COMPORTAMENTOS ANTIPREDATORIOS DE QUATRO

ESPECIES DE PRIMATAS NO SUDESTE DO BRASIL

MAURO GALETTI*
Departamento de Zoologia. IB. Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP).
C. P. 6109 - 13081-970 Campinas, SP, Brasil

- ABSTRACT
Antipredatory Behaviours of Four Primate Species in South-East Brazil
Antipredatory behaviours have been observed in several animals with the observer acting as a
potential predator. The reactions to the observer of four primate species (Callicebus per-
sonatus, Cebus apella, Alouatta fusca and Brachyteles arachnoides) were observed in three
forests in south-east Brazil. The antipredatory behaviours depend on the distance at which the
potential predator is detected. Although predation on Brachyteles was reported only once, this
primate showed a number of antipredatory behaviours as great as Alouatta and Cebus, sug-
gesting that Brachyteles may be vulnerable to predators as well. Antipredatory behaviours
may be related to group size, social system, flight speed, and coloration of each species.
K q words: antipredatory behaviour, primates, predation, Atlantic forest.

RESUMO
Comportamentos antipredat6rios tCm sido estudados em virios animais utilizando-se o
pr6prio observador como modelo de predador potencial. Quatro especies de p-iiatas (Cal-
licebus personatus, Cebus apella, Alouatta fusca e Brachyteles arachnoides) forarn obser-
vadas quanto a comportamentos apresentados h aproximaq20 do observador em t d s reservas
florestais no sudeste do Brasil. 0 s diferentes comportamentos dependem da distiincia em que
o predador potencial foi detectado. A+sar de existirem poucos relatos de predaqiio em
Brachyteles, essa esp6cie apresentou comportamentos de defesa similares a Cebus e Alouatta,
sugerindo que Brachyteles pode ser vulner5vel a preda~50apesar do seu maior tamanho. Qs
-comportamentos antipredat6rios provavelmente estiio relacionados ao-t.anho
- -
do grupo,
vekcidade de sistema social e c o l n r a F ~ ~ i e .
Palavras-chave: comportarnento antipredat6ri0, primatas, predaqiio, floresta atlbtica.

Recebido em 30 de maio de 1992 Alguns animais quando descobertos por um

Aceito em 16 de setembro de 1993
Distribufdo em 3 1 de maio d e m
*Endere~oatual: Wild life Research Group,
Department of Anatomy, University of Cambridge,
Cambridge CB2 3DY - U.K.
predador, podem responder a este adotando postu-
ras ou comportamentos caractensticos que t6m
como objetivo intimidar o predador (Edrnunds,
1974). Nos prirnatas esse tipo de comportamento C

Rev. Braril. Biol., 56 (2): 203-209

 MAURO GALE?TI

pouco conhecido e a maioria das observa~6essiio
tie esptcies que vivem em keas abertas, como as
savanas (Kortlandt, 1967; Altmann and Altmann,
1970; Seyfarth et al., 1980; Hiraiwa-Hasenagawa
et al., 1986). Em florestas densas, obsewa$Bes so-
bre preda~iioou comportamentos defensivos em
primatas s2o raras (Bartecki and Heymann, 1987;
semidecidua (Rizzini, 1963). As familias vegetais
mais comuns s8o Meliaceae, Rutaceae e Legurni-
nosae (Morellato, 1991).
Nessaq-aerEi n bgcu-o
m a c a c ~ s e r j d oque at6 m m o de 1988 ne-
nhum grupo estava habituado A presenGa humana.
N2o foi obsewado nenhum predador de primatas,

