UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE

PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO

DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS

VERDES URBANAS EM SERGIPE

Ellen da Costa Malaquias

Orientadora: Adriana Bocchiglieri

São Cristóvão
2021
 Ellen da Costa Malaquias

DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS

VERDES URBANAS EM SERGIPE

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação em Ecologia e
Conservação da Universidade Federal
de Sergipe como requisito parcial para
obtenção do título de Mestre.
Orientadora: Adriana Bocchiglieri

São Cristóvão
Agosto de 2021

ii
 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE

Malaquias, Ellen da Costa.

M237d Dieta e estrutura da rede trófica de morcegos em áreas verdes
urbanas em Sergipe / Ellen da Costa Malaquias; orientadora
Adriana Bocchiglieri. – São Cristóvão, SE, 2021.
59 f. : il.

Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação) –

Universidade Federal de Sergipe, 2021.

1. Morcego - Comportamento. 2. Hábitos alimentares. 3. Dietas. 4.

Habitat (Ecologia). I. Bocchiglieri, Adriana, orient. II. Título.

CDU 599.41
 TERMO DE APROVAÇÃO

DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM

ÁREAS VERDES URBANAS EM SERGIPE

por

ELLEN DA COSTA MALAQUIAS

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da

Universidade Federal de Sergipe, como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de
Mestre em Ecologia e Conservação.

APROVADA pela banca examinadora composta por

PROFª DRª ADRIANA BOCCHIGLIERI

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
Universidade Federal de Sergipe

PROF. DR. LUIZ AUGUSTINHO MENEZES DA SILVA

UFPE

PROF. DR. PATRÍCIO ADRIANO DA ROCHA

UFPB

São Cristóvão/SE, 27 de agosto de 2021

Agradecimentos

Agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)

pela bolsa. À Fundação de Apoio à Pesquisa e a Inovação Tecnológica do Estado de
Sergipe (FAPITEC) pelos recursos que possibilitaram a compra do material de campo.

Aos administradores da Universidade Federal de Sergipe, Secretaria da Fazenda de

Sergipe e Vila Militar dos Oficiais do Exército por possibilitarem a coleta de dados nessas
áreas.

À banca da qualificação, Dr. Marcelo Fulgêncio Guedes Brito e Dr. Renato Gomes Faria,
pelos comentários e sugestões para o trabalho. Aos membros da banca de defesa, Dr. Luiz
Augustinho Menezes da Silva e Dr. Patrício Adriano da Rocha pelas valiosas
contribuições.

Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, professores e funcionários,

pelos ensinamentos e dedicação com os alunos do programa e o apoio logístico e
financeiro via PROAP.

À minha orientadora Adriana, por me acolher no laboratório desde a graduação, pela

dedicação, paciência e compartilhamento de experiências.

Aos integrantes do Laboratório de Mastozoologia, por toda ajuda durante o período que
passei lá. Especialmente à Rayanna e Dyl, companheiras de campo que a ajuda foi
essencial.

À minha turma de mestrado por todas as conversas, momentos de aprendizado e

descontração durante todo o período que estivemos em contato.

À Gabriel, por todo me apoiar sempre que precisei, por aguentar meus desabafos, pelos
conselhos e palavras de carinho.

Aos meus amigos por todo carinho e apoio que sempre me dão quando preciso.

E um agradecimento especial aos meus pais pelo apoio incondicional à minha formação
acadêmica.

iii
 Sumário
Lista de Figuras ................................................................................................................ v
Lista de Tabelas ............................................................................................................... vi
Resumo Geral ................................................................................................................... 7
General Abstract ............................................................................................................... 8
Introdução Geral ............................................................................................................... 9
Referências bibliográficas .............................................................................................. 11
Capítulo I - DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE
..................................................................................................................................15
Resumo ........................................................................................................................... 16
Abstract ........................................................................................................................... 17
1. Introdução................................................................................................................ 18
2. Objetivos ................................................................................................................. 19
3. Hipóteses ................................................................................................................. 20
4. Material e Métodos.................................................................................................. 20
4.1. Área de estudo ..................................................................................................... 20
4.2. Coleta de dados ................................................................................................... 23
4.3. Análise dos dados ................................................................................................ 24
5. Resultados ............................................................................................................... 25
6. Discussão................................................................................................................. 30
7. Referências bibliográficas ....................................................................................... 35
Capítulo II - REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE
SERGIPE ........................................................................................................................ 42
Resumo ........................................................................................................................... 43
Abstract ........................................................................................................................... 44
1. Introdução................................................................................................................ 45
2. Hipóteses ................................................................................................................. 47
3. Material e Métodos.................................................................................................. 47
4.1. Área de estudo ..................................................................................................... 47
4.2. Coleta de dados ................................................................................................... 47
4.3. Análise dos dados ................................................................................................ 48
4. Resultados ............................................................................................................... 49
5. Discussão................................................................................................................. 53
6. Referências bibliográficas ....................................................................................... 56

iv
Lista de Figuras
Capítulo I

Figura 1. Mapa do Brasil com o estado de Sergipe em destaque (A); Indicação dos
municípios de São Cristóvão e Aracaju, em Sergipe, e os sítios de amostragem (B);
Destaque para os três sítios amostrados (C). .................................................................. 21

Figura 2. Variação da precipitação (mm) e temperatura média (°C) em Aracaju entre

setembro/2019 e agosto/2020. As barras azuis representam a precipitação nos meses de
coleta e as barras cinzas nos meses sem coleta. ............................................................. 21

Figura 3. Visão da borda e aérea dos três sítios de amostragem: A - Universidade Federal
de Sergipe (UFS), B - Secretaria do Estado da Fazenda de Sergipe (SEFAZ) e C - Vila
Militar para Oficiais do Exército (Vila). Fonte: Imagens aéreas retiradas do Google Earth
(2020). ........................................................................................................................... 22

Figura 4. Itens alimentares encontrados nas amostras fecais dos morcegos em áreas verdes
urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. a. Cecropia pachystchya; b. Cecropia sp.1; c.
Ficus sp.2; d. Ficus sp.1; e. Solanum caavurana; f. Solanum stipulaceum; g. Solanum
paniculatum; h. Passiflora silvestris; i. Philodendron acutatum; j. Piper sp.1; k. Piper
sp.2; l. Vismia guianensis; m. Semente sp.1, n. Élitro; o. Botão floral. ....................... 277

Capítulo II

Figura 1. Rede trófica de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de Sergipe.
As linhas representam a interação entre as espécies de morcegos (quadrados cinzas) e os
itens alimentares (quadrados pretos) e a largura da linha indica a força dessa
interação...........................................................................................................................50

Figura 2. Módulos da rede de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de

Sergipe. As relações entre as espécies são representadas pelos quadrados azuis e quanto
mais escuro, mais forte é a interação entre a espécie de morcego e o item alimentar.....51

Figura 3. Robustez à remoção acumulativa de espécies de morcegos (a, b, c) e itens

alimentares (d, e, f). Remoção aleatória de espécies (a, d); Remoção das espécies com
menos ligações (b, e); Remoção das espécies com mais ligações (c, f). Valor de R
representa a área abaixo da curva....................................................................................53

v
Lista de Tabelas
Capítulo I

Tabela 1. Dieta das espécies de morcegos registradas em áreas verdes urbanas de Sergipe,
nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a
quantidade de amostras fecais de cada espécie ............................................................ 266

Tabela 2. Dieta de machos e fêmeas das espécies de morcegos mais frequentes nas áreas
verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%)
e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie. ............................. 29

Tabela 3. Sobreposição de nicho trófico entre as espécies mais frequentes de morcegos

nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. *Maiores valores de
sobreposição de nicho. .................................................................................................. 300

Capítulo II

Tabela 1. Métricas de centralidade da rede trófica de morcegos e itens alimentares em

áreas verdes urbanas de Sergipe. Em negrito, destaque para os maiores valores
registrados. .......................................................................................................................52

vi
Resumo Geral
A diversidade de características morfológicas e comportamentais dos morcegos refletem na
variedade de hábitos alimentares e os papéis que desempenham nas comunidades. A
sazonalidade, diferentes requerimentos energéticos e a urbanização podem afetar a dieta dos
morcegos. Fatores como a mudança estrutural no habitat, maior exposição a predadores e
poluição sonora e visual afetam o comportamento e o forrageio nesses ambientes, alterando as
redes tróficas locais. Os objetivos dessa dissertação foram (1) analisar a dieta e a influência do
sexo e precipitação no consumo dos itens alimentares; (2) caracterizar a estrutura da rede trófica
dos morcegos. Morcegos foram capturados, em redes de neblina, entre setembro/2019 e
agosto/2020 em três áreas verdes urbanas da região metropolitana de Aracaju, Sergipe. Os itens
alimentares consumidos foram identificados através da análise das fezes obtidas em campo. No
primeiro capítulo é caracterizada a composição da dieta de cada espécie, a influência do sexo e
pluviosidade nessa dieta (teste G e regressão logística simples, respectivamente) e o nicho
trófico. Houve um predomínio no consumo de frutos de espécies comuns dos estágios pioneiros
de sucessão, o que está relacionado com o estado de conservação dos ambientes urbanos.
Identificou-se a relação gênero-gênero, com Artibeus spp. e Platyrrhinus lineatus consumindo
frequentemente Cecropia spp., Carollia perspicillata se alimentando de Piper spp. e Sturnira
lilium de Solanum spp. A dieta foi influenciada pelo sexo nas espécies mais frequentes em
decorrência das necessidades nutricionais e energéticas. No geral, a precipitação não
influenciou a composição da dieta das espécies, com exceção de P. lineatus em relação ao
consumo de Cecropia pachystachya. Artibeus lituratus apresentou maior amplitude de nicho
(B=5,53), com maior sobreposição com A. planirostris (Øjk = 0,88) e P. lineatus (Øjk = 0,72).
No segundo capítulo foi analisada a estrutura de rede trófica da comunidade e avaliada a
robustez da rede à extinção das espécies. A rede trófica de morcegos encontrada em áreas verdes
urbanas exibiu estrutura com baixo aninhamento (maior participação de espécies generalistas)
e maior modularidade, devido às preferências de determinadas espécies de morcegos a alguns
itens alimentares (frugívoros). Uma baixa conectância e especialização intermediária refletem
que os morcegos apresentaram interações com poucos itens alimentares. A espécie que
apresentou maior conectância (A. lituratus) explorou apenas metade dos itens registrados na
rede, normalmente os mais frequentes em áreas verdes urbanas. A rede trófica foi mais sensível
a perda de espécies generalistas, pois são as espécies com maior variedade de ligações e que
conferem à rede uma maior estabilidade.
Palavras-chave: Aracaju; Chiroptera; Hábito alimentar; Interação trófica.

