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Processo. R.Soc. B (2012)279,681–689

doi:10.1098/rspb.2011.1120
Publicado on-line27 de julho de 2011

Um modelo paleobiogeográfico para biótica

diversificação dentro da Amazônia ao longo
os últimos três milhões de anos
Camila Ribas1,2,*, Alexandre Aleixo3, Afonso CR Nogueira4,
Cristina Y. Miyaki5e Joel Cracraft2
1PCAC Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo 2936, Manaus,
AM 69060-000, Brasil
2Departamento de Ornitologia, Museu Americano de História Natural, Central Park West na 79th Street,
Nova York, NY 10024, EUA
3Coordenação de Zoologia, Museu Paraense Emílio Goeldi, Caixa Postal 399, Belém, PA, Brasil
4Faculdade de Geologia, Instituto de Geociências, Universidade Federal do Pará, Caixa Postal 479,
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024

Belém, PA, Brasil

5Departamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo,
Rua do Matão 271, 05508-900 São Paulo, SP, Brasil

Muitas hipóteses foram propostas para explicar a alta diversidade de espécies na Amazônia, mas poucas
generalizações surgiram. Em parte, isto resultou da escassez de testes rigorosos para mecanismos que promovam
a especiação e de grandes incertezas sobre eventos paleogeográficos e suas associações espaciais e temporais
com a diversificação. Aqui, investigamos a história ambiental da Amazônia usando uma análise filogenética e
biogeográfica de trompetistas (Aves:Psófia),que são representados por espécies em cada uma das áreas de
endemismo de vertebrados. Suas relações revelam uma fatia de tempo “completa” e imprevista da diversificação
da Amazônia ao longo dos últimos 3,0 milhões de anos. Empregamos esta filogenia calibrada temporalmente para
testar hipóteses paleogeográficas concorrentes. Nossos resultados são consistentes com o estabelecimento do
atual sistema de drenagem amazônico em aproximadamente 3,0–2,0 Ma e prevêem o padrão temporal da
formação de grandes rios ao longo dos tempos do Plio-Pleistoceno. Propomos um modelo paleobiogeográfico
para os últimos 3,0 milhões de anos da história amazônica que tem implicações para a compreensão dos padrões
de endemismo, da história temporal da diversificação amazônica e dos mecanismos que promovem a especiação.
A história dePsófia,em combinação com novas evidências geológicas, fornece a evidência direta mais forte que
apoia o papel da dinâmica dos rios na diversificação da Amazônia, e a ausência de tal papel para os ciclos
climáticos glaciais e os refúgios.

Palavras-chave:Amazônia; diversidade de espécies; diversificação; especiação; paleobiogeografia

1. INTRODUÇÃO e diferenciação. Uma segunda explicação propõe que a dinâmica

A Amazônia é um dos principais hotspots da Terra para endemismo
de vertebrados terrestres e diversidade de espécies [1]. Explicar
esta grande diversidade e compreender como ela foi montada ao
longo do tempo tem preocupado os biólogos evolucionistas há
mais de um século [2]. Embora a especiação alopátrica seja
amplamente reconhecida como o principal mecanismo subjacente
à riqueza e ao endemismo de espécies amazônicas, os debates
sobre a história temporal e espacial da diversificação, bem como os
impulsionadores e os controles de taxa desses padrões,
permanecem sem solução. Na verdade, surgiram poucas
generalizações empiricamente apoiadas.
Entre os numerosos mecanismos causais propostos
para o controle da taxa de especiação e a origem das áreas
de endemismo na Amazônia, dois são predominantes. Uma
é a hipótese do refúgio [3], que identifica o forçamento
orbital do clima, e a consequente expansão e contração
cíclica da floresta tropical, como o promotor do isolamento
*Autor para correspondência (ribas@amnh.org).
Material eletrônico suplementar está disponível emhttp://dx.doi.org/10.1098/
rspb.2011.1120ou atravéshttp://rspb.royalsocietypublishing.org.
fluvial mediada tectonicamente [4,5] foram os principais
responsáveis pelo isolamento das biotas florestais. Apesar dessas
duas hipóteses gerais e frequentemente citadas [6], é amplamente
entendido que, embora a causalidade múltipla tenha sido operável
[7], faltam testes rigorosos dessas e de outras alternativas [6,7].
Tem sido amplamente assumido [8] que a especiação impulsionada
pelo isolamento em refúgios florestais implica uma história
relativamente jovem para a diversidade amazônica, enquanto os
riosquabarreiras de isolamento sugerem uma história biótica
relativamente mais antiga devido à crença de que as principais
características da drenagem amazônica são substancialmente
anteriores às flutuações climáticas do Quaternário [3].
Essas previsões não foram avaliadas em relação a um modelo
de grande escala da diversificação da Amazônia devido à incerteza
substancial sobre a história paleogeográfica e ambiental da região
desde o Mioceno até o presente [9–13]. Dois modelos
paleogeográficos de grande escala para este período foram
propostos. Ambos aceitam evidências de que grande parte da
Amazônia ocidental era coberta por um grande sistema lacustre,
principalmente de água doce e de longa vida, o Lago Pebas, que se
formou no Mioceno Inferior e cresceu até um milhão de
quilômetros quadrados no Mioceno Médio.