--
Gautier-Hion and Tutin, 1988). corn exce$%oaos c2es ferais que ocasionalmente
-\
Raemarkers c Chivers (1980) superem a- perseguem ou mesmo acossam e matarn os bugios
preda~2onZo ? p a e macacos-prego quando estes se deslocam pel0
~ r n p o ~ n a s m h @ hda organizaciio social & chiio.
primatas arboricolas em florestas tropicais. Entre- , -
tanto, mesmo que o risto de preda~iioem savanas P a l o (22'40's; 48'11 W) foi a segunda irea estu-
seja maior que em florestas. isto nZo implica ne- dada. A mata da fazenda possui trEs fiagmentos
cessariamente que a predaGZo nHo ocorra ou seja florestais de 540, 422 e 936 hectares. A flora foi
rara nesses locais (Schaik, 1983; Schaik and estudada por Torres de Assump$Ho er al. (1982) e
Noordwijk, 1985). AlCm disso. existem trabalhos CCsar e Leitiio-Filho (1990 qb). Das 48 f a r l i a s
relatando que os prirnaks sZo as principais presas vegetais encontradas as mais abundantes em n6-
de grandes predadores, como o uira~uHarpia har- mero de espCcie f o r m Rutaceae. Euphorbiaceae,
pyja (Rettig, 1978). Rubiaceae, Myrtaceae e Leguminosae.
~orn~o&eIltos antipredatdrios em prima- Cinco espt5cies de primatas f o r m observa-
tas (corno cmuflagem, piloere~iio,vigilhcia, gri- das (incluindo Callithrix aurita) no fiagmento de
tos de darme, exibit20 ("display") de distra~20, 936 ha onde Torres de Assump@io (1983 a,b) rea-
tumult0 ou "mobbing" e retaliamento) s2o mais lizou um estudo sobre a comunidade dos primatas.
efetivos contra predadores pouco especializados e Entretanto, ela relata que niio conseguiu habituar
devem variar entre espCcies e entre classes sexuais nenhum grupo de primata. Predadores potenciais
e et&ias dentro da mesma espCcie (Eisenberg et
de primatas forarn observados, como a suguarana
a!., 1972). (Felis concolor) e a jaguatirica (Felis pardalis).
Nesse 'irabalho eu comparei os diferentes
-A Reserva da Vale do Rio D o ~
comportamentos de quatro espCcies de primatas
frentc ao observador, que foram julgados como Linhgres (19'12's; 4U002W), norte do Espirito
sendo os mesmos apresentados a potenciais preda- Santo foi a terceira h e a amostrada. Essa h a pos-
dores naturais (veja Schaik et al., 1983). sui 21.787 ha de floresta classificada como hilCia
bahiana ou mata de tabuleiro (Peixoto e Gentry,
1990), apresentando semelhan~ascom a floresta
amaz6nica. A fauna de vertebrados possui caracte-
Tr6s i r w p o s de p- risticas de locais inalterados, havendo registros da
estayam-habituadas a presenqa humana foram as- onga pintada (Pantlzera onca) e do uira~u(Harpia
co&.&. Quatro espCcies da farmlia Cebidae fo- harpyja) (M. Galetti, dados n2o publicados). Ape-
ram observadas: o saui Callicebus personatus, o sar de quatro espdcies de primatas serem registra-
macaco-prego Ccbus apella, o bugio Alouattafus- das para a irea (Chiarello, 1995), foram
ca e o muriqui Brachyteles arachnoides. As obser- observados somente os comportamentos do saui e
va~6esf o r m feitas de agosto de 1987 a setembro do macaco-prego.
de 1990 e em agosto de 1991 em trEs matas do su- A metodologia utilizada foi a mesma nos.
deste brasileiro. tres locais. F o r m percomdas trilhas na mata ca-
'
A p~imeirairea esrudada foi a Reserva .Mu- minhando-se lentarnente (ca. 1 m). Quando urn
nicipal de Santa Genebra, que possui uma h e a de grupo de macacos era detectado, a aproxima~iio
250 ha de mata semidecidua de planalto em Cam- era mais vagarosa at6 que os animais detectassem
pinas, SZo Paulo (22'49's; 47'07W). A vegeta~go o observador. Entretanto, na maioria das vezes o
C classificada coma floresta latifoliada (Fernandes observador foi descoberto antes pelos animais. A
e Bezerra, 1990) ou floresta estacional mesdfila , cada encontro foi anotado a espCcie de primata, a
altura em que a maioria dos individuos se encon- TABELA I
travarn e a disthcia do observador at6 a *ore Modo de locomo@o, velocidade relativa e disthcia de fuga
que se encontrava o grupo. Com essas medidas foi (X fD.P.) de quatro espkies de primatas no sudeste do
obtida a disthcia visual do grupo por trigonome- Brasil.
tria. A disthcia de fuga foi definida como a dis- EspCcie Modo de Velocidade D i s h c i a de
thcia em que os animais, a partir do momento de locomqb relativa fuga (m)
detecqiio do observador, abandonavam o local Callicebus personatus Q -I+ +
19.3 3.0
(Witteihrger, 1981). Quando niio havia a fuga
imediata outros comportamentos-apresentados ao Cebus apella Q +t+ 21,9f 10,O
observador foram anotados, como exibigiio deirnsi- Alouana fusca Q + 25.1 f 6.7
tica (plloerqiio e arreganhar de dentes), excregiio, Brachyteles arachnoides B ++++ 21.1 k5.8
quebra de ramos e exibiqilo de distra~iio.Foi utili-
zada a andise de varihcia (ANOVA) para compa- 1. Modo de locomqiio: Q = quadrupedal. B = braquiaqito.
rar as disthcias de fitga entre as esp6cies (Sokal 2. Apresentado do mais lento (+) ao mais dpido (++++-).
and Kohlf, 1981).

