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INSTITUTO DE OCEANOGRAFIA
PÓS-GRADUAÇÃO EM OCEANOGRAFIA BIOLÓGICA
ALIMENTAÇÃO DA TARTARUGA-CABEÇUDA
(CARETTA CARETTA) EM HABITAT
OCEÂNICO E NERÍTICO NO SUL DO BRASIL:
COMPOSIÇÃO, ASPECTOS NUTRICIONAIS E
RESÍDUOS SÓLIDOS ANTROPOGÊNICOS
RIO GRANDE
Julho de 2010
I
AGRADECIMENTOS
Foi tão bom encontrar tanta gente disposta a ajudar ao longo desse caminho. Por isso
agradeço a todos de coração. A Dani, que me iniciou no mundo das tartarugas, por todo
apoio, orientação, carinho e amizade. Ao Edu, meu orientador, por todas sugestões, ajuda e
confiança no trabalho. Aos amigos do NEMA - Dani, Serginho, Carlinha, Alice, Dédi,
Bruna, Fabrício, Naná, Kleber, Renato, Rodrigo, Ana, Mara, por tudo que me ensinaram
durante nossa convivência e por tornar meus dias melhores. Pelas saídas de campo e ajuda
tripulação. Aos observadores de bordo, Caio (man), Maçaneiro, Marcel, Leo Sales e
acolhida. Ao Leandro Bugoni, pelas sugestões e pela minha primeira amostra de espinhel.
Ao Prof. Kinas, pelo auxílio estatístico. Aos membros da banca: Leandro Bugoni, Manuel
Haimovici e Carlos Bemvenuti. Aos identificadores das espécies, a Paula Spotorno pela
Amaral e a Anette pela identificação dos gelatinosos, ao Luciano Fisher pela identificação
identificação de lulas. Ao pessoal das tartarugas, Baila e Roberta, pela troca de idéias. A
II
biblioteca setorial, Mari, Clarisse e Neiva. Aos grandes amigos, Diana, Wagner, Dédi,
e descontração. A Lea, muito importante, principalmente nessa reta final! À minha família,
mãe, pai, irmãs, sobrinhos e cunhados, pelo sempre presente incentivo e apoio. Ao Ugri
ÍNDICE
Página
Lista de tabelas......................................................................................................... IV
Lista de figuras......................................................................................................... VI
Resumo...................................................................................................................... 1
Abstract...................................................................................................................... 2
Introdução.................................................................................................................. 4
Literatura citada......................................................................................................... 18
nutricionais.................................................................................................................
IV
LISTA DE TABELAS
TABELAS Páginas
Apêndice 1
Tabela V. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens 37
alimentares da tartaruga-cabeçuda.
Apêndice 2
Tabela VII. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens 37
alimentares da tartaruga-cabeçuda.
VI
LISTA DE FIGURAS
FIGURAS Páginas
Apêndice 1
de Caretta caretta coletados no Rio Grande do Sul entre os anos de 2007 e 2009.
Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls),
Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu),
Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).
Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina
Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls),
Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1) e classe 2, (60 – 69,9 cm, C2) . Colunas:
Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina
Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp. (Ls), Pirossomo (Pi) e
Salpas (Sa).
anos 2008 e 2009. Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia
uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas
(Sa).
Figura 10. Proporção dos tipos de resíduos sólidos encontrados nos tratos 42
Apêndice 2
2007-2009.
(Tl).
Primavera (Pri), Verão (Ver) e Outono (Out). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),
lepturus (Tl).
(Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),
Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1), classe 2 (60 – 69,9 cm, C2), classe 3 (70 –
79,9 cm, C3), classe 4 (maior que 80 cm, C4). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),
lepturus (Tl).
spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis
(Bs), Dardanus insignis. (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),
lepturus (Tl).
1
RESUMO
entre 1993 e 1995 e 2007 e 2009, com CCC médio de 87 cm (±22,7) e 71,3 cm (± 9,3),
observar como os tipos de presas estão relacionados com as variáveis estações do ano,
foram salpas e pirossomos, houve diferenças sazonais e entre os anos de 2008 e 2009,
porém não houve diferença ontogenética. No ambiente nerítico, as presas mais importantes
anos recentes. Não houve variação na dieta entre estações do ano, entre classes de tamanho,
mas houve uma pequena diferença entre as temporadas. Caretta caretta também se
pescarias na zona nerítica. As presas neríticas possuem valores energéticos maiores que as
Palavras-chave: dieta, Caretta caretta, valor energético, resíduos sólidos, sul do Brasil.
ABSTRACT
The diet of loggerhead sea turtles (Caretta caretta) in southern Brazil was investigated by
analyzing the contents of entire digestive tracts (n=80) and stomachs (n=15) of pelagic-
phase individuals incidentally caught in longline fisheries from 2007 to 2009 as well as
from neritic-phase animals washed ashore in 1993-1995 and 2007-2009. Mean curved
carapace length (CCL) was 58.6 (±4.6) cm for pelagic animals and 87 (±22.7) cm and 71.3
(± 9.3) cm for neritic turtles collected in the two sampling periods, respectively. Prey items
in the samples were identified to the lowest possible taxonomic level, and their importance
were evaluated by means of the frequency of occurrence, number, volume and index of
analyses were performed to assess how the variables seasons, sizes and years/periods were
related to a given food item. Proximal composition was determined to some prey items.
Salps and pyrosomas were the most important prey for C. caretta during its pelagic phase.
Both seasonal and interanual, but not ontogenetic variation was observed in the diet during
this phase. For neritic phase, Libinia spinosa, Buccinanops cochlidium and Loxopagurus
loxochelis, were the most important prey in the first period (1993-1995) while L. loxochelis
differences were found, though the diet varied between periods. Data also indicated that
bait and fishery discards are relevant in the diet of C. caretta in these two phases of its life
cycle. The prey of loggerheads in neritic habitat had higher energetic values than in oceanic
habitat. Anthropogenic debris were highly frequent in the digestive tract of pelagic turtles,
3
but rare in neritic animals. The results suggest that both offshore, pelagic habitats and the
continental shelf in southern Brazil are important feeding grounds for loggerhead turtles.
INTRODUÇÃO
As tartarugas marinhas têm distribuição circumglobal (Meylan & Meylan 1999). São
Rio de Janeiro, Espírito Santo, Bahia e Sergipe (Marcovaldi & Chaloupka 2007). Os
dias, seguem em direção ao mar (Marcovaldi & Laurent 1996). Os primeiros anos de vida
Acredita-se que os filhotes nadem para o mar aberto e fiquem em bolsões de Sargassum,
Esta espécie apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios
heterópodas em habitats oceânicos (Parker et al. 2005). São epipelágicas, passam 75% do
tempo nos cinco primeiros metros da coluna d’água (Bolten 2003). O tempo de
neríticos. De acordo com Bjorndal et al. (2001), no Atlântico Norte, esse recrutamento
acontece quando estes animais têm um comprimento retilíneo da carapaça entre 46 e 64 cm.
Nesta fase, comem principalmente no fundo (Bolten 2003), e geralmente, têm como
deriva (Barata et al. 1998, Kotas et al. 2004; Fiedler 2009). A alta captura desta espécie nas
áreas oceânicas no extremo sul do Brasil indicam que esta região é uma importante área de
(Haimovici & Habiaga 1982, Monteiro et al. 2006). Caretta caretta apresenta índices de
encalhes elevados e regulares, indicando que esta região pode representar uma importante
área de alimentação para esta espécie (Pinedo et al. 1998, Monteiro et al. 2006).
et al. 2003), entretanto, estudos que objetivaram caracterizar a dieta da fase juvenil
oceânica dessa espécie ainda são escassos. Em geral, Caretta caretta tem uma alimentação
oportunista (Parker et al. 2005, Casale et al. 2008), e se alimentam, inclusive, de descarte e
iscas de algumas pescarias (White 2004, Revelles et al. 2007, Seney & Musick 2007).