7
General Abstract
The diversity of morphological and behavioral characteristics of bats reflects the variety of
feeding habits and the roles they play in communities. Seasonality, different energy
requirements, and urbanization can affect bats' diets. Factors such as structural change in
habitat, increased exposure to predators, and noise and visual pollution affect behavior and
foraging in these environments, altering local trophic networks. The objectives of this
dissertation were (1) to analyze the diet and the influence of sex and precipitation on the
consumption of food items; (2) to characterize the structure of the bats' trophic network. Bats
were captured in mist nets between September/2019 and August/2020 in three urban green areas
of the metropolitan region of Aracaju, Sergipe. The food items consumed were identified by
analyzing the feces obtained in the field. The first chapter characterizes the composition of the
diet of each species, the influence of sex and rainfall on this diet (G-test and simple logistic
regression, respectively) and the trophic niche. There was predominance in the consumption of
fruits of common species of the pioneer stages of succession, which is related to the state of
conservation of urban environments. The genus-genus relationship was identified, with
Artibeus spp. and Platyrrhinus lineatus frequently consuming Cecropia spp., Carollia
perspicillata feeding on Piper spp. and Sturnira lilium from Solanum spp. The diet was
influenced by sex in the most frequent species due to nutritional and energy needs. In general,
precipitation did not influence the composition of the species' diet, with the exception of P.
lineatus in relation to the consumption of Cecropia pachystachya. Artibeus lituratus had a
wider niche range (B=5.53), with greater overlap with A. planirostris (Øjk = 0.88) and P.
lineatus (Øjk = 0.72). In the second chapter, the trophic network structure of the general
community was analyzed and the robustness of the network to the extinction of the species was
evaluated. The trophic bat network found in urban green areas exhibited low nesting structure
(greater participation of generalist species) and greater modularity, due to the preferences of
certain bat species to some food items (frugivores). A low connectivity and intermediate
specialization reflect those bats had interactions with few food items. The species with the
highest connectivity (A. lituratus) explored only half of the items registered in the network,
usually the most frequent in urban green areas. Trophic network has been shown to be more
sensitive to the loss of generalist species, as they are the species with the greatest variety of
connections and that give the network greater stability.
Keywords: Aracaju; Chiroptera; Feeding habit; Trophic interaction.

8
 Introdução Geral

A ordem Chiroptera é representada por 181 espécies no Brasil, principalmente das

famílias Phyllostomidae, Molossidae e Vespertilionidae (GARBINO et al., 2020). A
diversidade de características morfológicas e comportamentais desse grupo reflete a variedade
de hábitos alimentares encontrados, representada por espécies frugívoras, insetívoras,
nectarívoras, piscívoras e hematófagas, entre outras (KUNZ et al., 2011). Nesse contexto, os
morcegos desempenham papéis importantes para o funcionamento das comunidades,
principalmente os insetívoros, frugívoros e nectarívoros (KUNZ et al., 2011).
Morcegos insetívoros têm distintas formas de forragear, consumindo insetos em pleno
voo ou na vegetação (KALKO; HANDLEY; HANDLEY, 1996). A capacidade de consumir
variados grupos de insetos e o alto consumo destes pelos morcegos os tornam também
potenciais controladores de pragas (AGUIAR; ANTONINI, 2008; CLEVELAND et al., 2006;
FEDERICO et al., 2008; MORRISON; LINDELL, 2012) e vetores de doenças (REISKIND;
WUND, 2009).
As espécies frugívoras consomem uma ampla variedade de frutos (LOBOVA;
GEISELMAN; MORU, 2009), podendo esses ser grandes, dos quais consomem apenas a polpa,
como também frutos com sementes pequenas (ANDRADE et al., 2013; TAVARES et al.,
2012). Atuam como importantes dispersores de sementes, principalmente dos gêneros Ficus,
Cecropia, Piper, Vismia e Solanum (ANDRADE et al., 2013; TAVARES et al., 2012), sendo a
maioria destes presentes nos estágios iniciais da regeneração vegetal (MUSCARELLA;
FLEMING, 2007).
Os nectarívoros exercem papel fundamental na reprodução das plantas, como algumas
espécies de cactos colunares (NASSAR; RAMÍREZ; LINARES, 1997) e herbáceas
(MACHADO; SAZIMA; SAZIMA, 1998). Entretanto, dependendo da diversidade dos recursos
disponíveis no ambiente, os morcegos adotam estratégias alimentares mais generalistas,
incluindo frutos, artrópodes e pólen na sua dieta (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007;
MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012).
A sazonalidade na disponibilidade de recursos alimentares pode alterar os itens
consumidos pelos morcegos, com épocas chuvosas favorecendo um maior consumo de frutos
(AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017) e em
períodos mais secos havendo uma maior variação nos itens consumidos (e.g. insetos, flores e
folhas) (CORDERO-SCHMIDT et al., 2016; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017;
MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012; ZORTÉA, 2003). A diferença energética entre os
sexos também pode alterar a composição da dieta, principalmente em épocas reprodutivas, nas
9
quais as fêmeas requerem mais nutrientes para a gestação e lactação (GITTLEMAN;
THOMPSON, 1988; ORR et al., 2016).
Em áreas urbanas, além dos fatores apontados anteriormente, as alterações ocasionadas
pela antropização do ambiente também influenciam o modo como os animais se alimentam
(RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Perturbações ambientais, sonoras e visuais; uma menor
riqueza de recursos e maior presença de espécies exóticas afetam o forrageamento desse grupo
(GELMI-CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019; RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Nessas
áreas, por exemplo, é comum encontrar os morcegos consumindo frutos de espécies de
ambientes alterados como Cecropia, Ficus, Piper e Solanum (ALMEIDA; MORO; ZANON,
2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014) e também os frutos exóticos facilmente
encontrados na matriz urbana como manga (Mangifera indica L.), amêndoa (Terminalia spp.)
e banana (Musa spp.) (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI, 2020; NOVAES; NOBRE, 2009).
A relação entre os morcegos e o alimento que consomem pode ser analisada através das
redes de interações (INGS et al., 2009). A abordagem de redes pode ser usada para descrever
as relações encontradas na natureza e em áreas perturbadas, identificando quais espécies são
mais resistentes ou não às perturbações ambientais, esclarecendo as relações que podem ser
adicionadas ou perdidas com a perda de espécies da rede (ALMEIDA; MIKICH, 2018;
DELMAS et al., 2019; INGS et al., 2009).
Os dados de dieta podem servir de base para dois tipos de redes, a mutualística, que
busca entender as relações de polinizadores e dispersores com suas plantas, e a tradicional que
visa entender principalmente a relação predador-presa (INGS et al., 2009). É possível mensurar
o quão importante um item pode ser para seu consumidor ou para uma comunidade por meio
das métricas de aninhamento, modularidade e especialização (CASTAÑO; CARRANZA;
PÉREZ-TORRES, 2018; MELLO et al., 2011; OLIVEIRA et al., 2019).
As redes mutualísticas animal-planta tendem a serem aninhadas, nas quais as interações
das espécies especialistas são subconjuntos das interações das espécies generalistas
(BASCOMPTE; JORDANO, 2007). A formação de módulos pode ocorrer devido as interações
mais fortes com determinados itens alimentares, decorrentes da preferência alimentar
(PELLÓN et al., 2021). Nas redes tróficas tropicais, as interações são mais influenciadas com
a remoção de espécies que tem mais conexões, as generalistas, pois são as espécies que geram
maior estabilidade nas redes (MELLO et al., 2011; VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO-
GARCÍA, 2019).
Essas redes permitem acessar informações sobre o papel das espécies na dispersão de
plantas importantes para manutenção do ambiente (RAMOS-ROBLES; ANDRESEN; DÍAZ-
CASTELAZO, 2018), podendo ser usadas como base para medidas protetivas de áreas que são
10
fundamentais para manter as interações entre morcegos e plantas, como proposto por Oliveira
et al. (2019). Nas redes de insetívoros, podemos visualizar a força da relação das espécies com
os insetos (AGUIAR; ANTONINI, 2008; CLEVELAND et al., 2006; REISKIND; WUND,
2009), e também mensurar o impacto da alteração do estado de conservação do habitat na dieta
e estrutura da rede (HEMPRICH-BENNETT et al., 2020).
Com o objetivo de ampliar o conhecimento sobre a dieta de morcegos que ocorrem em
áreas verdes urbanas e investigar sobre a estrutura da rede trófica da qual fazem parte, o presente
trabalho foi dividido em dois capítulos:
Capítulo I - DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE
SERGIPE, que apresenta os itens alimentares consumidos pelos morcegos em áreas verdes
urbanas, a influência da pluviosidade e o sexo na dieta das espécies e a caracterização do nicho
trófico.
Capítulo II - REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁRES VERDES URBANAS DE
SERGIPE, que apresenta a caracterização da rede trófica dos morcegos em áreas verdes urbanas
e uma análise da robustez da rede à perda de espécies.

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13
ZORTÉA, M. Reproductive patterns and feeding habits of three nectarivorous bats
(Phyllostomidae: Glossophaginae) from the Brazilian Cerrado. Brazilian Journal of Biology,
v. 63, n. 1, p. 159–168, 2003.

14
 Capítulo I

DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE

15
Resumo
A riqueza florística em áreas verdes urbanas tende a ser menor em relação as áreas preservadas,
com uma maior abundância das espécies utilizadas para a arborização urbana e de estágios
iniciais de sucessão. Dessa maneira, a dieta dos morcegos nessas áreas limita-se a essas
espécies, com o consumo e preferências alimentares variando com a disponibilidade local dos
recursos. Os objetivos desse estudo foram identificar os itens consumidos, analisar a influência
do sexo e da precipitação na dieta dos morcegos e caracterizar o nicho trófico das espécies. Três
áreas verdes urbanas localizadas na região metropolitana de Aracaju foram amostradas entre
setembro/19 a agosto/20. Os morcegos foram capturados com redes de neblina, das 18:00 h as
24:00 h, e as amostras de fezes coletadas foram armazenadas e triadas em laboratório para
identificação dos itens alimentares. Foram analisadas 142 amostras fecais de 10 espécies de
morcegos. As espécies consideradas mais frequentes foram Artibeus lituratus, A. planirostris,
Carollia perspiscillata, Platyrrhinus lineatus, Phyllostomus discolor e Sturnira lilium. Oito
espécies apresentaram sementes em suas amostras e A. planirostris, C. perspiscillata, P.
lineatus e S. lillium consumiram apenas itens de origem vegetal. Artibeus lituratus, A. obscurus
e P. discolor consumiram frutos e insetos, com P. discolor com maior frequência de insetos do
que as demais. Machos e fêmeas diferiram na dieta, com fêmeas de A. lituratus, A. planirostris
e P. lineatus e machos de C. perspicillata, P. discolor e S. lilium apresentando mais itens e
variando na frequência de consumo destes. Artibeus lituratus (B = 5,53), C. perspicillata (B =
4,16) e S. lilium (B = 3,58) tiveram maiores amplitude de nicho. No geral, as espécies mais
frequentes tiveram dietas similares, com A. lituratus e A. planirostris apresentando uma maior
sobreposição de nicho (Øjk = 0,88) relacionada ao consumo de Cecropia pachystachya e Ficus
spp. A sobreposição entre A. planirostris e P. lineatus (Øjk = 0,72) e entre A. lituratus e P.
lineatus (Øjk = 0,59) esteve associada ao consumo de Cecropia. A pluviosidade teve relação
ao consumo de C. pachystachya por P. lineatus. Artibeus, Carollia e Sturnira costumam
apresentar dieta generalista e essa condição pode estar relacionada com a riqueza de frutos
restrita em áreas urbanas. A diferença de dieta entre os sexos pode estar ligada a demanda
energética diferenciada, requerendo maior consumo de proteínas ou carboidratos. A
sobreposição entre Artibeus e Platyrrhinus costuma ocorrer pela exploração de itens
disponíveis em maior abundância nas áreas que ocorrem, normalmente ligada ao consumo de
Cecropia e Ficus, plantas comuns nas áreas de estudo. Indivíduos de C. pachystachya estiveram
em floração e frutificação ao longo do ano e a relação do seu consumo com a pluviosidade pode
estar ligada à menor disponibilidade de um alimento preferido por P. lineatus nessa época.

Palavras-chave: Chiroptera; Composição da dieta; Espécies pioneiras; Frugívoros.

