Comportamento animal 97 (2014) 313 e 321

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Comportamento animal

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Edição Especial: Bioquímica & Comunicação animal

atração do sexo feminino para perfume masculino e aprendizagem associativa: o rato doméstico como um
modelo de mamíferos

Sarah A. Roberts uma , * , Amanda J. Davidson uma , Robert J. Beynon b , Jane L. Hurst uma
uma Comportamento Mammalian & Evolution Group, Instituto de Biologia Integrativa da Universidade de Liverpool, Neston, UK
b Proteomics & Grupo Funcional Genomics, Instituto de Biologia Integrativa da Universidade de Liverpool, Liverpool, Reino Unido

articleinfo
Muitos mamíferos territoriais investir pesadamente em marcas de cheiro competitivos que anunciam a sua localização, identidade e status social e

Historia do artigo: fisiológica atual. Aqui nós revemos os componentes comportamentais e moleculares de perfume marcação em ratos de casa, Mus musculus

Recebeu 31 março de 2014 A aceitação inicial 02 domesticus, que, em fl uência atração do sexo feminino para masculino e discutir como a aprendizagem induzida por feromônio entre as mulheres e os
de maio de 2014 A aceitação final 22 de julho de investimentos cheiro diferencial entre os homens, tanto em fl uência atração do sexo feminino para o spec fi proprietários c perfume. Embora aromas rato
2014 Disponível on-line 11 de outubro, 2014 MS. urina contêm numerosos sexo-especí fi c e individualmente-especí fi componentes C, sexo feminino atração para passar mais tempo perto de urina de
número: 14-00274R machos depende do contato com um feromônio proteína não voláteis, darcin. Esta é uma importante proteína urinária atípica (MUP) expressos apenas
por machos. Em contato, o feromônio age como um estímulo muito potente para a aprendizagem associativa, de modo que as fêmeas aprendem
atração semelhante ao odor no ar do macho individual associado darcin; eles também aprendem atração por pistas espaciais onde o feromônio foi
Palavras-chave:
encontrado. Este tem como alvo a atração do sexo feminino para tanto o odor ea localização dos proprietários Mark perfume masculino individuais. No
darcin aprendizagem
entanto, a concentração e a qualidade dos produtos voláteis no ar emitidos a partir das marcas de perfume em fl abordagem influência e contato com
associativa
perfumes masculinos. Sob pressão da concorrência, os machos investir fortemente em refresco de marcas de cheiro a uma velocidade alta e depositar
feminino escolha casa
uma alta concentração de MUPS que se ligam voláteis urinário e estender a duração da libertação do volátil. As fêmeas também obter informações de
rato macho feromônio
investimento marcação voláteis no ar, incluindo o status social e infecção do proprietário, o que pode alterar a sua atracção entrar em contato com seu cheiro. A capacidade

atração sexual perfume das mulheres para aprender sobre os machos individuais de suas marcas de cheiro significa que a maioria das decisões sobre os machos preferidos
são susceptíveis de ser feita antes de as fêmeas estão prontas para acasalar. Estamos apenas começando a entender como as diferentes informações
em perfumes masculinos está integrado na tomada dessas decisões.

© 2014 A Associação para o Estudo do Comportamento Animal. Publicado por Elsevier Ltd. Todos os direitos reservados.

comunicação Scent é amplamente utilizado para a comunicação sexual e atração em todo o
reino animal. Alguns dos exemplos mais bem conhecidos incluem o simples de espécies e
sexo-especi fi atraente feromonas de acasalamento c emitidos pelas traças para atrair o sexo oposto,
muitas vezes ao longo de grandes distâncias (por exemplo, Butenandt, Beckmann, Stamm, & Hecker,
1959; Howard & Blomquist, 2005; Karlson & Butenandt, 1959; Witzgall, Kirsch, e Cork de 2010 ). No
entanto, sinais químicos playmuchwider papéis avaliação preso e seleção que sustentam a atração
sexual (por exemplo, ver Johansson & Jones, 2007; Wyatt de 2014 ). Entre os mamíferos terrestres
marcas de cheiro depositados em torno da área da casa de um animal ou território são amplamente
utilizados para fazer propaganda de um indivíduo de identidade, localização e estado atual para outro
conspeci fi cs na localidade ( Gosling & Roberts, 2001; Johnson de 1973 ). Estes aromas são altamente
complexa, consistindo tipicamente em muitos
* Correspondência: SA Roberts, Comportamento Mammalian & Grupo Evolução do Instituto de Biologia
Integrativa da Universidade de Liverpool, Leahurst Campus, Neston CH64 7TE, UK
centenas de componentes que codificam informações sobre espécie, sexo e individual a identidade
do animal, bem como uma ampla gama de informações sobre status reprodutivo atual do
proprietário, status social e de saúde, todas as coisas que podem em fl uência sua atractividade para
potenciais companheiros. Isso proporciona outros animais que utilizam a área ou que visitam um site
marcado perfume com ampla oportunidade de aprender informações sobre proprietários de perfume
individuais, suas localizações espaciais e territórios defendidos que podem ser utilizados nas
decisões de escolha de parceiro atuais e futuras ( Drea, Vignieri, Kim, Weldele, & Glickman, 2002;
Hurst & Beynon, 2004; 2013; Vogt, Zimmerman, K €
olliker &
Breitenmoser de 2014 ).
O modelo mais estudada de comunicação dos mamíferos é o rato doméstico, Mus musculus
domesticus, para que estudos têm sido capazes de integrar abordagens comportamentais,
moleculares e neurofisiológicos em laboratório estritamente controlada e condições seminaturais
para entender as funções e mecanismos de sinalização de perfume. Embora casa rato estrutura
social pode variar em diferentes habitats, dada uma escolha a maioria dos ratos de casa vivem em
ambientes agrícolas ou humanos-construído onde os recursos alimentares

Endereço de e-mail: sacheet@liv.ac.uk (SA Roberts).

http://dx.doi.org/10.1016/j.anbehav.2014.08.010
0003-3472 / © 2014 A Associação para o Estudo do Comportamento Animal. Publicado por Elsevier Ltd. Todos os direitos reservados.
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são concentradas ( Barnard, Hurst, & Aldhous, 1991; Berry, 1981; Bronson de 1979 ). Os machos
adultos normalmente defendem pequenos territórios, que podem abranger apenas alguns metros
quadrados em populações de alta densidade. proprietários território bem sucedidos garantir que suas
próprias marcas de cheiro predominam em toda a sua área defendida por continuamente e
deliberadamente depositar sua urina em muitas pequenas estrias e manchas como eles se movem
ao redor do território. Descoberta de aromas concorrentes de outros machos provoca não só
agressividade para com os proprietários, mas também uma resposta rápida e elevada
countermarking, resultando em uma taxa particularmente elevada de perfume marcação nas
fronteiras entre os territórios masculinos vizinho ( Hurst & Beynon de 2004 ). As fêmeas adultas variam
tipicamente ao longo de vários territórios do sexo masculino, mesmo que eles podem optar por ninho,
no território de um macho residente particular de acordo com a qualidade e proteção oferecida pelo
ninhos disponíveis ( Rico & Hurst, 1998; Wolff de 1985 ). As fêmeas acasalam com os proprietários
desses territórios marcado-perfume, embora eles freqüentemente acasalar com mais de um macho,
visitando machos selecionados quando pronta para acasalar (há pouca oportunidade para coerção
do sexo masculino em condições de vida livre, withmales acasalamento apenas dentro de seus
próprios territórios ). Aqui, nós rever os mecanismos que estão por trás atração sexual feminina para
perfumes masculinos neste sistema bem estudado e discutir as implicações de uma nova e
importante mecanismo de aprendizagem associativa induzida por feromônio que recentemente
descoberto para a segmentação atração sexual feminina para especi fi c machos individuais de alta
qualidade.
MECANISMO DE ATRAÇÃO PERFUME
Investigação e Processamento de Scents
marcas de cheiro de mamíferos são sinais de múltiplos componentes que contêm componentes
voláteis, que podem tornar-se no ar e são gradualmente perdidos a partir da fonte cheiro e não-volátil
(ou muito menos volátil) componentes, que muitas vezes podem persistir no ambiente por um longo
período de tempo. Ao detectar um perfume no ar que não é familiar ou não tenha sido encontrada
por algum tempo, os animais normalmente se aproximar da fonte perfume para investigar mais
profundamente em contato próximo, gastando mais tempo snif fi ng para processar a informação
quando o aroma é mais desconhecida e distinta de aromas recentemente encontrados ( Todrank & Heth
de 2003 ). Esta resposta de investigação geral não é específico do sexo fi c embora, re fl ecting uma
motivação geral para obter informações mais amplas sobre se pistas de odor vindo do mesmo sexo
ou oposto. voláteis transportadas pelo ar são detectados através themain olfactivo Systemas ar é
levado para dentro da cavidade nasal durante a respiração normal e SNIF activa fi ng. No entanto, a
maioria dos vertebrados terrestres (excepto primatas catarrhine e aves) também tem um sistema
olfactivo acessório que é activado apenas em estreito contacto com aromas. A activação de uma
bomba vascular (ou activa fl ehmen resposta em espécies tais como ungulados ou felinos) é
necessária para entregar moléculas, em solução, a partir da fonte de aroma para o vomeronasal
organwhich esteja situada num cego-endedmucus- fi cápsula encheram na base da cavidade nasal ( Breer, manipulado através de ovariectomia e tratamento crónico com implantes de estradiol descobriram
Fleischer, & Strotmann, 2006; Halpern & Martinez-Marcos de 2003 ). Enquanto que os receptores
olfactivos (RUP) no epitélio olfactivo principal são tipicamente mais ou menos afinados para detectar
uma grande variedade de odores sociais e não sociais receptores ao lado mais especializados
sensível para aminas voláteis (Taars, Liberles & Buck de 2006 ), Receptores vomeronasais responder
mais específica fi camente para particulares lipoficos de baixo peso molecular (odorantes V1Rs),
péptidos não-voláteis e proteínas (V2Rs) e péptidos de N-formilo, que são produzidos, em grande
parte por bactérias (FPRs) ( Dulac e Axel, 1995; Herrada & Dulac, 1997; Matsunami & Buck, 1997;
Riviere, Challet, Fleggue, Spehr & Rodriguez, de 2009; Ryba & Tirindelli de 1997 ). Durante a
investigação contacto estreito, aromas podem ser processados ​em paralelo por meio dos principais e
acessórias sistemas olfativos, ambas as quais são necessárias para processar completamente todo
o taco (aroma Restrepo,
Arellano, Oliva, Schaefer, & Lin, 2004; Spehr et al., 2006 ), Com entradas provenientes dos dois
sistemas convergindo ao nível da amígdala ( Brennan & Kendrick de 2006 ). No entanto, o principal
sistema olfativo é provável que seja particularmente importante para a detecção de odores no ar a
uma distância a partir da fonte e para o reconhecimento quando aromas exigir uma investigação
contacto mais próximo, enquanto o sistema olfativo acessório parece ser particularmente importante
para a detecção de componentes não voláteis realizada dentro de marcas de cheiro ou no corpo de
um animal ( Luo, Fee, & Katz, 2003 ); Estes componentes incluem proteínas e péptidos, mas também
os ligandos de baixo peso molecular que são ligados a moléculas não voláteis ou ainda não tenham
evaporado a partir da fonte de aroma.
Atração para machos Scents entre casa fêmea Mice
Quando os ratos do sexo feminino de casas encontrar aromas urinário desconhecidas de adulto
do sexo masculino ou do sexo feminino conspeci fi cs, eles são estimulados a abordar e investigar
ambos. No entanto, após breve investigação contato próximo, as fêmeas preferem confiável para
passar mais tempo perto de aromas a partir de machos adultos intactas do que perto daqueles de
fêmeas ou machos castrados. Esta atração de perfumes masculinos é mostrado por ambas as
mulheres sexualmente experientes e ingênuo, e por ratos de laboratório e camundongos
wild-estoque casa, mesmo quando as fêmeas ingênuas nunca anteriormente encontrados macho
cheiro froman adulto ( Moncho-Bogani, Lanuza, Hernandez, Novejarque, & Martinez-Garcia, 2002;
Ramm, Cheetham, & Hurst, 2008; Roberts et al., 2010 ). Na verdade, ratos de casa femininos
selvagens do estoque são atraídos para passar um tempo perto de odores masculinos, mesmo
quando estes são colocados em áreas abertas onde os ratos selvagens normalmente optam por
passar muito pouco tempo ( Roberts et al., 2010 ). No entanto, se o contacto directo com cheiro é
impedida, as fêmeas não conseguem passar mais tempo perto voláteis no ar de urina masculina
contra urina feminina ( Moncho-Bogani et al., 2002 ), Sejam ou não as fêmeas são ingênuo odores
masculinos ou experiência sexual ( Ramm et al., 2008 ). Isso é um tanto surpreendente, dado que há
um grande número de diferenças em voláteis que emanam a partir de urina macho e fêmea do rato.
testes de discriminação simples mostram que as fêmeas prontamente discriminar estas diferenças
voláteis urinário (por exemplo,
Martel & Baum, 2009 ). Nenhum dos ratos do sexo feminino menos, normal, não mostram qualquer
atração inerente a gastar tempo perto androgendependent voláteis além de sua investigação normal
de um odor estranho. Isto sugere que as fêmeas detectar um sinal androgendependent em contato
que é essencial para estimular a atração de passar mais tempo perto de cheiro de um macho,
provavelmente percebido através do sistema olfativo acessório. Coerente com isso, lesão dos bulbos
olfatórios acessórias elimina atração fêmea em contato com macho suja roupa de cama ( Martinez-Ricos,
AgustinPavon, Lanuza & Martinez-Garcia de 2008 ). Deve notar-se, porém, que os estudos utilizando
ratos de laboratório em que os níveis hormonais dos indivíduos do sexo feminino foram arti fi cialmente
atracção diferencial para produtos voláteis urinário de machos intactos em comparação tanto com
fêmeas ou machos castrados, mesmo sem contacto directo com urina macho (revisto por Baum,
2012 ). Atualmente, a relevância deste para o comportamento do mouse em condições naturais é dif fi cult
de interpretar, mas a variação na sensibilidade feminina ao sexo-especi fi c pistas durante o ciclo
hormonal normal merece mais investigação. No entanto, as fêmeas adultas são atraídas para passar
um tempo perto de urina masculina não só quando no cio e pronta para acasalar, mas também em
estágios aleatórios em relação ao ciclo estral ( Moncho-Bogani et al., 2002 ) E continuam a ser
atraídos até mesmo durante a gravidez ( Figura 1 ); no entanto, as fêmeas na pré-puberdade evitar
odores de urina de adultos do sexo masculino desconhecidas ( Drickamer, 1989; Lanuza et al., 2014 ),
Enquanto que dois e juvenis 3 semanas de idade secretar um péptido, ESP22, em lágrima fl uids que
inibem o comportamento de acasalamento (macho adulto Ferrero et al., 2013 ).
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P = 0,001 P = 0,003
60