1998; Bugoni et al. 2003; Lenz 2009) e estão restritas ao Rio Grande do Sul e à fase
nerítica destes animais. Pinedo et al. (1998) encontraram crustáceos como o item mais
foram o grupo mais frequente e a maior contribuição numérica foi de crustáceos. Apesar
energética das presas ainda precisam ser compreendidas. O valor nutricional dos itens
(Chelonia mydas), as quais pastam seletivamente sobre as folhas mais novas de Thalassia
consequentemente, o valor energético de suas presas. Este fato pode ter importantes
implicações ecológicas, como por exemplo, influenciar taxas de crescimento ou até mesmo
de reprodução.
outras espécies (fluxo de energia e nutrientes) e com seu ambiente (Bjorndal 2003).
Conhecer essas interações permite tomar decisões de manejo adequadas, pois além de
conhecimento básico, informações sobre a dieta permitem entender sobre a qualidade das
áreas de alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as
atividades humanas têm interferido no uso do habitat pelas tartarugas marinhas. Conhecer a
dieta, adicionalmente, permite fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças no
cabeçuda, quantificar o valor nutricional dos itens alimentares e ainda, fazer considerações
sobre a interação desses animais no ambiente oceânico. Da mesma forma, o apêndice 2 teve
MATERIAL E MÉTODOS
caretta encalhados na região praial do litoral sul do Rio Grande do Sul (n = 45), entre a
35), entre as latitudes de 29° e 38° S e longitudes de 45° e 51° O. O material foi coletado
tomado do ponto anterior médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos
que para fins comparativos com os dados mais recentes, foram convertidas em CCC pela
O trato gastrointestinal foi analisado desde o esôfago até a porção final do intestino
grosso. O conteúdo foi lavado em peneira fina (4 mm) com água corrente, dividido em itens
itens alimentares foi feita a partir da massa úmida (g), volume (ml) e número. Para a
pesagem foi utilizada balança e o volume foi medido através do deslocamento de líquido
A importância dos itens na dieta foi calculada a partir do número relativo (N%),
(IIR) modificado de Pinkas et al. (1971) no qual se substituiu o peso pelo volume. Para os
itens pelágicos o número foi retirado da fórmula, porque alguns animais são coloniais e
incontáveis.
por pontos no gráfico. Este método permite estudar as relações e semelhanças existentes
categorias de colunas (tipos de presas) (Greenacre & Hastie 1987). Para esta análise, se
utilizou os valores de IIR% dos tipos de presas, pois este índice considera a frequência, o
volume e o número. Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para
IIR% foram gerados tanto para todos os espécimes coletados, e entre espécimes de
diferentes estações do ano. Tais modelos, propostos por Kinas & Martinez-Souza (em
10
umidade, lipídios, e cinzas, em triplicata para cada análise, com exceção do Buccinanops
(duplicata). O valor energético foi obtido indiretamente, pelo coeficiente de Rubner para
organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (Winberg
categorizados.
Development Core Team 2007) e o programa Statistica for Windows versão 7.0.
11
Buccinanops spp.
na transição entre estes dois ambientes. Dois deles foram capturados em ambiente oceânico,
porém apresentavam itens neríticos, e nos outros três foram encontrados itens oceânicos em
Salpas e pirossomos apresentaram baixo valor energético, de 0,37 kJ/g e 0,95 kJ/g
sp. (4,13 kJ/g) e L. loxochelis (4,24 kJ/g), e com a lula utilizada como isca na pescaria de
atividade pesqueira durante a alimentação. Na fase pelágica alimentam-se de lulas que são
informações sobre a ecologia trófica desses animais, incluindo aspectos sobre suas
interações com os ambientes onde vivem. A dieta de tartarugas imaturas, em fase oceânica
no sul do Brasil, foi investigada pela primeira vez, apesar de Sales et al. (2008) terem
sugerido, a partir de dados de capturas incidentais na pescaria de espinhel pelágico, que esta
área é habitada por um grande número de animais desta espécie, principalmente juvenis. A
dieta da fase nerítica havia sido anteriormente estudada por Bugoni et al. (2003) e
estudos mencionados foram realizados no norte do Rio Grande do Sul. A pesquisa sobre a
dieta da tartaruga-cabeçuda no Rio Grande do Sul permite inferir que esta é uma importante
sul do Brasil, também levantam importantes questões para a conservação desses animais,
mundo (Lewison et al. 2004). Um dos motivos que torna a espécie vulnerável a esta captura
é a sua alimentação baseada em itens flutuantes nos primeiros metros da coluna d’água.
Além disso, a espécie possui uma estratégia alimentar oportunista, de forma que a isca da
pescaria se torna atrativa para a tartaruga. Neste estudo, assim como o trabalho de
Martinez-Souza (2009), verificou-se que a ingestão da isca pela tartaruga pode ocorrer sem
que esta fique fisgada no anzol. Outro fator que parece tornar a isca atrativa é a diferença
14
dos valores energéticos das presas naturais da tartaruga em habitat oceânico quando
comparadas com a lula, além de ser uma oferta de alimento a ser consumido com um baixo
avançados e adultos e por isso possuem um valor reprodutivo relativamente alto para suas
populações (Crouse et al., 1987). Esses animais utilizam a plataforma continental para sua
crustáceos serem as principais presas desta espécie, foi verificado que estes animais
utilizam descarte de pesca na sua alimentação. Este hábito pode ter importantes
implicações, pois pode influenciar na captura incidental desses animais que podem se
tartarugas nas áreas de pesca, o que pode acarretar um aumento no risco de mortalidade
(Shoop & Ruckdeschel 1982). No litoral do Rio Grande do Sul, as áreas de pesca e da
na fase oceânica e os animais encontrados em encalhe de praia estão na fase nerítica, porém
houve cinco exceções. Essas exceções são provavelmente animais em fase de transição
entre esses dois ambientes, pois o momento da transição entre as fases é complexo e
Resíduos sólidos antropogênicos parecem ser uma grande ameaça para os juvenis
desova, localizadas possivelmente na África ou mesmo Oceano Índico (Reis et al. 2009).
informações sobre a dieta são essenciais para que decisões de manejo adequadas sejam
tomadas, pois permite entender sobre a qualidade das áreas de alimentação, como os
recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as atividades humanas têm
de transição entre as fases de desenvolvimento e também sobre os motivos que levam estes
neríticas antes de retornarem para suas praias de origem para reprodução (Musick &
Limpus 1997). A grande diferença energética encontrada entre as presas da fase oceânica e
transição entre as fases seria alcançada com o uso de tecnologias mais avançadas, como a
do Brasil, recomenda-se:
- Conhecer as idades (tamanhos) de transição e recrutamento para a fase nerítica com o uso
de isótopos estáveis.
espécie.
LITERATURA CITADA
Washington, D.C.
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13:1, 36 – 51.
phylogeography of the loggerhead sea turtle: colonization hypothesis for the Brazilian
pelagic loggerhead sea turtles (Caretta caretta) off the Balearic archipelago (western
loggerhead sea turtle Caretta caretta from the western Mediterranean and dietary
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SENEY EE & JA MUSICK. 2007. Historical diet analysis of loggerhead sea turtles
WINBERG, GC. 1971. Methods for estimation of production of aquatic animals. Academic
APÊNDICE 1
antropogênicos.
Universidade Federal do Rio Grande – FURG, Avenida Itália Km 8, CEP 96201-900, Rio
Grande - RS.
3
Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Biológica. Universidade Federal do Rio
Grande – FURG.
Abstract
Diet analyses of 35 loggerhead sea turtles (Caretta caretta) with CCL ranging from 47 to
66.5 cm, collected as bycatch in pelagic longlines fisheries from 2007 to 2009 in southern
Brazil demonstrated that the most common prey items were salps and pyrosomas. The
results suggest that these turtles fed near the sea surface upon preys of low energetic values.
Squids used as bait of longline fishery were also consumed by turtles. Anthropogenic
2
debris were frequently ingested and might represent a threat to oceanic turtles in this
Resumo
curvilínio da carapaça variando entre 47 e 66,5 cm, coletadas entre 2007 e 2009, na captura
acidental em espinhel pelágico no sul do Brasil demonstrou que as principais presas foram
salpas e pirossomos, presas com baixo valor energético. As lulas que servem como iscas na
Introdução
os oceanos (MÁRQUEZ 1990, MEYLAN & MEYLAN 1999). Das sete espécies existentes,
Rio de Janeiro, Espírito Santo, Bahia e Sergipe (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007). Os
dias, seguem em direção ao mar (MARCOVALDI & LAURENT 1996). Os primeiros anos de
3
vida são denominados como “anos perdidos”, devido à carência de informações científicas.