16
Abstract
The floristic richness in urban green areas tends to be smaller in relation to preserved areas,
with a greater abundance of species used for urban afforestation and early stages of succession.
Thus, bats' diet in these areas is limited to these species, with the consumption and food
preferences varying with local availability of resources. The objectives of this study were to
identify the items consumed, to analyze the influence of sex and precipitation on the bats' diet,
and to characterize the trophic niche of the species. Three urban green areas located in the
metropolitan region of Aracaju were sampled between September/19 to August/20. The bats
were captured with mist nets, from 18:00 to 24:00, and the collected fecal samples were stored
and analyzed in the laboratory to identify food items. 142 faecal samples of 10 bat species were
analyzed. The most frequent species were Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia
perspiscillata, Platyrrhinus lineatus, Phyllostomus discolor e Sturnira lilium. Regarding fruit
consumption, eight species presented seeds in their samples and A. planirostris, C.
perspiscillata, P. lineatus and S. lillium consumed only plant items. Artibeus lituratus, A.
obscurus and P. discolor consumed fruits and insects, with P. discolor with higher frequency
of insects than the others. Males and females differed in diet, with females of A. lituratus, A.
planirostris and P. lineatus and males of C. perspicillata, P. discolor and S. lilium presenting
more items and varying in the frequency of consumption of these. A. lituratus (B = 5.53), C.
perspicillata (B = 4.16) and S. lilium (B = 3.58) had greater niche amplitude. In general, the
most frequent species had similar diets, with A. lituratus and A. planirostris showing a higher
niche overlap (Øjk = 0.88) related to the consumption of Cecropia pachystachya and Ficus spp.
The overlap between A. planirostris and P. lineatus (Øjk = 0,72) and between A. lituratus and
P. lineatus (Øjk = 0,59) was associated with the consumption of Cecropia. Rainfall was related
to the consumption of C. pachystachya by P. lineatus. Artibeus, Carollia and Sturnira are
genera that usually have generalist diets, in this work A. lituratus had the largest number of
items, the generalization may be related to the restricted fruit wealth in urban areas. The
difference in diet between the sexes may be linked to the energy demand of each one, requiring
a higher intake of proteins or carbohydrates. The overlap between Artibeus and Platyrrhinus
usually occurs because both genera exploit items available in greater abundance in the areas
that occur, usually linked to the consumption of Cecropia and Ficus, common plants in the
study areas. Individuals of C. pachystachya in flowering and fruiting throughout the year, the
relationship of their consumption with rainfall may be linked to the lower availability of a food
preferred by P. lineatus at that season.

Keywords: Chiroptera; Diet composition; Pioneer species; Frugivores.

17
 1. Introdução

O alimento é uma dimensão do nicho que auxilia na compreensão da partição de

recursos entre as espécies de morcegos e como as espécies respondem a competição pelos
recursos alimentares (AGUIAR; ANTONINI, 2008; OLIVEIRA et al., 2019; SARTORE;
REIS, 2013). O requerimento energético, por exemplo, pode alterar o consumo dos recursos
alimentares entre machos e fêmeas de uma mesma espécie que diferem nas suas dietas,
principalmente em épocas reprodutivas, nas quais fêmeas requerem mais energia para gestação
e lactação (GITTLEMAN; THOMPSON, 1988; ORR et al., 2016). Essa diferenciação pode
ocorrer na proporção dos recursos consumidos, onde fêmeas podem consumir mais frutos
(ALVIZ; PÉREZ-TORRES, 2020) e/ou insetos em épocas reprodutivas (ORR et al., 2016).
A disponibilidade desses recursos no ambiente pode variar de forma sazonal devido as
diferentes épocas de frutificação das espécies vegetais, por exemplo, alterando a composição
da dieta desses animais (MELLO et al., 2004a; SILVESTRE et al., 2016). Em períodos
chuvosos há o aumento na disponibilidade de recursos, principalmente de frutos, tornando
maior o consumo desse item pelos morcegos (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007;
LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017). Em épocas com menor variedade de recursos,
os morcegos podem consumir itens que complementem sua alimentação como artrópodes,
flores e folhas (CORDERO-SCHMIDT et al., 2016; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES,
2017; MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012; ZORTÉA, 2003) ou ampliar a sua área de
forrageio para encontrar mais recursos (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007).
No Brasil, cerca de 84 espécies de morcegos ocorrem em áreas urbanas (NUNES;
ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017). Em áreas verdes urbanas, além das variações
sazonais do ambiente, a matriz antropizada também pode gerar alterações no modo de forrageio
dos morcegos (RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Estas espécies utilizam de forma heterogênea
a área verde e a matriz urbana. As espécies mais sensíveis à urbanização limitam suas atividades
as áreas com vegetação, enquanto as espécies que se adaptam com mais facilidade conseguem
explorar a matriz em busca de diferentes recursos (ARAÚJO; BERNARD, 2016).
Fatores como a mudança estrutural no habitat, maior exposição a predadores e a
poluição sonora e visual afetam o comportamento e, consequentemente, o forrageio dos
morcegos nesses ambientes (RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Algumas espécies não
conseguem ter grande flexibilidade quanto ao uso desses ambientes e são mais afetadas com a
fragmentação da vegetação (THRELFALL; LAW; BANKS, 2012). Entretanto, outras espécies
são menos sensíveis aos ambientes urbanos, sendo favorecidas pela iluminação pública para

18
capturar insetos e pela disponibilidade de abrigos em construções humanas (JUNG; KALKO,
2010).
A riqueza florística em áreas verdes urbanas tende a ser menor em relação a áreas de
reserva florestal, com uma maior abundância das espécies utilizadas para a arborização urbana
(ESBÉRARD et al., 2014; GOMES et al., 2017; SOUZA et al., 2011). Há um incremento da
presença de espécies exóticas, favorecidas pela ação dos frugívoros dispersores (GELMI-
CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019), sendo consumidas pelos animais que conseguem
explorar uma maior variedade de itens no ambiente (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI,
2020; SILVESTRE et al., 2016). Nesses ambientes, as espécies vegetais frequentemente
consumidas pelos morcegos são dos gêneros Cecropia, Ficus e Piper (LAURINDO;
VIZENTIN-BUGONI, 2020; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; SARTORE; REIS, 2013).
Essas espécies são frequentes localmente e ajudam na manutenção das áreas degradadas devido
ao seu rápido desenvolvimento (MIKICH et al., 2015).
Os estudos sobre a dieta de morcegos em áreas verdes urbanas foram relatados em
ambientes sob influência de Mata Atlântica (e.g. PEREIRA et al., 2019; RESENDE et al., 2019;
SARTORE; REIS, 2013), Floresta ombrófila (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005), Cerrado
(MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014) e a matriz urbana (NOVAES; NOBRE, 2009). Artibeus
lituratus é a espécie mais comum nessas áreas (NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA,
2017) e com mais estudos sobre a dieta nesse tipo de ambiente (ALMEIDA; MORO; ZANON,
2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; NOVAES; NOBRE, 2009; PEREIRA et al.,
2019). Em Sergipe, nordeste do Brasil, apenas a dieta de Platyrrhinus lineatus foi abordada em
área verde urbana por SILVESTRE et al. (2016), destacando-se o potencial dispersor dessa
espécie.

2. Objetivos

Este estudo tem como objetivo ampliar o conhecimento sobre a dieta de morcegos, a
partir da análise de amostras fecais, em áreas verdes urbanas na região metropolitana de
Aracaju, em Sergipe, nordeste do Brasil, com o propósito de:
• Identificar os itens alimentares consumidos pelos morcegos nas áreas amostradas.
• Verificar se machos e fêmeas das espécies mais frequentes diferem na dieta.
• Avaliar a largura e sobreposição de nicho das espécies mais frequentes.
• Avaliar a influência da precipitação na dieta das espécies mais frequentes.

19
 3. Hipóteses

H1: Machos e fêmeas da mesma espécie diferem quanto a composição e/ou frequência dos itens
consumidos devido ao requerimento energético diferenciado.

H2: Os morcegos frugívoros terão alta sobreposição na dieta devido a menor riqueza de itens
alimentares disponíveis em áreas verdes urbanas.

H3: A frutificação da vegetação tende a aumentar no período de maior precipitação,

influenciando a composição da dieta dos morcegos.

4. Material e Métodos

4.1. Área de estudo

O estudo foi realizado em três áreas verdes urbanas localizadas na região metropolitana
de Aracaju no estado de Sergipe, nordeste do Brasil, distantes entre si por pelo menos 2 km
(Figura 1). Durante o período de amostragem (setembro de 2019 a agosto de 2020), a
precipitação acumulada foi 1.506,2 mm, com temperaturas médias variando de 24,7°C a 29°C,
e junho/2020 foi o mês com maior precipitação (Figura 2; INMET, 2021).
O sítio de amostragem no município de São Cristóvão está localizado dentro do campus
da Universidade Federal de Sergipe (UFS: 10°55'39.28"S; 37°6'1.43"W) (Figura 1C). A
vegetação do campus possui tanto espécies nativas (cerca de 66%) quanto exóticas. As famílias
Anacardiaceae e Fabaceae são as mais abundantes e a composição da vegetação é semelhante
às vias públicas de Aracaju (GOMES et al., 2017). As espécies com maiores densidades no
campus são Clitoria fairchildiana R. A. Howard (nativa), Azadirachta indica A. Juss. (exótica),
Cocos nucifera L. (exótica), Anacardium occidentale L. (nativa) e Mangifera indica L.
(exótica) (GOMES et al., 2017). A área amostrada possui perímetro de aproximadamente 745
metros (1 ha) e está localizada ao lado da pista de atletismo, possuindo vias públicas bem
iluminadas nas proximidades (Figura 3A). No entorno da UFS há um fragmento de Mata
Atlântica localizado nas margens do Rio Poxim, com baixa heterogeneidade florística e
histórico de perturbações antrópicas, refletindo no domínio de espécies pioneiras como
Cecropia pachystachya Trec. (SANTOS et al., 2007).

20
Figura 1. Mapa do Brasil com o estado de Sergipe em destaque (A); Indicação dos municípios
de São Cristóvão e Aracaju, em Sergipe, e os sítios de amostragem (B); Destaque para os três
sítios amostrados (C).

Figura 2. Variação da precipitação (mm) e temperatura média (°C) em Aracaju entre

setembro/2019 e agosto/2020. As barras azuis representam a precipitação nos meses de coleta
e as barras cinzas nos meses sem coleta.
21
 Em Aracaju, um dos sítios está localizado dentro da propriedade da Secretaria de Estado
da Fazenda de Sergipe (Sefaz: 10°54'38,8"S; 37°05'27,9"W) (Figura 1C), cujo perímetro da
vegetação tem aproximadamente 650 m (1,43 ha; Figura 3B), sendo composta por espécies
nativas como jenipapeiro (Genipa americana L.) e exóticas como a mangueira (M. indica) e
jamelão (Syzygium jambolanum Lam.). O sub-bosque é principalmente composto por
cipós/lianas e a serapilheira é mais densa. Adjacente a área de mata há uma plantação de
bananeira (Musa sp.) e um campo de futebol. A área é parcialmente margeada por vias públicas
iluminadas e construções, sendo observada a presença de lixo doméstico no local.

Figura 3. Visão da borda e aérea dos três sítios de amostragem: A - Universidade Federal de
Sergipe (UFS), B - Secretaria do Estado da Fazenda de Sergipe (SEFAZ) e C - Vila Militar para
Oficiais do Exército (Vila). Fonte: Imagens aéreas retiradas do Google Earth (2020).

22
 O terceiro sítio está dentro da propriedade da Vila Militar dos Oficiais do Exército (Vila:
10°55'34,61"S; 37°3'42.02"W) (Figura 1C), em Aracaju, com um perímetro da vegetação
aproximado de 500 m (1,42 ha). Destaca-se a dominância de amendoeiras (Terminalia catappa
L.), o sub-bosque é esparso e a serapilheira é bastante densa. A área tem em seu entorno vias
públicas e residências com iluminação artificial (Figura 3C) e também foi observada a presença
de lixo doméstico e entulho de construções em seu interior.
Em relação a arborização de praças e vias públicas de Aracaju, as espécies Terminalia
cattapa, Pithecellobium glaziovii Benth. e Ficus spp. costumam ser mais frequentes (LIMA
NETO; MELO E SOUZA, 2009; SANTOS et al., 2015). Esta arborização urbana é composta
por, aproximadamente, 60% de espécies exóticas e 40% de espécies nativas (SANTOS et al.,
2015; SOUZA et al., 2011).