M F

Tempo próximo (s)

40

20

M F MF

0
fêmeas de As fêmeas
ciclismo grávidas

Figura 1. O tempo gasto por fêmeas próximos macho desconhecida (M) ou do sexo feminino urina (F) (média ± SEM). ratos de casa selvagem do estoque fêmeas foram dadas contato aroma cheio com 10 m ratos macho casas amostras de urina l-fromwild
estoque versus controlo de urina feminina (aqui a partir de BALB fêmeas / estirpe C embora a mesma resposta é visto usando selvagem stock urina feminina, ver Ramm et al., 2008 ou Roberts et al., 2010 ). As amostras de urina foram riscadas em vidro
micro fi bre fi lters preso ao lado de baixo da tampa arena (para detalhes completos do procedimento de teste, ver Ramm et al., 2008; Roberts et al., 2010 ). Pareados por par t testes avaliadas maior atração para passar mais tempo total de perto de macho
contra perfume feminino entre as mulheres de ciclismo ( t 13 ¼ 3,85, P ¼ 0,001) ou fêmeas grávidas 2 e 5 dias antes do parto ( t 12 ¼ 3.40, P ¼ 0,003), com nenhuma diferença na força de preferência por perfume masculino entre ciclismo e fêmeas grávidas
(amostras independentes t teste: t 25 ¼ 0,16, P ¼ 0,87).

Urina de ratos saudáveis ​contém muitos não volátil proteínas e péptidos em muito
lowconcentration que pode ser detectado em contacto com o perfume; no entanto, os ratinhos fazer
um investimento substancial em um conjunto de pequenas proteínas communicatory chamado
principais proteínas urinárias (MUPS), expresso no fígado e excretados deliberadamente em
concentração elevada na urina (> 99% de proteína urinária excretada por ratinhos macho, Humphries,
Robertson, Beynon, & Hurst de 1999 ). MUPS são um grupo de 18 e 20 kDa, que são membros da
superfamília de lipocalina; estas proteínas têm uma característica b- estrutura de tambor em torno de
uma cavidade central que é capaz de se ligar a moléculas lipofilicas de baixo peso molecular (ver Beynon
& Hurst de 2004 ). MUPS são produzidas por ambos os sexos, mas urina de adultos do sexo
masculino, tipicamente, contém uma concentração de, aproximadamente, três a quatro vezes mais
elevada do que a urina feminina sob condições de alojamento laboratório ( Cheetham, Smith,
Armstrong, Beynon, & Hurst de 2009 ); em condições sociais mais naturais em populações
seminaturais, o investimento entre os ratos de casa selvagem do estoque aumenta muito, com os
machos continuando a produzir aproximadamente o dobro do que as fêmeas, mas com sobreposição
considerável no investimento entre os sexos ( pequeno bosque
& Beynon de 2013 ). MUPS se ligar a um número de ligandos, incluindo vários androgénio-especí fi c
voláteis que têm conhecidos efeitos reprodutivos de iniciação de síntese no sexo feminino ( Bacchini,
Gaetani, & Cavaggioni, 1992; Mucignat-Caretta, Caretta, & Cavaggioni, 1995; Novotny, Ma, Wiesler, & Zidek,competitivos ( Kaur et ai., 2014 ); Assim, não é provável que tenha forte seleção foi contra a expressão
1999 ), Bem como uma gama muito mais ampla de metabolitos urinários orgânicos voláteis ( Kwak et
al., 2012 ), Que parecem incluir os odores voláteis associados com o tipo de MHC ( Cantor, Tsuchiya,
Wellington, Beauchamp, & Yamazaki, 1993 ). A ligação dos MUPS para os voláteis retarda a
libertação de produtos voláteis ligados a partir das marcas de perfume depositado ( Armstrong,
Robertson, Cheetham, Hurst, & Beynon, 2005; Hurst, Robertson, Tolladay, e Beynon, 1998;
Robertson, Marie, Veggerby, Hurst, & Beynon de 2001 ), Que tanto aumenta a duração durante a qual
os voláteis no ar são emitidos e pode ser detectada a uma distância segura e voláteis em aromas
para mais tempo, onde eles podem ser detectados em contacto através do sistema olfactivo
acessório.
cromatografia de permuta aniica revelou que atracção foi provocada por uma única subfracção. Nós
mostramos que o componente ativo neste subfractionwas um único urinaryMUP atípica (MGI:
3651981,
Mup20) expressos apenas por machos e codificada por um gene da região periférica da Mup gene
cluster em que existe uma considerável divergência entre Mup (genes Mudge et al., 2008 ; que se
referiu a isso como Mup gene 17, utilizando um esquema de numeração diferente fromMGI). Este
MUP é responsável pela ligação a maioria do sexo masculino-especi fi c urinária feromona volátil 2- se- butil-4,5-di
( Armstrong et al., 2005 ), O qual é conhecido por estimular receptores no vomeronasal organwith alta
sensibilidade ( LeindersZufall et al., 2000 ). No entanto, não houve nenhuma redução na resposta
atracção fêmea quando a urina foi envelhecido a esgotar severamente quaisquer componentes
voláteis, enquanto que uma proteína recombinante testado sem quaisquer ligandos naturais de
ratinho estimulada uma resposta muito semelhante a urina de rato normal do sexo masculino. Assim,
a própria proteína, em vez de quaisquer ligandos ligados estimula a atracção inerente fiável de
ratinhos fêmeas para passar o tempo perto urina macho ( Roberts et al., 2010 ). Em reconhecimento
do seu papel fundamental na atração sexual feminina para passar o tempo perto de perfume
masculino, nós chamado thisMUP darcin depois de herói romântico de Jane Austen Mr Darcy em Orgulho
e Preconceito ( Roberts et al., 2010 ). Todos os ratinhos de casas selvagem stock macho adulto
parecem excretar darcin na urina, mas nota-se que ele esteja ausente ou presente em apenas níveis
vestigiais na urina do sexo masculino a partir de muitas estirpes comuns de laboratório ratinhos
consanguíneos ( Cheetham et ai., 2009 ). Talvez sem surpresa dada a sua importância para a atração
do sexo feminino, darcin foi recentemente mostrado também para estimular betweenmales agressão
deste feromônio pela sobrevivência entre laboratório machos con fi nida juntos em pequenas gaiolas,
onde atratividade para as mulheres não é uma exigência. fêmeas selvagens-stock falhar para
mostrar a sua atracção fiável normal a urina a partir de uma estirpe de laboratório do sexo masculino
que não expressa darcin, mas a adição de darcin recombinante a um nível normal do sexo masculino
estimula uma resposta atracção normal ( Roberts et al., 2010 ). Assim darcin é eficaz se encontrou no
contexto de outros componentes urinários do sexo masculino ou por conta própria. No entanto,
embora o feromônio é eficaz em seu ownwithin o con fi nes de uma pequena arena de teste, sob
condições naturais componentes urinários voláteis são susceptíveis de ser essencial para alertar as
mulheres para a presença deste feromônio não voláteis. É também informação em voláteis urinários
que irão estimular fêmeas para contactar a fonte de aroma e entregar a feromona para receptores no
órgão vomeronasal.

