
Outros tipos de polimorfismo podem ocorrer entre indivíduos adultos, em alguns casos
associados a diferenças entre machos e fêmeas. Em espécies com dimorfismo sexual, cada sexo
imita um modelo diferente, como ocorre com Zuniga magna (Salticidae). Os machos desta aranha
apresentam um prolongamento do abdome, com a presença de bandas, que lhes permite imitar com
outras espécies da subfamília Pseudomyrmicinae. Além disso, os palpos muito desenvolvidos dos
machos imitam muito bem a cabeça da formiga: a extremidade dos palpos é amarela, como as
mandíbulas do modelo; enquanto marcas iridescentes na superfície lateral externa imitam grandes
olhos compostos. As fêmeas adultas, por sua vez, são muito similares a Pachycondyla villosa
(Ponerinae), apresentando a mesma coloração escura com pêlos dourados e o cefalotórax constrito,
dando a impressão de dois segmentos corporais (cabeça e tórax). O abdome é muito alongado e
muito similar ao gáster característico das formigas da subfamília Ponerinae; semelhança esta
reforçada pela presença de pigmentação e de faixas horizontais de pêlos que criam uma aparência
zag com o primeiro par de pernas levantado como se fossem antenas (Oliveira 1986, 1988).
O polimorfismo pode ocorrer também entre indivíduos do mesmo sexo, geralmente fêmeas,
indivíduos do morfo negro imitam espécies como P. gracilis e P. sericeus (Oliveira 1986).
Segundo Oliveira (1986) o polimorfismo poderia constituir uma estratégia para evitar a
a taxa de encontro entre a primeira e o predador (operador) pode ser excessivamente alta, de modo
277
que o predador não aprende a reconhecer as características compartilhadas entre o mimético e o
modelo como sinais de impalatabilidade ou perigo. suficientemente alta para que o predador deixe
de evitar tanto o mímico quanto o modelo (Edmunds & Edmunds 1974). Imitando várias espécies
reduza a eficiência de seu disfarce. Embora essa hipótese não tenha sido posta à prova com aranhas,
o mesmo fenômeno já foi demonstrado com espécies miméticas de borboletas (Edmunds 1974 e
Em teoria, seria esperado que as espécies muito similares a seus modelos enganem mais
facilmente seus predadores, sejam menos predadas e, consequentemente, sejam mais abundantes
que as espécies com menor grau de similaridade. Por outro lado, espécies miméticas generalistas,
embora menos protegidas contra predadores, podem associar-se com um maior número de modelos
e, assim, explorar uma maior diversidade de hábitats, como demonstrado para duas espécies de
especificidade das espécies miméticas e sua abundância. Sua hipótese sobre múltiplos modelos está
baseada no seguinte: uma espécie mimética de grande especificidade alcançaria um alto nível de
proteção, devido a sua grande similaridade com o modelo, apenas quando a espécie imitada e o
predador ocorram em um mesmo local. Para tanto, o tamanho populacional da espécie mimética
dependeria tanto do modelo como do predador. Uma espécie mimética de menor especificidade,
similar a diferentes espécies de modelo, teria um nível de proteção menor, mas eficiente em uma
278
escala espacial maior, compreendendo a área de distribuição dos diferentes modelos e predadores.
Como imitam vários modelos e apresentam área de distribuição mais ampla, espécies generalistas
poderiam apresentar tamanhos populacionais tão grandes quanto as espécies que imitam apenas um
modelo. Edmunds (2000) reconhece que este modelo teórico não considera certos fatores
assim como o fato de que os predadores poderiam discriminar o modelo e as espécies miméticas,
eliminando os mímicos mais generalistas. Apesar disso, o autor argumenta que o modelo teórico
continua sendo aplicável com a condição de que as espécies miméticas especialistas e generalistas
não se sobreponham geograficamente e, como ocorre com os himenópteros, que as espécies modelo
sejam suficientemente perigosas para que os predadores generalizem sua resposta evasiva.
Mimetismo agressivo
No mimetismo agressivo as aranhas imitam outras espécies de forma a atrair suas presas ou
aproximarem-se o suficiente para capturá-las. As espécies que apresentam este tipo de mimetismo
possuem dieta especializada, o que é relativamente raro em aranhas. Como diferentes espécies de
apresenta maior diversidade de estímulos, utilizados para enganar os operadores. Em alguns casos,
as aranhas imitam os sinais emitidos por suas presas e, em outros, imitam a presa da espécie que
buscam capturar, como ocorre em algumas espécies araneofágicas (veja capítulo 11 deste livro).
Aranhas mirmecófagas
espécies que apresentam mimetismo batesiano evitam as formigas utilizadas como modelo, as
espécies de aranhas mirmecófagas permanecem sempre próximas às formigas. Como são insetos
sociais, as formigas são localmente abundantes e, uma vez localizadas, constituem uma fonte de
alimento previsível tanto no tempo quanto no espaço (Castanho & Oliveira 1997). Esta poderia ser
279
uma das razões da existência de aranhas especializadas em consumir formigas, apesar do risco
associado à captura deste tipo de presa (Nentwig 1986). A periculosidade das formigas como presas
torna-se evidente na descrição de aranhas com pernas amputadas e mesmo consumidas pelas
formigas que tentaram capturar (Mathew 1954, Oliveira & Sazima 1985, Castanho & Oliveira 1997,
Entre as aranhas mirmecófagas, existem espécies que vivem dentro dos formigueiros e
outras que, embora sempre encontradas em associação com suas presas, não habitam seus ninhos.
As adaptações de aranhas à vida dentro dos ninhos de formigas serão descritas na sessão sobre
mimetismo wasmanniano. As aranhas que apresentam mimetismo agressivo mas não vivem nos
embora esta não seja uma adaptação para a captura de presas. Como as formigas geralmente não
Gnaphosidae, Zoridae e Corinnidae (Reiskind & Levi 1967, Parker & Cloudsley-Thompson 1986,
Cushing 1997), apenas algumas espécies das cinco primeiras famílias utilizam mimetismo
agressivo. As espécies miméticas das famílias Salticidae e Corinnidae geralmente não predam
formigas, representando apenas casos de mimetismos batesiano. Exceções a este padrão são as
espécies de salticídeos dos gêneros Tutelina e Cosmophasis (Wing 1983, Curtis 1988).
evitar o contato direto com as formigas tanto durante a captura quanto após, para evitar a defesa
cooperativa (Pekár & Král 2002). No primeiro tipo estratégia (atração e dissimulação), as aranhas
Um exemplo é o tomisídeo indiano Amyciaea forticeps (Mathew 1954), que utiliza estímulos
comportamentais para atrair sua presa, a formiga tecedora Oecophylla smaragdina (Formicinae). A
280
aranha levanta o abdome, curvando seu corpo, e move os dois primeiros pares de pernas, o que
torna sua postura semelhante a formigas em posição de alarme. Este comportamento atrai as
formigas, que são então capturadas pelas aranhas. Mathew (1954) sugere que a presença de duas
manchas no opistossoma de A. forticeps simulariam os olhos compostos das formigas e que essa
semelhança morfológica com a espécie modelo poderia conferir proteção contra os predadores. O
mesmo foi sugerido para outra espécie do mesmo gênero, A. albomaculata (Cooper et al. 1990).
seria uma espécie mimética agressiva da formiga O. virescens na Austrália (Cooper et al. 1990).
Cosmophasis bitaeniata (Salticidae), que utiliza estímulos químicos para aproximar-se de suas
presas sem ser detectada. Estas aranhas apresenta em sua cutícula carboidratos similares aos de
algumas castas de O. smaragdina (Allan et al. 2002), o que faz com que sejam toleradas nos ninhos,
capturando larvas diretamente da mandíbulas das operárias, sem reações agressivas. Os carboidratos
que permitem o mimetismo químico são obtidos pelas aranhas através do consumo dessas larvas
(Elgar & Allan 2004). Algo similar pode ocorrer com Attacobius attarum (Corinnidae), que habita
os ninhos da formiga Atta sexdens no Brasil. Foi observado em laboratório que esta aranha também
consome as larvas das formigas (Erthal Jr. & Tonhasca Jr. 2001). Além do mimetismo químico,
aparentemente a estimulação tátil também é importante para que ocorra o comportamento das
formigas de entregar as larvas para as aranhas (Allan & Elgar 2001, A. Tonhasca Jr. com. pessoal).
O segundo tipo de estratégia utilizado por espécies mirmecófagas, evitar o contato direto
12.3) no Brasil (Oliveira & Sazima 1985) e espécies do gênero Zodarion na Europa central e
oriental (Harkness 1975, 1976, Harkness & Wehner 1977, Pekár & Král 2001, 2002, Cushing &
Santangelo 2002) diferentes estratégias de ataque foram descritas. As aranhas atacam as formigas
por trás, agarrando-as pelo pecíolo. Essa tática é supostamente mais segura que ataques frontais, nos
281
quais as aranhas correm um risco maior de terem suas pernas pinçadas pelas mandíbulas das
formigas. Apesar disso, existem espécies que realizam ataques frontais (Cutler 1980, Jackson & van
Olphen 1992), particularmente em estádios imaturos, como ocorre com A. rogersi (Castanho &
Oliveira 1997). Estas diferenças na estratégia de captura entre estádios provavelmente deve-se ao
substrato, suspendendo-as no ar, como ocorre com Zodarion, Aphantochilus e Strophius (Oliveira &
Sazima 1985, Pekár & Král 2002). Podem ainda saltar com a presa, ficando suspensas em um fio de
teia, como ocorre com Amyciaea forticeps (Mathew 1954) e Aphantochilus quando as formigas
estão em estado de alarme (Oliveira & Sazima 1984). Desta forma, evitam também um possível
ataque pelas formigas, que não são capazes de caminhar pelo fio.
Outra tática que as aranhas utilizam para evitar a defesa social é denominada
escudo, mantendo-a na frente do corpo da aranha. O comportamento de escudo foi descrito tanto
para Aphantochilus e Strophius (Oliveira & Sazima 1985), como para Zodarion (Pekár & Král
2002). Quando outras formigas aproximam-se, tocam o corpo da formiga capturada com suas
antenas e não o corpo da aranha. Isto fornece à aranha um tempo extra para escapar, já que as
formigas que estão patrulhando confundem a aranha com uma formiga ao reconhecer quimicamente
a cutícula da formiga escudo. Além disso, durante esse tipo de interação, algumas espécies de
aranhas tocam as formigas com seu primeiro par de pernas como se fossem antenas, o que pode
Especialistas em mariposas
sistema de comunicação de suas presas para atraí-las. Estes sinais são compostos químicos
denominados alomônios, que são substâncias produzidas por uma espécie que afetam o
282
comportamento de outra, beneficiando o emissor e afetando negativamente o receptor do sinal. Este
machos de mariposas ao emitirem alomônios similares aos feromônios sexuais produzidos por
constróem teias orbiculares e sim uma teia reduzida. Em um desses grupos, conhecido como
aranhas-boleadeiras, a teia é formada por apenas um fio horizontal (ou trapézio) e um fio
perpendicular, em cujo extremo distal a aranha produz um glóbulo de seda coberta por substâncias
adesivas (Fig. 12.4). É essa teia modificada que dá nome a este grupo de aranhas, devido à
similaridade com as boleadeiras utilizadas por vaqueiros gaúchos para capturar o gado nos pampas
da América do Sul. O glóbulo é uma estrutura relativamente complexa, formada por uma massa de
fibras de seda com forma de mola, embebidas em uma matriz viscosa recoberta, por sua vez, por
outra substância menos viscosa (Eberhard 1980). A substância que recobre o glóbulo é abundante o
suficiente para atravessar as escamas das mariposas. É a substância interna, mais viscosa, que adere
a bola à presa.
zonas temperadas da Eurásia. Todas as espécies pertencem à tribo Mastophoreae e estão agrupadas
em quatro gêneros (Levi 2003, Platnick 2005): Cladomelea (3 spp.) e Acantharachne (8 spp.) na
África; Ordgarius (10 spp.) na Ásia Oriental e ilhas do sudeste asiático, Nova Guiné e Australia; e
desse grupo de aranhas. Os indivíduos de estádios tardios e fêmeas adultas do gênero Mastophora
podem ser crípticos, sendo confundidos com excrementos de pássaros quando vistos imóveis na
vegetação durante o dia (Gertsch 1955, Eberhard 1980). À noite, após construir sua boleadeira, a
aranha pendura-se no fio trapézio, com a parte ventral de seu corpo posicionada a favor do vento,
segurando o fio vertical com uma das pernas I (Fig. 12.4). Quando uma mariposa aproxima-se, a
283
aranha começa a girar o fio com o glóbulo em sua extremidade e, eventualmente, este entra em
contato com o corpo da presa (Eberhard 1980). Este comportamento de captura é muito similar ao
com o segundo par de pernas (Longman 1922, Akerman 1923, Coleman 1976, Leroy et al. 1998).
experimental (Eberhard 1977) e mediante a identificação dos alomônios (Stowe et al. 1987)
presentes na boleadeira e, como demonstrado posteriormente, emitidos pelo corpo das aranhas
(Stowe et al. 1987) diante do estímulo promovido pelo vôo das mariposas (Eberhard 1977, 1980,
Haynes et al. 2001). Até o momento não foram identificadas as glândulas produtoras dos
alomônios, mas é possível que estejam localizadas no primeiro par de pernas (López 1987).
