Revista Brasil. Bot., V.26, n.1, p.131-140, mar.

2003

Variações fenotípicas e potencial plástico de Eugenia calycina Cambess.

(Myrtaceae) em uma área de transição cerrado-vereda
GRACE L. CARDOSO1 e CECÍLIA LOMÔNACO1,2
(recebido: 14 de novembro de 2001; aceito: 8 de janeiro de 2003)

ABSTRACT – (Phenotypic variation and plastic potential of Eugenia calycina Cambess. (Myrtaceae) in a savanna/palm
swamp transitional area). The aims of this work were to verify the incidence of phenotypic variation and the plastic potential
of Eugenia calycina in a transitional savanna/palm swamp area. Subpopulations were characterized by seed weight, number
of seeds per fruit and number of flowers per plant. Moreover, density of occurrence and the rate of parasitism on fruits by larvae
of flies (Diptera: Tephritidae) in each area were significantly different. Asynchronism of the flowering period, being late for the
savanna area, was also observed. A genetic quantitative model was used to measure phenotypic plasticity based on a
reciprocal transplantation experiment of sibling-seeds into soils collected from each area. Three aspects of plastic potential
were evaluated: height of steam and number and length of the seedlings leaves. Observed differences in these characters were
attributed not only to genetic divergences but also to phenotypic plasticity. The individuals showed different plastic responses,
diverging in their ability to respond to environmental influences. The data confirm the role of phenotypic plasticity in the
adaptive and evolutionary process involved with ecotype formation in savanna/palm swamp transitional vegetation.

Key words - Eugenia calycina, phenotypic plasticity, quantitative genetics

RESUMO – (Variações fenotípicas e potencial plástico de Eugenia calycina Cambess. (Myrtaceae) em uma área de transição
cerrado-vereda). Este estudo teve como objetivo verificar a ocorrência de variações fenotípicas e o potencial plástico de
Eugenia calycina em uma área com gradiente de transição entre vereda e cerrado propriamente dito (ppd). As subpopulações
foram caracterizadas quanto ao peso de sementes, número de sementes por fruto e número de flores por planta. Além disto,
foram detectadas diferenças nas densidades de ocorrência e taxas de parasitismo por larvas de moscas (Diptera: Tephritidae)
em cada área. Houve também assincronia temporal na floração, iniciada tardiamente nas áreas de cerrado ppd. Utilizando-se um
modelo de genética quantitativa, a partir de um experimento de replicação recíproca de “sementes irmãs” em solos provenientes
de cada área, avaliou-se o potencial para plasticidade em três caracteres: altura da parte aérea, número e comprimento de folhas
das plântulas. Diferenças nestes caracteres foram geradas não somente por divergências genéticas entre plantas, mas também
por plasticidade fenotípica. Os genótipos apresentaram diferentes respostas plásticas, diferindo em sua habilidade de responder
às influências ambientais. Os dados obtidos confirmam o papel da plasticidade fenotípica como mecanismo gerador de
variabilidade fenotípica e apontam sua importância nos processos adaptativos e evolutivos envolvidos na formação de
ecótipos nas áreas de cerrado recortadas por veredas.

Palavras-chave - Eugenia calycina, genética quantitativa, plasticidade fenotípica

