Dissertação Final

Universidade Federal do Maranhão
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Conservação
FAUNA E ECOLOGIA DE ENDOPARASITAS DE ANUROS DO

BIOMA CERRADO, NORDESTE DO BRASIL
BÁRBARA RODRIGUES DOS SANTOS
São Luís/MA
2021

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biodiversidade e Conservação
da Universidade Federal do Maranhão, como
requisito parcial para obtenção do título de
Mestre em Biodiversidade e Conservação.
Orientador: Prof. Dr. Samuel Vieira Brito
São Luís/MA
2021

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biodiversidade e Conservação
da Universidade Federal do Maranhão, como
requisito parcial para obtenção do título de
Mestre em Biodiversidade e Conservação.
Aprovada em / /
BANCA EXAMINADORA
_____________________________________________
Prof. Dr. Samuel Vieira Brito
_____________________________________________
Prof. Dr. Adonias Aphoena Martins Teixeira
_____________________________________________
Prof. Dr. Bruno de Souza Barreto
São Luís/MA
2021
AGRADECIMENTOS
Agradeço ao meu orientador Prof. Dr. Samuel pela paciência, pelo conhecimento
compartilhado e pelo incentivo nessa jornada.
A Jivanildo Miranda e Arielson Protázio pelo auxílio nas identificações dos anuros. A
Adonias Teixeira pela ajuda com os índices e análises estatísticas. A Bento e Janaina
Nascimento pela ajuda no trabalho de campo.
Agradeço pela bolsa concedida pela Coordenação de Apoio ao Pessoal de Ensino
Superior (CAPES).
Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio/SISBIO) e a
Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Maranhão (CEUA-
UFMA) por fornecer a autorização para a coleta de hospedeiros.
Ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Conservação (PPGBC-UFMA)
por oferecer a oportunidade de realizar um mestrado, em especial ao nosso coordenador Prof.
Dr. Eduardo pelo incentivo e por estar sempre disponível no decorrer do curso.
Aos meus professores do PPGBC por todo o conhecimento e experiências
compartilhados nas disciplinas, indispensáveis para minha formação.
Agradeço a minha mãe, Maria, e ao meu pai, Domingos, pelo apoio emocional e
financeiro. Vocês são a base para tudo na minha vida.
Aos meus colegas da turma 2019.1, pela troca de experiências e conhecimento e pela
companhia dentro e fora da sala de aula.
A todos que de alguma forma contribuíram para a realização desse trabalho.
RESUMO
Este estudo teve como objetivo conhecer a fauna e alguns aspectos ecológicos de
endoparasitas associados à 18 espécies de anuros do Cerrado do leste maranhense, Nordeste
do Brasil. O capítulo I é uma apresentação geral sobre aspectos importantes do parasitismo e
de endoparasitas de anfíbios do Brasil. O capítulo II é uma abordagem descritiva onde
apresentamos as espécies de parasitas encontradas, com observações acerca dos níveis de
infecção e ciclo de vida. Encontramos 12 táxons de endoparasitas, sendo 8 Nematoda, 3
Acanthocephala e 1 Cestoda. Physaloptera sp., Aplectana sp. e Rhabdias sp. foram os
nematoides mais comuns na taxocenose de anuros, corroborando com outros trabalhos que
mostram esses gêneros como dominantes na comunidade. Em particular, além de infectar 9
espécies hospedeiras, Acanthocephala teve uma prevalência relativamente alta em
comparação com trabalhos realizados em outras localidades. Isso pode estar associado à dieta
dos hospedeiros, já que os acantocéfalos dependem de ingestão de artrópodes pelos anuros
para sua transmissão, juntamente com outros aspectos da ecologia do hospedeiro.
Apresentamos também 22 novos registros de hospedeiros, ampliando o conhecimento acerca
da fauna de endoparasitas de anuros do Brasil. No capítulo III buscamos conhecer os níveis de
agregação e especificidade dos parasitas e os fatores bióticos que influenciaram os níveis
encontrados, além de testar a influência de características biológicas dos hospedeiros sobre a
abundância de parasitas. O índice de especificidade variou de 1 a 3, em que Oncicola sp. foi o
parasita mais específico da comunidade. Os parasitas heteroxenos foram mais específicos que
os monoxenos. Isso pode ser um reflexo da necessidade dos parasitas em selecionar
hospedeiros intermediários específicos adequados, resultando também em uma gama de
hospedeiros definitivos mais restrita. Além disso, quanto menos específico o parasita menor
foi sua prevalência. Isso pode estar associado à possibilidade dos parasitas infectarem
hospedeiros próximos filogeneticamente e com semelhanças imunológicas e ecológicas entre
si, diminuindo os custos de adaptação mesmo infectando muitas espécies hospedeiras. Em
geral, os parasitas se mostraram agregados espacialmente, mas entre as características
testadas, nenhuma explicou os níveis encontrados, indicando a atuação de outros fatores
gerando heterogeneidade de exposição e susceptibilidade à infecção entre os hospedeiros. O
tamanho do corpo e sexo dos hospedeiros foram fatores determinantes para os níveis de
infecção. Hospedeiros com maior massa e CRC foram mais parasitados. Os recursos
oferecidos por anuros maiores, bem como sua dieta e idade podem fazer com que eles tenham
maior abundância de parasitas. Já os machos tiveram maior abundância parasitária que as
fêmeas, indicando que particularidades fisiológicas e ecológicas do sexo os tornam mais
susceptíveis e expostos aos parasitas que as fêmeas.
Palavras-chave: Agregação; Especificidade; Nematoda.

ABSTRACT
The aim of this study was to know the fauna and some ecological aspects of endoparasites
associated with 18 anurans species from the Cerrado of eastern Maranhão, northeastern
Brazil. The chapter I is an overview of important aspects of parasitism and endoparasites of
brazilian amphibians. The chapter II is a descriptive approach where we present species of
parasites found, with an approach about the infection levels and life cycle. We found 12 taxa
of endoparasites, 8 Nematoda, 3 Acanthocephala and 1 Cestoda. Physaloptera sp., Aplectana
sp. and Rhabdias sp. were the most common nematodes in anuran assemblage, corroborating
with other studies that show these genera as dominant in the community. In particular, besides
to infecting 9 host species, Acanthocephala had a relatively high prevalence compared to
studies carried out in other locations. This may be associated with the host's diet, as
acanthocephalans depend of the ingestion of arthropods by anurans for their transmission,
along with other aspects of the host's ecology. We also present 22 new host records,
expanding the knowledge of the endoparasite fauna in anurans of Brazil. In chapter III, we
seek to know the aggregation levels and specificity of the parasites and the biotic factors that
influenced the levels found, in addition to testing the influence of biological characteristics of
hosts on the abundance of parasites. The specificity index ranged from 1 to 3, in which
Oncicola sp. was the most specific parasite in the community. Heteroxenes parasites were
more specific than monoxenes. This may be a reflection of the parasites' need to select
suitable specific intermediate hosts, also resulting in a narrower definitive host range.
Furthermore, the less specific the parasite, the lower its prevalence. This may be associated
with the possibility of the parasites infecting phylogenetically close hosts and with
immunological and ecological similarities to each other, reducing adaptation costs even when
infecting many host species. In general, the parasites were spatially aggregated, but among the
characteristics tested, none explained the levels found, indicating the action of other factors
generating heterogeneity among hosts in exposure and susceptibility to infection. The host
body size and sex were determining factors for the infection levels. Hosts with greater mass
and CRC were more parasitized. The resources offered by larger anurans, as well their diet
and age, can cause them to have a greater abundance of parasites. Males had greater parasite
abundance than females, indicating that physiological and ecological sex characteristics make
them more susceptible and exposed to parasites than females.
Key-words: Aggregation; Especificity; Nematoda.

1
SUMÁRIO
CAPITULO I - Apresentação geral.........................................................................................2

INTRODUÇÃO.........................................................................................................................3
REVISÃO BIBLIOGRÁFICA.................................................................................................6
Riqueza e composição de helmintos em anfíbios.................................................................6
Helmintos de anuros e relação com fatores bióticos e abióticos........................................7
Agregação parasitária e suas causas....................................................................................9
Especificidade do hospedeiro..............................................................................................10
OBJETIVOS............................................................................................................................12
Objetivo geral.......................................................................................................................12
Objetivos específicos............................................................................................................12
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................................13
CAPÍTULO II - Biodiversidade de endoparasitas associados a anuros de uma área de
Cerrado da região leste maranhense....................................................................................19
Introdução...............................................................................................................................21
Materiais e métodos................................................................................................................23
Área de estudo.....................................................................................................................23
Coleta de dados....................................................................................................................23
Descritores quantitativos....................................................................................................24
Resultados................................................................................................................................24
Discussão..................................................................................................................................27
Referências bibliográficas......................................................................................................32
CAPÍTULO III - Aspectos ecológicos de uma comunidade de endoparasitas de anuros
do leste maranhense................................................................................................................40
Introdução................................................................................................................................42
Materiais e métodos................................................................................................................44
Índices de agregação e especificidade...............................................................................44
Análises estatísticas............................................................................................................45
Resultados................................................................................................................................46
Discussão..................................................................................................................................49
2
Referências bibliográficas......................................................................................................55
ANEXO....................................................................................................................................64
CAPÍTULO I
APRESENTAÇÃO GERAL
3
INTRODUÇÃO
Os parasitas são importantes componentes dos ecossistemas e de teias alimentares,

compreendendo uma grande parcela de toda a biodiversidade existente e sendo encontrados
em todos os organismos vivos (COMBES, 1996; MORAND & DETER 2008; DUNNE et al.,
2013; WEINSTEIN & KURIS 2016). Os parasitas têm impacto direto na reprodução,
crescimento, e sobrevivência de seus hospedeiros, evidenciando o seu papel na regulação das
populações, comunidades e ecossistemas (MORAND & DETER 2008).
A relação parasita-hospedeiro é íntima, complexa e essencialmente ecológica (Bush et
al., 2001). Os hospedeiros servem de hábitat e todas as variáveis bióticas e abióticas que
afetam sua ecologia interferem no ciclo de vida do parasita. Por outro lado, os parasitas
retiram nutrientes do hospedeiro, mas tem que lidar com suas respostas imunológicas e
fisiológicas (BUSH et al., 2001). Devido às diferenças de fisiologia, comportamento e habitat
entre espécies hospedeiras os efeitos causados pelos parasitas variam muito (BOWER et al.,
2019), podendo ser leves ou até mesmo letais para um indivíduo (CAIN et al., 2018). Em
resumo, para um organismo ser considerado um parasita ele deve utilizar um hospedeiro
como hábitat, depender nutricionalmente do hospedeiro e causar dano ao hospedeiro
(ANDERSON & MAY 1978).
Uma das maneiras mais comuns de classificar os parasitas é quanto a sua localização
no corpo do hospedeiro, em que os parasitas internos são chamados de endoparasitas e os que
ficam no exterior do corpo são chamados de ectoparasitas. Quanto ao ciclo de vida, os
parasitas podem ter ciclo de vida direto (monoxeno), quando necessitam de um único
hospedeiro em seu ciclo de vida. Já os parasitas que necessitam de mais de um hospedeiro têm
ciclo de vida indireto (heteroxeno). Os parasitas atingem sua maturidade sexual somente no
hospedeiro definitivo, mas no caso dos parasitas heteroxenos é obrigatória a passagem por um
hospedeiro intermediário, onde o parasita passa por algum desenvolvimento. Existem ainda
hospedeiros paratênicos, não obrigatórios e que servem somente como transporte (BUSH et
al., 2001).
A lista de espécies utilizada por um parasita em um determinado estágio de seu ciclo
de vida nos fornece seu grau de especificidade do hospedeiro. Alguns parasitas são altamente
específicos, quando infectam somente uma espécie hospedeira, por exemplo, já outros são
4
registrados em uma ampla gama de hospedeiros (COMBES, 1997; COMBES, 2001). Essa
importante característica dos parasitas nos permite conhecer amplitude de seu nicho e até
mesmo a probabilidade de ajuste a novos hospedeiros e hábitats após sua introdução em uma
nova área (Poulin e Mouillot 2003). Estimativas anteriores da especificidade contemplam
apenas o número de espécies hospedeiras utilizadas por um parasita, mas considerando que as
espécies hospedeiras não iguais entre si, Poulin & Mouillot (2005) propuseram um índice que
contempla também as diferenças ecológicas e filogenéticas dos hospedeiros. Considerando
também que os nichos não são estáticos, a especificidade de hospedeiro é resultado, em parte,
de fatores ecológicos (ROHDE, 1994).
Os parasitas também se distribuem de forma agregada entre os indivíduos de uma
população hospedeira. Isso acontece pois mesmo indivíduos da mesma espécie compartilham
nuances entres seus traços. Assim alguns hospedeiros oferecem uma melhor qualidade de
habitat e por isso possuem mais parasitas que outros, gerando uma distribuição agregada
(COMBES, 2001). Considerada a "primeira lei do parasitismo" (POULIN, 2007b), a
agregação de parasitas tem importantes implicações para a dinâmica parasita-hospedeiro.
Quando estão agregados, os parasitas têm um papel regulador em populações hospedeiras,
estabilizando a associação parasita-hospedeiro (ANDERSON & MAY 1978). A agregação
pode afetar a regulação da própria população de parasitas (JAENIKE, 1996). Nesse sentido,
parasitas que não são agregados geralmente ocorrem em infrapopulações com intensidades
onde os efeitos dependentes da densidade são pouco significativos. Já parasitas com altos
níveis de agregação ocorrem em infrapopulações em que esses efeitos são mais fortes
(Anderson e Gordon 1982). A competição interespecífica de parasitas contribui para aumentar
a agregação, pois determinada espécie tende a se acumular em hospedeiros que não abriguem
espécies concorrentes (POULIN, 2007a). Nesse sentido, os trabalhos de Dobson (1985) e
Dobson e Roberts (1994) sugerem que a agregação é importante para garantir a coexistência
de diferentes espécies de parasitas na mesma população hospedeira ou no mesmo indivíduo.
Além disso, a probabilidade de acasalamento dos parasitas é maior em hospedeiros que
abrigam muitos parasitas, já que a chances de encontrar o sexo oposto é maior em
comparação com hospedeiros que abrigam poucos parasitas. Daí a importância dos níveis de
agregação nas chances de reprodução dos parasitas (KENNEDY, 2006). As causas da
agregação estão ligadas principalmente à heterogeneidade de exposição e susceptibilidade dos
hospedeiros aos parasitas, fazendo com que eles adquiram parasitas em diferentes taxas entre
si e dessa forma alguns acumulam mais parasitas que outros (POULIN, 2007a).
5
A classe Amphibia é composta por 8393 espécies, sendo 7412 da ordem Anura, 768 da
ordem Caudata e 213 da ordem Gymnophiona (FROST 2021). Campião et al. (2014a)
forneceu uma lista de espécies de helmintos de Anfíbios Sul-americanos, sendo que 88
espécies do Brasil apresentaram registros de infecção por 164 táxons de helmintos, a maioria
nematoides. Particularmente, as famílias Hylidae e Leptodactylidae são as mais
reprensentativas, abrigando de 60% das espécies de anuros estudadas (CAMPIÃO et al.,
2014a). No entanto, CAMPIÃO et al. (2014a) ressalta que devido à falta de acurácia na
identificação de muitos táxons parasitas, a biodiversidade de helmintos de anfíbios deve ser
muito maior que a amostrada. Nesse sentido, a necessidade de mais levantamentos se torna
evidente.
Embora o foco de muitos trabalhos com parasitismo de anfíbios seja na taxonomia,
ciclo de vida e biologia descritiva dos parasitas, análises do ponto de vista ecológico devem
ser consideradas (TINSLEY, 1995). Estudos com endoparasitas de anuros vêm sendo
conduzidos em diversas localidades Brasil e características como o sexo, o tamanho do corpo,
dieta do hospedeiro bem como fatores abióticos têm se mostrado importantes para diversos
aspectos da comunidade de parasitas (CAMPIÃO et al., 2012; HAMANN et al., 2014;
AGUIAR et al., 2015; CAMPIÃO et al., 2015; CAMPIÃO et al., 2017; RUIZ-TORRES et al.,
2017; TOLEDO et al., 2017; SILVA-NETA et al., 2020). Quanto a especificidade, no Brasil
Santos (2020) calcularam a especificidade de 28 táxons de helmintos de anuros do estado do
Paraná analisando também a correlação com a prevalência dos parasitas. Alguns esforços para
conhecer os níveis de agregação de helmintos de anuros também foram feitos, como Luque et
al. (2005), Toledo et al. (2013b) e Mascarenhas et al. (2021), mas a influência de nenhuma
característica ecológica é testada. Particularmente no Cerrado, os trabalhos têm buscado
conhecer a biodiversidade de parasitas de anuros (TOLEDO et al., 2013a; QUEIROZ et al.,
2020; AGUIAR et al., 2021) mas sem dados sobre sua especificidade e agregação e sem testar
a influência de fatores ecológicos.
Nesse sentido, o objetivo geral desse estudo foi conhecer a fauna de endoparasitas de
anuros de uma área de Cerrado do leste do estado do Maranhão e avaliar alguns aspectos
ecológicos da associação parasita-hospedeiro, buscando ampliar o conhecimento acerca da
biodiversidade de endoparasitas do Brasil e os fatores ecológicos responsáveis pela estrutura
da comunidade.
6
REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
Helmintos de anfíbios do Brasil
A América do Sul possui registros de 289 taxa de helmintos parasitando anfíbios, dos
quais 150 são Nematoides, 111 Trematódeos, 13 Cestoides e 15 Acantocéfalos (CAMPIÃO et
al., 2014a). De acordo com o levantamento de Campião et al. (2014a), 88 espécies de anfíbios
do Brasil (em sua maioria Anuros) apresentaram registros de infecção. O Brasil também foi o
país da América do Sul que apresentou a maior biodiversidade de helmintos, com 164 táxons
registrados, fato corroborado por sua extensa área e biodiversidade de anuros (CAMPIÃO et
al., 2014a).
No levantamento de Campião et al., (2015b) as famílias Bufonidae, Hylidae e

Leptodactylidae são as únicas associadas a todos os principais grupos de helmintos de anuros
da América do Sul. Campião et al., 2014a observaram as espécies Leptodactylus latrans e
Rhinella marina com o maior número de registros, abrigando 81 e 47 táxons de helmintos,
respectivamente. Quase metade dos helmintos relatados usa mais de uma espécie hospedeira.
Quanto à sua distribuição, 70% dos helmintos são registrados somente em um país, mas
particularmente os nematoides Aplectana hylambatis, Cosmocerca parva, Cosmocerca
podicipinus, Oswaldocruzia proencai e o trematódeo Glypthelmins palmipedis tiveram ampla
distribuição (CAMPIÃO et al., 2014a).
No Brasil, os primeiros trabalhos com helmintos de anfíbios se iniciaram na década de

