Fragmentação, Habitat e as Comunidades de Pequenos

Mamíferos da Bacia do Rio Macacu, RJ.

Dissertação apresentada à Pós-Graduação em

Ecologia, Conservação e Manejo da Vida
Silvestre da Universidade Federal de Minas
Gerais, como parte dos requisitos para obtenção
do grau de Mestre em Ecologia, Conservação e
Manejo da Vida Silvestre.

Orientador: Rui Cerqueira, Ph.D.

Departamento de Ecologia
Universidade Federal do Rio de Janeiro

Belo Horizonte
2002
FICHA CATALOGRÁFICA

OLIFIERS, Natalie
Fragmentação, habitat e as comunidades de pequenos mamíferos da bacia do rio Macacu, RJ.
ix, 81p.
Dissertação: Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre
1. Título 2. Fragmentação 3. Pequenos Mamíferos
I. Universidade Federal de Minas Gerais
II. Teses

ii
Dissertação apresentada e aprovada, em 22 de agosto de 2002, pela banca examinadora
constituída pelos professores:

____________________________
Prof. Rui Cerqueira – Orientador

____________________________
Prof. Adriano Chiarello

_____________________________
Prof. José Eugênio Côrtes Figueira

iii
 Ao meu avô Johannes Sulser,
por sua vivência e dedicação inspiradoras.

iv
AGRADECIMENTOS

Agradeço a todos que contribuíram de alguma maneira para a realização deste

trabalho. Foram inúmeras pessoas e peço desculpas se minha memória falhar!
Agradeço às mulheres do Labvert (ex e atuais), Sylvia, Maíra, Márcia, Joana, Simone,
Paula, Vanina, Cristiane, Biba, Val, Rita, Guta, Gisele, Luciana Araripe, Chiquinha, Monique,
Nina, Luciana Montel, Andreza, Rosana, Isabel, Doris e Alice, que resistiram tão bravamente
aos perigos dos fragmentos!
Aos “motoristas oficiais” Fábio, Vitor, Diogo e Finotti e ao “mestre-cuca” Maycon,
por terem feito do trabalho de campo respectivamente uma aventura e uma delícia;
Aos demais homens do Labvert (ex e atuais), Manuel, André, Marquinhos, Diego,
Davi, Mauro e Pablo, por também terem participado do trabalho de campo e também terem
carregado muito peso. Agradeço também à Helena Bergallo, Daniel e Aline que também
ajudaram no trabalho de campo;
Às pessoas que não eram do laboratório, mas que eventualmente participaram do
trabalho de campo;
À Lena Geise, Luciana e Harley, que ajudaram no campo e foram os responsáveis pela
identificação das espécies;
Ao Carlos Eduardo Grelle (Cadú), Marcus Vinicius Vieira (Marquinhos), Gabriel
Marroig e Vitor Rademaker, por terem contribuído com sugestões para a dissertação;
À Ângela (Labvert), Sônia, Rogéria e Mário (secretaria-ECMVS) por terem resolvido
tantos problemas burocráticos, essenciais para a realização deste trabalho;
Ao Nélio, por administrar tão bem o biotério e por ajudar com os animais trazidos do
campo;
A todos os amigos de graduação (turma 96/1 - UFRJ), do ECMVS, do curso de campo
“Ecologia da Floresta Amazônia 2001” e do Labvert, que trocaram muitas idéias comigo e
que fizeram minha vida tão mais feliz nesses últimos dois anos;
Aos amigos Carlos Abraham, Luciana Araripe, Luana S. Maroja, Cadú, Simone
Freitas e ao meu irmão Eric, por terem conseguido tantos artigos para mim;
À Biba e ao Caco, por terem se empenhado em conseguir um computador Macintosh
onde eu pudesse fazer parte das análises; e à Cibele Bonvicino e Miguel, que permitiram que
eu o utilizasse;
Ao meu irmão mais velho Carlos Henrique, por ter resolvido eventuais problemas de
“interface” relacionados ao computador;

v
 Ao Américo, por ter acompanhado parte do trabalho e ter me escutado e aconselhado
em muitos momentos.
Aos meus pais, avós e meu padrasto, por terem me apoiado durante estes dois anos e
meio (e o restante da minha vida também!);
Agradeço especialmente:
a todos os proprietários das áreas amostradas, que permitiram que o trabalho fosse
realizado;
à Luciana Araripe e seus pais e à Anecy Rademaker, por permitirem que utilizássemos
suas casas durante o trabalho de campo;
ao Fábio, por ter coordenado junto comigo todas as excursões e ter ajudado a resolver
inúmeros abacaxis;
ao Maycon, pela coleta dos dados de habitat;
à Simone Freitas, por toda a parte relacionada às fotos aéreas e de satélite;
ao Cadú, pela idéia do segundo capítulo e também ao Marquinhos, pela assistência às
dúvidas e problemas durante o trabalho de campo e a elaboração da dissertação;
à minha prima e também bióloga Martina, pelo companheirismo e aventuras desses
últimos 23 anos, que indubitavelmente resultaram na escolha de nossas profissões;
ao meu namorado Vitor, pela companhia, paciência, carinho e compreensão que
sempre teve por mim e que me guiaram durante a elaboração deste trabalho;
e ao Rui, não só por ter me orientado neste trabalho, mas por ter me ensinado o que é
ser um pesquisador.

Agradeço também ao IBAMA pela licença para a realização deste trabalho e às fontes
financiadoras, que viabilizaram a sua realização: CNPq – PRONEX, CNPq,
PROBIO/MMA/GEF, FUJB, FAPESP (BIOTA-SP).

vi
“Next to music and art, science is the greatest,
most beautiful and most enlightening
achievement of the human spirit.”
Karl Popper

vii
SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS.........................................................................................................................x
LISTA DE TABELAS ...................................................................................................................... xi
RESUMO ........................................................................................................................................ xii
ABSTRACT ................................................................................................................................... xiii
INTRODUÇÃO GERAL ....................................................................................................................1
O homem e a fragmentação da paisagem.........................................................................................1
O processo de fragmentação ...........................................................................................................1
OBJETIVOS GERAIS........................................................................................................................3

CAPÍTULO I: ANÁLISE DA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE PEQUENOS

MAMÍFEROS
INTRODUÇÃO..................................................................................................................................4
Tamanho e isolamento dos fragmentos e a relação espécie-área......................................................4
O entorno dos fragmentos ...............................................................................................................5
A forma dos remanescentes e o efeito de borda ...............................................................................5
METODOLOGIA...............................................................................................................................7
Área de estudo................................................................................................................................7
Histórico de ocupação................................................................................................................7
Caracterização geral dos fragmentos .......................................................................................10
Metodologia de coleta...................................................................................................................14
Análise dos dados .........................................................................................................................15
Descritores geográficos: área, forma, grau de isolamento e distância entre as áreas
amostradas...............................................................................................................................15
Descritores do habitat ..............................................................................................................17
Riqueza e abundância de espécies ............................................................................................20
Composição de espécies ...........................................................................................................20
RESULTADOS ................................................................................................................................23
Riqueza e abundância de espécies .................................................................................................23
A influência dos descritores geográficos na riqueza e abundância de espécies ..........................25
A influência dos descritores de habitat na riqueza e abundância de espécies.............................32
Composição de espécies ...............................................................................................................35
DISCUSSÃO....................................................................................................................................37
Riqueza e área ..............................................................................................................................37
Riqueza e isolamento ....................................................................................................................39
Riqueza e forma............................................................................................................................39
A riqueza e os descritores do habitat .............................................................................................40
A abundância de espécies .............................................................................................................41
A composição de espécies.............................................................................................................44
O entorno dos fragmentos e as espécies associadas .......................................................................47
CONCLUSÕES ................................................................................................................................49

viii
 CAPÍTULO 2: O PADRÃO DE ORGANIZAÇÃO DAS COMUNIDADES DOS
FRAGMENTOS
INTRODUÇÃO................................................................................................................................50
METODOLOGIA.............................................................................................................................52
RESULTADOS ................................................................................................................................55
DISCUSSÃO....................................................................................................................................57
A organização das comunidades dos fragmentos ...........................................................................57
Espécies e fragmentos idiossincráticos ..........................................................................................59
CONCLUSÕES ................................................................................................................................60
CONSIDERAÇÕES FINAIS ............................................................................................................60
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...............................................................................................62
LISTA DE APÊNDICES ..................................................................................................................71

ix
LISTA DE FIGURAS

FIGURA 1. Área de estudo .................................................................................................................8

FIGURA 2. Algumas áreas amostradas neste estudo............................................................................9
FIGURA 3. Foto aérea do ano de 1969 de um trecho da bacia do rio Macacu ....................................11
FIGURA 4. Foto aérea do ano de 1976 de um trecho da bacia do rio Macacu ....................................12
FIGURA 5. Foto aérea do ano 1996 de um trecho da bacia do rio Macacu.........................................13
FIGURA 6. Esquema hipotético dos transectos em um fragmento .....................................................14
FIGURA 7. Sub-bosque do fragmento 5, mostrando indivíduos de Astrocharium
aculeatissimum (palmeiras)...............................................................................................................19
FIGURA 8. Porcentagem de indivíduos de cada espécie capturada nas áreas amostradas, (a)
considerando as capturas do interior e entorno das áreas (total); (b) considerando somente os
indivíduos capturados no interior e (c) somente os indivíduos capturados no entorno das áreas
amostradas........................................................................................................................................24
FIGURA 9. Algumas das espécies mais abundantes nas florestas da bacia do rio Macacu..................25
FIGURA 10. Riqueza e abundância total de espécies dos fragmentos e controles...............................28
FIGURA 11. Riqueza de espécies por tamanho das áreas amostradas ................................................29
FIGURA 12. Abundância de Didelphis aurita em função do grau de isolamento das áreas
amostradas........................................................................................................................................31
FIGURA 13. Abundância de Micoureus travassossi em função tamanho das áreas amostradas..........31
FIGURA 14. Abundância de Akodon cursor em função da forma das áreas estudadas .......................32
FIGURA 15. Similaridade na composição de espécies das áreas amostradas......................................36
FIGURA 16. Distância entre as áreas amostradas ..............................................................................36
FIGURA 17. Matrizes organizadas com diferentes valores de temperatura (T) ..................................53
FIGURA 18. Matriz organizada dos fragmentos x espécies predominantemente terrestres .................56

x
LISTA DE TABELAS

TABELA 1. Tamanho, forma e grau de isolamento das áreas amostradas. .........................................17

TABELA 2. Descritores de habitat avaliados neste estudo.................................................................18
TABELA 3. Espécies de pequenos mamíferos capturados no interior das áreas amostradas e
suas respectivas abundâncias.............................................................................................................26
TABELA 4. Espécies capturadas no entorno dos fragmentos e no controle B, mostrando suas
respectivas abundâncias ....................................................................................................................27
TABELA 5. Correlações entre riqueza de espécies e tamanho, forma e isolamento (a) dos
fragmentos e controles e (b) somente dos fragmentos ........................................................................29
TABELA 6. Correlação entre a abundância das espécies com maiores ocorrências e capturas no
estudo e o tamanho, forma e isolamento (a) de todas as áreas amostradas e (b) somente dos
fragmentos........................................................................................................................................30
TABELA 7. Freqüência de ocorrência dos descritores de habitat nos fragmentos e controles.............33
TABELA 8. Correlação entre descritores de habitat analisados e os eixos dos componentes
principais..........................................................................................................................................34
TABELA 9. Correlação entre a riqueza de espécies e os valores dos componentes da ACP,
obtidos a partir dos descritores de habitat ..........................................................................................34
TABELA 10. Correlação entre a abundância das espécies com maiores ocorrências e capturas
nas áreas estudadas e os valores dos componentes principais.............................................................35
TABELA 11. Regressão múltipla entre matrizes de dissimilaridade representando a composição
de espécies (variável dependente) e descritores geográficos e componentes da ACP (variáveis
independentes) (a) dos fragmentos e controles e (b) somente dos fragmentos ....................................37
TABELA 12. Temperaturas (T) e valores de significância das matrizes organizadas a partir das
espécies presentes nos fragmentos.....................................................................................................55
TABELA 13. Correlação entre o “rank” decrescente da ordem dos fragmentos na matriz
organizada e os descritores geográficos .............................................................................................57

xi
RESUMO

A fragmentação é o processo pelo qual uma paisagem contínua é transformada em manchas

de habitat original que freqüentemente apresentam graus de isolamento variados. Tal processo
tem influências diversas sobre as comunidades vegetais e animais. Este trabalho descreve as
comunidades de pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) em uma paisagem fragmentada
de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro, e avalia a influência que características dos
fragmentos e da fisionomia da paisagem - determinadas pelo processo de fragmentação na
região – exercem sobre estas comunidades. Onze fragmentos e uma área de mata contínua,
localizados na bacia do rio Macacu (municípios de Cachoeiras de Macacu e Guapimirim)
foram estudados entre os anos de 1999 e 2001. A riqueza, abundância e composição de
espécies foram analisadas e relacionadas a características do habitat e ao tamanho, forma e
grau de isolamento dos fragmentos (descritores geográficos). A influência da distância entre
as áreas estudadas sobre a composição de espécies também foi avaliada, para verificar se
processos de colonização e extinção, associados ao histórico de fragmentação da paisagem,
influenciam a composição de espécies. As composições de espécies dos fragmentos também
são analisadas especificamente com o intuito de verificar se apresentam uma configuração em
subconjuntos concêntricos (em inglês, nested subsets). Dentre os descritores geográficos, o
tamanho parece ser mais importante para a riqueza e composição de espécies da área de mata
contínua, provavelmente porque implica numa heterogeneidade ambiental maior. Nos
fragmentos, a composição de espécies é influenciada pela distância entre eles, o que sugere a
ocorrência de processos de colonização e extinção de espécies nos remanescentes, associados
à maneira como o processo de fragmentação ocorreu na região: fragmentos mais próximos
apresentam composições de espécies mais parecidas porque provavelmente pertenceram a um
mesmo remanescente no passado, que posteriormente se subdividiu e originou os fragmentos
atualmente existentes na região. Fragmentos mais recortados parecem favorecer uma maior
abundância do roedor Akodon cursor, por apresentarem uma estrutura de habitat característica
de ambientes alterados pelo efeito de borda, por exemplo. Algumas características do habitat,
como a disponibilidade de troncos caídos, influenciam a riqueza de espécies
predominantemente terrestres de pequenos mamíferos e também a abundância do gambá
(Didelphis aurita), embora não existam muitos indícios que sustentem as hipóteses propostas
para estas relações. A abundância do marsupial arborícola Micoureus travassossi, por sua vez,
é influenciada pela abundância de cipós. A maior conectividade entre as copas das árvores
parece favorecer a presença desta espécie, que costuma fazer ninhos em emaranhados de
cipós e lianas. A análise da composição de espécies predominantemente terrestres das
comunidades dos fragmentos evidencia uma configuração em subconjuntos concêntricos,
embora não tenha sido possível identificar claramente os fatores que geraram tal
configuração. Fragmentos pequenos ainda apresentam uma porção significativa da
diversidade de pequenos mamíferos da paisagem estudada e contribuem para a regeneração e
recolonização de áreas degradadas. Por estes motivos, eles são importantes em termos
conservacionistas e devem ser preservados.

xii
ABSTRACT

Fragmentation is the process of subdivision of a continuous landscape into several fragments

of original habitat, presenting distinct degrees of isolation. It has various consequences to
animal and plant communities. This research describes the small mammal communities
(rodents and marsupials) in a fragmented landscape of the Atlantic forest, in the State of Rio
de Janeiro. It aims to evaluate the influence of the fragment characteristics and landscape
physiognomy in these communities, which can be determined by forest fragmentation. Eleven
fragments and a continuous forest localized in the Macacu basin river (Guapimirim and
Cachoeiras de Macacu counties) were studied between 1999 and 2001. Species richness,
abundance and species composition were analyzed and related to habitat characteristics and
geographic descriptors of the fragments (size, shape and degree of isolation). The influence of
distance among studied areas in species composition was evaluated in order to verify if
extinction and colonization processes, which are associated to the historic of forest
fragmentation in the region, could be influencing species composition. Species compositions
of small mammals in fragments are analyzed specifically to verify if they exhibits a
hierarchical organization in nested subsets. Among the geographic descriptors, the size seems
to be the most important descriptor determining richness and species composition in the
continuous forest, probably because it presents a high environmental heterogeneity. Distances
among fragments influences species composition. This suggests the occurrence of
colonization and extinction events in the fragments, associated with how forest fragmentation
occurred in the region. Fragments closer to each other present a more similar species
composition. It occurs probably because they belonged to the same fragment in the past,
which was subsequently subdivided, originating fragments that, nowadays, are seen in the
region. Fragments presenting an irregular form have higher abundances of Akodon cursor.
This species is favored in perturbed habitats, similar to those altered by edge effect, for
example. Some characteristics of the habitat, as the availability of fallen logs, influenced the
richness of terrestrial small mammal species and the abundance of Didelphis aurita.
Nevertheless, there are not many indications to corroborate the proposed hypotheses for these
relationships. The abundance of Micoureus travassossi is affected by the availability of lianas.
A greater connectivity between trees seems to favor this species, which frequently build its
nests in entangled lianas. The analysis of terrestrial species composition of fragments shows a
nested subset organization, but it was not possible to identify the factors that generated it.
Small fragments present a significant portion of the diversity of small mammals in the studied
landscape. They also contribute for the regeneration and recolonization of already degraded
areas. For these reasons, they have a great significance for conservation and so, must be
preserved.

xiii
INTRODUÇÃO GERAL

O homem e a fragmentação da paisagem

A maneira como o homem interfere e modifica as paisagens do mundo pode assumir

diferentes formas e acompanhou as mudanças históricas humanas, intensificando-se
consideravelmente após o desenvolvimento tecnológico e o grande crescimento populacional.
Além dos efeitos diretos que a presença humana pode causar nas comunidades
naturais, existem processos indiretos que freqüentemente ocorrem de forma mais sutil, porém
intensa. Dentre eles, estão as conseqüências da fragmentação das paisagens. A fragmentação
consiste na transformação de uma paisagem natural contínua em manchas de habitat original,
freqüentemente com graus de isolamento distintos.
O processo de fragmentação pode ocorrer naturalmente e em diferentes escalas no
tempo geológico. A Floresta Amazônica, por exemplo, já foi uma imensa paisagem de ilhas
de vegetação que se formaram devido a alterações climáticas no Pleistosceno (Simpson &
Haffer 1978; Cerqueira 1982). Fragmentações decorrentes de alterações climáticas ocorrem
predominantemente em escalas temporais maiores e resultam em grandes fragmentos de
vegetação original, eventualmente circundados por outras formações vegetacionais, que têm
suas distribuições aumentadas pelas mudanças climáticas (Ab’Sáber 1979). Processos de
fragmentação causados pela atividade humana, por outro lado, tendem a originar fragmentos
relativamente pequenos e podem ocorrer tão rapidamente que as comunidades vegetais e
animais não conseguem adaptar-se às novas mudanças em seu ambiente, resultando na
extinção de populações e até mesmo de espécies (Rhodes & Odum 1996).

