UNIVERSIDADE FEDERAL DO RECÔNCAVO DA BAHIA

CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS, AMBIENTAIS E BIOLÓGICAS

COMPORTAMENTO DE Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (HEMIPTERA:

PSYLLIDAE) EM RESPOSTA A VOLÁTEIS DE GENÓTIPOS DE PLANTAS DE
CITROS ENXERTADAS E PÉ FRANCO

MARIANA CARDIM COSTA

CRUZ DAS ALMAS - BAHIA

DEZEMBRO - 2022
 COMPORTAMENTO DE Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (HEMIPTERA:
PSYLLIDAE) EM RESPOSTA A VOLÁTEIS DE GENÓTIPOS DE PLANTAS DE
CITROS ENXERTADAS E PÉ FRANCO

MARIANA CARDIM COSTA

Trabalho de conclusão de curso submetido ao

Colegiado de Agronomia do Centro de Ciências
Agrárias, Ambientais e Biológicas da Universidade
Federal do Recôncavo da Bahia como requisito
parcial para obtenção do título de Engenheira
Agrônoma.

Orientadora: Geni da Silva Sodré

Coorientadora: Marilene Fancelli

CRUZ DAS ALMAS – BAHIA

DEZEMBRO - 2022
 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RECÔNCAVO DA BAHIA
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS, AMBIENTAIS E BIOLÓGICAS

COMISSÃO EXAMINADORA DA DEFESA DE TRABALHO DE CONCLUSÃO DE

CURSO DE MARIANA CARDIM COSTA

Prof.ª Drª. Geni da Silva Sodré

Universidade Federal do Recôncavo da Bahia – UFRB
(Orientadora)

Pesquisadora Drª. Marilene Fancelli

Embrapa Mandioca e Fruticultura
(Coorientadora)

Analista Ma. Maria de Fátima Ferreira da Costa Pinto

Embrapa Mandioca e Fruticultura

CRUZ DAS ALMAS – BAHIA

DEZEMBRO - 2022
 COMPORTAMENTO DE Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (HEMIPTERA:
PSYLLIDAE) EM RESPOSTA A VOLÁTEIS DE GENÓTIPOS DE PLANTAS DE
CITROS ENXERTADAS E PÉ FRANCO

RESUMO
O Brasil é o maior produtor e exportador de suco de laranja concentrado. O
Huanglongbing (HLB), também conhecido como greening dos citros, é considerado a
principal doença dos citros devido às grandes perdas econômicas causadas à
citricultura. Esta doença está associada a bactérias do floema, Candidatus
Liberibacter spp. Uma das principais estratégias de manejo da doença é o controle
populacional do inseto Diaphorina citri, vetor das bactérias associadas ao HLB no
Brasil. O controle dessa praga é feito com uso excessivo de agrotóxicos, o que pode
ocasionar resistência, surto de pragas secundárias, além dos riscos ambientais.
Desse modo, pesquisas visando o controle sustentável da praga têm sido realizadas.
O controle comportamental é considerado uma estratégia promissora no manejo do
HLB. Diante disso, o objetivo deste estudo foi avaliar o comportamento de D. citri em
resposta a compostos orgânicos voláteis de diferentes genótipos de citros enxertados
e pé franco. O trabalho foi realizado no Laboratório de Ecofisiologia Vegetal da
Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz das Almas-Ba, à temperatura de 25 ± 2°C e
umidade relativa do ar de 70 ± 10%. Os genótipos avaliados foram: ‘Pera D-6’ [Citrus
sinensis (L.) Osbeck], ‘Valência Folha Murcha’ [Citrus sinensis (L.) Osbeck] e ‘Valência
Tuxpan’ [Citrus sinensis (L.) Osbeck] na condição pé franco e enxertados em ‘Flying
Dragon’ (Poncirus trifoliata). Plantas não enxertadas de ‘Flying Dragon’ foram testadas
como controle. O comportamento de fêmeas de D. citri foi avaliado em olfatômetro de
quatro escolhas, no qual testou-se o efeito dos voláteis da parte aérea de plantas dos
genótipos contrastado com o controle (dois braços para cada fonte), com finalidade
de determinar a atratividade ou repelência de cada genótipo. Cada bioensaio teve
duração de 10 min, sendo que a cada teste, foi utilizado um novo inseto, procedendo-
se a rotação do olfatômetro em 90° a cada repetição. As plantas foram trocadas a
cada três bioensaios, com um total de 30 repetições para cada tratamento. Nos
bioensaios, foram testadas fêmeas virgens do inseto com 4 a 7 dias de emergidas,
obtidas da criação estoque mantida no Laboratório de Entomologia da Embrapa
Mandioca e Fruticultura. Antes de cada teste, as fêmeas foram mantidas sem se
alimentar por 1 a 2 horas e os bioensaios foram realizados entre 09h00 e 16h00. A
‘Valência Folha Murcha’ apresentou alteração do comportamento dos insetos na
condição enxertada, quando comparada com pé franco. Desse modo, na condição pé
franco, ela foi mais atrativa do que o ar puro, enquanto que na condição enxertada
não diferiu do seu controle. Logo, pode-se afirmar que houve efeito da enxertia,
comprovado pelo genótipo ‘Valência Folha Murcha’.

Palavras-chave: Huanglongbing; manejo de pragas; compostos orgânicos voláteis;

psilídeo asiático dos citros.
 BEHAVIOR OF Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE) IN RESPONSE TO
VOLATILES OF GRAFTED AND NON-GRAFTED PLANTS OF CITRUS
GENOTYPES

ABSTRACT

Brazil is the largest producer and exporter of concentrated orange juice.