1920 (TRAVASSOS 1920; 1922). Alguns trabalhos foram conduzidos recentemente no Brasil
no bioma Amazônia (LARRAT et al., 2018), na Caatinga (ARAUJO-FILHO et al., 2015;
LINS et al., 2017; TELES et al., 2017; ALCANTARA et al., 2018; TELES et al., 2018),
Cerrado (TOLEDO et al., 2013a; QUEIROZ et al. 2020; AGUIAR et al. 2021), Floresta
Atlântica (TOLEDO et al., 2013b; GRAÇA et al., 2017; MARTINS-SOBRINHO et al., 2017;
TOLEDO et al., 2017; LEIVAS et al., 2018) e Pantanal (CAMPIÃO et al., 2015a; CAMPIÃO
et al., 2016b). Uma fauna representativa de helmintos foi encontrada por Campião et al.
(2016b), que chegaram a identificar 35 táxons de helmintos em apenas 11 espécies de anuros
do Pantanal. Uma única espécie (Leptodactylus chaquensis) chegou a abrigar 18 espécies de
7
helmintos. Já Graça et al., (2017) encontraram 24 espécies de parasitas em 18 espécies de

anuros da Mata Atlântica.
Helmintos de anuros e relação com fatores bióticos e abióticos
As características biológicas dos anuros também têm sido apontadas como

determinantes para a comunidade de parasitas, afetando sua abundância, prevalência, riqueza
e composição. Entre elas podemos citar as principais: o sexo, tamanho do corpo e dieta do
hospedeiro (HAMANN et al., 2014; RUIZ-TORRES et al., 2017; TOLEDO et al., 2017).
O trabalho de Toleto et al. (2017) aponta que características morfológicas e
comportamentais de espécies simpátricas de anuros são importantes na composição e
estruturação das comunidades de helmintos. Por exemplo, alguns descritores parasitológicos,
como riqueza, abudância e diversidade, tiveram correlação com o peso e comprimento de 13
espécies de anuros da Mata Atlântica (TOLEDO et al., 2017). Silva Neta et al. (2020) também
encontraram essa correlação em anuros da Caatinga, embora esse resultado não tenha sido
encontrado em alguns hospedeiros quando testada para espécies individualmente. O sexo do
hospedeiro também desempenha um importante papel. Em Amietophrynus regularis os
machos tiveram maior riqueza de parasitas que as fêmeas (IBRAHIM, 2008). Porém, efeitos
significativos dessas variáveis biológicas não foram observados em algumas espécies
(SANTOS et al., 2013; CAMPIÃO et al., 2014b; SILVA-NETA et al. 2020). Em um estudo
com Leptodactylus podicipinus, o sexo e o tamanho do hospedeiro não influenciaram a
riqueza e abundância de helmintos (CAMPIÃO et al., 2014b). Sena et al. (2018) também não
encontraram associação da abundância de parasitas com o tamanho do hospedeiro e sexo de
Phitecopus nordestinus. Em um estudo com Leptodactylus podicipinus, embora a riqueza e
abundância de helmintos não tenham sido influenciadas pelo sexo e tamanho do hospedeiro, a
composição, abundância e diversidade de espécies diferia entre três locais, sugerindo que
essas variáveis são afetadas por fatores bióticos e abióticos que operam localmente
(CAMPIÃO et al., 2014b).
O trabalho de Campião et al. (2015a) indicou o tamanho do corpo de anuros como
determinante da riqueza de helmintos. A composição da comunidade parasitária não foi
correlacionada com a filogenia do hospedeiro, indicando que não há forte efeito das relações
evolutivas entre os anuros sobre as semelhanças em suas comunidades parasitárias. Esse
resultado pode ser explicado, em parte, pela baixa especificidade observada para a maioria das
espécies de helmintos (CAMPIÃO et al., 2015a). Os resultados de Toleto et al. (2017)
8
também não mostraram semelhanças nas comunidades de parasitas entre hospedeiros

próximos filogeneticamente.
No Pantanal, Campião et al. (2016a), observaram que as restrições biológicas e
coevolutivas das espécies de anuros Leptodactylus chaquensis e Leptodactylus podicipinus
explicam melhor as semelhanças entre espécies de parasitas do que o próprio hábitat desses
hospedeiros. Por exemplo, a prevalência e a abundância média de parasitas foram mais
semelhantes entre populações alopátricas da mesma espécie do que entre populações
simpátricas de espécies diferentes (CAMPIÃO et al., 2016a).
O efeito de inúmeras variáveis abióticas sobre a comunidade de parasitas têm sido

investigado (CAMPIÃO et al., 2012). Várias espécies de helmintos tiveram sua prevalência
de infecção, riqueza e abundância variando entre estações do ano no sapo Melanophryniscus
klappenbachi (HAMANN et al., 2014). Campião et al. (2012) viram que a maioria dos
helmintos de 10 populações diferentes de Leptodactylus podicipinus apresentaram frequências
diferentes de ocorrência entre elas, fato (mudança na composição de espécies) explicado pelas
variáveis ambientais que diferiam nas 10 lagoas em que as populações eram distribuídas. Já
Silva et al. (2018) estudaram parasitas da espécie Pseudopaludicola pocoto, porém não
encontraram influências da precipitação e temperatura na comunidade de helmintos.
Madelaire et al. (2020) compararam a helmintofauna de três espécies de anuros (Pleurodema
diplolister, Rhinella jimi e R. Granulosa) em diferentes períodos do ano, porém a estação do
ano não se relacionou com a estrutura da comunidade de parasitas em nenhum dos anuros
(MADELAIRE et al., 2020).
O trabalho de Campião et al. (2017) sugere que as atividades humanas (como o
uso da terra) também podem afetar comunidades de parasitas de anuros. Em geral, a riqueza, a
prevalência e a abundância de espécies de helmintos foram maiores nos hospedeiros
provenientes de uma lagoa de reserva natural, em contrastre com aqueles coletados em lagoas
circundadas por pastagens, mostrando que esses parasitas podem responder a essas diferenças
(CAMPIÃO et al., 2017). Os autores destacam que outras características podem estar
influenciando a infracomunidade, mas a diferença mais marcante entre os locais de estudo foi
o uso da terra. Por outro lado, Campião & Dáttilo (2020) observaram, em geral, que a
composição de espécies da comunidade parasitária e a estrutura da rede de helmintos-anuros
eram as mesmas em dois locais com condições ambientais contrastantes. Já Aguiar et al.
(2015) observaram que entre duas populações de Physalaemus cuvieri a comunidade de
helmintos era mais diversa em populações da área perturbada.
9
Agregação parasitária e suas causas
Com raras exceções, a distribuição espacial de parasitas entre hospedeiros é

heterogênea, de modo que uma grande porcentagem dos hospedeiros abrigam poucos ou
nenhum parasita e o restante abriga muitos parasitas (ANDERSON & MAY, 1978; SHAW &
DOBSON, 1995; POULIN, 2007a; GOATER et al., 2014) e diversos índices são utilizados
para medir os níveis de agregação (WILSON et al., 2002; POULIN, 2007a; MCVINISH &
LESTER, 2020). A agregação surgir de processos simples de transmissão estocástica ligada à
heterogeneidade nas taxas de exposição e recrutamento de parasitas (GOATER et al. 2014).
A heterogeneidade de exposição dos hospedeiros aos parasitas e a heterogeneidade na
susceptibilidade do hospedeiro à infecção são os principais fatores que propiciam a agregação
de parasitas (POULIN, 2007a; WARBURTON & VONHOF, 2018). A heterogeneidade nas
taxas de exposição pode derivar de traços do hospedeiro, como genética, idade, sexo, dieta,
tamanho do corpo, comportamento (WILSON et al., 2002; GOATER et al., 2014). Ligeiras
diferenças no tamanho do corpo dos hospedeiros ou nas taxas de movimento, forrageamento,
higiene e vagilidade podem tornar alguns hospedeiros particularmente mais susceptíveis a
adquirir os estágios infecciosos dos parasitas (GOATER et al. 2014) Já a heterogeneidade na
susceptibilidade entre hospedeiros frequentemente está ligada a defesas imunológicas
(POULIN, 2007a).
Além da heterogeneidade de exposição e da susceptibilidade do hospedeiro, a
heterogeneidade dos parasitas talvez possa ser útil para explicar a agregação, porém poucos
esforços têm sido feitos para investigar a importância dessa heterogeneidade (WILSON et al.,
2002; POULIN, 2007a; POULIN, 2013). O tamanho do corpo do parasita (POULIN, 1999;
POULIN & MORAND, 2000) e a heterogeneidade genética de parasitas têm sido considerada
(WILSON et al., 2002).
Algumas heterogeneidades não são necessariamemente traços de hospedeiros ou
parasitas (WILSON et al. 2002). A distribuição desigual de parasitas e hospedeiros, temporal
e espacialmente, também pode explicar a variação nos níveis de agregação (POULIN, 2007a).
Por exemplo, se os estágios infecciosos variam na sua densidade no ambiente e os
hospedeiros utilizam diferentes partes do ambiente é esperado que a intensidade de infecção
varie dentro da população hospedeira, gerando uma distribuição agregada (WILSON et al.
10
2002).
Especificidade do hospedeiro
Podemos ter uma aproximação do nicho ecológico de um parasita se soubermos quais
espécies ele parasita e quais microhábitats dentro do hospedeiro ele ocupa. O espectro de
hospedeiros que uma espécie de parasita é associada em um determinado estágio de seu
desenvolvimento é normalmente tido como o seu grau de especificidade (COMBES, 2001;
POULIN, 2007a). A especificidade é tida como ampla quando o parasita infecta muitas
espécies hospedeiras e estreita quando o parasita infecta uma ou poucas espécies (COMBES,
2001).
Existem diferentes maneiras de mensurar a especificidade, sendo a mais antiga
simplesmente utilizar o número de espécies hospedeiras utilizadas por aquele parasita
(POULIN, 2007a). No entanto, essa métrica ignora a importância ecológica de cada
hospedeiro para o parasita, sua proximidade filogenética ou se há variação na composição de
espécies hospedeiras em diferentes áreas geográficas (POULIN et al., 2011).
De uma perspectiva ecológica, o parasita pode apresentar diferentes prevalências,
intensidades e abundâncias entre as espécies hospedeiras, mesmo que estejam presentes na
mesma localidade. Dessa forma, alguns hospedeiros são utilizados mais fortemente que
outros. Nesse sentido, o parasita seria menos específico se utilizasse igualmente todas as
espécies hospedeiras e mais específico se utilizasse mais intensamente uma única espécie
(POULIN, 2007a; POULIN et al., 2011). Já de uma perspectiva filogenética, alguns
hospedeiros utilizados podem ser mais próximos filogeneticamente que outros. Assim, um
parasita pode ser considerado mais específico por utilizar hospedeiros de um mesmo gênero,
em comparação com um parasita que utiliza hospedeiros de diferentes famílias ou ordens
(POULIN & MOUILLOT, 2003; POULIN, 2007a; POULIN et al., 2011). Um índice
proposto por Poulin & Mouillot (2005) combina aspectos ecológicos e evolucionários para
mensurar a especificidade.
Outra visão da especificidade distingue entre especificidade alfa, aquela exibida por
um parasita em uma localidade específica, e especificidade beta, que captura as diferenças na
composição de espécies hospedeiras entre localidades (KRASNOV et al., 2011). Por exemplo,
duas espécies parasitas de uma localidade têm especificidades iguais nos componentes
ecológicos e filogenéticos. No entanto, quando consideramos uma segunda localidade, um
11
desses parasitas explora hospedeiros de espécies diferentes, enquanto o outro não substitui os
seus hospedeiros. Este segundo parasita tem, portanto, uma especificidade beta maior, pois
seu alcance de hospedeiros é mais limitado numa escala geográfica maior (KRASNOV et al.,
2011; POULIN et al., 2011). Um índice que mede a especificidade beta foi proposto por
Krasnov et al. (2011).
12
OBJETIVOS
Objetivo geral
 Amostrar as populações de parasitas de anuros do Cerrado do Maranhão e avaliar

aspectos ecológicos envolvidos.
Objetivos específicos
 Conhecer a riqueza e composição de endoparasitas na comunidade de Anuros;
 Obter os descritores quantitativos (prevalência e intensidade média de infecção);
 Calcular a especificidade das espécies de parasitas pelos hospedeiros;
 Verificar se a especificidade dos parasitas é influenciada pela prevalência de parasitas
e pelo ciclo de vida dos parasitas.
 Calcular os índices de agregação das espécies de endoparasitas encontradas;
 Verificar se o CRC, massa e abundância de hospedeiros e ciclo de vida e riqueza de
parasitas exerce influência sobre os níveis de agregação encontrados;
 Verificar se o sexo, o CRC e a massa dos hospedeiros influenciam a abundância dos
parasitas.
Os capítulos a seguir foram redigidos de acordo com as normas da revista Parasitology

Research
13
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AGUIAR, A.; TOLEDO, G. M.; ANJOS, L. A.; SILVA, R. J. Helminth parasite communities
of two Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 (Anura: Leiuperidae) populations under different
conditions of habitat integrity in the Atlantic Rain Forest of Brazil. Braz. J. Biol., vol. 75, no.
4, pp. 963-968. 2015.
AGUIAR, A.; MORAIS, D. H.; SILVA, L. A. F.; ANJOS, L. A.; FOSTER, O. C.; SILVA, R.
J. Biodiversity of anuran endoparasites from a transitional area between the Atlantic Forest
and Cerrado biomes in Brazil: new records and remarks. Zootaxa 4948(1):001–041. 2021.
ALCANTARA, E. P.; FERREIRA-SILVA, C.; SILVA, L. A. F.; LINS, A. G. S.; ÁVILA, R.

W.; Helminths of Dermatonotus muelleri (Anura: Microhylidae) from Northeastern Brazil
Authors: Source: Journal of Parasitology, 104(5) : 550-556. 2018.
ANDERSON, R. M. & MAY R. M. Regulation and stability of host-parasite population

interactions. I. Regulatory processes. Journal of Animal Ecology, 47, 219-47. 1978.
ANDERSON, R. M. GORDON, D. M. Processes influencing the distribution of parasite
numbers within host populations with special emphasis on parasite-induced host mortalities. –
Parasitology 85: 373–398. 1982.
ARAUJO FILHO, J.A., BRITO, S.V., ALMEIDA, W.O., MORAIS, D.H., ÁVILA, R.W. A
new species of Parapharyngodon (Nematoda: Pharyngodonidae) infecting Dermatonotus
muelleri (Anura: Microhylidae) from Caatinga, Northeastern Brazil. Zootaxa 4012: 386-390.
2015.
BOWER, D. S.; BRANNELLY, L. A.; MCDONALD, C. A.; WEBB, R. J.; GREENSPAN, S.

E.; VICKERS, M.; GARDNER, M. G.; GREENLEES, M. J. A review of the role of parasites
in the ecology of reptiles and amphibians. Austral Ecology. 44, 433–448. 2019.
BUSH, A.O.; FERNÁNDEZ, J.C.; ESCH, G.W.; SEED J.R. The Diversity and Ecology of
Animal Parasites. Cambridge University Press, 2001.
CAIN, M.L.; BOWMAN, W. D.; HACKER, S. D. Ecologia. 3 ed. Artmed, Porto Alegre.
2018.
CAMPIÃO, K.M.; DELATORRE, M.; RODRIGUES, R. B.; SILVA, R.J; VANDA L. F. The
effect of local environmental variables on the helminth parasite communities of the
pointedbelly frog Leptodactylus podicipinus from ponds in the Pantanal wetlands. Journal of
Parasitology, 98(2), 229–235, 2012.
CAMPIÃO, K.M.; MORAIS, D.H.; DIAS, O.T.; AGUIAR, A.; TOLEDO, G.; TAVARES,
L.E.R.; SILVA, R.J. Checklist of Helminth parasites of Amphibians from South America.
Zootaxa, 3843 (1), 1–93. 2014a.
14
CAMPIÃO, K.M.; SILVA, R.J.; FERREIRA, V.L. Helminth parasite communities of

allopatric populations of the frog Leptodactylus podicipinus from Pantanal, Brazil. Journal of
Helminthology 88, 13–19, 2014b.
CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A.; TAVARES, L. E. R. Diversity and patterns of interaction of

an anuran–parasite network in a neotropical wetland. Parasitology, 142, 1751–1757. 2015a
CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A. C. A.; MORAIS, D. H.; SILVA, R. J.; TAVARES, L. E. R.

How Many Parasites Species a Frog Might Have? Determinants of Parasite Diversity in South
American Anurans. PLoS ONE 10(10): e0140577, 2015b.
CAMPIÃO, K. M.; DIAS, O.T.; SILVA, R.J.; FERREIRA, V.L.; Tavares, L.E.R. Living
apart and having similar trouble: are frog helminth parasites determined by the host or by the
habitat? Can. J. Zool. 94: 761–765 2016a.
CAMPIÃO, K. M.; SILVA, I. C. O.; DALAZEN, G. T.; PAIVA, F.; TAVARES L. E. R.

Helminth Parasites of 11 Anuran Species from the Pantanal Wetland, Brazil Source:
Comparative Parasitology, 83(1) : 92-100 2016b.
CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A. C. A.; SILVA, I. C. .; DALAZEN, G.T.; TAVARES, L.E.R.

Anuran helminth communities from contrasting nature reserve and pasture sites in the
Pantanal wetland, Brazil. Journal of Helminthology. 23:1–6. 2017.
CAMPIÃO, K. M.; DÁTTILO, W. Biological drivers of individual-based anuran–parasite

networks under contrasting environmental conditions. Journal of Helminthology 94, e167, 1–
7. 2020.
COMBES, C. Parasites, biodiversity and ecosystem stability. Biodiversity and Conservation,

5:953–962. 1996.
COMBES, C. Fitness of parasites: Pathology and selection. International Journal for

Parasitology, v. 27, n. 1, p. 1-10. 1997.
COMBES, C. Parasitism: The Ecology and Evolution of Intimate Interactions. Univ. of

Chicago Press, Chicago. 2001.
DOBSON A. P. The population dynamics of competition between parasites. Parasitology, 91,

317-347. 1985.
DOBSON, A.; ROBERTS, M. The population dynamics of parasitic helminth communities.

Parasitology, 109(S1), S97–S108. 1994.
DUNNE, J. A.; LAFFERTY, K. D.; DOBSON, A P.; Hechinger, R. F.; KURIS, A. M.;NEO
D. MARTINEZ, N. D.; MCLAUGHLIN, J. P.; MOURITSEN, K. N.; POULIN, R.; REISE,
K.; STOUFFER, D. B.; THIELTGES, D. W.; WILLIAMS, R. J.; ZANDER, C. D. Parasites
affect food web structure primarily through increased diversity and complexity. PLoS Biology
11 (6): e1001579. 2013.
FROST, D. R. (2021) Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.1.
Electronic Database accessible at https://amphibiansoftheworld.amnh.org/index.php.
American Museum of Natural History, New York, USA. Acesso em 20/05/2021.
15
GOATER, T. M.; GOATER, C. P.; ESCH, G. W. Parasitism: The Diversity and Ecology of

Animal Parasites, 2nd Edn. Cambridge University Press, Cambridge, UK, 2014.
GRAÇA, R. J.; ODA, F. H.; LIMA, F. S.; GUERRA, V.; GAMBALE, P. G.; TAKEMOTO,
R. M. Metazoan endoparasites of 18 anuran species from the mesophytic semideciduous
Atlantic Forest in southern Brazil, Journal of Natural History, 51:13-14, 705-729. 2017.
HAMANN, M.I.; KEHR, A.I.; GONZÁLEZ, C.E. Helminth community structure in the
Argentinean bufonid Melanophryniscus klappenbachi: importance of habitat use and season.
Parasitol Res. 113:3639–3649, 2014.
IBRAHIM, M. M. I. Helminth infracommunities of the maculated toad Amietophrynus

regularis (Anura: Bufonidae) from Ismailia, Egypt. Vol. 82: 19–26, 2008.
JAENIKE, J. Population-Level Consequences of Parasite Aggregation. Oikos, 76(1), 155.

1996.
KENNEDY C. R. Ecology of the Acanthocephala. Cambridge University Press. New York,

USA. 2006.
KRASNOV, B.R.; MOUILLOT D.; SHENBROT, G. I.; KHOKHLOVA, I. S.; POULIN, R. d

Beta-specificity: the turnover of host species in space and another way to measure host
specificity. Int. J. Parasitol. 41, 33–41. 2011.
LARRAT, Y. M.; MELO, F. T.V.; GOMES, T. F. F.; WILKENS, Y.; SANTOS, J. N.