Para identificar os componentes de urina de rato macho que estimulam a atracção em contacto,
que a urina fraccionado em componentes de elevado peso molecular (contendo proteínas e de peso
ligado ligandos lowmolecular) e componentes de baixo peso molecular não ligados a MUPS ( Roberts
et al. 2010 ). Isto indicou que toda a actividade estava na fracção de elevado peso molecular, que foi
tão eficaz como a urina intacta. Além disso a separação da fracção de elevado peso molecular por
316 SA Roberts et al. / Comportamento animal 97 (2014) 313 e 321

Feromona induzida atração Aprendeu a Speci fi c machos
Embora camundongos fêmeas mostrar atração de confiança para passar o tempo perto de
marcas de cheiro de machos estranhos se estes contêm darcin, sob condições naturais fêmeas
resolver dentro dos territórios marcados perfume de um ou um pequeno número de machos vizinhos.
Eles encontrarão aromas destes machos e aqueles em territórios próximos repetidamente,
particularmente como proprietários residentes marcas olfactivas no seu território, liberalmente ( Garratt
et al, 2012.; Hurst & Beynon, 2004; Zala, Potts, & Penn de 2004 ). Isso proporciona fêmeas com ampla
oportunidade de aprender sobre potenciais companheiros em sua área local. É importante salientar,
em contato com o feromônio sexual darcin macho, as fêmeas aprendem muito rapidamente uma
atração semelhante ao aromas no ar associados a este feromônio ( Moncho-Bogani et al., 2002;
Roberts et al., 2010 ). No entanto, as fêmeas não aprendem uma atração generalizada para voláteis
urinário andrógeno-dependentes que representam ' masculino ' mesmo depois de terem adquirido
experiência substancial de pistas de odor de muitos homens diferentes. Em vez disso, sua atração
aprendi é a especificidade fi c assinatura perfume no ar que foi detectado durante o contacto
simultâneo com darcin ( Ramm et al., 2008; Roberts et al., 2010 ; Figura 2 a, b). Se as fêmeas são
incapazes de entrar em contato com a fonte cheiro para detectar darcin, eles não conseguem
aprender qualquer atração por assinatura no ar do sexo masculino, independentemente da sua
familiaridade ( Ramm et al., 2008 ). Da mesma forma, as fêmeas não conseguem aprender qualquer
atração para voláteis no ar quando não há darcin ou apenas vestígios na urina; no entanto, se arti
darcin recombinante é adicionada fi cialmente, esta agora induz uma atracção aprendido forte para
uma assinatura de bordo que anteriormente não era atraente enquanto que a adição de outros
MUPS recombinantes não tem nenhum efeito ( Roberts et al., 2010 ; Figura 2 b). Assim, o contato com
darcin induz as mulheres a aprender imediatamente uma atração à assinatura volátil no ar do macho
que pode ser detectado a uma distância da fonte de aroma, desenho mulheres a gastar tempo perto
perfume que do sexo masculino em particular, independentemente de mais contato. Se fêmeas
marcas de cheiro contato urina de dois machos equivalentes, eles aprendem uma atração para
ambas as assinaturas de odor no ar individuais (em relação ao odor no ar masculina desconhecida),
indicando que as fêmeas são capazes de lembrar atração tomultiple indivíduos ( Cheetham de 2006 ).
o contendo darcin ou darcin sozinho show como forte uma lembrado preferência local, como aquelas
resultado desta aprendizagem induzida por feromônio é alvo de atracção do sexo feminino para
odores de especi fi c machos (incluindo seus territórios scentmarked) após investigação contato
próximo de seus aromas. Esta atração aprendeu a indivíduo-especi fi c assinaturas voláteis no ar é
lembrado por um tempo surpreendentemente longo: mesmo depois de apenas um breve contato com
cheiro de um macho, as fêmeas são atraídas para a assinatura no ar lembrado por pelo menos 4
semanas ( A Fig. 3 ). No entanto, é importante notar que o contacto semelhante com darcin em
frommales de urina de uma estirpe de laboratório puras (em que todos os indivíduos são
geneticamente idênticos) resulta na atracção para uma assinatura de bordo que ratinhos fêmea
selvagem generalizar para outros machos da mesma estirpe, como todos estes compartilhar muito
semelhante ' Individual ' assinaturas. Em populações não consanguíneas normais, porém, cada macho
tem uma assinatura individual distintivo ( Cheetham et al., 2007; Hurst, Beynon, et al., 2001 ).
Além de induzir atração para assinaturas olfativas individuais, aprendizagem induzida por
feromônio também é importante para permitir que os animais se lembrar locais onde anteriormente
encontrados aromas. Embora geralmente assumem que os animais detectar sinais de odor à
distância através de moléculas que emanam da fonte e orientar no sentido de estes, aprendizagem,
onde aromas foram encontradas anteriormente é provável que seja outro mecanismo importante para
mudar aromas sem qualquer necessidade de detectar moléculas de odor no ar. Através da
aprendizagem associativa, darcin induz não apenas atração para odores masculinos individuais, mas
também atração para pistas espaciais associadas com o feromônio ( Roberts, Davidson, McLean,
Beynon, & Hurst de 2012 ). O contato repetido com macho suja roupas de cama no mesmo local ( Martinez-Ricos,
Agustin-Pavon, Lanuza, & MartinezGarcia de 2007 ), Ou mais especi fi camente com marcas de cheiro
urinário masculino ( Roberts et al., 2012 ), Induz uma preferência condicionado para aquele local em
mulheres adultas, o que sugere que o cheiro do sexo masculino é recompensar ( Martinez-Garcia et
al., 2009 ). exposição cheiro repetido não é necessária para induzir essa preferência lembrado
embora; fêmeas tenham um julgamento de aprendizagem único com qualquer urina masculina
dadas duas ou três sessões de aprendizagem com perfume no mesmo local. Esta preferência
lembrado por um site é tão forte

P = 0,014
(uma) (B)

30 30
P = 0,008
**
P = 0,013
Tempo sob estímulo (s)

P = 0,006

20 20 NS ***
NS

*
*** NS NS

10 NS 10

MF MF MF MF MF MF MF MF MF
0 0
Same Different Diferente
fêmeas experientes Mesmo darcin urina macho laboratório sem darcin

fêmeas ingênuas mesmos Natural diferente + Tampão + + Rdarcin rMUP7

Figura 2. Feminino aprendeu atração para o indivíduo-especi fi c assinatura volátil de ratos de casa masculinos estimuladas pela darcin. ratinhos fêmea casas selvagem-stock foram dadas contacto prévio com estímulos de teste de urina em uma arena
diferente antes de ser testada com odores no ar frommale versus controlo de urina feminina que não poderia ser contactado durante o teste (ver A Fig. 3 para a ilustração do teste de set-up). (A) Sexo Feminino passado mais tempo próximo odor no ar
urinário masculino quando este era do mesmo dador macho selvagem stock indivíduo como urina contactado antes do ensaio, mas não mostrou qualquer atracção quando odor no ar era de um indivíduo diferente, mas equivalente. As mulheres
apresentaram a mesma resposta se previamente ingénuos para adultos do sexo masculino e seus odores ou socialmente eram adultos experientes que tinham sido capturadas a partir de populações cerco seminaturais (dados redesenhada a partir de Ramm
et al., 2008 , A figura 2 e 3). (B) As fêmeas aprendeu atração para o indivíduo-especi fi c odores no ar de machos normais selvagem do estoque que expressaram os níveis naturais de darcin após o contacto com a urina, mas não conseguiram aprender
atracção de odor urinária associada no ar após o contacto com a urina laboratório macho que não continham a não ser que darcin darcin recombinante foi adicionado arti fi cialmente. A adição de outros MUPS recombinante (aqui o macho-especí fi c rMUP7)
falhou para estimular tais aprendeu Atração (dados redesenhado de Roberts et al., 2010 , Figura 10). Os dados são médias ± SEM. Os asteriscos showmatched-par t teste de comparações entre macho perto tempo e odor no ar feminino dentro de cada teste
(* P < 0,05; ** P < 0,01; *** P < 0,005). P valores comparar a polarização em resposta entre os testes (a: correspondência par t testes; b:-amostras independentes t testes). Controlo de urina feminina era de ratos de laboratório BALB / c.
 SA Roberts et al. / Comportamento animal 97 (2014) 313 e 321 317

0,4
odor no ar masculino

contato prévio com perfume

preferência condicionado
0,2
MF

M Teste F
0

controle Feminino - 0,2

7 14 21 28

Retenção (dias)

Figura 3. Retenção de preferência condicionado fêmea para o odor no ar urinária masculina (quer dizer ± SEM para cada intervalo de retenção). Fêmeas (F) ratos de casa selvagem-stock foram dadas contacto prévio com 10 m L amostras de urina de ratos
selvagens stock macho (M) em comparação com casas de urina controlo de BALB / c fêmeas de laboratório durante 30 min numa arena neutra, em seguida, devolvidos às suas gaiolas casa ou testada imediatamente. Depois de períodos de tempo (0, 1, 7, 14, 28
dias diferentes, N ¼ 8 e 14 do sexo feminino por ponto de tempo), fêmeas foi dada uma escolha entre odor no ar a partir do mesmo macho e estímulo urina fêmea que tinham contactado previamente (amostras de urina apresentadas acima a tampa Arena perfurada
onde eles não poderia ser contactado, seguindo os métodos e condições de alojamento detalhados dentro Ramm et al., 2008; Roberts et al., 2010 ). preferência condicionado é mostrado como o tempo gasto perto de odor masculino como proporção do tempo total
gasto perto do sexo masculino ou feminino odor 0,5. preferência condicionado para o odor masculino não diferiram signi fi cativamente em todo o fi ve intervalos de retenção (ANOVA: F 4,53 ¼ 2,20, P ¼ 0,081), com um muito signi fi preferência não consigo para o odor
do sexo masculino em todos os ensaios ( t 57 ¼ 9,54, P < 0,0001), embora os contrastes planeados com resposta imediatamente após o contacto sugeriu uma preferência reduzida após 14 dias ( P ¼ 0,03). Isto foi devido a uma resposta elevada para odor feminino
após este intervalo de tempo, em vez de uma resposta reduzida ao odor do sexo masculino e, portanto, poderia ter sido um efeito acaso. testes separados con fi rmada que a preferência condicionado esperado para o odor no ar macho foi evidente em cada ponto
de tempo (imediatamente após o contacto:

t 7 ¼ 5,92, P ¼ 0,0005; 1 dia: t 11 ¼ 3,97, P ¼ 0,001; 7 dias: t 13 ¼ 7,56, P < 0,0001; 14 dias: t 11 ¼ 3,99, P ¼ 0,001; 28 dias: t 11 ¼ 2,73, P ¼ 0,01; unicaudal testes).