Eberhard (1980) menciona que as aranhas que já construíram suas boleadeiras movem seu primeiro
par de pernas continuamente, o que pode estar relacionado ao estado de alerta dos indivíduos ou à
As aranhas podem sintetizar alomônios por diferentes vias bioquímicas, cada uma
específica de uma espécie de mariposas (Haynes et al. 1996, Gemeno et al. 2000). Esta é uma
particularidade das aranhas, já que, apesar das mariposas produzirem diferentes feromônios, todos
os compostos produzidos por uma determinada espécie são sintetizados a partir de uma única via
metabólica. Foi demonstrado que M. hutchinsoni atrai machos dos noctuídeos Lacinipolia renigera
e Tetanolita mynesalis, que além de apresentarem diferentes picos de atividade durante a noite
(Yeargan 1988), utilizam feromônios produzidos por diferentes vias (Haynes et al. 1996, Gemeno et
al. 2000). As aranhas produzem componentes presentes nos feromônios das duas espécies ao
mesmo tempo, o que aparentemente seria uma desvantagem, já que estes compostos apresentam
variar a proporção em que as duas substâncias são emitidas, de forma a reduzir as reações
284
O dimorfismo sexual das aranhas-boleadeiras é extremo (veja capítulo 7), e a maioria das
espécies são protândricas. Os machos passam por apenas duas mudas para atingirem o estádio
adulto, medindo cerca de 2 mm; enquanto as fêmeas passam por oito mudas, alcançando 15-20 mm
de tamanho corporal (Eberhard 1980). Ao contrário dos machos adultos de muitas espécies de
mantém as táticas de captura dos estádios imaturos (Yeargan & Quate 1997): não utilizam a
boleadeira como fazem as fêmeas, mas são capazes de capturar machos de dípteros da família
Psychodidae (Yeargan & Quate 1996; 1997) estendendo os dois primeiros pares de pernas (Yeargan
1988). Até o momento não foi descrito o uso de feromônios sexuais por esses dípteros, mas como
apenas machos são atraídos pelas aranhas, é muito provável que os juvenis e machos de
tribo Celaenieae, que apresentam mimetismo agressivo utilizando estímulos químicos para atrair
mariposas. Dentro deste grupo estão as espécies do gênero Celaenia, encontradas na Austrália e
Nova Zelândia (Hickman 1970), e Taczanowskia, da América do Sul (Levi 1996). Segundo
Eberhard (1981, 1982), esta tribo é possivelmente aparentada a Mastophoreae, uma vez que suas
espécies não constróem teias, apresentam comportamento de captura similar ao de juvenis e machos
adultos das aranhas-boleadeiras e utilizam mimetismo agressivo para atrair suas presas (McKeown
Outra espécie de Araneidae que atrai mariposas através de mimetismo químico é Kaira
alba. Embora construa à noite uma pequena teia em zig-zag, K. alba permanece pendurada abaixo
dela, capturando com suas pernas mariposas atraídas quimicamente. Essa espécie deposita
alomônios produzidos nas glândulas agregadas das fiandeiras (López 1987, 1999) sobre a teia em
zig-zag, que aparentemente atua apenas como atrativo para as presas. Stowe (1986) sugere que K.
alba provavelmente desenvolveu sua habilidade para capturar mariposas independentemente das
285
espécies incluídas em Mastophoreae, o que está de acordo com uma análise filogenética recente da
Mimetismo wasmanniano
aranhas são aceitas ou ignoradas por espécies hospedeiras. Graças à associação com outros
organismos, formigas por exemplo, as aranhas obtém acesso a recursos ou condições ambientais
não disponíveis fora dos ninhos dos hospedeiros. Essas aranhas não são necessariamente parecidas
com as formigas hospedeiras e o mimetismo ocorre através de estímulos químicos ou táteis (e.g.
Quando invadem as colônias das outras espécies, os hóspedes devem adquirir certo grau de
similaridade química com os hospedeiros, de forma a serem tolerados (Lenoir et al. 2001). Existem
duas formas de obter essa similaridade: mimetismo químico (mediante o qual o hóspede sintetiza
qual o hóspede obtém os compostos utilizados pelo hospedeiro, por exemplo, através do contato
com seu corpo, com o material utilizado para construção do ninho ou via “allogromming”). Não
está claro qual desses mecanismos é utilizado pelas aranhas mirmecófilas que apresentam
mimetismo wasmanniano. Ao contrário das espécies que apresentam mimetismo agressivo descritas
anteriormente, é provável que o mimetismo via camuflagem seja utilizado por aranhas
camuflagem para não ser reconhecida dentro dos ninhos da formiga Pogonomyrmex badius
(Myrmicinae) (Cushing 1995b). Por outro lado, em espécies como Gamasomorpha maschwitzi
(Oonopidae), que apresentam em sua cutícula carboidratos similares aos da formiga hospedeira (V.
Witte, com. pessoal), poderia estar ocorrendo mimetismo químico. Essas aranhas foram observadas
delocando-se dentro dos ninhos da formiga Leptogenys distinguenda (Ponerinae) sem que ocorresse
286
nenhum tipo de reação agressiva por parte das hospedeiras (Witte et al. 1999), o que sugere o
1985, Cushing 1995a, b, 1998). Indivíduos de todos os estádios podem ser encontrados dentro das
câmaras dos ninhos de P. badius durante todo o ano. As aranhas alimentam-se de colêmbolas que
são encontrados dentro das câmaras de criação. Além disso, a associação com as formigas confere
proteção às ootecas, que ficam expostas a uma taxa de parasitismo menor que a existente no
ambiente externo (Cushing 1995a). Quando as formigas hospedeiras migram para um novo sítio, as
aranhas e os colêmbolas as seguem pelas mesmas trilhas abertas na vegetação (Cushing 1995a, b).
aranhas dispersam-se entre ninhos próximos, mas não a grandes distâncias (Cushing 1998).
Outra espécie mirmecófila, esta menos estudada, é Eilica puno (Gnaphosidae), encontrada
nos Andes peruanos (Noonan 1982). Esta aranha associa-se à formiga Camponotus inca
(Formicinae). As formigas constróem ninhos subterrâneos com saídas para o exterior situadas sob
rochas. Devido ao clima da região, sob as rochas existe um microclima com maior umidade e menor
ainda mais favoráveis dentro dos ninhos. As aranhas são encontradas sob as rochas, mas apenas em
locais onde existem aberturas dos ninhos das formigas. Isso sugere que E. puno é dependente das
formigas, devido as condições microclimáticas dentro dos ninhos, proteção contra predadores ou
talvez proteção às ootecas. As formigas não reconhecem as ootecas como elementos estranhos
quando as tocam com as antenas. Também não atacam os estádios imaturos das aranhas, mesmo em
ocasiões em que os juvenis sobem em seus corpos. Parece evidente que E. puno utiliza estímulos
químicos que tornam possível sua convivência com C. inca. Além disso, este tipo de mimetismo
parece ser bastante específico, já que ootecas provenientes de ninhos estranhos são removidas pelas
formigas operárias. Devido a essa especificidade, é possível que as aranhas utilizem mimetismo via
camuflagem, adquirindo o odor de seu ninho de origem, desde a ooteca. Noonan (1982), entretanto,
287
menciona que, nos casos em que foram observados indivíduos de E. puno em colônias de
Camponotus, não foram encontrados os estádios imaturos das formigas. Isso sugere que as aranhas
consomem as larvas e ovos do hospedeiro, como ocorre com em outras espécies com mimetismo
agressivo.
Ainda não são conhecidos os meios pelos quais as aranhas integram-se a novos
aranhas são capazes de seguir os sinais químicos produzidos pelas formigas para marcar suas trilhas
(Cushing 1995b, 1998). Witte et al. (1999) demonstrou experimentalmente que, tanto em
utilizadas pelas formigas. Outra aranha que poderia utilizar sinais químicos é Ecitocobius
(Bonaldo & Brescovit 1997). Por outro lado, as aranhas poderiam localizar novas colônias através
de sinais químicos presentes no ar. Cushing (1995b) sugere que este poderia ser o mecanismo
as aranhas sobem em seu corpo sem que haja nenhuma reação aparente por parte da formiga. Isto
foi observado tanto em Gamasomorpha maschwitzi (Witti et al. 1999) como em Attacobius attarum
(Erthal Jr. & Tonhasca Jr. 2001) e, mais recentemente, em A. luederwaldti (Ichinose et al. 2004).
Assim como a maioria das espécies descritas da tribo Attacobiini (e.g. Ecitocobius e Attacobius), A.
attarum e A. luederwaldti estão associadas a formigas (Platnick & Baptista 1995, Bonaldo &
Brescovit 1997, Ichinose et al. 2004), o que parece ser uma característica ancestral dentre os
Seria interessante investigar se existe uma relação entre o grau de dependência da espécie
288
de aranhas que cavalgam formigas sejam dependentes de suas espécies hospedeiras e que este
encontrarem sítios adequados para o estabelecimento de novas populações. O fato de que foram
encontradas aranhas sobre formigas em fase de dispersão (i.e. filas de migração como em G.
maschwitzi - Witte et al. 1999 - y E. comissator - Bonaldo & Brescovit 1997) e durante os vôos
nupciais (em Attacobius – Platnick & Baptista 1995, Ichinose et al. 2004) apoia essa hipótese.
Ichinose et al. (2004) mencionam que, apesar das aranhas serem encontradas sobre formigas antes
do começo do vôo nupcial, não são encontradas quando as formigas já perderam as asas e
encontram-se novamente em terra. Estes autores sustentam que, devido a alta taxa de predação que
as formigas sofrem quando estão voando, as aranhas as utilizariam para dispersar-se a maiores
distâncias, mas as abandonariam durante o vôo. Assim, além de evitarem a predação que pode
ocorrer durante o vôo, as aranhas economizariam seda e estariam menos expostas a seus próprios
predadores enquanto estariam esperando condições climáticas adequadas para a dispersão por
durante o vôo, deveriam ser capazes de localizar novos ninhos de sua espécie hospedeira uma vez
que estivesse em terra. Além disso, devido à falta de registros de A. luederwaldti em ninhos jovens
de suas hospedeira, a formiga Atta bisphaerica, Ichinose et al. (2004) sugerem que as aranhas
Conclusões
morfológica e, algumas vezes, comportamental das aranhas. Nas últimas décadas esta abordagem
foi ampliada, incluindo-se análises de valor adaptativo dos diferentes tipos de mimetismo, com
ênfase na interação entre as aranhas e as formigas. A bibliografia sobre espécies miméticas foi
resumida por Wickler (1968) e Edmunds (1974) para vários táxons e, em particular, para espécies
miméticas de formigas, por Hölldobler & Wilson (1990), McIver & Stonedahl (1993) e Cushing
289
(1997). O propósito deste capítulo foi expandir essas revisões, enquadrando os diversos casos
descritos dentro dos três tipos de mimetismos apresentados por aranhas. Ainda existem, no entanto,
que se teste a relação entre a similaridade com o modelo e o benefício para a espécie mimética.
Outro aspecto que merece uma análise aprofundada é a relação entre as aranhas e as espécies
hospedeiras nos casos de mimetismo wasmanniano. Também nestes casos, geralmente presume-se
que a interação entre as espécies é comensal. Apesar disso, poderiam ocorrer eventos de predação
(Akino et al. 1999, Pierce et al. 2002), o que representaria mimetismo agressivo. Outras
particularidades dos mimetismos wasmanniano e agressivo que merecem ser investigadas, através
de ensaios químicos e comportamentais, são as adaptações apresentadas pelas aranhas para explorar
interessante a exploração dos sinais químicos e táteis, os quais não poderiam ser utilizados pelas
Entre as dificuldades para realizar estudos com as espécies que apresentam mimetismo
wasmanniano estão sua baixa abundância e as dificuldades para localizá-las, devido ao tipo de
associação que mantém com as formigas. O fato de que desenvolveram a capacidade de integração
tão íntima as com formigas e o potencial para especiação que podem apresentar (devido a sua
dependência das condições dos formigueiros, seu conseqüente isolamento entre populações e seu
Além desses aspectos evolutivos, o mimetismo pode ser muito importante na ecologia das
relações do tipo predador-presa. No mimetismo batesiano, quando ocorre polimorfismo, não se sabe
até que ponto a coexistência do modelo e do morfo correspondente se deve à predação diferencial
dos morfos ou a diferenças populacionais na produção desses morfos (Cushing 1997). As aranhas
290
com mimetismo agressivo diferem da maioria das demais por serem predadores especialistas. No
controle de certas espécies de pragas agrícolas. Mastophora dizzydeani, por exemplo, preda um
Agradecimentos
A versão original deste capítulo foi melhorada graças aos comentários e sugestões de Diego
Vázquez, Jordi Moya-Laraño e três revisores anônimos a quem agradeço o tempo dedicado.