Oswaldocruzia lanfrediae n. sp. (Strongylida: Molineidae), a parasite of Leptodactylus
paraensis Heyer (Anura: Leptodactylidae) in Brazil. Syst Parasitol, 95:871–879. 2018.
LEIVAS, P. T.; LEIVAS, F. W. T.; CAMPIÃO, K. Diet and parasites of the anuran
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 (Leiuperidae) from an Atlantic Forest fragment.
Herpetology Notes, volume 11: 109-113. 2018.
LINS, A.G.S.; AGUIAR, A.; MORAIS, D.H.; DA SILVA, L.A.F.; ÁVILA, R.W.; SILVA,
R.J. Helmintofauna de Leptodactylus syphax (Anura: Leptodactylidae) do bioma da Caatinga,
Nordeste do Brasil. Revista Brasileira De Parasitologia Veterinária. 26: 74–80. 2017.
LUQUE, J. L.; MARTINS, A. N.; TAVARES, L. E. R. Community structure of metazoan

parasites of the yellow Cururu toad, Bufo ictericus (Anura, Bufonidae) from Rio de Janeiro,
Brazil Acta Parasitologica, 2005, 50(3), 215–220. 2005.
MADELAIRE, C. B.; FRANCESCHINI, L.; MORAIS, D. H.; GOMES, F. R.; da Silva, R. J.

Helminth parasites of three anuran species during reproduction and drought in the Brazilian
Semiarid Caatinga region. The Journal of Parasitology 106, 334–340. 2020.
MARTINS-SOBRINHO, P. M.; SILVA, W. G. O.; SANTOS, E. G.; MOURA, G. J. B.;

OLIVEIRA, J.B. Helminths of some tree frogs of the families Hylidae and Phyllomedusidae
in an Atlantic rainforest fragment, Brazil. Journal of Natural History 51 (27-28):1639-1648.
2017.
16
MASCARENHAS, W.; OLIVEIRA, C. R.; BENÍCIO, R. A.; ÁVILA, R. W.; RIBEIRO, S.

C. Nematodes of Proceratophrys ararype (Anura: Odontophrynidae), an endemic frog from
the Araripe Plateau, northeastern Brazil. Biota Neotrop. 21 (3). 2021.
MCVINISH, R.; LESTER, R. J. G.Measuring aggregation in parasite populations. J. R. Soc.

Interface 17(165):20190886. 2020.
MORAND, S., DETER, J., 2008. Parasitism and regulation of the host population.
In:Thomas, F., Guégan, J.-F., Renaud, F. (Eds.), Ecology and Evolution of Parasitism. Oxford
University Press, pp. 83–105
POULIN, R. Body size vs abundance among parasite species: positive relationship ?

Ecography 22, 246–250. 1999.
POULIN R. Evolutionary Ecology of Parasites. 2nd edition, Course Book ed. Princeton
University Press. 2007a.
POULIN, R. Are there general laws in parasite ecology? – Parasitology 134: 763–776. 2007b.
POULIN, R. Explaining variability in parasite aggregation levels among host samples.

Parasitology, 140, 541–546. 2013.
POULIN, R., & MORAND, S. Parasite Body Size and Interspecific Variation in Levels of
Aggregation among Nematodes. Journal of Parasitology, 86(3), 642–647. 2000.
POULIN, R, MOUILLOT D. Parasite specialization from a phylogenetic perspective: a new

index of host specificity. Parasitology, 126(5):473–480. 2003.
POULIN, R.; MOUILLOT, D. Combining phylogenetic and ecological information into a

new index of host specificity. Journal of parasitology. 91: 511-514. 2005.
POULIN, R.; KRASNOV, B. R.; MOUILLOT, D. Host specificity in phylogenetic and

geographic space. Trends in Parasitology, 27(8), 355–361. 2011.
QUEIROZ, M.; PONTES, M.; NETO, M.; CAMPIÃO, K.; ANJOS, L. Helminths of eight
anuran species from a remnant riparian forest in the Cerrado biome, Brazil. Herpetology
Notes. 13: 463-478. 2020.
ROHDE, K. Niche restriction in parasites: proximate and ultimate causes. Parasitology,

109(1): 69–84. 1994.
RUIZ-TORRES, N.; GARCÍA-PRIETO, L.; LAGUNAS-CALVO, O.; VIOLANTE-
GONZÁLEZ, J.; OSORIO-SARABIA, D. Helminth infracommunity of the cane
toad Rhinella marina (Anura: Bufonidae) within its native distribution range. Parasitology
International 66, 567–572. 2017.
SANTOS, L. E. Como aspectos ecológicos dos anuros influenciam a infecção por parasitos?
Dissertação, Universidade Federal do Paraná. 2020.
17
SANTOS, V. G. T.; AMATO, S. B.; BORGES-MARTINS, M. Community structure of

helminth parasites of the “Cururu” toad, Rhinella icterica (Anura: Bufonidae) from southern
Brazil. Parasitol Res 112:1097–1103. 2013.
SENA, P.A., CONCEIÇÃO, B.M., SILVA, P.F., SILVA, W.G.O., FERREIRA, W.B.,
SILVA JÚNIOR, V.A., MOURA, G.J.B., OLIVEIRA, J.B. Helminth communities of
Pithecopus nordestinus (Anura: Phyllomedusidae) in forest remnants, Brazil. Herpetology
Notes 11: 565–572. 2018.
SHAW, D. J.; DOBSON, A. P. Patterns of macroparasite abundance and aggregation in

wildlife populations: a quantitative review. Parasitology 111:S 111-S 133. 1995.
SILVA, C.S.; ÁVILA, R.W.; MORAIS, D.H. Helminth community dynamics in a population
of Pseudopaludicola pocoto (Leptodactylidae: Leiuperinae) from Northeast-Brazilian.
Helminthologia 55 (4): 292-305. 2018.
SILVA-NETA, A. F.; ALCANTARA, E. P.; OLIVEIRA, C. R.; CARVALHO, E. F. F.;

MORAIS, D. H.; SILVA, R. J.; ÁVILA, R. W. Helmintos asociados con 15 especies de
anuros de la meseta de Ibiapaba, en el noreste de Brasil. Neotropical Helminthology,
14(2:207-216. 2020.
TELES, D. A.; BRITO, S. V.; ARAÚJO FILHO, J. A.; TEIXEIRA, A. A. M.; RIBEIRO, S.
C. MESQUITA, D. O.; ALMEIDA, W. O. Nematode parasites of Proceratophrys aridus
(Anura: Odontophrynidae), an endemic frog of the Caatinga domain of the Neotropical region
in Brazil. Herpetology Notes, volume 10: 525-527, 2017.
TELES, D. A.; BRITO, S. V.; ARAUJO-FILHO, J. A.; RIBEIRO, S. C.; TEIXEIRA, A. A.

M.; MESQUITA, D. O.; ALMEIDA, W. O. Nematodes of the Rhinella granulosa Spix, 1824
(Anura: Bufonidae) from the Semiarid Northeastern Caatinga Region of Brazil. Comparative
Parasitology 85(2). 208-211, 2018.
TINSLEY, R. C. Parasitic disease in amphibians: control by the regulation of worm burdens.

Parasitology. 111(S1), Suppl:S153-78. 1995.
TOLEDO, G.M., FIORILLO, B.F., SILVA, R.J., ANJOS, L.A.; PRADO, C.P.A. Occurrence
of Ochoterenella digiticauda (Nematoda: Onchocercidae) infecting the gladiator
frog Hypsiboas lundii (Anura: Hylidae) in Brazil. Herpetology Notes, 6, 47–50. 2013a.
TOLEDO, G. M.; AGUIAR, A.; SILVA, R. J.; ANJOS, L. A. Helminth Fauna of Two
Species of Physalaemus (Anura: Leiuperidae) from an Undisturbed Fragment of the Atlantic
Rainforest, Southeastern Brazil. J. Parasitol. 99(5): 919-922. 2013b.
TOLEDO, G.M.; SCHWARTZ, H.O.; NOMURA, H.A.Q.; AGUIAR, A.; VELOTA,

R.A.M.V.; SILVA, R.J.; ANJOS, L.A. Helminth community structure of 13 species of
anurans from Atlantic rainforest remnants, Brazil. Journal of Helminthology 92, 438–444.
2017.
TRAVASSOS L. Contribuições para o conhecimento da fauna helmintológica brasileira.

Archivos da Escola Superior de Agricultura e Medicina Veterinária. 4:17–20. 1920.
TRAVASSOS L. Informações sobre a fauna helmintológica de Mato Grosso. Folha Médica.
3:187–190. 1922.
18
WARBURTON, E. M.; VONHOF, M. J.From individual heterogeneity to population-level

overdispersion: quantifying the relative roles of host exposure and parasite establishment in
driving aggregated helminth distributions. International Journal for Parasitology, 48(3-4),
309–318. 2018.
WEINSTEIN, S. B.; KURIS, A. M. Independent origins of parasitism in Animalia. Biol. Lett.

12: 20160324. 2016.
WILSON, K.; BJØRNSTAD, O. N.; DOBSON, A. P.; MERLER, S.; POGLAYEN, G.;
RANDOLPH, S. E.; READ, A. F.; SKORPING, A. Heterogeneities in macroparasite
infections: patterns and processes. In The Ecology of Wildlife Diseases (ed. Hudson, P. J.,
Rizzoli, A., Grenfell, B. T., Heesterbeek, H. and Dobson, A. P.), pp. 6–44. Oxford University
Press, Oxford. 2002.
19
CAPÍTULO II
BIODIVERSIDADE DE ENDOPARASITAS ASSOCIADOS A ANUROS DE UMA

ÁREA DE CERRADO DA REGIÃO LESTE MARANHENSE
20
Biodiversidade de endoparasitas associados a anuros de uma área de Cerrado da região

Leste Maranhense
Bárbara Rodrigues dos Santos1; Samuel Vieira Brito1,2
1
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do
Maranhão, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Departamento de Biologia, Av. dos
Portugueses, 1966, CEP 65080-805 - São Luís, MA – Brasil
2
Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências Agrárias e Ambientais, Colegiado
do Curso de Ciências Biológicas, Br 222, Km 04, Boa Vista, CEP 65500000 - Chapadinha,
MA – Brasil
Autor para correspondência: Bárbara Rodrigues dos Santos, e-mail:

barbara.rodrigues_@outlook.com
Resumo
Os parasitas compreendem grande parcela da biodiversidade do planeta. As pesquisas acerca
da fauna de helmintos de anuros brasileiros vêm ganhando mais atenção em muitas regiões do
país. Porém, o Cerrado brasileiro ainda conta com poucos levantamentos quanto à
biodiversidade de helmintos de anuros, apesar de ser um bioma conhecido por sua rica
diversidade de anfíbios. Nesse estudo verificamos 191 indivíduos de 19 espécies de anuros do
Cerrado quanto à presença de helmintos: Boana raniceps, B. punctata, Dendropsophus nanus,
D. soaresi, Scinax nebulosus, S. fuscomarginatus, S. x-signatus, Osteocephalus taurinus,
Leptodactylus mystaceus, L. pustulatus, L. mascrosternum, L. vastus, Physalaemus cuvieri,
Adenomera hylaedactyla, Rhinella mirandaribeiroi, R. jimi, Elachistocleis piauienses,
Dermatonotus muelleri e Pithecopus nordestinus. Com exceção de B. punctata, todas as
espécies hospedeiras estavam parasitadas por pelo menos 1 táxon parasita. Foram coletados
8576 endoparasitas no total, pertencentes a 12 táxons: 8 Nematoda (Rhabdias sp.
Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Cosmocerca sp., Cosmocercoides sp., Aplectana sp.
Oswaldocruzia sp. e um Cosmocercidae não identificado), 3 Acanthocephala
(Centrorhynchus sp., Oncicola sp. e 1 Acanthocephala não identificado) e 1 Cestoda não
21
identificado. Physaloptera sp., Aplectana sp. e Rhabdias sp. foram espécies dominantes na
taxocenose, sendo parasitas que vem sendo encontrados em muitas espécies de anuros do
Brasil. Os acantocéfalos foram mais comuns que o esperado em comparação com pesquisas
anteriores. Particularidades relacionadas ao modo de transmissão associadas com a ecologia
dos anuros podem tornar esses parasitas frequentes na comunidade. Apresentamos também 22
novos registros de hospedeiro, evidenciando a importância do levantamento faunístico de
espécies de endoparasitas em localidades pouco estudadas nesse aspecto, como o Cerrado.
Palavras-chave. Anfíbios, Helmintos, Acanthocephala.
Introdução
Os parasitas compreendem uma grande parcela de toda a biodiversidade existente e

são importantes componentes dos ecossistemas e de teias alimentares (Combes 1996; Dunne
et al. 2013; Weinstein e Kuris 2016). A biodiversidade de parasitas pode ser estudada em
diversas escalas (desde um hospedeiro individual até áreas geográficas). No entanto, esse
conhecimento ainda é restrito a determinados táxons de hospedeiros, habitats e regiões do
globo. Além disso, somente podemos conhecer essa diversidade depois que espécies
hospedeiras forem conhecidas pela ciência (Poulin e Morand 2004). Ainda assim, pesquisas
nesse sentido são tão importantes quanto conhecer a biodiversidade do planeta como um todo
(Goater et al. 2014).
Atualmente, 7412 espécies de anfíbios anuros são descritos no mundo todo (Frost
2021). Essas espécies têm tido um declínio global em suas populações, principalmente na
região Neotropical (Stuart et al. 2004; Verdade et al. 2010; Vitt e Caldwell, 2014; Cain et al.
2018). Com isso, 30% das espécies anuros estão ameaçadas de extinção (Vitt e Caldwell,
2014). A causa dos declínios é enigmática para a maioria das espécies, mas possíveis
influências incluem a perda de hábitat, poluição, introdução de espécies exóticas, mudanças
climáticas e patógenos (Duelmann e Trueb, 1994; Daszak et al. 2003; Stuart et al. 2004; Vitt e
Caldwell 2014; Cain et al. 2018). No Brasil, a ordem Anura é representada por 1144 espécies,
107 gêneros e 20 famílias (Segalla et al. 2021). No Cerrado, os anuros também são os anfíbios
mais comuns, sendo conhecidas 209 espécies, 108 delas consideradas endêmicas (51,7%)
(Valdujo et al. 2012). Esse nível de endemismo é o maior entre todos os grupos de
vertebrados do Cerrado (Klink e Machado 2005).
22
O Cerrado, um dos maiores hotspots do mundo (Myers et al. 2000; Vitt e Caldwell
2014), ocupa cerca de 21% da área total do Brasil. É composto principalmente por Savanas,
mas também é formado por mosaicos de vegetação que são importantes para a sobrevivência
de muitas espécies locais (Silva et al. 2006). O bioma possui uma marcada sazonalidade e alta
heterogeneidade ambiental (Oliveira e Marquis 2002; Silva et al. 2006). Essa
heterogeneidade, que ocorre no sentido horizontal, é um fator determinante para a rica
diversidade de espécies do Cerrado (Machado et al. 2004). Poulin et al. (2011) ressalta que é
de se esperar que locais considerados hotspots de diversidade de hospedeiros sejam também
hotspots de diversidade de parasitas. Porém, somente cerca de 20% da área do Cerrado
permanece intacta, devido à conversão para pastos e agricultura de milho e soja (Klink e
Machado 2005; Vitt e Caldwell 2014). Devido à tendência de aumento nas taxas de ocupação
do Cerrado para estes fins, este é um bioma em situação crítica (Machado et al. 2004). A
perda e fragmentação de habitat desse bioma é uma ameaça importante para as populações de
anfíbios (Duellman e Trueb 1994; Vitt e Caldwell 2014), especialmente porque ela pode
ocasionar a perda de muitas espécies endêmicas (Stuart et al. 2004; Klink e Machado 2005).
Conforme observado por Aho (1990), as comunidades de helmintos de anfíbios
diferem significativamente daquelas encontradas em outras classes de vertebrados. De acordo
com o levantamento de Campião et al. (2014a), 88 espécies de anfíbios do Brasil (em sua
maioria anuros) apresentaram registros de infecção. O Brasil também foi o país da América
do Sul que apresentou a maior diversidade de helmintos, fato corroborado por sua extensa
área e biodiversidade de anuros (Campião et al. 2014a). Os helmintos são parasitas de anuros
frequentemente encontrados nos pulmões e no trato gastrointestinal (Moretti et al. 2017; Silva
et al. 2018) embora pouco se saiba sobre os efeitos que ocasionam nesse grupo (Kelehear et
al. 2019). Os parasitas de anuros mais comuns são os nematoides, seguidos pelos trematódeos,
acantocéfalos e cestoides (Campião et al. 2014a).
Embora os estudos com a fauna de helmintos de anuros venham crescendo nos últimos
anos, cerca de 92% dos anfíbios brasileiros ainda não foram estudados quanto à fauna de
helmintos (Campião et al. 2014a). Nesse sentido, o Cerrado ainda conta com dados
incipientes. Entre os trabalhos para este bioma podemos destacar: Toledo et al. (2013a) que
verificou a presença de Ochoterenella digiticauda (Nematoda: Onchocercidae) infectando
Hypsiboas lundii, anuro endêmico do Cerrado; Queiroz et al. (2020) que analisaram a fauna
de helmintos de 8 espécies de anuros do Cerrado e Aguiar et al. (2021) que analisaram a fauna
de helmintos de 25 espécies de anuros em uma área de transição Cerrado-Mata Atlântica.
23
Com o objetivo de contribuir com o conhecimento acerca da biodiversidade de

helmintos de anuros do Cerrado buscamos aqui conhecer a riqueza e composição da
comunidade de helmintos de anuros de uma área de Cerrado, localizada na região Leste do
Maranhão, apresentando descritores parasitológicos e novos registros.
Materiais e métodos
Área de estudo
A coleta de hospedeiros foi conduzida na Reserva do Itamacaoca que é uma área de
Cerrado, situada no município de Chapadinha, estado do Maranhão, Nordeste do Brasil. Esta
Reserva abrange cerca de 460 ha e nela se localiza a Barragem do Itamacaoca, principal fonte
de água potável para a região urbana do município de Chapadinha (Silva et al. 2008). A
Reserva é composta por um mosaico de vegetação, com matas ciliares, matas de galeria,
campos cerrados e relictos de cerradões. Porém, devido ao avanço da fronteira agrícola no
município, há perda e fragmentação de hábitat na região (Silva et al. 2008). O clima é quente
e semi-úmido, com temperatura média anual variando de 28 °C a 30 °C, com regime de
precipitação de 1600-2000 mm/ano. A estação seca dura de julho até dezembro, e a chuvosa
de janeiro até junho (IBGE 1984).
Coleta de dados
As coletas dos animais foram realizadas no período chuvoso entre os meses de janeiro
a março de 2020, das 18h às 22h (autorização para a coleta emitida pelo SISBIO, licença
número: 71407-2; aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade
Federal do Maranhão (CEUA - UFMA), processo nº 23115.031592/2019-38). Foram
realizadas nove buscas ativas, totalizando 36 horas de trabalho de campo. As buscas foram
realizadas por um mínimo de 2 e um máximo de 4 pessoas. Os espécimes foram buscados
ativamente no solo, nas bordas dos corpos d’água e na vegetação ao redor. Após serem
coletados manualmente, os anuros eram imediatamente armazenados em sacos plásticos
preenchidos com um pouco de água ou em sacos de pano umedecidos. Em seguida, eles foram
transportados para o laboratório de Herpetologia do Centro de Ciências Agrárias e Ambientais
da Universidade Federal do Maranhão, onde foram eutanasiados por meio do uso de Tiopental
intraperitoneal com uma dose letal (60 a 100 mg/Kg). Após a eutanásia, os animais eram
etiquetados, identificados, pesados e tinham o comprimento rostro-cloacal (CRC) medido. O
24
sexo foi determinado por meio da análise das gônadas durante a dissecação. A classificação
taxonômica dos hospedeiros está de acordo com Frost (2021).
Os hospedeiros foram fixados em solução de formalina a 10%, armazenados em
frascos com álcool 70% e posteriormente serão depositados na Coleção Herpetológica Claude
d’Abbeville no Centro de Ciências Agrárias e Ambientais da Universidade Federal do
Maranhão, Brasil. Para a coleta dos helmintos, os anuros foram dissecados e tiveram os
pulmões e o trato gastrointestinal analisados sob lupa estereomicroscópica. Quando presentes,
os helmintos eram armazenados em flaconetes com álcool 70%. Para identificação
taxonômica, os helmintos foram montados temporariamente em lâminas contendo ácido lático
e analisados em microscópio de luz.
Descritores quantitativos
A prevalência e a intensidade média de infecção foram calculadas conforme Bush et
al. (1997). A prevalência é calculada dividindo-se o número de hospedeiros infectados por
uma determinada espécie pelo número total de hospedeiros coletados, multiplicado por 100. A
intensidade média é calculada pelo número total de parasitas de uma espécie dividido pelo
número total de hospedeiros parasitados por aquela espécie.
Resultados
Foram coletados 191 espécimes de anuros, pertencentes a 19 espécies (tabela 1), 11

gêneros e 5 famílias: Boana punctata (n=2); Boana raniceps (n=20); Dendropsophus soaresi
(n=2); Dendropsophus nanus (n=2); Scinax nebulosus (n=2); Scinax fuscomarginatus(n=7);
Scinax x-signatus(n=31); Osteocephalus taurinus(n=1); Leptodactylus mystaceus(n=2);
Leptodactylus pustulatus (n=16); Leptodactylus macrosternum (n=25); Leptodactylus vastus
(n=13); Physalaemus cuvieri (n=22); Adenomera hylaedactyla (n=18); Rhinella
mirandaribeiroi (n=2); Rhinella jimi (n=2); Elachistocleis piauienses(n=4); Dermatonotus
muelleri (n=1); Pithecopus nordestinus (n=19). As famílias Hylidae e Leptodactylidae foram
as mais representativas em termos de número de espécies (8 e 6, respectivamente).
A taxocenose possuía 136 hospedeiros parasitados (prevalência geral de 71,2%). Com
exceção de Boana punctata, todas as espécies hospedeiras estavam parasitadas por pelo
menos um táxon de parasita. Foram coletados 8576 endoparasitas no total, pertencentes a 12
táxons: 8 Nematoda (Rhabdias sp. Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Cosmocerca sp.,
25
Cosmocercoides sp., Aplectna sp. Oswaldocruzia sp. e um Cosmocercidae não identificado),