como sua preferência inicial quando cheiro foi detectado lá e pode durar pelo menos 14 dias, embora
a extinção desta resposta ocorre rapidamente se perfume não está mais presente é quando as
fêmeas retornam ao site ( Roberts et al., 2012 ). Isto sugere que as fêmeas atualizar rapidamente sua
memória de associações espaciais lembradas. voláteis urinário Airborne frommale marcas de cheiro
deixar de condicionar qualquer preferência por localização cheiro, mesmo que as fêmeas já
aprendeu uma atração para estes voláteis através da associação com darcin (ou seja, não há
nenhum condicionamento secundário, Roberts et al., 2012 ). O contato com o feromônio darcin é,
portanto, crucial para a aprendizagem de uma preferência espacial para sites marcado-perfume
masculino.
Este aprendeu atração induzida por feromônio para passar o tempo a especificidade fi locais onde eles se depararam darcin c
aroma marcado, e onde as fêmeas, em seguida, perceber a assinatura odor no ar que eles aprenderam em contato com marcas de
cheiro de um macho, é provável que sustentam atração feminina que gastar tempo dentro de determinados territórios masculinos, bem
como sua atração para os proprietários desses territórios quando as fêmeas estão prontas para acasalar. Notavelmente, porém, o
feromônio que induz esta atração aprendeu alvo é idêntico em todos os machos adultos. No entanto, porque é não volátil e,
aparentemente, percebido onlywhen fêmeas entregar ativamente perfume masculino para o órgão vomeronasal em contato nasal, a
exposição a este feromônio chave está sob controle do próprio feminino. Isto significa que as fêmeas podem usar outras informações
em um homem' s perfume para determinar se ou não entregar aroma susceptível de conter darcin para o sistema receptor necessário.
Até agora, o mecanismo subjacente a tal atração feminina para perfumes masculinos foi elaborado apenas para ratos de casa.
Nenhum dos mecanismos de aprendizagem induzido por feromonas semelhantes menos são susceptíveis de ser importante em outras
espécies de mamíferos que anunciam a sua localização, identidade e qualidade através de marcas de cheiro. contacto prévio com
permite que as mulheres a oportunidade de investigar a fundo e processar todas as informações no
aroma do macho para avaliar a sua adequação como um parceiro em potencial. aprendizagem social
induzida pelo feromônio pode ser generalizado neste e em outros contextos sociais, mas a
considerável complexidade de aromas de mamíferos juntamente com a dif fi dades de isolamento e
teste de especificidade fi c candidatos enquanto controla experiência prévia de assuntos faz identi fi cação
e compreensão destes mecanismos pheromonal particularmente desafiador. Seleção de sinais de
comunicação leva à rápida evolução e diversificação fi-
catião (por exemplo, Emes, Beatson, Ponting, & Goodstadt de 2004 ), Aumentando ainda mais o dif fi culdade
de identificar sinais em outras espécies que podem desempenhar papéis similares. lipocalina
proteínas com estruturas semelhantes a darcin estão presentes numa vasta gama de fontes de
roedor perfume ( Beynon et al., 2008; Stopka, Stopkov um, & Janotov a de 2012 ), Incluindo a proteína
aphrodisin em hamster secreções vaginais que tem sido implicado como um sinal afrodisíacos para
machos ( Briand, Trotier, & Pernollet de 2004 ). No entanto, enquanto outros lipocalinas fornecer aos
candidatos iniciais para a investigação em outras espécies, deve-se reconhecer que mesmo MUPS
muito semelhantes em ratos de casa não têm o mesmo papel pheromonal como darcin e há muitas
outras moléculas candidatas em aromas de mamíferos complexos. o fi primeiro e único outro exemplo
claro de aprendizagem induzido por feromonas relatados até agora ocorre no contexto social muito
diferente da mãe e comunicação descendência, em que a feromona volátil coelho mamária
(2-metil-but-2-enal) produzido por coelhos lactação Europeias,

aroma de um macho em particular (sem nenhuma outra interacção prévia) tem sido demonstrado numa variedade de espécies de

aumentar fortemente a preferência para o proprietário individual desse perfume sobre os machos equivalentes de estado alto e saúde

semelhante mas com aroma estranho (por exemplo, ratos de colheita , mecanismos de aprendizagem semelhantes induzido por

feromonas são susceptíveis de ser importante em outras espécies de mamíferos que anunciam a sua localização, identidade e Oryctolagus cuniculus, induz a aprendizagem rápida de outros odores associados para melhorar a ef fi eficiência
qualidade através de marcas de cheiro. contacto prévio com aroma de um macho em particular (sem nenhuma outra interacção prévia) da localização mamilo e agarrando durante um curto período pós-natal sensíveis (ver Schaal de 2014 ;
tem sido demonstrado numa variedade de espécies de aumentar fortemente a preferência para o proprietário individual desse perfume para uma revisão detalhada).
sobre os machos equivalentes de estado alto e saúde semelhante mas com aroma estranho (por exemplo, ratos de colheita ,

mecanismos de aprendizagem semelhantes induzido por feromonas são susceptíveis de ser importante em outras espécies de

mamíferos que anunciam a sua localização, identidade e qualidade através de marcas de cheiro. contacto prévio com aroma de um INVESTIMENTO MASCULINO E FEMININO seletividade
macho em particular (sem nenhuma outra interacção prévia) tem sido demonstrado numa variedade de espécies de aumentar