Também quero agradecer a Alexandre Bonaldo, Bill Eberhard, Kenneth Haynes, Athayde Tonhasca
Jr., Kenneth Yeargan e Volker Witte por esclarecerem algumas de minhas dúvidas e a Alexandre
Bonaldo, Ximena Nelson e Volker Witte por me fornecerem informações não publicadas. Muito
obrigado a Guilhermo Spolita pelo desenho da Fig. 12.2 e Peter DeVries, Devon Graham, Robert
Jackson, Kenneth Haynes e aos editores pelas fotografias. Finalmente, agradeço aos editores do
291
Quadro 12.1. Passo essenciais para mensurar os benefícios do mimetismo para as espécies
envolvidas
espécie. Por esta razão não é necessário testar a resposta do operador frente ao modelo, já que é
esperado que os indivíduos tolerem ou sejam atraídos por coespecíficos. Nos casos de mimetismo
agressivo, quando os modelos são as presas do operador, é esperada uma resposta do operador
I. modelo.
experimentalmente modificados
II. Mimetismo agressivo: sucesso de captura da especie mimética que preda o operador.
hospedeiro (operador) .
292
3.c. Resposta esperada: caso a espécie mimética obtenha algum benefício devido ao
293
13
Por várias décadas, a predação tem sido considerada um dos principais processos nas
comunidades ecológicas. Espécies predadoras de topo, que são chamadas de espécies-chave devido
ao grande impacto que exercem na comunidade, podem afetar profundamente a dinâmica das
populações, como também a estrutura das comunidades das presas. Como exemplo de efeitos
positivos, tais predadores podem alterar o status competitivo dos organismos de níveis tróficos mais
baixos, permitindo coexistência interespecífica (e.g. Paine 1966), o que pode resultar em um
aumento da diversidade de espécies de presas (revisão em Begon et al. 1996). Entretanto, como
primários (Hairston et al. 1960; Polis & Strong 1996). Tais efeitos chamados de top-down (i.e. de
cima para baixo) foram documentados em vários tipos de sistemas aquáticos, como lagos, rios e
mares (e.g. Paine 1966; Carpenter et al. 1987; Menge 1995). Em sistemas terrestres, a predação
sobre herbívoros altera a freqüência de danos às plantas (e.g. Spiller & Schoener 1996; Romero &
Vasconcellos-Neto 2004b), biomassa (e.g. Schmitz 1993, 1994, 1998, Schmitz et al. 1997, Schmitz
& Suttle 2001, Schmitz 2003), reprodução (Oliveira et al. 1999, Romero & Vasconcellos-Neto
2004b) e diversidade de plantas (Schmitz 2003). Estes efeitos indiretos e em cascata dos predadores
sobre plantas podem ocorrer de duas maneiras: através da redução da densidade das presas; ou
294
simplesmente sua exclusão, quando herbívoros migram para outras plantas sem predadores (Abrams
et al. 1996).
Certos modelos predizem que efeitos dos predadores de topo sobre produtores dependem do
número de níveis tróficos no sistema (Oksanen et al. 1981, Fretwell 1987). Por exemplo, em um
sistema com três níveis tróficos, o efeito é positivo para as plantas. Considerando-se tais interações
tri-tróficas, Hairston et al. (1960) propuseram a “Hipótese do Mundo Verde”, que supõe que no
Mundo existe grande quantidade de matéria vegetal porque os herbívoros são controlados pelos
seus inimigos naturais, como parasitóides e predadores. Neste contexto, Price et al. (1980)
argumentaram que teorias sobre interações inseto-planta não podem progredir realisticamente sem
considerar o terceiro nível trófico. Por outro lado, em um sistema contendo quatro níveis tróficos
intermediários, que são os inimigos naturais dos herbívoros. Entretanto, predadores geralmente são
herbívoros (Polis et al. 1989). Ecossistemas mais produtivos (i.e. com maior disponibilidade de
recursos) geralmente produzem cadeias com maior número de níveis tróficos (Hunter & Price 1992,
Polis et al. 1998, Polis 1999). Além disso, a intensidade das forças top-down pode aumentar em
Aranhas são generalistas e estão entre os principais predadores sobre plantas (veja capítulos
4 e 14 deste livro). Neste capítulo discutimos os principais resultados de estudos sobre o papel das
aranhas nas comunidades terrestres, demonstrando os efeitos destes predadores sobre assembléias
interações multitróficas, produtividade ambiental (e.g. entrada de energia alóctone), efeitos diretos e
295
indiretos da predação, cascatas tróficas e mediadores de interações, baseando-se em estudos que
Estudos sobre interações tróficas envolvendo aranhas têm crescido consideravelmente nos
últimos anos (Tab. 13.1). Tais estudos demonstraram que aranhas que forrageiam por emboscada
(e.g. Thomisidae e Pisauridae), por espreita (e.g. Salticidae e Oxyopidae) e as corredoras (e.g.
Lycosidae) compõem as principais guildas que beneficiam plantas por meio da predação dos
herbívoros (Tab. 13.1). Aranhas destas guildas não constróem teias, mas vivem diretamente e em
constante contato com a vegetação. Devido a isso, devem ter relações mais estreitas com este tipo
de substrato do que aranhas que forrageiam em teias (veja capítulo 4 deste livro).
Este benefício em cascata de aranhas para plantas pôde ser evidenciado em diversos
indicando que as aranhas podem ser bons agentes no controle biológico (veja capítulo 14 deste
livro). As plantas estudadas apresentam hábito herbáceo (60%) ou arbustivo (30%) e muito poucas
são de hábito arbóreo (10%). Estes resultados possivelmente refletem a dificuldade de se trabalhar
em sistemas tróficos nas copas de árvores ou em dosséis, provavelmente devido à falta de métodos
adequados para o desenvolvimento desta tarefa. A maioria dos estudos foi experimental em campo
(57%) ou em mesocosmos (terrários experimentais, 32%) e apenas três trabalhos (11%) foram
descritivos. De todos estes trabalhos demonstrando algum tipo de efeito das aranhas para as plantas,
80% evidenciaram efeitos benéficos, indicando a grande importância das aranhas nas cadeias
tróficas. Apenas quatro estudos apresentaram efeitos prejudiciais, seja porque a aranha preda
polinizadores ou impede que polinizadores tenham acesso às flores (Ott et al. 1998 Suttle 2003),
porque suprime a população de outro predador que mantém relações mutualísticas nutricionais com
a planta (Anderson & Midgley 2002) ou porque ataca os predadores dos herbívoros da planta
(Gastreich 1999).
296
Efeitos benéficos das aranhas para plantas
Insetos que consomem tecido vegetal podem danificar a planta hospedeira em qualquer
estágio do seu ciclo de vida. Enquanto os herbívoros de folhas podem indiretamente afetar a aptidão
sementes interferem diretamente na aptidão da planta (Crawley 1989, Ehrlén 1996), podendo até
diminuir as taxas de recrutamento das plântulas (Louda 1982a, Louda & Potvin 1995). Por outro
lado, herbívoros que se alimentam de outros tecidos florais além dos óvulos ou sementes,
indiretamente podem tornar as flores menos atrativas para polinizadores (Mothershead & Marquis
2000).
Um grande número de estudos tem mostrado que carnívoros podem ter grandes efeitos
diretos na estrutura e dinâmicas das comunidades dos herbívoros presas (revisão em Schmitz et al.
2000). Muitas vezes estes inimigos naturais devem ser considerados como um dos itens da bateria
de defesa das plantas contra herbívoros (Price et al. 1980). Aranhas são predadores generalistas e,
são importantes agentes no controle de populações de insetos (revisão em Wise 1993, veja também
o capítulo 14 deste livro). Para verificar o efeito das aranhas sobre a população da mariposa
(1985) removeram todas as aranhas de alguns ramos das plantas experimentais e, como controle,
geometrídeo em cada tipo de tratamento e após 4 dias verificaram que ramos com aranhas
apresentaram uma redução de mais de 80% do número das larvas. Consequentemente, estes ramos
tiveram redução de 90% de danos foliares. Mansour & Whitecomb (1986) desenvolveram um
297
Para testar se os efeitos top-down são mais pronunciados em ambientes mais produtivos e
com maior disponibilidade de abrigos, Riechert & Bishop (1990) desenvolveram um estudo
transecto. Estas parcelas foram isoladas com lâminas de metal para impedir a migração das aranhas.
No entanto, nenhuma barreira foi construída nas laterais destas parcelas que estavam adjacentes a
um campo, de modo que permaneceram abertas para passagem de predadores e outros organismos.
Duas destas parcelas foram consideradas como controle e duas foram experimentais. Nas parcelas
experimentais, os autores depositaram matéria orgânica no solo para moderar as condições físicas e
aumentar a heterogeneidade do ambiente e também introduziram uma espécie de planta com flor de
(disponibilidade de alimento) e atrair aranhas. As parcelas controle não receberam matéria orgânica
nem flores. Os autores demonstraram que nas parcelas experimentais as aranhas ocorreram em
maior densidade e reduziram o número de insetos herbívoros em relação às parcelas controle. Como
conseqüência, a proporção de folhas danificadas nas parcelas experimentais foi de 31,8%, enquanto
que nas parcelas controle, esta proporção foi de 93,3%. Carter & Rypstra (1995) obtiveram
resultados semelhantes em lavouras de soja em Ohio, EUA, evidenciando que em parcelas com
indiretamente nos danos em algumas espécies de planta, Chase (1996) sobrepôs caixas em ambiente
natural (pradaria), cercando a vegetação. O autor usou os seguintes tratamentos: 1) caixas com
que foram cercadas, 2) caixas com apenas gafanhotos e plantas e, 3) caixas com plantas, gafanhotos
e aranhas. Estes três tratamentos foram replicados em dois tipos de ambientes: um sombreado e
outro com insolação direta. Chase verificou que nas caixas que foram sombreadas as aranhas não
diminuíram a taxa de herbivoria das plantas, mas nas caixas com incidência do sol as aranhas
298
diminuíram a densidade de gafanhotos e também a taxa de herbivoria. O autor sugere que isso
ocorreu porque na sombra os gafanhotos permaneceram por mais tempo inativos e se alimentaram
menos devido à baixa temperatura do ambiente. Chase concluiu que uma simples alteração abiótica
Ruhren & Handel (1999) verificaram que as aranhas Eris sp. e Metaphidippus sp.
(Salticidae) ocorrem sobre a planta Chamaecrista nictitans (Caesalpineaceae) que possui nectários
extra-florais (NEFs). Estas aranhas se alimentam do néctar destes NEFs, bem como das formigas e
dos herbívoros da planta. Os autores verificaram em laboratório que tais aranhas despenderam 86%
do tempo sobre plantas que estavam produzindo néctar, do que sobre plantas com NEFs inativos.
Por meio de experimentos controlados em campo, os autores demonstraram que plantas com a
presença destas aranhas produziram maior número de frutos e de sementes em relação às plantas
sem aranhas.
remoção de herbívoros. Entretanto, em algumas situações aranhas podem prejudicar as plantas. Este
efeito prejudicial tipicamente ocorre quando aranhas interferem nos mutualismos entre plantas e
Estudos recentes têm demonstrado que aranhas sobre flores podem afetar as taxas de visita
dos polinizadores (Dukas 2001, Dukas & Morse 2003, Suttle 2003) e indiretamente interferir no
(1998) verificaram que a aranha Misumenops celer (Thomisidae) forrageia freqüentemente sobre
flores de Phlox roemeriana (Polemoniaceae) e altera a morfologia floral por meio do dobramento
das pétalas em direção ao eixo central. Esta modificação estrutural impede o acesso às flores por
299
Dukas (2001) verificou experimentalmente que abelhas Apis mellifera reconhecem a
alimentadores artificiais, que consistiram de pequenos jarros de 250 ml contendo uma solução de
sacarose. Estas abelhas também reconheceram a presença de aranhas (Argiope sp.) imóveis sobre
tais alimentadores. Com estes resultados, Dukas sugeriu que a presença de predadores poderia
afetar as interações mutualísticas entre plantas e polinizadores. Para testar esta hipótese, Dukas &
aranha Misumena vatia (Thomisidae) sobre flores da planta Asclepias syriaca (Asclepiadaceae). Em
reconheceram tais aranhas e visitaram flores com e sem aranhas com frequências semelhantes. Os
autores discutem que as últimas duas espécies de Bombus são maiores do que B. ternarius e, por
isso, têm menores chances de serem capturadas pela aranha. Para testar se aranhas sobre flores
afetam o sistema de reprodução das plantas, Suttle (2003) desenvolveu um estudo experimental na
California, usando flores pareadas da planta Leucanthemum vulgare (Asteraceae). Uma das flores
de cada planta experimental foi ocupada por uma aranha da espécie Misumenops schlingeri
(Thomisidae) e a outra flor permaneceu sem aranha. O autor verificou que a freqüência de visita dos
polinizadores (borboletas, dípteros e abelhas) foi significativamente menor sobre flores com aranha
do que sobre flores sem tal predador. Como conseqüência, flores com aranhas produziram menor
número de sementes do que flores sem os predadores. Suttle (2003) discute que relações entre
plantas e polinizadores estão freqüentemente no centro das pesquisas sobre limitação de pólen em
plantas com flores e sugere que efeitos diretos e indiretos de predadores devem ser relevantes para a
ecologia da polinização.
