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Diversidade de Mecanismos Antipredação de Anfíbios Anuros na Presença de

Serpentes

Conference Paper · June 2018

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Isabela Araujo Monaco Alves Cássio Zocca

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 Anais do VII Simpósio sobre a Biodiversidade da Mata Atlântica – Santa Teresa/ES - 07 a 10 de junho de 2018

DIVERSIDADE DE MECANISMOS ANTIPREDAÇÃO DE ANFÍBIOS ANUROS

NA PRESENÇA DE SERPENTES

Isabela Araujo Monaco ALVES1*, Cássio ZOCCA2 & Rodrigo Barbosa FERREIRA2
1
Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Vila Velha.
² Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ecossistemas, Universidade Vila Velha.
*isabela.ama96@gmail.com

INTRODUÇÃO
Interações do tipo predador-presa envolvem modificações plásticas
comportamentais, morfológicas e no histórico de vida das presas. Dessa forma, os anfíbios
anuros evoluíram diversos mecanismos antipredação para aumentar as chances de
sobrevivência contra uma diversidade de predadores (Toledo et al., 2007). Durante eventos
predatórios, os anuros podem exibir diversos mecanismos como camuflagem, imobilidade,
inflação corporal, contração, exposição de glândulas paratóides, vocalizações agonísticas,
além da exibição de colorações aposemáticas relacionadas a secreções nocivas (Chen &
Chen, 1933; Toledo & Haddad, 2009; Ferreira et al., submetido). A partir de estudos sobre
interações entre anfíbios e seus predadores podemos aferir fatores que contribuam para a
exibição dos mecanismos antipredação por anuros, além dos aspectos ecológicos
envolvidos. O presente trabalho tem como objetivo avaliar a influência das serpentes em
relação aos mecanismos antipredação exibidos por anfíbios anuros.

MATERIAL E MÉTODOS
Realizamos uma busca sistemática na literatura principalmente com foco em
publicações científicas acessadas através de plataformas acadêmicas como Brill, Google
Scholar, Scientific Eletronic Library Online (SciELO), Scopus, Taylor e Francis Library,
Web of Science e Zoological Record. Também buscamos especificamente os principais
periódicos herpetológicos frequentemente usados para publicar esse tópico (Amphibia-
Reptilia, Journal of Herpetology, Herpetologica, Herpetological Review e Herpetology
Notes). Restringimos a pesquisa bibliográfica a trabalhos publicados do ano de 1899 a
2017 que fizeram menção às seguintes palavras-chave: mecanismos antipredação,
comportamento antipredador, comportamento defensivo e estratégias defensivas
combinadas com sapo ou anuro, além das respectivas palavras em inglês. A partir dos
trabalhos encontrados, selecionamos aqueles que abordaram interação predador-presa entre
espécies de Serpente e Anura. A classificação taxonômica segue Frost (2018).
Classificamos os mecanismos antipredação de acordo com Ferreira et al. (submetido).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Na pesquisa bibliográfica, encontramos 243 trabalhos sobre mecanismos
antipredação de Anura. Desses, selecionamos 28 trabalhos que reportaram interação entre
Anura e Serpente. Esses trabalhos reportam 26 espécies de anuros exibindo 12 tipos de
mecanismos antipredação (Tabela 1). Das oito famílias de anuros registradas, Hylidae
(N=9 espécies) e Bufonidae (N=7 espécies) tiveram o maior número de espécies
reportadas, onde Hylidae e Ranidae exibiram um total de seis mecanismos antipredação,
seguida de Bufonidae com cinco mecanismos antipredação. Em seguida, Ranidae com
quatro espécies (N=4) registradas, exibiu seis mecanismos. Já Dendrobatidae e

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Eleutherodactylidae com uma espécie registrada para cada família, exibiram apenas um
mecanismo cada (Figura 1).
Tabela 1. Mecanismos antipredação exibidos por anfíbios anuros na presença de serpentes.
Sucesso defensivo: (N) foi predado; (S) sobreviveu; (-) sem observação.
Família/Espécie
Bombinatoridae
Bombina orientalis
Bufonidae
Anaxyrus americanus
Anaxyrus boreas
Anaxyrus quercicus
Anaxyrus terrestris
Rhinella granulosa
Rhinella humboldti
Rhinella limensis
Dendrobatidae
Dendrobates auratus
Dicroglossidae
Sphaerotheca breviceps
Eleutherodactylidae
Eleutherodactylus atkinsi
Hylidae
Boana faber
Boana geographica
Dryophytes gratiosa
Osteocephalus taurinus
Phyllomedusa bahiana
Pithecopus rohdei
Scinax x-signatus
Smilisca fodiens
Trachycephalus typhonius
Leptodactylidae
Leptodactylus troglodytes
Physalaemus kroyeri
Ranidae
Glandirana rugosa
Lithobates clamitans
Lithobates pipiens
Sucesso
Mecanismos antipredação
defensivo
Secreção odorífera
Canto de estresse
Expor glândulas
Secreção nociva
Aposematismo
Inflar o corpo
Unken reflex
Imobilidade
Contração
Tanatose
Chutar
Pular
x x x x S
x N
x S
x -
x x N
x N
x x x S
x N
x S
x x N
x N
x S
x -
x -
x -
x x x N
x x N
x x N
x x -
x x x N
x N
x N
x -
x x x x N
x x x x x N
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Pelophylax nigromaculatus x -