3 Acanthocephala (Centrorhynchus sp., Oncicola sp. e 1 Acanthocephala não identificado) e 1
Cestoda não identificado (tabela 1). Trematoda foi a única classe de helminto não encontrada
aqui. Boana raniceps foi a espécie com maior riqueza de parasitas (8 táxons).
Os nematóides Physaloptera sp., Aplectana sp. Rhabdias sp. foram os táxons que
infectaram um maior número de espécies hospedeiras (11, 10 e 10 respectivamente).
Rhabdias sp. infectou 29,84% dos hospedeiros da taxocenose, Aplectana sp. infectou 25,13%
e Acanthocephala infectou 24,6%, sendo os três táxons mais prevalentes. Por sua vez,
Oncicola sp. e Cestoda foram os táxons menos prevalentes, infectando, respectivamente,
somente 0,5% e 1% de todos os hospedeiros, com baixas intensidades.
Tabela 1. Hospedeiros e seus respectivos endoparasitas coletados na Reserva da Itamacaoca, estado do

Maranhão, Nordeste do Brasil. (P) prevalência (% de hospedeiros infectados pela espécie de parasita),
(I) Intensidade (tamanho médio da infecção, para os hospedeiros infectados) (± desvio padrão), *novo
registro de hospedeiro.
Parasita Hospedeiro P(%) I

Physaloptera sp. Adenomera hylaedactyla 5,56 1±
Boana raniceps 10 2,50±1,50
Leptodactylus macrosternum 28 2,29±0,88
Leptodactylus mystaceus 50 4
Leptodactylus pustulatus 6,25 2
Leptodactylus vastus 23,08 3,33±2,05
Pithecopus nordestinus 5,26 1
Rhinella mirandaribeiroi* 50 4
Scinax nebulosus* 50 1
Scinax x-signatus* 3,23 5
Scinax fuscomarginatus* 14,29 2,50
Physalopteroides sp. Boana raniceps 5 9
Adenomera hylaedactyla 5,56 1
Scinax x-signatus* 6,45 2,50±1,50
Rhabdias sp. Boana raniceps 50 4,10±3,67
Dendropsophus soaresi* 50 1
Elachistocleis piauensis 25 2
26
Physalaemus cuvieri 9,09 1,50±0,50

Pithecopus nordestinus 15,79 2±0,82
Rhinella jimi 50 70
Scinax x-signatus 41,94 4,31±3,17
Adenomera hylaedactyla 28 1,2±0,4
Aplectana sp. Adenomera hylaedactyla* 11,11 1
Boana raniceps 25 3,20±3,49
Leptodactylus mystaceus 100 583±62
Leptodactylus pustulatus* 31,25 23,4±21,80
Osteocephalus taurinus* 100 2
Pithecopus nordestinus 21,05 36,25±22,13
Rhinella mirandaribeiroi* 50 150
Scinax x-signatus* 12,9 5,50±3,50
Cosmocerca sp. Dendropsophus nanus 50 2
Elachistocleis piauensis* 25 2
Leptodactylus macrosternum 8 13±7
Physalaemus cuvieri 4,55 3
Pithecopus nordestinus 15,79 24,67±14
Cosmocercoides sp. Scinax x-signatus* 6,45 5±4
Pithecopus nordestinus* 5,26 2
Physalaemus cuvieri* 4,55 1
Elachistocleis piauensis* 25 2
Boana raniceps* 30 5,33±5,37
Cosmocercidae Scinax x-signatus 3,23 NA
Dermatonotus muelleri 100 13
Pithecopus nordestinus 10,53 4±2
Oswaldocruzia sp. Boana raniceps 30 1
Leptodactylus mystaceus 50 1
Leptodactylus pustulatus 31,25 1,8±1,17
Physalaemus cuvieri 4,55 1
Rhinella jimi 100 43±41
Acanthocephala Boana raniceps 30 2,17±1,86
27
Adenomera hylaedactyla 27,78 3±1,90

Elachistocleis piauensis 25 1
Leptodactylus pustulatus 12,5 17±16
Physalaemus cuvieri 18,18 1,75±0,83
Pithecopus nordestinus 15,79 9,67±7,59
Centrorhynchus sp. Boana raniceps* 10 5,50±4,50
Leptodactylus macrosternum* 4 4
Leptodactylus vastus* 7,69 111
Physalaemus cuvieri* 4,55 1
Scinax fuscomarginatus 28,57 2
Oncicola sp. Scinax x-signatus* 3,23 3
Cestoda Leptodactylus macrosternum 4 1
Leptodactylus pustulatus 6,25 1
Discussão
Foram identificados 12 táxons parasitas, dentre os quais 27,8% representam novos

registros para os hospedeiros estudados. A fauna de helmintos de Elachistocleis piauienses,
Dendropsophus soaresi e Rhinella mirandaribeiroi é descrita pela primeira vez. Isso
evidencia a importância de levantamentos em áreas geográficas pouco ou nada estudadas
quanto à fauna de parasitas.
Os nematoides foram os parasitas mais frequentes em nosso estudo, sendo encontrados

em todas as espécies de hospedeiros analisados, com exceção de Scinax fuscomarginatus. Os
nematoides são relatados como os parasitas mais frequentes de anfíbios (Campião et al.
2014a; Campião et al. 2015). Entre os nematoides, Physaloptera sp. Aplectana sp. e Rhabdias
sp. foram os mais comuns. Estes helmintos são frequentemente encontrados em anuros
(Anderson 2000; Bursey et al. 2001; Santos et al. 2013; Campião et al. 2014a; Aguiar et al.
2014; Martins-Sobrinho et al. 2017; Moretti et al. 2017; Graça et al. 2017; Hallinger et al.
2020; Aguiar et al. 2021). Até o momento, 24 espécies de Cosmocercidae têm registros de
infecção em anuros (Campião et al. 2014a; Santos et al. 2017; Felix nascimento et al. 2020).
28
Oliveira-Souza (2020) observaram fêmeas Cosmocercidae como os helmintos mais

prevalentes (58.3 %) em Leptodactylus petersii, na Amazônia, assim como Aguiar et al.
(2014) em anuros da Mata Atlântica (35,38%). No Cerrado, cosmocercídeos foram achados
por Queiroz et al. (2020) na maioria das espécies de anuros estudadas, com 35,7% de
prevalência geral, sendo também os nematoides mais comuns.
Já Rhabdias conta com 15 espécies de parasitando anfíbios, das quais 6 ocorrem
somente na América do Sul (Kuzmin et al. 2015). No Cerrado, Queiroz et al. (2020) já
registraram esse gênero em Leptodactylus chaquensis, L. mystacinus e L. podicipinus. As
larvas de Rhabdias infectam os anuros diretamente por penetração na pele, migrando
posteriormente para os pulmões, onde se tornam hermafroditas. Além de parasitar os pulmões,
Rhabdias têm machos e fêmeas de vida livre que vivem no solo úmido, onde se alimentam de
bactérias (Anderson, 2000; Koprivnikar et al. 2012; Goater et al. 2014). Semelhantemente,
membros de Cosmocercidae também têm ciclo de vida direto, mas além de penetrarem na
pele do hospedeiro definitivo (como Cosmocerca e Cosmocercoides), gêneros como
Aplectana são transmitidos pela ingestão dos ovos pelo hospedeiro (Anderson 2000). O ciclo
de vida simples e a não dependência de hospedeiros intermediários associados com a baixa
vagilidade dos anuros pode facilitar a transmissão desses parasitas tornando-os dominantes na
comunidade (Aho 1990; McAlpine 1997).
Apesar de Physaloptera sp. ter tido uma baixa prevalência geral, foi a espécie que
infectou mais espécies hospedeiras. Já Physalopteroides sp. foi um dos helmintos menos
comuns na comunidade hospedeira. A transmissão de Physaloptera sp. e Physalopteroides sp.
requer um inseto como hospedeiro intermediário. Os anuros podem atuar como hospedeiros
definitivos, intermediários ou paratênicos desses gêneros, mas geralmente esses parasitas
completam o ciclo de vida em répteis, onde são mais frequentemente encontrados (Anderson
2000). No Cerrado, Queiroz et al. (2020) encontraram larvas de Physaloptera sp. em
Leptodactylus chaquensis, L. mystaceus, L. mystacinus. L. podicipinus, Physalaemus cuvieri e
Physalopteroides venancioi em L. mystacinus.
O filo Acanthocephala é um grupo pequeno e pouco diverso de parasitas (Kennedy,
2006) que compreende 1298 espécies (Amin 2013). 15 espécies deste táxon foram registradas
infectando diversas espécies de anuros na América do Sul, mas são considerados bem mais
raros que os nematoides (Campião et al. 2014a). Porém, aqui eles foram encontrados em
quase metade das espécies hospedeiras, além de serem prevalentes. Aguiar et al. (2021)
encontraram acantocéfalos em 13 de 25 espécies de anuros de uma área de transição entre
29
Cerrado e Mata Atlântica. Já Queiroz et al. (2020) os encontraram em Leptodactylus

mystaceus e L. podicipinus no Cerrado. Martins-Sobrinho et al. (2017) encontraram as
maiores prevalências para os acantocéfalos, em comparação com os nematoides. Santos &
Amato (2010) encontraram Centrorhynchus sp. em 84% de 91 indivíduos de Rhinella
fernandezae no estado do Rio Grande do Sul. Na Floresta Atlântica, Leivas et al., (2018)
registraram acantocéfalos em Physalaemus cuvieri, onde foram mais prevalentes que os
nematoides, especialmente cistacantos da família Centrorhynchidae. Porém, em muitas
localidades os acantocéfalos são completamente inexistentes ou não costumam dominar a
fauna de helmintos encontrados em anuros, seja como espécies muito prevalentes, abundantes
ou que infectam muitas espécies hospedeiras (Bursey et al. 2001; Santos et al. 2013; Toledo et
al. 2013b; Toledo et al. 2017). O hábito alimentar do hospedeiro é determinante para a
infecção de acantocéfalos (Kennedy 2006), pois eles utilizam um artrópode como hospedeiro
intermediário para alcançar o hospedeiro definitivo vertebrado ou o hospedeiro paratênico
(Kennedy 2006; Santos & Amato 2010). Nesse sentido, Leivas et al. (2018) sugerem que a
alta prevalência de acantocéfalos encontrados em seu estudo se deve à dieta de P. cuvieri,
devido a ingestão de insetos (hospedeiros intermediários). Portanto, os acantocéfalos podem
ser raros em outras localidades devido à ausência ou menor abundância de hospedeiros
intermediários adequados, ainda que haja anuros servindo como hospedeiros adequados
(Kennedy 2006). Fatores abióticos de cada localidade também atuam em conjunto com a
biologia dos anuros e com a dinâmica de transmissão na estrutura da comunidade de
helmintos (McAlpine 1997), resultando, provavelmente, nas diferenças observadas entre
localidades. Já que os acantocéfalos estavam presentes em diferentes espécies hospedeiras do
presente estudo, é provável que a dieta seja um fator ecológico em comum entre os
hospedeiros infectados do presente estudo (Kennedy 2006).
Os anuros são considerados hospedeiros definitivos de acantocéfalos (Richardson
2013), mas algumas espécies têm registros como hospedeiros paratênicos (Schmidt 1985;
Santos e Amato 2010). Por exemplo, algumas espécies de Centrorhynchus podem utilizar
anfíbios como hospedeiros paratênicos para alcançar os hospedeiros definitivos, como aves ou
outros predadores terrestres (Kennedy, 2006; Santos & Amato, 2010; Hernández-Orts et al.
2019). No presente estudo, é provável que os indivíduos não identificados de Acanthocephala
pertençam ao gênero Centrorhynchus, já que eles são frequentemente encontrados no estágio
de cistacanto em anuros (Campião et al. 2014a; Aguiar et al. 2021). Já o gênero Oncicola tem
como hospedeiros definitivos mamíferos carnívoros (Amin 2013) e são pouco registrados em
30
anuros, que são vertebrados que provavelmente atuam como hospedeiros paratênicos
(Goldberg et al. 2003). Em anfíbios esse gênero era registrado somente no México e
Colômbia até o momento (Goldberg & Bursey 2003; Velazquez-Urrieta & León-Règagnon
2018).
Oswaldocruzia sp. infectou somente espécies com hábito terrestre, com exceção de
Boana raniceps. Nematoides deste gênero são comuns em anuros na América do Sul,
principalmente nas famílias Leptodactylidae e Bufonidae (Campião et al. 2014a; Aguiar et al.
2014; Moretti et al. 2017), porém Queiroz et al. (2020) não registraram parasitas deste gênero
em nenhuma das 8 espécies de anuros do Cerrado analisadas em seu estudo (Boana raniceps,
Dendropsophus nanus, Leptodactylus chaquensis, Leptodactylus mystaceus, Leptodactylus
mystacinus, Leptodactylus podicipinus, Physalaemus cuvieri e Physalaemus nattereri). Esse
helminto é monoxênico e infecta o hospedeiro por penetração na pele (Vicente et al. 1990;
Anderson 2000). Aqui, o hábito dos anuros aliado ao ciclo de vida direto desse helminto, pode
ter facilitado a infecção pelas larvas em anuros com hábito terrestre, já que pode existir uma
forte associação do hábito e modo de transmissão do parasita (Campião et al. 2015; Santos
2020).
Os cestoides foram encontrados em apenas 2 espécies de hospedeiros, com baixa
prevalência e intensidade. Os anuros podem servir como hospedeiros definitivos,
intermediários ou paratênicos de muitas espécies de cestoides. Em geral, os cestoides utilizam
artrópodes como primeiros hospedeiros intermediários, que por sua vez são ingeridos pelos
hospedeiros paratênico ou definitivo (Koprivnikar et al. 2012). Os cestoides infectam poucas
espécies de anuros da América do Sul (Campião et al. 2015). Na transição Cerrado-Mata
Atlântica, Aguiar et al. (2021) encontraram 1 espécie de Cestoda infectando somente 3
espécies de Anuros, também com baixas prevalências em todos.
A maioria dos táxons encontrados no presente estudo aparentemente são generalistas
frequentemente encontrados em anuros de outras localidades e biomas do Brasil como Mata
Atlântica, Pantanal, e outras localidades do Cerrado (Aguiar et al. 2014; Campião et al 2016a;
Graça et al. 2017; Toledo et al. 2017; Queiroz et al. 2020), mas alguns representam novos
registros de hospedeiros no presente estudo. Além disso, encontramos Cosmocercoides em 5
espécies hospedeiras (todas são novos registros), enquanto não há registro desse gênero em
localidade dos estudos citados anteriormente.
No presente estudo, Hylidae e Leptodactylidae tiveram as faunas parasitárias mais
ricas, abrigando todos os táxons parasitas, o que corrobora com trabalhos que apontam estas
31
famílias como hospedeiras de todos os principais grupos de helmintos, juntamente com