O processo de fragmentação

A fragmentação de uma paisagem vegetal inicia-se com a perda de habitat original,

pelo desmatamento, por exemplo. Subseqüentemente, pode ocorrer uma redução na área dos
habitats remanescentes e o incremento no isolamento destes (Andrén 1994a, 1996). A
natureza, velocidade, duração e intensidade desta seqüência de acontecimentos variam
conforme o aspecto inicial da paisagem e as pressões antrópicas na região, sendo diversas as
conseqüências para as comunidades vegetais e animais.
Um efeito imediato da fragmentação é a diminuição do número de espécies (riqueza),
devido a simples perda do habitat que estas ocupam. Atuando numa escala de tempo maior,

1
existe uma tendência de perda de espécies mais gradual que ocorre até um determinado limite,
proporcional ao tamanho do fragmento (Wilcox 1980).
Os efeitos mais visíveis da fragmentação em si (perda e isolamento de habitat) sobre
as comunidades vegetais e animais são relativamente bem conhecidos e geralmente são
estudados utilizando conceitos da biogeografia de ilhas e metapopulacionais (Granjon et al
1996). Por outro lado, alterações nas comunidades associadas a fatores e/ou processos como a
natureza do entorno dos fragmentos, a influência do efeito de borda, a caça e extração seletiva
de madeira e a intrusão de espécies exóticas, não são bem conhecidos sob este aspecto. Estes
processos freqüentemente estão relacionados à degradação e fragmentação de habitat (Turner
& Collet 1996) numa intricada rede de causas e conseqüências, alterando a estrutura de
populações e a distribuição de espécies e possivelmente acelerando a extinção destas - o que
pode significar, em última instância, a redução da diversidade (Rhodes & Odum 1996).
Os estudos de comunidades em paisagens fragmentadas têm se intensificado nas
últimas décadas devido à crescente preocupação com a conservação das paisagens naturais
remanescentes no mundo. Embora Myers e colaboradores (2000) já tenham identificado e
proposto o direcionamento dos esforços de conservação para as áreas mais ameaçadas do
globo – os chamados “pontos quentes” de diversidade (em inglês, “hotspots”) – ainda
observa-se uma carência de estudos enfocando principalmente a fragmentação da paisagem
em algumas destas áreas, como a Mata Atlântica (Pardini 2001). O desmatamento e a
conseqüente fragmentação de habitats têm sido considerados as principais ameaças a este
bioma, que apresenta atualmente 8% de sua área de floresta original (Pinto 2000),
representada em grande parte por fragmentos de mata.
Até a década de 90, os estudos de fragmentação da paisagem no Brasil eram escassos,
destacando-se o Projeto de Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF)
desenvolvido na Amazônia desde 1979 (Bierregaard et al 1992). Na década de 90, no entanto,
o governo brasileiro começou a incentivar um grande conjunto de estudos sobre a diversidade
no país, através do lançamento do Projeto de Conservação e Utilização Sustentável da
Diversidade Biológica Brasileira (PROBIO). Neste projeto, foram iniciados diversos
estudos visando compreender melhor o processo de fragmentação da paisagem. Dentre eles,
está o subprojeto “A Fragmentação Sutil: um estudo de caso na Mata Atlântica”, do qual
este trabalho é parte integrante.

2
OBJETIVOS GERAIS

O objetivo geral deste trabalho foi estudar as comunidades de pequenos mamíferos

(roedores e marsupiais) em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica no Estado do Rio
de Janeiro, tentando-se identificar os efeitos da fragmentação da paisagem sobre estas
comunidades. Adicionalmente, foram analisadas algumas características do habitat e suas
influências sobre as comunidades estudadas.
. A primeira parte desta dissertação refere-se à descrição geral das comunidades de
pequenos mamíferos estudadas, bem como a identificação de alguns fatores possivelmente
determinantes destas comunidades, como a forma, tamanho, grau de isolamento das áreas
amostradas e características do habitat.
O segundo capítulo consiste numa extensão do primeiro, mas retrata um aspecto
particular da análise de comunidades fragmentadas e, por este motivo, foi posto à parte. A
composição de espécies de pequenos mamíferos dos fragmentos estudados foi investigada
com o intuito de verificar se apresentam uma organização hierárquica particular, em acordo
com a Teoria dos Subconjuntos Concêntricos (em inglês, nested subsets).

3
 CAPÍTULO I: ANÁLISE DA ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE PEQUENOS
MAMÍFEROS

INTRODUÇÃO

Até meados da década de 80, a maioria dos estudos sobre fragmentação de habitats
baseava-se na Teoria de Biogeografia de Ilhas (Diamond & May 1976) e ressaltavam a perda
de espécies devido à redução e isolamento dos habitats. Com a intensificação dos estudos
nesta área, a aplicação da teoria nas predições de perda de espécies pela fragmentação da
paisagem e sua conseqüente utilidade na área de conservação passaram a ser questionadas
(Zimmerman & Bierregaard 1986; Bierregaard et al 1992; Gascon & Lovejoy 1998).
Observou-se que as comunidades naturais nem sempre respondiam à fragmentação como a
teoria propunha (Robinson et al 1992; Gascon & Lovejoy 1998; Debinski & Holt 2000) e que
outros aspectos da paisagem e parâmetros biológicos também deveriam ser considerados nos
estudos de comunidades em paisagens fragmentadas.
Além do tamanho e isolamento dos remanescentes, fatores como a natureza do
entorno, a forma dos fragmentos e o histórico de seu surgimento, bem como alterações
abióticas na paisagem decorrentes do processo de fragmentação, mostraram ser importantes
na determinação não só do número de espécies e suas respectivas abundâncias na
comunidade, mas também da composição de espécies (Saunders et al 1991; Fahrig &
Merriam 1994; Lomolino & Perault 2001).

Tamanho e isolamento dos fragmentos e a relação espécie-área

A Teoria de Biogeografia de Ilhas, quando aplicada a paisagens fragmentadas,

freqüentemente resume-se à relação espécie-área. Esta relação prediz que ilhas ou fragmentos
menores apresentam um menor número de espécies devido à simples perda de área e
conseqüente redução das populações, o que aumentaria a probabilidade de extinção destas
(Gilpin & Soulé 1986). Por outro lado, a redução na riqueza de espécies pode ocorrer porque
áreas menores tendem a apresentar um número menor de habitats distintos e,
conseqüentemente, uma reduzida diversidade de espécies associadas (Williams 1964 apud
Connor & McCoy 1979).

4
 Quando aplicada a paisagens fragmentadas, a Teoria de Biogeografia de Ilhas prediz
que o grau de isolamento dos fragmentos também afeta o número de espécies que estes
apresentam, uma vez que em fragmentos mais isolados a taxa de colonização ou
recolonização por espécies provindas de outras áreas tende a ser menor. Além disso, o fluxo
gênico reduzido entre populações de diferentes áreas, ocasionado por um grau de isolamento
acentuado, pode causar a extinção de espécies, em conseqüência dos efeitos deletérios do
endocruzamento e deriva gênica (Ralls et al 1986; Caughley 1994). Dessa maneira, a redução
na riqueza de espécies seria maximizada em fragmentos menores e mais isolados.

O entorno dos fragmentos

Neste estudo, define-se como entorno ou “matriz” toda e qualquer composição vegetal
ou de outra natureza que circunde os fragmentos estudados e que apresente fisionomia
visivelmente diferente destes. O entorno pode influenciar as comunidades animais e vegetais
de fragmentos na medida em que determina parcialmente a possibilidade de dispersão de
indivíduos entre os remanescentes e, conseqüentemente, de processos de colonização e
recolonização nestes. Funcionando de maneira seletiva, o entorno permite ou dificulta o
movimento de indivíduos de diferentes espécies entre os fragmentos (Laurance 1994; Gascon
& Lovejoy 1998).
A natureza do entorno, somada à distância entre os remanescentes e a capacidade
intrínseca de dispersão que cada espécie apresenta, definem a ocorrência de dispersão entre os
fragmentos e entre estes e outras fontes de colonizadores (Saunders et al 1991; Fahrig &
Merriam 1994), determinando, assim, o grau de isolamento efetivo dos fragmentos.

A forma dos remanescentes e o efeito de borda

A importância da forma que um fragmento apresenta está no fato dela relacionar-se ao

chamado efeito de borda. O efeito de borda refere-se a uma série de mudanças abióticas e
bióticas que ocorrem principalmente nos limites de fragmentos (ou florestas), mas que podem
estender-se por distâncias variadas em direção ao seu interior. Estas mudanças são o resultado
das disparidades abióticas ligadas ao ecótono que se forma entre o fragmento e seu entorno
(Lovejoy et al 1986). Tais disparidades resultam em um conjunto de alterações

5
microclimáticas que influenciam a estrutura da vegetação e as comunidades animais do
remanescente (Laurance 1994; Murcia 1995; Didham 1997; Stevens & Husband 1998).
Alterações na temperatura, umidade e incidência de ventos são acompanhadas por mudanças
na estrutura da vegetação (Kapos et al 1997), como a maior freqüência de quedas de árvores e
formação de clareiras (Laurance 1997; Turton & Freiburger 1997; Cosson et al 1999),
alterações nas taxas de recrutamento de plântulas (Turton & Freiburger 1997), além de um
aumento na abundância de cipós, lianas e plantas de sucessão secundária (Laurance 1997;
Lovejoy et al 1986). Por sua vez, as alterações microclimáticas e do habitat desencadeiam
respostas por parte das comunidades animais ali presentes.
A forma do fragmento tende a ser diretamente relacionada à magnitude do efeito de
borda, uma vez que representa a extensão total do remanescente em contato direto com o seu
entorno. Quanto mais irregular e recortada for a forma do remanescente, espera-se que maior
seja o efeito de borda nele presente.
Em áreas onde o efeito de borda é predominante, freqüentemente observa-se uma
diminuição na riqueza ou abundância de espécies mais especialistas ou com áreas de vida
maiores, acompanhada por um aumento na riqueza ou abundância de espécies adaptadas a
ambientes alterados (Laurance 1994; Offerman et al 1995; Malcolm 1997; Harrington et al
2001). A diminuição na área total de habitats inalterados pode causar uma redução nas
populações das espécies que dependem exclusivamente de tais habitats e, em última instância,
levar ao desaparecimento destas. Da mesma forma, aquelas espécies que requerem grandes
quantidades de energia absoluta e que necessitam de áreas de vida maiores para suprirem tal
demanda energética, podem ser localmente extintas devido a eventual redução na
disponibilidade de suas fontes alimentares, ocasionada pela fragmentação da paisagem. Por
este motivo, os mamíferos de grande porte e, principalmente os predadores de topo de cadeia
alimentar, freqüentemente são os primeiros a desaparecerem em ambientes perturbados
(Lovejoy et al 1986; Chiarello 1999).
Neste capítulo são descritas a riqueza, abundância e composição de espécies de
pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) em vários fragmentos e em uma área contínua de
Mata Atlântica. Estes parâmetros descritores de tais comunidades foram, então, relacionados a
características geográficas (forma, tamanho e grau de isolamento) e do habitat das áreas
estudadas - características estas que foram definidas pelo processo de fragmentação da
paisagem ocorrido na região.

6
METODOLOGIA

Área de estudo

A área de estudo compreende a bacia do rio Macacu, localizada nos municípios de

Guapimirim (22o2'S e 42o59'W) e Cachoeiras de Macacu (22o28'S e 42o39'W), no Estado do
Rio de Janeiro. Esses municípios apresentam um grande número de pequenos fragmentos de
mata, geralmente restritos a cumes de morros e circundados por pastagens ou pequenas
plantações agrícolas. Os remanescentes florestais localizam-se principalmente em
propriedades particulares de pequenos agricultores e pecuaristas e variam de 0 a 200 metros
de altitude, aproximadamente.
A região é recortada por uma estrada primária e várias secundárias, além de diversos
rios de grandezas variadas. O clima da região é Mesotérmico Brando Úmido, com a estação
seca iniciando-se em maio ou junho e estendendo-se até agosto ou setembro (Nimer 1989).
A vegetação da região é classificada como Ombrófila Densa, predominando na bacia
do rio Macacu, as Florestas Ombrófilas Densas Montana e Submontana (IBGE 1991).
Nos dois municípios foram selecionados 11 fragmentos florestais, além de uma área
contínua de Mata Atlântica na base da serra (Figura 1). Esta mata estende-se pela serra, sendo
conectada ao Parque Nacional da Serra dos Órgãos. A Figura 2 ilustra algumas das áreas
estudadas.

Histórico de ocupação1

A região que compreende atualmente os municípios de Guapimirim e Cachoeiras de

Macacu foi ocupada já no final do século XVI e início do século XVII. No século XVIII, a
região fazia parte do percurso entre as zonas produtoras de ouro e os portos fluviais da
Baixada Fluminense, tendo sido instaladas pousadas e armazéns ao longo dos caminhos
percorridos pelos viajantes; formaram-se então, várias vilas de comércio e povoações. No
século XIX, a região experimentou uma fase de desenvolvimento considerável, devido ao
cultivo do café. Em 1896, a extensão da Estrada de Ferro Leopoldina até Guapimirim fez com
que a intensidade e a freqüência de deslocamentos de pessoas para esta região aumentassem, e
a construção de um terminal ferroviário em 1926 resultou no estabelecimento de um núcleo
populacional na região.

1
Fontes: http://www.guapimirim.com.br e http://www.cachoeirasonline.com.br, em 14/11/2002.

7
FIGURA 1. Área de estudo (modificado de LANDSAT TM5).

8
 Mata contínua Fragmento 4

Fragmento 5
FIGURA 2. Algumas áreas amostradas neste estudo (Fotos: Natalie Olifiers).

No final da década de 50 e início da década de 60, as rodovias BR-116 e RJ-122 foram

pavimentadas, facilitando o acesso à região. Com a modernização do sistema rodoviário e a
construção de novas vias de acesso, o processo de fragmentação na região se intensificou
(Fiszon et al 2002). A abertura de pequenas estradas entre os morros da paisagem foi muito
praticada, com o intuito de facilitar o deslocamento de pessoas e mercadorias, sendo
considerada uma das principais causas da fragmentação da paisagem na bacia do rio Macacu
(Fiszon et al 2002).
O histórico de ocupação da região resultou num desmatamento significativo e na
conseqüente fragmentação da paisagem, que têm continuado ainda hoje. A observação de
fotos aéreas das décadas de 60, 70 e 90 (Figuras 3, 4 e 5) apontam o processo gradual de
fragmentação na região, com a tendência de formação de pequenos fragmentos de vegetação
já alterada.
Apesar do desmatamento e fragmentação, os municípios de Guapimirim e Cachoeiras
de Macacu ainda apresentam um grande número de fragmentos de mata, possuindo
respectivamente 40,6% e 66% de seus territórios cobertos por vegetação Ombrófila Densa e
Secundária (Fundação CIDE 2000). O município de Guapimirim, particularmente, possui

9
quatro unidades de conservação em seu território, totalizando uma área correspondente a mais
de 45% de seu território destinadas à proteção.

Caracterização geral dos fragmentos

Os fragmentos selecionados para este estudo têm áreas que variam de 15 a 70 hectares
aproximadamente, e não são severamente isolados (Tabela 1, pág.17). A maioria deles é
rodeado por pastagem em uso ou abandonada (Figura 2). No entanto, os fragmentos 1, 2, 13,
9 e 17 apresentam entornos imediatos parcialmente compostos por uma vegetação secundária,
semelhante a uma capoeira.
Segundo a observação de fotos aéreas de épocas passadas, a maioria dos
remanescentes apresentava áreas florestadas maiores que as observadas atualmente, porque
eram conectados a outros fragmentos ou à mata contínua. Os fragmentos 2 e 17 foram os
únicos que no final da década de 60 já se apresentavam isolados, sendo que o fragmento 17
apresentava-se quase completamente desmatado nesta época (Figura 3). Em 1976, o
fragmento 6 também já se apresentava isolado e o fragmento 17 havia se regenerado,
apresentando uma forma similar à atual (Figura 4). Em 1996, todos os demais remanescentes
estudados já estavam isolados, tendo-se observado uma redução em suas áreas de mata e um
incremento no isolamento destes. A Figura 5 mostra o aspecto de um trecho da paisagem no
ano de 1996, evidenciando alguns dos fragmentos estudados.
Assim, a fragmentação na região ocorreu de forma gradual, com a eventual
recuperação de algumas áreas anteriormente desmatadas, como o fragmento 17. Ainda, a
grande maioria dos fragmentos estudados formou-se há 25 anos no máximo, originando-se a
partir da subdivisão de remanescentes maiores.
Verificou-se durante as coletas de pequenos mamíferos que alguns remanescentes
foram parcialmente afetados por queimadas da vegetação de entorno, como os fragmentos 5 e
18. Também se constatou indícios de extração seletiva de madeira, intrusão de gado e/ou de
caçadores em todos os fragmentos e na área de mata contínua. Portanto, além da redução do
habitat ocasionada pela fragmentação da paisagem, todas as áreas também apresentaram
perturbações diretas relacionadas à presença humana.

10
FIGURA 3. Foto aérea do ano de 1969 de um trecho da bacia do rio Macacu (USAF 1969). Os fragmentos 17,
18 e 19 estão evidenciados. Nesta época, o fragmento 17 estava quase completamente desmatado. Escala
1:60000.

11
FIGURA 4. Foto aérea do ano de 1976 de um trecho da bacia do rio Macacu (FUNDREM 1976). Os fragmentos
17, 18 e 19 estão identificados na foto. Escala 1:40000.

12
FIGURA 5. Foto aérea do ano 1996 de um trecho da bacia do rio Macacu (Fundação CIDE 1996). Os
fragmentos 17 e 19 estão identificados na foto. Escala 1:20000.