plantas foi publicado por Gastreich (1999). Esta autora verificou que a aranha Dipoena banksii
(Theridiidae) preda ou afugenta as formigas Pheidole bicornis que vivem nas domáceas de Piper
300
obliquum (Piperaceae) na Costa Rica. Estas formigas são mutualistas das plantas, pois são
responsáveis pela remoção dos herbívoros. Consequentemente, plantas com aranhas tiveram maior
área foliar removida. Este trabalho será comentado com maiores detalhes no item “Efeitos diretos
Ellis & Midgley (1996) descreveram um interessante caso de mutualismo entre a planta
(Miridae) na África do Sul. A planta possui tricomas glandulares, mas sem enzimas digestivas, que
prendem vários grupos de insetos que, por sua vez, são predados pelo hemíptero. Por meio de
nitrogênio das presas era absorvido pela planta via exudato e fezes do predador. Os hemípteros
podem contribuir com até 70% do nitrogênio total da planta. Entretanto, em algumas regiões na
África do Sul, R. gorgonias também é habitada por uma aranha (Synaema marlothi, Thomisidae),
que frequentemente diminui a densidade do mutualista P. roridulae por meio da predação. Usando
as mesmas técnicas empregadas no estudo anterior, Anderson & Midgley (2002) demonstraram que
na presença das aranhas e na ausência dos hemípteros, as plantas foram menos enriquecidas com
nitrogênio, provavelmente porque as aranhas despendem muito tempo em abrigos de seda, onde
defecam, ou defecam diretamente no solo, impedindo que a planta absorva tal mineral. Os autores
Uma vez que aranhas são predadores generalistas, quando sobre flores capturam tanto
insetos fitófagos quanto visitantes florais, podendo direta ou indiretamente modificar o balanço de
Um estudo desenvolvido por Louda (1982b) foi o primeiro a demonstrar um balanço entre
custos e benefícios de aranhas para plantas. Esta autora observou que Peucetia viridans
301
(Oxyopidae) ocorre sobre inflorescências de Haplopappus venetus (Asteraceae), onde preda
polinizadores e herbívoros predadores de semente. A autora verificou que plantas com a aranha
tiveram menor número de óvulos fertilizados, mas também apresentaram menor número de
sementes danificadas.
do Japi, e predarem vários tipos de insetos, não apresentaram custos, mas somente benefícios, para
a planta. Esta planta arbustiva (até 1,8 m de altura) floresce o ano todo (Almeida 1997; Romero &
Vasconcellos-Neto 2003, 2004b) e atrai várias guildas de artrópodes, como a dos fitófagos
endófagos de capítulos (Figs. 13.1A e B), fitófagos sugadores (Fig. 13.1C) e mastigadores (Fig.
13.1D), bem como polinívoros/nectarívoros (Figs. 13.1E e F). Parasitóides das famílias Braconidae
e Pteromalidae (Hymenoptera) frequentemente atacam larvas dos insetos endófagos no interior dos
capítulos. Geralmente a aranha M. argenteus constrói um abrigo entre as folhas apicais (Fig. 13.2A)
e captura herbívoros e visitantes florais (Figs. 13.2B-D). As principais questões abordadas neste
estudo foram: 1) M. argenteus afeta a abundância dos herbívoros florais e os danos que eles causam
experimentos realizados nos anos de 2000 e de 2001, respectivamente. As plantas foram coletadas
botões florais (antes da colonização pelos endófagos), foram aleatoriamente dispostas em pares e,
por sorteio, uma das plantas do par recebeu uma aranha (experimental) e a outra não (controle).
Conforme as plantas experimentais fossem produzindo ramos novos, outras aranhas foram
introduzidas, uma em cada ramo. Todas as plantas foram inspecionadas diariamente e aranhas
maduros foram coletados e levados para o laboratório, onde foram dissecados e o número de óvulos
302
fertilizados e não fertilizados, aquênios danificados e intactos, o tipo e os agentes causadores dos
e Macrolophus aragarcanus (Hemiptera, Miridae), que ficam próximos aos botões florais e nas
folhas novas. Os principais endófagos da planta foram Melanagromyza sp. (Diptera, Agromyzidae)
o díptero galhador de corolas, Asphondylia sp. (Cecidomyiidae). As fêmeas destes insetos chegam
voando na planta para ovipor nos capítulos, onde suas larvas se alimentam dos aquênios dos
capítulos. No caso de Asphondylia, cada larva se alimenta de uma corola, indiretamente tornando o
aquênio inviável. O fitófago exófago mais comum foi uma mariposa da família Geometridae, cujas
fêmeas ovipõem nos capítulos e as larvas se alimentam das flores e aquênios pelo lado de fora dos
capítulos.
Nas plantas sem aranhas houve maior densidade dos fitófagos sugadores do que nas plantas
com aranhas. Além disso, a densidade de Trupanea sp. foi mais baixa nas plantas com aranhas, mas
quando a população de Trupanea aumentou muito, Melanagromyza foi observada com maior
freqüência nas plantas com aranhas (Fig. 13.3), embora sem uma diferença estatisticamente
Estes resultados indicam que a aranha M. argenteus teve um papel importante na densidade
dos fitófagos, mas seu efeito variou entre os grupos de herbívoros. Em relação aos principais
endófagos da planta, a aranha combateu o endófago Trupanea, mas não afetou Melanagromyza.
Sugerimos que isso possa ocorrer devido às diferenças comportamentais entre estes dois endófagos
durante a oviposição. Para ovipor, Trupanea se desloca por muitos centímetros e permanece por
vários minutos na planta (30 min em média), enquanto Melanagromyza permanece pouco tempo na
planta (16 min em média), se desloca muito pouco e, quando chega na planta para ovipor, pousa
303
próximo ao capítulo ou nele próprio. Desta forma, Trupanea torna-se muito mais vulnerável a um
tendeu a ocorrer mais densamente nas plantas com aranhas, tais predadores poderiam indiretamente
beneficiar este endófago (Fig. 13.4). Sabemos que capítulos de Asteraceae são verdadeiras “arenas
de interações” e que Melanagromyza e Trupanea são grandes competidores por alimento e espaço
nos capítulos de T. adenantha (Almeida 1997). Com isso, se a aranha diminui a densidade de
Trupanea nos capítulos e não afeta Melanagromyza, tais plantas guardadas pelas aranhas oferecem
refúgios, ou “espaços livres do competidor” para Melanagromyza. Uma vez que M. argenteus não
afetou a taxa com que os endófagos Melanagromyza e Trupanea foram parasitados por
pteromalídeos e braconídeos, pudemos sugerir que a predação intra-guilda (veja abaixo) neste
sistema não é importante. Portanto, aranhas e parasitóides podem atuar de forma aditiva na
De maneira geral, plantas com aranhas tiveram menor número de aquênios danificados
(Tab. 13.2). Entretanto, o benefício da aranha para a planta ocorreu apenas contra Trupanea e o
geometrídeo, não havendo diferença estatística entre aquênios danificados por Melanagromyza,
porque não conseguiram capturar polinizadores a ponto de evitar seu contato com as flores. Quando
os principais herbívoros chegam para ovipor, a planta está com os botões bem jovens, próximos uns
herbívoros. Entretanto, na fase de ântese, quando as flores estão abertas para visita dos
polinizadores, os capítulos tornam-se muito distantes entre si, criando uma barreira física para as
aranhas, que limitam-se a forragear em apenas um dos capítulos (Fig. 13.2D). Deste modo, os
outros capítulos permanecem abertos para visitação dos polinizadores. Portanto, a arquitetura da
304
plantas onde habitaram, mas isso ocorreu somente nos capítulos que foram atacados por herbívoros,
e não nos capítulos intactos. Capítulos das plantas sem aranhas tiveram maior freqüência de danos.
Uma vez que aranhas não tiveram efeitos negativos sobre polinizadores, tais insetos poderiam
selecionar plantas com capítulos menos danificados, i.e., com maior número de flores abertas para
forragear. Na Fig. 13.4 estão resumidas as principais interações diretas e indiretas na cadeia trófica
deste sistema.
Esta interação aranha-planta pode ser considerada mutualística, uma vez que ambos
parceiros se beneficiaram quando associados. Entretanto, alguns fatores podem afetar a estabilidade
deste mutualismo. Romero & Vasconcellos-Neto (2003) verificaram que a freqüência de aranhas
nas plantas variou sazonalmente e foi maior no período chuvoso (dezembro-abril), com 13% das
plantas ocupadas pelas aranhas, e muito baixa no período seco (julho-setembro), com apenas 5-6%
das plantas portando aranhas. Provavelmente, esta flutuação populacional ocorreu devido à variação
sazonal na disponibilidade de presas (herbívoros, visitantes florais, etc.), que foi dependente da
disponibilidade de biomassa vegetal, que por sua vez foi fortemente afetada pelos regimes de chuva,
indicando também um forte efeito bottom-up atuando neste sistema (Romero & Vasconcellos-Neto
2003). Portanto, sugerimos que os efeitos bottom-up, que se propagam pela cadeia trófica a partir
Interações multitróficas
Modelos ecológicos predizem que em cadeias tróficas com números pares de níveis
tróficos, os produtores são indiretamente prejudicados, uma vez que, por exemplo, organismos do
quarto nível trófico regulariam os organismos do terceiro nível, deixando os organismos do segundo
nível consumir os produtores. Por outro lado, se na cadeia há número ímpar de níveis tróficos,
305
organismos do terceiro nível regulariam os organismos do segundo nível, indiretamente
Nos ambientes aquáticos estes modelos parecem se ajustar bem (e.g. Carpenter et al. 1987).
Isto foi experimentalmente demonstrado por Spiller & Schoener (1990b, 1994, 1996) em pequenas
ilhas nas Bahamas. Estas ilhas são dominadas pela planta Coccoloba uvifera (Polygonaceae), onde
Estas ilhas também são colonizadas por aranhas orbitelas (predadores intermediários) e por lagartos
do gênero Anolis (predadores de topo). Os autores verificaram que em parcelas cujos lagartos foram
(e.g. pulgões e lagartas), que são ápteros em pelo menos parte do seu ciclo de vida, aumentaram
diminuíram. Os autores sugerem que esta diminuição dos galhadores foi provocada pelo aumento da
densidade de aranhas, que capturam apenas insetos voadores nas suas teias, enquanto os lagartos
quatro tratamentos: 1) parcelas controle com abundância natural de lagartos e aranhas, 2) parcelas
com lagartos removidos, 3) parcelas com aranhas removidas e 4) parcelas com ambos predadores
removidos. Verificaram que em parcelas com apenas lagartos houve aumento da biomassa somente
dos insetos voadores, reforçando a hipótese de que as aranhas afetam mais fortemente os insetos
alados. Por meio das armadilhas com resina adesiva, os pesquisadores verificaram que grande parte
destes artrópodes alados fazia parte da cadeia alimentar dos decompositores. Portanto, as aranhas,
além de serem atuantes na cadeia trófica dos herbívoros, também fazem parte da cadeia dos
detritívoros. Nas parcelas onde os lagartos foram excluídos, houve maior percentual de folhas
306
Spiller & Schoener discutem que em ambientes terrestres esta linearidade de interações
tróficas, com 1, 2, 3, 4 ou mais níveis tróficos bem definidos; são menos comuns do que em
ambientes aquáticos. Sugerem que isso ocorre devido ao tamanho dos organismos envolvidos. Em
ambientes aquáticos, organismos do fitoplâncton são muito pequenos em relação aos consumidores
secundários (Spiller & Schoener 1996). Já nos sistemas terrestres, como no exemplo descrito acima,
insetos herbívoros (consumidores primários), uma vez que a razão de tamanho entre lagartos e
Portanto, lagartos, que teoricamente seriam organismos do quarto nível trófico, funcionalmente
estão atuando também como organismos do terceiro nível (mesmo nível trófico das aranhas). Além
do tamanho corpóreo dos organismos, existem outros fatores que variam entre cadeias alimentares
Produtividade
A produtividade ambiental gera efeitos chamados de bottom-up (de baixo para cima), que
são contrários aos efeitos top-down (de cima para baixo). Pesquisadores sugerem que ambas forças,
diversidade de plantas (e.g. Hunter & Price 1992). Para testar esta hipótese, Moran & Scheidler
Unidos, contendo várias espécies de plantas herbáceas e arbustivas, várias espécies de fitófagos
Lycosidae: Hogna helluo, Rabidosa punctulata e R. rabida). O estudo foi feito em 20 parcelas de
10 m x 10 m, sendo que cada parcela foi delimitada por uma faixa de plástico preto. O experimento
307
nitrogênio ao solo (fator bottom-up), 2) abundância natural de aranhas, mas sem adição de
armadilhas de queda) e 4) controle (sem adição nitrogênio ou aranhas). Os autores verificaram que,
em geral, as plantas das parcelas com somente abundância de aranhas (tratamento 2) e somente
Entretanto, a biomassa das plantas nas parcelas com adição de nitrogênio e aranhas (tratamento 1)
foi significativamente maior do que nas parcelas dos demais tratamentos. Com a abundância
reduzida dos predadores, a abundância de hemípteros cresceu significativamente nas parcelas com
adição de nutrientes e causaram uma redução subseqüente no crescimento da plantas. A redução das
nitrogênio na diversidade das plantas não foi significativo. Com estes resultados, ou autores
concluem que os processos top-down e bottom-up podem interagir para afetar a biomassa das
plantas.
outras cadeias tróficas, aumenta a produtividade do sistema que a recebe, provocando mudanças nos
efeitos top-down (Polis & Strong 1996). Em um trabalho desenvolvido na Namíbia, Polis & Hurd
(1995, 1996) verificaram que a densidade de aranhas sobre algumas espécies de planta foi alta
quando próximo ao nível do mar. Quanto maior era a distância da costa marítima, menor era a
quanto mais distantes as plantas estavam do mar, maior foi a taxa de herbivoria. Próximo da costa,
e deixaram tais predadores nas outras plantas (controle). Verificaram que as plantas experimentais
tiveram 2,7 vezes mais folhas danificadas e 2,8 vezes mais lesões em relação às plantas controle.
