MEDIDAS DE DIVERSIDADE BIOLGICA *

Ronald S. M. Barros Programa de Ps-Graduao em Ecologia Aplicada ao Manejo e Conservao de Recursos Naturais PGECOL. Universidade Federal de Juiz de Fora UFJF. Juiz de Fora, MG.

CONCEITOS O termo biodiversidade tem sido amplamente empregado, tanto na literatura cientfica quanto na mdia popular, mas nem sempre sua definio clara, podendo ser usado com diferentes significados. De uma maneira mais simples o termo biodiversidade usado como sinnimo de riqueza de espcies. Este, entretanto, refere-se apenas ao nmero de espcies presente numa determinada rea definida. Algumas definies quantitativas de diversidade incluem no apenas o aspecto variedade como tambm uma medida de abundncia relativa, e tm sido empregadas de maneira mais restrita ao considerarem apenas um determinado nvel. No nvel das espcies pode-se falar, ento, da diversidade de espcies, que inclui a variedade e a abundncia relativa das espcies. Como exemplo da diversidade de espcies considere uma amostra de 100 indivduos retirados de uma comunidade, distribudos em 10 espcies com 10 indivduos cada, e outra amostra de uma segunda comunidade, tambm com 10 espcies, mas com uma das espcies apresentando 55 indivduos e todas as outras apenas cinco. Numa amostra ao acaso, as chances de retirar dois indivduos que sejam de diferentes espcies maior na primeira comunidade do que na segunda. Assim, embora as duas comunidades apresentem a mesma riqueza de espcies (10), a primeira possui uma distribuio das abundncias mais uniforme, sendo, portanto, mais diversa do que a segunda. Uma definio precisa de biodiversidade, entretanto, deve considerar trs nveis: a diversidade de espcies, a diversidade gentica e a diversidade de ecossistemas. Assim, biodiversidade refere-se a todas as formas de vida, incluindo suas variaes ao nvel de genes, e todos os ecossistemas num espao definido como, por exemplo, a prpria Terra. Uma vez que grande parte dos estudos de biodiversidade est focada no nvel da diversidade de espcies, esta ser enfatizada ao longo do texto.

Este texto foi elaborado como parte dos requisitos da disciplina Estgio Docncia do Programa de PsGraduao em Ecologia/UFJF. 2007. Uso livre para propostas educativas.

DEFINIO DE DIVERSIDADE EM ESCALAS DISTINTAS A diversidade dentro de um habitat no deve ser confundida com a diversidade de uma regio que contm vrios habitats. Portanto, de acordo com a escala utilizada, pode-se distinguir trs tipos de diversidade: alfa (), beta () e gama (). A diversidade , ou local, corresponde diversidade dentro de um habitat ou comunidade, e bastante sensvel definio de habitat, e rea e intensidade da amostragem. A diversidade , ou regional, corresponde diversidade de uma grande rea, bioma, continente, ilha, etc. A diversidade corresponde diversidade entre habitats ou outra variao ambiental qualquer, isto , mede o quanto a composio de espcies varia de um lugar para outro.

O QUE DEVEMOS MEDIR bastante invivel, ou mesmo impossvel, amostrar todas as espcies de um determinado habitat. Assim, as medidas de diversidade se restringem a determinados grupos como, por exemplo, a diversidade de aves ou de espcies arbreas de um determinado habitat. Entretanto, alguns problemas de ordem prtica podem surgir quando medindo a diversidade de espcies. Para alguns grupos taxonmicos no possvel identificar os indivduos ao nvel de espcie. Neste caso, possvel medir a diversidade considerando outros nveis de classificao como gnero, famlia, ordem ou mesmo tipos morfolgicos. Outro problema surge quando o pesquisador est interessado em espcies que possuem fases de vida com caractersticas distintas. Por exemplo, fases de larva e adulto, que vivem em diferentes ambientes, exercendo papis distintos no ecossistema, devem ser consideradas como um mesmo grupo? Uma soluo proposta, neste caso, medir a diversidade considerando-se tipos ecolgicos (guildas) mais do que espcies. Ainda, o uso do nmero de indivduos pode no ser uma medida adequada. Por exemplo, ao medir a diversidade de carnvoros num determinado ambiente pode ser mais til considerar uma medida de biomassa de cada espcie ao invs do nmero de indivduos. De fato, o que a medida de diversidade requer uma estimativa da importncia da espcie na comunidade, e esta pode ser nmeros, biomassa ou at medidas de produtividade. Os objetivos do estudo iro determinar a melhor medida. AMOSTRAGEM A riqueza e a diversidade de espcies dependem, alm da prpria natureza da comunidade, do esforo amostral despendido, uma vez que o nmero de espcies aumenta com o 2