13
Metodologia de coleta

Os onze fragmentos selecionados e a área de mata contínua foram amostrados em duas

ocasiões. A primeira coleta foi realizada entre os meses de setembro e novembro (final da
estação seca) e a segunda entre março e maio (final da estação úmida), com exceção da área
de mata contínua, que foi amostrada pela segunda vez no final do mês de janeiro (Apêndice
1).
Foram estabelecidos quatro transectos dispostos radialmente em cada fragmento
(Figura 6). Cada transecto apresentava 20 estações de captura, sendo 15 no interior do
fragmento e cinco no seu entorno. O espaçamento entre as estações de captura foi de
aproximadamente de 20 metros dentro do fragmento e 10 metros no seu entorno. Na área de
mata contínua foram estabelecidos oito transectos: quatro localizavam-se a mais de 300
metros da borda da mata (Controle A) e os outros quatro partiam do entorno em direção ao
interior da mata (Controle B) No Controle B, cinco estações de captura localizavam-se no
entorno e 15 no interior da mata, seguindo o mesmo desenho amostral empregado nos
fragmentos. Neste caso, entretanto, os transectos não convergiam como mostrado na Figura 6.
Cada transecto do Controle A possuía apenas 15 estações de captura, uma vez que todos os
fragmentos e o Controle B apresentavam este número de estações de captura dentro da mata.

FIGURA 6. Esquema hipotético dos transectos em um fragmento. As linhas pretas representam os transectos. Os
pontos vermelhos representam as estações de captura no entorno e os azuis são as estações dentro do fragmento.
aprox.= aproximadamente.

14
 Em cada estação de captura foram colocadas uma armadilha Sherman (7,62cm x
9,53cm x 30,48cm) e uma Tomahawk (40,64cm x 12,70cm x 12,70cm), apropriadas para a
captura de animais vivos com até 3Kg. Em seis estações de cada transecto, uma destas duas
armadilhas era colocada acima do solo (de 1 a 2 metros de altura) para a captura de mamíferos
de hábitos predominantemente arborícolas. Três delas eram do tipo Sherman e três do tipo
Tomahawk. As armadilhas colocadas em árvores foram dispostas alternadamente nos pontos
de captura, de maneira que uma estação que possuía armadilha Sherman acima do solo era
sempre intercalada por estações de captura que apresentavam Tomahawks acima do solo. As
armadilhas em árvores eram colocadas em pontos onde havia conexão entre as copas das
árvores e, portanto, não necessariamente eram dispostas em estações de captura consecutivas.
Cada coleta teve duração de cinco noites consecutivas e a isca utilizada era uma
mistura composta de toucinho, aveia, banana e pasta de amendoim.
Os indivíduos capturados foram levados para o Laboratório de Vertebrados (UFRJ) e
identificados por características morfológicas e/ou por cariotipagem. Todos os animais estão
sendo depositados no Museu Nacional (RJ) e no Museu de Zoologia da Universidade de São
Paulo (MZUSP).

Análise dos dados

Descritores geográficos: área, forma, grau de isolamento e distância entre as áreas

amostradas

Os tamanhos dos fragmentos foram obtidos pelo cálculo de suas áreas projetadas e
suas formas foram quantificadas pela razão entre os seus perímetros reais (p) e os perímetros
que apresentariam se fossem perfeitamente circulares (mantendo a mesma área total):

p
E=
2 aπ

E = índice de forma (Patton 1975)

p = perímetro
a = área

15
 O valor mínimo do índice E é 1, e ocorre quando o fragmento apresenta uma forma
perfeitamente circular; quanto maior o valor do índice, mais recortada é a forma do
fragmento. Para os controles, foram estabelecidos valores de forma arbitrários menores que os
apresentados por todos os fragmentos amostrados, uma vez que se supõe que o efeito de borda
seja menor nestas áreas. Tal efeito deve ser ainda menor no controle A, por localizar-se longe
da borda da mata. Assim, estabeleceu-se o valor 0.9 para o índice de forma do controle A
(embora o valor mínimo fornecido pela fórmula apresentada acima seja 1) e o valor 1 para o
controle B (Tabela 1).
O tamanho da mata contínua onde os controles localizavam-se foi arbitrariamente
estabelecido como sendo o tamanho total do Parque Nacional da Serra dos Órgãos (Tabela
1)2. Este valor foi escolhido com o intuito de salientar o fato dos controles estarem localizados
em uma mata contínua, que possui área total muito superior a dos fragmentos amostrados. O
grau de isolamento, por sua vez, foi obtido pela menor distância entre cada fragmento
amostrado e a área de mata mais próxima (outro remanescente ou mata contínua) com
tamanho aproximadamente igual ou superior ao do fragmento estudado. Para os controles, o
isolamento foi considerado nulo, já que localizam-se em mata contínua.
Uma medida adicional foi obtida pela menor distância entre as áreas amostradas neste
trabalho (Apêndice 4). A intenção de tal medida foi verificar se áreas mais próximas
apresentavam composição de espécies mais parecidas, o que poderia ser um indício de que
processos de dispersão seguidos de colonização estariam influenciando a estrutura das
comunidades estudadas.
As medidas de área, perímetro e distâncias foram obtidas utilizando-se o programa
Excluído: 1999
ArcView 3.1 (ESRI 1999) e imagens de satélites (LANDSAT TM 5), adquiridas do Instituto
de Pesquisas Espaciais (INPE).

2
Embora a área efetiva amostrada nos controles A e B seja muito inferior ao valor estabelecido neste trabalho, a maioria das análises
envolvendo medidas de área e forma foi feita utilizando correlação por postos (não-paramétrica). Assim, a escolha de tais valores arbitrários
tanto para a área como também para a forma dos controles não prejudica as análises.

16
 TABELA 1. Tamanho, forma e grau de isolamento das áreas amostradas.

Áreas Tamanho (ha) Forma ISOLAMENTO (M)

Frag.1 49,6 1,40 360

Frag.2 27,4 1,29 40
Frag.4 33,0 1,23 210
Frag.5 27,8 1,44 610
Frag.6 15,5 1,22 170
Frag.9 36,7 1,54 160
Frag.13 41,2 1,32 120
Frag.16 70,3 1,68 250
Frag.17 17,7 1,41 90
Frag.18 10,3 1,14 140
Frag.19 22,4 1,37 70
Controle A 11460 0.9 0
Controle B 11460 1 0

Descritores do habitat

Um total de nove descritores que caracterizam diferentes estratos da floresta e

descrevem a estrutura do habitat dos pequenos mamíferos nas áreas amostradas foram
analisados neste estudo (Tabela 2).
A maioria dos descritores foi avaliado pela sua presença ou ausência nas estações de
captura. Somente os descritores “sub-bosque, cobertura vegetal e árvores predominantes”
foram representados por três categorias. A quantificação dos descritores foi realizada dentro
de uma circunferência imaginária de 3 metros de raio, a partir do centro de cada estação de
captura. As medidas foram obtidas durante a segunda coleta de pequenos mamíferos.
As embaúbas e cipós são plantas de crescimento rápido, características de clareiras e
bordas de mata onde a incidência de luz é maior. Por este motivo, sua freqüência de
ocorrência nos fragmentos pode fornecer uma idéia de seus estados de conservação.
Fragmentos com alta ocorrência destas plantas provavelmente apresentam uma vegetação
significativamente alterada pelo efeito de borda ou por um número elevado de clareiras.

17
Adicionalmente, algumas espécies de pequenos mamíferos alimentam-se ocasionalmente de
frutos de cecropiáceas (Grelle & Garcia 1999) ou locomovem-se e constróem ninhos
utilizando cipós (Emmons & Feer 1997).

TABELA 2. Descritores de habitat avaliados neste estudo.

Descritores do Caracterização geral Categorias

Habitat
Água Corpos d’água permanentes (rios ou alagados) nas Presença (1)
estações de captura Ausência (0)

Árvores predominantes a Categoria de árvores com maior ocorrência na estação Pequeno porte (1)
de captura Médio porte (2)
Grande Porte (3)
Indivíduos da Família Cecropiaceae nas estações de Presença (1)
Embaúbas
captura Ausência (0)
Cipós com perímetro superior a aproximadamente Presença (1)
Cipós
5 cm nas estações de captura Ausência (0)
Aberta (1)
Cobertura vegetal b Grau de abertura do dossel em cada estação de captura Semi-aberta (2)
Fechada (3)
Gramíneas nas estações de captura Presença (1)
Gramíneas Ausência (0)
Indivíduos de Astrocaryum aculeatissimum nas estações Presença (1)
Irizeiros
de captura Ausência (0)

Sub-bosque c Grau de abertura do sub-bosque em cada estação de Aberto (1)

captura Semi-aberto (2)
Fechado (3)
Troncos caídos com perímetro igual ou maior que Presença (1)
Troncos caídos
aproximadamente 5cm nas estações de captura Ausência (0)
a, b, c
A distinção entre as três categorias foi visual.
a
Árvores de pequeno porte com perímetro até 30 cm aproximadamente; árvores de médio porte com perímetro entre 30 e 70 cm
aproximadamente e, árvores de grande porte com perímetros superiores a 70 cm aproximadamente.
b
Cobertura vegetal aberta corresponde a ausência de dossel na estação de captura; cobertura vegetal fechada corresponde a um
dossel com entrada de luz extremamente reduzida por uma densa copa de árvores e cobertura vegetal semi-aberta equivale a ampla
gama de condições intermediárias entre esses dois extremos.
c
Sub-bosque aberto corresponde à ausência de vegetação de sub-bosque na estação de captura; sub-bosque fechado representa uma
presença excessiva de vegetação de sub-bosque na estação de captura e a condição semi-aberta corresponde a ampla gama de
condições intermediárias de sub-bosque.

A ocorrência de irizeiros (Astrocaryum aculeatissimum, Figura 7) foi quantificada

pelo fato de apresentar visivelmente uma alta abundância na maioria das áreas amostradas e
por produzir frutos que parecem ser consumidos por roedores (N. Olifiers, obs. pes.). A
disponibilidade de corpos d’água, por sua vez, implica em uma maior heterogeneidade
ambiental, proporcionando o aparecimento de um conjunto característico de condições
microclimáticas e espécies vegetais e animais associadas e podendo assim, influenciar as
comunidades de pequenos mamíferos. O roedor Nectomys squamipes, por exemplo, está
diretamente associado à presença de água no ambiente (Davis 1947; Ernest & Mares 1986) e a
ocorrência do marsupial Philander frenatus também é freqüentemente relacionada à presença

18
de cursos d’água (Davis 1947; Fonseca & Kierulff 1989; Emmons & Feer 1997). Os demais
descritores caracterizam a estrutura da vegetação e podem, portanto, influenciar as
comunidades de pequenos mamíferos (ex. August 1983; Stallings 1988; Gentile & Fernandez
1999).

Natalie Olifiers
FIGURA 7. Sub-bosque do fragmento 5, mostrando indivíduos de Astrocharium aculeatissimum (palmeiras).

Cada um dos fragmentos e controles foi caracterizado por um único valor de cada
descritor do habitat (ver Tabela 7, pág.34 ). Para isso, cada descritor foi quantificado pela sua
freqüência de ocorrência em cada área amostrada (razão entre o número total de presenças do
descritor nas estações de captura e o número total de medidas obtidas deste descritor em cada
área). Como os descritores “sub-bosque, cobertura vegetal e árvores predominantes” foram
representados por três categorias, cada estação de captura foi caracterizada por um desses três
estados e em seguida foi calculada a média desses valores obtidos para cada área. O descritor
sub-bosque, por exemplo, foi quantificado em cada área a) atribuindo-se o valor 1 para o
estado de sub-bosque aberto, 2 para semi-aberto e 3 para fechado, b) somando todos estes
valores e c) dividindo pelo número total de medidas obtidas do descritor na área. Dessa
maneira, os valores desses descritores variaram de 1 a 3, sendo maiores quando o sub-bosque
total das áreas é mais fechado e menor se for relativamente mais aberto.
A partir dos valores adquiridos de cada um dos nove descritores em cada área, foi
realizada uma Análise de Componentes Principais (ACP) baseada em matriz de correlação.
Somente os componentes principais (eixos fatoriais) que apresentaram autovalores maiores
que 1 foram considerados, segundo o critério de Kaiser-Guttmann (1960, apud Legendre &
Legendre, 1998). Todas as análises subseqüentes envolvendo descritores de habitat foram
efetuadas utilizando os valores dos componentes principais (factor scores), que são os valores
das coordenadas das amostras no novo sistema de eixos gerado pela ACP. Assim, a ACP foi

19
utilizada neste trabalho com o objetivo de reduzir o número de variáveis de habitat a serem
analisadas.
As medidas relacionadas à estrutura do habitat dos pequenos mamíferos foram obtidas
de maneira simples e têm como finalidade caracterizar de forma geral o ambiente e a estrutura
da vegetação dos fragmentos e controles, investigando se as comunidades de pequenos
mamíferos respondem às possíveis diferenças no habitat das áreas estudadas.

Riqueza e abundância de espécies

Foram analisadas as relações entre os descritores geográficos (tamanho, forma, grau

de isolamento das áreas) e os valores dos componentes da ACP dos descritores de habitat
(factor scores) com a) a riqueza total de pequenos mamíferos, b) a riqueza de espécies
predominantemente arborícolas1 e c) riqueza de espécies predominantemente terrestres3 (ver
Apêndice 2). Também foi investigada a relação entre tais descritores e a abundância das
espécies com maior ocorrência e capturas nas áreas (Akodon cursor, Didelphis aurita,
Philander frenatus, Micoureus travassossi, Metachirus nudicaudatus e Marmosops incanus).
Para todas estas análises, foi utilizada correlação simples de Spearman, uma vez que a maioria
das variáveis não permitia a utilização de testes paramétricos.

Composição de espécies

A influência das medidas geográficas (forma, tamanho, grau de isolamento, além da

distância entre as áreas amostradas) e de habitat (factor scores da ACP) na composição de
espécies dos fragmentos e controles foi investigada através de uma regressão múltipla de
matrizes de dissimilaridade (Legendre et al 1994; Legendre & Legendre 1998). Esta análise é
uma extensão do teste de Mantel (Mantel 1967) e possui os mesmos princípios e objetivos de
uma regressão múltipla convencional, mas utiliza matrizes de dissimilaridade entre as áreas.
Para a obtenção das matrizes, primeiramente foi necessário calcular índices de
similaridade entre todos os pares possíveis de áreas e em relação a cada uma das variáveis
analisadas. Assim, para cada descritor geográfico e cada componente da ACP (factor scores),
bem como para a composição de espécies, obteve-se uma matriz que representa as

3
As espécies definidas como “predominantemente arborícolas” e “predominantemente terrestres” são, respectivamente, aquelas
capturadas com maior frequência acima do solo e no solo (Apêndice 2).

20
similaridades entre todas as áreas em relação àquela variável. Em seguida, as similaridades
foram transformadas em dissimilaridades pela fórmula D=1-S, sendo S o valor de índice de
similaridade e D a medida de dissimilaridade entre as áreas. Como as distâncias reais entre as
áreas amostradas já caracterizam uma medida de “dissimilaridade” entre elas (porque os
valores aumentam quanto mais distantes as áreas são entre si), a matriz desta variável foi
utilizada na regressão múltipla sem nenhuma modificação4.
O índice de similaridade parcial de Gower5 (Gower 1971 apud Legendre & Legendre
1998, pág. 258) foi calculado para quantificar a similaridade entre cada par de áreas
amostradas, em relação às medidas de habitat (componentes da ACP) e às medidas de
tamanho, forma e grau de isolamento das áreas amostradas.
Os valores do índice variam de 0 a 1 e sua fórmula é descrita como:

s12j = 1 - [ I y1j – y2j I ] / Rj

s12j = similaridade entre a área 1 e a 2, em relação ao descritor j;

I y1j – y2j I = módulo da diferença entre os valores do descritor j nas áreas 1 e 2;
Rj = maior diferença do descritor j entre duas áreas, considerando todas as áreas amostradas
no estudo (fragmentos e controles).

Em relação à composição de espécies, a similaridade entre as áreas foi calculada pelo

índice de Jaccard (Jaccard 1908 apud Southwood & Henderson 2000), que é um índice
binário. A fórmula do índice de Jaccard (Magurran 1988) é descrita como:

J= j / (A+B-j)
onde,
j = número de espécies comuns entre as áreas 1 e 2;
A = número de espécies na área 1;
B = número de espécies na área 2.

4
A transformação dos valores de similaridade em dissimilaridade não é estritamente necessária para a análise de regressão múltipla de
matrizes. Entretanto, como a matriz de distância entre as áreas amostradas pode ser considerada uma matriz de dissimilaridade e não poderia
ser transformada em similaridade, optou-se por transformar todas as matrizes de similaridade das demais variáveis em dissimilaridade.
Dessa maneira, interpretação dos sinais dos coeficientes de regressão parcial é direta. Se matrizes com significados opostos (similaridade e
dissimilaridade) fossem analisadas na regressão múltipla, sinais negativos de correlação entre elas denotariam relações positivas, gerando
confusão.
5
A fórmula apresentada nesta dissertação compreende somente a similaridade parcial do índice de Gower. A fórmula completa
consiste numa média das similaridades parciais dos n descritores que se deseja analisar. Para maiores detalhes, consultar Legendre &
Legendre (1998).