4.2. Coleta de dados

As campanhas iniciaram em setembro de 2019 e finalizaram em agosto de 2020, sendo

realizadas bimestralmente de setembro/19 a janeiro/20 e mensalmente de junho a agosto de
2020, durante duas noites consecutivas em cada área por campanha. Essa alteração na
regularidade das campanhas ocorreu devido o início da quarentena em decorrência da pandemia
da COVID-19 em março de 2020. As atividades de campo foram paralisadas nesse mês, sendo
possível o retorno apenas em junho de 2020, exceto para a área da Vila, cuja amostragem só foi
realizada nas três primeiras campanhas. As demais foram amostradas em seis ocasiões.
Foram utilizadas 10 redes de neblina (tipo “mist-nets” de 9 m x 3 m, malha de 20 mm)
dispostas a partir de meio metro acima do solo em cada área de estudo, permanecendo abertas
das 18:00 h até 24:00 h. As redes foram revisadas a cada 30 minutos e os animais capturados
colocados em sacos de algodão e levados para triagem. Para cada indivíduo capturado foi
identificado o sexo e medidas corporais foram aferidas em gramas (massa) e milímetros
(comprimentos da cabeça-corpo, antebraço e da cauda) com auxílio de uma Pesola e régua
milimetrada, respectivamente. Estas medidas, juntamente com características externas, foram
utilizadas na identificação dos animais com o auxílio de chaves específicas para o grupo (DÍAZ
et al., 2016; PERACCHI; LIMA, 2017; REIS et al., 2013).
Para a coleta das amostras de fezes, os animais foram deixados por aproximadamente 30
minutos nos sacos de algodão, tempo normalmente necessário para que o animal defeque
(DINERSTEIN, 1986; MORRISON, 1980). As amostras foram armazenadas em tubos do tipo
eppendorf, etiquetadas e conservadas em álcool 70%. Posteriormente, os indivíduos foram
marcados com anilhas metálicas numeradas e soltos no local da captura. Em laboratório, o
23
material coletado foi triado em lupa estereomicroscópica (Bell, modelo SZT) e separado em
material vegetal (sementes, flor e folha) e insetos. As categorias foram identificadas no menor
nível taxonômico possível com o auxílio de bibliografia específica para sementes (LOBOVA;
GEISELMAN; MORU, 2009; LORENZI, 2016a, b) e insetos (TRIPLEHORN; JOHNSON,
2011). Na categoria “flor” foram agrupados flores e fragmentos florais, como antera,
encontrados nas amostras. As partes de insetos não identificadas, como asa e antena, foram
incluídas na categoria “Insetos n id”. As campanhas foram realizadas como autorizado pela
licença do SISBIO nº 71378-1.

4.3. Análise dos dados

Os dados obtidos nas campanhas realizadas nas três áreas foram agrupados por espécie.
A análise da composição da dieta foi realizada a partir da frequência de ocorrência (F.O.%) dos
itens encontrados nas amostras fecais. As espécies foram consideradas mais frequentes as que
apresentaram amostras fecais em, pelo menos, 66% das campanhas.
A normalidade desses dados foi testada com o teste de Shapiro-Wilk. Para avaliar
diferenças na F.O.% dos itens na composição da dieta entre machos e fêmeas das espécies mais
frequentes foi utilizado o teste G. As análises foram realizadas no programa BioEstat 5.3, com
um nível de significância de 5% (AYRES et al., 2007).
Para as espécies mais frequentes, a largura de nicho trófico (B) foi determinada através
do inverso do índice de Simpson, considerando-se pi como a proporção do recurso i utilizada
por determinada espécie. O valor de B varia de 1 (mais especialista) a n (mais generalista)
(KREBS, 2014).

A sobreposição na dieta (Ø) entre essas espécies foi analisada através do índice de Pianka,
onde pij é a proporção do recurso i utilizado pela espécie j; pik é a proporção do recurso i
utilizado pela espécie k e n é o número total de recursos. O valor de Øjk varia de 0 (menor
sobreposição) à 1 (maior sobreposição) (KREBS, 2014). A amplitude e sobreposição de nicho
trófico foram calculadas com o pacote “spaa” (ZHANG, 2016) no programa R (R Core Team,
2021).

24
 Para avaliar a influência da precipitação na dieta das espécies mais frequentes, foi
realizada uma regressão logística simples utilizando-se uma matriz de presença e ausência para
cada item alimentar e a precipitação de cada mês de campanha, obtidos através do INMET
(2021), no programa BioEstat 5.3, com nível de significância de 5% (AYRES et al., 2007).

5. Resultados

Foram realizadas 472 capturas, dos quais foram analisadas 142 amostras de fezes de 10
espécies: Artibeus lituratus (Olfers, 1818; N=38), Artibeus obscurus (Schinz, 1821; N=8),
Artibeus planirostris (Spix, 1823; N=23), Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758; N=12),
Molossus molossus (Pallas, 1766; N=1), Myotis lavali (Moratelli, Peracchi, Dias & Oliveira,
2011; N=5), Phyllostomus discolor Wagner, 1843 (N=16), Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767;
N=1), Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810; N=22) e Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810;
N=16).
As espécies com amostras fecais mais frequentes foram A. lituratus (100%), A
planirostris (83,3%), C. perspiscillata (66,6%), P. lineatus (100%), P. discolor (83,3%) e S.
lilium. (83,3%). Foram identificados 19 itens na dieta dos morcegos, sendo 15 correspondentes
a componentes vegetais (frutos, flor e folha) e quatro referentes às ordens de Insecta (Tabela
1). Todas as sementes de frutos identificadas até o nível de espécie correspondem a plantas
nativas (Figura 4). Todos os registros de Hymenoptera correspondem à representantes da
família Formicidae.
Artibeus lituratus consumiu 11 itens, sendo C. pachystachya o mais frequente (21,1%).
Essa espécie também consumiu oito itens vegetais, como Ficus sp1 (10,5%), Philodendron
acutatum Schott (7,9%), flores e folhas; além de insetos das ordens Hymenoptera e Hemiptera
(2,6% cada) (Tabela 1). Formicidae foi mais frequente nas amostras fecais de Artibeus obscurus
(25%), que também consumiu os itens vegetais C. pachystachya, Ficus sp1, Ficus sp2 e flor
(12,5% cada). Artibeus planirostris e Carollia perspicillata consumiram apenas itens vegetais,
com C. pachystachya sendo mais frequente para a primeira espécie (43,5%) e Piper sp1 (33,3%)
para a segunda (Tabela 1).
Para três espécies houve o consumo apenas de insetos: Molossus molossus, Myotis lavali
e Phyllostomus hastatus. Hemiptera e Lepidoptera foram consumidos por M. molossus,
Hymenoptera para P. hastatus, enquanto Coleoptera e Lepidoptera (60% cada) foram mais
frequentes para M. lavali (Tabela 1). Para Phyllostomus discolor, o item mais frequente foi
Hemiptera (37,5%), seguido de Formicidae e Coleoptera (ambos 12,5%). Foi registrado o
consumo também de C. pachystachya e Solanum caavurana Vell. (ambas 6,3%) (Tabela 1).
25
Tabela 1. Dieta das espécies de morcegos registradas em áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%)
e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie.
Artibeus Artibeus Artibeus Carollia Molossus Myotis Phyllostomus Phyllostomus Platyrrhinus Sturnira
lituratus obscurus planirostris perspicillata molossus lavali discolor hastatus lineatus lilium
(38) (8) (23) (12) (1) (5) (16) (1) (22) (16)
Cecropia pachystachya 21,1 12,5 43,5 - - - 6,3 - 31,8 6,3
Cecropia sp1 - - 4,3 - - - - - 31,8 -
Solanum paniculatum 5,3 - - 8,3 - - - - 4,5 25
Solanum caavurana - - - - - - 6,3 - - 18,8
Solanum stipulaceum - - - - - - - - 4,5 -
Piper sp1 - - - 33,3 - - - - - 6,3
Piper sp2 - - - 16,7 - - - - - 6,3
Passiflora silvestris 2,6 - - 8,3 - - - - - -
Philodendron acutatum 7,9 - - 8,3 - - - - - -
Ficus sp1 10,5 12,5 8,7 - - - - - - -
Ficus sp2 5,3 12,5 8,7 - - - - - - -
Vismia guianensis - - - 8,3 - - - - - -
Semente sp1 5,3 - 17,4 - - - - - 4,5 -
Flor 2,6 12,5 8,7 - - - - - - -
Folha 5,3 - 8,7 - - - - - 13,6 -
Coleoptera - - - - - 60 12,5 - - -
Hymenoptera 2,6 25 - - - 20 12,5 100 - -
(Formicidae)
Hemiptera 2,6 - - - 100 - 37,5 - - -
Lepidoptera - - - - 100 60 - - - -
Insetos n id. - 12,5 - - - 20 12,5 - - -

26
 Platyrrhinus lineatus e Sturnira lilium consumiram apenas itens vegetais, sendo C.
pachystachya (31,8%) e Cecropia sp.1 (31,8%) mais frequentes para a primeira espécie e
Solanum paniculatum L. (25%) e S. caavurana (18,8%) para a segunda. Em P. lineatus, o item
folha (13,6%) se mostrou mais frequente que nas demais espécies (Tabela 1).

Figura 4. Itens alimentares encontrados nas amostras fecais dos morcegos em áreas verdes
urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. a. Cecropia pachystchya; b. Cecropia sp1; c. Ficus sp.2;
d. Ficus sp.1; e. Solanum caavurana; f. Solanum stipulaceum; g. Solanum paniculatum; h.
Passiflora silvestris; i. Philodendron acutatum; j. Piper sp.1; k. Piper sp.2; l. Vismia
guianensis; m. Semente sp.1, n. Élitro; o. Botão floral.

Para todas as espécies mais frequentes, machos e fêmeas diferiram no consumo dos itens
alimentares (p ≤ 0,0012). Artibeus lituratus exibiu diferença nos itens vegetais, com fêmeas
apresentando mais itens na dieta do que os machos (Tabela 2). Fêmeas de A. planirostris
apresentaram mais itens e uma maior proporção de C. pachystachya (52,9%) em sua dieta
27
(Tabela 2). Machos de C. perspicillata tiveram itens a mais na sua dieta enquanto fêmeas
apresentaram uma maior frequência de Piper na dieta. Machos de P. discolor apresentaram
Hymenoptera (Formicidae) na sua dieta e fêmeas não (Tabela 2). Fêmeas de P. lineatus tiveram
mais itens na dieta, com registros de Solanum stipulaceum Roem & Schult e S. paniculatum.
Fêmeas de S. lilium apresentaram menor riqueza de itens na dieta que os machos, porém
apresentaram maior consumo de S. paniculatum e S. caavurana (Tabela 2).
Artibeus lituratus (B = 5,53), C. perspicillata (B = 4,16) e S. lilium (B = 3,58) se
caracterizaram como as espécies mais generalistas enquanto P. discolor (B = 3,14), P. lineatus
(B = 2,85) e A. planirostris (B = 2,88) as menos generalistas.
Artibeus lituratus e A. planirostris apresentaram a maior sobreposição de nicho (Øjk =
0,88), relacionada ao consumo de C. pachystachya e as espécies de Ficus. A sobreposição entre
A. planirostris e P. lineatus (Øjk = 0,72) esteve associada ao consumo de Cecropia e entre A.
lituratus e P. lineatus (Øjk = 0,59) com C. pachystchya mais frequente nas amostras (Tabelas
1 e 3).
A influência da precipitação na dieta só foi observada em P. lineatus para frutos de C.
pachystachya (p = 0,033), com um consumo maior no período de maior precipitação. Nesses
meses (junho e agosto de 2020), esse foi o único item encontrado nas amostras fecais dessa
espécie.