Huanglongbing (HLB), also known as citrus greening, is considered one of the worst
citrus diseases due to the great economic losses caused to the citrus industry. This
disease is associated with phloem bacteria, Candidatus Liberibacter spp. One of the
main strategies for managing the disease is population control of the insect Diaphorina
citri, vector of bacteria associated with HLB in Brazil. The control of this pest is done
with the excessive use of pesticides, which can lead to resistance, outbreak of
secondary pests, in addition to environmental risks. Thus, research aimed at the
sustainable control of the pest has been carried out. Behavioral control is considered
a promising strategy in the management of HLB. Therefore, the objective of this study
was to evaluate the behavior of D. citri in response to volatile organic compounds from
different genotypes of grafted and ungrafted citrus. The work was carried out at the
Laboratory of Vegetal Ecophysiology of Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz das
Almas-Ba, at a temperature of 25 ± 2°C and relative humidity of 70 ± 10%. The
evaluated genotypes were: 'Pera D-6' [Citrus sinensis (L.) Osbeck], 'Valência Folha
Murcha' [Citrus sinensis (L.) Osbeck] and 'Valência Tuxpan' [Citrus sinensis (L.)
Osbeck] in ungrafted condition and grafted onto 'Flying Dragon' (Poncirus trifoliata).
Ungrafted 'Flying Dragon' plants were tested as controls. The behavior of females of
D. citri was evaluated in a four-choice olfactometer, in which the effect of volatiles from
the aerial part of plants of the genotypes contrasted with the control (2 arms for each
source) was tested, with the purpose of determining the attractiveness or repellency of
each genotype. Each bioassay lasted 10 min, with each test using a new insect,
rotating the olfactometer by 90° for each replication. The plants were changed every
three bioassays, with a total of 30 replications for each treatment. In the bioassays,
virgin females of the insect with 4 to 7 days of emergence were tested, obtained from
stock breeding kept at the Entomology Laboratory of Embrapa Mandioca e Fruticultura.
Before each test, the females were kept without feeding for 1 to 2 hours and the
bioassays were performed between 09:00 and 16:00. The 'Valência Folha Murcha'
showed a change in the behavior of the insects in the grafted condition, when
compared to the ungrafted plant. Thus, in the ingrafted condition, it was more attractive
than fresh air, while in the grafted condition it did not differ from its control. Therefore,
it can be stated that there was an effect of grafting, confirmed by the genotype 'Valência
Folha Murcha'.

Keywords: Huanglongbing; integrated pest management; volatile organic

compounds; Asian citrus psyllid.
 SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ......................................................................................................... 7

2. OBJETIVOS ............................................................................................................ 9

2.1 Geral .................................................................................................................. 9

2.2 Específicos ......................................................................................................... 9
3. REFERENCIAL TEÓRICO ................................................................................... 10

3.1 A citricultura no Brasil ...................................................................................... 10

3.2 Huanglongbing ................................................................................................. 11
3.3 O inseto transmissor Diaphorina citri ............................................................... 12
3.4 Estratégias de manejo do HLB......................................................................... 13
3.5 Compostos Orgânicos Voláteis (COV’s) .......................................................... 15
4. METODOLOGIA ................................................................................................... 18

4.1 Obtenção e manutenção das mudas de citros ................................................. 18

4.2 Obtenção dos insetos ...................................................................................... 18
4.3 Bioensaios de olfatometria ............................................................................... 19
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................ 21

CONCLUSÃO ........................................................................................................... 25

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ......................................................................... 26

 7

1 INTRODUÇÃO

A citricultura representa uma atividade econômica de grande importância

mundial, sendo que o Brasil foi responsável por 32,8% da produção mundial da fruta
e 62% de suco de laranja (VIDAL, 2021), e tem produção estimada para safra
2022/2023 do cinturão citrícola de 314,09 milhões de caixas de 40,8kg
(FUNDECITRUS, 2022).
O mercado de laranja e suco de laranja emprega em média 400 mil pessoas
direta e indiretamente, gerando um Produto Interno Bruto (PIB) de US$ 6,5 bilhões
para o Brasil. Pouco mais de 1/3 desse valor é ocasionado pelas exportações de suco
para a China, Japão, Estados Unidos e União Europeia (FRANCO, 2016; NEVES;
TROMBIM, 2017).
A região Nordeste ocupa a segunda posição nacional de produção de laranja e
quarto produtor no Brasil. Em 2015, o estado da Bahia respondia por 5,7% da
produção nacional de laranja (LIMA, 2017), porém no ano de 2017 esse valor caiu
para 3,81%, mas continua sendo o maior produtor da Região Nordeste, com
rendimento médio de 12t/ha (IBGE, 2021).
No entanto, a cadeia citrícola é constantemente ameaçada por problemas
fitossanitários, sendo atualmente o huanglongbing (HLB, ex-greening) uma das
doenças mais severas para a citricultura. Seu primeiro registro na América ocorreu
em 2004, na Região Central do estado de São Paulo, no município de Araraquara
(COLETTA-FILHO et al., 2004; TEXEIRA et al., 2005). Esta doença é associada a
bactérias limitadas ao floema das plantas, pertencentes às espécies Candidatus L.
asiaticus, Ca. L. americanus e Ca. L. africanus (BOVÉ, 2006).
No Brasil, registra-se a ocorrência das espécies Ca. L asiaticus e Ca. L
americanus, transmitidas pelo inseto Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera:
Psyllidae). A espécie africana, Ca. L. africanus, é transmitida pelo psilídeo Trioza
erytreae Del Guercio, 1918 (Hemiptera: Triozidae) (BOVÉ, 2006; HALBERT;
MANJUNATH, 2004). Os vetores são os principais responsáveis pela disseminação
da doença nos pomares de citros, porém as bactérias associadas ao HLB também
podem ser transmitidas por meio de enxertia com material contaminado e produção
de mudas em locais desprotegidos (LOPES; FRARE, 2008; LOPES et al., 2009). Foi
detectada a ocorrência de uma nova espécie, a Ca. L. caribbeanus, em laranja doce
 8

