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Funções Executivas

CHAPTER · JANUARY 2004


DOI: 10.13140/RG.2.1.3988.1765

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Flávia Heloísa Dos Santos


University of Minho
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Isabela Porfira De Miranda Matias - isabelapmiranda@hotmail.com - IP: 45.160.81.73


Funções Executivas

Flávia Heloísa Dos Santos

De acordo com Lezak (1997), há funções cognitivas propriamente ditas -- por


exemplo, percepção, memória e pensamento --, e outras formas de cognição que regulam o
comportamento humano, a saber, comportamento emocional e funções executivas. Esta
última é objeto do presente capítulo.
Comportamentos que permitem ao indivíduo interagir no mundo de maneira
intencional envolvem a formulação de um plano de ação que se baseia em experiências
prévias e demandas do ambiente atual. Estas ações precisam ser flexíveis e adaptativas e,
por vezes, monitoradas em suas várias etapas de execução. Estas operações, denominadas
funções executivas, visam ao controle e à regulação do processamento da informação no
cérebro (Gazzaniga, Ivry e Mangun, 2002).
A primeira dificuldade quanto ao tema diz respeito à terminologia, cuja variedade
pouco tem colaborado para a compreensão dos fenômenos. Na literatura há diversos
sinônimos: funções de supervisão, funções frontais, funções de controle, sistema
supervisor, etc. Além disso, uma variedade de processos e funções são incluídos nesta
categoria, tais como inferência, resolução de problemas, organização estratégica, decisão,
inibição seletiva do comportamento; seleção, verificação e controle da execução de uma
dada ação, flexibilidade cognitiva, memória operacional, entre outras (Majolino, 2000).
Ainda não se tem um consenso quanto aos termos apropriados ou suas atribuições,
mas algumas características das funções executivas são claras: 1) refere-se ao controle
voluntário e consciente sobre o ambiente circundante e sobre a ação necessária para
administrar contingências em função de um objetivo; 2) a expressão de sua valência se dá
no concatenar entre sensação, cognição e ação (Mesulam, 1998). 3) não é uma entidade
única, engloba processos de controle de função distintos; 4) envolve-se nos âmbitos
cognitivo, emocional e social (Stuss e Alexsander, 2000).
Outra dificuldade quanto às funções executivas é associada aos correlatos
neuroanatômicos. Luria (1981) coligou o lobo frontal à função de programação,

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verificação, controle e execução do comportamento e, ainda, supervisão, controle e
integração das demais atividades cerebrais.
Mas é importante ressaltar que os lobos frontais constituem uma vasta área cerebral.
Dada a diversidade de habilidades afetadas nos pacientes, parece improvável que os lobos
frontais exerçam uma função cognitiva única. A própria anatomia funcional advoga em
favor das múltiplas funções dos lobos frontais. Por exemplo: o campo ocular é necessário
para o controle voluntário do movimento ocular; a área de Broca estaria mais associada
com a articulação da fala; e a órbito-frontal com mudanças na personalidade. Além disso, a
assimetria hemisférica indica maior ativação esquerda para materiais verbais e direita para
não-verbais (Benson e Miller, 1997).
Janowski e colaboradores realizaram diversos estudos neuropsicológicos com
pacientes com lesões frontais no ano de 1989, estudos esses que foram reunidos e
discutidos na revisão de Shimamura et al (1991). Estes pacientes possuíam lesões (uni ou
bilaterais) restritas aos lobos frontais, sem a participação do prosencéfalo basal e na
ausência de quadros associados, como distúrbios psiquiátricos ou alcoolismo. Apesar de
apresentarem escores médios dentro da normalidade na Escala Wechsler de Inteligência
para Adultos, eles exibiam tanto desordens cognitivas quanto déficits de memória
prospectiva e operacional (Shimamura et al 1991). Vide descrição no quadro 1.
As desordens cognitivas observadas nestes pacientes foram caracterizadas por
Baddeley (1986) como Síndrome Disexecutiva (dysexecutive syndrome).