Introdução Exemplos clássicos de plasticidade fenotípica

Plasticidade fenotípica retrata a habilidade de um
organismo alterar sua fisiologia e/ou morfologia em
decorrência de sua interação com o ambiente (Bradshaw
1965, Schilichting 1986, Stearns 1989, Scheiner 1993).
Espécies com grande potencial para plasticidade em
caracteres ligados à sobrevivência apresentam
vantagens adaptativas em ambientes instáveis,
heterogêneos ou de transição, visto que as mudanças
produzidas podem facilitar a exploração de novos nichos,
resultando no aumento da tolerância ambiental (Via 1993,
Via et al. 1995).
1. Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia,
Caixa Postal 593, 38400-902 Uberlândia, MG, Brasil.
2. Autor para correspondência: lomonaco@ufu.br
descrevem variações na forma e tamanho de folhas em
plantas terrestres e heterofilia em folhas aéreas e
submersas de espécies aquáticas (Bradshaw 1965). Em
animais, foi demonstrado o potencial plástico para a
produção de defesas induzidas (morfológicas e químicas)
contra o ataque de inimigos naturais (Gilbert 1966).
Por muito tempo, acreditou-se que a plasticidade
fenotípica limitaria o potencial para mudanças
evolutivas, por reduzir o impacto da seleção natural na
estrutura genética de populações (Wright 1931).
Entretanto, ao longo das duas últimas décadas, foram
desenvolvidos novos métodos de estudo e modelos
matemáticos de genética quantitativa que descreveram
a relação da plasticidade fenotípica com importantes
processos biológicos (Via & Lande 1985, Gomulkiewicz
& Kirkpatrick 1992, Schilichting & Pigliucci 1993,
132 G.L. Cardoso & C. Lomônaco: Variações fenotípicas em Eugenia calycina
Scheiner & Callahan 1999).
A plasticidade fenotípica pode ser considerada um
mecanismo gerador de variabilidade fenotípica e, uma
vez que a seleção natural age sobre fenótipos, cria
oportunidades para que mudanças genéticas ocorram.
Além disto, se as divergências fenotípicas geradas
dentro de uma população forem mantidas por seleção
disruptiva, haverá favorecimento para o surgimento de
subespécies, raças ou ecótipos (Via & Lande 1985,
Thompson 1991).
Espera-se que uma população que ocupe um
ambiente heterogêneo apresente grande potencial
plástico em suas características fisiológicas e/ou
morfológicas (Fuzeto & Lomônaco 2000). Por causa
disto, a formação de ecótipos ou variedades poder ser
bastante favorecida em ambientes de transição ou
ambientes que apresentam gradientes edáficos, como é
o caso de áreas ocupadas pelo bioma do cerrado.
A caracterização de ecótipos ou verificação de
potencialidades para sua formação gera importantes
subsídios para maximizar a preservação da variabilidade
genética, quando a delimitação de áreas de conservação
ou projetos de manejo sustentado da flora silvestre
estiverem sendo efetuados (Nanson 1993, Lortie &
Aarssen 1996).
Este trabalho teve como objetivo verificar a
ocorrência de variações fenotípicas em Eugenia
calycina Cambess. numa área que apresenta gradiente
de transição entre vereda e cerrado propriamente dito
(ppd). Com uso de modelo de genética quantitativa,
avaliou-se também o potencial plástico desta espécie.
Material e métodos
Área de estudo - O estudo foi realizado em uma área de 127
ha, contendo cerrado ppd e vereda, na Reserva Ecológica do
Clube Caça e Pesca Itororó no município de Uberlândia, MG
(18º55’ S e 48º17’ W, altitude aproximada de 890 m). O clima
da região é caracterizado por duas estações com marcantes
diferenças nos índices pluviométricos, que oscilam
anualmente em torno de 1.550 mm. Na estação úmida (outubro
a março), as temperaturas podem chegar a 35 ºC e, na estação
seca, é comum a ocorrência de geadas durante o inverno. A
temperatura média anual é de 22 ºC (Nimer & Brandão 1989).
Espécie estudada - E. calycina Cambess. é uma planta
arbustiva, popularmente conhecida como pitanga-vermelha
ou pitanga-do-cerrado (Bulow et al. 1994). Pertence à família
Myrtaceae, que compreende aproximadamente 100 gêneros
e 3.500 espécies, distribuídas principalmente nas regiões
tropicais e subtropicais do mundo, com poucas espécies
ocorrendo nas regiões temperadas (Barroso et al. 1986).
Segundo McVaugh (1968), o gênero Eugenia está
representado por cerca de 500 espécies de distribuição
neotropical, que são encontradas desde o México e Florida
até o noroeste da Argentina, principalmente nas regiões
centro-oeste e sudeste do Brasil, onde ocorrem cerca de 300
espécies. No Brasil, E. calycina já foi registrada em áreas de
cerrado dos Estados de Goiás (Berg 1857, 1859), Minas Gerais
e Distrito Federal, nos tipos fitofisionômicos de campo sujo,
cerrado ppd, campo cerrado e transição cerrado-vereda
(Arantes 1997).
Caracterização das subpopulações - No período de 15 a
21/10/1999, foram identificados e marcados 80 indivíduos
adultos de E. calycina, (40 no cerrado ppd e 40 no ecótono
de transição cerrado/vereda) e deles foram tomadas medidas
de altura da planta, largura e comprimento da copa. Estas três
medidas foram simplificadas por Análise de Componente
Principal (PCA), para obtenção de um índice multivariado de
tamanho (Manly 1994). Nestes indivíduos foi também contado
o número de flores e frutos. Foram pesados, em balança
analítica, 58 frutos provenientes de plantas do cerrado ppd e
de 63 frutos da região de borda de vereda. Em seguida, os
frutos foram abertos e suas sementes foram contadas e
pesadas. Somente foram consideradas para pesagem as
sementes morfologicamente bem formadas e frutos não
parasitados ou sem sinal característico de perfuração por
larvas. A densidade dos indivíduos nos dois ambientes foi
estimada considerando 20 parcelas de 10 m × 10 m em cada
área, nas quais foram contados todos os indivíduos
presentes. O tamanho das planta e o peso de frutos e das
sementes foram comparados entre as áreas utilizando teste t.
O teste de Mann-Whitney foi usado para averiguar diferenças
na densidade de ocorrência, no número de flores e de frutos
por planta e no número de sementes por fruto entre as áreas
de coleta (Zar 1984).
A ocorrência de correlações genéticas (utilizando
valores médios por planta) entre peso dos frutos, peso das
sementes bem formadas e número de sementes por fruto foram
verificadas utilizando o teste de correlação de Pearson. Os
coeficientes de correlação foram comparados, aos pares, por
teste Z (Zar 1984).
A sincronia temporal na floração de E. calycina nas áreas
estudadas foi averiguada em uma única visita ao campo,
considerando o estágio de maturação das estruturas