aumento do nmero de indivduos amostrados. As curvas de acumulao de espcies (curvas do coletor) permitem avaliar o quanto um estudo se aproxima de capturar todas as espcies do local. Quando a curva estabiliza, ou seja, nenhuma espcie nova adicionada, significa que a riqueza total foi obtida. A partir disso, novas amostragens no so necessrias. Um exemplo de curva do coletor apresentado na figura 1.
Nmero acumulado de espcies
60 50 40 30 20 10 0 0 5 10 15 20 25 30

Nmero de indivduos
Figura 1. Curva de acumulao de espcies hipottica. O nmero de espcies aumenta com o aumento do esforo amostral. Aps 30 indivduos amostrados a curva no atingiu a assntota.

Obtendo-se vrias curvas a partir da adio aleatria das amostras pode-se calcular uma curva do coletor mdia. Em todo caso, a estabilizao da curva bastante difcil, pois muitas espcies raras costumam ser adicionadas aps muitas amostragens, sobretudo em regies tropicais. Assim, medidas de riqueza de espcies que permitam estimar a riqueza a partir dos dados obtidos, ou comparar inventrios entre diferentes reas com diferentes unidades amostrais so bastante teis nestes casos.

MEDIDAS DE RIQUEZA DE ESPCIES Em comparaes de comunidades, o nmero de espcies por nmero de indivduos amostrados uma medida bastante til. Entretanto, freqentemente a comparao de comunidades baseada em diferentes tamanhos amostrais, que, por sua vez, iro dificultar concluses. Como comparar, por exemplo, uma comunidade em que foram observadas nove espcies numa amostra de 23 indivduos com uma segunda onde foram observadas seis espcies numa amostra de 13 indivduos? Para lidar com este problema uma soluo proposta a tcnica de Rarefao, que consiste em calcular o nmero esperado de espcies em cada amostra para um tamanho de amostra padro. O nmero esperado de espcies obtido pela equao:

 N Ni n E ( S ) = 1 N i =1 n
S

onde E(S) o nmero esperado de espcies em uma amostragem aleatria, S o nmero total de espcies registradas, N o nmero total de indivduos registrados, Ni o nmero de indivduos da espcie i, e n o tamanho padronizado da amostra escolhido. N N! O termo n calculado como n!( N n)! Um exemplo de rarefao apresentado abaixo para amostras de duas comunidades hipotticas com 23 e 13 indivduos cada, e nove e seis espcies, respectivamente (Tab. 1; Fig. 2). possvel determinar qual a comunidade mais rica, comparando o nmero de espcies esperado para 13 indivduos em cada amostra. Neste caso E(S) igual a 6,56 para a amostra A e 6 para a amostra B. A rarefao deve ser usada apenas para amostras obtidas com mtodos padronizados, e em habitats iguais ou similares. Outra restrio que as curvas no podem ser extrapoladas para alm do nmero de indivduos (N) na maior amostra. O mtodo de rarefao permite ainda o clculo da varincia do nmero esperado de espcies. A frmula para calcular a varincia descrita em Krebs (1999).
Tabela 1. Amostras de espcies de duas comunidades hipotticas A e B. Comunidade Espcies A B Espcie 1 9 1 Espcie 2 3 0 Espcie 3 0 1 Espcie 4 4 0 Espcie 5 2 0 Espcie 6 1 0 Espcie 7 1 1 Espcie 8 0 2 Espcie 9 1 0 Espcie 10 0 5 Espcie 11 1 3 Espcie 12 1 0 Total 23 13

10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0 0 5 10 15 20
Nmero de indivduos na amostra

Figura 2. Curva de rarefao para duas comunidades. A amostra da comunidade A () tem 23 indivduos representando nove espcies, enquanto a amostra da comunidade B () tem apenas 13 indivduos representando seis espcies. O nmero de espcies esperado na comunidade A para uma amostra de 13 indivduos 6,56.