Bufonidae (Campião et al. 2014a, Campião et al. 2015). Este fato pode ser explicado pela alta
riqueza de espécies frequentemente encontrada nessas duas famílias de Anuros. No
levantamento de Melo et al. (2013) as famílias Hylidae e Leptodactylidae representavam 51%
e 21% dos registros de espécies de anuros encontrados na área estudada, respectivamente.
Espécies de Hylidae e Leptodactylidae também tiveram as faunas parasitárias mais ricas em
anuros de uma área de transição Cerrado-Mata Atlântica (Aguiar et al. 2021). No entanto, de
acordo com Campião et al. (2015), em contraste com famílias ricas, algumas famílias de
anuros são aparentemente pobres em helmintos pelo fato de serem muito pouco estudadas
nesse aspecto.
As espécies com maior riqueza parasitária também foram as espécies hospedeiras com
maior esforço amostral. Isso é apoiado pelo fato da riqueza de parasitas está fortemente ligada
com o esforço de estudo (Campião et al. 2015). Em geral, espécies com baixo esforço
amostral, como a maioria da família Hylidae, abrigaram nenhuma, 1 ou 2 espécies parasitas.
Além disso, a riqueza de parasitas em uma espécie hospedeira deriva do tamanho do corpo
hospedeiro e densidade da população hospedeira, seja qual sistema parasita-hospedeiro
considerarmos (Kamiya et al. 2014). A riqueza também pode mudar dependendo da estação
do ano em que os anuros foram coletados (Poulin e Morand 2004; Hamann et al. 2014), do
habitat dos anuros e aspectos ligados, como seu grau de perturbação (Brooks et al. 2006;
Aguiar et al. 2015; Campião et al. 2016b) e diversas restrições ambientais que variam entre
localidades e biomas, influenciando não só a riqueza, mas a estrutura da comunidade de
helmintos como um todo (Aho 1990; Campião et al. 2014b).
Já a riqueza total de parasitas na taxocenose é baixa em comparação com
levantamentos anteriores. Uma fauna muito mais representativa de helmintos foi encontrada
por Campião et al. (2016b), que chegaram a identificar 35 táxons de helmintos em apenas 11
espécies de anuros do Pantanal. Uma única espécie (Leptodactylus chaquensis) chegou a
abrigar 18 espécies de helmintos. Graça et al. (2017) encontraram 24 espécies de parasitas em
18 espécies de anuros da Mata Atlântica. No trabalho de Queiroz et al. (2020) no Cerrado, 16
táxons de helmintos foram encontrados em 8 espécies de anuros e Aguiar et al (2021)
encontraram 43 táxons de helmintos infectando 25 espécies de anuros em área de transição de
biomas Cerrado-Mata Atlântica, com grande riqueza parasitária em várias espécies
hospedeiras. A riqueza comparada entre diferentes áreas geográficas é positivamente
correlacionada com a riqueza de hospedeiros (Poulin et al. 2014), independente das diferenças
32
de tamanho entre as áreas investigadas (Poulin et al. 2011). Portanto, devido ao número baixo
de espécimes coletados de algumas espécies hospedeiras e às espécies parasitas não
identificadas no presente estudo, a riqueza total encontrada pode ser subestimada.
A grande diversidade de anfíbios do Cerrado pode nos revelar uma biodiversidade de
parasitas em muitas localidades ainda não estudadas do bioma. Assim, os dados
parasitológicos aqui obtidos ampliam o conhecimento já existente sobre a biodiversidade de
helmintos de anuros do Brasil, apresentando novas associações parasita-hospedeiro,
disponibilizando informações para comparações futuras bem como para pesquisas com
enfoques mais ecológicos, importantes para a elucidação dos fatores que influenciam a
estruturação das comunidades de helmintos.
Agradecimentos
Somos gratos pelo apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior – Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Ao Professor Dr. Jivanildo
Pinheiro Miranda e Arielson Protázio pelo auxílio nas identificações dos anuros. A Adonias
Teixeira pela ajuda com os índices e análises estatísticas e na identificação de alguns
parasitas. A Bento e Janaina Nascimento pela ajuda no trabalho de campo. Ao Instituto Chico
Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio/SISBIO) e a Comissão de Ética no Uso
de Animais da Universidade Federal do Maranhão (CEUA-UFMA) por permitir a coleta de
hospedeiros. Ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Conservação (PPGBC-
UFMA).
Referências
Aguiar A, Morais DR, Pyles PC, Silva RJ (2014) Evaluation of helminths associated with 14
amphibian species from a neotropical Island near the southeast coast of Brazil. Herpetological
Review. 45(2): 227-236.
Aguiar A, Toledo GM, Anjos LA, Silva RJ (2015) Helminth parasite communities of two
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 (Anura: Leiuperidae) populations under different
conditions of habitat integrity in the Atlantic Rain Forest of Brazil. Braz. J. Biol., vol. 75, no.
4, pp. 963-968.
33
Aguiar A, Morais DH, Silva LAF, Anjos LA, Foster OC, Silva RJ (2021) Biodiversity of
anuran endoparasites from a transitional area between the Atlantic Forest and Cerrado biomes
in Brazil: new records and remarks. Zootaxa 4948(1):001–041.
https://doi.org/10.11646/zootaxa.4948.1.1
Aho JM (1990) Helminth communities of amphibians and reptiles: comparative approaches to

understanding patterns and processes. In: Esch G.W., Bush A.O., Aho J.M. (eds) Parasite
Communities: Patterns and Processes. Springer, Dordrecht. P. https://doi.org/10.1007/978-94-
009-0837-6_7
Amin OM (2013) Classification of the Acanthocephala. Folia Parasitologica, 60(4):273–305.

https://doi.org/10.14411/fp.2013.031
Anderson RC (2000) Nematode parasites of vertebrates, their development and transmission.

2nd Edition CABI Publishing, Wallingford, UK
Brooks DR, León-Règagnon V, McLennan DA, Zelmer D (2006) Ecological fitting as a

determinant of the community structure of platyhelminth parasites of anurans. Ecology,
87(7):S76–S85. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2006)87[76:EFAADO]2.0.CO;2
Bursey CR, Goldberg SR, Parmelee JR (2001) Gastrointestinal helminths of 51 species of

anurans from Reserva Cuzco Amazonico, Peru. Comparative Parasitology 68(1): 21–35.
Bush AO, Lafferty KD; Lotz JM; Shostaki AW (1997) Parasitology meets ecology on its own
terms: Margolis et al. revisited. The Journal of parasitology. 83: 575-583.
https://doi.org/10.2307/3284227.
Cain ML, Bowman WD, Hacker SD (2018) Ecologia. 3 ed. Artmed, Porto Alegre.
Campião KM, Morais DH, Dias OT, Aguiar A, Toledo G, Tavares LER, Silva RJ (2014a)
Checklist of Helminth parasites of Amphibians from South America. Zootaxa, 3843(1):1–93.
Campião KM, Silva RJ, Ferreira VL (2014b) Helminth parasite communities of allopatric
populations of the frog Leptodactylus podicipinus from Pantanal, Brazil. Journal of
Helminthology 88(1):13–19. https://doi.org/10.1017/S0022149X12000557
34
Campião KM, Ribas ACA, Morais DH, Silva RJ, Tavares LER (2015) How Many Parasites
Species a Frog Might Have? Determinants of Parasite Diversity in South American Anurans.
PLoS ONE 10(10):e0140577. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0140577
Campião KM, Silva ICO, Dalazen GT, Paiva F, Tavares LER (2016a) Helminth Parasites of
11 Anuran Species from the Pantanal Wetland, Brazil. Comparative Parasitology, 83(1) : 92-
100. https://doi.org/10.1654/1525-2647-83.1.92
Campião KM, Ribas ACA, Silva IC, Dalazen GT, Tavares LER (2016b) Anuran helminth
communities from contrasting nature reserve and pasture sites in the Pantanal wetland, Brazil.
Journal of Helminthology. 91(1): 91-96. https://doi.org/10.1017/S0022149X16000109
Combes C (1996) Parasites, biodiversity and ecosystem stability. Biodiversity and

Conservation, 5:953–962. https://doi.org/10.1007/BF00054413
Daszak P, Cunningham AA, Hyatt AD (2003) Infectious disease and amphibian population
declines. Diversity and Distributions, 9:141–150. https://doi.org/10.1046/j.1472-
4642.2003.00016.x
Duellman WE, Trueb L (1994) Biology of Amphibians. The Johns Hopkins University Press,
Baltimore.
Dunne JA, Lafferty KD, Dobson AP et al (2013) Parasites affect food web structure primarily
through increased diversity and complexity. PLoS Biology 11 (6): e1001579.
https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1001579
Felix-Nascimento G, Vieira FM, Muniz-Pereira LC, Moura GJB, Ribeiro LB, Oliveira JB
(2020) Two new species of Cosmocercidae (Nematoda: Cosmocercoidea) of Leptodactylus
macrosternum Miranda-Ribeiro (Anura: Leptodactylidae) from Caatinga Biome, Brazil.
Zootaxa. 4877(2):274-290. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4877.2.3
Frost DR (2021) Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.1.
Goater TM, Goater CP, Esch GW (2014) Parasitism: The Diversity and Ecology of Animal
Parasites. Cambridge University Press. Cambridge.
35
Goldberg SR, Bursey CR, Salgado-Maldonado G, Báez-Vale R, Cañeda-Guzmán C (2002)

Helminth parasites of six species of anurans from Los Tuxtlas and Catemaco Lake, Veracruz,
Mexico. Southwestern Naturalist, 47:293–299. https://doi.org/10.2307/3672917
Goldberg SR, Bursey CR (2003) Helminths of two anuran species, Atelopus spurrelli
(Bufonidae) and Dendrobates histrionicus (Dendrobatidae), from Colombia, South America.
Parasitology International 52: 241–253. doi: 10.1016/s1383-5769(03)00013-8
Graça RJ, Oda FH, Lima FS, Guerra V, Gambale PG, Takemoto RM (2017) Metazoan
endoparasites of 18 anuran species from the mesophytic semideciduous Atlantic Forest in
southern Brazil. Journal of natural history, 51:705-729.
https://doi.org/10.1080/00222933.2017.1296197
Hallinger MJ, Taubert A, Hermosilla C (2020) Endoparasites infecting exotic captive

amphibian pet and zoo animals (Anura, Caudata) in Germany. Parasitology Research
119:3659–3673. https://doi.org/10.1007/s00436-020-06876-0
Hamann MI, Kehr AI, González CE (2014) Helminth community structure in the Argentinean
bufonid Melanophryniscus klappenbachi: importance of habitat use and season. Parasitol
Research, 113:3639–3649. https://doi.org/10.1007/s00436-014-4029-z
Hernández-Orts J, Kuchta R, Semenas L, Crespo E, González R, Aznar F (2019) An

annotated list of the Acanthocephala from Argentina. Zootaxa, 4663(1): 1–64.
IBGE (1984) Atlas do Maranhão. Edição em convênio com o Governo do Estado do

Maranhão, Rio de Janeiro, Brasil.
Kamiya T, O’Dwyer K, Nakagawa S, Poulin R (2014) What determines species richness of

parasitic organisms? A meta-analysis across animal, plant and fungal hosts: determinants of
parasite species richness. Biol Ver. 89:123–134. https://doi.org/10.1111/brv.12046
Kelehear C, Saltonstall K, Torchin ME (2019) Negative effects of parasitic lung nematodes

on the fitness of a Neotropical toad (Rhinella horribilis). Parasitology 146(7): 928–936. 2019.
https://doi.org/10.1017/S0031182019000106
36
Kennedy CR (2006) Ecology of the Acanthocephala. Cambridge University Press. New York,
USA.
Klink CA, Machado RB (2005) Conservation of Brazilian Cerrado. Conservation Biology,

19:707-713. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2005.00702.x
Koprivnikar J, Marcogliese DJ, Rohr JR, Orlofske AS, Raffel TR, Johnson PTJ (2012)
Macroparasite Infections of Amphibians: What Can They Tell Us? EcoHealth 9(3), 342–360.
https://doi.org/10.1007/s10393-012-0785-3.
Kuzmin Y, du Preez LH, Junker K (2015) Some nematodes of the genus Rhabdias Stiles et
Hassall, 1905 (Nematoda: Rhabdiasidae) parasitising amphibians in French Guiana. Folia
Parasitologica. 62(1):31. https://doi.org/10.14411/fp.2015.031
Leivas PT, Leivas FWT, Campião K (2018) Diet and parasites of the anuran Physalaemus
cuvieri Fitzinger, 1826 (Leiuperidae) from an Atlantic Forest fragment. Herpetology Notes,
11: 109-113. 2018.
Machado RB, Ramos Neto MB, Pereira PGP, Caldas EF, Gonçalves DA, Santos NS, Tabor
K, Steininger M (2004). Estimativas de perda da área do Cerrado brasileiro. Relatório técnico
não publicado. Conservação Internacional, Brasília, DF.
Martins-Sobrinho PM, Silva WGO, Santos EG, Moura GJB, Oliveira JB (2017) Helminths of
some tree frogs of the families Hylidae and Phyllomedusidae in an Atlantic rainforest
fragment, Brazil. Journal of Natural History 51 (27-28):1639-1648.
https://doi.org/10.1080/00222933.2017.1337945
McAlpine DF (1997) Helminth communities in bullfrogs (Rana catesbeiana), green frogs

(Rana clamitans), and leopard frogs (Rana pipiens) from New Brunswick, Canada. Canadian
Journal of Zoology 75:1883–1890. https://doi.org/10.1139/z97-818
Melo M, Fava F, Pinto HBA, Bastos RP, Nomura F. Anuran diversity (Amphibia) in the
Extractivist Reserve Lado do Cedro, Goiás. Biota Neotrop. (13)2. 2013.
Moretti EH, Titon BJr, Madelaire CB, de Arruda R, Alvarez T, Gomes FR (2017) Behavioral,
physiological and morphological correlates of parasite intensity in the wild Cururu toad
37
(Rhinella icterica) International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 6(3):146-
154. https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2017.06.003
Myers N, Mittermeier RA, Mittermeier CG, Fonseca GAB, Kent J (2000) Biodiversity
hotspots for conservation priorities. Nature. 403:853-858. https://doi.org/10.1038/35002501
Oliveira OS, Marquis RJ (eds). (2002) The Cerrados of Brazil: Ecology and Natural History
of a Neotropical Savanna. Columbia University Press, New York.
Oliveira-Souza AE, Santana MMS, Reis TS, Costa-Campos CE, Miranda CA, Melo FTV
(2020) Helminth Parasites and Diet of Leptodactylus Petersii (Steindachner, 1864) (Anura:
Leptodactylidae) from Amapá State, Eastern Amazon, Brazil. Helminthologia. 57(4):388-393.
https://doi.org/10.2478/helm-2020-0044
Poulin R, Morand S Parasite Biodiversity. (2004) Smithsonian Books, Washington D. C.
Poulin R, Krasnov BR, Mouillot D, Thieltges DW (2011) The comparative ecology and
biogeography of parasites. Phil. Trans. R. Soc. B 366:2379–2390.
https://doi.org/10.1098/rstb.2011.0048.
Queiroz M, Pontes M, Neto M, Campião K, Anjos L (2020) Helminths of eight anuran

species from a remnant riparian forest in the Cerrado biome, Brazil. Herpetology Notes. 13:
463-478.
Richardson DJ (2013) Acanthocephala. In: eLS. John Wiley & Sons, Ltd: Chichester.
https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0001595.pub2
Rohde K (1994) Niche restriction in parasites: proximate and ultimate causes. Parasitology,
109(1): 69–84 https://doi.org/10.1017/S0031182000085097
Santos LE (2020) Como aspectos ecológicos dos anuros influenciam a infecção por parasitos?
Dissertação, Universidade Federal do Paraná.
Santos VGT, Amato SB (2010) Rhinella fernandezae (Anura, Bufonidae) a paratenic host of
Centrorhynchus sp. (Acanthocephala, Centrorhynchidae) in Brazil. Revista mexicana de
biodiversidade, 81(1):53-56. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2010.001.211
38
Santos VGT, Amato SB, Borges-Martins M (2013). Community structure of helminth

parasites of the “Cururu” toad, Rhinella icterica (Anura: Bufonidae) from southern Brazil.
Parasitology Research, 112(3):1097–1103. https://doi.org/10.1007/s00436-012-3236-8
Santos NA, Rodrigues ARO, dos Santos JN; González CE; Melo FTV (2017) A new species
of Neocosmocercella Baker & Vaucher, 1983 (Nematoda: Cosmocercidae), a parasite of
Phyllomedusa vaillantii Boulenger (Anura: Phyllomedusidae) in the Caxiuanã National
Forest, eastern Amazon, Brazil. Systematic Parasitology, 94:505–510.
https://doi.org/10.1007/s11230-017-9713-9
Schmidt GD. (1985) Development and life cycles. In: Crompton DWT, Nickol BB. Biology
of the Acanthocephala. Cambridge University Press, Cambridge, pp 273-305.
Segalla M, Berneck B, Canedo C et al. (2021) List of Brazilian Amphibians. Herpetologia

Brasileira, 10(1):121–216. http://doi.org/10.5281/zenodo.4716176
Silva ALG, Martins F, Santos R, Nunes JLS (2008) Conservação da Reserva da Itamacaoca
de Chapadinha/MA, In: Selbach JF and Leite JRSA (eds.) Meio Ambiente no Baixo
Parnaíba: olhos no mundo, pés na região. EDUFMA, São Luís, Brasil, pp 97-104.
Silva CS, Ávila RW, Morais DH (2018) Helminth community dynamics in a population of
Pseudopaludicola pocoto (Leptodactylidae: Leiuperinae) from Northeast-Brazilian.
Helminthologia 55 (4): 292-305. https://doi.org/10.2478/helm-2018-0032
Silva JF, Fariñas MR, Felfili JM, Klink CA (2006) Spatial heterogeneity, land use and
conservation in the Cerrado region of Brazil. Journal of Biogeography, 33:536-548.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2005.01422.x
Stuart SN, Chanson JS, Cox NA, Young BE, Rodrigues ASL, Fischman DL, Waller RW
(2004) Status and trends of amphibian declines and extinctions worldwide. Science
306:1783–1786. http://dx.doi.org/10.1126/science.1103538
Toledo GM, Fiorillo BF, Silva RJ, Anjos LA, Prado CPA (2013a) Occurrence of
Ochoterenella digiticauda (Nematoda: Onchocercidae) infecting the gladiator frog Hypsiboas
lundii (Anura: Hylidae) in Brazil. Herpetology Notes, 6:47–50.
39
Toledo GM, Aguiar A, Silva RJ, Anjos LA (2013b) Helminth Fauna of Two Species of
Physalaemus (Anura: Leiuperidae) from an Undisturbed Fragment of the Atlantic Rainforest,
Southeastern Brazil. Journal of Parasitology. 99(5): 919-922. https://doi.org/10.1645/GE-
3212.1
Toledo GM, Schwartz HO, Nomura HAQ, Aguiar A, Velota RAMV, Silva RJ, Anjos LA
(2017) Helminth community structure of 13 species of anurans from Atlantic rainforest
remnants, Brazil. Journal of Helminthology 92:438–444.
https://doi.org/10.1017/S0022149X17000608
Valdujo PH, Silvano DL, Colli G, Martins M (2012) Anuran species composition and
distribution patterns in Brazilian Cerrado, a Neotropical hotspot. South American J. of
Herpetology, 7(2):63-78. https://doi.org/10.2994/057.007.0209
Velazquez-Urrieta MY, León-Règagnon V (2018). Helminths of Two Species of Leopard

Frogs (Amphibia: Ranidae) from Chiapas, Mexico. Comparative Parasitology, 85(2), 141–
152. doi:10.1654/1525-2647-85.2.141
Verdade VK, Dixo M, Curcio FF (2010) Os riscos de extinção de sapos, rãs e pererecas em
decorrência das alterações ambientais. Estudos Avançados, São Paulo 24(68): 161–172.
https://doi.org/10.1590/S0103-40142010000100014
Vitt LJ; Caldwell JP (2014) Herpetology. An Introductory Biology of Amphibians and

Reptiles. 4 ed. Elsevier, Amsterdam.
Weinstein SB, Kuris AM (2016) Independent origins of parasitism in Animalia. Biol. Lett.
12: 20160324. https://doi.org/10.1098/rsbl.2016.0324.
40
CAPÍTULO III
ASPECTOS ECOLÓGICOS DE UMA COMUNIDADE DE ENDOPARASITAS DE

ANUROS DO LESTE MARANHENSE
41
Aspectos ecológicos de uma comunidade de endoparasitas de anuros do Leste

Maranhense
Bárbara Rodrigues dos Santos1; Samuel Vieira Brito1,2
1
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do
Maranhão, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Departamento de Biologia, Av. dos
Portugueses, 1966, CEP 65080-805 - São Luís, MA - Brasil
2
Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências Agrárias e Ambientais, Colegiado
do Curso de Ciências Biológicas, Br 222, Km 04, Boa Vista, CEP 65500000 - Chapadinha,
MA – Brasil
Autor para correspondência: Bárbara Rodrigues dos Santos, e-mail:
barbara.rodrigues_@outlook.com
Resumo
O padrão de distribuição agregado de parasitas é bem estabelecido na parasitologia assim
como a especificidade ao hospedeiro. As características biológicas dos hospedeiros também
são apontadas como importantes para a estrutura da comunidade de parasitas. No entanto, os
níveis de agregação e especificidade e os fatores determinantes bem como os fatores que
influenciam a abundância de endoparasitas de anuros do Cerrado ainda permanecem poucos
conhecidos. Dessa forma, analisamos a fauna e aspectos ecológicos de endoparasitas de 19
espécies de anuros do bioma Cerrado, Nordeste do Brasil. Encontrados 12 táxons de parasitas
no total, sendo 8 Nematoda, 3 Acantocephala e 1 Cestoda. Cosmocercidae foi o parasita
menos específico e Oncicola sp. foi o mais específico, de acordo com o índice S TD* de
especificidade. Parasitas heteroxenos foram mais específicos em comparação com os
monoxenos e quanto menos específicos menores os valores de prevalência. Como esperado,
as espécies de parasitas mostraram-se agregadas espacialmente, porém nenhuma característica
biológica testada, tanto de hospedeiros quanto de parasitas, influenciou os níveis de agregação
encontrados. Hospedeiros com mais massa e maiores em CRC tiveram maior abundância de
parasitas e os machos foram mais parasitados que as fêmeas.
Palavras-chave: Agregação; Anuros; Endoparasitas; Especificidade; Sapos

