Artigo de Evolução

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Journal of Fish Biology (2017) 91, 558–573

doi:10.1111/jfb.13363, disponível online em wileyonlinelibrary.com
A recente colonização do sul do Brasil pelos

Açores chromis Chromis limbata
A. B. Anderson*†, E. M. Salas‡§, L.A. Rocha§ and S. R. Floeter*

*Laboratório de Macroecologia e Biogeografia Marinha, Departamento de Ecologia e
Zoologia , Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, SC 88010-970, Brasil 95060,
EUA e §Academia de Ciências da Califórnia, 55 Music Concourse Drive, São Francisco, CA
94118, EUA
(Recebido em 26 de setembro de 2016, aceito em 25 de maio de 2017)
A donzela Chromis limbata é nativa dos Arquipélagos da Macaronésia (Açores, Madeira e Canárias) e da costa ocidental
de África entre o Senegal e Angola. Durante os verões austrais de 2008 e 2009 a espécie foi registrada pela primeira vez
no sudoeste do Oceano Atlântico ao redor das Ilhas Campeche e Xavier, em Florianópolis, Estado de Santa Catarina,
Brasil. Aqui, a progressão de C. limbata nas águas do sul do Brasil é descrita usando contagens visuais e levantamentos
genéticos e mudanças na densidade do congênere nativo Chromis multilineata também foram investigadas. Censos visuais
subaquáticos de ambas as espécies de Chromis foram realizados de 2009 a 2014. Amostras de tecido de Chromis limbata
foram coletadas e a região de controle do mtDNA foi sequenciada e comparada com haplótipos de mtDNA da área natural
para confirmar a identidade das espécies, comparar a diversidade genética e inferir a conectividade entre populações
brasileiras recém-criadas. A população brasileira de C. limbata aumentou significativamente nos últimos 5 anos e o efeito
sobre C. multilineata ainda é uma questão em aberto; dados de séries temporais mais longas serão necessários para
esclarecer possíveis interações. As análises moleculares confirmaram a identidade das espécies, revelaram forte
conectividade de haplótipos entre os locais de estudo brasileiros e mostraram uma baixa diversidade genética no Brasil
quando comparada com as populações nativas, sugerindo que poucos indivíduos iniciaram a invasão. Quatro hipóteses
poderiam explicar este evento colonizador: C. limbata foi liberada por criadores de peixes de aquário; larvas ou juvenis
foram transportados através da água de lastro do navio; a espécie pratica rafting ao lado de plataformas de petróleo; eles
cruzaram o Oceano Atlântico por meio da dispersão normal de larvas ou rafting naturalmente ao lado de objetos à deriva.
As hipóteses do rafting são favorecidas, mas todas as quatro possibilidades são plausíveis e poderiam ter acontecido em
combinação.
© 2017 Sociedade de Pesca das Ilhas Britânicas
Palavras-chave: biogeografia; dispersão; genética de invasão; espécies invasivas; peixes de recife; sudoeste
Oceano.
INTRODUÇÃO
As invasões biológicas são consideradas uma das principais ameaças à biodiversidade em todo o
mundo, com consequências prejudiciais para a ecologia das comunidades nativas e as economias
locais (Elton, 1958; Cardinale et al., 2006; Lurgi et al., 2014). Muitas espécies exóticas constituem
motores de grandes mudanças ambientais, afetando o ciclo de nutrientes, as cadeias alimentares e
†Autor a quem deverá ser endereçada a correspondência: Tel.: +55 48 99600 64 61; e-mail: aabbiologia@gmail.com
558
© 2017 Sociedade de Pesca das Ilhas Britânicas

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 559
causando até mudanças nas trajetórias evolutivas (Strauss et al., 2006; McDonald et al., 2008;
Chown et al., 2015). Portanto, muita atenção tem sido dada à compreensão do processo de
invasão e dos mecanismos que estão envolvidos em cada estágio das invasões mediadas pelo
homem (ou seja, transporte, colonização e estabelecimento) (Blackburn et al., 2011; Chown et al.,
2015 ). ). As expansões de distribuição natural, no entanto, são pouco compreendidas,
principalmente porque são raras e difíceis de detectar e monitorar (Gillespie et al., 2012).
A Açores chromis Chromis limbata (Valenciennes 1833) é nativa das ilhas Macaronesas
(Açores, Madeira e Canárias) e da costa ocidental de África entre o Senegal e Angola (Wood,
1977; Edwards, 1986; Domingues et al., 2006 ; Wirtz, 2012). Esta espécie habita recifes rochosos
dos 3 aos 50 m de profundidade, onde forma agregações na coluna de água e alimenta-se de
zooplâncton (Domingues et al., 2006; Leite et al., 2009). Durante o verão, os machos nidificadores
defendem territórios e cuidam dos ovos, que ficam presos ao substrato (Domingues et al., 2006;
Leite et al., 2009). A duração do estágio larval de C. limbata é desconhecida, mas dura de 18 a 19
dias no estreitamente relacionado Chromis chromis (L. 1758) (Domingues et al., 2006; Leite et al.,
2009).
Em março e abril de 2008, dois indivíduos de C. limbata foram repetidamente observados na