21
 Uma vez obtidas as matrizes de composição de espécies, dos descritores geográficos e
dos valores dos componentes principais da ACP (factor scores), foi realizada a regressão
múltipla no programa Permute! (Legendre et al 1994; Casgrain 2001), desenvolvido para
computadores Macintosh.
Para o cálculo do coeficiente de determinação múltipla (R2), utilizou-se o
procedimento de seleção “de trás para frente” (em inglês, forward selection), com
probabilidade de entrada das variáveis no modelo p=0,10 e, em seguida, as variáveis incluídas
no modelo pelo procedimento anterior foram submetidas a uma retroeliminação (backward
elimination), com probabilidade de eliminação p=0,05. A significância de R2 foi obtida
permutando-se aleatoriamente 999 vezes os valores da matriz que representa a variável
dependente (composição de espécies) e recalculando-se a cada permutação, o coeficiente de
determinação múltipla daquela aleatorização. Subseqüentemente, o valor real do R2 da
regressão múltipla foi comparado ao da distribuição dos valores gerados aleatoriamente, como
descrito em Legendre e colaboradores (1994), obtendo-se assim, o valor de significância do
R2.
Um aspecto importante sobre correlações envolvendo especificamente matrizes
geradas a partir de índices de dissimilaridade ou similaridade diz respeito ao fato delas
descreverem somente se dois descritores variam ou não juntos, não informando a natureza
desta relação (se é positiva ou negativa). Uma correlação positiva e significativa entre duas
matrizes de similaridade significa que os descritores representados pelas matrizes variam
juntos, positivamente ou negativamente. Por outro lado, uma correlação negativa entre as
matrizes aparentemente significa que a variação em um dos descritores não é acompanhada
pela variação do outro descritor e, portanto, ambos não possuem relação. Portanto, uma
correlação negativa simples entre duas variáveis quaisquer não tem o mesmo significado
estatístico do que uma correlação negativa de matrizes de índices de similaridade (ou
dissimilaridade) entre as mesmas duas variáveis. Por exemplo, se existe uma correlação
negativa simples entre duas variáveis, a correlação entre matrizes de similaridade (ou
dissimilaridade) dessas mesmas duas variáveis seria positiva, indicando que elas estão
relacionadas de alguma maneira. A natureza desta relação, entretanto, só seria descoberta pela
correlação simples. Quando se deseja verificar a influência de diversas variáveis sobre a
composição de espécies - como no caso deste estudo - não é possível a realização de uma
correlação simples entre estas variáveis, porque a composição de espécies não pode ser
expressa quantitativamente, como a riqueza ou abundância de espécies. Dessa maneira, a

22
correlação ou regressão de matrizes pode ser realizada, utilizando índices de similaridade ou
dissimilaridades.
O programa Permute! foi criado para análises de matrizes de naturezas diversas e não
especificamente para matrizes de índices de dissimilaridade ou similaridade.
Conseqüentemente, possíveis correlações negativas entre as matrizes de dissimilaridade
seriam incorporadas no modelo de regressão e contribuiriam para o cálculo do coeficiente de
regressão múltipla, embora tais correlações implicassem, na verdade, que os descritores não
tem relação alguma. Devido a este fato, quando foi observada uma correlação negativa entre
matrizes de dissimilaridade representando a variável dependente (composição de espécies) e
uma variável independente, esta última foi excluída da regressão múltipla (ver Apêndice 8).
Com a matriz de similaridade na composição de espécies (Apêndice 3) e distância
entre as áreas amostradas (Apêndice 4) foram realizadas análises de agrupamento, utilizando
como medida de distância o Método de Ward (Legendre & Legendre 1998). Os dendrogramas
obtidos por análises de agrupamento são bastante ilustrativos e facilitam a visualização de
possíveis padrões.
Como os controles localizam-se em uma área de mata contínua que apresenta tamanho
muito superior ao dos fragmentos, grau de isolamento zero e efeito de borda provavelmente
muito pequeno quando comparado aos fragmentos as análises poderiam ser muito
influenciadas somente por eles e não refletirem padrões apresentados pela maioria das áreas
amostradas (os fragmentos). Assim, todos os cálculos envolvendo os descritores geográficos
foram refeitos considerando somente os fragmentos, e os resultados foram comparados
àqueles obtidos quando os controles eram considerados nas análises.
A abundância, riqueza e composição de espécies compreendem a soma dos dados
obtidos nas duas coletas realizadas em cada área, não considerando os indivíduos capturados
no entorno dos fragmentos e do controle B.

RESULTADOS

Riqueza e abundância de espécies

Foram capturadas um total de 21 espécies, sendo 14 roedores e sete marsupiais, com

um esforço de captura (número total de armadilhas multiplicado pelo número de noites que
permaneceram no campo) total de 20400 armadilhas-noite. Embora a riqueza de roedores
tenha sido maior, os marsupiais foram mais abundantes, representando 56% das capturas

23
totais (Figura 8). A abundância de marsupiais foi maior no interior das áreas amostradas
(62%), enquanto a de roedores foi maior no entorno (86%).

a) Total b) Interior

Demais Demais
N. squamipes Demais
Demais roedores marsupiais
roedores
marsupiais 9% 4% M. incanus 1%
8%
1% 5%
A. cursor
M. incanus A.cursor
M. 30%
5% 31%
travassossi
M. 9%
travassossi
8% M.
nudicaudatus
M. 6%
nudicaudatus
6% P. frenatus
P. frenatus 8%
9% D. aurita D. aurita
27% 33%

c) Entorno

N. squamipes
17%

Demais
roedores
5% A. cursor
D. aurita 49%
8%

P. frenatus
6%
R. rattus
5% Oxymicterus
sp.
10%

FIGURA 8. Porcentagem de indivíduos de cada espécie capturada nas áreas amostradas, (a) considerando as
capturas do interior e entorno das áreas (total); (b) considerando somente os indivíduos capturados no interior e
(c) somente os indivíduos capturados no entorno das áreas amostradas. O preenchimento com traços representa
as espécies de marsupiais, as demais espécies são roedores. O nome completo das espécies é mostrado nas
Tabelas 3 e 4.

A Tabela 3 lista as espécies capturadas e suas respectivas abundâncias no interior dos

controles e fragmentos, bem como o sucesso de captura em cada área (razão entre o número
de indivíduos capturados e o esforço de captura empregado). Dentre os roedores, sete espécies
ocorreram no entorno das áreas, sendo que duas delas - Rattus rattus (rato doméstico) e
Euryzygomatomys spinosus - foram capturadas unicamente no entorno. Dentre os marsupiais,

24
somente Philander frenatus (cuíca-cinza-de-quatro-olhos) e Didelphis aurita (gambá)
ocorreram também no entorno (Tabela 4).
A abundância das espécies variou muito entre as áreas, mas o roedor Akodon cursor e
o marsupial Didelphis aurita apresentaram o maior número de capturas em 72% dos
fragmentos amostrados, sendo as espécies mais abundantes deste estudo (Figuras 8a e 9). A
riqueza variou de cinco a 11 espécies e foi maior na mata contínua (controles A e B) e no
fragmento 13, e menor nos fragmentos 1, 2 e 19 (Figura 10).

Philander frenatus Metachirus nudicaudatus

Akodon cursor Didelphis aurita

FIGURA 9. Algumas das espécies mais abundantes nas florestas da bacia do rio Macacu. (Fotos: Vitor
Rademaker).

A influência dos descritores geográficos na riqueza e abundância de espécies

A riqueza de pequenos mamíferos aumenta com o tamanho das áreas amostradas

(Tabela 5a; Figura 11). Entretanto, se as duas áreas na mata contínua (controles A e B) não
forem consideradas na análise, esta relação desaparece (Tabela 5b; Figura 11). Não foi
encontrada nenhuma correlação entre o número de espécies e a forma ou isolamento das áreas
estudadas (Tabela 5).

25
 TABELA 3. Espécies de pequenos mamíferos capturados no interior das áreas amostradas e suas respectivas abundâncias. A abundância total corresponde ao número total de
indivíduos capturados em cada área. As espécies em negrito são marsupiais.
Espécies Frag.1 Frag.2 Frag.4 Frag.5 Frag.6 Frag.9 Frag.13 Frag.16 Frag.17 Frag.18 Frag.19 Controle A Controle B
Caluromys philander 1 1 1
Didelphis aurita 5 12 22 19 9 10 33 3 18 18 23 24 28
Marmosops incanus 3 2 4 1 10 8 4 2
Metachirus nudicaudatus 1 6 10 1 4 6 3 2 3 5 1 2
Micoureus travassossi 2 13 9 3 2 8 2 6 9 5 1
Monodelphis sp. 1 1
Philander frenatus 7 2 22 6 7 2 11 1
Akodon cursor 9 23 2 16 1 22 3 41 26 11 28 17 4
Nectomys squamipes 1 1 1 4 4
Oecomys gr. concolor 1 1 1 2 1 2 1
Oligoryzomys nigripes 2 1
Oryzomys gr. subflavus 2 1
Oryzomys russatus 13 5
Oxymicterus sp. 3 1
Phyllomys brasiliensis 1 1
Phyllomys nigrispinus 1 2
Rhipidomys spn. 1 1
Sciurus aestuans 1
Trinomys sp. 1
Abundância total 19 45 61 48 40 52 68 55 74 43 62 68 50
Sucesso de captura (%) 1,6 3,8 5,1 4,0 3,3 4,3 5,7 4,6 6,2 3,6 5,2 4,2 5,7

26
 TABELA 4. Espécies capturadas no entorno dos fragmentos e no controle B, mostrando suas respectivas abundâncias. As espécies em negrito são marsupiais.
Espécies Frag.1 Frag.2 Frag.4 Frag.5 Frag.6 Frag.9 Frag.13 Frag.16 Frag.17 Frag.18 Frag.19 Controle B

Didelphis aurita 1 1 1 1 1 3
Philander frenatus 3 2 1
Akodon cursor 4 6 4 1 9 10 1 3 7 3
Euryzygomatomys spinosus 1
Nectomys squamipes 2 1 9 3 2
Oecomys gr. concolor 2
Oligoryzomys nigripes 1 1
Oxymicterus sp. 1 4 5
Rattus rattus 2 1 1 1
Abundância total 6 9 5 2 2 2 28 15 4 4 14 8
Sucesso de captura (%) 1,5 2,25 1,25 0,5 0,5 0,5 7 3,75 1 1 3,5 2

27
 16 80
74

68 68
14
62 61
12 55
60
11
52
10 50
10
Área e Riqueza

48
10

Abundância
45
43 9 9
40 8 8
8 40

6 6 6
6
5 5
5
19
4 20 Riqueza
Abundância

2 Log2 área

0 0
Controle A
Frag. 18

Frag. 6

Frag. 17
Frag. 19

Frag. 5

Frag. 4

Frag. 9
Frag. 13

Frag. 16

Controle B
Frag. 1
Frag 2

FIGURA 10. Riqueza e abundância total de espécies dos fragmentos e controles. As áreas estudadas são dispostas em
ordem crescente de tamanho, da esquerda para a direita.

28
TABELA 5. Correlações de Spearman entre riqueza de espécies e tamanho, forma e isolamento (a) dos
fragmentos e controles (N=13) e (b) somente dos fragmentos (N=11). Os valores de p são mostrados entre
parênteses. As correlações significativas estão em negrito (p<0,05). Arborícolas = espécies predominantemente
arborícolas; Terrestres = espécies predominantemente terrestres.

a) Fragmentos e controles Total Arborícolas Terrestres

Tamanho x riqueza 0,566 (0,044) 0,222 (0,466) 0,696 (0,008)

Forma x riqueza -0,215(0,481) -0,151(0,623) -0,090(0,770)
Isolamento x riqueza -0,342(0,252) -0,296(0,327) -0,288(0,339)

b) Fragmentos Total Arborícolas Terrestres

Tamanho x riqueza 0,293 (0,382) -0,067 (0,844) 0,542 (0,085)

Forma x riqueza 0,288(0,390) 0,135(0,693) 0,452(0,163)
Isolamento x riqueza 0,074 (0,828) -0,034(0,922) 0,127(0,710)

12

10

8
Riqueza

0
0 2 4 6 8 10 12 14 16
log2 área (ha)

FIGURA 11. Riqueza de espécies por tamanho das áreas amostradas. Os controles A e B estão representados por
pontos abertos.

29
 Com relação às abundâncias de espécies, Didelphis aurita mostrou-se negativamente
correlacionado com o grau de isolamento das áreas (Tabela 6a; Figura 12). A abundância de
Micoureus travassossi diminui em áreas maiores (Tabela 6a; Figuras 13). Entretanto, quando
os controles são excluídos da análise, nenhuma correlação significativa é encontrada para
estas espécies (Tabela 6b). A abundância do roedor Akodon cursor, por sua vez, tende a ser
maior em áreas com bordas mais recortadas (Tabela 6; Figura 14).

TABELA 6. Correlação de Spearman entre a abundância das espécies com maiores ocorrências e capturas no
estudo e o tamanho, forma e isolamento (a) de todas as áreas amostradas (N=13) e (b) somente dos fragmentos
(N=11). Os valores em negrito correspondem às correlações significativas (p<0,05); entre parênteses estão os
valores de p.

a) Fragmentos e controles Tamanho Forma Isolamento

A. cursor 0,000 (1,000) 0,555 (0,049) -0,171 (0,577)

D. aurita 0,212 (0,487) -0,514 (0,072) -0,570 (0,042)
M. incanus 0,318 (0,290) -0,187 (0,541) -0,236 (0,438)
M. nudicaudatus -0,254 (0,402) -0,117 (0,705) -0,049 (0,875)
M. travassossi -0,617 (0,025) -0,094 (0,760) 0,320 (0,286)
P. frenatus -0,343 (0,251) 0,340 (0,256) 0,335 (0,263)

b) Fragmentos Tamanho Forma Isolamento

A. cursor 0,109 (0,750) 0,627(0,039) -0,309 (0,335)
D. aurita -0,237 (0,483) -0,296 (0,377) -0,374 (0,258)
M. incanus 0,238 (0,480) -0,057 (0,867) -0,095 (0,780)
M. nudicaudatus -0,400 (0,223) -0,394(0,231) -0,325 (0,330)
M. travassossi -0,069 (0,841) -0,405(0,217) 0,018 (0,957)
P. frenatus -0,097 (0,777) 0,018(0,957) 0,046 (0,893)

30
 D. aurita

35

30

25
Abundância

20

15

10

0
0 200 400 600 800

Grau de isolamento (m)

FIGURA 12. Abundância de Didelphis aurita em função do grau de isolamento das áreas amostradas. Os pontos
sem preenchimento representam os controles A e B.

M. travassossi

14

12

10
Abundância

0
0 2 4 6 8 10 12 14 16

Log2 área

FIGURA 13. Abundância de Micoureus travassossi em função do log2 do tamanho das áreas amostradas. Os
pontos sem preenchimento representam os controles A e B.

31
 A. cursor

50

40
Abundância

30

20

10

0
0.9 1.1 1.3 1.5 1.7

Forma

FIGURA 14. Abundância de Akodon cursor em função da forma das áreas estudadas. Os pontos sem
preenchimento representam os controles A e B.

A influência dos descritores de habitat na riqueza e abundância de espécies

Os valores dos descritores de habitat obtidos para cada fragmento e controles são
mostrados na Tabela 7. As coordenadas dos descritores de habitat no novo sistema de eixos da
ACP (factor loadings) estão listadas na Tabela 86. Estes valores de coordenadas podem ser
interpretados como coeficientes de correlação entre as variáveis (descritores de habitat) e os
eixos dos componentes principais da ACP.
Os descritores “cobertura vegetal”, “irizeiros”, “embaúbas” e “gramíneas”
correlacionam-se positivamente com o eixo do primeiro componente principal, e o descritor
“árvores predominantes” correlaciona-se negativamente com tal eixo. Por sua vez, o descritor
“troncos caídos” varia negativamente com o eixo do segundo componente principal. Nenhum
dos descritores de habitat apresentou correlação alta (maior ou igual a 0,70) com o eixo do
terceiro componente principal e, por último, o descritor “cipós” varia negativamente com o
eixo do quarto componente principal.

6
Os valores dos componentes principais (factor scores) estão listados no Apêndice 5.

32
 A riqueza de espécies predominantemente terrestres varia negativamente com o
segundo componente, sendo maior em áreas que apresentam principalmente maior
disponibilidade de troncos caídos (Tabelas 8 e 9).

TABELA 7. Freqüência de ocorrência dos descritores de habitat nos fragmentos e controles. Os maiores valores
de cada descritor estão ressaltados em negrito.
Descritores
de Habitat → Água AP Embaúbas Cipós CV Gramíneas Irizeiros SB Troncos
Áreas ↓

Frag.1 0,000 2,218 0,091 0,818 2,127 0,000 0,273 1,836 0,509

Frag.2 0,000 2,000 0,017 0,600 2,083 0,000 0,233 1,915 0,533

Frag.4 0,000 2,271 0,050 0,983 2,083 0,000 0,417 2,200 0,617

Frag.5 0,000 1,793 0,083 0,867 2,700 0,133 0,717 1,733 0,717

Frag.6 0,033 2,271 0,083 0,933 1,847 0,000 0,433 2,200 0,183

Frag.9 0,033 1,782 0,283 0,783 2,550 0,183 0,667 2,517 0,583

Frag.13 0,000 2,100 0,017 0,933 2,233 0,000 0,083 1,967 0,800

Frag.16 0,121 2,000 0,103 0,759 2,414 0,138 0,276 2,069 0,759

Frag.17 0,000 1,933 0,067 0,983 2,617 0,050 0,617 1,983 0,600

Frag.18 0,033 1,695 0,133 0,850 2,633 0,100 0,683 2,186 0,733

Frag.19 0,017 1,967 0,067 0,867 2,650 0,183 0,883 2,145 0,783

Controle A 0,217 2,255 0,067 0,833 2,600 0,000 0,433 1,967 0,767

Controle B 0,200 2,259 0,000 0,900 2,288 0,000 0,650 2,122 0,817
NOTA: Valores maiores de árvores predominantes (AP) indicam uma maior freqüência de árvores de médio a grande porte nas áreas; valores
maiores de sub-bosque (SB) e cobertura vegetal (CV) indicam maiores freqüências da condição semi-aberta a fechada destas variáveis nas
áreas amostradas. Troncos = troncos caídos.

33
TABELA 8. Correlação entre os nove descritores de habitat analisados e os eixos dos componentes principais
(factor loadings). Correlações iguais ou maiores que 0,70 são mostradas em negrito. % Tot Expl. = porcentagem
total da variância explicada pelo componente.