reprodutivas de 40 indivíduos em cada área. Estes estágios
reprodutivos foram caracterizados da seguinte forma: 1) botão
verde: com sépalas encobrindo todo o botão; 2) botão abrindo:
com sépalas verdes semi-abertas deixando à mostra as pétalas
brancas da flor; 3) flor jovem: com sépalas e pétalas totalmente
abertas com os estames e/ou pistilo vistosos, odor
característico bem evidente e presença de polinizadores; 4)
flor senil: flor já fecundada ou abortada, podendo apresentar
peças florais murchas, de coloração mais pálida, ainda na planta
ou já caídas ao chão; 5) fruto verde: de pequeno porte com
coloração esverdeada; 6) fruto maduro: apresentando
coloração vermelha “sangue” e tamanho maior. Diferenças
entre as áreas nas freqüências de ocorrência em cada estágio
 Revista Brasil. Bot., V.26, n.1, p.131-140, mar. 2003
foram testadas por tabela de contingência (Zar 1984).
Um ano depois, o número de frutos inviabilizados ou
não por atividade da larva de uma mosca parasita (Diptera:
Tephritidae) foi estimado por inspeção visual no campo, em
43 indivíduos na área de cerrado ppd e em 44 indivíduos na
área de borda de vereda. A taxa de parasitismo por planta
(Tp) foi calculada utilizando a seguinte fórmula:
Tp = [p (p + np) -1] × 100, onde p é o número de frutos
parasitados e np o número de frutos não parasitados. Para
averiguar diferenças nas taxas de parasitismo entre as áreas
utilizou-se o teste de Mann-Whitney (Zar 1984).
Análise dos solos - Foram coletadas amostras de solo,
aleatoriamente distribuídas nos dois ambientes, em seis covas
com profundidade de 20 cm. As amostras coletadas foram
analisadas para caracterização física e química de rotina, conforme
metodologia preconizada pela Embrapa (1979). As análises
foram realizadas no Laboratório de Análises de Solos (Labas)
do Instituto de Ciências Agrárias da Universidade Federal de
Uberlândia, MG. As características físicas e químicas das
amostras do solo das duas áreas foram comparadas, utilizando-
se o teste de Mann-Whitney (Zar 1984).
Plasticidade fenotípica - No período de 11-12/11/99 foram
coletados frutos de 24 plantas da área de cerrado ppd e de 15
plantas da área de borda de vereda. As sementes
morfologicamente bem formadas provenientes de uma mesma
planta foram simultaneamente colocadas em duas bandejas
de germinação, uma com amostras de solos provenientes da
área de borda de vereda e outra com amostras de solos da
área de cerrado ppd. Deste modo, as plantas tiveram suas
sementes germinadas em solos de ambas as áreas, para que o
seu desenvolvimento pudesse ser comparado. O plantio foi
feito imediatamente após a extração das sementes, visto serem
estas recalcitrantes (Bulow et al. 1994). Este procedimento
foi realizado em laboratório, onde as sementes permaneceram
à temperatura ambiente, sendo diariamente regadas com água
destilada.
Após 40 dias, as plântulas e sementes com emissão de
radícula foram transplantadas para sacos plásticos, seguindo
as mesmas condições adotadas com relação aos tipos de
solo das bandejas. Após transplante, as plântulas
permaneceram em laboratório por 15 dias, antes de serem
transportadas para um jardim experimental.
Medidas da altura da parte área das plântulas,
comprimento e número de folhas foram tomadas em três
censos. O primeiro censo foi realizado no dia anterior ao
transplante das plântulas e das sementes para sacos plásticos.
Os censos 2 e 3 foram realizados 40 e 80 dias após o transplante,
respectivamente. As plântulas consideradas para análise,
foram apenas aquelas cujo número de réplicas por indivíduo
(planta mãe) foram, no mínimo, igual a quatro, numa tentativa
de produzir um padrão balanceado de amostras (Zar 1984). A
média do número de plântulas utilizadas nos três censos, para
os três caracteres analisados, foi igual a 392 ± 75,8. A ANOVA
para dois fatores foi usada para decompor a variabilidade
fenotípica total de cada caráter em três componentes: o fator
133
genético, a influência ambiental e a interação entre ambos
(Falconer 1989). A impossibilidade de caracterização das
sementes provenientes de uma mesma planta como sendo
meio-irmãs ou irmãs completas não permitiu que a variabilidade
genética total fosse decomposta quanto a aditividade ou
dominância (Falconer 1989). Por isso, o componente genético
de variação foi estimado considerando os genótipos
provenientes de diferentes plantas-mãe. A variabilidade nas
respostas plásticas entre os genótipos analisados foi
estimada, para cada caráter, pela interação entre os dois fatores
(Via & Lande 1985, Scheiner 1993). Uma vez que as análises de
variância informam apenas a quantidade de variação atribuída
a cada um de seus componentes, foram construídas, para cada
caráter analisado, normas de reação, que representam,
graficamente, a direção e a variabilidade das respostas
plásticas entre os genótipos.
As análises estatísticas foram realizadas utilizando o
programa Systat (1999).
Resultados
Caracterização das subpopulações e das áreas de coleta
- A Análise de Componente Principal indicou que 64%
da variação total pode ser atribuída a diferenças de
tamanho entre os indivíduos. Sinal negativo no coeficiente
do segundo autovetor, relativo à altura das plantas, indica
ocorrência de distorção na forma de E. calycina
(tabela 1). Deste modo, as plantas, após atingirem
determinada altura, passam a investir no aumento da
copa (largura e comprimento da parte aérea).
Não foram verificadas diferenças estatísticas
significativas entre os indivíduos pertencentes aos dois
ambientes quanto ao tamanho, peso dos frutos e número
de frutos por planta. Entretanto, o peso das sementes dos
indivíduos da área de borda de vereda foi significativamente
maior que o apresentado pelos indivíduos de cerrado ppd
(t = -3,91; p < 0,001). Maior densidade populacional foi
observada na área de cerrado ppd (U = 375,50; p < 0,001).
Nesta área, foram também encontrados maior número de
sementes por fruto (U = 2.176,00; p = 0,036), maior número
de flores por planta e maiores taxas de parasitismo
(U = 1.184,00; p = 0,026) (tabela 2).
Todas as correlações genéticas foram significativas,
exceto entre peso dos frutos e peso das sementes de
indivíduos da área de cerrado ppd (r = 0,095; p = 0,476).
Não foi constatada diferença entre os coeficientes de
correlação obtidos para os dados de cada área de coleta
(tabela 3).
Houve assincronia na floração, iniciada tardiamente
na área de cerrado ppd (X 2 = 824,63; p < 0,001)
(figura 1).
134 G.L. Cardoso & C. Lomônaco: Variações fenotípicas em Eugenia calycina