28
 Tabela 2. Dieta de machos e fêmeas das espécies de morcegos mais frequentes nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão
em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie.
Artibeus lituratus Artibeus planirostris Carollia perspicillata Phyllostomus discolor Platyrrhinus lineatus Sturnira lilium
♀ (21) ♂ (17) ♀ (17) ♂ (6) ♀ (6) ♂ (6) ♀ (8) ♂ (8) ♀ (13) ♂ (9) ♀ (8) ♂ (8)
Cecropia pachystachya 19,0 23,5 52,9 16,7 - - 12,5 - 30,8 33,3 - 12,5
Cecropia sp1 - - 5,9 - - - - - 23,1 44,4 - -
Solanum paniculatum 4,8 5,9 - - - 16,7 - - 7,7 - 37,5 12,5
Solanum caavurana - - - - - - - 12,5 - - 25 12,5
Solanum stipulaceum - - - - - - - - 7,7 - - -
Piper sp1 - - - - 50,0 16,7 - - - - - 12,5
Piper sp2 - - - - 33,3 - - - - - - 12,5
Passiflora silvestris 4,8 - - - - 16,7 - - - - - -
Philodendron acutatum 4,8 11,8 - - 16,7 - - - - - - -
Ficus sp1 9,5 11,8 11,8 - - - - - - - - -
Ficus sp2 9,5 - 5,9 16,7 - - - - - - - -
Vismia guianensis - - - - - 16,7 - - - - - -
Semente sp1 4,8 5,9 11,8 33,3 - - - - - 11,1 - -
Flor 4,8 - 5,9 16,7 - - - - - - - -
Folha 4,8 5,9 11,8 - - - - - 15,4 11,1 - -
Coleoptera - - - - - - 12,5 12,5 - - - -
Hymenoptera 4,8 - - - - 25 - - - -
(Formicidae) - -
Hemiptera - 5,9 - - - - 37,5 37,5 - - - -
Insetos n id. - - - - - - 12,5 12,5 - - - -

29
Tabela 3. Sobreposição de nicho trófico entre as espécies mais frequentes de morcegos nas
áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. *Maiores valores de sobreposição de nicho.
Artibeus Artibeus Carollia Phyllostomus Platyrrhinus Sturnira
lituratus planirostris perspicillata discolor lineatus lilium
A. lituratus 1
A. planirostris 0.88* 1
C. perspicillata 0.12 0.00 1
P. discolor 0.23 0.13 0.00 1
P. lineatus 0.59* 0.72* 0.02 0.10 1
S. lilium 0.30 0.17 0.39 0.11 0.22 1

6. Discussão

Em áreas verdes próximas ou inseridas na matriz urbana, espécies mais tolerantes aos
distúrbios do ambiente, com hábitos mais generalistas, tendem a ser mais frequentes
(ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014). Todas as
espécies de morcegos registradas nesse estudo já foram relatadas em áreas verdes urbanas no
Brasil (e.g. LEAL et al., 2019; NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017).
Os itens vegetais mais consumidos pelas espécies de morcegos na região metropolitana
de Aracaju foram Cecropia, Ficus, Solanum e Piper, comumente relatados na dieta de espécies
frugívoras tanto em áreas urbanizadas (e.g. ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS;
TORRES; ANJOS, 2014; PEREIRA et al., 2019) quanto preservadas (e.g. AGUIAR;
MARINHO-FILHO, 2007; BÔLLA et al., 2018; GNOCCHI; HUBER; SRBEK-ARAUJO,
2019; SILVEIRA et al., 2011). A maior parte desses frutos é rica em carboidratos, alguns com
maiores concentrações de lipídeos (e.g. Ficus inspida Willd) e proteínas (e.g. C. pachystachya)
(BATISTA; REIS; REZENDE, 2017).
Esses gêneros de plantas abrangem espécies pioneiras que ajudam na recuperação de
ambientes perturbados e estão presentes em áreas verdes urbanas (LOBOVA et al. 2003;
MIKICH et al., 2015; SHANAHAN et al. 2001). Espécies dispersoras de sementes nesses
ambientes, como os morcegos, contribuem para a regeneração de habitats degradados e a
manutenção da população de plantas (GELMI-CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019; MIKICH
et al., 2015; NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017).
Espécies de Ficus e Cecropia estão presentes na arborização da região metropolitana de
Aracaju (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SANTOS et al., 2015; SOUZA et al., 2011)
e no Campus da UFS (GOMES et al., 2017), sendo Ficus spp. as mais frequentes nos
levantamentos em praças dessa cidade (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SOUZA et al.,
2011). Espécies de Ficus apresentam variadas concentrações de nutrientes, como uma maior