fortemente a preferência para o proprietário individual desse perfume sobre os machos equivalentes de estado alto e saúde
semelhante mas com aroma estranho (por exemplo, ratos de colheita , minutos Micromys: Brandt & Macdonald, 2011; Roberts & Gosling
de 2004 ; hamsters dourados,
Mesocricetus auratus: Johnston, Munver, e Tung de 1995 ; ratazanas do prado, Microtus
pennsylvanicus: Johnston, Sorokin, & Ferkin de 1997 ; loris pigmeus, Nycticebus pygmaeus: Fisher,
Swaisgood, & FitchSnyder de 2003 ). Tal exposição prévia pode ser importante porque
Embora darcin é um feromônio chave que sustenta a segmentação de atracção do sexo
feminino para o spec fi c machos, bymales investimento noutros componentes associados de seus
sinais perfume é provável que seja particularmente importante na determinação de contas do sexo
feminino com o feromônio em condições competitivas, e, portanto, do sexo feminino aprendeu
atração para particulares machos. Em populações seminaturais, os ratos de casa fêmeas acasalam
quase exclusivamente com os proprietários do território masculinos (por exemplo, Hurst, 1987;
Meagher, Penn, & Potts, 2000; Potts, Manning, &
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Wakeland, 1991; Wolff de 1985 ). proprietários Território fazer um investimento substancial no aroma
da marcação, tanto em termos de seu comportamento (tempo e energia gastos patrulhando o
território, refrescante aromas, countermarking quaisquer aromas concorrente e tentar excluir esses
concorrentes) e seus investimentos em componentes de perfume que são adicionados ao urinário
marcas de cheiro ( Hurst & Beynon de 2004 ). Na presença de um concorrente vizinho, reprodutores
proprietários território aumentar substancialmente a sua taxa de perfume urinário marcação em
comparação com os homens em casais reprodutores isolados; a concentração de MUPS excretada
nas suas marcas de cheiro também dobra ( Garratt et al., 2012 ). Em populações seminaturais, onde
os proprietários território experimentar vários concorrentes, o investimento MUP de reprodução
adultos machos aumenta aproximadamente fi ve vezes comparativamente com aqueles em pares
reprodutores isolado (significar ± concentração SEM de proteína urinária ¼ 71,9 ± 3,5 mg / mg de
creatinina para controlar por diluição da urina, os dados para os machos reprodutores 26 que vivem
em 250 m 2 caixas a uma densidade populacional de 0,64 ratos adultos / m 2, proporção entre os sexos
1,2: 1; subconjunto de dados Hurst & Beynon de 2013 , Figura 9.2, mas apenas para machos
reprodutores conhecidos).
Este elevados inMUPs de investimento em condições competitivas, juntamente com o aumento
da taxa de perfume refresco, em fl uências não só a quantidade de darcin depositados em torno
território de um macho, mas também a força de odores voláteis. si Darcin é altamente resistente à
degradação e permanece no ambiente por um período de tempo substancial após a deposição, mas
as fêmeas são inicialmente atraídos para contactar darcin por voláteis no ar. Após o contato, as
fêmeas são também posteriormente atraídos para passar um tempo perto associado assinatura
voláteis no ar de um macho. No entanto, estes sinais voláteis são gradualmente perdida a partir de
aromas urinária à medida que envelhecem, de tal modo que não é muito mais elevado de emissão
de cheiros recentemente depositadas. Quando apresentado com aromas de dois proprietários
território macho adulto desconhecido, as fêmeas preferem consistentemente o proprietário dos mais
frescos, cheiro ou countermark mais recentemente depositados, desde que há uma clara diferença
na idade dos aromas ( Ricos e Hurst de 1999 ) E cada macho tem uma assinatura identidade
individual distintivo codificado por diferentes padrões MUP que permite que as fêmeas de discriminar
entre os proprietários ( Cheetham et ai., 2007 ). É provável que essa preferência para o proprietário do
perfume fresco é porque as fêmeas preferencialmente se aproximar e marcas de cheiro de contato
que emitem sinais muito mais fortes voláteis; Assim, eles aprendem uma atração para a assinatura
odor no ar do dono do mais fresco cheiro (mais forte). No entanto, na ausência de competir aroma
fresco, mulheres ainda são mais atraídos para o proprietário de familiares marcas 24 h idade
perfume do que a um homem cujo cheiro eles não se encontraram. Isso indica que as mulheres
ainda são capazes de reconhecer a identidade de Amale from24 h cheiro idade, apesar da perda
gradual de assinaturas voláteis ( Cheetham de 2006 ).
Maior investimento em MUPS aumenta a concentração de ligandos voláteis ligados no aroma e,
assim, ajuda a prolongar a duração durante a qual as marcas odoríferas continuam a emitir os níveis
detectáveis ​de materiais voláteis. Investimento em MUPS e ligantes voláteis associados diminui à
medida que os machos adultos começam a idade; Os níveis de proteína urinária começar a diminuir
quando os machos selvagens-stock (alojados individualmente em laboratório) são> 18 meses de
idade, diminuindo para cerca de um terço da quantidade excretada por machos adultos jovens uma
vez que os machos são envelhecidos 25 e 32 meses ( Garratt, Stockley, Armstrong, Beynon, & Hurst
2011 ). Esta diminuição da proteína urinária se correlaciona fortemente com o declínio nas contagens
de esperma do epidídimo como machos começar a senescência. A abundância de ligandos voláteis
urinárias como machos adultos agemirrors o declínio de três vezes na MUPS, consistente com a
sequestração de ligandos voláteis que se ligam a MUPS com uma estequiometria de 1: 1. Do ponto
de vista funcional, o impacto deste declínio torna-se mais aparente não quando a urina é depositada
recentemente mas como marcas odoríferas idade. Embora abundância volátil difere na urina fresca,
o nível de voláteis liberados a partir de marcas de cheiro recém-depositados por homens mais velhos
ainda é relativamente forte. As fêmeas dada uma escolha entre fresco
aromas de urina de um adulto jovem desconhecida versus uma abordagem macho adulto senescida
e investigar tanto de forma igual. No entanto, na maioria dos casos marcas de cheiro não são
susceptíveis de ser encontrado logo após a deposição. Como marcas de cheiro idade ea abundância
de voláteis declínios,
a quantidade de 2- se- butil-4,5-di-hidrotiazole (um
-Androgénio dependente volátil que se liga em grande parte a darcin) na urina macho senescida
após 4 h é equivalente à existente na urina mais jovem do sexo masculino adulto após oito e 12 h.
Dado uma escolha entre as marcas de urina de 12 h após a deposição, as fêmeas são signi fi cativamente
menos atraídos para investigar os de um adulto do sexo masculino senescida onde a emissão de
voláteis agora é extremamente fraco ( Garratt et al., 2011 ). Até agora, nós limitamos compreensão da
dinâmica temporal das marcas de cheiro (por exemplo, Cavaggioni, Mucignat-Caretta, & Redaelli de
2008 ; Veja também
Mucignat & Caretta de 2014 ), Como análises moleculares geralmente focar apenas em níveis de
componentes em aromas recolhidas recentemente sinalização. Não sabemos, por exemplo, se os
indivíduos que refrescam seus aromas a uma taxa superior investir menos na força molecular desses
sinais ou se o investimento em todos os componentes da sinalização correlacionar positivamente
com a qualidade de um macho.
A quantidade de darcin expressa por machos individuais se correlaciona com a concentração
total de outras MUPS urinário, com ambos mostrando uma diminuição semelhante na produção
como machos idade ( Garratt et al., 2011 ). Pouco se sabe ainda sobre como os diferentes aspectos
da qualidade do sexo masculino pode em fl uência especi expressão fi camente de darcin, embora as
observações iniciais indicam que a expressão pode não ser particularmente sensíveis às questões
de estado actual como a infecção (veja Lanuza et al., 2014 ). No entanto, a proporção da produção
total MUP urinária que é devido a darcin varia entre machos individuais, em parte, por causa das
diferenças nos padrões determinados geneticamente MUP individuais (por exemplo ver Figura 9.4
em Hurst & Beynon de 2013 ). As experiências que manipulam a quantidade de darcin
independentemente serão necessários outros componentes urinárias incluindo outros MUPS para
compreender como a variação no investimento nesta especi fi c feromona urinária em fl uencia
atratividade do sexo masculino para feminino.
Informações adicionais em outros componentes do perfume do macho sobre a qualidade
potencial de um macho como um companheiro pode ser utilizado para modular o contato do sexo
feminino ou resposta ao feromônio darcin. ratos de casa masculinos que não são capazes de
defender seus próprios territórios (de baixa qualidade ou jovens do sexo masculino), muitas vezes
tentam viver como subordinados no território de outro macho, onde são forçadas a reduzir a
produção de aromas andrógeno-dependentes que de outra forma induzir a agressão do proprietário
território residente ( Hurst, Payne, et al., 2001 ). Além largamente suprimida-perfume marcação
comportamento para evitar a concorrência com o proprietário, o desenvolvimento da glândula
prepucial dos machos subordinados é muito reduzida ( Bronson & Marsden, 1973; Homady & Cérebro
de 1983 ) Que conduz a concentrações muito mais baixas de dois sesquiterpenos dependentes de
androgénio, E, E- uma- farneseno e E- b- farneseno, adicionado à urina ( Novotny, Harvey, e Jemiolo,
1990 ). Outro constituinte volátil dependente de androgio de glândulas prepucial tem sido
recentemente identificados fi ed, um cool alifico insaturado Z5-14: OH, o qual também é secretada na
urina macho ( Yoshikawa, Nakagawa, Mori, Watanabe, & Touhara de 2013 ). Embora ainda não se
sabe se este componente é reduzida em subordinatemales, themuch tamanho menor de suas
glandsmakes prepuciais este prováveis. Cada uma destas secreções prepucial estimula investigação
fêmea de adulto desconhecida urina macho ( Jemiolo, Xie, & Novotny, 1991; Yoshikawa et al., 2013 ),
Enquanto que as fêmeas mostram pouco interesse de investigação na urina a partir de machos
subordinados, machos castrados ou adição maleswithout preputialectomized de análogos sintéticos
destes componentes ( Bronson & Caroom, 1971; Jones & Nowell, 1974; Ninomiya & Kimura, 1988 ).
Por contraste, parece haver pouca diferença quantitativa da produção de proteína urinária entre
machos dominantes e subordinados ( Malone, Payne, Beynon, e Hurst, 2001; Payne, 2001 ), Embora
sejam necessários mais estudos para determinar se a produção darcin pode diminuir. No entanto, as
fêmeas parecem capazes de
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reconhecer o status de proprietários de perfume subordinados de voláteis no ar, sem a necessidade