Tabela 1. Três componentes principais da matriz de correlação entre medidas de indivíduos adultos de Eugenia calycina
(n = 80) da Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, MG.
Table 1. Three principal components of the correlation matrix among measurements of adult individuals of Eugenia calycina
(n = 80) from the Ecological Reserve of the Clube Caça e Pesca Itororó of Uberlândia, MG.

Medidas Componentes Principais

1 2 3

Altura 0,768 -0,630 0,116

Largura 0,826 0,192 -0,531
Comprimento 0,806 0,404 0,433
Variância explicada pelos componentes 1,920 0,597 0,483
Percentagem do total de variância explicada (%) 64,000 19,910 16,090

O resultado das análises para caracterização
química e física das amostras de solo foi muito similar
entre as áreas. Somente foram significativas as
diferenças nas proporções de argila (U = 31,00;
p = 0,034), maiores em solos de cerrado e nas
concentrações de fósforo (U = 4,50; p = 0,029), que
apresentaram maiores valores na área de borda de
vereda (tabela 4).
Plasticidade fenotípica - A altura das plântulas variou
significativamente entre os indivíduos nos três censos,
indicando haver variabilidade genética entre os indivíduos
amostrados (F = 4,23; p < 0,001 no censo 1; F = 4,45;
p < 0,001 no censo 2 e F = 3,72; p < 0,001 no censo 3).
Entretanto, respostas plásticas somente estiveram
presentes no primeiro censo (F = 15,18; p < 0,001), pois,
nos demais, as variações na altura de plântulas entre os
lotes cultivados nos solos provenientes das duas as áreas
não foram estatisticamente significativas.
Analogamente, as interações entre os fatores somente
foram significativas no primeiro censo (F = 2,53;
p < 0,001) (tabela 5). As normas de reação confirmam,
graficamente, este padrão de variação (figura 2), que
aponta para a redução na ocorrência de respostas
plásticas ao longo do tempo, ou seja, indicam a redução
na diferenciação de plântulas quanto à altura, apesar de
terem sido cultivadas em solos de áreas distintas. Por
causa disto, a variabilidade genética passou, a partir do
segundo censo, a explicar a maior parte das variações
fenotípicas, em contraste com o primeiro censo, que
apresentou maior valor de variância no componente
ambiental.
O número e o comprimento de folhas apresentaram
significativas variações entre os indivíduos nos três
censos (F = 4,41; p < 0,001 no censo 1, F = 6,73; P <
0,001 no censo 2 e F = 5,71; p < 0,001 no censo 3 para
comprimento de folhas; F = 4,15; p < 0,001 no censo 1,
F = 4,39; p < 0,001 no censo 2 e F = 3,48; p < 0,001 no
censo 3 para número de folhas). Entretanto, a maior
parte das variações encontradas foi devida à plasticidade
fenotípica (componente ambiental de variação).
Interações entre os fatores, que descrevem as
diferenças quantitativas entre os genótipos quanto as
suas respostas plásticas, foram significativas para ambos
os caracteres nos três censos, com uma exceção:
número de folhas no censo 2 (F = 1,06; p = 0,377). Isto
significa que houve diferenças entre plantas, na sua
habilidade de apresentar variações plásticas para o
comprimento e número de folhas (tabela 5).
As normas de reação, além de confirmarem as
indicações da análise quantitativa, mostram ainda, que
grande parte da variabilidade dos caracteres medidos
nas plântulas desenvolvidas em solo de vereda no
primeiro censo foi sendo gradativamente perdida ao
longo do tempo e que, por ocasião do terceiro censo, as
plântulas que se desenvolveram em solos de cerrado
ppd já apresentavam maior variabilidade para todos os
caracteres avaliados (figura 2).
Discussão
As subpopulações de E. calycina não foram
caracterizadas por diferenças fenotípicas que pudessem
ser facilmente visualizadas, tais como tamanho da planta,
número de frutos por planta ou biomassa dos frutos.
Entretanto, houve diferenças no peso e número de
sementes por fruto e no número de flores por planta.
Segundo Allaby (1994), para a caracterização de
ecótipos, basta que sejam detectadas pequenas
mudanças morfológicas e/ou fisiológicas, relacionadas
a um hábitat específico ou que sejam induzidas
geneticamente. Por causa disto, acredita-se que
E. calycina tenha respondido fenotipicamente formando
 Revista Brasil. Bot., V.26, n.1, p.131-140, mar. 2003 135