Descritores Componente 1 Componente 2 Componente 3 Componente 4

Troncos 0,36 -0,82 0,03 0,09

Cipós -0,11 -0,09 -0,64 -0,70
Írizeiros 0,73 -0,11 -0,37 -0,27
Gramíneas 0,92 0,08 0,08 0,02
Embaúbas 0,69 0,54 -0,10 0,26
Água -0,08 -0,56 -0,47 0,62
Cobertura vegetal 0,83 -0,49 0,04 -0,10
Sub-bosque 0,38 0,51 -0,61 0,30
Árvores predominantes -0,85 -0,09 -0,41 0,12
% Tot. Expl. 39,6 20,2 14,9 12,6

TABELA 9. Correlação de Spearman entre a riqueza de espécies e os valores dos componentes da ACP (factor
scores), obtidos a partir dos descritores de habitat (N=13). Valores de p são mostrados entre parênteses. Os
coeficientes em negrito são significativos (p<0,05). Arborícolas = espécies predominantemente arborícolas;
Terrestres = espécies predominantemente terrestres.
Riqueza Componente 1 Componente 2 Componente 3 Componente 4
Total 0,017 (0,957) -0,538 (0,058) -0,427 (0,146) 0,206 (0,499)
Arborícolas 0,366 (0,218) -0,159 (0,603) -0,502 (0,080) 0,375 (0,207)
Terrestres -0,132 (0,667) -0,601 (0,030) -0,278 (0,357) 0,096 (0,756)

A abundância de Akodon cursor aumenta com o primeiro componente (componente 1)

e, portanto, tende a ser maior em áreas com maior presença de irizeiros, gramíneas e que
apresentam cobertura vegetal mais fechada e predominância de árvores de pequeno porte. A
abundância de Micoureus travassossi diminui com o componente 4, sendo menor em áreas
onde a presença de cipós também é menor. Didelphis aurita, por sua vez, tende a apresentar
menores abundâncias em áreas principalmente com menor disponibilidade de troncos caídos
(componente 2, Tabela 8; Tabela 10).

34
TABELA 10. Correlação de Spearman entre a abundância das espécies com maiores ocorrências e capturas nas
áreas estudadas e os valores dos componentes principais (factor scores). Os valores de p são mostrados entre
parênteses. Os valores em negrito são significativos (p<0,05).
Espécies Componente 1 Componente 2 Componente 3 Componente 4
A. cursor 0,577 (0,039) -0,192 (0,529) 0,291 (0,334) 0,181 (0,553)
D. aurita 0,028 (0,929) -0,713 (0,006) -0,250 (0,409) -0,292 (0,334)
M. incanus -0,499 (0,083) -0,289 (0,338) 0,043 (0,890) -0,351 (0,239)
M. nudicaudatus 0,028 (0,928) 0,472 (0,104) -0,153 (0,619) 0,128 (0,678)
M. travassossi 0,219 (0,473) 0,069 (0,822) 0,097 (0,753) -0,745 (0,003)
P. frenatus -0,145 (0,638) 0,349 (0,243) -0,232 (0,445) -0,507 (0,077)

Composição de espécies

A Figura 15 é um dendrograma gerado a partir da matriz de similaridade na

composição de espécies das áreas estudadas, não considerando as ocorrências no entorno. Os
pares de fragmentos 5 e 2, e 6 e 19 apresentaram 83,34% de similaridade na composição de
espécies cada um (Apêndice 3). Em contraste, o fragmento 9 e o controle A formam o par
com menor similaridade em espécies (J=0,1875 ou 18,75%). A Figura 16 ilustra o
dendrograma das distâncias entre as áreas amostradas (ver Apêndice 4).
A composição de espécies não foi significativamente influenciada por nenhum dos
conjuntos de características do habitat. Na análise de regressão múltipla em que os controles
foram considerados na análise, somente o tamanho e a distância entre as áreas amostradas
foram importantes para a composição de espécies das comunidades (Tabela 11a). Se os
controles forem excluídos, somente a distância entre os fragmentos influencia
significativamente a composição de espécies que estes apresentam (Tabela 11b).

35
 Frag.1
Frag.2
Frag.5
Frag.6
Frag.19
Frag.9
Frag.18
Frag.4
Frag.13
Frag.16
Frag.17
Controle B
Controle A

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4

Distância de ligação

FIGURA 15. Similaridade na composição de espécies das áreas amostradas. Quanto menor a distância de
ligação, maior a similaridade na composição de espécies das áreas (ver Apêndice 3).

Frag.1
Frag.2
Frag.13
Frag.17
Frag.19
Frag.18
Frag.4
Frag.5
Controle B
Controle A
Frag.6
Frag.9
Frag.16

0 5 10 15 20 25 30 35 40
Distância de ligação

FIGURA 16. Distância entre as áreas amostradas. Quanto menor a distância de ligação, mais próximas são as
áreas amostradas (ver Apêndice 4).

36
TABELA 11. Regressão múltipla entre matrizes de dissimilaridade representando a composição de espécies
(variável dependente) e descritores geográficos e componentes da ACP (variáveis independentes) (a) dos
fragmentos e controles e (b) somente dos fragmentos. O valor do coeficiente de determinação múltipla (R2) é
mostrado em negrito. b = coeficiente de regressão parcial; p = probabilidade; Tamanho = tamanho das áreas
amostradas; Distância = distância entre as áreas amostradas.

a) Fragmentos e controles B p

Tamanho 0,515 0,001

Distância 0,232 0,032

R2 0,274 0,001

b) Fragmentos* b p

Distância 0,312 0,024

R2 0,097 0,035
*Na regressão envolvendo somente os fragmentos, a Análise de Componentes Principais (ACP) foi refeita utilizando somente os
dados dos fragmentos. Nesta análise, foram considerados três eixos de componentes principais, que apresentaram autovalores
superiores a 1. Os Apêndices 6 e 7 mostram, respectivamente, as correlações entre os descritores de habitat e os eixos dos
componentes principais (factor loadings) e os valores dos componentes principais no novo sistema de eixos (factor scores).

DISCUSSÃO

Riqueza e área

A relação espécie-área prediz uma diminuição na riqueza de espécies em fragmentos

ou ilhas menores. Neste estudo, esta relação não foi evidenciada para os fragmentos
estudados.
Em estudos de comunidades de mamíferos em ilhas ou fragmentos, a relação espécie-
área nem sempre têm sido encontrada (ex. Lomolino & Perault 2001; Kelt 2000) e em alguns
casos foi observada uma relação inversa entre área e número de espécies (Malcolm 1991;
1997). Em uma revisão de experimentos enfocando a fragmentação de habitats, Debinski e
Holt (2000) constataram que menos da metade dos trabalhos analisados apresentaram relação
positiva entre riqueza de espécies e área.
Lomolino e Weiser (2001) verificaram que entre ilhas ou fragmentos relativamente
pequenos, a riqueza de espécies pode variar independentemente do tamanho que apresentam.
As comunidades de pequenos fragmentos são mais suscetíveis à alterações resultantes de
eventos estocásticos (Soulé et al 1992) e à mudanças na estrutura do habitat, por exemplo.
Estes eventos podem ocasionar idiossincrasias nas riquezas de espécies, se sobrepondo assim,
a qualquer efeito determinístico que a área exerça sobre a riqueza de espécies (“Efeito de Ilhas

37
Pequenas”; Lomolino 2000). Portanto, uma relação positiva entre riqueza e tamanho dos
fragmentos estudados neste trabalho não é necessariamente esperada, já que todos apresentam
áreas menores que 100 hectares, o que pode ser considerado pequeno, considerando o grupo
estudado (roedores e marsupiais).
Oliveira (2001) não encontrou relação entre riqueza de pequenos mamíferos e a área
dos fragmentos de Mata Atlântica que estudou, atribuindo este resultado à pequena variação
nos tamanhos dos fragmentos (1,28 a 15 hectares). A ausência de relação foi devida ao fato de
na relação espécie-área, o número de espécies não variar na mesma escala do tamanho dos
fragmentos. Na verdade, a riqueza diminui (ou aumenta) mais lentamente que a área, havendo
a necessidade de uma variação relativamente grande de tamanhos dos fragmentos para que
diferenças nas riquezas de espécies possam ser detectadas. Isto ocorre porque os valores de
inclinação da reta da relação espécie-área (z) geralmente são baixos - variando entre 0,20 e
0,50 (Lomolino 2000) - principalmente em fragmentos de habitat (Lomolino 1984).
Se os dados de tamanho de fragmentos e riqueza de pequenos mamíferos do estudo de
Oliveira (2001) forem somados aos deste trabalho - aumentando, assim, a variação de
tamanhos de fragmentos analisados - ainda observa-se uma ausência de relação entre tamanho
e riqueza de espécies (Rs=0,345; N=20; p=0,130), o que favorece a hipótese alternativa de que
o Efeito de Ilhas Pequenas seja a principal razão para a ausência de relação significativa entre
estas duas variáveis.
Quando os controles são considerados na análise, a relação espécie-área aparece
(Figura 11; Tabela 5a). Isto ocorre porque os controles localizam-se em uma mata contínua,
cuja área é muito superior a dos fragmentos. Somente o Parque Nacional da Serra dos Órgãos,
que é conectado à mata onde os controles A e B foram estabelecidos, apresenta 11460
hectares. Na mata contínua, a ação de eventos estocásticos locais não teria o poder de causar
alterações na riqueza total de espécies, que seria determinada principalmente pela grande área
total de mata (devido ao efeito da área sobre as populações e/ou à maior heterogeneidade
ambiental).
Neste trabalho, a área efetiva amostrada em cada fragmento e controle foi igual. Para a
mata contínua, este esforço empregado foi muito pequeno dado o seu tamanho total e,
portanto, sua riqueza certamente foi subestimada. Ainda assim, o número de espécies foi
maior do que o de todos os fragmentos. Se espécies capturadas em amostragens adicionais
realizadas nesta mata e no Parque Nacional da Serra dos Órgãos (dados não publicados,
coletados pelo Laboratório de Vertebrados) forem somadas à riqueza dos controles A e B, o

38
número de espécies da mata contínua passa a ser maior que o dobro do apresentado pelos
controles A e B (24 espécies no total), confirmando a sua maior riqueza.
A ausência de relação entre riqueza de espécies predominantemente arborícolas e o
tamanho das áreas amostradas não é confiável, porque os estratos superiores da floresta não
foram amostrados. Algumas espécies só ocorrem em tais estratos e raramente descem ao solo
ou aos estratos inferiores da floresta. A espécie Caluromys philander, representada neste
estudo por somente 3 indivíduos, é um marsupial característico dos altos estratos da floresta
(Passamani 2000) e provavelmente foi subamostrado neste estudo, assim como outras
espécies de hábitos essencialmente arborícolas.

Riqueza e isolamento

O grau de isolamento das áreas amostradas não apresentou grandes variações (Tabela
1), já que a bacia do rio Macacu ainda apresenta uma grande porcentagem de sua área coberta
por matas (Figura 1).
As pequenas distâncias entre os fragmentos estudados e fontes potenciais de
colonizadores resultam em um isolamento inefetivo dos remanescentes, principalmente em
relação às espécies terrestres de pequenos mamíferos, que tendem a apresentar maiores
capacidades de dispersão. Por este motivo, tanto a riqueza quanto a composição de espécies
não variam em função do grau de isolamento dos fragmentos, nem quando os controles são
considerados na análise. Espécies como o gambá (Didelphis aurita) e a cuíca-marrom-de-
quatro-olhos (Metachirus nudicaudatus), por exemplo, possuem capacidades de locomoção
relativamente grandes (Cerqueira et al 1993, Gentile & Cerqueira 1995) e provavelmente
percorrem áreas maiores que os limites de muitos dos fragmentos estudados, podendo
portanto, colonizar novas áreas. Por sua vez, muitas espécies de roedores parecem utilizar o
entorno (Tabela 4), o que também facilitaria a colonização de novos fragmentos por estas
espécies.

Riqueza e forma

O número de espécies não tem relação com a forma apresentada pelas áreas
amostradas (Tabela 5). As possíveis diferenças na magnitude das alterações no habitat

39
ocasionadas pelo efeito de borda e relacionadas diretamente à forma das áreas amostradas não
são responsáveis pelas diferenças na riqueza total de espécies.
A medida de “forma” empregada neste trabalho é simples, sendo incapaz de exprimir
diferenças mais sutis relacionadas a alterações no habitat causadas pelo efeito de borda nas
áreas. A utilidade desta medida para retratar a importância deste efeito em áreas que
apresentam pequena variação em suas formas pode ser muito limitada. Fragmentos com
formas similares podem apresentar diferenças na intensidade do efeito de borda relacionadas a
fatores adicionais, como a sua orientação na paisagem (Murcia 1995), o tamanho total que
apresentam (Didham & Lawton 1999), a natureza do entorno (Mesquita et al 1999), a
inclinação de seu terreno, o tempo decorrido desde o seu isolamento, além da presença
humana e suas atividades relacionadas. O fragmento 17, por exemplo, foi quase
completamente desmatado em algum momento anterior ao ano de 1969 (ver Figura 3, pág.11)
e os fragmentos 5 e 18 sofreram queimadas em uma de suas faces do entorno, durante o
intervalo entre a primeira e segunda coleta. Ainda, todos os demais fragmentos e a mata
contínua apresentaram vestígios da presença humana (corte seletivo de árvores, giraus,
armadilhas, acampamentos de caça, etc). Todos estes fatores podem resultar em alterações na
extensão e magnitude do efeito de borda e seus efeitos associados na vegetação e nas
comunidades animais. Tais efeitos não estariam unicamente relacionados à forma dos
remanescentes e, portanto, não seriam previstos por um índice de forma como o utilizado
neste estudo.

A riqueza e os descritores do habitat

Foi observado um aumento da riqueza de espécies predominantemente terrestres em

áreas que apresentaram principalmente maior ocorrência de troncos caídos (componente 2;
Tabelas 8 e 9). A presença de troncos caídos representa uma fonte potencial de sítios para
nidificação e proteção para uma série de animais, como pequenos marsupiais (D. Loretto,
com. pes.), roedores e morcegos (N. Olifiers, obs. pes.) e até mamíferos de médio porte, como
catetos (Tayassu tajacu; V. Rademaker, com. pes.). Uma maior disponibilidade de troncos,
portanto, pode contribuir para a coexistência de um maior número de espécies de pequenos
mamíferos numa dada área - principalmente as de hábitos terrestres. Fonseca (1989), por
exemplo, verificou que esta variável era importante para a diversidade de pequenos
mamíferos no Parque do Rio Doce (MG) e, principalmente, para o número total de indivíduos

40
na área estudada. Entretanto, não existem muitos outros trabalhos que sustentem esta hipótese.
Além disso, somente troncos de médio a grande porte funcionariam efetivamente como tocas
para os animais e, neste trabalho, o porte dos troncos não foi analisado, de maneira que
troncos relativamente pequenos (aproximadamente 5cm de perímetro) também são
considerados nas ánalises. Uma hipótese alternativa seria a de que a presença de troncos
caídos representaria fontes adicionais de alimento para algumas espécies de pequenos
mamíferos, uma vez que poderiam abrigar espécies de artrópodes e anelídeos, algumas delas
utilizadas como alimento por roedores ou marsupiais. Entretanto, não existem estudos que
relacionem a disponibilidade de alimento em troncos com a presença ou abundância de
espécies de pequenos mamíferos, o que também limita a discussão acerca desta hipótese.
A maior ocorrência de troncos caídos pode caracterizar, ainda, ambientes com
determinado grau de perturbação. Diversos autores têm encontrado relação entre o efeito de
borda e a mortalidade de árvores (Ferreira & Laurance 1997; Laurance et al 1998; Mesquita et
al 1999). Alterações moderadas no ambiente poderiam favorecer uma maior riqueza de
espécies, porque resultariam numa maior heterogeneidade ambiental, aumentando o número
de nichos disponíveis e permitindo a coexistência de um maior número de espécies.
Entretanto, mesmo esta hipótese nem sempre é corroborada. Embora alguns autores tenham
encontrado uma forte associação entre heterogeneidade ambiental e riqueza de espécies (Alho
1981; Fonseca 1989), outros encontraram relação fraca (August 1983) ou não encontraram
relação alguma (Paglia et al 1995).
Assim, embora existam algumas hipóteses explicativas para a relação positiva entre
presença de troncos caídos e a riqueza de espécies de pequenos mamíferos, a discussão acerca
da importância desta variável para a riqueza de espécies predominantemente terrestres é
limitada, dada a existência de poucas evidências que ajudem a sustentar as hipóteses
propostas.

A abundância de espécies

Embora a abundância de Didelphis aurita aparentemente diminua com o aumento do

grau de isolamento das áreas, esta relação não se mantém quando os controles são
desconsiderados da análise (Tabela 6; Figura 12). O gambá é uma espécie generalista que
apresenta grande mobilidade, sendo comumente encontrada em ambientes com diferentes
graus de perturbação (Fonseca 1997; Moura 1999; Herrmann 1991; Rademaker 2001). Ela foi
capturada em várias ocasiões no entorno das áreas amostradas, o que confirma a habilidade

41
que possui de transpor ambientes adversos. É improvável que o isolamento relativamente
pequeno dos fragmentos seja capaz de influenciar significativamente a ocorrência ou mesmo a
abundância desta espécie.
A abundância de Micoureus travassossi varia inversamente com o tamanho das áreas
amostradas. Esta relação desaparece quando os controles são excluídos, evidenciando que
mais uma vez não é particularmente verdadeira para os fragmentos. A Figura 13 mostra
claramente que o padrão foi gerado pela inclusão dos controles A e B na análise.
Debinski & Holt (2000) mostraram que vários estudos de pequenos mamíferos
encontraram relações negativas entre o tamanho de remanescentes e a densidade de algumas
espécies. Neste estudo, embora a abundância de M. travassossi tenha variado bastante nos
fragmentos, ela apresentou valores bastante altos em alguns casos. Por outro lado, suas
abundâncias foram sempre baixas na mata contínua. Esta constatação é reforçada por coletas
realizadas pelo Laboratório de Vertebrados em outras localidades de mata contínua na Serra
dos Órgãos onde, de maneira geral, a abundância desta espécie também se mostrou baixa.
Acredita-se que a ausência de grandes predadores nos fragmentos - e provavelmente
de alguns competidores em potencial - associado aos hábitos generalistas desta espécie e a sua
capacidade de sobreviver em ambientes alterados, tenham possibilitado que ela eventualmente
apresentasse altas abundâncias nos remanescentes, em comparação com áreas de mata
contínua.
Algumas características do habitat parecem influenciar a abundância de M.
travassossi, que é maior em áreas onde a freqüência de ocorrência de cipós também é maior
(componente 4; Tabelas 8 e 10). Por ser uma espécie essencialmente arborícola, a
conectividade entre as copas das árvores pode ser um fator importante no deslocamento desta
espécie. Áreas que apresentam árvores relativamente isoladas umas das outras podem
representar habitats menos adequados para este marsupial, já que os indivíduos precisariam
freqüentemente descer ao solo e provavelmente estariam mais sujeitos à predação. Esta
espécie é comumente associada a ambientes ricos em espécies trepadeiras e seus ninhos
podem ser encontrados em emaranhados de cipós (Emmons & Feer 1997).
O roedor Akodon cursor apresenta maiores abundâncias em áreas onde há uma maior
quantidade de gramíneas, irizeiros e embaúbas, associadas a uma cobertura vegetal mais
fechada e uma maior ocorrência de árvores de porte pequeno (componente 1, Tabela 10). Esta
espécie é freqüentemente encontrada em abundância em ambientes considerados alterados,
como áreas rurais (Gentile 1996), em vegetação secundária (Fonseca & Robinson 1990;
Herrmann 1991) e em pequenos fragmentos de mata (Oliveira 2001). A maior presença de