(Citrus sinensis Obeck) e no inseto vetor D. citri no norte da Colômbia (KEREMANE

et al., 2015).
Ainda não existem métodos curativos e nem variedades de citros resistentes
ao HLB. Dessa maneira, estratégias de manejo são utilizadas para controlar a doença,
como a eliminação de plantas sintomáticas e produção de mudas livres da doença em
área protegida (telado) além do controle populacional de D. citri (BELASQUE JÚNIOR
et al., 2009; BOVÉ, 2006; BOVÉ, 2012).
Nesse aspecto, o uso de inseticidas teve um aumento significante no Brasil
após 2004, quando se confirmou a ocorrência da doença no país (MIRANDA et al.,
2021). Entretanto, o uso maciço destes produtos pode ocasionar desenvolvimento de
resistência, surto de pragas secundárias, eliminação de inimigos naturais, além dos
riscos ambientais. Deste modo, o controle comportamental se destaca como uma
estratégia promissora no controle de D. citri. Esse controle baseia-se na utilização de
processos que alterem o comportamento do inseto (FINKLER, 2013) e consiste no
uso de compostos orgânicos voláteis (COV’s) na atratividade e repelência do inseto
(VOLPE et al., 2020).
Compostos orgânicos voláteis são metabólitos secundários gerados por
diferentes plantas (VIVALDO et al., 2017). Estudos vêm demostrando que D. citri
responde bem ao COV’s. Com isso, bioensaios utilizando sistema de olfatometria de
quatro escolhas ou em “y” têm sido realizados para avaliar a atratividade ou repelência
do inseto vetor a voláteis de espécies e variedades de citros ou similares (PATT &
SÉTAMOU, 2010; ONAGBOLA et al., 2011; WU et al., 2015; SIGNORETTI, 2014;
FANCELLI et al., 2017).
O entendimento do comportamento de D. citri diante dos COV’s de diversos
genótipos de citros compõe um artifício importante no controle do psilídeo vetor e, por
conseguinte, no controle do HLB (SANCHES et al., 2016).
 9

2. OBJETIVOS

2.1 Geral
Avaliar o comportamento de D. citri em resposta a compostos orgânicos
voláteis de diferentes genótipos de citros enxertados e pé franco.
2.2 Específicos
- Quantificar número de entradas e tempo de residência do psilídeo em
variedades de citros pé franco e enxertados;
- Identificar, entre as variedades estudadas, a(s) mais e a(s) menos atrativa(s)
ao inseto D. citri;
- Estabelecer efeito da enxertia na atratividade ou repelência dos genótipos
sobre D. citri.
 10

3. REFERENCIAL TEÓRICO

3.1 A citricultura no Brasil

A citricultura é de grande importância para a economia do país, pois é geradora

de fonte de renda, devido ao seu grande crescimento socioeconômico e pela geração
de empregos direta e indiretamente na área rural, além de ter grande expansão no
mercado global (LOPES et al., 2011). O mercado de citros para o Brasil alavancou
com o surgimento de geadas nos pomares de citros na Flórida em 1962, que até
aquele momento era o maior produtor (NEVES, TROMBIN e KALAKI, 2013). Na safra
de 2021/22, as exportações de suco de laranja concentrado foram de 1.073.918
toneladas para destinos como Europa, Estados Unidos, Japão e China (CITRUSBR,
2022).
A safra de 2022/23 no cinturão citrícola de São Paulo e Minas Gerais teve um
acréscimo de 51,12 milhões de caixas comparado à safra anterior, que concluiu em
262,97 milhões de caixas (FUNDECITRUS, 2022). No entanto, a atividade citrícola
vem sofrendo grandes desafios no controle fitossanitário, sendo o huanglongbing
(HLB) a doença mais severa para a citricultura. O HLB foi detectado no Brasil pela
primeira vez em 2004, no estado de São Paulo, um ano depois em Minas Gerais e em
2007 no Paraná, sendo que 46 municípios do Estado de São Paulo apontavam ao
menos um pomar de citros afetado pela doença (Belasque Júnior et al., 2009). Além
desses estados, está presente em Mato Grosso do Sul (Bassanezi et al., 2020) e em
Santa Catarina (CIDASC, 2022).
Em 2022, foi constatado aumento de 24,42% na incidência da doença no
cinturão citrícola, totalizando aproximadamente 48,67 milhões de árvores doentes.
Comparado com o ano de 2021, que apresentou um aumento de 22,37%, esse ano
houve um acréscimo de 9,19% (FUNDECITRUS, 2022). As bactérias Candidatus L.
asiaticus (CaLas), Candidatus L. americanus (CaLam) e Candidatus L. africanus
(CaLaf), estão associadas ao HLB, sendo a CaLas o principal agente causal da
doença no Brasil, estando presente em aproximadamente 99% das plantas doentes
(FUNDECITRUS, 2022). Os psilídeos responsáveis pela transmissão das bactérias
associadas ao HLB são Trioza erytreae e Diaphorina citri, a primeira manifesta-se em
condições de clima frio, enquanto que D. citri é mais tolerante ao calor (BOVÉ et al.,
2008).
 11

Desde a detecção da doença no Brasil e por consistir em uma ameaça à

citricultura brasileira, o HLB vem sendo estudado por diversas universidades e
instituições de pesquisa. Dessas, destacam-se o Fundecitrus (Fundo de Defesa da
Citricultura), uma das principais instituições que realizam pesquisas voltadas para o
HLB, e a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa), cujos trabalhos
focam em conter o avanço da doença no Brasil (CASTILHOS et al., 2017).

3.2 Huanglongbing

Huanglongbing (HLB), ou greening, é considerada uma das doenças mais

graves para a citricultura. O primeiro registro da doença ocorreu no Sul da China em
1919, estendendo-se para as regiões produtoras de citros, como o Brasil e os EUA.
Ainda não existe nenhuma medida curativa para o controle da doença e as plantas
infectadas apresentam baixo rendimento, comprometendo a qualidade dos frutos
(JONES; KILLINY, 2021), além de causar um grande impacto econômico para as
áreas afetadas, pois os frutos apresentam sabor amargo, deformados e tamanho
menor que o desejado pelos produtores (FAOSTAT, 2016).