Ilha do Campeche (27ÿ 70ÿ 38ÿÿ S; 48ÿ 46ÿ 83ÿÿ W), estado de Santa Catarina, sul do Brasil, por
Leite et al. . (2009). Em maio foi encontrado um único indivíduo e em junho nenhum foi avistado.
Todos os encontros ocorreram na mesma área rochosa de 12 m2 , sugerindo uma pequena área
de vida. Ambos os espécimes foram observados alimentando-se junto com um único indivíduo de
Chromis multilineata (Guichenot 1853), espécie parecida e nativa da região. Ambas as espécies
se alimentam de zooplâncton e compartilham um nicho semelhante Em dezembro de 2008 e
março de 2009, três a cinco indivíduos foram observados na Ilha Xavier (27ÿ 41ÿ 57ÿÿ S ; 48ÿ 28ÿ
05ÿÿ W) localizada 12 km ao norte de Ilha do Campeche, a 3 km da costa leste da Ilha de
Florianópolis, Estado de Santa Catarina (Leite et al., 2009).
O crescente número de registros de C. limbata em Santa Catarina desde 2009 indicou um
importante evento ecológico (Anderson et al., 2015). Aqui, a progressão de C. limbata nas águas
do sul do Brasil é descrita usando contagens visuais e levantamentos genéticos e também foram
investigadas mudanças na densidade do congênere nativo C. limbata que compartilha um nicho
semelhante, para responder às seguintes questões: a C. limbata brasileira persistiu nesse período
e as populações estão se expandindo no espaço e no tempo? As densidades populacionais de C.
multilineata estão diminuindo devido à presença de C. lim-bata? Se as populações das espécies
invasoras aumentassem em densidade, isso indicaria a persistência de suas populações. Além
disso, uma diminuição na densidade das populações nativas de C. multilineata poderia indicar
efeitos prejudiciais (por exemplo , mecanismos antagonísticos dependentes da densidade)
induzidos pela expansão populacional de C. limbata . Quais são os níveis de conectividade
genética entre as populações brasileiras de C. limbata ? Qual é a sua relação com as populações
da África Ocidental, podemos identificar uma fonte específica? A invasão originou-se de uma
única, poucas ou múltiplas introduções? Para testar o que foi dito acima, as relações filogenéticas
entre populações nativas e invasoras foram estudadas e os padrões de diversidade genética
comparados. Se a diversidade de nucleotídeos e haplótipos for baixa em relação às populações
nativas, isso sugere que a invasão foi de alguns indivíduos, se a diversidade genética e o número
de haplótipos forem semelhantes às das populações nativas, isso sugere que houve múltiplas
invasões e provavelmente de fontes diferentes. Além disso, uma comparação genética permitiria
a confirmação do status taxonômico dos invasores brasileiros como C. limbata.
© 2017 Sociedade de Pesca das Ilhas Britânicas, Journal of Fish Biology 2017, 91, 558–573
560 AB ANDERSON ET AL.
Estado de Santa Catarina
°0·72
América do Sul
Galé Is.
Está deserto.
Arvoredo Is.
Brasil
°4·72
Aranhas Is.
Xavier é.
Campeche é.
°8·72
Moleques do Sul Is.
N Coral é.
48·8° 48·6° 48·4° 48·2°
Longitude oeste
Figura 1. Localização dos locais de amostragem ( ) no estado de Santa Catarina, sul do Brasil.
MATERIAIS E MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO
Este estudo foi realizado em recifes subtropicais de Florianópolis, Santa Catarina, sul
Brasil (27ÿ 35ÿ 41·08ÿÿ S; 48ÿ 32ÿ 38·96ÿÿ W). Os recifes da área são compostos principalmente por
rochas graníticas, em interface com fundos arenosos, geralmente com 10–15 m de profundidade (Anderson et al., 2014).
O estudo foi realizado durante os verões austrais, de 2010 a 2016. Nesse período, a água
as temperaturas variaram de 22 a 28ÿ C e a visibilidade subaquática variou de 4 a 15 m.
Chromis limbata was recorded on eight islands: Arvoredo, Deserta, Galé, Aranhas, Xavier,
Campeche, Moleques do Sul e Corais (Fig. 1). Inferir o progresso da colonização de C. limbata , sua influência potencial
nas populações congêneres locais de C. multilineata e estudar a
genética populacional de C. limbata, cinco ilhas foram selecionadas para amostragem: Arvoredo, Deserta,
Galé, Aranhas e Xavier. Estas ilhas foram seleccionadas por razões logísticas (por exemplo, disponibilidade de barcos
e curta distância da costa).
CAMPO D- COLETA DE DADOS

