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Recife
2006
Artur Campos Dália Maia
Recife
2006
Maia, Artur Campos Dália
Coleópteros associados a flores e inflorescências de Annonaceae
e Araceae na Região da Floresta Atlântica em Pernambuco /
Artur Campos Dália Maia. – Recife: O Autor, 2006.
Inclui bibliografia.
Banca Examinadora
Suplentes
Profa . Dra. Cecili a Patricia Al ves Costa
Depart amento de Botan ica - UFPE
Recife
2006
Para a minha avó, Maria Helena Dália Maia.
AGRADECIMENTOS
Aos Drs. Simon Mayo, Eduardo Gomes Gonçalves, Marc Gibernau, Thomas Croat e
Cássia Mônica Sakuragui. Não foi fácil me aventurar no universo de botânica, meu
trabalho não seria possível sem a ajuda destes pesquisadores. Agradeço em especial a
Eduardo Gonçalves, amigo e parceiro no mundo fascinante das aráceas e seus
estranhos besouros.
Ao Drs. Gerhard Gottsberger, Michael Schessl e equipe, pelo indispensável apoio técnico
e logístico necessário a execução deste projeto.
A Fábia Geórgia Andrade e Carlos Eduardo Nobre, meus companheiros de trabalho nos
pomares da Estação Experimental de Itapirema (IPA).
A Carlos Eduardo Nobre (Cadu) e Bruno Arrais, meus amigos irmãos. Quéeenn!
I
RESUMO
II
ABSTRACT
We have approached the pollination biology of native cantharophilous aroids from the
state of Pernambuco and the natural pollination of soursop (Annona muricata L.,
Annonaceae), a fruit crop commonly cultivated throughout the state. The studied areas
were the “Reserva Ecológica da Mata da Usina São José” (municipality of Igarassu),
“Estação Experimental de Itapirema” (municipality of Goiana) and an abandoned lot in
Aldeia road (municipality of Camaragibe). Three cantharophilous Araceae species were
found: Philodendron acutatum, Caladium bicolor e Taccarum ulei. Beetles from the
genus Cyclocephala (Scarabaeidae, Dynastinae) were the sole pollinators of these
plants. They exhibited crepuscular-nocturnal activity, closely related to the phases of
anthesis. Among the most remarkable adaptations found in the inflorescences are
attractive odors emission, hardy floral architecture and food rewards, presented as
nutritious tissues and pollen. Another feature was the floral thermogenesis, a metabolic
mechanism of spadix heating which facilitates volatile dispersal and provides warm
shelter inside the floral chambers. This heating determines the beginning of the female
phase, which peaks at temperatures of the spadix up to 14ºC over ambient air’s. A.
muricata was pollinated by a Cyclocephala species as well (C. vestita) and showed floral
adaptations similar to those found in Araceae. Success in the maintenance of adults of
C. vestita in captivity yielded viable first instar larvae, which assures promising future
strategies in captivity brooding.
III
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ................................................................................................. I
RESUMO ............................................................................................................. II
APRESENTAÇÃO .................................................................................................... 1
OBJETIVOS
Resumo ...................................................................................................... 8
Abstract ...................................................................................................... 9
1.3 Resultados
IV
CAPÍTULO 2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Coleoptera,
Dynastinae): um sistema de polinização especializado na Floresta Atlântica
Nordestina de Pernambuco, Brasil
Resumo ...................................................................................................... 31
Abstract ...................................................................................................... 32
2.3 Resultados
Resumo ...................................................................................................... 46
Abstract ...................................................................................................... 47
V
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
CAPÍTULO 2
CAPÍTULO 3
VI
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1
VII
APRESENTAÇÃO
1
REVISÃO DA LITERATURA
A interação entre insetos e plantas com flores remonta às origens deste último
grupo, há cerca de 135 milhões de anos atrás (Barth 1991; Grimaldi & Engel 2005). O
sucesso desta antiga relação pode ser facilmente evidenciado pela miríade de espécies
antófilas de insetos e de plantas adaptadas à entomofilia (Endress 1996; Richards
1997). Inúmeros grupos de insetos visitam flores e inflorescências de angiospermas,
seja à procura de alimento (néctar, pólen) seja em busca de abrigo ou local para
acasalamento (Endress 1996). Para as plantas, estes visitantes florais são por vezes
vitais para garantir a variabilidade genética da espécie, já que podem desempenhar a
função de polinizadores. Entre as principais ordens de insetos com espécies
polinizadoras, destacam-se Hymenoptera, Lepidoptera, Diptera, Coleoptera e Hemiptera
(Proctor et al. 1996).