42
Introdução
Uma comunidade de parasitas e sua estrutura resultam de processos ecológicos e
evolutivos, embora seja difícil separar a real importância relativa de cada um desses fatores
(Janovy et al. 1992). Para Janovy et al. (1992), cada fator atua em diferentes componentes da
comunidade. A presença de uma espécie parasita em uma espécie hospedeira tem forte
influência de fatores evolutivos. Já a estrutura populacional daquela espécie parasita
(prevalência e abundância, por exemplo) resulta mais de fatores ecológicos (Janovy et al.
1992). Um conjunto de descritores é utilizado para uma melhor compreensão das populações
e da estrutura da comunidade parasitária. Entre eles podemos citar a prevalência, abundância,
intensidade e riqueza de parasitas (Bush et al. 1997).
Assim como outros organismos, os parasitas restringiram seus nichos (Holmes 1990;
Rohde 1994) e na maioria das vezes são altamente especializados (Combes e Théron 2000). O
nível de especificidade pode variar entre cada espécie parasita (Goater et al. 2014). De acordo
com Combes e Théron (2000), devido à essa especialização, indivíduos de uma espécie
parasita são agregados em três níveis: (1) em poucas espécies hospedeiras; (2) em poucos
indivíduos de uma população hospedeira; e (3) em poucos microhabitats no corpo do
hospedeiro. Tal especialização pode eventualmente trazer restrições ou benefícios ao parasita
(Combes e Théron 2000). Aqui abordaremos os dois primeiros níveis.
O primeiro nível diz respeito à restrição de parasitas a espécies hospedeiras
específicas, a especificidade do hospedeiro (Holmes 1990; Goater et al. 2014). Embora cada
indivíduo parasita tenha capacidade de explorar um único hospedeiro individual (portanto,
uma única espécie) em determinado momento de seu ciclo de vida, ele pode ter várias
espécies como potenciais hospedeiros (Price 1977). Parasitas generalistas têm uma baixa
especificidade e por isso infectam uma ampla variedade de hospedeiros. Por outro lado, os
especialistas têm alta especificidade e ocorrem em uma gama mais restrita de espécies
hospedeiras (Poulin 1997). No entanto, é importante destacar que embora tradicionalmente
seja medida simplesmente como o número de espécies hospedeiras utilizadas por um parasita,
a especificidade também deve considerar a importância ecológica de cada espécie hospedeira
para população do parasita, bem como a distância filogenética dos hospedeiros e até mesmo
se o parasita explora os mesmos hospedeiros em diferentes áreas geográficas (Poulin e
Mouillot 2005; Poulin et al. 2011b). A especificidade do hospedeiro varia amplamente entre
os táxons parasitas (Poulin 1992) e pode surgir da atuação de fatores ecológicos mais
imediatos ou através da coevolução entre hospedeiros e parasitas (Rohde 1994; Poulin e
43
Morand 2000a) e apesar de sua natureza variável, podemos relacionar características ligadas
ao sistema parasita-hospedeiro como determinantes da especificidade (Combes 2001; Poulin
2007a). Algumas das hipóteses levantadas é a compensação entre o número de espécies
hospedeiras exploradas por um parasita e a abundância média de parasitas nessas espécies
(Poulin 1998; Poulin & Mouillot 2004) e a influência do ciclo de vida (heteroxeno,
monoxeno) sobre a especificidade (Combes, 2001).
O segundo nível é um padrão que também é comumente observado em sistemas
parasita-hospedeiro: a distribuição espacial agregada de parasitas, em que uma grande
porcentagem dos indivíduos parasitas se concentra em poucos indivíduos hospedeiros (Poulin
2007a, b). A agregação de parasitas em poucos hospedeiros é resultado de processos que não
são constantes para uma mesma espécie, ao longo do tempo e do espaço, caracterizando um
fenômeno dinâmico. Diversas características (tanto de parasitas quanto de hospedeiros)
podem tornar alguns hospedeiros mais susceptíveis ou mais expostos aos parasitas que outros,
que faz com que os parasitas se distribuam desigualmente entre os hospedeiros resultando em
uma distribuição agregada (Poulin 2007a).
Anfíbios (Anura, Urodela e Gymnophiona) são hospedeiros de uma rica diversidade
de parasitas (helmintos, protozoários, anelídeos, artrópodes, bactérias, vírus), podendo ser
infectados tanto na fase adulta quanto na larval (Duelmann e Trueb 1994; Bower et al. 2019).
O modo de vida dos anfíbios sugere que eles são particularmente susceptíveis a infecção por
parasitas. A permanência em habitats úmidos, a aglomeração de indivíduos, especialmente na
época de reprodução, e a alternância para ambientes terrestres pode favorecer a transmissão
de parasitas, com variados tipos de ciclo de vida, resultando em uma rica diversidade de
parasitas (Tinsley 1995). Nesse sentido, os anfíbios representam bons modelos para o estudo
da relação parasita-hospedeiro bem como para demais estudos ecológicos, pois ocupam uma
grande diversidade de habitats e exibem grande variedade de histórias de vida e modos
reprodutivos (especialmente anuros) (Duellman 1989; Aho 1990). O sexo, tamanho e dieta de
hospedeiros são características biológicas dos anuros que têm se mostrado importantes para a
estrutura da comunidade de parasitas, por impactar variáveis como abundância, prevalência,
riqueza e composição (Hamann et al. 2014; Campião et al. 2015; Ruiz-Torres et al. 2017;
Toledo et al. 2017; Silva Neta et al. 2020) embora esse efeito não tenha sido observado em
algumas espécies de anuros (Santos et al. 2013; Campião et al. 2014b).
Alguns trabalhos vêm sendo conduzidos com helmintos de anuros do Cerrado (Toledo
et al. 2013a; Queiroz et al. 2020; Aguiar et al. 2021), mas seus níveis de agregação e
44
especificidade não são conhecidos, bem como os fatores que influenciam. Além disso, os
fatores bióticos responsáveis pela abundância de parasitas em anuros não foram testados
nesses trabalhos prévios.
Com base nisso, nosso objetivo foi conhecer a fauna de helmintos de anuros de uma
área de Cerrado e conhecer seus níveis de especificidade e agregação. Verificamos se a
especificidade varia com a prevalência e ciclo de vida dos parasitas. Avaliamos quais
variáveis (ciclo de vida, riqueza de parasitas, abundância de hospedeiros, CRC e massa dos
hospedeiros) influenciam os níveis de agregação. Além disso, testamos se a abundância de
parasitas é influenciada pelo sexo, CRC e massa dos hospedeiros.
Materiais e métodos
A área de estudo e os procedimentos utilizados para coleta de dados e cálculo de
descritores quantitativos são os mesmos apresentados em Materiais e Métodos do capítulo 1.
Índices de especificidade e agregação
Com o objetivo de determinar a especificidade de cada espécie de parasita pelos

hospedeiros, foi calculado o índice de especificidade de Poulin e Mouillot (2005), pela
seguinte equação:

Onde Wij é a distinção taxonômica entre as espécies de

hospedeiros i e j, e pi e pj são a prevalência dos parasitas nas espécies de hospedeiros i e j. O
índice foi calculado no programa TaxoBiodiv2 (Poulin e Mouillot 2005) apenas para parasitas
identificados até o nível de família. O valor do índice converge para 1 quanto mais específico
Os níveis de agregação dos helmintos na taxocenose foram calculados por meio do

Índice de Discrepância de Poulin (Poulin 1993) no programa Quantitative Parasitology 3.0
(Reiczigel et al. 2019). O índice examina a distribuição de parasitas entre seus hospedeiros
quanto à sua distribuição hipotética e uniforme, apresentando um valor mínimo de zero (D =
0) se todos os hospedeiros abrigam os mesmos parasitas uniformemente, e um valor máximo
de um (D = 1) se todos os parasitas forem encontrados em um único hospedeiro, indicando
45
máxima agregação (Poulin 1993). O índice foi calculado individualmente para cada espécie
parasita em cada espécie hospedeira.
Análises estatísticas
O Modelo Linear Generalizado Misto (MLGM) foi utilizado para testar a associação
da prevalência e ciclo de vida do parasita sobre o índice STD* de especificidade e para testar se
as características biológicas dos hospedeiros (CRC, massa, abundância) e dos parasitas (ciclo
de vida e riqueza) influenciam os níveis de agregação calculados por meio do índice de
discrepância de Poulin. Para ajustar esses modelos, as fórmulas assumem a forma resp ~ expr,
onde “resp” determina a variável de resposta e “expr” é uma expressão que especifica as
colunas da matriz do modelo (variáveis independentes). As fórmulas para a função MLGM
contêm termos especiais de efeitos aleatórios (Bates et al. 2014).
No primeiro modelo relacionamos os valores do índice STD* (variável resposta) com a

prevalência média e ciclo de vida (variáveis independentes), utilizando a distribuição de
Poisson. Para esse modelo, o ciclo de vida aninhado às espécies de parasitas foram as
variáveis aleatórias.
No segundo modelo, verificamos a relação do índice de agregação com o ciclo de vida

dos parasitas. As espécies de parasitas e de anuros foram incluídas como variáveis de efeito
aleatório. No terceiro modelo verificamos o índice de agregação em relação à abundância de
hospedeiros e à riqueza de parasitas. Por último verificamos o índice de agregação com
relação ao CRC médio e massa média dos hospedeiros. Para estes dois últimos modelos as
espécies de hospedeiros e o ciclo de vida aninhado às espécies de parasitas foram as variáveis
aleatórias. Nesses modelos, o índice de agregação foi a variável resposta enquanto as
características dos anuros e parasitas foram variáveis independentes. Utilizamos a distribuição
Gamma para todos.
Também utilizamos o MLGM para avaliar se havia influência do sexo, CRC e massa
dos hospedeiros sobre a abundância de parasitas, utilizando para todos os 3 modelos a
distribuição de Poisson (Bolker et al. 2009). A abundância de parasitas foi a variável resposta
e as características dos anuros as variáveis independentes, onde as espécies de hospedeiros
foram colocadas como variável de efeito aleatório. Todas as análises foram realizadas no
programa R (R Core Team, 2019). Os modelos foram realizados por meio do pacote 'lme4' no
46
programa R, que fornece valores por meio da saída de resumo com base em testes de Wald
assintóticos (P) (Bates et al. 2014).
Resultados
Coletamos 191 espécimes de anuros, de 19 espécies (tabela 1), 11 gêneros e 5
famílias: Boana punctata (n=2); Boana raniceps (n=20); Dendropsophus soaresi (n=2);
Dendropsophus nanus (n=2); Scinax nebulosus (n=2); Scinax fuscomarginatus(n=7); Scinax
x-signatus (n=31); Osteocephalus taurinus (n=1); Leptodactylus mystaceus(n=2);
Leptodactylus pustulatus (n=16); Leptodactylus macrosternum (n=25); Leptodactylus vastus
(n=13); Physalaemus cuvieri (n=22); Adenomera hylaedactyla (n=18);Rhinella
mirandaribeiroi (n=2); Rhinella jimi (n=2); Elachistocleis piauienses(n=4); Dermatonotus
muelleri (n=1); Pithecopus nordestinus (n=19).
Boana punctata foi a única espécie não parasitada. Coletamos 8576 e identificamos 12
táxons de endoparasitas, sendo 8 Nematoda, 3 Acanthocephala e 1 Cestoda (tabela 1). A
prevalência geral foi de 71,2%.
Tabela 1. Hospedeiros e seus respectivos endoparasitas coletados na Reserva da Itamacaoca, estado do

Maranhão, Nordeste do Brasil. P (%), prevalência; I, intensidade; ±, desvio padrão; S TD*, índice de
especificidade; D, índice de discrepância de Poulin.
Parasita STD* Hospedeiro P(%) I D

Physaloptera sp. 2,5783 Adenomera hylaedactyla 5,56 1 0.895
Boana raniceps 10 2,50±1,50 0.886
Leptodactylus macrosternum 28 2,29±0,88 0.745
Leptodactylus mystaceus 50 4 0.333
Leptodactylus pustulatus 6,25 2 0.882
Leptodactylus vastus 23,08 3,33±2,05 0.786
Pithecopus nordestinus 5,26 1 0.9
Rhinella mirandaribeiroi 50 4 0.333
Scinax nebulosus 50 1 0.333
Scinax x-signatus 3,23 5 0.929
Scinax fuscomarginatus 14,29 2,50 0.75
Physalopteroides sp. 2,6638 Boana raniceps 5 9 0.905
Adenomera hylaedactyla 5,56 1 0.895
Scinax x-signatus 6,45 2,50±1,50 0.929
Rhabdias sp. 2,7365 Boana raniceps 50 4,10±3,67 0.7
Dendropsophus soaresi 50 1 0.333
47
Elachistocleis piauensis 25 2 0.6

Physalaemus cuvieri 9,09 1,50±0,50 0.884
Pithecopus nordestinus 15,79 2±0,82 0.833
Rhinella jimi 50 70 0.333
Adenomera hylaedactyla 28 1,2±0,4 0.719
Aplectana sp. 2,4336 Adenomera hylaedactyla 11,11 1 0.842
Boana raniceps 25 3,20±3,49 0.833
Leptodactylus mystaceus 100 583±62 0.0354
Leptodactylus pustulatus 31,25 23,4±21,80 0.796
Osteocephalus taurinus 100 2 1
Pithecopus nordestinus 21,05 36,25±22,13 0.818
Rhinella mirandaribeiroi 50 150 0.333
Cosmocerca sp. 2,9899 Dendropsophus nanus 50 2 0.333
Leptodactylus macrosternum 8 13±7 0.792
Physalaemus cuvieri 4,55 3 0.913
Pithecopus nordestinus 15,79 24,67±14 0.857
Cosmocercoides sp. 2,8882 Scinax x-signatus 6,45 5±4 0.935
Pithecopus nordestinus 5,26 2 0.9
Boana raniceps 30 5,33±5,37 0.815
Cosmocercidae 3 Scinax x-signatus 3,23 NA 1
Dermatonotus muelleri 100 13 1
Pithecopus nordestinus 10,53 4±2 0.875
Oswaldocruzia sp. 2,3675 Boana raniceps 30 1 0.667
Leptodactylus mystaceus 50 1 0.333
Leptodactylus pustulatus 31,25 1,8±1,17 0.739
48

Rhinella jimi 100 43±41 0.318
Acanthocephala - Boana raniceps 30 2,17±1,86 0.78
Adenomera hylaedactyla 27,78 3±1,90 0.775
Leptodactylus pustulatus 12,5 17±16 0.879
Physalaemus cuvieri 18,18 1,75±0,83 0.826
Pithecopus nordestinus 15,79 9,67±7,59 0.862
Centrorhynchus sp. 2,211 Boana raniceps 10 5,50±4,50 0.896
Leptodactylus macrosternum 4 4 0.923
Leptodactylus vastus 7,69 111 0.857
Scinax fuscomarginatus 28,57 2 0.625
Oncicola sp. 1 Scinax x-signatus 3,23 3 0.941
Cestoda - Leptodactylus macrosternum 4 1 0.923
Leptodactylus pustulatus 6,25 1 0.882
O índice de especificidade variou de 1 a 3 (tabela 1), com valores próximos entre si.
Cosmocerca sp. e Cosmocercidae foram os táxons menos específicos (maior valor S TD*).
Oncicola sp. foi a espécie mais específica (menor valor S TD*). A especificidade dos parasitas
foi influenciada pelo ciclo de vida dos parasitas (R²=0.92; t=3182.6; p < 2e-16), onde parasitas
heteroxenos foram mais específicos que os monoxenos, e pela prevalência (R²=0.92; t=-5.61;
p < 1,96e-08), em que quanto menor a especificidade (maior STD*) maior a prevalência.
De acordo com o Índice de Discrepância de Poulin os parasitas se mostraram

agregados na maioria das espécies de hospedeiros (tabela 1), porém nenhuma das
características biológicas testadas, tanto de parasitas quanto de hospedeiros, influenciaram os
níveis de agregação observados (tabela 2).
A abundância de parasitas variou significativamente com o CRC (z value = 51.3; p <
2e ), massa corporal (z value= 33.4; p < 2e -16) e com o sexo dos hospedeiros (z value= 37.8;
-16
49
p< 2e-16), independente da espécie hospedeira. Hospedeiros com maior massa corporal e maior
CRC possuíam mais parasitas. Os hospedeiros machos foram mais parasitados que as fêmeas.
Tabela 2. Resultados do modelo linear generalizado misto (MLGM) da influência de características

biológicas de parasitas e hospedeiros sobre a agregação calculada pelo índice D (Índice de
Discrepância de Poulin).
T P R2
Ciclo de vida 1.714 0.086 0.78
Riqueza de parasitas 0.182 0.856 0.90
Abundância de hospedeiros 0.277 0.781 0.90
CRC dos hospedeiros -0.340 0.734 0.89
Massa dos hospedeiros 0.381 0.702 0.89
Discussão
Com exceção de Oncicola sp., nenhuma espécie de helminto foi restrita a uma única
espécie hospedeira, podendo ser considerados generalistas por infectar hospedeiros de
diferentes gêneros e famílias. Cerca de 50% dos helmintos registrados em anfíbios da
América do Sul ocorrem em mais de uma espécie hospedeira (Campião et al. 2014a). De
acordo com Aho (1990), generalistas de hospedeiros compõem boa parte da fauna de
helmintos de anuros. Como generalistas, os helmintos infectam uma ampla gama de
hospedeiros em ambientes variáveis espacial e temporalmente, aumentando as chances de
sobrevivência da espécie (Aho, 1990).
Mesmo infectando muitas espécies hospedeiras, é muito provável que os parasitas
sejam distribuídos desigualmente nas diferentes populações hospedeiras (Combes 2001). O
parasita pode diferir na intensidade que utiliza as espécies hospedeiras (Poulin & Mouillot
2005) e as espécies hospedeiras utilizadas podem diferir na distância taxonômica entre si
(Caira et al. 2003). Por isso, apenas o número de espécies hospedeiras exploradas por um
parasita não reflete de forma apropriada sua especificidade, pois ignora aspectos ecológicos e
filogenéticos (Poulin e Mouillot 2005; Poulin et al. 2011b). Para exemplificar, se
considerarmos apenas o número de espécies infectadas, Physaloptera sp. seria o táxon menos
específico da localidade, pois infectou 11 espécies hospedeiras. No entanto, de acordo com o
índice STD*, Cosmocerca sp. foi menos específico que Physaloptera sp., embora tenha
50
infectado somente 5 espécies. Podemos afirmar que Cosmocerca sp. foi menos específico
porque utiliza mais intensamente espécies hospedeiras distantes filogeneticamente, em
comparação com Physaloptera sp., que utiliza com certa intensidade hospedeiros mais
próximos filogeneticamente (Poulin e Mouillot 2005). Outro exemplo é Oswaldocruzia sp. e
Centrorhynchus sp., que tiveram maiores prevalências em hospedeiros próximos
filogeneticamente e assim foram mais específicos.
Santos (2020) encontrou valores STD* variando entre 0 e 3,15 para 27 táxons de
helmintos de anuros da Floresta Atlântica. Alguns gêneros de helmintos aqui encontrados são
comuns aos encontrados por Santos (2020), porém uma comparação mais profunda sobre sua
especificidade é difícil, pois não sabemos se os táxons pertencem às mesmas espécies nos dois
trabalhos.
Das 225 espécies de helmintos registradas por Campião et al. (2015) em anfíbios da
América do Sul, 113 foram restritas a um único hospedeiro. No presente estudo, a espécie
Oncicola sp. foi à única associada somente a uma única espécie hospedeira, com
especificidade máxima. Um alto grau de especialização reflete em poucas chances de
sobrevivência naquele local caso a população hospedeira se extinga (Kennedy, 2006), mas
Combes (2001) propõe que parasitas tem esse grau de especificidade preferencialmente em
ambientes estáveis, garantindo a continuidade do ciclo, e em populações hospedeiras
contínuas e abundantes. O hospedeiro deste táxon (Scinax x-signatus) era aparentemente
abundante na área de estudo na estação chuvosa. Além disso, os anuros provavelmente
servem como hospedeiros paratênicos de Oncicola sp. (Goldberg et al. 2003) o que
provavelmente justifica o fato de ter sido encontrado somente em uma espécie. O restante dos
helmintos não chegaram a ser tão específicos quanto Oncicola sp. É provável que eles lidem
melhor com extinções locais e flutuações na população hospedeira (Poulin et al. 2011a).
É previsto que parasitas generalistas tenham uma maior distribuição geográfica em
relação aos especialistas, simplesmente devido ao alcance de suas espécies hospedeiras
(Poulin et al. 2011b). Os parasitas mais generalistas encontrados aqui, de fato, são registrados
em diferentes regiões da América do Sul (Campião et al. 2014a). Porém, independente da
distribuição dos hospedeiros, o que interessa para o parasita é a capacidade de infectar as
espécies disponíveis localmente (Poulin et al. 2011a). Baseado em Euzet e Combes (1980),
em uma escala geográfica maior o parasita pode ser generalista (considerando apenas o
número de espécies hospedeiras). Porém localmente nem todos esses hospedeiros, que são
compatíveis, estarão disponíveis ali, ou por uma razão comportamental ou porque não vivem
51
naquele local, impossibilitando o encontro e, assim, a infecção. Nesse caso, o filtro de