30
concentração de carboidratos ou proteínas, ajudando a suprir os requerimentos energéticos dos
morcegos durante a alimentação (WENDELN; RUNKLE; KALKO, 2000). Plantas deste
gênero podem exibir um período de frutificação contínuo ao longo do ano (ALMEIDA; VIANI,
2020), o que as tornam uma fonte frequente de alimento para os animais, principalmente em
períodos de menor frutificação das demais espécies de plantas (KALKO; HERRE; HANDLEY
JR, 1996; SHANAHAN et al. 2001). Há uma maior abundância de árvores com frutos secos
nas áreas urbanas de Aracaju (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SANTOS et al., 2015;
SOUZA et al., 2011), podendo influenciar os morcegos a buscarem alimento em áreas mais
ricas em frutos carnosos próximas a matriz urbana (SANTOS et al., 2007; GOMES et al. 2017).
Plantas de C. pachystachya podem ser encontradas frutificando durante todo o ano
(ALMEIDA; VIANI, 2020), sendo comum em áreas perturbadas e atuando como espécies
pioneiras (ZALAMEA et al., 2011). Estão presentes em diversas áreas verdes urbanas
(SANTOS et al., 2007; SATO; PASSOS; NOGUEIRA, 2008), sendo encontradas na dieta dos
morcegos nesse tipo de ambiente (e.g. NOVAES; NOBRE, 2009; SARTORE; REIS, 2013).
Além de carboidratos, possuem uma alta concentração de proteína nos seus frutos em
comparação a outras espécies normalmente consumidas por esses animais (BATISTA; REIS;
REZENDE, 2017).
Nas áreas estudadas em Aracaju, Artibeus lituratus apresentou uma dieta frugívora
generalista, como observado em outros estudos (e.g. ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005;
BRUSCO; TOZATTO, 2009; PEREIRA et al., 2019; SARTORE; REIS, 2013), consumindo a
maior variedade de frutos entre as espécies registradas. É uma espécie com ampla distribuição
na região neotropical e comum em áreas preservadas (MUYLAERT et al., 2017) e nas cidades
(NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017). Em áreas verdes urbanas há uma maior
ocorrência de espécies exóticas e de frutos maiores na sua dieta do que em remanescentes
naturais (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI, 2020). Devido ao seu maior porte corporal,
consegue explorar uma grande diversidade de frutos, incluindo frutos pequenos e grandes, o
que a torna mais adaptável aos recursos disponíveis tanto em áreas conservadas quanto na
matriz urbana (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI, 2020). Tanto em áreas preservadas
(LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017; LIMA et al., 2016; SILVEIRA et al., 2011)
quanto urbanas (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; BRUSCO; TOZATTO, 2009; PEREIRA
et al., 2019; SARTORE; REIS, 2013), o consumo de Cecropia e Ficus spp. se destaca para essa
espécie.
Artibeus planirostris também é um morcego de maior tamanho que pode ser encontrado
com frequência em áreas de Mata Atlântica (HOLLIS 2005; MUYLAERT et al., 2017; LEAL
et al., 2019). Sua dieta apresenta uma variedade de itens vegetais, com destaque para o consumo
31
de espécies de Cecropia e Ficus (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014), como também
observado nas áreas verdes urbanas de Aracaju. Artibeus obscurus consumiu Ficus e Cecropia
nesse estudo, itens normalmente relatados em sua dieta em outros locais (GNOCCHI; HUBER;
SRBEK-ARAUJO, 2019; LIMA et al., 2016). No geral, espécies de Artibeus costumam
consumir frutos de diversas espécies vegetais (268 espécies), com maior frequência para Ficus
e Cecropia (PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016), podendo complementar a sua dieta com
insetos (INGALA et al., 2021; MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012).
Carollia perspicillata comumente aparece em inventários de espécies em áreas florestais
de Mata Atlântica (MUYLAERT et al., 2017) e em áreas verdes urbanas (LEAL et al., 2019;
NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017). Consegue explorar cerca de 220 espécies
de frutos ao longo de sua distribuição (PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016), entretanto
frutos de Piper spp. geralmente são mais frequentes na sua dieta tanto nas áreas urbanas
(MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014) como preservadas (GNOCCHI; HUBER; SRBEK-
ARAUJO, 2019; LIMA et al., 2016; MELLO et al., 2004a; MUNIN; FISCHER;
GONÇALVES, 2012; TORRES; ANJOS; FERREIRA, 2018). Em períodos de escassez desses
frutos, pode completar a dieta com frutos mais disponíveis no ambiente, como Solanum spp.
(MELLO et al., 2004a). O consumo de Piper spp. nos meses mais chuvosos em Aracaju pode
refletir a influência desse item na reprodução dessa espécie, como relatado por Mello et al.
(2004b), por ser uma fonte adequada de nitrogênio para a lactação (HERBST, 1986).
Platyrrhinus lineatus consumiu apenas itens de origem vegetal, semelhante a estudos
realizados em outras áreas verdes urbanas (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; SARTORE;
REIS, 2013; SILVESTRE et al., 2016). Normalmente se alimenta de frutos de Cecropia, Ficus,
Solanum e Piper (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; SARTORE; REIS, 2013; SILVEIRA
et al., 2011; TORRES; ANJOS; FERREIRA, 2018), podendo incluir na dieta frutos de
Arecaceae, Combretaceae e Fabaceae (SILVESTRE et al., 2016). A riqueza de itens na sua
dieta pode variar de três a sete itens em áreas urbanas (SARTORE; REIS, 2013; SILVESTRE
et al., 2016) e de quatro a 10 itens, incluindo insetos, em áreas mais conservadas (MUNIN;
FISCHER; GONÇALVES, 2012; SILVEIRA et al., 2011). No presente estudo, P. lineatus
exibiu um maior consumo de Cecropia spp., itens também relatados para essa espécie no
campus da UFS (SILVESTRE et al., 2016).
O consumo de folhas já foi observado em áreas urbanas para A. lituratus (NOVAES;
NOBRE, 2009; BOBROWIEC; CUNHA, 2010) e P. lineatus (AGUIAR, 2005; ROCHA et al.,
2017) e para A. planirostris em área de caatinga (CORDERO-SCHMIDT et al., 2016). Em
estudos com P. lineatus, relata-se o consumo preferencial de folhas de Solanum spp., podendo
estar relacionado com a maior abundância dessas espécies no ambiente ou também a algum
32
nutriente (AGUIAR, 2005; ROCHA et al., 2017). A folivoria pode estar relacionada ao
consumo de metabólitos secundários que controlam a infestação de parasitas (KUNZ;
INGALLS, 1994) e como forma de complementar a ingestão de água em ambientes mais secos
(CORDERO-SCHMIDT et al., 2016).
Sturnira lilium apresentou uma dieta frugívora nas áreas de estudo, como também
observado em áreas florestais (BÔLLA et al., 2018; MELLO; KALKO; SILVA, 2008;
SILVEIRA et al., 2011) e urbanas (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MULLER; REIS,
1992). Sementes das espécies de Solanum, Piper, Cecropia e Ficus são comumente
representadas na sua dieta (e.g. BÔLLA et al., 2018; MELLO; KALKO; SILVA, 2008;
PASSOS et al., 2003; SILVEIRA et al., 2011), como também observado nesse estudo. Apesar
de Sturnira apresentar um consumo de uma grande variedade de frutos ao longo de sua
distribuição (165 espécies), costuma ter alta frequência no consumo de Solanum spp.
(PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016).
Phyllostomus discolor é considerada uma espécie onívora, explorando frutos, insetos e
néctar (KWIECINSKI, 2006) e a proporção em que consome esses itens costuma variar de
acordo com o local de estudo (AGUIRRE et al., 2003; MUNIN; FISCHER; GONÇALVES,
2012). Em áreas de vegetação nativa com sazonalidade marcada, apresenta baixa frequência de
sementes nas amostras fecais, com uma maior frequência de Lepidoptera, Hemiptera e pólen
(MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012) ou apenas insetos em regiões mais secas
(AGUIRRE et al., 2003). Nas áreas desse estudo apresentou uma dieta com maior presença de
insetos, que correspondem à um recurso abundante em diversos habitats, principalmente
Formicidae (REDFORD; DOREA, 1984), cujo consumo pode complementar a necessidade de
ingestão de proteínas e minerais (REDFORD, DOREA, 1984; FINKE; OONINCX, 2014).
Apesar dos dados apontarem para um consumo preferencial de insetos nesse estudo, esta
espécie normalmente costuma consumir mais itens de origem vegetal (MELLO et al., 2011;
OLIVEIRA et al., 2019).
Myotis lavali consumiu insetos das ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera.
Apesar do baixo número de amostras, esses itens também são encontrados com frequência na
dieta da espécie congenérica M. nigricans (AGUIAR; ANTONINI, 2008; GNOCCHI;
HUBER; SRBEK-ARAUJO, 2019).
Insetos das ordens Coleoptera, Hemiptera, Lepidoptera e Hymenoptera são
frequentemente usadas como fonte de alimento por morcegos insetívoros (AGUIAR;
ANTONINI, 2008; RAMÍREZ-CHAVES; MEJÍA-EGAS; ZAMBRANO-G, 2008) e os que
ocasionalmente complementam sua dieta com esses animais (HERRERA et al., 2001; MUNIN;
FISCHER; GONÇALVES, 2012; ORR et al., 2016; RESENDE et al., 2019). Para espécies que
33
não são primariamente insetívoras, insetos servem como um complemento nutricional nas
épocas de maior escassez de recursos e na ingestão de proteínas (HERRERA et al., 2001; ORR
et al., 2016). Entretanto, para muitas espécies frugívoras, a seleção de determinados frutos com
nutrientes, como nitrogênio, é suficiente para não haver a complementação de suas dietas com
insetos (HERBST, 1986). A maioria dessas ordens de insetos é atraída pelas luzes artificiais
nas áreas urbanas, servindo de estratégia alimentar por morcegos insetívoros (JUNG; KALKO,
2010) que se aproveitam da abundância de insetos pertos dessas luzes para forragear em áreas
urbanas. Molossus e Myotis apresentam tolerância a urbanização e possuem alta atividade junto
à iluminação artificial (JUNG; KALKO, 2010; JUNG; THRELFALL, 2018).
Fêmeas e machos das espécies de morcegos mais frequentes nesse estudo diferiram no
consumo de itens vegetais, principalmente com fêmeas apresentando maior quantidade de itens
do que machos (A. planirostris, C. perspicillata e S. lilum), bem como maior consumo desses
itens. Esta diferença pode estar relacionada com a necessidade de ingerir variadas fontes de
nutrientes para suprir as demandas energéticas (ALVIZ; PÉREZ-TORRES, 2020;
GITTLEMAN; THOMPSON, 1988). Machos e fêmeas podem apresentar diferenças na
composição ou frequência de consumo dos recursos alimentares. Na maioria das vezes, essa
diferença está relacionada a demanda energética devido aos diferentes estágios reprodutivos de
cada sexo (ALVAREZ; SÁNCHEZ-CASAS, 1999; ALVIZ; PÉREZ-TORRES, 2020; ORR et
al., 2016). Em um estudo sobre a dieta de machos e fêmeas de C. perspicillata, ambos
exploraram uma gama parecida de recursos, tendo alta similaridade na dieta, com diferenças
nas proporções de consumo de cada item (ALVIZ; PÉREZ-TORRES, 2020).
A generalização na dieta dos morcegos pode ser devido a ampla distribuição,
sazonalidade e variabilidade nutricional dos recursos alimentares (FLEMING 1986). Artibeus,
Carollia e Sturnira são frequentemente caracterizadas como espécies generalistas devido a
capacidade de consumir, principalmente, uma variedade de frutos (PAROLIN; BIANCONI;
MIKICH, 2016). Entretanto, essas espécies também podem apresentar um grau de seletividade
entre as espécies de plantas disponíveis no ambiente (FLEMING, 1986; MELLO; PASSOS,
2008). Em locais onde o recurso preferencial não está disponível, essas espécies costumam
variar sua dieta (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005). Locais com uma riqueza de frutos mais
restrita, como áreas urbanas, essas espécies mantem hábitos alimentares generalistas, podendo
apresentar um consumo preferencial por alguma espécie vegetal (ALMEIDA; MORO;
ZANON, 2005; NOVAES; NOBRE, 2009).
Morcegos dos gêneros Artibeus e Platyrrhinus costumam apresentar sobreposição nos
itens consumidos em comparação com outros gêneros (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014;
MULLER; REIS, 1992; MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012; SARTORE; REIS, 2013).
34
Essas espécies costumam explorar itens que estão em maior abundância nas áreas que co-
ocorrem, diferenciando na variedade de itens consumidos por cada espécie, onde Artibeus
costuma consumir uma gama maior de recursos que Platyrrhinus (MULLER; REIS, 1992;
SARTORE; REIS, 2013). Em estudo sobre o nicho trófico de A. lituratus e P. lineatus, em área
urbana no Sudeste do Brasil, foi identificada uma sobreposição alta ao longo do ano (0,63)
(SARTORE; REIS, 2013) pelo compartilhamento, principalmente, de frutos de Cecropia e
Ficus.
O mesmo ocorre para espécies congêneres, A. lituratus e A. planirostris, apresentando
similaridade no consumo de Ficus e Cecropia (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014). A
similaridade na dieta entre as espécies de Artibeus reflete no modo similar que exploram os
itens alimentares, com composição da dieta similar e variação na proporção dos recursos
consumidos (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; TORRES; ANJOS; FERREIRA, 2018).
Espécies de Cecropia podem apresentar períodos longos de floração e frutificação, sendo
possível encontrar indivíduos com frutos em vários meses do ano (ZALAMEA et al. 2011).
Para C. pachystachya, é possível encontrar indivíduos em floração ou frutificação ao longo do
ano (ALMEIDA; VIANI, 2021), com picos de floração em dezembro e janeiro (ZALAMEA et
al. 2011). O consumo de C. pachystachya por P. lineatus, no período de maior precipitação,
pode estar relacionado com a indisponibilidade de outro recurso preferencial dessa espécie de
morcego nesse período, passando a consumir o que está em maior disponibilidade no local.
A partir desse estudo foi possível ampliar o conhecimento sobre a dieta de morcegos em
áreas verdes urbanas do Nordeste brasileiro, identificando-se os principais itens da dieta de 10
espécies. No geral, essas espécies sobrepõem o nicho trófico em ambientes com riqueza restrita
de recursos, as quais diferem na dieta principalmente na frequência dos itens consumidos.
Ressalta-se a importância dos ambientes verdes urbanos que apresentam espécies de plantas
com frutos carnosos que contribuem para conservação das comunidades locais de morcegos.

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41
 Capítulo II

REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE

SERGIPE

42
Resumo
A aplicação da análise de rede de interações em áreas verdes urbanas pode auxiliar a
compreensão da estruturação trófica da comunidade de morcegos e identificar como uma
comunidade pode ser mais resiliente às perturbações ambientais e como as espécies contribuem
para a manutenção desse ambiente. O presente trabalho teve como objetivo investigar a
estrutura da rede trófica de morcegos mais frequentes que ocorrem em áreas verdes urbanas na
região metropolitana de Aracaju (SE), determinando as métricas de aninhamento,
modularidade, conectância, especialização, centralidade e robustez. As análises foram feitas a
partir de uma matriz quantitativa da rede trófica dos morcegos. As métricas foram analisadas
no programa R, onde a significância do aninhamento, modularidade, conectância e
especialização foram calculadas usando o modelo nulo de Patefield. A rede trófica foi composta
por seis espécies de morcegos (Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia perspicillata,
Phyllostomus discolor, Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium) e 16 itens consumidos, sendo 13
espécies de frutos e representantes de três ordens de insetos. Esta rede apresentou baixo
aninhamento (N=12,54), modularidade intermediária (Q=0,46), baixa conectância (C=0,36) e
especialização intermediária (H2=0,51). Artibeus lituratus foi a espécie que apresentou maior
valor na métrica de centralidade (ND). Essa rede foi mais sensível a remoção de espécies com
mais ligações, tanto de morcegos quanto de itens alimentares. Preferências alimentares por
determinadas categorias podem diminuir o aninhamento e a conectância da rede, aumentando
a especialização e modularidade. Em ambientes mais alterados com menor riqueza de frutos
que possam ser consumidos, esses valores podem refletir também em estratégia de minimizar
a competição por alguns recursos. Artibeus lituratus foi a espécie mais generalista da rede,
sendo importante para a conectividade da mesma. As áreas verdes urbanas são importantes para
a manutenção da riqueza e abundância de morcegos e dos serviços prestados por eles nesses
ambientes.

Palavras-chave: Chiroptera; Frugivoria; Nordeste brasileiro; Rede ecológica.

43
Abstract
The application of network analysis of interactions in urban green areas can help understand
the trophic structuring of the bat community and identify how a community can be more
resilient to environmental disturbances and how species contribute to maintenance of this
environment. This study aimed to investigate the structure of the trophic bat network that occurs
in green urban areas in the metropolitan region of Aracaju (SE), determining the metrics of
nesting, modularity, connectivity, specialization, centrality and robustness. The analyses were
made from a quantitative matrix of the trophic network of frequent bats. The metrics were
analyzed in the R program, where the significance of nesting, modularity, connectivity and
specialization were calculated using the Patefield null model. The general trophic network was
composed of six bat species (Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia perspicillata,
Phyllostomus discolor, Platyrhinus lineatus, Sturnira lilium) and 16 items consumed, 13
species of fruit and three orders of insects. This network had low nesting (N= 12,54),
intermediate modularity (Q=0,46), low connectivity (C=0,36) and intermediate specialization
(H2=0,51). Artibeus lituratus was the species with the highest values of centrality metrics. This
network was more sensitive to the removal of species with more connections, both bats and
food items. Artibeus lituratus was the species that presented the highest value in a centrality
metric (ND). This network was also more sensitive to the removal of species with more links.
Food preferences for certain categories may decrease nesting and network connectivity,
increasing specialization and modularity. In more altered environments with less richness fruits
that can be consumed, these values can also reflect on a strategy of minimizing competition for
some resources. Artibeus lituratus was the most general species of the network, being important
for their connectivity. Urban green areas are important for maintaining the richness and
abundance of bats and the services they provide in these environments.