Em 2005, foi registrado o primeiro relato de HLB na Flórida, que tem a maior
área de produção de citros nos EUA. Desde a detecção da doença, houve uma
redução de 37%, 30% e 39% em área plantada, produtividade e produção de laranja
doce, respectivamente, ocasionando em uma queda de US$ 7,902 bilhões em
produção da indústria e 60.101 empregos, entre os anos de 2006/07 e 2013/14
(ALQUÉZAR et al., 2017). Após esse período, outros países americanos como Cuba
em 2007 (LUIS et al., 2009) e República Dominicana em 2008 (MATOS; HILF;
CAMEJO, 2009) identificaram a presença da bactéria Ca. L. asiaticus no psilídeo ou
em plantas assintomáticas. Em 2011, uma nova espécie de bactéria Candidatus
Liberibacter caribbeanus foi detectada em amostras do inseto vetor e de Citrus
sinensis, recolhidos na parte Norte da Colômbia, especificamente próximo ao mar do
Caribe, por isso recebeu esse nome (KEREMANE et al., 2015). Segundo Oliveira et
al. (2013), caso a doença seja inserida na Bahia e não haja um controle, pode
acarretar perdas de R$ 1,8 bilhão, no período de 20 anos.
 12

Os sintomas do HLB podem levar de meses até mais de um ano para se

manifestarem. No estágio inicial da doença, as plantas apresentam ramos com folhas
amareladas, seguido de desfolhamento, mosqueamento, deformação e redução no
tamanho dos frutos e sementes abortadas (TEIXEIRA et al., 2010). Na maioria dos
casos, os sintomas estão presentes na copa da planta, em ramos maduros (COLETTA
FILHO; CARLOS, 2010).
Os primeiros sintomas da doença surgem com maior frequência no outono e
no inverno, isso ocorre devido ao fato das baixas temperaturas favorecerem o
surgimento dos sintomas do HBL. Dessa forma, tanto, o monitoramento quanto o
controle do vetor podem ocasionar a diminuição da disseminação da doença nos
pomares de citros (BASSANEZI et al., 2010).

3.3 O inseto transmissor Diaphorina citri

Diaphorina citri é considerada a praga mais ameaçadora da cultura de citros,

por ser vetor da bactéria CaLas, associada ao HLB. Esse inseto foi identificado no
Brasil em 1940, disseminando-se para a Flórida, Estados Unidos, em 2005 e
atualmente assola grande parte dos estados produtores de citros (GRAFTON-
CARDWELL; STELINSKI; STANSLY, 2013).
O psilídeo tem preferência por ramos novos de plantas da família Rutaceae e
uma das principais hospedeiras do inseto é a planta ornamental conhecida como
murta [Murraya paniculata (L.) Jack] (PARRA et al., 2010). Dentre os diversos
hospedeiros do inseto, Alves; Diniz; Parra (2014) destacaram que, além da murta, a
cultivar Valência (laranja doce, Citrus sinensis (L.) Osbeck) proporcionou melhores
condições para o desenvolvimento do inseto vetor.
As fêmeas de D. citri ovipositam até 800 ovos durante o seu ciclo e os insetos
apresentam três fases de desenvolvimento ao longo de sua vida. A depender da
temperatura, o ciclo de vida do inseto pode variar entre 15 e 47 dias (GRAFTON-
CARDWELL et al., 2013). Os ovos apresentam coloração amarelo-alaranjada e são
colocados nas gemas recém emergidas. As formas jovens de D. citri apresentam-se
de forma simultânea com o crescimento dos ramos. Os adultos estão ligados
constantemente a ramos em desenvolvimento, porém também são capazes de se
 13

alimentar de folhas maduras. A incidência e o aumento populacional do psilídeo estão

relacionados à disponibilidade de ramos novos (PARRA et al., 2010).
Conforme Nava et al. (2007), avaliando a biologia de D. citri, observaram que o
ciclo de ovo a adulto é menor quando a temperatura se eleva, no entanto,
temperaturas maiores que 32°C são desfavoráveis ao desenvolvimento do inseto, com
duração de 8,2 dias a 18°C e de 2,6 dias a 32°C. O aumento populacional de D. citri
se dá em condições de temperaturas amenas a quentes, umidade relativa do ar alta
e fluxos vegetativos intensos (YAMAMOTO et al., 2001).
O inseto adquire a Candidatus Liberibacter spp. se alimentando das plantas
infectadas, principalmente da seiva do floema, ocorrendo, dessa maneira, o processo
de aquisição das bactérias em direção à glândula salivar, podendo intensificar a
propagação de bactérias e inoculação na planta (GRAFTON-CARDWELL et al.,
2013). Em estudo realizado por Bonani et al. (2010), referente ao comportamento
alimentar de D. citri por meio da técnica de EPG (Electrical penetration graph), foi
observado que é necessário um tempo médio de 120 minutos para que o inseto atinja
o floema. O momento de inoculação das bactérias por insetos adultos infectivos
provavelmente ocorre durante a salivação do psilídeo, sendo esta sua primeira
atividade quando os estiletes estão dentro dos vasos do floema. Logo após o processo
de salivação, o vetor inicia a ingestão de seiva do floema, fase em que ninfas e adultos
não infectivos contaminam-se com as bactérias associadas ao HLB.
De acordo com Inoue et al. (2009), adultos de D. citri que se alimentam de
plantas contaminadas possuem uma eficiência menor na transmissão do patógeno,
quando comparado com insetos adultos que se alimentam das plantas infectadas
durante a fase ninfal, que podem transmitir a bactéria em um intervalo de tempo mais
curto. Além disso, constataram que ninfas de 4° e 5º instar apresentam uma maior
taxa de aquisição de CaLas.