A hipótese mais aceita é que os filhotes nadem para o mar aberto e fiquem em bolsões de
Sargassum, onde encontram alimento e refúgio (CARR 1986; BOLTEN et al. 1998).
vez, nas zonas oceânicas (BOLTEN 2003). Os juvenis desta espécie utilizam estas áreas
oceânicas durante alguns anos até retornarem para áreas de alimentação na zona nerítica
BJORNDAL et al. (2000, 2003a) estimaram a duração da fase juvenil oceânica entre 7 e 11,5
anos, e com comprimento curvilíneo da carapaça (CCC) entre 49,5 e 69 cm, enquanto que
SNOVER (2002) sugere um estágio oceânico maior, com duração entre 9 e 24 anos. Na
Austrália, juvenis oceânicos não recrutam para os habitats neríticos antes de atingirem 70
estritamente pelágica apenas para animais até 25 cm de CCC (CASALE et al. 2008). No
Esta espécie apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios
de baixa mobilidade, como salpas, pirossomos e heterópodos (PARKER et al. 2005). São
epipelágicas, passam 75% do tempo nos cinco primeiros metros da coluna d’água (BOLTEN
2003). Quando em estágios juvenis mais avançados, C. caretta recruta para habitats
incluindo, por exemplo, Brasil, Austrália, Grécia e Estados Unidos (REIS et al. 2009). É
uma espécie considerada em perigo de extinção (IUCN 2009). Entre as principais ameaças
pescaria de espinhel pelágico e em redes de deriva (KOTAS et al. 2004; FIEDLER 2009). As
altas capturas desta espécie no extremo sul do Brasil sugerem esta região como uma
2008). Além disso, sabe-se que em ambientes oceânicos, esses animais são associados a
do Atlântico Sul Ocidental é influenciada pela corrente do Brasil, que flui para o sul,
transportando Água Tropical, e pelo ramo costeiro da Corrente das Malvinas que flui para o
nesta fase é escasso (CONANT et al. 2009). Existem estudos no Mediterrâneo, Pacífico
Norte, Atlântico Norte e Atlântico Sul (REVELLES et al. 2007a, CASALE et al. 2008,
PARKER et al. 2005, WALLACE et al. 2009, MARTINEZ-SOUZA 2009). Em geral, esta espécie
tem uma alimentação oportunista (PARKER et al. 2005, CASALE et al. 2008), e alimenta-se,
predadores são pouco conhecidos (DOYLE et al. 2007), incluindo os de tartarugas marinhas.
influenciar na mudança de habitat e da dieta. Segundo WERNER & GILLIAM (1984), animais
mudam de habitat para maximizar suas taxas de crescimento. Para avaliar o papel desses
reprodução desses animais (BJORNDAL 1997, MCCAULEY & BJORNDAL 1999). Um fator
que pode acarretar na redução do ganho nutricional é a diluição da dieta, causada pela
ingestão de resíduos sólidos. Os efeitos dessa ingestão podem ser letais ou sub-letais e,
considerada uma das principais ameaças às tartarugas marinhas (BJORNDAL 1997). Estudos
sobre a ingestão de resíduos sólidos por tartarugas marinhas são escassos no Brasil. O
adicionalmente, fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças no ambiente sobre
esses animais. Informações sobre dieta permitem entender sobre a qualidade das áreas de
6
alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes animais e como as
atividades humanas têm interferido no uso do habitat pelas tartarugas marinhas. Dessa
cabeçuda em habitat oceânico no extremo sul do Brasil, bem como quantificar o valor
Metodologia
Coleta de amostras
as latitudes de 29° e 38°S e longitudes de 45° e 51°O (Figura 1). Dois barcos de espinhel
tomado do ponto anterior médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos
tamanho. As coletas das tartarugas ocorreram entre abril de 2008 e dezembro de 2009, com
intestino grosso, de todos os espécimes. O conteúdo foi lavado em peneira fina (4 mm) com
água corrente, dividido em itens e classificado como matéria orgânica (restos animais e
especialistas.
A quantificação dos itens foi feita pelo peso úmido (g) e volume (ml). Os resíduos
pelo volume (ml) e a frequência de ocorrência. Para a pesagem foi utilizada uma balança e
para cada análise, segundo metodologia oficial (AOAC, 1995). Para a análise de umidade,
utilizou-se o método de secagem em estufa a 105ºC, com circulação de ar, até peso
8
constante, e com 5 g para cada amostra (Método 950.46); para lipídios, utilizou-se o
método de extração por Soxhlet, com 5 g para cada amostra (Método 960.39); para
constante, com 1,5 g para cada amostra (Método 920.153); as proteínas foram determinadas
por micro Kjeldahl, com 0,2 g para cada amostra (Método 928.08).
pois seu valor energético é praticamente zero (MÁRQUEZ et al. 1996, PAYNE et al. 1999). O
organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (WINBERG
A importância dos itens na dieta foi determinada a partir do volume relativo (V%,
Eq. 1), frequência de ocorrência (FO%, Eq. 2), e índice de importância relativa modificado
de PINKAS et al. (1971) (IIR, Eq. 3) no qual substituiu-se o peso pelo volume e retirou-se a
porcentagem numérica do cálculo, pois alguns dos organismos são coloniais e, portanto
1997).
Vt
alimentares.
ΣTDt
9
Onde: TDi = Tratos digestivos com o item alimentar i, TDt = Tratos digestivos que
As estações do ano representadas nos dados foram o outono (abril, maio e junho), o
tartarugas foram classificadas em duas classes de tamanho, C1, que incluiu animais de 47
cm de CCC até 59,9 cm e C2, que contém os animais de 60 cm até 67 cm (Tabela I).
Análises estatísticas
correlação entre o tamanho dos animas (CCC) e o volume (ml) de resíduos ingeridos (ZAR
2010). Análises de correspondência foram empregadas para avaliar como as variáveis anos,
classes de tamanho e estações estão relacionadas com os tipos de presas. Embora seja
considerada uma técnica descritiva e exploratória, esta análise simplifica dados complexos
(tipos de presas) (GREENACRE & HASTIE 1987). Para esta análise, utilizou-se os valores de
IIR% dos tipos de presas, já que o índice considera a frequência e o volume juntos, e a
Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para IIR% foram
uma distribuição posterior Beta, substitui o valor do índice convencional. Este método tem
artigo em preparação). O estimador (média) foi calculado para os itens que apresentaram
Resultados
apresentaram um CCC médio de 58,6 cm (±4,6) e seus tamanhos variaram entre 47 e 66,5
2). Todos os tratos gastrointestinais continham itens alimentares, com volume médio de
Composição da dieta
cabeçudas, na fase pelágica, no sul do Brasil entre os anos de 2007 e 2009. As salpas
apresentaram o maior índice de importância relativa, tanto para valores obtidos a partir do
11
índice comum, como para os valores do método bayesiano. Os pirossomos foram o item
alimentar que apresentou a segunda maior importância relativa na dieta. Pela inferência
importância. Estes dois itens tiveram alta frequência, presentes em mais da metade das
amostras. Lepas spp., o pteropoda Cavolinia uncinata e até mesmo o heteropoda Atlanta
peronii e a alga Sargassum sp., também foram itens frequentes, mas devido ao baixo
salpas e pirossomos, e juntos, representaram 79,72% do volume total da dieta (Tabela II). A
lula (Illex argentinus) é usada como isca da pescaria de espinhel pelágico, e também
representou expressivo volume relativo (24,94%), quando incluída no cálculo, porém, não
foi contabilizada nos cálculos apresentados na tabela II, pois não é naturalmente predada
pela tartaruga-cabeçuda.
havia mais de uma lula no mesmo estômago. Além destes, havia um estômago com duas
lulas, porque, especificamente no cruzeiro em que esta tartaruga foi capturada, utilizaram-
nerítica foram encontrados juntos com itens pelágicos em dois espécimes. Num deles, com
interna.
alimentar mais importante na primavera e estiveram altamente associadas com esta estação,
associados ao outono e ao inverno (Figura 4), porém quando se relaciona a FO% com os
tipos de presas, os pirossomos não estiveram associados a qualquer estação do ano (Figura
5), pois sempre foram bastante frequentes (Tabela III). Os intervalos de probabilidade dos
itens da dieta das tartarugas, calculados para as estações do ano, também são grandes e
pouco informativos (Tabela III), pois, além da grande variabilidade nos conteúdos
pirossomos foram presas importantes para as duas classes de tamanho analisadas (Figura
6). Itens flutuantes de pequeno tamanho, como Sargassum sp., Atlanta sp., C. uncinata, J.
janthina e Lepas sp. estiveram associados à menor classe de tamanho (Figura 7).