Censos visuais subaquáticos [transectos de faixa de 20 × 2 m (40 m2)] foram usados para quantificar a densidade
de peixes nos cinco locais. Para esta metodologia, um mergulhador nadou 1 m acima do substrato
ao longo de 20 m, registrando peixes a 1 m de cada lado do transecto. Em cada local de estudo, dois estratos de profundidade
foram amostrados: talude e interface. Considerou-se declividade (S) a área compreendida entre a superfície da água e
metade da profundidade total (DT). Assim, se DT =12 m, a inclinação seria=de 0 a 6 m
[ou seja, DT (12 m de profundidade) dividido por 2 (estrato)=declive (6 m)]. A interface (I) correspondeu à zona
de transição entre o recife rochoso e o substrato não consolidado, tipicamente de fundo arenoso (Anderson et al.,
2015). A profundidade total (DT) variou de 7 m em Arvoredo a 24 m em Xavier.
Para cada estrato de profundidade foram realizados 15 transectos a cada ano, totalizando 30 transectos (1200
m2) anoÿ1 localÿ1.
ANÁLISES DE DENSIDADE POPULACIONAL

Para testar o efeito do tempo (ano) na densidade de C. limbata e seu parente próximo e concorrente potencial
C. multilineata, foi utilizada ANOVA de dois fatores. A densidade média por local foi utilizada como variável
dependente e tempo e local como fatores fixos. Para avaliar as diferenças nas densidades médias de C. limbata
e C. multilineata, entre as cinco ilhas e ao longo dos anos, foi utilizada uma ANOVA de desenho misto. As
densidades médias de ambas as espécies foram utilizadas como variáveis de resposta e ano e ilha (espaço e
tempo) como fatores fixos. ANOVA bidirecional também foi utilizada para avaliar diferenças na distribuição vertical
das espécies (efeito de profundidade) em dois estratos de profundidade [declive (S) e interface (I)]. Neste caso,
apenas, a soma das densidades médias de espécies em todas as ilhas foi agregada e utilizada como variável de
resposta e os estratos utilizados como fator fixo. Quando diferenças significativas foram encontradas, o teste
post hoc de diferença significativa honesta de Tukey foi utilizado para verificar fontes de variação. Antes das
análises, os pressupostos de normalidade e homocedasticidade foram avaliados com testes de Kolmogorov-
Smirnov-Lilliefors e Bartlett (Underwood, 1981; Snedecor & Cochran, 1989; Zar, 1999). As análises foram
executadas em ambiente R (www.r-project.org) com o pacote agricolae (De Mendiburu, 2016).
COLETA DE AMOSTRAS, EXTRAÇÃO DE DNA,

AMPLIFICAÇÃO E SEQUENCIAÇÃO
Em 2012 e 2013, 29 exemplares de C. limbata foram coletados com lança durante mergulho.
A nadadeira peitoral esquerda de cada indivíduo foi removida, rotulada e conservada em etanol 95%.
As amostras foram armazenadas a -4ÿ C até a extração do DNA. O DNA genômico foi extraído usando um
protocolo padrão de fenol-clorofórmio (Sambrook & Russell, 2006). Um fragmento da região de controle do DNA
mitocondrial (mt) (d-loop) foi amplificado usando os primers universais Cr-a e Cr-b (Lee et al., 1995). Sequências
brasileiras de C. limbata foram comparadas com haplótipos de mtDNA da área natural para confirmar a identidade
das espécies, comparar a diversidade genética e inferir a conectividade entre populações brasileiras recém-
estabelecidas. A região de controle de evolução rápida foi utilizada porque é útil para comparações genéticas
populacionais e porque permite a comparação com dados já disponíveis de populações nativas (Domingues et
al., 2006). Os produtos de PCR foram visualizados em gel de agarose a 1%, purificados com ExoSapIT
(ThermoFisher; www.thermofisher.com) e sequenciados em ciclo tanto na direção direta quanto reversa em um
sequenciador automático ABI 3130 (Applied Biosystems; www.appliedbiosystems.com). A amplificação por PCR
foi realizada em reações de 15 ÿl usando c. 10 ng de DNA modelo, 1,5 ÿl de tampão de PCR ×10, 0,75 MgCl2 (50
mM), 0,3 ÿl de cada primer direto e reverso (10uM), 0,75 ÿl de desoxinucleotídeo trifosfato 10 mM (dNTP) e 0,3 ul
de DNA polimerase (5 unidades ÿl Invitrogen; www.invitrogen.com).
ÿ1
As condições de PCR foram as seguintes: desnaturação inicial a 94ÿ C por 2 min, seguida por 30 ciclos de
desnaturação a 94ÿ C por 60 s, recozimento a 54ÿ C por 60 s, extensão a 72ÿ C por 2 min e uma extensão final
de 72°C por 10 min.
ANÁLISES GENÉTICAS
As análises foram realizadas usando amostras coletadas pela equipe, bem como sequências baixadas do
GenBank ( sequências d-loop de C. limbata de locais do leste do Oceano Atlântico e uma sequência de C.
chromis, de Domingues et al., 2006). As sequências foram alinhadas e cortadas para 328 pb no Geneious 5.4
(Kearse et al., 2012) usando ClustalW (Thompson et al., 1994) com lacunas nas extremidades livres e uma matriz
de custos IUB. As relações filogenéticas de indivíduos nativos e invasores de C. limbata foram avaliadas pelo
método Bayesiano. As árvores foram construídas usando o plug-in MrBayes (Ronquist & Huelsenbeck, 2003)
disponível em Geneious com C. chromis como grupo externo e as seguintes configurações: 1 000 000 Cadeia de
Markov Comprimento da cadeia de Monte-Carlo,
frequência de subamostragem 1000, comprimento de burn-in 50 000, quatro cadeias aquecidas e