de investigação contato próximo, e não mostram nenhum interesse em investigar perfumes
masculinos subordinados. Deste modo, eles são susceptíveis de ser exposto à feromona darcin na
urina macho subordinado mesmo se esta for expressa.
As fêmeas também discriminar contra odores urinários de machos subclinicamente infectados
com parasitas ou vírus, em muitos casos, que mostram evitação activa dos odores de machos
infectados (por avaliação Beltran-Bech & Richard, 2014; Choleris, Clipperton-Allen, Phan, Valsecchi,
& Kavaliers de 2012; Kavaliers, Choleris, & Pfaff de 2005 ). Como, no entanto, os componentes
urinários utilizados para identificar infecção são desconhecidos; é claro se a infecção resulta em
expressão reduzida de sinais sexuais masculinos, a detecção de sinais a partir do próprio parasita, a
detecção de pistas que re fl ect activação do sistema imunitário do hospedeiro ou uma combinação
destes. No entanto, como as fêmeas sujeitos são geralmente impedidos de contacto directo com os
odores do sexo masculino durante estes testes, parece que eles são capazes de detectar infecção
com base de produtos voláteis no ar por si só (por exemplo, Ehman & Scott, 2002; Kavaliers & Colwell,
1995a, 1995b; Kavaliers, Colwell, Braun, e Choleris, 2003; Kavaliers, Fudge, Colwell, & Choleris de
2003 ). Assim, as fêmeas podem detectar e evitar odores de urina de homens infectados sem
entregar estes aromas para o órgão vomeronasal, que evite o contacto com darcin, mas isto tem de
ser examinado se (ver também Lanuza et al., 2014 ). As fêmeas também pode mostrar atração
reduzida para aromas de homens que são menos geneticamente compatível para si mesmos, tais
como parentes muito próximos (revisado por
Barnard et ai., 1991; D'Udine & Alleva 1983; Pusey & Wolf, 1996 ), Independentemente do
investimento do macho em sinais que são altamente atraente para outras mulheres. Até agora, nós
não compreender os mecanismos que alteram atração feminina tomale aromas de acordo com
informações adicionais ganhou sobre a compatibilidade genética, ou se isso em fl uencia
aprendizagem associativa, memória e / ou resposta a assinaturas perfume no ar individuais.
ATRAÇÃO acasalamento e ESTÍMULO
Um número de feromônios voláteis que se ligam a MUPS em marcas de cheiro do sexo
masculino têm efeitos priming sobre a fisiologia reprodutiva da mulher quando ela entrega perfume
masculino para seu órgão vomeronasal durante a investigação contato próximo. Estes feromônios
priming acelerar a puberdade em mulheres jovens ( Novotny et al., 1999; Vandenbergh de 1969 ) E
promover a ovulação em mulheres adultas ( Jemiolo, Andreolini, Xie, Wiesler, & Novotny, 1989;
Jemiolo, Harvey, e Novotny, 1986; Whitten, Bronson, e Greenstein de 1968 ), De modo que eles estão
prontos para acasalar. No entanto, no momento em que as fêmeas estão prontas tomate sob
condições naturais, é provável que as decisões sobre mates preferenciais já estão feitas. Na
verdade, a escolha das fêmeas para se estabelecer e ninho no território de um macho em particular é
um fator importante na escolha do companheiro, como a maioria das fêmeas acasalam com o
proprietário do seu território residente ( Hurst, 1987; Potts et al., 1991; Wolff de 1985 ). Este pode ser
um factor importante na redução do risco de infanticídio ( Hrdy de 1979 ), Como os machos reduzir o
comportamento infanticida em direção a descendência de seu companheiro depois de coabitação e
cópula ( Elwood & Ostermeyer, 1984; McCarthy & Saal, 1986; Soroker & Terkel, 1988 ). No entanto, os
ratos de casa fêmeas normalmente variam em vários territórios do sexo masculino e frequentemente
acasalar multiplicam com os proprietários do território vizinho; em uma pesquisa de ratos selvagens
apanhados-, 23% de ninhadas foram gerado por vários machos ( Dean, Ardlie, & Nachman de 2006 )
Enquanto acasalamento múltiplo pode ser ainda mais elevado em populações cativas de alta
densidade ( Stockley, Bottell, & Hurst, 2013; Thonhauser, Raveh, Hettyey, Beissmann, & Penn de 2013 ).
Thonhauser et al. (2013) encontrou mais de paternidade múltipla de ninhadas quando cheiro marca
de investimento entre os homens na população local foi mais uniforme, o que sugere que as fêmeas
apresentaram menor discriminação para acasalar com um proprietário território particular.
319
Em condições de vida livre, escolha de parceiro é devido às fêmeas estro approachingmales
quando estiver pronto tomate; machos não acasalam fora dos seus territórios defendidos ( Hurst,
1987; Potts et al., 1991; Wolff de 1985 ) E fêmeas repetidamente voltar para o mesmo local de
acoplamento para a cópula, normalmente afastando-se entre copulações sucessivas (por exemplo, Hurst
de 1986 ). Como a especificidade fi local c para o acasalamento é escolhido ainda não é conhecido e
pode simplesmente depender de onde a fêmea encontra um de seus homens preferida quando em
um estado adequado para acasalar. Antes da cópula, ambos feminino e masculino snif tempo gasto fi ng
as regiões faciais e anogenitais do potencial de mate. Durante estas interacções, sinais adicionais
podem facilitar a cópula em si. A lágrima fl uido de ratinhos macho contém uma glândula exócrina
segregar a esp1 proteína, que é um péptido de 7 kDa que activa um especi fi receptor e vomeronasal
c realça o comportamento de lordose em fêmeas ( Haga, Kimoto, & Touhara, 2007; Kimoto, Haga,
Sato, & Touhara de 2005 ). Isto é expresso na glândula lacrimal extraorbital de estirpes
consanguíneas derivado selvagens-e algumas estirpes laboratoriais domesticados (BALB / c, DBA)
sob o controlo de androgénio. Curiosamente, porém, como darcin, a express deste feromona péptido
está ausente em muitas estirpes domesticados ( Haga et al., 2010; Kimoto et al., 2007 ). Até agora,
nada se sabe sobre o investimento masculino diferencial neste feromônio priming entre os ratos de
casa selvagens, mas, ao contrário darcin, esp1 é produzida em níveis muito baixos e desempenha
um papel na coordenação de comportamento de acasalamento quando os ratos já estão em contato
próximo e mate com a atração já tem ocorreu.
DIREÇÕES FUTURAS
A nossa recente descoberta de darcin, um feromônio sexual não voláteis na urina masculina rato, tem
proporcionado uma nova visão sobre o controle de atracção do sexo feminino para perfumes masculinos e a
importância da atração inerente a um macho-especi fi c feromônio e aprendizagem associativa para atingir atração fl exibly
para especi fi c machos. Notavelmente, como o feromônio pode ser detectado através de apenas a investigação de
contatos, a atração é estimulado apenas uma vez fêmeas escolheram para investigar cheiro de um macho de perto,
incluindo a activação do sistema olfativo acessório. padrões de deposição de perfume e investimento masculino em
outros componentes de seus aromas ambos parecem ser importantes na atração de tal contato em condições
competitivas, enquanto as fêmeas podem detectar sinais adicionais, tais como o estado da infecção que inibem a
atração cheiro. No entanto, até agora, nós não entendemos completamente como as diferentes informações em
perfumes masculinos está integrado na tomada dessas decisões. Não fêmeas investigar plenamente todas as
informações inmale aromas e modificar sua resposta inerente à darcin de acordo com a informação obtida sobre o
proprietário cheiro através do processamento de nível superior? Ou é a atração para investigar de perto perfumes
masculinos ajustados de acordo com a força relativa de voláteis no ar e outras informações obtidas através do
principal sistema olfativo, alterando assim o contacto com darcin e atração aprendeu a esse macho? Progressos na
compreensão isso seria muito auxiliado por melhores ferramentas para identificar quando os animais entregar
ativamente aromas para o órgão vomeronasal em condições de vida livre normais, um processo que está atualmente
invisível em espécies que não apresentam uma alterando assim o contacto com darcin e atração aprendeu a esse
macho? Progressos na compreensão isso seria muito auxiliado por melhores ferramentas para identificar quando os
animais entregar ativamente aromas para o órgão vomeronasal em condições de vida livre normais, um processo
que está atualmente invisível em espécies que não apresentam uma alterando assim o contacto com darcin e
atração aprendeu a esse macho? Progressos na compreensão isso seria muito auxiliado por melhores ferramentas
para identificar quando os animais entregar ativamente aromas para o órgão vomeronasal em condições de vida livre
normais, um processo que está atualmente invisível em espécies que não apresentam uma fl resposta ehmen e
requer abordagens invasoras e muitas vezes sem corte tais como remoção de todo ou de bloqueio funcional do
sistema vomeronasal. são necessários estudos comparativos para estabelecer até que ponto os feromônios como
darcin estão presentes em outros aromas de mamíferos e se este é um mecanismo amplamente utilizado na
aprendizagem social. Muitos outros roedores produzir sex-especi fi c proteínas (perfume Beynon et al., 2008 ), Mas a
presença de feromonas que induzem indivíduo-especí fi c aprendizagem ainda não foi testado. Além de compreender
a importância do investimento diferencial em darcin e que em fl uências isso, furtherwork é necessária para
compreender thewide gama de andrógeno-especi fi c voláteis em aromas do sexo masculino e se tal complexidade é
importante para proporcionar indivíduo-especí fi c
320 SA Roberts et al. / Comportamento animal 97 (2014) 313 e 321
assinaturas e / ou obter informações adicionais sobre a qualidade do sexo masculino. Também
deve-se notar que o cheiro anúncio não se restringe apenas aos machos; fêmeas também anunciar
através de marcas de cheiro, que podem não só indicam estado estral e prontidão para acasalar,
mas também parecem estar envolvidos na sinalização competitiva para oportunidades de procriação
( Stockley et al., 2013 ). Amajor futuro challengewill ser compreender componentes perfume
produzidos por fêmeas e como estes também são usados ​para a comunicação sexual e competitivo
em mais situações sociais naturais do que gaiolas de laboratório.
Agradecimentos
Somos gratos aos membros de ambos o comportamento de mamíferos e Grupo Evolução eo
Grupo função da proteína para suporte essencial para este trabalho, particularmente para Lynn
McLean, o Dr. Stuart Armstrong, o Dr. Richard Humphries, John Waters, Rachel Spencer e Joshua
Beeston, e para muitos outros membros para discussão de ideias e abordagens. O trabalho foi
financiado por bolsas de investigação para
JLH e RJB da Biotecnologia e Ciências Biológicas Conselho Investigação (BB / J002631 / 1) eo
Natural Environment Research Council (NE / G018650).
Referências
Armstrong, SD, Robertson, DHL, Cheetham, SA, Hurst, JL, & Beynon, RJ