1. Desordens Cognitivas e de Memória em pacientes com lesões frontais


DISTÚRBIOS DE MEMÓRIA DISTÚRBIOS COGNITIVOS
Déficit de memória prospectiva Síndrome Disexecutiva
Memória de curto prazo (span de dígitos) Planejamento
Memória episódica (recordação livre) Solução de problemas
Metamemória Iniciação, Desinibição, Perseveração
Memória para ordem temporal Fluência Verbal
Origem da informação memorizada Estimativa cognitiva

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A source memory refere-se ao conhecimento sobre a fonte de informação ou ao
contexto em que a informação foi aprendida e é, portanto, parte da memória episódica, no
entanto, esta habilidade é prejudicada em pacientes disexecutivos possivelmente por
dificuldade para manter a seqüência temporal da informação (Shimamura et al, 1991).
Pacientes disexecutivos demonstram também inabilidade para julgar a recência de uma
dada informação; em outras palavras, para organizar e isolar eventos no tempo (Milner,
Corsi e Leonard, 1991).
Então, uma primeira divisão dos lobos frontais é proposta e três regiões principais
emergem: córtex pré-central, córtex pré-motor e córtex pré-frontal (Brodal, 1984), as quais
são brevemente caracterizadas no quadro 2:

2. Funções e Desordens relacionadas aos Lobos Frontais


CÓRTEX PRÉ- CÓRTEX PRÉ- CÓRTEX PRÉ-
CENTRAL MOTOR (inclui área FRONTAL
Áreas (córtex motor primário) motora suplementar1 e (inclui órbito-frontal e
cerebrais área de Broca2) dorsolateral)
Funções Mediação de Integração de atos Planejamento e análise
movimentos, motores e seqüências das conseqüências de
movimentação aprendidas ações futuras
voluntária
Síndrome Síndrome motora Síndrome pré-motora Síndrome Frontal
s rolândica
Prejuízos  Redução da  Habilidades  Funções
por força e dos motoras cognitivas
Lesões movimentos  Movimentos  Afeto, humor
 Paralisia de descontínuos ou  Comportamento
partes do corpo incoordenados social

1
lesões nesta região podem causar mutismo acinético, afasia transcortical motora e prejuízo na execução de
movimentos voluntários (movimentos finos das mãos, empobrecimento da fala espontânea).
2
corresponde às Àreas de Brodmann (AB) 44 e 45, que quando lesadas acarretam Afasia de Broca.

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correspondentes  Interrupção da  Alterações de
 Diminuição da integração de personalidade e conduta
habilidade para comportamentos motores  Movimento
contrair músculos de atos complexos

Conforme indicado no quadro 2, o córtex pré-frontal (CPF) estaria mais


relacionado às funções executivas. Trata-se de uma região privilegiada que se comunica
com todo o encéfalo, recebe aferências diretas e indiretas de áreas corticais ipsilaterais, bem
como contralaterais por meio do corpo caloso e tem como aferências subcorticais: sistema
límbico, sistema reticular, hipotálamo e sistemas neurotransmissores (Benson e Miller,
1997). Estas vias conferem ao CPF propriedades para integração entre o meio interno, via
sistema límbico e meio externo, via áreas sensitivas de associação, controle de redes
neuronais (Stuss e Benson, 1986), principalmente de áreas sensoriais posteriores (Mesulam,
1990), bem como síntese entre as dimensões sentimento e razão (Damásio, 1996) na
produção do comportamento. Estes pressupostos se basearam principalmente em estudos
neuropsicológicos, neuroanatômicos e neurofisiológicos.
No entanto, as relações entre cérebro e comportamento trazem aspectos subjacentes
que devem ser considerados. Primeiro, a complexidade hierárquica e estrutural dos lobos
frontais per se justificaria cautela quanto à associação de aspectos funcionais e
neuroanatômicos. Segundo, danos em outras estruturas cerebrais podem acarretar alterações
cognitivas e de comportamento semelhantes às vistas em pacientes com lesões frontais
(Baddeley e Della Sala, 1998). Terceiro, as funções executivas não estão restritas aos lobos
frontais -- por exemplo, os lobos parietais participam da atenção espacial e do
armazenamento fonológico. Além disso, os lobos frontais interagem com o hipocampo, o
cerebelo e os gânglios da base, em cada caso servindo a aspectos específicos das funções
executivas (Gazzaniga et al, 2002).
Finalmente, além das relações anatômicas entre o CPF e funções executivas,
aspectos neuroquímicos devem ser considerados tanto durante o desenvolvimento cerebral
e cognitivo quanto em patologias específicas como a Esquizofrenia, Parkinson e Alzheimer,
entre outras. Sabe-se que, além da dopamina, outros neurotransmissores como