temperatura 0,2. jModelTest (Guindon & Gascuel, 2003) foi utilizado para explorar o modelo de
evolução mais provável, que foi TrN + G. Como este modelo não está disponível em MrBayes, foi
utilizado o segundo modelo mais provável HKY + G. Além disso, uma rede de haplótipos foi criada
usando o pacote R pegas (Paradis, 2010) para ilustrar as relações entre os haplótipos. A diversidade
de nucleotídeos e haplótipos foi calculada usando Arlequin 3.5.1.2 (Excoffier & Lischer, 2010).
RESULTADOS
ANÁLISES DE DENSIDADE POPULACIONAL
Um total de 480 transectos foram realizados de 2010 a 2014 em todos os locais, cobrindo uma
área de 19.200 m2 e correspondendo a c. 64 horas de observação subaquática. As populações
de C. limbata cresceram significativamente ao longo do tempo. De zero indivíduos em 2010,
passou para 14 em 2011, 11 em 2012, 113 em 2013 e 257 indivíduos em 2014 (F =12·404.745,
P<0·05). As populações do congênere local C. multilineata também apresentaram variações
significativas no tempo: de 50 indivíduos em 2010 para 101 em 2011, diminuindo para nove em
2012, 43 em 2013 e finalmente 53 indivíduos detectados em 2014 (F =4·864.745 , P < 0·05)
(Tabela I, Fig. 2 e Fig. S1, Informações de apoio). As densidades médias de C. limbata e C.
multilineata durante o período de 5 anos mostraram diferenças significativas para o ano de 2014
(F = 37,794.745, P <0,05) (Fig. 2 e Fig. S1, informações de apoio).
As análises revelaram um aumento nas populações de C. limbata em todos os cinco locais
durante os últimos 5 anos (locais: F =2·554.745, P<0·05; tempo: F =12·404.745, P<0·05) ( Tabela
I, Fig. 2 e Fig. S1, Informações de apoio).
As análises também revelaram diferenças significativas entre as populações do invasor C.
limbata no espaço (fator, local) e também nas populações do congênere local C. multilineata.
Diferenças significativas nas populações de C. limbata foram detectadas entre duas ilhas:
Deserta (maior densidade total 156 indivíduos) e Arvoredo (menor 21 indivíduos) (F =2·554.745,
P<0·05) (Fig. 2 e Fig. S1 , Informações de Apoio). Considerando as populações de C.
multilineata , diferenças significativas entre locais foram maiores, também, entre as duas Ilhas
Deserta (maior densidade total 89 indivíduos) e Galé (menor densidade total 8 indivíduos) ( F
=5·494.745, P<0· 05) (Fig. 2 e Fig. S1, Informações de apoio). O crescimento populacional
exponencial foi detectado para populações de C. limbata em todos os cinco locais (Fig. 3 e
Tabela I).
Considerando a afinidade de habitat de C. limbata, foram detectadas diferenças significativas
para os estratos de profundidade (interface). As análises das somas totais das médias de
densidade de espécies no tempo e dos dois biótopos dos estratos de profundidade (talude e
interface) utilizados como fatores mostraram diferenças significativas apenas para C. limbata na
interface (F =38·124.745, P<0·05; Fig. .4). Chromis limbata mostrou preferência significativa por
águas mais profundas e frias (>10 m de profundidade e 2ÿ C abaixo da temperatura da superfície
do mar), principalmente na busca por abrigo e durante a reprodução. Não diferiu da C.
multilineata nativa na vertente. Ambas as espécies foram observadas alimentando-se juntas em
grandes cardumes em águas rasas.
ANÁLISES GENÉTICAS
A região de controle mitocondrial de 29 indivíduos das ilhas brasileiras foi sequenciada e

comparada com 26 sequências dos Açores, 18 da Madeira e
limbata
Chromis
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a
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0102 1102 2102 3102 4102 latoT
C.
A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA
oderov.rsAI 0 01
4 4
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563
Está deserto. Aranhas Is.