Neste experimento, os autores demonstraram o papel importante da matéria orgânica marinha como
308
matéria orgânica provinda do plâncton e das algas marinhas foram os responsáveis pelo aumento da
densidade das aranhas. Conseqüentemente, as aranhas combatem in situ os herbívoros das plantas.
Em áreas longe da costa marítima, aranhas não são subsidiadas pela energia alóctone do mar, mas
recebem somente a energia fixada pelas plantas terrestres. Nestes locais a densidade destes
predadores é baixa, os herbívoros são relativamente mais abundantes e os danos nas plantas são
mais acentuados.
predadores em uma mata ciliar na Bavária (Alemanha) e obtiveram resultados semelhantes aos de
Polis & Hurd (1995, 1996). Esta planta distribui-se desde a margem dos rios até a mais de 60 m de
distância em direção à floresta. Para testar o efeito da transferência de recursos alóctones do sistema
aquático para o terrestre nas interações tróficas, estes autores trabalharam com grupos de plantas
nas margens do rio e a 30 m deste. Em cada uma destas áreas, os autores removeram todos os
predadores (60% eram aranhas) de algumas plantas (experimentais) e mantiveram tais predadores
em outras plantas (controle). Verificaram que plantas experimentais das margens do rio foram
30 m da margem não houve diferença nos danos por herbívoros entre as plantas controle e
experimentais. A densidade de aranhas foi maior na margem do rio devido à grande densidade de
insetos aquáticos (95% eram Chironomidae), que também ocorreram mais densamente na margem,
do que a 30 m de distância do rio. E alguns dos principais herbívoros ocorreram com maior
freqüência longe da margem. Com estes resultados os autores concluem que as cadeias alimentares
subsidiaram as populações das aranhas que, por sua vez, diminuíram o número de hemípteros e
reduziram a herbivoria.
309
Predação intra-guilda
nível trófico e são competidores em potencial por outros tipos de presa (Polis et al. 1989). Em
aranhas é muito comum a ocorrência de PIG, ou seja, espécies que predam outras aranhas (Wise
1993). A PIG pode ser um fator complicador quando queremos compreender as interações
enfraquece o efeito positivo dos predadores para as plantas. Para testar esta hipótese, Snyder &
Wise (2001) estudaram o efeito de aranhas Lycosidae e de besouros Carabidae, que se alimentam de
outros predadores (e.g. Nabiidae, Hemiptera), para a população dos herbívoros Acalymma vittata
sendo que em algumas delas houve acesso bloqueado aos carabídeos e licosídeos (parcelas
controle). Outras parcelas tiveram apenas carabídeos, outras tiveram apenas licosídeos e outras
tiveram ambos predadores. Estes dois predadores foram impedidos de imigrar para as parcelas
controle por meio de lâminas de alumínio instaladas nas bordas e, para manter somente um destes
predadores nas parcelas experimentais, a densidade do outro predador foi regulada por meio de
licosídeos teve efeito aditivo na produção de pepino. Nos canteiros de abóbora, no verão,
310
capturarem nabiídeos, que são importantes predadores destes percevejos. Como conseqüência, não
abóboras. Estes resultados indicam que predadores em uma cadeia trófica podem ter papeis
Uma maior produtividade no ambiente (e.g. entrada de energia alóctone) pode produzir
cadeias com maior número de níveis tróficos em um determinado sistema (Hunter & Price 1992;
Polis et al. 1998; Polis 1999). Esta produtividade também pode aumentar a intensidade das forças
top-down (Oksanen et al. 1981; Fretwell 1987), uma vez que ambientes mais produtivos, com maior
abundância de predadores pode gerar predação intra-guilda e enfraquecer os efeitos top-down (veja
Os efeitos indiretos surgem quando, por exemplo, uma espécie predadora “A” modifica a
negativamente a espécie “C”. A densidade de uma espécie pode ser modificada pela predação, que é
uma espécie mediante o risco de predação pode ser chamado de Efeito Indireto Mediado pelo
Comportamento (Abrams et al. 1996; Lima 1998; Schmitz et al. 2004). Como exemplo hipotético
do último tipo de efeito, herbívoros podem migrar de uma planta hospedeira para outra, se a
Beckerman et al. (1997) e Schmitz (1998) estudaram tanto os efeitos diretos quanto
plantas. Para isso, utilizaram mesocosmos (terrários com 0,6 x 0,6 x 0,6 m) contendo várias
311
Lycosidae como predadores. Para medir o efeito da presença de aranhas sobre as presas, excluindo-
se o efeito direto da predação, foram empregadas aranhas com as quelíceras coladas com cimento
odontológico. Estas aranhas permaneciam nos terrários e caçavam normalmente, embora fossem
incapazes de matar e ingerir suas presas. Inicialmente, para verificar o efeito indireto das aranhas no
comportamento dos herbívoros, os autores utilizaram quatro tratamentos experimentais que foram
testados em terrários com: 1) plantas e gafanhotos (dois níveis tróficos; controle), 2) plantas,
gafanhotos e aranhas com as quelíceras coladas (três níveis tróficos, mas com risco de predação), 3)
plantas, gafanhotos e aranhas cujas quelíceras estavam livres (três níveis tróficos com predação) e
pesquisadores verificaram que nos tratamentos com o risco de predação e com a predação os
gafanhotos se deslocaram mais, i.e., tornaram-se mais agitados devido à presença dos predadores;
que os gafanhotos do primeiro e do quarto tratamentos. Estes resultados indicam que os gafanhotos
não reconheceram os modelos artificiais de aranhas como predadores em potencial. Não houve
diferença na distância de deslocamento dos gafanhotos entre os tratamentos com risco de predação e
com predação real, indicando que apenas a presença das aranhas foi suficiente e importante na
modificação do comportamento destes herbívoros. Para testar o efeito do risco de predação das
ao anterior foi desenvolvido, também com quatro tratamentos em terrários com: 1) somente plantas
(um nível trófico), 2) plantas e gafanhotos herbívoros (dois níveis tróficos), 3) plantas, herbívoros e
aranhas com quelíceras coladas (três níveis tróficos, mas com risco de predação) e 4) plantas,
herbívoros e aranhas com as quelíceras livres (três níveis tróficos com predação). Ao final do
experimento, os autores verificaram que a biomassa das plantas nos tratamentos 1, 3 e 4 foi
indicam que tanto efeitos diretos quanto indiretos mediados pelo comportamento (predação e risco
de predação) foram responsáveis pela diminuição das taxas de herbivoria (Beckerman et al. 1997,
312
Schmitz et al. 1997, Schmitz 1998). Estes trabalhos demonstraram que os efeitos indiretos podem
Em um trabalho mais recente, Schmitz & Suttle (2001) observaram em campo que as
aranhas Pisaurina mira (Pisauridae), Phidippus rimator (Salticidae) e Hogna rabida (Lycosidae)
forrageiam em diferentes estratos na vegetação. A primeira forrageia em locais mais altos (~ 150
femurrubrum pode ocorrer em qualquer destes três estratos, tanto em gramíneas quanto em
dicotiledôneas herbáceas. A partir destas observações, os autores verificaram qual seria o efeito das
três espécies de aranhas no comportamento do gafanhoto e nas taxas de herbivoria. Para isso,
indireto mediado pelo comportamento), mas na presença de Phidippus não mudaram de planta
hospedeira. Os autores sugerem algumas explicações para estes resultados. Primeiro, dicotiledôneas
herbáceas são estruturalmente mais complexas que as gramíneas e, desta forma, proporcionam
maior número de refúgios para os gafanhotos. Segundo, na presença dos predadores, os gafanhotos
poderiam se alimentar de plantas com tecidos mais digeríveis (porém, com maior concentração de
quantidade de informação que a presa tem em relação ao predador. Pisaurina e Hogna, que não se
movimentam muito, podem fornecer um sinal visual persistente para os gafanhotos em locais onde
tais predadores forrageiam (inflorescências no ápice das plantas ou ramos próximo ao solo).
Caçadores ativos, como Phidippus, pode fornecer um sinal visual imprevisível, pois estão sempre se
deslocando para diversas partes da planta. Entretanto, a taxa de mortalidade dos gafanhotos
313
aumentou na presença de Hogna e Phidippus, mas não na presença de Pisaurina. Como
conseqüência destas interações predador-presa, o efeito indireto de cada aranha para gramíneas não
diferiu, mas para plantas herbáceas houve diferenças: Pisaurina teve um efeito negativo, Hogna
teve um efeito positivo e Phidippus não afetou significativamente a biomassa destas plantas. Muitos
estudos consideram que predadores de diferentes espécies têm efeitos indiretos semelhantes por
pertencerem a um mesmo nível trófico ou guilda. Entretanto, os resultados de Schmitz & Suttle
(2001) mostram que espécies de uma mesma guilda podem ter efeitos diferentes nas cadeias
Para testar a hipótese de que espécies de predadores que forrageiam de forma dissimilar
afetam diferencialmente as populações das presas quando eles co-existem, Schmitz & Sokol-
último descrito acima. O experimento consistiu de oito tratamentos, para considerar combinações
entre todas as espécies de predadores, i.e., um tratamento sem predadores, três com predadores da
mesma espécie, três com combinações pareadas (e.g. uma aranha de uma espécie com duas de outra
espécie) e um com combinação entre as três espécies. Os autores demonstraram que os efeitos
indiretos de uma única espécie de aranha para a biomassa das plantas foram semelhantes aos efeitos
indiretos das espécies em co-ocorrência. Pelo menos neste sistema, a predição de que co-ocorrência
de predadores de espécies diferentes tem efeitos semelhantes nas cadeias tróficas foi corroborada.
Outro exemplo de efeito indireto mediado pelo comportamento foi observado por Gastreich
banksii (Theridiidae). As formigas mantém relações mutualísticas com estas plantas, que possuem
domáceas. Tais formigas são predadas pelas aranhas, mas freqüentemente reconhecem a presença
do predador por meio da percepção dos fios da pequena teia que a aranha arma na superfície das
folhas da planta. A autora verificou experimentalmente que plantas com aranhas tiveram menor
314
densidade de formigas em relação às plantas controle, o que indica que estas migram para plantas
sem aranhas. Além disto, nas plantas com aranhas houve maior área foliar removida pelos
curculionídeos em relação às plantas controle, uma vez que estes herbívoros não são predados pelas
aranhas, mas somente pelas formigas. Desta forma, as aranhas estão indiretamente modificando o
comportamento das formigas, tornando as plantas livres para serem colonizadas pelos herbívoros.
Em contraste com os resultados de Spiller & Schoener, que não encontraram quatro níveis tróficos
(exemplo acima), Gastreich demonstrou uma existência de quatro níveis tróficos bastante definidos
organismos de cada nível trófico estão bem compartimentalizados, i.e., cada organismo é
Cascatas tróficas
aquáticos (e.g., Carpenter et al. 1987) e prevêem que organismos de níveis tróficos superiores
abaixo, favorecendo organismos de dois níveis tróficos abaixo. A descoberta das cascatas tróficas e
o delineamento da sua dinâmica representam alguns dos mais excitantes sucessos da ecologia das
cadeias alimentares. Entretanto, para vários pesquisadores cascatas tróficas são referidas de maneira
incorreta (Polis et al. 2000). Em um artigo de revisão, Polis (1999) reestruturou os conceitos de
cascatas. Para evitar ambigüidade, sugeriu distinguir entre cascatas no nível de indivíduo e de
beneficiam as plantas, mas com conseqüências locais, i.e., para plantas individuais. Cascatas no
sistema inteiro, de maneira consistente com a “Hipótese do Mundo Verde” (Hairston et al. 1960).