Os coleópteros figuram entre os mais antigos insetos com registros fósseis
(Grimaldi & Engel 2005). Com cerca de 350.000 espécies descritas, consistem no mais
rico grupo de animais modernos (Lawrence et al. 1999; Johnson & Triplehorn 2004;
Arnett & Thomas 2002a, 2002b). Um exoesqueleto flexível e impermeável, aliado à
capacidade de explorar quase todos os recursos alimentares disponíveis, permite aos
besouros ocupar virtualmente qualquer habitat, à exceção do mar aberto (Richards &
Davies 1994; Gullan & Cranston 2004). Entre as guildas tróficas descritas para a ordem
por Marinoni et al. (2001), os herbívoros se destacam em abundância e número de
espécies.
De uma forma generalizada, os coleópteros são considerados polinizadores
arcaicos e pouco especializados. Em sua atividade nas flores e inflorescências,
alimentam-se de pólen, néctar, exudatos e quaisquer outros tecidos nutritivos
disponíveis (Gottsberger 1990; Proctor et al. 1996; Richards 1997; Bernhardt 2000).
Por possuírem peças bucais primitivas (aparelho mastigador), os besouros são bastante
destrutivos como visitantes florais. Por esse motivo, flores e inflorescências adaptadas a
cantarofilia, a polinização por coleópteros, são geralmente robustas e apresentam
quantidades grandes de tecidos alimentares nutritivos e pólen (Gottsberger 1990, 1999;
Endress 1996; Silberbauer-Gottsberger et al. 2003).
Segundo Gottsberger (1990), são poucas as angiospermas predominantemente
polinizadas por coleópteros. Na grande maioria, seus representantes pertencem a
famílias evolutivamente antigas e abundantes em regiões tropicais e subtropicais como
as Magnoliaceae, Annonaceae e Nymphaeaceae, embora existam famílias
evolutivamente mais modernas que também apresentam este tipo de interação, como
as Araceae e Cyclanthaceae. Proctor et al. (1996) e Schatz (1990) destacam a
importância da cantarofilia nos trópicos, em contraste com sua relativa insignificância
em climas temperados. A maioria das espécies vegetais de habitats tropicais depende
da interação com animais para o sucesso da polinização, uma vez que estratégias como
a anemofilia (polinização pelo vento) e a auto-fecundação são menos freqüentes.
Adaptações freqüentes para a cantarofilia envolvem a emissão de odores adocicados ou
de material em decomposição, além de oferta de abrigo no interior de câmaras florais
(Gottsberger & Amaral 1984; Gibernau et al. 1999; Endress 1996; Silberbauer-
Gottsberger et al. 2003). A termogênese floral, fenômeno comum a plantas cantarófilas,
facilita a volatilização de substâncias químicas atrativas (Gottsberger 1990, 1999). Além
2
disso, consiste em um importante recurso de economia de energia para certas espécies
de coleópteros que utilizam as câmaras florais como local de acasalamento (Seymour et
al. 2003).