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noradrenalina, acetilcolina e serotonina podem influenciar funções regidas por estas regiões
cerebrais (para revisão, veja Ellis e Nathan, 2001).
Considerados estes aspectos, podem-se, então, descrever as contribuições do CPF
ao funcionamento das funções executivas. Este, por sua vez, também é dividido em três
porções: o CPF lateral (aspectos laterais das áreas 9-12, áreas 44 e 45 e porções superiores
da área 47); córtex órbito-frontal (zona ventromediana, isto é, porção inferior da área 47 e
partes mediais das áreas 9-12); e o cingulado anterior (AB 24, 25 e 32) (Gazzaniga et al,
2002).

incluir Figuras 1 e 2 – LATERAL E MEDIAL – Áreas de Brodmann (AB)

O CPF lateral é conceituado como um sistema operacional dinâmico e flexível,


capaz de representar informações, bem como prolongar esta representação por períodos
maiores de tempo, pela interação entre o comportamento desejado com a informação
perceptual e o conhecimento de longo prazo. Suas funções incluem seleção e amplificação
de representações necessárias à tarefa, e ainda habilidade para ignorar distrações potenciais.
Numa analogia de Patricia Goldman-Rakic, este sistema seria a “caixa-preta da mente”
(Gazzaniga et al, 2002).
Processos assumidos como dependentes do executivo central, um dos componentes
da memória operacional (Baddeley e Hitch, 1974), são tipicamente associados com a
ativação de regiões do CPF (Nyberg e Cabeza, 2000). Por exemplo, Petrides et al (2002)
demonstraram, pelo PET scan em adultos, ativações em áreas específicas do CPF de acordo
com as demandas das tarefas. Enquanto tarefas de “inspeção” -- expectativa frente a
estímulos novos -- ativaram a região órbito-frontal (AB 11 e 13), tarefas de “julgamento” --
decisão explícita quanto à familiaridade/novidade do estímulo, as quais implicam
reconhecimento -- ativaram a região ventrolateral mesial (AB 47 e 12). Por outro lado,
quando processos executivos como monitoração da ação em tarefas de auto-ordenação da
informação estavam envolvidos, ocorria maior ativação da região dorsolateral mesial (AB
46, 9).

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Quanto à lateralização da memória operacional nesta porção do CPF, duas hipóteses
se configuram: 1) baseada em modalidades, pois informações verbais e visuo-espaciais são
respectivamente relacionadas aos hemisférios esquerdo e direito (Baddeley & Hitch, 1974);
2) baseada em processos, uma vez que, além de manter a informação relevante ativa, a
memória operacional manipula esta informação constantemente em função do
comportamento intencional, o que pode ser visto em paradigmas para neuroimagem
funcional como tarefas do tipo n-back (Braver et al, 1997; McAllister et al, 2001;
D’Esposito et al, 1998).
Em tarefas n-back, respostas são requeridas apenas quando o estímulo (auditivo,
visual ou espacial) é igual ao alvo apresentado “n” vezes atrás. Por exemplo, na seqüência
de letras K,S,K,M,R,T,L,T,A,P, quando n=2 as letras em negrito correspondem às
respostas esperadas do participante. Assim, o conteúdo da memória operacional precisa ser
manipulado constantemente, pois o estímulo alvo é atualizado a cada item apresentado.
Pacientes com lesões no CPF lateral cometem freqüentemente erros de perseveração
no Teste de Escolha de Cartões (Wisconsin card sorting test), os quais são explicados por
dificuldades tanto para inibir elementos ou ações não relevantes que são automaticamente
ativados quanto para selecionar o elemento ou a ação relevante.
Estes processos de inibir e selecionar são também utilizados no desempenho da
memória, bem como no comportamento em geral, e podem impedir pacientes disexecutivos
de sustentar um plano de ação também em situações cotidianas. Em geral, o
comportamento intencional é hierarquicamente constituído de metas menores que
conduzem ao objetivo final (Gazzaniga et al, 2002).
Para ir ao supermercado, por exemplo, o indivíduo precisa ser capaz de identificar
as etapas (por exemplo, fazer a lista de compras, providenciar o dinheiro, escolher as
mercadorias, efetuar o pagamento, transportar as compras e, por fim, guardá-las), antecipar
possíveis eventos (se o banco ou o supermercado estarão abertos no horário planejado) e
cumprir as etapas numa seqüência coerente (escolher as mercadorias no supermercado
antes de retirar dinheiro no banco poderá trazer complicações).
A segunda área do CPF, o cingulado anterior, hipoteticamente trabalha como um
sistema acessório que monitora a operação do CPF lateral, não como um homúnculo, mas