4 A 5
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Galé Is. Xavier é.
A
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p
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1,5
Arvoredo Is.
1
um, b
C. limbata
.5 Um b
um, b Um b
2010 2011 2012 2013 2014
C. multilineata
Linha do tempo
Figura 2. Variações temporais (ANOVA) na densidade populacional (n, média±se) de Chromis limbata ( ) e Chromis
multilineata nativa ( ). Letras diferentes acima das barras indicam diferenças significativas (Tukey HSD, P<0,05)
dentro das espécies no tempo; maiúsculas indicam C. limbata e minúsculas C. multilineata. *Diferenças
significativas (Tukey HSD, P<0,05) entre espécies no tempo por local.
17 das Canárias, totalizando 90 sequências (Tabela II). As 29 amostras do sul do Brasil

foram confirmadas como C. limbata, com parentes próximos nas ilhas da Macaronésia (Fig.
5). Os números de acesso do locus GenBank vão de KT844434 a KT844464.
Apenas três haplótipos foram detectados no sul do Brasil, número muito inferior ao
observado na distribuição original de C. limbata (46 haplótipos). Essa baixa diversidade de
haplótipos é consistente com a hipótese de dispersão consistindo em apenas alguns
indivíduos (Tabela II e Figura 5). A árvore filogenética e a rede de haplótipos sugerem que
estes indivíduos poderão ter vindo de qualquer uma das ilhas da Macaronésia amostradas,
não sendo possível, com a informação disponível, identificar uma fonte específica. Como
esperado devido à proximidade, as populações do sul do Brasil apresentaram um alto nível
de conectividade entre os locais e todos os três haplótipos são compartilhados entre Galé,
Xavier e Arvoredo (Tabela II e Figura 5).
Estado de Santa Catarina
2010 2012 2014
°0,72
°2,72
°4,72
°6,72
°8,72
3,43
2,80
2h00
°0,82
1,15
0,60
48,8° 48,6° 48,4° 48,2°
Densidades médias (40m–2)
3. Expansão da distribuição de Chromis limbata nos recifes do sudoeste do Oceano Atlântico de 2010 a 2014 com um
indicação da densidade populacional local (n).
DISCUSSÃO
O sucesso de uma nova população depende de vários factores como o sucesso do acasalamento,
novas mutações, eliminação de alelos deletérios e influxo repetido de novos genótipos, o que pode reduzir
os efeitos da endogamia e maior perda de variação genética
(Kanuchÿ et al., 2014). As colonizações bem sucedidas são muitas vezes iniciadas por um grande número de
a
8
4
E
n
sedasdaisidnéem
D
b
2
Declive Interface
Biótopo
Figura 4. Densidades médias (n, +se) de Chromis limbata ( ) e Chromis multilineata ( ) nos biótopos amostrados.
Letras diferentes acima das barras indicam diferenças significativas (Tukey HSD, P<0,05); NS, sem diferença
significativa.
Tabela II. Locais de amostragem utilizados no presente estudo e índices de diversidade para região de controle
mitocondrial de Chromis limbata
Privado Compartilhado Total alta definição

sobre locais
Ilhas n haplótipos haplótipos haplótipos (média±dp) (média±dp)
Açores (Portugal) 26 12 0 12 0·914±0·023 0·036±0·019