Os trabalhos realizados sobre a biologia de polinização de plantas cantarófilas são
bastante escassos. Apesar de muitos autores relatarem que os coleópteros
apresentam-se primariamente como polinizadores ocasionais e “ladrões de pólen”,
pesquisas realizadas com espécies de aráceas (Gottsberger & Amaral 1984; Young
1986, 1988; Gottsberger 1990; Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1991; Beath
1999; Gibernau et al. 1999, 2000, 2003; Bernhardt 2000; Gibernau & Barabé, 2002) e
anonáceas (Webber 1981; Gottsberger 1990, 1999; Silberbauer-Gottsberger et al.
2003) mostraram estreitas relações das plantas com coleópteros antófilos. Não são
raros os casos de oligofilia (polinização por um grupo restrito de espécies) e mesmo
monofilia (polinização por uma única espécie) entre as espécies cantarófilas destas
famílias. Besouros dinastíneos (Scarabaeidae) dos gêneros Cyclocephala e Erioscelis,
além de espécies das famílias Curculionidae, Nitidulidae e Staphylinidae são visitantes
comuns de flores e inflorescências de anonáceas e aráceas em florestas tropicais e
subtropicais (Webber 1981; Gottsberger & Amaral 1984; Silberbauer-Gottsberger et al.
2003; Gibernau 2003; García-Robledo et al. 2004).
3
OBJETIVOS
GERAL
ESPECÍFICOS
4
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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6
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7
Capítulo 1
8
ABSTRACT
In this study, we have approached the floral biology of three large-beetle pollinated
aroids, native to the Atlantic Rainforest of NE-Brazil: Philodendron acutatum, Caladium
bicolor and Taccarum ulei. Flower visiting insects of inflorescences from each species
were characterized regarding their role during the floral cycle. The study was conducted
in the state of Pernambuco from September 2004 through June 2005. The flowering
period of the aroids was related to local pluviometric regime. The first day of anthesis,
corresponding to the female phase, begun at dusk and was evidenced on all three
species by floral thermogenesis and emanation of floral odors, which attracted beetles
from two species of the genus Cyclocephala; C. celata and C. latericia. The first was
associated to inflorescences from the three aroids, the latter only to inflorescences of T.
ulei. The second day of anthesis, the male phase, was related to the release of pollen
from the anthers. In P. acutatum and C. bicolor, thermogenesis was also observed
during the male phase, along with the emanation of floral odors in C. bicolor.
Cyclocephala beetles remained inside the floral chambers until de end of anthesis.
During this time, they ate floral nutritious tissues, located at the sterile male zone of the
spadix in inflorescences of P. acutatum and C. bicolor, and at edible staminodes in T.
ulei. Other flower visitors used pollen or stigmatic exudates as floral resources. Fly
larvae (Richardiidae) were eager consumers of flowers and immature fruits of T. ulei
during the entire study period, thus hindering fructification success in the observed
populations.
9
A.C.D. Maia
1.1 INTRODUÇÃO
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
interação relegou ao segundo plano outros táxons polinizados por besouros, e limitou o
conhecimento de aspectos fundamentais da síndrome de cantarofilia.
Neste trabalho, realizado no domínio da Floresta Atlântica em Pernambuco, são
comparadas as biologias florais de três espécies nativas de Araceae: Philodendron
acutatum Schott, Caladium bicolor Aiton (Vent.) e Taccarum ulei Eng. & K. Krause.
Também são apresentados os insetos visitantes florais e o papel que desempenham na
ecologia floral e polinização de cada espécie.
ARÁCEAS ESTUDADAS
11
A.C.D. Maia
12
1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
Figura 1. Philodendron acutatum: a) Hábito. b) Inflorescência com a espata ainda parcialmente aberta
na manhã do dia 1 da antese. c) Inflorescência totalmente aberta no dia 1 da antese; espádice
projetado sobre a dobra da espata em ângulo de aproximadamente 45o. d) Corte sagital de câmara
floral no final da tarde do dia 2 da antese (fase masculina); exsudato alaranjado cobre a zona masculina
fértil do espádice na forma de gotas. e) Besouros agrupados na porção basal da câmara floral.
f) Espádice de P. acutatum na manhã seguinte ao final da antese. Flechas indicam a zona masculina (1),
a zona de transição (2) e a zona feminina (3).