Figura 1. Número de mecanismos antipredação apresentados pelos anuros na presença de

serpentes (barra escura) (acima de um registro) e número de espécies reportadas (barra
clara) exibindo estes mecanismos, apresentadas por família.

O maior número de mecanismos antipredação de algumas famílias pode estar

associado a uma maior exposição das mesmas a uma variedade maior de predadores. Por
exemplo, espécies de Hylidae utilizam habitats terrícolas e arbóreos por possuírem discos
adesivos nos dedos. Ranidae e Bufonidae são famílias cosmopolitas, sendo suscetíveis a
uma grande variedade de predadores. Sugerimos que estudos futuros sejam conduzidos
para testar a hipótese que a diversidade de predadores pode afetar a diversidade de
mecanismos antipredação exibidos por anuros.
Em relação aos gêneros registrados, Lithobates exibiu o maior número de
mecanismos antipredação (N=5) na presença de serpentes, seguido do gênero Bombina e
Rhinella (N=4) (Figura 2). Espécies de 11 gêneros exibiram apenas um mecanismo
antipredação cada. Mesmo Bombina e Lithobates tendo poucas espécies reportadas, as
mesmas possuem alta capacidade adaptativa o que pode conferir maior diversidade de
mecanismos antipredação (Rodriguez & Linares, 2001; Afonso et al., 2010).

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Figura 2. Número de mecanismos antipredação apresentado pelos anuros na presença de

serpentes (barra escura) (acima de um registro) e número de espécies reportadas exibindo
estes mecanismos (barras claras), apresentadas por gênero.

Nossos dados mostram que “canto de estresse” foi o mecanismo antipredação mais
utilizado pelas espécies estudadas (N=11) durante interações agonísticas com serpentes,
seguido por “inflar o corpo” (N=9) e “secreção nociva” (N=7) (Figura 3). A capacidade de
vocalização dos anuros é um grande aliado no ato de se defender de predadores orientados
auditivamente (Lourenço-de-Moraes et al., 2016). No entanto, nossos dados mostram que
apenas uma das 11 espécies que exibiram o “canto de estresse” obteve sucesso durante
interação agonística com serpente. Provavelmente isso se deva ao fato de que serpentes não
serem capazes de captar sons em virtude da falta de ouvido externo e médio (Melgarejo-
Giménez, 2002).

Figura 3. Número de espécies de anfíbios anuros que exibiram mecanismos antipredação

(acima de um) na presença de serpente.

Os mecanismos antipredação podem ser exibidos durante a abordagem ou durante o

manejo do predador e a ordem de exibição dos mecanismos segue o grau de intensidade do

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estímulo (Lourenço-de-Moraes et al., 2016). Entre os três mecanismos antipredação mais

exibidos por anuros, o “canto de estresse” é presumivelmente induzido por apreensão,
conforme observado para as duas espécies de Gastrotheca (Lourenço-de-Moraes et al.,
2016) que emitiram “cantos de estresse” no campo e que, supostamente, alertaram outros
conspecíficos, os quais pararam de vocalizar por cerca de 15 minutos. Durante tentativa de
predação, chamadas defensivas intimidam predadores orientados pelo som como pássaros
e mamíferos (Toledo & Haddad, 2009), e também podem ser usadas para comunicação
intraespecífica (Toledo et al., 2015).
Dos eventos registrados de interação predador-presa, “secreção nociva”, as vezes
em sinergia com outros mecanismos, foi o que apresentou um maior sucesso (N=3). Em
um dos nossos registros, somente este mecanismo foi suficiente para a defesa do anuro. No
entanto, alguns registros mostram a exibição de mecanismos de forma sinérgica, por
exemplo, Bombina orientalis exibiu “secreção nociva” em sinergia com “unken reflex”.
Mecanismos exibidos de forma sinérgica podem aumentar o sucesso defensivo das
espécies principalmente envolvendo secreção nociva. Secreções são fundamentais na
defesa dos anuros, onde muitas vezes as serpentes são encontradas com sinais de
intoxicação (Manzanilla et al., 1998), podendo ou não regurgitar a presa ainda viva (Brodie
& Tumbarello, 1978; Toledo & Jared, 1995; Vargas-Salinas & Aponte-Gutierrez, 2013),
ou até mesmo levando a morte do predador (Brodie & Tumbarello, 1978).
Nossos resultados mostram que alguns mecanismos antipredação podem conferir
sucesso defensivo aos anuros. Alguns mecanismos podem ser exibidos de forma sinérgica,
ou seja, juntamente com outros mecanismos, entretanto, dependendo da fase do evento
predatório e o grau de estresse imposto pelo predador, apenas um mecanismo antipredação
pode conferir o sucesso defensivo das espécies. Sugerimos que outros trabalhos sejam
desenvolvidos com base nas interações entre predadores e anfíbios anuros, buscando
elucidar a eficiência e o sucesso dos mecanismos envolvidos durante as interações.