(2005). As diferenças estruturais e funcionais em isoformas principais de proteínas urinárias de ratinho: um
macho-especí fi proteína C que se liga preferencialmente uma feromona do sexo masculino. Biochemical Journal, 391, 343
e 350 .
Bacchini, A., Gaetani, E., & Cavaggioni, A. (1992). proteínas de ligação a feromona
rato, Mus musculus. Experientia, 48, 419 e 421 .
Barnard, CJ, Hurst, JL, & Aldhous, P. (1991). Dos ratos e afins: a funcional
signi fi cance de viés parentes no comportamento social. Biológicos Comentários, 66, 379 e 430 .
Baum, MJ (2012). Contribuição de feromônios processados ​pelo olfativo principal
sistema de acasalar reconhecimento em mamíferos do sexo feminino. Frontiers in Neuroanatomy, 6 .
Beltran-Bech, S., & Richard, FJ (2014). Impacto da infecção na escolha do companheiro. Animal
Behavior, 90, 159 e 170 .
Berry, RJ (1981). Biologia do mouse casa. London: Academic Press .
Beynon, RJ, e Hurst, JL (2004). proteínas urinárias e a modulação da química
aromas em ratinhos e ratos. Peptides, 25, 1553 e 1563 .
Beynon, RJ, Hurst, JL, Mirton, MJ, Robertson, DHL, Armstrong, SD,
Cheetham, SA, et ai. (2008). lipocalinas urinário em rodenta: existe um modelo genérico? Sinais químicos em
vertebrados, 11 ( 11), 37 e 49 .
Brandt, R., & Macdonald, DW (2011). Conhecê-lo e amá-lo? familiaridade e
preferência feminina no rato de colheita, Micromys minutus. Comportamento animal,
82, 353 e 358 .
Breer, H., Fleischer, J., & Strotmann, J. (2006). O sentido do olfato: múltiplo olfativa
subsistemas. Celular e Molecular Life Sciences, 63, 1465 e 1475 .
Brennan, PA, e Kendrick, KM (2006). Mamíferos odores sociais: atração e
reconhecimento individual. Philosophical Transactions da Royal Society Ciências B-Biológicos, 361, 2061 e 2078 .
Briand, L., Trotier, D., & Pernollet, JC (2004). Aphrodisin, uma lipocalina afrodisíaco
secretado no hamster secreções vaginais. Peptides, 25 ( 9), 1545 e 1552 .
Bronson, FH (1979). A ecologia reprodutiva do mouse casa. Trimestral
Review of Biology, 54, 265 e 299 .
Bronson, FH, e Caroom, D. (1971). glândula prepucial de rato macho e atrativo
função. Journal of Reproduction and Fertility, 25, 279 e 282 .
Bronson, FH, & Marsden, HM (1973). glândula prepucial como um indicador de sociais
dominância em ratos do sexo masculino. Biologia Comportamental, 9, 625 e 628 .
Butenandt, A., Beckmann, R., Stamm, D., & Hecker, E. (1959). Uber Den sexual-
Lockstoff Des Seidenspinners Bombyx mori e Reindarstellung Und Konstitution.
Zeitschrift Fur Naturforschung Parte B-Chemie Biochemie Biophysik Biologie Und Verwandten Gebiete, 14, 283 e 284
. marcas de cheiro de ratos de casa masculinos prolongar a longevidade de sinais olfativos. Comportamento animal, 55, 1289
Cavaggioni, A., Mucignat-Caretta, C., & Redaelli, M. (2008). Ratos reconhecer recente
marcas de cheiro de urina pela composição molecular. Chemical Senses, 33, 655 e 663 .
Cheetham, SA (2006). comunicação química no rato doméstico: Linking
Biochemistry and Behavior ( Tese de doutorado). Liverpool, Reino Unido: University of Liverpool .
Cheetham, SA, Smith, AL, Armstrong, SD, Beynon, RJ, e Hurst, JL (2009).
variação limitada nas principais proteínas urinárias dos ratos de laboratório. Physiology and Behavior, 96, 253 e 261
. Behavior, 46, 293 e 298 .
Cheetham, SA, Thom, MD, Jury, F., Ollier, WE, Beynon, RJ, e Hurst, JL (2007).
A base genética dos sinais de reconhecimento individuais no rato. Current Biology, 17, 1771 e 1777 .
Choleris, E., Clipperton-Allen, AE, Phan, A., Valsecchi, P., & Kavaliers, M. (2012).
envolvimento estrogênica na aprendizagem social, reconhecimento social e evitar patógeno. Frontiers in
Neuroendocrinology, 33, 140 e 159 .
Dean, MD, Ardlie, KG, & Nachman, MW (2006). A frequência de múltipla
paternidade sugere que a competição do esperma é comum em ratos de casa ( domesticus Mus). Molecular
Ecology, 15, 4141 e 4151 .
Drea, CM, Vignieri, SN, Kim, S., Weldele, ML, & Glickman, SE (2002). Ré-
sponses a estímulos olfactivos em hienas manchado ( Crocuta crocuta): II. Discriminação de conspeci fi c perfume.
Journal of Psychology comparativo, 116, 342 e 349 .
Drickamer, LC (1989). preferências de odor de camundongos wild-estoque de casas feminino ( Mus
domesticus) testado a 3 idades usando urina e outras pistas de conspeci fi c machos e fêmeas. Journal of
Chemical Ecology, 15, 1971 e 1987 .
D'Udine, BAAE, & Alleva, ENRICO (1983). experiência inicial e sexual
preferências em roedores. Em P. Bateson (Ed.), escolha do companheiro ( pp. 311 e 327). Cambridge, UK:
Cambridge University Press .
Dulac, C., e Axel, R. (1995). Uma nova família de genes que codifica feromonas putativo
receptores em mamíferos. Cell, 83, 195 e 206 .
Ehman, KD, & Scott, ME (2002). ratinhos fêmea acasalar preferencialmente com não-
machos parasitados. Parasitologia, 125, 461 e 466 .
Elwood, RW, & Ostermeyer, MC (1984). Será que a cópula inibir infanticídio em
roedores machos. Comportamento animal, 32, 293 e 294 .
Emes, RD, Beatson, SA, Ponting, CP, & Goodstadt, L. (2004). evolução e
genómica comparativa de genes olfactivos-e-associado de feromonas em roedores.
Genome Research, 14, 591 e 602 .
Ferrero, DM, Moeller, LM, Osakada, T., Horio, N., Li, Q., Roy, DS, et al. (2013).
Uma feromona juvenil rato inibe comportamento sexual através do sistema vomeronasal. Nature, 502, 368 e 371 .
Fisher, HS, Swaisgood, RR, & Fitch-Snyder, H. (2003). familiaridade Odor e feminino
preferências para o sexo masculino em um primata ameaçado, o loris pigmeu Nycticebus pygmaeus: aplicações
para gestão de conjuntos de dados pequenos. Naturwissenschaften, 90, 509 e 512 .
Garratt, M., Stockley, P., Armstrong, SD, Beynon, RJ, e Hurst, JL (2011). O perfume
da senescência: sinalização sexual e preferência feminina em ratos de casa. Journal of Evolutionary Biology, 24, 2398
e 2409 .
Garratt, M., McArdle, F., Stockley, P., Vasilaki, A., Beynon, RJ, Jackson, MJ, et al.
(2012). alterações dependentes do tecido em dano oxidativo com esforço reprodutor masculino em ratos de
casa. Funcional Ecologia, 26, 423 e 433 .
Gosling, LM, & Roberts, SC (2001). Testar idéias sobre a função de perfume
marcas em territórios de padrões espaciais. Comportamento animal, 62, 7 e 10 .
Haga, S., Kimoto, H., & Touhara, K. (2007). Caracterização molecular de vomer-
neurónios sensoriais onasal que respondem a um macho-especí fi peptídeo C no rasgo fl uid: comunicação sexual
em ratinhos. Química Pura e Aplicada, 79 ( 4), 775 e 783 .
Haga, S., Hattori, T., Sato, T., Sato, K., Matsuda, S., Kobayakawa, R., et al. (2010). o
macho esp1 rato feromona realça o comportamento sexual feminina receptivo por um espe fi receptor
vomeronasal c. Nature, 466, 118 e 122 .
Halpern, M., & Martinez-Marcos, A. (2003). Estrutura e função da vomer-
sistema onasal: uma atualização. Progress in Neurobiology, 70, 245 e 318 .
Herrada, G., e Dulac, C. (1997). Uma nova família de receptores de feromonas em putativos
mamíferos com uma distribuição topograficamente organizada e dimorfismo sexual. Cell, 90, 763 e 773 .
Homady, M., & Cérebro, PF (1983). Uma comparação das glândulas prepucial em individualmente-
alojados, ratos de laboratório dominantes e subordinadas. Comportamento agressivo, 9,
109 e 110 .
Howard, RW, e Blomquist, GJ (2005). Ecológica, comportamentais e bioquímicos
aspectos dos hidrocarbonetos de insectos. Annual Review of Entomology, 50, 371 e 393 .
Hrdy, SB (1979). Infanticídio entre os animais e revisão, classi fi cação, e exa- mes
nação das implicações para as estratégias reprodutivas de fêmeas. Etologia e Sociobiologia, 1, 13 e 40 .
Humphries, RE, Robertson, DHL, Beynon, RJ, e Hurst, JL (1999). Desenrolar
a base química da fragrância competitiva marcação em ratos de casa. Comportamento animal, 58, 1177 e 1190 .
Hurst, JL (1986). Acasalamento em camundongos casa silvestres de vida livre ( domesticus Mus). Diário de
Zoology, 210, 623 e 628 .
Hurst, JL (1987). variação comportamental em ratos de casa selvagens domesticus Mus Rutty: a
avaliação quantitativa da-organização social feminino. Comportamento animal, 35,
1846 e 1857 .
Hurst, JL, Beynon, RJ, Humphries, RE, Malone, N., Nevison, CM, Payne, CE, et ai.
(2001). Informações em sinais de perfume de status social competitiva: a interface entre o comportamento e
química. Sinais químicos em vertebrados, 9 ( 9), 43 e 52 .
Hurst, JL, Payne, CE, Nevison, CM, Marie, AD, Humphries, RE,
Robertson, DHL, et al. (2001). O reconhecimento individual em ratinhos mediadas por principais proteínas
urinárias. Nature, 414, 631 e 634 .
Hurst, JL, Robertson, DHL, Tolladay, U., & Beynon, RJ (1998). Proteínas na urina
e 1297 .
Hurst, JL, & Beynon, RJ (2004). guerras Perfume: o chemobiology de competitividade
sinalização em ratinhos. Bioensaios, 26, 1288 e 1298 .
Hurst, JL, & Beynon, RJ (2013). proteínas urinárias roedor: sinais de identidade genética
e feromônios. Sinais químicos em vertebrados, 12, 117 e 133 .
Jemiolo, B., Andreolini, F., Xie, TM, Wiesler, D., & Novotny, M. (1989). Puberdade-
afectando análogos sintéticos de chemosignals urinária no ratinho casa, domesticus Mus. Physiology and
Jemiolo, B., Harvey, S., & Novotny, M. (1986). Promoção do efeito whitten em
ratinhos fêmea por análogos sintéticos dos constituintes urinária masculina. Proceedings of the National
Academy of Sciences, 83, 4576 e 4579 .
Jemiolo, B., Xie, TM, e Novotny, M. (1991). preferência olfativa sociossexual em
ratinhos fêmea e atratividade de chemosignals sintéticos. Physiology and Behavior,
50, 1119 e 1122 .
 SA Roberts et al. / Comportamento animal 97 (2014) 313 e 321
Johansson, BG, e Jones, TM (2007). O papel da comunicação química em companheiro
escolha. Biológicos Comentários, 82, 265 e 289 .
Johnson, RP (1973). Scent marcação em mamíferos. Comportamento animal, 21, 521 e 535 .
Johnston, RE, Munver, R., & Tung, C. (1995). marcas de contador Scent e seletivo
memória para o perfume top por golden-hamsters. Comportamento animal, 49,
1435 e 1442 .
Johnston, RE, Sorokin, ES, & Ferkin, MH (1997). ratazanas fêmeas discriminar
over-marcas e dos machos preferem machos top-perfume. Comportamento animal, 54, 679 e 690 .
Jones, RB, & Nowell, NW (1974). Comparação de atrativo aversivo e feminino
Propriedades de urina a partir de ratinhos machos dominantes e subordinadas. Aprendizagem animal
& Comportamento, 2, 141 e 144 .
Karlson, P., & Butenandt, A. (1959). As feromonas (Ectohormones) em insectos. Anual
Revisão de Entomologia, 4, 39 e 58 .
Kaur, AW, Ackels, T., Kuo, TH, Cichy, A., Dey, S., Hays, C., et al. (2014). murino
proteínas feromônio constituem um código combinatório dependente do contexto que regem múltiplos
comportamentos sociais. Cell, 157 ( 3), 676 e 688 .
Kavaliers, M., Choleris, E., & Pfaff, DW (2005). Genes, odores e o reconhecimento de