Recebido27 de maio de 2011

Aceitaram5 de julho de 2011 681 Este diário éq2011 A Sociedade Real
 682 CC Ribase outros. Diversificação biótica na Amazônia
(em aproximadamente 16,0 Ma) à medida que a elevação andina
fornecia mais água para o desenvolvimento da Bacia do Solimões [
9,14,15]. O sistema lacustre altamente dinâmico era provavelmente
limitado a leste pelo Arco do Purus, localizado a aproximadamente
300 km a oeste de Manaus [12,13,15]. Na primeira hipótese, este
ambiente deltaico, fluvial e lacrustino teria impedido a exploração
extensa e de longo prazo deterra firmehabitats até o Mioceno
Superior, quando o Arco Purus foi rompido e uma drenagem
transcontinental da Amazônia criada por volta de 11,8–10,0 Ma [8,
12]. Isso foi seguido [12] por um aumento de seis vezes na
sedimentação no leque amazônico entre 6,8 e 2,4 Ma, e depois um
aumento de quatro vezes a partir de
2,4 Ma até o presente, o que foi interpretado como aumento da
sedimentação durante os ciclos glaciais do Plio-Pleistoceno.
Uma paleogeografia alternativa para a Amazônia ocidental
aponta para uma origem mais jovem, do Plio-Pleistoceno, para
uma drenagem transcontinental do rio Amazonas [10,11,13].
Com base principalmente na estratigrafia do Plio-Pleistoceno e
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024
na análise paleoambiental, foi proposto que um sistema
sedimentar contínuo entre a Bacia do Solimões, no oeste, e a
Bacia Amazônica, no leste, não apareceu até aproximadamente
6,0–5,0 Ma [13] para aproximadamente 2,5 Ma ([11]; veja
material suplementar eletrônico).
Cada modelo tem consequências profundas na
compreensão da montagem da biota amazônica. A primeira
implica que a Amazônia Ocidentalterra firmeflorestas e pelo
menos parte do atual sistema de drenagem já existiam no
Mioceno Superior (aproximadamente 11,0–9,0 Ma), enquanto o
segundo prevê que o sistema de drenagem e essas florestas
são muito mais jovens do que se supunha anteriormente, e são
Plio-Pleistoceno em idade. A história temporal e espacial dos
clados endêmicos na Amazônia tem o potencial de testar esses
modelos e fornecer insights e previsões adicionais na ausência
de dados geológicos críticos.
Os trompetistas monotípicos (Psófia;Psophiidae) têm
relações distantes com guindastes (Gruidae) e lapkins
(Aramidae) [16] e incluem espécies em cada uma das principais
áreas de endemismo na Amazônia (ver material eletrônico
suplementar). Os trompetistas têm sido de interesse para
aqueles que tentam compreender a história da diversificação
nesta região e têm sido um exemplo chave no apoio à hipótese
do refúgio [17]. Aqui, usamos análises filogenéticas e
biogeográficas, juntamente com estimativas independentes da
Psófiaárvore do tempo, para revelar um quadro
inesperadamente “completo” da diversificação dentro da
Amazônia que faz previsões sobre sua história geológica e
ambiental. Esses resultados também são usados para avaliar
fatores alternativos de especiação alopátrica, incluindo
mudanças na paisagem mediadas tectônicamente e ciclos
climáticos impulsionados orbitalmente, e fornecem novas
evidências da importância relativa desses processos históricos
na formação da montagem da biota existente na Amazônia.
2. MATERIAIS E MÉTODOS
(a)Amostragem, distribuição e variação
morfológica
Obtivemos DNA de tecido fresco (n¼47) e espécimes de museu
(n¼15) para um total de 62 indivíduos (material suplementar
eletrônico, tabela S1), incluindo representantes de todas as
espécies e subespécies descritas até o momento.Psófiaé um
dos poucos gêneros de aves endêmicos da Amazônia, com
espécies em todas as principais áreas de endemismo [1,17–19].
Para entender melhor sua distribuição, acessamos e
Processo. R.Soc. B (2012)
georreferenciamos as informações de localidade disponíveis
(material eletrônico suplementar, figura S1 e anexo S1). A
variação morfológica (padrões de plumagem) foi avaliada
através do exame de espécimes de pele pertencentes a todos
Psófiatáxons armazenados nas coleções AMNH e MPEG (ver
material eletrônico suplementar).
(b)Coleção de dados
Métodos padrão foram utilizados para extrair, isolar, amplificar
e sequenciar genes mitocondriais e nucleares (material
suplementar eletrônico). Obtivemos sequências dos genes
mitocondriais citocromo b (cyt b, 993 pb) e NADH
desidrogenase 2 (ND2, 1041 pb) para todos os 62Psófia
indivíduos e grupos externos. Sequências do íntron 7 do gene
nuclear beta fibrinogênio (BFib7, 950 pb) foram coletadas
durante 48Psófiaindivíduos (representando todos os táxons,
excetoPsophia obscura,para os quais não havia tecido fresco
disponível). Sequências do gene nuclearRAG2foram obtidos
para 24 indivíduos representando 22 espécies de cinco
diferentes ordens de aves, além de um representante do clado
norte dePsophia (Psophia crepitans)e um representante do
clado sul (Psophia viridis;material suplementar eletrônico,
tabela S2). Todos os primers utilizados são fornecidos em
material eletrônico suplementar, tabela S3.
(c)Análise filogenética
Seguindo estudos anteriores [16], incluímos o carão (Aramidae:
Aramus guaraúna),um guindaste (Gruidae:Grus canadensis),um
trilho (Rallidae:Rallus limicola)e o sunbittern (Heliornithidae:
Heliornis fulica)numa análise preliminar, com uma cegonha
(Ciconiidae:Ciconia ciconia)como um grupo externo mais distante.
Esta análise confirmouAramuseGruscomo estando mais
intimamente relacionadoPsófia,e estes foram usados como
grupos externos. As análises filogenéticas foram realizadas
utilizando máxima verossimilhança (ML) e máxima parcimônia (MP)
no PAUP* [20] e inferência bayesiana (BI) em MRBSIM
v.3.1 [21]. Modelos evolutivos para ML foram selecionados por M
ODELTESTv.3.7 [22], sob o critério de informação de Akaike, e para
análises de BI por MRMODELTEST[23]. Fatores bayesianos foram
empregados para determinar o número ideal de partições a serem
utilizadas pela análise bayesiana [24], e a convergência para todos
os parâmetros foi avaliada avaliando a estacionariedade da cadeia
de Markov usando TCORRIDAv. 1.5 [25] e por amostragem de
topologias em árvore usando AWTY [26] (ver material eletrônico
suplementar). Devido ao fato de os grupos externos serem
remotamente relacionados ao grupo interno, realizamos uma
análise filogenética adicional no BEAST sem grupos externos para
confirmar o enraizamento. A análise relaxada do relógio molecular
implementada no BEAST estima simultaneamente a topologia e o
comprimento dos ramos e, assim, permite o enraizamento na
ausência de grupos externos [27].
(d)Datação molecular
Foram utilizadas duas estimativas independentes para datar o histórico
de diversificação daPsófia.Primeiro, um suporte para taxas de
substituição para cyt b, de 1,6 (0,008 substituições por local por
linhagem por Myr [28]) para 2,1 por cento (0,01 substituições por local
por linhagem por Myr [29]) foi usado para calibrar oPsófiaárvore usando
a opção strict-clock no BEAST [27]. Um teste de razão de verossimilhança
não rejeitou um relógio molecular dentroPsófia.
A segunda abordagem foi desenhada para datar o nó basal
dePsófia;assim, um conjunto de dados foi construído usando o
gene codificador de proteína nuclear de evolução lentaRAG2.A
amostragem táxon incluiu duas espécies dePsófia,
representando o clado norte e sul, além de representantes de