[Fotos A. C. D. Maia]
13
A.C.D. Maia
Figura 2. Caladium bicolor: a) Hábito. b) Inflorescência totalmente aberta no dia 1 da antese (fase
feminina). c) Corte sagital de câmara floral no final da tarde do dia 2 da antese (fase masculina),
expondo besouros que se alimentaram do tecido da zona de flores masculinas estéreis. d) Espádice
coberto de pólen de uma inflorescência na fase masculina. e) Besouros agrupados na porção apical do
espádice e na lâmina da espata, prestes a voar para novas inflorescências. f) Espádice de C. bicolor na
manhã seguinte ao final da antese. Flechas indicam a zona masculina (1), a zona de transição (2) e a
zona feminina (3).
14
1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
[Fotos A. C. D. Maia]
15
A.C.D. Maia
ÁREAS DE ESTUDO
O estudo foi realizado com populações nativas das três espécies de aráceas, em
sítios inseridos na Zona da Mata Norte de Pernambuco, dentro do domínio da Floresta
Atlântica Nordestina. O clima predominante é o tropical úmido As’ (Köppen), com
médias de temperatura entre 24ºC e 27ºC. A precipitação pluviométrica média anual
varia de 1.600 mm a pouco mais de 2.000 mm. Embora as estações não sejam
distintas, um período chuvoso estende-se de abril a agosto, enquanto que os meses
mais secos são novembro e dezembro (LGGM 1992).
O primeiro sítio localiza-se no município de Camaragibe a cerca de 20 km do
centro urbano de Recife. Corresponde a um terreno baldio de pouco mais de 0,50 ha,
inserido em um conjunto habitacional no km 13 da estrada de Aldeia (07°57’S,
34°59’W). Pequenas populações de T. ulei e C. bicolor com não mais que 20 indivíduos
encontravam-se estabelecidas no local.
O segundo sítio, localizado no município de Goiana, está inserido em uma área
agriculturável de 224 ha sob administração da Empresa Pernambucana de Pesquisa
Agropecuária (IPA), ocupada por culturas frutíferas, cana-de-açúcar e um pequeno
fragmento de Floresta Atlântica nativa com aproximadamente 20 ha. (07°38’S,
34°57’W). Uma população (bem estabelecida) com cerca de 100 indivíduos maduros de
P. acutatum foi encontrada crescendo isoladamente em troncos de sapotizeiros
(Manilkara zapota L., Sapotaceae) de um antigo pomar, margeado pelo fragmento de
mata nativa. Nas bordas do fragmento e nas cercanias do pomar, indivíduos de C.
bicolor formavam pequenos agrupamentos com 20 a 50 plantas cada um, perfazendo
uma população total de aproximadamente 300 indivíduos. A 300 m da margem mais
próxima do fragmento de mata e do pomar de sapotizeiros há um cultivo de gravioleiras
(Annona muricata L., Annonaceae), uma frutífera exótica polinizada por besouros
Cyclocephalini (Webber 1981; Escobar et al. 1986; Aguiar et al. 2000; Cavalcante
2000; Maia et al., não publicado)
O terceiro sítio corresponde a uma reserva particular de Floresta Atlântica (323,3
ha; 07°50’S, 35°00’W) inserida em uma vasta plantação de cana-de-açúcar de
propriedade da Usina São José, município de Igarassu. Ao longo de um pequeno trecho
de “capoeira” que margeia em parte a área da reserva foram encontradas populações
de T. ulei e C. bicolor, compartilhando a mesma área. A população de T. ulei era
composta por cerca de 60 plantas, crescendo isoladamente ao longo do terreno de solo
argiloso. Indivíduos de C. bicolor também cresciam isoladamente, compondo uma
população heterogênea de cerca de 100 indivíduos.