indivíduos parasitados por roedores. Trends in Parasitology, 21, 423 e 429 .
Kavaliers, M., & Colwell, DD (1995a). Discriminação por ratinhos fêmea entre o
odores de machos parasitados e não-parasitados. Proceedings of Royal Society B: Biological Sciences, 261, 31 e 35
. pontos de vista sobre os papéis distintos mas relacionados dos principais e acessórias sistemas olfactivos em
Kavaliers, M., & Colwell, DD (1995b). Odores de machos parasitados induzir aversivo
respostas em ratinhos fêmea. Comportamento animal, 50, 1161 e 1169 .
Kavaliers, M., Colwell, DD, Braun, WJ, & Choleris, E. (2003). Breve exposição ao
odor de um macho parasitado altera as respostas companheiro odor subsequentes de ratinhos fêmea. Comportamento
animal, 65, 59 e 68 .
Kavaliers, M., Fudge, MA, Colwell, DD, & Choleris, E. (2003). aversivo e
evitação respostas de ratinhos fêmea aos odores de machos infectados com um ectoparasita e os efeitos da
familiaridade antes. Ecologia Comportamental e Sociobiologia, 54, 423 e 430 .
Kimoto, H., Haga, S., Sato, K., & Touhara, K. (2005). Sex-especi fi c péptidos a partir de
glândulas exócrinas estimular rato vomeronasais neurónios sensoriais. Nature, 437,
898 e 901 .
Kimoto, H., Sato, K., Nodari, F., Haga, S., Santo, TE, & Touhara, K. (2007). sexo e
estirpe-especí fi c expressão e actividade de péptidos da família vomeronasal rato ESP. Current Biology, 17, 1879 e
1884 .
Kwak, J., Grigsby, CC, Rizki, MM, Preti, G., Koksal, M., Josue, J., et al. (2012).
ligao diferencial entre ligandos voláteis e as principais proteínas urinárias devido a variação genética em
ratinhos. Physiology and Behavior, 107, 112 e 120 .
Lanuza, E., Martin-S anchez, A., Marco-Manclús, P., Bernardita C ADIZ-Moretti, B.,
Lluís Fortes-Marco, L., Hern andez-Martinez, A., et al. (2014). Sexo feromônios nem sempre são atraentes:
alterações induzidas pela aprendizagem e doença em camundongos.
Comportamento animal, 97, 265 e 272 .
Leinders-Zufall, T., Lane, AP, Puche, CA, Ma, WD, Novotny, MV, Shipley, MT,
et al. (2000). detecção ultra-sensível feromona por neurónios vomeronasais mamíferos. Nature, 405, 792 e 796 .
Liberles, SD, & Buck, LB (2006). Uma segunda classe de receptores quimiossensoriais do
epitélio olfativo. Nature, 442, 645 e 650 .
Luo, M., Fee, MS, e Katz, LC (2003). Codificar sinais pheromonal no
bolbo olfactivo acessório de murganhos comportando. Ciência, 299 ( 5610), 1196 e 1201 .
Malone, N., Payne, CE, Beynon, RJ, e Hurst, JL (2001). status social, odor
escolha comunicação e mate em ratos de casa selvagens. Sinais químicos em vertebrados, 9 ( 9), 217 e 224 .
Martel, KL, e Baum, MJ (2009). tratamento com testosterona adulto, mas não cirúrgico
perturbações da função vomeronasal aumenta o comportamento sexual masculino típico em ratinhos fêmea. Journal
of Neuroscience, 29, 7658 e 7666 .
Martinez-Garcia, F., Martinez-Ricos, J., Agustin-Pavon, C., Martinez-Hernandez, J.,
Novejarque, A., & Lanuza, E. (2009). Ré fi ning a hipótese olfativa dupla: recompensa feromônio e experiência
odor. Behavioral Brain Research, 200,
277 e 286 .
Martinez-Ricos, J., Agustin-Pavon, C., Lanuza, E., e Garcia-Martinez, F. (2007).
Intraspeci fi c comunicação através de sinais químicos em ratinhos fêmea: propriedades de reforço de feromonas
sexuais masculinas não voláteis. Chemical Senses, 32,
139 e 148 .
Martinez-Ricos, J., Agustin-Pavnon, C., Lanuza, E., e Garcia-Martinez, F. (2008). Função
do sistema vomeronasal na atracção intersexual em ratinhos fêmea. Neuroscience, 153, 383 e 395 .
Matsunami, H., & Buck, LB (1997). Uma família de multigenes que codifica para uma matriz diversificada de
receptores de feromonas putativos em mamíferos. Cell, 90, 775 e 784 .
Mccarthy, MM, e Saal, FSV (1986). Inibição de infanticídio após o acasalamento por selvagem
Casa de camundongos machos. Physiology and Behavior, 36, 203 e 209 .
Meagher, S., Penn, DJ, e Potts, WK (2000). Magni competição entre machos fi es
depressão endogâmica em ratos de casa selvagens. Proceedings of the National Academy of Sciences, 97, 3324 e
3329 .
Moncho-Bogani, J., Lanuza, E., Hernandez, A., Novejarque, A., e Martinez-Garcia, F.
(2002). propriedades atraentes de feromônios sexuais em camundongos: inatas ou aprendidas?
Physiology and Behavior, 77, 167 e 176 .
Mucignat, C., & Caretta, A. (2014). Mensagem numa garrafa: principais proteínas urinárias e
as suas múltiplas funções em ratinhos intraspeci fi comunicação química c. Comportamento animal, 97, 255 e 263 .
Mucignat-Caretta, C., Caretta, A., & Cavaggioni, A. (1995). Aceleração da puberdade
aparecimento em ratinhos fêmea por proteínas urinária masculina. Journal of Physiology-Londres,
486, 517 e 522 .
Mudge, JM, Armstrong, SD, McLaren, K., Beynon, RJ, Hurst, JL, Nicholson, C.,
et al. (2008). instabilidade dinâmica da grande família de genes proteína urinária
321
revelada por comparações genómicas e fenotípicas entre C57 e 129 estirpe de ratos. Genome Biology, 9 .
Ninomiya, K., & Kimura, T. (1988). odores masculinos que em fl uência da preferência do sexo feminino
ratos e papéis de fatores urinaryandpreputial. PhysiologyandBehavior, 44, 791 e 795 .
Novotny, M., Harvey, S., & Jemiolo, B. (1990). Química de macho-dominante no
rato de casa, domesticus Mus. Experientia, 46, 109 e 113 .
Novotny, MV, Ma, WD, Wiesler, D., & Zidek, L. (1999). identi positiva fi cação
a feromona-acelerando puberdade do rato casa: os ligandos voláteis associam com a principal proteína urinária. Proceedings
of Royal Society B: Biological Sciences, 266, 2017 e 2022 .
Payne, CE (2001). proteínas urinárias e seus ligantes em ratos de casa selvagens: modulação,
heterogeneityandresponse ( Tese de doutorado). Liverpool, Reino Unido: Universidade de Liverpool .
Potts, WK, Manning, CJ, & Wakeland, EK (1991). padrões de acasalamento em seminatural
populações de ratinhos em fl influenciadas por genótipo de MHC. Nature, 352, 619 e 621 .
PUSEY, A., & Wolf, M. (1996). Endogamia evitação em animais. Trends in Ecology &
Evolução, 11 ( 5), 201 e 206 .
Ramm, SA, Cheetham, SA, e Hurst, JL (2008). Codificação de seletividade: feminino
atracção física requer contacto prévio com aromas machos individuais em ratinhos.
Proceedings of Royal Society B: Biological Sciences, 275, 1727 e 1735 .
Restrepo, D., Arellano, J., Oliva, AM, Schaefer, ML, & Lin, WH (2004). emergentes
resposta a sinais de quimio em ratinhos. Hormones and Behavior, 46, 247 e 256 .
Rico, TJ, e Hurst, JL (1999). O contramarcas hipótese competindo: confiável
avaliação da capacidade competitiva, potenciais companheiros. Comportamento animal, 58,
1027 e 1037 .
Rico, TJ, e Hurst, JL (1998). marcas de cheiro como sinais confiáveis ​do competidor
capacidade dos companheiros. Comportamento animal, 56, 727 e 735 .
Riviere, S., Challet, L., Fluegge, D., Spehr, M., e Rodriguez, I. (2009). ptido formilo
proteínas do tipo receptor são uma nova família de sensores químicos vomeronasais. Natureza,
459, 574 e 577 .
Roberts, SA, Davidson, AJ, McLean, L., Beynon, RJ, e Hurst, JL (2012). Pher-
indução omonal de aprendizagem espacial em ratinhos. Ciência, 338, 1462 e 1465 .
Roberts, SA, Simpson, DM, Armstrong, SD, Davidson, AJ, Robertson, DH,
McLean, L., et al. (2010). Darcin: a feromona do sexo masculino que estimula a memória feminina e atração
sexual por odor de um indivíduo do sexo masculino. BMC Biology, 8 .
Roberts, SC, e Gosling, LM (2004). Manipulação de sinalização olfativa e companheiro
escolha para a criação de conservação: um estudo de caso de ratos de colheita. Biologia de Conservação, 18, 548 e 556 .
Robertson, DHL, Marie, AD, Veggerby, C., Hurst, JL, & Beynon, RJ (2001).
Características de ligação do ligando e por libertar grandes proteínas urinárias.
Sinais químicos em vertebrados, 9, 169 e 176 .
Ryba, NJP, & Tirindelli, R. (1997). Uma família newmultigene de feromona putativo
Receptores. Neuron, 19, 371 e 379 .
Schaal, B. (2014). sinais químicos "concebidas para recém-nascidos de mamíferos. Animal
Behavior, 97, 289 e 299 .
Cantor, AG, Tsuchiya, H., Wellington, JL, Beauchamp, GK, & Yamazaki, K. (1993).
Química de odortypes em ratinhos: fraccionamento e bioensaio. Journal of Chemical Ecology, 19 ( 3), 569 e 579 .
Soroker, V., & Terkel, J. (1988). Mudanças na incidência de infanticida e dos pais
respostas durante o ciclo reprodutivo em ratinhos macho e fêmea selvagem Mus musculus. Comportamento
animal, 36, 1275 e 1281 .
Spehr, M., Spehr, J., Ukhanov, K., Kelliher, KR, Leinders-Zufall, T., & Zufall, F. (2006).
processamento paralelo de sinais sociais pelos sistemas olfativos principais e acessórias de mamíferos. Celular
e Molecular Life Sciences, 63, 1476 e 1484 .
Stockley, P., Bottell, L., & Hurst, JL (2013). Acordar e cheirar o con fl TIC: odor
sinais na competição feminina. Philosophical Transactions, da Royal Society de Londres. Série B: Ciências
Biológicas, 368, 20130082 .
Stopka, P., Stopkov um, R., & Janotov um, K. (2012). Mecanismos de comuni- química
ção. Cambridge, UK: Cambridge University Press .
Thonhauser, KE, Raveh, S., Hettyey, A., Beissmann, H., & Penn, DJ (2013). Por que
camundongos fêmeas acasalam com vários machos? Ecologia Comportamental e Sociobiologia, 67,
1961 e 1970 .
Todrank, J., & Heth, G. (2003). Odor-genes covariância e parentesco genético
avaliações: à base de odor repensando “ reconhecimento ” mecanismos em roedores.
Avanços no Estudo do Comportamento, 32, 77 e 130 .
Vandenbergh, JG (1969). odor macho acelera a maturação sexual feminina em ratinhos.
Endocrinology, 84, 658 e 660 .
Vogt, K., Zimmermann, F., K € olliker, M., & Breitenmoser, U. (2014). Scent-marcação
comportamento e dinâmica social em uma população selvagem de Eurasian lynx Lynx lynx.
Processos comportamentais, 106, 98 e 106 .
Whitten, WK, Bronson, FH, e Greenstein, JA (1968). phero- estro indutores
mone de ratinhos macho e transporte por circulação de ar. Ciência, 161, 584 e 585 .
Witzgall, P., Kirsch, P., & Cork, A. (2010). feromônios sexuais e seu impacto sobre pragas
gestão. Journal of Chemical Ecology, 36, 80 e 100 .
Wolff, RJ (1985). Acasalamento-comportamento e escolha feminina e sua relação com o sócio
estrutura em ratinhos selvagens capturados casa ( Mus musculus) alojados num ambiente semi-natural. Journal
of Zoology, 207, 43 e 51 .
Wyatt, TD (2014). Feromonas e comportamento animal ( 2nd ed.). Cambridge, UK:
Cambridge University Press .
Yoshikawa, K., Nakagawa, H., Mori, N., Watanabe, H., & Touhara, K. (2013). Uma freira-
álcool alifático saturado como um ligando natural para um receptor olfactivo de rato.
Nature Chemical Biology, 9, 160 e 162 .
Zala, SM, Potts, WK, e Penn, DJ (2004). monitores de marcação perfume fornecer honesto
sinais de saúde e infecção. Ecologia Comportamental, 15, 338 e 344 .