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como domínio de muitos sistemas funcionais. Esta região citoarquitetônica primitiva, que é
parte do sistema límbico, auxilia a modulação da resposta autonômica em situações de dor
ou medo.
Estudos com PET scan, porém, demonstraram que esta região também contribui em
tarefas de atenção dividida, por meio da alocação de recursos atencionais para estímulos
novos (Corbeta et al, 1991). O cingulado anterior teria ainda duas importantes funções: na
primeira, atuaria como um sistema de monitoração da atenção para detecção de erros de
execução decorrentes de esquemas automáticos (por exemplo, fornecer o número antigo do
telefone ou dirigir pela estrada de uso freqüente quando vai a outra direção). Na segunda,
seria ativado em resposta a situações de conflito, tal como o desempenho no teste de
Stroop, e, conseqüentemente, modularia a ativação de outras áreas corticais. O cingulado
pode ainda estabelecer uma representação (node) na memória operacional para sustentar as
ativações que contêm informações semânticas de longo prazo sobre o significado de
palavras recuperadas do córtex posterior.
Então, estas porções do CPF manteriam uma interativa comunicação: o CPF lateral
resgataria informações armazenadas em outras regiões corticais, integraria propriedades
destas informações em uma representação mental e poderia inibir aquelas menos relevantes.
Paralelamente, o cingulado anterior mediaria as interações entre as memórias operacional e
de longo prazo no comportamento intencional, sustentaria a atenção em situações
conflitantes e detectaria erros de execução.
Por exemplo, para relatar uma visita ao Cristo Redentor, no Rio de Janeiro,
informações como forma (temporal inferior), cores (têmporo-occipital) e localização
(parietal) seriam carregadas na memória operacional, ou seja, no CPF lateral. Pouca ou
nenhum dúvida seria gerada para responder à pergunta “Corcovado e Pão de Açúcar
situam-se no Rio de Janeiro?”, pois, ambos são pontos turísticos cariocas
internacionalmente conhecidos. Já a questão “Cristo Redentor e Corcovado constituem um
mesmo ponto turístico do Rio de Janeiro?” poderia, a princípio, gerar conflito e,
conseqüentemente, a ativação do cingulado anterior, que buscaria informações semânticas
complementares para concluir que o Cristo Redentor está no alto do Corcovado.

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A terceira divisão do CPF, a região órbito-frontal (ou ventromediana) relaciona-se
ao comportamento socialmente orientado que se modifica em resposta às interações com
outros e depende do afeto e das reações emocionais (Gazzaniga et al, 2002).
O primeiro caso descrito na literatura foi o de Phineas Gage, um capataz de
construção civil que, aos 25 anos de idade, teve a base de seu crânio trespassada por uma
barra de ferro enquanto preparava explosivos para detonar uma rocha. A barra, apesar de
sair pelo topo da cabeça em alta velocidade, lesou regiões anteriores do cérebro. Gage
sobreviveu à lesão e, surpreendentemente, exibiu atenção, percepção, linguagem e
inteligência preservadas. No entanto, a observância de convenções sociais e regras éticas
foram drasticamente perdidas, assim como o sentido de responsabilidade perante si próprio
e perante os outros.
A partir de fotografias do crânio de Gage, descrições da ferida e análises
tridimensionais da trajetória da barra simuladas em computador, um século depois, Hanna
Damásio e colaboradores concluíram que a lesão ocorrera em regiões ventromedianas. Este
caso e outros similares foram ricamente descritos por Antônio Damásio (1996), destacando
que a ausência da emoção e de sentimentos pode destruir o raciocínio coerente e a
capacidade de tomar decisões.