BIOLOGIA FLORAL
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
VISITANTES FLORAIS
1.3 RESULTADOS
BIOLOGIA FLORAL
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A.C.D. Maia
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
(Fig. 3b). Em torno das 16h, teve início a fase feminina, caracterizada por liberação de
um odor ácido pungente e aquecimento do espádice, onde se registrou temperaturas de
39,7ºC (14,0ºC acima da temperatura ambiente) em um intervalo de duas horas. A
partir deste pico, as temperaturas da porção média da zona masculina do espádice
gradualmente caíram, até que a termogênese estivesse terminada em cerca de cinco
horas (Fig. 4).
Entre 13h - 14h30min do dia 2 da antese, foi liberado pólen das anteras. Não foi
verificada termogênese ou emissão de odores atrativos durante a fase masculina (Fig.
4). A espata se fechou sobre o espádice de 2 – 5 dias após o final da antese. Sucesso
reprodutivo em condições controladas pôde ser evidenciado entre 5 – 8 dias após o final
da antese.
Diferencial de temperatura (espádice - ar ambiente)
Horário
Figura 4. Curvas do diferencial entre a temperatura da zona masculina do espádice e a temperatura
do ar ambiente durante o dia 1 da antese (linha contínua) e dia 2 da antese (linha pontilhada),
registradas para as espécies Philodendron acutatum (cor vermelha), Caladium bicolor (cor azul) e
Taccarum ulei (cor preta). Os registros foram realizados em campo no município de Goiana – PE para
P. acutatum e C. bicolor e em casa de vegetação para T. ulei.
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A.C.D. Maia
VISITANTES FLORAIS
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
Hymenoptera
Trigona spinipes
Plebeia flavocincta
Plebeia sp.
Diptera
Richardiidae
Coleoptera
Staphylinidae
Nitidulidae
Cyclocephala vestita
Cyclocephala latericia
Cyclocephala celata
Cyclocephala paraguayensis
Cyclocephala distincta
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A.C.D. Maia
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
1.4 DISCUSSÃO
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A.C.D. Maia
escura e o colorido do espádice, ainda que exuberante, não parece ser contrastante em
condições de pouca luminosidade. Nos três sistemas de polinização estudados, a
emissão de odores florais deve ser o principal atrativo utilizado.
A antese e o ciclo de termogênese de P. acutatum e C. bicolor foram bastante
semelhantes. A seqüência protogínica de 2 dias, iniciada pela abertura da espata para
exposição do espádice é comum a espécies polinizadas por Cyclocephalini, a exemplo de
muitos Philodendron do subgênero Philodendron (Gibernau et al. 2000; Gibernau &
Barabé 2000, 2002; Barabé et al. 2002). Diferentemente em T. ulei a espata não
encobre totalmente o espádice até o dia 1 da antese. A fase feminina apresentou
características semelhantes nas três espécies. Ainda que tenham apresentado duração e
intensidade particulares, os períodos de termogênese e liberação de odor nas três
espécies mostraram-se mais evidentes durante o crepúsculo e primeiras horas da noite.
Barabé et al. (2002) sugerem relação positiva entre comprimento e diâmetro do
espádice de inflorescências de Araceae em relação às máximas temperaturas durante a
termogênese. Nas grandes inflorescências de T. ulei foram registradas as temperaturas
mais elevadas, até 4,1ºC acima das evidenciadas no pico da fase feminina em C.
bicolor. Outros trabalhos indicam que esta relação se entende à intensidade de emissão
de voláteis e consequentemente na capacidade de atração de visitantes florais.
Trabalhos com Philodendron bipinnatifidum Schott no Cerrado (previamente descrito
como Philodendron selloum C. Koch) indicaram as maiores temperaturas já registradas
em plantas, 46ºC no pico da termogênese durante a fase feminina (Gottsberger 1990).