315
Esta hipótese prediz que as plantas verdes são abundantes porque os predadores regulam as
“Hipótese da Exploração do Ecossistema” (Oksanen et al. 1981; Fretwell 1987), que prediz que a
interação entre produtividade, herbivoria e predação produz “habitats verdes” (com baixa taxa de
herbivoria) em sistemas com um ou três níveis tróficos, mas produz “habitats brancos ou amarelos”
(com alta taxa de herbivoria) em sistemas com dois ou quatro níveis. Os autores destes dois últimos
trabalhos também predizem que ambientes mais produtivos sustentariam organismos de níveis
no aumento do número de predadores que serviriam de presas para outros predadores, e assim por
diante.
discutidos em outras seções deste capítulo dizem respeito aos efeitos positivos ou negativos das
aranhas para plantas individuais, entretanto, sem uma cascata trófica evidente no nível da
comunidade. Polis (1999) argumenta que em ambientes terrestres existem muito poucos trabalhos
aranhas como predadores de topo, foi um dos primeiros a evidenciar cascatas tróficas no nível de
comunidade em ambiente terrestre. Este estudo de três anos de duração foi feito em um campo sujo
Rabidosa rabida e Misumena vatia (Thomisidae)]. Para testar se esta assembléia de aranhas afeta a
campo: 1) remoção de todos os predadores das parcelas, deixando apenas plantas e fitófagos. Os
predadores foram excluídos manualmente das parcelas a cada semana e, para evitar novas
316
ambos predadores e fitófagos das parcelas. Para isso, o autor aplicou um inseticida piretróide
orgânico a cada 15 dias; 3) controle, com abundância natural de fitófagos e predadores. Schmitz
verificou que houve decréscimo na porcentagem de cobertura de uma planta dominante na área
(Solidago rugosa, Asteraceae) nas parcelas com aranhas. Isso ocorreu porque, na presença das
aranhas, os herbívoros migraram para a planta competitivamente mais dominante, que ofereceu
plantas. Em contraste, a produtividade nas parcelas com aranhas foi menor do que nas parcelas dos
contendo os mesmos elementos deste sistema natural (Beckerman et al. 1997; Schmitz 1998;
Schmitz et al. 1997), são irrelevantes na dinâmica dos ecossistemas. Entretanto, Schmitz sugere que
estes efeitos indiretos mediados pelo comportamento podem de fato ter impactos cumulativos a
longo prazo na estrutura das comunidades terrestres (veja também Schmitz et al. 2004).
Por meio da grande pressão seletiva imposta por herbívoros, as plantas desenvolveram
inúmeros mecanismos de defesa química, física ou de escape (Crawley 1989; Fritz & Simms 1992;
Marquis 1992; Coley & Barone 1996; Lucas et al. 2000; Pilson 2000). Muitas espécies de plantas
fornecem abrigo, alimento ou ambos para formigas que, em retorno, combatem herbívoros e
aumentam sua performance (Heil & McKey 2003, Oliveira & Freitas 2004). Outras plantas
possuem domáceas de folhas, também conhecidas como acarodomáceas, que podem ser formadas
por tufos de pêlos, cavidades ou uma combinação de ambas características entre as nervuras
principais e secundárias na região abaxial das folhas. Tais estruturas freqüentemente abrigam ácaros
benéficos (predadores ou fungívoros) que removem herbívoros e/ou seus ovos, ou patógenos
317
foliares (revisão em Romero & Benson 2005). Segundo Marquis & Whelan (1996), estes exemplos
são facilmente perceptíveis porque as plantas desenvolveram estruturas especializadas únicas (e.g.
domáceas) que aumentam a fidelidade dos participantes do terceiro nível trófico na planta.
Entretanto, outras características, como morfologia das folhas, distância entre folhas, arquitetura da
copa, pubescência e forma dos ramos não necessariamente surgiram como atrativos aos predadores
ou parasitóides, mas podem mediar interações entre plantas e organismos do terceiro nível trófico,
Peucetia viridans para a planta Haplopappus venetus (veja acima). Esta planta possui
inflorescências com arquitetura em forma de plataforma horizontal que favorece a captura de presas
pelas aranhas, mediando a interação. Outra espécie de planta congênere, Haplopappus squarrosus,
possui arquitetura de ramos dispostos verticalmente e não atraem aranhas. Ruhren & Handel (1999),
que também demonstraram efeitos positivos de aranhas da família Salticidae na produção de frutos
consomem néctar dos nectários extra-florais da planta. Estes NEFs são mediadores da interações
diminuição da infestação por herbívoros (Romero & Vasconcellos-Neto 2004b), conforme descrito
acima, ocorreu mais frequentemente sobre esta planta e sobre Hyptis suaveolens (Lamiaceae),
ambas dotadas de tricomas glandulares, do que o esperado pelo acaso. Romero & Vasconcellos-
Neto (2003, 2004a) sugerem que a grande abundância desta aranha somente nestas duas espécies de
plantas está relacionada à presença deste tipo de tricoma, que prende vários insetos, tornando-os
presas de fácil acesso às aranhas (veja capítulo 4 deste livro). Apesar de várias destas características
morfológicas que mediam interações benéficas entre predadores e plantas não terem surgido como
atrativos para predadores, elas podem ser mantidas pela seleção natural (Marquis & Whelan 1996),
318
uma vez que facilitam a permanência de predadores que aumentam a performance das suas plantas
hospedeiras.
Agradecimentos
Estamos gratos a Paulo I. Prado e a dois revisores anônimos pela revisão crítica do
manuscrito. G.Q. Romero foi bolsista de doutorado da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado
de São Paulo (FAPESP, bolsa no. 01/04610-0) e J. Vasconcellos-Neto recebeu auxílio do Conselho
319
14
GUSTAVO Q. ROMERO
Por várias décadas, pesquisadores têm estudado a dinâmica das interações predador-presa e
o papel dos predadores na regulação das populações das suas presas (Huffaker 1958, Murdoch
1977, Hassell 1978, Crawley 1992, Nachman 2001), que são as chaves para a compreensão dos
princípios do controle biológico (Bellows & Hassell 1999). Controle biológico é simplesmente a
populações das espécies que são consideradas pragas. Em agroecossistemas, este tipo de controle
vem sendo praticado de duas maneiras: 1) introdução de inimigos naturais exóticos (controle
biológico clássico) e 2) conservação e manejo dos inimigos naturais nativos (Ehler 1998).
O primeiro tipo de controle visa uma solução imediata, i.e., um controle rápido e efetivo de
pragas que é feito por inimigos naturais especialistas, geralmente parasitóides. No entanto, este tipo
de controle apresenta problemas de ordem econômica: o alto custo para a importação e manutenção
destes inimigos naturais, que devem ser periodicamente introduzidos nos agroecossistemas
(DeBach 1981, Riechert & Lockley 1984). Além disto, muitas vezes este tipo de controle não é
facilmente implantado em determinados agroecossistemas (van Emden 1989). Somente 30% das
supressão de pragas é ainda mais baixa (Unruh & Woolley 1999). Além do mais, a introdução de
organismos exóticos pode afetar as comunidades naturais locais: nem sempre o agente introduzido
ataca a espécie praga, como desejado (veja Gutierrez et al. 1999). O segundo tipo de controle tem
como objetivo prevenir o crescimento das populações das pragas por meio do manejo do
320
agroecossistema, propiciando a permanência de predadores geralmente generalistas no ambiente
Aranhas são predadores por excelência, são generalistas e vivem em praticamente todos os
ambientes terrestres (Foelix 1996). Vários trabalhos vêm demonstrando que as aranhas exercem um
importante papel no controle populacional de insetos (Clarke & Grant 1968, Pacala & Roughgarden
1984, Riechert & Bishop 1990, Carter & Rypstra 1995). Uma vez que aranhas são o maior
componente da biomassa de predadores em vários ecossistemas (Wise 1993), devem atuar como
densidade (veja Wise 1993). Entretanto, como aranhas são generalistas e não escolhem presas pelo
seu nível trófico, podem consumir outros predadores (predação intra-guilda) e afetar negativamente
as populações de outros inimigos naturais de pragas nos agroecossistemas. Desta forma, algumas
controle biológico?, 2) Como as aranhas se dispersam e qual a relevância dos seus meios de
Aranhas em agroecossistemas
Ao todo, existem 110 famílias de aranhas (Platnick 2005), mas poucas são comuns em
agroecossistemas e têm potencial para realizar controle biológico (revisão em Hagen et al. 1999).
Tetragnathidae e Uloboridae.
321
Lycosidae – As aranhas da família Lycosidae são geralmente noturnas e habitam
freqüentemente caçam suas presas por emboscada (Wise 1993, Brescovit et al. 2004). Apesar do
hábito noturno, aranhas do gênero Pardosa também forrageiam durante o dia (Nyffeler et al.
1994a). Aranhas deste gênero são habitantes comuns de agroecossistemas da América do Norte,
onde predam pequenos artrópodes, como colêmbolas, pequenos dípteros, homópteros e hemípteros,
sendo que afídeos podem constituir um dos seus principais itens alimentares nas plantações de
Por meio de experimentos em pequenas parcelas, Oraze & Grigarick (1989) verificaram que
pragas constituíram aproximadamente 80% da dieta de licosídeos. Zhang (1992) mostrou que o
afídeo Aphis gossypii (Homoptera, Aphididae), a maior praga de algodoeiros na China, é predado
por quatro espécies de Pardosa. Dois licosídeos noturnos de maior porte, Hogna e Rabidosa, se
alimentam de insetos grandes, como grilos, gafanhotos, besouros e mariposas Noctuidae (Nyffeler
et al. 1994a). Recentemente, por meio de experimentos em parcelas contendo plantas de abóbora e
de pepino nos EUA, Snyder & Wise (2001) demonstraram experimentalmente que algumas
hemíptero e, indiretamente, aumentaram a produção destas duas hortaliças. Clark et al. (1994)
mostraram que Lycosa helluo foi um dos principais predadores da mariposa Pseudaletia unipuncta
(Noctuidae), uma importante praga de cereais na América do Norte. Allen & Hagley (1990)
encontraram apenas uma aranha, Trochosa terricola (Lycosidae), dentre vários outros artrópodes
praga de maçã.
mais ativas dentre as aranhas errantes e forrageiam somente durante o dia (Wise 1993, Brescovit et
322
al. 2004). Várias espécies de Salticidae ocorrem em agroecossistemas e predam muitas pragas
(Riechert & Lockley 1984). No Brasil, esta família foi a mais abundante sobre campos de cana-de-
açúcar (Rinaldi & Forti 1997). Nos Estados Unidos, Phiddipus audax é uma das aranhas mais
coleópteros de pepino e dípteros (revisão em Nyffeler et al. 1994a, b). Muniappan & Chada (1970)
um hemíptero praga de cevada. Entretanto, uma vez que somente uma espécie de predador e de
presa estavam presentes neste sistema artificial (laboratório), é inválido concluir que este predador
seja importante nas condições de campo. Jiménez & Tejas (1996) verificaram que Lyssomanes
Oxyopidae, Clubionidae e Miturgidae – Oxiopídeos são aranhas que ocorrem sempre sobre
a vegetação; são muito ágeis e possuem olhos bem desenvolvidos. Enquanto oxiopídeos são
clubionídeos e miturgídeos caçam durante a noite sobre vegetação ou no solo (Wise 1993, Brescovit
et al. 2004). Aranhas destas famílias são comuns em agroecossistemas (Mansour et al. 1985,
Nyffeler et al. 1994a). Nyffeler et al. (1994b) mostraram que mais de 30% das presas capturadas
Esta espécie de aranha está entre os predadores numericamente dominantes em cultivares nos
Estados Unidos (Young & Lockley 1985) e é a mais comum (68% de todas as aranhas) em
algodoeiros no Texas (Nyffeler et al. 1987a). Estudos comparativos entre O. salticus e Peucetia
(Hemiptera), enquanto P. viridans, uma aranha grande, foi mais generalista (Nyffeler et al. 1987b) e
o seu item alimentar mais comum foi Apis mellifera (Hymenoptera, Apidae), um polinizador em
323
potencial do algodão. Desta forma, Nyffeler et al. (1992) concluíram que O. salticus seria um
predadores do afídeo Aphis gossypii na China (Zhang 1992). Provencher & Coderre (1987)
concluíram que C. pikei (Clubionidae) tem algum potencial como agente de controle biológico após
terem demonstrado que esta aranha apresentou resposta funcional e comportamento de “mudança”
de presa quando testada com diferentes densidades de duas espécies de afídeos (Rhopalosiphum
maidis e R. padi), pragas comuns de milho no Canadá. Mansour & Whitecomb (1986)
demonstraram experimentalmente que as folhas dos ramos de Citrus em que as aranhas foram
(Hemiptera, Coccidae), em Israel. Segundo estes autores, 51,8% das aranhas que ocorreram nesta
planta era Cheiracanthium mildei (Miturgidae). Amalin et al. (2001) observaram Cheiracanthium
Thomisidae – Aranhas desta família não constróem teias e capturam suas presas por
emboscada em flores, folhas ou em troncos de árvores (Wise 1993, Foelix 1996, Brescovit et al.