Tabela 2. Caracterização de indivíduos e diferenciação dos ecótipos de Eugenia calycina nas áreas de cerrado propriamente
dito e borda de vereda da Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, MG, quanto ao tamanho (índice
multivariado que considerou a altura, comprimento e largura dos indivíduos), peso dos frutos e das sementes, número de
sementes morfologicamente viáveis por fruto, densidade, número de sementes por fruto, taxa de parasitismo e número de
frutos e estruturas florais por planta.
Table 2. Characterisation of individuals and differentiation of ecotypes of Eugenia calycina in areas of cerrado s.s. and at the
margins of the vereda of the Ecological Reserve of the Clube Caça e Pesca Itororó of Uberlândia, MG, regarding size (multivariate
index considering height, length, and width of the individuals), weight of fruits and seeds, number of seeds morphologically
viable per fruit, density of seeds per fruit, rate of parasitism, and number of fruits and floral structures per plant.

Componentes analisados Cerrado Vereda

Média ± (S) Média ± (S) t p

Tamanho -0,05 ± (0,62) 0,05 ± (1,28) -0,47 0,639

n = 40 n = 40
Peso dos frutos (g) 1,43 ±(0,45) 1,34 ± (0,44) 1,08 0,282
n = 58 n = 63
Peso de sementes (g) 0,23 ± (0,11) 0,30 ± (0,12) -3,91 < 0,001
n = 87 n = 78
U p
N. de estruturas florais/ planta 97,34 ± (104,28) 67,90 ± (125,07) 1.242,00 < 0,001
n = 40 n = 40
Densidade (ind.100m-2) 9,95 ± (7,10) 1,70 ± (1,81) 375,50 < 0,001
n = 20 n = 20
N. de sementes/fruto 1,48 ± (0,70) 1,24 ± (0,53) 2.176,00 0,036
n = 59 n = 63
Taxa de parasitismo 0,94 ± (0,12) 0,84 ± (0,16) 1.184,00 0,026
n = 43 n = 44
N. de frutos/planta 21,05 ± (13,16) 20,77 ± (18,42) 1.059,00 0,337
n = 43 n = 44

ecótipos nas áreas estudadas. As subpopulações
também apresentam diferenças quanto à densidade de
ocorrência e taxas de parasitismo apresentadas.
O maior peso das sementes na área de borda de
vereda pode ser resultante de seleção direcional,
dadas as dificuldades de sobrevivência da espécie
na área que apresenta menor cobertura de copas e,
conseqüentemente, menor sombreamento. O fato de
E. calycina apresentar sementes recalcitrantes, que
reduzem rapidamente a viabilidade para germinação,
após serem colhidas, pode também contribuir para
dificultar a sobrevivência destes indivíduos em áreas
de borda de vereda. A ocorrência de indivíduos em
menor densidade nesta área corrobora essa
afirmação. Além disto, Bulow et al. (1994)
constataram que lotes de sementes maiores de
E. calycina (peso médio = 0,33 g) apresentaram
maior taxa de germinação que lotes de sementes
menores (peso médio = 0,19 g), o que sugere que a
sobrevivência nesta planta pode ser maximizada por
aumento em biomassa.
Custos para aumento em biomassa de sementes
podem gerar redução no número de sementes
produzidas por frutos, por meio de mecanismos de
compensação de investimentos energéticos,
conhecidos por “trade-offs” (Stearns 1989). Assim,
a produção de sementes maiores nas plantas de borda
de vereda passaria a ser compensada pela redução
significativa no número de sementes produzidas por
frutos, visto estarem estes caracteres negativamente
correlacionados. Deste modo, a ocorrência de
“trade-offs” ou seleção disruptiva poderia explicar
as diferenças no peso e número de sementes entre
as áreas estudadas.
Similarmente, as maiores taxas de parasitismo em
flores e frutos na área de cerrado poderiam estar sendo
compensadas pelo aumento médio de cerca de 43% no
número de flores produzidas por plantas desta área, em
136 G.L. Cardoso & C. Lomônaco: Variações fenotípicas em Eugenia calycina