Até 200 indivíduos do besouro Erioscelis emarginata (Mannerheim, 1829)
(Scarabaeidae, Dynastinae, Cyclocephalini) foram encontrados em uma única
inflorescência, que emanava profusamente um odor repugnante (Gottsberger & Amaral
1984). Inflorescências menores, como as de Philodendron melinonii Brongn. Ex Regel
(Gibernau et al., 2000) e Philodendron squamiferum Poepp. (Gibernau & Barabé 2002)
apresentaram números de besouros por inflorescências bastante inferiores (máximo de
13). Em inflorescências de T. ulei no presente estudo foram encontrados até 20
besouros, enquanto que o maior número encontrado em P. acutatum e C. bicolor foi de
nove indivíduos. A natureza dos odores florais também parece ser uma estratégia
fundamental de atração, embora não esteja esclarecida (Gottsberger & Amaral 1984;
Beath 1999). Os voláteis emanados por P. acutatum e C. bicolor eram adocicados e se
assemelhavam ao odor de frutas frescas, em contraste com o odor ácido, pungente e
desagradável das inflorescências de T. ulei.
Um segundo período de termogênese floral foi claramente observado em
inflorescências de P. acutatum e C. bicolor ao final da tarde do dia 2 da antese, durante
a fase masculina. Este aquecimento foi seguido de liberação de pólen das anteras nas
duas espécies, além de volatilização de odores florais em C. bicolor. Em T. ulei não foi
registrada qualquer elevação de temperatura no espádice que indicasse atividade
termogênica durante a fase masculina; odores não foram emanados.
A liberação de pólen em T. ulei ocorreu nas primeiras horas da tarde, durante um
período de relativa inatividade dos besouros. A observação de Gibernau & Barabé 2000,
que relaciona a liberação de pólen ao aquecimento floral durante a fase masculina, não
se aplica a esta espécie e deve ser investigada em P. acutatum e C. bicolor.
Os únicos polinizadores efetivos para as espécies estudadas são besouros
Cyclocephalini. Embora tenham sido coletadas cinco espécies de Cyclocephala nos sítios
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
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1. Polinização por besouros Cyclocephalini...
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30
Capítulo 2
31
ABSTRACT
Flowering, pollination ecology and floral thermogenesis of Caladium bicolor were studied
in the Atlantic Rainforest of Pernambuco, NE-Brazil. Inflorescences of this species are
adapted to the characteristic pollination syndrome performed by Cyclocephalini beetles.
They bear nutritious rewards inside well-developed floral chambers and exhibit a
thermogenic cycle which is synchronized to the activity period of visiting beetles.
Heating intervals of the spadix were observed during the consecutive evenings
corresponding to the beginning of the female and male phases of anthesis. Highest
temperatures were recorded during the longer-lasting female phase. Intense sweet odor
was volatized on both evenings. Beetles of a single species, Cyclocephala celata, were
attracted to odoriferous inflorescences of Caladium bicolor and are reported for the first
time as Araceae visitors. All visited inflorescences developed into infructescences,
whereas non-visited inflorescences showed no reproductive success. Findings of
previous studies in the Amazon basin of Surinam indicated Cyclocephala rustica as a
likely pollinator of Caladium bicolor. This leads to the assumption that locally abundant
Cyclocephalini species are involved in the pollination of this species. Similar
observations should be expected in other Araceae with broad biogeographical ranges.
32
A.C.D. Maia
2.1 INTRODUÇÃO
33
2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Scarabaeidae)...
uma conhecida planta ornamental, com muitas variedades cultivadas em todo o mundo
(Mayo et al. 1997). Registros de populações selvagens em outros continentes são
citados, provavelmente resultantes de introdução acidental (Madison 1981; Ara et al.
2004).