Madeira (Portugal) 18 17 0 17 0·993±0·021 0·058±0·030
Canárias (Espanha) 17 17 0 17 1.000±0.017 0.050±0.026
Deserta (Brasil) 1 0 1.000±0.000 0.000±0.000
Aranhas (Brazil) 3 0 1 1 0·667±0·314 0·033±0·026
Galé (Brazil) 8 0 2 2 0·714±0·123 0·029±0·017
Xavier (Brasil) 12 0 3 3 0,667±0,091 0,027±0,015
Arvoredo (Brazil) 5 0 3 3 0·700±0·218 0·029±0·019
Macaronésia 61 46 3 3 0·984±0·007 0·049±0·025
Brasileiro 29 3 00 46 3 0,638±0,056 0,026±0,139
Total 90
n, Número de peixes; HD, diversidade de haplótipos; , diversidade de nucleotídeos
indivíduos em múltiplos eventos durante um longo período evitando a perda de diversidade genética
na população recém-fundada (Roman, 2006; Dlugosch & Parker, 2008; Kanuch ÿ
e outros, 2014). A baixa diversidade genética detectada em C. limbata brasileira sugere uma
pequeno pulso larval, ou chegada de um pequeno grupo de indivíduos que poderia comprometer
o estabelecimento, com o tempo, de uma população geneticamente saudável (Roman, 2006;
Dlugosch & Parker, 2008; Kanuchÿ et al., 2014) (Tabela II e Figura 5). Quatro hipóteses
poderiam explicar este evento de colonização: C. limbata foi liberada por peixes de aquário
guardiões; as larvas podem ter sido transportadas na água de lastro do navio; a espécie pode ter
transportados em poucos números ao lado de plataformas de petróleo; colonização natural via transporte larval e
rafting natural através do Oceano Atlântico.
Todas as quatro hipóteses podem ser possíveis, mas duas delas parecem mais plausíveis do que a
outros. A libertação do aquário é uma fonte improvável, uma vez que esta espécie não é particularmente
atraente para aquaristas, muito raramente exportado da região Nordeste do Atlântico
e nunca visto à venda no Brasil; também, considerando o número de haplótipos encontrados
nas populações brasileiras, seria necessária a soltura de um grande número de indivíduos para
estabelecer esta população (ver Tabela II). A introdução via água de lastro do navio é
também improvável, uma vez que a maioria das larvas de peixes (especialmente as de pomacentrídeos demersais) não
sobreviver por longos períodos em tal ambiente (Carlton, 1996; David et al., 2007).
O transporte de larvas e adultos em rafting ao longo de plataformas petrolíferas rebocadas parece plausível e
tem sido responsável por diversas ocorrências estranhas em todo o mundo (Langeneck et al., 2012;
' '
Dulciÿ c & Dragi ceviÿ c, 2013; Pajuelo et al., 2016). Além disso, o comércio e o comércio
no petróleo, a infraestrutura envolvida nas operações de perfuração e refino de petróleo no Brasil, o
Arquipélago da Macaronésia e países africanos tem sido frequente desde 2003 (Frynas
&Paulo, 2007). Espécimes de C. limbata foram detectados recentemente (abril de 2016) em
São Tomé, Príncipe e Angola (Vasco-Rodrigues et al., 2016), indicando que este
espécies podem ter uma distribuição mais ampla no leste do Oceano Atlântico e mais potencial
populações de origem.
A hipótese de dispersão natural também parece plausível considerando que C. limbata
foi observado rafting associado a manchas de algas e detritos (Bortone et al.,
90
99
97
99 97
98 100
94 95 99
93 94
99
99
91
XLVII
XXII
99 II
98
90
92 XVII
100
95
100
93
92
95
96 96
93 99 97 48
93 99 96 98
XLI XXX
98
94
95
91
90 94
96 97
99
99
96 95
96 97
93 95 97
94 93
XLV
91
94
XIII
9699
91 XXVIII
95
97
96
99
96
97
93
93 90
92
100
XLIX
95
94
91
95 XIX
91
90
III
99 99 99
91
93 92
99
98 90
90
97 99
99
93
94
99
99
91
99
97 98
94 100
95
92
100
95
98
94
98
96
97
96
5. (a) Árvore bayesiana mostrando relações entre haplótipos de Chromis limbata das ilhas da Macaronésia ( , Madeira; , Açores; ,
Canárias) e do Brasil ( , Deserta; , Gale; , Xavier; , Avoredo; , Aranhas). Os números listados em cada bifurcação da
árvore mostram a probabilidade posterior. (b) Rede de haplótipos mostrando a distribuição espacial entre as populações
e o compartilhamento de haplótipos. Os círculos representam os haplótipos e seus tamanhos são proporcionais ao
número de indivíduos com aquele haplótipo. Os três maiores círculos e suas cores representam os haplótipos
compartilhados entre os sítios brasileiros.
Faixa C. limbata – 2016