compatibilidade é aberto, porém o de encontro é fechado para o parasita. Portanto, uma
espécie parasita pode ser bastante específica em apenas um ponto de sua distribuição, mas
aparenta ser generalista quando olhamos para a gama total de hospedeiros que infecta
globalmente (Combes 2001). O contrário também pode ocorrer, onde espécies são
generalistas localmente, mas especialistas globalmente (Combes 2001; Poulin et al. 2011b).
Outra questão que podemos considerar é que dois parasitas igualmente específicos nos
componentes filogenéticos e ecológicos podem diferir na especificidade quando a composição
de espécies hospedeiras entre diferentes áreas é incorporada (Krasnov et al. 2011).
Algumas hipóteses têm sido formuladas quanto às causas da variação no espectro de
hospedeiros observada entre os parasitas. O modo de infecção e complexidade do ciclo de
vida do parasita são considerados como determinantes, mas existem controvérsias (Combes
2001). Combes (2001) destaca que parasitas heteroxenos não parecem diferir na
especificidade com parasitas monoxenos. Porém aqui, os parasitas heteroxenos foram mais
específicos que os monoxenos. Isso pode se dá pela possibilidade dos parasitas em selecionar
presas específicas (hospedeiros intermediários), o que deve aumentar as chances de alcançar o
hospedeiro definitivo e também evitar chegar a hospedeiros inadequados. Assim uma maior
especificidade pode refletir em uma vantagem seletiva para parasitas com ciclo de vida mais
complexo (Combes, 1997).
Observamos também que quanto menos específico o parasita maior era a sua
prevalência. Isso significa que quanto menos espécies hospedeiras infectadas em menos
indivíduos os parasitas eram encontrados dentro dessas espécies. Um exemplo é Oncicola sp.
que teve baixa prevalência na única espécie em que foi encontrado. Porém, Santos (2020)
demonstrou o contrário em parasitas de anuros da Floresta Atlântica, ou seja, quanto mais
específico os parasitas maiores eram seus valores de prevalência. De fato, parasitas podem ter
um custo muito alto em tentar desenvolver mecanismos que se adaptem ao sistema imune de
muitas espécies hospedeiras (Combes 1997), portanto o parasita deve alcançar altas
prevalências somente quando ele é encontrado em poucas espécies hospedeiras (Poulin 1998).
Porém, caso o parasita infecte espécies hospedeiras relacionadas e se essas espécies têm um
sistema imune semelhante esses custos podem ser menos dispendiosos (Combes 1997). Dessa
forma, parasitas menos específicos podem alcançar altas prevalências caso infectem
hospedeiros próximos filogeneticamente. Além disso, traços do hospedeiro, como o hábito
52
alimentar, tendem a ser semelhantes entre espécies próximas e isso aumenta as chances do
parasita de exploração de vários hospedeiros (Poulin & Mouillot 2004).
Por ser um fenômeno tão comum, a agregação de parasitas é sugerida como requisito
essencial para definir o parasitismo (Crofton 1971). No presente estudo, a maioria das
espécies parasitas apresentaram valores de discrepância médios para altos. Embora seja um
padrão esperado, poucos trabalhos buscam conhecer os níveis de agregação de helmintos de
anuros. Entre os trabalhos que encontraram um padrão agregado podemos citar Toledo et al.
2013b, em helmintos de Physalaemus cuvieri e Physalaemus olfersii, Luque et al. (2005) em
helmintos de Bufo ictericus e Hamann et al. (2014) em helmintos de Melanophryniscus
klappenbachi. Um padrão incomum foi encontrado por Mascarenhas et al. (2021), pois a
maioria dos parasitas de Procetatophrys ararype teve distribuição uniforme. Esse tipo de
distribuição é considerado muito raro de ocorrer na natureza, normalmente ocorrendo apenas
onde as interações entre os indivíduos são muito fortes e consistentes (Goater et al. 2014).
Entre as forças ecológicas que atuam para tornar a distribuição de parasitas mais uniforme ou
aleatória, estão a mortalidade parasitária dependente da intensidade e a mortalidade do
hospedeiro induzida por parasitas (Anderson e Gordon 1982).
Dados de campo e experimentais vêm sendo utilizados para compreender quais os
mecanismos que levam à agregação em diferentes sistemas parasita-hospedeiro (por exemplo,
Galvani 2003; Poulin 2013; Johnson e Hoverman 2014; Koprivnikar et al. 2018; Tinsley et al.
2020). De acordo com Anderson & Gordon (1982) a principal causa da agregação em uma
população hospedeira é a estocasticidade ambiental. Tais fatores ambientais incluem tanto o
hospedeiro quanto o habitat do hospedeiro. Mudanças nos parâmetros físicos do ambiente,
clima ou susceptibilidade do hospedeiro, por exemplo, governam o número de parasitas por
hospedeiro e, portanto, os níveis de agregação (Anderson e Gordon 1982). As forças que
promovem a agregação são mais fortes que aquelas que atuam antagonicamente para diminuí-
la (Poulin 2007a), embora existam algumas exceções a este padrão. A heterogeneidade de
exposição dos hospedeiros aos parasitas e a heterogeneidade na susceptibilidade do
hospedeiro à infecção são os principais fatores que propiciam a agregação de parasitas (Poulin
2007a; Warburton e Vonhof 2018).
Embora tenhamos encontrado que hospedeiros maiores foram mais parasitados,
observamos que não houve influência do CRC e da massa dos hospedeiros sobre a agregação
de parasitas. No entanto, esperávamos uma influência significativa, pois os efeitos do
tamanho do corpo dos hospedeiros podem gerar diferenças na susceptibilidade e na exposição
53
dos hospedeiros aos parasitas, e mesmo a menor variação no tamanho do corpo entre
indivíduos pode levar a uma distribuição agregada (Poulin 2007a; Poulin 2013; Goater et al.
2014). Hospedeiros maiores tendem a consumir maiores quantidades e maior diversidade de
alimentos (hospedeiros intermediários), têm maior superfície cutânea, permitindo a infecção
por parasitas transmitidos diretamente, além de estarem há mais tempo acumulando parasitas
devido à sua idade. Portanto, eles acumulam mais parasitas que os pequenos, o que deve
refletir em uma distribuição agregada (Poulin 2013). Poulin (2013) também observou que a
variação no tamanho do corpo de peixes não teve efeito nos níveis de agregação de helmintos,
destacando que outros mecanismos do hospedeiro ligados à susceptibilidade ou diferenças na
exposição a estágios infecciosos poderiam estar atuando.
Aqui podemos destacar outros traços do hospedeiro, como idade, sexo, dieta,
comportamento, que podem tornar os anuros mais expostos ou mais susceptíveis aos parasitas
(Poulin 2007a; Goater et al. 2014). Por exemplo, o comportamento de forrageamento pode
estar associado com risco de exposição a estágios infecciosos (Goater et al. 2014). Jhonson e
Hoverman (2014) observaram experimentalmente que uma redução no comportamento de
hospedeiros anuros gerou níveis de agregação parasitária semelhantes aos encontrados na
natureza, não necessariamente significando que a variação neste atributo do hospedeiro seja o
fator causal da agregação observada em campo. As defesas imunológicas também podem
estar frequentemente associadas às diferenças na susceptibilidade entre hospedeiros (Goater et
al. 2014). Os resultados de Galvani (2003) em um modelo estocástico mostraram que a
agregação de helmintos era inversamente relacionada à intensidade da imunidade do
hospedeiro. Além disso, mesmo hospedeiros igualmente suscetíveis diferem nas abundâncias
parasitárias, pois os parasitas se distribuem desigualmente no tempo e no espaço (Poulin
2007a).
Além da heterogeneidade de exposição e da susceptibilidade, características ligadas
aos parasitas podem ser úteis para explicar os níveis de agregação, porém menos atenção é
dada a esse tipo de heterogeneidade (Wilson et al. 2002; Poulin 2007a; Poulin 2013). Os
resultados de Anderson e Gordon (1982) sugerem que helmintos que se reproduzem
diretamente tendem a apresentar níveis mais altos de agregação em comparação com parasitas
de ciclo de vida indireto. No entanto, no presente estudo, o ciclo de vida não exerceu
influência nos níveis de agregação observados. Porém, podemos citar outras características do
parasita como tamanho do corpo influenciando a agregação (Poulin 1999; Poulin e Morand
2000b). Resultados como os de Galvani (2003) também sugerem que a agregação diminui
54
com a heterogeneidade antigênica e aumenta com a heterogeneidade na transmissibilidade

entre as cepas de parasitas. Para Anderson e Gordon (1982) a patogenicidade do parasita é
inversamente proporcional aos seus níveis de agregação. Parasitas muito patogênicos induzem
a morte dos hospedeiros com cargas parasitárias altas, resultando em uma distribuição mais
uniforme na população hospedeira, ou seja, níveis mais baixos de agregação (Anderson e
Gordon 1982).
Poulin (2007a) afirma que a agregação também deve ser analisada no contexto de toda
a comunidade parasitária, pois a competição de espécies concorrentes favorece a agregação.
Nesse sentido, os altos níveis de agregação observados na maioria das espécies de helmintos
de anuros podem se dar, em parte, pela influência que uma espécie parasita exerceu na
distribuição de outra, por meio da competição. Não é claro a importância da riqueza de
parasitas e da abundância de hospedeiros na distribuição de parasitas e no presente estudo
esses fatores não foram importantes. Porém, até o momento nenhum trabalho avaliou os
fatores que influenciam a agregação de helmintos em anuros do Brasil, então a influência de
todas as características testadas ainda não é clara para esses vertebrados, sendo um campo que
necessita de mais atenção. Possivelmente, a agregação é resultado de uma combinação de
diversos fatores e para separar adequadamente a importância de cada um (susceptibilidade ou
exposição) é necessária uma abordagem experimental (Poulin 2007a). Além disso, a
importância relativa dos mecanismos em promover a agregação pode não ser universal para
todos os sistemas parasita-hospedeiro, pois eles podem atuar em diferentes intensidades em
cada sistema. Ainda assim, a compreensão de tais mecanismos pode enriquecer o
conhecimento acerca da dinâmica parasita-hospedeiro, o que pode ser útil para qualquer
sistema que envolva essa interação ecológica (Wilson et al., 2002).
Os anuros machos foram mais parasitados que as fêmeas. As diferenças biológicas
entre sexos de hospedeiros podem favorecer níveis de infecção desiguais entre ambos. Essas
diferenças podem resultar em maior exposição aos parasitas ou menor resistência a eles,
fazendo com que um sexo seja mais parasitado que outro (Poulin 1996). Fatores fisiológicos
causam diferenças na susceptibilidade entre sexos e fatores ecológicos (como dieta,
microhabitat, comportamento reprodutivo, padrões de movimento, interações, territorialidade)
causam diferenças nas taxas de exposição (Poulin 1996; Zuk & McKean 1996). É difícil
distinguir qual causa (ecológica ou fisiológica) podemos atribuir mais fortemente a diferenças
nos níveis de infecção entre machos e fêmeas, mas ambas devem ser consideradas (Zuk &
McKean 1996). Uma possível explicação fisiológica é que na época de reprodução os machos
55
de anuros têm grandes gastos energéticos para atrair fêmeas pelo canto, demarcar territórios e
competir com outros machos (Vitt & Caldwell 2014), atividades que podem refletir em maior
estresse em comparação com as fêmeas (Zuk 1990). Maiores níveis de estresse em machos
atuam fortemente no sistema imune, tornando-os mais susceptíveis aos parasitas (Zuk, 1990;
Zuk & McKean 1996). Também podemos citar o efeito de esteróides sexuais, como
testosterona, como moduladores do sistema imune dos machos (Zuk & McKean 1996).
Anuros com maior massa e comprimento também foram mais parasitados. Isso é
esperado, pois hospedeiros maiores são colonizados mais facilmente, seja pela maior
quantidade e diversidade de alimentos que consomem (hospedeiros intermediários) ou pela
maior superfície cutânea que possuem. Indivíduos maiores também oferecem espaço e
recursos/nichos para albergar mais parasitas, além de estarem há mais tempo acumulando
parasitas por serem mais velhos (Poulin 2013; Kamiya et al. 2014; Toledo et al. 2017). A
abundância, riqueza, diversidade e uniformidade de helmintos foram correlacionadas com o
tamanho do corpo de 13 espécies de anuros da Mata Atlântica (Toledo et al. 2017).
Agradecimentos
Somos gratos pelo apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal
de Nível Superior – Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Ao Prof. Dr. Jivanildo
Miranda e Arielson Protázio pelo auxílio nas identificações dos anuros. A Adonias Teixeira
pela ajuda com os índices e análises estatísticas. A Bento e Janaina Nascimento pela ajuda no
trabalho de campo. Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade
(ICMBio/SISBIO) e a Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do
Maranhão (CEUA-UFMA) por permitir a coleta de hospedeiros. Ao Programa de Pós-
graduação em Biodiversidade e Conservação (PPGBC-UFMA).
Referências
Aguiar A, Morais DH, Silva LAF, Anjos LA, Foster OC, Silva RJ (2021) Biodiversity of
anuran endoparasites from a transitional area between the Atlantic Forest and Cerrado biomes
in Brazil: new records and remarks. Zootaxa 4948(1):001–041.
56
Aho JM (1990) Helminth communities of amphibians and reptiles: comparative approaches to

understanding patterns and processes. In: Esch G.W., Bush A.O., Aho J.M. (eds) Parasite
Communities: Patterns and Processes. Springer, Dordrecht. P. https://doi.org/10.1007/978-94-
009-0837-6_7
Anderson RM, Gordon DM (1982) Processes influencing the distribution of parasite numbers
within host populations with special emphasis on parasite-induced host mortalities.
Parasitology 85: 373–398. https://doi.org/10.1017/S0031182000055347
Anderson RM, May RM (1978) Regulation and stability of host-parasite population

interactions. I. Regulatory processes. Journal of Animal Ecology, 47(1): 219-247.
https://doi.org/10.2307/3933
Bower DS, Brannelly LA, McDonald CA, Webb RJ, Greenspan SE, Vickers M, Gardner MG,
Greenlees MJ (2019) A review of the role of parasites in the ecology of reptiles and
amphibians. Austral Ecology. 44: 433–448. https://doi.org/10.1111/aec.12695
Brown JH, Lomolino MV. (1998) Biogeography. 2nd edn, Sinauer Associates, Sunderland,
Massachusetts.
Bush AO, Lafferty KD; Lotz JM; Shostaki AW (1997) Parasitology meets ecology on its own
terms: Margolis et al. revisited. The Journal of parasitology. 83: 575-583.
https://doi.org/10.2307/3284227.
Bush AO, Fernández JC, Esch GW, Seed JR (2001) The Diversity and Ecology of Animal
Parasites. Cambridge University Press.
Caira JN, Jensen K, Holsinger KE (2003) On a new index of host specificity. In Taxonomy,
ecology and evolution of metazoan parasites, Vol. 1, Combes C and Jourdane J (eds.). Presses
Universitaires de Perpignan, Perpignan, France, pp 161–201.
Campião KM, Morais DH, Dias OT, Aguiar A, Toledo G, Tavares LER, Silva RJ (2014a)
Checklist of Helminth parasites of Amphibians from South America. Zootaxa, 3843(1):1–93.
57
Campião KM, Silva RJ, Ferreira VL (2014b) Helminth parasite communities of allopatric
populations of the frog Leptodactylus podicipinus from Pantanal, Brazil. Journal of
Helminthology 88, 13–19. DOI: https://doi.org/10.1017/S0022149X12000557
Campião KM, Ribas A, Tavares LER (2015) Diversity and patterns of interaction of an
anuran–parasite network in a neotropical wetland. Parasitology, 142(14): 1751–1757.
https://doi.org/10.1017/S0031182015001262
Combes C (1996) Parasites, biodiversity and ecosystem stability. Biodiversity and

Conservation, 5:953–962. https://doi.org/10.1007/BF00054413
Combes C (1997) Fitness of parasites: Pathology and selection. International Journal for
Parasitology, v. 27, n. 1, p. 1-10. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(96)00168-3
Combes C (2001) Parasitism: The Ecology and Evolution of Intimate Interactions. Univ. of
Chicago Press, Chicago.
Combes C, Théron A (2000) Metazoan parasites and resource heterogeneity: constraints and
benefits. International Journal for Parasitology, 30(3): 299–304.
https://doi.org/10.1016/S0020-7519(00)00012-6
Crofton H (1971) A quantitative approach to parasitism. Parasitology, 62(2): 179-193.

https://doi.org/10.1017/S0031182000071420
Dobson AP (1985) The population dynamics of competition between parasites. Parasitology,

91:317-347. https://doi.org/10.1017/S0031182000057401
Dobson A, Roberts M (1994) The population dynamics of parasitic helminth communities.

Parasitology, 109(S1), S97–S108.
Duellman WE (1989) Alternative life-history styles in anuran amphibians: evolutionary and

ecological implications. In: Bruton, M.N (Ed.), Alternative life-history styles of animals.
Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, p.101-126.
Duellman WE, Trueb L (1994) Biology of Amphibians. The Johns Hopkins University Press,
Baltimore.
58
Euzet L, Combes C 1980. Les proble`mes de l’espe`ce chez les animaux parasites. Bull. Soc.
Zool. France 40:239–285.
Frost DR (2021) Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.1.
Galvani AP (2003) Immunity, antigenic heterogeneity, and aggregation of helminth parasites.