 Diversificação biótica na AmazôniaCC Ribase outros.683
outras linhagens aviárias (material suplementar eletrônico, tabela S2) [16].
Uma árvore ML com comprimentos de ramificação foi analisada por
verossimilhança penalizada (PL) com o algoritmo de Newton (TN) truncado
implementado emR8S[30]. ORAG2A matriz também foi analisada por uma
abordagem bayesiana no BEAST usando um modelo de relógio relaxado
(lognormal não correlacionado) e aplicando um processo de Yule como a
árvore anterior. Foram realizadas três análises de 20 milhões de gerações
cada, e os resultados foram combinados para estimar datas de divergência e
intervalos de confiança. A convergência foi avaliada conforme mencionado
acima para análises Bayesianas.
Foram utilizadas três calibrações de idade mínima (material
suplementar eletrônico, tabela S4): coroa anseriformes em 66 Ma,
origem deFregatalinhagem em 53 Ma e caule esfenisciforme em 60
Ma. Além disso, o nó mais basal dos Neoaves foi restringido entre
100 e 85 Ma com base em análises anteriores de datação molecular
que usaram dados nucleares [31], e em evidências biogeográficas
de que vários grupos de Neoaves (por exemplo, papagaios,
passeriformes) já estavam se diversificando quando a Nova
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Zelândia se isolou de outras massas de terra, por volta de 85 Ma [
32,33]. DeRAG2análise de datação, calculamos datas de divergência
e intervalos de confiança (métodos PL e bayesianos) para a divisão
norte versus sul emPsófia (P. crepitanseP.viridis),usando esses
resultados para calibrar a árvore de espécies derivada dos dados
combinados de mtDNA (cyt b e ND2). Para calcular os erros sob PL,
1.000 árvores foram amostradas aleatoriamente a partir da
distribuição estacionária bayesiana, datadas independentemente, e
os resultados resumidos para obter valores medianos e intervalos
de credibilidade de 95 por cento das idades dos nós.
(e)Variação e estrutura populacional
Redes de haplótipos foram geradas para linhagens de mtDNA
e para BFib7 usando TCS v.34]. A fase alélica para BFib7 foi
determinada usando um algoritmo Bayesiano implementado
em PHASE [35].
Uma previsão principal do modelo de refúgio é a contração e
expansão dos ecossistemas florestais e não florestais, com as
consequentes mudanças no tamanho da população; portanto,
utilizámos diversas abordagens para testar as flutuações demográficas
passadas. Estimativas da diversidade de nucleotídeos e testes
estatísticos para detectar o crescimento populacional passado [36]
foram realizados em DN / DSP v.37]. Avaliações independentes da
expansão demográfica foram obtidas para táxons com mais de 10
indivíduos, analisando diferenças de nucleotídeos pareados
(distribuição incompatível) implementadas em ARLEQUIN[38] e através de
gráficos estendidos do horizonte bayesiano (EBSP) [39] estimado em
BEAST (ver material eletrônico suplementar).
3. RESULTADOS
(a)Espécies e limites de espécies
Tradicionalmente, três espécies “biológicas” dePsófiaforam
amplamente reconhecidos [40]. Nossas análises genéticas e
baseadas em museus, entretanto, confirmam que duas delas não
são monofiléticas e a terceira inclui vários táxons distintos. Nossos
dados, em vez disso, identificam oito espécies filogenéticas
diagnosticavelmente distintas [41], cada um endêmico em uma
área importante de endemismo (figura 1; material eletrônico
suplementar, figura S1 e tabela S1).
(b)Filogenia e biogeografia
A análise filogenética de 2.181 pb de mtDNA usando todos
os métodos de reconstrução filogenética recuperou uma
única topologia bem suportada (figura 1; material
suplementar eletrônico, figura S2), com apenas o nó 5
Processo. R.Soc. B (2012)
tendo valores de suporte relativamente baixos. Os dados
identificam dois clados principais (figura 1). Ao norte do rio
Amazonas, Psophia napensis (área de endemismo de Napo) é a
espécie irmã deP. crepitans (áreas da Guiana e Imeri) e Psophia
ochróptera (região do Rio Negro). Um segundo clado de cinco
espécies está distribuído ao sul da Amazônia, com Psophia
leucoptera (área de Inambari) sendo o grupo irmão de todos os
outros,P. viridis (região de Rondônia) irmã das três restantes e
Psophia obscura (região de Belém) resolvida como irmã de
Psophia dextralis (região do Tapajós) ePsophia interjecta (
região do Xingu).
As análises filogenéticas do BFib7 recuperaram os clados
norte e sul encontrados na análise do mtDNA com alto suporte
de bootstrap, mas sem resolução interna (material
suplementar eletrônico, figura S3). Uma deleção de 4 pb era
comum aos táxons do clado norte. Dentro deste último, todos
os indivíduos deP. ochrópteracompartilhavam o mesmo
haplótipo. O único indivíduo deP. napensisera heterozigoto e
compartilhava um de seus dois haplótipos comP. crepitans.
Mais importante ainda, a rede de haplótipos incluindo todos os
48 indivíduos (96 alelos) para os quais foram obtidas
sequências de BFib7 (25 haplótipos distintos) revelou que em
ambos os clados, os haplótipos ancestrais (centrais na rede) e a
maior diversidade de haplótipos são encontrados no leste da
Amazônia , com haplótipos derivados (pontas da rede) e menor
diversidade estando presentes nas populações ocidentais
(material suplementar eletrônico, figura S4), sugerindo que o
ancestral comum mais recente dePsófiaestava originalmente
no leste da Amazônia.
(c)Padrão temporal de diversificação
Estimativas de tempo usando diferentes dados e métodos são
consistentes na datação da divisão basal (figura 1, nó 1) de
Psófiacomo sendo da idade do Plioceno Superior (tabela 1;
material eletrônico suplementar, figuras S5 e S6). Quatro
divergências dentroPsófiaocorreu na Amazônia ocidental
aproximadamente 2,0–0,7 Ma no Plioceno Superior –
Pleistoceno Médio (figura 1, nós 2–5), enquanto as duas
linhagens de espécies restantes no sudeste da Amazônia
surgiram no Pleistoceno Médio (figura 1, nós 6 e 7).
(d)História populacional dentro de espécies dePsófia A
diversidade intraespecífica de nucleotídeos no mtDNA foi
geralmente baixa (material suplementar eletrônico, tabela S5),
com os valores mais altos sendo encontrados paraP. viridis (
0,450%) eP. napensis (0,315%). Apesar da amostragem mais
densa, ambosP. crepitanseP. leucopteraapresentaram valores
baixos (0,079% e 0,097%). A diversidade de nucleotídeos BFib7
dentro das espécies variou de todos os indivíduos deP.
ochróptera ter o mesmo haplótipo a um máximo de 0,333 por
cento dentroP. napensis.
Redes de haplótipos mitocondriais paraP. crepitansna área de
endemismo da Guiana eP. leucopteraem Inambari são compostos
por um haplótipo mais comum com vários outros haplótipos
diretamente conectados a ele por uma ou duas etapas mutacionais
(material suplementar eletrônico, figura S7). Além disso, para estes
dois táxons, a maioria das estatísticas dos testes foram
significativas, rejeitando a hipótese nula de estabilidade
demográfica (material suplementar eletrônico, tabela S5). Os
resultados paraP. crepitanseP. leucopterasão indicativos da recente
expansão populacional. Um padrão diferente é visto emP.viridis
mtDNA: não só a diversidade de nucleotídeos é maior dentro deste
táxon, mas as estatísticas do teste são todas
 684 CC Ribase outros. Diversificação biótica na Amazônia