3.4 Estratégias de manejo do HLB

O controle do HLB é bastante desafiador nos pomares de citros, pois não

existem métodos curativos para a doença. Foram testados antibióticos (tetraciclinas)
para conter o HLB, porém não se obteve sucesso devido à incapacidade de combater
irreversivelmente o patógeno (BOVÉ, 2006). Por isso, a prevenção contra infecção
 14

das plantas é de extrema importância no manejo da doença. Hoje em dia, recomenda-

se realizar o planejamento e escolha do local adequado para o plantio, controle com
plantio de mudas sadias, inspeção de plantas, a eliminação de plantas doentes, o
controle e monitoramento do psilídeo, manejo regional e alerta fitossanitário, além de
outras medidas como a eliminação de plantas de murta (M. paniculata), principal
hospedeira do inseto vetor do HLB (BELASQUE JÚNIOR et al., 2009;
FUNDECITRUS, 2022).
O monitoramento do inseto vetor, D. citri, é pré-requisito para o controle do
psilídeo, reduzindo as chances de transmissão da bactéria, o aumento da população
e prevenindo a infecção em plantas sadias, assim como também, realizar a
fiscalização periodicamente dos pomares. O responsável precisa ter um olhar
cuidadoso e treinado para identificar as plantas sintomáticas, e estar sempre atento
ao formato da folha e fruto, observando se há presença de sintomas na copa da planta,
entre outros. Pois em áreas controlada pela doença, a grande maioria das plantas
manifesta os sintomas de forma localizada (BELASQUE JR. et al., 2010). Além disso,
medidas como o manejo regional são de grande importância na redução da
disseminação primária ocasionada por psilídeos infectivos que se deslocam de outras
áreas e selecionam as primeiras plantas dos talhões localizados na divisa da
propriedade, transmitindo a bactéria para plantas sadias (BASSANEZI et al., 2010).
O controle químico de D. citri é a principal estratégia para o manejo do HLB,
entretanto, há uma preocupação em relação ao uso excessivo destes inseticidas por
causa de desenvolvimento de resistência ao inseto vetor. Além disso, pode oferecer
perigo ao meio ambiente, ocasionando um desequilíbrio do ecossistema. Dessa
forma, a obtenção de cultivares resistentes ou tolerantes é uma alternativa sustentável
para o manejo da doença. A tolerância ao HLB foi referida em cultivares de porta-
enxertos, especialmente em trifoliados [Poncirus trifoliata (L.) Raf.] e alguns de seus
híbridos (BOAVA et al., 2015; 2017; BOWMAN E MCCOLLUM, 2015). Além disso,
Bowman, McCollum e Albrecht (2016) avaliaram, em um período de oito anos, o
desempenho de plantas da cultivar ‘Valência’ [Citrus sinensis (L.) Osb.] enxertadas
em 17 porta-enxertos em área onde a ocorrência do HLB era de aproximadamente
100%. Apesar de não ocorrer uma diminuição nas árvores infectadas com a bactéria
CaLas, foi possível constatar efeito significativo em alguns porta-enxertos, quando se
diz respeito ao tamanho das árvores, produção e qualidade dos frutos, destacando os
 15

porta-enxertos US-942 e US-1516 como os mais produtivos e com maiores

rendimentos acumulativos.
O uso de porta-enxertos ananicantes ou semiananicantes é considerado uma
alternativa de manejo da doença, utilizados para replantio de novos pomares, por meio
do adensamento de plantios, visto que proporciona o aumento da produção de frutos,
de forma a compensar em parte a perda provocada pelo HLB (STUCHI; GIRARDI,
2010; SULZBACH et al., 2017).
Combinação de inseticidas e produtos naturais pode ser considerada uma
estratégia eficiente no controle de D. citri. Além disso, o uso de controle biológico,
como o ectoparasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae)
(PARRA et al., 2010) e Diaphorencyrtus aligarhensis (Shafee, Alam and Agarwald)
(Hymenoptera: Encyrtidae) (PORTALANZA et al., 2017), tem se mostrado eficiente no
manejo. O fungo entomopatogênico Isaria fumosorosea Wise (Hypocreales:
Cordycipitaceae) também demostrou eficiência no controle do inseto vetor (AUSIQUE
et al., 2017).
O controle comportamental é considerado uma estratégia promissora no
controle de D. citri. Baseia-se no estudo da ação de plantas hospedeiras ou não
hospedeiras sobre o comportamento do inseto. Algumas espécies de plantas são
utilizadas para atrair, como exemplo M. paniculata ou repelir o inseto vetor, como
Poncirus trifoliata. A intermediação do comportamento do inseto é feita, principalmente
pela ação de compostos orgânicos voláteis (COV’s) como: D-limoneno (de maior
concentração nas plantas cítricas), β-cariofileno, ocimeno, β-pineno e β-mirceno e
salicilato de metila (MeSA) (MANN et al., 2012; ANDRADE et al., 2016).

3.5 Compostos Orgânicos Voláteis (COV’s)

Os compostos orgânicos voláteis são metabólitos emitidos por plantas e que

possuem papel ecológico fundamental, pois influenciam a química atmosférica, a
comunicação das plantas e o comportamento dos polinizadores/herbívoros e as
atividades humanas. Ao longo dos anos, várias estratégias foram desenvolvidas para
isolá-los e identificá-los e tirar proveito de sua atividade (CAGLIERO et al., 2021).
As plantas liberam COV’s de forma induzida ou de forma constitutiva, como
defesa após herbivoria de insetos. Como exemplo, pode ser citada a indução à
 16