pendendo da disthcia de detecqiio pelos macacos

(Tab. II).
0 mod0 de locomqiio, a disthcia m&ia de
fuga e a velocidade de fuga variou entre as esp6- 1. "Displa~"
de Distra~zo:
cies de primatas observadas (Tab. I). 0 nrimero de
(a) Quebra de Ramos
detecqiio de cada espkie assim como os diferentes
comportamentos apresentados ao observador tam- Embora considerado por alguns autores
Mm foram diferentes (Tab. II). como tumultuamento ("mobbing", Schaik and
Cinco t i p s diferentes de comportamento fo- Noordwijk, 1989) nesse estudo foi adotado a defi-
ram apresentados ao observador dependendo da niqiio de Wittenberger (1981) que considera que
dishcia de detecqilo. A fuga foi o comportamento os animais que realizarn esse comportamento
mais freqiiente (Tab. II). Callicebus personatus ("mobbers") devem expor-se ii possibilidade de
mostrou menor &sttincia de fuga qnquanto Alglzpt- predaqilo. Nesse comportamento os animais apro-
ximam
- - do
- predador~gncial
-- emitindo gritos. pe-
fa fusca-a-maior
- (Tab. I). A disthcia media de
fuga niio difenu significativamente entre as esp6- dendo at6 a m x - - - i n y K i a F - e - m e m m
cies (ANOVA, F = 0,99; g.1. = 3, P > 0.0 1). Entre- (Wittenberger, 1981).
tanto esse resultado pode ser decorrente da baixa Nesse comportamento, ao detectar o obser-,
amostragem em algumas esp6cies. +
vador (em Cebus a 9,7 3,l m), os animais come- ,

qavam a vocalizar e quebrar e derrubar os ramos

Descripio dos comportamentos das irvores. Niio foi observado o ato de atirar 0s'
Al6m da fuga, quatro comportamentos de- ramos em direqiio ao observador. Esse comporta-
fensivos foram apresentados ao observador, de- mento foi registrado em Cebus apella nas heas

Freqiihcia de cinco tipos de comportamento apresentados frente

-- ao o b s e r v a e ,
em q u a h espkies de primatas no sudeste do Brasil.
Comportamento Callicebus Cebus Alouatta Brachyteles
persomanu apella fiLsca arachnoides

Fuga- 5 22 18 13
Excre@o - - 12 2
D i s t r ~ bpelo macho adulto - - 4 -
Quebra de ramos - 7 - I
Exibiqiio deidtica - 11 1 6