(a)
C3
C6 (b)
100/84/1 C6
P. crepitans
C2(2),C3,C5,C6,C7
C8 C8(3),C9,C10
C3
C2
5 C2
83/64/0,86 C9
C2
C1
C4
4 O1
O1 P. ochróptera
99/63/0,99 O1,O2 C1
100/86/1
O1 N2
N3 C6 C9 C2Guiana
N4
N5 P. napensis Napo N4N3 C8
O2 O1 C5 C3 C7 C4 C10
N1 N1 N5 B1
negro I2
1 93/93/1
N2
V4 D3 Belém
L1
L2 L6
L2 P. leucoptera L3 L5 L7 Xingu
100/98/1 L7 Inambari V3
Tapajós
L6 L8 L1 D4
L5 V1
L4 Rondônia D2 D1 E1
2 L7 L2 L4 V2
L1,L2,L3,L8
86/90/0,93 98/95/0,97 V2
V1(2)
V2 P.viridis
3 V3V1
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024

V4
64/86/0,95 95/91/1 I1(2),I2
7 I2 P. interjecta
D1
81/86/1 6 D2
60/74/0,96 D3,D2(2),D4
B1P. obscuro

3 2 1 0 mãe

Figura 1. (a)Cronograma derivado de uma análise bayesiana de sequências cyt b e ND2 (2181 pb) com uma calibração derivada de uma
análise doRAG2gene nuclear (tabela 1). Os valores de suporte correspondem ao bootstrap de MP/bootstrap de ML/probabilidade posterior.
Os diamantes preenchidos indicam valores máximos de suporte (100/100/1,0) em todas as análises. As barras correspondem aos intervalos
de confiança. (b)Mapa mostrando a distribuição atual e locais de coleta das amostras incluídas na análise molecular.

Tabela 1. Datas e intervalos de confiança (IC) derivados de quatro análises temporais do conjunto de dados de mtDNA paraPsófiausando
métodos de inferência bayesiana (BI) e verossimilhança penalizada (PL). As calibrações utilizadas incluem um colchete superior-inferior das
taxas publicadas para a evolução da sequência do cyt b e as datas de uma análise de datação de umRAG2conjunto de dados. As duas
primeiras análises de inferência bayesiana incluem apenas dados cyt b com taxas evolutivas fixas. No segundo conjunto de análises, as
taxas foram estimadas usandoRAG2e calibrações fósseis, e ambas as sequências cyt b e ND2 foram analisadas por PL e BI, respectivamente.
Os números dos nós correspondem aos indicados emfigura 1.