Alm da rarefao, alguns ndices simples so utilizados como medidas de riqueza de espcies, incluindo o ndice de Margalef (DMg) e o de Menhinick (DMn). Estes ndices combinam o nmero de espcies registrado (S) com o nmero total de indivduos (N) e so calculados pelas seguintes equaes:

Nmero esperado de espcies

DMg = ( S 1) / ln N
DMn = S / N

Para o exemplo da tabela 1 os resultados so DMg = 2,55 e DMn = 1,88 para a amostra A, e DMg = 1,95 e DMn = 1,66 para a amostra B. Outras medidas de riqueza de espcies, que permitem comparar dados obtidos com mtodos e esforo de coleta diferentes, so as estimativas de riqueza. Tais medidas possibilitam estimar o nmero total de espcies numa determinada comunidade a partir dos dados amostrais. Entre estas esto os estimadores Jackknife (1 e 2), Chao (1 e 2) e Bootstrap. A vantagem desses estimadores a disponibilidade de equaes para o clculo de limites de confiana da estimativa. O mtodo Jackknife 1 estima a riqueza total utilizando o nmero de espcies que ocorrem em apenas uma amostra (uniques). A estimativa de riqueza calculada pela equao:
S j = s + Q1 n 1 n

onde Sj a riqueza estimada, s a riqueza observada, Qj o nmero de espcies que ocorrem em exatamente j amostras, e n o nmero de amostras. J o Jackknife 2 utiliza os uniques e o

nmero de indivduos que ocorrem em duas amostras (duplicates), e calculado pela equao: Q (2n 3) Q2 (n 2) Sj = s+ 1 n n(n 1)
2

O mtodo Chao 1 estima a riqueza total utilizando o nmero de espcies representadas por apenas um indivduo nas amostras (singletons), e o nmero de espcies com apenas dois indivduos nas amostras (doubletons). A estimativa de riqueza calculada pela equao: Sc = s + F12 2 F2

onde Sc a riqueza estimada, s a riqueza observada, Fi o nmero de espcies que tm exatamente i indivduos em todas as amostras. O Chao 2 uma adaptao que utiliza os uniques e os duplicates, e pode ser calculada substituindo Fi por Qj, o qual corresponde ao nmero de espcies que ocorrem em exatamente j amostras. O mtodo Bootstrap estima a riqueza total utilizando dados de todas as espcies, no se restringindo s espcies raras. Este mtodo, entretanto, requer o uso de simulao em computador, onde uma amostra aleatria de tamanho n retirada dos dados obtidos, usando amostragem com reposio. A estimativa de riqueza ento calculada pela equao: S b = s + (1 pi )
n

onde Sb a riqueza estimada, s a riqueza observada, e pi a proporo das amostras n que contm a espcie i. Estes passos devem ser realizados de 100 a 500 vezes no computador.

MODELOS DE DISTRIBUIO DE ABUNDNCIA

Nenhuma comunidade real apresenta de fato uma diversidade mxima onde todas os grupos definidos (espcies, guildas) tm importncias iguais. Em geral, na natureza, para o nmero total de grupos, a maior parte dos seus constituintes rara (poucos indivduos, pequena biomassa, baixa produtividade, ou outra medida de importncia) enquanto poucos so dominantes ou comuns (altos valores de importncia). Tal observao levou ao desenvolvimento de modelos de abundncia de espcies, tambm chamados diagramas de ranks de abundncia. Estes modelos utilizam o conjunto total dos valores de importncia de cada espcie, plotando tais valores contra um rank de abundncia das espcies, ou seja, as espcies so plotadas das mais comuns para as mais raras. A linha que se ajusta aos pontos o modelo que explica a diversidade. Quatro modelos principais so propostos: a srie geomtrica, a srie loga-

rtmica, a distribuio logaritmo-normal, e o modelo broken stick (pau quebrado) de MacArthur (Fig. 3).