Keywords: Chiroptera; Brazilian Northeast; Ecological networks; Frugivory.

44
 1. Introdução

As redes de interações são representações gráficas das relações ecológicas entre as

espécies e variadas métricas são utilizadas atualmente para descrevê-las, como conectância,
especialização, modularidade e aninhamento (CASTAÑO; CARRANZA; PÉREZ-TORRES,
2018; MELLO et al., 2011a; OLIVEIRA et al., 2019). A conectância indica a proporção de
interações estabelecidas em relação a todas as interações possíveis dentro da rede
(TYLIANAKIS et al., 2010). Espécies generalistas têm alta conectividade dentro da rede, pois
conseguem interagir com mais espécies e, quanto mais generalistas na rede, maior a sua
conectância (LAURINDO et al., 2020).
A especialização está relacionada com o número de interações que uma espécie
estabelece em uma rede, sendo considerada especialista quanto menor o número dessas
interações (BLÜTHGEN; MENZEL; BLÜTHGEN, 2006). Redes de polinizadores costumam
ter alto grau de especialização complementar, pois a morfologia floral faz com que certas flores
sejam visitadas por um específico grupo de polinizadores, aumentando a especialização da rede
(BLÜTHGEN; KLEIN, 2011). Redes de frugívoros também podem exibir maior grau de
especialização, quando as espécies concentram sua alimentação em determinadas espécies de
frutos (HERNÁNDEZ-MONTERO et al., 2015).
A modularidade nos permite descrever como as interações estão sendo formadas, sendo
uma rede modular quando há um maior número de interações dentro dos módulos do que entre
eles (MELLO et al., 2011b). A formação de módulos pode ocorrer devido a preferências das
espécies e/ou por suas relações filogenéticas (MELLO et al., 2011b), sendo uma característica
que pode conferir mais resistência à rede; já que as consequências da perda de espécies ficariam
concentradas dentro do módulo e se espalhariam lentamente através dos módulos
(TYLIANAKIS et al., 2010).
O aninhamento reflete o quanto as espécies especialistas estão interagindo com o
subgrupo de recursos que as generalistas estão utilizando, sendo redes descritas como aninhadas
as que apresentam relações mutualísticas (BASCOMPTE; JORDANO, 2007). O aninhamento
pode atenuar o efeito de extinções dentro da rede devido à redundância das interações, ou seja,
se uma espécie especialista desaparece, o serviço prestado por ela não será perdido porque
outras espécies estão realizando as mesmas interações (TYLIANAKIS et al., 2010). Redes de
frugívoros costumam ter redundância, pois um fruto pode ser disperso por várias espécies de
frugívoros, o que aumenta o aninhamento da rede (ALMEIDA; MIKICH, 2018; MELLO et al.,
2011b).

45
 Os efeitos das extinções podem ser calculados através da robustez, que mensura quão
rápido as espécies de animais vão ser afetadas com a extinção de espécies de plantas e vice-
versa (BURGOS et al., 2007). Quando uma rede é robusta, à medida que se perde espécies de
plantas, poucas espécies de animais são afetadas (MELLO et al., 2011b; VELÁSQUEZ-ROA;
MURILLO-GARCÍA, 2019). A perda de habitats que abrigam uma maior riqueza de espécies
pode deixar a rede mais vulnerável devido a retirada de espécies da interação, causando a
diminuição da redundância e assim do aninhamento da rede (OLIVEIRA et al., 2019).
A partir das informações de dieta é possível construir redes tradicionais focadas na
relação entre o animal e recurso como as redes predador-presa e herbívoro-planta; e também
redes mutualísticas baseadas nos serviços ecossistêmicos de dispersão de sementes ou
polinização (INGS et al., 2009). As redes mutualísticas animal-planta tendem a ser altamente
aninhadas (BASCOMPTE; JORDANO, 2007) e o papel das espécies dentro das redes pode ser
determinado através da métrica de centralidade, que indica quais espécies são mais importantes
para a estruturação da comunidade (PALACIO; VALDERRAMA-ARDILA; KATTAN, 2016).
As espécies centrais podem mudar em cada ambiente como resposta à complexidade do habitat
(CASTAÑO; CARRANZA; PÉREZ-TORRES, 2018) e especialização na dieta (MELLO et al.,
2015).
Estudar as redes de interações em ambientes urbanos auxilia a identificar como uma
comunidade pode ser mais resiliente às perturbações ambientais e como as espécies contribuem
para a manutenção desse ambiente (LAURINDO et al., 2019; OLIVEIRA et al., 2019). Espécies
abundantes podem afetar a estruturação da rede, já que à medida que o número de indivíduos
na comunidade aumenta, influencia na proporção das interações com os recursos alimentares
(LAURINDO et al., 2020).
Em estudos sobre a rede de morcegos frugívoros, por exemplo, é possível identificar a
preferência alimentar pelos principais gêneros vegetais estudados nos trópicos e como isso afeta
a estrutura trófica da comunidade. As preferências das espécies de Artibeus por Ficus spp. e
Cecropia spp., de Carollia por Piper spp. e de Sturnira por Solanum spp., podem tornar a rede
mais modular com essas espécies sendo o núcleo dos módulos (LAURINDO et al., 2019;
MELLO et al., 2011b). Essas espécies têm maior influência na rede, na qual suas interações
podem torná-la mais resiliente ao se conectarem à variadas espécies (VELÁSQUEZ-ROA;
MURILLO-GARCÍA, 2019), visto que frugívoros têm alta variedade de frutos em sua dieta
(MELLO et al., 2011b).
As espécies de morcegos que ocorrem em áreas urbanas conseguem explorar recursos
nas áreas verdes e/ou na matriz urbana (ARAÚJO; BERNARD, 2016; NUNES; ROCHA;
CORDEIRO-ESTRELA, 2017). Esses animais são parte importante das comunidades urbanas,
46
devido aos papéis ecológicos exercidos (KUNZ et al., 2011). A aplicação dessas análises em
áreas verdes urbanas pode auxiliar a entender melhor a estruturação trófica da comunidade de
morcegos nesses ambientes, quais os itens alimentares mais utilizados pelas espécies,
principalmente as frugívoras que auxiliam na manutenção das plantas nessas áreas, e como a
estabilidade da rede é afetada pela remoção de espécies (REGOLIN et al., 2020). Nesse
contexto, informações em escala local são importantes pois auxiliam na compreensão de como
os processos ecológicos estão atuando em diferentes comunidades e do quanto as espécies são
resilientes em ambientes em constante mudança (ALMEIDA; MIKICH, 2018).
Tendo em vista o impacto que ambientes urbanos podem ter no forrageio dos morcegos
e a importância dos estudos das redes tróficas, o presente trabalho teve como objetivo principal
investigar a estrutura da rede trófica de morcegos que ocorrem em áreas verdes urbanas na
região metropolitana de Aracaju, Sergipe, nordeste do Brasil. Foram determinadas as métricas
de aninhamento, modularidade, conectância, especialização e centralidade; além de avaliar a
robustez dessa rede à remoção das espécies.

2. Hipóteses

H1: A rede trófica encontrada será aninhada, pois a limitação de alimento pode gerar
uma maior sobreposição na dieta entre os morcegos, causando maior redundância no consumo
de itens.
H2: A formação de módulos é influenciada pelas guildas tróficas e pelos hábitos
alimentares similares das espécies.
H3: A rede será mais afetada pela remoção de espécies mais generalistas, pois são as
espécies com maior número de ligações e que proporcionam uma maior conectividade e
estabilidade à rede.

3. Material e Métodos

4.1. Área de estudo

Informação apresentada no tópico 4.1 do Capítulo 1

4.2. Coleta de dados

Informação apresentada no tópico 4.2 do Capítulo 1

47
4.3. Análise dos dados

Os dados de dieta das espécies amostradas nas três áreas foram agrupados. As análises
foram realizadas a partir da construção de uma matriz quantitativa, utilizando-se a frequência
de ocorrência (FO%) dos itens alimentares para as espécies de morcegos mais frequentes no
estudo. Foram calculadas as métricas de aninhamento, modularidade, conectância,
especialização, centralidade e robustez utilizando o pacote bipartite (DORMANN; GRUBER;
FRUEND, 2008) no programa R (R Core Team, 2021). As categorias “Flor”, “Folha” e “Insetos
não id.” não foram utilizadas nas análises, pois agrupam diferentes morfoespécies.
Para o cálculo do aninhamento foi utilizado o algoritmo WNODF que leva em
consideração a quantidade de vezes que determinada espécie realizou a interação, variando de
0 (sem aninhamento) a 100 (totalmente aninhado) (ALMEIDA-NETO; ULRICH, 2011). Para
determinar a modularidade foi usado o algoritmo QuanBiMo (Q), frequente em redes
bipartidas, cujos valores podem variar de 0 (nenhuma) a 1 (total modularidade) (DORMANN;
STRAUSS, 2014).
A conectância (C) foi determinada pela proporção de interações observadas pelo número
de interações possíveis (MELLO et al., 2016). A especialização, caracterizada pelo número de
ligações que cada espécie possui, foi calculada para todas as espécies interagindo dentro da rede
(H2), variando de 0 a 1, sendo ‘0’ extrema generalização e ‘1’ especialização (BLÜTHGEN;
MENZEL; BLÜTHGEN, 2006). Conectância e especialização foram calculadas a partir da
função networklevel.
Para testar a significância do aninhamento, modularidade, conectância e especialização
foram geradas 1000 redes aleatórias baseadas na rede observada, usando o modelo nulo de
Patefield (MUYLAERT; DODONOV; MELLO, 2016). Valores diferentes do intervalo de
confiança, gerado pelo modelo nulo, foram considerados significativos ao valor de p < 0,05
(VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO-GARCÍA, 2019).
Para calcular a centralidade foram usadas as métricas Normalised Degree, Betweenness
e Closeness centrality que avaliam o papel da espécie dentro da rede (MARTÍN GONZÁLEZ;
DALSGAARD; OLESEN, 2010). Normalised Degree (ND) corresponde a proporção do
número de interações feitas por uma espécie em relação ao número total de interações que
podem ser feiras na rede. Betweenness centrality (BC) indica as espécies que se comportam
como conectoras e altos valores de BC indicam que a espécie tem importância nas conexões
entre os módulos. Closeness centrality (CC) exibe a proximidade de uma espécie com as outras
na rede e altos valores de CC indicam que a espécie consome itens utilizados por outras espécies
da rede, ou seja, é mais central (MELLO et al., 2015).
48
 A robustez (R) é definida como a área abaixo da curva de extinção. Quando R=1, a curva
decresce suavemente até todas as espécies serem extintas, o que corresponde a um sistema
robusto; e quando R=0, a curva cai abruptamente com a perda de espécies, o que consiste em
um sistema frágil (BURGOS et al., 2007). Foi verificada a robustez da rede diante da retirada
de espécies aleatórias, espécies com menos ligações (especialistas) e espécies com mais
ligações (generalistas) através da função second.extinct.