42
plantas de sucessão secundária como embaúbas e gramíneas, associadas a uma predominância
de árvores de pequeno porte nas áreas amostradas, parecem representar uma condição
característica de perturbação por efeito de borda, que é favorável a esta espécie. A correlação
entre a abundância de A. cursor e o grau de recortamento dos fragmentos (Tabela 6) corrobora
esta hipótese, já que fragmentos com formas mais irregulares possuem uma borda maior,
freqüentemente apresentando uma estrutura vegetacional alterada pelo efeito de borda
semelhante à descrita acima (Murcia 1995).
Stallings (1988) e Herrmann (1991) encontraram nítida preferência de A. cursor por
áreas onde a vegetação herbácea é mais desenvolvida. Da mesma forma, Paglia et al (1995)
encontrou elevadas abundâncias desta espécie em uma pastagem abandonada, constituída
basicamente pelo capim-gordura (Melinis minutiflora Beauv.) e abundâncias
significativamente menores em áreas de capoeira e vegetação secundária próximas. Paisagens
dominadas por vegetação herbácea densa, como capinzais, parecem denotar ambientes mais
“protegidos” (proporcionalmente ao tamanho da espécie) que favoreceriam uma maior
abundância deste roedor. A ocorrência constante de A. cursor no entorno dos fragmentos, que
freqüentemente era composto por vegetação herbácea densa, também suporta esta afirmação.
A abundância de gambás (D. aurita) aumenta principalmente com a maior ocorrência
de troncos caídos. Como já discutido anteriormente, a presença de troncos no solo fornece
abrigo e sítios para nidificação a uma série de mamíferos e pode conseqüentemente, favorecer
maiores abundâncias de algumas espécies. Entretanto, os escassos registros de tocas de D.
aurita e da espécie congenérica D. marsupialis evidenciaram uma preferência por cavidades e
forquilhas em árvores, além de buracos no chão (Miles et al 1981; D. Loretto, com. pes.).
Nenhum registro de toca desta espécie foi encontrado em troncos caídos. A hipótese já
exposta anteriormente de que a presença de troncos pode representar uma fonte adicional de
alimento para muitas espécies pode novamente ser evocada. Existem, entretanto, poucos
trabalhos que ajudem a sustentar as hipóteses discutidas acima, e os mecanismos diretos
responsáveis pela relação desta variável com a presença e abundância de pequenos mamíferos
permanecem desconhecidos.
Assim como o roedor Akodon cursor, D. aurita é considerado generalista e ocorre em
habitats variados. É freqüentemente encontrado em áreas rurais (Gentile 1996), nas
proximidades de ocupações humanas (Rademaker 2001), bem como em áreas de vegetação
secundária (Herrmann 1991), em monoculturas de eucalipto (Fonseca 1997) e em plantações
de cacau em sistema cabruca (Moura 1999). Sendo uma espécie generalista e comumente
encontrada em ambientes alterados, sua alta abundância nos fragmentos estudados é

43
relativamente esperada, evidenciando que esta espécie não é negativamente afetada pela
fragmentação da paisagem. Estudos com a espécie congenérica D. marsupialis na Amazônia
mostraram que ela também não é afetada pela fragmentação da paisagem (Offerman et al
1995).
Pequenos fragmentos com uma grande proporção da vegetação modificada pelo efeito
de borda freqüentemente não permitem a ocorrência de um grande número de espécies, como
aquelas especialistas e os predadores de topo (Laurance 1994, Offerman et al 1995). Fonseca
& Robinson (1990) sugeriram que a ausência de alguns competidores em potencial e a
inexistência de predadores poderiam favorecer uma alta abundância de gambás em
fragmentos. Entretanto, como esta espécie também apresentou abundâncias relativamente
altas na mata contínua - mesmo no controle A, que se localizava longe da borda da mata - tal
hipótese não pode ser corroborada por este estudo.
A espécie Metachirus nudicaudatus não foi influenciada por nenhum dos descritores
de habitat estudados. Outras características do habitat não analisadas neste trabalho, como a
disponibilidade de folhiço, podem ser mais importantes para esta espécie, já que
freqüentemente nidifica no solo em ninhos feitos com folhas (D. Loretto, com. pes.) e
alimenta-se principalmente de insetos (Santori et al 1994; Freitas et al 1996), que são
encontrados no folhiço.
A abundância de Marmosops incanus também não apresentou relação com nenhum
dos descritores de habitat analisados neste estudo. Esta espécie escansorial ocorreu em mais
da metade dos fragmentos estudados e parece não ser fortemente afetada pela fragmentação
da paisagem. Recentemente, Passamani e Fernandez (2001) sugeriram que a fragmentação da
paisagem pudesse favorecer esta espécie, já que encontraram uma relação negativa entre sua
abundância e o tamanho dos fragmentos estudados.

A composição de espécies

Um conjunto particular de espécies esteve presente na maioria dos fragmentos e, em

alguns casos, com altas abundâncias. Os marsupiais Didelphis aurita, Marmosops incanus,
Micoureus travassossi, Metachirus nudicaudatus, Philander frenatus e o roedor Akodon
cursor ocorreram em todos ou na maioria dos fragmentos amostrados. Todos já foram
capturados em ambientes considerados alterados, como matas secundárias, pequenos
fragmentos de mata, campos de eucalipto e de cacau, pastagens, áreas rurais e nas

44
proximidades de domicílios (Herrmann 1991; Emmons & Feer 1997; Fonseca 1997; Moura
1999; Gentile et al 2000; Oliveira 2001, Passamani & Fernandez 2001; Rademaker 2001).
As espécies de roedores Oligoryzomys nigripes, Oecomys gr. concolor, Oryzomys gr.
subflavus e Nectomys squamipes também já foram capturadas em ambientes perturbados
(Fonseca, 1997; Gentile et al 2000; Gentile, 1996; Paglia et al 1995). De maneira geral, elas
ocorreram em poucos fragmentos e com abundâncias reduzidas, mesmo nos controles. Com
exceção de N. squamipes, que tem sua distribuição condicionada à presença de fontes
expressivas de água, estas espécies podem ser naturalmente raras na região e suas baixas
abundâncias nos fragmentos podem não se relacionar aos efeitos negativos da fragmentação.
Por outro lado, o roedor Oryzomys russatus foi a única espécie que não ocorreu em nenhum
dos fragmentos e apresentou altas abundâncias na mata contínua. Este fato é um forte indício
de que ela é afetada negativamente pela fragmentação da paisagem.
Algumas espécies capturadas neste estudo, como Caluromys philander, Phylomys
brasiliensis, Phylomys nigrispinus, Riphidomys spn., Oecomys gr. concolor e Sciurus
aestuans são predominantemente ou estritamente arborícolas e podem ter sido subamostradas
neste estudo, o que limita a discussão acerca do grau de sensibilidade ao processo de
fragmentação da paisagem.
Neste trabalho, diferenças entre as áreas com relação ao habitat não foram
responsáveis pelas diferenças na composição de espécies, pelo menos em relação aos
descritores analisados. Embora muitos trabalhos tenham mostrado que a estrutura do habitat é
importante na determinação das comunidades de pequenos mamíferos (Alho 1981; August
1983; Grelle 1996; Gentile & Fernandez 1999), outras variáveis mostraram-se relativamente
mais importantes para a composição de espécies nos controles e fragmentos.
A distância entre as áreas amostradas parece determinar - embora fracamente - a
composição de espécies que estas apresentam, principalmente nos fragmentos. Dois fatores
podem ter contribuído para esta relação: o primeiro refere-se ao histórico do processo de
fragmentação na região e o segundo diz respeito à capacidade de dispersão e colonização das
espécies de pequenos mamíferos.
Processos de fragmentação causados pela influência humana podem ocorrer de forma
gradual, acompanhando as mudanças econômicas na região. A fragmentação da Mata
Atlântica nos municípios de Guapimirim e Cachoeiras de Macacu ocorreu desta maneira. As
Figuras 3,4 e 5 (págs.11 a 13 ) mostram o aspecto de alguns trechos da paisagem da região
estudada e fornecem uma idéia do grau de fragmentação nos dois municípios em épocas
passadas. Muitos fragmentos amostrados neste estudo constituíam um único remanescente ou

45
faixa de mata original há anos atrás, formando grandes remanescentes que eram isolados
apenas por estradas ou pequenos cordões de pastagem e plantações. Exemplos são os
fragmentos 6 e 9, e 18 e 19. Subseqüentemente, estes remanescentes maiores foram
subdivididos e originaram os fragmentos que atualmente observamos na região. Fragmentos
que hoje em dia são mais próximos entre si têm maior probabilidade de terem pertencido a um
mesmo remanescente no passado e, conseqüentemente, é razoável pensar que possuíam um
conjunto de espécies mais semelhante entre si do que com outras faixas de mata que
formariam posteriormente conjuntos de fragmentos distintos. Isto ocorre porque mesmo em
florestas contínuas, as populações se distribuem em manchas (Bowers & Matter 1997),
acompanhando os mosaicos de habitats distintos que a compõem. Este padrão é
particularmente visível em florestas tropicais, que apresentam alta heterogeneidade e
complexidade ambiental.
Aliada à semelhança na composição de espécies de fragmentos mais próximos entre si,
está a maior probabilidade de eventos de dispersão seguidos de colonização (ou
recolonização) ocorrerem entre fragmentos mais próximos. Portanto, estes dois fatores devem
ter atuado concomitantemente na determinação da composição de pequenos mamíferos nos
fragmentos.
Quando os controles são considerados na análise, não só a distância entre as áreas
amostradas mostra-se importante para a composição de espécies, mas também o tamanho total
que apresentam. Isto ocorre, novamente, porque os controles representam uma área muito
superior a dos fragmentos, além de apresentarem uma similaridade maior na composição de
espécies, por estarem localizados na mesma área de mata contínua e estarem próximos entre
si. O tamanho total da mata contínua proporciona a presença de uma maior heterogeneidade
ambiental e, conseqüentemente, de uma riqueza de espécies relativamente maior, além da
presença de espécies particulares.
Os baixos coeficientes de determinação múltipla (Tabela 11) sugerem que outras
variáveis não analisadas neste estudo possam ser mais importantes na determinação da
composição de espécies nos fragmentos e na mata contínua. Apesar disso, a distância entre as
áreas amostradas provavelmente é um fator importante, principalmente para as comunidades
dos fragmentos. A relação entre esta variável e a composição de espécie torna-se maior se
considerarmos a influência de alguns fatores de confusão na análise, como algumas correções
que foram feitas nos dados, em decorrência de problemas ocorridos durante as coletas. Os
fragmentos 1 e 2, por exemplo, apresentam na verdade igual composição de espécies. Este
dado não é considerado neste estudo porque duas espécies coletadas nestes fragmentos (M.

46
travassossi no fragmento 1 e Oecomys gr. concolor no fragmento 2) foram excluídas das
análises por terem sido capturadas num sexto dia de coleta. Uma outra espécie capturada no
controle A (Oxymicterus sp.) também foi desconsiderada, por ter sido capturada numa
armadilha extra. Assim, se a matriz de dissimilaridade na composição de espécies dos
fragmentos for novamente correlacionada com a matriz de distância entre eles, considerando
agora as espécies anteriormente excluídas e utilizando o teste de Mantel (Mantel 1967), a
relação entre estas duas variáveis aumenta (r=0,391; p=0,0059; comparado a b=0,312;
p=0,024 na Tabela 11).
Tanto características dos fragmentos quanto da paisagem como um todo são
complementares em sua importância para a estrutura das comunidades animais presentes em
fragmentos, como sugerido por Mazerolle & Villard (1999). Neste estudo, a estrutura do
habitat e a forma dos fragmentos influenciam a riqueza e abundância de algumas espécies,
enquanto o pequeno grau de isolamento entre eles permite a recolonização de áreas que
perderam espécies durante o processo de fragmentação na região.
A fragmentação da paisagem não é um processo prejudicial a todas as espécies, uma
vez que cada uma delas responde de maneira particular às modificações de seu habitat (Nupp
& Swihart 1998). Entretanto, é senso comum que processos de fragmentação ainda assim
prejudicam um maior número de espécies do que favorecem e, portanto, são de maneira geral
considerados prejudiciais às comunidades naturais.

O entorno dos fragmentos e as espécies associadas

Embora a natureza do entorno possa exercer uma influência significativa nas

comunidades de fragmentos, este aspecto não foi particularmente analisado neste estudo. De
maneira geral, os fragmentos amostrados eram circundados por pastagens, seguidas de
estradas primárias ou secundárias, pequenas plantações e aglomerados de casas.
Os fragmentos 1, 2, 13, 9 e 17 apresentavam entornos imediatos parcialmente
compostos por uma vegetação secundária semelhante a uma capoeira. No entanto, nenhum
fragmento está atualmente conectado a uma fonte promissora de espécies por tal tipo
vegetacional.
Os roedores apresentaram maior abundância total no entorno do que os marsupiais
(Figura 8). Laurance (1994) encontrou uma maior abundância de espécies deste grupo na
borda de fragmentos de mata e atribuiu este fato às novas oportunidades de forrageamento
disponíveis para as espécies nestes locais, além do menor impacto de predação e menor

47
competição por alimento e refúgio. Pires & Fernandez (1999), estudando pequenos
fragmentos circundados predominantemente por gramíneas, também observaram um entorno
dominado por roedores. Paglia e colaboradores (1995) encontraram maior riqueza de roedores
em uma pastagem abandonada do que em áreas de capoeira e vegetação secundária. Áreas
dominadas por gramíneas, como pastagens abandonadas ou em “descanso” parecem, portanto,
favorecer a ocorrência de pequenos roedores. Capinzais e também matas com grande
quantidade de folhiço podem fornecer não só alimento (insetos e sementes) como também
provavelmente representam ambientes mais “protegidos” para pequenos roedores, como os
capturados neste trabalho. Os estudos realizados pelo Laboratório de Vertebrados nos últimos
18 anos apóiam esta hipótese (R. Cerqueira, com. pes.). Animais maiores, como a maioria dos
marsupiais predominantemente terrestres, provavelmente ficariam muito expostos neste tipo
de ambiente e a presença de tais espécies no entorno certamente representa eventos de
dispersão ou de procura ocasional por alimentos.
A espécie semi-fossorial do gênero Oxymicterus ocorreu em maior abundância no
entorno dos fragmentos do que no interior destes (Tabelas 3 e 4). Fonseca & Kierulff (1989)
também não capturaram muitos indivíduos deste gênero em mata e comentam que outros
estudos indicam que espécies do gênero Oxymicterus parecem ocorrer com maior abundância
em capinzais (ex. Fonseca & Redford 1984), que eram freqüentes no entorno dos fragmentos
estudados neste trabalho.
A espécie Nectomys squamipes está associada diretamente à presença de corpos
d’água, que eventualmente ocorreram no entorno das áreas amostradas. Sua maior abundância
no entorno não está relacionada, portanto, a características vegetacionais particulares. A
espécie Rattus rattus (rato doméstico), por sua vez, foi capturada exclusivamente no entorno.
Este resultado é esperado, uma vez que além de ser uma espécie exótica e estar intimamente
associada à presença humana, parece não invadir ambientes florestados – pelo menos nos
Neotrópicos (Emmons & Feer 1997).
Somente uma espécie arborícola foi capturada no entorno de um dos fragmentos
(Oecomys gr. concolor). Entretanto, o entorno imediato de tal remanescente era composto
parcialmente por uma vegetação arbustiva, semelhante a uma capoeira. Assim, a captura de
espécies predominantemente arborícolas em ambientes como pastagens é incomum,
provavelmente representando eventos de dispersão esporádicos.

48
CONCLUSÕES

Os processos que determinam a estrutura das comunidades nos remanescentes não são
os mesmos que o fazem na área de mata contínua, representada pelos controles A e B.
Enquanto na mata contínua a disponibilidade de uma extensa área de habitat relativamente
intacto determina a riqueza e composição de espécies que apresenta, sugere-se que nos
fragmentos a composição de espécies tenha sido previamente determinada pela redução dos
habitats originais e, posteriormente, por alterações na estrutura da vegetação e configuração
dos fragmentos na paisagem – sendo este último, o resultado do histórico da fragmentação na
região. Assim, se por um lado a composição de espécies apresenta relação com a distância
entre os fragmentos (sugerindo a influência da história da fragmentação na região, e
possivelmente de eventos dispersão e colonização entre os fragmentos, determinados em parte
pela configuração que apresentam na paisagem), a estrutura da vegetação, associada à redução
dos habitats originais, priva a existência de algumas espécies em alguns fragmentos, ao
mesmo tempo que influencia a abundância das espécies remanescentes, provavelmente
ocasionando extinções locais e alterações na riqueza de espécies.
O isolamento relativamente pequeno dos fragmentos na paisagem permite a dispersão
de espécies entre eles, enquanto a natureza do entorno oferece condições favoráveis à
ocorrência de roedores, aumentando a probabilidade de colonização de outros fragmentos por
estas espécies.
A fragmentação da paisagem afeta diferencialmente as espécies de pequenos
mamíferos. De maneira geral, as espécies terrestres são favorecidas ou aparentemente
indiferentes ao atual grau de fragmentação da paisagem. Embora as espécies arborícolas
possam ser proporcionalmente mais afetadas por este processo, a metodologia empregada
neste estudo não permite especulações acerca do impacto da fragmentação sobre estas
espécies.