Figura 3. Curvas hipotticas para quatro modelos de ranks de abundncia: srie geomtrica, srie logartmica, distribuio logaritmo-normal, e broken stick. Adaptado de Magurran (1988).

Se a espcie mais abundante for duas vezes mais numerosa que a espcie seguinte, a qual tem duas vezes a abundncia da terceira, e assim por diante, o modelo ajustado ser o da srie geomtrica. Este modelo prediz a distribuio menos uniforme de todos e aparece como uma reta. A srie geomtrica ocorreria numa situao em que as espcies chegariam num habitat no saturado em intervalos de tempo regulares, e ocupariam fraes do nicho remanescente. Pode-se supor que a primeira espcie ocupa uma frao k do nicho disponvel, a segunda espcie ocupa a mesma frao k do nicho remanescente, e assim por diante. Dessa forma, cada espcie ocupa uma parte do espao de nicho, sem sobreposio. Assim a srie geomtrica chamada de hiptese de apropriao de nicho (niche pre-emption hypothesis). A srie geomtrica encontrada em algumas comunidades vegetais, sobretudo em ambientes extremos, pobres em espcies, ou em estgios iniciais de sucesso. No extremo oposto, o espao de nicho aleatoriamente dividido em segmentos, e as distribuies das abundncias so mais uniformes que nos outros modelos. Neste caso, o modelo do pau quebrado apresenta o melhor ajuste. De acordo com o modelo, o nicho se divide como um pau que se fragmenta simultaneamente, e de maneira aleatria, em pedaos de vrios tamanhos. Este modelo no freqentemente encontrado na natureza, mas pode ser encontrado, por exemplo, em comunidades de aves que apresentam comportamentos territoriais.

Os modelos intermedirios (srie logartmica e distribuio logaritmo-normal) indicam padres mais complexos de sobreposio de nicho e uniformidades intermedirias. No caso da srie logartmica, a distribuio seria resultante de espcies chegando num habitat a intervalos de tempo irregulares, ou seja, aleatrios, antes que a espcie anterior ocupe totalmente a frao de nicho potencial. Neste caso, a maioria das espcies rara. J a distribuio logaritmo-normal deriva de espcies coexistindo em condies de competio parcial, em vez de direta, com adaptaes promovendo uma diferenciao de nicho sem uma excluso competitiva de um habitat. Neste caso, a maioria das espcies possui abundncias intermedirias (nem raras, nem comuns). Muitos conjuntos de dados sero descritos igualmente bem por ambos os modelos, podendo ser bastante difcil decidir qual o mais apropriado. Embora o mtodo de plotar os dados num grfico possa dar uma idia do modelo apropriado, necessrio testar os ajustes matematicamente. Os clculos para cada um dos modelos, bem como crticas sobre a utilizao de cada um deles, podem ser encontrados em Magurran (1988) e em Mart & Garca-lvarez (2002). Krebs (1999) tambm apresenta os clculos para a srie logartmica e a distribuio logaritmo-normal.
MEDIDAS DE DIVERSIDADE

Embora os modelos de abundncia de espcies descrevam a diversidade de maneira mais completa, os ndices baseados nas abundncias proporcionais das espcies so as medidas de diversidade mais utilizadas em ecologia. Estes ndices levam em conta, tanto a uniformidade (eqitabilidade) quanto a riqueza de espcies, sendo chamados tambm de ndices de heterogeneidade. O aumento do nmero de espcies ou o aumento da uniformidade das abundncias aumenta a diversidade. O ndice mais utilizado o ndice de Shannon-Wiener (H), procedente da teoria da informao. Este ndice d maior peso para as espcies raras, e obtido pela equao:
H ' = pi ln pi
i =1 S

onde S o nmero de espcies, pi a proporo da espcie i, estimada como ni/N, onde ni a medida de importncia da espcie i (nmero de indivduos, biomassa), e N o nmero total de indivduos. Na prtica o valor mximo de H ln S, e o mnimo ln [N/(N S)]. Para o exemplo da tabela 1, H 1,831 para a amostra A e 1,586 para a amostra B. Embora o ndice de Shannon-Wiener leve em conta a uniformidade das abundncias de espcies, possvel calcular esta medida separadamente. A uniformidade (E; eqitabilidade de Pielou) pode ser calculada como a razo entre a diversidade obtida e a diversidade mxima