A dieta variou entre os anos de 2008 e 2009. Em 2008, as salpas foram o item
enquanto em 2009, os pirossomos foram mais importantes, com um IIR de 94,35% (Figura
8). Salpas estiveram altamente associadas com 2008, enquanto que pirossomos tiveram alta
Este item alimentar apresentou um valor energético de 0,37 kJ/g, o segundo item com
maior volume foram os pirossomos, que possuem o valor energético de 0,95 kJ/g (Tabela
IV). Salpas apresentaram a maior contribuição em massa da dieta, seguido dos pirossomos
(Tabela V). Porém, quando a massa consumida da isca do espinhel pelágico também é
considerada, esta passa a ser a segunda maior contribuição em massa na dieta e apresenta
de 91,43%. O volume médio dos resíduos nos tratos gastrointestinais foi de 7,06 ml (DP ±
Houve uma relação baixa, inversa, mas significativa, entre o tamanho das tartarugas
Discussão
registrados para o Pacífico Norte por PARKER et al. (2005). Provavelmente isto está
oceânico. HAWKES et al. (2006), em estudos com o uso de telemetria, perceberam uma
no ambiente oceânico no sul do Brasil, assim como na maioria dos estudos de dieta desta
espécie durante sua fase oceânica (VAN NIEROP & DEN HARTOG 1984, PARKER et al. 2005,
(ESNAL 1999, ESNAL & DAPONTE 1999). Estes itens representaram 79,72% do volume da
espinhel pelágico no Uruguai, região muito próxima à área de estudo. Como não existem
se difícil explicar as causas dessas diferenças na dieta, mas provavelmente seja devido à
et al. 2010).
as algas pardas Sargassum sp. e Macrocystis pyrifera e pterópodos indica que as tartarugas-
variedade de presas não foi tão alta, mas apresentaram um nicho também amplo, se
correspondência, de itens como Sargassum sp., Janthina janthina, Lepas spp. e pteropodos
à menor classe de tamanho das tartarugas oceânicas. PLOTKIN (1996), no noroeste do Golfo
do México, analisou tartarugas-cabeçudas com CCC entre 10,8 e 32,5 cm (média = 20,7) e
estes mesmos itens estavam presentes na dieta. Além disso, existe uma correlação baixa,
fato também registrados na literatura científica (BJORNDAL 1997). Além disso, é comum o
WITHERINGTON 1994), enquanto que a associação com Macrocystis não é tão conhecida.
Macrocystis sp. (NICHOLS et al. 2001). Dois dos três espécimes que apresentaram M.
pyrifera na dieta foram capturados na latidude 37°S (norte da Argentina). Bancos dessas
algas são encontrados em águas frias, até o norte da Patagônia, Província de Chubut
(BARRALES & LOBBAN 1975) e fragmentos dos mesmos podem ser carregados pela corrente
O siri Portunus spinimanus também foi uma espécie de presa frequente na dieta da
e registrada para áreas costeiras, no entanto, existe o registro desta espécie em frentes de
cabeçuda em fase oceânica (PARKER et al. 2005, MARTINEZ-SOUZA 2009), inclusive no sul
juvenis (BARROS et al. 2010) e também na dieta de outras espécies oceânicas, como do
oxyrynchus) (VASKE-JR. & RINCÓN 1998, VASKE-JR. & CASTELLO 1998). As espécies de
a massas de águas quentes (corrente do Brasil) segundo VAN DER SPOEL & DADON (1999),
mas apesar disso, na dieta das tartarugas-cabeçudas, pterópodas foram mais frequentes no
inverno.
tartaruga, porém essa espécie de peixe é capturada pela pesca sobre a plataforma,
litoral norte do Rio Grande do Sul. Esta ingestão sugere que o animal estava, anteriormente,
Indivíduos de C. caretta são capturados por consumir as iscas presas aos anzóis dos
espinhéis (WITZELL 1999). No presente estudo, em três estômagos foram encontradas mais
de uma isca no mesmo estado de digestão, o que sugere que as tartarugas podem estar se
17
alimentado destas iscas sem que a captura aconteça. REVELLES et al. (2007a) levanta esta
também reporta a presença de mais de uma isca por estômago nas tartarugas-cabeçudas
registrou a presença de duas lulas no mesmo estômago. Neste caso, isso aconteceu porque
nesse lance de pesca duas lulas foram colocadas como isca no mesmo anzol por serem
pequenas.
Mesmo com valores superiores aos outros grupos de presa, observou-se uma queda no
IIR% das salpas durante o outono e o inverno, enquanto que pirossomos se sobressaem
nesta última estação. Parece existir a tendência de salpas serem ingeridas na primavera
enquanto que pirossomos no outono e no inverno. Talvez isso ocorra devido a variações
salpas tem alta variabilidade interanual (MADIN et al. 2006) e isso pode acarretar em
resultados encontrados por KINAS & MARTINEZ-SOUZA (em preparação) mostram que o
presente estudo os intervalos foram muito grandes, talvez pelo pequeno número de
volume da dieta dos espécimes de tartaruga-cabeçuda. Sendo assim, não foram muito
inferir que os indivíduos analisados estão na fase oceânica, com exceção dos dois
espécimes que continham itens neríticos. Além da composição da dieta, isso é reforçado
pela significativa diferença, na região de estudo, entre a média de tamanho dos animais em
plataforma e são encontrados encalhados nas praias do Rio Grande do Sul (MONTEIRO et al.
2006).
Por outro lado, os dois animais com itens comumente encontrados no ambiente
nerítico, indicam o momento de transição entre a fase oceânica e nerítica desses animais.
Segundo MCCLELLAN & READ (2007), a transição entre fases é complexa e reversível,
durante a qual alguns indivíduos podem transitar entre águas costeiras e oceânicas por
alguns anos, por motivos ainda desconhecidos. Um destes espécimes possuía o CCC=51,5
cm, menor que o tamanho médio dos animais capturados em espinhel pelágico (58 cm),
enquanto o outro possuía o CCC maior que da média de captura (62 cm). A diferença de
tamanho entre os dois animais em transição indica que esta transição pode variar em cada
nerítico, além de outros aspectos relativos à ecologia trófica e uso do habitat no sul do
Brasil.
Estudos recentes têm revelado que alguns indivíduos adultos permanecem se alimentando
em ambientes oceânicos como os juvenis (HATASE et al. 2002, HAWKES et al. 2006, REICH
et al. 2010) e isso tem sido atribuído a variações intrapopulacionais por motivos não
pelágico e nerítico.
principalmente quando comparados com as presas neríticas (Apêndice 2). DAVENPORT &
encontrado por estes autores foi de 93,69%, enquanto que no presente estudo foi de
pirossomos como uma importante presa dessa espécie. Estes autores sugerem ainda, que a
tartaruga-de-couro deve compensar o baixo valor nutricional das presas com a ingestão de
grandes quantidades destas. Parece que isto também ocorre com a tartaruga-cabeçuda, e é
evidenciado pelo maior volume médio e frequência de ocorrência dos itens nos tratos
(Apêndice 2). A frequência de itens alimentares no trato gastrointestinal foi de 100%, o que
sugere a constante busca por alimento para compensar o seu baixo valor energético.
comparados com a lula Illex argentinus. Quando as lulas são incluídas na análise da dieta,
representam grande volume relativo. A lula não é um item natural da dieta, mas parece ser
muito atrativa às tartarugas, podendo representar um grande aporte de energia para esses
animais. Esta espécie parece ter a capacidade de ingerir a isca dos anzóis do espinhel sem
ser capturada, como foi registrado neste estudo e por MARTINEZ-SOUZA (2009).
efeitos sub-letais da ingestão podem ter consequências severas, mas são difíceis de
estão sujeitas à ingestão dos resíduos presentes no ambiente. Além disso, tartarugas-
convergência (POLOVINA et al. 2004), onde o acúmulo dos resíduos sólidos é favorecido, e,
1987, BJORNDAL 1997). Isso tem sido registrado em diversos locais no mundo. No
analisadas, dos quais, plásticos e madeiras também foram os tipos mais comumente
porém o intestino não foi quantificado quanto aos resíduos, o que provavelmente explica a
espinhel pelágico, a ingestão de resíduos sólidos também parece ser uma ameaça à
áreas oceânicas.