49
 CAPÍTULO 2: O PADRÃO DE ORGANIZAÇÃO DAS COMUNIDADES DOS
FRAGMENTOS

INTRODUÇÃO

As alterações nas comunidades animais e vegetais ocasionadas pela fragmentação da

paisagem e seus processos associados podem ser diversas, como já discutido no primeiro
capítulo. Como resultado destas alterações, a composição de espécies nos remanescentes
podem eventualmente assumir uma configuração hierárquica particular, quando analisadas
sob um contexto regional. De acordo com esta configuração, os fragmentos mais
depauperados em espécies apresentariam uma composição de espécies que é uma subamostra
daquelas presentes em fragmentos mais ricos. Estes últimos, portanto, possuiriam um
conjunto de espécies adicionais que lhes é particular e que não ocorre em fragmentos mais
pobres em espécies. A observação de tal padrão foi inicialmente feita na década de 80, em
estudos de presença e ausência de espécies em arquipélagos e fragmentos florestais (Diamond
& Gilpin 1982), sendo denominada de Teoria dos Subconjuntos Concêntricos (em inglês,
“nested subsets”; Patterson & Atmar 1986). Desde então, muitos pesquisadores têm
observado que tal configuração ocorre comumente nas comunidades de paisagens
fragmentadas ou de arquipélagos (Patterson 1990; Wright & Reeves 1992; Rosemblatt et at
1998; Wright et al 1998; Bolger et al 1991; Goodman & Rakotondravony 2000) e têm
desenvolvido diversas metodologias direcionadas para a identificação e análise deste padrão
(Patterson & Atmar 1986; Atmar & Patterson 1993; Wright et al 1998).
A Teoria dos Subconjuntos Concêntricos (TSC) baseia-se na análise das composições
de espécies de fragmentos (ou ilhas verdadeiras) e a sua identificação indica que as extinções
ocasionadas pela fragmentação da paisagem não são aleatórias, mas obedecem uma ordem
determinada. As primeiras extinções seriam as das espécies mais sensíveis às alterações na
paisagem e ocorreriam nos remanescentes onde o habitat estivesse mais intensamente
modificado. As únicas espécies que conseguiriam ocorrer nestes fragmentos mais perturbados
seriam aquelas mais resistentes às alterações no habitat e que provavelmente estariam
presentes também nos fragmentos mais conservados. Nestes últimos, as espécies mais
resistentes ocorreriam juntamente com as mais sensíveis, que só poderiam persistir nestes
habitats mais conservados. O resultado desta ordem na extinção das espécies é uma
configuração em subconjuntos concêntricos, com os fragmentos mais pobres em espécies
apresentando uma composição caracterizada por um subconjunto das espécies encontradas

50
nos fragmentos mais ricos. Ainda, processos de colonização poderiam reforçar ou até mesmo
gerar por si só este padrão, através da dispersão direcionada de espécies mais resistentes para
fragmentos mais perturbados (Atmar & Patterson 1993; Cook & Quinn 1995).
As causas proximais do padrão em subconjuntos concêntricos são, portanto, a extinção
e/ou colonização diferencial de espécies nos remanescentes de habitat (Lomolino 1996).
Entretanto, são diversos os fatores que podem ocasionar ou contribuir para que estes dois
processos resultem em uma organização em subconjuntos concêntricos. A capacidade
diferencial de dispersão das espécies (Kadmon 1995), a distribuição dos habitats (Simberloff
& Martin 1991), o tamanho dos remanescentes e a escala espacial de análise da TSC (Wright
et al 1998) e até mesmo processos aleatórios (Andrén, 1994b) têm sido considerados
importantes para a geração desta configuração (Patterson & Atmar 2000).
Neste capítulo, as comunidades de pequenos mamíferos dos fragmentos foram
analisadas com o intuito de verificar se apresentam uma estrutura em subconjuntos
concêntricos. Uma vez identificada tal configuração, os descritores geográficos estudados no
primeiro capítulo (tamanho, forma e grau de isolamento) foram reavaliados, para verificar se
exercem influência na estrutura observada.
O tamanho dos fragmentos pode gerar uma configuração em subconjuntos
concêntricos na medida em que fragmentos maiores podem apresentar espécies particulares
que não ocorrem em fragmentos menores. Tal configuração também pode ser gerada por uma
maior riqueza de espécies em fragmentos de maior tamanho, devido a uma maior
heterogeneidade ambiental (Williams 1964 apud Connor & McCoy 1979) ou a possibilidade
das populações serem maiores nestes fragmentos– o que reduz o risco de extinções (Gilpin &
Soulé 1986). A forma dos remanescentes, por sua vez, pode influenciar a estrutura da
vegetação e conseqüentemente a riqueza e ocorrência das espécies. Fragmentos menos
recortados podem ter uma composição de espécies particular, ausente em fragmentos com
bordas mais recortadas. O grau de isolamento dos fragmentos define parcialmente a
ocorrência de eventos de colonização e extinção de espécies, como já discutido no primeiro
capítulo, e consequentemente, também pode influenciar a organização das comunidades de
pequenos mamíferos. Fragmentos mais isolados podem possuir uma composição de espécies
formada unicamente por espécies com capacidades de dispersão grandes.

51
METODOLOGIA

Uma organização em subconjuntos concêntricos das comunidades de fragmentos pode

ser identificada por um método proposto por Atmar e Patterson (1993). Este método é
baseado numa matriz de presença e ausência de espécies, onde os fragmentos são organizados
em ordem decrescente de riqueza e as espécies de acordo com o número de ocorrências nos
fragmentos. Assim, uma matriz de j espécies (colunas) em i amostras (linhas) é organizada de
tal forma que o fragmento mais rico localiza-se na primeira linha (superior) e a espécie com
maior número de ocorrências localiza-se na coluna mais à esquerda da matriz. Deslocando-se
em direção à parte inferior da matriz, encontramos os fragmentos mais pobres e, em direção à
direita desta, as espécies com menor número de ocorrências nos fragmentos (ver Figura 17).
Neste estudo, tal matriz será denominada de matriz organizada.
Atmar e Patterson (1993) criaram uma medida de “temperatura” da matriz organizada
de amostras x espécies. Esta medida é equivalente ao grau de desvio da matriz em relação a
uma perfeita organização em subconjuntos concêntricos, e é uma analogia à crescente
desordem (aumento da entropia do sistema) observada entre as moléculas de um líquido
quando este é sujeito a temperaturas crescentes.
Quando a matriz é perfeitamente organizada, com os fragmentos apresentando
composições de espécies perfeitamente em acordo com a TSC, a temperatura do sistema é de
0 graus e ela apresenta uma configuração como a da Figura 17a. Se a desorganização da
matriz é grande, a temperatura do sistema é alta e as comunidades passam a distanciar-se de
uma perfeita organização em subconjuntos concêntricos (Figura 17b). A temperatura máxima
é 100 graus e ocorre quando a desordem da matriz é máxima e as comunidades dos
fragmentos apresentam composições de espécies particulares que não podem ser organizadas
de acordo com a TSC.
A TSC é testada por comparação com um modelo nulo, onde a matriz organizada é
aleatorizada n vezes e a sua temperatura é comparada à distribuição das temperaturas de tais
matrizes geradas aleatoriamente (simulação de Monte-Carlo). O valor de significância é
obtido pela razão entre o número de temperaturas (obtidas pelas aleatorizações) iguais ou
superiores a da matriz organizada e o número total de aleatorizações efetuadas. Para uma
descrição completa da metodologia e teoria, consultar Atmar e Patterson (1993) e Patterson e
Atmar (2000)7.

7
Ambos disponíveis no site http:/www.aics-research.com/nestedness, em 14/11/2002.

52
 a)

b)

FIGURA 17. Matrizes organizadas com diferentes valores de temperatura (T). Os quadrados pretos denotam a
presença de espécies. Cada linha representa uma ilha e cada coluna uma espécie. O eixo horizontal representa o
número de ocorrências das espécies nas ilhas e o eixo vertical representa a riqueza de espécies das ilhas. Em (a)
as comunidades são perfeitamente organizadas em subconjuntos concêntricos; em (b) as comunidades não
apresentam composições de espécies organizadas de forma hierárquica. T= temperatura, gerada a partir do
programa RANDOM 0 (Patterson & Atmar 1986). Modificado de Patterson e Atmar (1993).

53
 Para investigar se a composição de pequenos mamíferos nos fragmentos
amostrados é organizada de acordo com a TSC, utilizou-se o programa Nestedness
Temperature Calculator (Atmar & Patterson 1995). O programa fornece a temperatura da
matriz organizada (T) e a distribuição de temperaturas das matrizes aleatórias, bem como o
valor de significância associado à temperatura do sistema analisado. Para a obtenção da
significância do valor de T encontrado, foram geradas 1000 matrizes aleatórias e a
distribuição de suas temperaturas foi comparada à da matriz organizada dos dados.
O “Nestedness Temperature Calculator” fornece, ainda, a “temperatura” individual
de cada espécie e de cada fragmento em relação à temperatura da matriz, o que permite
identificar a contribuição positiva ou negativa de cada espécie e fragmento para o valor de T
encontrado para a matriz organizada. Se fragmentos ou espécies apresentam temperaturas
muito superiores a da matriz organizada, então são caracterizadas como idiossincrasias e
contribuem negativamente para o padrão em subconjuntos concêntricos, porque causam o
aumento da temperatura da matriz. As idiossincrasias são definidas por ausências ou
presenças “inesperadas” (não preditas pela TSC) na matriz. Espécies idiossincráticas são
caracterizadas, por exemplo, por estarem ausentes em fragmentos mais ricos e ao mesmo
tempo presentes em fragmentos mais pobres. As amostras (fragmentos) idiossincráticas, por
sua vez, são definidas por apresentarem idiossincrasias nas ocorrências das espécies.
Uma vez obtidos os resultados da análise e a matriz organizada de i fragmentos x j
espécies, diversas variáveis externas podem ser analisadas para verificar suas contribuições
para a configuração encontrada. Isto pode ser feito realizando correlações de Spearman entre
tais variáveis externas e um “rank” da disposição dos fragmentos na matriz organizada
(Patterson & Atmar 2000): o fragmento localizado na última linha da matriz organizada
receberia o menor valor do “rank”, o fragmento da penúltima linha receberia o segundo
menor valor e assim sucessivamente.
Neste trabalho, correlações simples de Spearman foram utilizadas para testar se o
tamanho, forma e o grau de isolamento dos fragmentos poderiam estar contribuindo para a
configuração encontrada, segundo a metodologia descrita acima. As medidas destes
descritores geográficos foram calculadas como já descrito no primeiro capítulo desta
dissertação.
Somente os fragmentos foram analisados, uma vez que a inclusão dos controles
tenderia a gerar naturalmente uma estrutura em subconjuntos concêntricos, já que as
comunidades dos fragmentos são, em princípio, formadas por subamostras das espécies
presentes na mata contínua. Este tipo de análise, portanto, tem sentido somente em estudos de

54
comunidades de fragmentos ou ilhas. Embora a mata contínua possa ser considerada um
grande fragmento da Mata Atlântica em escalas de investigação maiores, neste estudo ela é
utilizada como controle e não como um fragmento. Ainda, a análise foi realizada utilizando
todas as espécies e também separando as espécies predominantemente arborícolas das
predominantemente terrestres (Apêndice 2).

RESULTADOS

As comunidades de pequenos mamíferos dos fragmentos apresentam-se

significativamente organizadas em subconjuntos concêntricos (Tabela 12). As espécies
predominantemente terrestres são as que efetivamente contribuem para este padrão, já que a
análise das espécies arborícolas não é organizada de acordo com a TSC (Tabela 12).

TABELA 12. Temperaturas (T) e valores de significância das matrizes organizadas a partir das espécies
presentes nos fragmentos. Terrestres = predominantemente terrestres; arborícolas = predominantemente
arborícolas. Os valores em negrito são significativos (p<0,05).

Espécies analisadas T p

Total 27,47 0,00277

Arborícolas 18,29 0,075
Terrestres 16,03 0,00041

A Figura 18 mostra a matriz organizada gerada a partir das espécies

predominantemente terrestres, bem como as espécies e fragmentos idiossincráticos. As
espécies terrestres que constituem as maiores idiossincrasias são os marsupiais Monodelphis
sp. e Metachirus nudicaudatus; os fragmentos mais idiossincráticos são o 16 e 17.
Dentre os descritores analisados, somente a área dos fragmentos parece contribuir para
o padrão em subconjuntos concêntricos das comunidades de espécies predominantemente
terrestres (Tabela 13).

55
FIGURA 18. Matriz organizada dos 11 fragmentos (linhas) x 8 espécies predominantemente terrestres (colunas).
Os quadrados cinzas representam presenças de espécies. A linha que cruza a matriz organizada representa a
temperatura total do sistema. Ao lado e abaixo da matriz, estão as temperaturas individuais das amostras e
espécies, respectivamente. Nestes gráficos, a linha pontilhada representa a temperatura da matriz
organizada.Ak/Did = Akodon cursor e Didelphis aurita (ambas ocorreram em todos os fragmentos e, por isso,
foram representadas numa única coluna); Met=Metachirus nudicaudatus; Phi=Philander frenatus;
Mar=Marmosops incanus; Nec=Nectomys squamipes ; Oxy=Oxymicterus sp.; Ory=Oryzomys gr. concolor;
Oli=Oligoryzomys nigripes; Mono=Monodelphis sp.

56
TABELA 13. Correlação de Spearman entre o “rank” decrescente da ordem dos fragmentos na matriz
organizada e os descritores geográficos. Total= análise feita com todas as espécies; Terrestres= análise feita com
espécies predominantemente terrestres (Figura 18). O valores de p estão entre parênteses. O valor em negrito é
significativo (p<0,05).

Descritores Total Terrestres

Tamanho 0,291 (0,385) 0,636 (0,035)

Isolamento 0,027 (0,937) 0,409 (0,212)

Forma 0,309 (0,355) 0,418 (0,201)

DISCUSSÃO

Como discutido no capítulo 1, a maioria das espécies arborícolas provavelmente foi

subamostrada neste estudo. Isto gera idiossincrasias nas ocorrências destas espécies,
aumentando a desordem da matriz e fazendo com que não apresentem uma organização
hierárquica, devido a simples influência de um artefato de amostragem. Por este motivo, a
discussão será limitada ao padrão encontrado unicamente para as espécies predominantemente
terrestres, já que a configuração encontrada quando todas as espécies foram consideradas
provavelmente foi influenciada pela inclusão das espécies arborícolas.

A organização das comunidades dos fragmentos

No primeiro capítulo desta dissertação, não foi observada relação entre o tamanho
dos fragmentos e a riqueza ou composição de espécies que apresentam. Entretanto, existe
correlação entre o padrão em subconjuntos concêntricos das comunidades de pequenos
mamíferos predominantemente terrestres e o tamanho dos fragmentos - o que parece ser
contraditório. Embora se tenha encontrado uma correlação significativa entre o tamanho dos
fragmentos e a organização hierárquica que apresentam, esta relação não é consistente. Na
análise efetuada com as espécies predominantemente terrestres, existem dois pares de
fragmentos que podem ser dispostos em diferentes posições na matriz, porque são idênticos
sob o ponto de vista da análise realizada (apresentam a mesma composição e riqueza de
espécies). Os fragmentos 6 e 19 podem ter suas posições trocadas na matriz organizada, assim
como os fragmentos 1 e 2 (Figura 18). A posição destes fragmentos na matriz foi determinada
pelo programa, mas não é a única possibilidade para obter-se uma matriz de igual temperatura

57
e significância. Consequentemente, existem pelo menos 4 ordenações diferentes dos
fragmentos na matriz organizada que geram temperaturas idênticas à obtida para a análise da
composição de espécies predominantemente terrestres de pequenos mamíferos. Estas
diferentes ordenações em postos (ranks) são listadas no Apêndice 9 e envolvem a troca de
posição dos dois pares de fragmentos referidos acima.
Quando são feitas correlações com as demais possibilidades de ordenação existentes
(Apêndice 9), na maioria dos casos não são encontradas relações significativas com os
descritores geográficos (Apêndice 10). Para a variável tamanho, metade das correlações (duas
em um total de quatro) não foram significativas. Assim, nenhuma das variáveis externas
analisadas influenciam consistentemente o padrão em subconjuntos concêntricos encontrado
para as comunidades dos fragmentos.
No capítulo 1, verificou-se que nenhuma das três variáveis analisadas (tamanho,
forma e grau de isolamento) influencia significativamente a riqueza e composição de espécies
dos fragmentos. Consequentemente, não era esperado que influenciassem o padrão em
subconjuntos concêntricos das comunidades dos remanescentes.
Por outro lado, qualquer processo ou fator que tenha algum efeito comprovado sobre
a riqueza, composição de espécies ou sobre o número total de ocorrências das espécies nos
remanescentes tem necessariamente certa influência sobre a ordem dos fragmentos na matriz
organizada e, consequentemente, pode influenciar a configuração apresentada pelas
comunidades de tais remanescentes. Assim, se processos históricos aliados a eventos de
colonização e extinção influenciaram a composição de espécies dos fragmentos, então tais
processos são também importantes para a organização das comunidades investigadas.
Aliado aos fatores que determinam a riqueza e composição de espécies, estão aqueles
que definem o número de ocorrências de cada espécie nos fragmentos. A capacidade
diferencial de dispersão das espécies e a possibilidade de persistirem em fragmentos alterados
também podem contribuir para a organização das comunidades dos remanescentes. Espécies
como o gambá e o roedor Akodon cursor tem grande capacidade de dispersão e/ou de
persistência em ambientes perturbados, estando presentes em todos os fragmentos
amostrados. Já a ocorrência do rato d’água (Nectomys squamipes) é determinada pela
presença de fontes permanentes de água, o que limita a sua ocorrência em fragmentos que não
apresentam tal característica no seu interior ou nas proximidades. Estas diferenças entre as
espécies determinam suas ocorrências nos fragmentos e, assim, influenciam o padrão em
subconjuntos concêntricos das comunidades analisadas - embora tal influência possa ser
negativa, caso resulte em idiossincrasias na ocorrência das espécies.