emissão de terpenoides, os quais têm sido abundantemente mencionados em culturas

anuais e perenes, abrangendo milho, citros, pêssego e pera (JONES & KILLINY, 2021
Compostos orgânicos voláteis dos citros podem interferir no comportamento da
D. citri, inseto vetor do HLB. Dessa forma, pesquisadores no Brasil e no mundo vêm
desenvolvendo estudos referente a esses compostos. Extratos vegetais e padrões
comerciais de voláteis vêm sendo testados de forma isolada e/ou combinados,
utilizando o sistema de olfatometria em “Y” ou com arena de múltipla escolha
(WENNINGER; STELINSKI; HALL, 2009; NORONHA-JUNIOR, 2010; ONAGBOLA et
al., 2011; MANN et al., 2012; SIGNORETTI, 2014; KUHNS et al., 2016; FANCELLI et
al., 2017).
Estudos realizados por Beattie et al. (2006), no Vietnã, evidenciaram que citros
associados com goiaba (Psidium guajava L.) apresentou menor incidência do HLB
quando comparado com citros não consorciado, supostamente devido à presença de
voláteis relacionados à goiaba que repeliram o inseto vetor. Ainda, Kuhns et al. (2016)
avaliaram a ação repelente de óleos botânicos de abeto canadense [Picea glauca
(Moench) Voss], citronela chinesa (Cymbopogon winterianus Jowitt ex Bor) e de Litsea
cubeba Persoon contra D. citri. Dentre os três, apenas o abeto canadense se
manifestou como repelente, todavia, de acordo com os autores, a utilização desse
óleo como alternativa de controle do inseto vetor não é viável economicamente. Os
quatro principais compostos do óleo de abeto foram α-pineno, 2-β-pineno, δ-3-careno
e canfeno.
O sistema olfativo dos insetos permite a distinção dos compostos voláteis
específicos emitidos pelas plantas, uma vez que esses compostos químicos oferecem
pistas úteis para o inseto localizar e reconhecer a planta como um hospedeiro
adequado para alimentação ou oviposição (CAMPBELL et al., 1982; SMITH &
BOYKO, 2007; VISSER, 1986; BERNAYS & CHAPMAN, 1994).
Uma importante via de comunicação química é a comunicação indireta entre
fitopatógenos e seus vetores. Tem sido demonstrado que patógenos de plantas
manipulam voláteis de plantas hospedeiras que atraem seus vetores. Esse fenômeno
parece ser relativamente difundido entre os sistemas inseto-planta-patógeno: vírus,
bactérias e fungos podem manipular voláteis do hospedeiro e, assim, afetar o
comportamento do transmissor (MANN et al., 2012; MAUCK et al., 2010; MCLEOD et
al., 2005; SHAPIRO et al., 2012).
 17

Para a identificação de voláteis das plantas e determinação de sua ação sobre

o comportamento dos insetos, são utilizadas técnicas como a cromatografia gasosa,
eletroanteonografia e olfatometria (MORAES et al., 2008). Essas técnicas se tornaram
aliadas da agricultura, pois permitem identificar semioquímicos para auxiliar no
monitoramento e controle de insetos-praga que causam danos econômicos às
lavouras.
Em análise cromatográfica do óleo da goiabeira, realizado por Silva et al.
(2016), foram encontrados dois compostos como o D-limoneno e o α-pineno citados
como atrativos à D. citri. Também, Noronha Júnior (2010) constatou que o vetor é
altamente atraído pelo limão cravo (Citrus limonia Osbeck). Já Signoretti (2014)
comprovou que fêmeas de D. citri são atraídas por voláteis de plantas de citros, da
variedade ‘Pêra’ enxertada em limoeiro ‘Cravo’. Esses conhecimentos são de extrema
importância para desenvolver técnicas eficazes para o controle da praga.
Estudos biológicos com base na investigação de semioquímicos têm sido um
grande aliado no desenvolvimento de novos produtos para o manejo integrado de
pragas. O estudo de possíveis substâncias biologicamente ativas permite não
somente sua identificação e isolamento, mas, sobretudo, avaliam o comportamento
dos insetos em relação a essas substâncias (TRIGO et al., 2018).
Os produtos de origem biológica que intermedeiam as relações entre os
organismos da mesma espécie são denominados de feromônios, enquanto que os
que atuam na comunicação interespecífica são chamados de aleloquímicos. Essas
substâncias, além de contribuírem na preservação do meio ambiente reduzindo a
utilização de agroquímicos na agricultura, contribuem significativamente para a
sustentabilidade do agroecossistema, pois agem somente sobre as pragas-alvo
(MORAES et al., 2008).
Diante disso, a redução das populações de D. citri é um componente-chave do
manejo do HLB e a identificação de potenciais atrativos de D. citri, como voláteis pode
ser útil para o manejo comportamental desse inseto (AMORÓS et al., 2019).
 18

4. METODOLOGIA

4.1 Obtenção e manutenção das mudas de citros

No presente estudo, foram avaliados os seguintes genótipos copa: Valência
Folha Murcha’ [Citrus sinensis (L.) Osbeck], ‘Valência Tuxpan’ [Citrus sinensis (L.)
Osbeck]; e ‘Pera D6 [Citrus sinensis (L.) Osbeck], na condição pé franco e enxertadas
na ‘Flying Dragon’. Como controle, utilizou-se o porta-enxerto ‘Flying Dragon’
(Poncirus trifoliata) por sua resistência a D. citri. As plantas enxertadas foram
produzidas pela Tamafe (Viveiro de Mudas Cítricas) e as plantas de pé franco foram
obtidas a partir de sementes coletadas no Banco Ativo de Germoplasma de Citros
(BAGC) da Embrapa Mandioca e Fruticultura.
A semeadura dos genótipos copa foi realizada em bandejas plásticas com
tamanho de 39 x 59 cm em tubetes de (14 cm de profundidade x 6 cm de diâmetro),
preenchidas com substratos do tipo Maxfertil. Dois meses após o plantio, foi feito o
transplantio para sacos de polietileno (17 x 16 cm) preenchido com solo e substrato.
Seedlings do porta-enxerto ‘Flying Dragon’ foram produzidos na Tamafe e entregue
ao Laboratório de Entomologia da Embrapa Mandioca e Fruticultura com três meses,
onde as mesmas foram transplantadas para sacos de polietileno (30 x 16 cm) e
utilizadas aos cinco meses após a semeadura. Mudas e seedlings de todos os
genótipos foram mantidos em telado antiafídico pertencente ao Laboratório de
Entomologia da Embrapa Mandioca e Fruticultura. As plantas foram molhadas duas
vezes ao dia e fertilizadas com adubo líquido NPK a 0,2% sempre que necessário. O
controle de pragas, como larva minadora, ácaro, fumagina, entre outros, foram
realizados com aplicação de solução de detergente neutro a 5%.