Tabela 3. Índice de correlação de Pearson entre peso dos frutos, peso das sementes e números de sementes viáveis por fruto
de indivíduos de Eugenia calycina, nas áreas de cerrado propriamente dito e borda de vereda da Reserva Ecológica do Clube
Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, MG.
Table 3. Pearson correlation index among weight of the fruits, weight of the seeds, and number of viable seeds per fruit of
individuals of Eugenia calycina in areas of cerrado s.s. and margin of vereda of the Ecological Reserve of the Clube Caça e
Pesca Itororó of Uberlândia, MG.

Características Cerrado Vereda Z p

r p r p

peso fruto × peso semente 0,095 0,476 0,353 0,005 1,466 < 0,05
peso fruto × n. sementes viáveis 0,420 0,001 0,546 0,0001 0,884 < 0,05
peso sementes × n. sementes viáveis 0,432 0,001 0,376 0,002 0,359 < 0,05

100 Embora diferenças fenotípicas tenham sido

80 encontradas entre os ecótipos quanto às estratégias de
Indivíduos (%)

alocação de recursos nas sementes (isto é, investimento

60
40
20
0
1 2 3 4 5 6
Estágio de floração
Figura 1. Estágios de floração de 80 indivíduos de Eugenia
calycina da Reserva Ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó
de Uberlândia, em áreas de cerrado propriamente dito e borda
de vereda (1 - botões verdes; 2 - botões abrindo; 3 - flores
jovens; 4 - flores senis; 5 - frutos verdes; 6 - frutos maduros),
(„
„ cerrado; … vereda).
Figure 1. Flowering stages of 80 individuals of Eugenia
calycina of the Ecolgical Reserve of the Clube Caça e Pesca
Itororó of Uberlândia, in areas of cerrado and the margin of
the vereda (1 - young buds; 2 - opening buds; 3 - young
flowers; 4 - old flowers; 5 - young fruits; 6 - mature fruits),
( cerrado; … vereda).
relação às de borda de vereda. Esta estratégia parece
ser eficiente, uma vez que as áreas não diferem quanto
ao número de frutos viáveis produzidos por planta. A
maior taxa de parasitismo na área de cerrado ppd pode
estar relacionada à maior densidade de ocorrência da
espécie neste local, considerando que a maior
abundância de recursos permitiria uma maior capacidade
suporte para a população de parasitas. Maad (2000),
que considerou o número de frutos para estimar êxito
reprodutivo de Platanthera bifolia (L.) L.C. Rich.
(Orchidaceae), verificou que plantas com maior número
de flores apresentavam maior aptidão, provavelmente
por atrair maior número de polinizadores.
em número ou biomassa), as correlações genéticas
foram mantidas, visto não ter havido diferenças
significativas entre os coeficientes de correlação
efetuados. Correlações genéticas entre dois caracteres
métricos informam sobre a influência de um mesmo
grupo de genes na determinação fenotípica destes
caracteres (Falconer 1989). Segundo Kudoh et al.
(1996) mudanças na associação entre caracteres podem
ser menos sujeitos à variação, se comparadas às
mudanças na plasticidade do caráter em duas
subpopulações. Por causa disto, pode-se supor que parte
das divergências apontadas entre as subpopulações
possam ter sido geradas por plasticidade fenotípica.
A assincronia no processo de floração entre as
áreas poderia ser resultante da variação temporal na
profundidade do lençol freático (Berg et al. 1987, Lima
et al. 1989). Com o início das chuvas na região, os solos
de vereda, que se localizam nas porções mais baixas da
vertente, concentrariam maior teor de umidade, que
somente mais tardiamente estaria presente nos solos
de cerrado ppd, com o acúmulo de água pluviométrica.
A assincronia na floração foi também constatada por
Fuzeto & Lomônaco (2000) em estudos nestas mesmas
áreas com Cabralea canjerana subesp. polytricha
(Adr. Juss.) Penn. (Meliaceae), mas, outras evidências
precisam ser obtidas para se afirmar se este fenômeno
poderia ser generalizado para outras espécies ou para
anos subseqüentes. Maad (2000), por exemplo,
acompanhando por três anos a fenologia e morfologia
de flores e frutos da já mencionada orquidácea
P. bifolia, verificou variação nos padrões de seleção
destes caracteres, sem contudo apontar o fator-chave
gerador destas diferenças. A determinação do período
 Revista Brasil. Bot., V.26, n.1, p.131-140, mar. 2003 137