58
Espécies e fragmentos idiossincráticos

O fragmento 16 é a amostra mais idiossincrática dentre as analisadas. Ele contribui

negativamente para o padrão encontrado nestas comunidades, porque tende a aumentar o
valor de T da matriz organizada. A ausência do marsupial Marmosops incanus e a presença de
Monodelphis sp. são as principais causas para o alto nível de idiossincrasia apresentado por
este fragmento. Particularmente, Monodelphis sp. pode ter sido subamostrada neste estudo,
devido à aparente inadequação das armadilhas utilizadas para a sua captura (Pardini 2001;
Davis 1947). Não há, em princípio, nenhuma outra razão para esta espécie não ter ocorrido
pelo menos em fragmentos mais ricos, como o fragmento 13. A espécie M. incanus também
constitui uma idiossincrasia porque ocorreu em alguns fragmentos pobres em espécies
terrestres de pequenos mamíferos, como os fragmentos 1 e 2, e não ocorreu em fragmentos
mais ricos, como o 9 e o 16. Embora a sua contribuição para o desvio da organização em
subconjuntos concêntricos não seja grande, o seu padrão de ocorrência nas áreas estudadas
merece atenção. Marmosops incanus é comum em áreas perturbadas e pode até ser favorecia
pela fragmentação da paisagem (Passamani & Fernandez 2001). A sua ausência em alguns
fragmentos pode estar relacionada a sua capacidade de colonização, que pode ser reduzida
devido a semelparidade da espécie e a sua longevidade relativamente pequena (no máximo 1
ano e meio) (Lorini et al 1994; Emmons & Feer 1997).
O segundo fragmento idiossincrático é o fragmento 17, devido à presença do roedor
Oligoryzomys nigripes e à ausência do marsupial Metachirus nudicaudatus. Em algum
momento até o ano de 1969, este fragmento sofreu um desmatamento intenso que causou o
desaparecimento de quase toda a sua área florestada (Figura 3). Embora todas as áreas
estudadas tenham sofrido algum grau de perturbação, seja pela presença de caçadores, pelo
corte seletivo ou intrusão parcial de fogo, nenhuma outra área parece ter sido tão alterada
quanto este fragmento, segundo a observação das fotos aéreas dos anos de 1969, 1976 e 1996
(capítulo 1). Esta perturbação pode ter sido responsável pelo fato deste remanescente estar em
desacordo com a TSC. Tanto a ausência de M. nudicaudatus como a presença de O. nigripes
podem ter sido determinadas por este evento. Embora M. nudicaudatus apresente uma
capacidade de locomoção relativamente alta (Cerqueira et al 1993; Gentile & Cerqueira 1995)
e possa ocorrer em ambientes considerados alterados, o desmatamento no fragmento 17 pode
ter impossibilitado a recolonização por esta espécie, talvez por ter eliminado alguma
característica de seu habitat que fosse decisiva para a sua ocorrência (como a redução
excessiva de folhiço, por exemplo) ou, alternativamente, a recolonização pode não ter

59
ocorrido por uma simples questão de chance. Por outro lado, O. nigripes pode ter sido até
favorecido pelo desmatamento, já que foi observado no entorno de alguns fragmentos com a
mesma abundância que no interior. A presença desta espécie no entorno do fragmento 13, que
é o remanescente estudado mais próximo do fragmento 17, comprova a existência de fontes
potenciais de colonizadores desta espécie nas proximidades, ao mesmo tempo que indica a
sua indiferença a ambientes severamente alterados, como as pastagens que rodeiam estes
fragmentos.

CONCLUSÕES

A organização em subconjuntos concêntricos de comunidades em fragmentos de

habitat ou arquipélagos parece ocorrer frequentemente na natureza. As comunidades de
pequenos mamíferos da bacia do rio Macacu apresentam tal organização. Os fatores que
podem contribuir para este padrão são diversos e nem sempre é possível definir com clareza
qual a contribuição de cada um deles para o padrão encontrado. Neste trabalho, não foi
possível identificar claramente os fatores e processos determinantes de tal organização, nem
mesmo quando somente as espécies melhor amostradas (as predominantemente terrestres)
foram analisadas separadamente. Sabe-se, entretanto, que os fatores e processos determinantes
da riqueza, composição e ocorrência total de cada espécie nos fragmentos são passíveis de
influenciar tal configuração hierárquica, embora esta influência possa ser positiva ou negativa
para a organização em subconjuntos concêntricos.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Apesar da crescente fragmentação da paisagem na região da bacia do rio Macacu, os

fragmentos resultantes deste processo ainda apresentam uma porção significativa da
diversidade de pequenos mamíferos característica da Mata Atlântica (16 espécies nos
fragmentos estudados, o que corresponde a cerca de 12% das espécies de pequenos mamíferos
não-voadores da Mata Atlântica). Somente 3 espécies capturadas na mata contínua não
ocorreram em nenhum dos fragmentos. Os remanescentes da bacia do rio Macacu, portanto,
são importantes sob ponto de vista conservacionista. Apesar da mata contínua provavelmente

60
apresentar uma riqueza de espécies consideravelmente maior, este fato não desmerece a
importância de pequenos fragmentos para a manutenção da biodiversidade.
A fragmentação na bacia do rio Macacu ainda não alcançou um patamar considerado
irreversível, uma vez que a região ainda apresenta alguns cinturões de mata e uma grande
quantidade de fragmentos com pequeno grau de isolamento, principalmente nas áreas mais
próximas da base da serra. Estas características contribuem para que parte das espécies possa
utilizar a paisagem como um todo, retardando extinções locais. Ao mesmo tempo, a existência
de fragmentos de mata possibilita a recuperação natural de áreas já degradadas, como foi
observado para o fragmento 17. Portanto, a conservação dos fragmentos desta região é
importante não só para a preservação das espécies de pequenos mamíferos que ali ocorrem,
como também para o reflorestamento natural das áreas degradadas.
Embora a comunidade científica esteja constantemente identificando os problemas
principais de conservação no país, a implementação de políticas públicas para a resolução de
tais problemas freqüentemente é muito limitada. Esta lacuna existente entre a geração de
conhecimento e a sua utilização na conservação é, em parte, o resultado da falta de
intercâmbio entre os grupos que geram o conhecimento e os que implementam as políticas de
conservação. No próximo ano, o Ministério do Meio Ambiente, com o apoio do Banco
Mundial, irá lança o livro “Efeitos da fragmentação de habitats: recomendações de
políticas públicas” que visa exatamente contribuir para o preenchimento desta lacuna. Esta
publicação inclui os conhecimentos gerados por este estudo e pretende orientar a tomada de
decisões sobre quais áreas devem ser conservadas, fornecendo as bases científicas para que
isto seja feito.

61
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70
LISTA DE APÊNDICES

APÊNDICE 1. Áreas amostradas neste trabalho, mostrando os municípios onde se localizam e

as datas das coletas de pequenos mamíferos. .....................................................................................72
APÊNDICE 2. Classificação das espécies em relação ao meio de locomoção ....................................73
APÊNDICE 3. Matriz de similaridade na composição de espécies das áreas amostradas....................74
APÊNDICE 4. Distância entre as áreas amostradas ...........................................................................75
APÊNDICE 5. Valores dos componentes principais (factor scores) para a ACP gerada a partir
dos descritores de habitat quantificados nos fragmentos e controles...................................................76
APÊNDICE 6. Coeficientes de correlação entre os descritores de habitat analisados somente nos
fragmentos, e os eixos dos componentes principais da ACP...............................................................77
APÊNDICE 7. Valores dos componentes principais para a ACP gerada a partir dos descritores
de habitat, considerando somente os fragmentos................................................................................78
APÊNDICE 8. Regressão múltipla de matrizes utilizando os descritores geográficos e os valores
dos componentes principais da ACP gerada a partir dos descritores de habitat (a) considerando
os controles e fragmentos e (b) somente os fragmentos......................................................................79
APÊNDICE 9. Diferentes possibilidades de ordenação dos fragmentos por postos na matriz
organizada da análise de subconjuntos concêntricos. .........................................................................80
APÊNDICE 10. Correlações entre as diferentes possibilidades de disposição dos fragmentos por
postos na matriz organizada e os descritores geográficos analisados. .................................................81

71
APÊNDICE 1. Áreas amostradas neste trabalho, mostrando os municípios onde se localizam e as datas das
coletas de pequenos mamíferos realizadas.

Áreas amostradas 1a coleta 2a coleta Município

Frag. 1 22 a 26/09/99 20 a 24/03/00 Guapimirim
Frag. 2 22 a 26/09/99 20 a 24/03/00 Guapimirim
Frag. 4 25 a 29/10/99 7 a 11/05/00 Cachoeiras de Macacu
Frag. 5 22 a 26/10/00 21 a 25/04/01 Cachoeiras de Macacu
Frag. 6 20 a 24/11/99 21 a 25/05/00 Cachoeiras de Macacu
Frag. 9 18 a 22/10/00 22 a 26/04/01 Cachoeiras de Macacu
Frag. 13 24 a 28/10/99 7 a 11/05/00 Guapimirim
Frag. 16 28/11 a 02/12/00 23 a 27/05/01 Cachoeiras de Macacu
Frag. 17 28/11 a 02/12/00 22 a 26/05/01 Guapimirim
Frag. 18 18 a 22/03/01 23 a 27/09/01 Cachoeiras de Macacu
Frag. 19 19 a 23/03/01 22 a 26/09/01 Cachoeiras de Macacu
Controle A 31/08 a 04/09/00 18 a 22/01/01 Cachoeiras de Macacu
Controle B 2 a 06/09/00 18 a 22/01/01 Cachoeiras de Macacu

72
APÊNDICE 2. Classificação das espécies em relação ao meio de locomoção. Predominantemente terrestres=
espécies terrestres e escansoriais com maior número de captura no solo; predominantemente arborícolas=
espécies arborícolas e escansoriais com maior número de capturas em armadilhas acima do solo.
Pred.=predominantemente.

Espécies Classificação neste Classificação na

estudo literaturaa
Akodon cursor Pred. Terrestre b Terrestre
Caluromys philander Pred. Arborícola b Arborícola
Didelphis aurita Pred. Terrestre Escansorial
Marmosops incanus Pred. Terrestre Escansorial
b
Metachirus nudicaudatus Pred. Terrestre Terrestre
Micoureus travassossi Pred. Arborícola Arborícola
Monodelphis sp. Pred. Terrestre b Terrestre
b
Nectomys squamipes Pred. Terrestre Semi-aquático (terrestre)
Oecomys gr. concolor Pred. Arborícola Arborícola
b
Oligoryzomys nigripes Pred. Terrestre Escansorial
b
Oryzomys gr. subflavus Pred. Terrestre Terrestre
b
Oryzomys russatus Pred. Terrestre Terrestre
b
Oxymicterus sp. Pred. Terrestre Terrestre
Philander frenatus Pred. Terrestre Escansorial
b
Phylomys brasiliensis Pred. Arborícola Arborícola
b
Phylomys nigrispinus Pred. Arborícola Arborícola
b
Rhipidomys spn. Pred. Arborícola Arborícola
b
Sciurus aestuans Pred. Arborícola Escansorial
Trinomys sp. Pred. Terrestre b Terrestre
NOTAS: Para tal caracterização, considerou-se o número de armadilhas total dispostas em cada um dos estratos analisados
(solo e acima do solo).
Somente as espécies capturadas no interior das áreas amostradas estão apresentadas na tabela.
a
Fonseca et al, 1996; L. Geise, com. pes.
b
Espécies capturadas exclusivamente no solo ou acima do solo.

73
APÊNDICE 3. Matriz de similaridade na composição de espécies das áreas amostradas. As similaridades foram calculadas utilizando o índice de Jaccard. C.A=Controle A;
C.B =controle B.

Frag 1 Frag. 2 Frag 4 Frag 5 Frag 6 Frag 9 Frag 13 Frag 16 Frag17 Frag18 Frag19 C.A C.B
Frag 1 1
Frag 2 0,667 1
Frag 4 0,625 0,625 1
Frag 5 0,571 0,833 0,750 1
Frag 6 0,375 0,571 0,556 0,714 1
Frag 9 0,300 0,444 0,455 0,556 0,750 1
Frag 13 0,500 0,500 0,800 0,600 0,455 0,500 1
Frag 16 0,400 0,400 0,545 0,500 0,500 0,545 0,583 1
Frag17 0,400 0,400 0,545 0,500 0,364 0,308 0,583 0,500 1
Frag18 0,375 0,571 0,400 0,500 0,500 0,556 0,333 0,500 0,250 1
Frag19 0,429 0,667 0,625 0,833 0,833 0,625 0,500 0,556 0,400 0,571 1
C. A 0,455 0,333 0,357 0,308 0,214 0,188 0,400 0,429 0,538 0,214 0,231 1
C. B 0,500 0,500 0,500 0,455 0,333 0,286 0,538 0,462 0,462 0,333 0,364 0,615 1

74
APÊNDICE 4. Distância entre as áreas amostradas (Km). C. A= Controle A; C. B= Controle B.

Frag 1 Frag. 2 Frag 4 Frag 5 Frag 6 Frag 9 Frag 13 Frag 16 Frag17 Frag18 Frag19 C.A C.B
Frag 1 0
Frag 2 0,491 0
Frag 4 8,605 7,901 0
Frag 5 10,543 9,609 2,065 0
Frag 6 16,116 15,083 8,087 5,143 0
Frag 9 17,753 16,865 9,045 6,534 1,856 0
Frag 13 5,379 4,491 3,772 4,77 9,593 11,292 0
Frag 16 21,025 20,2 12,437 9,914 4,594 2,609 14,565 0
Frag17 5,887 5,206 6,624 6,57 10,793 12,899 2,444 16,029 0
Frag18 11,109 10,238 8,324 6,568 7,443 9,87 6,024 12,885 4,595 0
Frag19 8,246 7,428 8,054 7,205 9,876 12,214 4,41 15,273 1,888 2,544 0
C. A 10,766 9,965 1,704 0,773 6,244 6,641 5,077 9,781 7,453 7,872 8,23 0
C. B 10,666 9,865 1,604 0,673 6,144 6,541 4,977 9,681 7,353 7,772 8,13 0,1 0

75
APÊNDICE 5. Valores dos componentes principais (factor scores) para a ACP gerada a partir dos descritores de
habitat quantificados nos fragmentos e controles.

Áreas Componente 1 Componente 2 Componente 3 Componente 4

Frag.1 -0,959 0,506 0,812 -0,104
Frag.2 -0,859 0,455 2,095 1,015
Frag.4 -0,833 0,474 -0,990 -0,798
Frag.5 0,889 -0,715 1,141 -1,261
Frag.6 -1,170 1,855 -1,041 -0,293
Frag.9 1,814 1,664 -0,556 1,182
Frag.13 -0,898 -0,461 0,505 -0,626
Frag.16 0,297 -0,359 0,488 1,398
Frag.17 0,270 -0,168 -0,138 -1,557
Frag.18 1,191 0,039 0,128 -0,169
Frag.19 1,175 -0,459 -0,282 -0,679
Controle A -0,378 -1,459 -0,674 1,258
Controle B -0,537 -1,373 -1,488 0,636

76
APÊNDICE 6. Coeficientes de correlação entre os descritores de habitat analisados somente nos fragmentos, e
os eixos dos componentes principais da ACP (factor loadings). Correlações maiores que 0,70 são mostradas em
negrito. % Tot Expl. = porcentagem total da variância explicada pelo componente.

Descritores do habitat Componente 1 Componente 2 Componente 3

Troncos 0,519 0,606 -0,264
Cipós -0,125 0,138 0,812
Irizeiros 0,750 0,067 0,512
Gramíneas 0,946 -0,055 -0,072
Embaúbas 0,674 -0,606 0,082
Água 0,333 -0,467 -0,548
Cobertura vegetal 0,890 0,422 0,070
Sub-bosque 0,384 -0,768 0,260
Árvores predominantes -0,866 -0,217 0,130
% Tot Expl. 44,4 19,9 15,5

77
APÊNDICE 7. Valores dos componentes principais (factor scores) para a ACP gerada a partir dos descritores de
habitat, considerando somente os fragmentos.

Fragmentos Componente 1 Componente 2 Componente 3

Frag.1 -1,009 0,061 -0,221
Frag.2 -0,892 0,238 -1,538
Frag.4 -0,891 -0,199 1,032
Frag.5 0,706 1,462 0,177
Frag.6 -1,207 -1,642 0,884
Frag.9 1,535 -1,718 0,226
Frag.13 -0,874 0,910 -0,198
Frag.16 0,481 -0,586 -2,041
Frag.17 0,114 0,765 1,070
Frag.18 1,047 0,124 0,057
Frag.19 0,989 0,586 0,552

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APÊNDICE 8. Regressão múltipla de matrizes utilizando os descritores geográficos e os valores dos
componentes principais da ACP (factor scores) gerada a partir dos descritores de habitat (a) considerando os
controles e fragmentos e (b) somente os fragmentos. Variáveis com valores de “b” negativos foram
desconsideradas na regressão múltipla final (Tabela 11). R2 = coeficiente de regressão múltipla; b= coeficiente de
correlação parcial. Distância= distância entre as áreas amostradas.

a) Fragmentos + Controles b p
Tamanho 0,638 0,001
Isolamento -0,152 0,160
Forma -0,108 0,237
Distância 0,254 0,023
Componente 1 0,129 0,112
Componente 2 0,005 0,459
Componente 3 -0,220 0,055
Componente 4 0,007 0,443
R2 0,384 0,015

b) Fragmentos b p
Tamanho 0,347 0,048
Isolamento -0,318 0,046
Forma -0,204 0,134
Distância 0,315 0,038
Componente 1 0,049 0,337
Componente 2 -0,053 0,372
Componente 3 -0,241 0,094
R2 0,289 0,134

79
APÊNDICE 9. Diferentes possibilidades de ordenação dos fragmentos por postos na matriz organizada da
análise de subconjuntos concêntricos.

Fragmentos Ordem 1 Ordem 2 Ordem 3 Ordem 4

Frag. 13 11 11 11 11
Frag. 4 10 10 10 10
Frag. 16 9 9 9 9
Frag. 5 8 8 8 8
Frag. 17 7 7 7 7
Frag. 9 6 6 6 6
Frag. 1 5 5 2 2
Frag. 6 4 3 4 3
Frag. 19 3 4 3 4
Frag. 2 2 2 5 5
Frag. 18 1 1 1 1
NOTAS: Os fragmentos são ordenados em postos de forma decrescente na matriz
organizada.
A seqüência denominada Ordem 1 representa exatamente a ordem dos fragmentos na
matriz apresentada na Figura 18.

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APÊNDICE 10. Correlações de Spearman entre as diferentes possibilidades de disposição dos fragmentos por
postos na matriz organizada e os descritores geográficos analisados.

Ordenação dos fragmentos Área Isolamento Forma

Ordem 1 0,636 (0,035) 0,409 (0,212 0,418 (0,201)

Ordem 2 0,655 (0,029) 0,364 (0,272) 0,455 (0,160)
Ordem 3 0,500 (0,117) 0,164 (0,631) 0,336 (0,312)
Ordem 4 0,518 (0,102) 0,118 (0,729) 0,373 (0,259)
NOTAS: A matriz organizada foi gerada considerando somente as espécies predominantemente terrestres.
As diferentes ordenações dos fragmentos referem-se às apresentadas no Apêndice 9.

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