2004). Tomisídeos ocorrem em abundância em agroecossistemas (Agnew & Smith 1989) e são
mencionados como importantes predadores em potencial de várias espécies de pragas (Riechert &
Lockley 1984). Misumenops celer, por exemplo, se alimenta de vários hemípteros, dípteros e
lepidópteros praga de plantações de amendoim no Texas (Agnew & Smith 1989). Jingzhao et al.
(1980) e Zhang (1992) listaram M. tricuspidatus e Xysticus croceus como predadores em potencial
do pulgão Aphis gossypii, uma praga de algodão na China, e Yasuda & Kimura (2001)
pulgão. Misumenops asperatus foi visto predando Retinia metallica (Lepidoptera, Tortricidae), um
324
Theridiidae e Linyphiidae – Aranhas da família Theridiidae constróem teias tridimensionais
que são freqüentemente armadas sobre arbustos e árvores, ou em rochas. Em contraste, aranhas
Linyphiidae constróem teias em forma de lençol horizontal, com emaranhados de fios acima e
abaixo, e sem gomas adesivas (Wise 1993, Brescovit et al. 2004). Linifídeos capturam
Lepidoptera porque estes insetos são grandes e destróem facilmente as teias delicadas desta aranha
(Nyffeler et al. 1994a). Zhang (1992) verificou que Theridion octomaculatum (Theridiidae),
afídeo praga de algodão, A. gossypii. Mansour et al. (1985) demonstraram experimentalmente que
as folhas dos ramos de abacateiros em que as aranhas foram removidas apresentaram maior taxa de
herbivoria pela larva do geometrídeo Boarnia selenaria (Lepidoptera) em Israel. Segundo estes
autores, 63% das aranhas que ocorreram nesta espécie de planta eram da família Theridiidae e 19%
eram da família Linyphiidae. Pekár (2000) verificou que 90% das presas capturadas pelo teridiídeo
durante a noite. Como tais aranhas forrageiam em teias, limitam-se a capturar artrópodes alados
(Foelix 1996, Wise 1993, Brescovit et al. 2004). Freqüentemente alimentam-se de dípteros e
1994a). Os insetos mais capturados por Argiope aurantia (Araneidae) em plantações de algodão no
Texas foram afídeos (30%), dípteros (26,8%) e gafanhotos (17,9%), importantes pragas desta planta
(Nyffeler et al. 1987a, b). Em plantações de cana-de-açúcar no Brasil, Rinaldi et al. (2002)
observaram várias carcaças de Xyleborus affinis (Coleoptera, Scolytidae), uma praga bem
conhecida desta planta, nas teias de Cyclosa sp. (Araneidae). Provencher & Coderre (1987)
325
exibiram respostas funcionais e comportamentos de mudança de presa quando testadas com
diferentes densidades de duas espécies de afídeos, Rhopalosiphum maidis e R. padi, pragas comuns
de milho, no Canadá. Com estes resultados, os autores concluíram que estas aranhas têm algum
Dispersão em agroecossistemas
poucas são providas de asas. As aranhas estão entre estes aeronautas passivos, que viajam grandes
distâncias por meio de fios de seda que funcionam como balões (Suter 1999). Por apresentarem
alcançar habitats recém formados (e.g. ilhas vulcânicas) e, portanto, teriam uma importante
1990). O balonismo é um importante meio pelo qual aranhas colonizam ilhas remotas (e.g.
Hodkinson et al. 2001). Meses após a formação da ilha de Rakata, resultante da explosão da ilha de
Krakatau em 1883, por exemplo, uma expedição francesa encontrou um único organismo animal,
uma aranha pequena, que alcançou este ambiente por meio do balonismo (Wilson 1994).
Aranhas da família Linyphiidae são as balonistas mais comuns. É provável que, por
apresentarem tamanho muito pequeno, sejam favorecidas na dispersão pelo ar (Thomas & Jepson
1999). Alguns estudos demonstraram que muitas aranhas balonistas, de diferentes famílias, são de
pequeno porte, o que indica que a fauna aeronauta não é apenas uma porção aleatória da
comunidade original (Suter 1999). Pesquisas vêm sendo desenvolvidas para verificar quais seriam
as condições meteorológicas mais propícias ao balonismo pelas aranhas, e foi verificado que muitas
aranhas dispersam-se durante o dia, em dias ensolarados e com ventos amenos (revisão em Suter
1999).
uma vez que isso significa a entrada de organismos benéficos, predadores em potencial de pragas
326
agrícolas. Entretanto, apenas recentemente a importância do balonismo para o tamanho
Riechert 1990, Halley et al. 1996, Suter 1999, Thomas & Jepson 1999). Geralmente
como colheitas e uso de agrotóxicos. Aranhas balonistas têm maiores chances de sobreviver a estes
distúrbios, pois poderiam migrar rapidamente para os mosaicos não perturbados e, em seguida,
recolonizar novos ambientes formados posteriormente (Plagens 1983, Thomas & Jepson 1999).
sistema agrícola contendo várias espécies de hortaliças, para verificar qual era a taxa de colonização
de aranhas por meio de balonismo e por meio do deslocamento terrestre. Para isso, excluíram
pequenas áreas utilizando chapas de metal para evitar imigração de aranhas através do solo.
Também construíram armadilhas adesivas, que capturam aranhas em dispersão pelo ar, e armadilhas
de queda, que capturam aranhas que se deslocam pelo solo. Com estes métodos, demonstraram que
até 50% das aranhas imigrantes colonizaram o ambiente estudado por meio do balonismo. Destas,
31,7% eram Thomisidae, 26,6% Clubionidae e 20,8% Linyphiidae, mas a maioria destas aranhas
(98%) era imatura. Uma provável explicação seria que adultos têm tamanho grande e isso dificulta
sua migração pelo ar. Entre aquelas que alcançaram a área de estudo pelo deslocamento terrestre,
82,4% eram da família Lycosidae. Os autores verificaram que o coeficiente de similaridade entre a
composição das aranhas do agroecossistema e de uma floresta vizinha foi baixo. Com isso,
concluíram que entre 40 e 50% das aranhas imigrantes vieram de locais relativamente distantes
porque não foram encontradas nos habitats vizinhos. Com estes resultados, os autores sugeriram
que agroecossistemas não são dependentes de reservatórios naturais vizinhos como fontes de
inimigos naturais.
327
Competição e predação intra-guilda no controle biológico
estruturas das comunidades (Ricklefs 1990). Enquanto espécies com maior poder competitivo
limitam indiretamente o crescimento das populações das espécies competitivamente mais fracas por
crescimento das populações das presas. Predação intra-guilda é uma combinação destes dois
fatores: ocorre quando o predador e a presa pertencem a um mesmo nível trófico e são competidores
em potencial por outros tipos de presa (Polis et al. 1989). É muito comum a ocorrência de predação
intra-guilda em aranhas mas poucos estudos comprovaram a existência de competição entre elas
(Wise 1993). Os poucos estudos que evidenciaram competição interespecífica entre aranhas foram
agroecossistemas (Marshall & Rypstra 1999). Estes sistemas são periodicamente perturbados pela
ação das marés (estuários) e das colheitas, aplicações de agrotóxicos e outras formas de manejo
crescimento rápido, e que podem competir entre si (Marshall & Rypstra 1999).
Spiller (1986) estudou as interações competitivas entre duas aranhas, Cyclosa turbinata e
espécies estavam juntas, a taxa total de captura de presas foi mais baixa em relação à taxa de
captura por Cyclosa nas parcelas onde Metepeira foi removida. Na ausência do competidor, a
população de Cyclosa cresceu consideravelmente e capturou mais presas. O autor sugere que em
ambientes simplificados algumas espécies predadoras poderiam ser mais efetivas em reduzir
populações de presas do que a comunidade natural inteira (mas veja Riechert et al. 1999).
Marshall & Rypstra (1999) instalaram parcelas em campos de soja, onde introduziram duas
espécies de aranhas, Hogna helluo (Lycosidae), uma aranha grande e com alto potencial
primeira. Verificaram que a densidade de Pardosa tendeu a aumentar, mas a de Hogna diminuiu
328
durante o experimento. Os autores sugeriram que o principal fator responsável por esta alteração na
indivíduos durante o experimento. Hogna pode ser superior competitivamente e, desta forma, ser
terrários com 1) seis indivíduos de Pardosa e um de Hogna e 2) apenas oito espécimes de Pardosa.
As quelíceras de Hogna foram seladas com parafina para prevenir a predação de Pardosa. Estes
terrários foram provisionados com espécimes de Drosophila melanogaster com asas vestigiais para
alimentar os espécimes de Pardosa. Após alguns dias, estas aranhas foram pesadas e verificou-se
que indivíduos mantidos sem contato com a outra espécie ganharam o dobro do peso, comparando-
se com os que permaneceram em terrários com Hogna. Estes resultados indicaram que Hogna afeta
Pardosa sozinha poderia realizar o controle das populações das presas. Apesar destes resultados,
estudos teóricos e empíricos têm demonstrado que assembléias de aranhas têm maior potencial para
A predação intra-guilda (PIG) e o canibalismo podem ter profundos efeitos na estrutura das
muito confusos, uma vez que predadores que são generalistas diminuem a densidade de herbívoros,
bem como favorecem os herbívoros pela predação dos outros inimigos naturais (Polis et al. 1989).
Por outro lado, o efeito de ambos predadores sobre as populações de presas pode ser aditivo
observada entre aranhas (Wise 1993), podendo afetar o controle biológico de pragas por este grupo
de predadores (Riechert & Lockley 1984). Em placas de Petri, Dinter (1998) estudou o efeito da
PIG entre duas aranhas (Erigone atra e Oedothorax apicatus, Linyphiidae), um besouro
predadores importantes do pulgão Sitobion avenae (Homoptera). Foi verificado que as aranhas
aumentaram a taxa de mortalidade das larvas do crisopídeo, mas esta taxa diminuiu quando presas
329
alternativas (pulgão) estavam presentes. Em contraste, larvas de crisopídeos não predaram as
aranhas, e estas não predaram umas às outras. O carabídeo predou o crisopídeo e as aranhas, tendo
pragas de plantações de arroz, Fagan et al. (1998) desenvolveram experimentos em parcelas com
aranhas, e nada adicionado (controle). Verificaram que tanto as caixas com inseticida como as com
aranhas tiveram menor densidade de pragas, comparando-se com o controle. Entretanto, caixas com
hemíptero predador (Mesovellidae), também um importante agente no controle das pragas de arroz.
Aranhas e inseticida diminuíram a densidade deste segundo predador abaixo do limiar para que um
controle biológico efetivo pudesse ocorrer. Os resultados destes estudos sugerem que a PIG pode
prejudicar o controle biológico pela redução das populações de artrópodes benéficos nos
agroecossistemas.
Modelos teóricos sobre a natureza das interações predador-presa são baseados no efeito de
uma única espécie de predador atuando na densidade (regulação) de uma única espécie de presa
(Crawley 1992). Estes modelos podem ser aplicados em sistemas em que o predador demonstra alto
grau de monofagia (e.g. Huffaker 1958, Nachman 2001). Nos programas de controle biológico,
garantem uma resposta rápida e relativamente eficiente contra uma espécie de presa ou hospedeira.
Neste caso, a resposta dos inimigos naturais ao aumento das presas e à taxa de mortalidade das
330
comportamento de alimentação e caça (resposta funcional) e variação da sua densidade em resposta
Podemos esperar três tipos de respostas funcionais (Holling 1959). Na resposta do Tipo I, o
número de presas capturadas pelo predador aumenta em função do aumento da densidade das
presas. Mas em determinado momento, o predador se sacia e não captura mais presas (Fig. 14.1A).