método BI BI PT BI
calibração taxa: 2,0% taxa: 1,6% RAG2análise RAG2análise

evoluir. avaliara 0,0100 0,0080 0,0092 0,0067

dados mt cit b cit b cit bºND2 cit bºND2
nó 1 2,07 (1,56–2,63) 2,59 (1,95–3,31) 2.01b 2,74c
nó 2 1,62 (1,14–2,11) 2,02 (1,42–2,64) 1,05 (0,82–1,32) 1,79 (1,40–2,25)
nó 3 0,91 (0,58–1,24) 1,14 (0,74–1,56) 0,76 (0,35–1,15) 1,25 (0,95–1,60)
nó 4 0,87 (0,58–1,19) 1,08 (0,71–1,45) 1,00 (0,70–1,41) 1,21 (0,91–1,56)
nó 5 0,73 (0,47–1,03) 0,91 (0,58–1,28) 0,82 (0,52–1,23) 1,04 (0,77–1,39)
nó 6 0,52 (0,25–0,80) 0,65 (0,32–1,01) 0,51 (0,30–0,87) 0,76 (0,49–1,06)
nó 7 0,37 (0,16–0,58) 0,47 (0,20–0,73) 0,31 (0,15–0,63) 0,48 (0,27–0,70)
aSubstituições por local, por linhagem, por milhão de anos.
bEstimativa obtida para o nó basal dentroPsófiano PLRAG2análise (IC 0,67–3,02).
cEstimativa obtida para o nó basal dentroPsófiano BIRAG2análise (IC 0,26–7,99).

não significativo (material suplementar eletrônico, tabela S5), e
a rede de haplótipos mostra sinais claros de estrutura (material
suplementar eletrônico, figura S7). Análises de distribuição
incompatível de mtDNA e EBSP com base em dados de mtDNA
e BFib7 também mostram evidências de expansão
populacional em ambosP. crepitanseP. leucoptera (material
eletrônico suplementar, figura S8 e tabela S6). Com base na
análise de distribuição de incompatibilidade, os valores
estimados parate taxas de mutação para o mtDNA derivadas
da análise do relógio molecular, o tempo desde a expansão
demográfica variou de cerca de 7.000 a 10.000 anos atrás para
P. crepitans,e de 8.000 a 12.000
anos atrás paraP. leucoptera.As análises da EBSP indicam
expansão entre 40 mil anos e o presente, com grande
redução nos intervalos de confiança para tamanho
populacional nos últimos 20 mil anos (material eletrônico
suplementar, figura S8).
Há pouca estruturação geográfica das populações na maioria das
áreas de endemismo e, em vários casos, espécimes de localidades muito
distantes partilham haplótipos idênticos (por exemplo, em L1, L2 e L3;
figura 1). É importante ressaltar que, em alguns casos, os espécimes das
cabeceiras dos grandes rios que delimitam as áreas de endemismo
apresentam os mesmos haplótipos daqueles encontrados perto de suas
fozes (por exemplo, em I1 e I2, e em D2

Processo. R.Soc. B (2012)

 Diversificação biótica na AmazôniaCC Ribase outros.685

P. crepitans
1.04
P. ochróptera
1.21
P. napensis

2,74 P. leucoptera

1,79 P.viridis
0,76 0,48 P. interjecta
1,25 P. dextralis
P. obscuro
1,8 1.6 1.4 1.2 1,0 0,8 0,6 0,4 0,2 0Mãe

dOceano%
18
LGM
Figura 2. A idade média dos eventos de especiação (pontos coloridos) para linhagens dePsófiacalculado a partir de análise de datação
genética traçada em relação à curva climática do Quaternário derivada ded18O (modificado de 70) fornece um teste filogenético da hipótese
de refúgio. A idade estimada do par de espécies mais jovem,P. interjectaeP. dextralis (ponto azul escuro), indica que as duas espécies
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024

existiram em suas respectivas áreas de endemismo de floresta tropical através de quatro ciclos glaciais principais (círculos vermelhos),
incluindo o LGM. O próximo evento de especiação mais jovem, dando origem aP. obscuroe o ancestral deP. dextralisºP. interjecta (ponto
laranja), foi anterior a dois ciclos de frio adicionais. Antes de aproximadamente 1,0 Ma, no 'mundo de 41 kyr', o clima era mais quente e a
sensibilidade ao forçamento orbital era menor (caixa roxa; ver texto), portanto, seria mais improvável que o ciclo orbital tivesse criado
refúgios neste momento. A história da espéciePsófiaé um exemplo falsificador da hipótese de refúgio, na medida em que persistiram em
todas as áreas de endemismo da floresta úmida amazônica durante múltiplos ciclos glaciais.