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35
Figura 1. Localização dos espécimes de Caretta caretta coletados no sul do Brasil entre os anos de 2007 e
2009.
Tabela I. Distribuição de anos, estações do ano e classes de tamanho, das tartarugas analisadas no sul do
Número de amostras
Anos
2007 2
2008 14
2009 19
36
Estações
Outono 8
Inverno 12
Primavera 15
Classes de tamanho
40 - 49,9 1
50 - 59,9 20
60 - 69,9 14
Tabela II. Volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO), índice de importância relativa (%IIR)
(método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice de importância relativa do
método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares encontrados nos tratos
Tabela III. Frequência de ocorrência (FO%) e inferência bayesiana do Índice de Importância Relativa
Itens
FO% Estimador Intervalo (95%) FO% Estimador Intervalo (95%) FO% Estimador Intervalo (95%)
alimentares
Sargassum sp. 25 12,87 (0 - 39,12) 8,33 3,55 (0,01 - 17,17) 13,33 8,1 (0,02 - 99,89)
Atlanta sp. 37,5 4,44 (0 - 18,74) 16,67 1,67 (0 - 5,91) 20 1,31 (0 - 3,9)
J. janthina 12,5 3,03 (0 - 13,21) 8,33 1,81 (0 - 3,16) 13,34 0,37 (0 - 1,39)
Lepas spp. 50 10,85 (0 - 31,77) 41,64 7,51 (0,02 - 32,68) 46,67 4,68 (0 - 12,28)
Salpas 37,5 5,69 (0 - 58,4) 66,67 29,29 (0,06 - 62,88) 93,33 56,71 (0 - 82,12)
Tabela IV. Média da composição proximal de algumas presas da tartaruga-cabeçuda no Rio Grande do Sul.
Espécie Proteína (%) Lipídio (%) Umidade (%) Cinzas (%) Valor energético (KJ/g)
Tabela V. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens alimentares da tartaruga-
cabeçuda.
25
Número de indivíduos
20
15
10
0
40 - 49,9 50 - 59,9 60 - 69,9
CCC (cm)
Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC) de Caretta caretta coletados
100
90
80
70
60 Out (n=8)
IIR%
50 Inv (n=12)
40 Prim (n=15)
30
20
10
0
Ss As Cu Ls Pi Sa
Principais presas
fase oceânica nas diferentes estações do ano; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu),
1.0
Ss 1.0
As
Cu
0.5
Ls 0.5
Out
Inv
-0.5
-0.5
Figura 4. Componentes principais da análise de correspondência entre estação e principais presas da tartaruga-
cabeçuda utilizando os valores do índice de importância relativa. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e
Primavera (Pri). Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina
0.3
Ss
0.2
0.2
As
0.1 Out Jj Pri
0.1
Pi
0.0 Ls 0.0
Sa
-0.1
-0.1
-0.2
-0.2
-0.3
Cu Inv
-0.3
Figura 5. Componentes principais da análise de correspondência entre estação e principais presas da tartaruga-
cabeçuda utilizando os valores de frequência de ocorrência. Linhas: Outono (Out), Inverno (Inv) e Primavera
40
(Pri). Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas
100
90
80
70
60 40 - 49,9 (n=1)
IIR%
50 50 - 59,9 (n=20)
40 60 - 69,9 (n=14)
30
20
10
0
Ss As Cu Ls Pi Sa
Principais presas
fase oceânica nas diferentes classes de tamanho; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata
0.2 1.0
0.1 0.5
0.0 Ss
As
Ls
Cu
C1 Pi Sa C2 0.0
-0.1 -0.5
-0.2 -1.0
Figura 7. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de tamanho e principais presas
da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1) e classe 2, (60 – 69,9
41
cm, C2) . Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj),
100
90
80
70
60
2008 (n=14)
IIR%
50
2009 (n=19)
40
30
20
10
0
Ss As Cu Ls Pi As
Principais presas
fase oceânica nos diferentes anos; Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp. (As), Cavolinia uncinata (Cu), Lepas sp.
0.5 0.5
0.0 2008
SaSs Cu
Ls As 2009
Pi 0.0
-0.5 -0.5
-1.0
-1.0
Figura 9. Componentes principais da análise de correspondência entre anos e principais presas da tartaruga-
cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: anos 2008 e 2009. Colunas: Sargassum sp. (Ss), Atlanta sp.
(As), Cavolinia uncinata (Cu), Janthina janthina (Jj), Lepas sp. (Ls), Pirossomos (Pi) e Salpas (Sa).
42
4% 1%
9% Plástico mole
13% Plástico duro
42%
Isopor
Borracha
Madeira
3% Linhas
1% Fibra sintética
Carvão
27%
Figura 10. Proporção dos tipos de resíduos sólidos encontrados nos tratos gastrointestinais da tartaruga-
ANEXO
Espécies identificadas no conteúdo gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas (Caretta
caretta) e respectivos números de tombamento no Museu Oceanográfico da Universidade
Federal do Rio Grande - FURG
Espécie Número de tombamento
Atlanta peronii Lesuer, 1817 51.019, 51.030, 51.046
Crassatella riograndensis (Vokes, 1973) 51.013
Cavolinia longirostris (Blainv., 1821) 51.037, 51.042
Cavolinia uncinata (Rang, 1829) 51.014, 51.017, 51.020, 51.028, 51.036
Janthina janthina (Linnaeus, 1758) 51.039
Janthina sp. 51.021, 51.035
Limopsis janeiroensis (E.A.Sm., 1915) 51.011, 51.040
Spirotropis stirophora (Watson, 1881) 51.012
Diacria trispinosa (Blainville, 1821) 51.018, 51.026, 51.029, 51.034
Cavolinia tridentata (Niebuhr, 1775) 51.027
Cylindriscala acus (Watson, 1883) 51.015
Janthina exigua (Lamarck, 1816) 51.010
1
APÊNDICE 2
Universidade Federal do Rio Grande – FURG, Avenida Itália Km 8, CEP 96201-900, Rio
Grande-RS.
3
Programa de Pós-graduação em Oceanografia Biológica. Universidade Federal do Rio
Grande – FURG.
Abstract
The diet of loggerhead sea turtles (Caretta caretta) in southern Brazil was investigated by
analyzing the contents of complete digestive tracts (n=45) and stomachs (n=15) of neritic-
phase animals washed ashore in 1993-1995 and 2007-2009. Mean curve carapace lengths
(CCL) were 87 (±22.7) cm and 71.3 (± 9.3) cm for neritic turtles collected in 1993-1995
and Loxopagurus loxochelis, were the most important prey in the first period while L.
loxochelis and Buccinanops spp. were in the second. No seasonal or size-related differences
2
were found, though the diet varied between periods. Data also indicate that fishery discards
are relevant in the diet C. caretta in these two phases of its life cycle. The preys of
loggerheads in neritic habitat had high energetic values. Anthropogenic debris were rarely
observed. The results demonstrate that the southern Brazil continental shelf is an important
Resumo
spinosa. Peixes, entretanto, apresentaram baixa frequência, mas elevado volume na dieta
nos dois períodos analisados, o que indica a utilização de descarte das pescarias para
interna e média, para predar sobre animais bentônicos e que estas áreas são importantes
ambientes de alimentação.