Tabela 4. Caracterização química e granulométrica do solo em áreas de cerrado propriamente dito e borda de vereda na Reserva
Ecológica do Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, MG. (P = fósforo; K = potássio; Al = alumínio; Mg = magnésio;
H+Al = hidrogênio + alumínio; SB = soma de bases; t = capacidade de troca catiônica efetiva; T = capacidade de troca catiônica
a pH 7,0; V = saturação por bases; m = saturação por Al e M.O.= matéria orgânica).
Table 4. Chemical and granulometric characterisation of soil from areas of cerrado and the margin of the “vereda” of the
Ecological Reserve of the Clube Caça e Pesca Itororó of Uberlândia, MG. (P = phosphorus; K = potassium; Al = aluminium; Mg
= ; H+Al = hydrogen + aluminium; SB = sum of bases; t = capacity of; T = capacity of cationic exchange at pH 7.0; V = saturation
by alkali; m = saturation by Al, and M.O. = organic matter).

Componentes analisados Média ± (S)

(n = 6)
Cerrado Vereda U P

Análise granulométrica
Areia grossa (g.kg-1) 423,33 ± (103,67) 476,67 ± (78,40) 7,00 0,076
Areia fina (g.kg-1) 426,67 ± (84,77) 405,00 ± (66,56) 23,50 0,377
Silte (g.kg-1) 18,33 ± (7,53) 13,33 ± (5,16) 25,00 0,212
Argila (g.kg-1) 131,67 ± (18,35) 105,00 ± (16,43) 31,00 0,034
Análise química
pH água (1:2,5) 4,92 ± (0,15) 4,97 ± (0,05) 15,00 0,605
P (mg.dm.-3) 0,40 ± (0,20) 0,78 ± (0,25) 4,50 0,029
K (mg.dm-3) 19,47 ± (10,40) 10,85 ± (2,69) 26,50 0,170
Al (cmolc.dm-3) 0,57 ± (0,12) 0,67 ± (0,05) 9,00 0,120
Ca (cmolc.dm-3) 0,10 ± (0,00) 0,10 ± (0,00) 18,00 1,000
Mg (cmolc.dm-3) 0,00 ± (0,00) 0,02 ± (0,04) 15,00 0,317
H+Al (cmolc.dm-3) 3,13 ± (0,44) 3,25 ± (0,45) 14,50 0,572
SB (cmolc.dm-3) 0,17 ± (0,05) 0,15 ± (0,08) 22,00 0,476
t (cmolc.dm-3) 0,74 ± (0,14) 0,83 ± (0,04) 12,50 0,376
T (cmolc.dm-3) 3,29 ± (0,48) 3,43 ± (0,46) 15,50 0,688
V (%) 5,00 ± (0,89) 5,17 ± (1,60) 19,00 0,866
m (%) 76,67 ± (3,08) 80,17 ± (6,11) 6,50 0,063
M.O. (g.kg-1) 1,23 ± (0,26) 1,25 ± (0,30) 17,00 0,872

de floração pode também ocorrer como resposta a
pequenas quantidades de nutrientes no solo (Sanda &
Amasino 1996). Susceptibilidade ambiental na
caracterização do período de florescimento em três
populações de Arabidopsis thaliana (L.) Heynh
(Brassicaceae) também foi descrita por Pigliucci (1997),
com base na qualidade nutricional edáfica.
Uma outra hipótese que poderia explicar o atraso
na floração de E. calycina em áreas de cerrado ppd foi
elaborada por Kudoh et al. (1996), com base em dados
empíricos coletados em Cardamine flexuosa With.
(Brassicaceae). Estes autores acreditam que o
investimento em grande número de estruturas
reprodutivas pode prolongar o período pré-floração.
Kowalski et al. (1994) também já haviam verificado
que atrasos na floração resultam da transição tardia do
crescimento vegetativo para o crescimento reprodutivo
em um ecótipo de A. thaliana.
O experimento com transplantes recíprocos de
sementes demonstraram que as diferenças nas taxas de
crescimento (altura de plântulas), número e tamanho de
folhas foram geradas não somente por divergências
genéticas entre plantas, mas também por plasticidade
fenotípica. Também foi demonstrado que indivíduos
apresentaram diferentes respostas plásticas. Organismos
diferem em sua habilidade de responder às variações
ambientais (Callahan et al. 1997), podendo, inclusive não
apresentar plasticidade, o que é denominado canalização
(Stearns 1989, Weinig 2000). O potencial para a
plasticidade pode diferir entre indivíduos de uma
população porque existem genes específicos para a
plasticidade fenotípica que atuam como elementos
regulatórios (Schilichting & Pigliucci 1995, Pigliucci 1996).
Uma vez que todas as plântulas desenvolveram-se
sob as mesmas condições microclimáticas (temperatura,
umidade relativa do ar e quantidade de água para rega),
138 G.L. Cardoso & C. Lomônaco: Variações fenotípicas em Eugenia calycina