Total 5 40 35 22
 MAURO GALETTI
estudadas e em Brachyteles arachnoides em Cara-
tinga, Minas Gerais (at6 entio um dos grupos de
muriquis niio estava acostumado a presenga huma-
na). Apesar de Carpenter (1934) ter observado
comportamento semelhante em Alouatta palliata,
nunca foi observado em A. fusca.
(b) Distra~iiopelo macho adulto
Esse comportamento foi observado apenas
em A. fusca, onde ag6s a detec~iiodo observador
n o
~bservador.curva-se para a frente--
sexador. Enquanto o m a & ~ ~ _ c a m p a r -
tamenm os outros animais-- do-grupp (femeas e
juvenis) a b a n d o k--ocol
&ricmneak_yrglu macho a d u b Esse comporta-
mento foi observado quando os bugios detectavam
+
o observador a 18,7 2,9 m.
2. Excregiio:
Apds a deteccgo do observador os animais
bugio e o
~nuriqciapresentaram esse comportamento corn
maior fieqiiencia (Tab. 11). Dependendo da d i s h -
cia do observador, tais dejetos orgbicos podem
atingir o mesmo. Ocasionalmente os bugios posi-
cionavm-se em cima do observador a fm de atin-
gi-lo com fezes e urina (n = 3), mas o compor-
tamento mais comum 6 o de defecar assim que de-
tecta o observador. Niio foi observado o ato de ati- primatas (Jolly, 1985) e a maneb-
rar fezes no potencial predador.
Esse comportamento tem sido observado
nos primatas neotropicais desde os primeiros ex-
ploradores da AmCrica (Carpenter, 1934), sendo
registrado principalmente nas espCcies de maior
pcrte como Alouatta seniculus (Racenis, 1952),A.
pallicita (Carpenter, 1934), A. fusca (Carvalho,
1975; obs. pess.), Ateles geomyi (Carpenter,
1935) e Brachyteles arachnoides (Strier, 1993;
obs. pess.). Apesar desse comportamento poder
ser simplesmente uma resposta fisiol6gica de es-
tresse dos animais fiente ao observador, isso niio
implica que niio possa ser tambCm um comporta-
men to antipredat6rio.
3. Exibi~doqeimritica (Piloetepio e Arreganhar
de Dentes):
Quando urn animal 6 confrontado com um
potencial predador e adota uma postura de retalia-
mento ou defesa agressiva (muitas vezes aumen-
tando o volume do corpo com a piloerqiio),, este'
- -gig
comportamento C classificado de deimhtico (Ed-
munds, 1974).
Esse comportamento foi observado em Ce-
bus apella e Brachyteles arachnoides. 0 muriqui
fica suspenso pela cauda, impulsionando-se para a
frente em dirqlo ao observador, dando a impres-
s8o de ataque. 0 macaco-prego eriga os pelos do
dorso (piloerqiio) e arreganha os dentes tentando
intimidar o observador. Cebus apresentou esse
comportamento a 13,2 +, 8,2 m e Brachyteles a
19,4 f2,5 m.
A semelhanqa comportamental das espkies
de macacos estudadbs, frente a aproxima~godo
observador, indica um possivel predador potencial
em comum entre os espkcies. Apesar da predaqiio
ser um fen6meno dificilrnente observado nas flo-
restas densas (Galef et al., 1976; Chapman, 1986),
os poucos relatos de predaqiio indicam que mesrno
primatas de grande porte es6o expostos 2 preda-
giio (Ernrnons, 1987; Eason, 1989).
As diferen~asentre alguns comportamentos
,.
antipredat6rios 6 S-
tar relacionadas ao tamadm dn
-
d c h g a A s pressbes exercidas por diferentes pre-
dadores provocam reagbes distintas de defesa nos
pondana-un p s e d a d o t v
manho do predador, da sua mobilidade e da ma
_-- -_.- -
posido frente ao pmkkx-(Eisenberg et al.,
A coloragZio criptica (carnuflagem) C uma
defesa contra predadores visualmente orientados
(Edmunds, 1974). Das espCcies estudadas, Calli-
cebus e Alouatta silo as que possuem colora$lo
criptica mais evidente, sendo muitas vezes os gru-
pos de bugios confundidos corn "cupinzeiros ar-
boricolas" (Carvalho, 1975).
A coloragiio criptica de Callicebus pode ex-
plicar a sua menor disthcia de fuga entre as espC-
cies observadas. 0 pequeno tamanho dos bandos
(geralrnente trEs individuos, ver Kinsey, 1981) e a
baixa amostragem dessa espCcie tarnbCm siio fato-
bw=
res a serem considerados. Terborgh (D.83-
que os primatas neotropicais u t i h a m &ikesme-
. ..
-orre
. .
-ente em calitriquideos, vida
em gmp-ge esmppelo _ t ~ ~co.mo_en!ss
o ,
P AloNqa.
Tarnanho do Grupo e Sistema Social:
0 sisterna social de cada espCcie tamMm
pode explicar as .diferengas comportamentais entre
Alouatta, Cebus e Brachyteles frente ao potencial
predador. Alouatta fusca C uma e s ~ k i eque vive