Na resposta do Tipo II, a taxa de captura de presas pelo predador aumenta com o aumento do
número de presas, mas com uma diminuição gradual do número de presas capturadas até alcançar
número de presas (Fig. 14.1B). Esta diminuição gradual do número de presas capturadas pode ser
explicada pelo tempo que o predador despende na manipulação, captura e consumo da sua presa. Na
resposta do Tipo III (sigmoidal), quando o número de presas é baixo, a taxa de captura é mais baixa
do que o esperado no modelo do Tipo I, mas à medida em que o número de presas vai gradualmente
aumentando, a taxa de captura aumenta de forma exponencial, mas com uma diminuição gradual do
número de presas capturadas até alcançar um platô (Fig. 14.1C). Esta resposta do deve estar
relacionada com o aprendizado do predador e/ou com presença de refúgios para as presas, além do
tempo de manipulação da presa pelo predador. A resposta funcional do Tipo III é a única capaz de
explicar a regulação populacional de uma presa por um predador e manter a interação predador-
presa estável (Murdoch 1977, Crawley 1992). Isso ocorre porque a pressão de predação varia em
função da densidade da presa em uma curva em “S”, com efeitos da predação maiores e menores do
que o esperado para presas com tamanhos populacionais altos e baixos, respectivamente (Hassell
1978).
podemos pressupor que as aranhas regulam as populações das suas presas? Primeiramente, sabemos
que as aranhas são predadores generalistas, apesar de existirem algumas exceções (veja Riechert &
Luczak 1982), e são consideradas de uma forma geral como caçadoras do tipo senta-e-espera
(Riechert 1992). Por isso, espera-se que esta classe de predadores não apresente resposta do Tipo
331
III. A taxa de ataque de um predador generalista não varia positivamente com o tamanho da
população da sua presa porque se a densidade desta presa diminui, o predador poderia mudar de
item alimentar, supostamente direcionando seu esforço de caça às presas temporariamente mais
1977).
Riechert & Lockley (1984) sugeriram que aranhas poderiam pelo menos limitar o
crescimento das populações das presas pelo comportamento de mudança de presas, mas comentam
que este tipo de comportamento parece ser raro em aranhas. Wise (1993) argumenta que certas
aranhas inclusive evitam capturar itens alimentares novos e tal comportamento parece independente
presas mais abundantes, mas sim aquelas mais fáceis de subjugar, por serem ápteras e/ou por
permanecerem por mais tempo pousadas em ramos de plantas. Riechert & Lockley (1984) também
comentam sobre a existência de apenas cinco trabalhos sobre evidências de respostas funcionais do
Tipo III em aranhas, mas segundo Wise (1993) tais resultados podem ser artefato do método
utilizado. Ele explica que o aumento no número de presas em caixas experimentais causa estresse
devido à superpopulação e provoca uma maior movimentação das presas que, consequentemente,
são mais atacadas pelas aranhas. Portanto, a forma da curva sigmoidal nestes trabalhos não está
relacionada com o aprendizado nem com mudança de itens alimentares do predador. Somente um
trabalho evidenciou resposta do Tipo II e III em aranhas (Döbel & Denno 1994), que ocorreram
Tipo III, se exibir resposta numérica. Este tipo de resposta consiste de dois componentes, como
populações de plantas em sistemas agrícolas estão agregadas, populações de insetos pragas também
332
estão. Estes locais mais ricos em presas são mais freqüentemente utilizados pelas aranhas, que
migram e se agregam nestes sítios (Riechert & Lockley 1984). Os sítios pobres em presas têm
menos predadores e, conseqüentemente, tornam-se abrigos temporários para estas presas. Uma vez
em ambientes ricos em presas, as aranhas aumentam sua taxa reprodutiva com o aumento da
disponibilidade de presas. É possível que estas respostas numéricas regulem as populações das
presas. No entanto, o papel das aranhas em manter baixo o tamanho populacional das presas por
meio da resposta numérica torna-se enfraquecido devido 1) ao tempo de geração deste predador
(geralmente um ano), que é maior que o das presas (dias ou semanas), 2) à competição
(Riechert 1992, Symondson et al. 2002). Nenhum trabalho provou que aranhas regulam a densidade
de presas por meio das respostas numéricas (revisão em Wise 1993), embora vários estudos tenham
demonstrado que aranhas diminuem o numero de herbívoros e beneficiam as plantas (veja capítulo
13 deste livro). Mas se as aranhas não têm a capacidade predatória de provocar uma regulação
populacional, como estes predadores limitam o tamanho populacional das suas presas?
complexas são explicadas por meio de modelos de equilíbrio estável das interações predador-presa
(Ricklefs 1990). Existem dois tipos de equilíbrio estável: ciclo do limite estável e ponto de
equilíbrio (Fig. 14.2). No ciclo do limite estável (Fig. 14.2A), a oscilação da interação predador-
presa é constante ao longo do tempo (Fig. 14.2B) e a amplitude do ciclo é dependente do tamanho
inicial da população do inimigo natural. Neste tipo de interação não há risco do predador e da presa
extinguirem-se (Hassell 1978; Murdoch et al. 1985). O ciclo do limite estável ocorre quando o
inimigo natural é “ideal”, ou seja, i) é especialista, ii) tem tempo de vida semelhante ao da presa, iii)
exibe imagem de procura, iv) tem a capacidade de encontrar maior concentração de presas em um
(Fig. 14.2C), as densidades do predador e da presa oscilam ao longo do tempo até alcançarem o
333
ponto estável (Fig. 14.2D). O ponto de equilíbrio pode ser observado em comunidades de
predadores generalistas, em que a polifagia ajuda a manter as populações dos predadores altas,
predador com o potencial para exibir o ponto de equilíbrio no controle das suas presas são: i) devem
ser generalistas, ii) suas populações devem ser auto-limitadas através de territorialidade ou ,
canibalismo, iii) exibir habilidade de explorar as várias espécies de presas disponíveis em diferentes
períodos sazonais sem extinguí-las e iv) atuar como uma assembléia de predadores se alimentando
As aranhas não apresentam nenhum dos requisitos necessários para que possam controlar
suas presas por meio do ciclo do limite estável. Entretanto, apresentam todas as características para
controlar suas presas pelo ponto de equilíbrio. Riechert & Lockley (1984) propuseram que aranhas
poderiam exercer maior controle sobre as populações de presas se presentes em assembléias com
muitas espécies (critério iv do ponto de equilíbrio) porque, com o aumento da riqueza em espécies,
forrageamento variados poderiam aumentar e, com isso, aumentaria a probabilidade de que presas
de diferentes tamanhos e espécies sejam capturadas por algumas das aranhas. Esta hipótese foi
corroborada por Provencher & Riechert (1994) e Riechert & Lawrence (1997), por meio de
simulações por computador e experimentos de campo. Tanhuanpää et al. (2001) corroborou esta
hipótese por meio de experimentos de exclusão de inimigos naturais pertencentes a vários taxa,
como aranhas, formigas, parasitóides e pássaros. Entretanto, em nenhum destes trabalhos foi
investigado como o efeito limitante de uma única espécie de aranha sobre uma espécie de presa
varia ao longo do tempo. O fato das aranhas terem tempo de vida maior que o das suas presas leva à
formulação da seguinte hipótese: a influência de uma única espécie de aranha poderia ter sobre uma
espécie de presa deve variar sazonalmente com as variações no ciclo de vida (fenologia) da espécie
de aranha, porque em diferentes períodos do ano as aranhas podem estar adultas ou imaturas,
334
Assim, o efeito limitante de uma espécie de aranha para uma espécie de presa seria menos
duradouro que o efeito de uma assembléia de aranhas. Riechert et al. (1999) testaram esta hipótese e
verificaram que uma espécie de aranha dominante pode ter o mesmo efeito de uma assembléia de
aranhas. Porém, conforme o esperado, as influências limitantes de uma espécie de aranha sobre as
presas são mais variáveis ao longo do tempo quando comparados aos efeitos da assembléia. Neste
sistema, nenhuma espécie de aranha mostrou consistência temporal em limitar suas presas, como
fez a assembléia de espécies, porque cada espécie de aranha apresenta variação sazonal de tamanho,
biomassa, padrões de forrageamento etc. Riechert et al. (1999) também verificaram que aranhas
foram hábeis em escolher locais onde as variações temporais na disponibilidade de presas foi menor
(critério iii do ponto de equilíbrio). Segundo estes autores, este comportamento é necessário para
que predadores exibam controle pelo ponto de equilíbrio nas interações predador-presa, porque eles
exercem taxas de ataque que têm um efeito máximo sobre populações de presas em crescimento
Conservação
Vimos que vários trabalhos sugerem a necessidade de uma alta diversidade de aranhas em
agroecossistemas, pois seriam as assembléias destes predadores que teriam algum papel no controle
de pragas, e não uma única ou poucas espécies. Diante disto, como aumentar e conservar a
(Langellotto & Denno 2004). Vários componentes do habitat podem afetar a diversidade e o
1983, Greenstone 1984, Scheidler 1990, Herberstein 1997, Schmalhofer 2001), a maneira como
estes sítios estão arranjados (Robinson 1981), além da disponibilidade de abrigos e sítios para
335
oviposição (Riechert & Tracy 1975, Gunnarsson 1990, 1996). Além disso, um aumento da
agroecossistemas por oferecer refúgios às aranhas (Langellotto & Denno 2004). Desta forma, a
estrutural dos agroecossistemas, bem como a diversificação das espécies a serem cultivadas
(policulturas), devem ser relevantes para a manutenção da diversidade de aranhas (e.g. Costello &
Daane 1998, Sunderland & Samu 2000), ou de inimigos naturais em geral (Langellotto & Denno
2004). Em uma revisão da literatura, Sunderland & Samu (2000) demonstraram que aranhas tendem
de serapilheira é maior e sugerem que a expansão destes fatores que aumentam a complexidade por
toda a agricultura oferece o melhor prospecto para a melhoria do controle de pragas. Os efeitos
estão bem documentados na literatura (Altieri & Letourneau 1982, Risch et al. 1983, Andow 1991).
é alcançada por implantação de modelos artificiais de vegetação ou outras estruturas que mantém
populações de inimigos naturais que, por sua vez, afetam negativamente as populações de
herbívoros (Risch et al. 1983). Plagens (1983) observou no Arizona (EUA) que muitos indivíduos
de Misumenops celer (Thomisidae) migraram de manchas de alfafa (vegetação marginal) para uma
lavoura de algodão após o corte da primeira vegetação. O autor discute a idéia de que vegetação
marginal pode funcionar como berçários para predadores. Para aumentar a complexidade ambiental
em pomares de pêra em Washington (EUA), Fye (1985) construiu blocos de chapas de plástico
onduladas, dispostas paralelamente umas às outras, de modo a produzir frestas (pequenos abrigos)
entre estas chapas, e fixou tais blocos nos troncos das pereiras. Após alguns dias, verificou que um
336
(1994) demonstrou que buracos feitos no solo foram o suficiente para aumentar consideravelmente
diâmetro destes buracos. Thomas et al. (1991) criaram manchas de gramíneas, por meio de
semeadura, para simular “ilhas” com maior heterogeneidade ambiental em cultivo de cereais na
Inglaterra e demonstraram que este método atraiu muitas espécies de predadores generalistas,
incluindo aranhas e besouros das famílias Carabidae e Staphylinidae. Riechert & Bishop (1990)
introduziram matéria orgânica e uma espécie de planta produtora de flores em parcelas sobre uma
Halaj et al. (2000b) também demonstraram experimentalmente que, com a introdução de abrigos
(e.g. porções de palha envoltas por uma tela de arame) em plantações de soja, houve aumento das
produtividade local, muitas vezes controlada pela entrada de nutrientes no solo. Funderburk et al.
aranhas, bem como de hemípteros predadores (e.g. Nabis sp., Geocoris spp., Hemiptera), com a
adição de fósforo, mas não com a adição de potássio e magnésio. O aumento na densidade dos
predadores foi correlacionada com o aumento no número de algumas pragas de soja, que foi maior
nas parcelas com fósforo. Com estes resultados, sugerem que o aumento das populações dos
predadores ocorreu primariamente em resposta ao aumento dos herbívoros, que foram suas presas.
inclusive de aranhas e dos seus comportamentos predatórios. Epstein et al. (2000) verificaram que
vários predadores de solo, incluindo aranhas, em cultivos de maçã foram grandemente susceptíveis
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carbamato (e.g. Carbaril). Em contraste, Bajwa & Aliniazee (2001) concluíram que várias espécies
de aranhas sobre macieiras foram bastante tolerantes a estas classes de inseticidas. Whitford et al.
(1987) também verificaram que assembléias de aranhas (tanto do solo como da vegetação)
presentes em plantações de milho e soja não foram afetadas pelos inseticidas Carbaril e Fenvalerato
(1992) demonstraram que um inseticida piretróide (Fastac) afetou o tamanho das teias de Araneus
diadematus (Araneidae), bem como a precisão e a freqüência de construção destas teias. Entretanto,
esta aranha não foi afetada por fungicidas (Bayfidan e Sportak), nem por outros inseticidas mais
fracos. Estes trabalhos sugerem que apenas alguns tipos de inseticidas afetam as populações
aranhas. Segundo Riechert & Lockley (1984), a extensão pela qual as aranhas controlam suas presas
em agroecossistemas é limitada pelos efeitos disruptivos das aplicações de inseticidas, que é uma
prática responsável pela grande taxa de mortalidade em aranhas. Portanto, a escolha cuidadosa do
agroecossistemas.
Agradecimentos
Estou muito grato a Maria Alice Garcia (UNICAMP) e a dois revisores anônimos pela
leitura crítica do manuscrito. Durante a produção deste capítulo, fui bolsista de doutorado da
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP, bolsa no. 01/04610-0).
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