4. Resultados

A rede trófica foi composta por seis espécies de morcegos (Artibeus lituratus, A.
planirostris, Carollia perspicillata, Phyllostomus discolor, Platyrhinus lineatus, Sturnira
lilium) e 16 itens consumidos, sendo 13 espécies de frutos e representantes de três ordens de
insetos (Figura 1)
A rede apresentou baixo valor de aninhamento (N=12,54). O valor observado foi menor
que o intervalo de confiança do modelo nulo (IC=18,02–30,48; p=0), ou seja, a rede apresentou
aninhamento abaixo do esperado ao acaso.
A modularidade da rede foi intermediária (Q=0,46) e a modularidade observada ficou
acima do intervalo gerado pelo modelo (IC=0,19-0,29; p=0), ou seja, essa rede é mais modular
do que esperado ao acaso, apresentando quatro módulos. O primeiro módulo apresentou
espécies que se alimentaram principalmente das espécies de Cecropia e Ficus (A. lituratus e A.
planirrostris). O segundo foi formado por P. lineatus que consumiu Cecropia sp1. O terceiro
módulo foi formado pelas espécies que apresentaram principalmente Piper e Solanum na dieta
(C. perspicillata e S. lilium) enquanto o quarto é formado pela espécie de morcego que teve
maior frequência de insetos nas suas amostras fecais (P. discolor) (Figura 2).
O valor da conectância foi baixa (C=0,36) e menor do que esperado ao acaso (IC= 0,48-
0,57; p=0). Isso reflete que a maioria das espécies de morcegos apresentou interações com
poucos itens, com A. lituratus apresentando o maior número de ligações (52,3%). A
especialização da rede foi intermediária (H2=0,51), sendo maior do que esperado ao acaso (IC=
0,12-0,24; p=0). A maioria das espécies apresentou maiores forças de interação com poucos
itens alimentares, o que aumenta a especialização da rede.

49
Figura 1. Rede trófica de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de Sergipe. As
linhas representam a interação entre as espécies de morcegos (quadrados cinzas) e os itens
alimentares (quadrados pretos) e a largura da linha indica a força dessas interações.

50
Figura 2. Módulos da rede de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de Sergipe.
As relações entre as espécies são representadas pelos quadrados azuis e quanto mais escuro,
mais forte é a interação entre a espécie de morcego e o item alimentar.

Em relação à centralidade, maiores valores de ND foram registrados para o morcego A.

lituratus (0,53) e os itens alimentares Cecropia pachystachya (0,83) e S. paniculatum (0,67),
sendo consideradas espécies importantes para a conectividade da rede. Para os valores de BC,
A. lituratus, P. linetus e S. lilium tiveram os maiores valores (0,33 cada), sendo importantes
conectores de módulos, enquanto os valores de CC foram baixos, com A. lituratus, P. linetus e
S. lilium apresentando os maiores valores (0,18 cada). (Tabela 1)

51
Tabela 1 Métricas de centralidade da rede trófica de morcegos e itens alimentares em áreas
verdes urbanas de Sergipe. Em negrito, destaque para os maiores valores registrados.

Espécies ND BC CC
Artibeus lituratus 0.53 0.33 0.18
Artibeus planirostris 0.29 0.00 0.16
Platyrrhinus lineatus 0.29 0.33 0.18
Sturnira lilium 0.29 0.33 0.18
Carollia perspicilla 0.35 0.00 0.14
Phyllostomus discolor 0.29 0.00 0.16
Cecropia pachystachya 0.83 0.27 0.08
Cecropia sp1 0.33 0.01 0.06
Semente sp1 0.50 0.05 0.07
Ficus sp1 0.33 0.02 0.06
Ficus sp2 0.33 0.02 0.06
Solanum paniculatum 0.67 0.26 0.08
Solanum caavurana 0.33 0.04 0.06
Solanum stipulaceum 0.17 0.00 0.05
Piper sp1 0.33 0.02 0.06
Piper sp2 0.33 0.02 0.06
Passiflora silvestris 0.33 0.08 0.07
Philodendron acutatum 0.33 0.08 0.07
Vismia guianensis 0.17 0.00 0.05
Formicidae 0.33 0.06 0.07
Hemiptera 0.33 0.06 0.07
Coleoptera 0.17 0.00 0.05

Em relação à robustez da rede com a simulação das extinções com espécies removidas
aleatoriamente, a robustez foi alta (R=0,69 morcegos; R=0,87 itens). Também se mostrou
robusta a extinção de espécies com menos ligações (R=0,70 morcegos; R=0,96 itens).
Entretanto, removendo as espécies com mais ligações, a robustez foi menor (R=0,67 morcegos;
R=0,79 itens). No geral a rede teve valores altos de robustez, com os menores valores na
remoção de morcegos e itens com mais ligações (Figura 3).

52
Figura 3 Robustez à remoção acumulativa de espécies de morcegos (a, b, c) e itens alimentares
(d, e, f). Remoção aleatória de espécies (a, d); Remoção das espécies com menos ligações (b,
e); Remoção das espécies com mais ligações (c, f). Valor de R representa a área abaixo da
curva.

5. Discussão

A rede trófica teve estrutura com baixo aninhamento, modularidade intermediária, baixa
conectância, especialização intermediária e foi sensível à perda de espécies generalistas.
A estrutura aninhada confere maior resiliência, pois as espécies com poucas interações
compartilham os mesmos itens que outras espécies mais generalistas, e a redundância de
interações faz com que o serviço ecossistêmico prestado não seja facilmente perdido
(BASTOLLA et al., 2009; MELLO et al., 2011b). Nas áreas verdes urbanas de Aracaju, o
aninhamento foi abaixo do esperado, não corroborando que a rede seja composta por interações
redundantes entre espécies especialistas e generalistas (BASCOMPTE; JORDANO, 2007;
LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017; MELLO et al., 2011b). Assim, a preferência
alimentar das espécies de morcegos pode contribuir para um menor aninhamento da rede
(CASTAÑO; CARRANZA; PÉREZ-TORRES, 2018), o que também minimiza a competição

53
pelos recursos no ambiente (ANDRADE et al., 2013). Entretanto, um menor aninhamento pode
deixar a rede mais frágil à perda de espécies (OLIVEIRA et al., 2019).
Das árvores presentes nas praças e vias públicas de Aracaju (LIMA NETO; SOUZA,
2007; SANTOS et al., 2015; SOUZA et al. 2011), Ficus e Cecropia spp. são as espécies mais
utilizadas pelos morcegos. No campus da UFS e em áreas verdes próximas, a vegetação tem
maior estruturação, onde os morcegos podem encontrar uma maior variedade de itens
alimentares, incluindo Cecropia e Ficus (GOMES et al., 2017; MALTA; SOUZA; MELO,
2012; SANTOS et al., 2007).
Espécies arbustivas como Solanum e Piper não foram relatadas nesses estudos em
Aracaju, porém são espécies facilmente encontradas em ambientes perturbados (LOBOVA;
GEISELMAN; MORU, 2009), tendo sido observadas nas áreas desse estudo. Espécies de
morcegos que são abundantes nesses ambientes, como Artibeus, Carollia e Sturnira (LEAL et
al., 2019; NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017; ROCHA et al., 2010), costumam
ter uma preferência por frutos de plantas que também são encontradas em áreas urbanas
(PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016).
Redes tróficas mais modulares indicam que as espécies estão organizadas em subgrupos
que interagem com mais força dentro do grupo do que entre eles (BASCOMPTE; JORDANO,
2007). A rede de trófica desse estudo teve modularidade intermediária com quatro módulos. A
estrutura modular é encontrada em redes de morcegos frugívoros neotropicais (CASTAÑO;
CARRANZA; PÉREZ-TORRES, 2018; OLIVEIRA et al., 2019; PELLÓN et al., 2021;
VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO-GARCÍA, 2019) e também em redes que abrangem mais de
uma guilda trófica (INGALA et al., 2021).
A preferência alimentar de Artibeus, Carollia e Sturnira por frutos de Cecropia/Ficus,
Piper e Solanum, respectivamente, também influencia a maior compartimentalização da rede
trófica (ANDRADE et al., 2013; PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016; SALDAÑA-
VÁZQUEZ et al., 2013). Esta divisão entre os gêneros de plantas consumidos foi notada em
redes de frugívoros no Peru (PELLÓN et al., 2021), em áreas de maior altitude (CASTAÑO;
CARRANZA; PÉREZ-TORRES, 2018) e em áreas de Mata Atlântica do Brasil (LAURINDO
et al., 2019). Além da formação de módulos entre os frugívoros, os insetívoros e frugívoros
também apresentam divisão definida dentro da rede, onde espécies preferencialmente
frugívoras formam módulos separados das primariamente insetívoras (INGALA et al., 2021).
A conectância baixa indica que a maioria das espécies da rede apresenta um baixo número
de ligações e a especialização complementar de que as ligações mais fortes foram formadas
com diferentes espécies de itens alimentares, reforçando a associação gênero-gênero entre
morcegos e plantas (ANDRADE et al., 2013; PAROLIN; BIANCONI; MIKICH, 2016). Essa
54
especialização complementar pode ajudar a reduzir a competição, favorecendo a coexistência
dessas espécies (ALMEIDA; MIKICH, 2018) e também pode ser resultado da menor
abundância de morcegos frugívoros em ambientes alterados (HERNÁNDEZ-MONTERO et
al., 2015).
Artibeus lituratus é uma espécie que normalmente apresenta alta taxa de conectividade
nas redes de frugívoros, estando entre as mais centrais (MELLO et al., 2015). Apesar de A.
lituratus ter apresentado uma maior conectividade entre as espécies de morcegos, os itens C.
pachystachya e S. paniculatum foram as espécies com maior conectividade e conexão entre os
módulos na rede. Isso reforça a influência de espécies que conseguem fazer várias ligações na
rede, aumentando a conectância dentro e entre os módulos existentes (MARTÍN GONZÁLEZ;
DALSGAARD; OLESEN, 2010; PALACIO; VALDERRAMA-ARDILA; KATTAN, 2016;
SARMENTO et al., 2014).
A rede se mostrou robusta, principalmente com a remoção de espécies ao acaso e das
espécies com poucas interações, como já foi visto em outros estudos com redes mutualísticas
(MELLO et al., 2011b; VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO-GARCÍA, 2019). Espécies com
maior variedade de ligações conferem à rede uma maior estabilidade e a remoção de espécies
generalistas causa maiores impactos na estrutura e estabilidade das redes (MELLO et al., 2011b;
OLIVEIRA et al., 2019; PALACIO; VALDERRAMA-ARDILA; KATTAN, 2016;
VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO-GARCÍA, 2019). Esse impacto pode estar ligado tanto à
variedade de ligações estabelecidas por essas espécies (PALACIO; VALDERRAMA-
ARDILA; KATTAN, 2016) quanto ao peso da abundância das espécies dentro das redes, onde
as generalistas costumam ser mais abundantes em ambientes alterados, como áreas urbanas
(LAURINDO et al., 2020).
Nas áreas verdes urbanas estudadas, A. lituratus apresentou maior variedade de itens na
dieta. Por ser a mais generalista na rede, tem importância na conectância da mesma, dentro e
fora dos módulos formados (PALACIO; VALDERRAMA-ARDILA; KATTAN, 2016). Outras
espécies frugívoras, como P. lineatus e S. lilium, foram importantes dentro dos módulos,
auxiliando no consumo e na possível dispersão de sementes menos consumidas pelos demais
morcegos da rede. Espécies de plantas com maior conectividade na rede, como a C.
pachystachya, também são importantes para a maior estabilidade das interações, já que sua
remoção causaria à rede um maior impacto nas espécies de morcegos (OLIVEIRA et al., 2019).
Portanto, áreas verdes maiores que disponibilizam maior riqueza e/ou abundância de frutos,
dentro ou no entorno das cidades, possibilitam uma melhor manutenção da comunidade de
morcegos nesses ambientes (ARAÚJO; BERNARD, 2016), proporcionando uma maior
estabilidade às relações tróficas (LAURINDO et al., 2019).
55
 Este estudo contribui com dados que auxiliam na compreensão da influência dos itens
alimentares na estruturação da comunidade de morcegos urbanos. Essas informações podem
servir de base para o desenvolvimento de futuros trabalhos que busquem realizar o manejo e
manutenção de áreas verdes urbanas e que levem em consideração a conservação das espécies
de morcegos a eles associados e seus papéis ecológicos no ambiente.

6. Referências bibliográficas

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