4.2 Obtenção dos insetos

Os insetos de D. citri foram obtidos de uma criação estabelecida no Laboratório
de Entomologia da Embrapa Mandioca e Fruticultura em plantas de murta (M.
paniculata), hospedeiro favorável ao inseto (PATT; SÉTAMOU, 2010). Foram
utilizadas gaiolas de armação em PVC (47 cm x 47 cm x 47 cm) com tela antiafídica
contendo 4 plantas de murta. A criação foi mantida em condições controladas
(temperatura de 27 ± 1°C, umidade relativa do ar de 70 ± 10% e fotofase de 14 horas).
Os procedimentos adotados na criação foram padronizados conforme a
metodologia adotada no laboratório (SKELLEY; HOY, 2004). As plantas de murtas
 19

foram podadas e adubadas 15 dias antes do seu uso, para possibilitar a formação de
brotações e folhas novas, que serviram como fonte de alimento e oviposição do inseto.
As plantas foram trocadas a cada ciclo de desenvolvimento do inseto.
Os adultos recém-emergidos foram coletados com o auxílio de um sugador
entomológico, e submetidos à sexagem para seleção de fêmeas, as quais foram
mantidas em gaiolas (47 cm x 47 cm x 47 cm) contendo duas mudas de murta como
substrato alimentar. Nos bioensaios, foram utilizadas apenas fêmeas virgens, pois os
órgãos sensoriais delas estão mais ativos do que se estivessem copuladas, com idade
de 4 a 7 dias após a emergência, idade em que ocorre a maturação sexual
(WENNINGER; HALL, 2008).

4.3 Bioensaios de olfatometria

Os bioensaios foram realizados no Laboratório de Ecofisiologia Vegetal em
olfatômetro de mútipla escolha (Pettersson) (PETTERSSON, 1970) em condições
controladas (temperatura: 25 ± 2°C, umidade relativa do ar: 70 ± 10%). O olfatômetro
é constituído por uma arena quadrada com um orifício central que serve para inserção
do inseto e a saída do fluxo de ar, além de conter mais quatro entradas laterais, com
comunicação para os respectivos campos de odores (Figura 1A). O olfatômetro foi
colocado no interior de uma câmara fechada, suprida com duas lâmpadas de led
branca acima do olfatômetro, simulando a luz do dia. Durante a realização dos testes,
a parte aérea das plantas foi isolada com plástico transparente (100% poliéster)
(Figura 1B) e conectada aos campos da arena mediante sistema de mangueiras de
Teflon (Figura 1C). O fluxo de entrada de ar foi mantido em 2 L/min total ou 0,5 L/min
em cada braço e os bioensaios foram realizados durante o período compreendido
entre 09h00 e 16h00, horário de maior atividade do inseto.

A B C

Figura 1. Olfatômetro de quatro escolhas mostrando os campos de escolha do inseto (A).

Vista de uma planta do genótipo ‘Folha Murcha’ enxertado na ‘Flying Dragon’ com parte aérea
isolada no interior de um saco de poliéster (B). Esquema do sistema de olfatometria (C).
 20

Foram utilizadas fêmeas virgens e cada bioensaio teve duração de 10 min,

sendo que a cada teste, foi utilizado um novo inseto, procedendo-se a rotação do
olfatômetro em 90° a cada repetição. Antes de cada teste, as fêmeas foram mantidas
sem alimento por 1 a 2 horas. As plantas foram trocadas a cada três bioensaios, com
um total de 30 repetições para cada tratamento. Os dados foram coletados e
processados mediante uso de programa SOLF (FANCELLI et al., 2017).
Foram realizadas três séries de bioensaios, sendo a primeira etapa com os
genótipos pé franco ‘Valência Tuxpan’, Valência Folha Murcha’, ‘Pera D6 e ‘Flying
Dragon’ contrastados com ar puro. A segunda etapacom os genótipos enxertados
foram comparados com o ar puro na configuração 2x2 (duas entradas para os voláteis
do genótipo testado x duas entradas para ar puro). Na terceira série foram
comparados os genótipos pé franco de ‘Valência Tuxpan’, ‘Valência Folha Murcha’ e
‘Pera D6’ contra as mudas enxertadas na ‘Flying Dragon’ na configuração 2x2 (duas
entradas para os voláteis do genótipo pé franco x duas entradas para os genótipos
enxertados).
As variáveis avaliadas para cada bioensaio foram o tempo médio de residência
e o número médio de entradas (BABIKOVA et al., 2014; SOBHY et al., 2017). Os
dados foram checados presumindo análise de variância (ANOVA). Considerando o
não atendimento aos pressupostos da ANOVA, os dados foram submetidos ao teste
não paramétrico de Kruskal-Wallis (p<0,05).
 21

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Em relação ao número de entradas na condição pé franco, verificou-se que os

genótipos não diferiram do controle ar puro, para ‘Pera D6’, ‘Valência Folha Murcha’
e ‘Valência Tuxpan’. Houve diferença significativa apenas para o genótipo ‘Flying
Dragon’, com média 0,667 para o ar e 1,067 para a planta (Figura 1A), ou seja,
considerada com potencial atrativo.

Quanto ao tempo de residência, na condição pé franco, tanto a ‘Flying Dragon’

quanto a ‘Valência Folha Murcha’ diferiram do controle, com médias de 3,467 e 3,025
min para o ar e 5,506 e 5,303 min para a planta (P = 0,02913, P = 0,01041)
respectivamente (Figura 1B). Com isso, a ‘Flying Dragon’ e a ‘Valência Folha Murcha’
apresentaram maior atratividade comparadas com o ar puro.