(Hmax), a qual seria possvel em uma situao onde todas as espcies fossem igualmente abundantes. Neste caso Hmax = ln S. O valor de E varia entre 0 e 1 com 1 representando uma situao em que todas as espcies so igualmente abundantes. Para o exemplo anterior, os valores de E so 0,833 e 0,885 para as amostras A e B, respectivamente. Um ndice semelhante ao ndice de Shannon-Wiener o ndice de Brillouin: HB = (ln N! ln ni!)/N Embora diversos autores sugiram que este ndice mais satisfatrio do que o de Shannon-Wiener, a maioria dos pesquisadores continua utilizando o primeiro pela sua simplicidade de clculo. Outros ndices utilizados pertencem ao grupo das medidas de dominncia, uma vez que do mais peso para as espcies comuns. O mais utilizado o ndice de Simpson (D). De acordo com este ndice, a probabilidade de dois indivduos retirados aleatoriamente de uma comunidade pertencerem mesma espcie dada por: D = pi2
i =1 S

onde pi a proporo da espcie i na comunidade, e S o nmero de espcies. Para uma populao finita, a forma apropriada de calcular essa probabilidade dada por:
S n (n 1) D = i i i =1 N ( N 1)

onde ni o nmero de indivduos na espcie i, e N o nmero total de indivduos. Uma vez que quando D aumenta a diversidade diminui, para converter essa probabilidade a uma medida de diversidade, o ndice expresso como 1/D. No exemplo anterior (Tab. 1) as estimativas D e 1/D so, respectivamente, 0,182 e 5,5 para a amostra A, e 0,179 e 5,571 para a amostra B. Outras medidas de dominncia, incluindo a medida de diversidade de McIntosh e o ndice de Berger-Parker, so descritas em Magurran (1988). Krebs (1999) descreve outras medidas de uniformidade, incluindo as medidas de Simpson, de Camargo, de Nee e de Smith e Wilson. Um mtodo para calcular a estatstica t descrito por Magurran (1988) para testar diferenas significativas entre ndices de Shannon-Wiener obtidos para diferentes amostras. De fato, em todos os casos os ndices deveriam ser testados estatisticamente para prover uma informao mais refinada sobre suas diferenas. Obtendo-se medidas de diversidade para diver-

sas amostras em cada comunidade, pode-se utilizar mtodos paramtricos ou noparamtricos para testar as diferenas.
MEDIDAS DE DIVERSIDADE

As medidas descritas anteriormente permitem comparar diferentes comunidades em termos de diversidade ou riqueza, mas no descrevem o quanto as comunidades so distintas (ou similares) em termos de composio de espcies. Para lidar com essa questo, deve-se utilizar medidas de diversidade . A diversidade , ou diversidade diferencial, uma medida de como a variedade (e em alguns casos as abundncias) de espcies difere entre comunidades ou amostras ao longo de gradientes. Quanto menos espcies as diferentes comunidades compartilham, mais alta a diversidade . A maneira mais simples de medir a diversidade entre pares de locais pelo uso dos coeficientes de similaridade. Estes coeficientes comparam comunidades de forma qualitativa ou quantitativa. Os ndices qualitativos, ou coeficientes binrios, mais utilizados so o ndice de Jaccard (Sj) e o ndice de Sorensen (Ss): Sj = a/(a + b + c) Ss = 2a/(2a + b + c) onde a o nmero de espcies encontrados em ambos os locais, A e B, b o nmero de espcies no local B, mas no em A, c o nmero de espcies no local A, mas no em B. A desvantagem destes ndices que eles no levam em conta as abundncias das espcies. Um dos ndices propostos que considera as abundncias das espcies o ndice de Morisita-Horn (CH):
CH = 2 X ij X ik