em grupos m u n o s e geralmente com apenas um
macho
- adult0 por -mpo [Neville et al., 1988). 0 s
comportamentos antipredat6rios mais comuns
apresentados pel0 bugio (fuga, defeca~iioe exibi-
$50 de d i e parecem niio depender do ndme-
ro de machos adultos no grupo e siio destinados
apenas a predadores semi arboricolas como os fe-
4 menores que Cebas, lacomoue~sepor lmqLlia@o.
iinos.
C urna esptcie que vive em
grupos geralrnente grandes com vhrios machos
adultos por grupo (Freese and Oppenheimer,
--
1981). 0 s com~o-mais observados
esp6cie foram fuga, quebra de ramos e comporta-
m W w & d & e e - Ocomportamento de quebra de
rarnos parece ser mais comum em espCcies que
possuem v6rios machos adultos por grupo (Cebus
spp., Alouatta palliata e Brachyteles arachnoi-
des), podendo ser um comportamento cooperativo
na defesa das f8meas e filhotes (ver Schaik and
Noordwijk, 1989).
Em locais onde Brachyteles vive em bandos
com viirios machos, por exemplo em Caratingi,
Mina5 Gerais (Strier, 1993), o comportamento de
quebra de ramos tambkm foi observado em um
grupo ainda niio habituado totalmente a presenga
humana (obs. i s s . ) . Em Barreiro Rico, onde Bra-
chyteles vive em grupos de fusiio-fissiio, onde um
ou poucos machos adultos acompanha as femeas
corn filhotes (Milton, 1984) esse cornportamento
niio foi observado. Brachyteles tarnbdm adota
comportamento deimAtico em presensa da onsa
pintada (L. Ribeiro, com. pess.). A escassez de re-
gistros de predagio sobre Brachyteles (ver Olmos,
1994) deve estar relacionada principalmente a ine-
xistencia de estudos com essa espkie em florestas
continuas que ainda possuem grandes predadores
como a onCa ou o uira~u.
Velocidade de Fuga:
0 s primatas folivoros (como Alouatta) pos-
suem pequeno deslocamento difkio e se locomo-
vem lentamente para minimizar gastos energCticos
(McNab, 1978). A maior disthcia de fuga obser-
vada em Alouatta pode estar relacionada h sua me-
nor velocidade de fuga. Portanto, espera-se que
esp6cies f v t a r mais &mpuxn
vigilia que esptcies frugivoras ou onivoras do
mesmo tamanho e corn mesmo tamanho de g r u p e
C&s C uma espCcie onivora e vive em ban-
dos maiores que Alouatta, onde vhrios individuos
-
se alternarn na vigilhcia contra predadom
(Schaik and Noordwijk, 1989). Esses fatores pos-
sibilitam que Cebus possa "permitir" que poten-
ciais predadores se aproximem mais e por isso
essa esptcie apresenta menor disthcia de fuga.
@rachyteles,por outro lado, 8 u m u s p k k
frugivora-folivorae apesarde viver em-bmdos
~- s s locomogio
a 2presenta 1 : u s m ~ ~ r g & 5 c o - - ~ e r
-
w e a b c o m o @ ~quadrupedal, pcx6mprspsrciona
-
m&r
-- velocidade d e fuga_@?mons and Taylor,
1977).
A cornparag80 entre diferentes comporta-
mentos dos primatas frente a aproximasiio do pre-
dador potencial pode depender de vArias caracte-
risticas intrinsecas (locomqiio, velocidade, meta-
bolism~ e outros) e extn'nsecas (aprendizado,
cap, estrato utilizado na vegetaqio, densidade de
preda- dores e outras caracteristicas do ambiente).
Estudos comparativos em ireas onde ocorram pre-
dadores de grande porte podem elucidar a evolu-
qiio desses diferentes comportamentos antipre-
dat6rios nas espCcies de primatas neotropicais.
Agradecimentos - Agradqo A Fundaqlo Jod Pedro de
Oliveira. ao Sr. Jod Carlos Magalhiies e A CVRD pela per-
missgo de trabalhar nas suas resentas: a I. Sazima. E. Setz. F.
Pedroni. I. P. Pombal-Jr., M. Paschoal. A. Chiarello, C. Fon-
seca e H. Bergallo pela leitura critica do manuscrito: a C. F. D.
Rocha pelas ajuda na estatistica e sugestiies iniciais, A CAPES
e FAPESP pelo apoio financeiro durante a pesquisa e ao CNPq
pela bolsa de doutorado em Cambridge. Esse trabalho foi reali-
zado durante o curso de Etologia (tunna 88) e curso de C a m p
I (tunna 9 1) da UMCAMP.
ALTMANN, S. A. and ALTMANN, J.. 1970, Baboon Ecol-
ogy. Chicago University Press. Chicago.
BARTECKI, U. and HEYMANN. E.. 1987, Field observation
of snake mobbing in a grdup of saddle-black tarnarins,
Saguinus fiscicolis nignfrons. Folia primatol., 48:
199-202.
CARPENTER. C. R., 1934, A field study of the behaviour and
social relations of howling monkeys. Comp. Psychol.
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