TSM média °C
30
°04
25
20
15
10
°02
50
°02
°04
50° 0° 50°
6. Distribuição de Chromis limbata e temperatura média da superfície do mar [fonte raster Bio-ORACLE;
Tyberghein et al. (2011)]. 1, Açores; 2, Madeira; 3, Canárias; 4, Senegal; 5, São Tomé – Príncipe; 6,
Angola; 7, Brasil.
1994). Além disso, o estreitamente relacionado C. multilineata também mostra uma história de
dispersão bem-sucedida em longas distâncias. As populações africanas desta espécie são únicas,
mas datam de apenas algumas dezenas de milhares de anos, indicando que cruzaram o Oceano
Atlântico recentemente (Rocha et al., 2008), embora na direção oposta que C. limbata agora
mostra . As espécies irmãs de C. limbata, C. chromis, também fazem rafting ao lado de objetos
flutuantes em mar aberto (Bortone et al., 1994) e as espécies que podem fazer rafting são
geralmente melhores dispersoras (Luiz et al., 2015).
O evento de dispersão de longa distância de C. limbata parece ser um fenômeno recorrente em
peixes recifais no Atlântico e em outras espécies do Atlântico leste e foi recentemente detectado
em águas do sul do Brasil (por exemplo, o peixe-cirurgião Monróvia Acanthurus monroviae
Steindachner 1876, nativo do sul do Marrocos até Angola; Luiz-Júnior et al., 2004; Anderson et al.,
2015). Além disso, o peixe-leão invasor caribenho Pterois volitans (L. 1758) foi detectado no Brasil
e parece ter chegado como resultado da dispersão natural das águas caribenhas (Ferreira et al.,
2015).
As correntes do Oceano Atlântico desempenham um papel importante na dispersão de
organismos marinhos (Lumpkin & Garzoli, 2005; Cunha et al., 2014) e podem funcionar, em
sinergia com influências antrópicas (por exemplo, plataformas petrolíferas, tráfego de navios de
carga, etc.) . ), como um importante impulsionador de eventos de dispersão de longa distância e
das distribuições disjuntas discutidas neste trabalho. A circulação superficial no Oceano Atlântico
Sul é complexa e consiste em um giro equatorial formado pela Contracorrente Norte Equatorial
(NECC), pela Corrente da Guiné e por três ramos (norte, central e sul) da Corrente Sul Equatorial
(SEC). , que formam a Corrente Norte do Brasil (NBC) e a Corrente do Brasil (BC) (Lumpkin &
Garzoli, 2005; Cunha et al., 2014). Essas correntes, que geralmente trazem água da África para o
Brasil e depois de norte a sul abaixo do equador (Matano, 1993; Molina-Schiller et al., 2005;
Matano et al., 2010), podem ajudar larvas e vigas a cruzar o Atlântico Oceano e também pode
estar impulsionando os eventos incomuns de colonização discutidos aqui.
(a) (b)
(c) (d)
(e) (f)
Figura 7. Comportamento de Chromis limbata no Atlântico Sudoeste: (a) cardumes na Ilha da Galé, Janeiro de 2014;
(b) juvenil ( ) c. 3 cm de comprimento total (CT) utilizando ouriço-do-mar como abrigo, Ilha Deserta, fevereiro de 2014; (c)
macho azul c. LT de 15 cm defendendo seu ninho, Ilha Xavier, maio de 2014; (d) C. limbata e Chromis multilineata
alimentando juntos, Ilha Xavier, maio de 2014; (e) escola na Ilha das Aranhas, abril de 2014; (f) juvenis c. 5 centímetros
LT at Arvoredo Island, 2013.
Outros exemplos de distribuições disjuntas que possivelmente foram impulsionadas por esses mesmos
processos oceanográficos incluem Epinephelus marginatus (Lowe 1834) e Para-blennius pilicornis
(Cuvier 1829). Suas distribuições atuais refletem as de C. limbata:
o nordeste do Oceano Atlântico (incluindo as ilhas da Macaronésia) e o sul
Brasil (Froese & Pauly, 2016). Essa semelhança nos padrões de distribuição sugere que,
durante a expansão da sua distribuição através do Oceano Atlântico, estas espécies podem ter
dispersos por rotas semelhantes e que no futuro, C. limbata poderá estabelecer uma
população permanente no Brasil.
POTENCIAIS CONSEQUÊNCIAS
Apesar das diferenças significativas nas densidades médias entre os locais de C. multilineata,
elas não parecem ter sido afetadas pelo aumento da população de C. limbata (Fig. 2).
É importante notar que C. multilineata é uma espécie tropical no limite sul da sua distribuição,
enquanto C. limbata habita o seu ambiente ideal (recifes rochosos subtropicais, de clima quente).
Dadas as suas preferências ecológicas no Atlântico oriental (Fig. 6), prevê-se que C. limbata será
mais abundante que C. multilineata na costa sul e sudeste do Brasil e poderá até se expandir mais
ao sul, até o Uruguai e a Argentina. A garoupa escura Epinephelus marginatus (Lowe 1834), por
exemplo, expandiu-se recentemente para sul (Irigoyen et al., 2005).
Embora C. limbata e C. multilineata tenham uma dieta zooplanctônica semelhante (Froese &
Pauly, 2016), a alta produtividade das águas do Atlântico Sul devido à ressurgência e consequente
alta abundância de plâncton (Barua, 2005), indica que essas espécies podem não estar competindo
por comida (Fig. 7; Green et al., 2012; Elleouet et al., 2014; Anderson et al., 2015; Chown et al.,
2015). Escolas de C. multilineata e C. limbata alimentando-se juntas foram observadas nos últimos
2 anos em todos os locais estudados. Além de C. multilineata, C. limbata também interage com
outros nativos e seu comportamento agressivo durante a reprodução pode afetar espécies
territoriais locais [ex. Stegates spp., Abudefduf saxatilis (L. 1758)]. O abrigo, por exemplo, pode
tornar-se um recurso limitante à medida que as suas densidades no novo ambiente aumentam
(Green et al., 2012; Elleouet et al., 2014; Chown et al., 2015). Até agora, porém, não houve
nenhuma evidência de efeitos prejudiciais às espécies nativas. Com os dados actuais, não foi
possível determinar se C. limbata está a afectar C. multilineata, mas os dados constituem uma
linha de base importante. A monitorização a longo prazo desta chegada recente será importante
e poderá constituir uma ferramenta valiosa para uma melhor compreensão da genética, ecologia
e consequências da expansão da distribuição de espécies.
Thanks to the Marine Macroecology and Biogeography Lab (LBMM) staff for field support
and G. Bernardi for haplotype tree R scripts. Funding sources: SISBIOTA-Mar (PI: S.R.F.,
CNPq 563276/2010-0; FAPESC 6308/2011-8), Projeto Ilhas do Sul (PI: S.R. Floeter, CNPq
475367/2006-5), Projeto MAArE - Monitoramento Ambiental do Arvoredo e Entorno (PI: B.
Segal), California Academy of Sciences (to L.A.R. and E.M.S.), a CAPES scholarship to
A.B.A., a Lakeside Foundation scholarship to E.M.S. and Projeto Biodiversidade Marinha do
Estado de Santa Catarina (PI: A. Lindner, FAPESC 4302/2010-8).
Informações de Apoio
Informações de apoio podem ser encontradas na versão online deste artigo: Fig.
S1. (a) Variações espaciais na soma das densidades populacionais médias (n, + se) e (b)
variações temporais das densidades populacionais médias (n, + se) de Chromis limbata ( ) e
Chromis multilineata ( ). As letras acima das barras indicam diferenças significativas; letras
maiúsculas indicam C. limbata e letras minúsculas C. multilineata); *diferenças significativas entre
espécies (Tukey HSD, P<0,05).
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Journal of Fish Biology (2017) 91, 558–573