diferenças nas influências ambientais só poderiam ter

C3 sido causadas pelas distintas características físicas e
químicas dos solos amostrados. É interessante notar que,
Altura da parte aérea

apesar das concentrações dos elementos químicos e da

análise granulométrica parecerem muito similares,
algumas diferenças em determinado elemento como P,
foram suficientes para gerar respostas plásticas nas
C1 plantas neles cultivadas neste experimento. Hart &
Coevillec (1988) verificaram, por exemplo, que
diferentes concentrações de fósforo no solo induziram
a formação de variedades altamente adaptadas de
Trifolium repens L. (Fabaceae). Solos mais ricos em
Áreas fósforo também influenciaram o desenvolvimento de
sementes maiores em Senecio vulgaris (L.) Hayer
(Asteraceae) (Aarssen & Burton 1990) e Rorippa
nasturtium-aquaticum (L.) Hayeck (Brassicaceae)
(Austin 1966). Experimento similar a este, feito com A.
thaliana, demonstrou que distintas concentrações de
C3
Número de folhas

nitrogênio, fósforo e potássio no solo podem gerar

respostas plásticas, promovendo variações no período
de desenvolvimento (tempo para floração), número de
folhas e frutos e altura da planta, além de outras diversas
características (Pigliucci et al. 1995, Pigliucci &
C1
Schichting 1996). Entretanto, não se sabe, ao certo, se
variações destes nutrientes puderam efetivamente
contribuir para a formação de ecótipos em E. calycina
nas áreas estudadas, visto que os indivíduos não foram
Áreas acompanhados até a fase adulta. Além disto, as áreas
poderiam também divergir quanto à disponibilidade de
água, por apresentarem diferentes perfis
granulométricos, o que não foi reproduzido em
laboratório. Pelo contrário, a oferta ilimitada de água
Comprimento das folhas

C3 para sementes e plântulas em desenvolvimento poderia

ter sido responsável pelas modificações nas normas de
reação ao longo dos censos efetuados, reduzindo as
diferenças fenotípicas observadas.
Os dados obtidos confirmam a atuação da
C1 plasticidade fenotípica como mecanismo gerador de
variabilidade fenotípica e apontam sua importância nos
processos adaptativos e evolutivos envolvidos na
formação de ecótipos nas áreas de cerrado recortadas
por veredas.
Áreas

Figura 2. Normas de reação da altura da parte aérea; número
de folhas e comprimento das folhas de plântulas de Eugenia
calycina cultivadas em solos de borda de vereda (1) e cerrado
propriamente dito (2). Os símbolos (z) representam valores
médios por área de borda vereda e os símbolos ( { )
representam valores médios por área de sementes advindos
do cerrado ppd. C1 = censo 1; C3 = censo 3.
Figure 2. Reaction norms of height of the shoots, number
of leaves, and length of leaves of cultivated seedlings of
Eugenia calycina on the soils of the margin of a vereda
(1) and cerrado s.s. (2). The symbols (z) represent average
values per area of the margin of the vereda and the symbols
( { ) represent average values per area of seeds from
cerrado s.s.
 Revista Brasil. Bot., V.26, n.1, p.131-140, mar. 2003 139

Tabela 5. ANOVA para dois fatores (genótipos e ambiente) das medidas de altura da parte aérea, comprimento e número de
folhas de plântulas de Eugenia calycina desenvolvidas em solos de cerrado propriamente dito e borda de vereda. (censos 1,
2 e 3).
Table 5. ANOVA for two factors (genotype and environment) of the measurements of the shoots, length and number of leaves
of seedlings of Eugenia calycina developed on cerrado soils s.s. and margin of vereda (census 1, 2, and 3).

Variável Fonte Censo 1 Censo 2 Censo 3

MQ F p MQ F p MQ F p

Altura da parte aérea Genótipo 5,15 4,23 < 0,001 8,68 4,45 < 0,001 7,38 3,72 < 0,001
Ambiente 18,49 15,18 < 0,001 2,06 1,06 0,305 2,33 1,18 0,279
GxE 3,08 2,53 < 0,001 2,15 1,10 0,324 2,71 1,37 0,095
Erro 1,22 1,95
Comprimento das folhas Genótipo 0,80 4,41 < 0,001 4,06 6,73 < 0,001 4,55 5,71 < 0,001
Ambiente 7,83 42,95 < 0,001 9,73 16,16 < 0,001 7,09 8,91 0,003
GxE 0,36 1,99 0,001 1,18 1,97 0,001 1,40 1,76 0,005
Erro 0,18 0,60 0,80
Número de folhas Genótipo 17,25 4,15 < 0,001 37,31 4,39 < 0,001 40,94 3,48 < 0,001
Ambiente 140,58 33,85 < 0,001 191,47 22,54 < 0,001 330,78 28,11 < 0,001
GxE 6,15 1,48 0,038 9,02 1,06 0,377 16,99 1,44 0,048
Erro 4,15 8,49 11,77

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