Journal of Parasitology 89(2):232–241. https://doi.org/10.1645/0022-
3395(2003)089[0232:IAHAAO]2.0.CO;2
Goater TM, Goater CP, Esch GW (2014) Parasitism: The Diversity and Ecology of Animal
Parasites. Cambridge University Press. Cambridge.
Hamann MI, Kehr AI, González CE (2014) Helminth community structure in the Argentinean
bufonid Melanophryniscus klappenbachi: importance of habitat use and season. Parasitol
Research, 113:3639–3649. https://doi.org/10.1007/s00436-014-4029-z
Holmes JC (1990) Competition, contacts, and other factors restricting niches of parasitic
helminths Ann. Parasitol. Hum. Comp., 65:69-72.
https://doi.org/10.1051/parasite/1990651069
IBGE (1984) Atlas do Maranhão. Edição em convênio com o Governo do Estado do

Maranhão, Rio de Janeiro, Brasil.
Jaenike J (1996) Population-Level Consequences of Parasite Aggregation. Oikos, 76(1), 155.

https://doi.org/10.2307/3545757
Janovy JJ, Clopton RE, Percival TJ (1992) The roles of ecological and evolutionary
influences in providing structure to parasite species assemblages. Journal of Parasitology
78(4): 630–640.
Johnson PTJ, Hoverman JT (2014) Heterogeneous hosts: how variation in host size,
behaviour and immunity affects parasite aggregation. Journal of Animal Ecology 83: 1103–
1112. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12215
59
Kamiya T, O’Dwyer K, Nakagawa S, Poulin R (2014) What determines species richness of

parasitic organisms? A meta-analysis across animal, plant and fungal hosts: determinants of
parasite species richness. Biol Ver. 89:123–134. https://doi.org/10.1111/brv.12046
Kennedy CR (2006) Ecology of the Acanthocephala. Cambridge University Press. New York,
USA.
Koprivnikar J, Riepe T, Calhoun DM, Johnson P (2018) Whether larval amphibians school
does not affect the parasite aggregation rule: testing the effects of host spatial heterogeneity in
field and experimental studies. Oikos, 127: 99-110. https://doi.org/10.1111/oik.04249
Krasnov BR, Mouillot D, Shenbrot GI, Khokhlova IS, Poulin R (2011) Beta-specificity: The
turnover of host species in space and another way to measure host specificity. International
Journal for Parasitology, 41(1):33– 41. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2010.06.001
Lafferty KD, Kuris AM (2002) Trophic strategies, animal diversity and body size. Trends
Ecol. Evol., 17: 507– 513. https://doi.org/10.1016/S0169-5347(02)02615-0
Luque JL, Martins AN, Tavares LER (2005).Community structure of metazoan parasites of
the yellow Cururu toad, Bufo ictericus (Anura, Bufonidae) from Rio de Janeiro, Brazil Acta
Parasitologica, 50(3), 215–220.
Mascarenhas W, Oliveira CR, Benício RA, Ávila RW, Ribeiro SC (2021) Nematodes of
Proceratophrys ararype (Anura: Odontophrynidae), an endemic frog from the Araripe Plateau,
northeastern Brazil. Biota Neotrop. 21 (3). https://doi.org/10.1590/1676-0611-BN-2020-1164
McAlpine DF (1997) Helminth communities in bullfrogs (Rana catesbeiana), green frogs

(Rana clamitans), and leopard frogs (Rana pipiens) from New Brunswick, Canada. Canadian
Journal of Zoology 75:1883–1890. https://doi.org/10.1139/z97-818
Mcvinish R, Lester RJG (2020) Measuring aggregation in parasite populations. J. R. Soc.

Interface 17 (165):20190886. https://doi.org/10.1098/rsif.2019.0886
Poulin R (1992) Determinants of host-specificity in parasites of freshwater fishes. V. 22, n. 6,

p. 753-758. https://doi.org/10.1016/0020-7519(92)90124-4
60
Poulin R (1993) The disparity between observed and uniform distributions: A new look at
parasite aggregation. Int. J. Parasitol 23(7):937–944. https://doi.org/10.1016/0020-
7519(93)90060-C
Poulin R (1996) Sexual inequalities in helminth infections: a cost of being a male? American
Naturalist 147: 287-295. https://doi.org/10.1086/285851
Poulin R (1997) Parasite faunas of freshwater fish: The relationship between richness and the
specificity of parasites. International Journal for Parasitology, 27(9), 1091–1098.
https://doi.org/10.1016/S0020-7519(97)00070-2
Poulin R (1998) Large-scale patterns of host use by parasites of freshwater fishes.

EcologyLetters, v. 1, n. 2, p. 118–128. https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.1998.00022.x
Poulin R (1999) Body size vs abundance among parasite species: positive relationship ?
Ecography 22:246–250. https://doi.org/10.1111/j.1600-0587.1999.tb00499.x
Poulin R (2007a) Evolutionary Ecology of Parasites. 2nd edition, Course Book ed. Princeton
University Press.
Poulin R (2007b) Are there general laws in parasite ecology? – Parasitology 134: 763–776.
https://doi.org/10.1017/S0031182006002150
Poulin R (2013) Explaining variability in parasite aggregation levels among host samples.
Parasitology, 140(4), 541–546. https://doi.org/10.1017/S0031182012002053
Poulin R, Morand S (2000a) The Diversity of Parasites. The Quarterly Review of Biology.
75:3, 277-293. https://doi.org/10.1086/393500
Poulin R, Morand S (2000b) Parasite Body Size and Interspecific Variation in Levels of
Aggregation among Nematodes. Journal of Parasitology, 86(3), 642–647.
Poulin R, Mouillot D (2003) Parasite specialization from a phylogenetic perspective: a new

index of host specificity. Parasitology, 126(5):473–480.
https://doi.org/10.1017/S0031182003002993
61
Poulin R, Mouillot D (2004) The relationship between specialization and local abundance: the
case of helminth parasites of birds. Oecologia, 140(2):372-8. doi: 10.1007/s00442-004-1593-
4.
Poulin R, Mouillot D (2005) Combining phylogenetic and ecological information into a new
index of host specificity. Journal of parasitology. 91: 511-514. https://doi.org/10.1645/GE-
398R
Poulin R, Krasnov BR, Mouillot D, Thieltges DW (2011a) The comparative ecology and
biogeography of parasites. Phil. Trans. R. Soc. B 366:2379–2390.
https://doi.org/10.1098/rstb.2011.0048.
Poulin R, Krasnov BR, Mouillot D (2011b) Host specificity in phylogenetic and geographic
space. Trends in Parasitology, 27(8): 355–361. https://doi.org/10.1016/j.pt.2011.05.003.
Price PW (1977) General Concepts on the Evolutionary Biology of Parasites. Source:

Evolution, 31(2):405-420. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1977.tb01021.x
Queiroz M, Pontes M, Neto M, Campião K, Anjos L (2020) Helminths of eight anuran

species from a remnant riparian forest in the Cerrado biome, Brazil. Herpetology Notes. 13:
463-478.
Reiczigel J, Marozzi M, Fábián I, Rózsa L (2019) Biostatistics for Parasitologists – A Primer

672 to Quantitative Parasitology. Trends in Parasitology 35:277–281.
https://doi.org/10.1016/j.pt.2019.01.003
Rohde K (1994) Niche restriction in parasites: proximate and ultimate causes. Parasitology,
109(1): 69–84 https://doi.org/10.1017/S0031182000085097
Ruiz-Torres N, García-Prieto L, Lagunas-Calvo O, Violante-González J, Osorio-Sarabia D

(2017) Helminth infracommunity of the cane toad Rhinella marina (Anura: Bufonidae) within
its native distribution range. Parasitology International 66(5):567–572.
https://doi.org/10.1016/j.parint.2017.05.002
Santos VGT, Amato SB, Borges-Martins M (2013) Community structure of helminth

parasites of the “Cururu” toad, Rhinella icterica (Anura: Bufonidae) from southern Brazil.
Parasitol Res 112:1097–1103. DOI: 10.1007/s00436-012-3236-8
62
Santos LE (2020) Como aspectos ecológicos dos anuros influenciam a infecção por parasitos?
Dissertação, Universidade Federal do Paraná.
Silva ALG, Martins F, Santos R, Nunes JLS (2008) Conservação da Reserva da Itamacaoca
de Chapadinha/MA, In: Selbach JF and Leite JRSA (eds.) Meio Ambiente no Baixo
Parnaíba: olhos no mundo, pés na região. EDUFMA, São Luís, Brasil, pp 97-104.
Silva Neta AF, Alcantara EP, Oliveira CR, Carvalho EFF, Morais DH, Silva RJ, Ávila RW
(2020) Helmintos asociados con 15 especies de anuros de la meseta de Ibiapaba, en el noreste
de Brasil. Neotropical Helminthology, 14(2:207-216.
https://doi.org/10.24039/rnh2020142795
R Core Team (2019). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation
for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/.
Tinsley RC (1995) Parasitic disease in amphibians: control by the regulation of worm

burdens. Parasitology. 111(S1), Suppl:S153-78. https://doi.org/10.1017/S0031182000075879
Tinsley RC, Rose Vineer H, Grainger-Wood R, Morgan ER (2020) Heterogeneity in helminth

infections: factors influencing aggregation in a simple host– parasite system. Parasitology
147(1), 65–77. https://doi.org/10.1017/S003118201900129X.
Toledo GM, Fiorillo BF, Silva RJ, Anjos LA, Prado CPA (2013a) Occurrence of
Ochoterenella digiticauda (Nematoda: Onchocercidae) infecting the gladiator frog Hypsiboas
lundii (Anura: Hylidae) in Brazil. Herpetology Notes, 6:47–50.
Toledo GM, Aguiar A, Silva RJ, Anjos LA (2013b) Helminth Fauna of Two Species of
Physalaemus (Anura: Leiuperidae) from an Undisturbed Fragment of the Atlantic Rainforest,
Southeastern Brazil. Journal of Parasitology. 99(5): 919-922. https://doi.org/10.1645/GE-
3212.1
Toledo GM, Schwartz HO, Nomura HAQ, Aguiar A, Velota RAMV, Silva RJ, Anjos LA
(2017) Helminth community structure of 13 species of anurans from Atlantic rainforest
remnants, Brazil. Journal of Helminthology 92:438–444.
https://doi.org/10.1017/S0022149X17000608
63
Vitt LJ; Caldwell JP (2014) Herpetology. An Introductory Biology of Amphibians and

Reptiles. 4 ed. Elsevier, Amsterdam.
Warburton EM, Vonhof MJ (2018) From individual heterogeneity to population-level

overdispersion: quantifying the relative roles of host exposure and parasite establishment in
driving aggregated helminth distributions. International Journal for Parasitology, 48(3-4),
309–318. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2017.10.005
Wilson K, Bjørnstad ON, Dobson AP, Merler S, Poglayen G, Randolph SE, Read AF,
Skorping A (2002) Heterogeneities in macroparasite infections: patterns and processes. In
The Ecology of Wildlife Diseases (ed. Hudson, P. J., Rizzoli, A., Grenfell, B. T., Heesterbeek,
H. and Dobson, A. P.), Oxford University Press, Oxford, pp 6–44.
Zuk M (1990) Reproductive strategies and disease susceptibility: an evolutionary viewpoint.

Parasitology Today 6(7):231-233. https://doi.org/10.1016/0169-4758(90)90202-F
Zuk M, McKean KA (1996) Sex differences in parasite duction and establishment.

International Journal for infections: patterns and processes. International Journal Parasitology
26(10):1009-23
64
ANEXO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO
COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS - CEUA
CIAEP: 01.0341.2014
1 CERTIFICADO
Certificamos que a proposta intitulada: "HELMINTOS E PROTOZOÁRIOS DE UMA COMUNIDADE DE

ANUROS DO BIOMA CERRADO", Processo nº 23115.031592/2019-38, sob a responsabilidade do Prof. Dr.
Samuel Vieira Brito, que envolve a produção, manutenção ou utilização de animais pertencentes ao filo Chordata,
subfilo Vertebrata (exceto humanos), para fins de pesquisa científica (ou ensino) - encontra-se de acordo com os
preceitos da Lei nº 11.794, de 8 de outubro de 2008, do Decreto nº 6.899, de 15 de julho de 2009, e com as normas
editadas pelo Conselho Nacional de Controle de Experimentação Animal (CONCEA), e foi considerado APROVADO
pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Maranhão (CEUA - UFMA), em reunião
realizada em 25/10/2019.
We certify that the proposal: "HELMINTH AND PROTOZOA FROM AN ANURAN COMMUNITY OF THE
CERRADO BIOME", Process n. 23115.031592/2019-38, under the responsibility of Prof. Dr. Samuel Vieira
Brito, which involves the production, maintenance and/or use of animals belonging to the phylum Chordata, sub
phylum Vertebrata (except humans beings) for scientific research purposes (or teaching) - is in accordance with Law
No. 11,794, of October 8, 2008, Decree No. 6.899, of July 15, 2009, as well as with the rules issued by the National
Council for Control of Animal Experimentation (CONCEA), and was APPROVED by the Ethics Committee on
Animals Use of the Federal University of Maranhão (CEUA - UFMA), in meeting of 10/25/2019.
Finalidade da Proposta: Pesquisa Área: Ecologia e Parasitologia

Vigência da Proposta: 10/01/2020 a 30/10/2020
Origem: não aplicável Biotério* Amostra
390
Espécie: Amphibia (Anura)
Rhinella jimi 10
Dermatonotus muelleri 20
Elachistocleis 20
Dendropsophus icrocephalus 20
Dendropsophus nanus 20
Hypsiboas raniceps 20
Táxon: Dendropsophus minutus 20
Phyllomedusa nordestina 20
Scinax ruber 20
20
Scinax x-signatus Machos/ Peso:
Sexo: Variado 20
Scinax nebulosus Fêmeas Idade: Adultos 20
Leptodactylus troglodytes
Trachycephalus venulosus 20
Leptodactylus fuscus 20
Leptodactylus macrosternum 20
Leptodactylus vastus 20
20
1
Physalaemus 20
Rhinella granulosa 20
Pseudopaludicola falcipes 20
Pleurodema diplolister. 20
*Pesquisa/Ensino fora da Instalação

Licença SISBIO/ICMBio Número: 71407-1.
Local do experimento: Reserva Itamacaoca (Chapadinha – MA); Povoado Buritizinho

(Chapadinha – MA); Povoado Canto Fundo (Chapadinha – MA) e Lagoa do Cassó (Urbano
Santos – MA).
São Luís, 03 de dezembro de 2019.
Prof. Dr. Rafael Cardoso Carvalho

Presidente da Comissã o de É tica no uso de Animais –
CEUA/UFMA

Dissertação Final

Enviado por

Dados do documento

Direitos autorais

Formatos disponíveis

Compartilhar este documento

Compartilhar ou incorporar documento

Opções de compartilhamento

Você considera este documento útil?

Este conteúdo é inapropriado?

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

Dissertação Final

Enviado por

Direitos autorais:

Formatos disponíveis

Universidade Federal do Maranhão

Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Conservação

FAUNA E ECOLOGIA DE ENDOPARASITAS DE ANUROS DO

BÁRBARA RODRIGUES DOS SANTOS

FAUNA E ECOLOGIA DE ENDOPARASITAS DE ANUROS DO

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Orientador: Prof. Dr. Samuel Vieira Brito

FAUNA E ECOLOGIA DE ENDOPARASITAS DE ANUROS DO

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Palavras-chave: Agregação; Especificidade; Nematoda.

Key-words: Aggregation; Especificity; Nematoda.

CAPITULO I - Apresentação geral.........................................................................................2

Os parasitas são importantes componentes dos ecossistemas e de teias alimentares,

Helmintos de anfíbios do Brasil

No levantamento de Campião et al., (2015b) as famílias Bufonidae, Hylidae e

No Brasil, os primeiros trabalhos com helmintos de anfíbios se iniciaram na década de

helmintos. Já Graça et al., (2017) encontraram 24 espécies de parasitas em 18 espécies de

Helmintos de anuros e relação com fatores bióticos e abióticos

As características biológicas dos anuros também têm sido apontadas como

também não mostraram semelhanças nas comunidades de parasitas entre hospedeiros

O efeito de inúmeras variáveis abióticas sobre a comunidade de parasitas têm sido

Agregação parasitária e suas causas

Com raras exceções, a distribuição espacial de parasitas entre hospedeiros é

 Amostrar as populações de parasitas de anuros do Cerrado do Maranhão e avaliar

Os capítulos a seguir foram redigidos de acordo com as normas da revista Parasitology

ALCANTARA, E. P.; FERREIRA-SILVA, C.; SILVA, L. A. F.; LINS, A. G. S.; ÁVILA, R.

ANDERSON, R. M. & MAY R. M. Regulation and stability of host-parasite population

BOWER, D. S.; BRANNELLY, L. A.; MCDONALD, C. A.; WEBB, R. J.; GREENSPAN, S.

CAMPIÃO, K.M.; SILVA, R.J.; FERREIRA, V.L. Helminth parasite communities of

CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A.; TAVARES, L. E. R. Diversity and patterns of interaction of

CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A. C. A.; MORAIS, D. H.; SILVA, R. J.; TAVARES, L. E. R.

CAMPIÃO, K. M.; SILVA, I. C. O.; DALAZEN, G. T.; PAIVA, F.; TAVARES L. E. R.

CAMPIÃO, K. M.; RIBAS, A. C. A.; SILVA, I. C. .; DALAZEN, G.T.; TAVARES, L.E.R.

CAMPIÃO, K. M.; DÁTTILO, W. Biological drivers of individual-based anuran–parasite

COMBES, C. Parasites, biodiversity and ecosystem stability. Biodiversity and Conservation,

COMBES, C. Fitness of parasites: Pathology and selection. International Journal for

COMBES, C. Parasitism: The Ecology and Evolution of Intimate Interactions. Univ. of

DOBSON A. P. The population dynamics of competition between parasites. Parasitology, 91,

DOBSON, A.; ROBERTS, M. The population dynamics of parasitic helminth communities.

GOATER, T. M.; GOATER, C. P.; ESCH, G. W. Parasitism: The Diversity and Ecology of

IBRAHIM, M. M. I. Helminth infracommunities of the maculated toad Amietophrynus

JAENIKE, J. Population-Level Consequences of Parasite Aggregation. Oikos, 76(1), 155.

KENNEDY C. R. Ecology of the Acanthocephala. Cambridge University Press. New York,

KRASNOV, B.R.; MOUILLOT D.; SHENBROT, G. I.; KHOKHLOVA, I. S.; POULIN, R. d

LARRAT, Y. M.; MELO, F. T.V.; GOMES, T. F. F.; WILKENS, Y.; SANTOS, J. N.

LUQUE, J. L.; MARTINS, A. N.; TAVARES, L. E. R. Community structure of metazoan

MADELAIRE, C. B.; FRANCESCHINI, L.; MORAIS, D. H.; GOMES, F. R.; da Silva, R. J.

MARTINS-SOBRINHO, P. M.; SILVA, W. G. O.; SANTOS, E. G.; MOURA, G. J. B.;

MASCARENHAS, W.; OLIVEIRA, C. R.; BENÍCIO, R. A.; ÁVILA, R. W.; RIBEIRO, S.

MCVINISH, R.; LESTER, R. J. G.Measuring aggregation in parasite populations. J. R. Soc.

POULIN, R. Body size vs abundance among parasite species: positive relationship ?

POULIN, R. Explaining variability in parasite aggregation levels among host samples.

POULIN, R, MOUILLOT D. Parasite specialization from a phylogenetic perspective: a new

POULIN, R.; MOUILLOT, D. Combining phylogenetic and ecological information into a

POULIN, R.; KRASNOV, B. R.; MOUILLOT, D. Host specificity in phylogenetic and

ROHDE, K. Niche restriction in parasites: proximate and ultimate causes. Parasitology,

SANTOS, V. G. T.; AMATO, S. B.; BORGES-MARTINS, M. Community structure of

SHAW, D. J.; DOBSON, A. P. Patterns of macroparasite abundance and aggregation in

SILVA-NETA, A. F.; ALCANTARA, E. P.; OLIVEIRA, C. R.; CARVALHO, E. F. F.;

TELES, D. A.; BRITO, S. V.; ARAUJO-FILHO, J. A.; RIBEIRO, S. C.; TEIXEIRA, A. A.

TINSLEY, R. C. Parasitic disease in amphibians: control by the regulation of worm burdens.

TOLEDO, G.M.; SCHWARTZ, H.O.; NOMURA, H.A.Q.; AGUIAR, A.; VELOTA,

TRAVASSOS L. Contribuições para o conhecimento da fauna helmintológica brasileira.

WARBURTON, E. M.; VONHOF, M. J.From individual heterogeneity to population-level