e D3;figura 1). Não há evidências nos dados de mtDNA para os
espécimes amostrados de hibridização intertáxons nas regiões
de cabeceira das diferentes áreas de endemismo. Assim, o
padrão observado emPsófiaaponta para uma falta de
isolamento por distância das populações dentro de áreas de
endemismo, mas um forte isolamento entre áreas adjacentes.
4. DISCUSSÃO
(a)Testando a hipótese do refúgio
O último máximo glacial (LGM), com sua estimativa de 5–68C
na temperatura, teve grande influência climática e ambiental
na Amazônia [42] e prevê-se que represente condições
favoráveis para a criação de refúgios [43]. Nossos dados
sugerem que a especiação em Psófianão foi afetado pelas
mudanças ambientais do LGM. Todas as espécies foram
estabelecidas antes do LGM (tabela 1); mais significativamente,
todos existiam antes dos três primeiros grandes máximos
glaciais (Figura 2). Assim, se esses ciclos tiveram influência na
distribuição das florestas tropicais na Amazônia, essa história
de perturbação não foi suficiente para perturbar o padrão
geográfico da diversidade genética na Amazônia.Psófia nem,
presumivelmente, extirpar populações em qualquer interflúvio.
Observamos ainda que antes de aproximadamente 1,0 Ma, a
resposta climática (sensibilidade) ao forçamento orbital era
menor do que no Pleistoceno [44], e ao mesmo tempo o clima
global era mais quente, tornando mais difícil sustentar a
hipótese de refúgio (Figura 2; material suplementar eletrônico).
Nossos dados sugerem, no entanto, que a demografia
populacional de espécies individuais pode ter sido
variavelmente influenciada pelas condições glaciais e pela
recuperação delas, conforme documentado recentemente
para assembleias de rãs na Mata Atlântica brasileira [45].
EmP. leucopterana área de endemismo de Inambari eP.
crepitansna área da Guiana há evidências de expansão
populacional após o LGM (ver também material eletrônico
suplementar). Mas em outras espécies, principalmenteP.
napensisno Napo eP.viridisem Rondônia, há forte
estruturação no mtDNA, sugerindo a presença de florestas
generalizadas nessas áreas durante o LGM. É importante ressaltar
que a coalescência de alelos amostrados nas populações atuais é
muito mais recente do que a origem das diferentes espécies,
indicando que quaisquer eventos demográficos detectados por
estes dados ocorreram após, e não estavam diretamente
relacionados, aos eventos de especiação.
A história dePsófiaé, portanto, inconsistente com a
hipótese do refúgio como gerador de diversidade de
espécies. Os efeitos ambientais dos ciclos glaciais, e do
LGM em particular, foram aparentemente localizados e não
regionais em toda a Amazônia; assim concluímos que o
condutor da especiação emPsófianão eram ciclos
climáticos. Nossa abordagem fornece uma metodologia
rigorosa para testar ainda mais a eficácia da hipótese do
refúgio (ver material eletrônico suplementar).
(b)Testando histórias paleogeográficas alternativas da
Amazônia
Nossos resultados (figura 1) fornecem suporte para a
diversificação que ocorre entre 3 e 0,5 Ma, e para os padrões
de especiação estarem fortemente associados às localizações
dos rios, sugerindo que a evolução da drenagem, e não os
refúgios, foi o principal motor da diversificação.
Esses resultados também apoiam um modelo paleogeográfico da
história amazônica no qual um rio Amazonas transcontinental e seu
sistema de drenagem ocidental foram estabelecidos na época do Plio-
Pleistoceno [10,11,13], e não no Mioceno Inferior-Final [8,9,12,14]. Esta
conclusão é reforçada pela inferência de que, à medida que o clado
surgiu, as espécies dePsófia foram ligados ecologicamente aterra firme
floresta e comportamentalmente para um estilo de vida como
forrageadores terrestres. Crítica também é a observação de que as
distribuições das espécies são precisamente limitadas pelos grandes
sistemas fluviais dentro da Amazônia, e que múltiplas linhas de
evidência apontam para estes rios como barreiras de isolamento para
espécies irmãs.
Um modelo alternativo de especiação - dispersão sequencial de
longa distância ou 'salto de ilhas' através de regiões pré-existentes

Processo. R.Soc. B (2012)

 686 CC Ribase outros. Diversificação biótica na Amazônia

(a) (b)
ancestral deP. crepitans,
P. napensise
ancestral
P. ochróptera
distribuição de
Psófia Baixa Amazônia
vicariato

Plioceno AB
zonas úmidas SB
P
ancestral deP. leucoptera, P.
interjecta, P. dextralis,
P.viridiseP. obscuro

(c) ancestral deP. crepitans,

(d)
P. napensise ancestral deP. crepitans
P. ochróptera eP. ochróptera
rio paleo
vicariato

Napo
P. napensis
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024

P. leucoptera P. leucoptera
ancestral de
Inambari
P.viridis P. interjecta,
ancestral deP. interjecta, P. dextralise
Rondônia
RioMadeira P. dextralis, P. viridis eP. P. obscuro
vicariato obscuro Rio Tapajós
vicariato

(e) (f)

Rio Negro
vicariato
Guiana
P. ochróptera P. ochróptera
P. crepitans P. crepitans
P. napensis P. napensis
negro
Belém
P. obscuro
P. leucoptera P. leucoptera P. interjecta
Tapajós
Rio Xingu
vicariato
ancestral de Xingu
P.viridis P. interjecta, P.viridis RioTocantins
P. dextralise P. dextralis vicariato
P. obscuro

Figura 3. Um modelo paleobiogeográfico para ambientes terrestres da Amazônia nos últimos 3,0 milhões de anos baseado na história evolutiva dos
trompetistas (Psófia)e dados geológicos (ver texto principal). As distribuições históricas são estimadas a partir da localização dos espécimes (material
eletrônico suplementar, figura S1). Os rios e seus afluentes são representados como no presente, mas suas paleoposições podem ter sido diferentes.
As idades indicadas das drenagens dos rios são interpretáveis como idades de eventos isoladores, não necessariamente de entrincheiramento dos
rios. (a)Aproximadamente 3,0–2,7 milhões de anos: a planície ocidental da Amazônia é um grande sistema interconectado de zonas úmidas/lagos/
rios; seus limites não são conhecidos com precisão. (b)Aproximadamente 2,7–2,0 Ma: o sistema de zonas úmidas drenou significativamente e o baixo
rio Amazonas, que isolou as populações do norte e do sul dePsófia,foi estabelecido. Comoterra firmeas florestas desenvolveram-se
progressivamente, essas populações expandiram-se para o oeste. (c)Aproximadamente 2,0–1,0 Ma: a drenagem do Rio Madeira foi estabelecida,
promovendo assim a especiação deP. leucopterae a formação da área de endemismo de Inambari. (e)Aproximadamente 1,3–0,8 Ma: o sistema de
drenagem do Rio Tapajós se desenvolveu, resultando na diferenciação deP.viridise o estabelecimento da área de endemismo de Rondônia. Ao mesmo
tempo, postula-se que uma barreira (barra vermelha) isolou a área de endemismo de Napo, dentro da qualP. napensisdiferenciado (material
complementar eletrônico). (e)Aproximadamente 1,0–0,7 Ma: formou-se uma barreira isolante associada ao baixo Rio Negro, dando origem aP.
ochróptera (Área Negra) e
P. crepitans (área da Guiana). (e)Aproximadamente 0,8–0,3 Ma: dois sistemas de drenagem no Escudo Brasileiro, o Rio Tocantins e o Rio
Xingu, foram estabelecidos como barreiras de isolamento (tabela 1, nós 6 e 7), criando assim três áreas de endemismo e suas espécies
endêmicas. AB, Bacia Amazônica; SB, Bacia do Solimões; P, localização do Arco Purus.