Introdução
3
1988). No Brasil, esta espécie desova principalmente na Bahia, Espírito Santo, Rio de
Janeiro e Sergipe (MARCOVALDI & CHALOUPKA 2007). Das cinco espécies de tartarugas
marinhas que utilizam a costa brasileira para alimentação e reprodução C. caretta é a que
passado a espécie foi intensamente caçada e seus ovos coletados para consumo humano,
hoje, todo ano, muitos indivíduos são capturados incidentalmente principalmente em redes
de deriva e espinhel durante sua fase pelágica e em redes de emalhe de fundo e arrasto
durante a fase nerítica. Além da pesca, a poluição marinha também é uma das principais
Caretta caretta apresenta uma dieta carnívora durante toda a sua vida. Nos estágios
al. 2005, Apêndice 1). Quando em estágios juvenis mais avançados, C. caretta recruta para
habitats neríticos. De acordo com BJORNDAL et al. (2001), no Atlântico Norte, esse
juvenil avançado e adulto e é encontrada encalhada nas praias e capturada em pescarias que
atuam sobre a plataforma (HAIMOVICI & HABIAGA 1982, MONTEIRO et al. 2006). Esta
2006), e parece ser uma importante área de alimentação para esta espécie (PINEDO et al.
1998, BUGONI et al. 2003). De todo o litoral brasileiro, o Rio Grande do Sul é o estado que
comuns (HOPKINS-MURPHY et al. 2003). SENEY & MUSICK (2007) demonstraram que a
dieta varia ontogeneticamente entre classes de tamanho, e que, machos e fêmeas partilham
os mesmos recursos alimentares. Outros estudos revelam diferenças na dieta entre áreas
tem uma alimentação oportunista (PARKER et al. 2005, CASALE et al. 2008), e se alimentam
Rio Grande do Sul e algumas vezes baseadas em poucos exemplares (PINEDO et al. 1998;
BUGONI et al. 2003; LENZ 2009). PINEDO et al. (1998) encontraram crustáceos como os
itens mais frequente, seguidos de moluscos e peixes. No estudo de BUGONI et al. (2003) os
peixes foram o grupo mais frequente e a maior contribuição numérica foi de crustáceos.
(HYSLOP 1980). Cada uma dessas medidas atende diferentes objetivos. Por exemplo,
das presas, por outro lado, volume ou peso são medidas que consideram o valor nutricional
da dieta ou ainda podem ser usados quando presas são muito numerosas ou coloniais e
as folhas mais novas de Thalassia testudinum, as quais possuem uma maior qualidade
consequentemente, o valor energético de suas presas quando mudam de habitat, o que pode
crescimento e de reprodução.
outras espécies (fluxo de energia e nutrientes) e com seu ambiente (BJORNDAL 2003).
Conhecer essas interações, assim como possíveis ameaças, permite tomar decisões de
manejo adequadas e, adicionalmente, fazer predições a respeito dos efeitos das mudanças
no ambiente sobre esses animais. Informações sobre dieta permitem entender sobre a
qualidade das áreas de alimentação, como os recursos tróficos são utilizados por estes
animais e como as atividades humanas podem interferir no padrão de uso do habitat pelas
tartarugas marinhas. Dessa forma, o presente estudo tem como objetivo caracterizar a dieta
Metodologia
Área de estudo
6
parte compreendida entre Rio Grande e Chuí, sendo mais estreita ao norte. A cobertura
continental e a região litorânea do sul do Brasil têm influência das descargas de água
continental do Rio da Prata e da Lagoa dos Patos, bem como da Corrente do Brasil, de
águas quentes e que se desloca na direção Norte-Sul no verão e da Corrente das Malvinas,
de águas frias e de direção oposta, no inverno. O encontro destas duas massas de água
embora animais frescos foram priorizados. As coletas, realizadas pelo Núcleo de Educação
Utilizou-se um veículo 4x4 para monitorar a praia a uma velocidade média de 30 km/h.
Percorreu-se, mensalmente, 355 km de praia no litoral do Rio Grande do Sul, entre a Lagoa
do Peixe (31°20’S; 51°05’O) até o Arroio Chuí (33°45’S; 53°22’O) (Figura 1). Um
espécime coletado em 2004 e dois em 2006 foram utilizados nas análises. De todos os
médio do escudo nucal até a ponta posterior dos escudos supracaudais (BOLTEN 1999), para
Marinhos (LTMM) - FURG, coletados entre 1993 e 1995 foram também analisados. Desses
animais foi medido o comprimento retilíneo da carapaça (CRC, porém esses valores foram
convertidos em CCC pela equação CCC = (CRC – 0,323)/0,924 (REVELLES et al. 2007b)
porção final do intestino grosso. O conteúdo do trato gastrointestinal foi lavado em peneira
fina (4 mm) com água corrente, dividido em itens e classificado como matéria orgânica
sacos plásticos.
quantificação dos itens alimentares foi feita pelo peso úmido (g), volume (ml) e número.
Para a pesagem foi utilizada balança e o volume foi medido através do deslocamento de
líquido em uma proveta de 50 ou 1000 ml, escolhida conforme volume dos itens.
pelas tartarugas.
lipídios, e cinzas, em triplicata para cada análise, com exceção do Buccinanops (duplicata).
circulação de ar, até peso constante, e com 5g para cada amostra (Método 950.46); para
lipídios, o método de extração por Soxhlet, com 5g para cada amostra (Método 960.39);
constante, com 1,5g para cada amostra (Método 920.153) e as proteínas foram
determinadas por micro Kjeldahl, com 0,2g para cada amostra (Método 928.08).
9
Geralmente o valor de carboidratos em peixes é baixo, sendo assim, não foi medido
pois seu valor energético é praticamente zero (MÁRQUEZ et al. 1996, PAYNE et al. 1999). O
organismos aquáticos: 9,5 kcal g-1 para lipídios, 5,65 kcal g-1 para proteínas (WINBERG
A importância dos itens na dieta foi calculada a partir do número relativo (N%, Eq.
1), volume relativo (V%, Eq. 2), frequência de ocorrência (FO%, Eq. 3), e índice de
importância relativa modificado de PINKAS et al. (1971) (IIR, Eq. 4) no qual se substituiu o
peso pelo volume. Para uma melhor compreensão, o IIR é apresentado em porcentagem
(Cortés 1997).
Nt
alimentares.
Vt
alimentares.
ΣTDt
10
Onde: TDi = Tratos digestivos com o item alimentar i, TDt = Tratos digestivos que
otólito (CO), por meio de equações de regressão para a corvina (Micropogonias furnieri)
tartarugas foram classificadas em quatro classes de tamanho de acordo com o CCC (C1 de
e outono, pois encalhes de tartarugas marinhas na região são comuns nesses meses. Sendo
assim, o ano não foi considerado nessa comparação. Dessa forma a temporada 1 (T1) inclui
de setembro de 2007 a junho de 2008 e a temporada 2 (T2) inclui setembro de 2008 a junho
Análises estatísticas
presas) (GREENACRE & HASTIE 1987). Para esta análise, utilizaram-se os valores de IIR%
dos tipos de presas, pois este índice considera a frequência, o volume e o número. Devido
análises de correspondência.
Modelos estatísticos que permitem uma inferência bayesiana para IIR% foram
gerados para todos os espécimes e para agrupamentos por estação do ano. Tais modelos,
propostos por KINAS & MARTINEZ-SOUZA (em preparação), fornecem o estimador (média)
diferentes estações.
DEVELOPMENT CORE TEAM 2007) e o programa Statistica for Windows versão 7.0.