A recente colonização do sul do Brasil pelos

A. B. Anderson*†, E. M. Salas‡§, L.A. Rocha§ and S. R. Floeter*

(Recebido em 26 de setembro de 2016, aceito em 25 de maio de 2017)

© 2017 Sociedade de Pesca das Ilhas Britânicas

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A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 559

Em março e abril de 2008, dois indivíduos de C. limbata foram repetidamente observados na

560 AB ANDERSON ET AL.

Estado de Santa Catarina

Moleques do Sul Is.

48·8° 48·6° 48·4° 48·2°

CAMPO D- COLETA DE DADOS

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 561

ANÁLISES DE DENSIDADE POPULACIONAL

COLETA DE AMOSTRAS, EXTRAÇÃO DE DNA,

562 AB ANDERSON ET AL.

frequência de subamostragem 1000, comprimento de burn-in 50 000, quatro cadeias aquecidas e

ANÁLISES DE DENSIDADE POPULACIONAL

A região de controle mitocondrial de 29 indivíduos das ilhas brasileiras foi sequenciada e

0102 1102 2102 3102 4102 latoT

564 AB ANDERSON ET AL.

Está deserto. Aranhas Is.

2010 2011 2012 2013 2014

17 das Canárias, totalizando 90 sequências (Tabela II). As 29 amostras do sul do Brasil

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 565

Estado de Santa Catarina

2010 2012 2014

566 AB ANDERSON ET AL.

Privado Compartilhado Total alta definição

Açores (Portugal) 26 12 0 12 0·914±0·023 0·036±0·019

n, Número de peixes; HD, diversidade de haplótipos; , diversidade de nucleotídeos

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 567

568 AB ANDERSON ET AL.

Faixa C. limbata – 2016

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 569

570 AB ANDERSON ET AL.

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 571

572 AB ANDERSON ET AL.

A COLONIZAÇÃO DO BRASIL PELOS AÇORES CHROMIS LIMBATA 573

Froese, R. e Pauly, D. (2016). Base de Peixe. Disponível em www.fishbase.org (último acesso em 29

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A. B. Anderson†, E. M. Salas‡§, L.A. Rocha§ and S. R. Floeter