rios - não é suportado, pois não vemos qualquer evidência de não
monofilia do gene mtDNA envolvendo indivíduos de táxons em
diferentes interflúvios, mesmo com amostras coletadas perto dos
limites dos rios entre os táxons, indicando falta de dispersão atual e
recente através dos rios. Por outro lado, os dados mostram
evidências de altos níveis de fluxo gênico dentro dos interflúvios.
Estes factos apontam para os grandes rios como barreiras fortes e
duradouras para estas aves.
(c)Um modelo paleobiogeográfico para a Amazônia
Nossos dados e interpretações fornecem uma estrutura
para um modelo paleobiogeográfico que integra o
história filogenética e biogeográfica dePsófiacom o
conhecimento atual sobre a história paleogeográfica da
Amazônia nos últimos 3,0 milhões de anos (Figura 3). Sob um
modelo de especiação vicariante, oPsófiaA árvore do tempo é
preditiva da história temporal do sistema de drenagem
amazônico, mas interpretamos essas idades como eventos
isolados, e não como argumentos geológicos específicos para
o entrincheiramento dos rios em sua localização atual.
Evidência geológica [11,13] aponta para as terras baixas da
Amazônia ocidental e central sendo cobertas por extensas
condições fluviais e lacustres (Figura 3a)no Plioceno Superior,
em queterra firmefloresta teria sido encontrada
principalmente nas terras altas da Cordilheira Andina

Processo. R.Soc. B (2012)