12
Resultados
volume médio de 37,87 ml (DP = 66,72). Dois estômagos estavam vazios. Tratos
A média do CCC dos animais da coleção (LTMM – FURG) foi maior que dos animais
loxochelis também foi um dos itens mais importantes da dieta (Tabela II). Crustáceos
relativo, representando 72,69% do volume da dieta (Tabela II). No período seguinte (2007
parte mole (pé) do molusco foram encontrados, sugerindo a predação do molusco inteiro.
tartaruga. Itens de origem pelágica, como salpas, pteropodas e Lepas spp. foram
cm, porém nestes espécimes não havia itens de origem bentônica/nerítica comumente
baixo volume em apenas cinco das 60 tartarugas analisadas. Apenas plástico mole foi
encontrado.
grande variabilidade do número, volume e frequência das presas nos tratos gastrointestinais
Não foi observada variação sazonal na dieta das tartarugas-cabeçudas durante sua
fase nerítica. Embora o ermitão Dardanus insignis pareça estar associado à primavera
(Figura 3, Tabela V), essa associação não foi tão marcante (Figura 4). A associação da
alimentares parecem não estar associados com as classes de tamanho (Figura 5 e 6), com
lepturus) que parecem estar associados com classes intermediárias (Figura 6). Buccinanops
spp. foi a presa mais importante na temporada de 2007-2008, enquanto que L. loxochelis
valores de proteína se referem aos peixes e ao molusco Buccinanops spp. O maior valor
itens com maiores valores energéticos entre os analisados (Tabela VI). O ermitão foi a
presa mais frequentemente ingerida e com maior volume relativo na dieta das tartarugas
15
Discussão
cabeçuda, na fase nerítica, no extremo sul do Brasil. O número de taxa registrado foi maior
que dos espécimes em fase oceânica (Artigo 1). Entretanto a maioria dos itens alimentares
oportunismo de C. caretta, e ao que torna difícil fazer inferências sobre a dieta em outras
generalistas, resultado este também encontrado por outros autores (DODD 1988, PLOTKIN et
al. 1993, TOMAS et al. 2001, BUGONI et al. 2003, LENZ 2009). Entretanto, há a
possibilidade de que essas tartarugas realizem alguma seleção de suas presas, pois a
segundo período analisado. Porém, como não é conhecida a abundância destes organismos
na região não é possível saber se C. caretta seleciona estes itens ou se os mesmos são
indicando que C. caretta utiliza a plataforma interna e média do Rio Grande do Sul para
sua alimentação na fase nerítica. Em Cabo Verde, estudos de telemetria demonstraram que
desigualdades podem ter ocorrido devido a diferenças na abundância das presas entre os
dois períodos, ou ainda, pelo número amostral não ser representativo, especialmente no
primeiro período. Em áreas próximas, como litoral norte do Rio Grande do Sul e Uruguai,
frequentes na dieta das tartarugas-cabeçudas no sul do Rio Grande do Sul. Sendo assim,
tartarugas (YOUNGKIN & WYNEKEN 2004), enquanto que na Virginia ocorreram entre 5,3 a
exista uma grande abundância dos ermitões, assim como do gastrópode Buccinanops spp.
17
na região. AYRES-PERES et al. (2008) em estudo recente no litoral do Rio Grande do Sul
as isóbatas de 12 e 50m. Apesar disso, não se conhece muito sobre a ecologia e distribuição
(RIEGER 1997).
gastrópodes Buccinanops spp.. A concha deste molusco é a mais utilizada por estas
norte do Rio Grande do Sul (BUGONI et al. 2003, LENZ 2009) e Uruguai (MARTINEZ-SOUZA
durante todo ano no Rio Grande do Sul (SOUZA 1998). Outras espécies do gênero Libinia
são importantes presas de C. caretta nos Estados Unidos (PLOTKIN et al. 1993, BURKE et al.
1993).
teores de lama no substrato. Sendo assim, é possível que exista uma relação entre o
No litoral norte do Rio Grande do Sul, BUGONI et al. (2003) encontraram peixes
como o item mais frequente na dieta das tartarugas-cabeçudas e LENZ (2009) encontrou
estas duas espécies são abundantes sobre a plataforma do Rio Grande do Sul. Entretanto
arrasto, é comum o descarte a bordo de algumas espécies por não apresentarem valor ou
tamanho comercial (HAIMOVICI et al. 1998). Provavelmente os peixes não sejam predados
litoral norte, porém já haviam sido registrados por BUGONI et al. (2003). Talvez este item
19
também não faça parte da alimentação natural da espécie, sendo encontrado raras vezes,
provavelmente quando o animal coletado foi capturado pela pescaria direcionada aos
camarões. A presença deste item no esôfago da tartaruga pode ser um indício da captura
associada a ações humanas, com uma estimativa de captura anual em todo o mundo de 150
sobrevivência das tartarugas marinhas no sul do Brasil devido às capturas incidentais. Além
disso, tais pescarias interferem na estrutura do habitat das principais presas da tartaruga-
porque a composição das presas não variou no período amostrado. Entretanto, esperava-se
encontrar diferenças entre as estações, pois a característica hidrográfica mais marcante nos
(CASTELLO et al. 1998, PIOLA et al. 2000). Além disso, alguns estudos revelam diferenças
Parece haver uma pequena diferença na composição da dieta das tartarugas entre as
IIR%, enquanto que L. loxochelis é mais importante no segundo. SENEY & MUSICK (2007)
20
encontraram variabilidade entre períodos, porém monitoraram a dieta das tartarugas durante
um intervalo de tempo de 20 anos e com isso detectaram uma grande mudança na dieta,
relacionada com as pescarias que capturam presas das tartarugas na região. Recomenda-se
longo prazo para detectar oscilações temporais, caso ocorram, e suas causas.
de tartarugas que se alimentam no ambiente oceânico do Sul do Brasil (Apêndice 1). Esses
animais podem estar em uma fase de transição entre o ambiente oceânico e nerítico.
MCCLELLAN & READ (2007) argumentam que a transição da fase oceânica para nerítica é
complexa e reversível e que alguns indivíduos podem deslocar-se entre águas costeiras e
oceânicas por alguns anos, por motivos ainda desconhecidos. Esta é uma das hipóteses do
que pode estar acontecendo com estes animais, visto que dois desses espécimes possuíam
68 e 69 cm de CCC, tamanhos estes que estão próximos da média de CCC das tartarugas na
fase nerítica no sul do Brasil (MONTEIRO et al. 2006). Outra hipótese é de que estes animais
possam ter sido capturados e descartados em ambiente oceânico e chegaram à praia, pois
deve ser feita com cautela, pois estudos com animais encalhados podem dificultar a
estáveis e telemetria são essenciais para tentar preencher estas lacunas no conhecimento da
Os itens alimentares das tartarugas coletadas na região praial do Rio Grande do Sul
permitem inferir que os indivíduos analisados estão na fase nerítica, com exceção dos três
exemplares com itens oceânicos. Além da composição da dieta, isso é reforçado pela
21
capturados em espinhel pelágico (58 cm) e dos espécimes que utilizam a plataforma (74
cm) e que são encontrados encalhados na praia do Rio Grande do Sul (MONTEIRO et al.
2006).
Composição Proximal
próximos aos dos peixes. Diferente do que acontece com os animais da fase oceânica
(Apêndice 1), os rejeitos de pesca tornam-se atrativos pela facilidade do encontro, porém
similares, sendo assim, do ponto de vista energético, o consumo de um item ou outro não
comportamento na busca por alimento. Na fase pelágica, devido ao baixo valor energético a
busca por alimento deve ser constante (Apêndice 1), o que provavelmente não está
ocorrendo com os animais na fase nerítica. Talvez o valor energético de suas presas permita
molusco Buccinanops spp., e isso pode ser uma razão para a ocorrência de três animais
resíduos sólidos antropogênicos não parece ser um problema. No litoral norte do Rio
Grande do Sul, LENZ (2009) encontraram resíduos em 21% das tartarugas analisadas,
porém estes apresentaram pequeno tamanho. Na mesma região, BUGONI et al. (2001)
85,7%. Na fase oceânica, no sul do Brasil, foram encontrados resíduos sólidos em 91,43%
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Tabela I. Distribuição de anos, temporadas, estações do ano e classes de tamanho, das tartarugas analisadas no
sul do Brasil.
Número de amostras
Anos
2004 1
2006 2
2007 1
2008 27
2009 12
Temporadas
2007 - 2008 18
2008 - 2009 18
2009 - 2010 3
Estações
Verão 23
Outono 8
Primavera 11
Classes de tamanho
50 – 59,9 4
60 – 69,9 14
70 – 79,9 16
80 – 89,9 7
90 < 1
Tabela II. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO) e índice de
importância relativa (%IIR) (método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice
de importância relativa do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares da
tartaruga-cabeçuda encontradas encalhadas na costa do Rio Grande do Sul entre os anos de 1993 a 1995
(provenientes da coleção do Laboratório de Tartarugas e Mamíferos Marinhos - FURG).