AGRADECIMENTOS
Agradecemos ao Projeto Bromeligenous pelo suporte logístico para realização desta
pesquisa. CZZ agradece a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) e RBF agradece a Fundação de Apoio à Pesquisa e Inovação do Espírito Santo
(FAPES) pelas bolsas de estudo.

LITERATURA CITADA

Afonso, L. G.; Carvalho, R.; Santos, F. M.; Coelho, A. C. B. & Magalhães, A. L. B. 2010.
Reprodução da exótica rã-touro Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) (Amphibia,
Anura, Ranidae) em riachos de Mata Atlântica no estado de Minas Gerais, Brasil.
Biotemas, 23(3): 85-91.

Brodie, E. D. Jr & Tumbarello, M. S. 1978. The antipredator functions of Dendrobates

auratus (Amphibia, Anura, Dendrobatidae) skin secretion in regard to a Snake
predator (Thamnophis). Journal of Herpetology, 12(2): 264-265.

Chen, K. K. & Chen, A. L. 1933. Notes on the poisonous secretions of twelve species of
toads. From the Lilly Research Laboratories, Eli Lilly and Company, Indianapolis.
The Journal of Pharmacology and Experimental Therapeutics, 44(7): 281-293.

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Frost, D. R. 2018. Amphibian Species of the World. American Museum of Natural

History, New York, USA. Disponível em:
http://research.amnh.org/herpetology/amphibian/index.html (29/03/2018).

Lourenço-de-Moraes, R.; Ferreira, R. B.; Mendes, C. C. V. M.; Zocca, C. Z.;

Medeiros, T.; Ruas, D. S.; Rebouças, R.; Toledo, L. F.; Brodie Jr., E. D. & Solé, M.
2016. Escalated antipredator mechanisms of two neotropical marsupial treefrogs.
Herpetological Journal, 26: 239-246.

Manzanilla, J.; La Marca, E.; Villareal, O. & Sanchez, D. 1998. Phrynohyas venulosa
(veined treefrog, "Rana lechosa"). Antipredator device. Herpetological Review,
29(1): 39-40.

Melgarejo-Giménez, A. R. 2002. Criação e manejo de serpentes. Animais de laboratório:

criação e experimentação. pp. 175–199. In: Andrade, A.; Pinto, S. C. & Oliveira, R.
S. (Eds.). Rio de Janeiro, Editora Fiocruz. 468 p.

Rodriguez, J. A. & Linares, M. J. 2001. Rana toro e sapo marino: la amenaza que viene,
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La Conserjería de Política Territorial y Mêdio Ambiente, 21: 12-14.

Toledo, L. F. & Jared, C. 1995. Cutaneous granular glands and amphibian venom.
Comparative Biochemistry and Physiology Part A Physiology, 111(1): 1-29

Toledo, L. F.; Ribeiro, R. S. & Haddad, C. F. B. 2007. Anurans as prey: an exploratory

analysis and size relationships between predators and their prey. Journal of
Zoology, 271: 170-177.

Toledo, L. F. & Haddad, C. F. B. 2009. Defensive vocalizatons of Neotropical anurans.

South American Journal of Herpetology, 4:25-42.

Toledo, L. F.; Martins, I. A.; Bruschi, D. P.; Passos, M. A.; Alexandre, C. & Haddad, C. F.
B. 2015. The anuran calling repertoire in the light of social context. Acta
Ethologica, 18(2): 87-99.

Vargas-Salinas, F. & Aponte-Gutierrez, A. 2013. A race for survivorship: failed predation

on the toad Rhinella humboldti (Gallardo, 1965) by the Cat-eyed snake Leptodeira
septentrionalis (Kennicott, 1859). Herpetology Notes, 6: 189-191.

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