Os resultados alcançados divergem em parte da literatura, visto que diversos

trabalhos indicam diferenças no potencial atrativo ou repelente de ‘Flying Dragon’. Na
pesquisa de Fancelli et al. (2018), P. trifoliata apresentou-se como sendo “não atrativa”
a D. citri, porém também não foi repelente. Do mesmo modo, Andrade et al. (2016)
relacionaram os genótipos de P. trifoliata como “mais ou menos preferidos” pelo inseto
vetor, verificando que nem todos os genótipos obtidos dos cruzamentos com P.
trifoliata foram “menos preferidos” em ensaios de olfatometria.

A composição do odor emitido pela planta hospedeira e sua distinção pelo

inseto podem se modificar de acordo com as propriedades da combinação de COV’s.
Visto isso, compostos que são repelentes isoladamente podem apresentar efeito
inverso quando combinados, até mesmo continuar com o mesmo padrão de
atratividade (WEBSTER et al., 2010; SIGNORETTI, 2014). Isso pode explicar porque,
em certas ocasiões, variedades descritas como repelentes, como o ‘Flying Dragon’,
apresentam comportamentos diferentes do esperado.

A variedade ‘Valência’ possui registros de ser mais atrativa em relação a outros

genótipos. No trabalho de Alves; Diniz; Parra (2014), foi demonstrado que ‘Valência’
em comparação com ‘Hamlin’ e ‘Natal’, foi a mais propícia ao desenvolvimento de D.
citri. Os mesmos autores comprovaram que a ‘Valência’ foi mais atrativa quando
comparada com ‘Westin’ e ‘Pera’. Segundo Alves (2017), o inseto mostrou maior
interesse pela ‘Valência’ do que pelo limoeiro ‘Sciliano’ e a laranja doce ‘Hamlim’.
 22

Figura 1- Número de entradas (A) e tempo de residência (B) de Diaphorina citri

Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Psyllidae) em campos contendo voláteis de plantas de
diferentes genótipos de citros na condição pé franco em comparação com o ar puro.

Para a condição de plantas enxertadas (comparação ar puro x muda

enxertada), não houve diferenças significativas entre os genótipos em relação ao
número de entradas, quando comparados com o ar (Figura 2A). A ‘Pera D6’ enxertada
em ‘Flying Dragon’ promoveu resposta similar à do ar, mesmo apresentando uma
tendência de ser mais atrativa.
 23

Figura 2- Número de entradas (A) e tempo de residência (B) de Diaphorina citri

Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Psyllidae) em campos contendo voláteis de plantas de
diferentes genótipos de citros na condição enxertada em comparação com o ar puro.

Conforme Alves et al. (2018), o potencial de atração da variedade ‘Valência’ em

interação copa/porta-enxerto em combinações ‘Sunki’ com as copas ‘Valência’ e
limoeiro ‘Siciliano’ são melhores hospedeiras do inseto, logo a interação da copa com
o porta-enxerto influencia na relação do inseto vetor com a planta.

Quando comparado o tempo de residência para ‘Pera D6’ e ‘Valência Tuxpan’

enxertada em ‘Flying Dragon’, observa-se que não houve diferença significativa
(Figura 2B), porém, quanto à ‘Valência Folha Murcha’, constatou-se uma alteração do
 24

comportamento dos insetos quando na condição enxertada (não atrativa), comparada

com pé franco (atrativa).

Os insetos reconhecem e selecionam plantas hospedeiras por meio da

identificação da mistura de compostos orgânicos voláteis (CAMPBELL et al., 1993;
BIRKETT et al., 2004; BRUCE; WADHAMS; WOODCOCK, 2005). A incorporação de
compostos voláteis não relacionados ao hospedeiro pode eliminar o efeito de atração
(BRUCE; PICKETT, 2011).

Ao comparar o tempo de residência nos braços do olfatômetro entre os

genótipos de citros testados (pé franco x muda enxertada), não foi possível verificar
efeito significativo, tanto para as plantas potencialmente atrativas: ‘Valência Tuxpan’
e ‘Pera D6, quanto para plantas potencialmente repelentes: ‘Flying Dragon’ e ‘Valência
Folha Murcha’ (Figura 3).

Pé franco Muda enxertada

‘ Tuxpan'
ns

‘ '
ns
‘ '

ns
'Flying Dragon'

12 10 8 6 4 2 0 2 4 6 8 10 12
Tempo de residência (min)

Figura 3 - Tempo de residência em condição pé franco (‘Valência Tuxpan’; ‘Valência

Folha Murcha’ e ‘Pera D6’) e muda enxertada (genótipos pé franco enxertados na ‘Flying
Dragon’).

Portanto, pode-se afirmar que na condição pé franco, a ‘Valência Folha Murcha’

foi mais atrativa que o ar puro, enquanto que, na condição enxertada, não diferiu do
seu controle, com médias de 4,3459 para o ar e 4,5035 min para a planta. Portanto,
houve efeito da enxertia no comportamento de D. citri, considerando o genótipo
‘Valência Folha Murcha’. Curiosamente, não foi verificada repelência do genótipo
‘Flying Dragon’, o que seria esperado visto que é um híbrido mutante de P. trifoliata
 25

que apresenta infestação de D. citri muito mais baixa do que outros genótipos
avaliados e raramente apresenta sintomas do HLB (WESTBROOK et al., 2011;
FOLIMONOVA et al., 2009).

CONCLUSÃO

O genótipo ‘Valência Folha Murcha’ mostra-se atrativo à Diaphorina citri na

condição pé franco, assim como o controle ‘Flying Dragon’, porém, na condição
enxertada em ‘Flying Dragon’, torna-se não atrativo ao inseto. Assim, o efeito da
enxertia sobre a atratividade ao vetor do HLB é comprovado para o genótipo ‘Valência
Folha Murcha’. Quanto à ‘Valência Tuxpan’ e ‘Pera D6’, seus voláteis não são atrativos
à D. citri.
Contudo, mais estudos com esses genótipos devem ser realizados para
esclarecer os padrões de atratividade e repelência obtidos neste trabalho.
 26

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