Itens alimentares %N %V %FO %IIR Estimador Intervalo (95%)
Moluscos
Buccinanops cochlidium 15,92 1,23 26,67 12,81 18,39 (5,23 – 38,91)
Adelomelon brasiliana 1,14 4,41 6,67 1,13 - -
Phalium granulatum 3,41 0,53 6,67 0,80 - -
Tonna galea 3,41 0,19 13,33 0,74 7,11 (1,4 – 18,4)
34
Tabela III. Porcentagem numérica (%N), volume relativo (%V), frequência de ocorrência (%FO), índice de
importância relativa (%IIR) (método convencional), estimador (média da distribuição posterior para o índice
de importância relativa do método bayesiano) e intervalo de probabilidade de 95% dos itens alimentares
encontrados nos tratos gastrointestinais da tartaruga-cabeçuda encontradas encalhadas na costa do Rio Grande
do Sul entre os anos de 2007 e 2009.
Itens alimentares %N %V %FO %IIR Estimador Intervalo (95%)
Moluscos
Buccinanops spp. 28,16 14,65 60,0 32,27 34,01 (25,28 - 43,27)
Anachis isabellei* 16,31 0,16 11,1 2,30 2,13 (0,84 - 4,99)
Olivancellaria urceus 0,85 0,74 17,8 0,35 0,70 (0,25 - 2,26)
Adelomelon brasiliana 0,47 0,48 2,2 0,04 - -
Cylindriscala acus 1,05 0,01 2,2 0,03 - -
Abra sp. 0,10 0,03 6,7 0,02 - -
Corbula patagonica 0,14 0,01 4,4 0,01 - -
Mactra isabelleana 0,10 0,03 4,4 0,01 - -
35
Tabela IV. Número de otólitos medidos, tamanho médio e desvio-padrão (DP) dos peixes encontrados no
conteúdo gastrointestinal de Caretta caretta a partir de equações de regressão utilizando o tamanho dos
otólitos.
N otólitos
Espécie esquerdos Tamanho médio (mm) DP
Corvina (M. furnieri) 30 196,66 21,79
Maria-luiza (P. brasilienses) 6 188,64 0,29
* **
Peixe-espada (T. lepturus) 1 1398,806 -
*Foram encontrados 18 pares de mandíbulas
* *Valor respectivo a um otólito e não valor médio.
Tabela VI. Composição proximal média de algumas presas da tartaruga-cabeçuda do ambiente nerítico do Rio
Grande do Sul.
Espécie Proteína (%) Lipídio (%) Umidade (%) Cinzas (%) Valor energético (KJ/g)
Loxopagurus
loxochelis 11,02 4,14 73,09 10,63 4,24
Buccinanops
cochlidium 17,49 0,36 79,73 0,76 4,13
Micropogonias
furnieri 17,60 3,38 76,65 3,01 5,50
Trichiurus
lepturus* 12,44 0,34 81,73 3,49 3,07
Paralonchurus
brasiliensis 16,86 0,27 78,87 3,50 4,08
* Valores relativos à cabeça da espécie.
Tabela VII. Massa total consumida (g), média e desvio-padrão (DP) dos itens alimentares da tartaruga-
cabeçuda.
Presas Total Média DP
Buccinanops spp. 539,94 90,99 163,91
Loxopagurus loxochelis 3085,72 119,03 178,10
Micropogonias furnieri 673,03 136,61 187,13
Paralonchurus brasiliensis 276,77 194,92 140,97
Trichiurus lepturus 1621,45 244,56 247,92
38
18
16
Número de espécimes
14
12
10 1993 - 1995
8 2007 - 2009
6
4
2
0
50 - 59,9 60 - 69,9 70 - 79,9 80 - 89,9 90 - 99,9 100 - 110 < Sem
109,9 medida
Classes de tamanho - CCC (cm)
Figura 2. Distribuição de tamanho (Comprimento curvilíneo da carapaça – CCC) de Caretta caretta coletados
no Rio Grande do Sul nos anos de 1993-1995 e 2007-2009.
100
90
80
70
60 Primavera (n=11)
%IIR
50 Verão (n=23)
40 Outono (n=8)
30
20
10
0
Bs Di Ls Ll Mf Tl
Principais presas
0.4
OutTl 1.0
0.2 0.5
Mf
0.0 Bs 0.0
Ll
Ls Ver
Pb -0.5
-0.2
Di
Pri
-1.0
-0.4
Figura 4. Componentes principais da análise de correspondência entre estação e principais presas da tartaruga-
cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linhas: Primavera (Pri), Verão (Ver) e Outono (Out). Colunas:
Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll),
Micropogonias furnieri (Mf), Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus lepturus (Tl).
100
90
80
70
50 - 59,9 (n=4)
60
60 - 69,9 (n=14)
IIR%
50
70 - 79,9 (n=16)
40
80< (n=8)
30
20
10
0
Bs Di Ls Ll Mf Tl
Principais presas
Figura 5. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda, para
as diferentes classes de tamanho: Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls),
Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).
40
1.5
0.4
1.0
0.2 C2
0.5
C4 Ls
C1
0.0 Di 0.0
Ll
Mf Bs
-0.5
-0.2
-1.0
-0.4 Tl
C3 -1.5
Pb
Figura 6. Componentes principais da análise de correspondência entre classes de tamanho e principais presas
da tartaruga-cabeçuda utilizando os valores de IIR%. Linha: classe 1 (50 – 59,9 cm, C1), classe 2 (60 – 69,9
cm, C2), classe 3 (70 – 79,9 cm, C3), classe 4 (maior que 80 cm, C4). Colunas: Buccinanops spp. (Bs),
Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls), Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf),
Paralonchurus brasiliensis (Pb) e Trichiurus lepturus (Tl).
100,00
90,00
80,00
70,00
60,00
T1 (n=18)
50,00
T2 (n=18)
40,00
30,00
20,00
10,00
0,00
Bs Di Ls Ll Mf Tl
Figura 7. Porcentagem do índice de importância relativa para as principais presas da tartaruga-cabeçuda para
temporada 1 (T1) e temporada 2 (T2); Buccinanops spp. (Bs), Dardanus insignis (Di), Libinia spinosa (Ls),
Loxopagurus loxochelis (Ll), Micropogonias furnieri (Mf) e Trichiurus lepturus (Tl).
41
0.2 0.5
0.0 Pb
T1 Bs Di Mf Ls
Ll TlT2 0.0
-0.2 -0.5
-0.4 -1.0
ANEXO II
Espécies identificadas no conteúdo gastrointestinal das tartarugas-cabeçudas (Caretta
caretta) e respectivos números de tombamento no Museu Oceanográfico da Universidade
Federal do Rio Grande - FURG
Espécie Número de tombamento
Musculus viator (Orb., 1846) 50.986
Corbula caribaea Orbigny, 1842 50.987
Chlamys sentis (Reeve, 1853) 50.988
Pteria hirundo (Linnaeus, 1758) 50.989
Mactra sp. 50.992, 51.009, 51.032, 51.044
Abra sp. 50.993
Codakia pectinella (C.B.Adams, 1852) 50.994
Adrana patagonica (Orbigny, 1846) 50.995
Pitar rostratus (Philippi, 1844) 50.996
Tivela ventricosa (Born, 1778) 50.997
Corbula patagonica Orbigny, 1846 50.998, 51.006
Erodona mactroides Bosc, 1802 50.999
Ostrea sp. 51.000
Cylindriscala acus (Watson, 1883) 51.002
Prunum martini (Petit, 1853) 51.003
Pleurotomella aguayoi (Carc., 1953) 51.004
Nassarius albus (Say, 1826) 51.005, 51.038
Anachis isabellei (Orbigny, 1841) 51.001, 51.007, 51.008, 51.022, 51.025, 51.031,
51.033, 51.041
Natica sp. 51.016
Bivalvia sd. 51.023
Buccinanops sp. (opérculos) 51.024
Nucula puelcha (Orbigny, 1846) 51.045
Tonna galea (Linnaeus, 1758) 51.043
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )