Dissertação IvanJunqueira

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM GENÉTICA, CONSERVAÇÃO E
BIOLOGIA EVOLUTIVA
História Evolutiva de Pequenos Mamíferos em Paleovárzeas da

Bacia Amazônica e Variação Genética em Unidades de
Conservação do Rio Solimões
Ivan Junqueira Lima
Manaus, Amazonas
Junho de 2017
i
Ivan Junqueira Lima

Bacia Amazônica e Variação Genética em Unidades de
Conservação do Rio Solimões
ORIENTADOR: DR. RAFAEL DO NASCIMENTO LEITE

Coorientadora: Dra. Camila Cherem Ribas
Dissertação apresentada ao Instituto

Nacional de Pesquisas da Amazônia
como parte dos requisitos para
obtenção de título de Mestre em
Genética Conservação e Biologia
Evolutiva.
Manaus, Amazonas
Junho de 2017
ii
iii
©SEDAB/INPA - Ficha Catalográfica Automática gerada com dados fornecidos pelo(a) autor(a) Bibliotecário
responsável: Jorge Luiz Cativo Alauzo - CRB11/908
L732h Lima, Ivan Junqueira

Bacia Amazônica e Variação Genética em Unidades de Conservação
do Rio Solimões / Ivan Junqueira Lima; orientador Rafael do
Nascimento
Leite; coorientadora Camila Cherem Ribas. -Manaus:[s.l], 2017.
85 f.
Dissertação (Mestrado - Programa de Pós-Graduação em

Genética, Conservação e Biologia Evolutiva) -Coordenação do
Programa de Pós-Graduação, INPA, 2017.
1. Pequenos Mamíferos. 2. História Evolutiva. 3.

Filogeografia. 4. Demografia Histórica. 5. Paleovárzea. I.
Leite, Rafael do Nascimento, orient. II. Ribas, Camila
Cherem, coorient. III. Título.
CDD: 597.80415
Sinopse:
Estudou-se a filogeografia e demografia histórica de pequenos mamíferos em uma

região de paleovárzea no alto-médio Solimões. Grande diversidade genética foi
encontrada entre as linhagens. Eventos climáticos do Pleistoceno foram os
principais responsáveis pela diversificação dos pequenos mamíferos na região, que
colonizaram as terras baixas amazônicas a partir de migrações das terras mais altas
da Amazônia.
Palavras-chave: Pequenos Mamíferos, Demografia Histórica, Filogeografia,

Paleovárzeas
iv
AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela

minha bolsa de mestrado, à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas
(FAPEAM) pela minha bolsa de Apoio Técnico e financiamento através do edital
EDITAL 016/2014 – PPP-CNPq, ao Instituto de Desenvolvimento Sustentável
Mamirauá e ao Ministério de Ciência, Tecnologia, Inovação e Comunicação (MCTIC),
pela minha bolsa de pesquisa, apoio financeiro, logístico e todo suporte nas coletas
dos dados desta pesquisa. À Gordon and Betty Moore Foundation pelo Grant
Agreement for Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (#5344), que
contribuiu de forma substancial para a execução dos inventários de fauna utilizados
neste trabalho. Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio)
pelo apoio nas expedições e ao Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro a realização deste trabalho
através de projeto aprovado pelo meu orientador (CNPq 457267/2014-3). Agradeço ao
meu orientador Rafael Leite pela paciência, por sempre me atender mesmo quando eu
não avisava que estava indo falar com ele, por toda a experiência que me foi passada
e pela receptividade desde a primeira vez que estive em Manaus. Igualmente à Dra.
Fernanda Werneck por todos os ensinamentos e por ter me proporcionado condições
de ficar em Manaus nos últimos meses desta dissertação concedendo uma bolsa do
seu projeto, sou profundamente grato por isso! Agradeço minha coorientadora Dra.
Camila Ribas pela receptividade e conhecimentos repassados. Ao Dr. James L. Patton
por disponibilizar sua planilha de dados genéticos, amplamente utilizada por diversos
pesquisadores que contribuiu de forma substancial neste trabalho, principalmente por
facilitar a confirmação das localidades. Assim como a Me. Carla Bantel, que cedeu
sequências importantíssimas de Micoureus das margens do Rio Madeira. Aos colegas
de grupo de pesquisa Mateus, Romina, Érico e Roberta que ajudaram bastante com
dúvidas de laboratório e análises. Em especial a Glauco e Erik, que, além disso,
sempre aturaram as minhas reclamações! Aos Amigos da “salinha” Erik, Danilo, Lídia,
Jéssica, Alan e Gabi. Obrigado por tantas conversas, café e pela amizade! Aos
membros do Conselho do PPGGCBEv, no qual fui representante discente, por todos
os ensinamentos sobre as burocracias que fazem funcionar um programa de pós-
graduação. Agradeço ao Dr. João Valsecchi pela confiança e empolgação com o
projeto de Pequenos Mamíferos do Médio Solimões no Instituto Mamirauá. Também
agradeço pelas muitas horas de conversas que me engrandeceram como profissional.
Aos amigos de Mamirauá: Natália Camps, Kelly Torralvo, Jonas Gonçalvez, Guilherme
Guerra, Luiza Câmpera, Rafael Rabelo, Guilherme Alvarenga, Felipe Ennes, Fernanda
Paim, Louise Maranhão, Iury Cobra, Hani, Thaís, Aline, Lisley, Wallace, Diogo “onça”,
Camila, Diogo “piracatinga”, Leo e tantos outros, dos quais muitos também vieram pra
Manaus e vão continuar presentes na minha vida por muito tempo! Obrigado pela
amizade! Aos colegas da República “Jonh Power” e da turma GCBEv 2015,
especialmente Ugo, Renzo, Danilo, Vanessa e Valéria, obrigado pela amizade e
convivência. Aos Doutores Marcelo Passamani e Renato Gregorin que me
incentivaram e ensinaram a gostar dos Pequenos Mamíferos e ao Dr. Alexandre
Percequillo que me trouxe pela primeira vez na Amazônia. Agradeço à Bióloga Priscila
Diniz, pela amizade, conversas e por salvar minha vida em diversos momentos difíceis
de Manaus. Aos amigos da entomologia Tiago e Manu, pelas ótimas conversas de
corredor, que tanto ajudaram nos momentos mais complicados desta reta final. Ao Dr.
Mario Cohn-Haft e ao meu orientador por terem me proporcionado participar da
expedição na Serra da Mocidade, uma das mais incríveis que participei e que nunca
vou esquecer. E a Dra. Maria Nazareth pelos incentivos e por permitir acesso à
coleção do INPA em diversos momentos, muito obrigado. Por fim, e não menos
importante, agradeço aos meus pais, familiares e amigos mineiros pelo apoio e
compreensão durante estes quatro anos ausente de casa.
v
“Quando você elimina o impossível, o que restar, não importa o quão improvável, deve
ser a verdade.”
(Arthur Conan Doyle)

v
RESUMO
Observações sobre a Amazônia ser composta por diversas unidades

biogeográficas distintas são reportadas desde o início dos estudos de sua
biodiversidade. Além dos padrões estritamente alopátricos, como os
encontrados entre as áreas de endemismo, diferentes padrões genéticos
podem ser observados de acordo com a complexidade da paisagem e
organismos analisados. Eventos históricos que disponibilizaram novos
ambientes propícios à colonização ainda são mal compreendidos quanto a sua
influência na diversidade genética e ecológica. As florestas de várzea e
paleovárzea potencialmente abrigam linhagens animais mais recentes dentro
das terras baixas amazônicas, colonizadas à medida que novos nichos
exploráveis foram surgindo durante seu estabelecimento. Investigamos a
história evolutiva dos pequenos mamíferos nas paleovárzeas do alto-médio
Solimões, na tentativa de compreender a importância dos processos
ambientais históricos desta região na megadiversidade do Oeste amazônico.
Encontramos grande diversidade genética entre os pequenos mamíferos das
paleovárzeas e outras ecorregiões adjacentes. Esta diversidade está
relacionada a eventos paleoclimáticos do Pleistoceno. As linhagens que
ocupam as paleovárzeas tiveram sua origem de linhagens mais antigas, que se
expandiram a partir das terras altas do entorno. As assinaturas genéticas de
eventos demográficos nas linhagens de pequenos mamíferos remetem
principalmente aos períodos de baixas temperaturas do Pleistoceno e ao início
do Holoceno, que potencialmente permitiram a colonização de novas áreas nas
terras baixas em períodos mais secos, a partir de quando começaram a se
diversificar de forma independente na região onde hoje se encontram as
Paleovárzeas.
Palavras-chave: Pequenos Mamíferos, Paleovárzeas, Rio Solimões,

Demografia Histórica, Filogeografia
vi
ABSTRACT
Notes about Amazon rainforest being composed by several distinct

biogeographic units are reported since the first studies about biodiversity.
Alongside the strictly allopatric standards, such as those found between
endemic areas, different genetic patterns can be found according to the
complexity of the landscape and organisms analyzed. Historical events that
provided new environments fit to colonization have their influence on genetic
and ecological diversity are poorly known. Várzea and paleovárzea forests
potentially harbour younger animal lineages within the Amazonian lowlands,
colonized as new exploitable niches emerged during their establishment. We
investigate the evolutionary history of small mammals in Upper-Middle
Solimões’ paleovárzeas, aiming to understand the importance of regional
historical environmental processes in West Amazonian megadiversity. We
found high genetic diversity among small mammals in paleovárzeas and other
adjacent ecoregions. This diversity is related to paleoclimatic events from the
Pleistocene. Lineages currently occupying the paleovárzeas originated from
lineages that expanded from surrounding highlands. Genetic signatures of
demographic events in the small mammals lineages refer mainly to periods of
low temperatures in the late Pleistocene and the beginning of Holocene, which
potentially allowed colonization of new areas on the lowlands during drier
periods, from when they began to diversify independently in the region today
known as Paleovárzeas.
vii
Sumário
LISTA DE TABELAS ................................................................................................................... viii
LISTA DE FIGURAS ..................................................................................................................... ix
1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................................... 1
1.1 Biodiversidade Amazônica.................................................................................................. 1
1.2. alto-médio Solimões .......................................................................................................... 3
1.3 Pequenos Mamíferos .......................................................................................................... 4
1.4 Filogeografia ....................................................................................................................... 5
2 OBJETIVO GERAL .................................................................................................................... 7
2.1 Objetivos Específicos .......................................................................................................... 7
3 MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................................... 7
3.1 Área de estudo .................................................................................................................... 7
3.2 Coleta de dados .................................................................................................................. 9
3.3 Análises Genéticas e Filogeográficas ............................................................................... 10
4 RESULTADOS ......................................................................................................................... 12
4.1 Relações Filogenéticas ..................................................................................................... 12
Gênero Neacomys Thomas, 1900 ...................................................................................... 13
Gênero Scolomys Anthonym, 1924 .................................................................................... 15
Gênero Proechimys J. A. Allen, 1899 ................................................................................. 16
Gênero Isothrix Wagner, 1845 ........................................................................................... 19
Gênero Marmosops Matschie, 1916 .................................................................................. 21
Gênero Marmosa Gray, 1821 ............................................................................................. 23
4.2 Estrutura genética populacional........................................................................................ 25
4.3 Demografia Histórica ........................................................................................................ 25
5 DISCUSSÃO ............................................................................................................................ 27
5.1 Variação Genética ............................................................................................................ 27
5.2 História Demográfica ........................................................................................................ 29
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................................... 34
7 CONCLUSÃO ........................................................................................................................... 35
BIBLIOGRAFIA............................................................................................................................ 36
LISTAS COMPLEMENTARES ................................................................................................... 81

viii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Localidades e número de acesso/campo das sequências utilizadas. Dados inéditos
deste trabalho em negrito. 43
Tabela 2: Linhagens de pequenos mamíferos identificadas nos seis gêneros avaliados das
peleovárzeas do alto-médio Rio Solimões 55
Tabela 3: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Neacomys.
Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância corrigida diagonal inferior.
Divergência genética interna primeira coluna. Nomes em negrito, linhagens coletadas neste
trabalho. 56
Tabela 4: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Scolomys.
trabalho. 57
Tabela 5: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Proechimys.
trabalho. 58
Tabela 6 Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Isothrix. Distância p
não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância corrigida diagonal inferior. Divergência
genética interna primeira coluna. Nomes em negrito, linhagens coletadas neste trabalho. 59
Tabela 7: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Marmosops.
trabalho. 60
Tabela 8: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Marmosa
(Micoureus). Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância corrigida
diagonal inferior. Divergência genética interna primeira coluna. Nomes em negrito, linhagens
coletadas neste trabalho. 61
Tabela 9: Sumário da diversidade molecular nas linhagens de pequenos mamíferos da
paleovárzea avaliados quanto a sua demografia histórica. Numero de amostras (n), sítios
polimórficos (S), número de haplótipos (H), diversidade haplotípica (dH), diversidade
nucleotídica (π), variância de frequências alélicas (Θ). Valores de D de Tajima e Fs de Fu não
foram significativos (P>0.05). 62
ix
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Mapa da região amostrada com imagem RASTER em escala de cinza ressaltando a
topografia. Áreas mais baixas são representadas por cores mais escuras. Destacadas em
verde UC’s amostradas e amarelo outras UC’s da região. Pontos em vermelho são localidades
de coleta dentro das UC’s. 8
Figura 2: Árvore de Inferência Bayesiana estimada para dados genéticos de cytb do gênero
Neacomys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos
(Bayesiana probabilidade posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o
intervalo de confiança da datação de cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de
ocorrência atuais das linhagens na topologia, leste amazônico e Andes (amarelo), Escudo
Brasileiro (verde), Escudo da Guiana (azual). O gráfico abaixo da árvore representa as
mudanças de temperaduta em °C ao longo do Plioceno e Pleistoceno. 14
Scolomys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
probabilidade posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o intervalo de
confiança da datação de cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de ocorrência
atuais das linhagens na topologia, leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo), Escudo
Brasileiro (verde), Escudo da Guiana (azul). O gráfico abaixo da árvore representa as
Proechimys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos
ocorrência atuais das linhagens na topologia, leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo),
Escudo Brasileiro (verde), Escudo da Guiana (azul). O gráfico abaixo da árvore representa as
Isothrix. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
probabilidade posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o intervalo de
confiança da datação de cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de ocorrência
atuais das linhagens na topologia, leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo), Escudo
Brasileiro (verde), Escudo da Guiana (azul). O gráfico abaixo da árvore representa as
Marmosops. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos
Marmosa (Micoureus). Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos
Figura 8: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Neacomys recuperada em análise
de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima verossimilhança
estão à esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos representam a ocorrência atual das
linhagens, terras altas do leste amazônico (amarelo), escudo brasileiro (verde), escudo das
Guianas (azul) 63
Figura 9: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Scolomys recuperada em análise
de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima verossimilhança
Guianas (azul). 64
Figura 10: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Proechimys recuperada em
análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima
verossimilhança estão à esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos representam a
x
ocorrência atual das linhagens, terras altas do leste amazônico (amarelo), escudo brasileiro
(verde), escudo das Guianas (azul). 65
Figura 11: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Isothrix recuperada em análise de
Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima verossimilhança estão à
esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos representam a ocorrência atual das
Guianas (azul). 66
Figura 12: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosops recuperada em
análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima
Figura 13: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosa (Micoureus) recuperada
em análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima
Figura 14: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosops (Sciophanes)
recuperada em análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de
máxima verossimilhança estão à esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos
representam a ocorrência atual das linhagens, terras altas do leste amazônico (amarelo),
escudo brasileiro (verde), escudo das Guianas (azul). 68
Figura 15: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys gr. musseri. As cores nas
redes de haplótipos estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao fundo. À
esquerda, resultado do BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as barras
representam proporcionalmente os indivíduos e as cores cada uma das populações. Os
haplótipos identificados como pertencentes à mesma população foram circulados com as cores
do resultado apontado pelo BAPS 70
Figura 16: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys guianae. As cores nas redes
de haplótipos estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao fundo. À
do resultado apontado pelo BAPS. 70
Figura 17: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys minutus. As cores nas redes
Figura 18: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Scolomys. As cores nas redes de
haplótipos estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao fundo. À esquerda,
resultado do BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as barras representam
proporcionalmente os indivíduos e as cores cada uma das populações. Os haplótipos
identificados como pertencentes à mesma população foram circulados com as cores do
resultado apontado pelo BAPS 71
Figura 19: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys quadruplicatus. As cores nas
Figura 20: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys cuvieri. As cores nas redes de
proporcionalmente os indivíduos e as cores cada uma das populações. Os haplótipos
identificados como pertencentes à mesma população foram circulados com as cores do
resultado apontado pelo BAPS 72
Figura 21: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys equinothrix. As cores nas
xi

Figura 22: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Isotrhix negrensis/orinoci. As cores nas
do resultado apontado pelo BAPS. Circulado em preto, haplótipos da espécie Isothrix orinoci. 73
Figura 23: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Marmosops bishopi. As cores nas redes
Figura 24: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Marmosa (Micoureus) demerarae. As
cores nas redes de haplótipos estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao
fundo. À esquerda, resultado do BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as
barras representam proporcionalmente os indivíduos e as cores cada uma das populações. Os
do resultado apontado pelo BAPS. Apenas as duas populações mais próximas geneticamente
são apresentadas na rede de haplótipos. Resultado completo deste BAPS
(lista suplementar 7) 74
Figura 25: Reconstruções da história demográfica, utilizando o limite superior do intervalo de
maior densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Isothrix
aff. negrensis em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian
Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas
azuis indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a
escala temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala
logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o
período. 75
Figura 26:Reconstruções da história demográfica, utilizando o limite superior do intervalo de
maior densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de
Proechimys aff. equinothrix indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com ocorrência
em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP).
Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os
limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em
milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo,
em vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o período. 75
Marmosops bishopi, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a
mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites superior e inferior de
confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de anos. O eixo “y”
representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de
variação da temperatura em °C durante o período. 76
Marmosops bishopi em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian
Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas
azuis indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a
escala temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala
período. 76
Marmosa (Micoureus) demerarae na população das terras baixas do alto-médio Rio Solimões e
margem esquerda do Rio Madeira, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta
representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites superior
xii
e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de
anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em
vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o período. 77
maior densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de M. M.
demerarae em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, indicados como estrutura
populacional pelo BAPS, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta
representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites superior
e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de
anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em
vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o período 77
Proechimys aff. cuvieri indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com ocorrencia em
paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP).
Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os
milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo,
em vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o período. 78
Proechimys aff. cuvieri em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo
Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais
e faixas azuis indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X”
representa a escala temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho
populacional em escala logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de variação da
temperatura em °C durante o período. 78
Neacomys aff. guiane em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo
Proechimys aff. quadruplicatus indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com
ocorrência em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline
Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis
indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala
temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala
período. 79
Neacomys aff. musseri em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo
Scolomys aff ucayalensis em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo
xiii
LISTAS COMPLEMENTARES
Lista 1: Resultado do teste de delimitação de espécies com o modelo Bayesiano de processos
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Proechimys. 81
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Neacomys. 81
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Marmosa (micoureus). 82
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Marmosops. 82
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Scolomys. 84
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Isothrix. 84
Lista 7: Resultado do BAPS para inferencia de estrutura populacional para o gênero Marmosa
(micoureus). 84
1
1 INTRODUÇÃO
1.1 Biodiversidade Amazônica
A Bacia Amazônica constitui o maior sistema fluvial do planeta e abriga a
maior e mais diversa floresta tropical do mundo (Sioli, 1991; Mittermeier et al., 1992;
da Silva, J. M. C. et al., 2005). O Domínio Morfoclimático Amazônico é formado por
variados ecossistemas como savanas, campinas, campinaranas, matas de terra
firme, várzeas, igapós e paleovárzeas (Irion, 1978; Ab'Saber, 2003; Ximenes et al.,
2012). Possui 23 ecorregiões identificadas, que são conjuntos de comunidades
naturais que apresentam similaridade na composição de espécies, processos
ecológicos, condições ambientais similares e são geograficamente distintas, fatores
estes críticos para sua manutenção e viabilidade a longo prazo (Dinnerstein,1995;
Ibama/WWF, 2000).
Observações sobre a Amazônia ser composta por diversas unidades
biogeográficas distintas são reportadas desde o início dos estudos de sua
biodiversidade (Wallace, 1852; Snethlage, 1910; Haffer, 1969). Fatores históricos e
ecológicos, como variações climáticas e interações bióticas, são geralmente
associadas aos processos de diversificação, extinção ou dispersão de linhagens
evolutivas que resultaram na distribuição geográfica atual das espécies (Cox e
Moore, 2016; Wiens, 2011; Ribas et al., 2012). Diversos padrões biogeográficos
foram estudados com intuito de apontar os principais fatores responsáveis pela
grande diversidade de espécies amazônicas (Haffer 1985; 1997; 2008; Cracraft,
1985; Haffer e Prance 2001).
Dentre as principais hipóteses apontadas para explicar os padrões atuais de
distribuição e diversidade biológica na Amazônia se destacam, por exemplo, a dos
rios como barreira, refúgios do Pleistoceno, arcos estruturais e incursões marinhas
(revisadas em Haffer, 1997; Leite e Rogers, 2013). Em geral, todas estas hipóteses
de diversificação são baseadas em modelos de especiação alopátrica, atribuindo os
endemismos observados à presença de barreiras geográficas ou ecológicas, mesmo
que as causas do isolamento sejam resultado da complexa história evolutiva da
paisagem amazônica (Patton et al., 2000; Moritz et al., 2000; Ribas et al., 2012).
Regiões onde a fauna de terra firme se apresenta como unidades evolutivas
independentes, marcadamente separadas pelos grandes rios, é outra característica
da distribuição da biodiversidade amazônica recorrentemente encontrada e
2
suportada para diversos grupos: Aves (Snethlage, 1910; Sick, 1967; Haffer, 1992;
Borges, 2007; Ribas et al., 2012), Primatas (Wallace, 1852; Hershkovitz, 1969;
Ayres, 1986; Ayres e Clutton-Brock, 1992; Peres et al., 1996; Boubli et al., 2014;
Alfaro et al., 2015) e pequenos mamíferos (da Silva, M. N. F. e Patton, 1998; Patton
et al, 2000; Rocha et al 2011; de Oliveira et al., 2017). Tais padrões, principalmente
observados em aves, culminaram na proposta de áreas de endemismo (Haffer,
1969; Cracraft, 1985; Marrone, 1994; da Silva, J. M. C. et al., 2005; Borges e da
Silva, J. M. C. 2012). Atualmente, nove áreas de endemismo são apontadas na
Amazônia: Guiana, Imeri, Jaú, Napo, Inambari, Rondônia, Tapajós, Xingu e Belém
(da Silva, J. M. C. et al., 2005; Ribas et al., 2012; Borges e da Silva, J. M. C., 2012).
Além dos padrões estritamente alopátricos, como os encontrados entre as
áreas de endemismo, diferentes padrões genéticos podem ser encontrados, de
acordo com a complexidade da paisagem e organismos analisados (da Silva, M. N.
F. e Patton, 1993; 1998; Peres et al., 1996; Patton et al., 2000; Kiesling et al., 2015).
O fluxo gênico em diferentes grupos animais é altamente influenciado pelas
características ecológicas de cada grupo, como o tipo de hábitos e capacidade de
deslocamento, assim como as características do ambiente (Bush, 1994; Patton et
al., 2000; Bates; 2002; Bull et al., 2011).
Eventos históricos onde muitas espécies se originam em curtos períodos de
tempo são denominados radiações evolutivas (Schluter, 2000). As radiações podem
ser adaptativas se a diferenciação de um único antepassado gerou diversidade de
espécies com diferentes traços fenotípicos e de exploração do ambiente (Futuyma,
1998; Losos e Mahler, 2010), ou podem ser não adaptativas se as espécies que
surgirem não possuírem diversificação fenotípica (Rundell e Price, 2009). Em
escalas continentais, os padrões de diversidade genética e diversificação
morfológica são por vezes discordantes, gerando clados com elevada diversidade
genética, mas com variabilidade fenotípica e ecológica limitada (Kozak et al., 2006;
Adams et al., 2009; Burbrink et al., 2012; Maestri et al., 2017).
A importância de eventos históricos que tenham disponibilizado novos
ambientes propícios à colonização e sua influência na diversidade genética e
ecológica, ainda devem ser melhor compreendidos (Maestri et al., 2017). A escassez
de dados primários sobre a biodiversidade (e.g. área de ocorrência e aspectos
ecológicos) dificulta estudos refinados sobre os processos evolutivos que deram
3
origem a atual distribuição da diversidade genética na Amazônia (da Silva, M. N. F. e

Patton, 1998, Patton et al., 2000), sobretudo em ambientes de florestas alagáveis,
onde as espécies podem apresentar padrões diferenciados dos amplamente
discutidos para animais de terra firme (Capparella, 1987; da Silva, M. N. F. e Patton,
1998; Aleixo, 2006).
1.2. alto-médio Solimões

As planícies de inundação da Amazônia Ocidental provavelmente
constituíram um habitat inóspito para espécies de terras altas até o Mioceno tardio,
devido à presença do Lago Pebas (Aleixo e Rossetti, 2007). A partir do Plioceno,
modificações geológicas levaram ao desaparecimento deste lago, o que pode ter
criado um ambiente extremamente dinâmico, com rápidas respostas da vegetação e
contínua alternância entre florestas inundadas e não inundadas (Rossetti et al.,
2005; Aleixo e Rossetti, 2007). Organismos associados às florestas altas das
regiões adjacentes possivelmente colonizaram esta nova área no decorrer do Plio-
Pleistoceno (Rossetti et al., 2005).
Uma das regiões da Amazônia mais complexas ambientalmente é a região
do alto-médio Solimões. A paisagem desta região é um mosaico heterogêneo
resultante de diversas mudanças paleoclimáticas (Haffer e Prance, 2001; Junk et al.,
2011) onde são encontrados três principais tipos de ambiente: Terra firme, Várzea e
as Paleovárzea (Irion, 1976; 1978; Junk et al., 2013). Florestas inundáveis de várzea
correspondem ao segundo maior tipo de paisagem florestal da Amazônia, ocorrendo
em cerca de 2,6% da área da Bacia Amazônica (Hess et al., 2003; Junk et al., 2011).
Rios como o Solimões apresentam deslocamento e migração lateral meandrante
característicos (Dumont et al., 1990). Além disso, em diversos rios amazônicos é
comum a ocorrência de inundações sazonais, resultando na transformação periódica
de grandes extensões de ambientes terrestres em ambientes aquáticos,
influenciando diversos processos ecológicos nestas regiões alagáveis (Prance,
1979). A dinâmica hidrológica afeta a biodiversidade sendo responsável por
alterações nas comunidades de plantas ao longo do gradiente de inundação,
interferindo também na composição, riqueza e abundância da fauna associada
(Wittmann e Junk, 2003; Ramalho e Magnusson, 2008). Estes fatores são apontados
como potenciais responsáveis pelo isolamento de populações, que resulta na alta
4
diversidade da floresta amazônica (Salo et al., 1986; Räsänen et al., 1987;

Bonaccorso et al., 2006). Por outro lado, cursos meandrantes podem facilitar o
transporte passivo de animais, aumentando o fluxo gênico entre margens opostas
(Haffer e Prance, 2001).
As florestas alagáveis do alto-médio Solimões estão presentes na bacia Amazônica
pelo menos desde o Pleistoceno médio. Mudanças climáticas relacionadas aos
ciclos glaciais e flutuações dos níveis eustáticos, definiram a configuração atual do
sistema hídrico da Amazônia, relativamente estável desde o início do Holoceno
(Irion, 1978; Junk et al., 2013). As florestas de várzea e paleovárzea potencialmente
abrigam linhagens animais mais recentes dentro das terras baixas amazônicas,
colonizadas à medida que novos nichos exploráveis foram surgindo durante seu
estabelecimento (Aleixo e Rossetti, 2007). No entanto, embora as áreas de florestas
baixas da Amazônia sejam de notória importância no equilíbrio da dinâmica
ecológica da Bacia Amazônica (Wittmann et al., 2004; Junk 2013), estudos
abordando a relação desta complexa história geoclimática sobre as linhagens
animais que compõem a sua diversidade, ainda são raros e carecem de dados
básicos amostrais para a maioria dos grupos taxonômicos, principalmente pequenos
mamíferos.
1.3 Pequenos Mamíferos

Roedores e marsupiais compreendem mais de 48% das espécies de
mamíferos e ocupam a maioria dos ambientes terrestres (Wilson et al., 2016).
Grande parte das espécies de roedores sul-americanosestá agrupada em duas
famílias, Echimyidae e Cricetidae, com cerca de 250 e 400 espécies
respectivamente (Patton et al., 2015). Ancestrais equimídeos chegaram na América
do Sul durante o Eoceno através de dispersão transoceânica da África (Rowe,
2010), com ampla diversificação no Oligoceno e Mioceno (Uphan e Patterson, 2012).
Roedores cricetídeos chegaram à América do Sul durante o Mioceno, provavelmente
antes do fechamento do Istmo do Panamá, por colonização e dispersão através de
ilhas existentes entre as Américas do Sul e do Norte (Steppan et al., 2004; Vilela et
al., 2013; Leite et. al., 2014). Os marsupiais sul-americanos estão divididos em três
ordens, Didelphimorphia, Paucituberculata e Microbiotheria, com 93, seis e uma
5
espécies respectivamente, estando presentes na região desde o Eoceno quando a

América do Sul ainda era ligada ao supercontinente Gondwana (Gardner, 2007).
A América do Sul comporta cerca de 25% e 31% de todas as espécies de
roedores e de marsupiais do mundo, com aproximadamente 650 e 100 espécies
conhecidas, respectivamente, sendo mais da metade das espécies de mamíferos
neotropicais (Wilson e Reeder, 2005). Esses pequenos mamíferos compõem o
grupo mais diverso dentre os mamíferos amazônicos (Páglia et al., 2012). Nos
últimos 20 anos, diversos trabalhos têm demonstrado que a diversidade dos
pequenos mamíferos neotropicais encontra-se subestimada, com novas espécies
sendo descritas regularmente (Mustragui e Patton, 1997; Percequillo, 1998; da Silva,
M. N. F. 1998; Patton et al., 2000; Weksler et al., 2006; Rocha et al., 2011; Pavan et
al., 2012; 2017) e também apresentando espécies ainda a serem descritas (Godoy,
2015; Patton et al., 2015; de Oliveira et al., 2017). Mesmo assim, o conhecimento
sobre a fauna de pequenos mamíferos é ainda incipiente (Patton et al., 2000; Rocha
et al., 2011; de Oliveira, 2017). Portanto, estudos que investiguem a estrutura
filogeográfica dos pequenos mamíferos amazônicos, buscando compreender os
processos que deram origem a atual diversidade ainda são necessários (da Silva, M.
N. F. e Patton, 1998; Patton et al, 2000).
1.4 Filogeografia
Estudos filogeográficos possibilitam entender a influência de fatores
históricos nos padrões de distribuição e relações filogenéticas de organismos
proximamente relacionados, em nível intraespecífico (Avise et al., 1987; Avise,
2009). Populações naturais podem passar por mudanças no tamanho efetivo ao
longo do tempo, deixando diferentes assinaturas em seus padrões de variação e
diversidade genética (Drummond, et al. 2005; Heller et al., 2013). Os sinais
filogenéticos desses processos evolutivos podem ser usados para reconstruir a
história demográfica dos organismos e avaliar sua relação com modificações no
ambiente (Avise, 2000; Drummond et al., 2005). Inferir a história demográfica é um
passo essencial para compreender os padrões biogeográficos e processos de
diversificação (Storz et al., 2002), permitindo identificar fatores que moldaram a
distribuição das espécies no espaço e no tempo (Drummond et al., 2005; Goossens
et al., 2006).
6
As relações filogeográficas de muitos taxóns de pequenos mamíferos

amazônicos são atribuídas às oscilações paleoclimáticas de episódios glaciais e
interglaciais relativamente recentes no Plio-Pleistoceno (Uphan e Patterson, 2012;
Leite et al., 2015, Parada et al., 2015). A segregação espacial e distribuições
alopátricas em pequenos mamíferos criaram um cenário que possibilitou escape das
competições interespecíficas e surgimento de elevado número de espécies
identificadas como crípticas (Maestri et al., 2017), mas com elevadas diversidade e
distância genéticas entre taxóns aparentados de localidades distintas (da Silva e
Patton 1998). A diversidade genética é matéria-prima para modificações evolutivas,
proporcionando às espécies capacidade de se adaptarem aos ambientes em
mudança (Allendorf e Luikart, 2013).
As paleovárzeas, áreas características por terem sido várzeas durante o
pleistoceno mas que atualmente não são alagadas periodicamente, em específico
são ambientes historicamente bastante dinâmicos e passaram por diversas
mudanças no processo de sua formação, apresentam características intermediárias
entre áreas de várzea e terra firme, com elevada taxa de produtividade primária,
sendo capazes de suportar grande densidade de indivíduos devido à alta
disponibilidade de recursos (Junk et al., 2013). Essas características de
produtividade, associadas aos intensos processos paleohidrológicos, podem atuar
como importante mecanismo de diversificação das linhagens de pequenos
mamíferos na região. Os estudos filogeográficos dessas linhagens do alto-médio
Solimões podem auxiliar no entendimento dos processos de diversificação e
padrões de distribuição das espécies amazônicas, enfatizando o papel histórico das
terras baixas na sua megadiversidade.
O entendimento da história evolutiva dos pequenos mamíferos amazônicos
tem sido especialmente comprometido por deficiência amostral (da Silva, M. N. F. e
Patton, 1998; Patton et al., 2000; Costa et al., 2005; Leite e Rogers, 2013;).
Portanto, a alteração desse quadro depende essencialmente de esforços
coordenados e sistematizados para obtenção de informações complementares
capazes de suprir a demanda espacial e quantitativa de dados amostrais (Silva
Junior, 1998). Compreender a evolução das espécies traz informações básicas que
permitem melhores estratégias para criação e gestão de Unidades de Conservação
(UCs). Assim, a implementação de mecanismos de conservação e manejo a médio e
7
longo prazos, que sejam capazes de preservar espécies, bem como os processos
evolutivos responsáveis pela geração e manutenção da diversidade biológica, é
crucial para garantir um uso sustentável dos recursos naturais (Mace 2004;
Frankham et al., 2009).
2 OBJETIVO GERAL
Este estudo tem como objetivo geral investigar a história evolutiva em
espécies de pequenos mamíferos dentro de seis gêneros distintos, incluindo
espécies de hábitos arborícolas e terrícolas, com intuito de verificar a influência da
dinâmica fluvial e paleogeográfica da região do alto-médio Solimões sobre a
estrutura genética destas linhagens.
2.1 Objetivos Específicos

1 - Avaliar as relações históricas e os padrões de variação genética das
espécies de seis gêneros de pequenos mamíferos coletadas em paleovárzeas de
quatro unidades de conservação sob influência dos ciclos históricos de inundação na
região do alto-médio Solimões.
2 - Reconstruir a demografia histórica de linhagens distintas de roedores e
marsupiais que ocorrem nessas paleovárzeas
3 - Investigar possíveis relações com a história paleogeográfica do alto-
médio Solimões.
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área de estudo
Amostramos quatro Unidades de Conservação (UC’s): Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Amanã (RDS Amanã), Estação Ecológica Jutaí-
Solimões (ESEC Jutaí-Solimões), Reserva Extrativista do Rio Jutaí (RESEX Jutaí) e
Reserva Extrativista Auatí-Paraná (RESEX Auatí-Paraná) (Fig. 1). Todas as coletas
foram realizadas no período de cheia a fim de facilitar o acesso às áreas de terraços
da região do alto-médio Solimões. Assim, todos os pontos de coletas foram em
áreas de paleovárzeas, segundo a definição de Irion (1978).
As UC’s estão localizadas no centro-oeste do Estado do Amazonas, e juntas
somam mais de três milhões de hectares. As áreas amostradas fazem parte da
8
grande região declarada pela UNESCO em 2001 como Reserva da Biosfera da

Amazônia Central, que abrange uma área de 20.860.000 hectares e estende-se dos
municípios de Presidente Figueiredo à leste, até os municípios de Maraã e Jutaí à
oeste, no Estado do Amazonas. Também fazem parte do Corredor Central da
Amazônia, que por sua vez abrange uma área de 52.017.124 hectares e é formada
por um complexo de 65 unidades de conservação e 63 áreas designadas como
Terras Indígenas (Ayres et al., 2005). A região apresenta clima tropical úmido com
precipitação média anual de aproximadamente 2373 mm (Ayres, 1995), sendo
composta de planaltos (terra firme e paleovárzeas) e planícies inundáveis (várzeas e
igapós) em terreno semiplano, ocupando a unidade estratigráfica Formação
Solimões, caracterizada por sedimentação cenozóica de clásticos pelíticos
depositados em ambiente flúviocontinental de planície de inundação, e coberta por
sedimentos recentes associados ao Pleistoceno e Holoceno (Radambrasil, 1977).
Figura 1: Mapa da região amostrada com imagem RASTER em escala de cinza ressaltando a
topografia. Áreas mais baixas são representadas por cores mais escuras. Destacadas em verde UC’s
amostradas e amarelo outras UC’s da região. Pontos em vermelho são localidades de coleta dentro
das UC’s.
9
A região é altamente influenciada pelos pulsos de inundação dos rios de

águas brancas, que variam até 15 metros entre as cotas mínimas no período de
seca e máxima na cheia (Ramalho et al., 2009). As quatro principais ecorregiões
reconhecidas para o alto-médio Solimões são: a Floresta Úmida do
Japurá/Solimões-Negro, na RDS Amanã, ao norte; a Floresta Úmida do Purus-Juruá,
englobando as RESEX Jutaí e ESEC Jutaí-Solimões, ao sul; a Floresta Úmida do
Solimões-Japurá, na região da RESEX Aautí-Paraná, a leste. Essas áreas são
separadas pela ecorregião “Várzeas dos rios Solimões e Japurá”, que chega a mais
de 90 km de largura de área sazonalmente alagável (Dinerstein et al., 2017). O alto-
médio Solimões é a região de encontro entre três áreas de endemismo reportadas
para vertebrados amazônicos: Jaú, Napo e Inambari (Cracraft, 1985; Haffer, 1969;
Marrone, 1994; Borges, 2007), sendo separadas pela extensa área de várzea
(Dinerstein et al., 2017) e abrigando altíssima diversidade biológica em um complexo
mosaico ambiental (Haffer e Prance, 2001; Junk et al., 2013).
3.2 Coleta de dados

Coletamos as amostras entre os anos de 2013 e 2015, em parceria com o
Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (IDSM), Instituto Chico Mendes
de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) e Museu Paraense Emílio Goeldi. Cada
UC foi inventariada durante expedições de 20 e 45 dias. Analisamos um total de 83
indivíduos, incluindo dois gêneros de marsupiais arborícolas da família Didelphidae,
(Marmosops e Marmosa [subgênero Micoureus]), dois gêneros de roedores
cursoriais da família Cricetidae (Scolomys e Neacomys), e dois gêneros de roedores
da família Echimyidae (Proechimys e Isothrix), um cursorial e um arborícola,
respectivamente (Páglia et al., 2012). Além de apresentarem o maior número de
indivíduos coletados dentro de cada família analisada, escolhemos estes taxóns por
possuírem características ecomorfológicas distintas, relacionadas ao seu tipo de
habitat.
Extraímos DNA total das amostras de tecido preservadas em etanol 100%
utilizando o Wizard® Genomic DNA Purification Kit (Promega). Avaliamos o produto
da extração em gel de agarose a 1% e no NanodropTM (Thermo ScientificTM) para
verificar a qualidade do material extraído. O gene mitocondrial (mtDNA) citocromo b
(cytb) foi amplificado através da Reação em Cadeia da Polimerase (PCR) utilizando
10
os primers MVZ16 (Smith e Patton, 1999) e L14725 (Kocher et al., 1989). 1μl de
cada amplificação foi avaliada em gel de agarose a 1% através de eletroforese, com
o objetivo de verificar a qualidade da replicação do material genético, conferir se o
tamanho do fragmento de DNA amplificado era compatível com a região alvo e se
apenas um único produto de amplificação foi obtido, evitando assim bandas duplas
que poderiam corresponder a contaminações ou replicação de genes não alvo do
estudo. Os produtos das amplificações foram purificados utilizando solução de
Polietilenoglicol (20%) e sequenciados no ABI3130xl (Applied Biosystem).
Visualizamos e editamos os cromatrogramas das sequências nucleotídicas com
programa Geneious 6.1 (Kearse et al., 2012). As sequências foram alinhadas no
programa AliView 1.15 (Larsson, 2014) usando MUSCLE (Edgar, 2004).
Complementamos nosso conjunto de dados com sequências de cytb
disponíveis no GenBank e dados não-publicados cedidos pelo Dr. James Patton e
pela Me. Carla Bantel. Compilamos um total de 337 sequências, incluindo os grupos
externos usados para cada um dos gêneros analisados (Tab. 1)
3.3 Análises Genéticas e Filogeográficas

Os modelos mais adequados para evolução das sequências nucleotídicas
foram selecionados com programa JModelTest 2.0 (Posada, 2009) através do
Critério Bayesiano de Schwarz (BIC). Realizamos inferências filogenéticas por
máxima verossimilhança (MV) com programa RAxML 8.0 via servidor online
(http://embnet.vital-it.ch/raxml-bb/index.php. Stamatakis; 2014). Inferências
Bayesianas (IB) foram calculadas no programa BEAST 1.8.4 (Drummond et al.,
2012) utilizando 100.000.000 de gerações da cadeia de Markov Monte Carlo
(MCMC), amostrada a intervalos de 10.000 passos. Para o cálculo da taxa média de
substituição nucleotídica do cytb, estabelecemos um prior de distribuição normal e
desvio padrão de 0,1 na datação do nó entre o grupo externo e o gênero analisado,
usando como valores médios os tempos de divergência disponíveis em trabalhos
anteriores que estimaram estes valores para roedores cricetídeos (subfamília
Sigmodontinae; Leite et al., 2014; Parada et al., 2015), roedores equimídeos (Uphan
e Patterson, 2012 e Fabre et al., 2017), e marsupiais didelfídeos (Jansa et al., 2013)
(Drummond et al., 2006). Para a convergência dos valores da taxa média de
substituição nucleotídica e datação dos nós internos nos gêneros, utilizamos um
11
relógio molecular relaxado não-correlacionado a fim de possibilitar variação nas

taxas de evolução dos diferentes ramos da filogenia, com um prior de distribuição
LogNormal, marcando o box de significado no espaço real, média de 0,026 e log
(Stdv) 1,0, o desvio padrão assumido permitiu amplo espaço amostral na
convergência dos valores de substituição nucleotídica (Drummond et al., 2006) e o
modelo evolutivo (BIC) indicado pelo programa JModelTest 2.0 (Posada, 2009). O
processo de Yule foi escolhido como prior da árvore por se tratar de filogenias
interespecíficas e ser um modelo de especiação mais simples em relação àqueles
que consideram linhagens extintas (Gernhard, 2008). Avaliamos os parâmetros das
corridas Bayesianas e os valores de tamanhos efetivos de amostras ESS utilizando
o programa Tracer (Rambaut, 2014). As árvores consenso de máxima credibilidade
dos clados, usando a mediana dos valores, foram obtidas com programa
TreeAnnotator 1.8.4 (Drummond et al., 2012) e burnin de 10%.
Realizamos teste de delimitação de espécies para cada um dos gêneros
buscamos identificar se as linhagens de ocorrência nas peleovárzeas poderiam ser
identificadas como unidades taxonômicas operacionais (OTU). Introduzimos o
modelo Bayesiano de processos de árvore de Poisson (bPTP) para inferir limites de
espécies putativas utilizando a árvore de Máxima Verossimilhança do RAxML como
entrada. Este modelo foi escolhido por ter se demonstrado bom na delimitação de
OTU’s quando a distância evolutiva entre as espécies é pequena (Zhang, 2013). O
bPTP não requer uma árvore de entrada ultramétrica nem um limite de similaridade
de sequência como entrada. Utilizamos 500.000 replicas MCMC e burn-in de 10%
como parâmetros de entrada (Zhang, 2013).
Inferimos a estrutura genética populacional das diferentes espécies com
programa BAPS 6 (Corander et al., 2004) usando um máximo predefinido de K = 20.
As análises foram realizadas utilizando o modelo de ligação linear, cinco vezes para
cada valor de K com intuito de verificar a convergência dos resultados. Calculamos a
distância genética entre os agrupamentos populacionais com programa MEGA 7
(Kumar et al., 2016), com 1000 réplicas de Bootstrap, usando o modelo Kimura-2-
parâmetros (K2p) (Kimura, 1980), para comparação da divergência genética entre
diferentes linhagens de pequenos mamíferos (Faria et al., 2013) e também a
distância genética não corrigida entre os grupos.
12
A quantidade de haplótipos distintos e os indivíduos com haplótipos idênticos

foram verificados com programa DnaSP versão 5.10.01 (Librado e Rozas, 2009).
Construímos redes de haplótipos para visualização com programa HaploViewer
(Salzburger et al., 2011) a partir de uma árvore de verossimilhança pré-estimada
com programa RAxML 8.0 (Stamatakis, 2014).
Os testes de neutralidade D de Tajima e Fs de Fu (Tajima, 1989; Fu, 1997)
foram realizados no programa DnaSP para cada um dos agrupamentos
populacionais da paleovárzea. Também avaliamos as histórias demográficas das
populações usando o método Bayesian Skyline Plot (BSP) (Drummond et al., 2005;
Drummond et al., 2012) implementado no programa BEAST 1.8.4 (Drummond et al.,
2012). O BSP estima a distribuição posterior do tamanho efetivo da população
através do tempo, partindo do pressuposto da teoria coalescente, onde o tempo
esperado entre coalescências consecutivas em uma genealogia depende do
tamanho efetivo da população e do número de linhagens no início do intervalo para
a próxima coalescência, utilizando como parâmetro reamostragens da topologia
observada por MCMC (Drummond et al., 2005). Cada análise consistiu de
200.000.000 de gerações amostradas a intervalos de 20.000 passos, utilizando as
taxas médias de substituição obtidas separadamente para cada gênero nas análises
anteriores. Elaboramos gráficos de tamanho efetivo populacional pelo tempo com
programa Tracer 1.6 (Rambaut, 2014).
4 RESULTADOS
4.1 Relações Filogenéticas
Obtivemos 68 sequências parciais do gene mtDNA cytb pertencentes a 14
linhagens distintas (Tab. 2) reconhecidas nas análises de bPTP (Listas
suplementares: 1 a 6) dentre seis gêneros de pequenos mamíferos da região de
paleovárzea do alto-médio Solimões.
As relações filogenéticas são apresentadas a seguir para cada uma das
espécies e respectivos gêneros de roedores ou marsupiais analisado. Os modelos
de evolução nucleotídica identificados foram HKY para todos os gêneros, exceto
Marmosa (Micoureus) demerarae que foi HKY + G.
13
Gênero Neacomys Thomas, 1900

Utilizamos uma matriz de dados com 81 sequências de 777 pares de bases
(pb), das quais 16 sequências foram obtidas a partir das amostras coletadas nas
paleovárzeas do alto-médio Solimões (Tab.1). Encontramos quatro linhagens
distintas de Neacomys associadas a três espécies dentro do gênero: N. minutus, N.
musseri e N. guianae. Duas linhagens da ESEC Jutaí-Solimões e da RDS Amanã,
se agruparam no clado N. minutus, contento outros exemplares do rio Juruá (Patton
et al., 2000). A amostra da ESEC Jutaí-Solimões se aproxima mais dos indivíduos
do alto-médio que do baixo Juruá, em um grupo com valor de suporte máximo nas
análises de IB (Fig. 2) MV (Fig. 8) e foi identificada como uma OTU independente
(bPTP = 0,601) (lista complementar: 1), enquanto a amostra da RDS Amanã
apresenta divergência basal com as demais amostras de N. minutus e distância
genética de 9,1% com os indivíduos do baixo Juruá e 9,3% com o alto-médio Juruá
(Tab. 3), também sendo identificado como uma OTU independente (bPTP = 1,0).
Outra linhagem coletada na RDS Amanã forma grupo irmão de N. guianae,
com distância genética de 6,9% em relação aos indivíduos do Suriname, também
sendo identificadas como OTU distinta (bPTP = 0,956) e valor de suporte 96 na
análise de MV. Todas as amostras da RESEX Auatí-Paraná formaram grupo
relacionado com os indivíduos do Rio Cenepa no Peru e do Parque Nacional Yasuni
no Equador, este grupo de Neacomys do Peru é apresentado por Weksler e
Bonvicino (2015) como uma espécie ainda não descrita deste Gênero na região. O
clado formado pelas amostras destes Neacomys ainda não descritos e as amostras
da RESEX Auati-Paraná, por sua vez, é grupo irmão de Neacomys musseri, com
elevada distância genética (> 10%) e valor de suporte máximo nas arvores de IB e
85 na MV, estas amostras foram identificadas como uma OTU independente e valor
de suporte bPTP = 0,406.
Os tempos de divergência entre as espécies de Neacomys sugerem que
eventos do Plioceno e início do Pleistoceno foram responsáveis pela diversificação
de linhagens em nível de espécies e a estruturação populacional ocorrendo
principalmente a partir dos últimos 1 milhão de anos. As linhagens amostradas na
área de paleovárzea do alto-médio Solimões tiveram sua estruturação populacional
principalmente no Pleistoceno médio, há aproximadamente 500 mil anos (1,04–0,15
14
Ma HPD 95%) (Fig. 2). A linhagem de N. aff. minutus da RDS Amanã se diverge dos
demais N. minutus a 1,74ma (1,03–2,53Ma HPD 95%) (Fig. 2).
Neacomys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
probabilidade posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o intervalo de confiança da
15
datação de cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de ocorrência atuais das linhagens
na topologia, leste amazônico e Amazônia andina (amarelo), Escudo Brasileiro (verde), Escudo da
Guiana (azul), áreas baixas da Amazônia Central (vermelho). O gráfico abaixo da árvore representa
as mudanças de temperatura em °C ao longo do Plioceno e Pleistoceno.
Gênero Scolomys Anthonym, 1924

Utilizamos uma matriz de dados com 20 sequências de 708pb, das quais 8
sequências obtidas das amostras coletadas na área de Paleovárzea do alto-médio
Solimões (Tab.1), todos os indivíduos na RESEX Auatí-Paraná. Resgatamos as
duas espécies reconhecidas para o gênero (Gómez-Laverde et al., 2004). A
linhagem analisada se agrupou com S. ucayalensis com distância genética de 10,5%
(Tab.4) e alto valor de suporte máximo na IB (Fig.3) e 99 na MV (Fig.9). As amostras
foram identificadas como uma OTU independente e valor de suporte bPTP = 0, 792
(lista complementar: 2)
O tempo de divergência entre S. ucayalensis e linhagem S. aff. ucayalensis
coletada na Resex Auati-Paraná sugerem o início da divergência no Pleistoceno
Inferior há cerca de 1,93 Ma (1,16–2,67 Ma HPD 95%) e a estruturação populacional
por volta de 830 mil anos (0,2–1,7 Ma HPD 95%) (Fig. 3).
16
Scolomys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
na topologia, leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo), Escudo Brasileiro (verde), Escudo da
as mudanças de temperaduta em °C ao longo do Plioceno e Pleistoceno.
Gênero Proechimys J. A. Allen, 1899

Utilizamos uma matriz de dados com 115 sequências de 640pb, das quais
15 sequências obtidas das amostras coletadas na área de paleovárzea do alto-
médio Solimões (Tab.1). Identificamos três linhagens distintas de Proechimys
associadas a três espécies dentro do gênero: P. cuvieri, P. echinothrix e P.
quadruplicatus. A amostra da RDS Amanã se agrupou com P. echinothrix,
17
apresentando semelhança a uma amostra do rio Tiquié, no alto Rio Negro e as

amostras do Rio Jaú, formando um clado com valor de suporte 1 na análise de IB
(Fig. 4) e 99 na MV (Fig.10). Esta amostra, juntamente com os outros P. echinothrix
do Rio Jaú, foram identificadas como uma OTU. com valor de suporte bPTP = 0,510
(lista complementar 3). As amostras coletadas na Resex Auati-Paraná foram
agrupadas dentro de P. quadruplicatus e P. cuvieri. As amostras que se agruparam
com P. quadruplicatus apresentam similaridade com amostras do alto Rio Negro na
Venezuela e baixo Rio Negro e foram identificadas como uma OTU independente
com valor de suporte bPTP = 0,403. As amostras que se agruparam com P. cuvieri
apresentam valor de suporte máximo nas análises de IB (Fig. 4) e MV (Fig. 10),
apresentando similaridade com a amostra do Rio Santiago – Peru, próximo da divisa
com Equador e identificadas como uma OTU independente (bPTP = 0,260) desta
linhagem do Equador que apresentou valor de suporte bPTP = 0,993.
O tempo de divergência entre as espécies de Proechimys sugerem que
eventos do Plioceno foram os principais responsáveis pelas diferenças atribuídas em
níveis de espécies e as diferenças que estruturam as populações, utilizando a
taxonomia vigente, ocorreram no Pleistoceno. As Linhagens amostradas na área de
paleovárzea do alto-médio Solimões tiveram estruturação populacional
principalmente no Pleistoceno médio, ± 250 mil anos (28 – 480 mil anos HPD95%)
(Fig. 4).
18
Proechimys. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
19
Gênero Isothrix Wagner, 1845

sequências obtidas das amostras coletadas na paleovárzea do alto-médio Solimões
(Tab.1). As análises filogenéticas por MV (Fig.11) não resgataram com
confiabilidade as espécies I. sinimariensis e I. orinoci, da mesma forma como foi
reportado por Patterson e Velazco (2007), mesmo apresentando altos valores de
suporte na análise de IB (Fig. 5) necessitam de revisão taxonômica.
As amostras coletadas nas RESEX Jutaí e RESEX Auatí-Paraná,
juntamente com uma amostra de do baixo rio Juruá (INPA2901), se agruparam
como clado irmão de I. negrensis/orinoci, com alto valor de suporte IB (Fig.5) e MV
(Fig.11) e distância genética > 4% (Tab.6) tanto com I negrensis quanto I. orinoci.
Este grupo foi identificado como uma OTU independente na análise de delimitação
de espécies (bPTP=0,785) (lista complementar: 4)
O tempo de divergência entre as espécies de Isothrix sugerem que eventos
do final do Mioceno e Plioceno foram os principais responsáveis pelas diferenças
atribuídas a níveis de espécie. Exceto para I. sinimariensis e I. orinoci que
divergiram no Pleistoceno superior. As diferenças que estruturam as amostras a
níveis de populações ocorreram ao longo de todo Pleistoceno. A linhagem
amostrada na área de paleovárzea do alto-médio Solimões teve sua estruturação
populacional principalmente no final do Pleistoceno inferior e médio há 840 mil anos
(0,37-1,59 Ma HPD 95%) (Fig. 5).
20
Figura 5: Árvore de Inferência Bayesiana estimada para dados genéticos de cytb do gênero Isothrix.
Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana probabilidade
posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o intervalo de confiança da datação de
cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de ocorrência atuais das linhagens na topologia,
leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo), Escudo Brasileiro (verde), Escudo da Guiana (azul),
áreas baixas da Amazônia Central (vermelho). O gráfico abaixo da árvore representa as mudanças
de temperatura em °C ao longo do Plioceno e Pleistoceno.
21
Gênero Marmosops Matschie, 1916

sequências da Paleovárzea do alto-médio Solimões (Tab.1). Encontramos quatro
linhagens distintas de Marmosops associadas a três espécies: As amostras da
RESEX Auatí-Paraná se agruparam em dois clados distintos: M. S ocellatus e M.
bishopi. Cinco amostras da RESEX Auatí-Paraná juntamente com uma amostra da
RESEX Jutaí, se agruparam no clado Marmosops bishopi. Duas amostras do médio
e baixo Rio Juruá também se agruparam com estas amostras, este clado apresentou
valor de suporte máximo na IB (Fig. 6) e valor de suporte 95 na MV (Fig. 12)
formando uma OTU com valor de suporte bPTP = 0.674 (lista complementar 5).
Estas amostras do alto e médio Juruá foram apresentadas como grupo “bishopiA”
por Díaz-Nieto et al., 2016. As outras três amostras da RESEX Auati-Paraná se
agruparam como um clado irmão identificado como M. (Sciophanes) “Juruá”, do
médio Juruá e San Martin-Peru, por Díaz-Nieto et al.,2016, que por sua vez é clado
irmão de M. (Sciophanes) ocellatus, com valor de suporte máximo, tanto na IB (Fig.
6) quanto na MV (Fig. 12) bPTP = 0.614 e distância genética 2 com M. S. Ocellatus
e 6% com M. S. “Juruá”, M bishopi, M. S. noctivagus e M. S. ocellatus. Uma amostra,
MAR006 da RDS Amanã ficou agrupada entre M. S. parvidens e M. S. pakaraimae
nas análises de MV quanto IB (Fig. 6 e 13) com distância genética 12 e 15%
respectivamente (Tab. 7) e valor de suporte bPTP = 1,0 e foi considerada incertae
cedis e uma potencial espécie nova. A amostra MAR001, se agrupou com o clado M.
S. noctivagus, identificada como uma OTU independente na análise de bPTP com
valor de suporte (bPTP = 0.729).
O tempo de divergência entre as espécies de Marmosops sugerem que

eventos do Plioceno tiveram grande importância na diversificação deste grupo. Já as
Linhagens amostradas na área de Paleovárzea do Médio/Alto Solimões tiveram
diversificação dos seus haplótipos principalmente no final do Pleistoceno Inferior e
Pleistoceno médio (Fig. 6).
22
Marmosops. Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos (Bayesiana
23
Gênero Marmosa Gray, 1821

coletadas na área de Paleovárzea do alto-médio Solimões (Tab.1). As amostras do
Gênero Marmosa (Micoureus) foram coletadas na RDS Amanã, Resex Jutaí Esec
Jutaí-Solimões e Resex Auati-Paraná, todas as amostras se agruparam dentro de
Marmosa (Micoureus) demerarae, juntamente com as amostras do Baixo Rio Juruá,
Rio Urucu Município de Coari e da área de Várzea de toda extensão esquerda do
Rio Madeira até o Distrito de Abunã, Porto Velho – RO, com valor de suporte
máximo nas análises de IB (Fig. 7) e valor 56 na MV (Fig. 14). Este grupo se
apresenta como clado irmão das amostras do alto e médio rio Juruá, floresta
ombrófila aberta. Todo este grupo da margem esquerda do Rio Madeira, terras
baixas do alto-médio Solimões e o rio Juruá, por sua vez forma grupo irmão com as
amostras do lado direito do Rio Madeira.
O tempo de divergência entre as espécies de Marmosa (Micoureus) sugere
que eventos do Plioceno tiveram grande importância na diversificação do grupo no
nível de espécie. As linhagens amostradas na área de paleovárzea do alto-médio
Solimões tiveram sua estruturação populacional principalmente no Pleistoceno
médio, há aproximadamente 580 mil anos (1,10–0,20 Ma HPD 95%)
24
Marmosa (Micoureus). Os valores próximos aos nós representam o valor de suporte dos ramos
(Bayesiana probabilidade posterior – BPP). As barras Azuis sobre os nós representam o intervalo de
confiança da datação de cada nó (HPD 95%). As cores representam as áreas de ocorrência atuais
das linhagens na topologia, leste amazônico e Amazônia Andina (amarelo), Escudo Brasileiro (verde),
Escudo da Guiana (azul), áreas baixas da Amazônia Central (vermelho). O gráfico abaixo da árvore
representa as mudanças de temperatura em °C ao longo do Plioceno e Pleistoceno.
25
4.2 Estrutura genética populacional.

As sequências analisadas foram divididas por grupos de acordo com os
principais clados observados nas árvores de MV e IB e na análise de estruturação
populacional do programa BAPS (Fig. 15 a 24). As sequências coletadas nas
paleovárzeas do alto-médio Solimões, foram então analisadas em conjunto com as
sequências indicadas pelo BAPS como pertencentes à mesma população. Os
índices de distância genética (Kimura 2P) entre as populações de ocorrência nas
paleovárzeas amostradas e outras populações da mesma espécie foram em sua
maioria altas, variando de 10% a 1% (Tab. 3 a 8) e estão de acordo com as
diferenças apresentadas para pequenos mamíferos em outros estudos (e.g. da
Silva, M. N. F. e Patton, 1998; Faria et al., 2013). A diversidade genética interna
variou entre 1,7% em Neacomys minutus B a 0% em M. ocellatus,(Tab. 3 a 8) que
teve os três indivíduos da paleovárzea analisados com o mesmo haplótipo.
Elaboramos redes de haplótipos para todas as espécies que apresentaram
agrupamentos populacionais com cinco ou mais indivíduos relacionados às
paleovárzeas nas análises do BAPS (Fig. 15 a 24). Apenas Marmosa (Micoureus)
demerarae apresentou compartilhamento de haplótipos entre unidades amostrais
distintas e ampla área de ocorrência com poucos passos mutacionais entre os
haplótipos, sendo a espécie com menor estruturação genética entre diferentes
pontos de coleta nas terras baixas amazônicas dentre os pequenos mamíferos
analisados neste trabalho. Para todos os outros gêneros não houve
compartilhamento de haplótipos entre localidades distintas. Os menores índices de
diversidade haplotípica foram encontrados em Neacomys aff. musseri A (dH = 0,639)
e Proechimys aff. cuvieri A (dH = 0,697), e o número de sítios polimórficos nas
sequências variou de S = 10 em N. aff. musseri a S = 30 em M. M. demerarae (Tab.
9).
4.3 Demografia Histórica

Avaliamos a demografia histórica dos agrupamentos populacionais de
pequenos mamíferos definidos pelas análises do BAPS identificados para região do
alto-médio Solimões, contendo cinco ou mais indivíduos. Nenhuma das linhagens
apresentou evidências de expansão ou retração populacional segundo as análises D
de Tajima ou Fs de Fu. Os valores observados nos testes de neutralidade são
26
indistinguíveis da hipótese nula de estabilidade populacional (Tabela 9). Entretanto,

observamos sinais de mudanças demográficas nas análises Bayesianas de Skyline
Plot usando upper HPD 95%, que representa o limite superior do intervalo de maior
densidade posterior (HPD).
Segundo as análises BSP, os diversos períodos de variações climáticas no
Pleistoceno e o recente aumento de temperatura que deram início às estabilidades
climáticas observadas até o momento no Holoceno, influenciaram no número efetivo
populacional dos pequenos mamíferos analisados. Isothrix aff. negrensis (Fig.25),
apresentou sinal de aumento no número efetivo populacional iniciando por volta de
500 mil anos até os últimos 120 mil anos, onde apresenta estabilidade populacional
associada a diminuição das temperaturas neste período. Marmosa Micoureus
demerarae, apresenta início retração populacional recente aproximadamente 25 mil
anos (Fig. 26). Analisamos também, separadamente, apenas os indivíduos
coletados nas paleovárzeas amostradas, buscando identificar sinal filogenético
destes indivíduos em específico. No mesmo período que resgatamos retração
populacional anteriormente, nesta nova análise pode ser observada tendência de
expansão populacional nos últimos 25 mil anos, e estabilidade com a elevação da
temperatura antes do inicio do Holoceno. Proechimys aff. echinothrix apresentaram
sinais de expansão populacional por volta de 250 mil anos atrás, com tendência de
estabilidade populacional com a diminuição das temperaturas a partir de 120 mil
anos (Fig.26).
Marmosops bishopi apresenta retração populacional nos últimos 12 milhões
de anos e retração acentuada nos últimos 250 mil anos (Fig.27). Para Marmosops
bishopi também realizamos análise apenas para os indivíduos identificados como
OTU nas análises de bPTP (Fig.28), que foram mais restritivas que as análises do
BAPS para separar agrupamentos, nesta análise Marmosops bishopi apresenta
expansão populacional nos últimos 200 mil anos e estabilidade relacionada com o
aumento das temperaturas antes do inicio do Holoceno. Proechimys aff. cuvieri
apresentou sinal de retração populacional nos últimos 120 mil anos relacionada às
quedas de temperatura que iniciaram também neste período. Analisamos também
Proechimys aff. cuvieri sem o indivíduo do Peru que na análise de delimitação de
espécies foi identificado como uma OTU independente. Nesta nova análise
27
encontramos retração populacional nos últimos 200 mil anos e estabilidade

populacional relacionada com o aumento de temperaturas anteriores ao Holoceno.
Neacomys aff. guianae e Proechimys aff. quadruplicatus apresentaram
discreto declínio populacional constante nos últimos 400 mil anos (Fig.33) e 1,25 Ma
(Fig.34) respectivamente, com Neacomys aff. guiane apresentando estabilidade
populacional a partir do Holoceno e Proechimys aff. quadruplicatus a partir dos
últimos 100 mil anos com o processo de diminuição das temperaturas. Por fim,
Neacomys aff. musseri e Scolomys aff. ucayalensis apresentaram sinal de declínio
populacional relacionado aos últimos 25 mil anos, que foi o período de aumento das
temperaturas antes do Holoceno.
5 DISCUSSÃO
5.1 Variação Genética
Encontramos grande diversidade genética do gene mitocondrial cytb nos
gêneros de pequenos mamíferos de ocorrência na paleovárzea do alto-médio
Solimões. Tamanha diversidade foi influenciada principalmente por eventos
paleoclimáticos do Pleistoceno (Fig. 2 a 7) que moldaram a configuração atual dos
grandes rios e a vegetação dessa região, resultando na complexidade ambiental
encontrada hoje. Nossos resultados avaliando o gene cytb, mostram que as
linhagens de pequenos mamíferos da Paleovárzea apresentam altos valores de
distância genética (K2P) entre outras localidades da mesma espécie, com distância
genética chegando a 10% entre algumas populações da Paleovárzea e outras
populações próximas da mesma espécie (Tabelas 3 a 8). A menor variação genética
encontrada foi nas populações de Marmosa (Micoureus) demerarae. Esta espécie
apresentou haplótipos estreitamente relacionados em toda a distribuição da várzea e
paleovárzea do rio Solimões até a margem esquerda rio Madeira.
Os demais gêneros não compartilharam haplótipos entre as diferentes áreas
comparadas. O não compartilhamento de haplótipos entre diferentes áreas
amostrais em pequenos mamíferos na Amazônia é reflexo principalmente de três
fatores: (1) Poucos locais de coleta e distantes entre si. (2) Poucos indivíduos
amostrados por pontos, devido às dificuldades amostrais do grupo (para pontos de
coletas e quantidade de indivíduos amostrados na Amazônia ver Mendes-Oliveira et
al., 2015). (3) Altas taxas de substituição nucleotídica nos genes mitocondriais, que
28
proporcionam alta diversidade genética mitocondrial e consequentemente elevada

subestruturação populacional nos pequenos mamíferos. O não compartilhamento de
haplótipos entre diferentes localidades, mesmo que relativamente próximas, foi
reportando por Matocq et al., (2000) para as espécies Proechimys simonsi e
Mesomys hispidus e Díaz-Nieto et al.,2016 para o gênero Marmosops. Corroborando
as informações de da Silva, M. N. F. e Patton, (1998) e Patton et al., (2000), que
demonstram populações de pequenos mamíferos altamente estruturadas entre
ecorregiões distintas. No entanto, é valido ressaltar que existe substituição de
composição na fauna de pequenos mamíferos de hábitos terrestres entre o norte e
sul do Rio Solimões e o interflúvio Solimões-Japurá. Apenas os pequenos
mamíferos arborícolas Isothrix aff negrensis e Marmosa Micoureus demerarae
apresentaram ocorrência irrestrita com relação aos grandes tributários centrais da
Amazônia neste estudo, mas novas e sistemáticas amostragens são necessárias
para avaliar a real composição da assembleia de pequenos mamíferos que compõe
a paisagem das terras baixas amazônicas. Estes dados sobre a Paleovárzea do
alto-médio Solimões contribuem de forma significativa para o conhecimento da
complexidade genética apresentada pelos pequenos mamíferos amazônicos,
relacionada a diferentes Ecorregiões.
Os tempos de divergência dos clados em nível de espécies dos pequenos
mamíferos coletados na Paleovárzea foram, em sua maioria, estimados para o
Plioceno, mas variaram do Mioceno 10,44 (HPD 95%: 12,2 – 8,47) Marmosops
bishopi a 2,39 (HPD 95%: 3,30 – 1,65) para a divergência entre Neacomys minutus
e Neacomys musseri. Este período corresponde ao intervalo de estabelecimento da
drenagem do Rio Amazonas, que embora controverso, consensualmente teria se
estabelecido no Mioceno tardio, aproximadamente 10 Maa, decorrente do processo
de soerguimento dos Andes, levando ao desprendimento do sistema lacustre
conhecido como Lago Pebas após o soterramento do Arco Purus, resultando na
formação do sistema fluvial deslocando-se para leste em direção ao Oceano
Atlântico (Hoorn et al., 2010). No entanto, os processos para estabelecimento da
drenagem moderna do Rio Amazonas teriam perdurado até o final do Plioceno e
início do Pleistoceno entre 7 e 2.5 Maa (Campbell et al., 2006; Hoorn et al., 2010
Latubresse et al., 2010). O aumento da sedimentação no curso do Rio Amazonas
entre 6,8 – 3,4 Maa, ocasionado pelo escoamento das águas do Oeste para o Leste
29
do Amazonas e a conseguinte alteração no ambiente causada por estas mudanças

(Irion et al., 1995; Pindel et al., 1998 Hoorn, 1994; Hoorn et al., 2010), podem ter
sido responsáveis pela entrada, nas terras baixas, dos pequenos mamíferos que
deram origem às linhagens presentes na área de Paleovárzea no alto-médio
Solimões atualmente. Diversos estudos filogenéticos de organismos amazônicos
enfatizam que as populações e espécies das terras baixas da bacia do Alto
Amazonas se originaram mais recentemente do que outros organismos do Escudo
Brasileiro, Amazônia Andina e Escudo das Guianas (da Silva, M. N. F. e Patton,
1993; 1998; Aleixo e Rossetti, 2007; Ruiz-García, 2016), o que foi corroborado por
todas as 14 linhagens de pequenos mamíferos da Paleovárzea do alto-médio
Solimões analisadas, que tiveram seu surgimento sempre relacionada à espécies de
ocorrência em terras altas, mesmo que posteriormente linhagens derivadas destas
tenham de diversificado novamente em processo de recolonização das terras altas.
Este cenário corrobora para o entendimento que a região das terras baixas na
Amazônia, em específico as áreas de paleovárzeas, representam importante cenário
onde processos de dispersão e vicariância ocorrem intensamente, atuando como
importante mecanismo de manutenção e geração de diversidade nos pequenos
mamíferos amazônicos.
5.2 História Demográfica

As paleovárzeas (Irion, 1978), foram formadas no decorrer do Pleistoceno
tardio e Holoceno em decorrência de alterações do nível eustático, que devido ao
baixo relevo da bacia Amazônica tiveram suas águas represadas, formando
planícies de inundação mais extensas do que as de hoje (Junk et al., 2013; Assis et
al., 2015). As paleovárzeas são caracterizadas por não alagarem periodicamente e
apresentarem características intermediárias entre áreas de Várzea e Terra Firme,
mas ainda apresentando elevada taxa de produtividade primária, sendo capazes de
suportar grande densidade de indivíduos devido à alta disponibilidade de recursos
(Junk et al., 2013).
Os sinais filogenéticos de variação populacional que encontramos nas
análises de BSP potencialmente foram influenciados por estes eventos de
estabelecimento das florestas alagáveis da região. Isothrix aff. negrensis, foi o
primeiro a apresentar sinal de expansão populacional por volta de 500 mil anos com
30
estabilidade por volta de 120 mil anos (Fig. 25). Roedor de hábitos arborícola,
também foi a espécie que apresentou divergência de seu clado irmão (I.
negrensis/orinochi) mais cedo dentre os grupos analisados, com este evento de
separação tendo ocorrido ainda no Plioceno, mas a diversificação da população
ocorrendo a partir de 500 mil anos (Fig.5). No entanto, amostras das terras mais
altas da região do alto e médio rio Japurá, são importantes para compreender
melhor a rota de dispersão desta espécie nas terras baixas, pois o tempo de
coalescência dos dados na BSP e a idade de separação com o clado I.
negrensis/orinoci, sugerem linhagens não amostradas. Provavelmente esta foi uma
das primeiras espécies a colonizar as terras baixas do alto-médio Amazonas e um
indicativo que ambiente florestal já era estabelecido na região desde esta época,
embora o solo provavelmente ainda fosse periodicamente alagado, pois as espécies
escansoriais e cursoriais da região apresentam sinais demográficos mais tardios
para a região, indicando dificuldades de estabelecimento, provavelmente devido a
indisponibilidade de ambientes não alagados.
Proechimys aff. equinothrix, roedor de hábito cursorial, apresentou sinal de
expansão populacional a partir de 250 mil anos (Fig.26), mais tardio que isothrix aff.
negrensis na região do interflúvio Solimões-Negro, local onde estão as maiores
paleovárzeas (Junk, et al. 2013). Este evento demográfico deve estar relacionado
com a expansão da população no interflúvio Solimões-Negro posterior ao evento de
separação entre as populações ao sul do Solimões (rio Juruá) e desta população
analisada ao norte (interflúvio Solimões-Negro). No entanto a estabilidade
populacional encontrada a partir de 120 mil anos, sugere que esta população se
estabeleceu com eficiência após este período de expansão em toda extensão do
interflúvio Solimões-Negro, incluindo as paleovárzeas da RDS Amanã, sugerindo
que estas paleovárzeas mais antigas na região do lago Amanã (Junk, et al., 2013)
teriam se estabelecido desde pelo menos 120 mil anos.
Proechimys aff. quadruplicatus, apresentaram declínio populacional
constante nos últimos 1,25Ma (Fig. 34), no entanto, estes dados devem ser
interpretados com cautela devido ao baixo número amostral utilizado na análise.
Este efeito pode ter sido causado por haplótipos não amostrados diante de uma
população com alta diversidade haplotípica, ou uma população que tenha ampla
distribuição e baixo fluxo gênico entre as localidades amostradas (Städler et al.,
31
2009; Heller et al., 2013, Grant, 2015). Proechimys aff. quadruplicatus apresenta
estabilidade populacional nos últimos 120 mil anos, período associado ao LGM,
mesmo período das outras espécies do gênero Proechimys avaliados, indicando que
esta população se estabeleceu na região das terras baixas amazônicas neste
período. Novas amostragens ou sequenciamento de maior número de genes são
necessários para uma boa estimativa dos parâmetros populacionais como sugerido
por Drummond e Bouckaert (2016).
Proechimis aff. cuvieri, roedor cursorial, apresenta leve tendência de
retração populacional a cerca de 120 mil anos atrás na BSP (Fig. 31). Estas
amostras apontadas pelo BAPS como uma unidade populacional que incluem as
amostras da RESEX Auatí-Paraná e uma amostra da região do distrito do Amazonas
no Peru, se divergiram por volta de 1 milhão de anos de uma amostra do alto rio
Negro. Quando analisada a demografia histórica apenas das amostras coletadas na
RESEX Auatí (Fig. 32), que foram identificadas como uma OTU independente nas
análises de bPTP, encontramos sinal de diversificação das linhagens nos últimos
200 mil anos, seguido de estabilidade populacional relacionada ao aumento de
temperatura pós LGM até o Holoceno. Estes dados indicam que os Proechimys aff.
cuvieri que ocupam as paleovárzeas da RESEX Auatí-Paraná colonizaram esta
região a partir da população da região do Amazonas – Peru, em um processo
demográfico que ocorreu durante o LGM. A estabilidade populacional mais recente
em Proechimys aff. cuvieri sugere que após o evento de dispersão, esta população
se estabeleceu na região das paleovárzeas do alto-médio Solimões após o LGM, no
Holoceno.
Marmosps bishopi, marsupial escansorial, quando avaliado pela estrutura
populacional encontrada pelo BAPS, apresenta sinal de retração populacional por
volta de 500 mil anos atrás (Fig. 27). Esta população delimitada pelo BAPS divergiu
dos indivíduos de ocorrência na Bolívia à aproximadamente 1, 25 mihão de anos
(Fig.6). No entanto, quando utilizamos a estrutura identificada na análise de
delimitação de espécies bPTP, onde as amostras da região de San Martin no Peru
não são incluídas, Marmosops bishopi apresenta sinal de expansão populacional há
200 mil anos (Fig.28), provavelmente relacionado ao evento de colonização das
terras baixas do alto-médio Solimões, indicando que a retração populacional
identificada na BSP utilizando a estrutura do BAPS pode ser interferência de
32
subestruturação na população. A estabilidade populacional encontrada a partir da

elevação das temperaturas no final do Último Máximo Glacial (LGM) até o Holoceno,
indicam que a população de Marmosops bishopi que ocorre nas paleovárzeas do
alto-médio Solimões se estabeleceu recentemente, provavelmente relacionado à
disponibilidade de ambientes terrestres nessa região, pois o gênero Marmosops,
embora escansorial utiliza amplamente os estratos inferiores. Esta população que
ocupa as paleovárzeas amostradas é derivada da população do Peru, que
provavelmente se expandiu acompanhando o rio Juruá.
Marmosa (Micoureus) demerarae, outro marsupial escansorial, apresentou
sinal de estabilidade populacional nos últimos 800 mil anos com sinal de retração
populacional associada ao final do LGM e início do Holoceno (Fig. 29). O surgimento
da linhagem destes marsupiais que ocupam as terras baixas da Amazônia, desde a
margem esquerda da região das terras baixas no alto Madeira até as terras baixas
do alto-médio Solimões, se divergiu das populações que ocupam a parte alta do rio
Juruá por volta de 1,2 milhão de anos, com as amostras coletadas neste trabalho
tendo sua diversificação associada aos últimos 500 mil anos Quando analisado
apenas as amostras coletada neste trabalho no alto-médio Solimões (Fig. 30) a BSP
apresentou tendência de estabilidade populacional nos últimos 250 mil anos, com
leve expansão nos últimos 25 mil anos, associado a picos de baixas temperaturas
do final do pleistoceno e nova estabilidade populacional com o inicio do Holoceno.
Os indivíduos coletados na região das paleovárzeas do alto-médio Solimões,
provavelmente colonizaram esta área através de dispersão pela margem esquerda
do Rio Madeira, ocupando as terras baixas da região nos últimos 25 mil anos até
seu estabelecimento no Holoceno. A divergência encontrada entre as populações de
terras baixas do alto-médio Solimões e as populações do alto e médio Juruá indica
diferente rota de dispersão para a espécie, uma acompanhando as terras baixas da
Amazônia, até a região do alto-médio Solimões e outra que acompanhou as áreas
de Floresta Ombrófila Aberta até o médio rio Juruá, provavelmente a partir da
expansão de uma população ancestral na cabeceira ou margem direita do rio
Madeira.
Neacomys aff. guianae, Neacomys aff. musseri e Scolomys aff. ucayalensis,
todos roedores cursoriais, apresentaram a mesma tendência de leve retração
populacional nos últimos 400 mil anos (Fig. 33), 700 mil anos (Fig. 35), 500 mil anos
33
(Fig. 36) respectivamente na BSP, o que pode indicar um processo de

diversificação, com haplótipos extintos ou não amostrados influenciando neste sinal
demográfico. O declínio populacional observado no final do LGM e início do
Holoceno pode representar o rápido surgimento de haplótipos com o
estabelecimento destas populações na região (Städler et al., 2009; Heller et al.,
2013, Grant, 2015). Sendo assim, ambas as populações se estabeleceram na região
da RESEX Auatí-Paraná no final do LGM e início do Holoceno, provavelmente
associado com a configuração das paleovárzeas atuais (Irion, 1978).
As altas taxas de modificação nucleotídicas para o gene mitocondrial em
pequenos mamíferos amazônicos, corroborada pela subestruturação populacional
discutida por diversos autores (e.g. da Silva, M. N. F. e Patton et al., 1998: Patton et
al., 2000; Matocq et al., 2000) sugerem que novos haplótipos são gerados com
frequência e constantemente neste grupo. Sendo assim, algumas tendências
apresentadas nas análises de BSP não necessariamente indicam retrações
populacionais, podendo representar viés amostral, onde haplótipos que não foram
amostrados podem causar interpretação equivocada da história demográfica das
populações (Städler et al., 2009; Heller et al., 2013, Grant, 2015). Embora tenha sido
possível encontrar assinaturas genéticas concordantes entre as populações
avaliadas, são necessários mais dados amostrais e sequenciamento de maior
número de genes para compreender de forma refinada como as alterações
climáticas do Pleistoceno influenciaram as linhagens de pequenos mamíferos no
alto-médio Solimões.
A complexidade da estrutura genética dos Pequenos Mamíferos na região,
mesmo em uma área relativamente pequena quando comparada ao tamanho da
Floresta Amazônica, é surpreendentemente alta, aparentemente como reflexo da
dinâmica história geológica local. Futuros estudos sobre esta história geológica
poderão auxiliar a compreensão destes processos de colonização das áreas baixas
da Amazônia.
A conservação de cenários com alta complexidade ambiental, que
assegurem processos relacionados ao surgimento e manutenção da diversidade
biológica é de extrema importância. Sendo assim, a região do alto-médio Solimões,
reconhecidamente de notória importância no equilíbrio da dinâmica ecológica da
Bacia Amazônica (Wittmann, 2004; Junk et al. 2013), também se apresenta como
34
importante mecanismo na manutenção dos processos evolutivos responsáveis pela

altíssima diversidade de espécies no Oeste amazônico e deve receber atenção
especial na gestão de suas áreas de conservação. O expressivo número de
Unidades de Conservação na região é acertadamente necessário e deve ser
minimamente mantido ou ampliado, auxiliando a proteção deste complexo ambiente
na Amazônia Ocidental.
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS
As dificuldades amostrais para pequenos mamíferos amazônicos devido aos
elevados custos logísticos na região, grande demanda de mão de obra técnica e
auxiliar nos procedimentos de campo e o baixo sucesso amostral das metodologias
utilizadas, são os principais problemas para elaborar estudos desde grupo na
Amazônia. A maioria dos novos dados disponíveis para pequenos mamíferos, assim
como novas coletas, têm se concentrado nas áreas de grandes tributários com
empreendimentos hidroelétricos (Mendes-Oliveira et al., 2015; de Oliveira et al.,
2017;). Nos últimos 20 anos, poucas coletas de pequenos mamíferos foram
realizadas no Oeste amazônico e que tiveram seus dados analisados e publicados
na sua totalidade, principalmente se tratando de análises genéticas, onde
geralmente apenas poucos indivíduos são sequenciados em cada localidade (da
Silva, M. N. F. e Patton, 1998; Patton et al., 2000; Malcolm et al., 2005; da Silva, C.
R. et al., 2013). Até o presente momento, grande parte dos novos trabalhos de
pequenos mamíferos na Amazônia são apresentação de listas de espécies, em sua
maioria sem sequenciamento genético, ou com relações filogenéticas parciais, sem
contemplar e discutir a variação genética e geográfica dos grupos (e.g. da Silva, C.
R. et al., 2013; de Oliveira et al., 2017; de Abreu-Junior et al., 2017)
A dificuldade de interpretação da diversidade de pequenos mamíferos na
Amazônia fica mais evidente na elaboração de trabalhos filogeográficos, pois a
grande distância entre os pontos de amostras, associado a relevante
subestruturação genética das populações na paisagem, dificulta a elaboração de
inferências filogeográficas confiáveis para o grupo, inviabilizando a comparações
com outros padrões conhecidos e bem difundidos como encontrados em avifauna.
A dificuldade em elaborar trabalhos filogeográficos e de demografia histórica,
reflete também nas discussões taxonômicas e de conservação do grupo, devido à
35
ausência do conhecimento da amplitude de variação intraespecífica. Ainda é válido

ressaltar que, acessando as bases de dados genéticos disponíveis (e.g. GenBank),
fica evidente que boa parte das sequências genéticas disponíveis para a maioria dos
pequenos mamíferos são sequências de indivíduos coletados entre dez e vinte anos
atrás e muitas vezes possuem baixa qualidade, diminuindo o número amostral
efetivo disponível para análises e aumentando de forma substancial erros na
interpretação da diversidade genética real dos pequenos mamíferos amazônicos.
Por outro lado, a expressiva variabilidade genética, a diversidade de
estratégias ecológicas e de repostas ambientais, concomitantemente com a
ocorrência nos mais diversos ambientes da Amazônia, torna este grupo importante
modelo de estudos dos processos de diversificação na região. A ausência de dados
amostrais deve ser interpretada como motivador para realização de novos trabalhos
com pequenos mamíferos e não como empecilhos.
7 CONCLUSÃO
Encontramos na região do alto-médio Solimões grande diversidade genética
do gene mitocondrial cytb nas linhagens de pequenos mamíferos. Nossos resultados
mostram que as linhagens de pequenos mamíferos da Paleovárzea apresentam
altos valores de distância genética (K2P) com outras localidades da mesma espécie.
As linhagens que ocupam a paleovárzea amostrada tiveram sua origem de
linhagens mais antigas, que se expandiram das terras altas do entorno. A
diversidade está relacionada a eventos paleoclimáticos e geológicos do Pleistoceno,
que foram responsáveis por moldar as configurações dos grandes rios e vegetações,
originando a complexidade ambiental encontrada nas paleovárzeas e em toda região
amostrada. As assinaturas genéticas demográficas encontradas remetem
principalmente a eventos relacionados aos períodos de baixas temperaturas do final
do Pleistoceno e ao início do Holoceno, que potencialmente permitiram a
colonização de novas áreas nas terras baixas em períodos mais secos, a partir de
quando começaram a se diversificar de forma independente na região onde hoje se
encontram as paleovárzeas.
36
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43
Tabela 1: Localidades e número de acesso/campo das sequências utilizadas. Dados inéditos deste
trabalho em negrito.
Espécie Localidade País Voucher/Accession

Gênero Isothrix
I. barbarabrownae Ucayali Peru EU313214
I. pagurus.RAM Uatumã Brasil EU313227
I. sinnamariensis _ Guiana AY745734
I. sinnamariensis _ Guiana EU313228
I. pagurus Rio Uatumã Brasil INPA2462/PIT46
I. pagurus Rio Uatumã Brasil EU313226/INPA2463
I. pagurus Rio Uatumã Brasil L23348I
I. pagurus Rio Negro Brasil MNFS2126
I. pagurus Rio Negro Brasil AY745733I
I. bistriata Rio Santiago Peru MVZ157974
I. bistriata Rio Javari Peru AMNH272808
I. bistriata Rio Galvez Peru MUSM13305
I. bistriata Rio Juruá Brasil MNFS500
I. bistriata Rio Juruá Brail MNFS893
I. bistriata Madre de Dios Peru VPT735
I. bistriata Madre de Dios Peru EU313218
I. aff. negrensis Resex Jutaí - Amazonas Brasil JT38
I. aff. negrensis Resex Auatí - Paraná Brasil IJ16
I. aff. negrensis Resex Auatí - Paraná Brasil AUATI100
I. aff. negrensis Resex Jutaí - Amazonas Brasil JT39
I.aff. negrensis Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil INPA2901
I. negrensis Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil EU313219
I. negrensis Rio Urucu Brasil MNFS97
I. negrensis Rio Jaú Brasil EU313220
I. orinoci Rio Orinoco Venezuela EU313225
I. negrensis Rio Negro - Amazonas
Brasil EU313222
44
Tabela 1: Continuação
I. negrensis Rio Negro - Amazonas Brasil EU313221
Gênero Scolomys Localidade País Voucher/Accession
S. melanops Loreto Peru AF5274191
S. melanops Napo Ecuador ROM104537
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil AF108696
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil EU579518/INPA2489
S. ucayalensis Rio Galvéz Peru AF527421/MUSM13356
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil MVZ183167
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil INPA2485
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil MVZ183169
S. ucayalensis Rio Juruá Brasil MPEG23824
S. cf. ucayalensis Resex Auatí - Paraná - Am Brasil Auatí17
Gênero Marmosops Localidade País Voucher/Accession
M. paulensis Região sudeste-Brasil Brasil KF313983
M. incanus Espirito Santo Brasil GU112904
M. incanus Espirito Santo Brasil GU112906
M. incanus Minas Gerais Brasil GU112902
M. paulensis Região sudeste-Brasil Brasil KT437814
M. paulensis Região sudeste-Brasil Brasil KC954772
M. creightoni La Paz Bolivia KT437722
M. creightoni La Paz Bolivia KT437740
M. noctivagus San Martin Peru KT437837
M. noctivagus Loreto Peru KT437775
M. noctivagus Morona - Santiago Ecuador KT437714
M. noctivagus
Tabela 1: continuação Loreto Peru KT437846
45

M. noctivagus Napo Ecuador KT437724
M. noctivagus Cochabamba Bolivia KT437832
M. noctivagus La Paz Bolivia KT437831
M. noctivagus Rio Galvéz, Loreto Peru KT437849
M. noctivagus Cuzco Peru KT437836
M. impavidus _ Brasil U34669
M. aff. Noctivagus Amanã Brasil MAR001
M. impavidus _ Brasil U34670
M. noctivagus Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil KT437758 JLP15353
M. noctivagus Médio Rio Juruá Brasil KT437812 INPA293
M. noctivagus Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil KT437764 JRM251
M. noctivagus Pando Bolivia KT437820
M. noctivagus Pando Bolivia KT437819
M. noctivagus Madre de Dios Peru KT437835
M. noctivagus Madre de Dios Peru KT437834
M. ocellatus Loreto Peru KT437848
M. impavidus _ Brasil AJ606422
M. ocellatus Santa Cruz Bolivia KT437818
M. ocellatus Chuquisaca Bolivia KT437824
M. aff. Ocellatus RESEX Auatí-Paraná Brasil AUATI58
M. ocellatus San Martín Peru KT437780
Tabela 1: continuação
Acre - Amazonas Brasil KT437778
46
M. ocellatus
M. ocellatus Acre - Amazonas Brasil KT437759 MNFS760
M. ocellatus Acre - Amazonas Brasil KT437813
M. ocellatus Pando Bolivia KT437821
M. ocellatus Acre - Amazonas Brasil KT437810
M. caucae Amazonas Venezuela KT437695
M. caucae Amazonas Venezuela KT437694
M. caucae Pastaza Ecuador KT437734
M. caucae Madre de Dios Peru KT437843
M. caucae Madre de Dios Peru KT437833
M. caucae San Martín Peru KT437857
M. caucae Acre - Amazonas Brasil KT437809
M. caucae Médio Rio Juruá Brasil KT437757 jLP15450
M. caucae Hulia Colombia KT437733
M. caucae Piura Peru KT437738
M. caucae Catopaxi Ecuador KT437860
M. caucae Cajamarca Ecuador KT437782
M. caucae Cesar Colombia KT437866
M. caucae Caldas Colombia KT437709
M. caucae Dariém Panama KT437725
M. caucae Antioquia Colombia KT437746
M. caucae Antioquia Colombia KT437735
M. caucae Amazonas Peru KT437767
M. caucae Morona-Santiago Ecuador KT437717
M. caucae Morona-Santiago Ecuador KT437716
M. handleyi Antioquia Colombia KT437747
Antioquia Colombia KT437745
47
M. handleyi
M. carri Aragua Venezuela KT437721
M. fuscatus Falcón Venezuela KT437763
M. bishopi Loreto Peru KT437863
M. bishopi Atioquia Colombia KT437710
M. bishopi Santa Cruz Bolivia KT437771
M. bishopi Cochambaba Bolivia KT437723
M. bishopi La Paz Bolivia KT437830
M. parvidens San Martin Peru KJ129899
M. bishopi San Martín Peru KT437839
M. bishopi San Martín Peru KT437838
M. bishopi Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil KT437811
M. bishopi Resex Jutaí - Amazonas Brasil JTP19
M. bishopi Rio Juruá - Amazonas Brasil KT437760
M. bishopi RESEX Auatí-Paraná Brasil AUATI61
M. pinheiroi Pará Brasil KR190442
M. pinheiroi Pará Brasil KC954765
Guiana
M. pinheiroi Les Nouragues Francesa AJ606430
M. pinheiroi Nickerie Suriname KC954766
M. pinheiroi Brokopondo Suriname AJ606432
M. pinheiroi Potaro-Siparuni Guiana AJ606433
M. pinheiroi Sipaliwini Suriname KC954764
M. pinheiroi Potaro-Siparuni Guiana KC954763
M. pinheiroi Potaro-Siparuni Guiana AJ606431
M. parvidens _ Guiana AJ606424
M. parvidens Karanambo Guiana AJ487008
M. parvidens Sipaliwini Suriname KC954759
M. parvidens Brokopondo Suriname KC954758
M. parvidens Brokopondo Suriname AJ606428
Guiana
M. parvidens Saint-Eugène Francesa AJ606423
Guiana
M. parvidens St. Eugene Francesa AJ487007
Guiana
M. parvidens Paracou Francesa AJ606426
Guiana
M. parvidens Paracou Francesa AJ606425
M. parvidens Paracou GuianaFrancesa KC954761
Tabela 1: continuação RDS Amanã Brasil MAR006
48
Micoureus MAR06
Guiana
M. pakaraimae Potaro-Siparuni Francesa KC954770
M. pakaraimae Potaro-Siparuni Guiana KC954768
M. pakaraimae Cuyuni-Mazaruni Guiana KC954769
Gênero Micoureus Localidade País Voucher/Accession
M. M. constantiae Santa Cruz Bolivia MSB59883
M. M. constantiae Santa Cruz Bolivia AMNH275466
M. M. regina Amazonas Peru JLP7745
M. M. regina Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS1232
M. M. regina Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15436
M. M. regina Rio Juruá - Acre Brasil JLP15435
Micoureus sp1 Médio Rio Juruá Brasil JLP16051
M. M. alstoni Isla San Critobal Panama FMG2281
Micoureus sp2 Pará Brasil CS13
M.M. paraguaiana Minas Gerais Brasil EF587308
Micoureus sp2 FLONA Tapirapá-Aquiri-Pará Brasil CS2
Micoureus sp2 FLONA Tapirapá-Aquiri-Pará Brasil CS18
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil LPC132
M.M. paraguaiana São Gabriel da Cachoeira Brasil VCSV61
M.M. paraguaiana São Gabriel da Cachoeira Brasil VCSV65
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil AMN14
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil MNFS1998
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil AMN10
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil LC141
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil JLP16760
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil JLP16770
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil LPC127
M.M. paraguaiana Rio Jaú Brasil MNFS1999
M.M. paraguaiana Baixo Rio Juruá Brasil JLP16758
M.M. paraguaiana Baixo Rio Juruá Brasil JLP16769
M.M. paraguaiana Parque Noël Kempff Mercado Bolívia JLS173
M.M. paraguaiana Jirau - Direira-Rio Madeira Brasil BAC124
M.M. paraguaiana Jirau - Direira-Rio Madeira Brasil BAC106
M.M. paraguaiana Abunã - Direita-RioMadeira Brasil MSF588
Tabela 1: Continuação Morrinhos Direita-RioMadeira Brasil MSF674
49
M.M. paraguaiana
M.M. paraguaiana Morrinhos Direita-RioMadeira Brasil MSF671
M.M. paraguaiana Morrinhos Direita-RioMadeira Brasil MSF681
M.M. paraguaiana Rio Galvéz - Loreto Peru AMNH272667
M.M. paraguaiana Rio Galvéz - Loreto Peru MMUSM13294
M.M. paraguaiana Médio - Rio Juruá Brasil JLP15652
M.M. paraguaiana Médio - Rio Juruá Brasil JLP15741
M.M. paraguaiana Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1490
M.M. paraguaiana Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1616
M.M. paraguaiana Rio Aripuanã Brasil MCA65
M.M. paraguaiana Rio Aripuanã Brasil MCA36
M.M. paraguaiana Alto Urucu Brasil MNFS185
M.M. paraguaiana Alto Urucu Brasil MNFS187
M.M. paraguaiana Morrinhos Esq. Rio Madeira Brasil MSF676
Cachoeirinha Esq. Rio
M.M. paraguaiana Madeira Brasil CGB58
M.M. paraguaiana Abunã Esq. Rio Madeira Brasil MSF589
M.M. paraguaiana Baixo Rio Juruá Brasil EE136
M.M. paraguaiana Baixo Rio Juruá Brasil EE143
M.M. paraguaiana Jirau Esq. Rio Madeira Brasil BAC128
M.M. paraguaiana Resex Jutaí - Amazonas Brasil JTP25
M.M. paraguaiana Esec Jutaí-Solimões - AM Brasil JTP42
M.M. paraguaiana Resex Auatí - Paraná - AM Brasil Auati57
M.M. paraguaiana RDS Amanã Brasil IJL04
M.M. paraguaiana Resex Jutaí - Amazonas Brasil JT01
M.M. paraguaiana Esec Jutaí-Solimões - AM Brasil JTP17
M.M. paraguaiana Parque Noël Kempff Mercado Bolivia TTS395
M.M. paraguaiana Mato Grosso Brasil LPC535
50
M.M. paraguaiana Rio Galvéz -Loreto Peru RSV2085

M.M. paraguaiana Cuzco Peru LHE1461
M.M. paraguaiana Cuzco Peru LLW440
M.M. paraguaiana Cuzco Peru LHE1447
M.M. paraguaiana Rio Negro Brasil JLP16788
M.M. paraguaiana Minas Gerais Brasil LC75
M.M. paraguaiana Rupununi Guiana FN31126
M.M. paraguaiana Rupununi Guiana FN33433
M.M. paraguaiana Amazonas Venezuela ALG14086
M.M. paraguaiana Rio Xingu - Mato Grosso Brasil MDC598
M.M. paraguaiana Bahia Brasil RM116
M.M. paraguaiana Bahia Brasil LPC107
Gênero Proechimys Localidade País Voucher/Accession
P. kulinae Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15906
P. kulinae Rio Juruá - Amazonas Brasil JUR186
P. pattoni Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1166
P. pattoni Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1098
P. kulinae Loreto Peru MV970016
P. kulinae Loreto Peru MV970059
P. gardneri Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP16037
P. gardneri Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP16039
P. simonsi Rio Urucu - Amazonas Brasil MNFS192
P. simonsi Rio Juruá - Amazonas Brasil JUR270
P. simonsi Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS1761
P. simonsi Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15874
P. simonsi Loreto Peru RSV2051
P. brevicauda Loreto Peru RSV2050
P. brevicauda Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1443
P. brevicauda Loreto Peru MV970004
51
_
P. longicaudatus Bolivia TTS119
P. longicaudatus Santa cruz Bolivia LHE1413
p. cuvieri Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1077
p. cuvieri Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1080
p. cuvieri Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15903
p. cuvieri Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS551
p. cuvieri Rio Blanco - Loreto Peru MV970021
p. cuvieri S. G. Cachoeira - Amazonas Brasil VCSV63
p. cuvieri Rio Nego Brasil JLP16783
p. cuvieri Rio Nego Brasil JLP16804
p. cuvieri Marabá - Para Brasil CS22
p. cuvieri Rio Cuyuni Venezuela JLP9037
p. cuvieri Rio Cuyuni Venezuela JLP9038
Guiana
Petit Saut hydroelectric dam MNHN-1998-313
p. cuvieri Francesa
Guiana
Petit Saut hydroelectric dam PCU1750
p. cuvieri Francesa
Guiana
Saul PCU2519
p. cuvieri Francesa
Guiana
Pic Matecho PCU2475
p. cuvieri Francesa
Guiana
Petit Saut hydroelectric dam PCU1561
p. cuvieri Francesa
Guiana
La Trinité Mountains PcuvierV-849
p. cuvieri Francesa
Guiana
Trinité PCU1833
p. cuvieri Francesa
p. cuvieri Amazonas Peru JLP8380
P. aff. cuvieri Resex Auatí Paraná - AM Brasil AUATI63
P. goeldi Rio Xingu - Pará Brasil LHE504
P. guyannensis Santa Elena Venezuela JLP9044
P. guyannensis Roraima Brasil CRB617
52

P. guyannensis PN Pico da Neblina Brasil VCSV73
P. guyannensis _ Brasil MNFS1796
P. guyannensis Amazonas Venezuela ALG14242
P. echinothrix Rio Jaú - Amazonas Brasil JLP16730
P. echinothrix Rio Jaú - Amazonas Brasil MNFS1986
P. echinothrix Rio Jaú - Amazonas Brasil MNFS1987
P. echinothrix RDS Amanã Brasil ROE008
P. echinothrix S. G. Cachoeira - Amazonas Brasil VCSV62
P. echinothrix Rio Urucu - Amazonas Brasil MNFS133
P. echinothrix Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil JUR357
P. echinothrix Rio Urucu - Amazonas Brasil MNFS191
P. echinothrix Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS740
P. roberti Mato Grosso Brasil LPC522
P. roberti Goiás Brasil CRB931
P. roberti Goiás Brasil CRB963
P. quadruplicatus Rio Negro - Amazonas Venezuela ALG14039
P. quadruplicatus Rio Negro - Amazonas Venezuela ALG14040
P. aff. quadruplicatus Resex Auatí - Paraná - AM Brasil AUATI45
P. quadruplicatus Rio Blanco - Loreto Peru MV970102
P. quadruplicatus Amazonas Peru JLP8375
P. quadruplicatus Amazonas Peru JLP8381
P. quadruplicatus Rio Nego - Amazonas Brasil JLP16794
P. quadruplicatus Rio Nego - Amazonas Brasil CCM35
P. quadruplicatus Rio Nego - Amazonas Brasil CCM36
P. steerei Rio Jaú - Amazonas Brasil JLP16737
P. steerei Rio Jaú - Amazonas Brasil MNFS2085
53

P. steerei Rio Jaú - Amazonas Brasil MNFS1994
P. steerei Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS1777
P. steerei Rio Urucu - Amazonas Brasil MNFS114
P. steerei Rio Urucu - Amazonas Brasil MNFS134
P. steerei Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15692
P. steerei Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil JUR257
P. steerei Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS688
Gênero Neacomys Localidade País Voucher/Accession
Guiana
Mont St. Marcel V1689
N. paracou Francesa
Guiana
Kaw – Camp Caiman V2002
N. paracou Francesa
N. paracou Baramita Guiana ROM101026
N. paracou Barima-Waini Guiana ROM101114
N. paracou Brownsberg Nature Park Suriname ROM114023
N. paracou Brownsberg Nature Park Suriname ROM114143
N. paracou Brownsberg Nature Park ROM114150
N. spinosus Puno Peru MVZ172654
N. spinosus Orellana Ecuador ROM105278
N. spinosus Amazonas Peru MVZ155015
N. spinosus Cuzco Peru MRR799
N. spinosus Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1481
N. spinosus Rio Juruá - Acre Brasil MNFS1565
N. spinosus Rio Juruá - Amazonas Brasil MVZ190372
N. spinosus Cuzco Brasil MRR778
N. spinosus Rio Juruá - Acre MNFS1262
N. spinosus Rio Juruá - Acre MNFS1339
N. spinosus Rio Juruá - Amazonas MVZ190364
N. spinosus Cuzco Peru LHE1494
N. spinosus Aripuanã - Mato Grosso Brasil CIT678
N. spinosus Santa Cruz Bolivia LHE1417
N. spinosus Mato grosso Brasil CIT519
N. spinosus Pará - Rio Xingu Brasil MDC593
N. dubosti Marowijne Suriname FM210776
Guiana
Saül FM210771
N. dubosti Francesa
54
Guiana
N. dubosti Saül Francesa FM210772
Guiana
Saül FM210781
N. dubosti Francesa
Guiana
Saül FM210773
N. dubosti Francesa
Guiana
Saül FM210780
N. dubosti Francesa
N. musseri Loreto Peru RSV2049
N. musseri Cuzco Peru MVZ171487
N. musseri Cuzco Peru MVZ171488
N. musseri Rio Juruá - Acre Brasil INPA3046
N. musseri Madre de Dios Peru KU144300
N. aff. minutus RDS Amanã Brasil MOL1
N. minutus Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS1734
N. minutus Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP16060
N. minutus Baixo Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP16062
N. minutus Esec Jutaí-Solimões - AM Brasil JTP15
N. minutus Rio Juruá - Amazonas Brasil RSV2408
N. minutus Rio Juruá - Amazonas Brasil JLP15365
N. minutus Rio Juruá - Amazonas Brasil MNFS624
N. aff. musseri Resex Auatí - Paraná - AM Brasil IJ3
N. aff. musseri Resex Auatí - Paraná - AM Brasil AUATI105
N. aff. musseri Resex Auatí - Paraná - AM Brasil AUATI65
Neacomys sp. Amazonas Peru MVZ153530
Neacomys sp. Amazonas Peru MVZ155299
Neacomys sp. Loreto Peru TK73307
Neacomys sp. Loreto Peru KU158172
Neacomys sp. Napo Ecuador ROM105265
N. guianae Nickerie Suriname FM210778
55
N. guianae Saramacca Suriname FM210779

N. aff. guianae RDS Amanã Brasil MOL3
N. aff. guianae RDS Amanã Brasil ROE009
N. aff. guianae RDS Amanã Brasil ROE001
Tabela 2: Linhagens de pequenos mamíferos identificadas nos seis gêneros avaliados das
peleovárzeas do alto-médio Rio Solimões
Taxa n = 68 Local
Neacomys minutus A 1 RDS Amanã
Neacomys minutus B 1 ESEC Juraí-Solimões
Neacomys aff. guianensis 5 RDS Amanã
Neacomys aff. musseri 9 RESEX Auatí-Paraná
Scolomys aff. ucayalensis 8 RESEX Auati Paraná
Isothrix aff. negrensis 7 RESEX Auatí-Paraná
Isothrix aff. negrensis 2 RESEX Jutaí
Proechimys aff. cuvieri 11 RESEX Auatí-Paraná
Proechimys aff. quadruplicatus 3 RESEX Auatí-Paraná
Proechimys aff. echinothrix 1 RDS Amanã
Marmosops bishopi 5 RESEX Auati-Paraná
Marmosops bishopi 1 RESEX Jutaí
Marmosops aff. noctivagus 1 RDS Amanã
Marmosops aff. ocellatus 3 RESEX Auatí-Paraná
Marmosops MAR006 1 RDS Amanã
Marmosa (Micoureus) demerarae 1 RDS Amanã,;,
Marmosa (Micoureus) demerarae 1 RESEX Auati-Paraná
Marmosa (Micoureus) demerarae 5 RESEX Jutaí
Marmosa (Micoureus) demerarae 2 ESEC Jutaí Solimões
Tabela 3: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Neacomys. Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância
corrigida diagonal inferior. Divergência genética interna primeira coluna. Nomes em negrito, linhagens coletadas neste trabalho.
Taxa Interna 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
1 N. paracou 0,011 0,162 0,169 0,173 0,174 0,153 0,170 0,164 0,159 0,161 0,169 0,151
2 N. spinosus 0,027 0,143 0,142 0,142 0,157 0,148 0,162 0,168 0,139 0,156 0,163 0,163
3 N. cf. dubosti n/c n/a n/a 0,110 0,147 0,122 0,142 0,129 0,129 0,140 0,141 0,131
4 N. dubosti 0,004 0,165 0,127 n/a 0,149 0,137 0,154 0,170 0,126 0,131 0,145 0,135
5 N. musseri B 0,014 0,161 0,136 n/a 0,139 0,121 0,125 0,141 0,119 0,119 0,151 0,142
6 N. minutus A n/c n/a n/a n/a n/a n/a 0,091 0,093 0,099 0,103 0,111 0,105
7 N. minutus C 0,004 0,163 0,147 n/a 0,150 0,116 n/a 0,075 0,113 0,131 0,140 0,140
8 N. minutus B 0,017 0,150 0,147 n/a 0,159 0,126 n/a 0,065 0,118 0,118 0,135 0,132
N. aff. musseri
9 A 0,007 0,150 0,122 n/a 0,121 0,109 n/a 0,108 0,107 0,068 0,104 0,101
N. aff. musseri
10 C 0,011 0,150 0,138 n/a 0,123 0,107 n/a 0,124 0,104 0,059 0,125 0,114
11 N. guianae B 0,004 0,162 0,147 n/a 0,141 0,142 n/a 0,136 0,124 0,099 0,118 0,075
N. aff. guianae
12 A 0,009 0,141 0,145 n/a 0,128 0,130 n/a 0,134 0,120 0,094 0,104 0,069
55
Tabela 4: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Scolomys. Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância
Taxa Interna 1 2 3
1 S. melanops 0,014 0,138 0,143
2 S. ucayalensis 0,008 0,127 0,112
S. aff.
3 ucayalensis 0,006 0,133 0,105
56
Tabela 5: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Proechimys. Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância
Taxa Interna 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21
1 P. kulinae 0,09 0,14 0,13 0,16 0,16 0,14 0,13 0,14 0,15 0,14 0,15 0,13 0,14 0,14 0,15 0,14 0,17 0,15 0,16 0,15 0,13
2 P. pattoni 0,00 0,09 0,13 0,17 0,16 0,15 0,14 0,15 0,15 0,15 0,15 0,14 0,17 0,17 0,16 0,13 0,14 0,14 0,14 0,13 0,13
3 P. gardneri 0,01 0,08 0,12 0,18 0,16 0,13 0,15 0,15 0,14 0,13 0,16 0,15 0,16 0,16 0,15 0,14 0,17 0,16 0,16 0,16 0,14
4 P. simonsi 0,03 0,10 0,16 0,16 0,16 0,18 0,17 0,16 0,16 0,15 0,13 0,13 0,16 0,16 0,15 0,16 0,15 0,16 0,16 0,15 0,13
5 P. brevicauda 0,03 0,10 0,14 0,13 0,13 0,11 0,13 0,13 0,15 0,15 0,15 0,13 0,17 0,17 0,17 0,15 0,16 0,15 0,15 0,15 0,15
6 P. longicaudatus 0,02 0,09 0,14 0,12 0,16 0,09 0,12 0,10 0,12 0,13 0,13 0,13 0,16 0,16 0,15 0,13 0,15 0,15 0,14 0,14 0,13
7 P. cuvieri D 0,02 0,08 0,13 0,14 0,14 0,10 0,10 0,09 0,09 0,10 0,14 0,14 0,15 0,15 0,15 0,13 0,16 0,15 0,15 0,14 0,14
8 P. cuvieri C n/c n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0,07 0,08 0,15 0,11 0,15 0,15 0,14 0,13 0,17 0,15 0,15 0,15 0,15
9 P. cuvieri B 0,02 0,10 0,13 0,12 0,13 0,12 0,10 0,07 n/a 0,08 0,15 0,13 0,15 0,15 0,13 0,13 0,16 0,16 0,15 0,15 0,14
10 P. aff. cuvieri A 0,01 0,09 0,15 0,11 0,13 0,13 0,11 0,09 n/a 0,06 0,14 0,14 0,16 0,16 0,13 0,12 0,16 0,15 0,15 0,15 0,13
11 P. goeldii n/c n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0,13 0,13 0,13 0,12 0,13 0,14 0,14 0,13 0,13 0,12
12 P. guyannensis 0,06 0,06 0,11 0,12 0,09 0,09 0,09 0,10 n/a 0,09 0,10 n/a 0,14 0,14 0,13 0,14 0,14 0,14 0,13 0,13 0,12
13 P. echinothrix C 0,01 0,10 0,17 0,15 0,14 0,15 0,15 0,14 n/a 0,13 0,15 n/a 0,11 0,01 0,10 0,15 0,16 0,16 0,14 0,15 0,15
P. aff. echinothrix
14 A 0,01 0,09 0,17 0,15 0,15 0,15 0,15 0,14 n/a 0,13 0,15 n/a 0,11 0,00 0,10 0,15 0,16 0,16 0,14 0,15 0,15
15 P. echinothrix B 0,01 0,10 0,16 0,14 0,13 0,15 0,14 0,14 n/a 0,12 0,13 n/a 0,10 0,09 0,09 0,14 0,14 0,14 0,13 0,13 0,13
16 P. roberti 0,04 0,08 0,11 0,11 0,13 0,11 0,10 0,10 n/a 0,10 0,09 n/a 0,09 0,13 0,13 0,11 0,16 0,15 0,15 0,15 0,12
P. aff.
17 quadruplicatus A 0,01 0,12 0,14 0,16 0,13 0,13 0,14 0,15 n/a 0,14 0,15 n/a 0,11 0,15 0,15 0,13 0,13 0,06 0,04 0,03 0,11
P. quadruplicatus
18 B 0,00 0,10 0,14 0,15 0,15 0,13 0,14 0,14 n/a 0,14 0,14 n/a 0,11 0,15 0,15 0,14 0,13 0,05 0,03 0,05 0,12
P. quadruplicatus
19 C 0,00 n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0,03 0,10
P. quadruplicatus
20 D 0,00 0,11 0,13 0,15 0,14 0,13 0,13 0,13 n/a 0,13 0,14 n/a 0,10 0,15 0,14 0,13 0,13 0,03 0,04 n/a 0,10
21 P. steerei 0,04 0,07 0,11 0,12 0,10 0,11 0,10 0,11 n/a 0,10 0,10 n/a 0,07 0,13 0,13 0,10 0,08 0,08 0,09 n/a 0,08
57
Tabela 6 Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Isothrix. Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância
Taxa Interna 1 2 3 4 5 6 7
1 I. barbarabrownae n/c 0,177 0,167 0,173 0,178 0,174 0,174
2 I. pagurus 0,016 n/a 0,025 0,128 0,131 0,122 0,122
3 I. sinnimariensis 0,010 n/a 0,013 0,127 0,128 0,116 0,115
4 I. bistriata 0,034 n/a 0,103 0,105 0,139 0,114 0,116
5 I. aff. negrensis 0,006 n/a 0,121 0,120 0,119 0,052 0,052
6 I. negrensis 0,016 n/a 0,106 0,103 0,089 0,041 0,012
7 I. orinoci 0,005 n/a 0,112 0,108 0,096 0,047 0,002
58
Tabela 7: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Marmosops. Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e distância
Taxa Interna 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19
1 M. paulensis 0.097 0.182 0.184 0.178 0.180 0.176 0.162 0.199 0.203 0.207 0.199 0.227 0.224 0.207 0.206 0.200 0.212 0.206 0.206
2 M. incanus 0.040 0.114 0.165 0.172 0.179 0.192 0.184 0.188 0.161 0.170 0.165 0.212 0.214 0.189 0.189 0.189 0.178 0.180 0.182
3 M. creigthoni 0.001 0.135 0.144 0.100 0.105 0.126 0.122 0.154 0.172 0.169 0.171 0.198 0.205 0.191 0.191 0.188 0.189 0.178 0.179
4 M. noctivagus 0.051 0.104 0.126 0.073 0.049 0.135 0.134 0.166 0.186 0.172 0.173 0.224 0.215 0.215 0.207 0.192 0.191 0.194 0.187
M. noctivagus
5 Mar001 n/a n/a n/a n/a n/a 0.140 0.140 0.175 0.192 0.177 0.184 0.225 0.221 0.220 0.210 0.194 0.199 0.192 0.184
6 M. ocellatus 0.058 0.099 0.143 0.097 0.080 n/a 0.060 0.152 0.196 0.172 0.162 0.225 0.209 0.196 0.198 0.199 0.201 0.185 0.190
M. ocellatus
7 Auati 0.000 n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.134 0.195 0.179 0.159 0.216 0.202 0.182 0.179 0.195 0.195 0.175 0.180
8 M. caucae 0.061 0.120 0.137 0.123 0.110 n/a 0.093 n/a 0.186 0.171 0.182 0.250 0.234 0.216 0.212 0.238 0.214 0.211 0.201
9 M. handleyi 0.000 n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.127 0.138 0.197 0.195 0.178 0.183 0.179 0.185 0.181 0.176
10 M. carri n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.058 0.222 0.184 0.182 0.191 0.175 0.159 0.175 0.180
11 M. fuscatus n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.220 0.191 0.197 0.196 0.176 0.170 0.173 0.182
12 M. bishopi D 0.015 0.171 0.184 0.190 0.191 n/a 0.189 n/a 0.212 n/a n/a n/a 0.138 0.128 0.136 0.164 0.196 0.187 0.188
13 M. bishopi C n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.128 0.134 0.174 0.209 0.183 0.175
14 M. bishopi B 0.038 0.139 0.150 0.172 0.171 n/a 0.148 n/a 0.167 n/a n/a n/a 0.101 n/a 0.056 0.182 0.188 0.175 0.179
15 M. bishopi A 0.016 0.149 0.160 0.182 0.173 n/a 0.161 n/a 0.173 n/a n/a n/a 0.120 n/a 0.029 0.178 0.190 0.172 0.176
16 M. pinheiroi 0.030 0.137 0.154 0.172 0.151 n/a 0.155 n/a 0.192 n/a n/a n/a 0.141 n/a 0.148 0.154 0.168 0.163 0.147
17 M. parvidens 0.020 0.154 0.148 0.178 0.155 n/a 0.162 n/a 0.174 n/a n/a n/a 0.179 n/a 0.159 0.172 0.143 0.064 0.082
Marmosops
18 Mar006 n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a 0.053
19 M. pakaraimae 0.000 n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a n/a
59
Tabela 8: Distâncias genéticas médias par-a-par entre os clados do gênero Marmosa (Micoureus). Distância p não-corrigida (p-dist) na diagonal superior e
distância corrigida diagonal inferior. Divergência genética interna primeira coluna. Nomes em negrito, linhagens coletadas neste trabalho.
Taxa Interna 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
1 M. M. constantiae 0.005 0.100 0.153 0.158 0.143 0.128 0.170 0.159 0.164 0.162
2 M. M. regina 0.021 0.087 0.161 0.150 0.149 0.147 0.163 0.154 0.156 0.160
3 M. M. sp1 n/a n/a n/a 0.107 0.104 0.106 0.122 0.113 0.114 0.110
4 M. M. alstoni 0.000 n/a n/a n/a 0.117 0.110 0.109 0.102 0.114 0.111
5 M. M. sp2 0.003 0.138 0.137 n/a n/a 0.080 0.085 0.088 0.098 0.091
6 M. M. paraguayana 0.012 0.120 0.130 n/a n/a 0.073 0.107 0.097 0.103 0.100
7 M. M. demerarae E 0.011 0.162 0.147 n/a n/a 0.078 0.095 0.067 0.078 0.073
8 M. M. demerarae D 0.035 0.139 0.126 n/a n/a 0.069 0.074 0.044 0.059 0.056
9 M. M. demerarae B 0.022 0.150 0.135 n/a n/a 0.085 0.086 0.061 0.031 0.028
10 M. M. demerarae A 0.014 0.152 0.143 n/a n/a 0.082 0.087 0.060 0.031 0.010
60
Tabela 9: Sumário da diversidade molecular nas linhagens de pequenos mamíferos da paleovárzea avaliados quanto a sua demografia histórica. Numero de
amostras (n), sítios polimórficos (S), número de haplótipos (H), diversidade haplotípica (dH), diversidade nucleotídica (π), variância de frequências alélicas
(Θ). Valores de D de Tajima e Fs de Fu não foram significativos (P>0.05).
Tajima’s Fu's
Taxa n S H dH π Θ D Fs
Neacomys aff. musseri B 9 10 3 0,639 0,00650 0,00473 1,7411 4,508
Neacomys aff. guianae A 5 14 4 0,900 0,00849 0,00864 -0,1301 0,932
Scolomys aff. ucayalensis A 8 15 4 0,750 0,00625 0,00817 -1,1997 1,896
Isothrix aff. negrensis A 10 21 10 1,000 0,00555 0,00754 -1,2794 -5,406
Marmosops bishopi A 7 14 5 0,905 0,00645 0,00842 -1,2842 0,039
Marmosa (Micoureus)
demerarae A 30 30 14 0,952 0,00851 0,01202 -1,0542 -4,971
Proechimys aff. cuvieri A 12 26 4 0,697 0,00808 0,01375 -1,8406 3,695
Proechimys aff. echinothricus
A 8 22 7 0,964 0,01241 0,01401 -0,5989 -0,927
Proechimys aff. quadruplicatus
A 5 15 4 0,900 0,01344 0,01125 1,4216 1,358
61
63
Figura 8: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Neacomys recuperada em análise de

esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos representam a ocorrência atual das linhagens,
terras altas do leste amazônico (amarelo), escudo brasileiro (verde), escudo das Guianas (azul),
áreas baixas da Amazônia Central (vermelho).
64
Figura 9: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Scolomys recuperada em análise de

65
Figura 10: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Proechimys recuperada em análise de
66
Figura 11: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Isothrix recuperada em análise de
67
Figura 12: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosops recuperada em análise de
68
Figura 13: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosops (Sciophanes) recuperada
em análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima
verossimilhança estão à esquerda dos nós dos ramos. As cores dos ramos representam a ocorrência
atual das linhagens, terras altas do leste amazônico (amarelo), escudo brasileiro (verde), escudo das
Guianas (azul), áreas baixas da Amazônia Central (vermelho).
69
Figura 14: Relações filogenética entre haplótipos de CitB de Marmosa (Micoureus) recuperada em
análise de Máxima Verossimilhança. Os valores de suporte da análise de máxima verossimilhança
linhagens, terras altas do leste amazônico (amarelo), escudo brasileiro (verde), escudo das Guianas
(azul), áreas baixas da Amazônia Central (vermelho).
70
Figura 15: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys gr. musseri. As cores nas redes de
proporcionalmente os indivíduos e as cores cada uma das populações. Os haplótipos identificados
como pertencentes à mesma população foram circulados com as cores do resultado apontado pelo
BAPS
Figura 16: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys guianae. As cores nas redes de
BAPS.
71
Figura 17: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Neacomys minutus. As cores nas redes de
BAPS
Figura 18: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Scolomys. As cores nas redes de haplótipos
estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao fundo. À esquerda, resultado do
BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as barras representam proporcionalmente os
indivíduos e as cores cada uma das populações. Os haplótipos identificados como pertencentes à
mesma população foram circulados com as cores do resultado apontado pelo BAPS
72
Figura 19: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys quadruplicatus. As cores nas redes
de haplótipos estão correlacionadas às localidades de ocorrência no mapa ao fundo. À esquerda,
BAPS
Figura 20: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys cuvieri. As cores nas redes de
BAPS
73
Figura 21: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Proechimys equinothrix. As cores nas redes de
BAPS
Figura 22: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Isotrhix negrensis/orinoci. As cores nas redes de
BAPS. Circulado em preto, haplótipos da espécie Isothrix orinoci.
74
Figura 23: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Marmosops bishopi. As cores nas redes de
BAPS
Figura 24: Rede de haplótipos do marcador Cytb de Marmosa (Micoureus) demerarae. As cores nas
esquerda, resultado do BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as barras representam
BAPS. Apenas as duas populações mais próximas geneticamente são apresentadas na rede de
haplótipos. Resultado completo deste BAPS lista suplementar 7
75
Figura 25: Reconstruções da história demográfica, utilizando o limite superior do intervalo de maior
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Isothrix aff.
negrensis em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot
(BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os
milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em
vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o período.
Figura 26:Reconstruções da história demográfica, utilizando o limite superior do intervalo de maior

densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Proechimys aff.
equinothrix indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com ocorrência em paleovárzeas do
alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a
variação da temperatura em °C durante o período.
76
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Marmosops bishopi,
segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas
populacionais e faixas azuis indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X”
representa a escala temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em
escala logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o
período.
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Marmosops bishopi
em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha
preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites superior e
inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de anos. O eixo
“y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de
77
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Marmosa
(Micoureus) demerarae na população das terras baixas do alto-médio Rio Solimões e margem
esquerda do Rio Madeira, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de M. M. demerarae em
paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, indicados como estrutura populacional pelo BAPS,
segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a mediana das estimativas
populacionais e faixas azuis indicam os limites superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X”
representa a escala temporal em milhões de anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em
escala logarítmica. Abaixo, em vermelho, tendência de variação da temperatura em °C durante o
período
78
cuvieri indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com ocorrencia em paleovárzeas do alto-
médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a
cuvieri em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP).
Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites
superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de
anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em vermelho,
tendência de variação da temperatura em °C durante o período.
79
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Neacomys aff.
guiane em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP).
Linha preta representa a mediana das estimativas populacionais e faixas azuis indicam os limites
superior e inferior de confiança (95% HPD). O eixo “X” representa a escala temporal em milhões de
anos. O eixo “y” representa o tamanho populacional em escala logarítmica. Abaixo, em vermelho,
tendência de variação da temperatura em °C durante o período.
quadruplicatus indicados como estrutura populacional pelo BAPS, com ocorrência em paleovárzeas
do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot (BSP). Linha preta representa a
80
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Neacomys aff.
musseri em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot
densidade posterior (Upper HPD 95%) com base no gene cytb das linhagens de Scolomys aff
ucayalensis em paleovárzeas do alto-médio Rio Solimões, segundo o modelo Bayesian Skyline Plot
81
LISTAS COMPLEMENTARES
de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Proechimys.
Species1(support=1.000):goeldiiLHE504:Species2(support=0.947):kulinaeMV970016,kulinaeMV9700
59:Species3(support=0.759):pattoniMNFS1166,pattoniMNFS1098:Species4(support=1.000):guyanne
nsisJLP9044:Species5(support=0.409):robertiCRB963,robertiCRB931,orisLPC714:Species6(support
=0.510):ROE008_P_echinothrix,echinothrixJLP16736,echinothrixJLP16730,echinothrixJLP1674
7,echinothrixJLP16746,echinothrixMNFS1986,echinothrixMNFS1987,echinothrixVCSV62:Specie
s7(support=0.936):guyannensisCRB633,guyannensisCRB617,guyannensisCRB639:Species8(support
=0.574):guyannensisALG14242,guyannensisVCSV73,guyannensisMNFS1796:Species9(support=1.0
00):PcuvieriVCSV63.Brazil:Species10(support=0.806):brevicaudaMNFS1443,brevicaudaMV970004,br
evicaudaMV970001,brevicaudaMV970006:Species11(support=0.331):brevicaudaRSV2120,brevicaud
aRSV2050,brevicaudaRSV2092:Species12(support=0.838):steereiJUR257,steereiMNFS114,steereiM
NFS134,steereiJLP15692,steereiJLP15789,steereiMNFS688,steereiJLP15705,steereiMNFS1777:Spe
cies13(support=0.701):steereiMNFS1994,steereiJLP16738,steereiMNFS2085,steereiJLP16737,steere
iJLP16766:Species14(support=0.260):AUATI43Pcuvieri.Auati,AUATI63Pcuvieri.Auati,AUATI26Pc
uvieri.Auati,AUATI42Pcuvieri.Auati,AUATI27Pcuvieri.Auati,AUATI34Pcuvieri.Auati,AUATI55Pcu
vieri.Auati,AUATI93Pcuvieri.Auati,AUATI44Pcuvieri.Auati,AUATI111Pcuvieri.Auati,AUATI33Pcu
vieri.Auati:Species15(support=0.993):PcuvieriJLP8380.Peru:Species16(support=0.858):quadruplicat
usMV970102,quadruplicatusMV970098,quadruplicatusMV970117,quadruplicatusMV970122,quadrupli
catusMV970101,quadruplicatusMV970104,quadruplicatusMV970099:Species17(support=0.402):simo
nsiMNFS1761,simonsiJUR270,simonsiMNFS192:Species18(support=0.573):PcuvieriJLP15308.Brazil,
PcuvieriJLP15903.Brazil,PcuvieriMNFS1080.Brazil,PcuvieriMNFS1077.Brazil,PcuvieriMNFS551.Brazil
,PcuvieriJLP15310.Brazil:Species19(support=0.660):PcuvieriMV970034.Peru,PcuvieriMV970070.Peru
,PcuvieriMV970080.Peru,PcuvieriMV970010.Peru:Species20(support=0.881):PcuvieriMV970021.Peru
:Species21(support=0.753):PcuvieriJLP9038.Venezuela,PcuvieriJLP9037.Venezuela:Species22(supp
ort=0.788):PcuvieriCS22.Brazil:Species23(support=0.740):simonsiRSV2051:Species24(support=0.74
0):simonsiJLP15874:Species25(support=0.600):PcuvieriJLP16804.Brazil,PcuvieriJLP16783.Brazil:Sp
ecies26(support=0.638):gardneriJLP16039:Species27(support=0.638):gardneriJLP16037:Species28(s
upport=0.556):quadruplicatusCCM35,quadruplicatusCCM36,quadruplicatusJLP16794:Species29(supp
ort=0.286):PcuvieriPCU2475.FrenchGuiana,PcuvieriPCU1561.FrenchGuiana,PcuvieriT1833.FrenchG
uiana,PcuvieriT1834.FrenchGuiana,PcuvieriPCU2519.FrenchGuiana,PcuvierV849.FrenchGuiana,Pcu
vieriPCU1833.FrenchGuiana:Species30(support=0.403):AUATI56_P_quadruplicatus,AUATI45_P_
quadruplicatus,AUATI96_P_quadruplicatus:Species31(support=0.592):longicaudatusTTS119:Spec
ies32(support=0.592):longicaudatusLHE1413:Species33(support=0.223):PcuvieriMNHN_1998_313.Fr
enchGuiana:Species34(support=0.223):PcuvieriPCU1750.FrenchGuiana:Species35(support=0.641):e
chinothrixMNFS133,echinothrixJUR357,echinothrixMNFS191,echinothrixJUR298:Species36(support=
0.485):robertiLPC540:Species37(support=0.485):robertiLPC522:Species38(support=0.501):kulinaeJU
R186:Species39(support=0.501):kulinaeJLP15906:Species40(support=0.409):quadruplicatusJLP8375
:Species41(support=0.409):quadruplicatusJLP8381:Species42(support=0.526):echinothrixJUR430:Sp
ecies43(support=0.526):echinothrixMNFS740:Species44(support=0.260):quadruplicatusALG14039:Sp
ecies45(support=0.260):quadruplicatusALG14040

de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Neacomys.
Species1(support=0.792):NparacouV1689.paracou,NparacouV2002.paracou,NguianeROM101114.pa
racou,NguianeROM101026.paracou,NparacouROM114325.paracou,NparacouROM114143.paracou,
NparacouROM114023.paracou,NparacouROM114150.paracou,NparacouROM114315.paracou,Npara
couROM114317.paracou;Species2(support=1.000):NeacomysspMDC593.xing;Species3(support=0.7
35):NdubostiFM210781.dubosti,NdubostiFM210776.dubosti,NdubostiFM210772.dubosti,NdubostiFM2
10771.dubosti,NdubostiFM210777.dubosti,NdubostiFM210773.dubosti,NdubostiFM210775.dubosti,N
dubostiFM210780.dubosti,NdubostiFM210774.dubosti;Species4(support=0.774):NguianaeFM210779.
guianae,NguianaeFM210778.guianae;Species5(support=0.956):ROE001.Amana,MOL4.Amana,RO
E009.Amana,MOL3.Amana,MOL6.Amana;Species6(support=1.000):NspinosusMVZ172654.spinosu
sB;Species7(support=1.000):MOL1.minutusC;Species8(support=0.406):IJ8.Auati,IJ3.Auati,IJ6.A
uati,IJ2.Auati,IJ5.Auati,IJ9.Auati,AUATI65.Auati,AUATI105.Auati,IJ4.Auati;Species9(support=0.65
5):NminutusMNFS1718.minutusB,NminutusMNFS1734.minutusB,NminutusMNFS1735.minutusB,Nmi
nutusMNFS1787.minutusB,NminutusJLP16062.minutusB,NminutusJLP16060.minutusB;Species10(su
82
pport=0.626):NmusseriRSV2049.musseri;Species11(support=0.408):NmusseriMVZ171488.musseri,N
musseriMVZ171487.musseri,NmusseriKU144300.musseri,NmusseriINPA3046.musseri;Species12(su
pport=0.505):NspinosusROM105278.spinosusC,NspinosusROM105290.spinosusC,NspinosusROM10
5282.spinosusC,NspinosusROM104474.spinosusC,NspinosusROM105264.spinosusC;Species13(sup
port=0.468):NspinosusLHE1417.spinosusA,NspinosusCIT678.spinosusA,NspinosusCIT519.spinosus
A,NspinosusMRR799.spinosusA,NspinosusMRR778.spinosusA,NspinosusMNFS1339.spinosusA,Nsp
inosusMNFS1262.spinosusA,NspinosusMVZ190372.spinosusA,NspinosusLHE1494.spinosusA,Nspin
osusMVZ190364.spinosusA,NspinosusMNFS1481.spinosusA,NspinosusMNFS1565.spinosusA,Nspin
osusMVZ155015.spinosusA;Species14(support=0.586):NeacomysspROM104560.sp1,NeacomysspR
OM105314.sp1,NeacomysspROM105265.sp1,NeacomysspROM105315.sp1,Neacomyssp3KU15817
2.sp1,Neacomyssp3TK73347.sp1,Neacomyssp3TK73493.sp1,Neacomyssp3TK73307.sp1;Species15
(support=0.349):NeacomysspMVZ155299.sp1;Species16(support=0.349):NeacomysspMVZ153530.s
p1;Species17(support=0.601):JTP15.minutusA;Species18(support=0.539):NminutusRSV2408.minu
tusA,NminutusJLP15365.minutusA,NminutusMNFS624.minutusA

de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Marmosa (micoureus).
Species1(support=1.000):JLP16051Mdemerarae;Species2(support=0.584):MconstantiaevoucherAMN
H275466,MconstantiaeMSB59883;Species3(support=0.606):CS13Mdemerarae,CS2Mdemerarae,CS1
8Mdemerarae;Species4(support=0.654):VCSV61Mdemerarae,VCSV65Mdemerarae;Species5(suppo
rt=0.402):MSF612Abunaesq,MSF618Abunaesq,BAC125Jirauesq,BAC89Jirauesq,BAC128Jiraue
sq,MSF642Abunaesq,MSF629Abunaesq,EE136RESEXBaixoJurua,EE143RESEXBaixoJurua,JTP
50const,JTP40const,IJL04const,Auati57const,JTP42const,JT01const,JTP17const,JTP47const,
JTP25const,MSF586Abunaesq,MSF599Abunaesq,MSF589AbunaESQ,CGB58Cachoeirinhaesq,C
GB52Cachoeirinhaesq,CGB59Cachoeirinhaesq,MNFS185AltoUrucu,MNFS187AltoUrucu,MSF68
9MorrinhosESQ,MSF682MorrinhosESQ,MSF694MorrinhosESQ,MSF676MorrinhosESQ;Species
6(support=0.998):AMN14Amana;Species7(support=0.986):AMN10Amanavermelho;Species8(suppor
t=0.983):LC156JaumgDir;Species9(support=0.695):MNFS1998Mdemerarae,LC141Macacoesq;Speci
es10(support=0.999):LC75Mdemerarae;Species11(support=0.477):RM120Mdemerarae,RM116Mdem
erarae,RM92Mdemerarae,LPC107Mdemerarae,LPC209Mdemerarae,LPC222Mdemerarae;Species12
(support=0.343):ALG14485Mdemerarae,ALG14437Mdemerarae,ALG14086Mdemerarae;Species13(s
upport=0.997):JLP16788Mdemerarae;Species14(support=0.529):FN31126Mdemerarae,FN33433Mde
merarae;Species15(support=0.958):JLP7745Mregina;Species16(support=0.744):LPC127Mdemerarae
;Species17(support=0.927):EF587305Mparaguayanus;Species18(support=0.644):EF587307Mparagu
ayanus,EF587306Mparaguayanus,EF587308Mparaguayanus;Species19(support=0.484):JLP16760M
demerarae;Species20(support=0.827):MNFS1232Mregina;Species21(support=0.620):JLP15436Mregi
na,JLP15435Mregina;Species22(support=0.340):BAC124Jiraudir,MSF641Abunadir,MSF588Abunadir,
MSF671MorrinhosDIR,MSF674MorrinhosDIR,MSF600Abunadir,MSF681MorrinhosDIR,BAC106Jiraud
ir;Species23(support=0.283):MDC605Mdemerarae,MDC602Mdemerarae,MDC598Mdemerarae;Speci
es24(support=0.504):MdemeraraeAMNH272667,MdemeraraeMUSM13294;Species25(support=0.689)
:LC132MacacoesqJau;Species26(support=0.974):RSV2085Mdemerarae;Species27(support=0.346):L
C127MacacoesqJau;Species28(support=0.346):LC135MacacoesqJau;Species29(support=0.691):FM
G2281Malstoni;Species30(support=0.345):FMG2293Malstoni;Species31(support=0.345):FMG2305M
alstoni;Species32(support=0.827):JLS173Mconstantiae;Species33(support=0.827):TTS395Mconstanti
ae;Species34(support=0.681):;Species35(support=0.585):LPC535Mdemerarae;Species36(support=0.
585):MCA65Ariapuanamgdir;Species37(support=0.554):LPC446Mdemerarae;Species38(support=0.3
01):LPC788Mdemerarae;Species39(support=0.301):LPC748Mdemerarae;Species40(support=0.276):
LLW440Mdemerarae,LHE1447Mdemerarae;Species41(support=0.572):LHE1461Mdemerarae;Specie
s42(support=0.606):JLP16758Mdemerarae,JLP16769Mdemerarae;Species43(support=0.933):LPC13
2Mdemerarae;Species44(support=0.240):JLP16770Mdemerarae;Species45(support=0.240):MNFS19
99Mdemerarae;Species46(support=0.715):JLP15652Mdemerarae;Species47(support=0.488):JLP157
41Mdemerarae,MNFS1490Mdemerarae,MNFS1616Mdemerarae

de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Marmosops.
Species1(support=1.000):KF313983MpaulensisLBCE7437;Species2(support=0.494):KT437747Mhan
dleyiCTUA415,KT437745MhandleyiCTUA413;Species3(support=1.000):KT437710MbishopiCTUA434;
Species4(support=0.920):AJ606422Mimpavidus,KT437848MocellatusMUSM13284;Species5(support
83
=1.000):KT437767McaucaeUSNM581930;Species6(support=0.817):KT437716McaucaeQCAZ8844,K
T437717McaucaeQCAZ8850;Species7(support=0.826):KT437740McreightoniCBF7641,KT437722Mcr
eightoniCBF6552;Species8(support=1.000):MAR006;Species9(support=0.342):KC954770Mpakarai
maeF47080,KC954768MpakaraimaeF46454,KC954769MpakaraimaeF46739;Species10(support=1.0
00):KT437814MpaulensisMP405;Species11(support=0.825):KT437694McaucaeUSNM560732,KT437
695McaucaeUSNM560735;Species12(support=1.000):KT437734McaucaeFMNH70938;Species13(su
pport=0.821):KT437833McaucaeKU144088,KT437843McaucaeKU144090;Species14(support=0.999)
:KT437720MpaulensisEEB1021;Species15(support=0.600):KT437795MpaulensisMVZ182059,KC954
772MpaulensisJLP16216,KT437761MpaulensisMVZ183244;Species16(support=0.656):KT437771Mbi
shopiUSNM584464,KT437770MbishopiLHE1498;Species17(support=0.859):KT437723MbishopiCBF7
531,KT437817MbishopiMSB55843;Species18(support=0.589):KT437852MnoctivagusAMNH272775,K
T437854MnoctivagusAMNH272809,KT437851MnoctivagusMUSM13289,KT437853MnoctivagusAMN
H272782,KT437849MnoctivagusMUSM13292;Species19(support=0.349):KT437836MnoctivagusUMM
Z160470,KT437749MnoctivagusMVZ171408,U34669Mimpavidus;Species20(support=1.000):KT4377
21McarriEBRG27001;Species21(support=1.000):KT437763MfuscatusAMNH276509;Species22(suppo
rt=0.987):KT437866McaucaeUSNM280889;Species23(support=0.947):KT437735McaucaeFMNH709
39;KT437748McaucaeUSNM574501,KT437858McaucaeTTU84898,KT437859McaucaeTTU84923;Sp
ecies25(support=0.697):KT437733McaucaeFMNH70933,KT437732McaucaeFMNH70930,KT437736
McaucaeFMNH70944;Species26(support=0.936):KT437746McaucaeCTUA427;Species27(support=0.
999):GU112904MincanusLPC201;Species28(support=0.997):KT437830MbishopiAMNH268938;Speci
es29(support=0.969):KT437705MnoctivagusFMNH169786;Species30(support=0.403):KT437864Mno
ctivagusCBF7560,KT437865MnoctivagusCBF7577,KT437712MnoctivagusCBF7573,KT437711Mnocti
vagusCBF7527;Species31(support=0.902):GU112905MincanusLC81,GU112900MincanusLC49;Speci
es32(support=0.961):KT437837MnoctivagusFMNH203327;Species33(support=0.505):KT437779Mno
ctivagusUMMZ176459,KT437781MnoctivagusUMMZ176497;Species34(support=0.907):KT437725Mc
aucaeROM116281;Species35(support=0.658):KT437709McaucaeBVG272,KT437707McaucaeBVG25
7,KT437708McaucaeBVG258;Species36(support=0.674):AUATI61,AUATI104,AUATI60,AUATI101,
AUATI107,KT437811MbishopiMVZ191188,JTP19,KT437760MbishopiMVZ190283;Species37(supp
ort=0.478):AJ487008Mparvidenspartial,AJ606424MparvidensFN33449;Species38(support=0.868):KT
437738McaucaeFMNH81444;Species39(support=0.489):KT437818MocellatusAMNH261265,KT4377
72MocellatusUSNM584467,KT437719MocellatusUSNM581979,KT437826MocellatusAMNH275462,K
T437825MocellatusMSB67021,KT437824MocellatusMSB63275;Species40(support=0.614):AUATI8
6,AUATI58,AUATI59;KT437840McaucaeFMNH203324,KT437841McaucaeFMNH203325,KT437857
McaucaeFMNH203326;Species42(support=0.441):KT437809McaucaeMVZ190270,KT437757Mcauca
eMVZ190272;Species43(support=0.741):KT437724MnoctivagusROM105316,KT437846Mnoctivagus
KU157967,KT437845MnoctivagusKU157961,KT437862MnoctivagusTTU98590,KT437861Mnoctivagu
sTTU100924;Species44(support=0.654):KT437715McaucaeQCAZ8836;Species45(support=0.414):K
T437776McaucaeUMMZ176576,KT437718McaucaeAMNH268099,KT437782McaucaeUMMZ176774;
Species46(support=0.729):MAR001;Species47(support=0.849):AJ606430MpinheiroipartialV_955;Sp
ecies48(support=0.668):AJ606432MpinheiroipartialF41348,KC954764MpinheiroiF54337,AJ606433Mp
inheiroipartialF44687,KC954763MpinheiroiF43900,AJ606431MpinheiroipartialF_43900,KC954766Mpi
nheiroiTK10169;Species49(support=0.535):KT437764MnoctivagusMVZ191194;Species50(support=0.
535):KT437758MnoctivagusMVZ190277;Species51(support=0.917):KT437714MnoctivagusQCAZ883
3;Species52(support=0.917):KT437775MnoctivagusLSU28016;Species53(support=0.375):KT437815
McaucaeQCAZ8666,KT437860McaucaeQCAZ8668,KT437766McaucaeQCAZ8665,KT437816Mcauc
aeQCAZ8667;Species54(support=0.340):KT437842McaucaeRCO1031,KT437774McaucaeLHL111,K
T437777McaucaeUMMZ176705;Species55(support=0.536):KT437759MocellatusMVZ190267;Species
56(support=0.570):KT437828MnoctivagusAMNH268936;Species57(support=0.286):KT437829Mnocti
vagusAMNH268937,KT437827MnoctivagusAMNH275459;Species58(support=0.667):KT437839Mbish
opiFMNH203328;Species59(support=0.335):KJ129899Mparvidens;Species60(support=0.335):KT437
838MbishopiFMNH203509;Species61(support=0.344):KT437847MbishopiKU157971,KT437844Mbish
opiKU157969;Species62(support=0.457):KT437863MbishopiTTU101239;Species63(support=0.427):K
T437832MnoctivagusAMNH275458;Species64(support=0.427):KT437831MnoctivagusAMNH275451;
Species65(support=0.604):AJ606423MparvidensMNHN1998_1830,AJ487007Mparvidenspartial,KC95
4761MparvidensLHE1161,AJ606425MparvidensV_1399,AJ606426MparvidensV_1581;Species66(sup
port=0.609):KC954759MparvidensF54669,KC954758MparvidensF41219,AJ606428MparvidensF_412
19;Species67(support=0.174):KT437813MocellatusMVZ190268;Species68(support=0.147):KT437821
MocellatusMSB57002,KT437810MocellatusMVZ190269;Species69(support=0.293):GU112902Mincan
usYL444;Species70(support=0.293):GU112906MincanusLPC1080;Species71(support=0.509):U3467
0Mimpavidus;Species72(support=0.509):KT437750MnoctivagusMVZ173930;Species73(support=0.33
84
7):KT437768MnoctivagusUSNM588013,KT437769MnoctivagusUSNM588014,KT437812MnoctivagusI
NPA2931;Species74(support=0.317):KT437819MnoctivagusAMNH262404,KT437820MnoctivagusAM
NH262402,KT437835MnoctivagusKU144085,KT437834MnoctivagusKU144070;Species75(support=0.
276):KC954765MpinheiroiMDC589;Species76(support=0.276):KR190442MpinheiroiFSF133m;Specie
s77(support=0.469):KT437778MocellatusUMMZ176449;Species78(support=0.469):KT437780Mocella
tusUMMZ176464

de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Scolomys.
Species1(support=0.810):MPEG23824S_ucayalense,INPA2485S_ucayalense,EU579518S_ucayalens
e,AF108696S_ucayalense,AF527421S_ucayalense,MVZ183167S_ucayalense,MVZ183169S_ucayale
nse;Species2(support=0.792):13S_AUATI,11S_AUATI,10S_AUATI,14S_AUATI,15S_AUATI,52S_
AUATI,IJ7S_AUATI,17S_AUATI;Species3(support=0.757):ROM105216S_melanops,ROM105266S_
melanops,ROM105366S_melanops,ROM104537S_melanops;Species4(support=0.932):AF5274191S
_melanops

de árvore de Poisson (bPTP) para o gênero Isothrix.
Species1(support=1.000)EU313214Ibarbarabrownae;Species2(support=0.319)EU313227Ipagurus,PI
T46Isothrixpagurus,EU313226Ipagurus,L23348Ipagurus,AY745733Ipagurus,MNFS2126Isothrixpagur
us,AY745734Isinnamariensis,EU313228Isinnamariensis,AY745731Isinnamariensis,AY745732Isinnam
ariensis;Species3(support=0.785)JT39,IJ16,AUATI100,IJ13,IJ14,JT38,INPA2901JUR545,IJ11,IJ12,
IJ15;Species4(support=0.846)MNFS471IsoBis,MNFS500IsoBis,MVZ157974IsoBis,AMNH272808IsoB
is,MUSM13305IsoBis,MNFS1273IsoBis,MNFS1411IsoBis,MNFS893IsoBis,MNFS901IsoBis;Species5
(support=0.927)MNFS97IsoBis;Species6(support=0.684)EU313221Inegrensis,EU313222Inegrensis,E
U313224Iorinoci,EU313225Iorinoci,EU313223Iorinoci,EU313220Inegrensis;Species7(support=0.460)
EU313218IsoBis,VPT735IsoBis;Species8(support=0.886)MNFS833IsoBis,MNFS797IsoBis
Lista 7: Resultado do BAPS para inferencia de estrutura populacional para o gênero Marmosa
(micoureus).
RESULTS OF INDIVIDUAL LEVEL MIXTURE ANALYSIS:
Model: Linear
Número de indivíduos: 91
Número de grupos identificados na melhor partição: 4
Log(marginal likelihood) para o melhor modelo de partição: -3499.9031
Best Partition:
Cluster1:{MNFS185AltoUrucu,MNFS187AltoUrucu,MSF676MorrinhosESQ,MSF682MorrinhosES
Q,MSF689MorrinhosESQ,MSF694MorrinhosESQ,CGB58Cachoeirinhaesq,CGB52Cachoeirinhae
sq,CGB59Cachoeirinhaesq,MSF589AbunaESQ,MSF586Abunaesq,MSF599Abunaesq,EE136RES
EXBaixoJurua,EE143RESEXBaixoJurua,MSF612Abunaesq,MSF629Abunaesq,MSF642Abunaes
q,BAC128Jirauesq,BAC89Jirauesq,BAC125Jirauesq,MSF618Abunaesq,JTP25,JTP42,Auati57,IJ
L04, JTP40,JTP50, JT01, JTP17, JTP47}
Cluster2:{JLS173M.constantiae,BAC124Jiraudir,BAC106Jiraudir,MSF588Abunadir,MSF641Abunadir,
MSF674MorrinhosDIR,MSF600Abunadir,MSF671MorrinhosDIR,MSF681MorrinhosDIR,M.demeraraeA
MNH272667,M.demeraraeMUSM13294,JLP15652M.demerarae,JLP15741M.demerarae,MNFS1490M
.demerarae,MNFS1616M.demerarae,MCA65Ariapuanamgdir,MCA36Aripuanamgdir,TTS395M.consta
ntiae,LPC535M.demerarae,RSV2085M.demerarae,LHE1461M.demerarae,LLW440M.demerarae,LHE
1447M.demerarae}
Cluster3:{JLP16788M.demerarae,LC75M.demerarae,FN31126M.demerarae,FN33433M.demerarae,A
LG14086M.demerarae,ALG14437M.demerarae,ALG14485M.demerarae,MDC598M.demerarae,MDC
602M.demerarae,MDC605M.demerarae,LPC446M.demerarae,LPC788M.demerarae,LPC748M.demer
85
arae,RM116M.demerarae,RM120M.demerarae,LPC107M.demerarae,LPC209M.demerarae,LPC222M
.demerarae, RM92M.demerarae}
Cluster4:{VCSV61M.demerarae,VCSV65M.demerarae,LPC132M.demerarae,AMN14Amana,MNFS19
98M.demerarae,AMN10Amanavermelho,LC141Macacoesq,JLP16760M.demerarae,JLP16770M.dem
erarae,LPC127M.demerarae,MNFS1999M.demerarae,LC156JaumgDir,LC127MacacoesqJau,LC132
MacacoesqJau,LC135MacacoesqJau,JLP16758M.demerarae, JLP16769M.demerarae}

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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM GENÉTICA, CONSERVAÇÃO E

História Evolutiva de Pequenos Mamíferos em Paleovárzeas da

Ivan Junqueira Lima

Ivan Junqueira Lima

História Evolutiva de Pequenos Mamíferos em Paleovárzeas da

ORIENTADOR: DR. RAFAEL DO NASCIMENTO LEITE

Dissertação apresentada ao Instituto

L732h Lima, Ivan Junqueira

Dissertação (Mestrado - Programa de Pós-Graduação em

1. Pequenos Mamíferos. 2. História Evolutiva. 3.

Estudou-se a filogeografia e demografia histórica de pequenos mamíferos em uma

Palavras-chave: Pequenos Mamíferos, Demografia Histórica, Filogeografia,

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela

(Arthur Conan Doyle)

Observações sobre a Amazônia ser composta por diversas unidades

Palavras-chave: Pequenos Mamíferos, Paleovárzeas, Rio Solimões,

Notes about Amazon rainforest being composed by several distinct

LISTA DE FIGURAS ..................................................................................................................... ix

1.1 Biodiversidade Amazônica.................................................................................................. 1

1.2. alto-médio Solimões .......................................................................................................... 3

1.3 Pequenos Mamíferos .......................................................................................................... 4

1.4 Filogeografia ....................................................................................................................... 5

2 OBJETIVO GERAL .................................................................................................................... 7

2.1 Objetivos Específicos .......................................................................................................... 7

3 MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................................... 7

3.1 Área de estudo .................................................................................................................... 7

3.2 Coleta de dados .................................................................................................................. 9

3.3 Análises Genéticas e Filogeográficas ............................................................................... 10

4.1 Relações Filogenéticas ..................................................................................................... 12

Gênero Neacomys Thomas, 1900 ...................................................................................... 13

Gênero Scolomys Anthonym, 1924 .................................................................................... 15

Gênero Proechimys J. A. Allen, 1899 ................................................................................. 16

Gênero Isothrix Wagner, 1845 ........................................................................................... 19

Gênero Marmosops Matschie, 1916 .................................................................................. 21

Gênero Marmosa Gray, 1821 ............................................................................................. 23

4.2 Estrutura genética populacional........................................................................................ 25

4.3 Demografia Histórica ........................................................................................................ 25

5.1 Variação Genética ............................................................................................................ 27

5.2 História Demográfica ........................................................................................................ 29

6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................................... 34

LISTAS COMPLEMENTARES ................................................................................................... 81

esquerda, resultado do BAPS indicando a estrutura populacional identificada, as barras

origem a atual distribuição da diversidade genética na Amazônia (da Silva, M. N. F. e

1.2. alto-médio Solimões

diversidade da floresta amazônica (Salo et al., 1986; Räsänen et al., 1987;

1.3 Pequenos Mamíferos

espécies respectivamente, estando presentes na região desde o Eoceno quando a

As relações filogeográficas de muitos taxóns de pequenos mamíferos

2.1 Objetivos Específicos

grande região declarada pela UNESCO em 2001 como Reserva da Biosfera da

A região é altamente influenciada pelos pulsos de inundação dos rios de

3.2 Coleta de dados

3.3 Análises Genéticas e Filogeográficas

relógio molecular relaxado não-correlacionado a fim de possibilitar variação nas

A quantidade de haplótipos distintos e os indivíduos com haplótipos idênticos

Gênero Neacomys Thomas, 1900

Gênero Scolomys Anthonym, 1924

Gênero Proechimys J. A. Allen, 1899

apresentando semelhança a uma amostra do rio Tiquié, no alto Rio Negro e as

Gênero Isothrix Wagner, 1845

Gênero Marmosops Matschie, 1916

O tempo de divergência entre as espécies de Marmosops sugerem que