Em virtude de sua ampla distribuição biogeográfica e auto-incompatibilidade, C.
bicolor deve apresentar associações eficientes com polinizadores que asseguram a
manutenção de populações nativas. Não se sabe se existe uma única espécie de
polinizador presente ao longo de toda a distribuição natural da planta ou se diferentes
associações são estabelecidas. Endereçamos as seguintes questões: Quais são os
polinizadores de C. bicolor na Floresta Atlântica nordestina de Pernambuco e qual a
natureza da associação planta-polinizador, no tocante à fidelidade e adequação
comportamental do polinizador? Também documentamos a ecologia da polinização de
C. bicolor na Floresta Atlântica do NE, Brasil e o padrão de termogênese floral da
espécie.
ÁREAS DE ESTUDO
34
A.C.D. Maia
2.3 RESULTADOS
BIOLOGIA DA FLORAÇÃO
35
2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Scarabaeidae)...
Figura 1. Caladium bicolor: a) Inflorescência aberta na fase feminina. b) Corte transversal de câmara
floral durante as primeiras horas da noite do dia 1 da antese, mostrando indivíduo de Cyclocephala
celata. c) Corte transversal de câmara floral durante o final da tarde do dia 2 da antese; besouros
comeram grande parte das flores estéreis masculinas (ver flecha). d) Inflorescência na fase masculina
com pólen sendo liberado na porção apical do espádice. e) Besouros aglomerados na porção apical da
espata e espádice de uma inflorescência na fase masculina, prontos para voar. f) Cyclocephala celata
com o corpo coberto de pólen.
36
A.C.D. Maia
O tubo tornou-se abaulado e se desenvolveu em uma câmara floral, na qual o tecido era
bem mais espesso que aquele da lâmina.
Foi apenas ao final da manhã e começo da tarde do dia 1 da antese que a espata
se abriu e expôs o espádice. A termogênese começou no crepúsculo (17h30min – 18h),
seguida pela emanação de odor adocicado do espádice aquecido. Besouros visitantes
chegaram pouco depois do início do aquecimento e algumas inflorescências os atraíram
mesmo antes que a termogênese pudesse ser evidenciada. Os grandes insetos forçaram
seu caminho às câmaras florais através da pequena abertura na área constringida da
espata. Eles permaneceram agrupados dentro das inflorescências durante o resto da
noite e todo o dia e tarde que se seguiram.
Cópulas foram observadas em algumas ocasiões e as flores estéreis masculinas
dentro das câmaras florais foram vorazmente devoradas (Fig. 1c). Pouco depois do
entardecer do dia 2 da antese (17h15min – 17h45min), teve início um segundo período
de aquecimento floral. Fios de pólen foram abundantemente liberados ao longo de toda
a porção apical do espádice (Fig. 1d), seguido de outra intensa liberação de odor. Neste
intervalo a lâmina mostrava evidência de desidratação, tendo de certa forma murchado
em comparação à primeira noite da antese. Alguns besouros rapidamente subiram pelo
espádice quando o sol se pôs (18h), cobrindo seus corpos com grandes quantidades de
pólen aderido às cutículas devido à exsudatos estigmáticos pegajosos. Os besouros que
não foram embora logo em seguida, subiram e desceram o espádice e a lâmina
repetidamente, de dentro para fora das câmaras florais (Fig. 1e). As 19h a maior parte
das inflorescências já havia sido abandonada por seus visitantes, que deixaram para
trás evidências de sua presença nas flores masculinas estéreis consumidas e na grande
quantidade de fezes. A lâmina gradualmente murchou ao longo dos dias seguintes, a
exemplo da porção exposta do espádice contendo as flores masculinas férteis. O
sucesso reprodutivo foi confirmado entre 3 – 7 dias após a antese. Inflorescências não
visitadas pelos besouros murcharam e secaram totalmente entre 2 – 5 dias após a
antese.
INSETOS VISITANTES
37
2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Scarabaeidae)...
cinza escura. Isto parece ser evidência de oxidação de amido, uma recompensa
nutritiva para os polinizadores.