Avaliação e Reabilitação Neuropsicológica de Funções Executivas


Pacientes disexecutivos geralmente beneficiam-se do fato de que a maioria dos
testes neuropsicológicos oferece instruções estruturadas passo a passo de como serem
executados e, conseqüentemente, eles obtêm altos escores no cômputo geral de baterias
neuropsicológicas. Por outro lado, muitas vezes apresentam dissociação entre compreensão
e ação, podendo verbalizar a instrução do teste corretamente, mas executá-la de maneira
desorganizada. Assim, a observação das estratégias adotadas para solucionar cada teste do
protocolo de avaliação pode oferecer indicadores de prejuízos em funções executivas.
A descrição de casos na literatura tem contribuído para a identificação de testes
neuropsicológicos e tarefas (vide quadro 3) nos quais estes pacientes apresentam
dificuldades. Alguns destes testes foram elaborados para avaliar outras funções, cujo
desempenho, porém, depende da integridade de funções executivas, e, nestes casos, além da

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avaliação da função específica, uma atenção qualitativa ao planejamento e execução da
ação complementaria a interpretação dos escores.

3. Testes neuropsicológicos sensíveis a prejuízos de funções executivas


Funções Avaliação Neuropsicológica
Consciência de si Observação do comportamento, entrevista com familiares. Testes:
próprio Análise de Figuras Temáticas e Teste de Compreensão
Seqüência de Entrevistas com o paciente, Arranjo de Figuras
Respostas
Monitoração e Observar dificuldades para Seguir as instruções da tarefa, Teste de
Planejamento Cartões de Wisconsin; Testes de Labirinto, Torre de Hanói, Torre
de Londres, Torre de Toronto; cubos, Figura Complexa de Rey
Memória Operacional Teste de cartões de Wisconsin, Span de Dígitos
Atenção e Inibição Trail Making, Testes de cancelamento, Span de Dígitos, Stroop,
Go-no-Go
Linguagem Fala espontânea, repetição, compreensão da fala, nomeação,
leitura e escrita, Fluência verbal fonológica
Motricidade Go-no-Go, Teste Gestáltico de Bender, cópia de figuras
alternadas, cópia de figuras geométricas, imitação sob comando
Personalidade Entrevista com familiares. Questionários específicos e avaliação
psiquiátrica para depressão, esquizofrenia e transtorno
obsessivo-compulsivo
Para descrição dos testes, veja Lezak (1995).

O uso de testes ecológicos como o BADS (Behavioural Assessment of Dysexecutive


Syndrome) e o Rivermead (Rivermead Behavioural Memory Test), que mais se aproximam
do uso de habilidades cognitivas em situações reais, bem como a observação direta do
comportamento do paciente em situações cotidianas são formas eficientes para a detecção
de inadequações, permitindo, inclusive, uma descrição mais acurada sobre os recursos
necessários e potenciais para a reabilitação cognitiva.

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Outra importante fonte de informações advém de possíveis quadros associados; por
exemplo, sinais como a falta de coerência ou redução da fala espontânea ou a presença de
desordens de linguagem como afasia de Broca, afasia transcortical motora, agrafia com
agramatismo, agrafia ortográfica e agrafia pura incluem-se na alterações secundárias a
lesões frontais em hemisfério esquerdo.
Por fim, a reabilitação neuropsicológica de funções executivas, como de outras
funções cognitivas, prima pela autonomia do paciente em seu ambiente. A avaliação
neuropsicológica quando orientada para a reabilitação enfatiza a compreensão de “como e
por que” o paciente falha em seu desempenho, as demandas do ambiente em que ele vive e
os conhecimento dos seus recursos preservados (............) implementação de estratégias
compensatórias (McCoy et al, 1997).
Majolino (2000) ressalta que o tratamento deve promover no paciente disexecutivo
a organização da ação frente a um objetivo, o uso da melhor estratégia, predição de
conseqüências, controle do resultado da ação executada, inibição de respostas inadequadas,
correção da ação com base nos erros cometidos e busca de alternativas. Esta intervenção,
além de contribuir para o uso adequado de outras funções cognitivas, deve instrumentalizar
o comportamento psicossocial.

Agradecimento
À Maria Cristina Magila pelos preciosos comentários sobre a versão preliminar deste
manuscrito.

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