[( X

2 ij

/N +
2 j

) ( X

2 ik

/ N k2 N j N k

)]

onde Xij e Xik so, respectivamente, o nmero de indivduos da espcie i nas amostras j e k, e Nj e Nk so, respectivamente, o nmero total de indivduos nas amostras j e k. O valor dos coeficientes de similaridade varia de 0 (nenhuma similaridade) a 1 (total similaridade). Para o exemplo da tabela 1 os resultados de cada ndice so: Sj = 0,25; Ss = 0,4; CH = 0,189. Comparando o ndice de Morisita-Horn (CH) com os dois primeiros, percebe-se que a similaridade diminuiu bastante quando as abundncias das espcies foram consideradas. Os coeficientes de similaridade so medidas bastante teis quando comparando trs comunidades ou mais, permitindo verificar quais so as mais similares (ou dissimilares). Os ndices so calculados para cada par de comunidades e os resultados comparados. 10

Alm dos coeficientes de similaridade, vrias medidas de diversidade so propostas para avaliar o quanto a composio de espcies muda ao longo de um gradiente ou transecto, entre as quais a medida de Whittaker (W), obtida pela equao:

W = (S / ) 1
onde S o nmero total de espcies registrado no sistema, e a riqueza de espcies mdia das amostras. Outras cinco medidas de diversidade , incluindo as medidas de Cody, de Routledge e de Wilson e Shmida, alm da medida de Whittaker, so descritas em Magurran (1988), assim como uma avaliao destas. Quando h vrias comunidades ou gradientes sendo comparados simultaneamente uma boa representao da diversidade pode ser obtida atravs das anlises de agrupamento (cluster analysis). A anlise de agrupamento obtida atravs de uma matriz contendo a similaridade (ou dissimilaridade) para cada par de amostras. As duas amostras mais similares so combinadas para formar um grupo nico. As anlises procedem at o ltimo grupo ser combinado, originando um dendograma. Um exemplo dado abaixo para cinco amostras, comparadas pelo coeficiente de similaridade de Jaccard. Os dados so apresentados na tabela 2; uma matriz de similaridade apresentada na tabela 3; a figura 4 apresenta o dendograma resultante. A similaridade foi maior entre as amostras 3 e 5, que formaram um primeiro grupo no dendograma.
Tabela 2. Abundncias de 12 espcies em cinco amostras hipotticas. Amostras Espcies 1 2 3 4 5 Espcie 1 9 1 0 2 0 Espcie 2 3 0 4 0 6 Espcie 3 0 1 2 1 0 Espcie 4 4 0 1 9 6 Espcie 5 2 0 0 5 0 Espcie 6 1 0 0 1 0 Espcie 7 1 1 1 0 2 Espcie 8 0 2 0 1 2 Espcie 9 1 0 3 0 2 Espcie 10 0 5 0 3 0 Espcie 11 1 3 5 0 3 Espcie 12 1 0 0 0 2 Tabela 3. Matriz obtida pelo ndice de Jaccard (%). Amostra 1 Amostra 2 Amostra 3 Amostra 4 Amostra 5 Amostra 1 * 25 50 33,3333 60 Amostra 2 * * 33,3333 44,4444 30 Amostra 3 * * * 18,1818 62,5 Amostra 4 * * * * 16,6667 Amostra 5 * * * * *

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Figura 4. Dendograma de similaridade para cinco amostras hipotticas. A anlise de agrupamento foi obtida pelo coeficiente de similaridade de Jaccard, mtodo de ligao simples.

O VALOR DAS MEDIDAS DE DIVERSIDADE

Eclogos esto interessados em medir a diversidade por diversas razes, sobretudo por sua utilidade em biologia da conservao e avaliao ambiental. Medidas de diversidade de espcies so geralmente teis para comparar padres em diferentes locais ou em diferentes gradientes, ou, ainda, numa mesma rea ao longo do tempo, como, por exemplo, ao longo de uma sucesso, ou aps um distrbio. Alm disso, a avaliao de espcies raras til para direcionar esforos de conservao. Ainda, o interesse de eclogos em explicar porque algumas reas so mais ricas em espcies do que outras, ou porque uma espcie abundante em um local, mas rara em outro, tem estimulado pesquisas sobre diversidade de habitats e largura de nicho. Nestes casos as mesmas medidas para avaliao da diversidade de espcies podem ser utilizadas.

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REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS

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