Nas populações das duas outras áreas de estudo, inflorescências foram
intensamente visitadas por uma única espécie de inseto, o besouro Cyclocephala celata
Dechambre, 1980. Nestas populações, todas as inflorescências abertas durante o
segundo dia da antese portavam besouros dentro das câmaras florais, onde cópulas
foram observadas em pelo menos três ocasiões diferentes. Na população de
Camaragibe, encontramos uma média de 1,5 besouros por inflorescência (dp=1,0;
n=3), sendo três o número máximo. Em Igarassu, até nove visitantes foram
encontrados em uma única inflorescência e a média foi de 5,5 besouros por
inflorescência (dp=3,0; n=11). Todas as inflorescência observadas na população de
Igarassu desenvolveram frutos. Inflorescências não foram observadas após o final da
antese em Camaragibe.
Análise microscópica de grãos de pólen aderidos às cutículas de espécimes de
Cyclocephala celata coletados nos sítios de estudo revelaram unicamente a presença de
pólen de Caladium bicolor.
TERMOGÊNESE
38
A.C.D. Maia
Temperatura
Horário
Figura 2. Curvas de temperatura da zona masculina do espádice (linha contínua) e do ar ambiente
(linha pontilhada) durante o ciclo floral 2-D de Caladium bicolor no município de Goiana, NE-Brasil.
Intervalos de aquecimento na fase feminina (dia 1) e na fase masculina (dia 2).
2.4 DISCUSSÃO
39
2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Scarabaeidae)...
40
A.C.D. Maia
41
2. Caladium bicolor (Araceae) e Cyclocephala celata (Scarabaeidae)...
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45
Capítulo 3
46
ABSTRACT
The flowering cycle and pollination ecology of soursop (Annona muricata) were studied
in the state of Pernambuco, NE– Brazil. The effective local pollinator was identified in an
experimental orchard in the municipality of Goiana and aspects of its biology and
behavior illustrated. Annona muricata is cantharophilous, pollinated by Cyclocephalini
(Scarabaeidae, Dynastinae). In the study site, Cyclocephala vestita was accounted for
most flower visits and identified as the sole pollinator of soursop. Flowers exhibited a
crepuscular-nocturnal anthesis, coordinated with the activity period of the beetles.
During the female phase, first day of anthesis, flowers presented discrete
thermogenesis and volatized a sweet and acidic odor which attracted beetles to closed
floral chambers, where they remained sheltered until the following evening. In this
interval, copulation was observed and the beetles eagerly ate nutritious tissues located
at the upper surface of the innermost petals. The end of anthesis is determined by the
dehiscence of both petals and stamens, which lead to the departure of the beetles.
Viable larvae of C. vestita were obtained in captivity from females collected inside
flowers. This is the first step towards a plausible strategy for pollinator breeding.
47
A.C.D. Maia
3.1 INTRODUÇÃO
48
3. Polinização natural da gravioleira (Annona muricata L.)...
ÁREA DE ESTUDO
49
A.C.D. Maia
50
3. Polinização natural da gravioleira (Annona muricata L.)...
3.3 RESULTADOS
a b
Figura 1. a) Cyclocephala vestita Höhne, 1923. b) Besouros em flor de Annona muricata no segundo
dia de antese. Reservas de amido na face adaxial das pétalas internas oferecem recompensa nutritiva
aos besouros visitantes polinizadores da espécie Cyclocephala vestita.
[Fotos A. C. D. Maia]
51
A.C.D. Maia
Horário
Figura 2. Curva do diferencial entre a temperatura do receptáculo floral e a temperatura do ar
ambiente registrada durante a antese de Annona muricata no município de Goiana, Zona da Mata
Norte do estado de Pernambuco. Flecha indica termogênese floral, durante a fase feminina.
52
3. Polinização natural da gravioleira (Annona muricata L.)...
3.4 DISCUSSÃO
53
A.C.D. Maia
54
3. Polinização natural da gravioleira (Annona muricata L.)...
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