 Diversificação biótica na AmazôniaCC Ribase outros.687
forelands, os escudos brasileiro e guianense e a bacia
sedimentar amazônica. Nossos dados indicam uma
separação dePsófiaem duas linhagens ao norte e ao sul do
atual rio Amazonas entre 2,7 e 2,0 Ma (Figura 3be tabela 1,
nó 1). Tanto genético (material suplementar eletrônico,
figura S4) quanto paleogeográfico [11,13] evidências
apoiam a distribuição ancestral dePsófiaestando no leste
da Amazônia, seguida pela subsequente expansão para o
oeste. Isto é consistente com uma idade do Plioceno para o
estabelecimento do rio Amazonas transcontinental, com
base em interpretações geológicas recentes [11,13].
Entre 2,0 e 1,0 Ma um evento de vicariância
associado à atual localização do Rio Madeira isolou
P. leucopterana área de endemismo de Inambari (Figura 3c
etabela 1, nó 2). Isto foi seguido por outro evento de
isolamento na margem sul da Amazônia em
aproximadamente 1,3–0,8 Ma, associado à localização atual
do Rio Tapajós, que deu origem aP.viridisna área de
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024
endemismo de Rondônia (Figura 3detabela 1, nó 3).
Pouco antes de aproximadamente 1,0 milhão de anos, o sistema de
drenagem do noroeste da Amazônia começou a se organizar. Propomos
que um evento de vicariância ao norte do Rio Solimões isole
P. napensisna área de endemismo de Napo (Figura 3de tabela
1, nó 4). Actualmente não existe nenhuma barreira facilmente
identificável entreP. napensise espécies a leste, embora o baixo
Rio Japurá separeP. napensiseP. ochrópteraao sul próximo ao
rio Solimões. Além disso, a bacia do médio Rio Negro é
ocupada por extensas áreas de vegetação aberta crescendo
sobre solo de areia branca, que pode ter se formado sobre
antigos paleocanais e hoje pode funcionar como uma barreira
para espécies florestais [46].
Por volta de aproximadamente 1,0–0,7 Ma, o baixo rio
Negro foi estabelecido como uma barreira, resultando na
criação da área de endemismo Negro [19], bem como a
separação deP. ochrópteraeP. crepitans (Figura 3eetabela 1
, nó 5). O mecanismo paleogeográfico para este evento de
vicariância aparentemente envolveu o estabelecimento do
curso atual do baixo rio Negro em resposta a uma série de
eventos de falhas neotectônicas [10,47,48] (ver material
eletrônico suplementar). Apoiando este resultado de
datação molecular, Soarese outros. [47] encontraram
evidências de uma idade de cerca de 0,4 Ma para o início da
sedimentação cobrindo a formação Miocena Novo
Remanso ao longo do baixo rio Negro.
Finalmente, duas grandes barreiras fluviais foram estabelecidas
no Escudo Brasileiro durante o último 1,0 milhão de anos. O
primeiro foi associado ao Rio Tocantins em aproximadamente 0,8–
0,5 Ma (Figura 3fetabela 1, nó 6), que isolou a área de endemismo
de Belém e suas espécies endêmicas,
P. obscuro.Esta estimativa de idade é consistente com uma
paleodrenagem Tocantins de tendência norte-noroeste do Plio-
Pleistoceno que se deslocou acentuadamente para nordeste no
Pleistoceno Médio/Final para formar o rio moderno [49]. Este
evento foi seguido entre 0,5 e 0,3 Ma por outro envolvendo o
Rio Xingu, que criou a área de habitação de endemismo do
TapajósP. dextralise a área de endemismo do Xingu comP.
interjecta (Figura 3fetabela 1, nó 7).
(d)Generalidade do modelo
Nosso modelo paleobiogeográfico descreve as ligações
espaço-temporais causais entre a evolução paleoambiental
e a especiação dentroPsófiadurante o Plio-Pleistoceno. Os
principais rios são os principais limites de distribuição para
uma proporção significativa da Amazônia.
Processo. R.Soc. B (2012)
vertebrados, mas a importância da dinâmica fluvial na promoção
da especiação alopátrica não ganhou ampla aceitação. Há muito se
pensa que as principais características da drenagem amazônica
estavam arraigadas muito antes do surgimento das espécies atuais
e que, ao contrário dos refúgios florestais, elas não poderiam,
portanto, ser impulsionadoras da especiação [3]. Além disso,
alguns rios sinuosos, como o Juruá e o Purus, parecem não ter
atuado como barreiras primárias à especiação em alguns países.
terra firmetáxons de vertebrados [50–52]. No entanto, muitos
grupos de vertebrados terrestres amazônicos doterra firmefloresta
exibem disjunções taxonômicas ao longo dos mesmos rios que
separam linhagens reciprocamente monofiléticas emPsófia,e essas
áreas interfluviais abrigam alta endemicidade [17,18,53]. Filogenias
moleculares recentes também revelaram vários exemplos de
disjunções associadas a grandes rios [54–58].
É difícil comparar o padrão observado emPsófiacom outros
táxons nas mesmas áreas de endemismo porque poucas árvores
temporais rigorosas foram determinadas para esses grupos, e a
maioria dos estudos relata apenas divergências de sequência entre
os táxons. EmPsófia,os rios Solimões-Amazonas, Negro e Madeira
estão associados a divergências mais antigas, enquanto os rios do
escudo brasileiro (Tapajós, Xingú e Tocantins) estão relacionados a
eventos de diversificação mais jovens. Comparado comPsófia,
divergências genéticas ligeiramente maiores ao longo do rio
Amazonas são vistas emCapitobarbets (5% de divergência não
corrigida [59]) eGlyphorhynchusarapaçus (4,9–6,6% de divergência
não corrigida [54]), enquanto distâncias menores separam espécies
deXiforhynchusarapaçus (1,6–1,9% corrigido [51]) ePteroglosso
araçaris (várias divergências menores que 1,5 Myr [58]). Nada disso
defende a vicariância do Mioceno através do rio Amazonas.
Recentemente foi argumentado que a maioria dos clados de
vertebrados se diversificou na Amazônia antes do Pleistoceno [8,52
], um argumento baseado em um modelo geológico que postula
um estabelecimento do ambiente terrestre na Amazônia ocidental
em meados do Mioceno, bem como idades do Mioceno e do
Plioceno para 'grupos de coroa' de vertebrados usando datação
molecular. Nosso estudo não aborda as idades dos grupos da copa,
mas sim as idades de origem das espécies. Estimativas de idade
comparáveis para espécies de outros grupos são incomuns na
literatura, pois é necessário ter uma taxonomia resolvida com
limites de espécies que representem adequadamente a
diversidade, amostragem completa de espécies e árvores bem
datadas (ver material suplementar eletrônico). Assim, concordamos
com Rull [60] que o uso de gêneros, ou qualquer outro grupo de
espécies, como substitutos da idade dos táxons amazônicos [8]
superestima significativamente o momento da especiação dentro
desses grupos.
A construção de montanhas em grande escala, as mudanças
neotectónicas em pequena escala a nível da paisagem regional e
local e o forçamento climático de Milankovich podem influenciar a
dinâmica dos rios. Eventos climáticos extremos criaram condições
frias ou secas, que levaram a reduções significativas no tamanho e
vazão dos rios amazônicos no passado [61]. Estes têm o potencial
de eliminar ou atenuar os efeitos das barreiras de vicariância
ribeirinha, especialmente nas cabeceiras, o que promoveria o
cosmopolitismo das biotas, seguido por barreiras que
reapareceriam durante períodos subsequentes mais húmidos.
Assim, a evolução da drenagem é dinâmica e provavelmente
importante para a compreensão da origem dos atuais padrões de
diversidade. Estes padrões também podem estar relacionados com
mudanças nas zonas de vegetação associadas às alterações
climáticas. Desvendar esta causalidade múltipla dependerá de
outros estudos bem datados de especiação.
 688 CC Ribase outros. Diversificação biótica na Amazônia
Nosso modelo paleobiogeográfico oferece o potencial de
reformular a análise da diversificação amazônica, primeiro ao
vincular a história temporal de eventos de especiação específicos a
mudanças identificáveis na história da Terra e ao fornecer uma
estrutura temporal mais precisa e, em segundo lugar, ao reorientar
a atenção em o papel desempenhado pela dinâmica fluvial na
condução da alopatria (e, portanto, da diversificação). Espera-se
que o modelo tenha a maior generalidade para táxons terrestres
do sub-bosque emterra firmeflorestas. É importante ressaltar que
as mesmas forças da história da Terra que influenciam a evolução
dos rios também criam mudanças dinâmicas na composição e
distribuição do bioma. Somente integrando a dinâmica ribeirinha,
as mudanças climáticas e bióticas da paisagem e outras
manifestações da história da Terra poderemos realmente começar
a responder como a diversidade amazônica foi gerada.
É reconhecido o apoio da NSF AToL EAR-0228693, do AMNH
FM Chapman Memorial Fund e dos fundos LJ e LC Sanford.
CCR e CYM reconhecem o apoio da FAPESP e CNPq, e AA do
Baixado de https://royalsocietypublishing.org/ em 28 de janeiro de 2024
CI-Brasil, WWF-Brasil, MMA, CNPq, FMNH Marshall Funds e
NSF (DEB-0515672 e DEB-0543562). Conselhos e ideias
foram fornecidos pelos participantes do Grupo de Trabalho
de Biogeografia (NESCent; NSF EF-0423641). Agradecemos
a Ross DE MacPhee e Mark Bush pelos comentários sobre
um rascunho inicial e a J. Flynn pela orientação. JM Bates, R.
Gaban-Lima, FM d'Horta, MPD Santos e JD Weckstein são
muito reconhecidos pela assistência no trabalho de campo.
Por fornecer amostras de tecido, agradecemos a: M.
Robbins e AT Peterson (KUMNH), J. Dean e G. Graves
(NMNH), D. Dittmann e R. Brumfield (LSUMNS) e D. Willard
e S. Hacket (FMNH).
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